Caracterización Limnológica De La Laguna Salada De Chiprana (Zaragoza, Espana) Y Sus Comunidades De Bacterias Fototr~Ficas

CARACTERIZACIÓN LIMNOLÓGICA DE LA LAGUNA SALADA DE CHIPRANA (ZARAGOZA, ESPANA) Y SUS COMUNIDADES DE BACTERIAS FOTOTR~FICAS

M." C. Guerrero, J. Balsa, M. Pascual, B. Martínez y C. Montes

Departamento Interuniversitario de Ecología, Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma de Madrid. 28049 Madrid, España.

Key words: Hypersaline lake, Spanish saline lake, water chemistry, phototrophic sulfur bacteria, microbial mats.

ABSTRACT

LIMNOLOGICAL CHARACTERIZATION OF THE SALADA DE CHIPRANA LAKE (ZARAGOZA, SPAIN) AND ITS PHOTOTROPHIC BACTERIA COMMUNITIES Salada de Chiprana lake, located at the Northeast of Spain, in the Ebro river basin, is the only permanent and deep water hypersaline ecosystem in Western Europe. With a total surface of about 0,31 km2, presents several basins with crenogenic seasonally stratification and its ionic composition is predominantly sulphate-magnesium. During 1989, its salinity range varied from 53 to 73 %O. In the deep water (maximum depth 5,6 m), of higher salinity than the rest of the water column, oxygen depletion and hydrogen sulphide occur, together with the presence of light. Under these conditions, green anoxygenic phototrophic bacteria develop. On the other hand, laminated communities (microbial mats) can be found overlaying areas of the sediments of moderate slope, not deeper than 1 m. The composition of the dominant species and the structure of both planctonic and benthic communities of phototrophic bacteria are described.

De una forma general, las lagunas salinas espa- ñolas (valores mínimos de salinidad superiores a Los lagos salinos del mundo constituyen hoy día 10 %o; BALTANÁSet al. 1990) son temporales (3 a un importante tema de estudio por la multiplici- 10 meses de inundación), poco profundas (5-70 dad de valores ambientales, sociales, económicos cm), con rangos de salinidad comprendidos entre y científicos que encierran (HAMMER, 1986, Wi- 10-430 una composición iónica mayoritaria- LLIAMS,1986). El estado actual de conocimiento mente mixta y clorurado sódica, y están someti- sobre la microbiología y geoquímica de los siste- das a un elevado grado de fluctuación ambiental mas hipersalinos ha sido recientemente publicado anual e interanual (MONTES & MARTINO,1987). por JAVOR(1989). En este contexto, la laguna Salada de Chiprana Estos ecosistemas, si bien en muchos países destaca por sus características ambientales únicas; adoptan un carácter marginal, en el caso de Espa- se trata de una laguna de aguas permanentes hi- ña constituyen una regularidad en el paisaje de persalinas de composición dominante sulfatado sus regiones semiáridas, convirtiéndose en un pa- magnésica, que presenta muy pocas fluctuaciones trimonio único para los países de Europa Occi- de nivel a lo largo de todo el ciclo anual e intera- dental. nual y con varias cubetas donde la profundidad su- pera los 5 m. Las cubetas de mayor profundidad Limnetica, 7: 83-96 (1991) presentan además una estratificación estaciona1 O Asocia~iciiiEspañuld dc Liniri«logía, Madrid. Spiiin con una capa inferior más salina que el resto de la columna de agua, de carácter anóxico y rico en que se ve intensificado por el fuerte viento de sulfuro de hidrógeno. El conjunto de todas estas componente NW (cierzo), frío y seco. Este carác- características hace de la laguna un ambiente idó- ter de aridez se traduce en una inoperancia erosi- neo para un mundo bacteriano singular, el de las va de la red fluvial que junto con la marcada ho- bacterias fototróficas. Éstas se encuentran tanto rizontalidad del paisaje permite la existencia de en la capa anóxica, formando un «bloom» prácti- zonas sin desagüe hacia los ejes exorreicos princi- camente permanente, como tapizando los sedi- pales. Éste es el caso de la llanura interfluvial de- mentos en zonas de escasa pendiente dando lugar limitada por los ríos Guadalope y Marín que man- a las comunidades conocidas como tapetes micro- tiene una serie de focos endorreicos con numero- bianos. sas depresiones y bastantes lagunas (núcleo en- En España se han llevado a cabo numerosos es- dorreico del Bajo Aragón). Los más importantes tudios en relación con las comunidades de proca- son el foco de Alcaniz-Calanda y el de Chiprana- riotas fototróficas en lagunas litorales: Estany de Caspe donde se sitúa la laguna Salada (DANT~N, Cullera (Valencia), La Massona (Gerona), Remo- 1942a, b; IBANEZ,1975). lar (Barcelona) (GUERRERO et al., 1987) y salinas Desde el punto de vista estratigráfico, la Salada costeras (Santa Pola, Alicante) (THOMAS, 1984). de Chiprana se asienta sobre materiales detríticos Sin embargo, no hay apenas referencias en lo que de características lito-morfológicas muy peculiares se refiere a los ambientes salinos del interior. con intercalaciones de calizas y yesos (Formación El objetivo de este trabajo preliminar es pre- Caspe; QUIRANTES, 1978). Esta formación detríti- sentar los datos de las características limnológicas ca, de una edad miocena inferior u oligocena su- generales y comunidades de bacterias fototróficas perior, se caracteriza por presentar unas formas de la Salada de Chiprana, dentro del marco gene- del relieve realmente singulares y extraordinarias ral de los estudios de las lagunas salinas españolas por su magnitud, abundancia, estado de conserva- que se lleva a cabo en el Dpto. de Ecología de la ción y rareza dentro del contexto europeo e inclu- U.A.M., de cara a la caracterización y evaluación so mundial (RIBA et al., 1967). Se trata de anti- de los valores científicos que justifican su conser- guos cauces o paleocanales terciarios procedentes vación a ultranza. de una extensa red fluvial meandriforme excava- da en materiales margosos rellenados de areniscas y que quedaron cubiertos y fosilizados por colma- tación de la cuenca. Posteriormente, estos cordo- nes de areniscas, al ser más resistentes a la ero- sión que los materiales circundantes (margas), son Descripción del área de estudio exhumados y aparecen a modo de murallas o cal- zadas que pueden seguirse a veces varios kilóme- La Laguna Salada de Chiprana se localiza en la tros (RIBA et al., 1967; FRIENDet al., 1986). zona centro-meridional de la Depresión del Ebro Esta red de canales, que ha formado relieves in- en la Comarca del Bajo Aragón, dentro del tér- vertidos por efecto de la erosión diferencial, po- mino municipal de Chiprana (Zaragoza) a unos 5 see un papel muy importante en la génesis de nu- km de la localidad del mismo nombre. Situada so- merosas depresiones y cubetas de algunas lagunas bre la cota de los 150 m, es la laguna más baja de de la zona. La red de paleocanales, al ser de dis- toda la Depresión del Ebro, a tan sólo 1 km del tintas épocas, se entrecruza a diferentes niveles Arroyo del Regallo y 3,5 km del río Ebro que dis- produciendo depresiones en cuyo fondo se en- curre a 130 m sobre el nivel del mar, marcando el cuentran materiales impermeables margosos y ar- nivel de base de la zona (fig. 1). cillosos, y en sus bordes se sitúan los muros de are- El clima es semiárido, al igual que en el resto niscas. La mayoría de estas depresiones más o me- del sector central de la Depresión del Ebro, con nos cerradas no mantienen agua, por una parte, una media anual de precipitaciones del orden de por el intenso déficit hídrico de la zona y por otra, 330 mm con máximos en primavera y otoño porque ésta puede escapar por fisuración o inclu- (fig. 1). La temperatura media es de 16 "C. Esto so drenarse por los propios paleocanales ya que supone en la zona un déficit hídrico muy marcado son bastante permeables por su composición cal- coarenítica. Sólo aquellas cubetas en las que las netra en la laguna a modo de espigón, diferen- aguas subterráneas juegan un papel importante ciando varias cubetas. El carácter permanente y por descargas de flujos o drenaje impedido (BEK- poco fluctuante de sus aguas, en una zona de un NÁLDEZ, 1987) pueden mantener una lámina de gran déficit hídrico y escasas precipitaciones, sólo agua durante más o menos tiempo. puede explicarse por el efecto de flujos subterrá- La génesis de la laguna Salada de Chiprana que- neos relacionados con los materiales terciarios da, en términos generales, explicada dentro de más permeables. Aún no se conoce nada sobre este marco físico. Constituye uno de los mejores este sistema de flujos, que abastece hídricamente ejemplos de relieve invertido de la zona al quedar a la laguna. La permeabilidad y dirección de los enmarcada por una red de paleocanales que pe- paleocanales podrían tener una gran importancia

