Hoehnea 43(4): 557-573, 3 tab., 4 fig., 2016 http://dx.doi.org/10.1590/2236-8906-07/2016 Riqueza de fungos causadores de ferrugens em plantas hospedeiras da Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil1

Luana Teixeira do Carmo2, Helen Maria Pontes Sotão2,3,7, Fabiano Melo de Brito4, Mônica Fecury Moura5 e Jamille Rabelo de Oliveira6

Recebido: 11.02.2016; aceito: 20.09.2016

ABSTRACT - (Richness of fungi on host plants in Belém Metropolitan Area, Pará State, Brazil). This study had as objectives: to survey the fungi that cause rust (Pucciniales) in RMB, to identify of rust parasitizing plants of economic interest, and to present findings of new records to South America, Brazil, Amazon and Pará, thus broadening the knowledge of the richness of the group and the relationships with their host plants. Collections were made in RMB in 2011-2013 period, and the MG (MPEG) and IAN (EMBRAPA) herbaria were revised. The RMB presented 76 species and 20 genera of Pucciniales. Fourteen species are new records: South America (one), Brazil (one), Amazon (five), State of Pará (one), and RMB (six). Twenty species of rust parasitize plants of economic interest. The RMB has the highest Pucciniales richness in the Amazon. Keywords: Amazon, phytopathogens, Pucciniales, survey

RESUMO - (Riqueza de fungos causadores de ferrugens em plantas hospedeiras da Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil). Este estudo teve por objetivos inventariar os fungos causadores de ferrugens (Pucciniales) na RMB, identificar espécies de ferrugens que parasitam plantas de interesse econômico, apresentar novos registros para a América do Sul, Brasil, Amazônia e Estado do Pará, e assim ampliar o conhecimento sobre a riqueza do grupo e da relação com suas plantas hospedeiras. Foram realizadas coletas na RMB no período de 2011-2013, e revisados os herbários MG (MPEG) e IAN (EMBRAPA). A RMB apresentou 76 espécies e 20 gêneros de fungos Pucciniales. Quatorze espécies são novos registros: para a América do Sul (uma), Brasil (uma), Amazônia (cinco), Estado do Pará (uma) e RMB (seis). Vinte espécies de ferrugens parasitavam plantas de interesse econômico. A RMB apresenta a maior riqueza de espécies de Pucciniales estudada na Amazônia. Palavras-chave: Amazônia, fitopatógenos, inventário, Pucciniales

Introdução No Neotrópico, o Brasil é considerado o país mais diverso e melhor estudado quanto aos fungos Os fungos da ordem Pucciniales formam um Pucciniales (Salazar-Yepes & Carvalho Jr. 2010, grupo numeroso de organismos fitopatogênicos com ampla diversidade e distribuição mundial (Buriticá Berndt 2012). Dados copilados por Hennen et al. 2003). O mesmo autor estima existir cerca de (2005) e Carvalho Jr. & Sotão (2010, 2016), com base 20.000 a 24.000 espécies, porém apenas cerca de em material depositado em herbários ou citados em 8000 espécies estão descritas e classificadas em 120 literatura, registram cerca de 750 espécies e 66 gêneros gêneros e 13 famílias do filo , subfilo desta Ordem para o país, das quais 184 são conhecidas Pucciniomycotina, classe (Aime para a região Norte e entre estas, 66 espécies e 3 et al. 2006, Hibbett et al. 2007, Kirk 2008). gêneros tem distribuição exclusiva para esta região.

1. Parte da Dissertação de Mestrado da primeira Autora 2. Universidade Federal Rural da Amazônia, programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas – Botânica Tropical, Av. Tancredo Neves, 2.501, Terra Firme, 66077-830 Belém, Pará, Brasil 3. Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica, Avenida Perimetral, 1.901, Terra Firme, Caixa postal 399, 66.040-170 Belém, Pará, Brasil 4. Universidade Federal Rural da Amazônia, programa de Pós-graduação em Agronomia, Av. Tancredo Neves, 2.501, Terra Firme, 66.077-830 Belém, Pará, Brasil 5. Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Faculdade de Ciências Agronômicas de Botucatu, Rua João Montes Filho - Parque Residencial Primavera, Caixa postal 48, 18.610-370 Botucatu, SP, Brasil 6. Universidade Federal do Ceará, Programa de Pós-graduação em Agronomia/Fitotecnia, Av. Mister Hull Campus Pici, 60.455-760 Fortaleza, Ceará, Brasil 7. Autor para contato: [email protected] 558 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016

