Herbivoría En Lianas: Factores Que Determinan El Establecimiento De Pseudaphrophora Sp

Herbivoría en lianas: factores que determinan el establecimiento de Pseudaphrophora sp. sobre Cissus striata en el Bosque Templado Valdiviano

Patrocinante: Sr. Mylthon Jiménez C.

Trabajo de Titulación presentado como parte de los requisitos para optar al Título de Ingeniero en Conservación de Recursos Naturales

JESSICA TERESA WINKLER PÉREZ VALDIVIA 2014

Índice de materias Página i Calificación del comité de titulación i ii Agradecimientos ii iii Dedicatoria iii iv Resumen iv 1 INTRODUCCIÓN 1 2 ESTADO DEL ARTE 3 2.1 Herbivoría 3 2.1.1 Antecedentes generales 3 2.1.2 Variables ambientales y herbivoría 3 2.1.3 El modelo de estudio 4 2.2 Lianas 4 2.2.1 Otra forma de vida 4 2.2.2 Familia Vitaceae 5 2.2.3 Cissus striata (Ruiz & Pav.) 5 2.3 Orden Hemíptera 6 2.3.1 La familia Cercopidae 6 2.3.2 Ciclo de vida 6 2.3.3 Condiciones ambientales 7 2.3.4 Características del hospedero 8 3 METODOLOGÍA 8 3.1 Área de estudio 8 3.2 Determinación de la variación en la abundancia de Pseudaphrophora sp. 9 hospedados sobre Cissus striata 3.3 Influencia de las condiciones microclimáticas (temperatura, humedad 10 relativa y luz) en la frecuencia de los individuos de Pseudaphrophora sp. 3.4 Relación entre la calidad nutricional de Cissus striata y la variación de la 10 abundancia de Pseudaphrophora sp. hospedados en Cissus striata 4 RESULTADOS 11

4.1 Abundancia de los individuos de Pseudaphrophora sp. hospedados sobre 11 Cissus striata

4.2 Establecimiento de la influencia de las condiciones microclimáticas 12 (temperatura, humedad relativa y luz) en la frecuencia de los individuos de Pseudaphrophora sp. que se hospedan sobre Cissus striata

4.3 Relación entre la calidad nutricional de Cissus striata y la frecuencia de 15 individuos de Pseudaphrophora sp. hospedados.

5 DISCUSIÓN 16

6 CONCLUSIONES 18

7 REFERENCIAS 19

AGRADECIMIENTOS

Antes que todo a mis padres Isabel y Carlos, por confiar en mí y darme la oportunidad de vivir esta experiencia y darme todas las herramientas necesarias para llegar a convertirme en una profesional.

A mis hermanos Carlos y Tatiana, por estar siempre presentes y darme ánimos a pesar de todo lo que hemos pasado a lo largo de la vida que hemos compartido juntos. Mención honrosa a León Vermaak, quien a pesar de no compartir la misma sangre, nos ha enseñado que se puede sentir el mismo cariño por una persona que llega a formar parte de tu familia y se encarga de hacernos sentir muy afortunados por la tribu que formamos.

A mis sobrinas Sofía y Victoria, las que fueron mi principal motivación a lo largo de este período, porque sin duda su llegada a nuestras vidas, fue el mejor regalo que pudimos recibir.

A mis amigos, sobre todo a las que venimos juntas desde el colegio y que compartíamos el sueño de algún día ser profesionales, gracias por siempre tener un tiempo, o una palabra de aliento para mantenerme con la mejor disposición para terminar este proceso. A los que conocí a lo largo de la universidad, por esas noches eternas de estudio y de trabajos, en las que siempre terminábamos tratando de arreglar el mundo. Siempre recordaré esas charlas y los buenos momentos que pasamos juntos. A los miembros de mi comisión Dr. Mylthon Jiménez-Castillo y Dr. Patricio Torres-Morales, por la paciencia y la entrega a lo largo de este trabajo que resultó ser mucho más largo de lo presupuestado. Dr. Cecilia Smith, por la disposición y buena voluntad en cada momento en el que necesité de su ayuda para desarrollar este trabajo.

Finalmente todas las personas que no menciono en estos párrafos, pero que sin duda fueron muy importantes a lo largo de este proceso, y que de alguna manera dejaron algo que me hizo mejorar como persona y como la profesional que soy.

DEDICATORIA

A mis padres, hermanos y duendes

iii

RESUMEN

La herbivoría, desde el punto de vista evolutivo, es considerada una importante fuerza selectiva que modela en los organismos consumidos la generación de múltiples defensas. Los cercópidos son un grupo de insectos herbívoros muy poco conocido. Son escasos los antecedentes acerca de su autoecología y del establecimiento en sus hospedadores. Estudios disponibles, documentan el impacto que estos individuos generan principalmente sobre cultivos de interés económico (como la caña de azúcar). En el bosque valdiviano, se ha observado una interacción muy particular conformada por el cercópido Pseudaphrophora sp. el que se alimenta y establece sobre la liana Cissus striata. Esta última ha mostrado ser más o menos depredada por el cercópido, dependiendo de la especie arbórea sobre la cual se encuentra trepada. El estudio de esta interacción, mediada por tres componentes (herbívoro, la especie consumida y el árbol hospedador) permitiría comprender cuáles son la variables bióticas y ambientales que determinan la presencia de cercópidos sobre una planta, así como los requerimientos nutricionales que determinan la mayor o menor presión de herbivoría . Este trabajo tiene como objetivo definir el patrón de establecimiento de los individuos de Pseudaphrophora sp. sobre el hospedador C. striata y establecer las variables ambientales que lo determinan. Para ello, se cuantificó la abundancia de cercópidos y se relacionó con las variables ambientales y la calidad nutricional del hospedador. Los resultados mostraron una mayor abundancia de cercópidos sobre aquellos individuos de cissus que se encontraban hospedados en Nothofagus obliqua. Sin embargo, ni las variables ambientales del sitio ni la calidad nutricional del hospedador mostraron estar relacionadas con el patrón observado.

