UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA

CENTRO UNIVERSITARIO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS

DIVISIÓN DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES

Aspectos reproductivos del jurel de castilla Carangoides vinctus (Jordan y Gilbert, 1882) (Pisces: Carangidae) capturado en Bahía de Navidad, Jalisco, México

T E S I S QUE PARA OBTENER EL TITULO DE LICENCIADO EN BIOLOGÍA P R E S E N T A: ESTRELLA GUADALUPE RIVERA RIOS GUADALAJARA, JALISCO. OCTUBRE 2014

Aspectos reproductivos del jurel de castilla Carangoides vinctus (Jordan y Gilbert, 1882) (Pisces: Carangidae) capturado en Bahía de Navidad, Jalisco, México

Estrella Guadalupe Rivera Rios

TESIS DIRIGIDA POR: Dra. Gabriela Lucano Ramírez

TESIS ASESORADA POR: Dr. Salvador Ruiz Ramírez Mc. Eduardo Juárez Carrillo

Octubre, 2014

DEDICATORIAS

A Dios todopoderoso, por siempre bendecirme y darme la fortaleza para seguir adelante, por permitirme conocer de las maravillas de tu creación y por rodearme de bellas personas que me ayudan a crecer, por tu inmenso amor, gracias.

A mi madre Ma. De Lourdes Rios Acosta, por enseñarme con tu amor y fortaleza a cada día a Levantarme y continuar, a pesar de las enfermedades y de las adversidades; por estar siempre conmigo, por querer ver en mí siempre una sonrisa como la tuya. Porque lo que soy, es una gran parte de ti. Te amo.

A mi padre Agustín Rivera Prado, por estar siempre que necesito a pesar de las situaciones; por enseñarme que queriendo se puede, como Vivir sin importar el cáncer. Por guiarme y apoyarme en todo, por esas charlas y abrazos reconfortantes. Por ser además de todo, mi amigo. Te amo.

A mi hermano Mario Ernesto Rivera Rios, por estar siempre conmigo, por escucharme y aconsejarme, por ser también un ejemplo de lucha, por salvarme de caer de la resbaladilla; por ser también mi amigo y confidente, por darme unas bellas sobrinas. Te amo.

A mis morenos María de la Luz Rios Acosta y Prospero Martínez Dávalos, por ser mis segundos padres. Por tantas enseñanzas y abrazos, por las risas y consejos, por ayudarme a crecer, por esa lucha constante, por estar siempre ahí. Los amo.

A mis hermanos Luz Adriana Martínez Rios, Alma Paulina Martínez Rios, Ana Belén Martínez Rios, Rocío Domínguez Morales, Oscar Enrique Martínez Rios, Miguel Martínez Rios y Fernando González; por compartir la vida conmigo, por estar ahí apoyándome; por las risas, abrazos, enojos, lágrimas, bromas, juegos, comidas, etc., por hacerme crecer como persona y creer en mí. Los amo.

A mis sobrinos y sobrinas Zoe, Dalí, Amaya, Gael, Ariel y Jimena, por ser uno de esos motivos por el cual ser mejor cada día. Algún día leerán esto y espero motivarles a prepararse y ser mejores. Los amo.

A toda mi familia y amigos, por creer en mí y de alguna manera siempre apoyarme, por darme ánimos con una sonrisa, por ser ejemplo para mí en muchas cosas.

A mí, por el esfuerzo y dedicación a pesar de las adversidades, porque esto es un pequeño regalo de la vida.

AGRADECIMIENTOS

A la Dra. Gabriela Lucano Ramírez y el Dr. Salvador Ruíz Ramírez, por dirigir y asesorar este trabajo; por todo el tiempo, esfuerzo, interés y dedicación que mostraron para el mismo y para mí. Por todas sus enseñanzas que más que ser profesionales, fueron personales. Por su paciencia y tolerancia hacia mis preguntas, por ser siempre respetuosos. Por todos aquellos buenos momentos que pasamos, tanto dentro del laboratorio como fuera; por todas las historias y risas compartidas. Por abrirme las puertas de su casa, por mostrar interés hacia mi persona y escucharme, por hacerme sentir en total confianza y poder contar con su apoyo. No bastan las palabras para agradecer cada detalle que tuvieron para conmigo, tanto en lo personal como en lo profesional, gracias, les estimo mucho.

Al profesor Eduardo Juárez Carrillo, por asesorar y dar comentarios que mejorarán este trabajo. Por el apoyo brindado durante mi carrera, por motivarme. Por escuchar y aconsejarme, personal y profesionalmente.

A mis revisores: Cristian Moisés Galván Villa, Ildefonso Enciso Padilla, Martin Pérez Peña y Agustín Camacho, por enriquecer este trabajo con sus comentarios, observaciones y sugerencias; por sus enseñanzas impartidas como profesores, dentro y fuera del aula.

A todo el equipo de pescadores y profesores del Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras, que hicieron posible la obtención de las muestras para este trabajo.

A la Universidad de Guadalajara, por mi formación académica.

A todos los profesores que tuve durante mi carrera, por sus enseñanzas. A aquellos que además de enseñarme profesionalmente, siempre tuvieron algo personal que compartir y de lo cual aprendí. Por motivarme a continuar aprendiendo y aplicando.

A mis Birotes de la carrera y de la vida, Martha Juárez, Alejandra Mora, Karen Ruiz, Surii Villanueva, Jonathan Tiscareño, Dionisio González, Diego Toscano, Daniel Cárdenas, Marcos Bautista, Hector Murillo, sin orden de importancia. Por cada momento compartido, por esas prácticas de campo juntos, por esas tareas en equipo, por esas acampadas; por esas noches de fogata, de risas, de bromas, de juegos, de bailes locos, de descalabradas; por esas charlas motivándonos, apoyándonos; por estar cuando he necesitado, por cada cosa aprendida de ustedes y por compartir más que tiempo. Por haber hecho que durante el camino tuviera con quien sonreír y compartir lo que la vida me ha dado. Por dedicar cada uno un poco

de su tiempo para escucharme y para disfrutar de la vida juntos; por esas comidas y retas de futbol, por esas risas que sacaron de mí. Los quiero machin.

Al Birote más grande, por haber compartido tantas risas y momentos, por haber hecho de mí una mejor persona, por motivarme a superar mis miedos y estar ahí para animarme, por estar cuando necesite, por enseñarme tantas cosas y también por querer aprender de mí, por haberme escuchado, por creer en mí.

A una bella familia que conocí en los últimos años, que me abrieron las puertas de su casa y compartieron la mesa conmigo, y más que eso momentos de su vida, por haberme enseñado tantas cosas que no podría escribir, pero que llevo dentro.

A mis hermanos Sara Sarmiento, Edgar Barrón y David, por apoyarme, por estar conmigo, por dedicar una parte de sus oraciones para mí y mi familia, por ser también un ejemplo, por todas aquellas cosas que me han enseñado, por creer en mí. Los quiero muchísimo.

A mis amigos Lupita Soto, Nelly Simental, Sandra Borroel, Bertha Alicia, Mario Gama, Miguel Nuñez, Mario Rayas, Erick George, por brindarme su amistad desde hace mucho tiempo y seguir ahí apoyándome y creyendo en mí, como yo en ustedes.

A mis amigas Vania Piedra y Sayra Juárez, por seguir motivándonos y apoyándonos, por esta bella amistad que me han brindado desde hace largo tiempo, por todos esos momentos compartidos.

A Georgina Molina, por compartir la realización de este trabajo, por compartir esos deseos de aventar la tesis; por esos agradables momentos y risas compartidas, por escucharme y contarme de su vida, por sus consejos, por abrirme las puertas de su casa y brindarme su amistad.

A Alejandro Toledo, por haberme enseñado técnicas de laboratorio, por tener esa gran paciencia para mí y mis preguntas; por escuchar y aconsejarme, en situaciones personales, por compartir historias y risas, por su amistad.

A todos los Melaquenses Eduardo, Caro, Daniel, Alina Belén, Alex Nené, Juan Ramón, Alina, Fernando, Majos, Alex, Beto, Nuria, Ney, Ale, Luisa, Israel y todos los demás que compartieron un rato de su vida y por haber hecho muy agradable mi estancia, por abrir las puertas de su casa y compartir.

A todas y cada una de las personas que han estado en mi vida de las cuales he aprendido y por ello he llegado hasta aquí, porque no pude haberlo hecho sola, gracias infinitas.

“Intenta no volverte un hombre de éxito, sino un hombre de valor.” Albert Einstein

ÍNDICE

Índice de Tablas ...... xi Índice de Figuras ...... xii RESUMEN ...... xiv 1. INTRODUCCIÓN ...... 1 1.1 Carangidae ...... 1 1.2 Carangoides vinctus (Jordan y Gilbert, 1882) ...... 2 2. JUSTIFICACIÓN ...... 3 3. ANTECEDENTES ...... 4 4. OBJETIVOS ...... 12 4.1 Objetivo general ...... 12 4.2 Objetivos particulares ...... 12 5. MATERIALES Y MÉTODOS ...... 13 5.1 Área de estudio ...... 13 5.2 Obtención de muestras ...... 14 5.3 Proceso en campo ...... 14 5.4 Proceso en laboratorio ...... 15 5.4.1 Proceso histológico ...... 15 5.4.2 Análisis histológico ...... 15 5.5 Variables reproductivas ...... 16  Proporción sexual ...... 16  Estadios de madurez gonádica ...... 16  Índice gonadosomático ...... 17  Factor de condición ...... 17

 Talla de maduración sexual (L50) ...... 18 5.6 Análisis estadísticos ...... 18 6. RESULTADOS ...... 19 6.1 Distribución de longitud total ...... 19 6.2 Proporción sexual ...... 21 6.3 Estadios de madurez del ovario ...... 22 6.3.1 Porcentaje de estadios de madurez del ovario ...... 24

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6.4 Fases de desarrollo de los ovocitos ...... 25 6.4.1 Diámetro de los ovocitos ...... 27 6.5 Estadios de madurez del testículo ...... 29 6.5.1 Porcentaje de estadios de madurez del testículo ...... 31 6.6 Variación mensual del índice gonadosomático (IGS) ...... 32 6.7 Variación mensual del factor de condición (FC) ...... 33 6.8 Variación conjunta del índice gonadosomático y factor de condición ...... 34

6.9 Longitud de madurez sexual (L50) ...... 36 7. DISCUSIÓN ...... 37 8. CONCLUSIONES ...... 43 9. LITERATURA CITADA ...... 45 10. ANEXO 1. Características reproductivas propuestas por diferentes autores ...... 52 11. ANEXO 2. Características del ovario de Carangoides vinctus ...... 62 12. ANEXO 3. Características del testículo de Carangoides vinctus ...... 74

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Índice de Tablas

Tabla 1. Proporción de sexos mensual y total de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México...... 21 Tabla 2. Proporción sexual por clases de longitud de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 21

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Índice de Figuras Figura 1. Área de estudio: Bahía de Navidad, Jalisco, México...... 13 Figura 2. Distribución de frecuencias de la longitud total de Carangoides vinctus capturados en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 19 Figura 3. Distribución de frecuencias de la longitud total para hembras y machos de Carangoides vinctus capturados en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 20 Figura 4. Porcentaje mensual de los estadios de madurez del ovario de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 24 Figura 5. Diámetro promedio (± ee) de ovocitos por fase de desarrollo de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 27 Figura 6. Diámetro promedio (± ee) de ovocitos por estadio de madurez gonadal de Carangoides vinctus durante el período 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 28 Figura 7. Porcentaje mensual de estadios de madurez del testículo de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 31 Figura 8. Valores mensuales promedio (± ee) del índice gonadosomático de hembras y machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998- 2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 32 Figura 9. Valores mensuales promedio (± ee) del factor de condición de hembras y machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998- 2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 33 Figura 10. Relación temporal entre el índice gonadosomático y factor de condición de hembras de Carangoides vinctus durante el período de 1998- 2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 34 Figura 11. Variación temporal del índice gonadosomático y el factor de condición de machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998- 2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México ...... 35

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Figura 12. Porcentaje acumulado de hembras y machos con gónadas maduras de Carangoides vinctus ...... 36 Figura 13. Ovario maduro de Carangoides vinctus ...... 62 Figura 14. Microscopía del ovario inmaduro de Carangoides vinctus ...... 63 Figura 15. Microscopía del ovario en desarrollo de Carangoides vinctus ...... 64 Figura 16. Microscopía del ovario maduro de Carangoides vinctus ...... 65 Figura 17. Microscopía del ovario desovado de Carangoides vinctus ...... 66 Figura 18. Ovocito en fase cromatina nucléolo ...... 67 Figura 19. Ovocito en fase perinucléolo ...... 68 Figura 21. Ovocito en fase vesículas vitelinas...... 69 Figura 21. Ovocito en fase vitelogénesis primaria ...... 70 Figura 22. Ovocito en fase vitelogénesis secundaria ...... 71 Figura 23. Ovocito en fase vitelogénesis terciaria ...... 72 Figura 24. Ovocito en fase maduro ...... 73 Figura 25. Testículo maduro de Carangoides vinctus ...... 74 Figura 26. Microscopía del testículo inmaduro de Carangoides vinctus ...... 75 Figura 27. Microscopía del testículo en desarrollo de Carangoides vinctus ...... 76 Figura 28. Microscopía del testículo maduro de Carangoides vinctus ...... 77 Figura 29. Microscopía del testículo desovado de Carangoides vinctus ...... 78

