Origine Des Saumons (Salmo Salar) Pêchés Au Groenland Et Influence Sur La Mortalité En Mer

MARIKA GAUTHIER-OUELLET

ORIGINE DES SAUMONS (SALMO SALAR) PÊCHÉS AU GROENLAND ET INFLUENCE SUR LA MORTALITÉ EN MER

Mémoire présenté à la Faculté des études supérieures de l'Université Laval dans le cadre du programme de maîtrise en biologie pour l’obtention du grade de Maître ès sciences (M.Sc.)

DÉPARTEMENT DE BIOLOGIE FACULTÉ DES SCIENCES ET DE GÉNIE UNIVERSITE LAVAL QUEBEC

2008

Résumé

L’identification de l’origine des captures dans une pêcherie mixte, de façon à prendre en considération le statut démographique des populations exploitées dans les mesures de gestion, est un défi majeur. L’objectif du projet était d’identifier l’origine de 2835 saumons pêchés au Groenland sur une période de 11 ans (1995-2006) et à trois localités le long de la côte ouest, à l’aide de 13 microsatellites. L’étude incluait 52 populations de référence, regroupées en neuf régions génétiquement distinctes. Notre habileté à identifier la rivière d’origine des saumons a aussi été testée à l’intérieur de deux régions. Les contributions régionales moyennes ont varié de moins de 1% à près de 40%. Des variations temporelles dans les contributions régionales ont aussi été observées, notamment une diminution de contribution pour les régions du sud du Québec (-22.0% de 2002 à 2005) et du Nouveau- Brunswick (-17.4% de 1995 à 2006) et une augmentation pour la région du Labrador (+14.9% de 2002 à 2006). Les fortes corrélations entre le nombre de rédibermarins produits régionalement et les niveaux de capture obtenues pour 2002 (r = 0.79) et 2004 (r =0.92) pourraient expliquer ces variations temporelles. Au niveau spatial, aucune différence de contribution entre les régions n’a été observée, suggérant que les différentes populations se distribuent de façon homogène le long de la côte. Finalement, les taux de mortalité étaient grandement variables entre les régions d’Amérique du Nord, avec l’Ungava et le sud du Québec montrant des taux de mortalité plus élevés, variant de 12,10 à 18,08%, pour les deux années testées. Toutefois, de façon générale, aucun groupement régional n’était clairement surreprésenté par rapport à sa productivité. Malgré cela, le principe de précaution devrait être appliqué concernant les décisions de gestion qui seront prises pour la pêche au Groenland. Cette pêcherie sélectionne fortement des femelles rédibermarins, ce qui peut engendrer des impacts évolutifs importants à long terme sur les populations exploitées, comme une diminution de la proportion des saumons rédibermarins par rapport aux madeleinaux, par exemple.

Abstract

Identifying the origin of catches in a mixed-stock fishery, to consider the demographic status of distinct populations, is a major challenge. Here, we identified the North American origin of 2835 salmon collected at the Greenland fishery for seven years spanning an eleven-year period (1995-2006) at three localities using 13 microsatellites. The study included 52 baseline populations representing nine genetically distinct regional groups. Our ability to identify the origin of salmon at the river level was also tested in two regions. The average level of contribution associated with each genetic region ranged from less than 1% for Maine to nearly 40% for Southern Québec. Temporal variation in regional contributions was observed, indicating a decreasing contribution of Southern Québec (-22.0% from 2002 to 2005) and New-Brunswick (-17.4% from 1995 to 2006) and an increasing contribution of Labrador salmon (+14.9% from 2002 to 2006). There was a strong association between the number of multi-sea-winter salmon regionally produced and the estimated regional contribution to Greenland fishery for 2002 (r = 0.79) and 2004 (r =0.92), which could explain these temporal trends. No difference was found between the three Greenland sampling localities, suggesting a random distribution of the different salmon groups along the coast. Multi-sea-winter mortality rate due to Greenland fishery was highly variable among groups, with Ungava and Southern Québec showing the highest values, ranging from 12.10 to 18.08%, for both years tested. Overall, no regional group was clearly overrepresented in landings compared to their respective productivity. Yet, management precautions should still be taken as the fishery strongly selects large females, which could have evolutionary impacts on populations over the long term, such as a decrease in the proportion of multi-sea-winter salmon compared to grilse.

Avant-Propos

Voilà maintenant deux ans et demi que j’ai commencé ma maîtrise. Encore il y a peu de temps, je n’imaginais pas le moment où j’écrirais ces quelques lignes. Ces deux années et demie ont été remplies de défis, que j’ai su, non sans difficultés, relever. Je peux certainement affirmer que ma maîtrise m’a donnée confiance en mes capacités. Par contre, malgré toute ma volonté, je n’en serais pas rendue là sans l’aide précieuse de tous les gens passionnés et passionnants qui m’ont entourée. En tête de liste de ces personnes, mon directeur Louis Bernatchez, qui a fait preuve d’une énorme confiance en me suggérant un projet de cette ampleur, qui m’a encouragée dans mes projets connexes et qui m’a donnée l’occasion de rencontrer des scientifiques de haut niveau. Je lui en suis grandement reconnaissante. Ensuite, mon co-directeur Tim King, qui m’a accueillie sans réserve dans en Virginie Occidentale, où j’ai réalisé toutes mes analyses de laboratoire. J’ai eu l’occasion d’y rencontrer des gens merveilleux, avec qui j’ai eu beaucoup de plaisir.

François Caron a été un collaborateur hors pair. Il a toujours été présent pour répondre à mes nombreuses interrogations et c’est en grande partie grâce à lui que j’ai pu découvrir en chair et en os cet endroit merveilleux qu’est le Groenland. Cela m’a donné l’opportunité de découvrir le lieu de l’étude, mais aussi de prendre conscience des aspects sociaux et économiques reliés à la pêche. Je dois aussi souligner l’implication spéciale de Mélanie Dionne, alias Dupont, qui m’a permis d’utiliser une partie des données récoltées dans le cadre de son projet de doctorat. J’ai eu un immense plaisir à connaître et à travailler avec cette personne toujours aussi enthousiaste. Un merci des plus sincères à vous deux, pour toute l’aide que vous m’avez apportée et les discussions, sérieuses ou non, qu’on a pu avoir.

Merci aussi à tous les membres du laboratoire Bernatchez, et plus spécifiquement à Vincent, à Guillaume, à Vicky, à Lucie, à Arne, à Scott, à Nathalie, à Emmanuel et à Bérénice, pour leurs conseils, leur expertise, leur relecture et leur présence à un moment donné de ma maîtrise. Un merci spécial à Guillaume, qui m’a supportée jusqu’à la fin et qui m’a toujours encouragée. Finalement, merci à ma famille et à mes amis, qui m’ont apporté leur aide et leur soutien et qui ont toujours été là dans les moments faciles ou difficiles de ma maîtrise. iv

Au moment du dépôt final, le chapitre 1 était soumis à la revue Molecular Ecology sous la référence : Gauthier-Ouellet M., Dionne M., Caron F., King T., Bernatchez, L. Spatio- temporal dynamics of the Atlantic salmon Greenland fishery inferred from mixed-stock analysis. L’échantillonnage et l’analyse des saumons en rivière ont été effectués par M. Dionne dans le cadre de son projet de doctorat. Au Groenland, l’échantillonnage a été fait par une équipe de chercheurs internationale, avec laquelle j’ai eu l’occasion de collaborer. L’analyse des échantillons de saumons, de même que la rédaction, ont été réalisées par M. Gauthier-Ouellet, sous la supervision de L. Bernatchez et la co-supervision de T. King.

Enfin, ce travail n’aurait pas vu le jour sans la participation financière du Conseil de recherches en sciences naturelles et en génie du Canada (CRSNG), d’Alcan (maintenant Rio Tinto Alcan), du U.S. Department of Commerce - NOAA Fisheries, du U.S. Department of the Interior – U.S. Geological Survey, du Centre Interuniversitaire de Recherche sur le Saumon Atlantique (CIRSA) et du groupe interinstitutionnel de recherche océanographique du Québec (Québec-Océan).

Table des matières

Résumé ...... i Abstract...... ii Avant-Propos...... iii Table des matières...... v Liste des tableaux ...... vii Liste des figures...... viii Introduction...... 1 Pêche – Impacts sur les populations exploitées...... 1 Populations et stocks...... 1 Distribution spatiale et temporelle des populations de poissons ...... 2 Méthodes d’identification des populations de poissons ...... 3 Identification génétique des stocks ...... 4 Saumon atlantique...... 8 Historique de la pêche au Groenland...... 9 Caractéristiques des saumons pêchés au Groenland...... 9 Différenciation génétique entre les populations de saumons...... 10 Objectifs...... 10 Chapitre 1 Spatio-temporal dynamics of the Atlantic salmon Greenland fishery inferred from mixed-stock analysis...... 11 Résumé français...... 12 Introduction...... 13 Materials and Methods...... 16 Baseline populations...... 16 Collection of Greenland fishery samples...... 16 DNA extraction and microsatellite analysis ...... 17 Standardisation...... 17 Data analyses...... 17 Power analyses ...... 18 Mixture composition ...... 18 Statistical analyses...... 19 Fishery-induced mortality...... 20 Results...... 21 Power analyses ...... 21 Mixture composition at the regional level ...... 22 Mixture composition at the river level within region ...... 22 Correlation between stock abundance and contribution to fishery...... 23 Fishery-induced mortality...... 23 Discussion...... 23 Contribution to the Greenland fishery and temporal variation...... 24 Spatial distribution of salmon in Greenland...... 25 Limitations of the study...... 26 Potential demographic impacts of the Greenland fishery on North American salmon populations...... 27 Appendix...... 39 vi

Conclusion...... 41 Bibliographie ...... 47

Liste des tableaux

Table 1. Number of adult Atlantic salmon sampled per year and per locality in the West Greenland fishery...... 30 Table 2. Expected and estimated contribution (in percent, ± standard deviation) estimated in the two power analyses for the nine Atlantic salmon regional groups in North America. Power analysis I represents mixed-stock analyses on simulated virtual individuals and power analysis II represents mixed-stock analyses on known origin salmon (see Materials and Methods for details)...... 30 Table 3. Expected and estimated contribution (in percent, ± standard deviation) estimated in the two power analyses for Atlantic salmon rivers within Higher North Shore and Southern Québec regions. Power analysis I represents mixed-stock analyses on simulated virtual individuals and power analysis II represents mixed-stock analyses on known origin salmon...... 31 Table 4. Regional statistics and Greenland fishery mortality of Atlantic salmon of the nine North American regional groups in 2002 and 2004. The proportion of multi-sea-winter (MSW) salmon per region is indicated (% MSW, Caron & Fontaine 2003; ICES 2005; Caron et al. 2006) as well as the number of returning anadromous salmon per region (grilse + MSW). Number of catches represents absolute number of salmon caught per region. Multi-sea-winter mortality rate and overall anadromous mortality rate (grilse + MSW) is indicated for each region (see Materials and Methods for calculation details)...... 32