No Bioma Amazônia, o Estado do Pará tem a maior Este estudo teve por objetivos inventariar os riqueza conhecida, com 115 espécies (Carvalho Jr. & fungos causadores de ferrugens (Pucciniales) na RMB, Sotão 2016). identificar espécies de ferrugens que parasitam plantas A Região Metropolitana de Belém (RMB) de interesse econômico, apresentar novos registros abrange os municípios de Ananindeua, Marituba, para a América do Sul, Brasil, Amazônia e Estado do Santa Bárbara, Benevides e Belém, no Estado do Pará e, assim ampliar o conhecimento sobre a riqueza Pará (Ferreira et al. 2012). A cobertura vegetal é do grupo e da relação com suas plantas hospedeiras. formada principalmente por florestas secundárias de terra firme, florestas de várzea nas áreas mais baixas, Material e métodos florestas de igapó e manguezais, e na área urbana Este estudo foi realizado com novos espécimes encontram-se pomares, hortas, quintais, vegetação coletados pelos autores em áreas da RMB e com ruderal, regiões arborizadas nas ruas e praças, e no espécimes de Pucciniales depositados nos herbários passado, a vegetação primária desta região tinha o MG, do Museu Paraense Emílio Goeldi e IAN, da domínio de extensas áreas de florestas de terra firme, Embrapa Amazônia Oriental, procedentes de coletas mas com as alterações que sofreram ao longo do tempo anteriores na RMB. foram substituídas por vegetações secundárias (Silva As coletas de amostras de plantas parasitadas por 2011, Ferreira et al. 2012). Nesta região ainda existem ferrugens foram realizadas em áreas de unidades de vários fragmentos florestais resguardados em unidades conservação (UC’s), ilhas, áreas urbanizadas, jardins de conservação, tanto públicas quanto particulares e praças da RMB (tabela 1), entre os anos de 2011 a (Amaral et al. 2009, Ananindeua 2011, Ferreira et al. 2013, totalizando 40 dias de coleta. Para a etapa de 2012). coleta foi adotada a metodologia empregada para este A RMB está inserida no Centro de Endemismo grupo de fungos (Cummins & Hiratsuka 2003, Fidalgo Belém, uma região conhecida como “arco do & Bononi 1989, França et al. 2009). desmatamento”, considerado um dos mais ameaçados A identificação e/ou confirmação de todos os centros de endemismo da Amazônia. Tem sido alvo espécimes analisados, foi realizada a partir do estudo do desmatamento e extração seletiva de madeira que, de caracteres morfológicos, em lâminas montadas por sua vez, causa a perda de habitat e a degradação em lactoglicerol para observação das microestruturas e fragmentação florestal (Almeida & Vieira 2010). dos fungos (Cummins & Hiratsuka 2003) e apoiado Várias partes deste centro de endemismo, incluindo em literatura especializada, contendo a descrição dos a RMB, estão classificadas pelo Ministério do Meio táxons, tais como os trabalhos de Hennen et al. (2005), Salazar-Yepes & CarvalhoJr.(2010), França & Sotão Ambiente como áreas de extremamente alta e muito (2009), Sotão et al. (2009, 2013), além de comparação alta importância biológica e de extremamente alta com os espécimes depositados nos herbários acima prioridade para a conservação (MMA, 2007). citados. Amaral et al. (2009), relatam em um levantamento O sistema de classificação adotado para os gêneros botânico realizado em fragmentos florestais da RMB, e para as famílias de Pucciniales foi de Cummins & a existência de mais de 759 espécies de plantas. Tal Hiratsuka (2003). Os táxons dos espécimes estudados riqueza de espécies despertou o interesse em conhecer foram atualizados de acordo com nomenclatura aceita os fungos da ordem Pucciniales que podem estar nos sites Index fungorum (2015) e Mycobank (2015). parasitando hospedeiros nos tipos florestais da área. A identificação das plantas hospedeiras foi feita Trabalhos que relacionam ferrugens coletadas na por botânicos e técnicos em botânica do MPEG. O RMB desde o início do século XIX são os de Hennings material testemunho foi depositado no herbário João (1900, 1902, 1908), Dietel (1909), Sydow & Sydow Murça Pires (MG) do Museu Paraense Emílio Goeldi. (1916), Batista et al. (1966), Albuquerque (1971a, São apresentadas discussão, ilustrações e 1971b), Albuquerque & Figueiredo (1971), Hennen comentários taxonômicos para os novos registros & Freire (1979), Hennen & Sotão (1996), estando a para a América do Sul e Brasil. Dois novos registros maioria dos espécimes identificados depositados nos para a Amazônia que não havia ilustrações em herbário João Murça Pires (MG), do Museu Paraense literatura, também foram ilustrados. Para todas as Emílio Goeldi (MPEG) e da Embrapa Amazônia espécies são apresentadas indicações para ilustrações Oriental (IAN), coleções de referência para os fungos e/ou descrições, exceto para as espécies que estão da Amazônia. determinadas até o nível de gênero. Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 559

A riqueza de espécies foi estimada através dos Quando considerados apenas o reestudo dos espécimes estimadores Chao 1, Chao 2, Jacknife 1 e Jacknife já depositados nos herbários, foram identificados 19 2 com auxílio do programa EstimateS 8.0 (Colwell gêneros e 56 espécies de ferrugens (figura 1). 2006), considerando somente os espécimes e espécies Foram encontrados oito novos registros: para coletados neste estudo. a América do Sul, Aecidium alibertiae Arthur sobre Alibertia spp. (Rubiaceae); para o Brasil, Resultados e Discussão Uredo philodendri Pardo-Card. sobre Philodendron sp. (Araceae); para a Amazônia, Sphenospora As espécies encontradas foram classificadas kevorkianii Linder sobre Polystachya estrellensis nas famílias (Achrotelium, , (Orchidaceae), Aecidium cordiae Henn. sobre Cordia , ), (), sp. (Boraginaceae), Puccinia commelinae Holw. sobre (Cerotelium, Crossopsora, Kweilingia, Commelina sp. (Commelinaceae), Phakopsora tecta Phakopsora, Phragmidiella), (Puccinia, H.S. Jacks. & Holw. sobre Commelina virginica L. ), Pucciniosiraceae (Pucciniosira), (Commelinaceae-IAN) e Puccinia hyptidis-mutabilis Raveneliaceae (Ravenelia, Sphenospora), Mayor sobre Hyptis sp. (Lamiaceae); e para o Pará: Uropyxidaceae (Porotenus, Prospodium, Sorataea). Coleosporium plumeriae Pat., sobre Plumeria sp. Aecidium e Uredo não são classificados em famílias (Apocynaceae). Apesar de o gênero Achrotelium ter por se tratarem de gêneros de fases anamórficas. sido encontrado anteriormente na Amazônia, nos Foram analisados 374 espécimes de fungos Estados do Pará e Amapá (Carvalho Jr. & Sotão 2010), causadores de ferrugens, sendo 260 espécimes coletados ele é registrado pela primeira vez na RMB através da neste estudo e 114 procedentes do levantamento nos identificação da espécieAchrotelium lucumae (Arthur herbários MG (64) e IAN (50), de períodos entre & J.R. Johnst.) Cummins. Além desses, são novos 1899 a 2006, procedentes principalmente do Jardim registros para a RMB Aecidium amazonense Henn., Botânico Bosque Rodrigues Alves, da Embrapa Phragmidiella bignoniacearum (W.T. Dale) Buriticá e do Parque do GUNMA. Como resultado foram & J.F. Hennen, Puccinia flavovirens H.S. Jacks. & registradas 76 espécies, uma variedade e 20 gêneros Holw., Puccinia palicoureae Mains. e Uredo anthurii da ordem Pucciniales para a RMB (figura 1, tabela 2) Har. Quando consideradas apenas as coletas recentes A família mais representativa observada foi realizadas, foram identificados 14 gêneros e 44 Pucciniaceae com 30 táxons e o gênero com maior espécies, das quais 14 representam um acréscimo riqueza foi Puccinia, com 24 táxons, seguido de Uredo à lista de ferrugens conhecidas anteriormente e 24 e Aecidium com onze e sete espécies respectivamente. espécies foram recoletadas, e seis espécimes foram Puccinia é o gênero mais rico em espécies na ordem identificados apenas até gênero, pois os espécimes Pucciniales, apresentando cerca de 3.000 a 4.000 apresentavam somente a fase uredinial, o que não foi espécies segundo Cummins & Hiratsuka (2003), e suficiente para determinação do epíteto especifico. de maior riqueza entre os fungos conhecidos para o

Tabela 1. Tabela 1. Locais de coleta de espécimes na Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil. Unidades de conservação, com as cidades na qual estão localizadas e coordenadas geográficas. Table 1. Collection sites of specimens in the Belém metropolitan area, Pará State, Brazil. Protected areas, cities where they are located, and geographic coordinates.

