Universidade Federal de Minas Gerais Instituto de Ciências Biológicas Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre

Mirmecofauna de afloramentos ferríferos: diversidade e associação com a vegetação

Flávia Elizabeth de Castro Viana

Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Orientadora: Professora Dra. Claudia Maria Jacobi

Belo Horizonte, março de 2009

MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO

AGRADECIMENTOS

Quero agradecer a todas as pessoas que, consciente ou inconscientemente, ajudaram para que este trabalho pudesse ser realizado e concluído. À Claudia Jacobi, que desde o início aceitou minha proposta de trabalhar com formigas e sempre me ajudou muito. Apesar da fama de brava, é uma ‘mãezona’ e um exemplo de profissional! À banca, que aceitou contribuir com sugestões e críticas ao meu projeto. Ao curso, principalmente à Joyce sempre disposta a resolver nossos problemas. Ao Félix, meu “co-orientador”, por toda ajuda, esclarecimentos e amizade! À Theia, pelo desenho do perfil e pela amizade e companheirismo. Aos colegas do mestrado pela convivência nas aulas, nos corredores, no curso de campo... “Nobody knows”! Nos vemos pelo mundo! Aos amigos do Lab. de Ecologia e Comportamento de Insetos, principalmente Lourdinha, pela disposição em sempre ajudar e Jonathan, pelos brownies. Ao professor José Henrique Schoereder, Lucas Paolucci e Tatianne Marques que me receberam muito bem na UFV e me ajudaram com a identificação das formigas. Ao Rodrigo Feitosa, do Museu de Zoologia da USP, por identificar as formigas não identificadas em Viçosa. Ao Jean Carlos por me enviar algumas referências. Ao Flávio Fonseca pela identificação das plantas. Ao Thiago, Dênis e Rosy, do laboratório de Anatomia Vegetal, pela ajuda com a lupa que permitiu a fotografia das formigas. À Nany, pela ajuda com algumas dúvidas botânicas. Ao Lucas por transportar as formigas ao Museu da USP. Aos amigos André, Laura, Carlinhos e Sacola, que facilitaram minha estadia em Viçosa. Aos meus muitos ajudantes de campo: Alessandra, Alaion, Akemi, Lucas, Felipe, Thaís, Fernanda, Théia, Dé, Maria Clara e Marcel. E, principalmente ao meu irmão Rafael, por ter sido motorista, iscador, esticador de trena e ter tomado chuva, mesmo sendo advogado! Sem vocês esse trabalho seria quase impossível! Ao Wendell, pela presença e apoio constantes, disposição em me ajudar com o campo, figuras, tabelas, formatação e pelas aulas de geologia do Quadrilátero Ferrífero. À minha família, que apesar de não compreender muito o que eu faço com as formigas, entendeu a importância desse trabalho em minha vida e sempre me apoiou. E, finalmente, a você que teve curiosidade de ler sobre meu trabalho.

Muito obrigada!!

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ÍNDICE

RESUMO ...... 4 ABSTRACT ...... 5 INTRODUÇÃO ...... 6 OBJETIVOS ...... 10 Objetivo geral...... 10 Objetivos específicos...... 10 METODOLOGIA ...... 10 Área de estudo...... 10 Coleta e Análise dos dados...... 13 RESULTADOS ...... 18 DISCUSSÃO ...... 35 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 45 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 46

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RESUMO O Quadrilátero Ferrífero, no Sul de Minas Gerais, apresenta afloramentos de minério de ferro, que historicamente sofrem grande pressão antrópica. Estes afloramentos, conhecidos como canga, apresentam condições ambientais bastante estressantes, pois há pouco acúmulo de água ou matéria orgânica e alta incidência solar. As funções desenvolvidas pelas formigas em ambientes com condições edafo-climáticas severas, como as cangas, são pouco conhecidas. O objetivo deste trabalho foi identificar a comunidade de Formicidae em dois afloramentos ferríferos no Parque Estadual da Serra do Rola Moça –Mirante (antropizado) e Sede (preservado)- em seus aspectos ecológicos associados com a complexidade da vegetação. Foram realizadas coletas com iscas de sardinha e mel e coletas manuais de formigas e plantas associadas nos dois afloramentos, em períodos de chuva e seca. Ao todo foram encontradas 22 espécies de formigas pertencentes às mesmas subfamílias dominantes encontradas no Cerrado. Quinze espécies foram encontradas no Mirante enquanto 18 apareceram na canga da Sede, que apresentou maior heterogeneidade ambiental. A sazonalidade foi percebida com a redução na riqueza e composição de espécies diferente na estação seca. Do total de espécies, oito apareceram somente nas coletas manuais, indicando que utilizam principalmente a vegetação como local de forrageamento. Doze espécies foram encontradas forrageando em plantas pertencentes a 11 famílias. A associação predominante foi com plantas com néctar floral ou extrafloral. Ninhos foram localizados em galhos secos e sob pedras, mas há a possibilidade de ninhos subterrâneos existirem nas cavidades presentes na canga. Por meio das iscas foram coletadas 14 espécies de formigas, com algumas espécies sendo exclusivas do tipo de isca, da área amostrada ou da estação do ano. As iscas foram mais visitadas durante a estação chuvosa e as de sardinha foram preferidas. A disponibilidade de substratos de nidificação e de alimentação parece ser o principal fator que influencia a riqueza e diversidade de espécies nos campos rupestres sobre canga amostrados. Com os resultados obtidos e as perspectivas de estudos futuros, espera-se ampliar o leque de ações de manejo e de preservação dos afloramentos ferruginosos do Quadrilátero Ferrífero.

Palavras chave: Formicidae, canga, campos rupestres, Parque Estadual da Serra do Rola Moça, iscas.

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ABSTRACT The Iron Quadrangle, South of Minas Gerais state, harbors ironstone outcrops that have historically experienced great anthropic pressure. These outcrops, known as cangas, are known for their stressful environmental conditions for most organisms, due to poor organic matter and water retention, and high insolation. The ways in which ants behave in environments under severe edapho-climatic conditions, such as cangas , are poorly known. The objective of this work was to study the community of Formicidae in two ironstone outcrops located in Rola Moça State Park –Mirante (anthropized) and Sede (preserved)- in their ecological aspects associated with the complexity of the vegetation. In both sites, both in the dry and wet seasons, ants were collected manually, together with the plant specimen they were on, and with honey and sardine baits. Twenty-two ant species belonging to the same subfamilies dominant in the Cerrado were found. Fifteen species were found in the Mirante outcrop, and 18 in the Sede outcrop, which presented higher environmental heterogeneity. Species richness was lower in the dry season and species composition also differed from the wet season. Of all species, eight appeared only in the manual sampling, indicating they forage mainly within the vegetation. Twelve species were collected foraging on plants belonging to 11 families. The dominant association was with plants bearing floral or extra-floral nectar. Nests were found inside hollow branches and under rocks, but there probably are underground nests in the cavities below the ironstone surface. The baits collected 14 ant species, with some exclusive of bait type, site or season. Baits were more visited during the wet season and sardine baits were preferred. Nest substrate and food availability seem to be the main factors affecting species richness and diversity in the outcrops studied. With the results obtained and prospective studies, it is hoped that the range of management and preservation actions of ironstone outcrops in the Iron Quadrangle will increased.

Keywords: Formicidae, canga , rupestrian fields, Rola Moça State Park, baits.

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INTRODUÇÃO Formigas são insetos sociais da família Formicidae (Hymenoptera) que ocorrem em todos os ambientes terrestres (Wilson, 1971; 1987). São divididas em 15 subfamílias viventes no mundo e na região Neotropical são encontradas oito subfamílias (Fernández & Ospina, 2003). Há diversos trabalhos que demonstram relações das formigas com outros organismos. Podem-se citar interações entre formigas e homópteros (Coelho, 2007; Oliveira et al. , 2002), entre formigas e fungos (Leal & Oliveira, 2000), formigas como dispersoras de sementes (Leal, 2003; Pizo & Oliveira, 2000), interagindo com polinizadores (Junker et al., 2007) e impedindo a herbivoria em algumas plantas (Oliveira et al., 2002). Além do interesse ecológico, há também interesse econômico quando as formigas atacam alguma plantação, como eucaliptais (Silva et al., 2004), ou quando funcionam como táxon alvo em estudos agroecológicos ( Armbrecht et al. , 2007) ou em estudos de recuperação de áreas degradadas (Ré, 2007). Wilson (1987) propõe que o sucesso ecológico de uma espécie ou suas descendentes pode ser determinado por: número de espécies, ocupação de zonas adaptativas incomuns, flutuações temporais do tamanho efetivo da população e ampla distribuição geográfica, agindo estes fatores isoladamente ou não. Portanto, o sucesso ecológico das formigas é atribuído ao seu modo de vida eussocial, abundância local e diversidade de adaptações (Wilson, 1987). Estas características resultam numa ampla variedade de hábitos alimentares e estratégias de forrageamento, incluindo o uso das plantas como substrato (Carrol & Janzen, 1973). O forrageamento intenso na vegetação gerou múltiplas interações com muitas espécies de plantas no mundo todo (Bronstein, 1998). As associações entre formigas e plantas variam desde facultativas e oportunistas até obrigatórias para uma das partes (Jolivet, 1992; Bronstein, 1998). Há também variedades de locais de nidificação, com espécies que nidificam em vários tipos de solo (desde argila até areia pura), embaixo de pedras, no folhiço e nas plantas, desde a parte baixa até as copas (Kaspari, 2003; Janzen, 1969), porém a maior parte das formigas faz ninhos no solo, em câmaras ligadas por túneis (Wilson, 1971). As espécies nidificadoras no solo ou sob pedras podem estender suas áreas de forrageamento ao subirem nas plantas em busca de alimentos (Carrol & Janzen, 1973).