Liste des figures

Figure 1. Méthodes d’identification génétique des stocks. (a) Vraisemblance d’occurrence relative des individus d’origine inconnue pour chaque population de référence potentielle; (b) Assignations individuelles; (c) Analyse de stocks mixtes traditionnelle (Figure tirée de Manel et al. 2005)...... 6 Figure 2. Location of Atlantic salmon fishery sampling sites (Qaqortoq, Nuuk and Maniitsoq (filled star)) along the West Greenland coast and rivers sampled in the regions of Québec, New-Brunswick, Labrador (Canada) and Maine (USA). Rivers identified by different symbols belong to different regional groups according to Dionne et al. (2008) and are indicated as follow: Maine (open circle), New-Brunswick (filled circle), Southern Québec (filled square), Québec city (filled triangle), Anticosti (plus sign), Higher North Shore (open square), Lower North Shore (filled lozenge), Labrador (open lozenge) and Ungava (open triangle). Two regional groups (Maine and New-Brunswick) were added to the seven regional groups previously identified (see Materials and Methods for details)...... 33 Figure 3. Average contribution of the nine Atlantic salmon North American regions to the Greenland fishery for seven years spanning an eleven-year period (1995, 1996, 2002, 2003, 2004, 2005 and 2006). Mean relative contribution of each region to the fishery and variation among years are indicated on the top of the bars. Letters indicate significantly different contributions as identified by the least-squares means, after a sequential Bonferroni correction. SQc: Southern Québec; NB: New-Brunswick; HNS: Higher North Shore; LNS: Lower North Shore...... 34 Figure 4. Contribution estimates of the nine Atlantic salmon North American regions for 1995 and 1996 and for 2002 to 2006 obtained with cBayes. Genetically distinct regional groups are identified as follow: Southern Québec (filled square, p = 0.0002), Labrador (open lozenge, p < 0.0001), New-Brunswick (filled circle, p = 0.02), Higher North Shore (open square, p = 0.1), Ungava (open triangle, p = 0.2), Québec city (filled triangle, p = 0.5), Lower North Shore (filled lozenge, p = 0.3), Anticosti (plus sign, p = 0.5) and Maine (open circle, p = 0.5). Significant changes in temporal contribution per region after the Bonferroni sequential correction are indicated by an asterisk. Detailed estimated contributions (in percent, ± standard deviation) for each regional group and year of sampling are shown in Appendix 1...... 35 Figure 5. Correlation between the number of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery and the number of multi-sea-winter (MSW) returns in each North American region in 2002 (top) and 2004 (bottom). Correlation, determination coefficients and p- values are indicated. Numbers refer to regional groups as follow: Anticosti (1), Maine (2), Ungava (3), Québec city (4), Lower North Shore (5), Higher North Shore (6), New-Brunswick (7), Southern Québec (8) and Labrador (9)...... 36 Figure 6. Correlation between the number of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery in 2004 and the number of MSW returns in 10 Higher North Shore rivers (top) and 17 Southern Québec rivers (bottom). Rivers in Higher North Shore are identified as: Aux Anglais (1), Laval (2), Trinité (3), Aguanus (4), Godbout (5), Watshitshou (6), Aux Rochers (7), Saint-Jean (8), Moisie (9) and Natashquan (10). Rivers in Southern Québec are identified as: Grand Pabos (1), Little Main (2), Petite Cascapédia (3), Cap- Chat (4), Sainte-Anne (5), Madeleine (6), Causapscal (7), Upsalquitch (8), Mitis (9), ix

Patapédia (10), Dartmouth (11), Saint-Jean (12), Matane (13), York (14), Bonaventure (15), Cascapédia (16) and Matapédia (17)...... 37

Introduction Pêche – Impacts sur les populations exploitées La pêche est reconnue depuis longtemps comme un facteur de perturbation anthropique majeur chez les espèces ciblées et les écosystèmes exploités (Jackson et al. 2001). De façon générale, l’impact le plus direct est la diminution de l’abondance des espèces exploitées (Coleman & Williams 2002). Cependant, des études récentes ont démontré que la pêche peut aussi avoir des impacts évolutifs sur des traits d’histoire de vie (Stokes & Law 2000; Hard et al. 2008), tels que l’âge à maturité (Hard et al. 2008), la taille (Conover & Munch 2002; Hutchings & Rowe 2008) ou le synchronisme de migration (Stevens et al. 1999; Quinn et al. 2000; Quinn et al. 2007), par exemple. Dans une pêcherie où les stocks sont mixtes, la ressource exploitée provient de différentes origines. Ce type de pêcherie touche les espèces dont les populations vont se mélanger à un moment de leur cycle de vie, comme lors d’une période de migration, par exemple. Dans ce contexte, comprendre les impacts d’une exploitation et pêcher d’une façon durable est un défi encore plus grand. Exploiter une pêcherie mixte sans tenir compte de l’origine des populations pêchées peut entre autres mener à la sur-exploitation de stocks moins productifs et à la sous-exploitation des stocks plus productifs (Crozier et al. 2004). Par ailleurs, l’élimination de certaines composantes génétiques chez des populations exploitées peut mener à une réduction de leur diversité génétique, et conséquemment à une diminution de leur potentiel adaptatif dans des conditions environnementales changeantes et une augmentation de leur taux de consanguinité et des coûts qui y sont associés (Ruzzante et al. 2000; Garant et al. 2001). L’identification de l’origine des prises est donc primordiale afin d’inclure le statut démographique des populations exploitées dans les mesures de gestion. Cela est d’autant plus important lorsque les populations sont en déclin (Utter & Ryman 1993; Crozier et al. 2004).

Populations et stocks Les termes « populations » et « stocks » étant au cœur de la problématique de recherche, il importe de les définir convenablement. L’une des définitions de stock la plus acceptée est celle proposée par Ihssen et al. (1981), où un « stock » fait référence à un groupe d’individus intraspécifiques qui se reproduisent aléatoirement et qui sont spatialement et 2 temporellement isolés des autres groupes d’individus. La frontière entre les définitions de stocks et populations est difficile à déterminer (Begg & Waldman 1999; Abaunza 2008). Ce qui différencie les deux termes est essentiellement son utilisation : alors que le terme « population » est plus souvent utilisé par les écologistes théoriciens, le terme « stock » est appliqué à des situations où les espèces sont exploitées commercialement.

Distribution spatiale et temporelle des populations de poissons Dans les études de stocks mixtes, identifier la composition d’un mélange d’individus provenant de plusieurs populations peut aider à comprendre les patrons de distribution spatiale et temporelle d’une espèce. Plusieurs études de stocks mixtes ont démontré une distribution spatiale différentielle chez des populations de différentes espèces poissons (Crane et al. 1996; Shaklee et al. 1999; Kallio-Nyberg et al. 2000; Beacham et al. 2001; Winans et al. 2004). Par exemple, l’équipe de Ruzzante et al. (2006) a montré que les stocks de hareng de l’Atlantique (Clupea harengus) de la mer du Nord, en Europe, ont des distributions spatiales différentes. Toujours en Europe, Kallio-Nyberg et al. (2000) ont mis en évidence des patrons de distribution spatiale différentiels de populations de saumon atlantique (Salmo salar L.) dans la mer Baltique et la mer de Bothnie. Les auteurs voulaient déterminer si les différences de distribution spatiale et temporelle des populations de saumons en mer avaient des bases génétiques. Pour répondre à cette question, ils ont effectué des croisements entre deux populations de saumons et ont suivi la distribution spatiale des populations parentales et hybrides lors de leur migration en mer. Cela leur a permis de déterminer que les hybrides avaient une distribution spatiale intermédiaire à celle des populations parentales. En Amérique du Nord, Potvin & Bernatchez (2001) ont établi que la distribution spatiale de quatre populations de saumon atlantique (forme ouananiche) à l’intérieur du lac Saint-Jean était hétérogène, la population Ashuapmushuan se concentrant dans la partie nord du lac, et la population Métabetchouane étant plus présente dans le centre du lac. Outre les patrons de dispersion spatiale, des différences de contribution entre les années (Shaklee et al. 1999; Kallio-Nyberg et al. 2000; Booth et al. 2005; Bjorndal & Bolten 2008), de même qu’à l’intérieur d’une même année (Koljonen & Pella 1997; Shaklee et al. 1999; Booth et al. 2005; Ruzzante et al. 2006) ont été observées chez des populations mixtes d’une même espèce. Conséquemment, tirer des conclusions 3 générales sur la distribution d’une espèce à partir d’une année d’étude particulière peut mener à des décisions de gestion inappropriées à long terme. Il est donc primordial d’obtenir de plus amples connaissances sur la distribution spatiale à long terme des espèces à l’étude.

Méthodes d’identification des populations de poissons Les méthodes utilisées pour détecter la présence de différentes populations dans un mélange d’individus sont nombreuses. La technique de capture-marquage-recapture a été utilisée à plusieurs reprises afin de déterminer la distribution, les patrons de migration et la composition d’un mélange de populations poissons dont les phénotypes sont identiques (Utter & Ryman 1993; Shaklee et al. 1999). Cette méthode est toutefois efficace lorsqu’un nombre suffisant d’individus marqués est recapturé (Utter & Ryman 1993). L’observation des différences phénotypiques entre les individus, tel que la morphologie des écailles, est une autre méthode d’identification qui a notamment permis de déterminer l’origine sauvage ou domestique de populations de saumon atlantique (Lund & Hansen 1991; Hansen et al. 1997; Hansen et al. 1999). Par ailleurs, l’utilisation des parasites comme marque spécifique a permis de déterminer l’origine ou de décrire les patrons de migration chez plusieurs espèces marines de poissons (MacKenzie 2002). Finalement, les variations d’abondance de différents isotopes dans les tissus ont aussi permis de déterminer le nombre, la distribution (Edmonds & Fletcher 1997) et le lieu de migration (Tucker et al. 1999) de populations de sardines du Pacifique (Sardinops sagax) en Australie et même de proposer un patron de migration océanique chez le saumon atlantique (Spares et al. 2007).

Les méthodes d’analyse génétique sont aussi fréquemment utilisées pour identifier l’origine spécifique de populations de poissons. L’ADN mitochondrial a entre autres permis de déterminer l’origine des individus issus d’un mélange chez le saumon atlantique (Salmo salar) (Bermingham et al. 1991) et le bar d’Amérique (Morone saxatilis) (Wirgin et al. 1997) et de déterminer la structure génétique des populations de grand dauphin (Tursiops truncatus) dans le Golfe du Mexique (Sellas et al. 2005). Toutefois, la faible variabilité souvent associée à l’ADN mitochondrial et le fait que ce génome ne constitue qu’un seul locus limitent son utilisation pour les études de structure de population fine ou d’analyse de stocks mixtes. Ce marqueur doit donc fréquemment être utilisé de pair avec d’autres 4 marqueurs de façon à augmenter la résolution des analyses (Wirgin et al. 1997; Gilbey et al. 2005). Les allozymes ont aussi été utilisés pendant plusieurs années afin de déterminer l’origine, la distribution ou la composition de stocks de poissons mixtes chez plusieurs espèces telles que la truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss) (Winans et al. 2004), le saumon atlantique (Salmo salar) (Koljonen & Pella 1997), le saumon chinook (On. tshawytscha) (Brodziak et al. 1992; Crane et al. 1996; Shaklee et al. 1999), le saumon rose (On. gorbuscha) (Shaklee et al. 1999) et le saumon kéta (On. keta) (Shaklee et al. 1999). Développés plus récemment, les microsatellites, qui sont des séquences simples de motifs répétés situées dans des régions théoriquement neutres de l’ADN (Charlesworth et al. 1994; Jame & Lagoda 1996; Hansen et al. 2001), offrent plusieurs avantages par rapport aux autres marqueurs. Généralement très polymorphes comparativement aux allozymes, ils sont idéaux pour les études de structure de population fine (Hansen et al. 2001). Le peu d’ADN nécessaire pour les analyses permet un échantillonnage non létal et le nombre de loci potentiels est plus élevé qu’avec les allozymes (Kalinowski 2004). Toutefois, les erreurs de génotypage peuvent être fréquentes et diminuer significativement la précision des résultats (Bernatchez & Duchesne 2000). Malgré tout, les microsatellites demeurent très performants pour les études d’analyse de stocks mixtes et ont été utilisés dans le cadre de ce projet.

Identification génétique des stocks L’assignation individuelle et l’analyse de stocks mixtes utilisent des outils génétiques pour déterminer l’origine des individus d’un mélange de populations lorsqu’il est impossible de les différencier par leur phénotype. La puissance d’identification à l’aide de marqueurs génétiques est dépendante d’un certain nombre de facteurs. L’existence de différences génétiques entre les populations, qui se traduisent par des différences de fréquences alléliques pour les microsatellites, est essentielle au processus d’identification; plus la différenciation génétique entre les populations de référence est grande, plus les estimés de contribution seront précis (Shaklee et al. 1999; Hansen et al. 2001; Pella & Masuda 2001). De plus, puisque l’information génétique obtenue de différents locus s’additionne, plus le nombre de locus utilisés est grand, plus les estimés de contribution seront précis (Bernatchez & Duchesne 2000). Par ailleurs, une des prémisses importantes de l’analyse génétique des stocks est la nécessité d’inclure dans la base de données des populations de 5 référence toutes les populations pouvant potentiellement contribuer au mélange d’individus inconnus (Beacham et al. 2006). L’omission de populations contribuant de façon importante dans les populations de référence mènera à des estimés de contribution biaisés et des conclusions erronées. Toutefois, pour des raisons pratiques, lorsque des populations sont génétiquement connexes, il peut être possible d’échantillonner les populations les plus représentatives d’une région seulement (Winans et al. 2004). Malgré tout, même dans des conditions optimales, il est pratiquement impossible d’obtenir des estimés parfaits, dû à la présence d’individus migrants venus d’autres populations (Hansen et al. 2001). Ceux-ci représentent environ 10% des individus anadromes chez le saumon atlantique en Amérique du Nord (Dionne et al. 2008).

