Universidade Estadual Do Maranhão

UNIVERSIDADE ESTADUAL DO MARANHÃO UNIVERSIDADE ESTADUAL DO MARANHÃO - UEMA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS - CCA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOLOGIA - PPGA CURSO DE DOUTORADO EM AGROECOLOGIA

STEFANIA PINZÓN TRIANA

EFEITO DO MANEJO DO SOLO E DA REGENERAÇÃO FLORESTAL SOBRE A COMUNIDADE DE FORMIGAS EM MATAS CILIARES E TERRA FIRME NA AMAZÔNIA ORIENTAL

São Luís - MA 2020 1

STEFANIA PINZÓN TRIANA Bióloga. M.Sc. em Agroecologia

EFEITO DO MANEJO DO SOLO E DA REGENERAÇÃO FLORESTAL SOBRE A COMUNIDADE DE FORMIGAS EM MATAS CILIARES E TERRA FIRME NA AMAZÔNIA ORIENTAL

Tese apresentada ao Curso de Doutorado do Programa de Pós-graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, como requisito para a obtenção do título de Doutora em Agroecologia.

Prof. Dr. Heder Braun Orientador

Prof. Dr. Guillaume Xavier Rousseau Coorientador

São Luís - MA 2020 2

STEFANIA PINZÓN TRIANA

Tese apresentada ao Curso de Doutorado do Programa de Pós-graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, como requisito para a obtenção do título de Doutora em Agroecologia.

Prof. Dr. Heder Braun Orientador

Prof. Dr. Guillaume Xavier Rousseau Coorientador

Aprovada em ____/____/____

Comissão Julgadora:

______Dr. Guillaume Xavier Rousseau - UEMA Coorientador

______Dra. Camila Pinheiro Nobre - UEMA

______Dra. Raimunda Nonata Santos de Lemos - UEMA

______Dr. Márcio Fernandes Alves Leite - NIOO

______Dr. Bruno de Souza Barreto - UFMA

São Luís - MA 2020 3

Triana, Stefania Pinzón. Efeito do manejo do solo e da regeneração florestal sobre a comunidade de formigas em matas ciliares e terra firme na Amazônia Oriental / Stefania Pinzón Triana. – São Luis, 2020. 92 f.

Tese (Doutorado) Programa de Pós-graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, 2020.

Orientadores: Prof. Dr. Heder Braun e Prof. Dr. Guillaume Xavier Rousseau. 1. Formigas. 2. Matas ciliares. 3. Sucessão florestal. 4. Corte e queima. 5. Agroflorestas.  Título.

“Los científicos de hoy piensan en profundizar y no en esclarecer. Uno debe ser sensato para pensar con claridad, pero uno puede pensar con profundidad aun siendo un demente” Nikola Tesla

“Deve-se lembrar que qualquer estudo que tente explicar quais as relações e quão enlaçadas estão as espécies entre si e estas com seu meio, é só uma representação espaciotemporal especifica, como uma fotografia pela qual vão ser inferidas inúmeras assunções aproximadas por ser um recorte da realidade. O desafio dos cientistas radica na escolha e adaptação do método e na leitura que se realize dos resultados... Sempre à procura da melhor captura”.

Autora

1 AGRADECIMENTOS 2 3 Devo agradecer infinitamente a todos que tornaram este caminhar mais ameno, aqueles 4 que fizeram deste trabalho uma obra possível. 5 6 Agradeço aos professores Heder Braun e Guillaume Xavier Rousseau pela 7 compreensão, orientação e esforço para o desenvolvimento deste trabalho. 8 9 Aos meus colegas e amigos|as de jornadas (em ordem cronológico): Júlio Bravo, 10 Robinson Cabezas, Henry Muchavisoy, Ernesto Cardoso, Alexandra Rocha, Marcelo 11 Zelarayán, Danielle Celentano, Hulda Rocha, Marilda Mascarenhas, Ananda Azevedo, Thays 12 de Jesus, Laiana Leite, Fabricio Baccaro, Renato Azevedo, Jonathan Muñoz, Luis Hernández, 13 Jesus Burgos, Joudellys Macedo, Vivian Loch, Cátia de Oliveira, Poena Silva, Sandriel 14 Souza, Thiago Rodrigues, Ariadne Rocha, Camila Nobre, Henry Reyes, Valeria Salomão, 15 Thiago Pinheiro, Rodnilson Luz, Silver Jonas, Lesbia Rodríguez e família. A Márcio Leite, 16 toda minha admiração. 17 18 A todos os funcionários do Programa de Agroecologia, principalmente aos “nossos 19 indispensáveis” Rayanne Cristine Ferreira e Francisco Neto Lima por toda ajuda e sorrisos. 20 Também agradeço aos demais professores do curso pelo esforço e dedicação nas diversas 21 temáticas ministradas. Aos membros das bancas de qualificação e defesa. Aos revisores 22 anônimos da revista. 23 24 Aos moradores guerreiros|as do Pepital em especial a dona Justina e família, seu 25 Barroso, seu Bacural e seu Maleta. 26 27 Aos pequenos Ananda, Noam e Oto♥. 28 29 À minha amada família e amigos|as na Colômbia que me apoiaram na distância. A 30 Spyke. 31 32 Só tenho a agradecer e desejar muita Luz nos seus caminhos!

33 SUMÁRIO 34 35 CAPITULO I ...... 1 36 1. INTRODUÇÃO GERAL ...... 2 37 2. REVISÃO DE LITERATURA ...... 4 2.1 Degradação Florestal na Amazônia ...... 4

2.2 Florestas Ripárias ...... 5

2.3 Status das Matas Ciliares em Alcântara ...... 7

2.4 Sistemas Agroflorestais ...... 9

2.5 Saúde do Solo ...... 11

2.6 Macroinvertebrados do Solo ...... 14

2.7 Formigas e Mudanças no Uso do Solo ...... 14

2.8 Formicidae em Matas Ciliares ...... 16

2.9 Formicidae em Sistemas Agroflorestais ...... 18

3. OBJETIVOS...... 20

4. HIPÓTESES...... 20

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 21

38 39 CAPITULO II ...... 35 40 ¿Refleja Formicidae el impacto de la degradación de los bosques ribereños en la Amazonía 41 Oriental?...... 36 42 43 CAPITULO III ...... 61 44 Ant diversity in fire and no-fire agricultural systems and secondary successional gradient in 45 eastern Amazon……………………………………………………………………………….62 46 47 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 92

49 LISTA DE FIGURAS 50 51 CAPITULO I 52 Figura 1. Área de preservação de florestas ribeirinhas.……...... ……………...... 6 53 Figura 2. Área de recomposição florestal em nascentes permanentes……...... 6 54 Figura 3. Mapa de localização dos pontos amostrais nas florestas ribeirinhas Pepital e Grande 55 em Alcântara, Maranhão.………………….....…………………...... ……………………….....8 56 Figuras 4A e 4B. Derruba e serraria de árvores na floresta ciliar do rio Pepital……...... …9 57 Figuras 5A e 5B. Sistemas Agroflorestais de “roça sem queima” em Alcântara, MA...... 12 58 Figuras 6A e 6B. Ninho de Pogonomyrmex badius e perfil de operaria…….….....……...... 16 59 60 CAPITULO II 61 Figura 1. Variabilidad de la riqueza y frecuencia de Formicidae en los niveles de sucesión 62 vegetal (1-4) y el periodo de colecta (LL: periodo lluvioso; SE: periodo seco) en los bosques 63 ribereños Pepital y Grande, Alcântara, Maranhão..……………..………………..……….….43 64 Figura 2. Clúster de agrupamiento de las parcelas en función de la composición de especies 65 de hormigas, basado en el índice de similitud de Jaccard..……………………………..…….45 66 Apéndice 2. Curvas de acumulación de especies para la riqueza observada y estimada de 67 Formicidae en 24 parcelas establecidas en los bosques ribereños Pepital y Grande, Alcântara, 68 Maranhão…………………………………………………………………………….……….59 69 Apéndice 3. Regresión lineal entre Riqueza de hormigas y cobertura de dosel, frecuencia de 70 hormigas y cobertura de dosel, riqueza de hormigas y altura de la vegetación, y, frecuencia de 71 hormigas y altura de la vegetación; durante el periodo seco en los bosques ribereños Pepital y 72 Grande, Alcântara, Maranhão..………………………………………………...………….….60 73 74 CAPITULO III 75 Figure 1. Location map of study areas in the highlands in Alcântara, Maranhão……...…….66 76 Figure 2. Between-Class Analysis (BCA) based on species and guilds density of Formicidae 77 in different land uses.……………………….………………………………...……………....73 78 Figure 3. Between-Class Analysis (BCA) based on soil physicochemical attributes and 79 canopy cover in different land uses.……………..…………………………………………....74 80 Appendix 1. Species accumulation curve of Formicidae under different land uses and ages in 81 Alcântara County, Eastern Amazon...... 84

82 LISTA DE TABELAS 83 84 CAPITULO II 85 Cuadro 1. Valores de riqueza de especies, índice de similitud de Jaccard y número de 86 especies compartidas de Formicidae en los diferentes niveles de sucesión.………………….44 87 Apéndice 1. Especies y morfoespecies de Formicidae y frecuencias registradas en los cuatro 88 niveles de sucesión de los bosques ribereños Pepital y Grande (Alcântara-Maranhão- 89 Brasil)…………………………………………………………………………………………57 90 91 CAPITULO III 92 Table 1. Management practices in fire and fire-free systems, Alcântara, Maranhão, Brazil...67 93 Table 2. Ant diversity in four land uses of Alcântara, Eastern Amazon, in 2015-2016…..…70 94 Appendix 2. List of species and morphotypes frequency in fire and fire-free agricultural 95 systems and secondary sucessional gradient……………...………………………………..…85 96 Appendix 3. List of guilds by species and morphotypes...………………………………..…88 97 Appendix 4. Canopy cover and physicochemical attributes of soil in four land uses of 98 Alcântara, Maranhão, Brazil………………...……………..…………………………………91

99 100 101 102

103 RESUMO 104 105 A crescente pressão antrópica na Amazônia torna imperativo avaliar o efeito da 106 degradação florestal nas comunidades-chave dentro dos ecossistemas ribeirinhos (matas 107 ciliares) e de terra firme adjacentes, em particular na Amazônia Oriental, a região mais 108 degradada da Amazônia. No estado do Maranhão, práticas agrícolas com baixo impacto 109 ambiental são necessárias para mitigar a eliminação quase completa destes ecossistemas. Um 110 exemplo disso é o sistema agroflorestal de “corte da vegetação e cobertura do solo” (Slash 111 and Mulch), que surgiu como uma alternativa da agricultura de “corte e queima” (Slash and 112 Burn). Assim, a presente tese tem como objetivo encontrar evidências do efeito na riqueza, 113 frequência, densidade e composição de Formicidae da regeneração em bosques ribeirinhos e 114 nas terras altas, assim como do manejo agrícola com ou sem uso do fogo nas terras altas. Foi 115 explorada também, a relação da cobertura do dossel e da físico-química do solo em sistemas 116 agrícolas e ao longo da sucessão secundária com a abundância e na densidade de formigas, 117 dois parâmetros pouco considerados na ecologia de formigas, mas proporcionados pelo 118 método de coleta TSBF que permite ter um volume constante da amostra de liteira e solo. Os 119 resultados obtidos indicam que Formicidae reflete mudanças em relação ao manejo do solo e 120 a sucessão florestal, diminuindo sua riqueza e frequência no período seco nas áreas abertas 121 das matas ciliares e em áreas agrícolas de corte e queima nas terras altas. Os remanescentes 122 florestais ainda favorecem a colonização e turnover de espécies entre usos do solo, com maior 123 riqueza presente nas terras altas. Embora não seja um método específico para coleta de 124 formicídeos, o TSBF mostrou ser um método custo/benefício favorável. 125 126 Palavras-chave: Bosques ribeirinhos, corte e queima, Formicidae, sistemas 127 agroflorestais, sucessão secundaria. 128 129 130 131 132 133 134 135 136 137 138 139 140 141 142

143 RESUMEN 144 145 El aumento de la presión antropogénica en la Amazonía Legal hace imperativo evaluar 146 el efecto de la degradación de los bosques sobre las comunidades clave dentro de los 147 ecosistemas ribereños (bosques ribereños y tierras altas), últimos remanentes de bosques en la 148 Amazonía Oriental. En el estado de Maranhão, las prácticas agrícolas con bajo impacto 149 ambiental son necesarias para mitigar la eliminación de estos relictos forestales. Un ejemplo 150 de esto es el sistema agroforestal de "corte de la vegetación y cobertura del suelo" (Slash and 151 Mulch), que surgió como una alternativa a la agricultura de "corte y quema". Por lo tanto, la 152 presente tesis tiene como objetivo encontrar evidencia del efecto sobre la riqueza, frecuencia, 153 densidad y composición de Formicidae que tiene el gradiente de sucesión en los bosques 154 ribereños y en las tierras altas, además del manejo agrícola con/sin uso del fuego en las tierras 155 altas. También fue explorada la relación de la cobertura del dosel y la fisicoquímica del suelo 156 en sistemas agrícolas y sucesión secundaria con la abundancia y la densidad de las hormigas; 157 dos parámetros poco considerados en la ecología de las hormigas, pero para fines de este 158 estudio, facilitado por el método de muestreo TSBF que permite tener un volumen de muestra 159 hojarasca/suelo constante. Los resultados obtenidos indican que Formicidae refleja cambios 160 en relación al manejo del suelo y la sucesión forestal, disminuyendo su riqueza e frecuencia 161 en el periodo seco en las áreas abiertas de los bosques ribereños y en áreas agrícolas de corte 162 y quema en las tierras altas. Aunque no sea un método específico para la recolección de 163 formícidos, el TSBF mostró ser un método costo/beneficio favorable. 164 165 Palabras clave: Bosques ribereños, corte y quema, Formicidae, sistemas agroforestales, 166 sucesión secundaria. 167 168 169

170 171 172

173 174 175 176 177 178 179

CAPÍTULO I

INTRODUÇÃO GERAL

Ante um cenário pouco promissor em que o avanço da desertificação, a eliminação de florestas, a poluição das águas, solo e ar, e as variações no clima causam a iminente perda da diversidade e extinções globais de plantas e animais. Em nível global, são comprometidos milhões de anos do processo de co-evolução adaptativa das espécies à multiplicidade de habitats. Existe assim, uma necessidade urgente de inventariar a biodiversidade em geral. Mas estes estudos enfrentam grandes dificuldades além da mencionada perda de ecossistemas. A falta de conhecimento na taxonomia em nível de espécies, a pouca oferta de taxonomistas para a identificação do material coletado e a falta do estabelecimento de coleções para a sua preservação e estudo, resultam nos poucos trabalhos que existem na área temática e em especial para a região amazônica (PEIXOTO et al., 2006).

A diversificação das espécies é um processo dinâmico, contínuo e integrativo em que todas as formas de vida junto com fatores abióticos cumprem papéis determinados e determinadores (BENTON; EMERSON, 2007). São reativos e produtos ao mesmo tempo, interagindo para dar origem a um universo vivo. O solo como meio que suporta toda a vida animal e vegetal terrestre pode ser considerado o ecossistema mais importante do planeta, aonde inúmeros processos físicos, químicos e biológicos ativos continuamente favorecem a manutenção de outros ecossistemas no planeta, suportando as comunidades animais e vegetais (TECON; OR, 2017). Dentre estas comunidades, as florestas tropicais se encontram no ápice do que se consideram ecossistemas mega-diversos. Estas florestas, como a amazônica, tendem a suportar comunidades amplas e ricas de organismos associados, que dependem e sustentam uma cadeia trófica que se complexifica e se estabiliza junto com o meio onde se desenvolvem (SOUZA et al., 2012).

Na Amazônia Oriental, a problemática do desmatamento se agrava, posicionando as matas ciliares como um dos poucos resguardos de biodiversidade, num dos estados altamente antropizados como o Maranhão. O papel destas Áreas de Preservação Permanentes (APP) nos ecossistemas é fundamental como reservatório genético das espécies e conectividade biológica nas paisagens (RODRIGUES; LEITÃO FILHO, 2001). Também, a interconexão entre a terra firme e os corpos d’água lhes confere um papel primordial na filtragem, estocagem e qualidade d’água e no sustento do ciclo hidrológico e no clima (LIMA; ZAKIA,

2006). No entanto, as atividades que são realizadas nas terras altas, assim como a integridade das matas ciliares, afetam a conectividade entre os sistemas aquático e terrestre, influenciando as populações de organismos capazes de fomentar as rotas hidrológicas. Segundo Bardgett et al. (2001), a presença e atividade da macrofauna do solo (invertebrados com tamanho > 2 mm) influência direta e indiretamente as rotas hidrológicas, a decomposição da matéria orgânica e sua transferência do solo para a água. As formigas (Hymenoptera: Formicidae), através da construção de corredores, câmaras e ninhos, aumentam a porosidade do solo, a captação e a drenagem de água tanto na superfície como em seus horizontes internos, e favorecem a mineralização de nutrientes (FOLGARAIT, 1998; BARDGETT et al., 2001).

