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Complejo Pseudomonas Syringae

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Complejo Pseudomonas Syringae TESIS DOCTORAL Biología de plásmidos y dinámica génica en el complejo Pseudomonas syringae MAITE AÑORGA GARCÍA Pamplona, 2017 Memoria presentada por MAITE AÑORGA GARCÍA Para optar al grado de Doctora por la Universidad Pública de Navarra Biología de plásmidos y dinámica génica en el complejo Pseudomonas syringae Directores Dr. JESÚS MURILLO MARTÍNEZ Dra. LEIRE BARDAJI GOIKOETXEA Catedrático de Universidad Ayudante Doctor Departamento de Producción Agraria Departamento de Producción Agraria Universidad Pública de Navarra Universidad Pública de Navarra UNIVERSIDAD PÚBLICA DE NAVARRA Pamplona, 2017 COMITÉ EVALUADOR Presidente Dr. José Manuel Palacios Alberti Departamento de Biotecnología Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas (CBGP) Universidad Politécnica de Madrid Secretaria Dra. Emilia López-Solanilla Departamento de Biotecnología Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas (CBGP) Universidad Politécnica de Madrid Vocal Dr. Francisco Cazorla López Departamento de Microbiología Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea (IHSM) Universidad de Málaga Suplente Dr. Pablo Llop Departamento de Producción Agraria Universidad Pública de Navarra Revisores externos Dr. Jaime Cubero Dabrio Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria (INIA), Madrid Dr. José Antonio Gutiérrez Barranquero Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea (IHSM) Universidad de Málaga Suplente de los revisores externos Dr. José Juan Rodríguez Herva Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas (CBGP) Universidad Politécnica de Madrid Dr. JESÚS MURILLO MARTÍNEZ Catedrático de Universidad, Área de Producción Vegetal, Departamento de Producción Agraria, Universidad Pública de Navarra, y Dra. LEIRE BARDAJI GOIKOETXEA, Ayudante Doctor, Área de Producción Vegetal, Departamento de Producción Agraria, Universidad Pública de Navarra INFORMAN: que la presente memoria de Tesis Doctoral titulada “Biología de plásmidos y dinámica génica en el complejo Pseudomonas syringae” elaborada por MAITE AÑORGA GARCÍA ha sido realizada bajo nuestra dirección y que cumple las condiciones exigidas por la legislación vigente para optar al grado de Doctora. Y para que así conste, firman la presente en Pamplona a de Mayo de 2017, Dr. Jesús Murillo Martínez Dra. Leire Bardaji Goikoetxea Agradecimientos Es el momento de echar la vista atrás y ver el camino recorrido… esta Tesis es el fruto de muchas horas de trabajo acompañadas de buenos y malos momentos y en la que, directa o indirectamente, han participado muchas personas opinando, enseñando, teniendo paciencia, dando ánimos, apoyando en los momentos de crisis y compartiendo los momentos de alegría. Por ello, aprovecho este espacio para agradecer a todas las personas que han facilitado que este trabajo este llegando a su final. En primer lugar dar las gracias a mis directores de Tesis Jesús Murillo y Leire Bardaji por su enseñanza y dedicación. A Jesús por darme la oportunidad de pertenecer a su grupo de investigación y por haber confiado en mí para realizar esta Tesis bajo su dirección. A Leire por su participación activa en este trabajo y por todo el tiempo que me ha dedicado. Han sido un gran aporte, no solamente en el desarrollo de esta Tesis, sino también en mi formación como investigadora. A Cayo Ramos, por su disponibilidad durante mis estancias en su laboratorio, por haberme acogido en su grupo de investigación de la Universidad de Málaga donde he tenido la oportunidad de aprender y realizar gran parte de este trabajo. A los miembros de su grupo con los que he coincidido Pilar, Isabel Aragón, Eloy, Alba y Adrián, por su paciencia para enseñarme y ayudarme a inocular olivos. A todas mis compañeras de laboratorio durante estos años Inés, Lara, Myriam y Diana, ya que hemos compartido muchas horas, pero sobre todo buenos ratos. Nos hemos dado ánimos y eso siempre ayuda. Especialmente dar las gracias a Myriam, con la que he compartido todo este camino, por escucharme, por su respaldo y su amistad. A mis amigas Miriam y Lourdes, gracias por los buenos momentos, por el apoyo en los difíciles y por ayudarme a desconectar. A Oihana, que desde que la conocí en la carrera siempre he podido contar con ella. Pero todo esto no hubiera sido posible sin mi familia a la que estoy muy orgullosa de pertenecer. En especial dar las gracias a mi tío Josetxo, por apoyarme y preocuparse de todos mis avances, a mi abuela Tere por cuidarnos tanto y tan bien cuando éramos pequeños a mi hermano Iker y a mí, y sobre todo a mis padres, Justo y Rakel; por la educación que me habéis dado, por los ánimos, por enseñarme a no rendirme. Gracias por vuestro apoyo incondicional y el cariño que me dais. Y por supuesto, gracias a Dani; no tengo palabras suficientes para expresar mi agradecimiento… ya sabes lo difícil que ha sido para mí llegar hasta aquí… los 9 momentos de agobio, de frustraciones y aun así, siempre consigues animarme. Gracias por aguantarme, por creer en mí, por hacer más fácil mí día a día y sobre todo por estar siempre a mi lado. A todos vosotros, GRACIAS. 