Assembleia de formigas (Hymenoptera: Formicidae) em ambientes escolares urbanos
Ant assemblies (Hymenoptera: Formicidae) in urban school environments
Carin Guarda1 Junir Antonio Lutinski2 Maria Assunta Busato3 Flávio Roberto Mello Garcia4
Resumo Introdução: escolas urbanas oferecem condições favoráveis para a presença das formigas e apresentam carência de estudos relacionados à riqueza, abundância e diversidade destes insetos. Objetivo: caracterizar a fauna de formigas em ambientes escolares urbanos de Santa Catarina. Método: a amostragem foi realizada em quatro ambientes: área externa, refeitório, cozinha e almoxarifado em 12 escolas. Utilizando iscas e coleta manual em cada ambiente. As assembléias foram avaliadas e comparadas por meio de análise de rarefação e estimativa de riqueza. A associação das formigas com os ambientes escolares foi avaliada por meio de análise de componentes principais. Resultados: foram identificadas 45 espécies, 16 gêneros e cinco subfamílias. Mirmicinae e Formicinae foram às subfamílias mais ricas. Os gêneros mais representativos foram Pheidole, Camponotus e Solenopsis. O ambiente externo apresentou maior riqueza e abundância. Conclusão: espécies registradas nos ambientes internos também foram encontradas nos ambientes externos reforçando a necessidade de cuidados com o acesso das formigas. Palavras-chave: mimecofauna, escolas urbanas, gestão ambiental
Abstract Introduction: urban schools offer favorable conditions for the presence of ants and exist a lack of studies related to the richness, abundance and diversity of these insects in these environments. Aim: characterize the ant fauna in urban school environments. Methods: sampling was performed in four environments: external area, dining hall, kitchen and warehouse, in 12 schools. Were used baits and manual collection in each environment.
1Doutoranda em Ciências da Saúde, Universidade Comunitária da Região de Chapecó-UNOCHAPECÓ. [email protected] 2Doutor em Biodiversidade Animal. Docente, Universidade Comunitária da Região de Chapecó- UNOCHAPECÓ. [email protected] 3Doutora em Biologia. Docente, Universidade Comunitária da Região de Chapecó-UNOCHAPECÓ. [email protected] 4Doutor em Zoologia. Docente, Universidade Federal de Pelotas-UFPL. flaviormg@h otmail.com
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The assemblies were evaluated and compared by a rarefaction analysis and richness estimation. The association of ants with school environments was evaluated through a principal component analysis. Results: a total of 45 species, 16 genera and five subfamilies were identified. Mirmycinae and Formicinae were the richest subfamilies. The most representative genera were Pheidole, Camponotus and Solenopsis. The external environment presented the greater richness and abundance. Conclusion: species recorded in indoor environments were also found in the external environment, reinforcing the need for care of ants' access. Keywords: mirmecofauna, urban schools, environmental management
INTRODUÇÃO Formigas são insetos sociais incluídas em 16 subfamílias, 330 gêneros (BACCARO et al., 2015) e aproximadamente 14.000 espécies descritas (AGOSTI; JONHSON, 2016). Estão presentes em praticamente todos os ambientes terrestres, mas é na região neotropical que esses insetos apresentam maior abundância, frequência e diversidade (BACCARO et al., 2015). Os Biomas brasileiros abrigam uma das maiores diversidades de formigas do mundo, com 1.458 espécies, distribuídas em 111 gêneros (BACCARO et al., 2015). O estado de Santa Catarina possui registro de 366 espécies de formigas, pertencentes a 70 gêneros, sendo a região oeste a que possui a maior riqueza, com 207 espécies (ULYSSÉA et al., 2011; LUTINSKI et al., 2014). Estes insetos atuam de maneira significativa em todos os níveis tróficos (CAMPOS, 2011; BACCARO et al., 2015), exercendo importante papel na dinâmica dos ambientes como um todo (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; SILVESTRE, 2000). Em virtude de sua dieta e de diversos tipos de interações com animais, plantas e fungos participam ativamente das relações ecológicas com outros organismos e no fluxo de energia e ciclagem de nutrientes (CAMPOS, 2011; BACCARO et al., 2015). Contribuem desta forma para o equilíbrio dos ecossistemas (DEL-CLARO, 2008). Dentre os insetos, as formigas estão entre os que melhor se adaptaram aos ambientes urbanos, onde passaram a viver próximo dos seres humanos e se beneficiar da disponibilidade de recursos e de abrigo (BRAGANÇA; LIMA, 2010; SILVA et al., 2012). No Brasil, as populações de 59 espécies de formigas urbanas podem atingir status de pragas (CASTRO et al., 2015). O grande sucesso dessas espécies