Ao entender o efeito que tem a cobertura vegetal e quais as características edáficas que dão suporte a comunidade de formigas, se assentará uma base para conduzir a restauração em áreas prioritárias e fomentar um manejo cultural mais amigável que possibilite a conectividade em nível de paisagem, caracterizada pelo isolamento de fragmentos florestais cada vez menores. Para ampliar o conhecimento sobre a diversidade e ecologia do solo e os efeitos das mudanças do uso da terra na Amazônia Oriental, este estudo visa encontrar mudanças na diversidade de formigas de acordo ao nível sucessional do componente florestal em duas matas ciliares; assim como, em sistemas agrícolas com e sem queima, sucessão secundaria e florestas maduras em terras altas, em Alcântara - Maranhão.

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Degradação Florestal na Amazônia

A degradação vista como resultante da intervenção antrópica com distintos níveis de reversão ou perda total da resiliência dos ecossistemas pode ser abordada como a redução ou perda da produtividade, da biomassa vegetal e da biodiversidade do ecossistema, sendo geralmente caracterizada pela redução na cobertura de árvores, mudanças na porosidade e umidade do solo, e perda da matéria orgânica, causas principais da erosão do solo (FAO, 2009; LABRIÈRE et al. 2015). Tendo em conta as múltiplas relações intra e inter especificas em nível de processos bio-geoquímicos e bio-geofísicos entre a vegetação, o solo e os organismos associados, e deste complexo multidimensional com o todo circundante, quaisquer mudanças no componente vegetal modifica as características físicas, químicas e biológicas abaixo e acima do solo. Da mesma forma, a vegetação é modificada pela umidade, o teor de nutrientes, a porosidade (WENGER, 1984), e por múltiplas espécies edáficas que por meio da associação trófica fomentam a agregação do solo, o enraizamento, a produtividade, a dispersão de sementes, entre outros (CRIST; HAEFNER, 1994; LAVELLE et al., 1997a; LAVELLE et al., 1997b; SCHEU, 2002; BOSSUYT et al., 2005; ZANGERLÉ et al., 2011).

De acordo com Lund (2009), a degradação florestal está usualmente associada à redução da cobertura vegetal, por perda do componente arbóreo pela mudança no uso do solo (FAO, 2009). A vegetação é um dos pilares que refletem o estado de conservação/degradação dos ecossistemas. Assim, a caracterização dos diferentes componentes da vegetação pode permitir uma melhor compreensão não só do estado atual (status quo) dos ecossistemas, mas também das diversas interconexões que existem ou que deixaram de existir pela mudança no uso do solo com a perda da cobertura vegetacional, junto a outros componentes chave associados.

O Bioma Amazônico é o maior sistema florestal tropical do mundo, e se caracteriza pela heterogeneidade de fisionomias vegetais (SOUZA et al., 2012). No Brasil a Amazônia Legal abrange uma área de 3,7 milhões de km2 que compreendem os estados do Acre, Amazonas, Amapá, Maranhão, Mato Grosso, Pará, Rondônia, Roraima e Tocantins (INPE, 2020). As perdas acumuladas por desmatamento na Amazônia Legal foram de 25 mil km2 durante o

5 período de 1988 a 2019 (INPE, 2020). Apresentando uma queda na eliminação florestal nos últimos 15 anos, produto da regulação do desmatamento no Brasil (SOARES-FILHO et al., 2014) mediante os pactos assumidos tanto no Acordo de Paris sobre Mudanças Climáticas e o Desafio de Bonn, nos quais o país se comprometeu a zerar o desmatamento ilegal, diminuir as emissões de gases, e restaurar 12 milhões de hectares de florestas (BRASIL-iNDC, 2015; UICN, 2016).

Embora as cifras de desmatamento tenham se reduzido consistentemente, o Brasil é ainda considerado como um dos países com maior taxa de eliminação de vegetação nativa do mundo por área (FAO, 2015). Só na Amazônia Legal, a taxa de desmatamento aumentou no último ano (2018-2019) em 23,5% (INPE, 2020), sendo o segundo país com maior perda de cobertura vegetal com 2,96 Mha após Rusia com 5,56 Mha (GLOBAL FOREST WATCH, 2020). Nas florestas tropicais, as matas ciliares são as mais ameaçadas pela acessibilidade ao recurso hídrico e solos de melhor qualidade (RODRIGUES; LEITÃO FILHO, 2001).

2.2 Florestas Ripárias

Como mata ciliar ou floresta ripária se considera a vegetação circundante aos corpos de águas continentais, tais como lagos, rios, nascentes, represas, entre outros, que guardam semelhanças nos componentes bióticos e abióticos, diferenciando-se da vegetação de terra firme na composição das espécies devido à associação das mesmas à alta umidade do solo (WIENS, 2002). Consideradas Áreas de Preservação Permanente (APP), as matas ciliares estão protegidas pela Lei Nº 12.651 de 2012 (BRASIL-CÓDIGO FLORESTAL BRASILEIRO, 2012), devendo-se respeitar a preservação de uma faixa de vegetação ripária, variando de acordo com a largura da lâmina de água e o tamanho da propriedade (Figura 1). De acordo com o novo código florestal, a faixa de preservação em APP conservada para rios até 10m é de 30m, e em nascentes permanentes e intermitentes é de 50m ao redor (BRASIL- CÓDIGO FLORESTAL BRASILEIRO, 2012; ISA, 2018). A lei diz que quem desmatou ilegalmente sua APP, após 22 de julho de 2008, não pode desmatar novas áreas antes de ter recomposto as já desmatadas originalmente (ISA, 2018). A área a restaurar em matas ciliares para quem desflorestou antes de 2008, pode variar de 5m de vegetação, em cursos de água com 10m (ou mais) de largura e propriedades de até um módulo fiscal; incrementando-se para 100m, em propriedades de mais de quatro módulos fiscais com cursos de água maiores de

50m de largura (Figura 2). Deve-se ressaltar que, o tamanho do módulo fiscal difere entre estado brasileiros, variando de 5ha até 110ha (BRANCALION et al., 2016; ISA, 2018).

Figura 1. Área de preservação de florestas ribeirinhas1

Figura 2. Área de recomposição florestal em nascentes permanentes1

As modificações presentes no novo código florestal são motivo de preocupação e críticas pela permissividade e falta de conhecimento científico na hora de estabelecer o marco legal a ser implementado, o que converte o desmatamento num fenômeno anistiável e um retrocesso na implementação de medidas de proteção/restauração da vegetação nativa (BRANCALION et al., 2016). Neste sentido, as matas ciliares que já tem sido alvo de todo

1 Fonte: Cartilha Código Florestal Brasileiro. Disponível em http://www.ciflorestas.com.br/cartilha/APP- o-que-deve-ser-recomposto-nas-areas-rurais-consolidadas.html

7 tipo de práticas e pressões pelo manejo da terra, elevam seu status de vulnerabilidade, já que o contexto socioeconômico de algumas regiões rurais ligado a que são os únicos remanescentes florestais ocasionam a eliminação e fragmentação destes ecossistemas (ZIMBRES et al., 2018). Já é bem sabido que a intervenção antrópica tanto em áreas de nascente quanto em matas ciliares pode acarretar danos ambientais progressivos, como a perda dos lençóis freáticos que suprem os corpos de água. Este fenômeno tem sido observado nas bacias dos rios Pepital e Grande em Alcântara (CELENTANO et al., 2014), compreendidos neste estudo.

A vegetação ripária cumpre um papel amortecedor entre os sistemas aquático e terrestre, e é por meio dessa intermediação que se criam ambientes heterogêneos com múltiplas conexões em nível trófico (GAMBERINI, 2006). As matas ciliares são consideradas reservatórios de diversidade de alimentos, habitats e comunidades de flora e fauna. A fauna movimenta-se naturalmente pelos corredores biológicos formados pelos bosques ribeirinhos, que em muitas ocasiões são as únicas florestas em pé nas paisagens antropizadas (NUNES et al., 2014). Entre outros serviços ecossistêmicos que prestam os bosques ribeirinhos estão: o sequestro de carbono pelas árvores e pelo estoque na matéria orgânica do solo (ZELERAYAN et al., 2015), a agregação e retenção do solo que evita o assoreamento, a filtragem de poluentes e sedimentos, a melhora na quantidade e qualidade da água que beneficia a fauna aquática e as comunidades humanas que dependem deste recurso (RODRIGUES; LEITÃO FILHO, 2001). Por estarem ligados a fenômenos críticos na atualidade como a mudança climática e a oferta e qualidade do recurso hídrico, a restauração destes ecossistemas deve converter-se numa prioridade em nível governamental.

2.3 Status das Matas Ciliares em Alcântara

Alcântara encontra-se localizado ao norte do estado do Maranhão (Figura 3). A remoção da mata ciliar do rio Pepital tem contribuído para o agravamento de problemáticas socioambientais e socioeconômicas na região, como por exemplo, os constantes racionamentos do serviço hídrico na municipalidade. O corte e retirada de árvores pela população local (assentada nas nascentes dos rios Pepital e Grande) para a sua subsistência, construção (Figuras 4A e 4B), produção de carvão, junto com a extração de areia e pedra para o uso e venda, tem levado ao assoreamento e seca das nascentes (CELENTANO et al. 2014). As clareiras estabelecidas por meio do corte e queima da vegetação com fins agrícolas e

8 pecuários resultaram em um cenário de fragmentação florestal e degradação progressiva. A população local, juntamente com o poder público municipal reconhecem a falta de planejamento na realocação das comunidades de pescadores nas cabeceiras dos rios Pepital e Grande, produto da construção do Centro de Lançamento de Alcântara no início da década de 80 (CALDARELLI, 2011). As consequências ambientais e de segurança alimentar após anos de desmatamento que têm afrontado as vilas de Pepital e Só Assim também são sentidas na cidade de Alcântara, majoritariamente pela escassez de água.

Figura 3. Mapa de localização dos pontos amostrais nas florestas ribeirinhas Pepital (A) e Grande (B) em Alcântara, Maranhão

Dentre os estudos das matas ciliares em Alcântara, foi realizada uma caracterização multidimensional destes ecossistemas, com fim de estabelecer planos de restauração e posterior monitoramento da mesma (ZELARAYAN et al., 2015; CELENTANO et al., 2016). Para estabelecer a tipologia vegetacional das áreas amostradas foi realizada uma caracterização comparativa, com objetivo de observar o gradiente de degradação local, tendo como referente primordial as áreas conservadas (floresta primária ou floresta secundária avançada), como descrevem Pinheiro et al. (2011). Desta forma, estabeleceram-se quatro níveis sucessionais de vegetação secundária nas matas ciliares dos rios Pepital e Grande em Alcântara – MA, após uma identificação dos extremos: áreas de uso antrópico (ativas ou

9 abandonadas) e florestas maduras (ZELARAYAN et al., 2015; CELENTANO et al., 2016). De acordo com Celentano et al. (2016) se constatou que as variáveis: altura, diâmetro, área basal, densidade de árvores, abertura do dossel e biomassa de herbáceas mostraram ser bons proxies (indicadores) dos serviços ecossistêmicos do solo, já que foram responsáveis por 78% da variação nas propriedades químicas (carbono, pH, saturação de bases, capacidade de troca catiônica, teor de Ca+2, Al+3 e P+5), 72,7% da variação nas variáveis hidráulicas (porosidade, conteúdo de água e taxa de infiltração do solo), e 62% nas variáveis de controle de erosão (textura do solo e densidade do solo). A descrição anterior demonstra que o componente florestal é a base que sustenta os demais componentes nos ecossistemas, daí a importância da sua conservação ou manejo controlado em paisagens tão afetadas pelo desmatamento.

A B

Figuras 4A e 4B. Derruba e serraria de árvores na floresta ciliar do rio Pepital. Fonte: Elivaldo C. Oliveira, 2013.

2.4 Sistemas Agroflorestais

Os Sistemas Agroflorestais ou SAFs contrapõem-se ao modelo expansionista dos sistemas agrícolas e florestais convencionais, que estão ligados à crescente demanda na produção de alimentos e insumos (TILMAN et al., 2002). Os SAFs surgem da necessidade de otimizar o uso da terra e na atualidade são uma ferramenta para garantir a segurança e soberania alimentar de 1,2 bilhões de pessoas ao redor do mundo (DAWSON et al. 2013).

Como SAFs são denominados os arranjos intencionais de árvores com culturas agrícolas e/ou com criação de animais. A sua implementação é uma prática milenar

10 amplamente difundida no mundo todo (NAIR, 2005). Estima-se que no Neotrópico, as sociedades indígenas tenham assim manejado as florestas, adaptando-as as suas necessidades há mais de oito mil anos (FORD; NIGH, 2015). Especificamente, na Amazônia Brasileira têm registro deste manejo há mais de seis mil anos (WATLING et al., 2016). A escolha criteriosa de plantas pelos seus usos alimentares, medicinais, espirituais, na construção, entre outros, reflete o alto valor dado pelos indígenas em suas tradições (JOSE, 2011; GASPAR et al., 2016). Mas, na prática os SAFs são pouco valorizados pelos serviços ecossistêmicos ofertados (GASPAR et al., 2016), além dos bens de produção. Apesar disso, a divulgação destes sistemas tem aumentado na literatura científica e de extensão em áreas como: Economia, Ecologia e estudos socioculturais (BROWN et al., 2018).

De acordo com Barrios et al. (2012), a inclusão de árvores nos arranjos produtivos cria um cenário que promove melhorias ao solo, que beneficia tanto as culturas quanto a biota associada. As árvores modificam o ambiente do solo de várias maneiras: captam a chuva, transpiram a água absorvida pelas raízes e dão sombra ao sub-bosque e ao solo; as folhas e galhos mortos ou podados criam uma camada acima do solo que proporciona cobertura e entradas de nutrientes para o solo; afetam o microclima (temperatura e umidade), o teor de minerais do solo e diminuem a erosão, além de influenciar a fauna edáfica (BARRIOS et al., 2012). Devido à constante adição de material vegetal diversificado pode-se fomentar o estabelecimento de certos grupos da macrofauna edáfica. Pela criação de sítios de nidificação e alimentos, estes macroinvertebrados contribuem diretamente na disponibilização de nutrientes, influenciando também na porosidade e na taxa de infiltração de água, por meio de sua atividade de locomoção no solo (MOURA et al., 2014).

A diversificação do sistema agrícola gerada por meio do enriquecimento multi- estratificado e sucessional de espécies vegetais, cria um “sistema heterogêneo” que segundo Tews et al. (2004) sustenta multiplicidade de habitats e uma grande variedade de comunidades animais. Dentre estas comunidades favorecidas estão: vertebrados terrestres (PALACIOS et al., 2013; CAUDILL et al., 2014), invertebrados do solo (BARRIOS et al., 2012; ROUSSEAU et al., 2012), insetívoros que ajudam no controle de pragas (POCH; SIMONETTI, 2013), polinizadores (VARAH et al., 2013; ARNOLD et al. 2018), aves e morcegos (HARVEY; VILLALOBOS, 2007).

Os SAFs são também renomeados pelo seu potencial na mitigação dos gases de efeito estufa por meio da absorção de CO2 pelas árvores, com uma média de estoque no solo de 2,23 tC.ha-1.ano-1 e acima do solo com 4,85 tC.ha-1.ano-1 (FELICIANO et al., 2018) e um potencial de 70Mg.ha-1 em média para o Neotrópico (ALBRECHT; KANDJI, 2003). Assim como a melhoria nas propriedades físico-químicas do solo, os SAFs promovem: a acumulação de carbono, nitrogênio e agregados do solo (CHEN et al., 2017), aumento da densidade aparente, da capacidade de troca catiônica e do pH (DE LA CRUZ; GALANG, 2006; AKINBISOYE et al., 2014). Uma recente revisão do estado da arte dos SAFs também mostrou o seu potencial na biorremediação de compostos poluentes usados na agricultura, que são transportados por meio do escoamento e lixiviação da água. Os autores atribuem aos SAFs uma alta capacidade de retenção e atenuação de compostos fosforados e nitrogenados, pesticidas e herbicidas por parte destes agroecossistemas (PAVLIDIS; TSIHRINTZIS, 2017). Finalmente, destaca-se que o sucesso na obtenção de todos estes benefícios depende do arranjo e da diversidade de espécies consorciadas, da idade do sistema, das práticas de manejo, do histórico do uso do solo, do clima, do tipo e profundidade do solo, entre outros (JOSE, 2011; ACÍN-CARRERA et al., 2013; FELICIANO et al., 2018).

Em Alcântara, na última década, alguns agricultores têm aderido aos SAFs, os quais são chamados pelos locais como “Roça sem Queima” (Figuras 5A e 5B). Este tipo de sistemas de corte seletivo da vegetação guarda semelhança com o Sistema Agroflorestal Quesungual originário de Centro América, no qual se visa: i) podar galhos e troncos de árvores de florestas secundárias de forma criteriosa, ii) deixar a vegetação triturada sobre o solo promovendo a qualidade química, física e biológica do solo, e iii) poder aproveitar as árvores e arbustos de interesse, as quais fornecem sombra às culturas de interesse econômico (FAO, 2005). Os SAFs são uma ferramenta potencial na região, que ajudam a conciliar a segurança alimentar e a conservação da biodiversidade no campo rural, aliviando assim a pressão que sofrem os bosques ribeirinhos e outros remanescentes florestais (BHAGWAT et al., 2008).