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RESUMEN

Para conocer la biología reproductiva de los peces, se han empleado diferentes enfoques metodológicos, algunos de estos se basan en las características macroscópicas de las gónadas, otros en el análisis histológico de las mismas, o también por el cálculo de diferentes índices corporales. En general para el caso de México, se tiene poca información sobre los aspectos reproductivos de las especies de peces; tal es el caso del jurel de castilla (Carangoides vinctus), el cual es importante en la pesca comercial de la costa sur de Jalisco y del cual no se tiene registro alguno sobre sus aspectos reproductivos. El presente estudio tiene como objetivo conocer algunos aspectos de la reproducción de C. vinctus, capturado por la pesquería artesanal en la costa sur de Jalisco. Las capturas se realizaron mensualmente de enero de 1998 a diciembre de 2008 (excepto 2001), con cuatro redes agalleras de diferente luz de malla (3.0, 3.5, 4.0 y 4.5 pulgadas). En general los organismos presentaron una longitud total de 17 a 41.2 cm; las hembras con promedio de 30.1 cm y los machos de 30.5 cm. La proporción sexual fue de 1.0:1.1 machos por hembras; y no difirió significativamente de la esperada 1:1 (χ2=0.71, p>0.05). Se identificaron cuatro estadios de madurez gonadal en ambos sexos (inmaduro, en desarrollo, maduro y desovado). Para la ovogénesis se identificaron siete fases de desarrollo de los ovocitos, estos se desarrollan de manera asincrónica dentro del ovario. Respecto a las características microscópicas del testículo, éste presentó desarrollo de tipo lobular. Los valores máximos del índice gonadosomático y los porcentajes de gónadas maduras, sugieren que C. vinctus presenta un período reproductivo de marzo a mayo. La longitud de madurez sexual (L50) fue de 25.34 cm para hembras y 24.40 cm para machos, estas tallas son menores a la tallas promedio en ambos sexos, lo que sugiere que los organismos se capturan de forma comercial cuando ya han alcanzado la madurez sexual.

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1. INTRODUCCIÓN

Los peces, como muchos otros recursos, representan un patrimonio con un considerable interés científico, potencial económico y alimentario. El campo de la ictiología es amplio y sólo mediante el avance y suma de conocimientos será posible definir los recursos que son susceptibles a ser explotados y las medidas para su conservación y aprovechamiento racional (Aguilar-Palomino et al., 1996). Otros conocimientos de carácter biológico-pesquero son la proporción de organismos sexualmente maduros, la talla de madurez sexual, la edad a la que alcanzan la madurez sexual, el establecimiento y la duración de la época reproductiva, la fecundidad y el desove de las especies, entre otros (Rodríguez-Gutiérrez, 1992; Gabr et al., 1998; Lucano-Ramírez et al., 2001a).

Contar con esta información de las especies es importante y necesario para evaluar el estado de los recursos y facilitar la ordenación pesquera (Sley et al., 2012), así como contribuir al conocimiento de la dinámica poblacional de las especies (Gabr et al., 1998).

El proceso reproductivo conlleva una serie de cambios somáticos y fisiológicos, que se manifiestan en el desarrollo gonadal y tiene su momento culminante cuando se produce el desove y posteriormente la fecundación. Con este proceso, nuevos peces nacen y se integran a la población que en un momento dado pudieran ser explotados por la pesquería. La integración de nuevos organismos a la población explotable, se manifiesta a través del reclutamiento, que es uno de los principales factores que intervienen en la dinámica de las poblaciones de peces (Csirke, 1998).

1.1 Carangidae

La familia está conformada por cuatro subfamilias, 32 géneros y 140 especies. La subfamilia Caranginae se caracteriza por ser la única que presenta escudetes y es la más numerosa con 22 géneros y cerca de 96 especies. Las especies de esta familia habitan aguas tropicales y subtropicales, de los océanos Atlántico, Pacífico e Índico (Smith-Vaniz, 1995; Nelson, 2006). Los carángidos son peces carnívoros que

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alcanzan tallas grandes y son de gran importancia económica (Allen y Robertson, 1994; Nelson, 2006).

1.2 Carangoides vinctus (Jordan y Gilbert, 1882)

Esta especie es conocida como jurel de castilla, se distribuye desde la costa suroeste de Baja California Sur y Golfo de California, México hasta Perú. Se considera abundante en Punta Carrizales, Colima (Chávez-Comparan et al., 2008) y de importancia comercial en la zona sur del país (Castro-Aguirre et al., 1999). Su cuerpo es de color azul cenizo en el dorso, plateado en la parte ventral, con ocho a nueve barras oscuras incompletas en los costados y una mancha negra en el borde del opérculo, además, presenta espinas sobre el primer arco branquial, la línea lateral con una pronunciación anterior corta y alcanzan una longitud total máxima de 35 cm (Allen y Robertson, 1994; Chávez-Comparan et al., 2008).

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2. JUSTIFICACIÓN

La población costera en México depende en gran medida de la actividad pesquera, la cual tiene una influencia trascendental en la sociedad. De manera específica el jurel de castilla Carangoides vinctus tiene un potencial pesquero; por ello, tanto la importancia ecológica como económica de la especie y de las especies de peces que se comercializan en el estado de Jalisco y Colima, en conjunto con el desconocimiento de su biología en general, es necesario estudiar aspectos de su dinámica poblacional, dentro de la cual se encuentran los aspectos reproductivos. Esto último permitirá valorar la situación o estado en el que se encuentran las poblaciones sometidas a explotación, contando así con evidencia científica que permita establecer estrategias de manejo de las pesquerías.

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2. ANTECEDENTES

A pesar de que la familia Carangidae está formada por una gran diversidad de especies y muchas de ellas son protagonistas de pesquerías, se encontraron pocos trabajos relacionados con la biología reproductiva de las especies de esta familia, a continuación se mencionan algunas de las investigaciones realizadas:

Marino et al. (1995), llevaron a cabo un estudio enfocado en los aspectos reproductivos de Seriola dumerilii en el sur del mar Mediterráneo, analizaron las características macroscópicas e histológicas del ovario y del testículo. Propusieron una escala de cinco estadios para la madurez del ovario (inmaduro, en desarrollo, madurando, maduro y parcialmente ovulado) y nueve fases para los ovocitos (ovogonias, cromatina nucléolo, perinucléolo, vesículas de lípido A, vesículas de lípido B, gránulos de vitelo A, gránulos de vitelo B, maduro y folículos post- ovulatorios). Para los machos propusieron cuatro estadios de madurez del testículo (inmaduro, en desarrollo, maduro y gónadas flácidas). Observaron ovocitos con desarrollo sincrónico por grupo. La longitud en la que el 50% de los peces alcanzó la madurez fue a una longitud estándar de 109 cm para los machos y 113 cm para las hembras.

Tapia-García (1997), realizó un estudio sobre los aspectos reproductivos de las especies dominantes de la familia Carangidae, en el Golfo de Tehuantepec. Se identificaron 16 especies de la familia, de las cuales dos fueron dominantes: Chloroscombrus orqueta y Selene peruviana. Se colectaron 2,124 organismos de la especie C. orqueta; en los muestreos predominaron los adultos, tanto machos como hembras, algunos estaban próximos a reproducirse. Observó que los machos constituyeron el 65% y las hembras el 32% de la captura total, el resto fueron organismos indeterminados; estos últimos presentaron gran abundancia en mayo lo que permite suponer que en este mes se da el reclutamiento y el período reproductivo se extiende de marzo a noviembre, comprobándose esto con el índice gonadosomático, el cual aumentó de mayo a noviembre. Encontró organismos con gónadas maduras a una longitud total (LT) de 10.9 cm y la talla de primera madurez sexual fue a los 12.5 cm LT. En cuanto a la especie S. peruviana se colectaron

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10,356 organismos. Predominaron individuos adultos en la mayoría de los meses. Se observó que el 34% fueron machos y el 36% hembras, el resto fueron individuos indeterminados. La maduración se presentó a partir de 12.0 cm LT, con una talla de primera madurez de 13.0 cm LT. La época reproductiva se llevó a cabo durante todo el año con un pico en primavera-verano.

Viette et al. (1997), describieron la biología reproductiva de Trachurus mediterraneus. Los ejemplares fueron capturados en el Golfo de Trieste (Alto Adriático). Los autores identificaron tres estadios del ciclo reproductivo, siendo estos: estadio pre-reproductivo entre enero y abril, estadio reproductivo de mayo a agosto y estadio post-reproductivo de septiembre a diciembre. En ambos sexos el tamaño y la edad de madurez en promedio fue de longitud total de 16 cm y dos años respectivamente. El índice gonadosomático alcanzó su valor máximo en junio y julio. Con el proceso histológico se encontraron cinco estadios de madurez sexual para hembras y machos.

Ruiz-Ramírez y Lucano-Ramírez (2000), realizaron un estudio enfocado en aspectos reproductivos de Caranx caballus en la Bahía de Melaque, en la costa sur de Jalisco. En este estudio reportaron una longitud total (LT) promedio de 37.6 cm para hembras y 36.5 cm para los machos. La proporción sexual fue de 1.6:1 hembras por machos, presentando diferencia significativa. El índice gonadosomático presentó los valores máximos en los meses de junio y octubre. Los autores encontraron cinco estadios de madurez gonádica. Además mencionan que tanto las hembras como los machos son maduros sexualmente a los 37.2 cm de LT.

McBride et al. (2002), se enfocaron en la maduración y periodicidad diaria del desove de Decapterus punctatus, con muestras colectadas al este del Golfo de México. Esta especie desovó al anochecer. En este trabajo ambos sexos presentaron características de maduración sexual. La talla de madurez sexual fue de 11.3 cm en machos y 12.8 cm en hembras de longitud furcal. Los autores propusieron cinco estadios de madurez gonadal, para hembras: inmaduro, en maduración, maduro primera temporada, maduro con desove previo y regresión; y para machos: inmaduro, en maduración, maduro, desovado y regresión.

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Assem et al. (2005), estudiaron aspectos bioquímicos de la reproducción en hembras de Trachinotus ovatus, el patrón general del desarrollo gonadal fue dividido en seis estadios de madurez (inmadura, en maduración, casi madura, madura, desovada y etapa espera o descanso). Mencionan que los valores máximos del índice gonadosomático se presentaron en junio y julio. Estos picos se correlacionan inversamente con el contenido total de proteínas en diferentes estadios de madurez en el ovario.

Guirao et al. (2005), describieron el desarrollo gonadal del jurel dentón Pseudocaranx dentex en aguas costeras de las Islas Canarias. Determinaron el ciclo anual de maduración, utilizando los índices gonadosomático y el factor de condición. Señalaron que los desoves ocurrieron en las estaciones de primavera, verano y otoño, y tuvieron varios desoves entre los meses de mayo a noviembre. Presentaron siete estadios de maduración para el ovario y cinco estadios para el testículo. Los autores mencionan las diferentes fases de desarrollo de los ovocitos y de los espermatozoides.

De manera similar, Afonso et al. (2008), realizaron un estudio de la biología reproductiva y las preferencias de hábitat del jurel dentón, P. dentex en las islas Azores, en el norte del Atlántico central. Observaron que durante la época de reproducción los individuos maduros se agregan preferentemente en torno de las coronas de arrecifes en mar abierto, mientras que los cardúmenes de individuos inmaduros utilizan los hábitats costeros durante todo el año. Además determinaron que la época de reproducción se extiende de junio a septiembre. La proporción de sexos fue de 1.0:1.04 macho por hembra y no hubo diferencia significativa entre sexos, la talla de primera madurez para los machos fue de 27.8 cm y 30.0 cm para las hembras de longitud horquilla. Finalmente observaron seis estadios de madurez sexual (inmaduro, reposo, desarrollo temprano, desarrollo tardío, maduro y gastado).