se deve ao comportamento social elaborado e ao hábito alimentar onívoro (CAMPOS, 2011), a exemplo dos ambientes escolares. Escolas são constituídas por ambientes construídos como salas de aula, cozinha, banheiros, sala dos professores, almoxarifado e áreas externas como jardins e pátios (BRASIL, 2002). Na área externa podem ser encontradas árvores, edificações, calçadas e estacionamento local (LUTINSKI et al., 2014). Observa-se também uma intensa circulação de pessoas o que favorece a presença de formigas (ZARZUELA; RIBEIRO; CAMPOS-FARINHA, 2002). A presença de formigas em ambientes urbanos como escolas possui importância sanitária devido ao potencial destes insetos agirem como veiculadores de microrganismos patogênicos como bactérias (LISE; GARCIA; LUTINSKI, 2006; VIEIRA et al., 2013) e fungos (SILVA et al., 2005). Favorecem contaminação nos
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ambientes onde circulam (LISE; GARCIA; LUTINSKI, 2006; FONTANA et al., 2010). Algumas espécies pertencentes aos gêneros Camponotus Mayr 1861, Pachycondyla Smith 1858, Solenopsis Westwood, 1840 e Wasmannia Forel 1893 podem causar acidentes através de ferroadas e mordidas, causando incômodo e ardência ou até mesmo reações alérgicas (HADDAD JUNIOR, 2009, CASTRO et al., 2014). Nos ambientes escolares urbanos, o acesso ao ambiente, disponibilidade de alimentos, estrutura da edificação, proximidade com áreas verdes e circulação de pessoas são condições favoráveis para a presença de formigas (ZARZUELA; RIBEIRO; CAMPOS- FARINHA, 2002; FONSECA et al., 2010). A presença de vegetação externa nos ambientes escolares (LUTINSKI et al., 2014), pode representar refúgios para espécies de invertebrados (ESTRADA et al., 2014), dentre eles as formigas. Há uma carência de estudos sobre a riqueza, abundância e composição das assembléias de formigas que ocorrem em ambientes escolares. Diante disso, este estudo teve como objetivo caracterizar a fauna de formigas que ocorrem em escolas urbanas da região oeste de Santa Catarina.
MATERIAL E MÉTODOS As amostras foram realizadas em doze escolas localizadas em áreas urbanas de quatro municípios da região oest e de Santa Catarina, sendo eles, Chapecó, C axambu do Sul, Guatambu e Palmitos. Seis das escolas pesquisadas pertencem ao muni cípio de Chapecó e duas, a cada um dos demais municípios. As escolas amostradas possuem tamanhos variados, a menor com 163 estudantes matriculados e a maior com 900.
Tabela 1 - Coordenadas geográficas e o número de estudantes de cada escola onde foram realizadas amostras de formigas no período de setembro a outubro de 2016.
Município Escola Coordenadas geográficas Número de estudantes 1 27° 9'45.98"S; 52°52'48.42"O 280 Caxambu do Sul 2 27° 9'22.98"S; 52°52'55.49"O 360 3 27° 5'37.50"S; 52°37'50.58"O 900 4 27° 5'33.42"S; 52°40'27.50"O 500 5 27° 5'55.76"S; 52°40'15.16"O 600 Chapecó 6 27° 5'27.36"S; 52°37'30.89"O 170 7 27° 4'53.62"S; 52°38'24.76"O 243 8 27° 5'40.40"S; 52°38'45.87"O 258 9 27° 7'57.52"S;52°46'46.60"O 320 Guatambu 10 27° 7'55.72"S; 52°47'14.17"O 600 11 27° 4'14.56"S; 53° 9'32.84"O 163 Palmitos 12 27° 4'37.61"S; 53° 9'19.10"O 345
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Amostras As formigas foram amostradas entre setembro e outubro de 2016, em quatro ambientes escolares: área externa, refeitório, cozinha e almoxarifado. As amostras foram realizadas durante o período diurno, entre as 09:00 e 17:00 horas. Foram utilizadas iscas à base de sardinha e mel (duas iscas de 1 g de sardinha, duas iscas de 1 mL de mel) e coleta manual por uma hora, em cada ambiente escolar. As iscas foram preparadas sobre retângulos de papel poroso (papel toalha) e distribuídas de forma equidistantes em cada ambiente (LUTINSKI et al., 2014). A amostragem manual foi realizada por duas pessoas, obedecendo a um percurso aleatório (SARMIENTO, 2003), com duração de 1 hora em cada ambiente perfazendo um total de 48 horas. Foram utilizados pinça e tubos tipo Eppendorf contendo álcool 70% para armazenar as formigas coletadas na amostragem manual. As iscas foram armazenadas em sacos plásticos. Cada amostra foi identificada com data e local de amostrage m e encaminhada ao Laboratório de Entom o logia da Universidade Comunitária da Re g ião de Chapecó (UNOCHAPECÓ) para tri a gem e identificação das formigas. A identificação dos espécimes foi realizada com base nas chaves propostas por Gonçalves (1961), Kempf (1964, 1965), Watkins (1976), Della-Lucia (1993), Lattke (1995), Taber (1998), Bueno e Campos-Farinha (1999) e Fernández (2003). A classificação seguiu Bolton (2003) e os exemplares amostrados foram também comparados com os espécimes depositados na Coleção Entomológica da mesma universidade.