Cidade da RMB Unidade de Conservação/ ilhas Coordenada Geográfica Ananindeua e Belém Parque Estadual do Utinga-PEUTi 1º25'22,3S/48º26'19,1"W Belém Parque Ecológico do Município de Belém “Gunnar Vingren” 1º23'54,4"S/048º27'48,4"W Belém Bosque Rodrigues Alves/ Jardim Botânico da Amazônia 1°25'50"S/48°27'23"W Belém Área de Pesquisas ecológicas do Guamá (Embrapa)-APEG 1°26'20"S/48°25'18"W Belém Área de Proteção ambiental da ilha do Combu 1°29'46,85"S/48°27'36,53"W Belém Ilha de Cotijuba 1º13'27,3"S/48º32'03,2"W Marituba Reserva Ambiental da Pirelli 1°27'45,28"S/48°18'4,57"W Santa Bárbara Parque Ecológico de GUNMA 1°12'14"S/48°17'39"W 560 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016

(1966) (2009) continua (2009) . (2010) . (2006) 3a-d et al. (1995) (2002) (1995) Descrições Ilustrações e/ ou Lopéz &Hennen Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Hennen & Lopéz Carvalho Jr. et al. Carvalho Jr. Sotão et al. Sotão et al Sotão et al. Arthur (1922); Fig. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. França et al Batista Albuquerque (1971b) Albuquerque (1971b) PEUTI Cidade e GUNMA GUNMA GUNMA SB: GUNMA SB: GUNMA local de coleta EMBRAPA; SB: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: Bosque; SB: BEL: Bosque; SB: PEUTI; SB: GUNMA Novo registro para a América do Sul; ♦♦ Novo ♦♦ Sul; do América a para registro Novo BEL: Bairro do Marco BEL: Ilha de Cotijuba, ♦ IAN78; IAN872 IAN880 Material IAN1002 BEL: Belém; SB: Santa Bárbara; MAR: Marituba. MG20549 MG20550 IAN e MG MG213464 MG180246 MG213466 MG213533 MG213527 MG213525 MG213557 MG213597 selecionado Cities: L.f. . Information about Pucciniales families, host families and species, host families families, Pucciniales about . Information Kunth; (Lam.) A.Juss. (Rudge) sp. A.Rich.; (Rich.) (Miers) S.A.Mori Eyma Schult. Ficus sp. Cordia sp. Cordia Alibertia Guatteria sp. Guatteria sp. sp. Merremia Byrsonima sp. de Hospedeiros Inga edulis Mart. Gêneros/ Espécies Heliconia psittacorum Byrsonima lancifolia Posoqueria latifolia Pouteria macrophylla Pouteria macrophylla Byrsonima chrysophylla Alibertia edulis Lecythis lurida Guatteria schomburgkiana Mart.; Guatteria schomburgkiana Byrsonima crassifolia (L.) Kunth; Moraceae Rubiaceae Rubiaceae Família do Sapotaceae Hospedeiro Annonaceae Annonaceae Boraginaceae Heliconiaceae Lecythidaceae Malphiguiaceae Malphiguiaceae Convolvulaceae Belém Metropolitan Area, Pará State, Brazil Area, Pará State, Metropolitan Belém ** New records to the Belém metropolitan area. Família Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Pucciniales Chaconiaceae Chaconiaceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Coleosporiaceae Henn. ● Dietel (Arthur Dietel Arthur ♦ H.S. Buriticá Buriticá (Syd.) Espécies de fungos causadores de ferrugens coletadas na Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil. Informações sobre as famílias de Pucciniales, famílias e famílias Pucciniales, de famílias as sobre Informações Brasil. PA, Belém, de Metropolitana Região na coletadas ferrugens de causadores fungos de Espécies & J.F. Hennen & J.F. Cummins (Schwein.) Burrill ● & J.R. Johnst.) Cummins Jacks. & Holw. ● Jacks. & Holw. & J.F. Hennen & J.F. Buriticá & J.F. Hennen Buriticá & J.F. Chaconia ingae Coleosporium ipomoeae registration number of the selected specimens, and references to illustrations and/or descriptions. ♦ New record to America; South ♦♦ New record to Brazil; ▲ New Amazon; * New record to Pará estate. record to the Tabela 2. Tabela descrições. e/ou ilustrações para referências e selecionado espécimes dos registro de número hospedeiras, de espécies Espécies Pucciniales registro para o Brasil; ▲ Novo registro para Amazônia;* a Novo registro para o Estado do Pará.**Novos registros para a Região Metropolitana de Belém.Cidades: BEL: Belém; SB: Santa Bárbara; MAR: Marituba. in the rust fungi collected 2. Species causing Table Achrotelium lucumae Achrotelium Aecidium vinnulum ficicola Cerotelium nuxae Cerotelium Cerotelium rectangulata rectangulata Cerotelium Aecidium alibertiae Aecidium amazonense Henn. Aecidium posoqueriae Aecidium byrsonimatis Aecidium guatteriae Henn. ▲ Aecidium cordiae Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 561

(2004) continua (2009) (2009) (2011) . (2006) . (2006) (2001) (2003) Descrições Arthur (1925) Arthur (1922) Jackson (1926) Ilustrações e/ ou Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Cummins (1940) Pieri et al. Carvalho Jr. et al. Carvalho Jr. Sotão et al. Sotão et al. Sotão et al Sotão et al Suassuna & Araújo Suassuna & Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. To-Anun et al. To-Anun UFRA UFRA Cidade e do Combu Bittencourt BEL: PEUTI BEL: Bosque BEL: Bosque BEL: Bosque, local de coleta BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA PEUTI; Av. Gentil Av. PEUTI; de Combú, Parque BEL: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA; “Gunnar Vingren”, Vingren”, “Gunnar Passagem Marcilío; EMBRAPA, Ilha de EMBRAPA, MPEG; SB: GUNMA BEL: Ilha de Cotijuba; BEL: EMBRAPA, Ilha BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA; Ilha BEL: EMBRAPA; Cotijuba; SB: GUNMA IAN704 IAN856 Material IAN760; IAN122; IAN816; IAN1301 IAN1298; MG20596 MG20606 IAN e MG MG213502 MG213504 MG213445 MG213444 MG213443 MG213503 MG213587 MG213387 selecionado

L. Kunth; sp. L.; Jatropha (Bonpl.) Kunth. (Ruiz & Pav.) (Ruiz & Pav.) sp. Mill. Radlk. Cydista sp. Plumeria sp. L.G.Lohmann Gossypium sp. de Hospedeiros Elephantopus Gêneros/ Espécies Vitex flavens Vitex Commelina virginica Fridericia chica .; Bambussa sp. J.C.Wendl Elephantopus mollis Bambusa vulgaris Schrad. ex Pouteria caimito Tectona grandis Kunth. ; Tectona Tectona Byrsonima crassifolia (L.) Kunth Ficus pertusa L.f.; maxima Jatropha gossypiifolia Jatropha Poaceae Moraceae Família do Malvaceae Lamiaceae Malvaceae Asteraceae Sapotacaea Hospedeiro Verbenaceae Apocynaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Euphorbiaceae Commelinaceae Família Pucciniales Chaconiaceae Chaconiaceae Chaconiaceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Phakopsoraceae Coleosporiaceae Coleosporiaceae

