Análisis Bioacústico De Las Vocalizaciones De Seis Especies De Anuros De La

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Revista Mexicana de Biodiversidad

Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300 www.ib.unam.mx/revista/

Ecología

Análisis bioacústico de las vocalizaciones de seis especies de anuros de la

laguna Cormorán, complejo lacustre de Sardinayacu, Parque Nacional

Sangay, Ecuador

Bioacoustic analysis of six anuran species from the Cormoran Lagoon, Sardinayacu Lake complex,

Sangay National Park, Ecuador

a,b,∗ c

Diego Batallas y Jorge Brito

Fundación Naturaleza Kakaram, Santa Rosa 158 BL B Depto. 2, Casilla postal 17-07-9920, Quito, Ecuador

Instituto de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional, Casilla 17-01-2759, Quito, Ecuador

Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales, Instituto Nacional de Biodiversidad, Calle Rumipamba 341 y Av. de Los Shyris. Casilla Postal 17-07-8976, Quito,

Ecuador

Recibido el 11 de noviembre de 2015; aceptado el 4 de marzo de 2016

Disponible en Internet el 19 de noviembre de 2016

Resumen

En los meses de diciembre y febrero del 2010-2011 se realizaron estudios en el complejo lacustre de Sardinayacu, localizado en el Parque

Nacional Sangay, en los cuales se trabajó 10 días. El objetivo de este estudio fue analizar y describir bioacústicamente las vocalizaciones de

los anuros en la laguna Cormorán (una de las lagunas del complejo lacustre de Sardinayacu). Para el estudio se realizaron recorridos diurnos y

nocturnos, enfocando el esfuerzo de muestreo a los puntos de mayor actividad vocal, donde se grabó dicha actividad utilizando una grabadora

digital, conectada a un micrófono unidireccional. Se analizaron las vocalizaciones de 6 especies de anuros, describiendo los mismos de manera

cualitativa y cuantitativa a partir de sus variables espectrales (frecuencias medidas en kilohertzios) y temporales (duración e intervalos de los

cantos, notas y pulsos medidos en milisegundos). Las variaciones interespecíﬁcas indican que los cantos de las 6 especies de anuros de la laguna

Cormorán presentan características temporales y espectrales propias.

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Palabras clave: Herpetología; Variables espectrales; Variables temporales; Cantos de anuncio; Frecuencia; Variación interespecíﬁca

Abstract

In December and February, 2010-2011, studies were conducted in the Sardinayacu Lake Complex, located in Sangay National Park. Each ﬁeld

study had a duration of 10 days. The objective of this study was to analyze the bioacoustic characteristics of anuran vocalizations in Cormorán

Lagoon, one of the lakes of the Complejo Lacustre de Sardinayacu. Day and night rounds were performed for the study, focusing the sampling

effort on the areas with the greatest vocal activity. This activity was recorded with a digital recorder connected to a unidirectional microphone.

The vocalizations of 6 species of anurans were analyzed, which were described both qualitatively and quantitatively based on spectral variables

(frequencies measured in kilohertz) and time variables (duration and interval of the calls, notes and pulses measured in milliseconds). The

interspeciﬁc variations indicate that the calls of 6 anuran species from the Cormoran Lagoon have their own time and spectral characteristics.

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Keywords: Herpetology; Spectral variables; Temporal variables; Advertisement calls; Frequency; Interspeciﬁc variation

∗

Autor para correspondencia.

Correo electrónico: bioandino [email protected] (D. Batallas).

La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2016.10.005

D. Batallas, J. Brito / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300 1293

Introducción Materiales y métodos

Una de las ciencias encargadas del estudio de la emisión, gra- El área de estudio se localiza en la laguna Cormorán, del

bación y análisis de los sistemas comunicativos que presentan los complejo lacustre de Sardinayacu, al centro oriente del Par-

◦ ◦

animales es la bioacústica (Angulo, 2006); sus estudios han sido que Nacional Sangay, Ecuador (2 04'20.59" S, 78 12'52.40" O;

fundamentales para esclarecer y comprender los mecanismos 1,750 m snm) (ﬁg. 1). Políticamente corresponde a la provincia

de comunicación que utilizan las especies al emitir sonidos y de de Morona Santiago, cantón Morona, parroquia Sinaí. El área

igual manera brindar alternativas para su conservación (Tubaro, pertenece al piso zoogeográﬁco Subtropical Oriental (Albuja

1999). En herpetología, el desarrollo de los estudios bioacústi- et al., 2012) y a la formación vegetal Herbazal Lacustre Mon-

cos ha sido relevante, en particular los realizados en anuros, en tano Bajo del Sur de la Cordillera Oriental de los Andes (Cerón,

los cuales uno de los objetivos principales es esclarecer el signi- 2013).