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A visitação das formigas a uma planta em particular pode ser reforçada por uma fonte de alimentação previsível, como néctar extrafloral ou corpúsculos nutritivos (“food bodies”) (Bentley, 1977; Koptur, 1992). Os nectários extraflorais (NEFs) são glândulas secretoras de néctar não envolvidas diretamente com a polinização, mas podem atrair formigas que atacam e predam outros insetos que por ventura ataquem a planta hospedeira (Howe & Westley, 1988). O néctar extrafloral é um valioso recurso alimentar (Koptur & Truong, 1998), principalmente para formigas das subfamílias Myrmicinae, Formicinae e Dolichoderinae (Oliveira & Brandão, 1991 apud Oliveira & Freitas, 2004). As formigas que visitam os NEFs são espécies arborícolas que buscam líquidos açucarados, sendo a maioria também carnívoras oportunistas (Delabie et al. , 2003). Estas glândulas são as principais responsáveis pela atividade das formigas na vegetação do Cerrado (Oliveira & Del-Claro, 2005; Oliveira & Freitas, 2004; Oliveira et al., 2002). Folhas e fragmentos vegetais coletados pelas formigas cortadeiras (Myrmicinae, Attini) são utilizados para o cultivo de um fungo simbiótico que serve como alimento para a formiga e suas crias (Delabie et al., 2003). Estas formigas são os principais fitófagos presentes na região neotropical, já que os gêneros Acromyrmex e Atta desfolham grandes quantidades de plantas de inúmeras espécies (Delabie et al., 2003). Além de estruturas das próprias plantas, secreções produzidas por alguns insetos herbívoros são altamente atrativas a uma variedade de espécies de formigas. O “honeydew” é a secreção excretada por insetos que sugam a seiva das plantas (Delabie & Fernández, 2003). Tal secreção pode ser um item alimentar relevante na dieta de muitas espécies de formigas (Oliveira & Del-Claro, 2005). A abundância de mutualismos entre formigas e plantas é particularmente notável nos trópicos (Bronstein, 1998; Howe & Westley, 1988). As formigas auxiliam as plantas de diversas maneiras, sendo ocasionalmente polinizadoras e freqüentemente agentes dispersores de sementes que contém elaiossomo, corpo gorduroso preso externamente às sementes (Howe & Westley, 1988). Adicionalmente às relações citadas, há uma interação formiga-planta considerada mutualista verdadeira, que envolve as plantas mirmecófitas. Tradicionalmente, a mirmecofilia se associa com interações obrigatórias de defesa das plantas por parte da formiga, que recebe em troca alimento e abrigo (del Val & Dirzo, 2004).

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Devido a todas estas formas de interação formigas-plantas espera-se que a estrutura da vegetação influencie a fauna local, mostrando tendência ao aumento da diversidade de fauna com o aumento da complexidade estrutural da vegetação (Ribas et al., 2003; Leal, 2003; Morais, 1980). Isto estaria de acordo com a hipótese de heterogeneidade de habitat que assume que habitats estruturalmente mais complexos possivelmente fornecem mais recursos e diversas formas de explorar os recursos ambientais e, consequentemente, aumentaria a diversidade de espécies (Bazzaz, 1975 apud Tews et al., 2004). Na revisão realizada por Tews e colaboradores (2004), 85% de todos os estudos encontraram correlação positiva entre diversidade de espécies animais e heterogeneidade de habitat. Além disso, a variação na cobertura vegetal altera condições ambientais para as formigas, pois, em geral, áreas que são expostas diretamente ao vento e radiação solar são mais secas e quentes do que aquelas protegidas pela cobertura vegetal (Arnan et al. , 2007 e referências citadas por eles). A diversidade local de formigas pode ser relacionada também com altitude e umidade (Araújo, 1996; Kaspari & Weiser, 2000) e grau de perturbação (Ottonetti et al , 2006; Majer & Nichols, 1998; Andersen, 1997), entre outros aspectos. No Brasil, a maior parte dos estudos sobre mirmecofauna concentra-se em florestas tropicais úmidas, como a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica (Pizo et al. , 2005; Vasconcelos & Davidson, 2000; Araújo, 1996) e no Cerrado, que é atualmente um dos biomas mais ameaçados da América do Sul devido à rápida expansão da agricultura (Oliveira & Marquis, 2002) e à política do biodiesel. A vegetação do Cerrado cobre aproximadamente 22% da área do Brasil (Oliveira & Marquis, 2002). O estudo das formigas neste bioma tem se concentrado nas fitofisionomias de campo cerrado e cerradão (Marques & Del-Claro, 2006; Morais, 1980) e temas como a biologia de formigas cultivadoras de fungos, com implicações para a conservação desse bioma, além das interações de formigas com plantas e outros invertebrados (Oliveira & Del Claro, 2005; Leal & Oliveira, 2000). Há ainda poucos estudos da mirmecofauna em outros ecossistemas do bioma Cerrado, entre eles o campo rupestre. Os campos rupestres aparecem nos topos das montanhas onde os solos são rasos ou restritos a fendas entre as rochas; assim estes ambientes são muito limitados com relação à capacidade de estoque de água, sendo os solos extremamente secos durante a estação seca (Oliveira-Filho & Ratter, 2002). Na Serra do Espinhaço, que se estende da Bahia até Minas Gerais, os campos rupestres aparecem nas maiores elevações (1300-

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2000m) apresentando vegetação aberta e graminosa, com muitos endemismos. Com o objetivo de preservar a biodiversidade da região do Espinhaço, já que há inúmeras espécies da fauna e flora ameaçadas de extinção, a UNESCO em 2005, reconheceu a Serra do Espinhaço como Reserva da Biosfera (Chaves et al. , 2006; UNESCO, 2009). Na porção sul da cadeia do Espinhaço situa-se o Quadrilátero Ferrífero (QF), uma das mais importantes províncias minerais do mundo (Spier et al. , 2003). O Brasil é o segundo produtor mundial de minério de ferro, sendo cerca de 70% desse minério extraído desta região. O QF é considerado uma área de importância biológica extrema devido à presença de espécies endêmicas e ameaçadas, hábitats únicos no Estado e grande pressão antrópica (Drummond et al., 2005). Em 2000, um grupo formado pelas maiores empresas de mineração do mundo, instituições de pesquisa e governos, organizou o projeto ‘Mineração, Minerais e Desenvolvimento Sustentável’. Entre as recomendações deste projeto está o aumento do conhecimento e utilização da biodiversidade de regiões metalíferas na restauração ambiental (Jacobi et al,. 2008). Nos grandes afloramentos de minério de ferro presentes no QF se desenvolve uma vegetação conhecida por campo ferruginoso (Vincent et al. , 2002). Localmente, esses afloramentos são conhecidos como canga (Simmons, 1963; Jacobi et al. , 2007) e apresentam distribuição em áreas restritas associadas a importantes depósitos de minério de ferro (Simmons, 1963; Jacobi et al. , 2007). Tal ecossistema está entre os mais ameaçados e menos estudados de Minas Gerais (Jacobi et al. 2008). A vegetação sobre as cangas é pouco desenvolvida e muito peculiar, apresentando espécies diferentes daquelas encontradas no entorno (Jacobi et al., 2008). Viana e Lombardi (2007) ressaltam o grau de ameaça a que estão submetidos os campos rupestres dessa região. Segundo esses autores, grandes extensões deste ambiente já foram eliminadas por atividades mineradoras e os remanescentes pertencem a empresas de mineração ou são áreas afetadas pela crescente expansão imobiliária. Entretanto, em Minas Gerais há apenas duas unidades de conservação que incluem campos ferruginosos: a Estação Ecológica de Fechos e o Parque Estadual da Serra do Rola Moça (PESRM) (Vincent et al. , 2002). E, apesar da importância ambiental das comunidades associadas à canga, há ainda o desconhecimento da dinâmica desses ecossistemas e de seu potencial para uso sustentável ou recuperação de áreas degradadas por mineração (Ginocchio & Baker, 2004; Jacobi et al., 2008).

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Nos afloramentos ferruginosos, as formigas podem atuar em interações multitróficas com plantas e herbívoros, auxiliando na dispersão de sementes e/ou na ciclagem de nutrientes, ou seja, desempenhar importantes papéis ecológicos em ambientes com condições tão severas. O meu interesse foi iniciar os estudos mirmecológicos nas cangas e ressaltar alguns pontos interessantes e passíveis de estudos na comunidade de afloramentos ferríferos, que apresenta um considerável número de plantas e de formigas com boas possibilidades de observação e experimentação.

OBJETIVOS

Objetivo geral

Determinar a influência da cobertura vegetal e das estações do ano na comunidade de Formicidae em dois afloramentos ferríferos.

Objetivos específicos

Identificar as plantas dos afloramentos ferríferos que fornecem recursos para as formigas; Identificar as associações formiga-planta nos afloramentos ferríferos estudados; Identificar os locais de nidificação das formigas de canga; Identificar a composição específica e a estrutura da comunidade de formigas; Comparar a mirmecofauna de duas áreas de afloramento ferrífero com diferenças quanto à visitação pública. Avaliar se a cobertura vegetal dos campos rupestres sobre canga influencia a composição da mirmecofauna.

METODOLOGIA Área de estudo

Criado em 1994, o Parque Estadual da Serra do Rola Moça (PESRM) possui 4000 hectares e abrange quatro municípios de Minas Gerais: Belo Horizonte, Nova Lima, Ibirité e Brumadinho (IEF, 2007). Situa-se na porção sul da Cadeia do Espinhaço, integrando a Área de Proteção Ambiental APA-Sul RMBH. A Cadeia do Espinhaço é considerada região prioritária para a conservação da biodiversidade de Minas Gerais (Drummond et al. , 2005).

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O clima da região é do tipo mesotérmico, com uma pronunciada estação seca de abril a setembro e temperatura média anual de 25ºC. A variação térmica diária é elevada. A precipitação total anual está entre 1000 a 1550 mm (IBRAM, 2003).

Por estar em uma área de transição entre os biomas Cerrado e Mata Atlântica, o PESRM abriga diversas fitofisionomias, como cerrado sensu strictu , campo sujo, floresta estacional semidecidual, matas ciliares e, nos topos das serras, a aproximadamente 1200-1500m de altitude, os campos rupestres desenvolvendo-se sobre canga (Jacobi et al. , 2008). Canga é o termo brasileiro utilizado para designar um depósito ferruginoso superficial (Simmons, 1963). Estes locais apresentam alta exposição aos raios ultravioleta, alta variação térmica diária, ventos constantes, baixa retenção de água e solos impermeáveis (Jacobi et al,. 2007; Viana & Lombardi, 2007). Nos campos rupestres sobre canga é possível notar um mosaico de ambientes entre os quais se encontram superfícies rochosas, fendas, capões, pequenos lagos temporários e cavernas (Jacobi et al. , 2007). Ferreira (2008), em estudo sobre cavernas nos afloramentos ferruginosos no QF, destaca que uma das principais características dos sistemas subterrâneos nestes tipos de afloramentos é a existência de grande quantidade de canalículos, formando uma extensa rede de espaços intersticiais, que levam a cavidades existentes na canga. O tipo de canga determina como será o campo rupestre. A canga mais fragmentada, conhecida como canga nodular sensu Rizzini (1979) (Viana & Lombardi, 2007) permite maior retenção de matéria orgânica e umidade entre os nódulos de minério favorecendo a colonização por espécies de maior porte, como as Velloziaceae arbustivas. Já a canga couraçada sensu Rizzini (1979) (Viana & Lombardi, 2007) apresenta grandes áreas de rocha exposta e poucas fendas, possibilitando a ocorrência de muitas plantas epilíticas e os arbustos, quando aparecem, estão associados a fendas ou depressões (Vincent et al ., 2002). A vegetação dos campos rupestres sobre canga apresenta adaptações para sobrevivência em ambientes estressantes, como folhas coriáceas ou suculentas, órgãos de reserva e pilosidade nas folhas e ramos (Mourão, 2007; Viana & Lombardi, 2007). Além de fatores naturais, a ação antrópica-pelas proximidades de áreas urbanas– pode contribuir para moldar e modificar a vegetação (Viana & Lombardi, 2007). A região do Quadrilátero Ferrífero é bastante populosa e sujeita a degradação ambiental