CHIPRAMA 1177 m) 16 1 332 9mm

Al'

32.5-

1.3.

- 0.5-

cF*:HJJASOND

Figura 1.- Localización del área de estudio y climodiagrama de la zona Location and Walter-Lieth climate-diagram of the study area. Tabla 1.- Parámctros morlomCtricos m5s importantes de la 1-21- prácticamente continuo de agua dulce procedente guna Salada de Chipraria para el ciclo hidrol0gico 11~X7/88(ex - de la Salobrosa a la que queda unida por un pe- presiones xgún Hak;inson, 1981). a = 5rca tot~il.V = volii- queño canal excavado en el terreno y q,ie provo- men. Zmax = profundid~tdmlixima. Zni = profiin~iid:id nic- dia. Zr = profundidad relativa. DI = desarrollo de In lírica dc ca una lengua de agua dulce poco extensa que costa. Dv = desarr»llo del voluiiien. hiii = pendiente iiiedia. penetra en la laguna. También, de una forma in- In = insularidad. K = desigualdad del fondo, L = pcrínictro. termitente, recibe desde marzo a octubre, por Lmnx = longitud iiilixiina, Linaxe = longitud iiilixini;~efecti - otros canales excavados alrededor de su cubeta, va, Bmax = anchura riiáxirnn. Bmaxc = arichur:~ rnlixiiiia vertidos de agua dulce procedentes del sobrante efectiva. Morphometric parameters of Salada de Chiprana L;ihc d~iriiif de riego de la zona, llegando a producir, según los thc hydrological cycle 1987188 (notntion followiiig H;il\;iiiaon. ciclos hidrológicos, cambios importantes de nivel 1981). y por tanto de la salinidad de sus aguas. En la figura 2 se presenta el mapa batimétrico a= 31.5h;i DI = 1 .S9 L = 3 7JC).0111 de la laguna realizado mediante transectos longi- V = 71.7 hrii' Dv = 1.27 Ln~~i\= 702.4 111 tudinales por toda la laguna y empleando una son- Zniax = 5.6 m bni = 3.4 '2 L.tii;ixe 792.4 111 da nivelada. En la tabla 1 se presentan los valores Zrn = 2.3 m ln = 1.3 "U l3rn;ix :1>9.3.3 ni Zr = 0.86 m K = 5.67 Bn1;ixe = i23.í 111 de los parámetros morfométricos más importantes. Posee una forma más o menos redondeada, con una superficie de 313 ha de las cuales 0,4 ha corresponden a paleocanales que penetran en ella, para entender la hidrogeología de la zona. La ele- lo que supone un índice de insularidad del 1,3 %. vada salinidad de sus aguas podría explicarse por flujos muy mineralizados procedentes del lavado La profundidad está en función de la inunda- de formaciones de yesos, material que también se ción anual e interanual llegando a los 5,6 m en al- observa en varias zonas junto a sus orillas donde gunas zonas de la cubeta central con una media se han excavado algunas zanjas. Las característi- de 2,3 m. La pendiente es del 3 '/O, más pronun- cas sedimentológicas generales de la laguna han ciada en la proximidad de los paleocanales y me- sido descritas por PUF-YO (1978179) y MINGARRO ef nor en las zonas de entrada del agua de escorren- al. (1981). tia. Los fondos son bastante planos debido a la in- A la laguna se le supone un origen relativamen- tensa capa de limos que los cubre, que llega a te- te reciente (cuaternario medio), ya que tiene ner en algunas zonas un espesor superior a 1 m. cerrado su drenaje hacia el Ebro por una colina La vegetación acuática de sus aguas y sus ori- aluvial cuaternaria de 80 a 85 m de altitud (IBA- llas posee un gran valor ambiental por la singula- NEZ, 1973, 1975). ridad florística y ecológica de sus comunidades, La Salada forma parte de todo un complejo de además de su rareza dentro de un contexto euro- depresiones formadas por la red de paleocanales peo. Ha sido estudiada de una forma somera por de la zona de Chiprana, la mayoría de los cuales algunos autores como REYES PKOSPER(1915), no recogen agua. Sólo habría que destacar la la- BRAUN BLANQUET & BOLÓS (1957), MARGALEF guna de la Estanca de Chiprana (13,24 ha) cerca MIR(1981) e Izco et al. (1984). Por el carácter de la Estación, de aguas profundas, permanentes forzado del ambiente, producido por la elevada y dulces ya que está transformada en embalse al salinidad de sus aguas, sólo dos especies de ma- recibir las aguas del río Guadalope por una ace- crófitos acuáticos sumergidos se desarrollan en sus quia. Colindantes con la Salada existen otras dos fondos: Ruppia maritima L. var. maritima tapiza lagunas, La Salobrosa (2,8 ha) y otra sin nombre grandes zonas de las orillas más tendidas e ilumi- (131 ha) completamente colmatada y cubierta por nadas hasta la isolínea de aproximadamente 0,8 m un denso carrizal. La Salobrosa, que en tiempos de profundidad. A continuación se desarrolla una atrás debió de ser de aguas salinas, actualmente densa pradera del carófito Lamprothumium papu- está endulzada al recibir los sobrantes de regadíos losum (Wallr.) J. Groves, que puede llegar a pro- de la zona por una acequia (fig. 1). fundidades considerables (3 m) con una distancia El régimen hidrológico natural de la laguna Sa- internodal relacionada con la disponibilidad de la lada es cerrado pero se ve alterado por un aporte luz. En algunas pequeñas charcas temporales de alrededor de sus orillas se encuentra también Ricp- L., Ar1uropu.s littorulis (Cionan) Parl., etc.). En piu drrp(~twr~.si.sTineo. las zonas menos encharcadas y con un cierto con- La vegetación margiiiiil cs escasa y cstlí foriiia- tenido en materia orgánica aparecen juncales de da blísiciimente por inanchas de carrizos (I'lirug- Juricus muritimus Lam., J. ucutus L., Scirpus mu- tr~itcstril.strulis [Vav.] I'rin.). Eri las playas de la la- ritimils L. y S. holoschenus L. También hay que giinit sc instaliin sitladares bien conservados cons- resaltar en la zona noroeste de la laguna un bos- tituidos por bandas más o menos anchas de vcge- yuete de gran porte y relativamente bien conser- tación hnlcífila que se disponcn según el gradientc vado de Trrmarix hoveunu y T. cutzuriensis Willd. de salinidad e inundacicín (Sulic.orniu rurnosissirnu E1 zooplancton de sus aguas es también, por su J. Woods, Suuedu muritiniu (L.) Dumort., S. ivru carácter hipersalino, muy pobre en especies. J .F. Gmelim, Limonium spp. , lnulu crithmoides Constituye la única cubeta natural interior espa-

@ Estacion -'-c. Entrodo Poleoconoles sumergidos o so 190 Poleoconoles i___- Carrizal (Phragmites australis)