ﬁcado de los cantos de los mismos (Narins, Feng, Fay y Popper, La fase de campo se desarrolló en los meses de diciembre

2007). 2010-febrero 2011, con 10 días de trabajo por mes. Se utilizó

Una de las características de mayor distinción en los anuros es el muestreo ad libitum (Lehner, 1996), estableciendo 3 puntos

su vocalización, misma que se encuentra agrupada en diferentes permanentes de grabación, los mismos que se ubicaron en la

tipos de cantos y conforman un sistema complejo de comporta- zona litoral de la laguna, en el bosque de ribera y en el eﬂuente

miento y comunicación (Cocroft y Ryan, 1995; Dapper, Baugh de la misma (ﬁg. 2). El esfuerzo de muestreo fue de 10:00 h

y Ryan, 2011), deﬁniendo los cantos como una unidad funcional a 13:00 h y de 19:00 h a 22:00 h siendo la actividad vocal la

de las vocalizaciones (Toledo et al., 2015). Uno de los cantos de que marcó el esfuerzo de muestreo, grabando un mínimo de

mayor importancia es aquel que emite el macho para atraer a la 2 individuos y colectando un máximo de 3 especímenes de refe-

hembra (selección sexual), ya que esta será quien elija al macho rencia (voucher) por especie (apéndice1); los sitios de muestro

reproductor atraída por su canto (Gerhardt y Huber, 2002), de tal se focalizaron en entornos libres de saturación de frecuencia y

manera que uno de los comportamientos más importantes para ruidos excesivos, teniendo muestras con una calidad aceptable

la permanencia y perpetuación de las especies de anuros es la para el análisis; en algunos casos la muestra fue baja (aunque

vocalización (Duellman y Trueb, 1994). representativa), debido a las difíciles condiciones de grabación.

En un grado de especiﬁcidad los anuros llegan a especiali- Los cantos se registraron con una grabadora digital Olympus

zar sus cantos, de tal manera que en determinadas estaciones WS-802, a una frecuencia de muestreo de 44.1 kHz y 16 «bits»

marcan su reproducción con cantos que son únicos para dichas de resolución, conectada a un sistema modular Sennheiser K6-

estaciones (Baugh y Ryan, 2010). Pueden responder a un carác- C, acoplado a un micrófono de cabezal Sennheiser (ME 66)

ter de comportamiento que varía entre las especies, como los 40-20,000 Hz ± 2.5 dB.

de combate (Bolívar, Grant y Osorio, 1999), teniendo así una Una vez realizada la grabación se procedió a la colecta manual

variedad que diﬁere de acuerdo con su contexto social (Wells, de los individuos, siendo transportados en recipientes plásticos

2007). al campamento base para su registro fotográﬁco y preservación.

Acústicamente los cantos tienen sus propias características y Los especímenes fueron sacriﬁcados según las recomendacio-

presentan una gran variación intra- e interespecíﬁca en notas, fre- nes de Chen y Combs (1999) y preservados según los protocolos

cuencias y duraciones (Almendáriz y Batallas, 2012); en cuanto de Simmons (2002). Los animales colectados y los cantos gra-

a cómo se escuchan, generan cantos de tipo trino, goteo, silbidos, bados se encuentran depositados en la sección de herpetología

pulsados y compuestos (Bernal, Montealegre y Páez, 2004). del Museo de Historia Natural «Gustavo Orces» de la Escuela

En Ecuador los estudios que contienen análisis de cantos Politécnica Nacional (MEPN).

de anuros se han enfocado al complemento de la informa- Para realizar la digitalización, los ﬁltros de ruido y los aná-

ción de nuevas especies, estudios ecológicos e historia natural lisis temporales, se utilizó el programa Adobe Audition CS6