Palabras claves: herbivoría, cercopidae, lianas, variables ambientales, bosque templado.

1. INTRODUCCIÓN

Desde el punto de vista evolutivo, la herbivoría es considerada una importante fuerza selectiva. Se ha determinado que la presión generada por esta interacción es capaz de modelar en los organismos consumidos la generación de múltiples defensas. Además, esta posee una importante influencia sobre la estructura de la vegetación, por lo que la herbivoría se considera una de las interacciones bióticas de mayor impacto en las comunidades naturales. En el caso de los insectos herbívoros, al ser ectotermos, se ha determinado que la temperatura es uno de los factores de mayor importancia para su desarrollo y el control de la tasa metabólica. Por lo tanto, esta variable ambiental determinaría de manera importante la cantidad de plantas que se consuman en un determinado ambiente y período de tiempo. Esto, ya que los insectos aumentan su tasa de crecimiento bajo condiciones cálidas y con ello la demanda de recursos. Un grupo poco conocido respecto a su establecimiento en ecosistemas naturales, y en particular como parte de los bosques templados, son los cercópidos. Son escasos los antecedentes disponibles acerca de su autoecología y de cómo se configuran las variables que permitirían el establecimiento en sus hospedadores. Los hemíptera de la familia Cercopidae (más conocidos como salivazos), son insectos nativos de América. Existen 11 géneros, con especies que se encuentran desde el sureste de los Estados Unidos hasta el norte de Argentina. Además se distribuyen en varios rangos de altitud, encontrándose desde las tierras bajas hasta aproximadamente los 3000 m s.n.m. Los cercópidos son insectos de metamorfosis incompleta o hemimetábola (carecen de la fase pupal), cuyo proceso de incubación es influido por las condiciones ambientales. Siendo la humedad relativa el factor responsable de romper la latencia embrionaria. La temperatura en tanto influye en la cantidad de individuos presentes en el hospedador lo que se aprecia en mayor medida entre las estaciones primavera-verano. Además, características nutricionales, como el contenido de proteína y fibra del hospedador, influyen en el patrón de búsqueda de alimento y supervivencia de las ninfas de los cercópidos. Actualmente, los estudios disponibles sobre cercópidos, están dirigidos principalmente a determinar el impacto que estos individuos generan en los cultivos de interés económico (por ejemplo en la caña de azúcar). Por otra parte, son escasos los antecedentes respecto a los requerimientos ambientales o las características que otorgan palatabilidad al hospedador y que finalmente determinan el establecimiento de estos individuos en ecosistemas naturales.

1 Recientes observaciones de campo han permitido apreciar una interesante interacción insecto- hospedador en el Bosque Templado Valdiviano. Este nuevo modelo de estudio, permitiría aportar al entendimiento acerca de las relaciones de herbivoría entre estos insectos y sus hospedadores. Esta interacción está conformada por el cercópido Pseudaphrophora sp. hospedado en la liana Cissus striata la que, a la vez, se encuentra trepada en varias de las especies arbóreas que componen el ecosistema. Observaciones preliminares, dan cuenta de un patrón de abundancia de cercópidos, dependiente de la especie de árbol sobre la cual se encuentra C. striata.

Objetivo general:  Definir el patrón de establecimiento de los individuos de Pseudaphrophora sp. sobre el hospedador Cissus striata y las variables ambientales que lo determinan.

Objetivos específicos:  Determinar la variación temporal de la abundancia de individuos de Pseudaphrophora sp. hospedados sobre Cissus striata en un bosque templado.  Establecer la influencia de las condiciones microclimáticas (temperatura, humedad relativa y luz) en la abundancia de los individuos de Pseudaphrophora sp. que se hospedan sobre Cissus striata.  Establecer la relación entre la calidad nutricional del hospedador y la abundancia de individuos de Pseudaphrophora sp. establecidos sobre Cissus striata.

2 2. ESTADO DEL ARTE

2.1 Herbivoría

2.1.1 Antecedentes generales

La herbivoría es la interacción planta-animal más frecuente en la naturaleza (Weis y Berenbaum 1989). Debido a que juega un importante papel en la estructuración de la vegetación del bosque (Harper 1969) es considerada una de las interacciones bióticas de mayor impacto en las comunidades naturales (Coley 1983, Sánchez-Ramos et al. 1999). A nivel de poblaciones de plantas, puede llegar a influir en su demografía, distribución y abundancia (Sánchez-Ramos et al. 1999). A nivel de individuos, la depredación causada por los herbívoros incluye la disminución de uno o más componentes de su adecuación biológica (crecimiento, sobrevivencia, reproducción). Producto de ello, son considerados importantes agentes selectivos en la evolución de las plantas (Salgado-Luarte y Gianoli 2010).

