REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES www.cienciasforestales.org.mx ISSN: 2007-1132

La Revista Mexicana de Ciencias Forestales (antes Ciencia Forestal en México) es una publicación científica del sector forestal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Público de Investigación y Organismo Público Descentralizado de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (Sagarpa). Tiene como objetivo difundir los resultados de la investigación que realiza el propio Instituto, así como la comunidad científica nacional e internacional en el ámbito de los recursos forestales. El contenido de las contribuciones que conforman cada número es responsabilidad de los autores y su aceptación quedará a criterio del Comité Editorial, con base en los arbitrajes técnicos y de acuerdo a las normas editoriales. Se autoriza la reproducción de los trabajos si se otorga el debido crédito tanto a los autores como a la revista. Los nombres comerciales citados en las contribuciones, no implican patrocinio o recomendación a las empresas referidas, ni crítica a otros productos, herramientas o instrumentos similares.

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La Revista Mexicana de Ciencias Forestales Volumen 5, Número 22, marzo-abril 2014, es una publicación bimestral editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Av. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C. P. 04010, México D. F. www.inifap.gob.mx, [email protected]. Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (CENID-COMEF). Editor Responsable. Carlos Mallén Rivera. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2010-012512434400-102. ISSN: 2007-1132, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Certificado de Licitud de Título y Licitud de Contenido: En trámite por la Comisión Calificadora de Publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría de Gobernación. El presente archivo digital PDF correspondiente al Volumen 5, Número 22 de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, es una versión integra y fiel de la impresa en marzo de 2014 por: URBIMPRESOS, Ingenieros Mecánicos Mz. 14, Lt. 27, Col. Nueva Rosita, Delegación Iztapalapa Portada: Cono de Pinus maximartinezii Rzed. (piñón C.P. 09420 México, D.F. México. azul), especie endémica de México COMITÉ EDITORIAL M.C. Carlos Mallén Rivera EDITOR EN JEFE Dr. Víctor Javier Arriola Padilla SECRETARIO TÉCNICO Dra. Cecilia Nieto de Pascual Pola M.C. Marisela C. Zamora Martínez COORDINADORA EDITORIAL CURADORA DE PUBLICACIÓN

CONSEJO CONSULTIVO INTERNACIONAL Dr. Celedonio Aguirre Bravo Forest Service, Department of Agriculture. Estados Unidos de América Dra. Amelia Capote Rodríguez. Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical. La Habana, Cuba Dr. Carlos Rodriguez Franco Forest Service United States Research and Development. Estados Unidos de América Ing. Martín Sánchez Acosta Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Argentina Dra. Laura K. Snook International Genetic Resources Institute. Roma, Italia Dr. Santiago Vignote Peña E.T.S.I. de Montes, Universidad Politécnica de Madrid. España

CONSEJO CONSULTIVO NACIONAL Dr. Miguel Caballero Deloya Fundador de la Revista Ciencia Forestal en México Dr. Oscar Alberto Aguirre Calderón Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León Dr. Francisco Becerra Luna Centro de Investigación Regional - Centro, INIFAP Dra. Patricia Koleff Osorio Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad Ing. Francisco Javier Musálem López Academia Nacional de Ciencias Forestales Dr. Juan Bautista Rentería Ánima Dirección de Soporte Forestal, INIFAP Dra. María Valdés Ramírez Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional Dr. Alejandro Velázquez Martínez Especialidad Forestal, Colegio de Postgraduados Dr. Hugo Ramírez Maldonado División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Chapingo Dr. Jorge Méndez González Departamento Forestal, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Dr. Carlos Galindo Leal Dirección de Comunicación Científica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES

CONTENIDO

EDITORIAL

RECURSOS GENÉTICOS FORESTALES

4 Carlos Mallén Rivera ARTÍCULOS

EL PLAN COSTA COMO UNA MEJOR OPCIÓN DE MANEJO PARA ESPECIES FORESTALES TROPICALES DE JALISCO

THE COSTA PLAN AS A BETTER OPTION OF MANAGEMENT FOR TROPICAL FOREST OF JALISCO

Maribel Apodaca-Martínez, Gonzalo Millán Curiel-Alcaraz, Martín Alfonso Mendoza-Briseño, 10 Mónica Vargas-Mendoza, Juan Ignacio Valdez Hernández y Diego Esteban Platas Rosado SERVICIOS AMBIENTALES DE LA VEGETACIÓN EN ECOSISTEMAS URBANOS EN EL CONTEXTO DEL CAMBIO CLIMÁTICO