2.5 Saúde do Solo

O solo constitui a base para o desenvolvimento de todas as formas de vida: produtores, consumidores e decompositores dependem dele, e por meio das atividades e processos nele

12 desenvolvidas garantem outros processos fundamentais (PIANKA, 2011). Dentre os serviços ecossistêmicos diretos ou indiretos fornecidos pelo solo estão: i) a fertilidade, com a disponibilização de nutrientes que garantem a fotossíntese e a produção primária; ii) a preservação da água no solo com a criação de aquíferos subterrâneos; iii) o estoque de carbono que por meio de reservatórios como a vegetação, a necromassa e o carbono acumulado abaixo do solo criam sumidouros de gases de efeito estufa; iv) a ciclagem da água, do carbono, do nitrogênio, do fósforo e outros elementos fundamentais para a manutenção de todos os processos bioquímicos na biosfera; v) a filtragem e purificação da água; vi) a pedogênese (ou formação dos solos); e vii) todos os serviços culturais relacionados aos anteriores descritos (MILLENNIUM ECOSYSTEM ASSESSMENT – MEA, 2005).

A B

Figuras 5A e 5B. Sistemas Agroflorestais de “roça sem queima” em Alcântara, Maranhão. Fonte: Vivian do Carmo Loch, 2017.

Ao abranger uma área de transição entre os biomas Amazônico e Cerrado, os maiores biomas do Brasil em termos de área, o Maranhão possui condições edafoclimáticas específicas (IBGE, 2004; MOURA, 2004). De acordo com Moura (2004), o regime de chuvas, a intemperização dos solos e a alta incidência solar conferem uma estrutura frágil e instável aos solos da região, os quais se caracterizam pela baixa fertilidade natural, baixa retenção de água e de cátions, alta acidez dos solos pelos altos teores de Al+3 e a perda rápida de matéria orgânica por decomposição.

Como saúde ou qualidade do solo se define a capacidade que tem o solo de funcionar e sustentar a produtividade biológica, mantendo ou melhorando a qualidade da água e do ar e propiciando a habitação e saúde de plantas e animais incluindo os humanos (DORAN; PARKIN, 1994; USDA, 2015). O termo saúde do solo também pode se referir à quantidade de serviços ecossistêmicos fornecidos por este (LARSON; PIERCE, 1994; MEA, 2005; VELASQUEZ et al. 2007) e ao equilíbrio entre os atributos físicos, químicos, biológicos, geológicos e hidrológicos do solo (SPOSITO; ZABEL, 2003). Mas que tipo de serviços? Como medir esse equilíbrio? Deve-se considerar que a saúde ou qualidade do solo refere-se a uma condição subjetiva mensurável por meio de indicadores, os quais dependerão dos fins abordados em cada estudo (CARDOSO et al., 2013). Por exemplo, o alto teor de alumínio (Al+3) nos solos amazônicos (MOURA, 2004) e a alta diversidade de macroinvertebrados edáficos associados (BARROS et al., 2004) podem representar uma elevada qualidade do solo em nível de funcionalidade ecológica pela adaptação destes organismos à acidez do meio (LAVELLE et al., 1995), mas por outro lado este mesmo solo avaliado para fins agrícolas não resultará no mesmo conceito devido à baixa capacidade do solo de sustentar uma lavoura (MOURA, 2004).

Para os fins deste estudo, a saúde do solo nas matas ciliares é definida como a capacidade de manter a vegetação, a alta diversidade de mirmecofauna (formigas) associada, e as características do solo das florestas conservadas. O solo das áreas preservadas dos rios Pepital e Grande em Alcântara, se caracterizam por ter um maior teor de carbono total, fósforo, alumínio, como também maior porcentagem de silte e porosidade total, e maior taxa de infiltração de água (ZELARAYÁN, et al., 2015; CELENTANO et al., 2016). Por outro lado, nas terras altas, os solos agrícolas que apresentem atributos associados à elevada entrada de material vegetal produto do manejo tais como: menor densidade aparente e pH, maior teor de matéria orgânica, nitrogênio e fósforo disponível, como também maior conteúdo de cálcio (MOURA et al., 2016a; 2016b; 2017); comparados com áreas sem cobertura vegetal e pelo uso do fogo como método de limpeza do solo. Entre as medidas para o estabelecimento de políticas e estratégias de conservação e monitoramento de restauração ambiental, a macrofauna edáfica representa uma ótima ferramenta para a indicação da saúde do solo (ROGER-ESTRADE et al., 2010.

2.6 Macroinvertebrados do Solo

Alguns grupos são considerados bioindicadores da qualidade ambiental devido à sua sensibilidade às mudanças causadas pela intervenção humana (PERFECTO; SNELLING, 1995; SANTOS et al., 2008; FAVERO et al., 2011).

Um indicador biológico (ou bioindicador) pode ser uma espécie, uma família, uma ordem ou o conjunto de grupos funcionais usados para inferir o estado ou saúde do solo e/ou do ambiente em geral. Estes parâmetros biológicos tendem a reagir mais rápido que os físicos ou químicos por isso são comumente usados como indicadores (BRUSSAARD et al., 2007). Na bioindicação, indicação do estado de um habitat com base nos indicadores biológicos, usualmente avaliam-se as diferenças entre riqueza, abundância, composição e função das comunidades em ambientes diferentes e/ou contrastantes. Segundo Perner e Malt (2003), os indicadores devem ter uma baixa variância na média do número de indivíduos registrados por local (condição pouco frequente nos artrópodes), e um alto grau de preferência de habitat (habitat restrito) para cada ambiente considerado. No entanto, a análise de bioindicadores destaca a importância de considerar a identidade das espécies, revelando quais espécies são generalistas e quais são restritas aos diferentes usos do solo (SOLAR et al., 2016).

Os grandes grupos da macrofauna são bastante usados como bioindicadores (AIRA et al., 2008; SANTOS et al., 2008; ROGER-ESTRADE et al., 2010), mas existem limitações ao considerar os insetos sociais como as formigas (Formicidae), um grupo megadiverso no qual pode existir uma perda da bioindicação por apresentar espécies com uma grande tolerância à perturbação ambiental. Os valores de abundância, riqueza e/ou ocorrência em nível do grupo comumente não diferem entre ambientes conservados e degradados o que faz necessário a identificação em nível de espécie para observar quais organismos possuem maior sensibilidade às mudanças ocorridas no meio, e suas possíveis relações com os atributos físico-químicos do solo e da vegetação.

2.7 Formigas e Mudanças no Uso do Solo

As formigas (Hymenoptera: Formicidae), juntamente com os cupins (Blattodea: Isoptera), correspondem a 1/3 da biomassa animal terrestre (WILSON, 1987;

HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), estão presentes em grande parte dos ecossistemas terrestres (LONGINO et al., 2002), e prestam diferentes serviços na manutenção da funcionalidade do solo e dos ecossistemas em geral. Sua atividade de movimentação do solo supera a das minhocas mostrando uma função chave na maioria dos ambientes terrestres (HÖLLDOBLER; WILSON, 1994; BOLTON, 2018). Dentre os serviços ecossistêmicos prestados estão a remoção do solo e criação de galerias e câmeras que melhoram a oxigenação, a infiltração e retenção da água nas camadas internas, junto com a mineralização de nutrientes (FOLGARAIT, 1998). Também auxiliam a dispersão, germinação de sementes e viabilidade de plântulas (DÁTTILO et al., 2009; LEAL et al., 2015; TANAKA et al., 2015), assim como no controle de populações de artrópodes e a polinização (HÖLLDOBLER; WILSON, 1994; CONCEIÇÃO et al., 2007; DEL-CLARO et al., 2019). No entanto, algumas espécies consideradas “pragas agrícolas” como as cortadeiras dos gêneros Atta e Acromyrmex, podem ser favorecidas nas áreas de produção agrícola (SOLAR et al., 2016), ou com a derruba da floresta para sua implementação (VASCONCELOS; CHERRETT, 1995).

O efeito da mudança do uso do solo em Formicidae é bem documentado, observando- se, por exemplo, que com a retirada do componente florestal se afeta diretamente o microclima do ar e do solo, e as formigas que nidificam nas camadas internas do solo, e que forrageiam na serrapilheira e dependem da vegetação, são obrigadas a migrar para sítios menos adversos na proximidade, ou perecer na sua ausência (GILS; VANDERWOUDE, 2012).

A retirada dos bosques para a implantação de lavouras ou pastagens resulta em reduções significativas da diversidade de formigas e, consequentemente numa variação drástica na composição da comunidade (MOREIRA et al., 2005). Pacheco et al. (2013) observaram que os valores da riqueza e abundância de espécies de formigas são contrastantes quando comparados com monocultivos e reservas de vegetação nativa. Mas, mesmo que as áreas reflorestadas e de agricultura de baixa intensidade conservem um número de espécies de formigas considerável, estas não substituem o habitat intacto do qual outras espécies de formigas dependem, principalmente espécies raras e especializadas (LU et al., 2016). Por outro lado, a fragmentação florestal também tem efeito sobre a diversidade taxonômica e funcional de espécies de Formicidae (LEAL et al., 2012), sendo que fragmentos de maior tamanho (>15ha) atingem um equilíbrio na composição destes organismos com até 85% de

16 espécies compartilhadas com bosques inalterados contínuos na Amazônia (VASCONCELOS et al., 2006). No entanto, estima-se que sejam necessários 25 anos para recuperar a mirmecofauna de áreas reflorestadas no Bioma Amazônico (MOREIRA et al., 2005).

Apesar das formigas representarem cerca de 22% do total da biomassa de animais terrestres na Amazônia (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), os estudos desse grupo em florestas amazônicas ribeirinhas e o impacto da degradação antrópica destes ecossistemas sobre a comunidade de Formicidae ainda são escassos.

2.8 Formicidae em Matas Ciliares

Segundo Bardgett et al. (2001), a importância dos organismos hipógeos (do solo) e epígeos (da superfície do solo), por sua atividade de bioturbação pode ter efeito direto e indireto nas taxas de infiltração e percolação da água no solo tanto das matas ciliares quanto da bacia circundante. As câmeras e galerias dos ninhos que constroem as formigas (Figuras 6A e 6B) criam macro-poros no solo por onde flui maior quantidade de água, que resulta numa rota fundamental de recarga dos lençóis freáticos e descarga da água nos rios (BARDGETT et al., 2001). Além de controlar drasticamente a erosão pelo aumento da taxa de infiltração, prevenindo deste modo o run-off (erosão superficial) e as inundações (DOMINATI et al., 2010).

A B

Figuras 6A e 6B. Ninho de Pogonomyrmex badius / Perfil de operaria2

2 Fonte: https://mississippientomologicalmuseum.org.msstate.edu/Researchtaxapages/Formicidaepages /genericpages/Pogonomyrmex.badius.htm

Por serem reservatórios de diversidade, as matas ciliares são fundamentais na conservação da mirmecofauna, já que a estrutura da vegetação e a estrutura da comunidade de Formicidae, estão intimamente relacionadas pela liteira. Assim, ambientes com maior complexidade estrutural (mais heterogêneos) incluem uma maior oferta de sítios de nidificação e de forrageamento (determinados pela profundidade, massa e proporção de cobertura da liteira), os quais são determinantes para a riqueza, abundância e ocorrência de espécies (GARCÍA-MARTÍNEZ et al., 2015; 2017). Nesse sentido, a proporção de solo nu e solo coberto por gramíneas, associados à compactação do solo, influem negativamente na frequência de formigas epígeas (GARCÍA-MARTÍNEZ et al., 2015).

Nos estudos de García-Martínez et al. (2015; 2017), observou-se que existe um grande intercâmbio de entrada e saída (turnover) de espécies de formigas entre bosques ribeirinhos remanescentes, mesmo os altamente perturbados. O fenômeno de turnover pode propiciar-se pelo estado de conservação e tamanho dos fragmentos florestais amazônicos, separados com menos de 300m de distância (VASCONCELOS et al., 2006). Para Lopes et al. (2012), a composição de espécies de formigas em florestas ribeirinhas representa um estado de transição entre bosques secundários e campos rochosos dominados por pastagens, guardando 50% de semelhança entre ambos. Os autores ainda ressaltam que a composição de plantas é determinante na dinâmica da composição de Formicidae. No entanto, esta dinâmica de deslocação de espécies pela matriz da paisagem não somente está influenciada pelo tamanho e forma dos fragmentos, como também pelos usos do solo adjacentes aos remanescentes ribeirinhos e a configuração da paisagem, que propicia a colonização destes ambientes por espécies generalistas (GARCÍA-MARTÍNEZ et al., 2017).

Nos bosques ribeirinhos Pepital e Grande em Alcântara, a família Formicidae foi o segundo grupo mais abundante com 25%, antecedido pela subordem Isoptera com 55% da abundância total (PINZÓN et al., 2015). Nesse estudo se constatou que houve uma semelhança na densidade (ind/m2) destes organismos entre os bosques de sucessão secundária em diferentes estágios de regeneração (inicial, intermediaria e avançada) e se diferenciou estatisticamente dos valores registrados nas áreas abertas de uso agropecuário.

O conhecimento relacionado à diversidade e ecologia das comunidades em geral (não só de formigas) é fundamental na hora de planejar, implementar e monitorar processos de

18 conservação/restauração ativa destas áreas críticas na conectividade da paisagem. Problemáticas como a posse da terra, o minifúndio e o incumprimento da lei põem em xeque a permanência destes ecossistemas nas paisagens antropizadas. Apesar disso, as leis se abrandam com respeito à largura mínima da faixa de vegetação, o que reduz a capacidade destas florestas para suprir serviços ecossistêmicos. Por consequência, devem considerar-se práticas agropecuárias nas terras adjacentes às florestas ripárias, como os Sistemas Agroflorestais e Silvipastoris, que medeiam a necessidade das pessoas de garantir sua subsistência com um baixo impacto ambiental (BHAGWAT et al., 2008).

2.9 Formicidae em Sistemas Agroflorestais

Como descrito acima, os Sistemas Agroflorestais têm um potencial na provisão de bens e serviços ecossistêmicos, não somente pelo sistema em si, como pela sua capacidade de fomentar a interconexão com seu entorno, e assim promover a conservação de remanescentes florestais e a segurança alimentar. Juntos, SAFs e áreas prioritárias (conservadas ou restauradas) podem incrementar benefícios em nível de paisagem (VIEIRA et al., 2009), pelo sinergismo criado entre estes sistemas.

De acordo com Lu et al. (2016), o enriquecimento das lavouras com espécies florestais promove a diversidade de espécies de formigas, como as espécies raras e as especialistas as quais precisam de condições que garantam sua subsistência como habitats e alimento. O desenho e manejo destes agroecossistemas podem gerar valores de densidade tão elevados quanto os observados em florestas maduras, sendo a qualidade da liteira um fator determinante dos grupos funcionais que dependem da mesma (MOÇO et al., 2010). Um exemplo da importância do manejo é a regulação da sombra em sistemas agroflorestais com cacau, o qual é determinante para o fomento da comunidade de formigas e o controle das pragas que estas consomem (TADU et al., 2014) ou que ajudam a propagar (MARQUES et al., 2017).

Em estudo comparativo sobre a diversidade de formigas associada a SAFs, pomar de citros e bosque de sucessão secundária, Ramos et al. (2015) mostraram que o SAF de cupuaçu-juçara-ingá consorciado obteve valores mais altos para a abundância e frequência de formigas comparativamente aos dois outros. Neste estudo também se observou que o SAF

19 guardou semelhança na composição de espécies em relação ao cultivo de cítricos. No entanto, o SAF desse estudo, se caracterizou por apresentar uma maior ocorrência e abundância de espécies das subfamílias Formicinae e Dolichoderinae, que embora se caracterizem por ser generalistas, com uma ampla plasticidade nos hábitos alimentares e preferência de habitats (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), podem ver-se incrementadas pela disponibilidade de recursos fornecida por estes ecossistemas (BENCKISER, 2009). Também se destaca o aumento na abundância e frequência da espécie predadora de grande porte Ectatomma brunneum, assim como outros predadores, o que é um bom indicador do aumento nas dinâmicas tróficas e melhoria nas condições físico-químicas do solo nos agroecossistemas (ROUSSEAU et al., 2014).

3. OBJETIVOS

3.1 Objetivo Geral

Determinar e comparar a composição de formigas nos sistemas agrícolas com e sem queima, sucessão secundaria e florestas maduras em matas ciliares e terras altas em Alcântara - Maranhão.

3.2 Objetivos Específicos

 Demonstrar que mudanças no componente florestal em matas ciliares afetam a riqueza e frequência de Formicidae;  Determinar que os remanescentes de bosques favorecem a comunidade de formigas nas terras altas;  Estabelecer possíveis efeitos dos diferentes usos do solo entre a cobertura do solo, características físico-químicas do solo e a diversidade taxonômica e funcional do grupo Formicidae.