2.1.2 Variables ambientales y herbivoría

Los organismos reaccionan ante una amplia gama de factores ambientales, y sólo pueden ocupar un cierto hábitat cuando estas variables se encuentran dentro de su rango de tolerancia (Smith 2007). Estudios han revelado que la temperatura es uno de los factores ambientales que más influye en el ritmo de desarrollo de los insectos herbívoros (Alpatov y Pearl 1929, Birch 1953, Lee 1991, Garibaldi y Paritsis 2012). Esto debido a su naturaleza ectoterma, lo que por regla general, implica que ante una mayor temperatura aumenta el ritmo de crecimiento y la tasa metabólica. En pocas palabras, con temperaturas elevadas los insectos comen más y eso repercute sobre las plantas que consumen (Garibaldi y Paritsis 2012). Por ejemplo, existe evidencia respecto a cambios en ritmos de defoliación asociados a variaciones en la temperatura ambiental. En los bosques de la Patagonia Sur Argentina, la especie Nothofagus pumilio generalmente es depredada por orugas de un lepidóptero del género Ormiscodes. Allí, se evidenció un crecimiento en la frecuencia de las defoliaciones, coincidente con el aumento de las temperaturas registrado para la región (Garibaldi y Paritsis 2012).

3 2.1.3 El modelo de estudio

En el bosque templado chileno se ha evidenciado una asociación conformada por el cercópido Pseudaphrophora sp. hospedado en la liana Cissus striata la que se encuentra trepada en varias de las especies arbóreas que componen el ecosistema. El patrón observado indica que los cercópidos comienzan a aparecer a partir del mes de agosto, declinando su frecuencia hacia el mes de diciembre. A lo largo de este período, se aprecia una mayor abundancia de cercópidos hospedados sobre Cissus cuando esta liana se encuentra apoyada sobre los individuos de Nothofagus obliqua (Torres-Morales comunicación personal1). Es importante destacar que desde la descripción taxonómica de Pseudaphrophora sp. (Schmidt 1924) el año 1924 no existe información disponible acerca de su ciclo de vida, su autoecología, ni de las condiciones que determinan su establecimiento, por lo que los antecedentes que se obtendrán a partir de este estudio permitirán avanzar en el conocimiento particular de este género.

2.2 Lianas

2.2.1 Otra forma de vida

Las lianas (o plantas trepadoras) representan formas de vida que han adaptado su fisiología y morfología para aprovechar la luz (Pincheira-Ulbrich et al. 2012), por lo que necesitan de otras plantas que les sirvan de apoyo o soporte mecánico. Generalmente, este soporte está dado por el árbol más próximo al punto en que se encuentran enraizadas (Putz 1984). Si bien, las trepadoras no consumen productos del metabolismo de los árboles, se les ha clasificado como parásitos estructurales (Stevens 1987). Estas plantas no sólo se encuentran sobre otras, también se observan sobre sustratos inorgánicos tales como rocas, muros, y otras estructuras creadas por el hombre. Las trepadoras no pertenecen a un grupo específico del reino vegetal (Putz 2004), sino que son un grupo polifilético que ha evolucionado desde múltiples tiempos y sitios del planeta (Gianoli 2004) y son 14 las familias que han desarrollado este hábito (Gentry 1999, Lorea 2006). Las enredaderas son un grupo abundante y diverso de plantas en los bosques a lo largo del mundo (Schnitzer y Bongers 2002). Se encuentran desde los trópicos hasta las zonas boreales de los

1 Patricio Torres-Morales, 2013, Universidad Austral de Chile, Comunicación personal 4

Hemisferios Norte y Sur, en zonas tanto áridas como en selvas lluviosas (Putz 2004). Encontrándose la mayor diversidad de éstas en las selvas y bosques neotropicales (Richards 1952, Schnitzer 2005 y Isnard y Silk 2009). Comparadas con los árboles, disponen de menor apoyo estructural, por lo que pueden destinar más recursos para la reproducción, avance al dosel y el alargamiento de tallos y raíces (Ewers et al. 1991, Fisher y Ewers 1991). Además, cuentan con un sistema radicular más profundo que otras leñosas, lo que les permite acceder a diversas fuentes de agua, evitando de esta manera el estrés hídrico en períodos secos (Pérez-Salicrup et al. 2001). Su sistema de transporte de agua es mucho más eficiente, ya que el xilema está formado por vasos de gran diámetro (Putz 1984, Jiménez-Castillo y Lusk 2013). De esta manera, pueden mantener altas tasas de crecimiento, alcanzar el dosel del bosque rápidamente y competir eficientemente por agua y nutrientes (Schnitzer y Bongers 2002).

2.2.2 Familia Vitaceae

Esta familia, comprende alrededor de 165 géneros y 1370 especies, las cuales se encuentran distribuidas a lo largo de los trópicos (Mora et al. 2011). En el neotrópico de manera natural, se encuentran los géneros Ampelocissus, Ampelopsis, Cissus y Vitis. Estos dos últimos se encuentran presentes en Sudamérica (Lombardi 2007). Cissus es el género con mayor cantidad de especies dentro de las Vitáceas (350 aproximadamente), las que se encuentran distribuidas en África, América, el Sur de Asia, Australia y Papuasia (Mabberley 1987). En Sudamérica existen 62 especies de Cissus, las que se establecen en variados hábitats forestales como los bosques primarios, bosques secundarios, la cordillera tropical del Brasil, la cuenca amazónica y la Cordillera de Los Andes. Unas pocas especies crecen en ambientes abiertos, como vegetación arbustiva primaria o secundaria, a orillas del mar, acantilados y campos en altura (Lombardi 2007).

