Universidade Federal De Campina Grande Centro De Saúde E Tecnologia Rural Unidade Acadêmica De Ciências Biológicas Campus De Patos

UNIVERSIDADE FEDERAL DE CAMPINA GRANDE CENTRO DE SAÚDE E TECNOLOGIA RURAL UNIDADE ACADÊMICA DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS CAMPUS DE PATOS

DEUZENI MARIA SILVA

HISTÓRIA NATURAL DA VESPA SOLITÁRIA Zeta argillaceum (HYMENOPTERA: VESPIDAE: EUMENINAE) NUMA ÁREA ANTROPIZADA DE CAATINGA, NO MUNICÍPIO DE PATOS, PARAÍBA

PATOS/PB 2015 DEUZENI MARIA SILVA

HISTÓRIA NATURAL DA VESPA SOLITÁRIA Zeta argillaceum (HYMENOPTERA: VESPIDAE: EUMENINAE) NUMA ÁREA ANTROPIZADA DE CAATINGA, NO MUNICÍPIO DE PATOS, PARAÍBA

Trabalho de Conclusão de Curso (TCC) apresentado ao Programa de Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal de Campina Grande como requisito para a obtenção do título de licenciatura em Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Marcelo Nogueira de Carvalho Kokubum

PATOS/PB

2015

FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA DO CSTR

S586h Silva, Deuzeni Maria História natural da vespa solitária Zeta argillaceum (Hymenoptera: Vespidae: Eumeninae) numa área antropizada de caatinga, no município de Patos, Paraíba / Deuzeni Maria Silva. – Patos, 2015. 37f.: il. color.

Trabalho de Conclusão de Curso (Ciências Biológicas) - Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, 2015.

“Orientação: Prof. Dr. Marcelo Nogueira de Carvalho Kokubum”

Referências.

1. Atividade de nidificação. 2. Dieta. 3. Inquilinismo. 4. Tempo de desenvolvimento das larvas. I. Título.

CDU 574

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus, por me fortalecer a cada dia, me dando forças para enfrentar todos os desafios em minha vida e por me conceder a graça de concluir minha graduação;

A toda minha família, em especial a minha querida mãe Eletice Silva que sempre está comigo me aconselhando, me ajudando e sobretudo me incentivando a seguir em frente;

A minha irmã Vandete Silva e principalmente as minhas sobrinhas Claudiene Santos e Claudiana Santos por todo o apoio e companheirismo ao logo de toda essa jornada de trabalho;

Ao prof. Dr. Marcelo Kokubum pela oportunidade de sua orientação, pela transmissão de conhecimentos que contribuíram para o meu crescimento tanto profissional quanto pessoal e por toda a alegria com a qual sempre me tratou;

A prof. Dr. Solange Kerpel pelo apoio e sugestões, além de sua importante contribuição na identificação dos materiais;

Agradeço com imenso carinho as minhas amigas Bianca Anny e Aparecida Dias pela nossa amizade, companheirismo, apoio e incentivo ao logo de toda essa trajetória que construímos juntas;

Meus sinceros agradecimentos a Emanuelle Brito, Nathalia Medeiros, Pedro Elias Taciano Sousa e Eduarda Araújo por toda a ajuda concedida para realização deste trabalho.

TUDO POSSO NAQUELE QUE ME FORTALECE. (Filipenses 4:13)

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO...... 12

2 MATERIAL E MÉTODOS...... 14

3 RESULTADOS...... 17

4 DISCUSSÃO...... 25

5 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 33

6 APÊNDICE A ...... --

7 APÊNDICE B ...... --

8 APÊNDICE C ...... --

9 ANEXO A ...... --

10 ANEXO B...... --

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Indivíduo adulto da vespa solitária Zeta argillaceum (Vespidae: Eumeninae) sobre um ninho comunal composto por três células de barro, no campus do CSTR/UFCG, observado no presente estudo no período de novembro de 2013 a Julho de 2015...... 15

Figura 2: Localização das áreas de estudo ao longo do Campus do Centro de Saúde e Tecnologia Rural (UFCG)...... 17

Figura 3: Número de ninhos individuais e comunais construídos por Zeta argillaceum em cada uma das 16 áreas de estudo no Campus do CSTR/UFCG, no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 19

Figura 4: Altura dos ninhos da vespa Zeta argillaceum construídos nas áreas estudadas no Campus do CSTR/UFCG no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 20

Figura 5: Quantidade de ninhos comunais de Zeta argillaceum por número de células no Campus do CSTR/UCFG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 21

Figura 6: Número de ninhos da vespa Zeta argillaceum registrados a cada mês de estudo, no Campus da UFCG/CSTR no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 22

Figura 7: Larvas aprovisionadas pela vespa Zeta argillaceum nas células do ninho. Pode-se observar cinco e seis lagartas de Lepidoptera (fotos 1,3), cinco lagartas de Lepidoptera e a larva da vespa (foto 2), além de seis lagartas de Lepidoptera, uma larva de Coleoptera (indicada pela seta) e a larva da vespa (foto 4) ...... 23

Figura 8: Adultos de Zeta argillaceum capturados pela armadilha após sua emergência da célula de barro no Campus do CSTR/UFCG estudados no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 24

LISTA DE TABELA

Tabela III: Indivíduos parasitas e inquilinos dos ninhos de Zeta argillaceum no campus do CSTR/UFCG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015...... 24

HISTÓRIA NATURAL DA VESPA SOLITÁRIA Zeta argillaceum (HYMENOPTERA: VESPIDAE: EUMENINAE) NUMA ÁREA ANTROPIZADA DE CAATINGA, MUNICÍPIO DE PATOS, PARAÍBA

Deuzeni Maria Silva 1; Marcelo Nogueira de Carvalho Kokubum.2 1 Unidade Acadêmica de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, Av. Universitária, s/n, Bairro Santa Cecília, Patos-PB, 58708-110. [email protected] 2 Professor da Unidade Acadêmica de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, Patos-PB

ABSTRACT: This study aimed to contribute to the knowledge of the natural history of a solitary wasp Zeta argillaceum (Vespidae: Eumeninae) in disturbed areas of Caatinga, in municipality of Patos, state of Paraíba, Northeastern Brazil. The study was surveyed from November 2013 to July 2015, where the observations and data collection in the studied areas occurred weekly resulting in a sample-effort of 1,580 minutes. The height of the nests of this species were measured to examine the whether the wasp build a nest. The individual and communal nests were also measured to verify that the nest structure interferes with cell size. The monitoring of nesting activity of this species was studied over the areas of study in order to analyze the time that it uses to build a mud cell, as well as the time spent to fetch and carry the pellets of mud and remould in the cell construction. The diet of the larvae of this species in nests were collected cell pre-provisioned by the wasp, which also collected the cells with individuals sheltering inside to analyze which species use for shelter nests of this wasp. The nests species used, possible parasites and newly emerged individuals were observed using artificial-traps placed around the nest of closed cells. However, this species of wasp can be considered as adapted to the anthropized environment once their nests were found on several artificial substrates. In addition, due to the supply of this wasp nest cells promotes the control of populations of Lepidoptera and Coleoptera. The mud nests of this kind can be parasited by a number of individuals, as well as used as a shelter for several tenants specimens resulting in many complex ecological interactions.

KEYWORDS: Nesting activity; diet; development time of larvae; inquilinism

RESUMO: Este estudo teve como objetivo contribuir para o conhecimento da história natural da vespa solitária Zeta argillaceum (Vespidae: Eumeninae) numa área antropizada de caatinga, localizada na cidade de Patos-PB, nordeste do Brasil. O estudo foi realizado no período de novembro de 2013 a julho de 2015, onde as observações e coleta de dados nas áreas estudadas ocorreram semanalmente resultando em um esforço-amostral de 1.580 minutos. Os ninhos desta espécie foram medidos (em relação ao solo) para analisar se a vespa os constroem numa altura padrão. As células de ninhos individuais e comunais também foram medidas para verificar se a arquitetura do ninho interfere no tamanho das células. O acompanhamento da atividade de nidificação desta espécie foi estudado ao longo das áreas de estudo de maneira a analisar o tempo que a mesma utiliza para construir uma célula de barro, assim como, o tempo gasto para buscar e trazer as pelotas de barro e uniformizá-las na célula em construção. Para verificar a dieta das larvas dessa espécie foram coletadas células dos ninhos previamente aprovisionadas pela vespa, sendo também coletadas as células com indivíduos abrigados em seu interior para analisar quais espécimes utilizam como abrigo os ninhos desta vespa. Quanto ao tempo de desenvolvimento desta espécie foram colocadas armadilhas em torno das células fechadas do ninho, com o intuito de capturar o indivíduo recém-emergido, além de espécimes parasitas dos ninhos desta espécie. Contudo, esta espécie de vespa pode ser considerada como adaptada ao ambiente antropizado, visto que seus ninhos foram encontrados em diversos substratos antrópicos. Além disto, devido ao aprovisionamento das células do ninho esta vespa promove o controle das populações de Lepidoptera e Coleoptera. Os ninhos de barro desta espécie podem ser parasitados por inúmeros indivíduos, assim como, utilizados como abrigo por diversos espécimes inquilinos resultando em inúmeras interações ecológicas complexas.