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO devido às mineradoras, ao fogo e ao vandalismo (Jacobi et al. , 2007). O PESRM, por estar muito próximo ao centro urbano apresenta aumento do ecoturismo e de esportes na natureza, como “trekking” e motociclismo. Tais atividades podem favorecer a invasão por espécies exóticas, ao facilitarem a colonização e/ou permanência destas plantas. A presença da gramínea exótica Melinis minutiflora no Parque Estadual da Serra do Rola Moça foi registrada por Jacobi e colaboradores (2007). Na região há também grande pressão de urbanização devido ao aumento crescente de condomínios fechados e da expansão urbana das cidades próximas ao parque. Por pertencer ao QF, o Parque Estadual da Serra do Rola Moça está inserido em uma região considerada entre as mais importantes áreas de mineração do mundo (Spier et al., 2003). Há vários estudos sobre a vegetação de afloramentos ferruginosos do PESRM e seu entorno (Jacobi et al., 2007; Viana & Lombardi, 2007; Mourão, 2007). Há também estudos sobre a fauna, principalmente sobre vertebrados (Hoffmann et al., 2007; Jacobi & Antonini, 2008) e sobre invertebrados em geral (Vincent et al. , 2002; Antonini et al. , 2005). Entretanto, a fauna de formigas presente em campos rupestres particularmente sobre cangas e as formas como elas atuam em ambientes com condições edafo-climáticas severas permanecem pouco conhecidas. Dois campos rupestres sobre canga (Figura 1), com diferenças quanto à complexidade da vegetação e ao grau de impactos antrópicos foram amostrados: Canga da Sede (20º 03' 35,19" S - 44º 00' 41,97" W): canga couraçada localizada atrás da Sede administrativa do PESRM (Figura 1B) com aproximadamente 325.000 m 2. Esta área é caracterizada por vegetação arbustiva, de porte baixo, com dominância de três espécies: Mimosa calodendron (Mimosaceae), Lychnophora pinaster (Asteraceae) e Stachytarpheta glabra (Verbenaceae). M. calodendron é uma leguminosa dominante que contribui para a estruturação da comunidade (Jacobi et al ., 2007). Os galhos desta planta produzem sombra que ameniza a temperatura do solo, podendo facilitar o estabelecimento de outras espécies (Mourão, 2007). Entre os arbustos há tapetes de monocotiledôneas, principalmente Orchidaceae e Velloziaceae. Nesta canga há alguns capões compostos por poucos indivíduos de porte arbóreo (até 6 metros, no máximo) e de espécies arbustivas. No local é proibida a visitação pública, porém há estradas que facilitam o acesso de carros, bicicletas e praticantes de “trekking”. Com altitude de 1470m, os ventos constantes e os altos índices de radiação ultravioleta contribuem para a severidade do ambiente, agravada durante a estação seca (Mourão, 2007).

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Canga do Mirante (20º 03' 33,57" S - 44º 01' 52,01" W): canga couraçada do Mirante Morro dos Veados (Figura 1C) com aproximadamente 225.000 m 2 e altitude de 1382m. Esta área está localizada próximo à estrada asfaltada e a uma área de mineração desativada. O Mirante permite ampla vista da cidade de Belo Horizonte, sendo por isso muito visitado por pessoas que utilizam a estrada que atravessa o PESRM ligando Belo Horizonte a Casa Branca, distrito de Brumadinho. Muitas vezes o lixo é deixado pelos visitantes. Recentemente, há aproximadamente três anos, foi colocada uma cerca impedindo que os carros andem sobre a canga e cheguem à beira do precipício. Nota-se pelos indícios de queimadas e pela presença de fuligem, ausentes na canga da Sede, que esta área é mais afetada pelo fogo acidental que atinge o Parque principalmente na estação seca. A vegetação apesar de apresentar elementos dominantes semelhantes aos presentes na Sede é visualmente mais rala e há maior quantidade de solo exposto. Há menos capões formados por árvores (até cerca de 4 metros).

Coleta e Análise dos dados Como o período seco na região é bastante acentuado e um dos objetivos deste trabalho é verificar possíveis influências sazonais, é importante comparar os períodos de seca e chuva. Sendo assim, as coletas de formigas foram realizadas nessas duas épocas para identificar a fauna de formigas e verificar a influência da sazonalidade na diversidade e composição da mirmecofauna. A estação seca vai de abril a setembro. O estado da vegetação nas duas áreas amostradas foi comparado através dos perfis vegetacionais e da cobertura vegetal. Os perfis desenhados representam 35 metros de cada área. Para verificar a cobertura vegetal, em cada área de estudo foram delimitadas 10 parcelas de 4 m 2 (2m x 2m) distribuídas aleatoriamente. Em cada parcela, visualmente foram determinadas as porcentagens das categorias presentes (herbácea monocotiledônea - HM, herbácea dicotiledônea - HD, arbustiva - AR e canga exposta - SO). Com o resultado das 10 parcelas, foram calculados as porcentagens médias e os desvios-padrão de cada categoria presente em cada área. O Teste t para variâncias heterogêneas permitiu verificar se há diferenças significativas entre os valores de cobertura da canga nas duas áreas estudadas. Para determinar o grau de cobertura vegetal proporcionado apenas pelas espécies arbustivas, foram medidos o maior e o menor diâmetro da parte aérea de cada planta arbustiva. A área total coberta por vegetação arbustiva foi obtida através da multiplicação entre os diâmetros de cada planta (Archibald & Bond, 2003; Yamada et 13 Flávia Elizabeth de Castro Viana

MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO al., 2000). A cobertura total da comunidade é expressa pela soma da área de todas as espécies arbustivas amostradas nas parcelas.

Figura 1: Áreas de coleta no Parque Estadual da Serra do Rola Moça. A - localização das duas áreas de coleta com relação à Sede administrativa; B - detalhe da área 1, canga couraçada localizada próximo à Sede administrativa; C - detalhe da área 2, canga couraçada localizada no Mirante Morro dos Veados (GPS Trackmaker Pro / Google Earth. Coordenadas UTM). 14 Flávia Elizabeth de Castro Viana

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Para a verificação das formigas presentes na vegetação o método escolhido foi o de coleta manual através de busca ativa. Neste método durante uma hora, duas ou três pessoas, percorrendo aleatoriamente o campo rupestre sobre canga, realizaram a coleta de todas as formigas avistadas sobre a vegetação, debaixo de tapetes de musgos ou dentro de galhos secos e verdes. A planta onde cada formiga estava presente foi fotografada ou coletada para posterior identificação. Durante estas coletas, foi observado o comportamento das formigas sobre as plantas, de modo a poder inferir qual a associação formiga-planta presente. Caso as formigas estivessem apenas forrageando sobre as plantas, a associação foi considerada indeterminada. Quando havia troncos caídos ou pedras, eram procurados ninhos dentro dos troncos ou sob as pedras. Na estação chuvosa o esforço amostral foi de 6 horas em cada área. Já na estação seca foram 3 horas na canga do Mirante e 4 horas na canga da Sede. Atualmente o protocolo ALL (“Ants from Leaf Litter”, formigas de serrapilheira, Agosti et al., 2000) é o conjunto padronizado de técnicas mais recomendado para a coleta de formigas de solo e avaliação de mudanças na composição da mirmecofauna devido a perturbações no ambiente (Leal, 2003). Porém esse método não é adequado para os afloramentos ferríferos devido à presença de folhiço apenas nos capões. O uso de armadilhas de queda, do tipo pitfall, não foi possível devido à natureza do substrato de canga, constituído por minério de ferro. Sendo assim, para a realização das coletas deste trabalho, o método escolhido foi o uso de iscas no chão, que atraem a maioria das subfamílias, tribos e gêneros de formigas, com exceção da subfamília Ecitoninae (formigas de correição) e formigas cortadeiras (Freitas et al., 2004; Leal, 2003; Morais, 1980). As iscas são comumente utilizadas na amostragem de formigas por ser um método barato, simples e de rápida utilização (Bestelmeyer et al. 2000), entretanto, apresentam alguns problemas como a seletividade, atraindo espécies generalistas e excluindo as especialistas e predadoras e também as espécies crípticas. Em cada estação foram dois dias de coletas com iscas em cada área, totalizando quatro dias de coletas (chuva: de 25/01 a 10/3 de 2008, houve esse espaçamento devido às chuvas que estavam freqüentes; seca na segunda quinzena de julho 2008). Em cada área foram traçados cinco transectos de 100 metros cada, separados por 10m. A direção do transecto foi escolhida para abranger a maior heterogeneidade espacial possível, permitindo incluir o maior número de habitats diferentes de formigas, conforme recomendação de Freitas e colaboradores (2004).