4. HIPÓTESES

Este trabalho pretende testar as seguintes hipóteses:

 Formicidae responde negativamente às mudanças no componente vegetal, sendo este um fator determinante da riqueza, frequência e densidade desta comunidade, tanto em matas ciliares com em terra firme;  A entrada de matéria orgânica no sistema agroflorestal de roça sem queima pode favorecer a ocorrência de uma maior diversidade funcional e de espécies no sistema;  A cobertura do dossel é um fator determinante na mirmecofauna associada aos sistemas estudados, por isso florestas secundárias mais conservadas possuem uma maior diversidade de espécies y guildas do que a roça com queima.

5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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CAPÍTULO II

Artigo publicado na Revista de Biologia Tropical

¿Refleja Formicidae el impacto de la degradación de los bosques ribereños en la Amazonía Oriental? Stefania Pinzón Triana1, Guillaume Xavier Rousseau1*, Jhonatan Andrés Muñoz Gutiérrez2, Alexandra Rocha da Piedade3 & Heder Braun1 1. Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão, São Luís, MA, Brasil; [email protected], [email protected], [email protected] 2. Politécnico Colombiano Jaime Isaza Cadavid, Medellín, Antioquia, Colombia; [email protected] 3. Programa de Pós-Graduação BIONORTE, Universidade Federal do Maranhão, São Luis, Maranhão, Brasil; [email protected] * Correspondencia Recibido 27-IX-2018. Corregido 09-I-2019. Aceptado 11-VII-2019.

Abstract: Does Formicidae reflect the impact of riparian forest degradation in the Eastern Amazon? The increasing anthropogenic pressure on Eastern Amazon makes imperative the diagnosis of forest degradation, particularly the effect on key communities within the riparian ecosystems, one of the last remaining Amazonian forests in Maranhão State. The Formicidae family is abundant in these ecosystems, plays a fundamental role in soil functions and is also considered a good indicator of land use changes. Therefore, this study aimed to determine the impact of riparian forest successional stages on the Formicidae richness, frequency, and composition. Sampling was performed during both dry and wet seasons using the TSBF method. Collected organisms were identified as morphospecies. Also, species-accumulation curves were created. Linear mixed models were used to evaluate the effects of seasonal, local, and successional stage on ant richness and frequency. Polynomial regression models were applied to investigate the relationship between ant richness and frequency with canopy cover and vegetation height. Lastly, the species composition was represented by the Jaccard similarity index. In total, we observed 1 940 individuals grouped into 86 morphospecies. We obtained more than 80 % of the probable species richness. Ant frequency and richness increased significantly, following the successional stage, with low values in the open areas, especially during the dry season. Canopy cover and vegetation height seemed to affect partially both Formicidae richness and frequency during the dry season. Intermediate and advanced successional areas presented similar species composition (with 50-shared species), followed by the areas of early succession (43) and anthropic use (34). We concluded that the elimination of riparian forests produces a considerable effect on the richness and frequency of the Formicidae family, mainly affecting them in open areas during the dry season, thus resulting in losses of 41 % in richness and 56 % in frequency in forest areas when they were transformed into agricultural systems. Nevertheless, succession restores forest structure and functions, thus favoring re-colonization of ant species. Formicidae reflects forest degradation and is a key group in monitoring programs for the conservation/restoration of local riparian forests.

Key words: Amazon riparian forest; succession; dry season; canopy cover; height vegetation; ants.

A pesar del compromiso asumido en la COP-21 para frenar la tala de bosques (Brasil- iNDC, 2015), la tasa de deforestación en la Amazonia legal aumentó un 13.7 % en el último

37 año (2017-2018) (INPE, 2019), lo cual convirtió a Brasil en el país con mayor pérdida de cobertura vegetal con 1.33 Mha (Global Forest Watch, 2019). Se estima que tan solo, en el estado de Maranhão, 25 211 km² de la Amazonia legal fueron eliminados desde 1990 (INPE,

2019). Ante este panorama, los bosques ribereños pueden considerarse uno de los ecosistemas más amenazados en la actualidad (Capon et al., 2013), ya que comúnmente constituyen las

únicas zonas forestales remanentes en regiones antropizadas y sufren una fuerte presión por la continua ocupación debido a la facilidad de acceso al recurso hídrico (Nunes et al., 2014).

Pese a existir leyes para su protección (Presidencia de la República de Brasil, 2012) y ser consideradas leyes muy blandas (Brancalion et al., 2016), estas no prevalecen ante la necesidad de subsistencia de las comunidades que dependen de estos ecosistemas como fuente de recursos para satisfacer sus necesidades fundamentales.

Como focos de diversidad (Rodrigues, Brancalion, & Isernhagen, 2009) y otros servicios ecosistémicos (Lima & Zakia, 2004; Ballinger & Lake, 2006), estos ambientes de transición albergan comunidades consideradas de suma importancia para el funcionamiento general de los ecosistemas; por ejemplo, la macrofauna edáfica. Asimismo, algunos grupos de macroinvertebrados del suelo cumplen un papel ecológico fundamental y son considerados

“ingenieros de los ecosistemas” (Jones, Lawton, & Shachak, 1994). Según Bardgett et al.

(2001), la presencia y actividad de estos organismos (con tamaño superior a 2 mm) influyen directa e indirectamente en las rutas hidrológicas, la descomposición de la materia orgánica y su transferencia del suelo al agua. Por su parte, las hormigas (Hymenoptera: Formicidae), por medio de la construcción de corredores, cámaras y nidos, aumentan la porosidad del suelo, la captura y el drenaje del agua - tanto en la superficie como en sus horizontes internos - y favorecen la mineralización de nutrientes (Folgarait, 1998; Bardgett et al., 2001). También contribuyen en la dispersión, germinación de semillas y viabilidad de plántulas (Dáttilo,

Marques, Falcão, & Moreira, 2009; Leal, Leal, & Andersen, 2015; Tanaka, Ogata, Mukai,

Yamawo, & Tokuda, 2015), así como en el control de poblaciones de artrópodos y la polinización (Hölldobler & Wilson, 1994; Del-Claro, Rodriguez-Morales, Calixto, Martins, &

Torezan-Silingardi, 2019).

No obstante, la presencia y actividad de formícidos es afectada por la mudanza en el componente forestal (Vasconcelos, 1999; Neves, Queiroz-Dantas, Rocha, & Delabie, 2013;

Leal, Silva, Sousa-Souto, & Neves, 2016). Con la reducción de la heterogeneidad del ecosistema, se disminuye la complejidad de los microhábitats y la diversidad de alimentos, limitando así el forrajeo y nidificación de estos organismos (Vasconcelos & Vilhena, 2006).

El forrajeo y la nidificación son actividades íntimamente ligadas con la hojarasca que cubre el suelo (García-Martínez, Escobar-Sarria, López- Barrera. Castaño-Meneses, & Valenzuela-

González, 2015, 2017) y la presencia de plantas con las que interactúan (Lopes et al., 2012).

De esta forma, tras un impacto antropogénico como la tala de la vegetación, la compactación del suelo aumenta e influye negativamente en el establecimiento de hormigas epígeas en bosques ribereños y en la dinámica de desplazamiento de especies a escala del paisaje

(García-Martínez et al., 2015, 2017).

Debido a que la familia Formicidae cumple un papel fundamental en estos ambientes

(Bardgett et al., 2001; García-Martínez et al., 2017), refleja los cambios a nivel estructural y funcional del suelo (García-Martínez et al., 2015), es abundante (Pinzón et al., 2015) y son pocos los estudios realizados en bosques ribereños, el presente trabajo tiene como objetivos evidenciar el aporte referencial de Formicidae en estas zonas y establecer diferencias en su riqueza, frecuencia y composición a través del gradiente de sucesión forestal. Las hipótesis consideradas en este estudio fueron que (1) existe una relación positiva entre el gradiente de sucesión forestal y la riqueza y frecuencia de Formicidae; (2) las áreas de sucesión comparten

39 mayor número de especies y se distancian de áreas de uso antrópico; (3) la riqueza y frecuencia de este grupo es afectada por la cobertura de dosel, el altura de los árboles y el periodo de recolecta.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: El trabajo se realizó en los bosques ribereños Pepital (44°27'57'' -

44°26'31.9" W & 2°20'55.4" - 2°21'42" S) y Grande (44°28'31.4" - 44°29'01.3" W &

2°20'49.5" - 2°20'52.7" S), severamente degradados por actividades agro-extractivistas

(Zelarayán et al., 2015). Las dos cuencas están situadas en el municipio de Alcântara al norte del estado de Maranhão, Brasil, y comprenden vegetación ombrófila abierta del bioma

Amazonia Oriental (IBGE, 2004).

Diseño experimental: Se categorizaron visualmente cuatro niveles de sucesión forestal basados en la estimación de la altura media de la vegetación y la abertura del dosel (Celentano et al., 2017). También, se establecieron tres bloques de muestreo por bosque, cada uno con cuatro parcelas de 50 x 20 m - una para cada nivel de sucesión forestal - sumando un total de

24. Estas últimas correspondían a la sucesión 1 (áreas abiertas o de uso antrópico, con cultivos o pastizales y cobertura del dosel menor a 19 %); sucesión 2 (matorral menor a 7 m, cobertura del dosel entre 20 y 69 %); sucesión 3 (bosque secundario entre 7 y 15 m con dosel entre 70 y

89 %); y la sucesión 4 (bosque secundario mayor a 15 m con más del 90 % del dosel). Las parcelas fueron establecidas distantes del lecho del río (mínimo 7 m) para evitar posibles inundaciones (Celentano et al., 2017).

Como parte de un programa de muestreo de macrofauna edáfica, la recolecta se llevó a cabo durante los períodos seco de noviembre 2012 (precipitación media mensual de 5.25 mm) y lluvioso de junio 2013 (precipitación media mensual de 94.25 mm) (datos proporcionados

40 por el LabMet/UEMA). Para al muestreo, se empleó una versión modificada del método

Tropical Soil Biology and Fertility - TSBF (Anderson & Ingram, 1993) que consistió en la extracción de 5 monolitos de 25 cm2 y 10 cm de profundidad retirados en zigzag a 2 m de la línea media de la parcela (más detalles en Pinzón et al., 2015).

Los formícidos, tanto del suelo como de la hojarasca, fueron separados de la macrofauna, contados y determinados hasta el nivel de especies y morfoespecies. Los ejemplares fueron posteriormente identificados y convalidados por el especialista Jacques

Delabie en el Laboratorio de Mirmecología en el Centro de Investigación de Cacao-CEPLAC en llhéus, Bahia, Brasil. Actualmente, el material forma parte de la Colección de

Invertebrados del Suelo de Maranhão-CISMA, inscrita al Laboratorio de Artrópodos y

Microbiología del Suelo-LAMS de la Universidad Estadual de Maranhão- UEMA en São

Luis, Maranhão, Brasil.

Análisis estadísticos: Fueron construidas curvas de acumulación de especies (o de recolector) con 100 aleatorizaciones que evalúan la eficiencia del método usado para representar la subcomunidad de hormigas en los bosques ribereños, con la adición de nuevas especies en función del esfuerzo amostral. Las curvas y sus desviaciones estándar se calcularon con el paquete estadístico EstimateS versión 9.1.0 (Colwell, 2013). Por otro lado, para estimar la riqueza de especies fueron utilizados Chao 2 y Jackknife 1.

Los datos de abundancia fueron analizados utilizando la frecuencia reportada en los registros de las especies en cada área muestreada y no por el número de individuos. Esta medida es considerada el parámetro más adecuado para insectos sociales debido a la divergencia entre el número de individuos por colonia (Longino, Coddington, & Colwell,

2002). Asimismo, debido a la corta distancia, los cinco monolitos fueron considerados como

41 una única muestra por parcela para evitar el reconteo de individuos de la misma colonia y sobreestimar la frecuencia relativa por nivel de sucesión forestal.

Tras observar la homogeneidad random intercept de los residuos, fueron realizados

Modelos Lineales Mixtos (LMM, siglas en inglés) para establecer el efecto de la interacción entre la sucesión, la temporada de recolecta y el bosque ribereño en la riqueza y frecuencia de

Formicidae. Al confirmar que no hubo efecto significativo por parte del bosque ribereño

(Pepital o Grande), el modelo fue establecido de la siguiente forma: los cuatro niveles de sucesión (1-4) y el período de recolecta (seco y lluvioso) fueron considerados como factores fijos, mientras tanto, el bloque (tres por bosque) como factor aleatorio. Este modelo fue escogido debido a que obtuvo el valor más bajo en el criterio de información Akaiko (Di

Rienzo, Macchiavelli, & Casanoves, 2009).

Posteriormente, los promedios fueron comparados mediante la prueba de Tukey (p ≤

0.05). El análisis fue realizado con el paquete multcomp (Hothorn et al., 2016) de la plata- forma R (R Development Core Team, 2009). También, fueron realizadas regresiones poli- nómicas para determinar la relación entre las variables riqueza y frecuencia de hormigas con la cobertura del dosel y la altura de la vegetación ya que, de acuerdo con Celentano et al.

(2017), estas variables estructurales fueron las que reflejaron el estado de degradación forestal local. Estos análisis se hicieron con ayuda del software Minitab 18 (Minitab, 2018).

Finalmente, la semejanza en la composición de especies fue representada a través del

índice de similitud de Jaccard, el más indicado en matrices de datos de presencia - ausencia

(Legendre, Borcard, & Peres-Neto, 2005) y usado para observar el grado de semejanza entre los niveles de sucesión y las parcelas amostradas. Estos análisis fueron realizados a través del software Primer v7 (Clarke & Gorley, 2015) para las cuatro sucesiones y con el paquete

42 vegan (Oksanen et al., 2018) del software R (R Development Core Team, 2009) para las 24 parcelas.

RESULTADOS

Se muestreó un total de 1 940 individuos separados en 86 especies y morfoespecies, 15 tribus y 8 subfamilias de las 14 conocidas para el Neotrópico (Apéndice 1). De los 663 registros totales, las especies más frecuentes fueron Pheidole radoszkowskii (60 registros),

Nylanderia sp.1 (43), Hypoponera sp.1 (34), Hypoponera sp.3 (32) y Brachymyrmex sp.1

(30). Por otro lado, los géneros Pseudomyrmex y Camponotus fueron los más diversos con 9 y

8 morfoespecies respectivamente. Estos últimos representan el 21 % del número de especies recolectadas. Asimismo, Hypoponera, Pheidole y Solenopsis, con 5 morfoespecies cada uno, sumados corresponden al 17 % del número total de especies encontradas. Por otra parte, 15 morfoespecies fueron registradas una única vez (singletons) y equivalían al 16 % de la riqueza total.

Las curvas de acumulación de especies mostraron una estabilización con ambos estimadores de riqueza Jackknife 1 y Chao 2 (Apéndice 2). Por lo tanto, se constató que, con el método de recolecta, se alcanzó el 84.1 y 92.6 % (Jackknife 1 y Chao 2, respectivamente) de los valores estimados para el número de especies probables en la subcomunidad local de hormigas. También, se determinó que el modelo estadístico usado para los LMM se ajustó de manera adecuada (a través del test chi cuadrado - χ2 Wald Tipo II) al considerar la interacción del nivel de sucesión por período para los datos de riqueza (χ2 = 9.08, g.l. = 3, P = 0.028) y frecuencia (χ2 = 12.62, g.l. = 3, P = 0.005) de Formicidae.

De acuerdo con los resultados, las medias de riqueza y frecuencia fueron significativamente más altas en el nivel de sucesión más avanzado (4) durante el periodo seco (Media

Riqueza = 15.17, ES = 1.24; Media Frecuencia = 23.69, ES = 2.12), las cuales se diferenciaron significativamente de los valores presentados en el nivel de sucesión temprana

(1) en el mismo periodo (Media Riqueza = 5.31, ES = 1.21; Media Frecuencia = 7.32, ES =

2.09), como se observa en la Fig. 1A y la Fig. 1B.

Fig. 1. A) Variabilidad de la riqueza y B) frecuencia de Formicidae en los niveles de sucesión vegetal (1-4) y el período de recolecta (LL: periodo lluvioso, SE: periodo seco) en los bosques ribereños Pepital y Grande, Alcântara, Maranhão. Los puntos con letras diferentes en el mismo grupo fueron estadísticamente distintos al 5 % de probabilidad de acuerdo con la prueba de Tukey.

Fig. 1. A) Variability of Formicidae richness and B) frequency in the vegetation sucessional levels (1- 4) and the sampling season (LL: rainy season, SE: dry season) in Pepital and Grande riparian forests, Alcântara, Maranhão. The points with different letters in the same group were statistically different at 5 % probability, according to the Tukey test.

Asimismo, los resultados de las regresiones polinómicas (Apéndice 3) mostraron que

62% de la variabilidad de la riqueza de hormigas fue explicada por el modelo ajustado en relación al porcentaje de cobertura de dosel (r² = 0.62, F = 10.70, P < 0.0001) durante el periodo seco. Para el mismo periodo, el porcentaje de cobertura de dosel determinó en un

58% la frecuencia de hormigas (r² = 0.58, F = 9.05, p = 0.001). Y, tanto la riqueza como la frecuencia de especies de hormigas tuvieron un efecto moderado en relación a la altura de la vegetación (r² = 0.52, F = 7.31, P = 0.002; r² = 0.52, F = 7.13, P = 0.002) en el mismo periodo. Cuando se consideraron las dos épocas juntas y solamente el período lluvioso, el ajuste de los modelos fue bajo.