(Arthur) (Dietel) Buriticá & (Syd.) H.S. Jacks. Y. Ono & J.F. Ono & J.F. Y. Hennen Buriticá ● Berk. & Curt. ● & J.R. Johnst.) Arthur & J.R. Johnst.) Ono ● Y. Salazar-Yepes (Racib.) Thirum Salazar-Yepes Hennen Hirats. f. & Holw. ▲ & Holw. (W.T. Dale) Buriticá & J.F. Dale) Buriticá & J.F. (W.T. Buriticá & J.F. Hennen ● Buriticá & J.F. Crossopsora notata (Arthur Crossopsora Kweilingia divina Maravalia lucumae Espécies Pucciniales Coleosporium plumeriae Pat. * Coleosporium vernoniae Olivea viticis Phakopsora arthuriana Buriticá Hennen ● & J.F. Olivea neotectonae Phakopsora gossypii (Lagerh.) Phakopsora nishidana S. Ito ex S. Ito & Homma ● Phakopsora tecta Tabela 2 (continuação) Tabela Phragmidiella bignoniacearum Phragmidiella minuta 562 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016 (1987) continua (2009) (2001) (2001) (2001) . (2006) 4a Descrições Viégas (1960) Viégas Berndt (2007) sp. Prospodium Ilustrações e/ ou Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Sotão et al. Sotão et al Sotão et al. Sotão et al. Sotão et al. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Hennen et al. Holway (1904); figura Albuquerque (1971b) Cidade e Vingren” GUNMA GUNMA BEL: MPEG BEL: Bosque BEL: PEUTI, BEL: Bosque; BEL: Bosque; MPEG; UFPA local de coleta EMBRAPA; SB: EMBRAPA; EMBRAPA; Ilha EMBRAPA; BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA; “Gunnar Vingren”; Vingren”; “Gunnar de Cotijuba; Ilha do EMBRAPA; Parque EMBRAPA; Combu; PEUTI; SB: PEUTI; SB: GUNMA BEL: Parque “Gunnar IAN972 IAN812 Material IAN789; IAN735; IAN230; IAN1161 IAN1104; IAN1104; MG20581 IAN e MG MG213457 MG213447 MG180473 MG213449 MG213633 MG213401 MG213515 MG213396 selecionado

sp. (L.) Pers. Memora sp. sp .; Serjania sp. ; Arachis sp. Solanum sp. sp. Tabebuia Paullinia L.G.Lohmann de Hospedeiros Aubl; Pariana sp. Gêneros/ Espécies Cucumis anguria L. (DC.) L.G.Lohmann Commelina affinis L. (A.H.Gentry) S.Grose Zornia diphylla Handroanthus serratifolius Handroanthus L.G.Lohmann; Adenocalymma neoflavidum Adenocalymma neoflavidum Allophylus Adenocalymma schomburgkii Olyra sp.; Pariana campestris Poaceae Fabaceae Fabaceae Família do Sapotaceae Solanaceae Hospedeiro Bignoniaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Curcubitaceae Commelinaceae Família Pucciniales Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Uropyxidaceae Uropyxidaceae Uropyxidaceae Uropyxidaceae Uropyxidaceae

(Speg.)

Holw. ▲ Holw. Lagerh. Viégas Viégas Henn. var. var. Hennen & Sotão ● H.S. Jacks. & Holw ● arachidis Speg. Speg. ● (Henn.) Arthur ● (Henn.) Tabela 2 (continuação) Tabela Espécies Pucciniales J.F. biporus J.F. Porotenus Porotenus concavus Porotenus Prospodium tecomicola Prospodium Puccinia arachidis offuscata Puccinia arachidis var. (Arthur) Cummins Porotenus memorae F.C.Albuq. Porotenus sp. Prospodium Puccinia arechavaletae Puccinia cucumeris Puccinia bambusarum Puccinia commelinae Puccinia claviformis Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 563

et al. (2001) (1966) continua (2001) (2001) (2001) (2001) 4b et al. (2013) Descrições Mains (1935) Viégas (1945) Viégas Laundon (1963) Poltronieri Ilustrações e/ ou Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Cummins (1971) Cummins (1971) Sotão et al. Sotão et al. Sotão et al. Sotão et al. Sotão et al. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Batista Mayor (1913) ; figura Cidade e GUNMA GUNMA GUNMA BEL: PEUTI BEL: Bosque SB: GUNMA BEL: Bosque, local de coleta EMBRAPA; SB: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA Reserva da Pirelli BEL: Bosque; SB: BEL: Bosque; SB: BEL: EMBRAPA; BEL: EMBRAPA; SB: GUNMA;MAR: BEL: PEUTI; UFPA; BEL: PEUTI; UFPA; PEUTI; SB: GUNMA BEL: Ilha de Cotijuba IAN706 IAN860 IAN907 IAN996 IAN975 Material IAN1131; IAN1131; IAN1044; MG20579 MG20574 MG20578 IAN e MG MG213645 MG180253 MG213537 MG213553 MG213456 MG213384 MG213455 selecionado sp. Reissek; Jacquin. Barb.Rodr.; Barb.Rodr.; Reissek; sp. (Sw.) DC.; (Sw.) sp. (G.Mey.) DC.; (G.Mey.) Hyptis sp. sp. Myrcia Borreria sp. Borreria Gouania sp. Fischeria Heliconia Panincum sp. Indeterminada sp. Palicourea de Hospedeiros Stigmaphyllon Gêneros/ Espécies Cyperus odoratus L. Gouania pyrifolia Justicia pectoralis E.S.Anderson; Zea mays L. Gouania cornifolia Palicourea guianensis Aubl. Palicourea Tripsacum australe Cutler & Tripsacum Myrcia splendens Myrcia Palicourea guianensis Aubl.; Palicourea Myrcia sylvatica Myrcia Cyperus flavus J. Presl & C. Myrcia atramentifera Myrcia Poaceae Poaceae Rubiaceae Rubiaceae Rubiaceae Myrtaceae Família do Lamiaceae Malvaceae Hospedeiro Cyperaceae Cyperaceae Acanthaceae Rhamnaceae Gesneriaceae Apocynaceae Heliconiaceae Família Pucciniales Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae

