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HOST-PLANT USE in the SPECIALIST LEAF BEETLE Oreina Gloriosa: the ROLE of LINEAR FURANOCOUMARINS

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HOST-PLANT USE in the SPECIALIST LEAF BEETLE Oreina Gloriosa: the ROLE of LINEAR FURANOCOUMARINS HOST-PLANT USE IN THE SPECIALIST LEAF BEETLE Oreina gloriosa: THE ROLE OF LINEAR FURANOCOUMARINS Thèse présentée à la Faculté des sciences Institut de zoologie Laboratoire d'écologie animale et entomologie Université de Neuchâtel pour l'obtention du grade de docteur ès sciences par Luca Nessi Acceptée sur proposition du jury : Prof. Martine Rahier, directrice de thèse Prof. Raffaele Tabacchi, rapporteur Prof. Philippe Küpfer, rapporteur Dr. Erich Städler, rapporteur Soutenue le 27 janvier 2004 Université de Neuchâtel 2004 al mè mamin e al mè papi CONTENTS Remerciements 7 Résumé 9 Riassunto 11 Summary 13 Introduction 14 Chapter 1. Night feeding as a possible behavioural adaptation to plant phototoxic linear furanocoumarins in the highly specialized Oreina gloriosa (Coleopetra: Chrysomelidae) 24 Chapter 2. Plant intrapopulation variation in secondary chemistry mediates host suitability in the highly specialized Oreina gloriosa (Coleoptera: Chrysomelidae) 54 Chapter 3. Effect of ultraviolet light on larval performance of Oreina gloriosa, a leaf beetle specialized on the phototoxic linear furanocoumarins-containing Peucedanum ostruthium (Apiaceae) 88 Outlook 110 Curriculum vitae 114 Key words: Oreina, leaf beetle, specialist, Peucedanum, Apiaceae, linear furanocoumarins, secondary compounds, phototoxicity, host-plant use, herbivory, behaviour. Mots clé: Oreina, chrysomèle, spécialisation, Peucedanum, Apiaceae, furanocoumarines linéaires, métabolites secondaires, phototoxicité, utilisation de la plante hôte, phytophage, comportement. 5 6 REMERCIEMENTS Ce travail n'aurait pas abouti sans l'apport, les coups de main, les encouragements et les sourires de très nombreuses personnes. J'aimerais remercier Martine Rahier, ma directrice de thèse, pour m'avoir accueilli dans son laboratoire, pour la liberté qu'elle m'a laissée pendant l'ensemble du travail et, surtout, pour sa patience. GEDULD VERNUNFT UND ZEIT SIND SCHÖN DING AUF ERDEN WAS HEUTE UNMÖGLICH SCHEINT KANN MORGEN MÖGLICH WERDEN Patience, raison et temps sont une belle chose sur terre: ce qui apparaît impossible aujourd'hui peut devenir réalité demain (Texte allemand tiré de Imseng, W., 1973. Volkskunst im Saastal. Verlag Werner Imseng, Saas-Fee) Peut-être aurait-elle vu ce petit texte entaillé dans la vieille maison paroissiale de Saas-Fee, à quelques centaines de mètres à peine du terrain d'étude? Il fallait encore y croire... Messieurs Erich Städler de la Station fédérale de recherches en arboriculture, viticulture et horticulture de Wädenswil (ZH), Raffaele Tabacchi et Philippe Küpfer des Instituts de chimie et de botanique de l'Université de Neuchâtel ont accepté de faire partie du jury de thèse. Je les remercie pour leur disponibilité. Grâce à moi - il s'en saurait bien passé - Yves Borcard, de notre laboratoire, a largement profité de la vie nocturne de Saas-Fee... Même le plus modeste repas de gloriosa n'a pas échappé à son oeil soigneux. Je le remercie beaucoup aussi pour son aide dans le travail au labo. J'ai infligé à Céline Schwaar Blaser, également du Laboratoire d'écologie animale et entomologie (LEAE), un piètre destin, entraînée, comme elle le fut, dans la poussière et l'alcool. J'ai admiré sa grande rigueur dans la préparation des échantillons pour la chromatographie malgré le broyat de feuilles dans les narines et les overdoses d'hexane et méthanol. Même avec de performantes lampes frontales le comportement nocturne de gloriosa serait toujours bien obscure à nos yeux sans la lumière qui y a été jetée par les statistiques. Je remercie Jacqueline Moret pour sa grande disponibilité. Oreina et les furanocoumarines ont bien occupé le disque dur des ordis à l'Institut de mathématiques, mais la soupape de ceux de la bibliothèque de zoologie a aussi bien senti le trop- plein. L'efficacité de Josiane Pont transformait en un clin d'oeil les listes bibliographiques du courrier électronique en piles de papiers. J'ai beaucoup profité de son aide. 7 Le HPLC a failli perturber mon sommeil. Plusieurs personnes ont mis leur compétences et leur temps à ma disposition pour me ramener à la sérénité. Franz Hadacek m'a accueilli dans son laboratoire et chez lui à Vienne et m'a dévoilé bon nombre des secrets des feuilles de P. ostruthium. Le professeur Bruno Betschart m'a permis d'utiliser l'infrastructure du Laboratoire de parasitologie et Yves Cheminade m'y a guidé. Blaise Nicolet et Michel Monzione n'ont pas hésité à parcourir le chemin entre le Laboratoire de chimie organique analytique et la station Varian de l'oreinologue. Laure-Emmanuelle Perret-Aebi a accepté de faire de l'analyse chimique de l'impératoire le sujet de son travail de certificat. Un grand merci à tous. Les derniers jours de rédaction et l'approche de la soutenance ont été marqués par une tension croissante, mais il y a des gens qui ont bien soulagé mon stress. Maria Elena Hoballah, avec confiance et imperturbabilité exemplaires, s'est engagée sur plusieurs fronts, de la représentation