L’identification génétique des stocks peut s’effectuer de différentes façons. Trois d’entre elles seront brièvement décrites, soit l’assignation individuelle, l’analyse de stocks mixtes traditionnelle et l’analyse de stocks mixtes Bayesienne. 6

Génotype multilocus (a) Individu 1 Individu 2

1,0 0,8

0,6

0,4 relative (-log) Vraisemblance 0,2 0,0 1 234 Populations potentielles

(b) Assignations individuelles (c) Analyse de stocks mixtes traditionnelle 0,6 0,6

0,4 0,4

0,2 0,2 Estimés de contribution 0,0 0,0 1 2 3 4 1 2 3 4 Populations potentielles Populations potentielles

Dans les tests d’assignation et l’analyse de stocks mixtes traditionnelle, pour chaque individu d’origine inconnue, une valeur de vraisemblance d’appartenance à chaque population de référence est calculée. Cette valeur de vraisemblance correspond à la probabilité d’un individu de provenir de chacune des populations de référence, en fonction de son génotype multilocus (Figure 1a). Ensuite, suivant la méthode d’assignation individuelle, un individu est assigné à la population où son génotype montre un maximum 7 de vraisemblance, c’est-à-dire à la population d’où son génotype est le plus probable de provenir (Paetkau et al. 2004). Un individu est donc assigné à l’une ou l’autre des populations sources échantillonnées (Figure 1b) et c’est la somme de chacune des assignations individuelles qui permet d’estimer la proportion des individus de chaque population. Dans l’analyse de stocks mixtes traditionnelle, au lieu d’être assigné à une seule population, chaque individu est en quelque sorte divisé entre plusieurs populations en fonction de ses probabilités d’appartenance. Autrement dit, les individus sont assignés à chacune des populations dans une proportion qui est fonction de la vraisemblance de leur génotype (Figure 1c). L’estimation des proportions de chacune des populations présentes dans le mélange d’individus est ensuite calculée en additionnant toutes les fractions d’assignation des individus pour chaque population (Grant et al. 1980; Pella & Milner 1987; Manel et al. 2005).

Des études récentes suggèrent que l’analyse de stocks mixtes Bayesienne permet d’obtenir des estimés plus précis que les assignations individuelles et l’analyse de stocks mixtes traditionnelle (Beacham et al. 2005; Koljonen et al. 2005). Ces deux dernières méthodes prennent pour acquis que les fréquences alléliques des populations de référence sont connues et exactes (Pella & Masuda 2001). Un allèle dont la fréquence est nulle dans une population est donc considéré comme étant inexistant dans cette population. Toutefois, la taille des échantillons des populations de référence étant souvent limitée, la précision de l’estimation de la fréquence des allèles rares situés dans les extrémités de la distribution des fréquences alléliques diminue (Pella & Masuda 2001). Un allèle absent d’une population peut donc être le résultat de la taille limitée des échantillons. La méthode Bayesienne corrige pour ce postulat qui n’est souvent pas respecté et qui peut mener à des estimés de contribution biaisés. Cette méthode utilise les fréquences alléliques des populations de référence comme une information disponible a priori, mais incomplète. Un allèle absent d’une population de référence est donc considéré comme pouvant être le résultat de l’échantillonnage limité. Selon cette méthode, le raisonnement pour déterminer l’origine d’un individu est le suivant : en fonction de l’information disponible a priori sur les fréquences alléliques des populations de référence, quelle est la probabilité d’appartenance de cet individu à l’une ou l’autre des populations ? La méthode Bayesienne du logiciel cBAYES utilise les chaînes de Markov pour estimer les contributions de chaque 8 population. À chaque cycle de la chaîne, qui peut en compter plus de 20 000, chaque individu du mélange est assigné à une population en fonction de sa probabilité d’occurrence dans les populations référence. Son information génétique est ensuite incorporée à celle de la population où il a été assigné, pour former une distribution des fréquences alléliques a posteriori. Lors du cycle suivant, cette nouvelle distribution des fréquences alléliques remplace la distribution a priori antérieure, et le cycle se poursuit. Le résultat du processus d’assignation pour chaque individu est un nombre de fois où il a été assigné à chaque population de référence. La contribution des populations de référence est ensuite déterminée en calculant la moyenne de la proportion d’assignation de tous les individus à chaque population de référence (Pella & Masuda 2001; Neaves et al. 2005).

L’analyse de stocks mixtes a montré son efficacité à estimer la contribution de populations à une pêcherie chez plusieurs espèces telles que les saumons coho (Oncorhynchus kisutch) (Beacham et al. 2001), chinook (On. tshawytscha) (Crane et al. 1996; Shaklee et al. 1999; Beacham et al. 2006) et atlantique (Salmo salar) (Koljonen et al. 2005), la truite arc-en-ciel (On. mykiss) (Winans et al. 2004), la morue de l’Atlantique (Gadus morhua) (Ruzzante et al. 2000), la tortue caouanne (Caretta caretta) (Bass et al. 2004) et la tortue verte (Chelonia mydas) (Bjorndal & Bolten 2008).

Saumon atlantique Le saumon atlantique (S. salar) est un salmonidé dont la distribution naturelle s’étale du Portugal au nord de la péninsule scandinave et de l’Islande en Europe, et du Connecticut à la Baie d’Ungava en Amérique du Nord (Maccrimmon & Gots 1979). Le saumon atlantique est avant tout anadrome, mais il existe une forme confinée en eau douce ; la ouananiche. Après une maturation de quelques années en rivière, les saumons entreprennent une migration en mer. Des données de capture-marquage-recapture suggèrent que les saumons passent leur premier hiver en mer dans la mer du Labrador (Reddin 2006). Suite à cet hiver, certains individus reviennent en rivière pour se reproduire : ce sont les madeleineaux. Les autres saumons poursuivent leur migration et peuvent se rendre jusqu’à la côte ouest du Groenland, où ils se retrouvent avec des saumons d’Europe pour se nourrir. Ce n’est qu’après deux ou trois années en mer qu’ils reviendront en rivière pour se reproduire, en tant que rédibermarins (ICES 2007). 9

Historique de la pêche au Groenland L’exploitation commerciale du saumon atlantique au Groenland a commencé au début des années 1960 et s’est rapidement développée pour atteindre, à la fin de la même décennie, des débarquements de 1300 tonnes annuellement (Reddin & Friedland 1999). Les prises de saumons ont atteint des sommets dans les années 1970, avec des débarquements atteignant 2700 tonnes par année. Les prises ont graduellement diminué et depuis 2003, la pêche commerciale a fait place à une pêche de subsistance destinée à la consommation interne, qui capture approximativement 20 tonnes de saumons annuellement (ICES 2007). Les niveaux de captures au Groenland sont de faible amplitude par rapport aux niveaux historiques. Par contre, la situation inquiétante de plusieurs populations de saumons partout dans l’aire de répartition et les informations obtenues de saumons marqués pêchés au Groenland suggèrent que plusieurs populations exploitées sont en déclin (ICES 2007) ou même en danger de disparition (USASAC 2005). Connaître la distribution spatiale et la contribution de ces populations à la pêche au Groenland est donc de première importance.

Caractéristiques des saumons pêchés au Groenland L’origine continentale des saumons pêchés sur la côte ouest du Groenland est connue depuis plusieurs années. Les saumons en provenance du Groenland sont rares puisque seule la rivière Kapisidlit, située à 90 km à l’est de la capitale de Nuuk, est connue pour sa production de saumons (Knox et al. 2002). Au cours des six dernières années, la proportion moyenne de saumons nord-américains pêchés a atteint 72% (ICES 2007). La vaste majorité des poissons pêchés (> 90%) sont des unibermarins non-matures, qui ont passé un hiver en mer, et qui seraient revenus en rivière en tant que dibermarins s’ils n’avaient pas été pêchés au Groenland (ICES 2005). Moins de 10% des saumons pêchés ont passé plus de deux années en mer. Vers la fin des années 1980, le poids moyen des poissons pêchés a diminué, passant de 3 kg à 2,5 kg pour les saumons d’Amérique du Nord et de 3,5 kg à 3 kg pour ceux d’Europe. Cette baisse du poids des poissons coïncide avec de faibles températures océaniques observées dans les années 1983-1985 et au début des années 1990 (Reddin & Friedland 1999). 10

Différenciation génétique entre les populations de saumons L’abondance de plusieurs populations de saumon atlantique d’Amérique du Nord a décliné substantiellement au courant des dernières années (ICES 2007), ce qui amplifie l’importance de comprendre les impacts potentiels de la pêche au Groenland sur ces populations. Tel que mentionné précédemment, le potentiel d’identification génétique des stocks repose sur l’existence de différences génétiques entre les populations à distinguer. En Amérique du Nord, des différences génétiques ont été observées entre les populations de saumons du Québec, de Terre-Neuve-Labrador et des provinces Maritimes dans l’est du Canada (O'Reilly et al. 1996; McConnell et al. 1997; Castric & Bernatchez 2004; Palstra et al. 2007; Dionne et al. 2008), de même qu’au Maine, aux États-Unis (King et al. 2001; Spidle et al. 2001). Par ailleurs, une étude récente, incluant 51 rivières du Québec, du Labrador et du Nouveau-Brunswick, a identifié sept groupes de rivières montrant des caractéristiques génétiques et écologiques distinctes (Dionne et al. 2008). Aussi, la structure génétique des populations de saumons dans cette région est stable dans le temps (Spidle et al. 2001; Dionne et al. 2008). Ce type de structure génétique confirme le potentiel à identifier l’origine des saumons pêchés sur la côte ouest du Groenland à une échelle spatiale plus fine que le continent.

Objectifs L’objectif général de ce projet était d’estimer les contributions régionales des saumons d’Amérique du Nord pêchés au Groenland, à l’aide de la méthode d’analyse de stocks mixtes Bayesienne. Plus spécifiquement, le premier objectif du projet était d’évaluer la contribution de différentes régions d’Amérique du Nord à la pêche pour trois localités situées le long de la côte du Groenland et pour sept années, couvrant une période temporelle de 11 ans. Le second objectif du projet était d’évaluer le pouvoir prédictif du nombre de saumons rédibermarins produits régionalement d’Amérique du Nord quant aux niveaux de capture au Groenland. Finalement, le dernier objectif visait à approximer la mortalité des saumons d’Amérique du Nord causée par la pêche au Groenland et de discuter de l’implication de ces résultats pour la gestion et la conservation de l’espèce.