Dietel Arthur ● Dietel Berk. & Underw. Underw. Berk. & Puttemans G. Winter G. Henn. Arthur Arthur G. Winter ● Winter G. Jacks. & Holw. Mayor ▲ MA Curtis MA Curt. Puccinia fallax H.S. Puccinia flavovirens Puccinia gesneracearum Puccinia polysora Puccinia psidii Puccinia heliconiae Puccinia huberi Puccinia hyptidis-mutabilis Puccinia insueta Puccinia justiciae Puccinia lateritia Puccinia paraensis Puccinia cyperi Mains.● Puccinia palicoureae Espécies Pucciniales Puccinia cynanchi Tabela 2 (continuação) Tabela 564 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016 (1966) (1966) continua . (2001) et al. et al. Descrições Ilustrações e/ ou Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Salazar-Yepes & Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Sotão et al Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Batista Batista Cidade e GUNMA BEL: Bosque SB: GUNMA BEL: Bosque, local de coleta Margem do Rio Margem Mosqueiro; SB: Coqueiro; BEL: Furado, Bosque, Branco, Bosque, GUNMA; MAR: ANA: Estrada do BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA Reserva da Pirelli “Gunnar Vingren” “Gunnar “Gunnar Vingren”, Vingren”, “Gunnar “Gunnar Vingren”, Vingren”, “Gunnar de Cotijuba, Parque EMBRAPA, Parque EMBRAPA, EMBRAPA, Parque EMBRAPA, Guamá, EMBRAPA EMBRAPA, PEUTI, EMBRAPA, Rua João Balby; SB: Mamoré, Tv. Castelo Mamoré, Tv. BEL: Av. Conselheiro Av. BEL: UTINGA, Tv. Barão de Tv. UTINGA, BEL: EMBRAPA, Ilha BEL: EMBRAPA, IAN794 Material IAN553; IAN797; IAN794; IAN1145 IAN1090 IAN1094; MG20604 IAN e MG MG213468 MG180232 MG213518 MG213435 MG213632 selecionado MG213543/ MG213613/

sp.; sp.; (Sw.) (Sw.) Rchb.f. sp. sp. Passiflora Cav.; (L.) R.K. Jansen; L.; Ischnosiphon (Poepp. & Endl.) sp.; Indeterminada Wight; (L.) DC. ex Wight; Emilia Smilax sp. Triumfetta sp. Triumfetta de Hospedeiros Ischnosiphon sp. Sims; Scleria Lonchocarpus sp. Gêneros/ Espécies Araceae (Poepp. & Endl.) Körn.; Calathea Deguelia scandens Aubl. Monstera sp .; Anthurium leucophaeus Sch.Bip.; Eleutheranthera sonchifolia sp.; Ischnosiphon leucophaeus Polystachya estrellensis Polystachya estrellensis Eleutheranthera ruderalis acuminata DC.; Passiflora edulis Emilia fosbergii Nicolson; Emilia Emilia fosbergii Scleria bracteata Körn.; Ischnosiphon sp.; Maranta Acmella oleracea Araceae Fabaceae Fabaceae Smilaceae Família do Malvaceae Asteraceae Cannaceae; Hospedeiro Cyperaceae; Orchidaceae Marantaceae Passifloraceae Família Anamorfo Pucciniales Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Raveneliaceae Raveneliaceae Raveneliaceae Uropyxidaceae Pucciniosiraceae

Dietel (Pazschke) Schwein.● Dietel ● Har. Har. & P. Syd. & P. (Speg.) Lagerh. Linder ▲ Arthur Sphenospora smilacina Syd. anthurii Uredo Ravenelia bakeriana Sorataea sp. Sphenospora kevorkianii Puccinia xanthii Pucciniosira pallidula Puccinia thaliae Tabela 2 (continuação) Tabela Espécies Pucciniales Puccinia scleriae Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 565 (1966) (1966) (1966) (2009) et al. (2008) et al. et al. et al. figura 4c al. (2014) Descrições Viégas (1945) Viégas Ilustrações e/ ou Salazar-Yepes & Salazar-Yepes Sotão et al. Carvalho Jr. (2010) Carvalho Jr. Batista Batista Batista Vázquez-Marrufo et Albuquerque (1971b) Pardo-Cardona (2003); Rodríguez Pirelli MPEG Cidade e Vingren” Vingren” GUNMA GUNMA GUNMA GUNMA EMBRAPA BEL: Bosque BEL: Bosque Vingren”; SB: Vingren”; SB: Vingren”; BEL: Bosque; local de coleta Parque “Gunnar Parque “Gunnar Parque “Gunnar Parque “Gunnar Parque “Gunnar Ilha de Cotijuba, Vingren”, PEUTI Vingren”, BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA BEL: EMBRAPA MAR: Reserva da BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, BEL: EMBRAPA, Vingren”, UFPA; SB: UFPA; Vingren”, BEL: Ilha do Combu, BEL: Parque “Gunnar BEL: Parque “Gunnar Vingren”, PEUTI; SB: Vingren”, BEL: Ilha de Cotijuba, BEL: Bairro do Marco, IAN976 Material IAN874; IAN884; IAN1322 IAN1070; MG20603 MG20607 IAN e MG MG213572 MG213542 MG213568 MG213576 MG213551 MG213634 MG213512 MG213590 MG213582 MG213574 MG213414 selecionado Crantz sp. (L.) G.Mey; L. sp. sp. sp. (L.f.) Pruski; sp. Tilesia Clitoria Mikania Cyperus sp. pílulifera Borreriae sp. Borreriae indeterminada de Hospedeiros Aristolochia sp. Philodendron Gêneros/ Espécies surinamensis Rottb. Paspalum sp . ; Poaceae Manihot esculenta B.K.Simon & S.W.L.Jacobs Tilesia baccata Tilesia Sporobolus indicus (L.) R.Br Sporobolus Megathyrsus maximus (Jacq.) Cyperus odoratus L.; Euphorbia hirta L.; Borreriae verticillata Borreriae Smilax campestris Griseb.; Lophiaris lanceana (Lindl.) Braem R.A.Howard; Clitoria fairchildiana Poaceae Poaceae Araceae Poaceae Fabaceae Rubiaceae Família do Asteraceae Asteraceae Hospedeiro Cyperaceae Cyperaceae Smilacaceae Orchidaceae Euphorbiaceae Euphorbiaceae Aristolochiaceae Família Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Anamorfo Pucciniales Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae Pucciniaceae

F.C. Albuq. F.C. Pardo- Henn. Henn. Dietel ● Yoshino & Peck ● Card. ♦♦ ● Kern & Whetzel ● Kern & Uromyces wulffiae-stenoglossae Uromyces Uromyces setariae-italicae Uromyces sp.5 Uredo euphorbiae Cooke Uromyces Uromyces neurocarpi Dietel ● neurocarpi Uromyces sp.4 Uredo Uromyces manihotis Henn. Uromyces sp.3 Uredo sp.1 Uredo sp.2 Uredo Uredo oncidii Uredo philodendri Uredo Uredo cypericola Uredo (Henn.) F. (Henn.) F. borreriae Uredo Tabela 2 (continuação) Tabela Espécies Pucciniales Uredo aristolochiae Uredo 566 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016