(e.g., Brito, Almendáriz y Batallas, 2014; Coloma et al., 2012; (Almendáriz y Batallas, 2012), a su vez, para las diagramacio-

Hutter y Guayasamin, 2012; Páez-Vacas, Coloma y Santos, nes y análisis espectrales el programa Raven 1.4 (Charif, Waack

2010; Yánez-Munoz,˜ Bejarano-Munoz,˜ Brito y Batallas, 2014), y Strickman, 2010), utilizando la ventana de Hann al 80% de

habiendo pocos estudios focalizados a las características acústi- superposición y 512 puntos de resolución de la transformación

cas del canto de los anuros (e.g., Batallas y Brito, 2014a; Dautel rápida de Fourier (FFT).

et al., 2011; Guerra y Ron, 2008; Hutter et al., 2013; Ron, 2008; Los parámetros que se analizaron fueron: 1) frecuencia

Sinsch y Juraske, 2006). El conocimiento de las vocalizaciones dominante: frecuencia de mayor energía medida a lo largo de

ha permitido identiﬁcar especies sin la necesidad de colectar o todo el canto y en todos sus componentes; 2) cantos/minuto:

sacriﬁcar (Angulo, 2006) y realizar comparaciones taxonómicas tasa de repetición de llamados en el lapso de un minuto;

relacionando sus evidencias evolutivas (Peloso et al., 2014). En 3) notas/canto: número de unidades acústicas de un determinado

el presente estudio analizamos y describimos las vocalizaciones patrón de amplitud reconocido en los cantos; 4) pulsos/nota:

de 6 especies de anuros de la laguna Cormorán, aportando con número de subunidades acústicas de un llamado, reconocido

sus valores espectrales y temporales valores de gran importancia en las notas; 5) duración del canto: tiempo desde el inicio

que permitirán en estudios futuros establecer diferencias intra- hasta el ﬁnal de un llamado, medido con el analizador de

e interespecíﬁcas entre las especies analizadas. forma de onda; 6) duración de las notas; 7) duración de los

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803000 806000 809000 812000 815000 818000 821000 824000 9780000 9780000 9778000 9778000 9776000 9776000 9774000 9774000 9772000 9772000 9770000 9770000 Leyenda Bosque de Arrayanes Limite del parque Nacional Sangay 9768000 9768000 Provincia de Morona Santiago 9766000 9766000

9764000 9764000

9762000

9762000 803000 806000 809000 812000 815000 818000 821000 824000

Figura 1. Mapa de localización del complejo lacustre de Sardinayacu-Parque Nacional Sangay.

Figura 2. Hábitat de muestreo. (A) Zona litoral de la laguna Cormorán; (B) bosque de ribera; (C) eﬂuente de la laguna Cormorán.

pulsos; 8) intervalos entre cantos: tiempo transcurrido entre lla- Resultados

mado y llamado; 9) intervalos entre notas. Las deﬁniciones y

mediciones realizadas en los parámetros acústicos se siguie- Caracterización de los cantos

ron según los términos de Batallas y Brito (2014a), Cocroft

y Ryan (1995), Díaz y Cádiz (2007) y Duellman y Pyles En la laguna Cormorán se registraron vocalizaciones de

(1983). 6 especies de anuros (ﬁg. 3), analizando un total de 225 can-

Con las variables analizadas se calcularon medidas de tenden- tos, distribuidos en 19 grabaciones, teniendo un mínimo de

cia central y de dispersión (máximo, mínimo, media y desviación 2 grabaciones especíﬁcas por especie.

estándar), utilizando los diagramas de cajas y bigotes (box-plot) Chimerella mariaelenae (Cisneros-Heredia y McDiar-

para la comparación de estas medidas. mid, 2006). Presenta cantos de frecuencia modulada, cuya

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Figura 3. Especímenes machos adultos colectados en la laguna Cormorán. (A) Chimerella mariaelenae, MEPN 14519, LRC 20.2 mm; (B) Noblella personina,

MEPN 14324, LRC 16.3 mm; (C) Pristimantis petersi, MEPN 14413, LRC 19.7 mm; (D) Hypsiboas almendarizae, MEPN 14699, LRC 35.4 mm; (E) Hypsiboas

cinerascens, MEPN 14465, LRC 36.8 mm; (F) Osteocephalus cf. verruciger, MEPN 14479, LRC 48.8 mm. Fotografías: J. Brito.