Por otra parte, según el análisis de similitud de Jaccard para la composición de especies de Formicidae en los cuatro niveles sucesionales (Tabla 1) se observó que: la sucesión 1 fue la más disímil con solo 40 % de especies compartidas con las demás (correspondiente a 34 spp.); la sucesión 2 con 50 % de semejanza (43 spp.); las sucesiones 3 y 4 compartieron un 58 % del total (50 spp.). El Coeficiente de Correlación Cofenética (CCC) para este agrupamiento mostró un grado de fidelidad de 89 % (CCC = 0.89).

TABLA 1 Valores de riqueza total de especies (en la diagonal), índice de similitud de Jaccard (debajo de la diagonal) y número de especies compartidas de Formicidae (encima de la diagonal) en los diferentes niveles de sucesión (CCC: 0.89)

TABLE 1 Values of total species richness (diagonal), Jaccard similarity index (below the diagonal) and number of shared species of Formicidae (above the diagonal) in different degradation levels (CCC: 0.89) Nivel de 1 2 3 4 sucesión 1 37 15 13 16 2 0.413 52 24 29 3 0.359 0.452 54 31 4 0.429 0.554 0.581 63

Por otro lado, el clúster de especies compartidas entre parcelas mostró una agrupación de cinco áreas (Fig. 2). La mayor parte de las sucesiones 3 y 4 en las dos cuencas se encon-

45 traban en un grupo que compartió el 28 % de semejanza en la composición de especies. Con dos representantes por nivel, las sucesiones temprana, intermediaria y avanzada (2-4) se agruparon y presentaron una similitud cercana al 26 %. Además, para los niveles de sucesión

1 y 2, se observan dos aglomerados: uno donde tres de las parcelas de uso antrópico (1) se agruparon con dos parcelas de la sucesión temprana (2) de las dos cuencas, representando un

25 % de semejanza y otro de dos parcelas de sucesión 1 y 2 con semejanza del 20 %. Por

último, el grupo formado por las parcelas de sucesión 1 y 3 del bosque Pepital (con un 14 % de especies compartidas) fue el más disímil ya que se separó del resto.

Fig. 2. Agrupamiento de las parcelas en función de la composición de especies de hormigas, basado en el índice de similitud de Jaccard (CCC: 0.79). Sucesión 1-S1: áreas abiertas, cultivos o pastizales; sucesión 2-S2: matorral menor a 7 m de altura; sucesión 3-S3: bosque secundario entre 7 m y 15 m; sucesión 4-S4: bosque secundario mayor a 15 m. P1, P2, P3: repeticiones del bosque ribereño Pepital; G1, G2, G3: repeticiones del bosque ribereño Grande. Fig. 2. Cluster of plots according to the composition of ant species, based on the Jaccard similarity index (CCC: 0.79). Succession 1-S1: open areas, crops or pastures; succession 2- S2: shrub below 7 m height; succession 3-S3: secondary forest between 7 m and 15 m; succession 4-S4: secondary forest over 15 m. P1, P2, P3: repetitions of Pepital riparian forest; G1, G2, G3: repetitions of Grande riparian forest.

DISCUSIÓN

De acuerdo con los resultados, la abundancia total de hormigas fue menor que lo observado por Oliveira, Silva, & Santana (2014) en bosques ribereños y de galerías del Cerrado brasilero, quienes registraron más de 10 mil individuos con los métodos de recolecta tra- dicionales para este grupo (trampas de caída Pitfall y cebos con sardina). No obstante, la riqueza registrada en dicho estudio fue de solamente 47 especies; en este estudio se identificaron 86 spp. Por otra parte, usando TSBF, se obtuvieron valores cercanos a los de

Rousseau, Silva, Celentano, & Carvalho (2014) en pastajes, bosques primarios y de sucesión secundaria en la Amazonia Oriental con 2 186 individuos registrados.

Las subfamilias Myrmicinae y Formicinae fueron las más frecuentes, caracterizadas por la diversidad de hábitos alimenticios y preferencia particular de hábitats (Baccaro et al.,

2015). En esta línea, la diversidad de especies de los géneros Pseudomyrmex y Camponotus puede deberse a la amplia distribución de las especies de estos grupos, su alimentación generalista y la capacidad de habitar ambientes con distintos grados de antropización, comúnmente presentes en la vegetación y la hojarasca (Baccaro et al., 2015). Sin embargo, de las especies recolectadas en el presente estudio, 44 (equivalente al 51 %), tienen hábito hipogéico o críptico de acuerdo con Schmidt & Solar (2010). Esto puede deberse al método de recolecta utilizado.

Aunque el TSBF considera el procesamiento de un volumen mayor de suelo en relación con la hojarasca, lo cual demanda un mayor tiempo y esfuerzo, las especies no edáficas

(arborícolas, nómades y de la hojarasca) tuvieron una buena representación (49 %) en este estudio, de modo que la relación costo-beneficio de su uso fue favorable. Por otro lado, a pesar que el TSBF no es indicado como método de muestreo específico para hormigas, las curvas de acumulación de especies indicaron una estimación promedio del 88 % de las

47 especies probables localmente. Estos estimadores utilizados son indicadores de riqueza eficientes en otros estudios de diversidad de Formicidae (Lutinski, Lutinski, Iop, & Garcia,

2013; Vasconcelos et al., 2014). Asimismo, de acuerdo con Melo (2004), son los menos influenciados por el tamaño amostral de las especies.

No obstante, la estabilización de estas curvas puede presentarse sin que muchas especies hayan sido registradas debido al turnover (entrada y salida) de especies en gradientes ambientales, la presencia natural de especies muy raras (Whittaker, 1972) y la estabilidad espacio-temporal de las especies (Longino et al., 2002). De esta forma, el TSBF tiene un gran potencial para la recolecta de estos organismos y puede representar un complemento eficiente para los métodos tradicionalmente utilizados. Métodos como las trampas de caída o atrayentes no permiten recolectar formícidos hipogéicos (Schmidt & Solar, 2010), hormigas de hábito subterráneo que suscitan un alto interés por considerarse la “frontera final” en estudios de diversidad de Formicidae (Wilkie, Mertl, & Traniello, 2007). Sin embargo, es necesario realizar estudios comparando la eficiencia del TSBF respecto a otros métodos de muestreo.

Por otra parte, el efecto del período lluvioso se evidenció en la disminución tanto en la riqueza como en la frecuencia de hormigas (con pérdidas de 11 especies y 137 registros). Esto puede deberse a que en algunas parcelas de sucesión avanzada se registró un alto contenido de carbono y limo (producto de la vegetación) y, por ende, una mayor retención de agua en el suelo (Celentano et al., 2017). Esto pudo ocasionar un desplazamiento parcial de especies debido a la pérdida de sitios de nidificación, condición básica para el sustento de estos organismos en los ecosistemas (Vasconcelos & Vilhena, 2006). Estos resultados son contrarios a Vasconcellos, Segat, Bonfim, Baretta, & Cardoso (2013) donde se observó un aumento en la riqueza durante el período lluvioso en bosques ribereños de Mata Atlántica. No

48 obstante, García-Martínez et al. (2015) registraron un aumento en la riqueza y la frecuencia de hormigas durante el periodo seco en bosques ribereños altamente intervenidos.

Otra razón que justifica la disminución de riqueza (con pérdidas que variaron de 24% a

41%) y frecuencia (pérdidas de 40 % a 56 %) de hormigas puede ser la transformación de bosques en sistemas agropecuarios. Esta variación dependió del grado de sucesión vegetal, revelando que cuánto más avanzada fuera la sucesión secundaria, mayor número y frecuencia de especies de hormigas se encontraban y fueron perdidas. Es importante tener en cuenta que la selección de las variables de cobertura de dosel y altura de la vegetación se hizo debido a que fueron indicadoras del estado de degradación/conservación de estos bosques como se muestra en Celentano et al., (2017). La riqueza de especies de árboles y arbustos (no presentada en este estudio) no fue superior a las variables abordadas por lo cual se descartó.

Por lo tanto, la pérdida natural e inducida de la cobertura del dosel parece responder en parte a esta disminución, ya que su efecto se hizo más notorio durante el período seco y en las

áreas de uso antrópico. La sequía torna los ambientes menos heterogéneos, con menor diversidad estructural en áreas degradadas, lo que resulta en menos hábitats y alimento disponible y un aumento en la competitividad intra e inter específica (Oliveira et al., 2014).

En ese sentido, la similitud en la riqueza y composición de especies de Formicidae entre las

áreas de sucesión media y avanzada (3 y 4) podría deberse a la semejanza estructural de la vegetación.

Además, puede asumirse que los bosques ribereños estudiados todavía representan un continuum para muchas especies debido a que el grado de fragmentación y aislamiento no es tan elevado, facilitando así la colonización y turnover de las especies entre el gradiente sucesional. En el estudio de Vasconcelos, Vilhena, Magnusson, & Albernaz (2006), se ha mostra-

49 do que en fragmentos Amazónicos distanciados hasta en 300 m, ocurrió un turnover gracias al estado de conservación y tamaño de los fragmentos. De igual manera, el efecto de borde también fue registrado en bosques ribereños por Gollan, De Bruyn, Reid, Smith, & Wilkie

(2011), quienes afirman que no hubo diferencia estadística entre la riqueza de hormigas y el gradiente de sucesión vegetal.

Para concluir, este estudio mostró una aproximación satisfactoria de la riqueza de hormigas presentes en los bosques ribereños estudiados considerando el método de recolecta usado, cuyo costo-beneficio fue favorable. También, se determinó que hubo efecto del período seco en áreas de uso antrópico en la comunidad de hormigas, evidenciado en la disminución de la riqueza y frecuencia de estos organismos. Este detrimento en la riqueza y frecuencia se observó de manera más marcada en el periodo seco por la pérdida natural e inducida en la cobertura del dosel. Así entonces, el incremento de la diversidad de hormigas de acuerdo con la sucesión puede indicar una mejoría de las condiciones microclimáticas en cuanto a la oferta de alimento y hábitats que favorecen la diversidad de estos organismos.

Finalmente, este grupo reflejó el impacto a nivel poblacional que tiene la degradación de los bosques ribereños, ecosistemas claves para la manutención del suministro de bienes y servicios indispensables para las comunidades humanas. Por ello, deben considerarse prác- ticas agropecuarias en las tierras adyacentes a los bosques ribereños, como los sistemas agroforestales y silvopastoriles, que medien la necesidad de las personas de garantizar su subsistencia con un bajo impacto ambiental.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a las agencias CAPES y FAPEMA por el apoyo financiero brindado. A Fabricio Baccaro, Jorge Souza, Joudellys Silva y Jacques Delabie quienes

50 apoyaron el proceso de identificación y confirmación de especies. Al equipo completo de estudiantes e investigadores del Grupo de Investigación de Alcântara. Al posgrado en

Agroecología y LabMet de la UEMA. A las comunidades de Pepital e Só Assim. A los revisores que contribuyeron en la mejora del presente manuscrito.

RESUMEN

La creciente presión antropogénica sobre la Amazonia Oriental hace imperativo el diagnóstico de la degradación forestal y, particularmente, su efecto sobre las comunidades clave dentro de los ecosistemas ribereños, unos de los últimos bosques amazónicos remanentes en el estado de Maranhão. La familia Formicidae juega un papel fundamental en el suelo, refleja los cambios en el uso de la tierra y es un grupo abundante en los bosques estudiados. Este trabajo tuvo como objetivo determinar el efecto del gradiente sucesional en la riqueza, frecuencia y composición de esta familia. El muestreo fue realizado durante los periodos seco y lluvioso con el método TSBF. Los organismos recolectados se identificaron a nivel de morfoespecies y se crearon curvas de acumulación de especies. Fueron utilizados modelos lineales mixtos para evaluar los efectos del periodo de recolecta local y estado de sucesión en la riqueza y la frecuencia de las hormigas. Por otro lado, se utilizaron regresiones polinómicas para investigar la relación entre la riqueza y la frecuencia de los formícidos según la cobertura del dosel y la altura de la vegetación. La composición de especies fue representada a través del índice de similitud de Jaccard. En total, 1 940 individuos fueron separados en 86 morfoespecies. Se obtuvo más del 80 % de la riqueza de especies probables. La frecuencia y riqueza de hormigas aumentó significativamente siguiendo la sucesión con valores bajos en las áreas abiertas durante la estación seca. Asimismo, durante esta estación, la cobertura del dosel y la altura de la vegetación tuvieron un efecto parcial en la riqueza y frecuencia de Formicidae. Por su parte, las áreas de sucesión intermedia y avanzada presentaron una composición similar con 50 especies compartidas, seguidas de las áreas de sucesión temprana con 43 y el uso antrópico con 34. Concluimos que la eliminación de los bosques ribereños tiene un efecto considerable sobre la riqueza y frecuencia de Formicidae, con valores mínimos en áreas degradadas durante la estación seca. Por otro lado, las áreas de bosques transformadas en sistemas agrícolas sufrieron pérdidas de 41 y 56% en la riqueza y frecuencia respectivamente. Con la sucesión, se restauran la estructura y las funciones del bosque favoreciendo la recolonización de las especies de hormigas. Finalmente, estos himenópteros son un grupo clave en los programas de monitoreo para la conservación/restauración de los bosques ribereños locales.

Palabras claves: bosque ribereño amazónico; sucesión; estación seca; cobertura de dosel; altura de la vegetación; hormigas.

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MATERIAL SUPLEMENTAR SUPPLEMENTARY ADJUNCTS APÉNDICE 1 Especies y morfoespecies de Formicidae y frecuencias registradas en los cuatro niveles de sucesión de los bosques ribereños Pepital y Grande (Alcântara-Maranhão-Brasil)

APPENDIX 1 Formicidae species, morphospecies, and frequencies observed in four sucessional levels of Pepital and Grande riparian forests (Alcântara- Maranhão-Brazil) Subfamilia Tribu Especie S1a S2b S3c S4d Dolichoderinae Dolichoderini Dolichoderus bispinosus 2 2 3 Dolichoderus imitator 2 1 Dolichoderus longicollis 1 2 Dolichoderus quadridenticulatus 4 Dolichoderus sp.1 1 Leptomyrmecini Azteca sp.1 3 6 2 Azteca sp.2 3 2 6 3 Dorymyrmex brunneus 2 Dorylinae Cerapachyini Cerapachys splendens 2 1 Ecitonini Neivamyrmex sp. prox. bruchi 4 1 Neivamyrmex sp.1 1 1 Neivamyrmex sp.2 1 Neivamyrmex sp.3 1 Ectatomminae Ectatommini Ectatomma brunneum 5 4 4 Ectatomma ruidum 4 Gnamptogenys haenschi 1 1 Gnamptogenys horni 2 1 1 Formicinae Camponotini Camponotus bidens 1 2 3 1 Camponotus blandus 3 10 3 4 Camponotus chartifex 2 Camponotus crassus 3 5 2 2 Camponotus godmani 3 5 4 3 Camponotus latangulus 1 4 Camponotus leydigi 1 4 3 1 Camponotus trapeziceps 1 Dolichoderus diversus 1 Lasiini Nylanderia sp.1 14 14 7 8 Myrmelachistini Brachymyrmex heeri 4 5 2 Brachymyrmex sp.1 5 11 11 3 Myrmicinae Attini Cephalotes alfaroi 1 Cephalotes atratus 4 3 6 6 Cephalotes minutus 3 5 2 Cyphomyrmex major 5 1 Cyphomyrmex transversus 1 Myrmicocrypta sp.1 1 2 2 Pheidole gp fallax sp.3 3 2 1 1

Pheidole gp fallax sp.4 1 1 6 1 Pheidole gp flavens sp.50 2 1 Pheidole gp flavens sp.6 1 2 4 3 Pheidole radoszkowskii 9 17 16 18 Procryptocerus pictipes 1 1 Strumigenys denticulata 1 2 Strumigenys sp.1 2 Strumigenys trudifera 1 1 Trachymyrmex sp.1 1 4 5 Tranopelta gilva 4 Wasmannia auropunctata 7 6 Crematogastrini Crematogaster erecta 4 1 3 Crematogaster tenuicula 3 1 1 Nesomyrmex spininodis 1 1 Pogonomyrmecini Hylomyrma sp.1 1 1 Hylomyrma sp.2 1 2 Solenopsidini Monomorium floricola 1 1 1 Rogeria alzatei 1 1 Rogeria sp. 1 1 Solenopsis geminata 2 1 Solenopsis sp.1 2 Solenopsis sp.2 4 3 2 Solenopsis sp.3 1 10 5 7 Solenopsis virulens 1 Ponerinae Ponerini Anochetus diegensis 2 Hypoponera sp.1 2 10 22 Hypoponera sp.2 1 2 Hypoponera sp.3 3 5 24 Hypoponera sp.4 1 3 2 Hypoponera trigona 2 4 Mayaponera constricta 2 Neoponera striatinodis 1 3 1 Odontomachus scalptus 1 Pachycondyla crassinoda 1 Pachycondyla harpax 1 5 2 Pachycondyla impresa 1 Pseudoponera gilberti 2 1 1 2 Rasopone arhuaca 2 6 20 Rasopone ferruginea 1 1 3 3 Thaumatomyrmex soesilae 1 Proceratiinae Proceratiini Discothyrea sexarticulata 2 Pseudomyrmicinae Pseudomyrmecini Pseudomyrmex curacaensis 1 2 1 Pseudomyrmex filiformis 2 1 1 2 Pseudomyrmex gracilis 2 1 1 Pseudomyrmex gp pallidus sp.2 1

Pseudomyrmex oculatus 1 3 4 Pseudomyrmex sericeus 1 Pseudomyrmex tenuis 2 7 3 6 Pseudomyrmex tenuissimus 1 2 2 Pseudomyrmex termitarius 1 1 1 a S1= Sucesión 1 (uso antrópico). b S2= Sucesión 2 (sucesión temprana). c S3= Sucesión 3 (sucesión secundaria temprana). d S4= Sucesión 4 (sucesión secundaria avanzada). Datos obtenidos en 24 parcelas muestreadas en los periodos seco (noviembre 2012) y lluvioso (mayo 2013).