PALAVRAS-CHAVE: Atividade de nidificação; dieta; inquilinismo; tempo de desenvolvimento das larvas.

1. INTRODUÇÃO

O bioma Caatinga é o tipo de vegetação que cobre a maior parte da área com clima semiárido da região Nordeste do Brasil (GIULIETTI et al. 2004), sendo composta por árvores e arbustos baixos com algumas características xerofíticas (PRADO 2003). Este bioma apresenta um regime de chuvas cuja deficiência hídrica ocorre na maior parte do ano, abrangendo centenas de milhares de quilômetros quadrados, com grande heterogeneidade espacial e temporal (MENEZES & SAMPAIO 2000). 13

Os insetos apresentam ampla distribuição geográfica e adaptações relacionadas a distintos habitats e hábitos alimentares (JOLIVET 1992; SAMWAYS 1995), por isso mostram- se como excelente grupo para evidenciar mudanças em ecossistemas (SAMWAYS 1995). Este grupo de animais apresenta importantes funções nos ecossistemas, dentre estas: a reciclagem de nutrientes, propagação de plantas e manutenção da estrutura de comunidades de plantas e animais (GULLAN & CRANSTON 2008). A Ordem Hymenoptera compreende uma das quatro ordens mega-diversas, sendo constituída por aproximadamente 150.000 espécies descritas e cerca de 85 famílias, sendo composta pelos insetos popularmente denominados de abelhas, vespas e formigas (LASALLE & GAULD 1993). Estima-se que, com novos estudos taxonômicos este número chegue a 250.000 espécies (GAULD & HANSON 1995, LASSALE & GAULD 1993). Esta ordem é dividida em duas subordens: Symphyta e Apocrita. A Subordem Symphyta inclui os himenópteros basais que apresentam uma “cintura grossa” pois possuem o primeiro e o segundo segmentos abdominais amplamente unidos (BRUSCA & BRUSCA 2007). Por outro lado, a Subordem Apocrita compreende os himenópteros de “cintura fina”, nos quais o primeiro tergo abdominal (denominado propódeo) está intimamente associado ao tórax e separado do restante do abdômen por uma constrição distinta (TRIPLEHORN & JOHNSON 2013). A Subordem Apocrita é subdividida em duas infraordens: Parasitica e Aculeata. Os insetos que compõem à Infraordem Parasitica são usualmente parasitoides de larvas de Artrópodes, apesar de alguns imaturos terem retornado ao habito fitófago. Já em Aculeata, o ovipositor é modificado em um ferrão injetor de veneno, sendo utilizado para se defender e paralisar presas (CARPENTER & MARQUES 2001). A Família Vespidae é amplamente diversificada e cosmopolita (CARPENTER 1982) sendo constituída por mais de 4.600 espécies válidas no mundo, abrangendo 268 gêneros e seis subfamílias (CARPENTER & MARQUES 2001). Aproximadamente 90% das espécies de vespas conhecidas, apresentam comportamento solitário (EVANS & EBEHARD 1970) sendo este, caracterizado pela independência das fêmeas na construção e aprovisionamento das células de cria (O´NEILL 2001). Devido ao aprovisionamento das células, os vespídeos solitários exercem um papel importante no controle de populações de insetos e aranhas (KROMBEIN 1967). As vespas de comportamento solitário utilizam barro na construção de seus ninhos (HERMES & KÖHLER 2004), nidificando preferencialmente em habitats abertos, onde existe grandes quantidades de plantas ruderais e flores em abundância (JENNINGS & HOUSEWEART 1984). 14

A Subfamília Eumeninae possui a maior riqueza de espécies dentro de Vespidae, sendo composta por mais de 3.000 espécies descritas e distribuídas em cerca de 210 gêneros (CARPENTER & MARQUES 2001, CARPENTER & GARCETE-BARRETT 2002). As vespas pertencentes a esta subfamília são comumente conhecidas como “vespa-pote” ou “vespa oleira” (COLOMO & BERTA 2005), devido a construção de células de barro no formato de panela ou jarro, sendo estas mais largas no meio e estreitas na pequena abertura situada na parte superior da célula (CARPENTER & MARQUES 2001). Os eumeníneos constituem um grupo de vespas solitárias e menos abundantes que as sociais (CARPENTER & MARQUES 2001, HERMES & KÖHLER 2004) podendo ser predadoras e/ou herbívoras, além de auxiliar na polinização de diversas espécies vegetais (SOMAVILLA & KÖHLER 2005). Zeta é um gênero pouco rico em espécies dentro da subfamília Eumeninae, sendo este constituído por 4 espécies (CARPENTER 2002). A vespa solitária Zeta argillaceum Linnaeus, 1758 é provavelmente a vespa-oleira mais comum da América do Sul, sendo facilmente reconhecida pelos seus ninhos de barro aderidos as paredes das casas e construções, demonstrando que esta espécie está bem adaptada ao ambiente urbano (GARCETE-BARRETT com. pess. in (MATTHEWS & GONZÁLEZ 2004). Este estudo teve como objetivo contribuir para o conhecimento da história natural de Zeta argillaceum incluindo a atividade de nidificação, tempo de desenvolvimento, dieta e espécies parasitoides e inquilinas dos ninhos desta espécie.

2. MATERIAL E MÉTODOS

O presente estudo foi desenvolvido no Centro de Saúde e Tecnologia Rural (CSTR) da Universidade Federal de Campina Grande, localizado na cidade de Patos, Paraíba. Este município localiza-se nas coordenadas (07° 01' 28" S 37° 16' 48" O), abrangendo uma área de 473,056 km2 com uma população de 105.531 habitantes (IBGE 2014). Apresenta clima semiárido quente e seco, com temperatura média anual de 30°C, umidade relativa do ar de 55% e precipitação média anual de 700 mm (INMET 2015). O estudo teve duração de 20 meses (novembro de 2013 a julho de 2015) e iniciou-se com uma busca não-padronizada dentro do CSTR/UFCG com o intuito de verificar onde havia ninhos da vespa solitária Zeta argillaceum (Figura 1). Após isto, definimos as áreas de estudo (construções antrópicas) ao longo do CSTR/UFCG utilizando como critério de seleção a ocorrência de no mínimo quatro ninhos 15

desta espécie, posteriormente, o estudo foi desenvolvido a cada oito dias (das 07:00 hs às 11:00 hs e das 12:00 hs às 17:00 hs) em todas as áreas estudadas. Com base em observações nas áreas de estudo, foi verificado que esta vespa solitária constrói ninhos individuais (constituídos por uma única célula de barro) e ninhos comunais cuja arquitetura e número de células são variáveis.

Dentre as áreas selecionadas, as construções humanas cujas paredes possuíam mais de 12 metros de comprimento foram divididas em compartimentos de aproximadamente quatros metros cada, facilitando a percepção dos ninhos já construídos e a identificação de novos. Durante o estudo cada ninho encontrado nas respectivas áreas eram marcados com giz (através de um número sequencial) e devidamente registrados em tabelas de campo. Foi medida a altura dos ninhos desta vespa em relação ao solo, assim como, a distância entre os ninhos mais próximos na parede, utilizando-se uma trena. Com relação a atividade de nidificação desta espécie, foi acompanhado os comportamentos da mesma antes, durante e após a construção de uma célula de barro. Com 16