2.2.3 Cissus striata (Ruiz & Pav.)

De acuerdo a la descripción de Marticorena et al. (2010) Cissus striata (Ruiz & Pav.) es “Arbusto rastrero o trepador, con tallos que se enredan por zarcillo. Hojas alternas, lámina palmaticompuesta con 5 folíolos obovados a lanceolados, el central de hasta 4 cm de largo, base cuneada, margen aserrado en la mitad superior. Flores verdes dispuestas en una panícula. Cáliz

5 terminado en 4 dientes, corto. Pétalos oblongo-lanceolados, de 3 a 4 mm de largo. Fruto globoso, liso, de hasta 5 mm de diámetro, de color azul a negro”. Esta especie se encuentra en Chile, desde la Región de Coquimbo hasta la Región de Aysén. Además, se encuentra en otros países sudamericanos, tales como Argentina, Bolivia, Brasil, Paraguay y Uruguay (Marticorena et al. 2010).

2.3 Orden Hemiptera

El suborden de hemípteros Auchenorrhyncha comprende a los insectos chupadores de savia de las superfamilias Cercopoidea (salivazos; Cercopidae, Aphrophoridae), Cicadoidea (cigarras; Cicadidae), Membracoidea (chicharritas y periquitos; Cicadellidae, Membracidae) y Fulgoroidea (Cixiidae, Derbidae, Flatidae, Issidae). Estos grupos en conjunto incluyen más de 40.000 especies descritas a nivel mundial. Se trata de insectos abundantes, distribuidos mundialmente en casi todos los hábitats terrestres, son particularmente diversos y tienen gran riqueza de especies en los trópicos. Algunos son plagas de plantas, afectándolas ya sea por alimentarse de ellas, depositar sus huevecillos o por transmitirles patógenos como virus (Dietrich 2003).

2.3.1 La familia Cercopidae

Los hemípteros de la familia Cercopidae (más conocidos como salivazos), son insectos nativos de América (Sotelo y Cardona 2011). Existen 11 géneros de la familia Cercopidae, con especies que atacan cultivos de gramíneas en las zonas neotropicales: Aeneolamia, Deois, Isozulia, Kanaima, Mahanarva, Maxantonia, Notozulia, Prosapia, Sphenorhina, Tunaima y Zulia (Peck 2001). Antecedentes indican que este complejo de especies afecta estos cultivos desde el sureste de los Estados Unidos, hasta el norte de Argentina (Peck 2002).

2.3.2 Ciclo de vida

Los cercópidos son insectos de metamorfosis incompleta o hemimetábola (carecen de la fase pupal). Los huevos recién puestos, son de color amarillo, crema o transparente, tornándose de un color más intenso al avanzar la incubación. Los huevos poseen una forma alargada, y sus medidas se encuentran desde los 7 y 12 mm de longitud y entre 0.25 y 0.4 mm de diámetro. Estos son depositados

6 por la hembra sobre la superficie del suelo o enterrados a unos pocos centímetros, cerca o entre las raíces de las plantas hospedantes. El proceso de incubación es influido por las condiciones ambientales, especialmente por la humedad relativa (Sotelo y Cardona 2011). Las hembras, tienen la capacidad de generar un tipo de huevo en el cual el proceso de incubación se inhibe, entrando en estado de diapausa, de esta manera el desarrollo del huevo puede durar desde unos pocos días, hasta casi un año dependiendo de las condiciones ambientales. Esta estrategia evolutiva permite a los huevos superar de manera exitosa la época de sequía enterrados en el suelo hasta la siguiente época de lluvias (Sotelo y Cardona 2011). Al eclosionar, surge una ninfa (que pasa por cinco etapas, generando una muda en cada una de ellas), la que debe buscar un sitio para alimentarse. Una vez establecida en el hospedador, forma una masa de espuma que la protege de las condiciones externas y además es una evidencia de su alimentación en el lugar (Pires et al. 2000).

2.3.3 Condiciones ambientales

Tanto la eclosión, como la duración del estado ninfal, son influidas por las condiciones ambientales (Sotelo y Cardona 2011). Respecto a la humedad relativa, trabajos realizados en invernaderos con Zulia colombiana asociada a Brachiaria sp., mostraron que a una temperatura de 26 °C y una humedad relativa de 80 a 90% las ninfas se desarrollaron en un promedio de 45 días (con un rango de entre 34 y 57 días) (Arango et al. 1982, Sotelo y Cardona 2011). Estudios realizados por Leita et al. (2012) con Mahanarva sp. y Caryocar brasiliense, indican que el aumento de la humedad relativa es el factor responsable de romper la latencia embrionaria. La temperatura en tanto influyó en la cantidad de individuos de esta especie, sobre todo entre las estaciones primavera-verano, donde alcanzaron los 24 y 25 °C, respectivamente. Por otro lado, la luz solar, no tuvo mayor influencia en la cantidad de individuos encontrados. Es debido a esto, que la ubicación de las ninfas en la base de las plantas inmediatamente después de su emergencia es muy adecuada para su desarrollo, ya que es en el sitio en donde existe un microclima que evita su desecación. Además de encontrarse cerca de las raíces y de los brotes tiernos los que facilitan su alimentación (Sotelo y Cardona 2011).