ENVIRONMENTAL SERVICES OF VEGETATION IN URBAN ECOSYSTEMS IN THE CONTEXT OF CLIMATE CHANGE

Eulogio Pimienta-Barrios, Celia Robles-Murguía, Servando Carvajal, 26 Alejandro Muñoz-Urias, Carla Martínez-Chávez y Silvia de León-Santos EVALUACIÓN DE DOS MÓDULOS AGROFORESTALES CON “CULTIVO EN CALLEJONES” EN LA SIERRA PURÉPECHA, MICHOACÁN

ASSESSMENT OF TWO AGROFORESTRY MODULES WITH “ALLEY CROPPING” IN THE PUREPECHA SIERRA OF MICHOACAN

H. Jesús Muñoz Flores, J. Jesús García Magaña, Gabriela Orozco Gutiérrez, 40 Víctor Manuel Coria Ávalos y Ángel Martínez Cruz

2 Conocimiento de los bosques para la gente Knowledge of forests for the people Vol.5 Núm.22 marzo - abril 2014

CALIDAD DE PLANTA PRODUCIDA EN LOS VIVEROS FORESTALES DE NAYARIT

QUALITY OF PRODUCED IN FOREST NURSERIES OF NAYARIT

Agustín Rueda-Sánchez, Juan de Dios Benavides-Solorio, J. Trinidad Saenz-Reyez , 58 Hipólito Jesús Muñoz Flores, J. Ángel Prieto-Ruiz, Gabriela Orozco Gutiérrez EFECTO DE LOS INCENDIOS EN LA ESTRUCTURA DEL SOTOBOSQUE DE UN ECOSISTEMA TEMPLADO

EFFECT OF FIRES ON THE STRUCTURE OF THE UNDERGROWTH IN A TEMPERATE ECOSYSTEM

Eduardo Alanís Rodríguez, Javier Jiménez Pérez, Marco A. González Tagle, Eduardo J. Treviño Garza, Oscar A. Aguirre Calderón, José I. Yerena Yamallel y 74 José M. Mata Balderas ESPECIES VEGETALES EN PELIGRO, SU DISTRIBUCIÓN Y ESTATUS DE CONSERVACIÓN DE LOS ECOSISTEMAS DONDE SE PRESENTAN

ENDANGERED VEGETAL SPECIES, THEIR DISTRIBUTION AND CONSERVATION STATUS OF THE ECOSYSTEMS IN WHICH THEY OCCUR

Mario Humberto Royo-Márquez, Alicia Melgoza-Castillo y 86 Gustavo Quintana-Martínez TIZÓN SUIZO (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) EN Pseudotsuga menziessi var. glauca (Beissn.) Mayr

SWISS NEEDLE CAST (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) IN Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr David Cibrián Tovar, Omar Alejandro Pérez-Vera, Silvia Edith García Díaz, 104 Víctor David Cibrián Llanderal, Juan Cruz Juárez y Gabriela Hernández Acevedo

3 Editorial

Recursos Genéticos Forestales

Los bosques y los árboles mejoran y protegen el paisaje, los ecosistemas y los sistemas de producción; brindan bienes y servicios que son esenciales para la supervivencia y el bienestar de toda la humanidad. Los recursos genéticos forestales (RGF) son el material hereditario que se encuentra dentro y entre las especies arbustivas y de los árboles que tienen un valor social, científico, ambiental o económico real o potencial. Los RGF son fundamentales para los procesos de adaptación y evolución de los bosques y los árboles, así como para mejorar su productividad.

Se espera que la población mundial actual de 7.2 mil millones alcance 9.6 mil millones hacia el año 2050. Junto con el crecimiento poblacional, se estima que aumentará también la demanda de energía y productos derivados de la madera en 40 % en los próximos 20 años. Asimismo, habrá un incremento en la demanda de diversos bienes relacionados con el ámbito forestal: alimentos, medicamentos, forraje y otros productos básicos.