APÉNDICE 2 Curvas de acumulación de especies para la riqueza observada y estimada de Formicidae en 24 parcelas establecidas en los bosques ribereños Pepital y Grande, Alcântara, Maranhão. Las barras verticales indican la desviación estándar de los datos

APPENDIX 2 Formicidae species accumulation curves for observed and estimated species richness in 24 established plots in Pepital and Grande riparian forests (Alcântara, Maranhão, Brazil). Vertical bars show the data´s standard deviation

1 APÉNDICE 3 2 Regresión polinómica entre: A) Riqueza de hormigas y cobertura de dosel, B) frecuencia de hormigas y cobertura de dosel, C) riqueza de hormigas 3 y altura de la vegetación y D) frecuencia de hormigas y altura de la vegetación; durante el período seco en los bosques ribereños Pepital y Grande, 4 Alcântara, Maranhão-Brasil 5 6 APPENDIX 3 7 Polynomial regression between: (A) Ant richness and canopy cover, (B) Ant frequency and canopy cover, (C) Ant richness and vegetation height, 8 and (D) Ant frequency and vegetation height during dry season in Pepital and Grande riparian forests, Alcântara, Maranhão-Brazil

16 CAPÍTULO III

17 18 19 20 21

22 Artigo submetido na Revista de Biología Tropical 23 24 Fire and no-fire agricultural systems and secondary forest affect ant diversity in eastern 25 Amazon 26 27 Stefania Pinzón-Triana1; Guillaume Xavier Rousseau1*; Laiana Martins Leite1; Jesus Enrique 28 Burgos-Guerrero1; Heder Braun1; Jacques Hubert Charles Delabie2 29 30 1Programa de Pós-graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão 31 (UEMA), Cidade Universitária Paulo VI s/n, Tirirical, 65054-970, São Luís, Maranhão, 32 Brasil. 33 2Laboratório de Mirmecología, CEPEC/CEPLAC, 45600‐000, Itabuna, Bahia, Brasil. 34 * Corresponding author 35 36 Abstract: Fire and no-fire agricultural systems and secondary forest affect ant diversity in 37 eastern Amazon In eastern Amazon, agricultural practices with low environmental impact are 38 necessary to mitigate suppression of forest remnants. Slash and mulch agroforestry system emerged as 39 an alternative to slash and burn agriculture. This study explore the impacts of canopy coverage and of 40 soil physical and chemical attributes between the different land uses (slash-and-burn system; SB, 41 slash-and-mulch agroforestry; SM, secondary forest; SF and mature forest; MF) on Formicidae 42 diversity. Plots were sampled in two campaigns during rainy season in 2015 and 2016 with TSBF 43 (Tropical Soil Biological and Fertility) procedure. Ants were identified to species and morphospecies 44 level. We performed one-way ANOVA to assess differences in the ant diversity (richness, frequency 45 and density) and environment (canopy and soil) characteristics between four land-uses. We studied 46 multivariate effects of land uses and fallow age on the Formicidae composition through Between- 47 Class Analysis (BCA). 1 720 individuals were sorted in 114 species. There was no stabilization of the 48 collector curve for the sampled plots. MF has higher richness (63spp in 25 monoliths). We obtained 49 higher richness, frequency, and density (12 sp) of ants for mature forest, compared with slash-and- 50 burn system. Generalist Formicinae (GnFor) and litter-nesting fungus-growers (FunGrw) has the 51 highest densities in SM. Canopy cover increased significantly along succession. pH, sum and 52 saturation of bases were significantly higher in SM compared with any other land use. BCA shown 53 MF positively correlated with acidity/canopy coverage, Pachycondyla harpax, Hypoponera and some 54 Myrmicinae species. Brachymyrmex sp. 1 was related to SM. Richness registered was higher than 55 local riparian forest, supporting greater requirement on food and habitat for predator, specialist and 56 generalist species. Preservation of forests, fallows and agroforestry systems are the best way to 57 conserve ant diversity. 58 59 Keywords: Formicidae, fallows, slash and burn agriculture, slash and mulch system, 60 agroforestry, guilds. 61 Number of words: 6919 62 63 64 The management of tropical forest using fire dates back to eight thousand years

65 depending on the region of the planet (Ford & Nigh, 2015). Fire-managed areas often define

66 boundaries in degraded landscapes (Hoffmann et al., 2009), suppress forest remnants, and,

67 turns them highly ignitable by the border effect (Cochrane & Schulze, 1999; Balch et al.,

68 2015). In the state of Maranhão (Brazilian Northeast Region), most of the Amazon biome has

69 suffered severe deforestation since the late 1960s (Rocha, 2015; Celentano et al., 2017), and

70 more than annual 69 thousand burning foci were recorded in the last 10 years (INPE, 2020).

71 These burns are usually associated to slash-and-burn shifting agriculture, a subsistence

72 practice traditionally used by very poor villagers (Celentano et al., 2014). Thus, an extensive

73 mosaic of crops, cattle ranching, and fragmented forest characterize the landscape in eastern

74 Amazon (Celentano et al., 2017).

75 Slash-and-burn agriculture occurs in 280Mha worldwide (Heinimann et al., 2017).

76 Significant increases in pH, phosphorus and cation availability (Ribeiro-Filho, Adams, &

77 Sereni-Murrieta, 2013), weed, disease and pest avoidance (Hauser & Norgrove 2013), short-

78 term efficacy and, low cost, turn this cultivation system an unavoidable journey for livelihood

79 of million people, usually in poverty condition (Nair, 1993; Ribeiro-Filho, Adams, & Sereni-

80 Murrieta, 2013). However, through structural vegetation losses, burning leads to decline in

81 soil organic matter (Béliveau et al., 2015). The low content of organic matter in low-fertility

82 soils has been reported as a significant problem in agriculture in Maranhão state (Moura et al.

83 2009), due rainfalls regime and coarse sand content in soil, that increase the loss of nutrients

84 by leaching (Moura, 2004; Moura et al. 2009). Losses of forest-associated fauna by burning is

85 another threat for Amazon forest biodiversity (Silveira et al., 2016).

86 Ants (Hymenoptera: Formicidae) represent at least 22% of the total terrestrial animal

87 biomass in the Amazon (Hölldobler & Wilson, 1990). However, Formicidae biodiversity

88 studies are still scarce in the state of Maranhão (Do-Prado et al., 2019), particularly soil ants.

89 Ants provide different services to support the soil and ecosystems functionality. Their soil-

90 moving activity (bioturbation) exceeds earthworms, showing a key function in most terrestrial

91 environments (Hölldobler & Wilson, 1994; Bolton, 2019). Some ecosystem services provided

92 are: soil removal and creation of galleries and cameras that improve oxygenation, infiltration

93 and retention of water in the inner layers, as well as, nutrient mineralization (Folgarait, 1998);

94 seed dispersion and pollination (Leal, Leal, & Andersen, 2015; Tanaka et al., 2015; Del-Claro

95 et al., 2019). They are also keys in the predation of other arthropods and constantly control

96 their populations (Hölldobler & Wilson, 1994; King, 2016).

97 Removal of the forest component directly affects the microclimate of the air and soil,

98 affecting the foraging and nesting activities for ants (Gils & Vanderwoude, 2012). Enrichment

99 of crops with forest species promotes the diversity of ants, even rare and specialist species (Lu

100 et al., 2016). According to design and management, Agro-Forestry Systems (AFS) can

101 support a higher ant diversity, similar to mature forests by the offer of litter, a determining

102 factor of the ant functional groups (Moço et al., 2010). AFS of cupuaçu-juçara-ingá

103 intercropped obtained higher values for the abundance and frequency of ants, especially

104 generalists (Ramos et al., 2015), and predators (Rousseau et al., 2014), reflecting the increase

105 in trophic dynamics and improvement in soil physical-chemical conditions in AFS (Rousseau

106 et al., 2014; Ramos et al., 2015).

107 This work aimed to contribute to ecological studies of Formicidae in eastern Amazon

108 and identify differences in the ant diversity between the land uses: slash and burn, slash and

109 mulch agroforestry and secondary and mature forests. We hypothesized that slash-and-mulch

110 agroforestry system can host an ant diversity similar to unmanaged fallows, and that slash-

111 and-burn agriculture drives the loss of ant diversity as compared to mature forest fragments.

112

113

114 MATERIAL AND METHODS

115 Study area: In Eastern Amazon biome (IBGE, 2004), five villages localized in

116 Alcântara municipality, northern of the state of Maranhão, Brazil (02º19'17'' - 02º24'05'' S and

117 44º25'42''- 44º28'49'' W) were included for this study. The landscape is a mosaic of secondary

118 forests, some old forest fragments, and slash-and-burn agricultural zones (Zelarayán et al.,

119 2015).

120 Regional climate is tropical, Aw according the Köppen (1936) classification, with two

121 seasons: a rainy season (January - June) and a dry season (July - December) (Alvares et al.,

122 2013). The average annual precipitation in 1985 – 2016 period was 2200 mm. Precipitation

123 during the sampling was 1710 mm in 2015 and 1452 mm in 2016, according to data from

124 Guimarães meteorological station, localized at 29-35 km from study plots (CPTEC-INPE,

125 2018). Temperature varies between 26.7°C and 28.1°C (Barros & Oyama, 2010). Soil is

126 highly weathered sandy and acid with a sequence of horizons A-Bw-C (Prado, 1995),

127 classified as Plinthosol (Dos-Anjos, Franzmeier, & Schulze, 1995). Plinthosol is characterized

128 by, low fertility, poor cohesion, low retention of water and cations, and, high soil acidity due

129 to high levels of Al+3 and low organic matter content (Moura et al., 2004).

130 Experimental design: Sampling was performed in four Land-Uses (LU) and two Age

131 Classes (AC) (Figure 1). Land-uses were: MF - mature forest (5 plots > 120 yr-old with

132 selective logging); SF secondary forests (12 plots with 3 to 30 yr-old fallows); SB - slash-and-

133 burn from secondary forests (8 plots with 3 to 10 yr-old fallows); SM - slash-and-mulch from

134 secondary forests (12 plots with 3 to 8 yr-old fallows). Age classes were Y - Young and I -

135 Intermediate. For slash-and-burn and slash-and-mulch Y were 3 to 5 yr-old and I were 6 to 10

136 yr-old. For secondary forests Y were 3 to 10 yr-old and I were 11 to 30 yr-old. We sampled

137 16 plots in 2015 and 17 in 2016.

YSB ISB YSM ISM YSF ISF ISF MF 138

139 Figure 1. Location map of study areas in the highlands in Alcântara, Maranhão. Land uses: 140 YSB = Young Slash-and-Burn, IBS = Intermediate Slash-and-Burn, YSM = Young Slash- 141 and-Mulch, ISM = Intermediate Slash-and-Mulch, YSF = Young Secondary Forest, ISF = 142 Intermediate Secondary Forest, MF = Floresta Madura 143

144 Slash-and-mulch agroforestry and slash-and-burn systems were implemented in 40 x 50

145 m plots (0.2 ha) in October 2014 and 2015. Management practices on crop systems are

146 described in Table 1. Sizes of forest fragments and fallows vary from 2 to 6 ha. Canopy cover

147 measurements was determined through Lemmon convex spherical densiometer (Lemmon,

148 1956), in each plot and averaged.

149 Soil physical and chemical analyses: Five volumetric rings (282.6 cm³) were sampled

150 to 0-10 cm depth. Textural composition was determined by sieving according to the pipette

151 method (EMBRAPA, 2011). For estimation of moisture content and bulk density, we

152 followed procedures defined by Brazilian Agricultural Research Corporation (EMBRAPA,

153 2011). For soil chemical analyses, we followed standard methods of the Agronomic Institute

154 of Campinas (Raij, Andrade, Cantarella, & Quaggio, 2001), to determine the pH (0.01 M

+ 2+ 2+ + + 3+ 155 suspension in CaCl2), P-availability, exchangeable K , Ca , Mg , Na (Resin), H +Al and

156 CEC (Cation-Exchange Capacity) by SMP method. CEC was calculated as

157 K+Ca+Mg+Na+|H+Al| and the sum of the bases (SB) as SB=SBC/CEC×100. We also

158 determined total soil organic matter via the Walkley and Black dichromate digestion method

159 as delineated in Nelson & Sommers (1996).

160 TABLE 1. Management practices in fire and fire-free systems, Alcântara, Maranhão, Brazil Land Use Prepare Fertilization Crops Slash-and-mulch Selective cut. Two months before the March 2015 and agroforestry Trees were pruned to seeding: February 2016 system 1.5m of height, fruit Limestone (2 Mg/ha) Annuals: cassava and timber trees were and rock phosphate (Manihot esculenta), left standing. (0.34 Mg/ha). maize (Zea mays). Leaves and branches Green manure: pigeon were placed as peas (Cajanus cajan) mulching throughout and jack beans the plot. (Canavalia ensiformis). Perennials: cashew tree (Anacardium occidentale). Slash-and-burn Cut all vegetation, - March 2015 and system distributed and burned February 2016 (2 months after dry). Annuals: cassava (Manihot esculenta), maize (Zea mays).

161 Ant inventory: Ants were sampled in May 2015 and June 2016, at the end of the rainy

162 season, through TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility) method (Anderson & Ingram

163 1993). From each plot, five soil monoliths (0.25 x 0.25 m and 0.10 m depth) were sampled

164 according a cruciform shape: one central monolith and more four 20 m apart in each direction

165 (North, South, East and West). Ants were hand-sorted from litter and soil separately,

166 preserved in 99% alcohol and identified as species and morphotypes, then characterized in

167 guilds (according to the dietary and/or behavioral habits) (Silva & Brandão 2010; Baccaro et

168 al., 2015). Collected specimens were deposited in the Soil Invertebrates Collection at

169 Maranhão State University (UEMA).

170 As the volume of sampling is constant for TSBF monoliths, we consider total

171 abundance (number of individuals collected from soil and litter) and relative density

172 (individuals per square meter by land-use) data.

173 Statistical analysis: Normality of data distribution was checked with the Shapiro-Wilk

174 test, and homoscedasticity with the Levene test. We represented the sampling effort through

175 collector curve. We identified and normalized all variables (soil physic and chemical and,

176 general and specific ant diversity) using the ln(x+1) transformation when necessary.

177 To assess the effect of the land-uses on the ant diversity (richness, frequency and

178 density) and environment (canopy and soil) characteristics, we performed one-way ANOVA

179 on the four land-uses (MF, SF, SB, SM). To evaluate the effect of fallow age and age/land-use

180 interaction we performed a two-way ANOVA on the three land-uses (SF, SB, SM) with two

181 age classes (Y, I). Mean comparison was achieved according to the Tukey test, with

182 significance level of p≤0.05.

183 To determine the multivariate effects of land uses and fallow age on the Formicidae

184 species and guilds, Between-Class Analysis (BCA) was performed on ln(x+1) transformed

185 data for 41 species, with abundance of five or more individuals. First, we performed Principal

186 Components Analysis (PCA) with the classes. Then, the class effect was assessed through a

187 Monte Carlo test with 999 permutations (Chessel et al., 2004). Classes were set according to

188 the four land uses (MF, SF, SB, SM). To assess for the land-use/age class interaction, the

189 classes were Mature Forest (MF), Intermediate Secondary Forest (ISF), Young Secondary

190 Forest (YSF), Intermediate Slash-and-Burn (ISB), Young Slash-and-Burn (YSB),

191 Intermediate Slash-and-Mulch (ISM) and Young Slash-and-Mulch (YSM) (Chessel et al.,

192 2004). We repeated the same procedure for canopy and soil physical-chemical attributes.