7 2.3.4 Características del hospedero

Las características del hospedador como el hábito de crecimiento, la dureza, la pubescencia de los tallos y el valor nutritivo, poseen un considerable efecto en la proliferación de los cercópidos, sobre todo aquellas especies de formación densa, debido a la alta humedad que mantienen en la zona cercana al suelo y a la protección que brindan a las ninfas contra la radiación solar (Sotelo y Cardona 2011). En una comparación del establecimiento de las especies de salivazo entre especies nativas e introducidas realizado en el Distrito Federal de Brasil (Pires et al. 2000), se constató que entre las características nutricionales, el contenido de proteína y fibra, influyen en el patrón de búsqueda de alimento y supervivencia de las ninfas de cercópidos. La morfología interna de los brotes también influye en el comportamiento de alimentación ninfal. La protección de los tejidos vasculares periféricos por el esclerénquima, influyen en la dureza del tejido. Así, tejidos más rígidos o protegidos mecánicamente pueden prevenir a las ninfas de salivazo llegar a los sitios de alimentación, ya que los insectos succionadores de xilema insertan sus estiletes en elementos del xilema por medios mecánicos y no por la disolución enzimática (Raven 1983). Otras características de la planta, tales como la presencia de tricomas glandulares y pubescencia en los tallos, se han mencionado como un mecanismo de resistencia en gramíneas al ataque del salivazo, ya que los exudados de oleorresinas producidos por los tricomas en los brotes tienen un efecto repelente en las ninfas (Cosenza 1982).

3. METODOLOGÍA

3.1 Área de estudio

El Bosque Experimental San Martín, se encuentra ubicado en la base oriental de la Cordillera de la Costa y colindante con el humedal del Río Cruces (39º 38‟ S y 73º 7‟ W) con una elevación de 1-10 m s.n.m aproximadamente, en la Región de los Ríos (Muñoz y González 2009). El clima es templado lluvioso de costa occidental, caracterizado por un bajo rango de oscilación en las temperaturas debido a la influencia marina (Fuenzalida 1971). Las precipitaciones alcanzan los 2000 a 2500 mm, distribuyéndose durante todo el año, pero concentrándose en los meses de otoño e invierno y

8 disminuyendo en los meses de verano presentando 1 a 2 meses de sequía estival y una precipitación media anual de 2240 mm. El régimen térmico se caracteriza por una temperatura media anual de 12,2 °C (Huber 1970). El bosque experimental San Martín se caracteriza por la presencia de grandes individuos (DAP > 1 m) de Nothofagus obliqua (Fagaceae) y Eucryphia cordifolia (Eucryphiaceae) que emergen del dosel (Muñoz y González 2009). En toda su extensión, destaca la abundancia de plantas trepadoras como Hydrangea serratifolia ((H. et A.) F. Phil.), Cissus striata (Ruiz et Pav.), Sarmienta repens (Ruiz & Pav.), Lapageria rosea (Ruiz & Pav.), Mitraria coccinea (Cav.), entre otras (Lobos 2010).

3.2 Determinar la variación en la abundancia de Pseudaphrophora sp. hospedados sobre Cissus striata

A lo largo de 7 transectos de 50 m de largo y de 10 m de ancho en un bosque secundario en el período septiembre-noviembre 2013 se cuantificó la presencia de los cercópidos que se encontraban hospedados sobre C. striata en diferentes situaciones que representaban la dinámica del bosque. Antecedentes previos demuestran que de esta manera se abarca gran parte de las especies arbóreas que se encuentran presentes en el lugar de estudio (Torres-Morales, comunicación personal2). Cada transecto se dividió en seis puntos distanciados cada 10 m, y a su vez, cada uno de esos puntos se subdividió en cuadrantes. De esta manera se registró la presencia de Pseudaphrophora sp. en el árbol hospedador de Cissus striata más cercano al cuadrante respectivo (Figura 1).

Figura 1. Transectos para cuantificar abundancia de Pseudaphrophora sp.

2 Patricio Torres-Morales, 2013, Universidad Austral de Chile, Comunicación personal 9

3.3 Influencia de las condiciones microclimáticas (temperatura, humedad relativa y luz) en la frecuencia de los individuos de Pseudaphrophora sp.

Se usaron los datos de temperatura y humedad relativa del Sistema de la Red Agroclima para el período Agosto 2013-Marzo 2014 de la estación ubicada en la Comuna de San José de la Mariquina. Posteriormente se calculó la temperatura promedio para los siete días previos al conteo de cercópidos. Lo mismo se realizó para las temperaturas mínimas, máximas y humedad relativa. Para determinar la apertura del dosel y la cantidad de luz disponible para Pseudaphrophora sp. se tomaron 133 fotografías hemisféricas de las especies Podocarpus saligna, Laurelia sempervirens, Aextoxicon punctatum, Eucryphia cordifolia, Gevuina avellana, Nothofagus obliqua y Aristotelia chilensis en aquellos individuos de Cissus en los que se encontraba presente el cercópido como en aquellos en los que no se encontraba. Las fotos fueron obtenidas con un lente ojo de pez. Una vez obtenidos los datos, se establecieron las relaciones entre la abundancia de cercópidos y las variables ambientales mencionadas previamente.

3.4 Relación entre la calidad nutricional de Cissus striata y la variación de la abundancia de Pseudaphrophora sp. hospedado en Cissus striata.

