Volume 55(19):261‑268, 2015
Mamíferos pequeños en la dieta de la lechuza Tyto alba (Strigiformes: Tytonidae) en dos localidades del occidente de Ecuador, con ampliación distribucional de Ichthyomys hydrobates (Rodentia: Cricetidae)
Jorge Brito M.1,5 Hernán Orellana-Vásquez2 Héctor Cadena-Ortiz3,4 Rocío Vargas2 Glenda M. Pozo-Zamora1 Jenny Curay2
ABSTRACT
We analyzed 107 owl pellets and determined 300 prey items grouped into 21 species. The pel- lets were collected at two locations with different environments: Los Santiagos and La Ciénaga in the province of Chimborazo and Manabí in western Ecuador. Our analysis revealed a diet mostly comprised on small mammals, especially rodents which constituted 80%. Among the most abundant prey were Oligoryzomys sp. which accounted for 38.7% of the diet in Los Santiagos’ samples and Sigmodon peruanus 33.6% in La Ciénaga, being 22.5% and 41% respectively of the total biomass consumed at each site. The crab-eating rat Ichthyomys hydro- bates is first reported in this owl’s diet and in the locality of Los Santiagos. This record extends the distributional range of I. hydrobates to southwest Ecuador by about 200 km.
Key-Words: Ichthyomys hydrobates; La Ciénaga; Los Santiagos; Owl pellets; Tyto alba.
INTRODUCCIÓN bita principalmente zonas abiertas, áreas antropogénicas y bosques (Mikkola, 1995; Venable, 1997; König & La lechuza Tyto alba es una especie rapaz noctur- Weick, 2008). En Ecuador ha sido registrada principal- na, considerada como una de las aves de mayor distribu- mente bajo los 2000 m s.n.m. en la parte occidental y ción mundial, está presente en cinco continentes y ha- en los valles interandinos (Ridgely & Greenfiel, 2001).
1. Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales del Instituto Nacional de Biodiversidad. División de Mastozoología. Calle Rumipamba 341 y Av. de los Shyris. Casilla: 17‑07‑8976. Quito, Ecuador. 2. Escuela de Ciencias Biológicas y Ambientales, Facultad de Ciencias Médicas, Universidad Central del Ecuador, Yaguachi y Numa Pompillo Llona, Quito Ecuador. 3. Centro de Investigación en Biodiversidad y Cambio Climático (BioCamb), Universidad Tecnológica Indoamérica, Machala y Sabanilla, Quito, Ecuador. 4. Escuela de Biología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, Quito, Ecuador. 5. Autor para correspondencia: [email protected] http://dx.doi.org/10.1590/0031-1049.2015.55.19 262 Brito, J. et al.: Mamíferos en la dieta de Tyto alba y nuevo registro de Ichthyomys hydrobates
Tyto alba es una de las pocas especies de aves que cuenta con amplios estudios alimenticios en América del Sur, donde la mayoría de información se basa en el análisis de sus egagrópilas (e.g., Herrera & Jaksic, 1980; Cerpa & Yánez, 1981; Jaksic et al., 1982; Rau et al., 1985; Torres-Mura & Contreras, 1989; Travaini et al., 1997; Bellocq, 1998; Jaksic et al., 1999; Bonvi- cino & Bezerra, 2003; Aliaga-Rossel & Tarifa, 2005; Rocha et al., 2011). Desde el punto de vista trófico Tyto alba ha sido descrita como una especie especialis- ta en mamíferos pequeños (principalmente roedores), a pesar que en su dieta también se han registrado otras especies de aves, insectos, anfibios y reptiles (Rocha et al., 2011; Delgado & Castaño‑B., 2004; López- Ricardo & Borroto-Páez, 2012). Además el análisis de egagrópilas ha resultado ser un eficiente método para inventariar pequeños mamíferos (Hedrick et al., 1989; Bonvicino & Bezerra, 2003; Torre et al., 2004; Mena et al., 2007; Souza et al., 2010, Teta et al., 2010; Rocha et al., 2011). En Ecuador el número de estudios sobre la ecolo- Figura 1: Ubicación de los dos sitios de estudio en el occidente de Ecuador. gía trófica de la lechuza de campanario son escasos y se restringen a uno en un ambiente urbano (Charpentier sistema Bosque siempreverde montano bajo de Cor- & Martínez, 2007) y dos en áreas rurales (Moreno, dillera Occidental de los Andes (Iglesias et al., 2013); 2010; Moreno & Román, 2013). En esta publicación mientras que La Ciénaga corresponde al Piso zoogeo- presentamos los resultados del análisis de egagrópilas gráfico Tropical Suroccidental (Albuja et al., 2012) y de la lechuza de dos ambientes diferentes. El objetivo al ecosistema Bosque semideciduo de tierras bajas del principal de este estudio es aportar al conocimiento Jama-Zapotillo (Chinchero et al., 2013). sobre la dieta de esta ave en las localidades de Los San- Para todas las egagrópilas colectadas se secaron y tiagos y La Ciénaga al occidente de Ecuador. se tomaron diferentes medidas en mm: longitud, an- cho y alto con un calibrador digital Buffalo Tools con precisión de ± 0.01 mm. El peso de cada egagrópila MATERIAL Y MÉTODOS fue registrado con una balanza analítica marca Fisher Scientific 120 g × 0.001 g. Cada egagrópila medida Se colectaron egagrópilas en buen estado du- y pesada fue separada en fundas individuales por lo- rante visitas esporádicas en noviembre 2013 y febrero calidad y se colocó un código provisional para evitar 2014 en Los Santiagos, cantón Pallatanga, provincia confusiones. Posteriormente cada egagrópila fue sua- de Chimborazo (02°04’57.82”S, 78°59’13.97”O, vizada con agua destilada, antes de ser desintegrada 1165 m s.n.m.) y La Ciénaga, cantón Bolívar, provincia manualmente con la ayuda de pinzas y separados los de Manabí (00°51’28”S, 80°11’52.9”O, 38 m s.n.m.) restos óseos en frascos individuales. (Fig. 1). Los sitios de colecta corresponden a áreas con Las especies de mamíferos registradas en nuestras influencia antropogenica, en Los Santiagos (10 km al muestras fueron identificadas siguiendo claves taxonó- sur de Pallatanga) el sitio reiterado de anidación de micas y estudios disponibles (e.g., Pearson, 1958; Her- una pareja de lechuzas es el tumbado de una vivienda shkovitz, 1962; Voss, 1988; Carleton & Musser, 1989; de dos niveles, habitada, de madera y techo de zinc Voss, 1992; Weskler & Percequillo, 2011). Asimismo (Fig. 2A) y en La Ciénaga (10 km al oeste de Calceta) se realizaron comparaciones con especímenes testigo la percha y el nido de dos lechuzas se localizaba debajo depositados en la División de Mastozoología del Mu- de un puente de aproximadamente 40 m de longitud seo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (DMMECN). y tráfico vehicular de poca frecuencia (Fig. 2B); los El Número Mínimo de Individuos (NMI) fue dos puntos se encuentran rodeados de cultivos, pastos, determinado por el conteo de mandíbulas homologas cuerpos de agua, zonas boscosas y viviendas humanas o restos de cráneos, no se usó otras partes del esqueleto dispersas. Los Santiagos pertenece al Piso zoogeográfi- para evitar reconteo (Manning & Jones, 1990); expre- co subtropical occidental (Albuja et al., 2012) y al eco- samos la composición dietaria en porcentaje (número Papéis Avulsos de Zoologia, 55(19), 2015 263