Ospina-Arango et al. (2008), estudiaron la madurez gonadal de la ictiofauna de la bahía de Cartagena en el Caribe colombiano. Se recolectaron especies de diferentes familias, entre estas Carangidae con las siguientes especies: Chloroscombrus chrysurus, Oligoplites saurus, Caranx latus y Caranx hippos, siendo

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las más representativas del estudio. Describieron el desarrollo gonadal (ovario y testículo) en cuatro estadios tanto para hembras como para machos. Todos los individuos de C. hippos fueron juveniles. Los organismos de C. latus también fueron juveniles, una hembra capturada en la primera etapa presentó una longitud estándar (LE) de 17.5 cm, y peso 200 g, en septiembre. Las especies mejor detalladas en el trabajo se presentan a continuación: C. chrysurus, se capturaron 52 individuos de los cuales 21 eran machos y 11 hembras, con una proporción sexual de 1:1.9 hembras por machos. De acuerdo al estudio se observó que la especie podría desovar más de una vez por año. Los índices de madurez y gonádicos presentaron los valores más altos en noviembre. La talla mínima encontrada para una hembra madura fue de 14.0 cm y 17.4 cm LE para un macho maduro. Para O. saurus, del total de organismos capturados 10 fueron machos y 25 fueron hembras, con una proporción sexual de 1:2.5 machos por hembras. Según lo observado en el muestreo, la época de desove podría estar en los meses de junio y julio. La talla mínima de ambos sexos fue de 19.5 cm LE.

Quezada-Hernández (2008), abordó aspectos reproductivos del cocinero C. caballus en Bahía de Navidad. Señalo que la especie presenta un período reproductivo prolongado que se extiende en los meses de junio a noviembre. La proporción sexual fue de 1:0.7 hembras por machos. Identificó cinco estadios de madurez gonadal (inmaduro, en maduración, maduro, en reproducción y desovado). La talla de madurez sexual para las hembras fue a la longitud total de 36.9 cm y 34.7 cm para machos.

Caiafa et al. (2011), estudiaron aspectos de la dinámica poblacional del jurel C. hippos (Pisces: Carangidae) en Bocas de Ceniza, en el Caribe Colombiano. Para el análisis biológico observaron las características macroscópicas de la gónada y usaron una clasificación con cuatro estadios de madurez (inmaduros, en maduración, maduros y desovados). La longitud de horquilla a la que el 50% de individuos eran maduros fue de 63.6 cm. Se observó que la especie no presentó sobreexplotación; sin embargo, al comparar la talla promedio con la talla de madurez sexual, se observó que la especie está siendo capturada antes de que el 50% de la población logre madurar.

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Al-Rasady et al. (2012), se enfocaron en la biología reproductiva de Carangoides chrysophrys en el mar Arábigo, frente a las costas de Omán. Describieron seis estadios de maduración gonadal: inmaduro, maduración virginal, maduración, maduro, gastado y descanso. Observaron un valor máximo del índice gonadosomático en ambos sexos, el cual inició en septiembre y terminó en febrero. Los valores del factor de condición relativo (Kn) fueron constantes durante el período de muestreo, tanto para machos como hembras, y no se encontró diferencia significativa en los promedios del Kn. La talla de madurez sexual (L50%) fue de 46.90 cm para machos y 42.08 cm para hembras de longitud total (utilizaron los estadios: maduración y maduro, para el cálculo).

Sley et al. (2012), estudiaron el ciclo reproductivo anual de Caranx crysos en el Golfo de Gabes (sur de Túnez). De la captura examinada 777 fueron hembras (46,6%) y 891 machos (53,4%). La proporción de sexos se desvió significativamente a favor de los machos (1:0.87 machos por hembras). Los cambios mensuales en el índice gonadosomático mostraron niveles altos en julio y agosto. La longitud furcal a la que el 50% de la población alcanzó la madurez sexual fue a los 21.02 cm para los machos y 22.23 cm para las hembras.

Demirel y Yüksek (2013), investigaron la biología reproductiva de T. mediterraneus en el mar de Marmara (entre el mar Negro y mar Mediterráneo). Indicaron que la especie tiene un desarrollo de ovocitos asincrónico y que el desove inicia en el mes de mayo, alcanzó su punto máximo en julio-agosto y terminó en septiembre. La talla de madurez sexual de las hembras fue a una longitud total de 12.2 cm y 12.5 cm en los machos. Describieron el desarrollo de la gónada de la especie con base a Murua et al. (2003), lo estandarizaron en cinco estadios (inmaduro, en desarrollo, maduro, desovado, en reposo y gastado) y presentaron imágenes del desarrollo de los ovocitos.

Leal et al. (2013), describieron el ciclo reproductivo de la especie Trachurus murphyi, en la zona costera de Chile. El índice gonadosomático mostró valores elevados en los meses de octubre y diciembre en todos los años de muestreo excepto en 2006. El análisis histológico de las gónadas, confirmó que la actividad

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reproductiva de la especie tiende a concentrarse entre septiembre y enero, con un período de reposo reproductivo entre febrero y julio. Los machos alcanzaron la madurez sexual a una longitud horquilla de entre 21 y 23 cm, mientras que las hembras lo hicieron entre los 24 y 25 cm. El desarrollo del ovario fue clasificado en seis estadios (inmaduro, desarrollo, capaz de desovar, desove activo, regresión y regeneración o reposo); estos mismos estadios se utilizaron para los machos.

De manera similar, Perea et al. (2013), determinaron la variación anual e interanual del ciclo reproductivo de T. murphyi en Perú; por medio del índice gonadosomático, demostraron que tiene un período de maduración y desove relativamente amplio, que se extiende entre septiembre y diciembre con valores máximos del índice gonadosomático en noviembre. La talla promedio de madurez sexual fue de 21 cm a una longitud total. La especie presentó desarrollo del ovocito asincrónico, con un patrón de desove parcial.

Así mismo, Sánchez et al. (2013), describieron la escala de madurez gonádica del jurel T. murphyi, validando con estudios microscópicos. La escala consta de seis estadios para hembras: virginal, reposo, en maduración, maduro, desovante y recuperación; y para machos: virginal, reposo, en maduración, maduro, expulsante y pos-expulsante. Las características microscópicas de los ovarios denotan a la especie como desovador parcial. Esta escala propuesta permitió evaluar de manera rápida el estado de madurez de la población.

Thulasitha y Sivashanthini (2013a), clasificaron a nivel microscópico los estadios gonadales de Scomberoides lysan, en aguas costeras de Sri Lanka, en el Océano Índico. Establecieron siete estadios de madurez gonadal en el ovario (inmaduro, madurando, en desarrollo, maduro, pre-desove, desovado y reposo) y cuatro estadios para el testículo (inmaduro, madurando, maduro y desovado). Los estadios fueron descritos de manera macroscópica (características morfológicas de la gónada) y microscópica (características a detalle de la gónada, es decir, las fases de los ovocitos y de los espermatozoides). Observaron ovarios desovados y en reposo, por lo que explican que la época de desove en esta especie ocurre en junio y septiembre.

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De tal manera, Thulasitha y Sivashanthini (2013b), estudiaron las características reproductivas de S. lysan, en aguas costeras de Sri Lanka, en el Océano Índico. Las muestras obtenidas fueron analizadas macroscópicamente; el rango de longitud total (LT) de machos fue de 18 a 81.6 cm y 19.5 a 80.6 cm para hembras; la proporción de sexos (1.1:1) no varió significativamente, aunque hubo más hembras que machos. Los peces menores de 35 cm LT se consideraron inmaduros. La talla de madurez sexual para machos fue de 55.4 cm y 60.7 cm LT para hembras. Se observó que las hembras desovaron en junio y septiembre y los machos en junio, septiembre y octubre. Los ovarios fueron clasificados en cinco estadios (inmaduro, madurando, maduro, desovado y gastado/reposo) y los testículos fueron clasificados en cuatro (inmaduro, madurando, maduro y desovado). Se observó que la especie desova más de una vez, por lo tanto se le considera un desovador múltiple.

A pesar de que se conocen los ciclos reproductivos de varias especies de la familia Carangidae, para Carangoides vinctus sólo se tiene información acerca de cuestiones pesqueras y listas faunísticas, pero no se han reportado trabajos enfocados en su biología reproductiva.

Rojo-Vázquez y Ramírez-Rodríguez (1997), analizaron la composición e importancia relativa de las especies capturadas con redes de enmalle en Bahía de Navidad, Jalisco. La importancia relativa de cada especie en la captura de cada red se estimó considerando su aportación en peso y número de individuos. En este trabajo C. vinctus se capturó en primavera, verano y otoño, con redes con luz de malla de 7.6 cm, 8.8 cm y 10.4 cm.

Lucano-Ramírez et al. (2001a), elaboraron una lista de las especies capturadas con redes de enmalle de la pesquería comercial artesanal, en la costa sur de Jalisco y costa norte de Colima. Las familias que registraron el mayor número de especies fueron Carangidae con 25, Haemulidae con 17 y Scianidae con 15; observándose la presencia de C. vinctus en las capturas.

Rojo-Vázquez et al. (2009), presentaron la relación talla-peso de 43 especies pertenecientes a las familias Carangidae, Lutjanidae y Haemulidae; los organismos

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fueron capturados con redes de enmalle en Bahía de Navidad. Se capturaron 435 organismos de C. vinctus, y presentaron intervalos de longitud total de 16.0 a 41.2 cm y de peso total de 55 a 732 g.

Arreguín-Sánchez y Arcos-Huitrón (2011), realizaron un análisis del estado de la pesca en México con respecto a la explotación de los recursos y mencionan que se ha observado una disminución importante en el número de especies en el ecosistema, aunque consideran que el origen no es sólo por la pesca. Señalaron que el jurel (carángido), la jaiba y la berrugata, son especies que hace pocos años estaban en condición de desarrollo y ahora se encuentran en aprovechamiento máximo.

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3. OBJETIVOS

4.1 Objetivo general

Conocer algunos aspectos reproductivos de Carangoides vinctus en Bahía de Navidad, Jalisco, México, durante el período enero 1998 a diciembre 2008.

4.2 Objetivos particulares

• Conocer la proporción sexual total, mensual y por distribución de tallas de C. vinctus • Describir las características macroscópicas y microscópicas de las gónadas de C. vinctus. • Analizar la variación temporal del índice gonadosomático y el factor de condición.

• Estimar la talla promedio de madurez gonadal (L50).

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5. MATERIALES Y MÉTODOS

5.1 Área de estudio

La Bahía de Navidad se localiza en el Pacífico central mexicano, en el extremo sur de la costa del estado de Jalisco (Figura 1). Se localiza entre los paralelos 19° 10’ 30” y 19° 12’ 50” N y entre los meridianos 104° 42’ 45” y 104° 41’ 30” W (Rojo- Vázquez et al., 2001; Lucano-Ramírez et al., 2011b).

Dentro de la bahía se pueden encontrar diferentes tipos de substrato: áreas con fondos rocosos (Caleta Cuastecomatito y Punta Corrales); áreas de fondos blandos (Bahía de Cuastecomates y Bahía de Melaque) y fondos blandos con piedras pequeñas (Rodríguez-Ibarra, 1995; Rojo-Vázquez, 1997).

El clima que predomina en la región está en el grupo de cálidos AW (es el más seco de los cálidos subhúmedos), con lluvias en verano. Presenta una temperatura media anual superior a 22°C. La precipitación media anual oscila entre los 200 y 1,500 mm3 (Rodríguez-Ibarra, 1995).

JALISCO

Bahía Navidad

Figura 1. Área de estudio: Bahía de Navidad, Jalisco, México.

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5.2 Obtención de muestras

Las muestras fueron obtenidas entre el período de enero de 1998 a diciembre de 2008 (excepto 2001) durante cinco días de cada mes. Se realizaron colectas nocturnas con cuatro redes agalleras de diferente luz de malla (3.0, 3.5, 4.0 y 4.5 pulgadas), construidas de monofilamento de nylon, con una altura de 4.5 m con coeficiente de armado de 65% y una longitud aproximada de 120 m. Estas artes de pesca fueron diseñadas para operar en el fondo, siguiendo las características de las redes utilizadas por los pescadores artesanales de la zona (Rojo-Vázquez y Ramírez-Rodríguez, 1997).

Las maniobras de pesca las realizaron los pescadores. Se utilizaron las cuatro redes a la vez, con el fin de recolectar la mayor cantidad de peces y cubrir un mayor intervalo de tallas. Las redes se colocaban por la tarde a las 19:00 h y se levantaban al día siguiente a partir de las 7:00 h, en total operaban ±12 h por día de muestreo. Las redes se colocaron en forma perpendicular a la playa, a profundidades que oscilaron entre 10 y 18 m dependiendo del sitio de muestreo (Rojo-Vázquez y Ramírez-Rodríguez, 1997).

5.3 Proceso en Campo

Los ejemplares capturados en cada red fueron separados y colocados en cajas con hielo hasta su procesamiento. La determinación de la especie C. vinctus se realizó utilizando bibliografía especializada (Allen y Robertson, 1994; Fischer et al., 1995).

De cada ejemplar se registró la longitud total (LT) en centímetros (±0.1 cm) con un ictiómetro convencional y el peso total (PT) en gramos (±0.1 g) con una balanza marca Ohaus. Los ejemplares se disectaron en la región ventral para extraer las gónadas, las cuales se colocaron en charolas y fueron debidamente etiquetadas.