Chapitre 1 Spatio-temporal dynamics of the Atlantic salmon Greenland fishery inferred from mixed-stock analysis 12

Résumé français

L’identification de l’origine des captures dans une pêcherie mixte, de façon à prendre en considération le statut démographique des populations exploitées dans les mesures de gestion, est un défi majeur. L’objectif de ce projet était d’identifier l’origine de 2835 saumons pêchés au Groenland sur une période de 11 ans et à trois localités le long de la côte ouest, à l’aide de 13 microsatellites. L’étude incluait 52 populations de référence, regroupées en neuf régions génétiquement distinctes. Notre habileté à identifier la rivière d’origine des saumons a aussi été testée à l’intérieur de deux régions. Les contributions régionales moyennes ont varié de moins de 1% à près de 40%. Des variations temporelles dans les contributions régionales ont aussi été observées, notamment une diminution de contribution pour les régions du Sud du Québec et du Nouveau-Brunswick et une augmentation pour la région du Labrador. Les fortes corrélations entre le nombre de rédibermarins produits régionalement et les niveaux de capture qui ont été obtenues pour 2002 (r = 0.79) et 2004 (r =0.92) suggèrent que ces variations temporelles pourraient être expliquées par des variations dans la production de rédibermarins. Aucune différence de contribution entre les régions n’a été observée au niveau spatial, suggérant que les populations se distribuent de façon aléatoire sur la côte. Finalement, les taux de mortalité étaient grandement variables entre les régions d’Amérique du Nord. L’Ungava et le sud du Québec ont montré des taux de mortalité plus élevés, variant de 12,10 à 18,08%, pour les deux années testées. Toutefois, de façon générale, aucun groupement régional n’était clairement surreprésenté par rapport à sa productivité. Malgré cela, le principe de précaution devrait être appliqué concernant les décisions de gestion qui seront prises pour la pêche au Groenland. Cette pêcherie sélectionne fortement des femelles rédibermarins, ce qui peut engendrer des impacts évolutifs importants à long terme sur les populations exploitées, comme une diminution de la proportion des saumons rédibermarins par rapport aux madeleinaux, par exemple. 13

Introduction Harvesting has long been recognized as having major ecological and demographic impacts on exploited species (Pauly et al. 2002), leading in some cases to the collapse of stocks (Hutchings 2000; Jackson et al. 2001). Recently, evidence of evolutionary impacts of fishery exploitation on determinant life history traits have been reported for multiple fish species (e.g. Conover & Munch 2002; Conover 2007; Hutchings & Fraser 2008; Hutchings & Rowe 2008) making sustainable exploitation a major challenge. Understanding the impacts of exploitation and maintaining a sustainable fishery is an even greater challenge in the specific context of mixed- stock fishery. Here, the major task is to identify the origin of the catches and evaluate the exploitation rate of the different stocks, taking into account their respective demographic status (Utter & Ryman 1993; Crozier et al. 2004). Earlier studies based on allozyme electrophoresis have contributed significantly towards improving fishery management programs for many years, including in the context of mixed-stock fishery (Brodziak et al. 1992; Koljonen & Pella 1997; Shaklee et al. 1999). However, low polymorphism has sometimes limited the use of allozymes in fine scale mixed-stock analyses and population structure (Hansen et al. 2001). The use of microsatellites, combined with the application of improved statistical methods of mixed-stock analyses, have recently greatly enhanced the possibilities to quantify the contributions of populations or regional groups among a mixture of exploited fish (Beacham et al. 2005; Koljonen et al. 2005; Beacham et al. 2006).

Identifying the origin of fish in mixed-stock fisheries allows understanding spatial and temporal distribution patterns of the targeted species, but also estimating fishery pressure intensity acting on each population. To date, most studies of mixed-stock analysis have been carried out on Pacific salmon species (Anderson et al. 2008) for developing rapid and accurate methods of stock identification to improve management decisions (Shaklee et al. 1999; Beacham et al. 2001; Beacham et al. 2003; Beacham et al. 2004a; Beacham et al. 2004b; Elfstrom et al. 2006; Seeb et al. 2007; Beacham et al. 2008; Narum et al. 2008), detect the presence of domesticated salmon in the wild (Withler et al. 2007), up-date management decisions within the fishing season (Beacham et al. 2004b) or identify the country of origin of harvested fish (Smith et al. 2005). Among other species, some studies have found differential spatial distribution of fish populations in a mixed-stock fishery area. For example, evidence for Atlantic herring (Clupea 14 harengus) regional groups was found in the North Sea and adjacent areas (Ruzzante et al. 2006), which led to the conclusion that future management could be designed around the spatial and temporal distribution of stocks. Differential spatial distribution was also found between anadromous Atlantic salmon populations within the Bothnian Sea (Kallio-Nyberg et al. 2000). Namely, distribution patterns of two stocks and their reciprocal hybrids during their feeding migration at sea were found to be significantly different, with hybrids showing an intermediate spatial distribution between the two parental stocks (Kallio-Nyberg et al. 2000). Similarly, landlocked Atlantic salmon (Salmo salar) populations in Lac St-Jean, eastern Canada, have been shown to have a non homogeneous distribution on their lacustrine feeding grounds (Potvin & Bernatchez 2001). In addition to the differential spatial distribution of populations, some studies have also shown temporal variation in relative population contributions to fishery among years (Kallio-Nyberg et al. 2000; Booth et al. 2005) as well as seasonal variation within year (Booth et al. 2005; Ruzzante et al. 2006). It is then of prime importance to gain knowledge on the spatial and temporal dynamics of mixed aggregations in order to avoid biased conclusions on stock situation (Bass et al. 2004; Bjorndal & Bolten 2008).

Atlantic salmon populations in North America have been declining dramatically in recent years (ICES 2004), which stresses the importance of estimating harvesting pressure. Anadromous Atlantic salmon reproduce and mature in North American and European rivers after which they undergo a feeding migration at sea. North American grilse, or maturing one-sea-winter (1SW) salmon, spend one winter in the Labrador Sea for feeding and then come back in freshwater for reproduction (Reddin 2006). Multi-sea-winter (MSW) salmon from all regions in North America continue their feeding migration up to the West Greenland coast where they spend two or more winters in contact with MSW European salmon (Reddin & Friedland 1999). In that feeding area, an important mixed-stock fishery has been taking place: commercial exploitation of Atlantic salmon in West Greenland began in the mid-1960’s and quickly expanded to reach landings over 2000 metric tons in the 1970’s (ICES 2007). The commercial fishery closed in 2003 and has since then been restricted to a subsistence fishery, with annual landings between nine to 21 metric tons (ICES 2007). The majority of Atlantic salmon catches in Greenland (> 90%) are non-mature one-sea-winter (1SW) fish destined to come back in freshwater as two- sea-winter (2SW) salmon (ICES 2007). Only a small portion of salmon caught in Greenland spends more than two winters at sea. The continental origin of salmon caught in the Greenland 15 fishery has been estimated for several years and the North American contribution to this fishery has varied between 65% and 76% over the last six years (ICES 2007). Some work has also been conducted to determine the country of origin (Canada or USA) of North American salmon catches in Greenland (T. Sheehan, National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA, USA), unpublished). However, no study has been conducted to identify the origin of salmon at a finer spatial scale.

A major factor affecting the efficiency of mixed-stock analyses is the extent of genetic differentiation between populations contributing to the mixed fishery. In North American Atlantic salmon, significant genetic differentiation has been observed between salmon rivers in the provinces of Québec, Newfoundland-Labrador and the Maritimes in eastern Canada (O'Reilly et al. 1996; McConnell et al. 1997; Castric & Bernatchez 2004; Palstra et al. 2007; Dionne et al. 2008) as well as in Maine, USA (King et al. 2001; Spidle et al. 2001). Recently, a study including 51 rivers from Québec, Labrador and New-Brunswick identified seven regional groups of rivers having distinct genetic and ecological characteristics (Dionne et al. 2008). The presence of significant genetic differentiation among Atlantic salmon rivers in North America and its temporal stability (Spidle et al. 2001; Dionne et al. 2008) confirms the potential for identifying the origin of West Greenland caught salmon at a finer spatial resolution than the continent.

The general objective of this study was to perform a first estimation of the contribution of salmon from different North American regions to the Greenland fishery using mixed-stock analysis. More specifically, the first objective was to evaluate the contribution of different North American regions to the fishery in different localities along the Greenland coast and over a temporal scale between 1995 and 2006. The second objective was to evaluate the potential influence of the number of multi-sea-winter (MSW) salmon produced per North American region in predicting the regional proportions of salmon harvested at the Greenland fishery. A final objective was to approximate the mortality rate of North American salmon caused by the Greenland fishery and discuss its potential implications for management and conservation.

Materials and Methods

Baseline populations The baseline dataset, representing potential rivers of origin of North American salmon harvested in Greenland included 52 rivers. Fifty one of these rivers, located in Québec, New-Brunswick and Labrador, were available from Dionne et al. (2008) and included 54 salmon per river on average. These rivers clustered in seven genetic and ecological regional groups and genetic differentiation between rivers from different regions was on average twice that observed between rivers within any given region (Dionne et al. 2008). In addition of these seven groups and for the purpose of this study, the Miramichi River was considered as a separate and additional region (New-Brunswick) as it represents the main river producing salmon in the Salmon Fishing Areas (SFA) 16 in New-Brunswick (Chaput et al. 2001; ICES 2007). In addition, 95 salmon from the Penobscot River (Maine, Spidle et al. 2001) were also included as it is the most important river in terms of annual returns in the United States (U.S. Atlantic Salmon Assessment Committee, USASAC 2005). Thus, a total of nine regional groups were used as baseline samples in this mixed-stock analysis (Figure 1). These represent about 85% of all MSW salmon produced in North American rivers, according to the ICES (2007).

Collection of Greenland fishery samples Tissue samples of unknown origin salmon were obtained from the West Greenland salmon fishery from 2002 to 2006 in three localities: Qaqortoq (60o43’/46o02’), Nuuk (64o11’/51o45’) and Maniitsoq (65o25’/52o54’) (Figure 2). In Nuuk, tissue samples were also available in 1995 and 1996 (Table 1). Sampling was conducted by the International sampling program initiated by the North Atlantic Salmon Conservation Organization (NASCO). A mean of 176 salmon per locality per year was sampled. For each fish, adipose fin was clipped and stored in 95% ethanol (1995-1996 and 2002-2005) or RNAlater (Ambion) (2006) for DNA analysis. The North American origin of these salmon was previously confirmed based on microsatellite markers using individual assignment tests in GENECLASS (Cornuet et al. 1999), with an estimated power of 100% (King et al. 2001). 17

DNA extraction and microsatellite analysis DNA extraction protocol and amplification conditions for salmon of the 51 rivers in Québec, New-Brunswick and Labrador are detailed in Dionne et al. (2007). DNA of the Penobscot River and the West Greenland samples was extracted using the PureGene DNA extraction kit (Qiagen), following the manufacturer’s guidelines. The same 13 microsatellites loci as in Dionne et al. (2008) were used to analyze the above individuals. PCR reactions for the Penobscot and West Greenland samples were carried out in a 11 µl reaction volume containing 200 ng of genomic DNA, 10 pmol of each primer, 2.0 µl 5X reaction buffer (10 mм Tris-HCL

[pH 8.5], 50 mм NaCl), 2.5 mм MgCl2, 0.27 mм dNTPs and 1 unit of Taq DNA polymerase (Promega). Electrophoresis was conducted on an Applied Biosystems 3100 automated sequencer using the size standard Genescan-500 LIZ (Applied Biosystems). Fluorescent DNA fragments were analysed using GENESCAN and GENOTYPER 3.7 (Applied Biosystems). Alleles were then binned using ALLELOGRAM (Manaster 2002).

Standardisation Multiple standardization procedures were conducted to ensure compatibility between datasets as salmon from North America and Greenland were analyzed on different ABI Prism 3100 sequencers and were scored by two different persons. First, a set of 48 individuals was analyzed on each sequencer to verify consistency between machines and standardize each locus. Second, because most of the salmon samples from the Greenland fishery were previously analyzed and scored at three of our loci (Ssa202, Ssa85 and Ssa197), a subset of these (N=100) were reanalyzed to ensure scoring compatibility. All samples from Greenland were re-scored by M.G.O. Finally, baseline and unknown samples were quality checked by a single person (M.D.) to ensure consistency in the scoring and binning processes.

Data analyses The mixed-stock analysis was first performed at the regional level using the nine regional groups defined above. We then tested the potential to estimate the North American salmon contribution to the Greenland fishery at the river scale for two of these regions: Higher North Shore and Southern Québec. These regions were selected as their associated sampled rivers represented a large proportion of the total MSW salmon production of the region (Higher North Shore: 87%, Southern Québec: 94%). Moreover, the average level of genetic differentiation 18 between these rivers was different for each region such that we could investigate the effect of population divergence on the efficiency of mixed-stock analyses. Thus, salmon from rivers within the Southern Québec are weakly differentiated on average (θST = 0.011) compared to those from the Higher North Shore region (θST = 0.037) (Dionne et al. 2008).

Power analyses Power analyses were first conducted in order to ensure that sufficient resolution could be obtained with the loci used. Power at estimating regional contributions was evaluated in two ways. First, 400 multilocus genotypes were simulated by SPAM 3.7 (Debevec et al. 2000), based on allele frequencies of each baseline regions. The composition of those regional mixtures was then estimated by SPAM 3.7, where a contribution of 100% for each simulation was expected. However, a contribution of 90% or more is generally considered as a satisfactory level of power (Beacham et al. 2001; Reynolds & Templin 2004; Seeb et al. 2007). Standard deviation on contribution estimates was estimated using 1000 bootstrap resamplings. Secondly, the power at estimating the composition of a known origin mixture of salmon, independent of the baseline populations, was assessed. For that purpose, 200 individuals were randomly removed from the baseline dataset in proportion to the relative regional MSW productivity estimated from ICES (2005) and Caron et al. (2006). This sample size represented a trade-off between obtaining sufficient precision in the estimates while retaining a sufficient number of individuals in the baseline dataset. The composition of this individual mixture was then assessed using CBAYES (Neaves et al. 2005). Both power analyses were also conducted at the river level for Higher North Shore and Southern Québec regions with slight modifications to the method. First, the simulation of virtual individuals was performed using a reduced database including rivers from the region under consideration only. In the second power analysis, the number of individuals in the mixture was reduced to 50 individuals.