Figura 2.- Mapa batimétrico de la Salada de Chiprana (mayo 1988) mostrando las estaciones de muestre« de las coinunidades de bacterias fototr6ficas. Bathymetric map of the Salada de Chiprana lakc (may 19XX), showing sampling atations of phototrophic hactcria c»mmuiiitics. ñola donde se puede encontrar una población muy Los iones mayoritarios, nutrientes, oxígeno y abundante del Anostráceo Artemia salina (L.). sulfuro de hidrógeno se determinaron según la Acompañando a esta especie se presentan los Co- metodología propuesta en el APHA (1985) con pépodos Arctodiaptomus salinus (Daday) y Cleto- modificaciones (BEKNUÉSet al., 1990). camptus retrogressus Schmank, además de los Ro- La concentración de bacterioclorofila se deter- tíferos Hexarthra fennica y Brachionus plicatilis minó según CLAYTON(1966). (MARTINO, 1987). El endulzamiento que ha sufri- Para la determinación de las bacterias fotosin- do la laguna durante el ciclo estudiado ha cambia- téticas anoxigénicas planctónicas se recogieron do su composición específica y en los dos últimos muestras, mediante un sistema de bombeo contro- ciclos no se han encontrado individuos de Artemia lado, a distintas alturas del perfil por debajo de la salina. quimioclina, que se trasladaron en frío y oscuri- El zoobentos está formado casi exclusivamente dad al laboratorio para la observación en vivo, por Dípteros de la familia Ephydridae, cuyos adul- análisis espectroscópico (mediante espectofotó- tos forman grandes masas a lo largo de sus orillas metro Hitachi U-2000) y aislamiento. Así mismo más tendidas. Sólo en la zona afectada por el agua se fijaron muestras con formaldehído tamponado dulce procedente de la Salobrosa viven algunos con borato (2 % final) para su estudio por micros- ejemplares de Gambusia affinis. La elevada sali- copía óptica y electrónica. La determinación del nidad de sus aguas no permite que se desarrolle tipo de bacterioclorofila se realizó mediante es- en otras partes de la laguna ninguna especie de pectros in vivo de una suspensión de células en fi- vertebrados a pesar de su caracter permanente col al 50 % en tampón tris 0,1 M pH 6,8 (CLAY- (peces o anfibios). TON, 1966) y por extracción en acetona 90 % Su comunidad de aves acuáticas no es tampoco (GLOEet al., 1975). El aislamiento se llevó a muy rica en especies ni abundante en individuos cabo por el método de cultivo en tubos de agar (BALLAR~N,1985) aunque cabe destacar la presen- con el medio descrito por VAN GEMERDEN ef al. cia de una pequeña población de tarro blanco (Ta- (1985). dorna tadorna). Los tapetes se muestrearon periódicamente en El paisaje que rodea el complejo palustre está una zona de playa previamente delimitada (fig. 2), monopolizado por el cultivo cerealista de secano a una profundidad media de 55-60 cm donde se con cada vez mayor extensión de regadío, quedan- realizaban las mismas determinaciones fisicoqui- do muy pocas áreas con una vegetación natural es- micas citadas anteriormente. Asimismo se toma- teparia. ron muestras en un transecto horizontal desde la estación de muestreo fija hasta la orilla. Se recogieron secciones verticales mediante un tubo Muestreo hueco de PVC transparente de 45 mm de diá- metro, que fueron analizadas al microscopio Se realizó un muestreo mensual durante un ci- óptico (Olympus BH-2) para determinar su com- clo hidrológico completo (enero a diciembre de posición y la frecuencia relativa de formas mor- 1989). Las muestras para la determinación de los fológicas. parámetros fisicoquímicos de la laguna, así como Las determinaciones espectroscópicas de cloro- para el estudio de las comunidades de bacterias fo- fila y bacterioclorofilas se realizaron según STAL et totróficas planctónicas, se tomaron a lo largo de al. (1984). Parte de las muestras se fijaron con for- un perfil vertical, en la cubeta de mayor profun- mal al 4 % para la realización de espectros y ob- didad situada frente a los paleocanales centrales servación al microscopio electrónico de barrido (fig. 2). (PSEM 500 de Philips). La conductividad y temperatura se determina- La clasificación de los tipos observados se ha ron mediante un conductivímetro de campo con realizado según la denominación genérica provi- sonda de temperatura (INSTRAND-10) y el pH y sional de RIPKAet al. (1979). Por razones de potencial de óxido-reducción con un pHmetro comparación con otros trabajos se ha seguido, portátil (Crison 506 con electrodo Metrohn de en algunos casos, la clasificación de GEITLER ORP). (1932). RESULTADOS ficie después de unas lluvias intensas (diciembre 1989) hasta 73,2 %O en el fondo (abril 1989). Du- Características físico-químicas de las aguas rante otras prospecciones realizadas en la laguna en ciclos anteriores por nosotros y otros autores, En la tabla 2 se presentan los valores medios, se han registrado valores superiores en superficies: cociente de variación y máximos y mínimos de los 74,l (marzo 1978, MINGARROet al. 1981), principales parámetros fisico-químicos de la Sala- 83,9 %o (mayo 1987) y 75,9 %O (mayo 1988). La da de Chiprana a lo largo del período de mues- media para el ciclo estudiado fue de 59,2 %o. En treo, en un punto de la superficie (O m) y del fon- casi todas las muestras tomadas los valores entran do (43 m). dentro del rango de las aguas u-hipersalinas (POR, En la figura 3 se muestra la distribución verti- 1980). cal de algunos parámetros fisico-químicos y bioló- La salinidad muestra un perfil vertical caracte- gicos en dos períodos del ciclo anual estudiado. rizado por presentar una quimioclina (fig. 3) que La lámina de agua no experimenta fluctuacio- se sitúa a lo largo del ciclo anual entre los 1.75 y nes notables de profundidad a lo largo del ciclo 4,50 m de profundidad, delimitando una capa in- anual, habiéndose observado una variación máxi- ferior más salina que crea unas condiciones de es- ma de 60 cm entre los períodos extremos. tratificación prácticamente estables de tipo creno- La salinidad, así como el resto de sus compo- génico (WETZEL, 1983). nentes mayoritarios, presentan pequeñas oscila- La transparencia, medida por el disco de Sec- ciones (bajos valores de cv, tabla 2) a lo largo de chi, oscila desde un máximo en mayo, a 2,4 m de su ciclo anual, aunque sí posee diferencias signifi- profundidad, hasta un mínimo en octubre, a 0,7 cativas interanuales según el balance precipita- m, coincidiendo con un período de mezcla de las ción-temperatura y especialmente dependiendo aguas por el fuerte viento. del aporte de agua dulce que reciba de los rega- La temperatura presenta pocas variaciones a lo díos de la zona. De esta forma, para el ciclo estu- largo del perfil vertical en todos los muestreos, diado, las oscilaciones fueron de 29,s %o en super- con mínimos y máximos entre 7,l "C a 24 "C en

Tabla 2.- Valores medios (x), cociente de variación (cv) y máximos y mínimos de los principales parámetros físicos y químicos, en superficie y quimiolimnion, de la Laguna Salada de Chiprana a lo largo del período de estudio (1989). n = tamaño de la muestra. Mean (x), coefficient of variation (cv) and maximiim and minimum values of the major physical and chemical parameters, at the surface and chemolimnion, of the Salada de Chiprana lake, during 1989. n = sample size.