isto, foi verificado, os comportamentos de inspeção de Z. argillaceum no substrato de nidificação, o tempo gasto por esta vespa para trazer as pelotas de barro e uniformizá-las na célula em construção, o tempo utilizado para finalizar toda a construção da mesma e também para ovipositar na célula recém-construída. Para verificar se a arquitetura do ninho interfere no tamanho das células, foram medidos e registrados em tabelas de campo o comprimento, a largura e a altura (profundidade) das células de ninhos individuais e comunais, utilizando um paquímetro digital de marca Western®. Quanto a alimentação das larvas desta vespa, foram coletadas células do ninho previamente aprovisionadas pela mesma utilizando-se pinças e estiletes, posteriormente, o material encontrado em seu interior foi medido e pesado utilizando-se um paquímetro digital Western® e uma balança digital com precisão de 0,001g respectivamente, em seguida, foram levamos ao refrigerador por 10 minutos e transferidos para recipientes plásticos contendo álcool a 70% sendo posteriormente depositados no Laboratório de Ecologia e Biogeografia de Insetos da Caatinga (LEBIC), CSTR/UFCG. Com relação ao tempo que a prole de Z. argillaceum necessita para concluir seu desenvolvimento no interior da célula e emergir da mesma, foi feito acompanhamentos desde a construção da célula até o fechamento da mesma pela vespa e, em seguida, foram colocadas “armadilhas” envolvendo toda a célula com o intuito de impedir a passagem da vespa adulta para o ambiente, após sua emergência. Estas armadilhas foram utilizadas de acordo com a atividade de nidificação desta espécie no CSTR/UFCG. As referidas armadilhas foram confeccionadas utilizando-se copos descartáveis onde o fundo foi retirado e substituído por um retalho de nylon delfim, sendo estas posteriormente aderidas em torno das células do ninho utilizando-se fitas adesivas; as mesmas foram inspecionadas semanalmente para verificar a emergência de indivíduos. Os indivíduos presos por estas armadilhas foram transferidos para recipientes plásticos contendo álcool 70% e posteriormente depositados na coleção entomológica do LEBIC/CSTR/UFCG. Estas armadilhas também foram utilizadas para verificar a ocorrência de espécimes parasitas dos ninhos de Z. argillaceum, sendo estes, posteriormente, identificados e depositados no LEBIC/CSTR/UFCG. Por outro lado, os indivíduos encontrados utilizando como abrigo as células vazias dos ninhos desta vespa foram capturados através da coleta das mesmas e transferidos para recipientes contendo álcool 70%, identificados e depositados na coleção entomológica do LEBIC/CSTR/UFCG. 17

As análises estatísticas utilizadas neste trabalho foram Regressão para analisar se o tamanho da área de estudo está relacionada ao número de ninhos encontrados na mesma (para esta análise foram consideradas as áreas de estudo que possuíam mais de dois metros de altura (n = 14); Correlação de Pearson para examinar se a altura dos ninhos interfere na distância entre os mesmos; Teste de Kruskal-Wallis para verificar se o tamanho das células difere entre os ninhos individuais e comunais; Anova para verificar se o tamanho da célula do ninho interfere no número de larvas aprovisionadas na mesma e além destas, foram feitas também análise descritiva.

3. RESULTADOS

No decorrer do estudo foram selecionadas 16 áreas (Figura 2) ao longo de todo o Campus do Centro de Saúde e Tecnologia Rural (CSTR) da Universidade Federal de Campina Grande. Dessas 16 áreas, dez foram divididas em números variáveis de compartimentos, facilitando a identificação dos ninhos da vespa solitária (Tabela I).

Figura 2: Localização das áreas de estudo ao longo do Campus do Centro de Saúde e Tecnologia Rural (UFCG). Escala: 30 metros. Fonte: Google Earth, 2015.

Tabela I: Locais referentes a cada área de estudo selecionada ao longo do Campus CSTR/UFCG, assim como, as áreas que foram subdivididas em compartimentos e a quantidade destes por área, no período de novembro de 2013 a julho de 2015. Área de estudo Locais correspondentes Nº de compartimentos Área 1 Garagem do CSTR 4 Áreas 2, 3, 5 Laboratório de Tecnologia da Madeira 13 (áreas 2 e 3) Áreas 4, 6, 7 Lab. Mineral de Nutrição de Plantas (reformado) 6 (áreas 4 e 7) Áreas 8 Coordenação de Ciências Biológicas - Área 9 Coordenação de Engenharia Florestal - Área 10 Bloco de Silvicultura de Engenharia Florestal 10 Área 11 Laboratório de Anatomia Animal 16 Área 12 Bancos da praça do CSTR 3 Área 13 Lab. de Herpetologia da UFCG - Área 14 Central de laboratórios da UACB 8 Área 15 Bancos da Central de aulas II 6 Área 16 Bloco de Medicina Veterinária Preventiva -

Ao longo dos 20 meses de pesquisa, obteve-se um esforço-amostral de 1.580 minutos (262 horas e 08 minutos), sendo este tempo dividido em: determinar as áreas de estudo ao longo do campus do CSTR/UFCG (n= 2h), realizar observações nas respectivas áreas (n= 20 horas), registrar ninhos nas áreas de estudo (n= 135 horas), acompanhar construções de células (n= 37 horas), medir células de ninhos individuais e comunais (n= 56 horas), colocar armadilhas de copos nas células dos ninhos (n= 5 horas), além de realizar coletas de indivíduos capturados pela armadilha ou inquilinos (n= 6 horas). Durante o estudo foram registrados 500 ninhos, dos quais 315 eram ninhos individuais e 185 ninhos comunais. Dentre as áreas de estudo, as que apresentaram o maior número de ninhos de Z. argillaceum foram as áreas 7, 14, 4, 2, 11 e 3 possuindo 36, 37, 48, 72, 105 e 106 ninhos respectivamente (Figura 3). 19

220 200 180 160 140 120 100 80 60 40 20 0

Nº DE NINHOS REGISTRADOS NINHOS INDIVIDUAIS NINHOS COMUNAIS

Figura 3: Número de ninhos individuais e comunais construídos por Zeta argillaceum em cada uma das 16 áreas de estudo no Campus do CSTR/UFCG, no período de novembro de 2013 a julho de 2015.

Os indivíduos desta espécies construíram os ninhos a uma altura média de 188,66 cm (DP = 87,45) em relação ao solo (Figura 4). Ao longo de todas as áreas de estudo, a distância média entre os ninhos mais próximos foi de 73,80 cm (DP = 86,21).

500

400

300

ALTURA 200

100

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 AREA Figura 4: Altura dos ninhos da vespa Zeta argillaceum construídos nas áreas estudadas no Campus do CSTR/UFCG no período de novembro de 2013 a julho de 2015, (n =16). * compreendem os “outliers”

Houve correlação negativa entre a altura dos ninhos e a distância do ninho mais próximo (Pearson = - 0,51; n = 489). Não houve correlação entre o número de ninhos de cada área (n=14) com a largura da parede (F=0,247; p= 0,859), o comprimento da parede (F=5,275; p = 0,167) e a área total da mesma (F= 4,189; p = 0,199). Os ninhos comunais apresentaram variação no número de células de 2 a 27 (푥̅= 3,956 ± 3,05), sendo mais frequentes os ninhos compostos entre 2 a 5 células, representando 72% (2 células), 41% (3 células), 26% (4 células) e 8% (5 células) do número total de ninhos comunais (figura 5).

20 Quantidade de ninhos de Quantidade 10

0 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 14 15 27 Número de células

Figura 5: Quantidade de ninhos comunais de Zeta argillaceum por número de células no Campus do CSTR/UCFG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015.

A partir de observações de nidificação (n = 10) constatou-se que a vespa Z. argillaceum realiza comportamentos de inspeção no substrato por até 25 minutos, iniciando posteriormente a construção da mesma (Tabela II).

Tabela II: Sequência dos comportamentos de inspeção realizados pela vespa solitária Zeta argillaceum antes de iniciar a construção da célula no Campus do CSTR/UFCG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015 (n= 10). Comportamentos Nº de Duração observações (segundos) Voo perto do substrato 1 600 Voo sobre o substrato 6 60 a 360 Pouso rápido, saindo logo em seguida 2 60 Tocar a parede coma as antenas e aparelho bucal 4 120 a 300 Pouso sobre outras células do ninho 1 60 Caminhar sobre as células existentes na parede, tocando-as com as antenas 1 600 Pouso e em seguida realização de movimentos circulares na parede 1 240

O tempo total gasto pela vespa para construir uma célula do ninho foi entre 5.820 a 14.160 segundos (푥̅= 8.290 ± 2,99) (n=10) e o tempo de oviposição da vespa foi entre 60-120 segundos (푥̅= 97,20±0,51). Durante a construção da célula, a fêmea de Z. argillaceum realiza de 11 a 23 saídas e retornos para a mesma (푥̅= 17,00 ± 3,71). Com isso, o tempo total gasto em cada saída e retorno foi entre 3.720 a 10.380 segundos (푥̅= 5735 ± 2,66). Com relação ao tempo de uniformização 22

do barro, o tempo total gasto pela vespa para uniformizar a pelota de barro na célula foi entre 1.860 a 3.780 segundos (푥̅= 2458 ± 541). Dos 500 ninhos registrados foram medidas 404 células pertencentes a 106 ninhos individuais e 75 ninhos comunais, diante disto, verificou-se que a altura média das células de ninhos individuais (푥̅= 8,720 mm) foi significativamente menor que a altura de células (푥̅= 9,619 mm) de ninhos comunais (Kruskal-Wallis; p = 0,000). O comprimento e largura das células não foi significativamente diferente entre os tipos de ninhos. Os meses que apresentaram as maiores taxas de nidificação no ano de 2014 foram fevereiro (n=50), março (n=51 e Outubro (n=55), enquanto que, no ano de 2015 foram janeiro (n=44) e fevereiro (n=46). (Figura 6).