Figura 2: Sitios de anidación de las lechuzas: A = en el tumbado de una vivienda en Los Santiagos; B = debajo de un puente en La Cié- naga; C = diferentes formas de egagrópilas, barra = 10 mm. Fotografías: A = H. Cadena-Ortiz, B‑C = J. Brito. 264 Brito, J. et al.: Mamíferos en la dieta de Tyto alba y nuevo registro de Ichthyomys hydrobates
de individuos de cada presa dividido para el número 1.2‑6.5 (3.3 ± 1.2) g y número de individuos por total de presas en cada localidad, multiplicado por egagrópila 1‑6 (2.6 ± 1.2); mientras que las egagró- 100%) (Formoso et al., 2012). Para el cálculo de la pilas de La Ciénaga (n = 46) presentaron una lon- biomasa se multiplicó el peso promedio (en gramos) gitud de 21.1‑66.2 (39.8 ± 10.6), ancho 15.3‑33.7 de las especies de mamíferos por el NMI de la especie (26.2 ± 5.6), alto 13.3‑28.7 (19.9 ± 4.3) mm, peso de cada localidad (Herrera & Jaksic, 1980). Los datos 1.5‑9.5 (4.3 ± 1.6) g y con un número de individuos de peso promedio corporal fueron obtenidos en Tirira por egagrópilas de 1‑5 (2.5 ± 0.9). (2007) y de la base de datos DMMECN. En las 107 egagrópilas analizadas se reconocie- ron 300 individuos de mamíferos, 163 para Los San- tiagos y 137 en La Ciénaga, agrupadas en 21 especies RESULTADOS identificadas, 14 para la primera localidad y 10 para la segunda (Fig. 3, Tabla 1). Los roedores constituyeron Se colectaron 107 egagrópilas las cuales presen- el principal ítem en la dieta de la lechuza con un total taron diferentes tonalidades de coloración variando del 80%, seguidos por los didelfidos y lagomorfos con de gris blanquecino a gris oscuro, forma ovalada a 3.8% cada uno. También se identificaron individuos alargadas y ligeramente aplanadas (Fig. 2C). Los re- de reptiles 7.6% y aves 3.8% (Tabla 1), desafortuna- gurgitos en Los Santiagos (n = 61) tenían una lon- damente la identificación a nivel de especies fue com- gitud de 20.2‑57 (36.8 ± 7.5), ancho de 15‑28.8 plicada por el encuentro de solo pequeños fragmentos (24.8 ± 2.6), alto 14.3‑23 (19.3 ± 3.3) mm, peso de cráneos. Entre los roedores, las presas más impor-
Figura 3: Vista ventral del cráneo (los más completos) de especies de mamíferos pequeños presentes en las egagrópilas de Tyto alba: A = Phyllotys andium DMMECN 3961, B = Microryzomys altissimus DMMECN 3978, C = M. cf. minutus DMMECN 3921, D = Akodon mollis DMMECN 3973, E = Akodon aerosus DMMECN 3975, F = Melanomys sp. 1 DMMECN 3914, G = M. sp. 2 DMMECN 3951, H = Sigmodon cf. alstoni DMMECN 3833, I = S. peruanus DMMECN 3819, J = Aegialomys xanthaeolus DMMECN 3942, K = Sylvilagus brasiliensis DMMECN 3941, L = Proechimys decumanus DMMECN 3940. Barra = 5 mm. Fotografías: J. Brito. Papéis Avulsos de Zoologia, 55(19), 2015 265
Tabla 1: Presas de la lechuza Tyto alba en dos localidades del occidente de Ecuador. Peso y biomasa se presenta en gramos.