Análise dos dados A riqueza foi definida como o número de espécies de formigas que ocorreram em cada uma das amostras. A abundância foi definida com base na frequência relativa (número de registros de uma dada espécie em cada isca ou amostra manual) e não com base no número de indivíduos. O número de registros minimiza o efeito dos hábitos de forrageamento e do tamanho das colônias e é mais apropriado para estudos de insetos sociais (ROMERO; JAFFE, 1989). Para apresentar a riqueza amostrada em cada ambiente escolar e caracterizar as espécies mais abundantes, foi construída uma tabela apresentando a frequência relativa das espécies nas amostras ( L ISE; GARCIA; LUTINSKI, 2006). Co m o critério para dominância, considerou-se as espécies que apresentaram frequência relativa maior que 10% (fr>0,1) nas amostras (NOVOTNÝ; BASSET, 2000). As assembléias de formigas de cada um dos ambientes foram comparadas segundo a riqueza através de análise de rarefação com base no número de registros (GOTELLI; COLWELL, 2001). Essa análise foi realizada com o auxílio do software EcoSim 7 (GOTELLI; ENTSMINGER, 2001) que permite comparações entre conjuntos de amostras (MELO et al., 2003). Também foi obtida uma estimativa geral de riqueza de formigas que ocorrem nas escolas, que foi comparada com a riqueza observada. Para tal, foi utilizado o estimador não-paramétrico Chao 1 (CHAO, 1987) e a estimativa foi gerada com o programa EstimateS 8.0 (COLWELL, 2006). A associação das espécies de formigas com os ambientes amostrados foi verificada a partir de Análise de Componentes Principais (PCA). Foram excluídas 19 espécies desta
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análise em função do número reduzido de registros nas amostras (n < ou =2). Sendo elas: Brachymyrmex cordemoyi (Forel, 1895), Camponotus crassus Mayr, 1862, Camponotus sp. 2, Cephalotes pusillus (Klug, 1824), Crematogaster sp., Dorymyrmex sp., Pheidole sp. 1, Pheidole sp. 5, Pheidole sp. 6, Pheidole sp. 8, Pachycondyla striata F. Smith, 1858, Pseudomymex flavidulus (F. Smith, 1858), Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) e Pseudomyrmex termitarius (F. Smith, 1855), Monomorium floricola (Jerdon, 1851), Nylanderia sp., Solenopsis sp. 1, Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) e Wasmannia sp. Os dados foram previamente transformados em Log (x+1) e analizados com o auxílio do programa estatístico Past (HAMMER; HARPER; RIAN, 2001).
Aspectos éticos A amostragem foi autorizada pelo ICMBio (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade), “Autorização para atividades com finalidade científica” nº 54250-1 de 08/06/2016. Nas escolas, as amostras foram autorizadas pela Gerência regional da Educação dos seus respectivos municípios.