10 construídos ninhos de Número 0

Meses/Ano

Figura 6: Número de ninhos da vespa Zeta argillaceum registrados a cada mês de estudo, no Campus da UFCG/CSTR no período de novembro de 2013 a julho de 2015.

Quanto a dieta das larvas de Z. argillaceum, foram coletadas 31 células aprovisionadas pela vespa no período de dezembro de 2014 a julho de 2015 sendo encontrado um total de 193 larvas, das quais 164 eram de Lepidoptera (85%), 27 larvas de Coleoptera (14%), 1 larva de Diptera (0,5%) e 1 ninfa de Blattodea (0,5%) (Figura 7). O número de larvas por célula variou de 2 a 12 (푥̅= 6,30 ± 3,053; n = 31) sendo maior o número de células aprovisionadas com 3 (22%) e 5 larvas (16%) do número total de células.

1 2

3 4

Relacionando o tamanho da célula pela quantidade de larvas aprovisionadas em seu interior, foi verificado que apenas a altura das células interferiu no número de larvas aprovisionadas nas mesmas (comprimento total = -1,608; p = 0,120/ largura total = - 0,492; p = 0,627/ altura total = 9,750; p = 0,000; ANOVA - F = 35,084; p = 0,000). Com relação a alimentação da vespa solitária Z. argillaceum, a mesma foi observada sobre flores de arbustos pertencentes a três Famílias botânicas: Euphorbiaceae, Malvaceae e Asteraceae em diferentes horários do dia. A partir de 30 armadilhas dispostas em ninhos fechados dessa espécie verificou-se que a mesma necessita em média de 26, 14 dias para emergir da célula de barro (Figura 8).

Figura 8: Adultos de Zeta argillaceum capturados pela armadilha após sua emergência da célula de barro no Campus do CSTR/UFCG estudados no período de novembro de 2013 a julho de 2015. Fonte: SILVA, D. M, 2015.

A partir da utilização destas armadilhas também foram capturados 3 indivíduos parasitas, dos quais dois pertenciam a Família Crabronidae e um a Família Chrysididae. Além disto, a análise de 29 células de ninhos individuais e comunais de Z. argillaceum resultaram na ocorrência de indivíduos parasitas e inquilinos (Tabela III).

Tabela III: Indivíduos parasitas e inquilinos dos ninhos de Zeta argillaceum no campus do CSTR/UFCG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015. A = abrigo, P = parasitismo. * pertencentes a dois morfotipos. ** Não-identificados (nº de indivíduos = 2). Nº de Nº de Ordem/Classe (Super) Família Subfamília/Gênero/ Hábito células indivíduos Espécie utilizadas coletados Hymenoptera Apoidea P 2 11 Hymenoptera Crabronidae A/P 12 12 Hymenoptera Chrysididae P 2 2 Hymenoptera Vespidae Polybia sp A/P 5 5 Hymenoptera Vespidae Stenodynerus sp A 2 2 Hymenoptera Vespidae Brachigastra lecheguana A 1 1 Hymenoptera Vespidae Eumeninae P 1 1 Hymenoptera Formicidae Myrmicinae* A 4 211 Arachnida Linyphidae A 3 24 Arachnida Theridiidae A 1 1 Arachnida Thomisidae A 1 18 Arachnida ** A 2 2 Diptera P 2 3 Coleoptera P 1 1 Blattodea A 1 1

4. DISCUSSÃO

A vespa solitária Z. argillaceum pode ser considerada uma espécie adaptada a ambientes antropizados, pois além das paredes das construções pesquisadas no campus do CSTR/UFCG, também foram encontrados ninhos desta espécie em carros, ar-condicionado, fios elétricos, portão de aço, porta e janelas de madeira, janelas de aço e vidro além de arame. Em algumas observações (n=2), esta vespa encontrava-se entrando em pneus de automóveis estacionados próximos as áreas de estudo. Em outros casos (n = 9) foram encontrados ninhos desta vespa em substratos naturais como árvores (6), blocos de madeira (2) e pedra (1). Este fato demostra que esta espécie de vespa solitária nidificou preferencialmente em construções antrópicas, visto que nestas, seus ninhos encontram-se abrigados do sol e chuva. Por outro lado, os ninhos construídos nesses locais podem ser facilmente destruídos por pessoas que trabalham e/ou transitam nos mesmos. Esta característica adaptativa também foi evidente no estudo de Matthews & González (2004) ao coletarem 73 células de Z. argillaceum em telhados de duas casas de praia na Flórida (EUA). A vespa solitária Minixi suffusum (Vespidae: Eumeninae) construiu seus ninhos em cinco diferentes substratos, alguns naturais como ramos e cipós e outros em substratos derivados de estruturas humanas como vidro, madeira e ferro (Auko et.al. 2015), enquanto que, os ninhos da vespa solitária Pison aureofaciale (Hymenoptera: Sphecidae) foram encontrados unicamente em estruturas antrópicas como, armários de aço, paredes, caixas de madeira e janelas sendo estes abrigados da chuva e sol (Pinto et. al. 2000). Em todas as áreas estudadas dentro do Campus CSTR/UFCG verificou-se que os ninhos individuais desta vespa foram mais frequentes que os comunais, contudo, em duas áreas de estudo (6 e 9) não ocorreram ninhos comunais, isto ocorreu, possivelmente devido ao número baixo de ninhos registrados nas referidas áreas. Este fato indica que possivelmente seja vantajoso para essa espécie construir ninhos contendo uma única célula, por outra perspectiva, os ninhos comunais oferecem supostamente uma vantagem com relação ao parasitismo, pois dificilmente um indivíduo parasita irá atacar todas as células de um único ninho comunal e consequentemente haverá maior possibilidade dos indivíduos hospedeiros sobreviverem. Nas áreas onde foram registrados os maiores números de ninhos desta vespa, havia uma disponibilidade maior de barro umedecido, visto que as plantas próximas a estas áreas eram frequentemente irrigadas e sobretudo o fluxo de pessoas nestes locais era moderado.

Os ninhos dessa espécie construídos em paredes altas encontravam-se mais próximos uns dos outros do que os que foram construídos em substratos baixos. Consequentemente, ninhos baixos em relação ao solo estão expostos a um número maior de agentes prejudiciais aos mesmos, como sol, chuva, inimigos naturais e interferência humana (durante e após a atividade de nidificação). Neste estudo verificou-se que as construções antrópicas com área total maior, não apresentaram precisamente os maiores números de ninhos construídos pela vespa. A vespa Minixi suffusum (Vespidae: Eumeninae) construiu seus ninhos em diferentes alturas que variaram de 0,5 até 3,0 metros acima do solo (Auko et.al. 2015). Pires et. al. (2012) constataram que vespas solitárias e abelhas nidificaram preferencialmente em ninhos-armadilha que estavam numa altura de 1,13 m e 1,70 m em relação ao solo. Nesse estudo foi registrado apenas um único ninho de Zeta argillaceum contendo 27 células, podendo o mesmo ter sido construído por mais de uma fêmea, uma vez que sua construção não foi acompanhada, apesar disto, foi verificado que uma mesma fêmea desta espécie construiu um ninho comunal composto por oito células. Matthews & González (2004) informaram que a população de Z. argillaceum na Flórida construiu ninhos com até 15 células, onde a maioria continha entre 4 e 7 células. Os ninhos da vespa solitária Podium denticulatum (Hymenoptera: Sphecidae) apresentou uma variação de 1 a 6 células, sendo mais frequentes os ninhos compostos por 2 a 4 células (Ribeiro & Garófalo 2010). Assim como outras vespas solitárias, Z. argillaceum antes de iniciar a construção de uma célula sub-esférica de barro, realiza alguns comportamentos de inspeção (Ribeiro & Garófalo 2010) ao longo do substrato de nidificação. Nesse estudo foi verificado que esta vespa realiza variavelmente estes comportamentos, porém os mesmos não excederam 25 minutos. Dentre as construções de células acompanhadas, duas não ocorreram em construções (prédios) antrópicas, com isto, a vespa utilizou como substrato de nidificação a parte interna de um ônibus, assim como, arbustos da família Euphorbiaceae. O tempo que esta espécie utiliza para construir uma célula do ninho pode estar diretamente relacionado com a distância do local para onde a mesma sai em busca das pelotas de barro. Além disso, a vespa gasta mais tempo para buscar as pelotas de barro do que para uniformiza-las na célula. Esse gasto maior de tempo para retornar com a pelota de barro, pode ser causado por diversos fatores entre eles: horário do dia, distância do local onde a mesma busca as pelotas de barro, alimentação, facilidade de percepção da célula em construção, interferência humana, entre outros. Houveram casos (n =2) em que a vespa ao chegar no substrato de nidificação permaneceu voando com a pelota de barro no aparelho bucal por cerca de dois minutos e somente após este tempo, pousou sob a célula em construção. 27