Brasil (Maia et al. 2015). Em outros levantamentos na Jacknife 1) e 73 (Jacknife 2), superiores a riqueza Amazônia, realizados nos Estados do Amapá e Pará, observada (44). Sugerindo que há necessidade de o gênero Puccinia tem sido o mais rico em espécies ampliar o esforço amostral. Porém, incluindo as (França et al. 2010, Sotão et al. 2001, 2009). espécies já registradas e as depositadas nos herbários, O PEUti foi a UC melhor amostrada em dias a riqueza da área da RMB (76), é superior às estimadas de campo (20 dias), entretanto, não foi a mais rica neste estudo. Sendo superior aos dados registrados em em espécies. Entre as UC’s inventariadas, a área da outros estudos do bioma Amazônia, como os de Sotão EMBRAPA, com 18 espécies foi a de maior riqueza, et al. (2013), para a Floresta Nacional de Caxiuanã, seguida do PEUTi, GUNMA e do parque “Gunnar no Estado do Pará (72) e Berndt (2013), para a Guiana Vingren” com 14, 10 e 9 espécies respectivamente Francesa (68). (tabela 2). As demais áreas de proteção amostradas A limitação do método de coleta utilizado apresentaram até cinco espécies. O esforço amostral relacionada às coletas em árvores altas, das quais foi diferenciado entre as UC’s, o que dificulta uma não foi possível observar a copa, e, por isso, não possível análise comparativa entre as mesmas. foram examinadas as folhas que poderiam estar Para as áreas de coleta fora de UC’s, na ilha parasitadas por ferrugens. Isto pode ser exemplificado de Cotijuba foram registradas 10 espécies, e outras pela hospedeira Lecythis lurida (Miers) S.A.Mori 12 foram coletadas em áreas urbanizadas, como (Lecythidaceae) descrita como uma árvore de até 35 m ruas, praças e jardins, e no entorno das unidades de de altura (Mori et al. 2014), coletada na EMBRAPA conservação estudadas. em 1965 (IAN 880) e descrita como tipo do anamorfo A flora dos remanescentes florestais da RMB de Cerotelium nuxae Buriticá & J.F. Hennen, que não foi considerada por Amaral et al. (2009) de alta foi recoletada. É de se supor que a planta ainda fosse riqueza de espécies endêmicas, mas Berndt (2012) jovem e mais baixa na época da coleta. argumenta que a riqueza de espécies de ferrugem não As espécies listadas para a RMB estão parasitando é impulsionada unicamente pela riqueza de espécies um total de 72 gêneros de plantas, classificados em 34 de plantas, mas sim pela composição da flora, em famílias botânicas (tabela 2). As plantas hospedeiras relação à porcentagem de famílias e gêneros de plantas hospedeiras de diferentes espécies de ferrugens. Isso coletadas neste estudo foram classificadas em 24 pode explicar a menor riqueza de fungos no PEUTi, famílias e 50 gêneros. As famílias Apocynaceae, onde a riqueza de hospedeiras foi menor também em Boraginaceae e Lamiaceae, representam seu primeiro relação à EMBRAPA. registro como plantas hospedeiras de ferrugens na Os estimadores de riqueza utilizados neste estudo RMB, assim como os gêneros Alibertia (Rubiaceae), apresentaram os valores de 55 (Chao 1), 63 (Chao 2, Anthurium e Monstera (Araceae), Arachis (Fabaceae), Calathea e Maranta, (Marantaceae), Cordia (Boraginaceae), Cydista (Bignoniaceae), Gossypium (Malvaceae), Hyptis (Lamiaceae), Mikania (Asteraceae), Paspalum e Sporobolus (Poaceae), Plumeria (Apocynaceae), Scleria (Cyperaceae). O gênero Allophylus (Sapindaceae) é registrado pela primeira vez no Brasil como hospedeiro de Puccinia arechavaletae Speg. As famílias de hospedeiros com maior número de ferrugens foram Bignoniaceae e Poaceae com sete espécies cada, seguidas por Rubiaceae (seis), Fabaceae (seis), Cyperaceae (cinco) e Asteraceae (quatro) (figura 2). Salazar-Yepes & Carvalho Jr. (2013) em estudos Figura 1. Número de espécies de Pucciniales por gênero, apresentados no bioma Mata Atlântica, reconhecem Asteraceae, para a Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil. Material coletado (barra preta) e presente nos herbários (MG e IAN) (barra cinza). Leguminosae (Fabaceae) e Poaceae entre as que apresentam maiores riquezas de ferrugens no Brasil. Figure1.Number of Pucciniales species per in presented for Belém metropolitan area, Pará State, Brazil. Collected material Essas Famílias também constam como as mais ricas (black bar) and material present in the herbaria (gray bar) (MG em hospedeiros em vários estudos nos diferentes and IAN). continentes (Berndt 2012). Para o Bioma Amazônia, Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 567