RESULTADOS Foram registrados 283 registros de formigas nos quatro ambientes avaliados. Ao todo, foram identificadas 45 espécies pertencentes a 16 gêneros, 10 tribos e cinco subfamílias. Mirmicinae (S=27) e Formicinae (S=11) foram às subfamílias com maior riqueza, seguidas por Dolichoderinae (S=3), Pseudomyrmecinae (S=3) e Ponerinae (S=1) que apresentaram menor riqueza. Os gêneros mais ricos foram Pheidole (S=12), Camponotus (S=6) e Solenopsis (S=4), seguidos por Pseudomyrmex (S=3), Brachymyrmex (S=3), Crematogaster (S=3), Dorymyrmex (S=2), Nylanderia (S=2), Monomorium (S=2), Wasmannia (S=2), Acromyrmex (S=1), Cephalotes (S=1), Cyphomyrmex (S=1), Linepithema (S=1), Pachycondyla (S=1) e Pogonomyrmex (S=1). Os gêneros Linepithema, Cephalotes, Cyphomyrmex, Crematogaster, Pachycondyla e Pseudomyrmex ocorreram somente na área externa. Os gêneros Pheidole (S=7) e Solenopsis (S=3) foram os mais ricos nos ambientes internos. As espécies Pheidole lignicola Mayr, 1887 e Pogonomyrmex naegelii Forel, 1878 ocorreram nos quatro ambientes amostrados. As espécies mais abundantes na área externa foram Dorymyrmex brunneus (Forel, 1908), Pheidole pubiventris Mayer, 1887, Pheidole laevifrons Mayer, 1887 e Pheidole sp. 9. Foram amostradas 20 espécies de formigas exclusivamente no ambiente externo, sendo elas, Camponotus personatus Emery, 1894, C. crassus, Camponotus rufipes (Fabricius, 1775), Camponotus sp. 1, Cephalotes pusillus (Klug, 1824), Crematogaster acuta (Fabricius, 1804), Crematogaster magnifica (Satschi, 1925), Crematogaster sp., Cyphomirmex rimosus (Spinola, 1851), Linepithema humile (Mayr, 1868), Pheidole sp. 4, Pheidole sp. 5, Pheidole sp. 6, Pheidole sp. 7, W. auropunctata, Solenopsis sp. 2, P. striata, P. flavidulus, P. gracilis, P termitarius. No ambiente externo, nenhuma das espécies foi classificada como dominante. Nos refeitórios foi encontrada a segunda maior riqueza (S=20), com ocorrência exclusiva neste ambiente foram registradas as espécies Dorymyrmex sp., Nylanderia sp., Pheidole sp.1 e Pheidole sp. 8. Além destas, foram coletadas as espécies Acromyrmex
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subterraneus, Brachymyrmex coactus, Brachymyrmex sp., C. mus, Camponotus sp. 2, D. brunneus, M. floricola, Pheidole sp. 2, Pheidole naegelli, Solenopsis saevissima (F. Smith, 1855), Solenopsis schumalzi Forel,1901, Solenopsis sp. As espécies D. brunneus e N. fulva foram classificadas como dominantes para o ambiente do refeitório. Nas cozinhas (S= 9) foram registradas as espécies B. cordemoyi, M. floricola, M. pharaonis, N. fulva, P. lignicola, Pheidole sp. 3, Pheidole sp. 9, P. naegelli, Wasmannia sp. As espécies N. fulva, P. lignicola, Pheidole sp. 3. foram classificadas como dominantes e B. cordemoyi, M. floricolae Wasmannia sp. apresentaram registro exclusivo neste ambiente. Nos almoxarifados (S=5) D. brunneus, C. mus, P. lignicola, P. naegelii, S. schmalzi foram classificadas como dominantes (Tabela 2).
Tabela 2 - Formigas amostradas em quatro ambientes escolares urbanos de municípios do oeste de Santa Catarina, setembro e outubro de 2016. AE: área externa; RE: refeitório; CO: cozinha; Al: almoxarifado. (D) espécies que apresentaram dominância no ambiente amostrado.