Los Santiagos La Ciénaga Orden/Familia/Especie Peso Total (%) Biomasa (%) Total (%) Biomasa (%) Didelphimorphia Didelphidae Marmosops cf. impavidus 39 — — 1 (0,7) 39 (0,4) Rodentia Cricetidae Aegialomys xanthaeolus 80.5 — — 8 (5.8) 644 (8.1) Akodon aerosus 25 1 (0,6) 25 (0,5) — — Akodon mollis 27 2 (1,2) 54 (1) — — Akodon sp. 26 2 (1,2) 52 (1) Ichthyomys hydrobates 50 1 (0,6) 50 (0,9) Melanomys sp. 1 57 8 (4.9) 456 (9) Melanomys sp. 2 57 10 (7,3) 570 (7,2) Microryzomys altissimus 15 3 (1,8) 45 (0,8) Microryzomys cf. minutus 17 1 (0,6) 17 (0,3) 2 (1,5) 34 (0,4) Microryzomys sp. 1 16 33 (20,2) 528 (10,4) Microryzomys sp. 2 16 15 (10,9) 240 (3) Oligoryzomys destructor 18 5 (3,1) 90 (1,7) Oligoryzomys sp. 18 63 (38,7) 1134 (22,5) Phyllotis andium 31 3 (1,8) 93 (1,8) Sigmodon peruanus 72 46 (33,6) 3312 (41,8) Sigmodon cf. alstoni 72 16 (11,6) 1152 (14,5) Rodentia no determinado 10 (6,1) 2 (1,5) Echimyidae Proechimys decumanus 285 2 (1,5) 570 (7,2) Muridae Mus musculus 14 23 (14,1) 322 (6,3) 34 (24,8) 476 (6) Rattus rattus 162 2 (1,2) 324 (6,4) Lagomorpha Leporidae Sylvilagus brasiliensis 925 2 (1,2) 1850 (36,7) 1 (0,7) 925 (11,7) Otros Aves indeterminado 3 (1,8) Reptilia indeterminado 2 (1.2) Total individuos 163 (100) 5040 (100) 137 (100) 7925 (100) tantes en la dieta de Tyto alba fueron Oligoryzomys sp. tante mencionar el registro de la rata acuática Ichth- (n = 63) que constituyó el 38.7% en Los Santiagos; yomys hydrobates (Fig. 4) procedente de Los Santiagos. y Sigmodon peruanus (n = 46) 33.6% en La Ciénaga (Tabla 1). En términos de biomasa, el peso de las presas DISCUSIÓN consumidas varió en un rango de 98.2 g (mín. = 14, máx. = 925) entre las dos localidades. Los roedores La dieta de la lechuza en Los Santiagos es más contribuyeron con la mayor cantidad de biomasa diversa, no sólo en cuanto a los mamíferos pequeños si consumida por la lechuza, 62.6% en Los Santiagos no también considerando las aves y los reptiles consu- y 88.6% en La Ciénaga. El promedio del peso de los midos. Las presas principales fueron Oligoryzomys sp., roedores en la dieta fue de 53 g., por número de indi- Microryzomys sp. y Mus musculus roedores de costum- viduos Oligoryzomys sp. (n = 63) fue la presa más con- bres nocturnas y asociadas con la intervención antro- sumida con un 38.7% de biomasa mientras que por pogénica y áreas abiertas (Tirira, 2007). En La Cié- peso Sylvilagus brasiliensis aporto con el 36,7 % de la naga las presas principales fueron Sigmodon peruanus biomasa total consumida en Los Santiagos y Sigmodon (Fig. 3I) y Mus musculus, la primera asociada a hábi- peruanus fue la presa más consumida (n = 43) con el tats secos (Moreno, 2010; Voss, 1992) y la segunda a 41.8% de la biomasa total en La Ciénaga. Es impor- zonas intervenidas (Tirira, 2007). 266 Brito, J. et al.: Mamíferos en la dieta de Tyto alba y nuevo registro de Ichthyomys hydrobates
Figura 4: Vista dorsal, ventral y lateral del cráneo de la rata cangrejera Ichthyomys hydrobates DMMECN 3960. Barra = 5 mm. Fotogra- fías: J. Brito. Papéis Avulsos de Zoologia, 55(19), 2015 267