Se evaluó la calidad nutricional de Cissus striata para establecer la relación entre esta variable y la abundancia de Pseudaphrophora sp. Dada su mayor abundancia, se utilizaron como arboles tipo individuos de las especies N. obliqua y L. semperviren que poseían al menos un individuo de C. striata, con presencia y usencia del cercópido. A partir de 3 individuos de cada situación (3 con, 3 sin, para ambas especies, total 12) se colectaron manualmente diez hojas de C. striata , generadas en la temporada de estudio, cuidando que estuvieran totalmente expandidas. Además, para descartar variaciones en las concentraciones de nutrientes producto de alteraciones bióticas, se tomó la precaución de que no presentaran signos de haber sido afectadas por herbivoría. Una vez obtenidas las muestras, se cuantificó la concentración foliar de los nutrientes nitrógeno total a través de la metodología Dumas - con equipo Leco, fósforo en material de plantas con el método Ministry of Agriculture, Fisheries and Food, London (1985) Method 7 y potasio por espectrofotometría de absorción atómica, A.O.A.C. (1996) Method 975,03 en el Laboratorio de Fitoquímica del Instituto de Producción y Sanidad Vegetal de la Facultad de Ciencias Agrarias.

10 4. RESULTADOS

4.1 Abundancia de los individuos de Pseudaphrophora sp. hospedados sobre Cissus striata

Los cercópidos fueron cuantificados sobre 142 árboles, pertenecientes a nueve especies (Figura 2). La mayor representación de especies arbóreas correspondió a roble (Nothofagus obliqua ((Mirb.) Blume)) y olivillo (Aextoxicon punctatum (Ruiz & Pav.)), con un 63% y 13% respectivamente. El resto de las especies fueron Ulmo (Eucryphia cordifolia (Cav)), Laurel (Laurelia sempervirens ((Ruiz & Pav.) Tul.)), Avellano (Gevuina avellana (Molina)), Maqui (Aristotelia chilensis (Molina) Stuntz), Maitén (Maytenus boaria (Molina)), Radal (Lomatia hirsuta ((Lam.) Diels ex Macbr.))) y Lingue (Persea lingue ((Ruiz & Pav.) Nees)), que en su conjunto representaron un 22%.

70 n = 93 60

20 n = 20 n = 11 Abundancia especies arbóreas (%) arbóreas especies Abundancia 10 n =7 n = 5 n = 6 n = 2 n = 1 n = 1 0 No Ap Ec Ls Ga Ac Mb Lh Pl Especie Figura 2. Frecuencia de especies arbóreas en las que se encontraban individuos de Pseudaphrophora sp. sobre Cissus striata (No: Nothofagus obliqua, Ap: Aextoxicon punctatum, Ec: Eucryphia cordifolia, Ls: Laurelia sempervirens, Ga: Gevuina avellana, Ac: Aristotelia chilensis, Mb: Maytenus boaria, Lh: Lomatia hirsuta y Pl: Persea lingue).

Se encontró una mayor presencia Pseudaphrophora sp en aquellos individuos de C. striata que se hospedaban sobre L. sempervirens (71% de los individuos), seguido por N. obliqua que mostró una presencia de cercópidos sobre C. striata que alcanzó un 66%. En las especies restantes, predominó la ausencia del cercópido.

Presencia cercópido (%) 120 Ausencia cercópido (%)

n = 93 n = 20 n = 11 n =7 n = 5 n = 6 n = 2 n = 1 n = 1 100

hospedados por especie arbórea (%) hospedados por especie 20

de cercópidos presencia/ausencia Relación

0 No Ap Ec Ls Ac Ga Mb Pl Lh Especie Figura 3. Comparación porcentaje de presencia/ausencia de cercópidos. El análisis de contingencia mostró diferencias significativas en la presencia de cercópidos, entre todos los árboles. Test de Pearson: Chi2 = 18,556; Prob > 0,0174. (No: Nothofagus obliqua, Ap: Aextoxicon punctatum, Ec: Eucryphia cordifolia, Ls: Laurelia sempervirens, Ga: Gevuina avellana, Mb: Maytenus boaria, Pl: Persea lingue, Ac: Aristotelia chilensis, y Lh: Lomatia hirsuta).

4.2 Establecimiento de la influencia de las condiciones microclimáticas (temperatura, humedad relativa y luz) en la frecuencia de los individuos de Pseudaphrophora sp. que se hospedan sobre Cissus striata.

La fluctuación temporal de Pseudaphrophora sp., al comenzar el muestreo (26 septiembre), fue mayor sobre los individuos de N. obliqua, disminuyendo considerablemente en el segundo período de muestreo (04 de octubre), En el caso de L. sempervirens la frecuencia de cercópidos se concentró el 26 de septiembre manteniéndose sin variaciones hasta el resto del período. Las demás especies Aristotelia chilensis, A. punctatum, E. cordifolia, G. avellana, M. boaria, P. lingue, no presentaron fluctuaciones temporales en la frecuencia de cercópidos en el período estudiado (Figura 4).

12 50 Aristotelia chilensis Aextoxicon punctatum Eucryphia cordifolia 40 Gevuina avellana Laurelia sempervirens Maytenus boaria 30 Nothofagus obliqua Persea lingue

Frecuencia cercópidos hospedados por especie (%) especie por hospedados cercópidos Frecuencia 0 26 septiembre04 octubre 17 octubre 24 octubre08 noviembre

Figura 4 . Fluctuación temporal (período septiembre-noviembre 2013) de la frecuencia de Pseudaphrophora sp. hospedados por especie arbórea.