Mixture composition As the power analyses showed that sufficiently precise estimates could be obtained at the regional level and, to some extent, at the river level (see Results section), unknown origin mixture of salmon from the Greenland fishery were analyzed using CBAYES. As outlined in

Beacham et al. (2005), simulations with CBAYES are computationally much more intensive than with SPAM. However, in line with our results (not shown), a previous study suggested that 19 accuracy of the estimates was enhanced with CBAYES compared to SPAM (Beacham et al. 2005), which led us to use this software for the analyses of unknown origin salmon collected in Greenland. For each mixture estimate, 10 Markov Chains Monte Carlo (MCMC) (Gelman & Rubin 1992) were generated and the initial starting value for a particular population was set to 0.90, which then differed for each chain. Convergence was met for each chain as the shrink factor was always less than 1.2 (Pella & Masuda 2001), and the starting value was then considered as having no influence on the results. Results of the last 2000 iterations for each of the 10 chains were then combined. For the analysis of the mixture composition at the river level, individuals of unknown origin first had to be assigned to one region. Using CBAYES, these were individually assigned to one river at each iteration of the MCMC chains (Pella & Masuda 2001), such that the proportion of time each individual is assigned to a population was available, making individual assignments possible. Here, unknown individuals were assigned to either the Higher North Shore or the Southern Québec region if the proportion of time they assigned to rivers from either one of these regions was the highest compared to the other regions. The two new mixtures of individuals were then reanalyzed using a reduced database. Finally, for all analyses, individuals that possessed an allele absent from the whole baseline dataset were excluded from the analyses. In this way, we assumed that these fish could come from a region or population not included in the baseline.

Statistical analyses The overall contribution of each North American region to the Greenland fishery was estimated by averaging regional contributions over the seven years sampled. Regional differences in contribution were tested using a repeated measures ANOVA (Proc MIXED, SAS software 9.1, SAS Institute), with region as the fixed factor and year as the random factor. Least-square means were performed as post-hoc comparisons and a sequential Bonferroni correction (Rice 1989) was applied to evaluate significance of differences in contribution. To determine whether differences in contribution of each North American region to the fishery varied spatially along the Greenland coast, their contribution estimates were compared between the three locations using a modified “Cochran’s (1937) method of weighting for testing equality of group means”, which is equivalent to a modified Chi-Square statistics (Shoukri & Pause 1999). The significance was assessed following a sequential Bonferroni correction. The same statistics was 20 also used to evaluate temporal variability of regional contribution between 1995 and 2006. Post- hoc pairwise comparisons were conducted using Z-tests.

We finally tested the importance of population size in predicting the differential contribution among regional groups and rivers. The estimated number of returning MSW salmon for each region was used as a surrogate of population size to represent the amount of fish per region or river potentially migrating to Greenland for feeding. The number of MSW salmon per region was available from the ICES Working Group on North Atlantic Salmon report (WGNAS) (ICES 2005) as well as from Caron & Fontaine (2003) and Caron et al. (2006). Based on data availability, regional analyses were conducted for 2002 and 2004, while river analyses were conducted for 2004 only. The influence of the number of MSW salmon in predicting salmon contribution of each North American region to the Greenland fishery was assessed by performing a Pearson correlation between the number of salmon caught per region in Greenland and the number of MSW salmon returning to each region annually (Proc CORR, SAS software 9.1, SAS Institute). Data were first transformed into a natural logarithm to respect assumptions of normality and homoscedasticity of the data.

Fishery-induced mortality In order to infer the potential impact of Greenland fishery on demography of North American Atlantic salmon populations, fishery induced mortality for each North American region was estimated for 2002 and 2004. First, regional MSW mortality rate was estimated by dividing the total number of fish caught in Greenland fishery for a specific region (assessed by the mixed stock analysis) by the estimated total number of MSW fish from that region, comprising both returning MSW salmon and those captured in the fishery. Second, regional mortality rate over all anadromous salmon for a given region was estimated by dividing the total number of fish caught in Greenland for a specific region by the estimated total number of fish from that region, comprising both returning anadromous salmon (grilse + MSW) and those captured in the fishery. Total number of salmon caught in Greenland fishery per year was available through the International Council for the Exploration of the Sea (ICES 2007). 21

Results

Power analyses Both power analyses showed that sufficient precision in the estimates of contribution can be obtained at the regional level. In the first analysis using simulated individuals, all nine regional groups showed contribution estimates greater than 90%, ranging from 90.5% for the Québec city region to 97.3% for the New-Brunswick region (Table 2). In the second power analysis using individuals of known origin, concordant results were obtained between expected and estimated contributions for each region as the divergence between the two values was only 1.71% on average (Table 2). The greatest discrepancies were found in Southern Québec, New- Brunswick and Québec city regions where slight over-estimation for the former and under- estimation for the other two regions was observed.

Power analyses at the river level revealed that precision of the contribution estimates was lower compared to that of the regional analyses, and that power at distinguishing river-origin of salmon was weaker in Southern Québec than in Higher North Shore. Overall, reasonably precise estimates can be obtained in the Higher North Shore region according to the power analyses. Thus, power estimates using simulated individuals within Higher North Shore was on average 92.3±2.2% (Table 3) and ranged from 89.1% for the Natashquan River to 95.3% for the Moisie River, with three rivers out of 10 showing simulation estimates under the 90% threshold. The second power analysis also revealed a good concordance between expected and estimated contributions at the river level for the Higher North Shore, with a mean divergence of 3.66±4.43% between the two values (Table 3). Discrepancies between expected and estimated values greater than 5% were observed for Godbout (-6.92%) and Aguanus (+14.62%) rivers. In Southern Québec, simulation results were on average 87.2±3.3%, with values ranging from 81.6% for the Saint-Jean River to 94.0% for the Upsalquitch River. All rivers but Upsalquitch had estimates lower than 90% (Table 3). In the second power analysis, the average difference between expected and estimated contributions was higher than for the Higher North Shore region, with a mean discrepancy of 4.80±4.48% between expected and estimated proportions (range: 0.32 to 16.98%). Six rivers (Matapédia, York, Madeleine, Cap-Chat, Mitis and Upsalquitch) out of 17 showed a discrepancy greater than 5%. As both simulated and empirical 22 analyses within this region revealed relatively low power, contribution estimates within this region should be interpreted cautiously.

Mixture composition at the regional level Significant differences in contribution to the Greenland fishery over the seven sampled years were found among the nine North American regions (ANOVA, p < 0.0001, Figure 3). The Southern Québec region contributed significantly more to harvest than all other regions in North America with a mean contribution of 39.39±2.76% (p < 0.0001, Figure 3). The regions of Labrador and New-Brunswick showed similar contributions, averaging 23.41±2.21% and 22.59±2.04%, respectively. All six other regions contributed for less than 10%, but within this group, the Higher North Shore region contributed more than all the others, with an estimated contribution of 6.07±0.99% (p = 0.014), although not significant after a sequential Bonferroni correction.

Contributions of the nine North American regions to the Greenland fishery were similar for the three coastal locations in Greenland following sequential Bonferroni correction (results not shown) and were then pooled per year for further analyses. Temporal analyses revealed significant variation in contribution estimates for Southern Québec (p = 0.0002), New- Brunswick (p = 0.022), Labrador (p < 0.0001) and Maine (p = 0.004) (Figure 4, Appendix 1). Post-hoc pairwise comparisons (Z-test) revealed that Southern Québec contribution decreased from 49.91% to 27.90% between 2002 and 2005 (p < 0.0001). New-Brunswick salmon contribution also showed a decrease from 1995 to 2006 (32.09 to 14.72%), although this was not significant after a sequential Bonferroni correction. Conversely, the contribution of the Labrador region increased from 17.38% to 32.27% between 2002 and 2006 (p < 0.0001) while the contribution of Maine salmon increased in 2005 (3.00%, p = 0.01), and came back to the initial level in 2006 (0.71%, p = 0.01).

Mixture composition at the river level within region Salmon contribution to the 2004 Greenland fishery varied among the 10 rivers of the Higher North Shore region (Appendix 2). Here, the Moisie River contributed the most with an estimated value of 54.8%, but the Aguanus (18.9%), Godbout (12.1%) and Natashquan (11.5%) rivers represented other important contributors to the fishery. All other rivers contributed for 23 less than 3%, averaging 0.46±0.74%. In Southern Québec, four rivers out of 17 showed contributions greater than 10% in 2004: Matapédia (13.0%), Madeleine (15.7%), Saint-Anne (15.6%) and Little Main (12.2%). All the other rivers contributed for less than 10%, averaging 3.4±3.2%.

Correlation between stock abundance and contribution to fishery A strong positive association was found between the number of salmon caught in Greenland fishery for each North American region and the estimated number of MSW salmon returning to those regions, both in 2002 (r = 0.79, p = 0.012, Figure 5) and in 2004 (r = 0.92, p = 0.0005, Figure 5). Thus, the number of MSW salmon produced regionally in North America explained 62% and 84% of the regional contribution variations observed in the Greenland catches in 2002 and 2004, respectively. At the river level, for the Higher North Shore region, we also observed a similar trend whereby river contribution to the fishery increased with MSW abundance per river, but this trend was not significant (r = 61, p = 0.062, Figure 6). In Southern Québec, no such trend was observed (r = 0.072, p = 0.78, Figure 6).

Fishery-induced mortality The global estimated MSW mortality rate due to Greenland fishery was 7.59±6.98% and 7.69±4.06% on average for 2002 and 2004, respectively. However, estimates varied importantly among regions, ranging from 0.07% (Maine) to 18.08% (Southern Québec) in 2002, and from 3.18% (Lower North Shore) to 14.96% (Ungava) in 2004 (Table 4). Total anadromous mortality rates (MSW + grilse) per region were 2.57±3.22% and 3.08±1.77 % in 2002 and 2004, respectively and ranged from 0.04% (Maine) to 9.67% (Southern Québec) and from 0.66% (Lower North Shore) to 5.40% (Québec City region) for both years, respectively. Overall, highest mortality rates caused by harvesting in Greenland were found for Southern Québec and Ungava regions across years. When testing the relationship between the mortality rate and MSW regional abundance to evaluate if mortality varied with regional population size, we found no relationship for both years (2002: r = 0.32, p = 0.41, 2004: r = 0.21, p = 0.58, results not shown).

Discussion The general objective of this study was to provide a first contribution estimate of North American Atlantic salmon regional stocks to the Greenland mixed-stock fishery. The level of 24 contribution varied importantly among North America regions, ranging from less than 1% to nearly 40%. This variation was largely explained by a strong positive association found between the number of salmon caught per North American genetic region and the number of MSW salmon produced in that region for two different years. The three fishery localities analyzed showed similar representation of each North American regional stock, suggesting homogeneity in salmon distribution in their feeding area along the Greenland coast. However, significant temporal changes in regional contribution were found, indicating a contribution decrease for southern stocks, namely Southern Québec and New-Brunswick and a contribution increase of the Labrador genetic group in the Greenland fishery. Mortality rate caused by the fishery was highly variable across North American regions and years and ranged from relatively low to moderate when calculated over MSW or the total number of anadromous adults. Finally, our results showed that mixed-stock analyses at the river level were feasible but their efficiency was considerably reduced when the average level of divergence among populations was low (θST values averaging 0.01). Globally, our study shows that precise estimates of regional contribution can be obtained with high confidence and that river contributions can be estimated with relative confidence under conditions of sufficient genetic differentiation between rivers and adequate river representation within the targeted region.