Figura 4. Oscilogramas y espectrogramas del canto de 6 especies de anuros de la laguna Cormorán. (A) Chimerella mariaelenae; (B) Noblella personina;

frecuencia dominante es de = 6.41 ± 0.17 kilohertzios (kHz) Especie de actividades nocturnas; sus vocalizaciones son

(ﬁg. 4A); tienen una duración de = 751.70 ± 44.98 milisegundos muy parecidas a trinos, emitiendo desde vegetación arbustiva

(ms), con intervalos de = 32,714.67 ± 4,538.85 ms, emitiendo de y arbórea. En la laguna Cormorán forman grandes agrupa-

2-3 cantos/minuto. Están conformados por 3 notas, las mismas ciones alrededor del perﬁl litoral de la laguna, vocalizando

que presentan una duración de = 71.80 ± 15.10 ms, con interva- constantemente coros ordenados, sin enmascaramiento o sobre-

los de = 257.70 ± 39.44 ms (tabla 1). posición; una de las características peculiares del coro es la de ser

1296 D. Batallas, J. Brito / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300 FFT.

entre

16.56)

0.75)

(ms) ±

puntos

512 Intervalos 2-5 (3.10 14-82 (57.43 – pulsos – – –

paréntesis.

entre 39.44) 20.49) 23.27)

8.68)

± ± ±

entre (ms)

78-105 (93.38 114-217 (154.17 95-245 (152.42 – – 191-325 (257.70 notas Intervalos estándar

cantos

4,538.85)

desviación 3,193.96) 459.31) 1,945.05) 2,304) 1,241.88)

± y

entre

± ± ± ± ±

promedio

Intervalos 3,927-13,677 (6,743.75 666-7,995 (3,966.41 27,914-42,940 (32,714.67 365-2,166 (1,100.05 926-9,563 (3,024.61 1,834-5,941 (3,308.81 (ms) máxima; (ms) de

6.79)

0.91)

pulsos

mínima,

– 3-6 (4.10 – – los 11-55 (24.21 – Duración la

detalla

de (ms)

15.10) 6.51) 2.66) 2.36)

± ± ± ±

notas

7-22 (15.47 Duración – las 54-116 (71.80 38-52 (44.75 – 45-69 (57.71 calculados

valores 712.29)

44.98) 325.19) 124.69)

± del

11.78) los

± ± ±

50.71)

(ms) De

canto 668-808 (751.70 500-675 (548 220-1520 (709.37 481-4,926 (1,139.33 643-1,133 (881.61 58-108 (85.61 Duración Cormorán.

nota

– 7-10 – - 8-16 – Pulsos por laguna

canto

anuros

Notas por 3 3-4 2-8 4-31 1 1 analizados.

los

cantos

Cantos/minuto 2-3 5-7 33-37 8-23 13-14 19-22 número

vocalizaciones

las 0.17) 0.30) 0.05) 0.15) 0.21) 0.06)

± ± ± ± ± ± en

1.20-2.02 (1.49 1.29-1.46 (1.38 3.91-4.56 (4.26 0.51-1.11 (0.71 4.22-4.43 (4.32 6.15-6.63 (6.41 Frecuencia dominante (kHz) milisegundos; utilizada

ms:

cf.

petersi

descriptiva

personina

kilohertzios;

10 10 73 92 17 23

======

Hypsiboas cinerascens n Hypsiboas almendarizae n Noblella Osteocephalus Pristimantis n n Tabla Parámetros Chimerella mariaelenae n kHz: verruciger n Estadística

D. Batallas, J. Brito / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300 1297

activados a partir de uno o varios machos dominantes, donde

cada individuo emite las notas características de la especie.