Táxon AE RE CO AL Subfamília Dolichoderinae Tribo Leptomyrmecini Dorymyrmex brunneus (Forel, 1908) 0,072 0,138D 0,200D Dorymyrmex sp. 0,034 Linepithema humile (Mayr, 1868) 0,013 Subfamília Formicinae Tribo Camponotini Camponotuspersonatus Emery, 1894 0,047 Camponotus (Myrmobrachys) crassus Mayr, 1862 0,025 Camponotus (M.) mus Roger, 1863 0,017 0,034 0,200D Camponotus (M.) rufipes (Fabricius, 1775) 0,013 Camponotus sp. 1 0,013 Camponotus sp. 2 0,004 0,034 Tribo Myrmelachistini Brachymyrmex coactus Mayr, 1887 0,008 0,069 Brachymyrmex cordemoyi (Forel, 1895) 0,077 Brachymyrmex sp. 0,051 0,069 Tribo Lasiini Nylanderia fulva (Mayr, 1862) 0,004 0,138D 0,154D Nylanderia sp. 0,034 Subfamília Mirmicinae Tribo Attini Acromyrmex subterraneus (Forel, 1893) 0,034 0,034 Cephalotes pusillus (Klug, 1824) 0,004 Pheidole (P.) pubiventris Mayr, 1887 0,097 0,034 Cyphomyrmex rimosus (Spinola, 1851) 0,021 Pheidole (Pheidole) laevifrons Mayr, 1887 0,081 0,034
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Pheidole (P.) lignicola Mayr, 1887 0,004 0,069 0,231D 0,200D Pheidole sp. 1 0,034 Pheidole sp. 2 0,025 0,034 Pheidole sp. 3 0,051 0,154 D Pheidole sp. 4 0,025 Pheidole sp. 5 0,004 Pheidole sp. 6 0,004 Pheidole sp. 7 0,042 Pheidole sp. 8 0,034 Pheidole sp. 9 0,081 0,077 Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) 0,008 Wasmannia sp. 0,077 Tribo Crematogastrini Crematogaster acuta (Fabricius, 1804) 0,034 Crematogaster magnifica (Satschi, 1925) 0,025 Crematogaster sp. 0,004 Tribo Pogonomyrmex Pogonomyrmex naegelii Forel, 1878 0,047 0,034 0,077 0,200D Tribo Solenopsidini Monomorium floricola (Jerdon, 1851) 0,034 0,077 Monomorium pharaonis (Linneaus ,1758) 0,013 0,077 Solenopsis saevissima (F. Smith, 1855) 0,051 0,034 Solenopsis schmalzi Forel, 1901 0,030 0,034 0,200D Solenopsis sp. 1 0,004 0,034 Solenopsis sp. 2 0,025 Subfamília Ponerinae Tribo Ponerini Pachycondyla striata F. Smith, 1858 0,004 Subfamília Pseudomyrmecinae Tribo Pseudomyrmecini Pseudomymex flavidulus (F. Smith, 1858) 0,004 Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) 0,004 Pseudomyrmex termitarius (F. Smith, 1855) 0,004
A curva da riqueza observada (Sobs) não alcançou assíntota, indicando que a riqueza de formigas nos ambientes escolares pode ser maior do que a amostrada. A diferença entre a riqueza observada e a estimativa (Chao 1) foi de 40,4% (Figura 1).
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Figura 1 - Riqueza de formigas amostrada (Sobs) e estimada (Chao 1) em escolas urbanas da região oeste de Santa Catarina, setembro e outubro de 2016. As barras verticais representam intervalo de confiança de 95%.
80
60
40
Riqueza
20
Sobs (Mao Tau) Chao 1 Mean 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Amostr as
A área externa foi a mais rica (S=29) e diferiu de todos os demais ambientes quanto à riqueza. A segunda maior riqueza foi observada nos refeitórios (S=20), seguida pelas cozinhas (S=9) e almoxarifados (S=5). Não foi observada diferença estatística quanto à riqueza nos ambientes de cozinhas e almoxarifados (Figura 2).
Figura 2. Rarefação baseada no número de ocorrências comparando a riqueza de formigas amostrada em quatro ambientes escolares urbanos da região oeste de Santa Catarina. Setembro e outubro de 2016. As barras verticais representam intervalo de confiança de 95%.
40
30
Área externa 20 Refeitó rio
Riqueza Cozinha 10 Almoxarifado 0 1 8 12 16 19 21 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 Ocorrências
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As espécies A. subterraneus, P. naegelii, Brachymyrmex sp., S. saevissima, P. laevifrons, P. pubiventris, D. brunneus apresentaram associação positiva com o ambiente externo. A espécie Pheidole sp. 2, apresentou associação com o ambiente dos refeitórios e almoxarifados. As espécies C. mus, B. coactus, N. fulva e P. lignicola apresentaram associação com o ambiente das cozinhas. Todas as demais espécies ocorreram independentemente do ambiente escolar (Figura 3).