Una de las principales consecuencias de la presión que ejerce la población humana sobre los ecosistemas es el cambio en el uso del suelo. La conversión de bosques en tierras de cultivo y pastoreo, combinada con la sobreexplotación, cosecha selectiva y alta mortalidad de los árboles debido a condiciones climáticas extremas, aunado con la falta de regeneración pueden ocasionar la pérdida de la vegetación local y, en consecuencia, de los RGF.

La conservación y gestión sostenible de los RGF es, por lo tanto, una cuestión básica para garantizar que las generaciones actuales y futuras continúen beneficiándose de los bosques, en general, y de sus componentes, en particular.

El Estado de los Recursos Genéticos Forestales en el Mundo

La falta de información limita la capacidad de quienes están a cargo de la toma de decisiones para determinar las medidas necesarias en materia de RGF en el ámbito internacional, regional y local; de ahí que la Comisión de Recursos Genéticos para la Alimentación y la Agricultura, en su onceava sesión, remarcó la importancia de los recursos genéticos forestales para la seguridad alimentaria, la mitigación de la pobreza y la sostenibilidad ambiental.

La Comisión resaltó la necesidad urgente de atender el uso sostenible y la conservación de los RGF a través de una gestión forestal sostenible, especialmente, de aquellos recursos que están amenazados en todo el mundo, y solicitó a la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO) elaborar un informe sobre el estado de los RGF en el mundo, a partir de 86 informes de igual número de países, los cuales representa 76 % de la superficie terrestre y 85 % del área forestal mundial. La Comisión estableció el Grupo de Trabajo Técnico Intergubernamental sobre los Recursos Genéticos Forestales.

El primer informe sobre el estado de los recursos genéticos forestales en el mundo constituye un paso importante hacia la construcción de la base de información y conocimientos necesaria para tomar medidas destinadas a una mejor conservación y gestión sostenible de los RGF en el ámbito nacional, regional e internacional. El documento fue elaborado con base en los datos suministrados por los países participantes, los cuales son el resultado de consultas regionales y subregionales, así como de compilaciones hechas a partir de estudios temáticos e incluye los siguientes tópicos:

• Una descripción general de las definiciones y conceptos relacionados con los RGF y una revisión de su valor. • La descripción de los principales motores de cambio. • Las principales tecnologías emergentes. • Un análisis del estado actual de la conservación de los RGF, su uso y desarrollo. • Recomendaciones y retos.