A partir de los cinco muestreos realizados para cuantificar los individuos de Pseudaphrophora sp. para el período septiembre-noviembre 2013 las variables ambientales promedio (temperatura y humedad relativa) de los siete días previos al conteo no mostraron una variación en función de la abundancia de cercópidos (Cuadro 1).

Cuadro 1. Resumen fechas muestreos para cuantificación de cercópidos y variables ambientales (temperatura promedio, mínima y máxima y humedad relativa promedio).

Fecha Abundancia Temperatura Temperatura máxima Temperatura mínima Humedad relativa muestreo cercópidos promedio (°C) promedio (°C) promedio (°C) promedio (%) 26/09/2013 226 8,2 15,8 0,9 81,4 04/10/2013 58 8,8 16,4 1 66 17/10/2013 67 13 21,1 6,1 83,7 24/10/2013 30 10 17,6 3,6 83 08/11/2013 20 12,4 20 6,8 87

Respecto a la relación entre las variables ambientales temperatura promedio del período (Figura 5 a) y temperatura mínima del período (Figura 5 b) con la abundancia de Pseudaphrophora sp. no se encontró una relación en el período estudiado. 13 500 250 a) b) 400 200

300 150| Pseudaphrophora Pseudaphrophora sp. Pseudaphrophora Pseudaphrophora sp. 200 100

100 50

0 0 Abundancia individuos Abundancia 7 8 9 10 11 12 13 14 individuos Abundancia 0 1 2 3 4 5 6 7 8 Temperatura promedio del período (°C) Temperatura mínima promedio del período (°C)

Figura 5. Relación abundancia de individuos de Pseudaphrophora sp. con a) temperatura promedio del período (R2 =0,3473; P= 0,2957) y b) temperatura mínima promedio del período (R2 = 0,3842; P=0,2647).

De manera similar, las demás variables temperatura máxima promedio del período (Figura 6 c) y humedad relativa promedio del período (Figura 6 d) no mostraron relación con la abundancia de Pseudaphrophora sp.

500 500 c) d) 400 400

300 300 Pseudaphrophora sp Pseudaphrophora 200 sp. Pseudaphrophora 200

100 100

0 0 Frecuencia individuos individuos Frecuencia 15 16 17 18 19 20 21 22 individuos Frecuencia 60 65 70 75 80 85 90 Temperatura máxima promedio del período (°C) Humedad relativa promedio del período (%) Figura 6. Relación abundancia de individuos de Pseudaphrophora sp. con c) temperatura máxima promedio del período (R2 =0,3018; P=0,3375) y d) humedad relativa promedio del período (R2 0,0012; p= 0,9553).

Respecto a la apertura del dosel y disponibilidad de luz en los ejemplares de Cissus hospedados en diferentes especies arbóreas (Figura 7), P. saligna contaba con un mayor promedio de luz directa 14 con un valor de 0,35 y la especie con menor promedio de luz directa fue 0,23 A. chilensis. Pese a estas diferencias, no se encontró una diferencia significativa entre la disponibilidad de luz directa y la presencia de cercópidos (P = 0,89). En el caso del promedio de luz indirecta del que disponían los individuos de c. striata, P. saligna tenía un valor de 0,31; y finalmente A. chilensis con 0,26. De manera similar a la luz directa promedio, no se apreció una diferencia significativa entre la disponibilidad de luz indirecta y la presencia de cercópidos (P = 0,59).

0.4 Luz directa promedio Luz indirecta promedio

0.3

0.2 promedio promedio

0.1 Cantidad de luz directa e indirecta Cantidad

0.0 Ps Ls Ap Ec Ga No Ac Especie arbórea Figura 7. Luz directa e indirecta promedio por especie arbórea (Ps: Podocarpus saligna, Ls: Laurelia sempervirens, Ap: Aextoxicon punctatum, Ec: Eucryphia cordifolia, Ga: Gevuina avellana, No: Nothofagus obliqua , Ac: Aristotelia chilensis).

4.3 Relación entre la calidad nutricional de Cissus striata y la frecuencia de individuos de Pseudaphrophora sp. hospedados.

El hospedador Cissus striata (Figura 8) presentó una mayor concentración promedio de nitrógeno foliar cuando se encontraba trepado en los individuos de N. obliqua con 2,54 g. a diferencia de los individuos en los que no se encontraba el insecto con un valor de 2,35 g., a pesar de estas variaciones no se encontraron diferencias significativas en relación a la presencia o ausencia de cercópidos para este nutriente (P = 0,41). Para el caso del fósforo y potasio foliar se observó una situación opuesta, donde la concentración de estos fue menor para aquellos individuos en los que se encontraba presente el cercópido con un 4,22 y 1,66 g respectivamente. Pese a la tendencia similar de 15 estos nutrientes, sólo se encontraron diferencias significativas en el fósforo foliar (P=0,038), pero no hubo diferencias en el caso del potasio foliar (P = 0,55). Por el contrario, los individuos de C. striata que se encuentran trepados en L. sempervirens presentan una mayor concentración de nitrógeno y fósforo foliar en aquellos cissus en los que no se encuentra presente Pseudaphrophora sp. con 2,61 y 6,28 g respectivamente, la concentración de potasio foliar en tanto fue mayor en aquellos individuos en los que se encontraba presente el cercópido con 2,49 g. En relación a la concentración de nutrientes y la presencia o ausencia de los cercópidos no se encontraron diferencias significativas para nitrógeno, fósforo y potasio (P= 0,79; P= 0,77 y P= 0,55 respectivamente).