Figura 3. Associação das espécies de formigas amostradas em escolas urbanas da região oeste de Santa Catarina, em quatro ambientes. Setembro e outubro de 2016. Asb: Acromyrmex subterraneus; Bca: Brachymyrmex coactus; Bsp: Brachymyrmex sp.; Cp: Camponotus personatus; Cm: Camponotus mus; Cr: Camponotus rufipes; Csp1: Camponotus sp. 1; Cpr: Cyphomyrmex rimosus; Cra: Crematogaster acuta; Crm: Crematogaster magnifica; Dbr: Dorymyrmex brunneus; Lh: Linepthema humile; Mop: Monomorium pharaonis; Nf: Nylanderia fulva; Phl: Pheidole laevifrons; Phg: Pheidole lignicola; Php: Pheidole pubiventris; Psp2: Pheidole sp. 2; Psp3: Pheidole sp. 3; Psp4: Pheidole sp. 4; Psp 7: Pheidole sp. 7; Psp9: Pheidole sp. 9; Pon: Pogonomyrmex naegelii; Sos: Solenopsis saevissima; Soc: Solenopsis schmalzi; Ssp2: Solenopsis sp. 2.
DISCUSSÃO A riqueza de formigas encontrada nos ambientes escolares urbanos representa 21,7% do total das espécies assinaladas para Santa Catarina (ULYSSÉA et al., 2011). O ambiente escolar externo concentrou o maior número de ocorrência de formigas. O estudo indicou que a riqueza de formigas nas escolas pode ser maior que a observada. A diversidade encontrada é característica de ambientes urbanos da região. Foi verificada uma associação positiva de espécies com os quatro ambientes escolares avaliados.
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A diversidade encontrada neste estudo é comum para áreas urbanas do oeste catarinense (LUTINSKI et al., 2014; SCHIWINGEL et al., 2016). A presença de vegetação utilizada na ornamentação de jardins e de árvores nos ambientes externos (LUTINSKI et al., 2014) contribui para aumento da riqueza de formigas em escolas. Nas áreas urbanas a presença de áreas verdes e vegetação representam refúgios para espécies de animais e atuam como reservatórios para o repovoamento de outros ambientes (LUTINSKI et al., 2014). Formigas dos gêneros Dorymyrmex e Linepithema são consideradas generalistas e sinantrópicas (BACCARO et al., 2015). Em ambientes urbanos já foram encontradas em residências (CHACÓN de ULLOA, 2003). Neste trabalho a espécie D. brunneus foi classificada como dominante para os ambientes internos, o que pode ser justificado pelo fato desta espécie possuir hábitos oportunistas e evitar competição intraespecíficas (BACCARO et al., 2015). A presença da espécie L. humile no interior das construções é bastante frequente (DELLA-LUCIA, 2003). Formigas do gênero Camponotus são onívoras, de hábito preferencialmente noturno e com frequência são encontradas em ambientes urbanos (CHACÓN de ULLOA, 2003; FEITOSA, 2015), onde são conhecidas como “carpinteiras”, por construírem seus ninhos em vigas de madeira, portas, janelas e armários (BUENO; CAMPOS-FARINHA, 1999). Neste trabalho o gênero Camponotus apresentou a segunda maior riqueza e abundância nos ambientes externos, sendo encontrada com frequência também em ambientes internos, onde a presença de alimentos principalmente substâncias açucaradas servem como atrativo (BACCARO et al., 2015). Esse comportamento pode explicar a associação deste gênero com o ambiente da cozinha. O gênero Nylanderia é composto por formigas generalistas (SILVESTRE; BRANDÃO; SILVA, 2003; FEITOSA, 2015). A biologia e ecologia deste gênero favorecem a exploração de ambientes antropizados (LUTINSKI et al., 2014). A espécie N. fulva é considerada uma praga por infestar o interior das edificações urbanas (DELLA-LUCIA, 2003), podendo explicar sua associação com o ambiente da cozinha. Acromyrmex subterraneus é uma das espécies popularmente conhecidas como cortadeiras, por utilizar folhas verdes e outras partes vegetais para cultivar o fungo que serve de alimento para a colônia. Este comportamento pode explicar sua associação com o ambiente externo (FEITOSA, 2015; BACCARO et al., 2015). Sendo, acidental a ocorrência registrada neste estudo para o ambiente do refeitório. O gênero Pheidole é conhecido na região neotropical pela sua grande diversidade (WILSON, 2003). As espécies são caracterizadas como dominantes e onívoras do solo (SILVESTRE; BRANDÃO; SILVA, 2003) com ampla capacidade de dispersão territorial (PESQUERO et al., 2008). Estas características favorecem as espécies deste gênero para a colonização de ambientes urbanos, onde são consideradas pragas (OLIVEIRA, CAMPOS-FARINHA, 2005). Nas habitações urbanas, as formigas do gênero Pheidole se aproveitam de falhas estruturais como frestas e fendas em paredes e pisos para construírem seus ninhos (SILVA; LOECK, 1999). A riqueza que o gênero Pheidole apresentou nos ambientes externos evidencia a importância deste gênero nos ambientes escolares, devido seu potencial de infestação (PESQUERO et al., 2008; FONSECA et al., 2010). A presença do gênero Pheidole em ambientes urbanos da região oeste catarinense também foi registrada nos trabalhos desenvolvidos por Lise; Garcia; Lutinski (2006) em hospitais, em fragmentos florestais, áreas verdes, áreas