Superfície n = 10 Fondo n = 10

x cv (%) miri-max x cv (%) tnín-máx T m 17.0 323 7.1 24,0 163 19,h 113 23.0 C (mS1cm) 40,4 14.3 27.2 51,l 47.0 6,4 42,7 51.8 Sal (%) 54,3 17.5 29.6 64,0 64,9 10,8 53,3 73,2 PH 8,3 1,2 8.2 8,5 7,6 7,3 6,8 8,4 Eh (mV) 117,2 45.7 15.0 193.0 -355,6 27,3 -480,O -37,O AT (meqll) 9.8 8,9 8,5 11,l 21,2 48.2 11.8 42,s C2? (meq/l) 1.6 44,O 0.7 2,8 0.6 153,8 0,0 3.1 SO: (meqll) 616,5 212 323,4 773,O 728.4 14,2 575,h 877,O C1 (meqll) 257.0 14,s 154.9 277,6 320.4 5,l 287,8 308,O ca2+(meqil) 29,2 15,9 17,0 34,8 28,1 19,3 14.0 32,O M~~~ (meqli) 549,4 15,6 31 1 ,O 602,O 678.8 6,1 626,O 715.2 Nat (meqll) 333,3 21,3 159,2 413,7 420,s 12,s 298.4 474,l K+ (meqll) 3,5 16,Y 2,4 4,3 4.1 18.1 2.6 5.0 NH: (m& 0,4 59.3 0.01 0.8 24,s 91,4 90 66,4 NO; (mgil) 10,7 82,l 3.9 32,7 0.0 - - - PO: (mgi~) o, 1 130,s o,o 0.2 0.4 ica,o 0,0 0,Y o2 (mgii) 4.4 35.5 2.4 7,l 0,O - - - SH: (mgil) 0.0 - - 93.2 76.4 0.0 210.6 superficie, y 11,s "C a 213 "C en profundidad. Las concentraciones de oxígeno y sulfuro de hi- Durante los meses de verano la temperatura pre- drógeno presentan una distribución vertical com- senta iin gradiente vertical suave a lo largo del per- plementaria, en relación con la presencia de una fil que se invierte en los meses fríos sin que nunca estratificación casi permanente. Los valores de se llegue a presentar una estratificación térmica oxígeno muestran un gradiente decreciente a lo clara (fig. 3). largo del perfil hasta llegar a la quimioclina; por La composición iónica de sus aguas es predomi- debajo de ésta, las aguas permanecen anóxicas du- nantemente de carácter sulfatado-magnésico con rante todo el ciclo (fig. 3), exceptuando el mes de concentraciones considerables de C1 y Na', refle- octubre en que, por efecto de los fuertes vientos, jando la calidad de las formaciones evaporíticas. se homogeneiza el perfil, detectándose en el fon- que son lixiviadas por las aguas subterráneas y de do 1,3 mgll de oxígeno. lluvia. El aislamiento de la atmósfera de la capa pro- La serie iónica de EUGSTER& HARDIE(1978) funda y la ausencia de oxígeno, permiten la acu- para la práctica totalidad de las muestras en el ci- mulación en la misma de sulfuro de hidrógeno en clo estudiado, así como de otras de ciclos anterio- altas concentraciones, procedente tanto de la des- res (PUEYO,1978179; MINGAKROet ul., 1981), es composición de la materia orgánica como de la ac- del tipo SO4-CI-Mg-Na. Junto con la laguna Sala- tividad sulfato-reductora. En los meses de verano da Sulfúrica (Zaragoza) constituye la cubeta con las concentraciones de sulfuro de hidrógeno en el las aguas más ricas en sulfato y magnesio de toda fondo de la laguna llegan a alcanzar valores de la depresión del Ebro. 210,6 mgll.

. . 1 1 I 1 l I 1 1 I I 20 3 0 40 50 20 70 Bchl ipg/ll 20 30 40 50 60 do Bchl lyg/l)