La mayoría de los mamíferos pequeños, registra- el presente asciende a 28 especies: 23 roedores, tres dos en el presente estudio en ambas localidades son didelfidos, un lagomorfo y un quiróptero. de costumbres terrestres; sin embargo en La Ciénaga se evidenció la presencia de Marmosops cf. impavidus que es una especie mayoritaria arbórea (Tirira, 2007), RESUMEN la presencia de esta especie posiblemente se deba a la cercanía de colinas boscosas adyacentes; mientras En el presente estudio a partir de 107 egagrópilas de la que en Los Santiagos se registró la presencia de la rata lechuza, determinamos el consumo de 300 presas agru- cangrejera Ichthyomys hydrobates (Fig. 4) que presenta padas en 21 especies, las egagrópilas fueron colectadas en comportamientos semi-acuáticos (Voss, 1988; Soria- dos localidades de diferente ambiente Los Santiagos y La no & Tirira, 2008), y su presencia está asociada a los Ciénaga, en las provincias de Chimborazo y Manabí, cauces de los riachuelos andinos. al occidente de Ecuador. Nuestros análisis revelaron una La presencia de Ichthyomys hydrobates (Fig. 4) en dieta compuesta mayoritariamente de mamíferos peque- las egagrópilas de Los Santiagos representa el primer re- ños, sobre todo roedores, quienes constituyeron el 80%. gistro de esta especie en la dieta de la lechuza, y amplía Entre las presas más abundantes se encontró a Oligory- su distribución hacia el centro-sur en las estribaciones zomys sp. que representó el 38.7% de la dieta en las occidentales en Ecuador aproximadamente en 200 km muestras de Los Santiagos y Sigmodon peruanus 33.6% del sur de Quito, localidad más austral de la especie en La Ciénaga, siendo el 22,5% y 41% respectivamente (Voss, 1988; Soriano & Tirira, 2008). El espécimen de la biomasa total consumida para cada sitio. La rata (joven adulto) coincide con la mayoría de caracteres y cangrejera Ichthyomys hydrobates es reportada por pri- medidas cráneo-dentales reportadas por Voss (1988). mera vez en la dieta de la lechuza y también en la locali- Las principales medidas craneales (en mm) son: longi- dad de Los Santiagos, ampliando el rango distribucional tud cóndilo incisiva 31.8, longitud del diastema 7.3, de este roedor para el centro-sur al occidente de Ecuador longitud de la hilera molar 4.4, longitud del foramen en aproximadamente 200 km. incisivo 5.5, anchura mayor entre arcos zigomáticos 16.3, longitud del hueso nasal 10.6, anchura nasal 4.1, Palabras-Clave: Egagrópilas; Tyto alba; Ichthyomys anchura del cráneo 13.8, anchura entre órbitas 8.4. hydrobates; La Ciénaga; Los Santiagos. Ichthyomys hydrobates es conocida en Ecuador de solo cuatro localidades: Guápulo, inmediaciones del río Machángara, Guarumal y Cashca Totoras (Voss 1988; AGRADECIMIENTOS Tirira & Burneo 2011), con el presente registro las lo- calidades conocidas para la especie suma a cinco, con- Agradecemos a Otto Mendoza y su familia de virtiéndose además en el registro más reciente luego de la comunidad Las Delicias por su gentil ayuda en la 26 años del último reporte (Voss, 1988). recolección de las egagrópilas en La Ciénaga; a Aureo Varios restos craneales de Sigmodon cf. alstoni Bahamonde y su familia por la ayuda en la recolección (Fig. 3H) fueron registrados en La Ciénaga, los es- de las egagrópilas en Los Santiagos, y por su hospi- pecímenes comparten algunas características craneales talidad con las Lechuzas que viven en el techo de su dentales a los reportados por Voss (1992) para Vene- casa y de manera particular a Daniela Bahamonde por zuela y Colombia, sin embargo es necesario realizar hacer el seguimiento de las nidadas de estas