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externas escolares e centros de reciclagens por Lutinski; Lopes; Morais (2013), em unidades de saúde por Schiwingel et al. (2016). Formigas do gênero Pogonomyrmex são granívoras e nidificam no solo (BACCARO et al., 2015). A ocorrência da espécie P. naegelli registrada no interior dos ambientes escolares pode ser considerada acidental, uma vez, que formigas desta espécie raramente são encontradas em ambientes internos. Formigas do gênero Monomorium são encontradas nos mais diversos ambientes desde áreas de florestas até o meio urbano. Os ninhos são poligínicos, com um grande número de rainhas. São onívoras, praticam recrutamento massivo e forrageiam no solo, vegetação baixa e superfícies verticais (BACCARO et al., 2015). As espécies M. floricola e M. pharaonis são conhecidas pela sua capacidade de dispersão, sendo consideradas pragas urbanas (CHACÓN de ULLOA, 2003). A espécie M. pharaonis possui distribuição mundial (BACCARO et al., 2015). No ambiente urbano as formigas do gênero Monomorium são frequentemente encontradas em residências e hospitais (SOARES et al., 2006; BACCARO et al., 2015). A espécie M. pharaonis apresentou maior número de registros em ambientes internos e M. floricola ocorreu exclusivamente nestes ambientes. A espécie M. pharaonis é encontrada com frequência em ambientes internos de edificações e saem para forragear externamente (RANDO et al., 2009). Formigas do gênero Solenopsis são generalistas, invasoras e frequentemente encontradas em ambientes antropizados (DELLA-LUCIA, 2003; BACCARO et al., 2015). Ocasionalmente podem infestar ambientes internos (DRESS et al., 2012). Neste estudo a espécie S. saevissima apresentou associação positiva com ambientes externos. A presença desta espécie no ambiente escolar, ganha importância diante do potencial que ela possui para causar acidentes (DRESS et al., 2012) a partir de suas picadas (CASTRO et al., 2014). Formigas dos gêneros Cephalotes, Crematogaster e Pseudomyrmex possuem associação com a vegetação e Cyphomyrmex, Pachycondyla e Wasmannia são encontradas sobre o solo (BACCARO et al., 2015, FEITOSA, 2015). Neste estudo, espécies destes gêneros ocorreram somente no ambiente externo, o que evidencia a importância de áreas externas escolares para a manutenção e conservação da diversidade (ESTRADA et al., 2014). O ambiente externo apresentou o maior número de registros. Os gêneros mais representativos foram Pheidole, Camponotus e Solenopsis. A elevada abundância destes gêneros nas amostras indica a antropização dos ambientes, beneficiando as espécies com hábitos generalistas (DELABIE et al., 2006; MARTINS et al., 2011). Os ambientes internos caracterizam-se pela baixa riqueza e pela dominância das espécies de formigas encontradas quando comparados com o ambiente externo. Formigas generalistas, como as pertencentes aos gêneros Dorymyrmex, Pheidole, Nylanderia e Monomorium podem apresentar maior sucesso competitivo nos habitats mais simplificados, devido as suas baixas exigências ecológicas (MARTINS et al., 2011). O refeitório foi o ambiente escolar interno que apresentou maior número de ocorrências de formigas. Este achado pode ser explicado pelas condições favoráveis como a facilidade de acesso. Por se tratar de um espaço utilizado por muitas pessoas, normalmente possui passagens (portas) e acesso de produtos que podem carregar formigas (SCHULLER, 2004). Juntamente com a presença de alimentos, a estrutura das
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edificações podem fornecer abrigo e contribuir para a dispersão das formigas (ZARZUELA; RIBEIRO; CAMPOS-FARINHA, 2002). Por se tratar em local destinado ao preparo de refeições, nas cozinhas, se espera maiores cuidados com relação à estrutura da edificação e com a higiene para evitar a presença de insetos e garantir a segurança dos alimentos (SCHULLER, 2004). As formigas dos gêneros Pheidole e Monomorium que ocorreram na cozinha possuem hábitos generalistas e são conhecidas por infestarem o interior de edificações urbanas (CASTRO et al., 2015), o que evidencia que esses ambientes das escolas oferecem condições estruturais que permitem o acesso e falhas nos cuidados com a higiene como a presença de alimentos expostos e de resíduos que servem de atrativo para as formigas. Dentre os ambientes escolares, nos almoxarifados foi encontrado o menor número de ocorrências de formigas. Por ser o local onde os alimentos são armazenados, deve receber os mesmos cuidados com a higiene que a cozinha, no entanto, não contém a exposição de alimentos abertos que podem servir como atrativos para as formigas (ZARZUELA; RIBEIRO; CAMPOS-FARINHA, 2002) e o acesso é restrito aos funcionários da cozinha. Isso pode contribuir para reduzir a infestação do local.