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5.4 Proceso en laboratorio

En el laboratorio se obtuvo el peso de las gónadas (PG) en gramos (±0.01 g) con una balanza marca Ohaus. Se registró el sexo y a cada gónada se le asignó un estadio de maduración mediante la observación macroscópica. La asignación de estadios se hizo con base a las características presentadas para los estadios de madurez gonadal establecidos por Everson et al. (1989): inmaduro, en desarrollo, maduro y desovado (Anexo 1).

5.4.1 Proceso histológico

Las gónadas fueron preservadas en formol neutro al 10% (fosfato de sodio monobásico y dibásico) para su posterior procesamiento histológico según la propuesta de Lucano-Ramírez (1998). Después de un tiempo de fijación, de la parte media de la gónada (ovario y testículo) se tomó una muestra de aproximadamente 0.5 cm de grosor, la cual fue colocada en una cápsula histológica. Las cápsulas se colocaron en agua corriente por una hora para quitar el exceso de formol. Se procedió a deshidratarlas con alcohol etílico durante una hora en concentraciones crecientes (50, 70, 80, 96, 100, 100 + xileno y xileno), posteriormente se pasaron a una estufa en donde se encontraban recipientes con parafinas a 56ºC (parafina + xileno, parafina I y parafina II) con duración de una hora en cada uno. Seguido de esto las muestras se incluyeron en bloques de parafina para obtener cortes seriados de 6 µm con un micrótomo de rotación, los cortes fueron colocados en un baño de flotación que consta de agua destilada y grenetina, que permite adherir el corte al portaobjetos.

Para su tinción se utilizó la hematoxilina-eosina y se montaron con bálsamo de Canadá (Lucano-Ramírez et al., 2001b; Lucano-Ramírez et al., 2011a).

5.4.2 Análisis histológico

Las laminillas se observaron con un microscopio óptico marca Carl Zeiss para verificar a mayor detalle el desarrollo de las gónadas y las fases en que se encontraban los ovocitos de acuerdo a los criterios de Yamamoto y Yamasaki (1961), Marino et al. (1995) y Lucano-Ramírez et al. (2001b), y para los espermatozoides de acuerdo a Hyder (1969), Marino et al., (1995) y Sánchez et al. (2013) (Anexo 1). Página 15

Se obtuvo el diámetro mayor y menor de los ovocitos en las diferentes fases de desarrollo en cada uno de los estadios de maduración. Para lograr lo anterior, se utilizó una cámara digital AxiomCam (Zeiss), acoplada a un microscopio Carl Zeiss y conectado a una computadora. Las imágenes se capturaron con el software AxioVision respectivo de la cámara. Utilizando el software, se trazó una línea de medición sobre la imagen del ovocito clasificado según su fase de desarrollo, se tomaron en cuenta aquellos ovocitos que presentaron núcleo bien definido, esta línea nos arrojó la longitud micrométrica del trazo, repitiendo esta acción en cada ovocito que se necesito medir. Se midieron treinta ovocitos al azar de cada fase de desarrollo, el diámetro de cada ovocito se calculó a partir del promedio del diámetro mayor y menor.

5.5 Variables reproductivas

Para conocer la biología reproductiva de los peces, es necesario emplear métodos e índices ya establecidos por diferentes autores. En este trabajo se utilizaron los siguientes:

 Proporción sexual

Se calculó la proporción de sexos mensual, total y por clase de longitud. Se aplicó la prueba estadística de χ2 (chi cuadrada) con corrección de Yates para continuidad (Zar, 2010) para comprobar las posibles diferencias en las proporciones, mediante la siguiente ecuación:

χ2 = [(| | 0.5)²]/

En donde: ∑ 𝑓𝑓𝑓𝑓 − 𝑓𝑓𝑓𝑓 − 𝑓𝑓𝑓𝑓

ƒo = frecuencia observada

ƒe = frecuencia esperada

 Estadios de madurez gonádica

Para cada sexo y con periodicidad mensual, se calcularon los porcentajes de los estadios de madurez gonádica (hembras y machos).

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 Índice gonadosomático

Para ubicar el período reproductivo, se calculó el índice gonadosomático. Este índice permite conocer el grado de desarrollo de las gónadas (ovario y testículo), ya que es un indicador cuantitativo (González y de la Rosa y Re-Regis, 2001). Se obtuvo mediante la expresión propuesta por Rodríguez-Gutiérrez (1992):

IGS = (Pg/Pt-Pg)*100

En donde:

IGS= Índice gonadosomático

Pg= Peso de la gónada

Pt= Peso total

 Factor de condición

Este índice está basado en la relación que guarda la longitud total y el peso total de cada organismo y explica fundamentalmente el grado de bienestar que tienen los especímenes en relación con el cambio de corpulencia, relacionada directamente con su crecimiento y madurez sexual (Rodríguez-Gutiérrez, 1992).

El valor de este índice no indica que tan grande, largo y robusto es el pez, sino que determina el estado fisiológico en términos numéricos (Rodríguez-Gutiérrez, 1992). Este índice, se calculó mediante la siguiente ecuación:

FC= (Pt/Ltb)*100

En donde:

FC= Factor de condición

Pt= Peso total

Lt= Longitud total

b= Coeficiente de la regresión

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 Talla de maduración sexual (L50)

Se calculó la talla de maduración sexual de los organismos capturados. La talla de madurez sexual se interpreta como la talla determinada en donde el 50% de organismos han alcanzado la madurez sexual (Lucano-Ramírez et al., 2012), y se estimó mediante la ecuación propuesta por Lucano-Ramírez et al. (2014):

(bLt + a) L50= (1 / [1 + e ]) *100

En donde:

L50= porcentaje de organismos maduros a una determinada longitud total

Lt= Longitud total

a y b= son parámetros del ajuste lineal al modelo logístico.

Los parámetros a y b de la ecuación de regresión se estimaron mediante el método lineal de la curva ajustada por mínimos cuadrados, mediante la ecuación:

ln ((1/PLt)-1)=bLt+a

5.6 Análisis estadísticos

El manejo de los datos y los cálculos estadísticos se realizaron con los programas Excel (2007) y Statística versión 7.0. En todos los análisis, el nivel de significancia fue α= 0.05. Se obtuvieron valores mensuales de media, error estándar (± ee) y se realizó el análisis de varianza (ANDEVA) para conocer los cambios en el tiempo del IGS y el FC. En caso de encontrar diferencia se procedió a realizar la prueba de contrastes múltiples de Newman-Keuls. Se realizaron análisis de correlación no paramétrica por rangos de Spearman (rs) entre el IGS de hembras y machos, FC de hembras y machos, IGS y FC de hembras e IGS y FC de machos, con el propósito de conocer si tienen relación estos parámetros entre sí y por consiguiente si existe diferencia significativa entre sexos.

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6. RESULTADOS

6.1 Distribución de la longitud total

Se capturaron en total 484 individuos, los cuales mostraron una longitud total (LT) mínima de 17 cm y máxima de 41.2 cm. La distribución de las tallas mostró que las mayores frecuencias se concentraron en las cinco marcas de clase centrales (26 a 34 cm), y la marca de clase de 30 cm LT presentó la mayor frecuencia con 127 individuos, aunque las dos clases inmediatas (menor y mayor) no fueron tan diferentes (Figura 2).

140

120

100

80

60 Frecuencia

40

20

0 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 Longitud total (cm)

Figura 2. Distribución de frecuencias de la longitud total de Carangoides vinctus capturados durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

La longitud total promedio de las hembras fue de 30.1 (± 0.19) cm, mientras que para los machos fue de 30.5 (± 0.24) cm. En las hembras la talla presentada con mayor frecuencia se observó a los 30 cm, al igual que en los machos. Las hembras presentaron talla mínima de 21.5 cm y máxima de 40.3 cm, mientras que los machos presentaron tallas de 23.0 cm y 41.2 cm mínima y máxima respectivamente (Figura 3).

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80

70 Hembras 60 Machos

50

40

Frecuencia 30

20

10

0 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 Longitud total (cm)

Figura 3. Distribución de frecuencias de la longitud total para hembras y machos de Carangoides vinctus capturados durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

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6.2 Proporción sexual

Se registró el sexo de 430 organismos, de los cuales se encontraron 205 machos (M) y 225 hembras (H). El total de la proporción de sexos fue de 1.0:1.1 (M:H), la cual no difiere significativamente de la proporción esperada 1:1 (χ2=0.71, p>0.05). En la mayoría de los meses no se observó diferencia estadística significativa en la proporción de los sexos, solo marzo y octubre presentaron diferencia (Tabla 1). La proporción sexual calculada por clases de longitud no presentó diferencias significativas de acuerdo a la proporción esperada 1:1 (p>0.05) (Tabla 2).

Tabla 1. Proporción de sexos mensual de Carangoides vinctus durante el período de 1998- 2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México. (*= diferencia significativa)

Mes Hembras Machos Proporción M:H χ2 P Enero 22 24 1:0.92 0.11 p> 0.05 Febrero 10 9 1:1.11 0.11 p> 0.05 Marzo 81 52 1:1.56 6.33* p<0.05 Abril 39 45 1:0.87 0.44 p> 0.05 Mayo 5 6 1:0.83 0.18 p> 0.05 Junio 17 16 1:1.06 0.06 p> 0.05 Julio 10 12 1:0.83 0.23 p> 0.05 Agosto 8 8 1:1.00 0.06 p> 0.05 Septiembre 5 6 1:0.83 0.18 p> 0.05 Octubre 1 8 1:0.13 5.56* p<0.05 Noviembre 14 10 1:1.40 0.71 p> 0.05 Diciembre 13 9 1:1.44 0.77 p> 0.05

Tabla 2. Proporción sexual por clases de longitud de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México. Clase de Hembras Machos Proporción M:H χ2 P longitud (cm) <24 4 2 1:2.0 0.8 p> 0.05 26 17 26 1:0.7 1.9 p> 0.05 28 59 44 1:1.3 2.2 p> 0.05 30 69 53 1:1.3 2.1 p> 0.05 32 46 40 1:1.2 0.4 p> 0.05 34 16 20 1:0.8 0.5 p> 0.05 36 5 3 1:1.7 0.6 p> 0.05 38 8 10 1:0.8 0.3 p> 0.05 >40 1 7 1:0.1 3.1 p> 0.05

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6.3 Estadios de madurez del ovario

INMADURO

Características macroscópicas: Los ovarios son órganos pareados y tienen forma de hoja oblanceolada (de acuerdo a las características descritas para hojas, por Arenas et al., 1996), se encuentran unidos entre sí en sus dos tercios distales y en posición próxima al orificio urogenital; son comprimidos lateralmente, y estas características no cambian en los cuatro estadios de maduración. En este estadio los ovarios son pequeños, de color rosado transparente, sin evidencia de desoves previos. Los ovocitos no son visibles a simple vista.

Características microscópicas: La túnica ovárica es relativamente delgada, respecto de los siguientes estadios. Los ovarios en este estadio se encuentran constituidos principalmente por ovocitos en las fases cromatina nucléolo, perinucléolo y algunos ovocitos con vesículas vitelinas en formación. Los ovocitos se encuentran agrupados y suspendidos en lamelas, las cuales se dirigen de la periferia del ovario hacia el centro. Se identificó una especie de septo que divide el ovario en la parte media. El promedio del diámetro de los ovocitos encontrados en este estadio fue 57.9 (± 2.1) µm (Anexo 2).

EN DESARROLLO

Características macroscópicas: Presentan mayor tamaño comparado con el estadio anterior; son de color amarillento y con pobre irrigación de vasos sanguíneos. La pared ovárica es translúcida y los ovocitos son visibles con un estereomicroscópio.

Características microscópicas: Se pueden observar las fases de ovocitos: cromatina nucléolo, perinucléolo, vesículas vitelinas bien formadas, vitelogénesis primaria y algunos ovocitos en vitelogénesis secundaria, estos pueden observarse agrupados aún en las lamelas. Puede diferenciarse fácilmente el septo. El diámetro promedio de los ovocitos fue 82.2 (± 4.0) µm (Anexo 2).

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MADURO

Características macroscópicas: Son grandes y ocupan gran parte de la cavidad del cuerpo. Son de color naranja-amarillento; la pared es delgada y está fuertemente irrigada con vasos sanguíneos. Los ovocitos son visibles a simple vista, estos pueden ser liberados si se aplica presión en el ovario.

Características microscópicas: La pared ovárica es delgada en comparación con los estadios anteriores. Las primeras fases de desarrollo de los ovocitos siguen teniendo presencia en este estadio, pero los que se distinguen principalmente son los ovocitos en vitelogénesis primaria, vitelogénesis secundaria, algunos ovocitos en vitelogénesis terciaria y pocos maduros. En este estadio algunos ovocitos aún se encuentran agrupados en las lamelas, otros están distribuidos aleatoriamente por el ovario. En este estadio el septo parece que se ramifica o incluso puede observarse en desintegración y en algunos ovarios puede ya no estar presente. El promedio del diámetro de los ovocitos fue de 159.5 (± 5.3) µm (Anexo 2).