Noblella personina (Harvey, Almendáriz, Brito y Batallas,

2013). Presenta cantos de frecuencia modulada, cuya 5

frecuencia dominante es de = 4.26 ± 0.15 kHz (ﬁg. 4B); tie-

nen una duración de = 1,139.33 ± 712.29 ms, con intervalos

de = 3,024.61 1,945.05 ms, emitiendo de 8-23 cantos/minuto. 3

Están conformados por 4-31 notas, las mismas que pre-

sentan una duración de = 15.47 ± 2.36 ms, con intervalos

Frecuencia dominante (kHz) Frecuencia

de = 152.42 23.27 ms (tabla 1). 1

Especie de actividad diurna y nocturna; sus vocalizaciones

son parecidas a golpeteos metálicos, emitiendo desde la hoja-

rasca e interior de las raíces aéreas de algunos árboles; no forma

P. petersi

un coro permanente y sus patrones de vocalización suelen verse N. personina H. calcaratus

Ch.mariaelenae H. almendarizae O.cf. verruciger

modiﬁcados, generando distintos tipos de cantos en respuestas

etológicas especíﬁcas.

Figura 5. Diseno˜ box-plot comparando la frecuencia dominante de las especies

Pristimantis petersi (Lynch y Duellman, 1980). que vocalizaron en la laguna Cormorán.

Presenta cantos con frecuencia modulada, cuya fre-

cuencia dominante es de = 4.32 ± 0.06 kHz (ﬁg. 4C); Osteocephalus cf. verruciger. Presenta cantos de frecuencia

tienen una duración de = 85.61 ± 11.78 ms con inter- modulada, cuya frecuencia dominante es de = 0.71 0.21 kHz

valos de = 3,308.81 ± 1,241.88 ms, emitiendo de 19-22 (ﬁg. 4F); tienen una duración de = 881.61 124.69 ms, con

cantos/minuto. Están conformados por una nota (tabla 1). intervalos de = 3,966.41 2,304 ms, emitiendo de 13-14 can-

Especie de actividad nocturna; sus vocalizaciones son tos/minuto. Están conformados por una nota. Las notas

parecidas a un «tic» metálico muy característico de ciertos Pris- presentan 8-16 pulsos; con una duración de = 24.21 6.79 ms,

timantis, como los del grupo P. lacrimosus (Batallas y Brito, con intervalos de = 57.43 16.56 ms (tabla 1).

2014b), emitiendo desde arbustos y árboles; sus coros carecen Especie de actividad nocturna; sus vocalizaciones las emite

de orden especíﬁco, intensiﬁcando su actividad en lluvias lige- desde vegetación arbustiva cercana a cuerpos de agua y sumer-

ras, generando silencios prolongados en particular cuando canta gidos en el interior de pozas temporales; es una especie de poca

otra especie. actividad vocal a excepción de cuando lo hace en coros alrede-

Hypsiboas almendarizae (Caminer y Ron, 2014). dor de una hembra; los mismos que son de gran intensidad, sin

Presenta cantos de frecuencia modulada, cuya fre- un orden especíﬁco y con sobre posición de cantos.

cuencia dominante es de = 1.49 ± 0.30 kHz (ﬁg. 4D);

tienen una duración de = 548 ± 50.71 ms, con intervalos Comparación intraespecíﬁca

de = 6,743.75 ± 3,193.96 ms, emitiendo de 5-7 cantos/minuto.

Están conformados por 3-4 notas, con una duración Chimerella mariaelenae presentó los valores más altos para

de = 57.71 ± 6.51 ms, con intervalos de = 93.38 ± 8.68 ms. la frecuencia dominante ( = 6.41 kHz); en valores intermedios se

Las notas presentan 7-10 pulsos; con una duración encuentra P. petersi ( = 4.32 kHz) y N. personina ( = 4.26 kHz)

de = 4.10 ± 0.91 ms, con intervalos de = 3.10 ± 0.75 ms y con frecuencias más bajas H. almendarizae ( = 1.49 kHz),

(tabla 1). H. cinerascens ( = 1.38 kHz) y O. cf. verruciger ( = 0.71 kHz)

Especie de actividad nocturna; sus vocalizaciones son pare- (ﬁg. 5).

cidas a graznidos de patos, emitiendo desde la vegetación En las variables temporales N. personina presentó cantos

arbustiva, vegetación emergente en la zona litoral de la laguna, o de mayor duración de hasta 4,926 ms, seguido de H. cineras-

en las cercanías de cuerpos de agua. No conforman un coro y pue- cens con cantos de hasta 1,520 ms y O. cf. verruciger de hasta

den presentar gran actividad vocal, como también prolongados 1,133 ms; Ch. mariaelenae y H. almendarizae no alcanzan los

lapsos de silencio con la emisión esporádica de cantos. 1,000 ms de duración. Los cantos de menor duración se regis-