Contribution to the Greenland fishery and temporal variation The main region contributing to the Greenland fishery was the Southern Québec region, followed by New-Brunswick and Labrador, whereas the contribution of any other regions was relatively modest. A similar pattern was also found at the river level within the Higher North Shore region, where catches were directed towards four rivers out of 10. These results are concordant with previous studies conducted on various species revealing differential regional or population contributions to a fishery, including the Atlantic cod, Gadus morhua, in the Gulf of St. Lawrence (Ruzzante et al. 2000) the loggerhead turtle, Caretta caretta, in North Carolina (Bass et al. 2004), the Chinook salmon, Oncorhynchus tshawytscha, on the West Coast of Canada (Beacham et al. 2006) and the Atlantic salmon, Salmo salar, in the Foyle system, Northern Ireland (Booth et al. 2005). We also observed pronounced temporal changes in contributions for Southern Québec, Labrador, New-Brunswick and Maine. To date, few studies have paid attention to the temporal variation in contribution of different stocks to a mixed- 25 fishery. Bjorndal and Bolten (2008) found temporal differences in the composition of a mixed aggregation of green turtle, Chelonia mydas, over a 10-years period in the Bahamas that they attributed to variation in population size. In our study, population size also appeared important in explaining differences in contribution between regional groups and also potentially between years, as suggested by the positive association between the regional MSW salmon production and the contribution to the mixed-fishery for two different years. As only two documented years on MSW returns for all nine regions were available, additional years would be necessary to ensure stability of that association over the long term. In another Atlantic salmon fishery, the Foyle system in Northern Ireland, evidence also suggests that relative contribution is associated with stock productivity, although the relationship was not tested directly (Booth et al. 2005). Moreover, exceptions were found to that observation as some stocks appeared under-represented in the fishery relative to their expected productivity. Contrary to the Greenland fishery, the Foyle fishery is oriented towards grilse, such that variations in smolt migration timing from different rivers (Friedland et al. 1993; Quinn et al. 2000; Stewart et al. 2002) could also explain the differences in contribution in this system (Booth et al. 2005). In the Greenland fishery, post- smolt salmon from different regions already spent one year in the Labrador Sea before leaving for Greenland (Reddin 2006). If differences in migration timing would still persist until the Greenland coast, a change in regional contributions throughout the fishery season should be observed, which was not the case based on our results (data not shown). Globally, our results suggest that the observed trends in temporal contribution may be the result of regional specific conditions influencing salmon freshwater survival and population productivity, such as water temperature, quality and quantity (Regier & Meisner 1990).

Spatial distribution of salmon in Greenland Individual assignments performed to determine the continent of origin of salmon caught in Greenland showed that the proportion of North American salmon compared to their European counterpart increased from south to north along the coast, possibly reflecting continent-specific migration dynamics (Sheehan et al. unpublished). Within continent analyses rather suggested that salmon from different regions were randomly distributed along the Greenland coast, irrespective of the fishing locality. This result and the fact that we did not detect differential contributions during any given fishing season suggest that salmon of different North American 26 origins could respond similarly to a common set of factors influencing their migration towards feeding grounds in Greenland. This would corroborate previous studies suggesting that post- smolt salmon from different origins mix in the Labrador Sea and the Grand Banks area during their first year at sea (Reddin 1985) and potentially respond the same way to migration cues, such as water temperature (Juanes et al. 2004), and follow a common migration route using the North Atlantic Gyre (Dunbar & Thomson 1979; Spares et al. 2007).

Limitations of the study Both simulations and known-origin salmon power analyses showed that sample size as well as the number and types of markers used in this study provided adequate power for estimating regional contributions of North American Atlantic salmon caught in Greenland. At the river level, the ability to estimate contributions was lowered within the Higher North Shore region but still sufficient to generate reliable estimates, whereas it was greatly diminished in the Southern Québec region. These results confirmed that the power to discriminate groups or populations among a mixture is highly dependant on the extent of genetic differentiation between them (Utter & Ryman 1993; Hansen et al. 2001). Thus, our results show that the extent to which mixed-stock analyses can be performed with precision is not restricted to a certain spatial scale, but is rather dependent on the specific system under study. However, even if power analyses are satisfactory, spurious estimates can still be obtained if a significant proportion of the mixture comes from populations that are not represented in the baseline dataset (Koljonen et al. 2005). Based on ICES (2005) data, we estimated that populations included in our baseline dataset represented about 85% of all MSW salmon produced in North American rivers. No populations from Newfoundland and Nova Scotia were included in the baseline dataset, which also represent provinces with multiple salmon rivers. However, except along the southwest coast of the island, salmon populations in Newfoundland are typically composed of grilse that are not migrating to Greenland for feeding (O'Connell et al. 2006), and the abundance of returning salmon in Nova Scotia is among the lowest recorded (ICES 2007). In the mixed-stock analysis used, the origin of an unknown individual will be estimated even though it comes from a population unrepresented by a regional group in the baseline dataset. This could then lead to a decrease in precision of the contribution estimates. Although an estimated 15% of the North American MSW salmon may not have been represented in our baseline dataset, we are confident that the 27 estimates are not strongly biased by the unrepresented populations, based on the strong correlation observed between regional production of MSW and catch levels. Moreover, the limitation associated with a partial representation of potential populations contributing was decreased by excluding unknown origin salmon possessing one or more alleles that were totally absent for all baseline populations, which averaged 4.5% of all individuals sampled in Greenland. Despite these potential limitations, our results show that the mixed-stock analysis represents a valuable approach to understand patterns of spatial and temporal distribution of mixed populations of Atlantic salmon. This approach could also be useful to understand the distribution of other species with mixed populations and showing a certain level of population genetic differentiation, such as could be the case for turbot, Scophthalmus maximus, in the Baltic Sea (Nielsen et al. 2004) or Canadian goose, Branta Canadensis, in North America, where it has been recently investigated (Mylecraine et al. 2008). Furthermore, recent studies suggested that accuracy in contribution estimates may be improved by using microsatellite markers in combination with other markers, such as single nucleotide polymorphisms (SNPs) (Smith et al. 2005; Narum et al. 2008), or improved methods for predicting the accuracy of genetic stock identification (Anderson et al. 2008).

Potential demographic impacts of the Greenland fishery on North American salmon populations In Greenland, the overall abundance of North American exploited populations is among the lowest recorded (ICES 2007). It is then relevant to attempt understanding the potential impacts of this fishery on the exploited populations (Crozier et al. 2004). Even if salmon mortality caused by the fishery varies between regions, catches strongly correlate with regional MSW productivity. Namely, neither smaller nor larger regional group seemed to be overexploited, which could lead to the conclusion that impacts on small populations are no greater than that on larger populations. However, smaller populations may still be subjected to greater fishing impacts than their larger counterparts as inbreeding and loss of genetic diversity are operating more rapidly in the formers (Falconer & Mackay 1996; Frankham et al. 2002; Allendorf et al. 2008). Thus, while we cannot conclude from our results that smaller populations are more severely impacted by the fishery than larger ones, salmon from populations listed as endangered (namely Maine populations) are observed in the landings, as indicated by the tag recovery (T. Sheehan, pers. comm.). Thus, the fishery could potentially impact these endangered populations. 28

As the smallest populations may be more impacted than their larger counterparts, they should serve as guiding point for the conservation and restoration of all population sizes.

The selective effect on salmon life-history traits is another potential impact of the Greenland fishery on exploited populations. Growing evidence indicates that evolutionary changes in life- history traits in response to selective harvesting may be more common than previously thought (Stokes & Law 2000; Law 2007; Allendorf et al. 2008; Coltman 2008b; Hard et al. 2008). Namely, traits such as body size and migration timing have received considerable attention in salmonids (Hard et al. 2008). Fishing practices commonly target large individuals which may cause evolutionary changes towards slower growth and smaller size at sexual maturity (Stokes & Law 2000; Conover & Munch 2002; Hutchings & Fraser 2008; Hutchings & Rowe 2008; Piche et al. 2008). The Greenland fishery targets exclusively salmon that would have returned in freshwater as multi-sea-winter. These salmon are larger and heavier, and their reproductive success may be twice that of grilse (Garant et al. 2003). In addition to selectivity on size and life-history traits (grilse vs. MSW), more than 80% of the fish caught in Greenland in the recent years were females (ICES 2007) such that fishery could also have an impact on adult salmon sex ratio of exploited populations. In south-west Alaska, Olsen et al. (2006) observed a biased sex ratio towards males in two populations of adult Chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha). No sex ratio differential was found for juveniles of these populations, which led them to conclude that the distorted adult sex ratio in these populations may be the result of sex-biased harvest. However, a sex-biased harvest, as in Greenland, may have consequences on demography of exploited populations. There is no consensus on the effect of female sizes on their reproductive success. Previous studies in salmonids found that larger body size in females was associated with greater reproductive success, such as larger and more numerous eggs, as well as usually larger juveniles (Kazakov 1981; Fleming et al. 1996; Dickerson et al. 2002, but see Garant et al. 2001; Dickerson et al. 2005). It is therefore plausible that the Greenland fishery could drive evolutionary change in salmon populations by differential mortality favouring grilse and males in general. However, the extent to which populations respond to selection depends largely on the heritability of traits under selection as well as the strength and direction of selection (Stokes & Law 2000; Dionne et al. 2007; Hard et al. 2008). Previous studies have shown that alternative reproductive tactics, including grilse and multi-sea-winter tactics are heritable in salmonids (Garant et al. 2003; Theriault et al. 2007; Piche et al. 2008). Also, we 29 found that up to 18% of the MSW production can be harvested by the fishery in some North American regions. Moreover, a recent study on Lake Windermere (U.K.) pike, Esox lucius, suggested that even modest rates of harvest (from 1.1 to 7.3%) can produce an evolutionary response on targeted populations on an ecological time-scale (Edeline et al. 2007; Coltman 2008a). Assuming that values of both heritability of life history tactics and the strength of selection against MSW are sufficiently high, one would predict a shift in proportions of MSW favouring grilse. According to the data compiled by the ICES (2007), the proportion of MSW on the total number of returning salmon tended to decrease between 1995 and 2006, from 35.8 to 6.1% in Labrador and from 70.5 to 46.8% in Québec. In Labrador, an increase in the absolute number of grilse produced in the area over the years, from 50 700 in 1995 to 214 000 in 2006, while the absolute number of MSW remained constant, was mainly responsible for that trend. In contrary, grilse abundance remained stable in the province of Québec during that time period, while the number of MSW decreased from 67 000 to 26 200. However, as the number of returning MSW and grilse is not available for the specific regions in Québec for all those years, it is not possible to verify whether the decreasing proportion of MSW salmon is more important in regions experiencing higher MSW fishing mortality in Greenland. Nevertheless, these observations, combined with evidence of selective harvesting against MSW, suggests that attention should be paid to the potential evolutionary impacts of Greenland fishery, as the time required for adaptive traits to return to their original state in the populations may be slow, and genetic changes caused by selective harvesting may be irreversible (Conover 2000).

In summary, this study underlines the importance of monitoring mixed-stock fisheries over multiple years in order to quantify the extent of temporal variation in regional contributions, estimate regional or population mortality rate over time and consequently better orient conservation practices and management decisions.