Conforme as observações de nidificação, em cada retorno a vespa traz uma pelota de barro com o auxílio do aparelho bucal e pernas anteriores, depositando-a num determinado local da célula em construção; em seguida, ela a espalha com o auxílio das mandíbulas e antenas, girando-se externamente ao ninho. Nas etapas finais de construção, a vespa deixa apenas as antenas dentro da célula enquanto permanece moldando com as mandíbulas a abertura superior da mesma, sempre realizando movimentos circulares. Houveram casos (n =2) em que a vespa parou a construção da célula e após um tempo de 78 min e 40 min respectivamente, iniciou uma nova construção em outro local da parede. A fêmea de Z. argillaceum realiza de 11- 23 viagens para coletar as pelotas de barro e consequentemente construir uma célula do ninho, este número de viagens é semelhante ao da vespa P. denticullatum que realiza de 9-24 coletas de barro por viagem para construir uma partição celular no ninho (Ribeiro & Garófalo 2010). Houveram casos (n = 9) em que não foram acompanhas as construções das células de barro desde o início da nidificação, contudo, estas foram observadas num intervalo de 1.140 a 6.600 segundos. Em outros situações (n = 5) a vespa não finalizou a construção da célula, no entanto, a atividade de nidificação foi observada num intervalo de 3.480 a 8.160 segundos. Após concluir a construção da célula, a vespa introduz o abdômen na abertura superior desta, curvando-se sob a mesma e em seguida oviposita na célula vazia, deixando o ovo preso na superfície superior da célula por um fio curto, como relatado por Carpenter & Marques (2001) para os eumeníneos. No decorrer deste processo Z. argillaceum permanece totalmente imóvel e ao sair deixa um único ovo na célula vazia. As células de ninhos individuais apresentaram uma altura inferior em comparação as dos ninhos comunais, isto ocorreu provavelmente devido a arquitetura dos ninhos comunais pois nos mesmos as células encontram-se aglomeradas e consequentemente estas perdem um pouco do espaço lateral, sendo recompensadas por uma altura maior em relação ao substrato. Nos meses em que esta espécie construiu um número maior de ninhos nos anos de 2014 e 2015, provavelmente as condições ambientais estavam propícias com relação a disponibilidade de substratos para nidificação, maior disponibilidade de água para umedecer o barro e consequentemente obter as pelotas de barro, assim como, uma oferta maior de alimento para a vespa. Logo após a oviposição Z. argillaceum sai à procura de alimento (larvas) para aprovisionar a célula vazia e ao encontrá-las, as trazem para o ninho (uma de cada vez) e em seguida as coloca rapidamente no interior da célula através da abertura superior da mesma, utilizando as mandíbulas e pernas anteriores. A vespa solitária Monobia angulosa (Vespidae: 28

Eumeninae), assim como, Z. argillaceum, também oviposita antes de aprovisionar a célula com larvas paralisadas (Camillo et. al. 1997). O aprovisionamento das células é realizado ao longo de um a três dias e após estas células serem aprovisionadas com larvas suficientes para todo o desenvolvimento da prole desta vespa, as mesmas são fechadas com pelotas de barro adicionais. Nesse estudo as células de ninhos comunais foram aprovisionadas com um número maior de larvas pois as mesmas apresentavam de 3 a 12 larvas em seu interior, sendo isto o esperado, uma vez que, as células de ninhos comunais apresentaram uma altura maior em relação ao substrato de nidificação. Contudo, foi maior o número de células aprovisionadas com lagartas de Lepidoptera, sendo estas do tipo eruciformes, consequentemente, este fato demonstra que Z. argillaceum preda preferencialmente larvas deste tipo, visto que as mesmas por possuírem o corpo cilíndrico (Costa et.al. 2006) podem ser facilmente colocadas dentro da célula. Isto corrobora com o estudo de Matthews & González (2004) onde foi constatado que a vespa solitária Z. argillaceum aprovisionou suas células com lagartas de Geometridae (Lepidoptera), uma vez que no referido trabalho foram encontradas 19 lagartas de Geometridae aprovisionadas em uma única célula. Em duas células do ninho de Minixi suffusum (Vespidae: Eumeninae) foram encontradas 42 e 58 larvas de mariposas (Lepidoptera) aprovisionadas, respectivamente (Auko et. al. 2015). Pires et. al. (2012) verificaram que a vespa solitária Pachodynerus nasidens (Vespidae) aprovisionou as células do ninho com lagartas de Lepidoptera. Além de aprovisionar as células com lagartas de Lepidoptera, foi verificado que esta espécie também aprovisiona as células do ninho com larvas de besouros (Coleoptera) porém em menor proporção. Estas larvas são do tipo escarabeiformes e apresentam o corpo robusto e em forma de “C” ou “U” (Costa et.al. 2006). Carpenter & Marques (2001) relatam que as vespas Eumeninae predam larvas de besouros fitófagos além das lagartas de Lepidoptera. Considerando-se a morfologia das larvas eruciformes, estas podem ser aprovisionadas em maior quantidade no interior das células, diferentemente das larvas escarabeiformes que por serem robustas, supostamente são aprovisionadas em menor quantidade e consequentemente podem não satisfazer todo o período de desenvolvimento larval da vespa. Outra consideração importante é a agilidade com que Z. argillaceum aprovisiona as larvas na célula, com isto, as larvas escarabeiformes podem eventualmente interferir na realização desse processo, uma vez que, estas possuem o corpo em forma de “C” ou “U” (Costa et.al. 2006). Uma outra característica que influencia diretamente o grau de predação destas lagartas é a sazonalidade, visto que a disponibilidade destas no ambiente é variável ao longo do ano. 29

Neste estudo, a larva de Diptera foi encontrada juntamente com nove lagartas de Lepidoptera, todas aprovisionadas numa mesma célula. Juntamente com a ninfa de barata (Blattodea) foram encontradas quatro larvas de besouro (Coleoptera) e uma larva de Lepidoptera numa única célula, isto indica que possivelmente a referida ninfa encontrava-se abrigada na célula recém-construída e a vespa naturalmente a aprovisionou com as demais larvas mencionadas, visto que, anteriormente já havia sido encontrada outra ninfa de barata viva e abrigada em um ninho de Z. argillaceum. A partir da coleta de células cujo tempo de aprovisionamento não excedeu um dia, verificamos que as lagartas presentes no interior destas, apresentavam certos movimentos. Isto indica, que esta vespa solitária paralisa suas presas sem causar morte imediata, assim como, relatado por Matthews & González (2004) com relação as larvas de Geometridae (Lepidoptera) aprovisionadas nas células de Zeta argillaceum. A paralisação não-letal das larvas aprovisionadas na célula impede que a mesma seja contaminada pela carne em putrefação (Carpenter & Marques 2001). Em outras situações (n = 3) foi registrado o tempo gasto pela vespa para trazer a primeira larva para a célula, na qual anteriormente a mesma havia ovipositado, este correspondeu a 90 min, 94 min e 35 min, respectivamente. A vespa Z. argillaceum foi observada pela manhã (n=7) sob as flores de arbustos das Famílias Euphorbiaceae e Malvaceae no período de 8 horas às 10 horas e pela tarde nas flores de arbustos da Família Asteraceae (n = 2) no período de 12 horas às 16 horas e também Euphorbiaceae (n = 1) ás 17 horas. Nestes casos, aparentemente a vespa encontrava-se coletando néctar proveniente das flores pequenas destes arbustos, visto que, esta espécie pousava sobre as flores dispostas ao longo dos mesmos. Somavilla & Köhler (2012) verificaram que Zeta argillaceum visitou sete espécies vegetais durante a coleta de néctar, em diferentes localidades no Rio Grande do Sul. Outros autores relataram que os eumeníneos são predadores de larvas e quando adultos visitam flores (Colomo & Berta 2005). Com isto, a referida vespa além de visitar regularmente flores também pode transportar pólen, contribuindo com a polinização de diversos vegetais. O tempo de desenvolvimento médio de 26,14 dias dos indivíduos de Z. argillaceum abrange o período desde da oviposição até a emergência do adulto, contudo, neste estudo não foi realizada a proporção sexual entre os sete indivíduos que emergiram das células com armadilhas porém foi verificado que a maioria destes indivíduos necessitaram de 27 dias para emergir da célula residente (4 indivíduos), enquanto que os demais (3 indivíduos) emergiram após 25 dias. 30