Figura 3.- Distribución vertical de algunos parametros fisicoquímicos y biológicos de la Salada de Chiprana en dos períodos extremos: invierno (A, enero 1989). y verano (B, junio 1989). La zona con trama oscura muestra la distribución de las bacterias fo- tosintéticas. Vertical profiles of some physicochemical and biological parameters of the Salada de Chiprana lake in two different periods: winter (A, January 1989). summer (R, June 1989). The shaded area shows the distribution of photosynthetic bacteria. El potencial redox presenta durante todo el ci- tectado colonias de bacterias fototróficas rojas, clo, exceptuando el mes de octubre, un gradiente pertenecientes al género Chromutium y marrones, descendiente a lo largo del perfil, alcanzándose correspondientes a miembros de la familia Chlo- siempre en las aguas más profundas valores de robiuceae que presentan este color en cultivo Eh < O mV. El rango oscila entre un máximo de puro, aunque, por su bajo número, su contribu- + 193 mV en superficie y un mínimo de -436 mV ción a la biomasa total es mínimo. en profundidad. Tapetes microbianos Poblaciones de bacterias fototróficas planctónicas La laguna Salada de Chiprana presenta un ex- En las cubetas de mayor profundidad, la exis- tenso desarrollo de comunidades bénticas multila- tencia de una estratificación prácticamente permanente asociada a la presencia de sulfuro de hidró- geno, carencia de oxígeno y suficiente intensidad lumínica, determina el crecimiento, por debajo de la termoclina, de bacterias fotosintéticas verdes del azufre. El espesor de la capa de agua en la que se encuentran las bacterias verdes varía a lo largo del ciclo anual, paralelamente a la variación de grosor de la capa anóxica, como se muestra en la figura 3, donde la zona de trama punteada oscura muestra la distribución de bacterias fotosintéticas. El máximo espesor se consigue en invierno, donde llega a alcanzar, en el muestreo de enero de 1989, los 3 m, y el mínimo en los meses de verano, con sólo 50 cm a finales de julio del mismo año. Los espectros de absorción realizados con muestras de agua tomadas a distintas profundidades, dentro de la capa anóxica, presentan siempre los mismos máximos de absorción, y asimismo se mantienen constantes a lo largo del ciclo anual, in- dicando la presencia de una población dominante única. En la figura 4 se muestra el espectro de absor- ción in vivo e in vitro de las bacterias fotosintéti- cas, con los máximos correspondientes a bacterioclorofila d y clorobacteno (GLOE, 1975), propios de las bacterias fototróficas pertenecientes a la familia Chlorobiaceae. El posterior aislamiento y análisis de las características morfológicas y de cultivo, indican que la especie dominante durante Figura 4.- Espectro de absorción in vivo (- - - -) y del extracto acetónico (------) de las bacterias verdes del azufre aisladas de todo el ciclo anual correspondería a Chlorobium la capa anóxica de la Salada de Chiprana (A). Micrografía elec- vibrioforme, aunque llama la atención su capaci- trónica (tinción negativa, acetato de uranilo 2 %) de las bac- dad de crecimiento al pH tan elevado de la lagu- terias aisladas en cultivo puro (B). Absortion spectra in vivo (- - - -) and of the acetonic extract na, que sobrepasa habitualmente en más de una (-.....) of the green sulfur bacteria isolated from the anoxic la- unidad los rangos descritos para el crecimiento de yer of the Salada de Chiprana (A). Electronic micrograph (ne- todas las clorobiáceas en el Manual de Bergey gative stain, uranyl acetate 2 YO) of the bacteria isolated in (STALEY,1989). No obstante, también se han de- pure culture (B). minadas conocidas como tapetes microbianos. LOS cas que tienen su origen en la yuxtaposición de fe- sedimentos en áreas de pendiente moderada y has- nómenos de sedimentación y crecimiento bacte- ta una profundidad que oscila entre 1-13 m están riano. Esta capa está básicamente formada por cubiertos por este tipo de comunidades, en zonas una cianobacteria LPP B que ha sido clasificada de vegetación acuática dispersa o ausente. En el según GEITLERcomo Microcoleus chthonoplastes. área de muestreo, situada en la zona de playa de Junto a ésta aparecen otras formas filamentosas la laguna (fig. 2), en el extremo noroeste de la cuya contribución cuantitativa varía en las diferen- misma, forman un tapiz relativamente continuo, tes épocas del año, entre las que destacan Oscilla- con una distribución más irregular en los prime- toria sp. (Oscillatoria cf. nigroviridis según GEIT- ros 10 m próximos a la orilla. En esta zona, la más LER), Spirulina sp., Pseudoanabaena