10 Contenido Resumen .................................................................................................................... 13 Capítulo 1 ................................................................................................................... 15 Introducción general Objetivos ..................................................................................................................... 41 Capítulo 2 ................................................................................................................... 43 Plasmid replicons from Pseudomonas are natural chimeras of functional, exchangeable modules Capítulo 3 ................................................................................................................... 77 Plasticity and stability of virulence plasmids from Pseudomonas syringae are modulated by IS801 and multiple toxin-antitoxin systems Capítulo 4 ................................................................................................................. 105 El gen idi, codificado en el plásmido pPsv48C, es esencial para la producción de tumores de tamaño silvestre en plantas de olivo Discusión general ..................................................................................................... 133 Conclusiones ............................................................................................................ 137 Referencias .............................................................................................................. 139 11 Resumen La mayoría de las cepas de Pseudomonas syringae posee uno o más plásmidos nativos tipo PFP, que suelen albergar genes adaptativos y que facilitan el intercambio de los mismos entre poblaciones bacterianas. P. syringae pv. savastanoi NCPPB 3335 causa la tuberculosis del olivo (Olea europaea) y es un patógeno modelo para el estudio de la patogénesis bacteriana en plantas leñosas. Esta cepa contiene tres plásmidos PFP estables que han sido completamente secuenciados —pPsv48A, 80 kb; pPsv48B, 45 kb, y pPsv48C, 42 kb— y que portan varios posibles genes de virulencia. A pesar de la importancia de los plásmidos PFP en el ciclo de vida de P. syringae, todavía se desconocen muchos aspectos de su genética y biología, por lo que en esta Tesis nos hemos propuesto los siguientes objetivos: 1) identificación y caracterización funcional de un segundo origen de replicación presente en el plásmido nativo pPsv48C de Ps pv. savastanoi NCPPB 3335; 2) identificación de determinantes de mantenimiento presentes en los plásmidos de la cepa NCPPB 3335 y evaluación de su contribución al mantenimiento de dichos plásmidos, y 3) evaluación del papel del plásmido pPsv48C en la patogenicidad y virulencia de la cepa NCPPB 3335 en su interacción con su planta huésped, olivo. Hemos identificado un segundo replicón en pPsv48C, que es una quimera por compartir su región de control y promotor con el replicón no homólogo RepA-PFP. Hemos demostrado que este tipo de quimeras es frecuente en al menos cuatro familias de replicasas no homólogas de Pseudomonas, incluyendo bacterias patógenas de plantas, animales y humanos. Estos replicones constan de dos módulos funcionales e independientes correspondientes a las regiones de control (módulo REx- C), que actúa como determinante de incompatibilidad, y de replicación (módulo REx-R). Mediante ensayos funcionales, hemos determinado que los tres plásmidos de NCPPB 3335 utilizan diversas estrategias y mecanismos para aumentar su estabilidad. Así, la presencia de estos dos replicones, y especialmente del replicón RepJ, confiere una alta estabilidad a pPsv48C. Además, hemos documentado que los elementos repetitivos IS801 y MITEPsy2 generan frecuentes deleciones y reorganizaciones plasmídicas, cuya frecuencia se reduce por un factor entre 3 y 50 debido a la acción de tres sistemas toxina-antitoxina codificados en pPsv48A y otros tres codificados en pPsv48C. Asimismo, estos sistemas reducen en dos órdenes de magnitud la frecuencia de pérdida espontánea del plásmido pPsv48A y contribuyen al mantenimiento de los genes de virulencia ptz (en pPsv48A) e idi (en pPsv48C). Mediante inactivación funcional de los sistemas de mantenimiento de pPsv48C, hemos obtenido un derivado de NCPPB 3335 curado de sus tres plásmidos nativos (cepa UPN912), que no produce tumores en olivo. Mediante inoculaciones con esta cepa y con mutantes específicos hemos demostrado que el gen idi —que codifica una posible isopentenil difosfato isomersa
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