A partir do acompanhamento em laboratório do desenvolvimento de cinco espécimes de Minixi suffusum (Vespidae: Eumeninae) constatou-se que o tempo de desenvolvimento para fêmeas desta espécie de vespa solitária foi de 27 a 34 dias, enquanto que, para os machos foi de 27 dias (Auko et. al. 2015), por outro lado, os espécimes de Pachodynerus nasidens apresentaram um tempo de desenvolvimento médio de 27 dias para as fêmeas e 36 dias para os machos (Buschini & Buss 2010). Em alguns casos (n = 13) nas células com armadilhas não houve emergência de indivíduos e ao coletá-las foi verificado que o interior destas encontravam-se totalmente vazio. Apesar do uso das armadilhas ter sido satisfatório houveram situações (n = 6) em que os indivíduos que emergiram (2 de Z. argillaceum e 4 de espécies parasitas) conseguiram escapar da mesma, isto ocorreu provavelmente devido à pouca aderência da fita adesiva no substrato de nidificação ou mesmo por causa do rompimento do retalho de nylon delfim, em outros casos (n = 3) as armadilhas foram amassadas e/ou retiradas por outras pessoas que locomoviam-se pelas respectivas áreas de estudo. Em dois ninhos individuais foi encontrado 4 e 7 imaturos de Apoidea, respectivamente; no primeiro ninho, além dos 4 imaturos (Apoidea) alojados nas paredes rígidas do mesmo, havia também um indivíduo adulto que voou rapidamente. Quanto aos indivíduos parasitas (Crabronidae), dois destes foram capturados através do uso da armadilha, sete e 27 dias após esta ter sido aderida em torno do ninho, respectivamente. No primeiro caso após a emergência do indivíduo, o referido ninho foi novamente fechado num intervalo de 12 dias, aparentemente por um indivíduo da mesma família mas não houve outra emergência. Em outros casos (n = 2) foi observado em áreas de estudo distintas, vespas Crabronidae fechando com pelotas de barro ninhos abertos de Z. argillaceum nos quais supostamente estas vespas parasitas já haviam ovipositado anteriormente. Em outra situação haviam duas vespas Crabronidae externa e internamente a célula mas uma destas voou e a outra permaneceu fechando o ninho de Z. argillaceum com um barro cuja coloração era mais escura que o ninho. Também foram encontradas vespas Crabronidae utilizando como abrigo os ninhos de Z. argillaceum, registrou-se situações (n = 5) em que as mesmas encontravam-se inteiramente dentro da célula deixando apenas a cabeça visível; em outros casos (n = 2) haviam duas vespas Crabronidae abrigadas dentro de uma única célula, em um destes casos, esta vespa inquilina encontrava-se quebrando com as mandíbulas a abertura superior de uma célula recém- construída por Z. argillaceum; este comportamento durou 11 minutos e após isto, a referida vespa inquilina abrigou-se no interior da célula alterada. 31

Os indivíduos parasitas da Família Chrysididae foram capturados por meio da armadilha de copos descartáveis e coleta ativa, respectivamente; no primeiro caso, houve emergência do mesmo seis dias após a armadilha ter sido colocada em torno da célula e no segundo caso, o indivíduo foi coletado ativamente com o auxílio de pinça, pois o mesmo encontrava-se totalmente imóvel sob uma das células de um ninho comunal de Z. argillaceum, com seu ovipositor inserido na mesma. A espécie Chrysis intrincata (Chrysididae) foi um dos parasitoides que ocasionaram a mortalidade de 35,3% das células da vespa solitária Monobia angulosa (Camillo et. al. 1997), da mesma forma, três células de Pachodynerus nasidens (Vespidae: Eumeninae) foram parasitadas por Chrysididae (Buschini & Buss 2010). A partir da coleta de pupas encontradas no interior de ninhos de Z. argillaceum, emergiram três indivíduos Polybia sp (Vespidae), isto indica que espécimes do respectivo gênero parasitam ninhos desta espécie de vespa solitária no campus do CSTR/UFCG. Além disso, também foram encontrados dois indivíduos do gênero Polybia sp abrigados em ninhos desta vespa solitária, em um desses casos juntamente com o indivíduo citado estavam presentes 9 aranhas (Linyphidae). Os indivíduos Stenodynerus sp (Vespidae) encontrava-se abrigados em ninhos individuais desta espécie, em um destes ninhos, juntamente com o indivíduo haviam oito lagartas de Lepidoptera das quais três apresentavam coloração verde e ainda se moviam, enquanto que as demais encontravam-se mortas e escuras. Devido a aproximação da vespa Brachigastra lecheguana (Vespidae), a vespa solitária Z. argillaceum interrompeu a construção da célula de barro e com isto, B. lecheguana abrigou-se no interior da mesma. Posteriormente, a vespa inquilina deixou o referida célula e Z. argillaceum retornou. O imaturo da Subfamília Eumeninae (Vespidae) foi encontrado em um ninho individual, sem restos de lagartas e/ou prole de Z. argillaceum. As vespas solitárias Pachodynerus nasidens e P. erynnis (Vespidae: Eumeninae) foram encontradas reutilizando os ninhos de Z. argillaceum na Flórida (EUA), nesta reutilização, a vespa P. nasidens construiu uma parede no meio de cada célula dividindo-a em duas, com isto, a partir de uma única célula de Z. argillaceum iriam emergir duas vespas oportunistas (Matthews & González 2004). Em quatro ninhos dessa espécie foi verificado a ocorrência de formigas pertencentes a dois morfotipos da Subfamília Myrmicinae (Formicidae), estas encontravam-se vivas e abrigadas em ninhos abertos (n = 3) sendo encontrados 21, 27 e 95 indivíduos, respectivamente no interior dos mesmos, além destes, também foram encontradas 5 larvas, 21 pupas e 68 formigas adultas (Formicidae: Myrmicinae) em um ninho cuja abertura superior encontrava-se fechada, porém, o mesmo possuía lateralmente um orifício por onde as formigas caminhavam. 32

Matthews & González (2004) relataram a ocorrência de formigas Crematogaster (Formicidae: Myrmicinae) utilizando como abrigo células de ninhos velhos de Z. argillaceum na Flórida (EUA). As aranhas Linyphidae foram encontradas abrigadas em ninhos individuais de Z. argillaceum e em todos os casos (n = 3) juntamente com as mesmas, existiam vespas (duas por célula) das Famílias Crabronidae e Vespidae (Polybia sp) utilizando como abrigo os ninhos desta vespa. Nestes ninhos haviam respectivamente, 1 aranha Linyphidae e duas vespas Crabronidae, 9 aranhas Linyphidae e duas vespas Polybia sp (Vespidae) e 14 aranhas Linyphidae e duas vespas Crabronidae. A aranha Theridiidae assim como a ninfa de barata (Blattodea) foram encontradas vivas e abrigadas em ninhos individuais, respectivamente; em ambos a abertura superior indicava que já havia ocorrido a emergência de adultos de Z. argillaceum. Além disso, também foram encontradas duas aranhas não-identificadas, abrigadas no interior de ninhos desta vespa. Matthews & González (2004) também verificaram a ocorrência de aranhas vivas, abrigadas em quatro células de Z. argillaceum na Flórida (EUA). Em uma das células de um ninho comunal foi encontrado 18 aranhas Thomisidae mortas juntamente com uma larva, porém, com base em observações, pôde-se verificar que esta larva era diferente da larva de Z. argillaceum quanto a coloração e posição que ocupava na célula, visto que, a mesma era escurecida e encontrava-se verticalmente na mesma. Isto pode ser um indicativo de que as aranhas Thomisidae não encontravam-se abrigadas na célula, tendo sido, aparentemente aprovisionadas por uma espécie de vespa que reutiliza os ninhos de Z. argillaceum e consequentemente os aprovisionam com aranhas da respectiva família. No interior do ninho da vespa solitária Sceliphron asiaticum (Hymenoptera: Sphecidae), foi encontrado partes de aranhas pertencentes a cinco famílias: Salticidae, Oxyopidae, Anyphaenidae, Corinnidae (Castianeirinae) e Thomisidae, uma vez que esta vespa utiliza partes corporais de aranhas como fonte primária de alimento para suas larvas (Carvalho et. al. 2014). Matthews & González (2004) relataram que a vespa oportunista Chalybion californicum (Sphecidae) reutilizaram células de Z. argillaceum na Flórida (EUA). Isto é um indício de que supostamente existe no campus do CSTR/UFCG espécies de vespas oportunistas que reutilizam ninhos de Z. argillaceum aprovisionando-os com aranhas Thomisidae. Em duas células fechadas (sem nenhum orifício) de ninhos e áreas de estudo distintas, foi verificado que, na primeira célula além de restos de lagartas de Lepidoptera mumificados haviam 2 moscas (Diptera) mortas e um outro indivíduo não-identificado no interior da mesma e na segunda foi encontrado uma mosca adulta e um besouro (Coleoptera) ambos mortos, além 33

de um indivíduo de Z. argillaceum cujas partes corporais (cabeça, pernas, tórax e abdômen) encontravam-se separadas no interior da célula, indicando que houve parasitismo em ambas as células. Matthews & González (2004) relataram que a mosca-abelha Anthrax sp. (Diptera: Bombyliidae), a vespa Melittobia australica (Hymenoptera: Eulophidae) e o besouro Macrosiagon sp. (Coleoptera: Rhipiphoridae) foram os principais causadores de mortalidade para Zeta argillaceum e vespas oportunistas na Flórida (EUA). Outros autores relatam que o besouro Macrosiagon sp. (Coleoptera: Rhipiphoridae) é um conhecido parasita de Eumeninae (Krombein 1967; Genaro 1996). Matthews & González (2004) relataram ainda a ocorrência de besouros Anthrenus sp. (Coleoptera: Dermestidae) abrigados em dez células de ninhos velhos da vespa solitária Zeta argillaceum. A vespa solitária Zeta argillaceum apresenta uma considerável adaptabilidade a ambientes antropizados, uma vez que a mesma, constrói seus ninhos de barro em diversos substratos antrópicos, com isto, seus ninhos tendem a ser reutilizados ou parasitados por diversas espécies, resultando em inúmeras interações ecológicas. Além disso, esta espécie de vespa exerce uma importante função no ecossistema pois a mesma promove o equilíbrio das comunidades de insetos fitófagos, principalmente de Lepidópteros, além de auxiliar na polinização de alguns vegetais.