Hypsiboas cinerascens (Spix, 1824). Presenta cantos traron en P. petersi de hasta 108 ms (ﬁg. 6).

de frecuencia modulada, cuya frecuencia dominante es En cuanto a las características de los cantos, fueron emitidos

de = 1.38 ± 0.05 kHz, emitiendo un armónico (ﬁg. 4E): tie- en series de notas como en N. personina con un rango de 4-

nen una duración de = 709.37 ± 325.19 ms, con intervalos 31 notas y H. cinerascens con un rango de 2-8 notas; emitiendo

de = 1,100.05 ± 459.31 ms, emitiendo de 33-37 cantos/minuto. notas constantes, sin variaciones muy grandes en su número

Están conformados por 2-8 notas, las mismas que pre- tenemos a Ch. mariaelenae con 3 notas y H. almendarizae con

sentan una duración de = 44.75 ± 2.66 ms, con intervalos 3-4 notas. Osteocephalus cf. verruciger y P. petersi generaron

de = 154.17 ± 20.49 ms (tabla 1). una nota.

Especie de actividad nocturna, emitiendo sus vocalizaciones Las especies de mayor actividad vocal fueron H. cinerascens

desde la vegetación cercana a cuerpos de agua. Presenta coros con un rango de 33-37 cantos/minuto, seguida por N. personina

de gran intensidad, sin un orden especíﬁco y con sobreposición de 8-23 y P. petersi de 19-22 cantos/minuto. El resto de especies

de cantos. no sobrepasaron los 15 cantos, por tal motivo son las de menor

1298 D. Batallas, J. Brito / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300

5.000 Comparaciones

Trueb y Duellman (1970) describieron los cantos de O. verru-

4.000

ciger indicando que sus cantos generan notas pulsadas guturales

con una frecuencia de alrededor de 1.4 kHz; estos valores diﬁe-

3.000 ren del canto de O. cf. verruciger, donde la frecuencia dominante

es menor ( = 0.71 kHz). En cuanto a los lugares desde donde

vocalizaban, senalan˜ que son emitidos desde arbustos y rocas

2.000 alrededor de charcas, observación similar en la especie de Sar-

dinayacu, lo cual evidencia la dependencia reproductiva de estas

Duración de los cantos (ms) Duración

especies a microhábitats acuáticos. La sistemática en torno al

1.000

grupo Osteocephalus buckleyi, donde se encuentra O. verruci-

ger, está en proceso de resolución, encontrando diﬁcultades en

0 las delimitaciones de las especies; Ron et al. (2012) mencio-

nan que la genética es una gran herramienta, pero no suﬁciente

P. petersi para resolver estas diﬁcultades, teniendo la necesidad de inte-

N. personina

H. cinerascens grar datos morfométricos y descripciones de cantos; en este

Ch.mariaelenae H. almendarizae O.cf. verruciger

aspecto es evidente la diferencia de frecuencias entre O. verru-

Figura 6. Diseno˜ box-plot comparando la duración de los cantos de las especies

ciger descrita por Trueb y Duellman (1970) y la presentada en

que vocalizaron en la laguna Cormorán.

este estudio, existiendo la posibilidad que las poblaciones de

Sardinayacu sean una especie no descrita.

H. cinerascens Duellman (1978) describe de manera cualitativa y cuantita-

tiva los cantos de H. cinerascens, anteriormente conocida como

N. personina

Hyla granosa, describiéndolos como una serie de 2-4 notas, cuyo

sonido es parecido a un «boop–boop–boop» con una frecuencia

P. petersi

dominante promedio de 1.38 kHz, siendo un valor muy parecido

al calculado en este estudio ( = 1.39 kHz).

O.cf. verruciger

Caminer y Ron (2014) describen el canto de H. almendari-

Cantos/minutos

H. calcaratus zae, senalando˜ que presentan una serie de 3-4 notas y enfatizando

que las mismas suenan como un «quack»; así se tuvo un valor

Ch. mariaelenae cualitativo y cuantitativo muy parecido al de este estudio. En

cuanto a las variables espectrales indican que la frecuencia domi-

0 5 10 15 20 25 30 35 40

nante promedio es de 1.95 kHz, siendo ligeramente mayor a la

Figura 7. Rangos de la tasa de emisión de los cantos de las especies en un descripción de este estudio ( = 1.49 kHz).

minuto.