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Foram usados dois tipos de iscas: sardinha e mel. Em cada ponto de coleta, foram dispostos uma mistura pastosa (aproximadamente 5 mL) de sardinha e uma colher de café de mel depositadas em guardanapos de 100 cm 2. Cada tipo de isca foi depositado em um dos lados do transecto. As iscas foram distribuídas na parte da manhã e ficaram no local por 1 hora. Deixar as iscas por mais tempo poderia resultar em dominância total de algumas espécies com recrutamento mais eficiente que outras (Leal, 2003; Freitas et al. , 2004). A coleta das iscas foi feita com um saco plástico envolvendo a mão, como se fosse uma luva. Neste caso o próprio saco serviu de depósito de todo o material coletado. Algumas folhas e pedras que, porventura, estavam por baixo do guardanapo também foram coletadas, pois segundo Freitas e colaboradores (2004) algumas espécies são atraídas pelo óleo que impregna o suporte, no caso, o guardanapo. A cada 10 metros, havia uma isca de cada tipo, totalizando 22 pontos amostrais em cada transecto e 110 iscas em cada dia. O total de iscas nas duas estações foi de 440 em cada área. Para as espécies de formigas encontradas tanto nas coletas manuais quanto nas iscas, foi realizado um teste de correlação entre a riqueza de formigas e a porcentagem de plantas arbustivas ou a porcentagem de canga exposta. A análise de agrupamentos tem como objetivo dividir os elementos da amostra em grupos, de modo que os elementos pertencentes a um mesmo grupo sejam similares entre si com relação às variáveis que foram medidas e os elementos em grupos diferentes sejam heterogêneos em relação a estas mesmas características (Mingoti, 2005). Esta análise exploratória é usada com o intuito de obter possíveis agrupamentos ainda não conhecidos (Mingoti, 2005) da comunidade ecológica. Por este motivo, para as formigas encontradas nos dois métodos, análises de agrupamento foram realizadas, usando Índice de Dice e WPGMA como critério de agrupamento (programa PAST, Hammer et al. , 2001). Para estas análises foram consideradas a presença ou ausência das espécies de formigas no local e na estação do ano amostrados. Com a análise de agrupamentos é possível construir um gráfico conhecido como dendrograma, que é um gráfico em forma de árvore no qual a escala vertical indica o nível de similaridade e no eixo horizontal são marcados os elementos amostrais (Mingoti, 2005). As linhas verticais, partindo dos elementos agrupados, têm altura correspondente ao nível em que os elementos foram considerados semelhantes, isto é, o nível de similaridade (Mingoti,

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2005). Os dendrogramas obtidos permitiram identificar similaridades na composição de espécies entre amostras (local e estação). Para analisar os dados obtidos por meio das iscas, foram utilizados o Índice de similaridade de Jaccard para comparar as áreas amostradas e o Índice de diversidade de Shannon-Wiener para identificar a diversidade das comunidades nas áreas e nas estações do ano amostradas. Se o índice de diversidade de Shannon é obtido para cada uma das comunidades amostradas, é importante testar a hipótese de que a diversidade das duas comunidades amostradas é igual. Para isso, é possível realizar um teste t (Zar, 1996). O valor da Equitabilidade ou homogeneidade da amostra também foi calculado (Zar, 1996). Quando a análise se concentra na verificação de associação entre variáveis, uma das formas de se analisar é através do teste estatístico qui-quadrado (Mingoti, 2005). Portanto, para verificar se o número de espécies das iscas tem relação com a associação entre estação do ano e o tipo de isca foi realizado um teste Qui-quadrado. Considerando a freqüência de cada espécie coletada na associação tipo de isca + local amostrado + área de coleta, foi utilizada a análise de agrupamentos com Índice de Horn e WPGMA como critério de agrupamento para identificar similaridades entre amostras. Ainda com os valores de freqüência, outra analise de agrupamento foi feita, agora com o Índice de Dice e WPGMA, para verificar a similaridade na composição das espécies em função do local, estação e tipo de isca. Com o objetivo de estudar a relação entre as espécies coletadas nas iscas e os fatores local amostrado, tipo de isca e estação do ano, foi realizada uma análise de Correspondência considerando a freqüência das espécies nas variáveis citadas acima. Todas as análises multivariadas foram realizadas no programa PAST (Hammer et al. , 2001) e as escolhas dos melhores dendrogramas foram feitas através dos valores do coeficiente de correlação cofenética, que correlaciona a matriz de dados com o dendrograma; quanto maior o valor do índice, menor a distorção. As coletas foram realizadas com as licenças de número 178/07 do IEF/MG e 13241-1 do IBAMA, concedidas à autora. As amostras coletadas foram analisadas nos Laboratórios de Interação Animal Planta e de Ecologia e Comportamento de Insetos, Instituto de Ciências Biológicas, UFMG. A identificação dos gêneros de formigas foi feita de acordo com Palacio & Fernández (2003). As identificações foram conferidas na Coleção de Referência do Laboratório de Ecologia de Comunidades, Universidade

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Federal de Viçosa, sob curadoria do Professor José Henrique Schoereder. As espécies que não havia nesta coleção foram enviadas para o especialista Rodrigo Feitosa, do acervo de Formicidae do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. Os exemplares de formigas foram depositados na Coleção Entomológica das Coleções Taxonômicas da UFMG sob curadoria do Professor Fernando Amaral da Silveira e no acervo de Formicidae do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo.

RESULTADOS

As duas áreas amostradas, apesar de possuírem composição vegetal semelhante com dominância de Mimosa calodendron , Lychnophora pinaster e Stachytarpheta glabra , apresentam diferenças quanto à heterogeneidade vegetal e cobertura do solo. Analisando o perfil vegetacional (Figura 2) é possível perceber que as áreas de estudo apresentam diferenças quanto à densidade, altura e predominância de cada estrato da vegetação. A área da Sede possui vegetação com altura máxima de 5 metros, mais alta que a vegetação do Mirante que não ultrapassa os 2 metros. Visualmente a área da Sede possui vegetação mais densa quando comparada com a área do Mirante. No Mirante há maior representatividade das herbáceas monocotiledôneas formando os tapetes de orquídeas e canelas-de-ema, que também estão presentes na Sede, porém em menor quantidade. Entretanto, tais percepções não são totalmente confirmadas com os dados de porcentagem de cobertura de cada categoria da vegetação, apesar de visualmente haver uma diferença. As porcentagens de área ocupada por herbáceas, tanto mono (Sede = 20,4% ± 10,9; Mirante = 27,5% ± 22,0) quanto dicotiledôneas (Sede = 0,5% ± 1,6; Mirante = 0,7% ± 1,6), são semelhantes entre os locais, não havendo diferenças significativas (HM t = -0,91; p = 0,37; HD t = -0,27; p = 0,78). No Mirante há 65% ± 19,7 de canga sem qualquer tipo de cobertura vegetal, enquanto na Sede o valor é 53% ± 21,5, não havendo diferenças significativas (t = -1,36, p = 0,19). A diferença mais notável e a única significativa é entre as plantas arbustivas. A canga da Sede apresenta 26,3% ± 24,6 de sua área coberta por esta categoria, enquanto no Mirante há apenas 5,9% ± 7,6 da área coberta por plantas arbustivas (t = 2,53, p = 0,03). O Mirante apresenta área total sombreada correspondendo a apenas 2,32 m 2 em 40 m 2 amostrados,

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO enquanto na Sede há 12,52 m 2 de área coberta pelas espécies arbustivas, confirmando a diferença significativa encontrada.

Figura 2 : Perfis vegetacionais dos dois campos rupestres sobre canga estudados no Parque Estadual da Serra do Rola Moça. A – canga da Sede, canga couraçada localizada próximo à Sede administrativa; B – canga do Mirante, canga couraçada localizada no Mirante Morro dos Veados. Perfis de 35 metros de comprimento. (Desenhos: Alethéia Alves).

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As espécies arbustivas mais comuns nas parcelas amostradas no campo rupestre da Sede foram L. pinaster, Baccharis saltzmannii , M. calodendron , Sebastiania glandulosa e S. glabra . Já no Mirante as espécies S. glabra e L. pinaster foram as mais comuns, porém S. glandulosa e Tibouchina multiflora estavam presentes, possuindo apenas um galho, o que impediu as medidas da copa. Nos campos ferruginosos amostrados, agrupando os dois métodos de coleta de formigas utilizados, foram encontradas 22 espécies distribuídas em 13 gêneros pertencentes a cinco subfamílias (Tabela 1). Na Sede foram encontradas 18 espécies e no Mirante, 15. A subfamília mais diversa foi Myrmicinae com nove espécies, seguida por Formicinae com sete. As outras subfamílias encontradas (Dolichoderinae, Pseudomyrmecinae e Ponerinae) foram representadas por duas espécies em cada. Das espécies encontradas, somente oito foram coletadas pelos dois métodos de coleta. Das 14 coletadas mediante somente um dos métodos, oito foram coletadas manualmente e seis nas iscas (Tabela 1). Attini foi a única tribo exclusiva de coletas manuais. Já as tribos Blepharidattini, Myrmicini e Pheidolini foram coletadas exclusivamente com iscas. Entre os gêneros encontrados, o mais diverso foi Camponotus (Formicidae), com 5 espécies. Brachymyrmex , Crematogaster , Cephalotes , Pheidole e Pseudomyrmex foram representados por 2 espécies. Os outros gêneros tiveram apenas uma espécie em cada (Tabela 1). Muitos dos gêneros encontrados como Brachymyrmex , Camponotus , Crematogaster , Linepithema , Pogonomyrmex, Tapinoma e Wasmannia são considerados forrageadores generalistas (AntBase, 2009; Brown Jr., 2000). Também foram encontrados dois gêneros predadores ( Odontomachus e Pachycondyla ), um gênero arborícola (Cephalotes ), um gênero onívoro ( Pheidole ), um cultivador de fungos (Acromyrmex ) e Pseudomyrmex é predador generalista e visitante de NEFs (AntBase, 2009; Brown Jr., 2000). Das formigas identificadas até espécie, todas apresentam distribuição ampla, não havendo nenhuma endêmica. Tampouco foram encontradas espécies consideradas exóticas.

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Tabela 1: Espécies de Formicidae encontradas nos campos rupestres sobre canga do Parque Estadual da Serra do Rola Moça, com seus respectivos métodos de coleta.

Espécies Método SUBFAMILIA DOLICHODERINAE Manual Isca Dolichoderini Linepithema iniquum Mayr, 1870 X Tapinoma sp. 1 X SUBFAMILIA FORMICINAE Brachymyrmecini Brachymyrmex patagonicus Mayr, 1868 X X Brachymyrmex sp. 1 X Camponotini Camponotus (Myrmobrachys) crassus Mayr, 1862 X X Camponotus (Myrmaphaenus) genatus Santschi, 1922 X X Camponotus (Myrmothrix) rufipes (Fabricius, 1775) X X Camponotus (Tanaemyrmex) melanoticus Emery, 1894 X Camponotus pr. crassus X SUBFAMILIA MYRMICINAE Attini Acromyrmex disciger (Mayr, 1887) X Blepharidattini Wasmannia auropunctata Roger, 1863 X Crematogastrini Crematogaster erecta Mayr, 1866 X X Crematogaster moelleri Forel, 1912 X X Cephalotini Cephalotes minutus (Fabricius, 1804) X Cephalotes maculatus (Smith, 1876) X X Myrmicini Pogonomyrmex naegelii Forel, 1878 X Pheidolini Pheidole obscurithorax Forel, 1985 X Pheidole sp. 1 X SUBFAMILIA PONERINAE Ponerini Odontomachus haematodus (Linnaeus, 1758) X Pachycondyla striata Smith, 1858 X SUBFAMILIA PSEUDOMYRMECINAE Pseudomyrmecini Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) X Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 2 X X

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ChA SeA SeP ChP

0,95

0,9

0,85

0,8

0,75

0,7

0,65

0,6

Similaridade Dice

Figura 3: Análise de agrupamento (WPGMA) dos locais amostrados e estações do ano, com base na presença das espécies de formigas encontradas no Parque Estadual da Serra do Rola Moça, utilizando o índice de similaridade de Dice. Ch – estação chuvosa; Se – estação seca; P – canga da Sede; A – canga do Mirante Morro dos Veados. Coeficiente de Correlação Cofenética = 0,55.