sp., 3 cepas somera, los tapetes ocupan áreas dispersas alter- aisladas de LPP B (Phormidium spp. según GEIT- nándose con el macrófito acuático sumergido RUP- LER) y flexibacterias. Las formas unicelulares son piu maritima L. var. maritima. también frecuentes, apareciendo aisladas o en co- En la zona de orilla, la más sujeta a fluctuacio- lonias, fundamentalmente Synechococcus sp. y nes de inundación desecación, se encuentra el ta- Gloeocupsa sp. La abundancia relativa de las dis- piz más joven, poco estructurado y poco compac- tintas formas citadas varía a lo largo del ciclo to, que corresponde a las etapas iniciales de su for- anual. Ello condiciona la mayor o menor cohesión mación. A partir de los 15-20 m de la orilla y unos del tapete, ya que ésta viene dada por el entra- 40 cm de profundidad, el tapete adquiere consis- mado de los tricomas, por la captura de sedimen- tencia notable, con un grosor total de sus capas to y por la adhesión entre las cápsulas envolven- constituyentes vivas que oscila de 5 a 10 mm de- tes tanto de las formas filamentosas como de las pendiendo del crecimiento bacteriano y la captu- unicelulares que las presentan. ra de sedimento. En los meses de verano se observa, por debajo La estación de muestreo estaba situada a una de la capa verde, una fina capa roja, del orden de profundidad media de 60 cm bajo condiciones de 1 mm de grosor, constituida por bacterias fotosin- inundación permanente, lo que permite el de- téticas rojas del azufre, predominantemente de los sarrollo estable del tapiz microbiano maduro du- géneros Chromatium y Thiospirillum. El resto del rante todo el ciclo anual. La fluctuación máxima ano estos organismos fototróficos están presentes de nivel del agua en esta zona fue de 28 cm a lo pero de forma dispersa en el tapete. Otras formas largo de 1989, con una variación de temperatura bacterianas como Beggiatou sp., Spirillum sp. y entre 5 O y 32 "C y un rango de salinidad de bacterias heterotróficas diversas son también muy 30,76 %O (diciembre, tras fuertes precipitaciones) abundantes por la gran cantidad de materia orgá- a 64,ll %o. nica presente en el medio. En cuanto a la estructura y composición de los Por debajo de las capas mencionadas se encuen- tapetes (fig. 5), las comunidades maduras presen- tra el sedimento anóxico de color negro por el sul- tan una capa superficial de color pardo verdoso, furo de hierro producido como consecuencia de la constituida básicamente por microalgas eucarióti- actividad de las bacterias sulfato-reductoras. Este cas, fundamentalmente diatomeas pennadas sedimento presenta una notable consistencia en (Nitzchia sp., Navicula sp.). Asimismo, y en me- los primeros milímetros al encontrarse entramado nor proporción, es común la presencia de clorofí- por restos muertos de formas filamentosas. ceas cocoidales y cianobacterias unicelulares: Esta composición general es común a todos los Gloeocupsa sp. (Chroococcus turgidus según GEIT- tapetes de la laguna, de los cuales se han recogi- LER), Synechococcu~SQ. Durante la mayor parte do ocasionalmente muestras puntuales para su ob- del año, la superficie presenta característicamente servación. una estructura en forma de conos (pinnacle mat) Además se ha observado la presencia de distin- producidos por el crecimiento vertical de ciano- tos organismos posibles consumidores del tapete, bacterias filamentosas. Por debajo de la capa su- tales como nemátodos, ciliados y restos de inver- perficial aparece una capa subyacente de color tebrados acuáticos, fundamentalmente rotíferos, verde, con un grosor variable de 3-7 mm, consti- cuyo papel en las cadenas tróficas está aún por de- tuida por una sucesión de láminas organo-detríti- terminar. En cuanto a los tapetes jóvenes que se forman provistas de pigmentos pardos en estos tapetes de en las zonas próximas a la orilla y sometidos por orilla estaría relacionada con un papel de protec- tanto a condiciones más extremas (fluctuación de ción contra la fotooxidación y la elevada intensi- inundación-desecación, intensidad lumínica, etc.) dad lumínica. su estructura es más simple consistiendo, fundamentalmente, en láminas muy delgadas de color pardo amarillento constituidas básicamente por diatomeas pennadas y cianobacterias unicelulares con una finísima capa subyacente constituida por paquetes de Microcoleus chthonoplastes, Pseudo- La laguna Salada de Chiprana es uno de los hu- anabaena sp. y flexibacterias. La mayor abundan- medales más singulares del endorreismo aragonés cia de diatomeas y cianobacterias unicelulares e ibérico por la rareza de sus características am-