DESOVADO

Características macroscópicas: Es flácido, contraído y perdió volumen. De color amarillo-marrón. Los restos de ovocitos le dan una apariencia moteada a la gónada, esto quiere decir, que se observan puntos oscuros en la pared ovárica, indicando el desove.

Características microscópicas: El ovario en este estadio esta formado principalmente por ovocitos cromatina nucléolo, perinucléolo, algunos ovocitos en fase de vesículas vitelinas y algunos en vitelogénesis secundaria, estos se encuentran distribuidos de manera desorganizada en el ovario. El septo no se presenta en este estadio. El diámetro promedio de los ovocitos fue 127.0 (± 7.6) µm (Anexo 2).

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6.3.1 Porcentaje de estadios de madurez del ovario

El estadio de mayor porcentaje presentado durante el período de muestreo fue el maduro, se presentó en 10 meses con un 40 % del total (Figura 4). Los mayores porcentajes de hembras con gónadas maduras se presentaron en abril, mayo y julio.

100

90

80

70

60 Desovado 50 Maduro En Desarrollo Porcentaje 40 Inmaduro 30

20

10

0 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 4. Porcentaje mensual de los estadios de madurez del ovario de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

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6.4 Fases de desarrollo de los ovocitos

Cromatina nucléolo (CN): Ovocito con menor grado de desarrollo, por lo general de forma circular, presentan poco citoplasma fuertemente basófilo, dispuesto en forma homogénea y un gran núcleo esférico, en su interior se encuentran dispersos los nucléolos. El diámetro promedio fue de 45.6 (± 1.2) µm (Anexo 2).

Perinucléolo (PN): En esta fase los nucléolos se encuentran en la periferia del núcleo, están envueltos por una capa bien definida y delgada. El citoplasma es homogéneo y menos basófilo en comparación de los ovocitos cromatina nucléolo. El diámetro promedio fue 67.0 (± 2.4) µm (Anexo 2).

Vesículas vitelinas (VV): Las vesículas de vitelo se forman en el citoplasma del ovocito y están constituidas de lípidos, tienen aspecto de gotas pequeñas situadas inicialmente en la región periférica del citoplasma y a medida que avanza el crecimiento, éstas aumentan en número hacia el núcleo, es decir en un desplazamiento centrípetamente. Las vesículas definen el inicio o la formación del vitelo. Los nucléolos se observan en la periferia del núcleo, pero en menor cantidad que en la fase anterior. La zona radiada se encuentra entre el citoplasma y la capa folicular, la cual se engrosa con el crecimiento del ovocito. El diámetro promedio de estos ovocitos fue 110.8 (± 4.3) µm (Anexo 2).

Vitelogénesis primaria (VgI): En esta fase, el núcleo presenta material acidófilo. Las vesículas de vitelo ocupan la mitad del citoplasma, aparecen glóbulos de vitelo, los cuales son pequeños y esféricos, se observan en mayor cantidad en la periferia del citoplasma. Las vesículas incrementaron en tamaño. El citoplasma es cada vez menos basófilo. El ovocito aumenta en tamaño. El diámetro promedio de estos fue 185.7 (± 3.8) µm (Anexo 2).

Vitelogénesis secundaria (VgII): Se observaron algunos nucléolos, los glóbulos de vitelo aumentan de manera considerable en el citoplasma, lo que da como resultado un incremento desmedido del ovocito. Las vesículas se encontraron en menor cantidad que en la fase anterior. El diámetro promedio de los ovocitos fue 270.0 (±5.9) µm (Anexo 2).

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Vitelogénesis terciaria (VgIII): El núcleo se presenta o podría encontrarse en proceso de migración hacia el polo animal. Se presentaron algunas vesículas vitelinas y en algunas zonas del ovocito los glóbulos de vitelo se empiezan a fusionar. Los ovocitos tienden a ser de mayor tamaño. El diámetro promedio de estos ovocitos fue 257.6 (± 7.6) µm (Anexo 2).

Maduros (M): En esta fase no se distinguió el núcleo. En el citoplasma se observan algunas vesículas y los glóbulos de vitelo se encuentran completamente fusionados. El diámetro promedio fue de 259.13 (± 6.6) µm (Anexo 2).

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6.4.1 Diámetro de los ovocitos Se analizó el diámetro promedio de los ovocitos de cada una de las siete fases de desarrollo. Se observó un incremento de los ovocitos conforme avanzó su maduración, esto se presentó para las primeras cinco fases, en las fases de vitelogénesis terciaria y maduros, no se observó este incremento. Los ovocitos cromatina nucléolo fueron los que presentaron el menor diámetro promedio y los ovocitos en vitelogénesis secundaria fueron los que presentaron el mayor diámetro. El ANDEVA mostró diferencia significativa entre los diámetros promedios de las distintas fases de los ovocitos (F6,191= 389.1, p<0.05). La prueba de Newman-Keuls identificó cinco grupos diferentes (letras A-E). Los ovocitos vitelogénesis secundaria, vitelogénesis terciaria y maduros (grupo E) no difieren significativamente entre sí, pero si presentaron diferencias en el diámetro con el resto de las fases previas (grupos A, B, C y D) (Figura 5).

300 E E E 250

200 D

150

C 100 Diámetro Diámetro de ovocitos (µm) B 50 A

0 CN PN VV VgI VgII VgIII M Figura 5. Diámetro promedio (±ee) de ovocitos por fase de desarrollo de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México. CN= Cromatina nucléolo, PN= Perinucléolo, VV= Vesículas vitelinas, VgI= Vitelogénesis primaria, VgII= Vitelogénesis secundaria, VgIII= Vitelogénesis terciaria, M= Maduros. A, B, C, D, E= grupos formados con la prueba de Newman-Keuls.

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Se analizó el diámetro promedio de los ovocitos presentes en cada uno de los cuatro estadios de madurez del ovario). El ANDEVA encontró diferencia significativa entre los diámetros promedios de los ovocitos entre los cuatro estadios de maduración (F3,589= 45.6, p<0.05). La prueba de Newman-Keuls identificó cuatro grupos diferentes (letras A-D). Los ovarios del estadio inmaduro presentaron los ovocitos de menor diámetro promedio (57.9 ± 2.1 µm; grupo A) en tanto que los ovarios maduros presentaron el mayor diámetro promedio de ovocitos (159.5 ± 5.3 µm; grupo D). De los grupos intermedios, el diámetro menor lo presentaron los ovarios en desarrollo (grupo B) y en mayor magnitud le siguieron el diámetro de ovocitos de los ovarios desovados (grupo C) (Figura 6).

180 D 160

140 C 120

100

80 B

60 Diámtero Diámtero de ovocito (µm) 40 A

20

0 Inmaduro En Desarrollo Maduro Desovado

Figura 6. Diámetro promedio (± ee) de ovocitos por estadio de madurez gonadal de Carangoides vinctus durante el período 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México. A, B, C, D= grupos formados con la prueba de Newman-Keuls.

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6.5 Estadios de madurez del testículo

INMADURO

Características macroscópicas: Los testículos tienen forma de hoja oblanceolada, se encuentran unidos entre sí en sus dos tercios distales y en posición próxima al orificio urogenital, son comprimidos lateralmente, manteniéndose esta característica en todos los estadios. En este estadio los testículos son pequeños, de color blanquecino y aspecto liso, esta última característica se presenta en todos los estadios.

Características microscópicas: La túnica albugínea es delgada, característica que puede observarse en los estadios siguientes. Se observan lóbulos que contienen cistos, donde se desarrollan las células espermáticas. Tejido intersticial rodea los lóbulos y este comienza a formar el conducto espermático en el centro del testículo. El tejido intersticial se engrosa en el conducto espermático y se presenta así en los siguientes estadios (Anexo 3).

EN DESARROLLO

Características macroscópicas: Son de color crema o blanquecino, se distinguen fácilmente los vasos sanguíneos. Es de mayor tamaño que en el estadio anterior.

Características microscópicas: En los cistos se observan espermatocitos y espermátidas (células espermáticas; en el orden de desarrollo del espermatozoide). En este estadio comienzan a observarse espermatozoides en el conducto espermático (Anexo 3).

MADURO

Características macroscópicas: Son de color blanco a rosado, son de mayor tamaño que los estadios anteriores. A diferencia de los anteriores estadios, presenta una mayor cantidad de vasos sanguíneos. Si se aplica presión se expulsa esperma.

Características microscópicas: El testículo se observa con una gran cantidad de células espermáticas, en comparación con los anteriores estadios. Las

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espermátidas al madurar en espermatozoides, pueden dirigirse hacia el conducto espermático o permanecer latentes (Anexo 3).

DESOVADO

Características macroscópicas: Son flácidos, con apariencia sanguinolenta y son contraídos. De tamaño menor al estadio anterior, si se aplica presión puede liberarse aún poco esperma.

Características microscópicas: Se observan algunos cistos vacíos, la presencia de espermatozoides en el conducto es menor al estadio anterior (Anexo 3).

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6.5.1 Porcentaje de estadios de madurez del testículo

El estadio de mayor porcentaje presentado durante el período de muestreo fue el desovado, durante 10 meses con un 35 % del total (Figura 7). Los mayores porcentajes de machos con gónadas maduras se presentaron en los meses de marzo y abril.

100

90

80

70

60 Desovado 50 Maduro En Desarrollo Porcentaje 40 Inmaduro 30

20

10

0 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 7. Porcentaje mensual de estadios de madurez del testículo de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

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6.6 Variación mensual del índice gonadosomático (IGS) Los valores máximos del IGS de hembras y machos se presentaron de marzo a mayo (2.7 a 4.3), asociándose con la mayor actividad reproductiva. Los valores mínimos registrados fueron de 0.6 para hembras y 1.2 para machos (Figura 8).

5.00 HEMBRAS 4.50

4.00 MACHOS

3.50

3.00

2.50

2.00

Índice gonadosomático Índice 1.50

1.00

0.50

0.00 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 8. Valores mensuales promedio (± ee) del índice gonadosomático de hembras y machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

El ANDEVA encontró diferencia significativa entre las medias mensuales del

IGS de hembras (F11,213= 8.56, p<0.05) y de machos (F11, 193= 10.24, p<0.05). La prueba de contrastes múltiples de Newman-Keuls mostró diferencias e identificó dos grupos en las hembras (el primero constituido por la mayoría de los meses excepto marzo, abril y mayo; el segundo está conformado por la generalidad de los meses menos octubre) y tres grupos para machos (el primero está formado por la mayoría de los meses con excepción de marzo y abril; el segundo, está integrado por enero, abril, mayo, septiembre y noviembre; y el tercero por marzo, abril y mayo). La prueba de correlación no paramétrica por rangos de Spearman indicó correlación entre el

IGS de hembras y el IGS de machos (rs= 0.692; p= 0.001; n= 12). De acuerdo a lo esperado, ocurre sincronía en el IGS de ambos sexos.

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6.7 Variación mensual del factor de condición (FC) El factor de condición en hembras presentó valores máximos en los meses de marzo y abril al igual que los machos. Los valores mínimos se encontraron en enero y febrero para ambos sexos (Figura 9).

1.60 FC HEMBRAS

1.55 FC MACHOS

1.50

1.45

1.40 Factor de condición (FC) condición de Factor

1.35

1.30 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 9. Valores mensuales promedio (± ee) del factor de condición de hembras y machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

El ANDEVA encontró diferencia significativa entre las medias mensuales del

FC de hembras (F11,213= 5.99, p<0.05), al igual que en los machos (F11,193= 4.07, p<0.05). No obstante a lo anterior, la prueba de Newman-Keuls, dio como resultado un solo grupo, tanto en hembras como en machos. La prueba no paramétrica de correlación por rangos de Spearman indicó correlación entre el FC de hembras y el

FC de machos (rs= 0.629; p= 0.028; n=12).

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6.8 Variación conjunta del índice gonadosomático (IGS) y factor de condición (FC) Si bien se observó que los mayores y menores valores del IGS y FC en las hembras presentaron cierta correspondencia temporal, la prueba no paramétrica de correlación por rangos de Spearman indicó que no hubo correlación significativa entre ellos (rs= 0.531; p= 0.075; n=12) (Figura 10).

4.00 1.60 IGS

3.50 FC 1.55

3.00 1.50 2.50 1.45 2.00 1.40 1.50

1.35 (FC) condición de Factor 1.00 Índice gonadosomático (IGS) gonadosomático Índice

0.50 1.30

0.00 1.25 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 10. Relación temporal entre el índice gonadosomático y factor de condición de hembras de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

La relación temporal entre los valores del IGS y FC en los machos mostró cierta correspondencia misma que fue comprobada con la prueba no paramétrica de correlación por rangos de Spearman, la cual indicó correlación entre estos (rs= 0.629; p= 0.028; n=12) (Figura 11).