Table 1. Number of adult Atlantic salmon sampled per year and per locality in the West Greenland fishery. Year Locality N N (per locality) (per year) 92 1995 Nuuk 92 106 1996 Nuuk 106 2002 Qaqortoq 48 274 Nuuk 136 Maniitsoq 90 2003 Qaqortoq 180 528 Nuuk 182 Maniitsoq 166 2004 Qaqortoq 106 553 Nuuk 270 Maniitsoq 177 2005 Qaqortoq 92 535 Nuuk 324 Maniitsoq 119 2006 Qaqortoq 91 747 Nuuk 582 Maniitsoq 74

Table 2. Expected and estimated contribution (in percent, ± standard deviation) estimated in the two power analyses for the nine Atlantic salmon regional groups in North America. Power analysis I represents mixed-stock analyses on simulated virtual individuals and power analysis II represents mixed-stock analyses on known origin salmon (see Materials and Methods for details). Region Power analysis I Power analysis II Expected Estimated (SD) Expected Estimated (SD) Maine 100 96.7 (1.0) 2.0 1.86 (1.09) New-Brunswick 100 97.3 (1.0) 23.0 20.59 (3.98) Southern Québec 100 91.0 (1.9) 30.0 37.07 (4.96) Québec city 100 90.5 (1.7) 3.0 0.59 (0.76) Anticosti 100 92.2 (1.5) 1.5 1.61 (1.14) Higher North Shore 100 91.6 (1.6) 16.0 15.30 (3.54) Lower North Shore 100 92.4 (1.5) 2.0 1.67 (1.00) Labrador 100 93.7 (1.4) 20.0 18.31 (3.12) Ungava 100 96.8 (0.9) 2.5 3.00 (1.28)

Table 3. Expected and estimated contribution (in percent, ± standard deviation) estimated in the two power analyses for Atlantic salmon rivers within Higher North Shore and Southern Québec regions. Power analysis I represents mixed-stock analyses on simulated virtual individuals and power analysis II represents mixed-stock analyses on known origin salmon. River Power analysis I Power analysis II Expected Estimated (SD) Expected Estimated (SD) Higher North Shore Laval 100 93.6 (1.4) 2 4.23 (3.01) Aux Anglais 100 94.5 (1.3) 0 0.04 (0.69) Godbout 100 92.9 (1.5) 8 1.08 (2.46) Trinité 100 92.3 (1.6) 4 3.75 (4.37) Aux Rochers 100 92.8 (1.6) 8 7.95 (5.48) Moisie 100 95.3 (1.3) 24 25.43 (6.79) Saint-Jean 100 93.3 (1.6) 12 7.63 (5.71) Watshishou 100 89.9 (1.8) 8 4.07 (4.52) Aguanus 100 89.3 (2.0) 2 16.62 (11.80) Natashquan 100 89.1 (2.1) 32 29.21 (10.84) Southern Québec Patapédia 100 86.6 (2.4) 4 0.90 (3.02) Matapédia 100 85.8 (2.6) 16 3.24 (5.62) Causapcal 100 89.9 (2.0) 4 1.44 (2.93) Cascapédia 100 87.8 (2.0) 12 10.25 (9.45) Petite Cascapédia 100 92.9 (1.6) 2 4.41 (3.64) Bonaventure 100 85.2 (2.5) 10 9.68 (7.57) Grand Pabos 100 88.9 (1.9) 4 0.99 (2.72) Saint-Jean 100 81.6 (2.7) 6 3.29 (5.96) York 100 85.9 (2.6) 8 1.28 (2.80) Dartmouth 100 86.6 (2.4) 4 5.03 (6.25) Madeleine 100 85.0 (2.7) 4 20.98 (9.24) Saint-Anne 100 82.1 (2.9) 4 0.41 (1.87) Cap-Chat 100 84.7 (2.7) 2 7.21 (10.21) Matane 100 88.4 (2.3) 10 6.38 (6.03) Mitis 100 86.8 (2.4) 4 13.27 (9.06) Little Main 100 89.9 (2.1) 2 1.35 (3.23) Upsalquitch 100 94.0 (1.5) 4 9.89 (6.20)

Table 4. Regional statistics and Greenland fishery mortality of Atlantic salmon of the nine North American regional groups in 2002 and 2004. The proportion of multi-sea-winter (MSW) salmon per region is indicated (% MSW, Caron & Fontaine 2003; ICES 2005; Caron et al. 2006) as well as the number of returning anadromous salmon per region (grilse + MSW). Number of catches represents absolute number of salmon caught per region. Multi-sea-winter mortality rate and overall anadromous mortality rate (grilse + MSW) is indicated for each region (see Materials and Methods for calculation details).

Region Returns Number of Mortality (%) % MSW (grilse + MSW) catches 2002 2004 grilse + grilse + 2002 2004 2002 2004 2002 2004 MSW MSW MSW MSW Maine 53 80 961 1602 0 47 0.07 0.04 3.54 2.85 New-Brunswick 12 24 56406 63999 1138 1234 14.52 1.98 7.51 1.89 Southern Québec 48 40 22293 49651 2387 2717 18.08 9.67 12.10 5.19 Québec city 44 62 2726 2996 38 171 3.07 1.38 8.47 5.40 Anticosti 21 44 2428 2290 36 77 6.68 1.47 7.12 3.25 Higher North Shore 47 72 11967 14787 192 362 3.31 1.58 3.30 2.39 Lower North Shore 30 20 5691 6603 8 44 0.47 0.14 3.18 0.66 Labrador 12 11 120688 116103 831 1283 5.52 0.68 9.01 1.09 Ungava 33 30 2313 5011 152 262 16.56 6.17 14.96 4.97 Mean = 7.59±6.98 2.57±3.22 7.69±4.06 3.08±1.77

Figure 2. Location of Atlantic salmon fishery sampling sites (Qaqortoq, Nuuk and Maniitsoq (filled star)) along the West Greenland coast and rivers sampled in the regions of Québec, New-Brunswick, Labrador (Canada) and Maine (USA). Rivers identified by different symbols belong to different regional groups according to Dionne et al. (2008) and 34 are indicated as follow: Maine (open circle), New-Brunswick (filled circle), Southern Québec (filled square), Québec city (filled triangle), Anticosti (plus sign), Higher North Shore (open square), Lower North Shore (filled lozenge), Labrador (open lozenge) and Ungava (open triangle). Two regional groups (Maine and New-Brunswick) were added to the seven regional groups previously identified (see Materials and Methods for details).

50 a 39.4% 40

30 b b 23.4% 22.6%

c 10 6.1% c, d d, e d, e d, e e 3.0% 2.1% 1.6% 1.0% 0.9% Average contribution over 7 years (%) 7 years over contribution Average 0 SQc Labrador NB HNS Ungava Québec LNS Anticosti Maine North American regional group

Figure 3. Average contribution of the nine Atlantic salmon North American regions to the Greenland fishery for seven years spanning an eleven-year period (1995, 1996, 2002, 2003, 2004, 2005 and 2006). Mean relative contribution of each region to the fishery and variation among years are indicated on the top of the bars. Letters indicate significantly different contributions as identified by the least-squares means, after a sequential Bonferroni correction. SQc: Southern Québec; NB: New-Brunswick; HNS: Higher North Shore; LNS: Lower North Shore.

40 *

30 *

Contributions to fishery (%) * 10

0 * 1995 1996 2002 2003 2004 2005 2006

Figure 4. Contribution estimates of the nine Atlantic salmon North American regions for 1995 and 1996 and for 2002 to 2006 obtained with cBayes. Genetically distinct regional groups are identified as follow: Southern Québec (filled square, p = 0.0002), Labrador (open lozenge, p < 0.0001), New-Brunswick (filled circle, p = 0.02), Higher North Shore (open square, p = 0.1), Ungava (open triangle, p = 0.2), Québec city (filled triangle, p = 0.5), Lower North Shore (filled lozenge, p = 0.3), Anticosti (plus sign, p = 0.5) and Maine (open circle, p = 0.5). Significant changes in temporal contribution per region after the Bonferroni sequential correction are indicated by an asterisk. Detailed estimated contributions (in percent, ± standard deviation) for each regional group and year of sampling are shown in Appendix 1.

3000 r = 0.79 2002 r2 = 0.62 2500 p = 0.012 8

2000

1500 7 1000 9

500 1, 2 3 6

Number of salmon caught in Greenland in caught salmon of Number 0 4 5 0 5000 10000 15000 20000 Number of MSW returns

3000 r = 0.92 2004 r2 = 0.84 8 2500 p = 0.0005

2000

1500 7 9 1000 2, 5 500 6 3 4 Numberof salmon caught inGreenland 0 1 0 5000 10000 15000 20000 Number of MSW returns

Figure 5. Correlation between the number of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery and the number of multi-sea-winter (MSW) returns in each North American region in 2002 (top) and 2004 (bottom). Correlation, determination coefficients and p-values are indicated. Numbers refer to regional groups as follow: Anticosti (1), Maine (2), Ungava (3), Québec city (4), Lower North Shore (5), Higher North Shore (6), New-Brunswick (7), Southern Québec (8) and Labrador (9).

250 r = 0.61 Higher North Shore r2 = 0.37 p = 0.062 9 200

150

100 4

50 5 10

Number of salmoncaught in Greenland 7 1 2 3 6 8 0 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 Number of MSW returns

450 r = -0.072 Southern Québec 2 6 400 r = 0.0052 5 p = 0.78 350 17 2 300

250 10 7 12 200

150 4 13 100 8 50 1 14 16

Number of salmon caught in Greenland salmon caught of Number 3 11 15 0 9 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 Number of MSW returns

Figure 6. Correlation between the number of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery in 2004 and the number of MSW returns in 10 Higher North Shore rivers (top) and 17 Southern Québec rivers (bottom). Rivers in Higher North Shore are identified as: Aux Anglais (1), Laval (2), Trinité (3), Aguanus (4), Godbout (5), Watshitshou (6), Aux Rochers (7), Saint-Jean (8), Moisie (9) and Natashquan (10). Rivers in Southern Québec are identified as: Grand Pabos (1), Little Main (2), Petite Cascapédia (3), Cap-Chat (4), Sainte-Anne (5), Madeleine (6), Causapscal (7), Upsalquitch (8), Mitis (9), Patapédia (10),

Dartmouth (11), Saint-Jean (12), Matane (13), York (14), Bonaventure (15), Cascapédia (16) and Matapédia (17).

Appendix

Appendix 1. Estimated contributions (in percent, ± standard deviation) of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery in 1995, 1996, 2002, 2003, 2004, 2005 and 2006 for the nine Atlantic salmon regional groups in North America.

Region 1995 1996 2002 2003 2004 2005 2006 Maine 0.05 (0.36) 0.75 (1.23) 0.01 (0.10) 1.30 (0.61) 0.76 (0.48) 3.00 (0.88) 0.71 (0.45) New-Brunswick 32.21 (6.15) 21.22 (5.07) 23.79 (3.67) 25.67 (3.12) 19.91 (2.55) 20.74 (2.57) 14.72 (2.09) Southern Québec 40.12 (7.20) 41.90 (6.72) 49.91 (4.30) 32.22 (3.41) 43.84 (3.16) 27.90 (2.98) 40.18 (2.66) Québec city 1.40 (2.36) 1.93 (1.92) 0.80 (0.79) 1.80 (0.84) 2.76 (0.98) 2.78 (0.93) 3.11 (0.85) Anticosti 0.21 (0.81) 2.06 (1.91) 0.76 (0.82) 1.60 (0.78) 1.24 (0.64) 0.17 (0.34) 0.63 (0.49) Higher North Shore 2.71 (3.21) 4.90 (3.88) 4.01 (1.93) 9.36 (1.74) 5.85 (1.52) 9.81 (1.87) 5.70 (1.39) Lower North Shore 3.15 (2.71) 4.76 (2.31) 0.17 (0.36) 0.29 (0.36) 0.71 (0.51) 1.36 (0.75) 0.57 (0.58) Labrador 18.81 (4.64) 19.33 (4.53) 17.38 (2.65) 25.51 (2.25) 20.70 (2.08) 29.86 (2.45) 32.27 (2.06) Ungava 1.33 (1.34) 3.14 (2.10) 3.18 (1.13) 2.26 (0.75) 4.23 (0.95) 4.39 (1.02) 2.11 (0.58)

Appendix 2. Estimated contributions (in percent, ± standard deviation) and corresponding absolute number of Atlantic salmon caught in the West Greenland fishery in 2004 associated with Higher North Shore and Southern Québec rivers. Absolute number of salmon was obtained by multiplying the proportion of contribution for each river with the estimated number of salmon caught in 2004 from the associated region (Higher North Shore: N=362, Southern Québec: N=2717, see table 5). The number of salmon caught per river was rounded to the nearest unity.

Contribution River estimate (SD) Number of salmon Higher North Shore Laval 0.0 (1.1) 0 Aux Anglais 0.0 (1.2) 0 Godbout 12.1 (6.8) 44 Trinite 0.5 (2.2) 2 Aux Rochers 2.1 (4.1) 8 Moisie 54.8 (10.1) 198 Saint-Jean 0.1 (1.4) 0 Watshitshou 0.0 (1.1) 0 Aguanus 18.9 (8.1) 68 Natashquan 11.5 (7.1) 42 Southern Québec Patapédia 8.6 (7.0) 233 Matapédia 13.0 (5.2) 352 Causapscal 8.3 (2.6) 225 Cascapédia 1.9 (2.3) 51 Petite Cascapédia 0.8 (1.1) 20 Bonaventure 0.2 (0.7) 6 Grand Pabos 1.5 (1.3) 42 Saint-Jean 8.1 (3.8) 221 York 1.5 (1.8) 41 Dartmouth 1.0 (1.7) 27 Madeleine 15.7 (3.9) 426 Saint-Anne 15.6 (4.7) 423 Cap-Chat 5.1 (5.5) 140 Matane 4.3 (3.2) 117 Mitis 0.1 (0.5) 4 Little Main 12.2 (4.1) 331 Upsalquitch 2.1 (1.8) 58

Conclusion

L’exploitation durable d’une pêcherie mixte, où la ressource exploitée provient de différentes populations, est un défi majeur. Identifier l’origine des individus pêchés devient donc la clé d’une gestion profitable à long terme en permettant de déterminer si certaines populations sont surreprésentées ou sous-représentées dans les prises. Au Groenland, la pêche commerciale au saumon atlantique est, depuis quelques années, restreinte à une exploitation de subsistance, où seule une consommation locale est permise. Cette décision de l’Organisation pour la Conservation du Saumon de l’Atlantique Nord (OCSAN) a été prise conséquemment au déclin constant observé de plusieurs populations de saumon atlantique dans toute l’aire de répartition de l’espèce (ICES 2004). Toutefois, malgré le contexte mixte de la pêcherie et la situation préoccupante des populations de saumons d’Amérique du Nord, aucune identification plus précise des individus pêchés que leur origine continentale n’a été menée jusqu’à présent. Les impacts de cette pêche sur les populations exploitées demeurent donc, encore aujourd’hui, mal compris.