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Figura 4: Análise de agrupamento (WPGMA) da presença ou ausência das espécies de formigas no Parque Estadual da Serra do Rola Moça com relação ao local amostrado e a estação do ano, utilizando o índice de similaridade de Dice. Coeficiente de Correlação Cofenética = 0,75. Dolichoderinae (Liin – L. iniquum ; Tap1 – Tapinoma sp.1). Formicinae (Brpa – B. patagonicus ; Bra1 – B. sp.1; Cacr – C. crassus ; Cage – C. genatus ; Caru – C. rufipes ; Came – C. melanoticus ; CaCR - C. pr. crassus ). Myrmicinae (Acdis – A. disciger ; Cema – Ce. maculatus ; Cemi – Ce. minutus ; Crer – Cr. erecta ; Crmo – Cr. moelleri ; Phob – Ph. obscurithorax ; Phe1 – Ph. sp.1; Pona - Po. naegelii ; Waau – W. auropunctata ). Ponerinae (Odha – O. haematodus ; Past – P. striata ). Pseudomyrmecinae (PsPA – Ps. gr. pallidus sp.2; Psgr – Ps. gracilis ). Para significado de A, B, C e D, ver ao longo do texto .

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Comparando a ocorrência das espécies encontradas por meio dos dois métodos de coleta há similaridade maior entre as áreas amostradas do que entre os períodos de seca e chuva (Figura 3). A maior similaridade entre as áreas é confirmada com o dendrograma das espécies em função do local amostrado e da estação do ano (Figura 4). Nesta análise, considerando até 60% de similaridade, as espécies associam-se em 4 grupos, sendo: A) espécies exclusivas da Sede; B) grande grupo formado em sua maioria por espécies que ocorreram nos dois locais e nas duas estações do ano; C) espécies exclusivas do Mirante e D) espécies coletadas apenas em coleta manual, exclusivas da Sede na estação seca. Não houve correlação entre a riqueza de formigas nas duas áreas amostradas e a porcentagem de plantas arbustivas (r = 0,37), tampouco com a porcentagem de canga exposta (r = -0,37). Foram identificadas diversas relações entre 11 espécies de formigas e 21 plantas pertencentes a 11 famílias, evidenciando algumas plantas dos campos ferruginosos utilizadas por formigas (Tabela 2). Quatro plantas não foram identificadas devido à ausência das partes reprodutivas necessárias à identificação vegetal. As formigas foram coletadas forrageando ou andando principalmente sobre as folhas, flores ou nectários. Algumas espécies foram encontradas dentro das flores, em contato com cochonilhas, em folhiço acumulado sob a planta ou no acúmulo de matéria orgânica nas raízes. Quando as formigas estavam percorrendo todo o corpo da planta, a associação foi caracterizada como indeterminada (Tabela 2). As formigas encontradas sobre a vegetação pertencem às subfamílias Myrmicinae, Formicinae e Pseudomyrmecinae, típicas de formigas arborícolas. Algumas espécies como Brachymyrmex patagonicus , Crematogaster erecta e Camponotus crassus se destacam por utilizarem diversas espécies de plantas como local de forrageamento (Tabela 2). Algumas espécies vegetais foram visitadas por mais de uma espécie de formiga, muitas vezes na mesma planta. As espécies com maior número de formigas associadas foram L. pinaster , S. glandulosa , S. glabra e Epidendrum secundum (Tabela 2). As formigas encontradas em L. pinaster foram unicamente da subfamília Formicinae e estavam dentro das flores ou percorrendo as folhas, não sendo observada a coleta de nenhum recurso.

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Foi observada a presença de cochonilhas nos galhos de S. glandulosa e B. patagonicus foi coletada nestas cochonilhas. Já Cr. erecta foi coletada na ramificação dos galhos, onde uma substância semelhante a resina foi observada. As formigas coletadas nas duas espécies de Orchidaceae estavam, em geral, paradas nas bifurcações da haste da inflorescência, porém não foram observados nectários ou outras fontes de recursos alimentares visíveis nestes locais. Pheidole obscurithorax foi encontrada apenas em E. secundum , juntamente com C. crassus e Cr. erecta . Nas raízes de S. caulescens há um acúmulo de matéria orgânica onde foram encontradas duas espécies de formigas: Cr. erecta e Pseudomyrmex gracilis . Esta última foi encontrada apenas em associação com esta orquídea (Tabela 2). Em S. glabra foram encontradas três espécies de formigas, muitas vezes ao mesmo tempo no mesmo indivíduo. Além dessas, foi observada a formiga cortadeira Acromyrmex disciger coletando flores desta planta caídas no chão (Figura 5). Esta mesma espécie também foi observada cortando e carregando fragmentos de flores de Vellozia compacta (Velloziaceae) nas cangas do PESRM (Figura 5). Em duas outras espécies vegetais ( B. saltzmanii e Peixotoa tomentosa ) foram detectadas associações com duas espécies de formigas (Tabela 2). As formigas encontradas em B. saltzmanii são forrageadoras generalistas. Barrosoa organensis, Dasyphyllum velutinum e Symphyopappus brasiliensis , pertencem à mesma família de B. saltzmanii . Em B. organensis e S. brasiliensis foram encontradas Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 2 e Cephalotes minutus . Já em D. velutinum foi encontrada Cr. erecta dentro da flor. Em Peixotoa tomentosa (Malpighiaceae) foi encontrada uma espécie tipicamente arborícola ( Ce. minutus ) e outra forrageadora generalista ( B. patagonicus) . Nas flores de Banisteriopsis sp., também malpiguiácea, foi encontrada C. crassus . Esta mesma formiga foi encontrada em Tibouchina multiflora (Melastomataceae), mesmo quando esta planta não estava florida (Tabela 2). Apenas uma espécie de formiga foi encontrada em Mimosa calodendron (Fabaceae), Justicia riparia (Acanthaceae) e nas flores de Siphocampylus nitidus (Campanulaceae). A formiga coletada em M. calodendron foi Camponotus rufipes , espécie observada apenas em uma coleta e apenas nesta planta (Tabela 2). Em todo o trabalho, Brachymyrmex sp.1 e Linepithema iniquum foram encontradas apenas nas coletas manuais sobre a vegetação (Tabela 1), porém as plantas por elas utilizadas não foram identificadas.

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coletas manuais.coletas

– indeterminado.– Parque Estadualda SerradoRola Moça por meio de COCH – cochonilhas; FOL folhas;– FLR – flor; INDET Associação entre formigas e plantas encontradas no Tabela 2:

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Por meio das coletas manuais também foi possível determinar sete locais de nidificação de 11 espécies de formiga de canga (Tabela 3). Os locais mais utilizados são sob pedra e dentro de galhos secos ocos ou em processo de decomposição. As subfamílias mais freqüentes foram Formicinae e Myrmicinae, com quatro espécies em cada. Cr. erecta é capaz de nidificar em todos os locais observados. Em duas espécies vegetais os galhos secos contendo ninhos ainda estavam ligados à planta viva e foi possível identificá-los como sendo de M. calodendron e T. multiflora (Tabela 3). Nesta última planta foram localizados ninhos de 3 espécies: Camponotus genatus , C. crassus e Cr. erecta . Sob os galhos de M. calodendron forma-se um microhabitat com grande quantidade de folhiço, onde foi coletada Cr. erecta , porém sem vestígios de ninhos. Quatro espécies foram encontradas abaixo dos tapetes de musgos ou no acúmulo de matéria orgânica nas raízes das orquídeas. Nas cangas foi observado que diversas espécies constroem ninhos sob pedras (Tabela 3). Nestes locais é possível notar canalículos na canga e a presença de larvas e ovos. Acromyrmex disciger e Pachycondyla striata foram coletadas apenas no solo, sob pedras ou musgos, respectivamente. Das 880 iscas de sardinha e mel distribuídas, em apenas 490 havia formigas, sendo 251 na Sede e 239 no Mirante. Durante a estação chuvosa a quantidade de iscas com formigas variou pouco entre as áreas e o tipo de isca. Já na estação seca, as iscas de mel foram menos visitadas em ambas as áreas e as de sardinha foram, inclusive, mais visitadas que na estação chuvosa (Figura 6). Porém a riqueza em cada local não é afetada pela associação do tipo de isca com a estação do ano ( χ2 = 0,011; p > 0,05), indicando que a pouca visita nas iscas de mel foram ao acaso. Ao todo, utilizando-se iscas, foram coletadas 14 espécies de formigas distribuídas em 10 gêneros pertencentes a 5 subfamílias. A maior parte das espécies pertence à subfamília Myrmicinae (07), seguida por Formicinae (04). Dentre os gêneros, Camponotus apresentou o maior número de espécies. Sete gêneros tiveram apenas uma espécie atraída pelas iscas (Tabela 4).

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ados através de

; RAIZ – raízes.

ficação no Parque Estadual da Serra do Rola Moça. D

ho seco; MUSho seco; – sob tapete musgo;de PED – sob pedra

Associação entre espécie de formiga e local de nidi

Tabela 3: coletas manuais. FOLI – folhiço sob copa; GAL – gal

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Figura 5: Exemplos de associação formigas-plantas e de locais de nidificação nos afloramentos ferruginosos do Parque Estadual da Serra do Rola Moça. A – flor de T. multiflora ; B – folha de S. glabra ; C – cochonilha em galho de S. glandulosa ; D – formiga dentro da flor de D. velutinum ; E – ninho em galho seco e oco; F – ninho sob pedra; G – danos nas tépalas de V. compacta causados por A. disciger ; H - A. disciger carregando flor de S. glabra. (Fotos: A-F – Flávia Viana; G-H – Claudia Jacobi). 29 Flávia Elizabeth de Castro Viana

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Quantidade de iscas

90 80 70 60 50 40

Nº Nº iscas 30 20 10 0 Chuva Seca Estação

Sede - mel Sede - sardinha Mirante - mel Mirante - sardinha

Figura 6: Quantidade de iscas com formigas em cada estação do ano, separadas pelo tipo de isca e pela área de coleta no Parque Estadual da Serra do Rola Moça. N = 490 iscas.