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PIRES, E. P.; POMPEU, D. C.; SOUZA-SILVA, M. (2012) Nidificação de vespas e abelhas solitárias (Hymenoptera: Aculeata) na Reserva Biológica Boqueirão, Ingaí, Minas Gerais. Bioscience Journal, Uberlândia, 28 (2): 302-311

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TRIPLEHORN, C. A.; JONNSON, N. F. (2013) Estudo dos insetos (tradução All Tasks), São Paulo, 405 p.

APÊNDICES

APÊNDICE A: Arquitetura dos ninhos individuais (1-3) e comunais (4-12) da vespa solitária Zeta argillaceum (Vespidae: Eumeninae) no Campus do CSTR/UFCG no período de novembro de 2013 a julho de 2015. Fonte: KOKUBUM, M. N. C.,2015; SILVA, D. M.,2015

APÊNDICE B: Vespa solitária Zeta argillaceum em atividade de nidificação observada no Campus do CSTR/UFCG no período de novembro de 2013 a julho de 2015. Nas fotos 1-2 realizando o comportamento de inspeção ao longo do substrato; de 3-6 realizando a construção da célula; de 7-8 ovipositando na célula de barro; 9-12 aprovisionando a célula com lagartas de Lepidoptera. Fonte: SILVA, D. M., 2015

APÊNDICE C: Inquilinismo e parasitismo nos ninhos de Zeta argillaceum no Campus do CSTR/UFCG observados no período de novembro de 2013 a julho de 2015. 1: Polybia (Vespidae); 2: Stenodynerus (Vespidae); 3-6: Crabronidae (Vespidae); 7: Myrmicinae (Formicidae); 8: Chrysididae (Vespidae)

ANEXOS

ANEXO A: Instruções da Revista Zoologia aos autores

INSTRUCTIONS TO AUTHORS

GENERAL ORIENTATIONS – the paper is not under consideration for publication elsewhere and will not be submitted elsewhere unless rejected by ZOOLOGIA, the journal of the ZOOLOGIA or withdrawn by written Sociedade Brasileira de Zoologia (SBZ), notification to the Managing Editor; publishes original scientific articles on – the manuscript has been prepared Zoology, authored by members and non- according to these instructions to authors; members of the Society. Members of the – if accepted for publication and published, SBZ publish free of charge, whereas non- the article, or portions thereof, will not be members are required to pay page charges, published elsewhere unless consente is as indicated in the updated price list obtained in writing from the Managing published in the Society’s homepage Editor; (www.sbzoologia.org.br). Manuscripts – reproduction and fair use of articles in should be prepared solely in American ZOOLOGIA are permitted provided the English. Manuscript submission to intended use is for nonprofit educational ZOOLOGIA is available online only at purposes. All other use requires consent http://mc04.manuscriptcentral.com/zool- and fees where appropriate; scielo. – the obligation for page charges and text The system is user-friendly and revision fees is accepted by the authors. allows authors to monitor the submission – the authors are fully responsible for the process. If you have any difficult with the scientific content and grammar of the article. system, there are many tutorials at the – the authors agree with additional fees SBZool site that can help you. All associated with English documents should be prepared with a word- revisions, if necessary. processor software (preferably MS Word or compatible). ZOOLOGIA refrains from publishing simple occurrence notes, new FORMS OF PUBLICATION records (e.g. geographic, host), distribution notes, case studies based on observation of Articles: original articles on all areas of the few specimens, list of species, and similar Zoology. Short Communications: this form purely descriptive studies, unless well of publication represents succinct, definitive justified by the authors. Justification should information (as opposed to preliminary be sent prior submission to the Managing results) that does not lend itself to inclusion Editor. in a typical, more comprehensive article. A new or modified technique may be presented RESPONSIBILITY as a research note only if the technique is not to be used in ongoing studies. Ordinarily, Manuscripts are received by ZOOLOGIA techniques are incorporated into the with the understanding that: materials and methods section of a regular – all authors have approved submission; article. – the results or ideas contained therein are original;

Review articles: only invited reviews are The first citation of an animal or plant taxon published. Unsolicited reviews should not be in the text must be accompanied by its submitted, but topics may be suggested to author’s name in full, the date (of plants, if the editor or members of the editorial board. possible) and the family. The manuscript of scientific articles should be organized as Opinion: letters to the editor, comments on indicated below. Other major sections and other publications and ideas, overviews and subdivisions are possible but the Managing other texts that are characterized as the Editor and the Editorial Committee should opinion of one or a group of scientists. accept the proposed subdivision.

Book reviews: books having a broad interest ARTICLES AND INVITED REVIEW to the membership of the Society are reviewed by invitation. Title. Avoid verbiage such as “preliminary studies on...”, “aspects of …”, and “biology Short biography/Obituary: biography and/or or ecology of...”. Do not use author and date obituary of important zoologists that citations with scientific names in the title. significantly contributed with the knowledge When taxon names are mentioned in the on animal sciences. title, it should be followed by the indication of higher categories in parenthesis. Abstract. The abstract should be factual (as opposed to MANUSCRIPTS indicative) and should outline the objective, methods used, conclusions, and significance The text must be left-justified and the of the study. Text of the abstract should not pages should be numbered. Use Times New be subdivided nor should it contain literature Roman font, 12 points. The front page must citations (exceptions are analyzed by the include: 1) the title of the article including editors). It should contain a single the name(s) of the higher taxonomic paragraph. category(ies) of the animals treated; 2) the name(s) of the author(s) with their Key words. Up to five key words in English, professional affiliation, only for in alphabetical order and different of those correspondence purposes, additional words used in the title, separated by affiliations should be included in the semicolon. Avoid using composite key Acknowledgments section; 3) name of the words. Corresponding Author with complete addresses for correspondence, including e- Introduction. The introduction should mail; 4) an abstract in English; 5) up to five establish the context of the paper by stating key words in English, in alphabetical order the general field of interest, presenting and different of those words used in the title. findings of others that will be challenged The total information on the items 1 to 5 orexpanded, and specifying the specific cannot exceed 3,500 characters including the question to be addressed. Accounts of spaces, except if authorized by the Managing previous work should be limited to the Editor. Literature citations should be typed minimum information necessary to give an in small capitals, as follows: SMITH (1990), appropriate perspective. The introduction (SMITH 1990), SMITH (1990: 128), should not be subdivided. SMITH (1990, 1995), LENT & JURBERG (1965), GUIMARÃES et al. (1983). Material and Methods. This section should be short and concise. It should give Articles by the same author or sufficient information to permit repetition of sequences of citations should be in the study by others. Previously published or chronological order. Only the names of standard techniques must be referenced, but genera and species should be typed in italics.

not detailed. If the material and methods Appropriate photographic material should section is short, it should not be subdivided. be deposited if necessary. Frozen tissues Avoid extensive division into paragraphs must also include accession numbers if and sub items. deposited in a museum/collection.