Twomey, Delia y Castroviejo-Fisher (2014) describen el

canto de Chimerella corleone, senalando˜ que tiene una dura-

actividad vocal; hay que notar que la mayor actividad no está

ción de 390 ms compuesta de 2-3 notas, con periodos de tiempo

ligada a la dominancia vocal, si bien la tasa de emisión es mayor

muy largos entre cantos; Ch. corleone se presenta como una

en H. cinerascens, N. personina emite cantos en el día y en la

nueva especie de un género monotípico, donde solo se ubicaba a

noche y abarca una gran cantidad de microhábitats. En el caso

Ch. mariaelenae. El canto de Ch. corleone tiene las fre-

de las especies con menor tasa de emisión tampoco implica que

cuencias más altas registradas para la familia Centrolenidae

sean inactivas, ya que se registraron casos especiales como el

(7.42-7.62 kHz), de esta manera se reaﬁrma con las frecuencias

de Ch. mariaelenae, que presentó una gran dominancia vocal

de Ch. mariaelenae presentadas en este estudio (6.15-6.63 kHz),

formando coros de grandes agrupaciones en torno a la laguna

una posible sinapomorﬁa sugerida en Twomey et al. (2014) para

(ﬁg. 7).

el género Chimerella a través de este rasgo bioacústico.

Discusión

Diferencias intra- e interespecíﬁcas

Caracterización de los cantos

El análisis cualitativo y cuantitativo de las variables espec-

trales y temporales de los cantos nos indica que presentan

Las vocalizaciones de los anuros de la laguna Cormorán

frecuencias, duraciones de notas y pulsos diferentes entre las

presentaron un patrón uniforme en sus variables espectrales y

especies (Wells, 2007); estas diferencias interespecíﬁcas permi-

temporales; según la clasiﬁcación de Bogert (1960) correspon-

ten que las especies permanezcan aisladas reproductivamente

den a cantos de anuncio o advertencia, ya que son los cantos

y no existan confusiones por parte de la hembra en la selec-

más comunes que emiten las especies, utilizando los mismos

ción del macho para el amplexo (Gerhardt y Huber, 2002). Esta

para advertir o anunciar receptividad sexual, posición y tamano˜

característica evolutiva es notoria al registrar en la laguna Cor-

(Gerhardt y Huber, 2002).

morán ensambles vocales, si bien poco estructurados, pero de

D. Batallas, J. Brito / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 1292–1300 1299

patrones especíﬁcos como en Ch. mariaelenae y N. personina, Referencias

cuyos cantos guardan una sincronización peculiar ante los de

Albuja, L., Almendáriz, A., Barriga, R., Cáceres, F., Montalvo, L. y Román,

H. cinerascens, evitando de esta manera ser solapados en sus

J. (2012). Fauna de vertebrados del Ecuador. Quito: Escuela Politécnica

cantos. Littlejohn (1977) y Gerhardt y Huber (2002) mencionan

Nacional.

que esta característica etológica se da ante especies más ruidosas,

Almendáriz, A. y Batallas, D. (2012). Nuevos datos sobre la distribución, historia

con la ﬁnalidad de evitar que los mensajes que contienen los can- natural y el canto de Centrolene condor Cisneros-Heredia y Morales-Mite,

tos sean confusos y mal interpretados, ya que estas interferencias 2008 (Amphibia:Anura: Centrolenidae). Politécnica, 30, 42–53.

Angulo, A. (2006). Fundamentos de bioacústica y aspectos prácticos de graba-

pueden llegar a disminuir las oportunidades reproductivas.

ciones y análisis de cantos. En A. Angulo, J. V. Rueda-Almondacid, J. V.