Considerando o local de coleta, quatro das 14 espécies (28,6%) foram exclusivas da Sede, enquanto duas (14,3%) do Mirante (Tabela 4). As espécies exclusivas da Sede foram Crematogaster moelleri, Cr. erecta , Cephalotes maculatus e Ps. gr. pallidus sp.2. No Mirante, as espécies exclusivas foram C. rufipes e Odontomachus haematodus (Tabela 4). Entre as áreas, o valor do Índice de similaridade de Jaccard foi igual a 0,571 indicando que pouco mais da metade das espécies ocorrem nas duas áreas amostradas. Com relação ao tipo de isca, três espécies (21,4%) foram exclusivas das iscas de sardinha, apenas uma (7,14%) exclusiva das iscas de mel e 10 (71,4%) foram coletadas em ambos os tipos de iscas. Nas iscas de sardinha as espécies exclusivas foram Ce. maculatus , C. rufipes e O. haematodus . A única espécie exclusiva do mel foi Pseudomyrmex gr. pallidus sp.2 (Tabela 4). Com relação à estação do ano, Wasmannia auropunctata foi a única espécie a ser coletada apenas na estação chuvosa nas duas áreas amostradas. Na Sede C. genatus apareceu apenas na estação seca. Já oito espécies estiveram restritas à estação chuvosa em pelo menos uma das áreas (Tabela 4). Houve diferença com relação à riqueza e composição das espécies comparando apenas a isca de mel nas duas estações do ano. Na estação seca apenas seis espécies estavam presentes nas iscas de mel enquanto na estação chuvosa havia onze. As espécies que não foram coletadas na isca de mel durante a estação seca foram: 30 Flávia Elizabeth de Castro Viana

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Wasmannia auropunctata , Pogonomyrmex naegelli , Pheidole obscurithorax , Pheidole sp.1, Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 2 (Tabela 4). Entretanto, Po. naegelli , Ph. obscurithorax e Pheidole sp.1 apareceram nas iscas de sardinha na estação seca. O índice de Shannon-Wiener revelou que a diversidade é maior na Sede (H’ Sede = 1,89 / E = 0,76; H’ Mirante = 1,56 / E = 0,68) com diferença significativa entre esses valores (t = 4,5; p<0,001). Entre as estações o índice de Shannon-Wiener revelou que a diversidade é maior na estação chuvosa (H’ chuva = 1,89 / E = 0,72; H’ seca = 1,73 / E = 0,79) com diferença significativa entre os valores (t = -2,2; p = 0,027). O dendrograma obtido com o Índice de Horn (Figura 7), considerando aproximadamente 60% de similaridade, permite identificar 2 grupos: A) grande grupo formado pela maioria das amostras do Mirante, onde há maior similaridade entre a composição e a freqüência de espécies encontradas nas iscas deste local na estação seca. Provavelmente a ausência de várias espécies e a menor quantidade de indivíduos no Mirante durante a estação seca faz com que estas amostras fossem semelhantes. B) grupo formado pelas amostras das iscas de sardinha na Sede, não importando a estação do ano. Apesar de a riqueza ser menor, durante a estação seca algumas espécies tiveram suas freqüências aumentadas nas iscas de sardinha, provavelmente contribuindo para que as estações do ano fossem semelhantes. Comparando as espécies em função das variáveis (local, estação e isca), a análise de agrupamento (Figura 8), realizada com o Índice de Dice e considerando 60% de similaridade, indicou 5 grupos bem distintos: A) formado unicamente pela espécie Pseudomyrmex gr. pallidus sp.2, espécie exclusiva da Sede na estação chuvosa em iscas de mel; B) grupo formado pelas espécies Ce. maculatus e W. auropunctata , espécies coletadas com pouquíssima freqüência somente nas iscas de sardinha e na estação chuvosa; C) formado pelas espécies do gênero Crematogaster , restritas à Sede, porém presentes nas duas estações e nos dois tipos de iscas; D) grupo grande onde as espécies ocorreram nas duas áreas, nas duas estações e nos dois tipos de iscas e E) grupo formado por C. rufipes e O. haematodus , espécies exclusivas do Mirante na estação chuvosa em iscas de sardinha. Verifica-se mais uma vez que o fator exclusividade (seja do local, da estação, do tipo de isca ou destas três variáveis) parece ser o maior critério de associação entre as espécies.

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oluta e freqüência

do iscas de sardinha e mel. Dados de freqüência abs coleta coleta e estação do ano. Espécies de formigas encontradas no PESRM utilizan relativa (%) separados por tipo de isca, local de Tabela 4:

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Figura 7: Análise de agrupamento (WPGMA) de local amostrado, estação do ano e tipo de isca em função das espécies de formigas coletadas com iscas no Parque Estadual da Serra do Rola Moça, utilizando o índice de similaridade de Horn. Coeficiente de Correlação Cofenética = 0,85. P – canga da Sede; A – canga do Mirante Morro dos Veados; Ch – estação chuvosa; Se – estação seca; M – isca de mel; S – isca de sardinha. Para significado de A e B, ver ao longo do texto.

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Figura 8: Análise de agrupamento (WPGMA) considerando a similaridade entre as espécies de formigas coletadas com iscas no Parque Estadual da Serra do Rola Moça com relação ao local amostrado, a estação do ano e o tipo de isca, utilizando o índice de similaridade de Dice. Coeficiente de Correlação Cofenética = 0,87. Dolichoderinae (Liin – L. iniquum ; Tap1 – Tapinoma sp.1). Formicinae (Brpa – B. patagonicus ; Bra1 – B. sp.1; Cacr – C. crassus ; Cage – C. genatus ; Caru – C. rufipes ; Came – C. melanoticus ; CaCR - C. pr. crassus ). Myrmicinae (Acdis – A. disciger ; Cema – Ce. maculatus ; Cemi – Ce. minutus ; Crer – Cr. erecta ; Crmo – Cr. moelleri ; Phob – Ph. obscurithorax ; Phe1 – Ph. sp.1; Pona - Po. naegelii ; Waau – W. auropunctata ). Ponerinae (Odha – O. haematodus ; Past – P. striata ). Pseudomyrmecinae (PsPA – Ps. gr. pallidus sp.2; Psgr – Ps. gracilis ). Para significados de A, B, C, D e E, ver ao longo do texto.

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Os resultados da análise de correspondência (Figura 9), cujos dois primeiros eixos explicam 77,34% da variância total dos dados, são congruentes com os obtidos nos dendrogramas vistos anteriormente, confirmando a similaridade maior entre áreas do que entre estações e associando as espécies exclusivas aos seus respectivos locais, estação e tipo de isca. O primeiro eixo desta análise separa as espécies de formigas que foram mais freqüentes nas iscas de sardinha na Sede nas duas estações das outras espécies. Nota-se que Cr. erecta contribui muito para a variância do Eixo I porque aparece somente na Sede com alta freqüência relativa. Cr. moelleri tampouco aparece no Mirante e apresenta maior frequência relativa nas iscas de sardinha. Tais associações podem justificar porque no dendrograma da Figura 8 as amostras da Sede com iscas de sardinha aparecem separadas do restante. Apesar do segundo eixo não mostrar uma separação clara entre as espécies, há grande contribuição das espécies que apareceram unicamente na Sede, estação chuvosa e isca de sardinha. Neste eixo há tendência para similaridade maior entre as áreas amostradas do que entre as estações do ano.

DISCUSSÃO

A vegetação é um dos principais fatores que afetam a composição e a estrutura das comunidades de formigas (Retana & Cerdá, 2000 apud Arnan et al ., 2007), pois as plantas oferecerem recursos alimentares e modificam a proporção sombreada do solo (Arnan et al. , 2007). As plantas de afloramentos rochosos são adaptadas a crescer em solos pobres e rasos, onde há tendência para deficiência hídrica, por isso elas crescem vagarosamente e frequentemente apresentam pequeno porte (Larson et al , 2000 apud Mourão, 2007). Neste trabalho, os dois afloramentos ferríferos estudados apresentam diferenças com relação à densidade, altura e composição das diversas categorias vegetais, como visto com a porcentagem da cobertura do solo e o perfil vegetacional. No Mirante, a quantidade de plantas arbustivas e a área sombreada é bem menor, entretanto a quantidade de canga exposta não é tão diferente quando comparada com a Sede. No Mirante os tapetes de monocotiledôneas e as dicotiledôneas herbáceas são as maiores responsáveis pela cobertura da canga, e, para as formigas, a sombra proporcionada por estas pequenas plantas também pode ser útil.

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1,5 Cema

Crmo 1 Waau Pspa SChP 0,5 MChP Tap1 Brpat SSeA 0 MSeA Pona PastLiin Crer MChA Phob SSeP Eixo II (28,69%) II Eixo -0,5 Cacr MSeP Phe1 SChA -1 Cage

-1,5

CaruOdha -2 -0,8 -0,4 0 0,4 0,8 1,2 1,6 2 Eixo I (48,65%)

Figura 9: Análise de Correspondência das espécies de formigas coletadas com iscas e amostras (locais, estações e tipos de iscas). Abreviatura das espécies de formigas: Brpat – B. patagonicus ; Cacr – C. crassus ; Cage – C. genatus ; Caru – C. rufipes ; Cema – Ce. maculatus ; Crer – Cr. erecta ; Crmo – Cr. moelleri ; Odha – O. haematodus; Phob – Ph. obscurithorax ; Phe1 – Ph. sp.1; Pona - Po. naegelii ; Pspa – Ps. gr. pallidus sp.2; Tap1 – Tapinoma sp.1; Waau – W. auropunctata . Abreviatura dos tratamentos: P – canga da Sede; A – canga do Mirante Morro dos Veados; Ch – estação chuvosa; Se – estação seca; M – isca de mel; S – isca de sardinha.