Results. This section should contain a Discussion. An interpretation and concise account of the new information. explanation of the relationship of the results Tables and figures are to be used as to existing knowledge should appear in the appropriate, but information presented in discussion section. Emphasis should be them should not be repeated in the text. placed on the important new findings, and Avoid detailing methods and interpreting new hypotheses should be identified clearly. results in this section. Conclusions must be supported by fact or data. Subdivisions are possible. A section Taxonomic papers have a distinct style that labeled Conclusion is not allowed in must be adhered to in preparing a ZOOLOGIA. manuscript. In taxonomic papers the results section is to be replaced by a section headed Results and Discussion. The combination of TAXONOMY, beginning at the left-hand Results and of Discussion into a single margin. The description or redescription of section should be avoided. It will ONLY be species, in a single paragraph, is acceptable if well justified and when the accompanied by a taxonomic summary separation is clearly impossible. section. The taxonomic summary section comprises a listing of site, locality and Acknowledgments. These should be concise. specimens deposited (with respective Ethics require that colleagues be consulted collection numbers). The appropriate before being acknowledged for their citation sequence and format include: assistance in the study. COUNTRY, Province or State: City or County (minor area as locality, Literature Cited. Citations are arranged neighborhood, and others, lat long, altitude, alphabetically. All references cited in the all in parenthesis), number of specimens, text must appear in the literature cited sex, collection date, collector followed by section and all items in this section must be the word leg., collection number. This is a cited in the text. Citation of unpublished general guideline that should be adapted to studies or reports is not permitted, i.e., a different situations and groups. Several volume and page number must be available examples can be found in the previous for serials and a city, publisher, and full numbers of the ZOOLOGIA. The taxonomic pagination for books. Abstracts not summary is followed by a remarks section subjected to peer review may not be cited. (Remarks). The Remarks section replaces the discussion of other articles and gives Work may becited as “in press” only comparisons to similar taxa. Museum exceptionally and until the copyediting stage accession numbers for appropriate type when the reference should be completed or material (new taxa) and for voucher suppressed if not published by then. If specimens (surveys) are required. absolutely necessary, a statement may be documented in the text of the paper by “pers. Type specimens, especially comm.”, providing the person cited is aware holotypes (syntypes, cotypes), paratypes, of the manuscript and the reference to his and a representative sample of voucher person therein. Personal communications do specimens, should not be maintained in a not appear in the Literature Cited section. private collection; deposition of specimens The references cited in the text should be inestablished collections is required. listed at the end of the manuscript, according

to the examples below. The title of each http://www.inbio. periodical must be complete, without ac.cr/papers/insectoscr/texto630.html abbreviations. Online Supplementary [Accessed: date of access] Material. Tables, movies, photographs, documents, and any other electronic supplementary material may be associated to Illustrations. Photographs, line drawings, the manuscript in the moment of submission graphs, and maps should be termed figures. and, upon approval and publication, will be Photos must be clear and have good contrast. made available in the site of the journal for Please, organize, whenever possible, line free access by the readers. drawings (including graphics, if it is the case) as plates of figures or pictures Periodicals considering the size of the page of the journal. The size of an illustration, if Always add DOI whenever available (as necessary, should be indicated using shown below). horizontal or vertical scale bars (never as a magnification in the caption). Each figure GUEDES D, YOUNG RJ, STRIER KB must be numbered in Arabic numerals in the (2008) Energetic costs of reproduction in lower right corner. When preparing the female northern muriquis, Brachyteles illustrations, authors should bear in mind hypoxanthus (Primates: Platyrrinhi: that the journal has a matter size of 17.0 by Atelidae). Revista Brasileira de Zoologia 21.0 cm and a column size of 8,3 by 21,0 cm 25(4): 587-593. DOI: 10.1590/S0101- including space for captions. 81752008000400002 Figures must be referred to in LENT H, JURBERG J (1980) Comentários numerical sequence in the text; indicate the sobre a genitália externa masculina em approximate placement of each figure in the Triatoma Laporte, 1832 (Hemiptera, margins of the manuscript. Half-tone Reduviidae). Revista Brasileira de illustrations must be saved and sent as Biologia 40(3): 611-627. separate TIFF files with LZW compression; vectorial images (maps, graphics, line SMITH DR (1990) A synopsis of the drawings, diagrams) shouldbe preferentially sawflies (Hymenoptera, Symphita) of provided as vectors in Adobe Illustrator America South of the United States: (AI),Corel Draw (CDR) or EPS formats. The Pergidae. Revista Brasileira de required final resolution is 600 dpi for color Entomologia 34(1): 7-200. photos and 600 dpi for half-tone photos or line art. The illustration files should be uploaded to the submission. Upload is Books limited to 10 MB per file. Color figures can HENNIG W (1981) Insect phylogeny. be published if the additional costs are Chichester, John Wiley, 514p. covered by the authors. Alternatively, the Chapter of book authors may choose to publish black and white illustrations in the paper version of the HULL DL (1974) Darwinism and manuscript and retain the color versions in historiography, p. 388-402. In: GLICK TF the electronic version at no additional cost. (Ed.) The comparative reception of Captions of the figures should be typewritten Darwinism. Austin, University of Texas, right after the Literature Cited. Use a 505p. separate paragraph for the caption of each Electronic publications figure or group of figures. Please, note MARINONI L (1997) Sciomyzidae. In: previous publications and follow the pattern SOLIS A (Ed.) Las Familias de insectos adopted for captions. de Costa Rica. Available online at:

Tables. Tables should be generated by the table function of the word-processing Name and address of author. This program being used, numbered in Arabic information follows the text or, if present, numerals and inserted after the list of figures the literature cited section. The reviewer’s captions. Do not use paragraph marks inside name should be in bold type. of table cells. Legends are provided immediately before each respective table. SHORT BIOGRAPHIES/OBITUARIES

Title. Give the name of the person for which SHORT COMMUNICATIONS this biography/obituary is being written in boldface, followed by the date of birth and Manuscripts are to be organized in a death (if it is the case), in parenthesis: Lauro format similar to original articles with the Travassos (1890-1970) following modifications. Text. The text usually is not subdivided. If Text. The text of a research note (i.e. literature must be cited, a headed literature Introduction + Material and Methods + cited section follows the text in the style Discussion) is written directly, without described for articles. Figures and tables sections. Acknowledgments may be given, should not be used. Name and address of without heading, as the last paragraph. author. This information follows the text or, Literature is cited in the text as described for if present, the literature cited section. The articles. reviewer’s name should be in bold type.

Literature cited, figures captions, tables, and PROCEDURES figures. These items are in the form and sequence described for articles. Manuscripts submitted to ZOOLOGIA will be initially evaluated by OPINIONS the Administrative Editor for adequacy (for the scope) and formatting. A first evaluation Title. Simply provide a title for the opinion. of the English (if it is the case) is performed Text. Should be concise, objective and also at this moment by the Language Editor. contain no figures (unless absolutely Manus-cripts with problems may be returned necessary). Name and address of author. to the authors. The Adminstrator forwards This information follows the text or, if the manuscript to the Managing Editor present, the literature cited section. The which will the adequate Section Editor. The reviewer’s name should be in bold type. Section Editor sends the manuscript to Reviewers. The copies of the manuscript with the Reviewers’ comments and the BOOK REVIEWS Section Editor’s decision will be returned to Title. Give the title of the book, cited as the corresponding author for evaluation. indicated below: Toxoplasmosis of

Animals and Man, by J.P. DUBEY & C.P. The authors have up to 30 days to BEATTIE. 1988. Boca Raton, CRC Press, respond or comply with the revision and 220p. The words “edited by” are substituted return revised version of the manuscript to for “by” when appropriate. the adequate area of the electronic system.

Once approved, the original manuscript, Text. The text usually is not subdivided. If Reviewers comments, Section Editor’s literature must be cited, a headed literature comments, together with the corrected cited section follows the text in the style version and the respective figure files, described for articles. Figures and tables properly identified, are returned to the should not be used.

Managing Editor. Exceptionally, the phylogeography and diagnostics), and Managing Editor may, after consultation ideally the physical voucher should be the with the Section Editors, modify the remaining portion(s) of individual recommendation of the Reviewers and specimens that have been processed for Section Editor, based on adequate DNA extraction. It is recommended that justification. Later changes or additions to such specimens not be limited to the the manuscript may be rejected. A holotype and a limited number of paratypes copyedited version of the manuscript is sent in descriptions, or relatively few specimens to authors for approval. This version derived from survey or from ecological represents the last chance for the author to studies. It is a requirement of ZOOLOGIA make any substantial changes to the text, as that all manuscripts must document the the next stage is restricted to typographic and collection(s) where the specimens (types or formatting corrections. Electronic proofs vouchers) are deposited along with their will be submitted to the corresponding respective catalogue or accession numbers in author prior to publication for approval. those repositories

REPRINTS

The corresponding author will receive an electronic reprint (in PDF format) after publication. Authors may print and distribute hardcopies of their article on demand. Authors may also send the electronic file to individuals, as one would send aprinted reprint. However, we would appreciate if you refrain from distributing PDF files via discussion groups and bulk- mail systems. It is important for ZOOLOGIA that users access the journal homepage for statistical purposes. By doing this, you are helping increase the indexes of quality of ZOOLOGIA.

VOUCHER AND TYPE SPECIMENS

Specimens including types (where appropriate) or vouchers that have received authoritative identification are the foundations for all biological studies from taxonomy and systematics to ecology and biogeography and including all aspects of biodiversity survey and inventory. Representative individuals (or parts of entire specimens that retain diagnostic information for identification) used in any study reported in the Journal should be deposited in a recognized biological collection, so that such are freely available to the research community. Vouchers should also be deposited to substantiate records of sequence data in all molecular studies (e.g.,

ANEXO B: Número de Protocolo junto ao CEP/CSTR/UFCG