El estado del conocimiento acerca de los recursos los ecosistemas. Si bien, la estimación más utilizada del número de genéticos forestales taxa de árboles es de 80 000 a 100 000, el intervalo publicado por diversos autores es mucho mayor, 50 000 a 100 000, lo que indica la necesidad de realizar un mayor esfuerzo de 1. El conocimiento que se tiene sobre los recursos colecta e identificación para lograr cifras más precisas. genéticos forestales es insuficiente para generar una política o gestión con un buen fundamento de El estado del conocimiento botánico varía de un país a otro. información en la mayor parte de los países. Solo algunas naciones cuentan con listados detallados de 2. Se han descrito, a través de estudios, los parámetros los taxa arbóreos que incluyan sus características; asimismo genéticos para menos de 1 % de las especies de se desconoce el estado de conservación de las poblaciones árboles, aunque tanto el número de investigaciones de cada taxon. En los informes de los países se citan 8 000 como el de especies estudiadas han aumentado de especies de árboles, arbustos, palmas y bambúes; de estas, manera considerable en la última década. únicamente hay datos disponibles a nivel genético de 500 a 3. La mayoría de las investigaciones durante los últimos 600 especies. veinte años corresponden al ámbito molecular, mediante tecnologías genómicas o marcadores de El desarrollo colaborativo de una base de datos sobre los ADN para caracterizar los recursos genéticos. RGF es una necesidad inmediata para mejorar el acceso a La información molecular se acumula mucho más información valiosa y, así, evitar la duplicación de esfuerzos y rápido que la relativa al organismo completo, por el derroche de recursos. lo que poco de ese conocimiento generado tiene aplicación directa en lo relativo a la gestión, mejora 2. El valor económico es el principal factor en el establecimiento o conservación. de las prioridades de gestión. La definición de prioridades 4. Se han realizado investigaciones cuantitativas, es crucial para la gestión y conservación eficaz de los RGF, moleculares y caracterizaciones genéticas de dada la gran cantidad de especies de árboles y otras plantas pocas especies; sobre todo de coníferas de zonas leñosas, además de la variación intraespecífica presente templadas, eucaliptos, diversas acacias, teca y en toda su distribución natural. Las razones para considerar un algunas otras de rápido crecimiento, ampliamente taxon como prioritario incluyen su valor económico (madera, adaptadas y muy usadas en plantaciones. pulpa, alimentos, dendroenergía, productos forestales no 5. El conocimiento genético cuantitativo ha conducido a maderables), cultural, de conservación (especies amenazadas, beneficios significativos en materia de productividad especies endémicas, conservación genética), valor científico, en plantaciones con un número reducido de especies ambiental (protección del suelo y el agua, gestión de cuencas maderables de alto valor. hidrográficas, fertilidad del suelo); y por su condición invasiva. 6. El conocimiento genómico de los árboles forestales está rezagado en comparación con el de Los resultados de los países indican que el valor económico y cultivos herbáceos, incluidas importantes especies de conservación son las dos principales razones para clasificar agrícolas. Sin embargo, para varios taxa arbóreos, a ciertos taxa como prioritarios para la gestión y conservación todo el genoma fue o es objeto del proceso de de los RGF, cada una de ellas representa dos tercios de secuenciación, y se han desarrollado nuevos enfoques las calificaciones. para vincular los marcadores con importantes rasgos fenotípicos. La selección genómica o con ayuda de 3. La mitad de las especies forestales señaladas por los países marcadores está a punto de hacerse efectiva, pero el tienen el estatus de amenazadas. La pérdida de especies manejo de datos y la caracterización fenotípica son vegetales o su erosión genética en los ecosistemas forestales se sus principales cuellos de botella. debe principalmente a la conversión de los bosques en tierras 7. Muchas de las especies identificadas como para otros usos, a la sobreexplotación y a los efectos del clima. prioritarias, en especial para uso local, reciben La proporción de taxa amenazados registrada por los países poca o ninguna consideración con fines de varía ampliamente, de 7 % en Oceanía a 46 % en América investigación, lo que indica la necesidad de asociar la del Norte; además, algunos incluyen datos a nivel poblacional, financiación con la determinación de prioridades. que pueden ocasionar variaciones en la cantidad total de especies con ese estatus de conservación. Las principales conclusiones del informe se presentan a continuación. 4. Se utilizan 8 000 especies forestales y solo un tercio de 1. Es necesario mejorar el acceso a la información y el ellas están sujetas a una gestión activa. Del total de árboles, conocimiento sobre los Recursos Genéticos Forestales. Una arbustos, palmas y bambúes consignadas en los informes de adecuada gestión de los RGF requiere de la disponibilidad de los países, únicamente se practica la gestión activa de 2 400. conocimientos precisos e información relativa a las especies y