Sotão et al. (2009) e França et al. (2010) em estudos na ordem Zingiberales, aceita como monofilética e realizados no Pará e no Amapá, respectivamente, formam o clado Cannaceae + Marantaceae, ou seja, registraram estas famílias entre as mais representadas apresentam afinidades filogenéticas (Kress & Spech em número de ferrugens,e a família Bignoniaceae 2005). Esta afinidade filogenética entre as famílias entre as de maior riqueza de ferrugem para a região pode explicar a capacidade de P. thaliae de parasitar Norte. famílias distintas, com os mesmos estágios esporíferos As famílias que apresentaram o maior número em ambas. de indivíduos coletados foram Poaceae (43), Vinte espécies de ferrugens foram encontradas seguida por Sapindaceae (38), Heliconiaceae (30) e parasitando plantas de interesse econômico, Asteraceae (28). Os gêneros com o maior número de agronômico e florestal, utilizadas nas áreas alimentícia, indivíduos coletados foram Serjania (Sapindaceae) frutífera, olerícola, medicinal e ornamental (tabela 3). e Heliconia (Heliconiaceae) com 30 espécimes, Algumas dessas espécies foram coletadas e outras seguido por Pariana (Poaceae) com 22 espécimes. já estavam depositadas nos herbários, entre estas Consequentemente, os fungos que as parasitam Puccinia xanthii Schwein. (= P. cnici-oleracei Pers. também foram os mais registrados: Puccinia ex Desm.), ferrugem de interesse econômico para a arechavaletae, P. heliconiae e P. bambusarum, região Amazônica, especialmente para o Estado do respectivamente. Pará, pois é a causadora da “ferrugem do Jambu” No levantamento dos herbários IAN e MG (Acmella oleraceae (L.) R.K. Jansen), uma planta foram registrados 29 famílias e 51 gêneros de muito consumida em pratos típicos da culinária plantas hospedeiras de fungos Pucciniales. As regional (Sotão et al. 2001), e atualmente usada famílias Acanthaceae, Cucurbitaceae, Gesneriaceae, para aromatizar bebidas alcoólicas na região, como Lecythidaceae, Rhamnaceae, Solanaceae e cachaças e licores. Acmella oleraceae também pode Verbenaceae foram registradas somente no material ser utilizada na medicina popular para tratamento dos herbários, assim como as ferrugens que parasitam de dores de garganta, sendo considerada uma planta essas famílias (tabela 2). que apresenta alto potencial para comercialização Uma das características deste grupo de fungos é em escalas nacional e mundial (Homma et al. 2011). sua alta especificidade em relação aos seus hospedeiros Puccinia xanthii parasita também, outros gêneros de (Cummins & Hiratsuka 2003). Neste estudo, porém, plantas da família Asteraceae (Carvalho Jr. & Sotão observamos que a espécie Puccinia thaliae foi 2016), como Emilia e Eleutheranthera, também registrada ocorrendo em duas famílias: Cannaceae encontrados parasitados por esta ferrugem no presente e Marantaceae. Estas duas famílias são incluídas estudo. Aecidum alibertiae Arthur, Mycologia 14(1): 21 (1922). Tipo sobre Alibertia sp., Trinidad e Tobago: Piarco savana, ao sul de Dabadie, 21 de março, Fred J. Seaver (3286). (0/I,?/?). Figura 3a-d Espermogônios subepidermais, adaxiais, concêntricos, numerosos, agrupados em manchas cloróticas, pretos, associados ao écio. Écios em soros abaxiais, solitários ou agrupados, cupulados, brancos a amarelo-claros; células do perídio, 36‑40 × (17, 5‑) 19‑25 μm, retangulares, romboides, com paredes interna e externa densamente verrugosa; Figura 2. Número de espécies de fungos causadores de eciósporos (19‑)24‑26,5 × 19‑26,25 μm, catenulados, ferrugens por família de plantas hospedeiras coletadas na Região globoides, subgloboides à elipsoides, pulverulentos, Metropolitana de Belém, PA, Brasil. *Famílias que apresentam parede densamente verrugosa, com espessura alguma espécie de ferrugens em comum. uniforme, 1,5 μm, hialina a amarela-pálida. Figure 2. Number of rust fungi species per family of host plants collected in Belém metropolitan area, Pará State, Brazil. * Families Material analisado: BRASIL. Pará: Belém, Campus that present rust species in common. da Embrapa Amazônia Oriental, sobre Alibertia edulis 568 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016 et et Florestal Florestal al ., 2011) al., 2011) (Servin et al., 2006) Agronômica / Frutífera Agronômica / Frutífera Agronômica / Frutífera Agronômica / Industrial Agronômica / Olerícola Agronômica / Medicinal Agronômica / Alimentícia Agronômica / Agronômica / Ornamental Agronômica / Ornamental Agronômica / Ornamental Agronômica / Ornamental Agronômica / Zootécnica Agronômica / Alimentícia Agronômica / Agronômica / Ornamental Agronômica / Ornamental Linha de Interesse do hospedeiro Agronômica / Industrial, Medicinal. Agronômica / Olerícola e Medicinal (Homma Agronômica / Medicinal Anemia (Souza, 2011) Agronômica / Medicinal Florestal / Medicinal Anticancerígena (Donato Florestal / Medicinal Agronômica / Industrial e Medicinal. Cicatrização Ipês Pião Teca Milho Parirí Canna Jambú Aráceas Murucí Maxixe Figueira Calatéias Algodão Maracujá Eucalipto Araçá-boi Mandioca Orquídeas Helicônia Plumerias Nome vulgar Grama-amendoim Língua - de vaca L. L. Rchb.f Verlot L. Crantz* sp. McVaugh (L.) R.K. Kunth Jansen Ficus sp. Arachis sp. Myrcia sp. Myrcia Hospedeira Plumeria sp. Zea mays L. Heliconia Gossypium sp. Anthurium sp. Canna indica Cucumis anguria L. Tectona grandis L.f. Tectona (A.H.Gentry) S.Grose Passiflora edulis Sims Elephantopus scaber (Poepp. & Endl.) Körn. Arrabidaea chica Jatropha gossypiifolia Jatropha Byrsonima crassifolia (L.) Handroanthus serratifolius Handroanthus Ischnosiphon leucophaeus Manihot esculenta Acmella oleracea Eugenia stipitata Polystachya estrellensis Araceae Poaceae Fabaceae Moraceae Família do Malvaceae Lamiaceae Asteraceae Myrtaceae Myrtaceae Cannaceae hospedeiro Asteraceae Orchidaceae Apocynaceae Marantaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Heliconiaceae Cucurbitaceae Malpighiaceae Euphorbiaceae Passifloraceae Euphorbiaceae Berkeley & Curtis Linder (Speg.) H.S. (Arthur) Buriticá & Arthur Henn * Buriticá & Salazar- var. arachidis Speg. var. Schwein. a Underw. * a Underw. * (Pazschke) Arthur * (Pazschke) Dietel * Har. G. Winter * Winter G. Hennen Hennen Jacks. & Holw Yepes Thirum (Racib.) Yepes Arthur * Phakopsora nishidana S. Ito ex & Homma Phragmidiella minuta Phakopsora arthuriana Buriticá & J.F. Phakopsora gossypii (Lagerh.) Hirats. f. Puccinia arachidis Puccinia cucumeris Prospodium tecomicola Prospodium Uromyces manihotis Henn. * Uromyces Puccinia heliconiae Olivea neotectonae Crossopsora notata (Arthur & J.R. Johnst.) Crossopsora Puccinia psidii Tabela 3. Tabela Ferrugens ocorrentes em plantas de interesse econômico na RMB, com as espécies hospedeiras encontradas no estudo, nomes científicos, vulgar e área de interesse. * Espécies encontradas no levantamento dos herbários. 3. Rust Table occurring in economic plants in RMB, with the host species found in scientificthe names,study, common names, and area of interest. * Species found in survey of herbaria. Puccinia scleria Sphenospora kevorkianii anthurii Uredo Coleosporium plumeriae Pat. & Har Coleosporium vernoniae Puccinia polysor Puccinia thaliae Puccinia xanthii Espécies de Pucciniales Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 569