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Pelo exposto acima, percebe-se que há divergência da composição vegetal entre as áreas estudadas, e, segundo Wiens (1999), esta é um dos tipos de heterogeneidade de habitat. Habitats com maior heterogeneidade ambiental podem possibilitar maior disponibilidade de recursos, locais de nidificação e alimentação, que atraem mais espécies de formigas (Arnan et al. , 2007; Bazzaz, 1975 apud Tews et al., 2004; Ribas et al ., 2003). Portanto, a maior diversidade encontrada na Sede, juntamente com os dados das características vegetais, sugerem que neste local haja maior quantidade de recursos alimentares e de nidificação, podendo o campo rupestre da Sede ser considerado um habitat mais heterogêneo, quando comparado com o Mirante. Nas duas áreas, as espécies arbustivas mais comuns foram S. glabra , M. calodendron e L. pinaster . Estas duas últimas espécies são freqüentemente encontradas em associação com plântulas de outras espécies propiciando sombreamento, acúmulo de matéria orgânica e proteção física contra o vento, amenizando assim as condições ambientais estressantes e favorecendo o recrutamento e estabelecimento das plântulas (Jacobi et al. , 2008). As plantas arbustivas, ao aumentarem o sombreamento da área, permitem redução da temperatura, facilitando o deslocamento de diversos animais, inclusive formigas (Arnan et al. , 2007). Apesar de não haver correlação (provavelmente porque poucos pontos foram analisados), a maior riqueza de formigas encontrada na Sede pode ter relação também com a quantidade de área sombreada proporcionada pelas plantas arbustivas, que é dez vezes superior ao Mirante. Este foi o primeiro estudo a investigar de forma sistematizada a fauna de formigas de afloramentos ferríferos. Diversos estudos têm demonstrado que o Cerrado tem grande diversidade de formigas, tanto no solo quanto na vegetação (Ribas & Schoereder, 2004; Ribas et al., 2003; Oliveira et al., 2002; Morais, 1980). De modo geral, ao comparar os resultados obtidos no Cerrado com os ambientes de campo rupestre sobre canga nota-se coincidência entre as subfamílias dominantes numericamente. A subfamília mais diversa neste estudo, Myrmicinae, é a mais diversificada dentro da família (Bolton, 1997). Assim, com exceção de Ponerinae que teve duas espécies amostradas e Ecitoninae que não foi coletada, as coletas desse estudo refletiram a ordenação da diversidade real das diferentes subfamílias. A baixa diversidade de Ponerinae, cujas espécies são predadoras de artrópodes de solo, pode ter relação com a pouca quantidade de folhiço que diminui a representatividade dos

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO artrópodes de solo (Leal, 2003). Quanto a Ecitoninae, sua ausência é esperada, pois suas espécies são nômades e predadoras de artrópodes de solo (Palacio, 2003). A coleta de algumas espécies exclusivamente por um dos métodos confirma a importância da utilização de diversos métodos quando se quer conhecer a mirmecofauna de uma região (Longino et al. , 2002 apud Lutinski & Garcia, 2005). Neste estudo, as coletas manuais acrescentaram cerca de 40% das espécies encontradas. Provavelmente este incremento esteja relacionado às condições do ambiente de canga, onde há pouco folhiço e não há solo, favorecendo as espécies arborícolas, coletadas neste estudo principalmente através das coletas manuais. Entre os gêneros, Camponotus foi o mais rico, com cinco espécies. Este gênero é enorme, com quase 1.000 espécies e subespécies descritas para a Região Neotropical, e composto por formigas onívoras, com colônias no solo, bases ou copas de árvores (Fernández, 2003a). No Cerrado são muito comuns (Marques & Del-Claro, 2006; Morais, 1980 e referências citadas por eles) sendo consideradas adaptadas às condições ambientais deste bioma devido às associações mutualísticas com plantas, espécies de hemípteros e lepidópteros (Oliveira & Del-Claro, 2005; Marques & Del-Claro, 2006 e referências citadas por eles). Santos & Del-Claro (2001) afirmam a superioridade numérica deste gênero em plantas com NEFs no Cerrado. Adaptações semelhantes podem ocorrer entre esse gênero e as plantas da área de estudo, que está inserida no bioma Cerrado, e assim explicar a maior representatividade do gênero Camponotus nos afloramentos ferruginosos amostrados. Pheidole é outro gênero considerado megadiverso (Wilson, 2003). É onívoro e um dos mais comuns da região Neotropical (Fernández, 2003b). De fato, em estudos no Cerrado (Marques & Del-Claro, 2006; Silva et al. , 2004), é um dos gêneros mais comuns, juntamente com Camponotus . Entretanto, nos campos ferruginosos foram encontradas apenas duas espécies de Pheidole provavelmente devido à ausência de estrato epígeo e de folhiço, onde estas formigas principalmente habitam (Fernández, 2003b; Vasconcelos & Vilhena, 2006). Diversos estudos de levantamento da mirmecofauna arbórea no cerrado (Vasconcelos & Vilhena, 2006; Ribas & Schoereder, 2004; Santos & Del-Claro, 2001; Oliveira & Pie, 1998; Morais, 1980) determinam a presença de C. crassus e/ou Cr. erecta . Nos afloramentos ferruginosos estas duas espécies, juntamente com B. patagonicus , foram encontradas na maioria das plantas observadas e com

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO representatividade alta nas iscas, sugerindo que podem utilizar grande diversidade de recursos animais ou vegetais, confirmando assim a indicação de que são forrageadoras generalistas (AntBase, 2009). Muitas plantas atraem formigas com comida e/ou abrigo (Howe & Westley, 1988) para que estes insetos as defendam contra fitófagos, patógenos ou competidores (Ibarra-Manríquez & Dirzo, 1990). Nas cangas amostradas, algumas espécies vegetais foram visitadas por mais de uma espécie de formiga, muitas vezes na mesma planta e ao mesmo tempo. Casos semelhantes, onde uma espécie vegetal pode estar associada com várias espécies de formigas, são comuns e citados na literatura (del Val & Dirzo, 2004; Ribas et al. , 2003; Ibarra-Manríquez & Dirzo, 1990; Morais, 1980). Das espécies vegetais de canga observadas com formigas, todas oferecem algum tipo de recurso que pode ser utilizado pelas formigas. Em Asteraceae, a presença de tricomas secretores de néctar é relatada por Oliveira & Leitão-Filho (1987) e em L. pinaster há produção de néctar floral (C. Jacobi com. pess.). Estas informações e as observações de campo sugerem que B. patagonicus e C. crassus estejam em busca deste néctar. A presença das colchonilhas pode ser considerada um recurso indireto oferecido pelas plantas . No cerrado, os insetos que produzem exudatos induzem o forrageamento das formigas nas plantas (Oliveira & Freitas, 2004; Oliveira et al., 2002). Nos galhos de S. glandulosa foram observadas cochonilhas, mas não foi observado B. patagonicus coletando exudatos. Entretanto, formigas deste gênero são conhecidas por cultivar cochonilhas (Santschi, 1923 apud Resende et al. , 2006) e, provavelmente este recurso seja utilizado pela espécie citada. Várias espécies de Euphorbiaceae produzem resinas ou látex e em estudo farmacológico (Santos et al. , 2005) há referência a substâncias antimicrobianas na resina de algumas destas plantas. Apesar de informação não encontrada na literatura, nas ramificações dos galhos de S. glandulosa , onde os exemplares de Cr. erecta foram coletados, parece haver a secreção de resina. Em artigo publicado recentemente Chapuisat e colaboradores (2007) demonstraram que Formica paralugubris coleta resina de conífera e a usa para proteger os ninhos contra bactérias e fungos. Relação semelhante pode acontecer com estas espécies observadas nos afloramentos ferruginosos e estudo com este objetivo deve ser realizado para confirmar essa especulação.

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As Orchidaceae exibem características altamente especializadas para atrair insetos (Almeida & Figueiredo, 2003; Dressler 1993 apud Oliveira & Sajo, 1999). As orquídeas Epidendrum cinnabarinum e E. denticulatum possuem glândulas produtoras de néctar (Delabie et al. , 2003; Almeida & Figueiredo, 2003). Por serem espécies próximas, provavelmente E. secundum , espécie encontrada na canga, também produza néctar, explicando a observação freqüente de formigas nesta planta. A verbenácea S. glabra foi apontada como fonte de recursos para várias guildas de insetos (Vincent et al., 2002), entre eles os herbívoros e os que procuram açúcares, pois pulgões e cochonilhas são encontrados sobre seus galhos (Diniz et al. , 2002) e suas flores, além de produzirem néctar (Antonini et al. , 2005; Vincent et al., 2002), são coletadas por formigas cortadeiras. A grande quantidade e variedade de recursos que essa planta oferece para as formigas podem explicar o fato de várias espécies forragearem ao mesmo tempo em indivíduos desta planta. As formigas cortadeiras, entre elas Acromyrmex, usam fragmentos vegetais para nutrir os fungos dos quais se alimentam (Leal & Oliveira, 1998; Weber 1982 apud Fernández, 2003b) e a ação delas nas flores pode afetar o sucesso reprodutivo das plantas. A coleta de fragmentos florais de V. compacta pode afetar negativamente a polinização desta espécie, ao reduzir e mudar a aparência das tépalas que servem para atrair os visitantes florais. Já em S. glabra , as flores são coletadas do chão, após caírem naturalmente das plantas, e o efeito negativo sobre a polinização parece não existir. Entretanto, estudos com o objetivo de verificar a influencia na polinização devem ser realizados para confirmar essa inferência. Mimosa calodendron é comum nos campos rupestres ferruginosos do PESRM (Mourão, 2007). Apesar de não ter sido encontrada sobre essa espécie informação de possíveis recursos para formigas, há registros de NEFs em Fabaceae (Machado et al. , 2008) e de tricomas glandulares em Mimosa (Pascal et al., 2000 apud Machado et al. , 2008), sendo possivelmente estes recursos a provável explicação para a ocorrência de formigas nesta planta. A espécie Cr. erecta , caso consiga nidificar no folhiço, pode se aproveitar do microambiente criado com a sombra desta planta e utilizar a grande quantidade de folhiço ali depositado para fazer seu ninho. Outra espécie coletada nesta planta foi C. rufipes , formiga com pico de atividade no período noturno (Oliveira & Pie, 1998; Morais, 1980). Nas cangas do Rola Moça não foram realizadas coletas noturnas e isto pode explicar a baixa ocorrência desta espécie.