193 All statistical analysis were performed with the software R (R Development Core Team,

194 2009). The packages lattice, car and agricolae were used for ANOVA and related tests (Sarkar,

195 2020; Fox, Weisberg & Price, 2020; Mendiburu, 2020). Rarefaction curves were assessed

196 using the package BiodiversityR (Kindt, 2019). For the BCA we used ade4 package (Dray,

197 Dufour & Thioulouse, 2019).

198

199 RESULTS 200 In total, 1 720 ants from 39 genera, 9 subfamilies, 114 species (species and

201 morphotypes) were collected (Appendix 2), with a total frequency of 426 records. 14 guilds

202 were also categorized (Appendix 2). Myrmicinae (61) obtained the largest number of species,

203 followed by Ponerinae (21) and Formicinae (13). Pheidole radoszkowskii (50),

204 Brachymyrmex heeri (38), Brachymyrmex sp. 1 (37), and Solenopsis sp. 3 (23) were the most

205 frequent species, they obtained 35% (148 counts) of total frequency, which corresponded to

206 38% (651 individuals) of total abundance. In addition, 65 species were singletons and 13 were

207 doubletons, and represent 57% and 11% of total species, respectively.

208 We detected no stabilization in species accumulation curves (Appendix 1) in land uses x

209 ages. The lowest observed richness represented by YSB (8spp), the only use close to

210 saturation. In contrast, MF obtained higher richness with a lower collected monoliths (63spp,

211 25 monoliths) compared to secondary forests (42 spp, 28 monoliths).

212 Richness, frequency and density of Formicidae were significantly higher in mature

213 forest (MF) compared with slash-and-burn agricultural system (SB) (Table 2). Fifteen species

214 and seven guilds showed be statistically different between land uses. Were registered high

215 values in density species (12 species of the genus Hypoponera, Pachycondyla, Pheidole,

216 Pseudomyrmex, and Solenopsis) by MF, with exception of Brachymyrmex sp. 1, Nylanderia

217 sp. 2 and Nylanderia sp. 3, which obtained a significantly higher density in SM than in any

218 other land use.

219 TABLE 2 Ant diversity in four land uses of Alcântara, Eastern Amazon, in 2015-2016

Land uses Diversity / Species (ind.m-2) / -2 * Mature Secondary Slash- Slash- Guilds (ind.m ) F P Forest Forest Mulch Burn Frequency 5.6az 2.4b 2.3b 1.2c 19.13 <0.0001 Richness 17a 8.4bc 15.4ab 4.4c 3.46 0.0178 Density 271.4a 133.9bc 246.4ab 71.2c 3.46 0.0178 HpGnPr 55a 12.3b 5.2b 0.4b 10.35 <0.0001 Hypoponera sp. 4 9.6a 0b 0b 0b 7.59 <0.0001 Hypoponera sp. 3 6.4a 4.5ab 0b 0.4b 4.78 0.0032 Hypoponera sp. 7 1.9a 0.3b 0b 0b 4.14 0.0073 Hypoponera sp. 6 23.7a 5.3b 2.80b 0b 3.71 0.0129 Hypoponera trigona 2.6a 0b 0.4ab 0b 3.31 0.0217 Hypoponera sp. 1 2.6a 0.3ab 0.8ab 0b 2.81 0.0412 GnMyr 140.8a 45.3b 42b 23b 7.61 <0.0001 Pseudomyrmex oculatus 1.92a 0b 0b 0b 6.21 0.0005 Pheidole radoszkowskii 16ab 3.5b 31.2a 19.2ab 5.39 0.0015 Solenopsis sp. 3 28.2a 3.7b 4.4b 0.8b 4.77 0.0032 Pheidole gr flavens sp. 2 65.9a 0b 0b 0b 4.23 0.0066 Pheidole gr flavens sp. 1 2.6a 0b 0b 0b 3.96 0.0093 GnFor 27.5b 48.8b 168a 34.4b 4.59 0.0041 Nylanderia sp. 3 0b 0b 14.4a 0b 4.04 0.0083 Brachymyrmex sp. 1 0b 7.2ab 56a 9.6ab 3.67 0.0135 Nylanderia sp. 2 0b 0b 4a 0b 3.14 0.0269 ArbOm 9a 5.3ab 0.8b 0.8b 3.85 0.0107 FunGrw 4.5ab 0.8b 4.8a 0.8b 3.02 0.0314 Pachycondyla harpax 10.9a 0.3b 0b 0b 2.87 0.0381 SLtGn 4a 0.5b 3.2ab 0b 2.86 0.0385 GnDol 0b 0b 0b 10a 2.86 0.0387 220 z Lowercase letters indicate significant differences between land uses according to Tukey test 221 (P<0.05). * HpGnPr - Hypogaeic generalist predators. GnMyr - Generalist Myrmicinae. GnFor – 222 Generalist Formicinae. ArbOm - Arboreal omnivores, incidentally or seasonally foraging on the floor 223 and litter. FunGrw - Litter-nesting fungus-growers. SLtGn - Small-sized litter-depending generalists. 224 GnDol - Soil-nesting generalist Dolichoderinae. 225

226 For guilds, arboreal omnivores (ArbOm), generalist Myrmicinae (GnMyr), hypogaeic

227 generalist predators (HpGnPr), and small-sized litter-depending generalists (SLtGn) had

228 significantly higher density in MF. Generalist Formicinae (GnFor) and litter-nesting fungus-

229 growers (FunGrw) obtained the highest densities in SM, while soil-nesting generalist

230 Dolichoderinae (GnDol) had higher density in SB.

231 The land use/age interaction only had significant effect shown higher density for N. sp.

232 2 in YSM (MeanYSM = 128, F = 3.849, p = 0.00273), and, for S. sp. 3 in ISF (MeanISF= 128, F

233 = 5.229, p = 0.0002), each one compared with any other land use. Therefore, density was

234 significantly higher for two guilds: small-sized hypogaeic generalist foragers (SHpGnF) in

235 ISF (MeanISF = 12.8, F = 3.302, p = 0.0076), and army ants (AA) in ISM (MeanISM = 37.6, F

236 = 3.19, p = 0.00941). Age does not influence total ant richness, frequency and density as

237 neither the analyzed density in most species and guilds.

238 Land uses and age classes interaction was statistically significant only for canopy cover,

239 YSB obtained the lowest value with 0% compared with ISF and YSF (85% and 81%). There

240 was no interaction between land uses and age classes for all physical-chemical attributes.

241 Canopy coverage was not statistically different between MF and SF (88 and 82%), but those

242 were higher than SM (10%) and SB (2%) (Appendix 3). Physical attributes (bulk density,

243 porosity, clay, sand and silt) were not differ statistically between land uses. Eight from

244 fourteen chemical attributes were significantly affected by the land uses. Acidity and related

245 attributes as H+ and Al3+content were the highest in SF and the lowest in SM. In contrast, pH

246 and bases-related attributes (Ca2+ and Mg2+ content, sum of bases, saturation) shown higher

247 values in SM compared with SF.

248

249 The Principal Component Analysis (PCA) on ant species composition represented 41%

250 of total variation on the first four components. On PC1 (16%), Hypoponera sp. 4, Pheidole gr.

251 flavens sp. 1, P. gp. flavens sp. 2, and Solenopsis sp. 3 were positively correlated, contrary to

252 Brachymyrmex sp. 1 and Crematogaster sp. 2. Only MF was separated to the others land uses

253 along this component, with half of species positively correlated to this. On PC2 (11%) were

254 positively correlated Anochetus mayri, Cephalotes minutus, C. sp. 4 and Rasopone arhuaca,

255 and negatively correlated Camponotus sp. 2, Pachycondyla harpax, S. sp. 8, P. radoszkowskii,

256 and B. sp. 1.

257 The Between-Class Analysis (BCA) with land uses as classes explained 19% of total

258 inertia (P=0.0001) with 68.9% of inertia on BC1 and 21.3% on BC2 (Figures 2a and 2b). The

259 BC1 axis was similar to PC1 but BC2 better separated land uses with one sub-community

260 clearly associated to MF. Some species like Camponotus sp.1, Neivamyrmex sp. 1, Solenopsis

261 sp. 1, S. globularia, Tranopelta gilva, were associated to SF. And, Nylanderia sp. 2 and N. sp.

262 3 was related to SM. Even though P. radoszkowskii, Rasopone arhuaca, Centromyrmex

263 brachycola and B. sp. 1 had very low correlation with both components.

264 The Principal Component Analysis (PCA) on ant guilds composition represented 14%

265 of total variation on the first four components. Land uses centroids showed almost no

266 separation along PC1 and PC2. On PC1 (26.1%), all guilds but GnDol were negatively

267 correlated. On PC2 (13.5%), SpPrSs (Specialist predators living in the soil superficial layers),

268 SpPr (Specialist predators), and AA were positevely correlated, contrary to LEGnPr (large-

269 sized epigaeic generalist predators), GnMyr, and FunGrw.

270 The BCA on guilds composition explained 21.5% of total inertia (P=0.0003) with

271 68.7% of inertia on BC1 and 23.3% on BC2 (Figures 2c and 2d). Although the first axis does

272 not described a clear separation between land uses, small-sized litter-depending generalists

273 (SLtGn), and predators (like HpGnPr, LEGnP, and ArGnP - Arboreal generalist predators),

274 were related with MF. In addition, GnFor and AA (army ants) positively associated with SM.

275

276 277 FIGURE 2: Between-Class Analysis (BCA) based on (a) species and (b) guilds density of 278 Formicidae in different land uses. Permutation test: species (R² = 19%, p = 0.0001) and guilds 279 (R² = 21.5%, p = 0.0003). Land uses ordination diagram (c and d). Land Uses: MF – mature 280 forest; SF – secondary forest; SM - slash-and-mulch agroforestry system; and SB - slash-and- 281 burn agriculture. Species: Bhee - Brachymyrmex heeri; B.sp1 – B. sp. 1; Csp1 - Camponotus 282 sp. 1; Cbra - Centromyrmex brachycola; Cre2 - Crematogaster sp. 2; Cre4 - C. sp. 4; Dor2 - 283 Dorymyrmex sp. 2; Hyl1 - Hylomyrma sp. 1; Hsp1 - Hypoponera sp. 1; Hsp2 - H. sp. 2; Hsp3 284 – H. sp. 3; Hsp4 - H. sp. 4; Hsp6 - H. sp. 6; Hsp7 - H. sp. 7; Htri - H. trigona; Nei1 - 285 Neivamyrmex sp. 1; Nful - Nylanderia fulva; Ngua - N. guatemalensis; Nyl1 - N. sp. 1; Nyl2 - 286 N. sp. 2; Nyl3 - N. sp. 3; Nyl4 - N. sp.4; Phar - Pachycondyla harpax; Pfa2 - Pheidole 287 gr. fallax sp. 2; Pfl1 - P. gr. flavens sp. 1; Pfl2 - P. gr. flavens sp. 1; Prad - Pheidole 288 radoszkowskii; Rarh - Rasopone arhuaca; Ralz – Rogeria alzatei; Sglo - Solenopsis 289 globularia; Ssp1 - S. sp. 1; Ssp3 - S. sp. 3; Ssp8 - S. sp. 8; Svir - S. virulens; Tgil – Tranopelta 290 gilva. Guilds: ArGnP - Arboreal generalist predators; ArbOm -Arboreal omnivores; AA - 291 Army ant; GnFor - Generalist Formicinae; GnMyr - Generalist Myrmicinae; HpGnPr - 292 Hypogaeic generalist predators; LEGnPr - Large-sized epigaeic generalist predators; FunGrw 293 - Litter-nesting fungus-growers; MEGnPr - Medium-sized epigaeic generalist predators; 294 SHpGnF - Small-sized hypogaeic generalist foragers; SLtGn - Small-sized litter-depending 295 generalists; GnDol - Soil-nesting generalist Dolichoderinae; SpPr - Specialist predators; 296 SpPrSs - Specialist predators living in the soil superficial layers 297

298 The Principal Component Analysis (PCA) on environment attributes represented 22%

299 of total variation on the first four components. Land uses centroids showed almost no

300 separation. On PC1 (33.5%), base saturation (Sat) and pH were positively correlated, different

301 to Al-content and acidity. On PC2 (15.2%), CEC and canopy were negatively correlated,

302 contrary to BD.

303 Soil attributes and canopy cover explained 22.9% of total inertia (P=0.0004) on the

304 BCA, with 77.1% of inertia on BC1 and 14.8% on BC2 (Figures 3a and 3b). Ordination of

305 land uses corresponding to acidity according to agricultural management (higher pH and

306 bases-content), and forestry cover (lower pH and Al content) (Figures 3a and 3b).

307

308 FIGURE 3: Between-Class Analysis (BCA) based on soil physicochemical attributes and 309 canopy cover in different land uses (23.2%, P=0.0003). Land Uses: MF – mature forest; SF – 310 secondary forest; SM - slash-and-mulch agroforestry system; and SB - slash-and-burn 311 agriculture. Can - canopy coverage; H.Al - potential acidity; Al – Aluminum content; C – 312 Carbon contend; CEC - cation-exchange capacity; FSand – Fine sand; CSand – coarse sand; 313 Silt – silt content; Clay – Clay contend; H2O – humidity; Na – Sodium content; K – 314 potassium content; Mg – Magnesium content; P – phosphorus content; Ca – calcium content; 315 SB – sum of bases; Sat – base saturation; BD – bulk density; pH. 316

317 DISCUSSION 318 Total ant abundance was lower than observed in two riparian forest in Alcântara with

319 1940 individuals registered (Pinzón-Triana et al., 2019), however richness registered in those

320 forests was lower (86 species) compared with this study (114). The present study shown the

321 most abundant and frequent species was Myrmicinae, followed by Formicinae, two diverse

322 subfamilies of Formicidae (Bolton, 2019). The dominance of omnivorous species as P.

323 radoszkowskii, B. heeri, B. sp. 1, and S. sp. 3 indicate their wide preference for open and

324 disturbed habitats as well forested areas (Baccaro et al., 2015; Bolton, 2019).

325 Non-asymptotic collector curves suggest a deficit of sampling effort in all land uses,

326 lower than registered in Pinzón-Triana et al. (2019), presumably these riparian forests

327 represents restricted ecosystem for species turnover for/from higher lands. Thus, to achieve

328 the estimated richness is necessary use complementary methods, specifics for Formicidae.

329 Pitfall and attractive baits (honey and sardine) are the most used sampling methods for

330 ants, especially when they are superficial layer foraging species (Vasconcelos et al., 2014).

331 However, our results with TSBF method (a specific macrofauna collect method) shown a

332 favorable equilibrium between edaphic and no edaphic (nomad, arboreal and litter-dwelling)

333 species of Formicidae (Pinzón-Triana et al., 2019), a few frequent condition in Pitfall and

334 baits (Baccaro et al., 2012). Studies compared these methods are needed.

335 Ant community, in line with expectations, responds to sucessional forest stage and

336 management, showing a strong relation between richness and forest-covered environments, as

337 observed by Solar et al. (2016). Thus, mature forest (MF) was the land use with higher

338 richness (63 sps) and unique species composition, differing greatly to another land uses even

339 fallows and agroforestry systems. This study find strong and significant shifts in richness,

340 frequency and density of Formicidae when compared MF and SB. Trees and their

341 accumulated matter in superficial soil layers are require by most ants for their foraging and

342 nesting activities (Vasconcelos & Vilhena, 2006; Vasconcelos et al., 2014). We also observed

343 agroforestry systems (SM) respond to manage with the increase in pH and bases saturation.

344 Constant input of vegetal matter by management or natural settlement elevates pH and bases

345 content, and promotes the establishment and activity of microbial (fungi and bacteria), and

346 macrofauna communities, like the ants (Rousseau et al., 2012; Moura et al., 2014; Celentano

347 et al., 2016).

348 We observed a strong interaction between mature forests and species/guilds directly or

349 indirectly dependent on litter (linked to canopy cover) as generalist predators from soil

350 superficial layer, and litter and arboreal generalists, overall Hypoponera species (hypogaeic

351 generalist predators). Also the correlation of Formicinae generalists (Brachymyrmex sp. 1 and

352 some Nylanderia species), army ants (Labidus and Neivamyrmex genus) and fungus-growers

353 species (Cyphomyrmex, Myrmicocrypta and Sericomyrmex genus) with SM. The presence of

354 these groups denotes an increase of multiple dynamics favored by agricultural manage

355 (Rousseau, Silva & De Carvalho, 2010; Ramos et al., 2015), supporting greater requirement

356 on food and habitat for those species (Vasconcelos et al., 2014), additionally, reflects the

357 opportunistic ability (Hölldobler & Wilson, 1990) to adaptation to cultural management

358 (Benckiser, 2009; Gils & Vanderwoude, 2012; Ramos et al., 2015).

359 Even fire-use that promoting the re/colonization of dominant species (Vasconcelos et

360 al., 2017). Due direct effects of burn as initial extermination, thermal stress and restricted

361 recolonization, as well as indirect effects like habitat and food losses (Mathieu et al., 2005;

362 Vasconcelos et al., 2009; Paolucci et al., 2016). Burns affects overall ant taxa, especially

363 specialist predators and cryptic and litter-dwelling species (Canedo-Júnior et al., 2016;

364 Paolucci et al., 2016; Vasconcelos et al., 2017).

365 In an effort to better understand how the change in the land use influence Formicidae

366 community, our results support that the conservation of old growth and second growth forest

367 remnants, even small ones, as well as burn-free agricultural practices are fundamental to

368 conservation of biodiversity, include ants.