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5.00 1.55 IGS 4.50 FC 1.50 4.00

3.50 1.45 3.00

2.50 1.40

2.00 1.35 1.50 Factor de condición (FC) condición de Factor

Índice gonadosomático (IGS) gonadosomático Índice 1.00 1.30 0.50

0.00 1.25 EN FB MR AB MY JN JL AG SP OC NV DC

Figura 11. Variación temporal del índice gonadosomático y el factor de condición de machos de Carangoides vinctus durante el período de 1998-2008 en Bahía de Navidad, Jalisco, México.

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6.9 Longitud de madurez sexual (L50). El individuo maduro más pequeño encontrado fue una hembras de 24.1 cm de longitud total (LT) y entre los machos uno de 24.0 cm; mientras que el individuo maduro más grande encontrado en las hembras fue de 38.5 cm y 30.0 cm LT en machos. De las hembras de C. vinctus, el 50% alcanzaron la madurez sexual a los (-0.382*LT+9.669) 25.34 cm (LT) (L50= 1/[1+e ]*100) y los machos a los 24.40 cm (LT) (L50= 1/[1+e(-0.269*LT+6.561)]*100). De igual manera se calculó la talla en donde el 25% (22.5 cm las hembras y los machos a los 20.3 cm) y el 75% (28.2 cm y 28.5 cm hembras y machos, respectivamente) de los organismos presentan características de madurez sexual. Conjuntando los valores observados y los estimados al modelo logístico, aproximadamente el 100% de hembras y machos a la talla de 36 cm LT ya habrían tenido al menos un evento reproductivo (Figura 12).

100

75

50 H Observadas

Porcentaje H Calculadas

M Observados 25 M Calculadas

0 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 Longitud total (cm)

Figura 12. Porcentaje acumulado de hembras y machos con gónadas maduras de Carangoides vinctus. Las líneas verticales indican el valor de L50 para cada sexo.

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7. DISCUSIÓN

Carangoides vinctus es una especie que se considera de importancia comercial y se ha observado que actualmente se encuentra en aprovechamiento máximo (Castro-Aguirre et al., 1999; Arreguín-Sánchez y Arcos-Huitrón, 2011). Arreguín-Sánchez y Arcos-Huitrón (2011) mencionaron que la pesca como actividad del sector productivo primario, requiere de generación de conocimientos para la adecuada administración y manejo de los recursos pesqueros.

La distribución de longitudes es uno de los puntos a destacar dentro de las pesquerías, ya que nos permite conocer la composición de la población que habita en un área determinada y más si esta área es considerada para su explotación (Quezada-Hernández, 2008). En este trabajo, los individuos presentaron una longitud total (LT) mínima de 17.0 cm y una máxima de 41.2 cm, con una longitud promedio de 30.1 cm. Éstas longitudes son cercanas a lo observado por Rojo-Vázquez et al. (2009) (intervalo de LT de 16.0 a 41.2 cm) y superior a la de Allen y Robertson (1994) (LT de 35 cm) y Chávez-Comparan et al. (2008) (LT de 37cm) y Froese y Pauly (2011) (LT de 37 cm).

La proporción sexual es un elemento importante en la estructura poblacional de las especies, esta puede cambiar considerablemente entre especies y de una población a otra (Nikolsky, 1963). Para C. vinctus se registró una proporción cercana al equilibrio para la muestra total (1:1.1 M:H), el análisis mensual y por clase de longitud. No se conocen trabajos de este aspecto para la especie. En otra especie de la misma familia se encontró una tendencia similar, tal es el caso de Pseudocaranx dentex, en donde la proporción sexual no difiere significativamente (1:1.04, M:H) (Afonso et al, 2008). Una situación diferente sucedió con otras especies: en Caranx caballus se encontró diferencia significativa en la proporción sexual (1:0.7, H:M) y con dominancia de las hembras (Quezada- Hernández, 2008). Para Caranx crysos se presentó diferencia significativa en la proporción sexual (1:0.87, M:H), en donde se capturaron más machos que hembras (Sley et al., 2012) y para Oligoplites saurus, hubo un mayor número de hembras que machos (1:2.5 M:H) (Ospina- Arango et al., 2008).

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La observación de los cambios en el desarrollo de las gónadas es el método más adecuado para determinar el ciclo reproductivo de los peces (Karlou-Riga y Economidis, 1997), ya que la presencia de gónadas maduras es un indicador aceptable de la temporada de reproducción (West, 1990). Tyler y Sumpter (1996) indican que la clasificación de los ovarios en etapas de desarrollo y la medición de los diámetros de ovocitos, proporciona información detallada sobre la temporada de desove y la abundancia de los estadios de madurez.

En C. vinctus, durante todo el período de estudio se observaron gónadas maduras y los mayores porcentajes tanto en hembras como en machos se presentaron en marzo y abril. Esto coincide con los valores máximos en el índice gonadosomático; como se mencionó con anterioridad, esto permitió ubicar el período de reproducción de la especie.

En los peces se han encontrado tres tipos de desarrollo de los ovocitos: 1) desarrollo sincrónico, en donde todos los ovocitos se desarrollan al mismo tiempo dentro del ovario; 2) desarrollo sincrónico por grupos, en el ovario se observan generalmente dos fases de ovocitos en desarrollo dominantes, unos en fase de desarrollo terminal y otros en fase de inmaduros; y 3) desarrollo asincrónico, en donde los ovocitos se encuentran en diferentes fases de desarrollo (Yamamoto y Yamasaki, 1961). Este último tipo (asincrónico) lo presentó C. vinctus ya que se encontraron diferentes fases de ovocitos en los ovarios maduros. Este mismo tipo de desarrollo de los ovocitos dentro del ovario se encontró en otra especie de la misma familia, Trachurus mediterraneus (Demirel y Yüksek, 2013). Aunque Seriola dumerilii pertenece a la misma familia, los autores mencionan que la especie presenta desarrollo de los ovocitos sincrónico por grupos, observaron que los ovocitos ocurren en más de un grupo o lote (Marino et al., 1995), el cual difiere del observado en C. vinctus.

Existen trabajos realizados en diferentes especies de peces donde se analizan aspectos microscópicos de las gónadas. En carángidos podemos encontrar pocos estudios en donde se detallan las características de los ovocitos. Para C. vinctus el proceso de la ovogénesis quedó de manifiesto con la identificación de siete fases de

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desarrollo de los ovocitos (cromatina nucléolo, perinucléolo, vesículas vitelinas, vitelogénesis primaria, vitelogénesis secundaria, vitelogénesis terciaria y maduros). Para Pseudocaranx dentex, no se tiene una descripción detallada del desarrollo de los ovocitos, sin embargo, se mencionan siete fases que presenta la especie (ovogonias, cromatina nucleolar, glóbulos lipídicos, gránulos de vitelo, gránulos fusionados, atrésias y folículos post-ovulatorios) éstas últimas dos fases no fueron observadas en C. vinctus (Guirao et al., 2005). Para Trachurus murphyi se presentan seis fases de ovocitos (inmaduros, ovocitos previtelogenados, ovocitos vitelogenados, ovocitos maduros, ovocitos hidratados y folículos post-ovulatorios) (Sánchez et al., 2013), en esta especie se observa además la presencia de ovocitos hidratados, los cuales no estuvieron presentes en C. vinctus. En Scomberoides lysan se hace mención de las diferentes fases del desarrollo del ovocito (cromatina nucléolo, perinucléolo, alveolo cortical, ovocitos previtelogénicos, ovocitos glóbulos de vitelo, ovocito con vitelo avanzada, ovocito núcleo migratorio, ovocitos hidratados, folículos postovulatorios) esta especie al igual que las anteriores presenta fases que no fueron observadas en C. vintus (ovocitos hidratados, folículos postovulatorios) (Thulasitha y Sivashanthini, 2013a).

En C. vinctus se observó que el diámetro del ovocito incrementó conforme avanzó la maduración del mismo, este mismo hecho lo mencionaron Yamamoto y Yamasaki (1961). Este aumento en el diámetro fue válido solo para las primeras cinco fases iniciales de los ovocitos, ya que esto no se observó en las últimas dos fases (vitelogénesis terciaria y maduros), debido a que presentaron un diámetro menor que el ovocito de la fase anterior (vitelogénesis secundaria, el cuál presentó el mayor diámetro de todas las fases). Una posible explicación a este hecho puede deberse al proceso histológico por el que pasan los ovocitos, probablemente como lo es la deshidratación. West (1990) menciona que la preservación de ovocitos causa cambios en el tamaño de los mismos, de igual manera, Ganias et al. (2011) mencionan que el proceso histológico provoca disminución en el diámetro de los ovocitos.

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La estructura interna del testículo en peces sigue dos tipos básicos: a) el tipo tubular, el cual presenta túbulos que se dirigen de la región central del testículo hacia la periferia en donde se encuentran las células germinales y conforme avanza la maduración se dirigen hacia el centro del testículo; y b) el tipo lobular, este tipo de testículo presenta lóbulos que se encuentran separados por tejido conectivo; a diferencia del tipo tubular, las células germinales se encuentran por todo el lóbulo y no se restringen solo a una región. Dentro de los cistos se lleva a cabo el proceso de la espermatogénesis, esto es, las células se encuentran sincronizadas por lo que se observan en la misma fase de desarrollo. Al alcanzar todas las células la fase de espermatozoide, el cisto se rompe liberándolos, estos se concentran en el conducto espermático (Billard, 1986; Palacios-Ceballos, 1995). El tipo de estructura que se observó en C. vinctus fue el tipo lobular, este mismo se ha reportado en dos especies de la misma familia, para Trachurus murphyi se menciona que las células espermáticas se encuentran dentro de los lóbulos (Leal et al., 2013); para Scomberoides lysan no se describe a detalle el tipo de desarrollo de las células del testículo, sin embargo, mencionan que las criptas de espermatocitos se limitan a la región más externa de cada lóbulo y las imágenes presentadas son semejantes a lo observado en C. vinctus (Thulasitha y Sivashanthini, 2013a).

Algunos autores utilizan el índice gonadosomático para establecer el período reproductivo en diferentes especies de peces (Tapia-García, 1997; Viette et al., 1997; Ruiz-Ramírez y Lucano-Ramírez, 2000; Assem et al., 2005; Guirao et al., 2005; Quezada-Hernández, 2008; Al-Rasady et al., 2012; Sley et al., 2012; Leal et al., 2013; Perea et al., 2013). Htun-Han (1978), menciona que la mayor actividad reproductiva se asocia con valores altos de este índice, mientras que valores mínimos se relacionan a épocas de descanso.

En este trabajo los valores máximos del IGS de las hembras se presentaron de marzo a mayo, de igual manera para los machos; lo que sugiere que el proceso de maduración en esta especie es simultáneo en ambos sexos. Se ha reportado para dos especies de la misma familia, Trachurus mediterraneus (Viette et al., 1997) y Trachinotus ovatus (Assem et al., 2005), un período reproductivo corto similar a C. vinctus, aunque los valores mayores del IGS se presentaron en meses posteriores,

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junio y julio. Por el contrario, otras especies de la misma familia las cuales presentan un período reproductivo amplio, como C. caballus que presentó valores máximos de junio a noviembre (Quezada-Hernández, 2008), Carangoides chrysophrys que inicia su período reproductivo en septiembre y termina en febrero (Al-Rasady et al., 2012) y Trachurus murphyi que presentó valores máximos de septiembre a diciembre (Perea et al., 2013).

El factor de condición (FC) explica fundamentalmente el grado de bienestar que guardan los especímenes en relación con el cambio de corpulencia, relacionada directamente con su crecimiento y madurez sexual (Rodríguez-Gutiérrez, 1992). Su valor depende de la edad de los peces, el sexo, la temporada, la etapa de maduración, el tipo de alimento que consume, la cantidad de reservas de grasa y el grado de desarrollo muscular (Barnham y Baxter, 1998). Las hembras por lo general invierten sustancialmente más energía en el desarrollo reproductivo, que los machos (West, 1990; King, 1995). En este trabajo se observó que en C. vinctus tanto las hembras como los machos presentan los valores máximos del FC en marzo y abril, para Carangoides chrysophrys, presentó valores constantes, es decir, no presentó diferencias significativas en el FC (Al-Rasady et al., 2012). Estos valores altos del FC presentes en C. vinctus pueden ser influenciados por los efectos de surgencias costeras en la región, ya que es cuando hay mayor cantidad de recursos disponibles para las especies (Lara-Mendoza, 2009; Ambriz-Arreola et al., 2012).