lechuzas. revisiones más detalladas y colectas adicionales para A Javier Fajardo-Nolla por su generosa colaboración confirmar la identidad taxonómica de la especie. con la elaboración de la figura 1. Miguel Pinto, Reed Otros pequeños mamíferos reportados por prime- Ojala-Barbour y Juan Pablo Carrera aportaron valio- ra vez en la dieta de la lechuza en Ecuador fueron: sos comentarios para el mejoramiento del manuscrito. Akodon aerosus (Fig. 3E), Oligoryzomys destructor y Phyllotis andium (Fig. 3A). En Ecuador los estudios dietarios en la lechuza REFERENCIAS son tres: Charpentier & Martínez (2007) reportan seis especies de mamíferos pequeños en áreas urbanas en Albuja, L.; Almendáriz, A.; Barriga, R.; Cáceres, F.; Montalvo, Cuenca, mientras que en áreas rurales Moreno (2010) L. & Román, J. 2012. Fauna de vertebrados del Ecuador. Quito, reporta ocho especies en Valdivia, y Moreno & Ro- Escuela Politécnica Nacional. Editorial Arial 12. Aliaga-Rossel, E. & Tarifa, T. 2005. Cavia sp. como principal presa mán (2013) dan a conocer cinco especies en Tababela. de la lechuza de campanario (Tyto alba) al final de la estación El conteo de presas de mamíferos pequeños consumi- seca en una zona intervenida al norte del Departamento de la dos por la lechuza en los estudios mencionadas más Paz, Bolivia. Ecología en Bolivia, 40(1): 35‑42. 268 Brito, J. et al.: Mamíferos en la dieta de Tyto alba y nuevo registro de Ichthyomys hydrobates
Bellocq, M.I. 1998. Prey selection by breeding and non-breeding alimentación de la lechuza de campanario (Tyto alba) en los barn owls in Argentina. The Auk, 115(1): 224‑229. alrededores de Quito. Boletín Técnico, Serie Zoología, 8‑9: Bonvicino, C.R. & Bezerra, A.M.R. 2003. Use of Regurgitated 16‑23. Pellets of Barn Owl (Tyto alba) for Inventorying Small Pearson, O. 1958. A taxonomic revision of the rodent genus Mammals in the Cerrado of Central Brazil. Studies on Phyllotis. California Publications in Zoology, 56(4): 391‑496. Neotropical Fauna and Environment, 38: 1‑5. Rau, J.R; Martínez, D.R.; & Yánez, J. 1985. Dieta de la lechuza Carleton, M.D. & Musser, G.G. 1989. Systematic studies of blanca, Tyto alba (Strigiformes, Strigidae) en el sur de Chile. Oryzomyine rodents (Muridae, Sigmodontinae): a synopsis Boletín Museo Regional de la Araucania, 2: 134‑135. of Microryzomys. Bulletin of the American Museum of Natural Ridgely, R.S. & Greenfield, P.J. 2001. The birds of Ecuador. History, 191: 1‑83. Volume 1: Status, distribution and taxonomy. New York, Cerpa, C. & Yáñez, J. 1981. Variación estacional de la dieta de Tyto alba Cornell Univ. Press. (Gray, 1829) en la zona mediterránea de Chile Central. Boletín del Rocha, R.G.; Ferreira, E.; Leite, Y.L.R; Fonseca, C. & Costa, Museo Nacional de Historia Natural, Chile, 38: 137‑146. L.P. 2011. Small mammals in the diet of Barn owls, Tyto alba Charpentier, A.L. & Martínez, J.D. 2007. Abundancia y dieta (Aves: Stringiformes) along the mid-Araguala River in central de Tyto alba, Lechuza de Campanario, en Cuenca. (Tesis de Brazil. Zoologia, 28(6): 709‑716. Pregrado). Cuenca, Ecuador, Universidad del Azuay. Soriano, P. & Tirira, D. 2008. Ichthyomys hydrobates. The IUCN Chinchero, M.A.; Santiana, J.; Iglesias, J. & Neill, D. Red List of Threatened Species. Version 2014.2. Disponible en: 2013. Sistema de Clasificación de los Ecosistemas del Ecuador