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Peixotoa tomentosa é uma Malpighiaceae que apresenta NEFs (Del-Claro et al. , 2002). Há estudos de associação desta planta com formigas (Del-Claro et al. , 2002, Del- Claro & Silingardi, 2000) que demonstram a utilização dos NEFs e a importância das formigas para defesa da planta contra herbívoros. Em estudo realizado por Del-Claro e colaboradores (2002) foi detectado que Ce. pusillus usa NEFs de P. tomentosa . Nos afloramentos ferruginosos foi encontrada Ce. minutus em P. tomentosa e, por serem espécies próximas, provavelmente a formiga da canga também utilize os NEFs dessa planta como fonte de alimentação. Banisteriopsis sp. pertence à mesma família de P. tomentosa e apresenta nectários foliares no pecíolo ou face abaxial da folha (Machado et al. , 2008). Porém não foi encontrada literatura relatando a associação deste gênero com formigas. Justicia riparia é um arbusto pertencente à família Acanthaceae, onde um disco nectarífero é encontrado ao redor da base do ovário (Carr, 2008). Apenas uma espécie de formiga foi encontrada nesta planta e também nas flores de S. nitidus e ela possivelmente pode utilizar o néctar produzido por estas espécies. Nos afloramentos ferruginosos do Parque Estadual da Serra do Rola Moça, o tipo de interação formiga-planta predominante foi o uso de secreções das plantas, sejam nectários florais ou extraflorais. Essas interações podem ser consideradas comensalismos e não mutualismos, pois não há evidências de vantagens para as plantas. Entretanto, a existência de mutualismos, inclusive com proteção das plantas contra herbivoria, não pode ser descartada, já que este estudo foi realizado em curto espaço de tempo e não teve por objetivo avaliar isso. Em levantamento bibliográfico sobre interações formiga-planta no Cerrado, as interações predominantes são com plantas que apresentam NEFs ou insetos herbívoros (referências citadas ao longo da discussão acima). A semelhança das interações entre cerrado e campo rupestre sobre canga pode ser explicada porque as plantas que possuem néctar atraem as formigas que utilizam esta fonte alimentar e podem, ainda, predar ou injuriar insetos herbívoros, realizando conseqüentemente a proteção da planta (Oliveira & Pie, 1998). Além disso, os afloramentos ferruginosos estudados pertencem à área de abrangência do bioma Cerrado, com presença de vegetação típica desse bioma onde o substrato não é a canga. Plantas mirmecófitas são aquelas que oferecem local para nidificação e algum tipo de recurso alimentar às formigas (del Val & Dirzo, 2004; Delabie et al. , 2003). Relações mirmecófitas são conhecidas em diversos grupos de plantas (Jolivet, 1992) e

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO algumas espécies de Melastomataceae, Piperaceae, Euphorbiaceae e Rubiaceae, entre outras famílias, apresentam esta característica (Moraes, 2006; Delabie et al. , 2003; del Val & Dirzo, 2004; Vasconcelos & Davidson, 2000; Wilson, 1971). Nos campos rupestres sobre canga foi verificada a presença de formigas em T. multiflora (Melastomataceae), mesmo fora da época de florada. Apesar de terem sido observados ninhos de três espécies nos galhos ocos desta planta, na literatura não foram encontradas informações sobre possíveis recursos alimentares às formigas. Caso haja algum tipo de recurso alimentar oferecido, esta planta tem grande potencial mirmecófito, podendo apresentar relações mutualísticas com as espécies de formigas associadas a ela. De acordo com Delabie e colaboradores (2003), as mirmecófitas podem se desenvolver em solos extremamente pobres, com pouco nitrogênio disponível. Neste caso, a associação formiga-planta possibilita que as plantas aproveitem os resíduos metabólicos e alimentares das formigas (Delabie et al. , 2003). Se considerarmos apenas a pobreza do solo dos afloramentos ferruginosos seria de se esperar que houvesse plantas mirmecófitas. Mas outros fatores como alta concentração de metais pesados e estresse hídrico, característicos das cangas, podem impedir ou limitar o desenvolvimento de tais plantas. Em pouco tempo de estudo e em áreas restritas de campo rupestre sobre canga, 21 espécies vegetais foram observadas em associação com formigas. Nas duas áreas amostradas há quase 300 espécies vegetais (C. Jacobi, com. pess.). Na literatura há diversas plantas com associação com formigas (del Val & Dirzo, 2004; Leal & Oliveira, 1998) onde, tanto plantas quanto formigas, são encontradas nos afloramentos ferríferos. Portanto, com certeza há outras plantas com associações que não foram observadas e que, certamente, são importantes para as formigas de canga. A disponibilidade de locais de nidificação é uma das principais forças que estruturam uma comunidade de formigas (Kaspari, 2003; Hölldobler & Wilson, 1990 apud Leal, 2003). Em trabalho no Cerrado, Morais (1980) identificou espécies que nidificam em plantas (principalmente em galhos ocos), nidificadoras no solo e espécies que nidificam nestes dois locais. Nos afloramentos ferríferos, os ninhos parecem ser construídos principalmente sob pedras e em galhos secos, havendo espécies que podem nidificar nos dois locais. Uma das espécies com ninhos embaixo de pedras é A. disciger . Esta pertence ao grupo das formigas cortadeiras e, em geral, constrói ninhos subterrâneos formados por

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO câmaras ligadas entre si por canais que se abrem na superfície do solo (Gonçalves, 1964 apud Araújo & Della Lucia, 1997). De acordo com Ferreira (2008), os sistemas subterrâneos nos afloramentos ferruginosos contêm grande quantidade de canalículos que são utilizados por inúmeros organismos que transitam desde a superfície da canga até as cavidades existentes em regiões mais interiores. Há, inclusive, a penetração e o desenvolvimento de raízes das plantas nos canalículos chegando às cavidades (Ferreira, 2008) e já foram observados ninhos de cupins nas cavidades (F. Fonseca, com. pess.). As condições severas dos ambientes de canga, onde na superfície do substrato são freqüentes temperaturas de 45ºC a 55°C (F. Fonseca, com. pess.), contribuem para a colonização ativa dos ambientes subterrâneos (Ferreira, 2008). Estas observações e as evidencias de ninhos sob pedras sugerem que os canalículos e as cavidades sejam utilizados pelas formigas como ambiente adequado para ocupação e construção de ninhos subterrâneos. As pedras podem esconder a abertura do canalículo que levará ao ninho em cavidade abaixo. Além disso, as pedras, ao formarem sombras, podem contribuir para a diminuição da temperatura, permitindo que diversas espécies construam seus ninhos sob elas, explicando porque tantos ninhos foram encontrados sob pedras. Os tipos de iscas utilizados não são igualmente procurados pelas formigas, sendo as iscas de sardinha mais preferidas que as de mel (Morais, 1980). A maioria das espécies de formiga tem uma grande porção de sua dieta composta por proteína animal (Leal & Oliveira, 1998), podendo explicar porque as iscas de sardinha são preferidas. O fato da maior parte da dieta das formigas ser composta por proteína também pode explicar porque as iscas de sardinha são mais visitadas durante a seca em ambas as áreas, pois provavelmente nesta estação há menor quantidade de insetos, possíveis presas das formigas. Algumas das espécies que na estação chuvosa foram coletadas na isca de mel, na estação seca foram encontradas apenas na sardinha, provavelmente em busca da fonte protéica. Neste estudo, as espécies exclusivas da isca de sardinha apresentam hábito onívoro como O. haematodus (Wheeler 1900 apud Fernández, 2007) ou são capazes de forragear no solo como o gênero Cephalotes (Silvestre & Silva, 2001 apud Lutinski & Garcia 2005) e C. rufipes (Morais, 1980). A quantidade de iscas ocupadas nas chuvas é maior do que na seca, com menor abundância de formigas nesta época, conforme encontrado também por Morais (1980). Fatores como baixa umidade e alta temperatura podem limitar o forrageamento das

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO formigas, sendo nos trópicos, estes insetos mais ativos durante a estação úmida (Kaspari, 2003). Durante a estação seca, os afloramentos ficam expostos a baixa umidade e altas taxas de insolação causada pela perda de folha das plantas. Tais condições, juntamente com a busca por fonte protéica explicada anteriormente, podem explicar a pouca visitação das iscas de mel durante a estação seca, resultando em menor riqueza e composição de espécies diferente nesta estação. Estes fatos também podem explicar a capacidade de mudar o tipo de isca visitado dependendo da disponibilidade alimentar, mostrada por algumas espécies. A maior diversidade encontrada na estação chuvosa pode também estar relacionada com disponibilidade de recursos alimentares, pois nesta época a vegetação é mais viva e possui flores que atraem mais insetos. Algumas espécies foram exclusivas do local amostrado. As exclusivas da Sede foram espécies caracteristicamente arborícolas (Ward, 2003; Fernández, 2003b; Longino, 2003), confirmando o resultado de que nesta área há maior quantidade de plantas arbustivas. Já as exclusivas do Mirante podem estar relacionadas com os impactos antrópicos sofridos nesta área, pois C. rufipes foi considerada uma espécie característica de ambientes perturbados por Lutinski & Garcia (2005) e O. haematodus já foi coletada em ambientes tipicamente urbanos (Fernández, 2007). Através da análise de agrupamentos, verifica-se que as variáveis consideradas (local, estação e tipo de isca) atuam em conjunto e são mais importantes para agrupar as espécies do que a proximidade filogenética entre elas. O conjunto de análises multivariadas sugere que há maiores similaridades entre as áreas do que entre as estações do ano, pois em todos os agrupamentos as espécies são associadas aos locais onde são exclusivas. Como visto anteriormente, o campo rupestre da Sede e a estação chuvosa possibilitam maior disponibilidade de recursos (vegetais e animais), com riqueza e diversidade de espécies maiores nessas condições. É importante lembrar que as espécies de uma comunidade de formigas podem variar ao longo de 3 eixos: nidificação, alimentação e temporal (Kaspari, 2003). No caso dos afloramentos ferruginosos estudados, a variação temporal é entre as estações do ano, com alto grau de estresse na estação seca. E os eixos nidificação e alimentação estão diretamente relacionados com o local amostrado, pois há heterogeneidade diferente entre as áreas. Portanto, os dados obtidos neste estudo indicam que há um efeito conjunto do local amostrado com a estação do ano, sugerindo que as características ambientais, com

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MIRMECOFAUNA DE AFLORAMENTOS FERRÍFEROS: DIVERSIDADE E ASSOCIAÇÃO COM A VEGETAÇÃO maior ou menor disponibilidade de recursos, influenciam a mirmecofauna dos afloramentos ferruginosos estudados. Finalmente, a conservação de invertebrados será fortalecida à medida que melhorarem os conhecimentos e a compreensão do papel destes organismos em processos ecossistêmicos (Lewinsohn et al. , 2005). Lewinsohn e colaboradores (2005) sugerem como prioridades para fortalecer esta conservação os levantamentos focalizados em habitats específicos, como seria o caso dos afloramentos ferruginosos, e o desenvolvimento de mais estudo sobre táxons e grupos de reconhecida importância funcional nos ecossistemas, como as formigas.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Este foi o primeiro estudo da mirmecofauna nos afloramentos ferríferos. Foram identificadas 22 espécies de formigas, sete locais de nidificação e associações com nectários florais e extraflorais, cochonilhas e florivoria.
Há a possibilidade de existirem mutualismos, outras plantas com associações com formigas e plantas mirmecófitas nos afloramentos ferríferos, sendo necessários estudos com estes objetivos.
Estudos sobre as cavidades existentes nas cangas possibilitao a confirmação da possibilidade de algumas espécies utilizarem estes locais como ambiente adequado para ocupação e construção de ninhos subterrâneos.
Com o aumento do conhecimento e dos estudos sobre a mirmecofauna desta região, e da tendência das empresas mineradoras de investirem em recomposição do habitat, o uso de formigas como bioindicadoras de revegetação de áreas mineradas e degradadas poderá ser implantado.

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