L’objectif général du projet était d’estimer les contributions de différentes régions d’Amérique du Nord à la pêcherie mixte du Groenland, et de tester ensuite notre capacité à estimer les contributions à l’échelle des rivières. Plus précisément, la composition des individus pêchés au Groenland a été déterminée pour trois localités le long de la côte et sept années, couvrant une période temporelle de 11 ans. Avec ces données en main, il devenait possible de mieux comprendre la distribution spatiale des populations de saumon atlantique au Groenland, la stabilité temporelle du système et les impacts de cette pêche sur les populations exploitées. Les résultats obtenus ont montré que les neuf groupes génétiques inclus dans l’étude contribuent différemment à la pêche, la région du Sud du Québec étant la plus représentée dans les prises. Aucune différence de contribution entre les localités d’échantillonnage n’a été notée, suggérant que les saumons se distribuent aléatoirement sur la côte du Groenland. À l’inverse, des différences de contribution temporelles ont été détectées pour certaines régions, dont la région du Labrador qui a augmenté dans les prises au fil des années et les régions du Sud du Québec et du Nouveau-Brunswick, qui ont diminué en contribution de 1995 à 2006. Ces tendances de contribution temporelles pourraient être le reflet des différences de production en rédibermarins dans ces mêmes 42 régions. Cette hypothèse s’appuie sur les fortes corrélations observées entre le nombre de rédibermarins produits régionalement et le nombre de saumons capturés au Groenland. Finalement, les taux de mortalité des rédibermarins et des saumons anadromes ont montré des variations importantes entre les différentes régions d’Amérique du Nord.

Préalablement à la détermination de la composition du mélange d’individus d’origine inconnue, deux tests de puissance ont été menés pour mesurer notre capacité à détecter les groupes à distinguer. Ces analyses ont montré que la précision des estimés de contribution est dépendante de la différenciation génétique détectée à partir du schéma expérimental; plus la différenciation entre les groupes à distinguer est grande, plus les estimés seront précis (Utter & Ryman 1993; Hansen et al. 2001). L’utilisation d’un plus grand nombre de locus microsatellites (Hansen et al. 2001) ou la combinaison avec d’autres marqueurs génétiques (Wirgin et al. 1997; Gilbey et al. 2005) permettrait d’obtenir des résultats plus précis aux endroits où la différenciation génétique est faible. Toutefois, en analyse de stocks mixtes, les individus d’origine inconnue comme ceux des populations de référence doivent être génotypés, ce qui peut mener à des coûts d’analyse importants. Il y a donc lieu de se demander, préalablement à ces analyses supplémentaires, si elles sont indispensables à une meilleure compréhension du système. Dans notre cas, les résultats des corrélations suggèrent que la perte de relation significative à l’échelle des rivières est conséquente à la diminution de la différenciation génétique entre celles-ci et qu’une plus grande résolution mènerait vraisemblablement à une relation significative. En gardant cette information en tête, y a-t-il vraiment lieu de pousser les analyses plus loin ?

Suite à des analyses de puissance concluantes, on pourrait s’attendre à obtenir des estimés de contribution précis et fiables, si toutes les populations potentiellement contributrices sont incluses dans l’analyse (Utter & Ryman 1993; Beacham et al. 2006). L’omission de plusieurs populations de référence importantes dans l’analyse mènera à des estimés de contribution biaisés (Koljonen et al. 2005). Toutefois, lorsque l’aire de travail est étendue, il est envisageable d’échantillonner les populations les plus représentatives (Beacham et al. 2006) ou d’estimer les contributions au niveau régional plutôt qu’à l’échelle des rivières (van Doornik et al. 2007), ce qui a été privilégié dans ce projet. Nous n’avons pas testé

43 l’effet du nombre de populations incluses par région sur la précision des estimés, mais il serait intéressant d’ajouter ce test de puissance dans un projet futur analogue à celui-ci. Les populations intégrées dans nos analyses représentent approximativement 85% de la production de saumons rédibermarins en Amérique du Nord. Les populations de saumons de Terre-Neuve et de la Nouvelle-Écosse n’étaient pas représentées dans notre base de données. Néanmoins, nous avons confiance que les estimés de contribution obtenus au niveau régional sont près des estimés réels, puisque le nombre de saumons en provenance de ces deux régions susceptibles de contribuer à la pêche au Groenland est faible (O'Connell et al. 2006; ICES 2007). Bien sûr, inclure des populations de ces régions dans les analyses permettrait d’obtenir des estimés de contribution encore plus précis. D’autre part, le nombre de populations de référence incluses par région a limité les possibilités d’analyse à l’échelle des rivières. Par conséquent, si l’analyse de stocks mixtes au niveau des populations devenait l’intérêt principal, le nombre de population sources échantillonnées devrait être augmenté.

Finalement, en utilisant des spécimens issus de l’échantillonnage international, nous n’avions pas le choix des périodes et des localités d’échantillonnage. S’il était possible de le faire, échantillonner les captures de chaque localité durant toute la saison de pêche permettrait de vérifier de façon plus adéquate la distribution spatiale des populations et la stabilité temporelle de la composition des individus pêchés à l’intérieur d’une année. Par ailleurs, les localités échantillonnées ne dépassent pas le 65e parallèle alors que la pêche se pratique jusqu’au 70e parallèle. Sachant que la proportion de saumons en provenance d’Amérique du Nord augmente avec la latitude, il serait intéressant de voir si cela se reflète au niveau régional. Toutefois, à la lumière des résultats obtenus, on pourrait s’attendre à ce que la distribution spatiale des populations de saumons ne diffère pas, même à de plus hautes latitudes.

Malgré son statut de pêche de subsistance, la pêcherie mixte au saumon atlantique au Groenland est, aujourd’hui, l’une des plus importantes, en terme de débarquements annuels (ICES 2007). Pour la première fois, l’origine intracontinentale des saumons en provenance d’Amérique du Nord qui y sont pêchés a été déterminée avec précision. Bien que la tâche

44 serait plus complexe, en raison du plus grand nombre de pays impliqués (par exemple, Écosse, France, Irlande, Espagne, Russie, ICES 2007) qu’en Amérique du Nord, poursuivre l’analyse avec la portion européenne des saumons permettrait de comparer les résultats obtenus de part et d’autre de l’océan Atlantique et d’avoir une meilleure compréhension des impacts de cette pêcherie sur les populations exploitées. Par ailleurs, Bolker et al. (2007) soulignent le fait que chez des espèces migratrices, comme les saumons et les tortues par exemple, les individus d’une même population peuvent migrer à différents endroits et se retrouver dans divers contextes où les populations sont mélangées. Il est donc important de connaître la composition de ces différents mélanges de populations, afin d’avoir une meilleure compréhension de la distribution spatiale d’une espèce (Bolker et al. 2007) et des impacts des pêcheries mixtes, s’il y a lieu. Au Labrador, par exemple, la pêche de subsistance pour les communautés autochtones est toujours permise, laquelle intercepte des saumons madeleineaux et rédibermarins (ICES 2007). Déterminer l’origine des saumons qui y sont pêchés permettrait d’obtenir des informations complémentaires à celles obtenues dans le cadre de ce projet. Aussi, bien qu’une majorité de saumons rédibermarins d’Amérique du Nord migrent vers les côtes du Groenland, une partie des individus entreprennent des migrations intercontinentales, aux îles Faroes, notamment (Tucker et al. 1999; Hansen & Jacobsen 2003). Ces individus sont donc susceptibles de se retrouver dans un endroit où les populations sont mixtes, et potentiellement où la pêche est toujours permise. Ce n’est toutefois pas le cas présentement aux îles Faroes (ICES 2007). Si cette pêche ou d’autres pêcheries mixtes sélectionnant des saumons rédibermarins devaient rouvrir, il serait approprié de déterminer l’origine des saumons pêchés aux différents endroits, de manière à avoir un aperçu plus exact de la mortalité totale causée par la pêche sur une tactique de reproduction en particulier. De la même manière, ce type d’analyse pourrait être mené pour les madeleineaux, qui se retrouvent aussi dans des situations de pêcherie mixte, au Labrador et à Saint-Pierre et Miquelon, notamment (ICES 2007).

Dans un autre ordre d’idées, le contexte actuel des changements climatiques impose de se questionner sur les impacts potentiels du réchauffement planétaire sur les populations de saumon atlantique. À long terme, la distribution spatiale de l’espèce en mer se déplacera possiblement vers le nord, comme cela a été observé chez plusieurs espèces marines lors du

45 réchauffement important que l’Atlantique du Nord a connu dans les années 1920 et 1930 (Drinkwater 2006). En rivière, Swansburg et al. (2004) ont montré que l’augmentation de la température de l’air et de l’eau, de même que des changements dans les précipitations affectent négativement la croissance des juvéniles de saumon atlantique dans la rivière Miramichi. Ils concluent que la productivité des populations de saumons de cette région sera grandement affectée si les scénarios de réchauffement climatiques devaient se concrétiser. Par conséquent, si la composition du mélange d’individus pêchés au Groenland est effectivement dépendante des niveaux de productivité de rédibermarins des différentes populations, on pourrait s’attendre à observer un déclin dans la représentativité des populations (et des régions) situées au sud de l’aire de répartition de l’espèce au profit de celles qui sont plus nordiques. Nos premières observations vont d’ailleurs en ce sens.

En somme, cette étude a permis d’acquérir de plus amples connaissances sur la distribution spatiale et temporelle des populations de saumons d’Amérique du Nord en mer et de mieux comprendre les impacts potentiels sur celles-ci. À la lumière de ces nouvelles informations, quelles mesures de gestion devrait-on prioriser pour protéger les populations en danger ? Avant tout, je crois qu’il importe de maintenir le statut de pêche de subsistance au Groenland, interdisant tout exploitation commerciale du saumon atlantique. Il serait aussi souhaitable de reproduire les analyses en ayant une meilleure couverture géographique et temporelle de l’échantillonnage au Groenland, de façon à confirmer que la composition du mélange de populations à l’intérieur d’une saison de pêche est effectivement stable. Dans le cas où les populations n’atteignaient pas les côtes du Groenland au même moment, il pourrait être possible de modifier les dates d’ouverture ou de fermeture de la pêche, de façon à minimiser la capture d’individus en provenance de populations au statut préoccupant. À l’inverse, si les analyses supplémentaires ne montraient aucune ségrégation spatiale ou temporelle entre les populations sur la côte, éliminer la mortalité causée par la pêche chez ces populations passerait vraisemblablement par une interdiction totale de la pêche. Toutefois, une telle décision entraînerait inévitablement des impacts sociaux et économiques à ne pas négliger. Certes, le nombre de pêcheurs qui vivent de la pêche au saumon a grandement diminué depuis la fermeture de la pêche commerciale, mais ces quelques personnes auraient besoin de soutien si cela devait arriver. En conclusion, malgré

46 certaines limitations, cette étude a permis d’en apprendre davantage sur la distribution spatiale et temporelle des populations de saumon atlantique d’Amérique du Nord en mer et les impacts potentiels de la pêche au Groenland sur ces populations. Bien que plusieurs questions demeurent sans réponse, cette étude a contribué à éclairer, dans la mesure du possible, une partie de la phase marine du saumon atlantique lors de sa migration dans l’Atlantique Nord.

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