A nivel intraespecíﬁco no se evidenciaron variaciones consi-

Rodriguez-Mahecha, y E. Marca (Eds.), Técnicas de inventario y monito-

derables en las vocalizaciones; si bien las características de los

reo para los anﬁbios de la Región Tropical Andina (pp. 93–134). Bogotá:

cantos presentan patrones distintivos para cada especie, varios Conservación Internacional, Serie Manuales de Campo.

autores, e.g., Gerhardt (1978); Lüddecke, Amézquita, Bernal, Batallas, D. y Brito, J. (2014a). Descripción del llamado de advertencia de Noble-

lla lochites (Anura: Craugastoridae). Avances en Ciencias e Ingenierías, 6,

Guzmán y Agudelo (1999) y Valetti, Salas y Martino (2013)

B5–B7.

mencionan que pueden variar intraespecíﬁcamente de acuerdo

Batallas, D. y Brito, J. (2014b). Nueva especie de rana del género Pristimantis del

con las condiciones ambientales y contexto social.

grupo Lacrimosus (Amphibia: Craugastoridae) del Parque Nacional Sangay,

Las especies aquí analizadas mayoritariamente cantaron Ecuador. Papéis Avulsos de Zoologia, 54, 51–62.

en coros, en especial Ch. mariaelenae, donde la distribución Baugh, A. T. y Ryan, M. J. (2010). The development of sexual behaviour in

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espacial abarcó en su totalidad el margen litoral de la laguna,

Benson, A. B. (1966). Peter Kalm’s travels in North America (II) New York:

teniendo coros muy ordenados que se activaban bajo el detonante

Dover.

de un posible líder vocal; esta característica se ha registrado en la

Bernal, M. H., Montealegre, D. P. y Páez, C. A. (2004). Estudio de la vocalización

familia Bufonidae, donde Benson (1966) narra de manera cua- de trece especies de anuros del municipio de Ibagué, Colombia. Revista de

litativa el comportamiento de las ranas toro, senalando˜ que los la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 28,

385–390.

mismos se activan a partir de un líder vocal; este comportamiento

Bogert, C. M. (1960). The inﬂuence of sound on the behavior of amphibians

ha sido reportado en otras especies de anuros, sin esclarecer si

and reptiles. En W. E. Lanyon y W. N. Tavolga (Eds.), Animal sounds and

el detonante se da en un mismo macho, o se da con un canto en

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Agradecimientos

vocalización y anotaciones sobre la historia natural. Papéis Avulsos de Zoo-

logía, 54, 419–433.

Nuestros agradecimientos a los funcionarios del Parque Caminer, M. A. y Ron, S. R. (2014). Systematics of treefrogs of the Hypsiboas

calcaratus and Hypsiboas fasciatus species complex (Anura, Hylidae) with

Nacional Sangay zona baja, en especial a Víctor León por las

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facilidades de transporte y demás logísticas brindadas durante el

Cerón, C. (2013). Herbazal lacustre montano bajo del sur de la Cordillera Orien-

trabajo de campo. A Ana Almendáriz (MEPN), quien apoyó ins-

tal de los Andes. En R. Galeas, J. E. Guevara, B. Medina-Torres, M. A.

titucionalmente el desarrollo de esta investigación y nos permitió Chinchero, y X. Herrera (Eds.), Sistema de clasiﬁcación de los ecosistemas

el acceso a la colección bajo su cargo, brindándonos las facilida- del Ecuador continental (pp. 128–129). Quito: Ministerio del Ambiente del

Ecuador.

des durante el trabajo de laboratorio. A Mario Yánez-Munoz˜ por

Charif, R. A., Waack, A. M. y Strickman, L. M. (2010). Raven Pro 1.4 User’s

sus valiosos aportes y sugerencias en el manuscrito. A Gerardo

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Cevallos quien elaboró el mapa de ubicación del complejo lacus-

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de campo. A las valiosas y acertadas correcciones y sugeren-

Coloma, L. A., Carvajal-Endara, S., Duenas,˜ J. F., Paredes-Recalde, A., Morales-

cias de Camila Ferrara y 2 revisores anónimos. Al Ministerio

Mite, M., Almeida-Reinoso, D., et al. (2012). Molecular phylogenetics of

del Ambiente de Morona Santiago quien otorgó el permiso de

stream treefrogs of the Hyloscirtus larinopygion group (Anura: Hylidae),

investigación N. 04-2010-I-B-DPMS/MAE. and description of two new species from Ecuador. Zootaxa, 3364, 1–78.

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Apéndice 1.

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petersi: MEPN 14413, 14415, 14417; Hypsiboas almenda-

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rizae: MEPN 14541, 14699; Hypsiboas cinerascens: MEPN zonian Ecuador. Miscellaneous Publications of the University of Kansas

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