Figura 5.- Esquema del corte transversal de un tapete de verano mostrando las distintas capas básicas que lo componen y los espectros de absorción en hexano de las capas verde (.....) y roja (-----) del mismo. Los picos a 660 y 614 nm son debidos a la clorofila a y el pico a 768 nm a la bacterioclorofila a. Las letras en el dibujo corresponden a: A, diatomeas y cianobacterias; B, bacterias fotosintéticas rojas del azufre; C, bacterias sulfato-reductoras; a, diatomeas; b, Gloeocapsa sp.; c, Synechococcus sp.; d, Microcoleus chthonoplastes; e, Spirulina sp.; f, Os- cillatoria sp.; g, Pseudoanabaena sp.; h, flexibacterias; i, Chromatium sp.; j, Thiospirillum sp. Schematic drawing representation of transversal view of a sumrner microbial mat from the Salada de Chiprana lake showing the different constituent layers of the green (.....) and red (-----)layers. The absortion maxima at 660 and 614 nrn corresponds to chl a, and the 768 nm maximum corresponds to bchl a. The letters on the drawing refer to the following: A, diatoms and Cyanobacteria; B, purple sulfur phototrophic bacteria; C, sul- fate-reducing bacteria; a, diatoms; b, Gloeocapsa sp.; c, Synechococcus sp.; d, Microcoleus chthonoplastes; e, Spirulina sp.; f, Os- cillatoria sp.; g, Pseudoanabaena sp.; h, flexibacteria; i, Chrvmatium sp.; j, Thiospirillum sp. bientales. Constituye la única laguna, dentro del presencia de una densa capa de grosor variable de contexto de Europa occidental, de aguas hipersa- bacterias fotosintéticas verdes de azufre. Los re- linas, permanentes, profundas y poco fluctuantes. sultados obtenidos indican que la población domi- La presencia de una capa más salina en el fon- nante es Chlorobium vibrioforme, posiblemente do permite el establecimiento, en las cubetas de con algunas adaptaciones a las condiciones fisico- mayor profundidad, de una estratificación casi químicas del medio. permanente, algo que es común en muchos lagos Las especies Chlorobium phaeovibroides y kársticos y lagunas costeras de nuestro país pero Chlorobium vibrioforme son típicas de aguas sala- que no es posible encontrar en otras lagunas es- das. Así, Chlorobiurn phaeovibroides es la espe- teparias del interior, generalmente someras y tem- cie dominante en las lagunas costeras españolas porales. estudiadas hasta el momento (Cullera, Remolar, Por su carácter extremo, la laguna presenta una Massona) y Chlorobium vibrioforme está presen- baja diversidad biológica, constituyendo un medio te en la laguna costera de Santona (Cantábria) (R. adecuado para el desarrollo de todo un mundo DE WITT, comunicación personal). Sin embargo, procariótico. Así, encontramos comunidades mino se ha descrito ninguna laguna endorreica de ca- crobianas muy particulares, cuyo desarrollo está rácter hipersalino que presente poblaciones domi- hoy día restringido a hábitats muy determinados: nantes de bacterias fotosintéticas verdes del azu- bacterias fotosintéticas del azufre y tapetes micro- fre, siendo la Salada de Chiprana el primer caso bianos. observado en nuestro país con una densa capa de En España se han realizado bastantes estudios Chlorobium vibrioforme. Su presencia podría es- sobre las bacterias fototróficas del azufre en lagos tar determinada, junto al carácter hipersalino de kársticos y ambientes hiperhalinos de salinas cos- las aguas, por la elevada concentración de sulfuro teras. Un resumen general de los mismos ha sido de hidrógeno que se alcanza en la zona anóxica. publicado por GUERRERO et al. (1987). Sin embar- La Salada de Chiprana posee unas característi- go, no hay apenas datos referentes a este tipo de cas físico-químicas que la convierten también en organismos en lagunas del interior. un ambiente idóneo para el desarrollo de tapetes Por otra parte, las referencias relativas a la pre- microbianos. De hecho, estas comunidades lami- sencia de tapetes microbianos se centran única- nadas están recubriendo una gran parte de los se- mente en salinas costeras en explotación, en con- dimentos de la laguna en zonas de poca pendiente. creto las salinas de Santa Pola (TIIOMAS,1984) y A diferencia del resto de las lagunas hipersali- una cita descriptiva de su existencia en lagunas sa- nas españolas en las que se forman tapetes más o linas de la Depresión del Ebro (PUEYO,1978179). menos consistentes y que generalmente se desha- Dentro de las lagunas kársticas estudiadas es cen durante