369

370 ACKNOWLEDGMENTS

371 We thanks to Fabricio Baccaro, Jorge Souza, Jhonatan Muñoz, Joudellys Silva,

372 Maranhão State Research Foundation (FAPEMA), Alcantara Restoration Project

373 students/researchers, Agroecology Graduate Program, State University of Maranhão

374 (UEMA), Mirmecology Laboratory of Cocoa Research Center (CEPLAC), members of

375 Espera, Maruda, Cajueiro, Pepital and Só Assim communities in Alcântara, and anonymous

376 reviewers. SPT, LML and JEBG were financed by the Coordenação de Aperfeiçoamento de

377 Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Finance Code 001.

378

379 RESUMO 380 Sistemas agrícolas com e sem queima e florestas secundarias afetam a diversidade de 381 formigas na Amazônia Oriental. No leste da Amazônia, práticas agrícolas com baixo 382 impacto ambiental são necessárias para mitigar a eliminação de remanescentes florestais. O 383 sistema agroflorestal de corte e cobertura “Slash and Mulch” surgiu como uma alternativa da 384 agricultura de “corte e queima”. Este estudo explora os impactos da cobertura do dossel e da 385 fisicoquímica do solo ao longo de diferentes usos do solo (SB: sistema de corte e queima, 386 SM: agroflorestas de corte e cobertura, SF: floresta secundaria, MF: floresta madura) na 387 diversidade de Formicidae. As parcelas foram amostradas em duas campanhas durante a 388 estação chuvosa em 2015 e 2016 com o método TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility). 389 As formigas foram identificadas ao nível das espécies e morfoespécies. Realizamos ANOVA 390 de uma via para avaliar diferenças na diversidade de formigas (riqueza, frequência e 391 densidade) e ambiente (dosel e solo) entre quatro usos do solo. Estudamos os efeitos 392 multivariados do uso do solo e da idade de pousio nas especies e guildas de Formicidae

393 através da Análise Entre Classes (BCA). 1 720 indivíduos foram separados em 114 espécies. 394 Não houve estabilização das curvas de coletor nas parcelas amostradas. MF obteve a maior 395 riqueza (63spp em 25 monólitos). Obtivemos uma maior riqueza, frequência e densidade de 396 formigas em MF quando comparado com SB. Generalistas de Formicinae (GnFor) e 397 cultivadoras de fungos (FunGrw) obtiveram maior densidade em SM. A cobertura do dossel 398 incrementou significativamente ao longo da sucessão. pH, soma e saturação de bases foram 399 significativamente mais altas em SM comparado com os outros usos do solo. As BCA 400 mostraram MF positivamente correlacionado com acidez/cobertura do dossel, Pachycondyla 401 harpax, Hypoponera e algumas especies de Myrmicinae. Brachymyrmex sp. 1 esteve 402 relacionada com SM. A riqueza registrada foi maior do que a observada em matas ciliares 403 locais, suportando a maior demanda de alimento e habitat para espécies predadoras, 404 especialistas y generalistas. A preservação de florestas, capoeiras e sistemas agroflorestais são 405 a melhor via para preservar a biodiversidade, incluindo formigas, bem como para o 406 fornecimento de serviços ecossistêmicos fundamentais para a humanidade. 407 Palavras-chave: Formicidae, capoeiras, agricultura de corte e queima, sistema de corte 408 e cobertura, agroflorestas, guildas. 409

410 REFERENCES

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605 SUPPLEMENTARY MATERIAL

606 607

608 609 APPENDIX 1 Species accumulation curve of Formicidae under different land uses and ages 610 in Alcântara County, Eastern Amazon. Mature Forest (MF), Young Secondary Forest (YSF), 611 Intermediate Secondary Forest (ISF), Intermediate Slash-and-Burn (ISB), Young Slash-and- 612 Mulch (YSM), Intermediate Slash-and-Mulch (ISM), and Young Slash-and-Burn (YSB). 613 Standard deviation represented in vertical bars. 614 615 616 617 618 619 620 621 622 623 624

625 APPENDIX 2 List of species and morphotypes frequency in fire and fire-free agricultural 626 systems and secondary sucessional gradient Subfamily Species YSB ISB YSM ISM YSF ISF MF Amblyoponinae Fulakora sp. 2 1

Dolichoderinae Azteca sp. 2 1

Azteca sp. 4 1

Dorymyrmex sp. 2 2

Dorymyrmex sp. 3 1

Dorylinae Labidus coecus 1

Labidus sp. 1 1

Neivamyrmex sp. 1 3

Ectatomminae Ectatomma brunneum 1

Ectatomma ruidum 1

Ectatomma sp. 1 1 1

Ectatomma tuberculatum 2 1

Gnamptogenys sp. 3 1

Typhlomyrmex sp. 2 1

Formicinae Acropyga exsanguis 1 1

Brachymyrmex heeri 1 5 4 7 9 6 6

Brachymyrmex sp. 1 8 5 10 4 8 2

Camponotus crassus 2 1 1

Camponotus sp. 1 1 2 1

Camponotus sp. 2 2

Camponotus trapezoideus 1

Nylanderia fulva 1

Nylanderia guatemalensis 2 1 5 1

Nylanderia sp. 1 4 1 3 2

Nylanderia sp. 2 3

Nylanderia sp. 3 2 1

Nylanderia sp. 4 3 1 5 2

Myrmicinae Carebara sp. 1 1

Cephalotes alfaroi 1

Cephalotes atratus 1 1

Cephalotes clypeatus 1

Cephalotes maculatus 1

Cephalotes minutus 4

Crematogaster brasiliensis 1

Crematogaster longispina 2

Crematogaster sp. 2 1 1 3

Crematogaster sp. 4 1

Crematogaster sp. 5 1

Crematogaster sp. 6 1

Crematogaster tenuicula 1

Cyphomyrmex major 1 1

Cyphomyrmex peltatus 1

Cyphomyrmex sp. 1 1

Cyphomyrmex sp. 2 1

Cyphomyrmex transversus 1 2 1 1

Hylomyrma sp. 1 1 1 2

Monomorium floricola 1 1

Myrmicocrypta sp. 2 1

Myrmicocrypta sp. 5 1

Myrmicocrypta sp. 6 1

Oxyepoecus sp. 2 1

Pheidole fallax 1 1

Pheidole gp diligens sp. 1 1

Pheidole gp fallax sp. 2 1 1 2

Pheidole gp fallax sp. 3 1 1

Pheidole gp flavens sp. 1 3

Pheidole gp flavens sp. 2 5

Pheidole gp flavens sp. 4 1

Pheidole gp flavens sp. 6 1

Pheidole gp flavens sp. 7 1

Pheidole gp tristis sp. 3 1

Pheidole gp tristis sp. 51 1 Pheidole prox. cramptoni 1

Pheidole radoszkowskii 2 5 12 6 7 3 15

Pheidole sp. 1 1

Pheidole sp. 7 1

Pheidole sp. 10 1 1 2 Pheidole sp. 11 1

Pheidole sp. 12 1

Procryptocerus pictipes 1

Rhopalothrix sp. 1 1

Rogeria alzatei 1 1 1

Rogeria besucheti 1

Rogeria germaini 1

Sericomyrmex sp. 2 1

Solenopsis geminata 1

Solenopsis globularia 1 2 1 2 1 1

Solenopsis sp. 1 2

Solenopsis sp. 3 1 3 3 8 11

Solenopsis sp. 4 2

Solenopsis sp. 8 1

Solenopsis virulens 1

Strumigenys denticulata 1

Strumigenys sp. 3 1

Strumigenys sp. 4 1 1

Tranopelta gilva 1 1 1 4

Wasmannia sp. 1 1

Rogeria sp. 1 1

Ponerinae Anochetus bispinosus 1

Anochetus diegensis 1

Anochetus mayri 3

Centromyrmex brachycola 1 2 1

Hypoponera sp. 1 1 1 3

Hypoponera sp. 2 3 4 3

Hypoponera sp. 3 1 2 5

Hypoponera sp. 4 7

Hypoponera sp. 6 1 2 2 14

Hypoponera sp. 7 1 3

Hypoponera sp. 8 1

Hypoponera sp. 9 1

Hypoponera sp. 12 1 Hypoponera trigona 1 2

Odontomachus scalptus 1

Pachycondyla crassinoda 1

Pachycondyla harpax 1 2

Pachycondyla sp. 1 1

Pseudoponera gilberti 1

Rasopone arhuaca 3 5 5

Thaumatomyrmex sp. 1 1

Proceratiinae Probolomyrmex sp. 2 1

Pseudomyrmicinae Pseudomyrmex gracilis 1

Pseudomyrmex oculatus 3

Pseudomyrmex tenuis 1

Pseudomyrmex tenuissimus 1

627 APPENDIX 3 628 List of guilds by species and morphotypes Guilds Species Arboreal generalist predators Pseudomyrmex gracilis Pseudomyrmex oculatus

Pseudomyrmex tenuis

Pseudomyrmex tenuissimus

Arboreal omnivores, incidentally or seasonally Azteca sp. 2 foraging on the floor and litter Azteca sp. 4

Camponotus crassus

Camponotus sp. 1

Camponotus sp. 2

Camponotus trapezoideus

Cephalotes alfaroi

Cephalotes atratus

Cephalotes clypeatus

Cephalotes maculatus

Cephalotes minutus

Ectatomma tuberculatum

Procryptocerus pictipes

Army ant Labidus coecus Labidus sp. 1

Neivamyrmex sp. 1

Generalist Formicinae Brachymyrmex heeri Brachymyrmex sp. 1

Nylanderia fulva

Nylanderia guatemalensis

Nylanderia sp. 1

Nylanderia sp. 2

Nylanderia sp. 3

Nylanderia sp. 4

Generalist Myrmicinae Crematogaster brasiliensis Crematogaster longispina

Crematogaster sp. 2

Crematogaster sp. 4

Crematogaster sp. 5

Crematogaster sp. 6

Crematogaster tenuicula

Monomorium floricola

Pheidole fallax

Pheidole gp diligens sp. 1

Pheidole gp fallax sp. 2

Pheidole gp fallax sp. 3

Pheidole gp flavens sp. 1

Pheidole gp flavens sp. 2

Pheidole gp flavens sp. 4

Pheidole gp flavens sp. 6

Pheidole gp flavens sp. 7

Pheidole gp tristis sp. 3

Pheidole gp tristis sp. 51 Pheidole prox. cramptoni

Pheidole radoszkowskii

Pheidole sp. 1

Pheidole sp. 7

Pheidole sp. 10

Pheidole sp. 11

Pheidole sp. 12

Solenopsis geminata

Solenopsis globularia

Solenopsis sp. 1

Solenopsis sp. 3

Solenopsis sp. 4

Solenopsis sp. 8

Solenopsis virulens

Wasmannia sp. 1

Hypogaeic generalist predators Hypoponera sp. 1 Hypoponera sp. 2

Hypoponera sp. 3

Hypoponera sp. 4

Hypoponera sp. 6

Hypoponera sp. 7

Hypoponera sp. 8

Hypoponera sp. 9

Hypoponera sp. 12 Hypoponera trigona

Large-sized epigaeic generalist predators Ectatomma brunneum Ectatomma ruidum

Ectatomma sp. 1

Odontomachus scalptus

Pachycondyla crassinoda

Pachycondyla harpax

Pachycondyla sp. 1

Litter-nesting fungus-growers Cyphomyrmex major Cyphomyrmex peltatus

Cyphomyrmex sp. 1

Cyphomyrmex sp. 2

Cyphomyrmex transversus

Myrmicocrypta sp. 2

Myrmicocrypta sp. 5

Myrmicocrypta sp. 6

Sericomyrmex sp. 2

Medium-sized epigaeic generalist predators Anochetus bispinosus Anochetus diegensis

Anochetus mayri

Gnamptogenys sp. 3

Hylomyrma sp. 1

Pseudoponera gilberti

Rasopone arhuaca

Small-sized hypogaeic generalist foragers Carebara sp. 1 Tranopelta gilva

Small-sized litter-depending generalists Oxyepoecus sp. 2 Rogeria alzatei

Rogeria besucheti

Rogeria germaini

Typhlomyrmex sp. 2

Rogeria sp. 1

Soil-nesting generalist Dolichoderinae Dorymyrmex sp. 2 Dorymyrmex sp. 3

Specialist predators Acropyga exsanguis Thaumatomyrmex sp. 1

Specialist predators living in the soil superficial Centromyrmex brachycola layers Fulakora sp. 2

Probolomyrmex sp. 2

Rhopalothrix sp. 1

Strumigenys denticulata

Strumigenys sp. 3

Strumigenys sp. 4

629 630 631 632 633 634 635 636 637 638 639 640

641 APPENDIX 4 642 Canopy cover and physicochemical attributes of soil in four land uses of Alcântara, 643 Maranhão, Brazil

Land uses Mature Secondary Slash- Slash- Units F P Forest Forest Mulch Burn Canopy cover % 88.2az 82.5a 10.4b 2.0c 778.3 0.0001 Physical

attributes Water content % 9.1 11.8 11.6 10.2 0.79 0.51 Bulk density g.cm-3 1.27 1.29 1.39 1.39 1.89 0.15 Water-filled % 23.2 30.7 35.4 30.2 0.80 0.50 pore space Coarse sand % 18.1 16.6 17.7 17.3 0.12 0.95 Fine sand % 60.5 62.3 60.8 60.8 0.22 0.88 Silt % 5.1 5.7 5.3 5.6 0.50 0.69 Clay % 16.2 15.3 16.1 16.2 0.20 0.89 Chemical

attributes pH - 4.1c 4.2c 5.3a 4.7b 12.9 0.0001 Organic carbon Mg.ha-1 21.7 26.3 21.8 19.6 0.55 0.65 Phosphorus Mg.ha-1 0.04 0.04 0.09 0.05 2.23 0.11 Potassium Mg.ha-1 0.06 0.08 0.09 0.09 1.22 0.32 Calcium Mg.ha-1 0.36ab 0.33b 0.63a 0.46ab 3.07 0.04 Magnesium Mg.ha-1 0.13ab 0.12b 0.41a 0.17ab 3.11 0.04 Sodium Mg.ha-1 0.06 0.10 0.11 0.10 2.04 0.13 Aluminum Mg.ha-1 0.18ab 0.21a 0.03b 0.04b 4.62 0.0089 Hydrogen Mg.ha-1 0.65ab 0.73a 0.42b 0.47b 5.26 0.0049 Acidity Mg.ha-1 0.83ab 0.94a 0.46b 0.52b 6.65 0.0014 Sum of bases Mg.ha-1 0.55ab 0.54b 1.13a 0.73ab 4.27 0.0126 E.CEC mmolc.dm-3 29.2 28.4 50.9 30.6 2.78 0.0584 CEC mmolc.dm-3 80.1 84.5 81.2 64.5 1.38 0.27 Saturation % 29.8bc 26.7c 58.6a 45.5ab 8.54 0.0003 644 z Means with different letter indicate significantly differences according with Tukey test 645 (p≤0.05).

646 CONSIDERAÇÕES FINAIS 647 648 No contexto geral de eliminação das florestas, da perda de biodiversidade e serviços 649 ecológicos essenciais para o funcionamento do solo e do ambiente, precisam-se obter 650 aproximações realísticas para conhecer os processos que se desenvolvem nos ecossistemas e 651 achar soluções tangíveis a uma crise de destruição que pareceria não ter retorno. Estudos de 652 formigas em matas ciliares são raros em comparação com a terra firme. Ainda assim para o 653 bioma amazônico escasseiam os levantamentos a nível de espécies. 654 Contrário ao que se pensou inicialmente, houve uma boa representação de formigas nas 655 matas ciliares, o que indica que estes ecossistemas embora intervindos, se constituem como 656 reservatórios para estes organismos. A mudança no componente arbóreo afetou a comunidade 657 geral de formigas nestes bosques, indicando que as áreas em sucessão representam corredores 658 para estes organismos, o que confirma a rápida resiliência destes organismos após níveis 659 baixos ou moderados de perturbação antropogénica. 660 Pela multiplicidade de usos do solo, nas terras altas observou-se uma representação 661 moderada da comunidade de formigas, fazendo necessário complementar o método de coleta 662 usado. Houve um incremento da riqueza e densidade de formigas de acordo à intensidade do 663 manejo e gradiente sucessional. O bosque maduro conservou maior diversidade de formigas e 664 grupos funcionais o que indica que estes remanescentes suportam a demanda de alimentos e 665 habitats, fornecidos pelo componente arbóreo e a biomassa acumulada no solo. Em contraste, 666 o uso do fogo resultou nos valores mais baixos na riqueza, frequência e densidade de espécies 667 e grupos funcionais de formigas. Embora os sistemas agroflorestais (sem uso do fogo) não 668 mostraram uma maior diversidade de grupos funcionais quando comparados com as florestas 669 maduras, as espécies/grupos generalistas e oportunistas assim como espécies cultivadoras de 670 fungos parecem ser favorecidos pelo enriquecimento dos cultivos e adição constante de 671 material vegetal na superfície do solo, o que também aumenta o pH e a disposição de bases 672 para as lavouras. 673 Por meio de estudos como estes pode se ratificar a importância da manutenção da faixas 674 de vegetação exigidas por lei, e sustentar o uso de práticas de manejo que consigam suprir as 675 necessidades de subsistência dos moradores locais, para a manutenção de reservatórios de 676 biodiversidade nas paisagens. 677