Figura 8. Concentración promedio (gr) de Nitrógeno, Fósforo y Potasio foliar en individuos de C. striata con presencia y ausencia de Pseudaphrophora sp.

5. DISCUSIÓN

Se observó una distribución diferencial de cercópidos en el bosque, lo que indicaría que los cercópidos tendrían preferencia por aquellos individuos de C. striata que se encuentran hospedados sobre N. obliqua. Esta asociación liana hospedador estaría mediada por el micro hábitat que otorga el

16 árbol, el que sería más favorable para los insectos. Pese a no encontrar una relación directa con las variables ambientales estudiadas, y si bien no existen muchos antecedentes acerca del establecimiento de cercópidos en ambientes naturales, un estudio desarrollado por Leita et al. (2012) en El cerrado de Brasil, constató que la presencia de ninfas del cercópido Mahanarva sp. hospedado en las hojas de la especie arbórea Caryocar brasiliense podría estar favorecido por el micro ambiente que se genera bajo la copa. Esta especie, al igual que N. obliqua es caduca, lo que de manera similar generaría condiciones favorables bajo la copa.

Las variables microclimáticas encontradas en el lugar de estudio no mostraron influencia en la frecuencia de los cercópidos. Esto podría deberse a que las mediciones utilizadas corresponden a valores promedio del día, por lo que las relaciones entre la abundancia y estas variables se están generando en base a valores constantes y no se consideraron las fluctuaciones diarias para el caso de las variables temperatura y humedad relativa. Andrewartha y Birch (1954) advierten que es una desventaja el asumir que los efectos de estas variables en animales pueden expresarse a través de relaciones lineales. Respecto a la influencia de la temperatura, Wadley (1936) menciona que bajo condiciones ambientales cálidas succionadores como los áfidos maduran y aumentan de tamaño rápidamente por lo que esta variable si posee una influencia considerable en el establecimiento y frecuencia de estos insectos. Respecto al efecto de la humedad relativa, Sotelo y Cardona (2011) determinaron que el cercópido Mahanarva sp. es fuertemente influido por esta variable y lo describe como el factor responsable de romper la latencia embrionaria. Finalmente la cantidad de luz encontrada en el lugar de estudio no presentó influencia alguna en la presencia de estos individuos, lo que se relaciona con lo encontrado en otros estudios realizados por Leita et al. (2012) con el cercópido Mahanarva sp. donde de manera similar esta variable no tiene mayor influencia en la cantidad encontrada de estos individuos.

Contrario a lo que se esperaba, no hubo una relación entre las concentraciones de nitrógeno en las hojas de C. striata y la presencia o ausencia de los cercópidos en función del hospedador en el cual se encontraba trepado C. striata. Este resultado se opone a la evidencia generada por autores como Peck (2001) quien ha demostrado que estos individuos se caracterizan por establecerse en hospedadores que posean una concentración “alta” de este elemento. Sin embargo, la mayoría de esta evidencia proviene de investigaciones realizadas en cultivos de interés económico, preferentemente en gramíneas las que son fertilizadas constantemente. Por lo tanto, este resultado abre nuevas posibilidades respecto a la relación nutricional del cercópido y el hospedador en sistemas naturales, la

17 que debe ser estudiada en mayor profundidad. De manera similar, el potasio tampoco mostró una variación en su concentración en relación a la presencia o ausencia de los cercópidos, contrario a lo que podría esperarse, como mencionan Arms et al. (1974) y Chapin et al. (1980) niveles altos de este nutriente tienen una participación en la defensa contra los herbívoros. De acuerdo a esto, registros realizados por Forno y Semple (1978), señalaron que este elemento es el primero en mostrar una disminución en su concentración producto del ataque por herbívoros. Respecto al fósforo, este presentó diferencias significativas en su concentración, las que pueden deberse en primera instancia al bajo número de muestras disponibles y la gran variación que poseían en los valores encontrados entre estas. También puede corresponder a las características nutricionales del Bosque experimental San Martín, ya que en un estudio realizado por Cardenas (1976) se constató que el fósforo aprovechable es escaso y esta variación en la concentración de nutrientes podría corresponder a una estrategia de reabsorción de nutrientes por parte de C. striata. Además Forno y Semple (1978), registraron que el ataque de los herbívoros no suele generar alteraciones en los niveles de este nutriente.

6. CONCLUSIONES

Se encontró una variación temporal en la frecuencia de Pseudaphrophora sp. en el periodo estudiado, donde la mayor abundancia se encuentra a fines de septiembre, declinando en noviembre. Un resultado relevante, fue la evidencia que indica que el cercópido tendría preferencia por aquellos individuos de C. striata que se encontraban trepados sobre N. obliqua, sugiriendo algún tipo de interacción simultánea. Sin embargo, no fue posible encontrar relación entre las condiciones microclimáticas y la abundancia del cercópido Pseudaphrophora sp. Respecto a la calidad nutricional de la hoja de C. striata, la variación en el fósforo foliar correspondería a una estrategia de reabsorción de nutrientes frente a la herbivoría y no necesariamente estaría relacionada con facilitar el establecimiento del cercópido.

18 7. REFERENCIAS

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