Se ha encontrado que en algunas especies de peces el IGS se relaciona en forma inversa al FC debido principalmente a una demanda de energía para procesos reproductivos (González y Oyarzún, 2002). Guirao et al. (2005) mencionan que pueden presentarse alternancias entre períodos de acumulación de reservas de energía y períodos de agotamiento debido a los procesos reproductivos, por lo que podría esperarse que mientras el IGS sea alto el FC sea bajo y viceversa. Aunque en algunas especies esto es claro, no es una regla, y se pueden encontrar variaciones en la relación entre estos dos índices. En este sentido, en los machos de C. vinctus se observó una correlación entre el IGS y el FC, mientras que en las hembras no fue así. Un patrón similar se reportó en Haemulon aurolineatum (Haemulidae) (Kossowski, 1985).

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Un aspecto de gran interés en la ecología de la reproducción es el hecho de que la talla de primera maduración puede variar entre especies y dentro de una misma especie (Saborido-Rey, 2008). Grimes (1987) afirma que especies de la familia Lutjanidae alcanzan la madurez sexual entre el 40 y 50% de su longitud máxima. En este estudio las hembras de C. vinctus alcanzaron la madurez sexual a los 25.2 cm y los machos a los 22.4 cm, esto es entre el 55 y 65% de su longitud máxima.

Estos porcentajes son menores que los encontrados en otros carángidos donde se ha observado una tendencia en la madurez sexual al tener entre el 50 y 70% de longitud máxima (Marino et al., 1995; Ruiz-Ramírez y Lucano-Ramírez, 2000; Caiafa et al., 2011; Al-Rasady et al., 2012). Por otro lado, otros carángidos alcanzan la madurez con tan solo el 20 o 40% de la longitud máxima (Afonso et al., 2008; Sley et al., 2012; Demirel y Yüksek, 2013; Leal et al., 2013).

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8. CONCLUSIONES

La población Carangoides vinctus que se capturó en Bahía de Navidad, Jalisco, presentó longitud total mínima, promedio y máxima de 17.0 cm, 30.1 cm y 41.2 cm respectivamente.

La proporción de sexos de C. vinctus en Bahía de Navidad, Jalisco, no mostró diferencia significativa de la esperada 1:1.1 machos por hembras.

Con base en los altos valores del índice gonadosomático, los mayores porcentajes de gónadas maduras y la presencia de ovocitos en vitelogénesis avanzada, se observa que C. vinctus se reproduce en los meses de marzo a mayo.

Se encontró una correlación entre el factor de condición y el índice gonadosomático en machos, pero no así, en hembras.

En el proceso de ovogénesis de C. vinctus se identificaron siete fases de desarrollo del ovocito (cromatina nucléolo, perinucléolo, vesículas vitelinas, vitelogénesis primaria, vitelogénesis secundaria, vitelogénesis terciaria y maduros).

Se encontró que el ovario en estadio inmaduro está integrado por ovocitos de las primeras fases de desarrollo: cromatina nucléolo y perinucléolo, y algunos con vesículas vitelinas. Los ovarios del estadio en desarrollo, además de las primeras tres fases, presentaron ovocitos en vitelogénesis primaria, ovocitos en vitelogénesis secundaria y en vitelogénesis terciaria. Los ovarios del estadio maduro, además de las primeras seis fases, presentaron ovocitos maduros. Y los ovarios del estadio desovado presentaron las primeras cinco o seis fases de desarrollo.

Se encontró que la maduración de ovocitos provoca un incremento en el diámetro de los mismos. Los ovocitos de menor diámetro encontrados fueron cromatina nucléolo y los de mayor diámetro fueron los ovocitos en vitelogénesis secundaría.

El tipo de desarrollo de los ovocitos de C. vinctus es asincrónico.

El tipo de estructura interna del testículo de C. vinctus es lobular.

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La longitud promedio de maduración sexual (L50) en hembras fue de 25.34 cm y en machos fue de 24.40 cm, con esto, aparentemente los machos maduran antes que las hembras.

Se concluyó que gran parte de los organismos que se capturan de manera comercial, al menos ya habría tenido un evento reproductivo, esto debido a que la longitud promedio de los organismos es mayor a la longitud de madurez sexual.

La información acerca del testículo y del ovario, que se describe en el presente estudio permite tomarse como referencia para estudios posteriores que puedan detallar con mayor precisión las características de los mismos, en diferentes especies de peces.

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9. LITERATURA CITADA

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10. ANEXO 1. Características reproductivas propuestas por diferentes autores

Características macroscópicas de las gónadas según Everson, A.R., et al. (1989) Inmaduro I. La gónada está bien definida, los ovocitos no son discernibles. Comienza la ovogénesis desde ovogonia a ovocito primario, comienzan a aparecer vacuolas citoplasmáticas.

En Desarrollo II. Elongación en el ovario. Comienza la vitelogénesis.

Maduro III. La gónada esta hinchada; la pared del ovario es delgada. Aparición de ovocitos hidratados.

Desovado IV. La gónada es flácida, hay contracción del ovario, la pared es gruesa. Comienza la absorción de las células, ovocitos atrésicos y restos de ovocitos vitelogénicos.

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Fases del desarrollo de los ovocitos de peces según Yamamoto, K. y Yamazaki, M. (1961)

Fase 1. Cromatina-nucléolo. Son ovocitos pequeños dentro de las lamelas ovígeras, presentan poco citoplasma y un gran núcleo. Esta fase puede subdividirse en tres acorde a las características del núcleo, esto es, pre-sináptico, sináptico y postsináptico.

Fase 2. Perinucléolo temprano. El citoplasma se tiñe intensamente con hematoxilina, el núcleo es relativamente grande, con muchos filamentos distribuidos de cromatina y principalmente los nucléolos se localizan en la periferia del núcleo, los ovocitos están envueltos por una capa folicular delgada.

Fase 3. Perinucléolo tardío. El citoplasma pierde su afinidad a la hematoxilina y por lo tanto se tiñe ligeramente. Muchos nucléolos se encuentran en la periferia del núcleo, su forma es esférica o elíptica y presentan varios tamaños. El núcleo presenta cromosomas grandes que no son diferenciados. La pared folicular que rodea al ovocito se ve bien definida.

Fase 4. Vesículas vitelinas (Alveolos corticales). Las vesículas se forman en el citoplasma, tienen aspecto de cuerpos pequeños situados en la región periférica del citoplasma. Las vesículas están acomodadas centrípetamente, acompañadas de un crecimiento de alargamiento. La zona radiada se encuentra entre el citoplasma y la capa folicular; es una capa angosta, compacta y homogénea y se engrosa con el crecimiento del ovocito. Al inicio de esta fase el núcleo es esférico y contiene muchos nucléolos situados en la periferia, en la etapa terminal de esta fase el núcleo es de forma ovalada e irregular.

Fase 5. Vitelogénesis primaria. Cuando las vesículas ocupan la mitad del citoplasma, los glóbulos de vitelo aparecen entre las vesículas. La formación de los glóbulos de vitelo continúa en el interior del citoplasma, son pequeños y esféricos. Las vesículas también incrementan en tamaño y número durante esta fase y ocupan las dos terceras partes del citoplasma. La pared folicular se incrementa en grosor,

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específicamente crecen las células de la granulosa, los nucléolos se encuentran distribuidos alrededor del núcleo.

Fase 6. Vitelogénesis secundaria. Los glóbulos de vitelo se acumulan en el citoplasma, esto se da como resultado de un rápido crecimiento del ovocito. Simultáneamente con este cambio, las vesículas se transforman gradualmente, presentando un arreglo de pocas hileras en la periferia del citoplasma.

Fase 7. Vitelogénesis terciaria. Los glóbulos de vitelo se incrementan en número y tamaño, los ovocitos son más grandes, las vesículas se distribuyen en la periferia formando una o dos hileras, se presentan pocos nucléolos de forma esférica localizados en el interior del núcleo.

Fase 8. Núcleo migratorio. El núcleo se mueve hacia el polo animal de la célula, envuelto de una sustancia viscosa, se presentan pocos nucléolos de forma redonda situados cerca de la membrana nuclear. Los glóbulos de vitelo incrementan su tamaño. La zona radiata presenta una clara estriación radial.

Fase 9. Premaduración. Después de que el núcleo llega al polo animal, la membrana nuclear desaparece rápidamente. Los nucléolos son de forma irregular, pierden su afinidad a la tinción y finalmente desaparecen. En el polo animal se puede ver el micrópilo.

Fase 10. Maduración. Los huevos son de forma esférica, color blanco- traslúcido. Los glóbulos de vitelo de gran tamaño están envueltos por citoplasma cortical, el cual en ocasiones es denso en el polo animal. La zona radiada se engrosa (13 μm) y el micrópilo se puede ver en el polo animal.

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Fases del desarrollo de los ovocitos de peces según Marino, G., et al. (1995)

Fase 1. Oogonios. Células pequeñas redondas (8-10 µm), el núcleo contiene solo un nucléolo; ovogonias simples o múltiples están en el estroma de los pliegues ovígeros, están presentes en todo el desarrollo.

Fase 2. Cromatina nucléolo. Los ovocitos (15-30 µm) contienen un gran núcleo con cromatina difusa. El área estrecha del citoplasma es fuertemente basófila.

Fase 3. Perinucléolo. Los ovocitos (30-60 µm) contienen un núcleo central grande con pequeños nucléolos basófilos periféricos. El número de nucléolos es mayor (10-12) en el ovario de las hembras más grandes que en las que están en vías de desarrollo. El citoplasma es menos basófilo y presenta “cuerpos de Balbiani” en posición nuclear yuxta.

Fase 4. Vesículas de lípido A. En esta etapa los ovocitos aumentan de tamaño (80-120 µm). El núcleo muestra un contorno irregular, aunque los nucléolos son todavía visibles. El citoplasma es menos basófilo y aparecen pequeñas vesículas que contienen lípidos de yema, en la periferia. Las capas: zona radiata, granulosa y teca, comienzan a verse.

Fase 5. Vesículas de lípido B. Las vesículas de vitelo aumentan de tamaño y número y se extienden hacia el núcleo. El citoplasma es ligeramente acidófilo. Los ovocitos se hacen más grandes (120-200 µm) y esféricos con un núcleo más complicado. Las capas foliculares parecen estar mejor organizadas.

Fase 6. Gránulos de vitelo A. Los ovocitos miden entre 200-400 µm y un núcleo altamente contorneado está presente. Los pequeños gránulos de vitelo de proteína son visibles en la parte exterior del citoplasma. Los ovocitos son fuertemente acidófilos con tinción de hematoxilina-eosina. Vesículas de lípidos se expanden y migran a mediados del citoplasma. La zona radiada aumenta de anchura.

Fase 7. Gránulos de vitelo B. Gránulos de vitelo de proteínas están dispersos aleatoriamente entre las vesículas de lípidos del vitelo en el citoplasma. Vesículas de

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lípidos del vitelo aumentan de diámetro de hasta 30 µm. El diámetro de ovocitos oscila desde 600 hasta 700µm.

Fase 8. Maduro. Los ovocitos asumen una forma irregular y el diámetro alcanza aproximadamente 900µm. Tienden a separarse de las delgadas y alargadas capas foliculares. Los gránulos de vitelo y vesículas de lípidos se unen para formar un material homogéneo, transparente, que es ligeramente acidófilo.

Fase 9.Folículo post-ovulatorio. Varios tipos de folículos pos-ovulatorios con diferentes características morfológicas se resumen en esta etapa. Los folículos post- ovulatorios se organizan en secuencias complicadas formadas por el epitelio folicular de la teca. Esta estructura va perdiendo su luz y es invadido por las células foliculares.

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Fases del desarrollo de los ovocitos de peces según Lucano- Ramírez, G., et al. (2001,b)

Fase I. El ovocito de menor grado de desarrollo encontrado fue el denominado ovocito cromatina nucléolo. Se distingue por presentar un tamaño pequeño y forma irregular. Presenta poco citoplasma fuertemente basófilo, dispuesto en forma homogénea. El núcleo es grande y esférico y en su interior se encuentran los nucléolos. En la periferia del ovocito se encuentran en contacto las futuras células foliculares y las envolturas típicas del folículo, las cuales en esta fase aún no se distinguen.

Fase II. En los ovocitos en perinucléolo, los nucléolos se encuentran en contacto con la envoltura nuclear. El citoplasma es homogéneo y menos basófilo en comparación con los ovocitos cromatina nucléolo. Las células foliculares no se aprecian bien diferenciadas; sólo en algunas regiones se observan los núcleos de las células foliculares.

Fase III. En los ovocitos con vesículas de vitelo, los nucléolos se observan en la periferia del núcleo pero en menor cantidad que en la fase anterior. En el citoplasma se presentan vesículas vitelinas, que definen el inicio de la formación del vitelo o previtelogénesis.