(Rich.) A.Rich. (Rubiaceae), 23‑I‑2013, L.T. Carmo; densamente verrugosa, com verrugas arredondadas, F.M. Brito. (MG213527, MG213531, MG213532); coloração dos esporos de hialina a amarelo claro, ibid, Alibertia sp. (Rubiaceae), L.T. Carmo; F.M. Brito células peridiais fortemente unidas, densa e fortemente (MG213538). verrugosas, que dão a aparência aveludada, normalmente observada neste tipo de células. Segundo Arthur (1922) Esta espécie é diferenciada principalmente por a espécie apresenta também espermogônios grandes, apresentar esporos com ornamentação de parede formados abaixo da epiderme, mas acima das células da camada paliçada da folha, sendo morfologicamente semelhantes aos espermogônios subcuticulares. Não são conhecidos outros estádios do ciclo de vida, sinônimos ou ilustrações nas publicações consultadas (Arthur 1922, Sydow 1925) desta espécie de ferrugem. A hospedeira desta ferrugem é uma planta frutífera da região amazônica, conhecida popularmente como “puruí, puruí-pequeno, apuruí e marmelada”, encontrada em capoeiras de baixo porte e áreas semidescampadas (Cavalcante 2010). Sobre Alibertia também é conhecida a espécie Puccinia farameae Kern, Ciferri & Thurston, que apresenta somente a fase telial conhecida (Hennen et al. 2005). Distribuição geográfica: Trinidad e Tobago (Farr & Rossman 2016), sendo este o primeiro registro para a América do Sul, no Brasil, Estado do Pará. Figura 3. Novos registros de Pucciniales na Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil. a-d. Aecidium alibertiae Arthur. a. Uredo philodendri Pardo-Card., Caldasia 25(2): 289 Eciósporos, foco superficial.b.Eciósporos, foco médio. c. Células peridiais, foco superficial. d. Células peridiais, foco médio. (2003). Tipo: Sobre Philodendron sp., Colombia: Figure 3. New records of Pucciniales in Belém metropolitan area, Antioquia: Caldas, vereda La Clara, camino al alto Pará State, Brazil. a-d. Aecidium alibertiae Arthur: a. Aeciospores, de San Miguel, 1.800 m, 26 mar 2000, G. Mier & A. superficial focus. b. Aeciospores, medium focus. c. peridial cells, Franco, depositado em MMUNM, 1201. (?/?,II/?) superficial focus. d. Peridial cells, medium focus. Figura 4c

Figura 4. Novos registros de Pucciniales na Região Metropolitana de Belém, PA, Brasil. a. Puccinia commelinae Holw. b. Puccinia hyptidis-mutabilis Mayor. c. Uredo philodendri Pardo-Card, urediniósporos. Figura 4. New records of Pucciniales in Belém metropolitan area, Pará State, Brazil. a. Puccinia commelinae Holw. b. Puccinia hyptidis-mutabilis Mayor. c. Uredo philodendri Pardo-Card, urediniospores. 570 Hoehnea 43(4): 557-573, 2016

Uredínios anfígenos, predominantemente Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) hipófilos, em manchas cloróticas, confluentes, e pela infraestrutura cedida na realização deste dispersos, amarelo-claros, irrompentes, tardiamente trabalho; aos Técnicos Luis Carlos Lobato, Elielson expostos; urediniósporos, 17,5‑31 × 17,5‑21 μm, Rocha e Mário Rosa do MPEG, pelas identificações variáveis, amplamente elipsoides, subglobosos, parede botânicas e apoio nas coletas; à CAPES/PNADB de 1,5‑2,5 μm, equinulada espinhosa, com equinulas e CNPq/Protax (processo n° 922-2010) pelo apoio de até 2,1 μm, mais densa e agrupadas no ápice, financeiro recebido. A Priscila Medeiros pelas análises subhialina a amarelo-pálida, mais espessa no ápice até estatísticas. À Secretaria de Estado de Meio Ambiente 3 μm, poros germinativos obscuros; pedicelo hialino. do Pará, Secretaria Municipal de Meio Ambiente de Material analisado: BRASIL. Pará: Belém, Parque Belém, Embrapa Amazônia Oriental e ao Sr. Hirakata Ecológico do Município de Belém “Gunnar Vingren”, Ko gerente do Parque Ecológico de GUNMA, pela sobre Philodendron (Araceae), 2‑V‑2013 L.T. Carmo; concessão das licenças de coleta e apoio durante F.M. Brito (MG213574). a etapa de campo; ao Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas, área de concentração Esta espécie é caracterizada por urediniósporos de Botânica Tropical (Universidade Federal Rural da formato irregular, pela ornamentação da parede com Amazônia - UFRA/ MPEG), pelo apoio oferecido e equinulações grandes e uniformemente dispostas. a primeira autora agradece ao Conselho Nacional de Uredo philodendri é a primeira espécie de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Pucciniales registrada no Brasil sobre o gênero pela bolsa concedida. Philodendron Schott. No Brasil, sobre a família Araceae ocorrem as espécies Uredo anthurii Har., Literatura citada sobre o gênero Anthurium; e Uredo monsterae Syd. sobre Monstera, ambas registradas na Amazônia Aime, M.C., Matheny, P.B., Henk, D.A., Frieders, (Hennen et al. 2005, Sotão et al. 2009). Uredo E.M., Nilsson, R.H., Piepenbring, M., Mclaughlin, philodendri pode ser diferenciada de U. anthurii D.J., Szabo, I.J., Begerow, D., Sampaio, J.P., Bauer, pelos esporos que apresentam morfologia variável, R., Weiß, M., Oberwinkler, F. & Hibbett, D. 2006. com ornamentação espinhosa mais densa e agrupada An overview of the higher level classification of no ápice e pigmentação amarelada, enquanto que Pucciniomycotina based on combined analyses of U. anthurii apresenta morfologia mais regular, nuclear large and small subunit rDNA sequences. obovoide a amplamente elipsoides, parede amarelo- Mycologia. 98: 896-905. pálida a marrom-canela, ornamentação forte e Albuquerque, F.C. 1971a. Relação das espécies uniformemente equinulada (Salazar-Yepes & de Uredinales coletadas na Amazônia. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Série Agronomia. v. 6, Carvalho Jr. 2010), e poros germinativos obscuros ou pp. 147‑150. 4, mais ou menos equatoriais (Hennen et al. 2005). Albuquerque, F.C. 1971b. Descrição de cinco novas Distribuição geográfica: Esta espécie era somente espécies de Uredinales da Amazônia. Pesquisa reportada para a Colômbia (Pardo-Cardona 2003, Agropecuária Brasileira, Série Agronomia. v. 6, Pardo-Cardona 2006), sendo este o primeiro registro pp. 139‑143. para o Brasil, no Estado do Pará. Albuquerque, F.C. & Figueiredo, M.M. 1971. Descrição de uma nova espécie de Uredinales da Amazônia Conclusão Uromyces belemensis. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Série Agronomia 6, pp. 145-146. Os novos registros de espécies de ferrugens e de Almeida, A.S., Vieira, I.C.G. 2010. Centro de Endemismo plantas hospedeiras representam um incremento na Belém: Status da vegetação remanescente e desafios riqueza de espécies de fungos Pucciniales do Brasil, da para a conservação da biodiversidade e restauração Amazônia e para a Região Metropolitana de Belém. A ecológica. Revista de Estudos Universitários. v. 36, RMB apresenta a maior riqueza de espécies de fungos n. 3, pp. 95-111. Pucciniales conhecida na Amazônia. Amaral, D.D., Vieira, I.C.G., Almeida, S.S., Salomão, S.P., Silva, A.S.L. & Jardim, M.A.G. 2009. Checklist Agradecimentos da flora arbórea de remanescentes florestais da região metropolitana de Belém e valor histórico dos Aos Laboratórios de Micologia do MPEG, fragmentos, Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense da Universidade Federal do Pará (UFPA) e da Emílio Goeldi. Ciências Naturais. 4: 231-289. Carmo et al.: Fungos causadores de ferrugens em plantas da RMB 571

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