CONCLUSÂO A riqueza de formigas encontradas nos ambientes externos das escolas urbanas evidencia que estes ambientes apresentam condições para abrigar uma mimecofauna diversificada (LUTINSKi et al., 2014). As espécies de formigas encontradas no ambiente externo podem acessar os ambientes internos das escolas. Formigas dos gêneros Pheidole, Solenopsis e Camponotus são atraídas para cozinhas e refeitórios pela presença de alimentos principalmente adocicados e proteínas (FONSECA et al., 2010; JACOBS; ALVES, 2014). O que serve de alerta para administração local destes espaços, para a necessidade de cuidados como o acesso e para a importância do manejo ambiental, garantindo adequado armazenamento dos alimentos e gestão dos resíduos, a fim de, evitar que as espécies abundantes no ambiente externo infestem os ambientes internos.
REFERÊNCIAS AGOSTI, D.; JOHNSON, N. F. Editors. Number of species recorded in Formicidae. In: Antbase – World Wide Web eletronic publication. Version (05/2005). Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 46
BRASIL, Ministério da Educação. Espaços educativos de ensino fundamental: subsídios para elaboração de projetos e adequação de edificações escolares. Fundo de Fortalecimento da Escola. n. 4, v. 1, Brasília, 2002. 207 p. Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 47
Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 48
1, 2001. Disponível em:< https://palaeo-electronica.org/2001_1/past/past.pdf>. Acesso em: 12/01/2017. HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge: Harvard University Press, 1990. 746p. JACOBS, C.; ALVES, I. A. A. Identificação de microrganismos veiculados por vetores mecânicos no ambiente hospitalar em uma cidade da região noroeste do estado Rio Grande do Sul. Revista de Epidemiologia e Controle de Infecção, Santa Cruz do Sul, v. 4, n. 4, p. 238-242, 2014. Disponível em:< https://online.unisc.br/seer/index.php/epidemiologia/article/view/4866>. Acesso em: 12/03/2016. doi.org/10.17058/reci.v4i4.4866. WILSON, E. O. La hiperdiversidad como fenómeno real: el caso de Pheidole. In: Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Bogotá-Colô m bia, Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander Von Humboldt, 2003. p. 363-370. KEMPF, W.W. A revision of the Neotropical fungus-growing ants of the genus Cyphomyrmex Mayr. Part 1: Group of strigatus Mayr. Studia Entomologica, v.7, n. 1, p. 44, 1964. Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 49
http://www.ufrgs.br/seerbio/ojs/index.php/rbb/article/view/1653>. Acesso em: 22/01/2017. MELO, A. S.; PEREIRA, A. S.; SANTOS, A. J.; SHEPHERD, G. J.; MACHADO, G.; MEDEIROS, H. F.; SAWAYA, R. J. Comparing species richness among assemblages using sample units: why not use extrapolation methods to standardize different sample sizes? Oikos, v. 101, n. 2, p. 398-410. 2003. Disponível em:< http://www.jstor.org/stable/3547991>. Acesso em: 22/01/2017. doi.org/10.1034/j.1600-0706.2003.11893.x NOVOTNÝ, V; BASSET, Y. Rare species in communities of tropical insect herbivores: pondering the misteryof singletons. Oikos, v. 89, n. 3, p. 564-572, 2000. Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 50
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 51
ZARZUELA, M. F. M.; RIBEIRO, A. E. C.; CAMPOS-FARINHA. Distribuição de formigas urbanas em um hospital da região sudeste do Brasil. Instituto Biológico, São Paulo, v. 69, p. 85-87, 2002. Disponível em:
Revista NBC - Belo Horizonte – vol. 8, nº 15, junho de 2018 52