Fase IV. En los ovocitos en vitelogénesis primaria, el núcleo presenta material acidófilo que consta de finos filamentos dispuestos regularmente. Se distinguen varios nucléolos. El citoplasma es menos basófilo y en él se observa la aparición de algunos glóbulos de vitelo, lo que significa que se inicia la formación del vitelo secundario.

Fase V. En los ovocitos en vitelogénesis secundaria, se observan algunos nucléolos. El citoplasma se encuentra prácticamente cubierto de gránulos de vitelo esféricos (eosinófilos) que constituyen el también llamado vitelo secundario. Inmediatamente por fuera del ovocito se encuentra una zona radiada muy delgada, la cual midió entre 7.5 y 30 μm, y el promedio de su grosor fue de 10.5 μm. La zona radiada tiene aspecto estriado debido a la presencia de canalículos que la

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atraviesan. En algunos ovocitos se observan las células foliculares formando una capa mono estratificada. Los núcleos de estas células son pequeños y ovoides; la cromatina es escasa y dispuesta principalmente en la periferia. Por lo general, las células foliculares y la zona radiada se presentaron bien definidas, desde ovocitos con vesículas de vitelo hasta ovocitos en vitelogénesis secundaria.

Fase VI. En los ovocitos en vitelogénesis terciaria, el núcleo se encuentra en proceso de migración hacia el polo animal. Se presentan algunas vesículas de vitelo y en algunas zonas los glóbulos de vitelo se empiezan a fusionar.

Fase VII. En los ovocitos maduros, no se aprecia el núcleo. Se observan algunas vesículas vitelinas y los glóbulos de vitelo se encuentran totalmente fusionados.

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Fases del desarrollo del testículo de peces según Hyder, M. (1969)

Fase I. Solo se observan espermatogonias primarias y/o secundarias. No hay espermatocitos primarios o secundarios y no hay espermatozoides libres en el lumen de los lóbulos (símbolos +--).

Fase II. Se presentan: espermatogonias primarias y/o secundarias; espermatocitos primarios y/o secundarios y/o espermátidas; pero no se presentan espermatozoides libres en el lumen del lóbulo (símbolos =++-).

Fase III. Se presentan: espermatogonias primarias y/o espermátidas; espermatozoides libres en el lumen del lóbulo (símbolos= +++).

Fase IV. No se presentan espermatogonias primarias y secundarias; se presentan: espermatocitos primarios y/o espermátidas; espermatozoides libres en el lumen de los lóbulos (símbolos= -++).

Fase V. No se presentan: espermatogonias primarios y/o secundarias, espermatocitos primarios y/o secundarios y/o espermátidas; y solo hay espermatozoides libres en el lumen del lóbulo (símbolos =--+).

Fase VI. Ninguna de las tres fases de la espermatogénesis se presentan dentro de los lóbulos (símbolos=---).

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Características macroscópicas del testículo de peces según Marino, G., et al. (1995)

I Inmaduro. El testículo muestra un estroma conectivo evidente con sólo cinco o seis cadenas de lóbulos en la periferia del testículo. Las espermatogonias, espermatocitos I y II, y espermátidas están contenidos en los cistos. El conducto deferente, situado en las porciones medias de los testículos termina ciegamente en la periferia de testículo. El conducto es de paredes delgadas y altamente complicadas.

II En Desarrollo. El tejido conectivo se reduce y el testículo aparece altamente organizado (por lo menos 7 a 8 cadenas de lóbulos); la porción lateral parece mejor definido que la media. Las porciones apicales, centrales y caudales del testículo muestran diferentes grados de maduración de acuerdo con los tipos de células germinales, la abundancia relativa y distribución de los espermatozoides dentro de los lóbulos. Sólo en la porción medial y caudal del testículo, espermatozoides libres están presentes en el lumen de lóbulos.

III Maduro. Todos los lobulillos testiculares están bien formados y las células en todas las etapas de la espermatogénesis están presentes. Los espermatozoides se identifican en el lumen de lóbulos, pero no en el conducto deferente.

IV Desovado. Cada lóbulo presenta cistos que contienen todas las fases de células germinales. Los lóbulos centrales en los testículos se agrandan y contienen espermatozoides libres. El conducto deferente que tiene una pared más delgada y menos complicada se llena con espermatozoides. A diferencia de los espermatozoides presentes en la etapa III Maduro, las cabezas de los espermatozoides tienen tinción positiva con azul Alcian.

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Fases del desarrollo del testículo de peces según Sánchez, J., et al. (2013)

Virginal (0). Pueden observarse zonas de crecimiento con la presencia de espermatogonias, donde igualmente se pueden encontrar algunos espermatocitos.

Reposo (I). Se observan los túbulos seminíferos con la presencia de espermatogonias y pueden observarse además algunos espermatocitos, con presencia de tejido conjuntivo que ocupa el espacio entre los túbulos seminíferos. Pared del testículo gruesa.

En maduración (II). Túbulos seminíferos con presencia de espermatogonias, espermatocitos y espermátidas, los cuales se observan de tamaño homogéneo. En ciertos sectores pueden o no observarse la presencia de algunos espermatozoides.

Maduro (III). Túbulos seminíferos con presencia de espermatogonias, espermatocitos y espermátidas. En el lumen de los túbulos se observa la presencia de espermatozoides. El tubo colector común se presenta completamente lleno y de aspecto turgente.

Expulsante (IV). Túbulos seminíferos con poca presencia de espermatogonias y espermatocitos, dominados por espermátidas y espermatozoides que rellenan los túbulos. Es posible observar otras zonas vacías producto de la expulsión.

Post-explusante (V). Se puede observar espermatogonias, espermatocitos y restos de espermatozoides en los túbulos seminíferos. En una etapa avanzada se pueden observar túbulos casi vacíos con material residual.

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11. ANEXO 2. Características del ovario de Carangoides vinctus

Los ovarios de C. vinctus son pareados, se encuentran unidos entre sí en sus dos tercios distales y en posición próxima al orificio urogenital; tienen forma de hoja oblanceolada y están comprimidos lateralmente. Son de color rosado transparente con poca irrigación en estadios tempranos, hasta color amarillento fuertemente irrigados en estadio maduro.

Figura 13. Ovario maduro de Carangoides vinctus

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Descripción microscópica de los estadios de madurez

Inmaduro

Los ovarios están constituidos principalmente por ovocitos en fases cromatina nucléolo (CN), perinucléolo (PN) y algunos presentan vesículas vitelinas (VV) en formación. Se observa una especie de septo (SP) que divide el ovario por la parte media. La túnica ovárica (TO) es relativamente delgada con respecto a los estadios siguientes.

CN

PN

VV

SP

TO

Figura 14. Microscopía del ovario inmaduro de Carangoides vinctus (Objetivo 1.25x)

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Desarrollo

En este estadio además de las fases de ovocitos presentes en el estadio anterior (CN y PN), se pueden observar las vesículas vitelinas (VV) bien definidas, ovocitos en vitelogénesis primaria (VgI) y vitelogénesis secundaria (VgII). La túnica ovárica (TO) es más gruesa a comparación del estadio anterior. Se observa el septo en la parte media de la gónada.

TO

SP VgII VgI

VV

Figura 15. Microscopía del ovario en desarrollo de Carangoides vinctus (Objetivo 0.8x)

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Maduro

La túnica ovárica (TO) en este estadio es delgada en comparación a las fases anteriores. De los ovocitos ya presentes en los estadios anteriores (CN, PN, VV, VgI y VgII), podemos observar además algunos ovocitos en vitelogénesis terciaria (VgIII) y ovocitos maduros (M). Puede apreciarse el septo ramificándose o incluso puede no estar presente.

TO

VgI

SP

VgIII M VgII

Figura 16. Microscopía del ovario maduro de Carangoides vinctus (Objetivo 0.8x)

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Desovado

El ovario en este estadio está formado principalmente de ovocitos cromatina nucléolo (CN), perinucléolo (PN), algunos en vesículas vitelinas (VV). Se observan pocos ovocitos en vitelogénesis primaria (VgI) y vitelogénesis secundaria (VgII). En este estadio no se observó el septo.

CN

VgI

PN

VgII

VV

Figura 17. Microscopía del ovario desovado de Carangoides vinctus (Objetivo 1.25x)

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Descripción de las fases de los ovocitos

Cromatina nucléolo

Los ovocitos por lo general son de forma circular, presentan poco citoplasma fuertemente basófilo dispuesto en forma homogénea. El núcleo es grande y esférico y en su interior se encuentran los nucléolos. El diámetro promedio fue 45.6 (± 1.2) µm.

Figura 18. Ovocito en fase cromatina nucléolo (Objetivo 40x)

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Perinucléolo

En esta fase los nucléolos se encuentran en la periferia del núcleo. El citoplasma es homogéneo y menos basófilo en comparación de los ovocitos cromatina nucléolo. Los ovocitos están envueltos por una capa bien definida y delgada. El diámetro promedio fue 67.0 (± 2.4) µm.

Figura 19. Ovocito en fase perinucléolo (Objetivo 40x)

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Vesículas vitelinas

Las vesículas de vitelo se forman en el citoplasma del ovocito y tienen aspecto de gotas pequeñas situadas inicialmente en la región periférica del citoplasma. Los nucléolos se observan en la periferia del núcleo, pero en menor cantidad que en la fase anterior. La zona radiada se encuentra entre el citoplasma y la capa folicular. El diámetro promedio fue 110.8 (± 4.3) µm.

Figura 20. Ovocito en fase vesículas vitelinas (Objetivo 40x)

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Vitelogénesis primaria

En esta fase, el núcleo presenta material acidófilo. Las vesículas de vitelo ocupan la mitad del citoplasma, se observan glóbulos de vitelo, los cuales son pequeños y esféricos, se observan en mayor cantidad en la periferia del citoplasma. Las vesículas incrementaron en tamaño. El citoplasma es cada vez menos basófilo. El diámetro promedio fue 185.7 (± 3.8) µm.

Figura 21. Ovocito en fase vitelogénesis primaria (Objetivo 10x)

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Vitelogénesis secundaria

Los glóbulos de vitelo aumentan de manera considerable en el citoplasma. Las vesículas se observan en menor cantidad que en la fase anterior. El diámetro promedio fue 270.0 (±5.9) µm.

Figura 22. Ovocito en fase vitelogénesis secundaria (Objetivo 10x)

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Vitelogénesis terciaria

El núcleo se presenta o podría encontrarse en proceso de migración hacia el polo animal. Se presentaron algunas vesículas vitelinas y en algunas zonas del ovocito los glóbulos de vitelo se empiezan a fusionar. Los ovocitos tienden a ser de mayor tamaño. El diámetro promedio de estos ovocitos fue 257.6 (± 7.6) µm.

Figura 23. Ovocito en fase vitelogénesis terciaria (Objetivo 10x)

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Maduros

En esta fase no se aprecia el núcleo. En el citoplasma se observan algunas vesículas y los glóbulos de vitelo se encuentran completamente fusionados. El diámetro promedio fue de 259.13 (± 6.6) µm.

Figura 24. Ovocito en fase maduro (Objetivo 10x)

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12. ANEXO 3. Características del testículo de Carangoides vinctus

Los testículos de C. vinctus son pareados, se encuentran unidos entre sí en sus dos tercios distales y en posición próxima al orificio urogenital; tienen forma de hoja oblanceolada y están comprimidos lateralmente. Son de color blanquecino a color crema, de textura lisa; los vasos sanguíneos se presentan en mayor cantidad cuando estos son maduros.

Figura 25. Testículo maduro de Carangoides vinctus

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Descripción microscópica de los estadios de madurez

Inmaduro

Se observan lóbulos (LO) que contienen cistos (CI), dentro de los cuales se desarrolla el espermatozoide. Tejido intersticial (TI) rodea los lóbulos, engrosándose hacia el centro del testículo donde se forma el conducto espermático.

CI

LO TI

Figura 26. Microscopía del testículo inmaduro de Carangoides vinctus (Objetivo 2.5x)

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Desarrollo

Dentro de los cistos (CI) pueden observarse espermatocitos (EC) y espermátidas (ED). Comienzan a observarse espermatozoides (EZ) en el conducto espermático (CE).

EC CI

ED

EZ

CE

Figura 27. Microscopía del testículo en desarrollo de Carangoides vinctus (Objetivo 2.5x)

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Maduro

En esta fase el testículo puede observarse lleno de células espermáticas en diferentes grados de madurez (espermatocitos (EC), espermátidas (ED)) dentro de los cistos. Se observa el conducto espermático (CE) con gran cantidad espermatozoides (EZ).

EC

ED

EZ

Figura 28. Microscopía del testículo maduro de Carangoides vinctus (Objetivo 1.0x)

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Desovado

En este estadio se observan algunos cistos vacíos (CV) y menor cantidad de espermatozoides (EZ) que el estadio anterior.

EZ

CV

Figura 29. Microscopía del testículo desovado de Carangoides vinctus (Objetivo 0.8x)

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