los períodos de sequía, los tapetes de frecuente la presencia de capas superpuestas de la Salada de Chiprana permanecen estables duran- bacterias fototróficas rojas y verdes del azufre te todo el ano, presentando una consistencia no- (Cisó, Negre 1, Estanya, Banyoles 111, Vilar, la- table en todas las zonas de la laguna permanente- guna de la Cruz), estas últimas pertenecientes a mente cubiertas por sus aguas. las especies Chlorobium limicolu y Chlorobium El principal responsable de la estructura del ta- phaeobacteroides. Menos común es la existencia pete es la cianobacteria filamentosa Microcoleus de un único tipo de bacterias fotosintéticas, así, chthonoplastes. Este microorganismo ha sido des- Coromines, Montcortes y lagunilla del Tejo pre- crito como organismo predominante en distintos sentan en la capa anóxica densas poblaciones de tipos de tapetes microbianos formados en ambien- Chlorobium limicola, junto a Chlorobium phaeo- tes hipersalinos. En la Península Ibérica aparece bacteroides en el caso de la laguna de Montcor- en las comunidades laminadas consistentes en las tes. Un caso singular sería la presencia como es- Salinas de Santa Pola, en las cubetas con un mar- pecie dominante de Pelodictyon clathratiforme en gen de salinidad entre 70 y 140 g/l. Asimismo se la laguna de la Cruz (Cuenca) (VICENTE et al., ha descrito en lagos salados y lagunas de Austra- 1988). lia, Medio Oriente y México (BAULD, 1981). En la Salada de Chiprana se ha observado, du- Los tapetes constituidos básicamente por Micro- rante prácticamente todo el ciclo en estudio, la coleus presentan una gran coherencia, pudiendo atrapar eficazmente las partículas sedimentarias AGRADECIMIENTOS tanto de origen detrítico como de precipitación química. En la superficie de los tapetes maduros A los guardas del COMENA por las facilidades se observa con frecuencia la formación de conos que nos han prestado para la realización del tra- (pinnacle mat) en aquellas comunidades que es- bajo de campo. A los Drs. Guerrero, De Wit y Vi- tán permanentemente sumergidas, de forma simi- cente por los comentarios y apoyo en el desarro- lar a los descritos en estas condiciones en las Sa- llo del trabajo. A F. Moya por la realización de linas de Santa Pola (THOMAS,1984) o en el Solar algunos análisis químicos. A A.I. López por el di- Lake (KKUMBEIN et al., 1977; JOKGEN~ENet al., bujo de los tapetes y a las secciones de Fisiología 1979). Este crecimiento orientado de la capa de Vegetal y Biología General de la U.A.M. por la cianobacterias se ha intentado explicar en base al utilización de sus instalaciones. gradiente de factores físico-químicos del medio, fundamentalmente luz y oxigenación. Por otra parte, las bacterias fotosintéticas rojas del azufre se encuentra, durante la mayor parte del ano, dispersas entre las cianobacterias que AMERICAN PUBLIC HEALTH ASSOCIATION, 1985. Standard met- constituyen la estructura fundamental del tapete, hods for the examination of water and wastc-water (16." y solamente, en el período estival, con una mayor ed.). APHA. AWWH. WPCF. intensidad lumínica, constituyen una capa neta- BALTANAS, A., C. MONTES, P. MARTINO.1990. Distribution mente diferenciada por debajo de la capa de cia- patterns of ostracods in iberian saline lakes. Influence of ecological factors. Hydrohiologia, 197: 207-220. nobacterias. Presumiblemente, estas bacterias fo- BALL.ARIN,1.. 1985. Clasificación de las zonas húmedas arago- tosintéticas migran hacia la zona fótica del tapete nesas de importancia internacional, nacional o regional en en los períodos de menor insolación, donde, por función de las aves acuáticas. Monografías n." 40. ICONA, otra parte, la concentración de oxígeno debe ser MAPA. muy elevada durante el día, hecho que, como BAULD, J., 1981. Occurrence of benthic microbial mats in saline lakes. Hydrohiologiu, 81: 87-1 1 l. indica DESMARAIS(1990), cuestionaría el punto BERNÁLDEZ,F.C., 1987. Las zonas encharcables españolas. El de vista convencional sobre su tolerancia al oxí- marco conceptual. En: Bases científicas para la protección geno. de los humedales en España: 9-30. Real Academia de Cien- Quedan aún numerosos aspectos por abordar cias de Madrid. y10 completar en relación a la dinámica y funcio- BERNUES, M., F. MOYA, A.C. BESTEIRO, C. MONTES, 1991. Análiris químicos de aguas dulces y saladas. Depto. 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