graphique à la supersoigneuse lecture des manuscrits, en passant par la chasse à l'imprimante-qui- marche. Betty Benrey s'est également retrouvés mes papiers sur sa commode et en a fait une lecture très attentive. Gilles Aerni et Louis-Félix Bersier, en fins et disponibles connaisseurs d'informatique, m'ont secouru dans l'urgence. Toute l'équipe du LEAE d'antan a également marqué de son empreinte la conception et l'ontogenèse du modeste oreinologue que je suis. Les discussions des pique-niques et des cafés ont donné un bon coup de pouce au schmilblick. Les pique-niques ont également nourri ma bonne humeur. Marzio Hubeli, collègue à l'ats, et Alessio Togni, chef de la Rédaction italienne, m'ont permis de faire avaler ma pierre d'Abadir au dieu Chronos. Sans le temps grignoté au journalisme, les mordus de furanocoumarines et chrysomèles auraient certainement du contenir leur engouement au-delà de ce début de 2004. Je remercie aussi Edwin Zurbriggen qui nous a permis d'utiliser son grenier à Sengg. Je n'oublierai pas la chaleur parfumée des cafés avec schnaps que j'ai eus dans une modeste cuisine de ce mayen après un orage ou au lendemain d'une nuit d'observation. La lumière presque interdite d'accès à ses yeux, Ida Bumann a pourtant tellement illuminé les séjours du gueguforscher au Saastal! Grazie al mè mamin e al mè papi. Si une austère prairie alpine ou un ténu éclat d'étoile envoûtent mon regard, c'est, du moins en partie, leur faute. Si ce goût, devenu de longues études de biologie, m'a amené au nord et finalement au coeur des Alpes, c'est aussi leurs efforts. Finalement je dois beaucoup à la sympathie et à l'amitié qui ont fait ces années de thèse. Elles et ils sont nombreux à qui je pense avec affection. 8 RÉSUMÉ La chrysomèle alpine Oreina gloriosa (Coleoptera: Chrysomelidae) est hautement spécialisée sur l'ombellifère Peucedanum ostruthium (Apiaceae), l'impératoire. Dans la nature, adultes et larves sont très sélectifs: les uns et les autres se nourrissent exclusivement de feuilles, mais surtout, ils choisissent certaines plantes et en ignorent complètement d'autres. En outre, des études préliminaires ont suggéré que les larves soient actives la nuit. Comme de nombreuses autres apiacées, P. ostruthium synthétise plusieurs furanocoumarines linéaires, métabolites secondaires décrits pour leur activité antiappétante et/ou toxique à l'égard d'insectes phytophages généralistes. Par ailleurs, les furanocoumarines linéaires sont connues pour leur action phototoxique: le rayonnement ultraviolet proche du spectre visible induit chez ces substances une excitation électronique qui peut déterminer différents processus toxiques au niveau cellulaire. Le but de cette étude a été de vérifier l'hypothèse selon laquelle la chimie secondaire de P. ostruthium constituerait un facteur explicatif de l'utilisation de la plante hôte par la strictement monophage O. gloriosa. Toute la recherche a été menée au sein d'une seule population de la plante et de la population du coléoptère qui lui est inféodée. Dans un premier temps, nous avons étudié le rythme d'activité de la chrysomèle sur les 24 heures dans son mileu. Ce travail a révélé que les larves se nourrissent exclusivement pendant la nuit et s'enfoncent dans le sol pendant le reste de la journée. Certaines jeunes larves se retirent dans les gaines ou les bourgeons. Au contraire, les adultes ont été observés sur les plantes pendant les 24 heures. Nous avons ensuite vérifié si la croissance larvaire était affectée par la photoactivation des furanocoumarines. Pour cela, les larves ont été placées dans deux environnements lumineux, avec et sans rayonnement ultraviolet. La mortalité a été plus grande dans le deuxième traitement: nous n'avons néanmoins pas pu tirer de conclusions définitives sur l'effet de la photoactivation des furanocoumarines. Dans un travail de terrain, nous avons montré que les invertébrés antagonistes de O. gloriosa sont essentiellement actifs pendant la nuit. Au vu du chevauchement entre les périodes d'activité de la chrysomèle et de ses prédateurs, nous suggérons que les ennemis naturels ne constituent pas la raison d'être du comportement des larves. Nous proposons que l'activité nocturne représente une contre-adaptation à la photoactivité des furanocoumarines. Il s'agirait alors d'un rare exemple d'adaptation comportementale chez un insecte spécialisé sur une plante hôte avec furanocoumarines linéaires. En effet, les insectes avec un régime alimentaire strictement lié à ces métabolites secondaires, disposent en général de moyens de détoxification métaboliques. La différence comportementale entre larves et adultes est probablement liée à l'épaisseur et à la pigmentation de la cuticule imaginale, vraisemblablement opaque à la lumière ultraviolette. Nous avons également vérifié l'hypothèse selon laquelle O. gloriosa dans la nature sélectionnerait les plantes en fonction de leur attributs chimiques. Nous avons échantillonné des plantes fortement consommées et des plantes libres de toute attaque d'O. gloriosa. Les feuilles ainsi récoltées ont été extraites et analysées par chromatographie liquide pour déterminer la composition qualitative et 9 quantitative en furanocoumarines linéaires.
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