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Los principales productos y funciones a los que se apunta De las 2 400 especies gestionadas de manera activa, mediante las actividades de gestión son la madera de alrededor de 700 se ubican en plantaciones y aproximadamente construcción (42 %), los productos forestales no maderables (41 %); la misma cantidad forma parte de programas de mejoramiento y la energía básicamente leña (19 %). La gran cantidad de de árboles. En algunos países, las plantaciones y los ensayos especies empleadas y su multiplicidad de productos y servicios contribuyen con los programas de conservación ex situ. indican el inmenso valor de los RGF; y sugiere su gran potencial para apoyar la sostenibilidad agrícola, forestal y ambiental, así 8. El mejoramiento de árboles incrementa ampliamente la como la seguridad alimentaria y nutricional, si fueran mejor productividad y ofrece un gran potencial de adaptación evaluadas y manejadas. al cambio climático. En las últimas décadas, los organismos estatales y el sector privado sometieron una mayor variedad 5. Los mapas de distribución de especies son esenciales, pero de especies arbóreas a programas de mejoramiento rara vez están disponibles. La gestión de los RGF y el control genético formal y a domesticación para producir madera de de su estado de conservación in situ requieren información de base construcción, pulpa, leña y productos forestales no maderables, confiable. El desarrollo de estos mapas que muestren las ubicaciones y para brindar servicios ambientales. Estos programas tienen la de todas sus poblaciones representa un paso fundamental para capacidad de mejorar la producción individual y de su conservación. No obstante, pocos países cuentan con los los bosques cultivados de manera sostenible, y son recursos para incluir el desarrollo de dicha cartografía importantes para satisfacer la creciente demanda mundial en sus estrategias de conservación. Su disponibilidad a nivel de servicios y productos forestales. A través de ellos es posible regional permitiría cubrir una porción más amplia o bien la incrementar la productividad entre 10 % y 60 %, en función totalidad del intervalo de distribución de sus taxa. de las especies y los bienes que se tomen como meta: madera, frutas, hojas, resinas. 6. La mayoría de las especies se conservan in situ, en bosques plantados o con regeneración natural. Las medidas de gestión Algunos ejemplos de programas intensivos de selección y de los RGF se adoptan en el ámbito del ecosistema forestal, de mejoramiento genético incluyen eucalipto (Eucalyptus spp.), pino especie (interespecífico) o genético (intraespecífico). En gran (Pinus spp.), álamo (Populus spp.) y teca (Tectona grandis). El medida, los RGF se preservan en poblaciones silvestres y mejoramiento de híbridos se emplea en muchos países para se gestionan en bosques con regeneración natural, excepto producir árboles con capacidades productivas superiores ciertos géneros y especies maderables con valor comercial (por heterosis), también para incorporar genes que permiten que están sujetas a un mejoramiento genético intensivo; por crear resistencia a enfermedades, como en híbridos de ejemplo, acacia (Acacia spp.), eucalipto (Eucalyptus spp.), álamo eucalipto, de Larix y Populus, y de Pinus. (Populus spp.), pino (Pinus spp.) y teca (Tectona grandis L.). La mejora de árboles también tuvo un papel importante en En muchos países, las poblaciones silvestres de plantas y los la búsqueda de características adecuadas para la adaptación a afines silvestres de las cultivadas se conservan en áreas protegidas o diversas condiciones ambientales, incluidas aquéllas que se en terrenos forestales con regeneración. Algunos ejemplos asocian con el cambio climático. Estos esfuerzos se fundamentan incluyen Malus spp., en Asia Central; cafeto arábigo, (Coffea arabica L.) en un mejor entendimiento de la estructura genética dentro de en Etiopía; y eucalipto (Eucalyptus spp.), en Australia. Asimismo, las poblaciones de especies y entre estas. los agricultores contribuyen a la conservación de poblaciones arbóreas mediante prácticas agroforestales tradicionales; tal 9. La tecnología emergente abre nuevos caminos para la gestión es el caso del karité (Vitellaria spp.), en las zonas semiáridas y conservación de los RGF. En la actualidad, las herramientas tropicales de África. biotecnológicas contribuyen al conocimiento de los recursos genéticos forestales. En los programas de mejoramiento de 7. Los programas de conservación ex situ eficaces se limitan árboles, las técnicas de propagación vegetal y la selección a ciertas poblaciones y especies con importancia económica de árboles asistida por marcadores están realizando aportes que están bajo un mejoramiento genético intensivo, o bien significativos. En la silvicultura, también se utiliza la genómica están seriamente amenazadas, con las graves consecuencias con fines de conservación; por ejemplo, a través del desarrollo financieras que ello acarrea. de bancos de ADN.

El Banco de Semillas del Milenio, con sede en Kew, Reino La biotecnología ofrece medios innovadores para controlar Unido, alberga el mayor acervo de especies de plantas la explotación forestal ilegal, mediante el uso de huellas silvestres del planeta para el almacenamiento de semillas a de ADN en el seguimiento de la madera. Se ha explorado largo plazo. Cubre 10 % del total mundial (incluidas muchas la modificación genética para incrementar o mejorar la forestales) y su objetivo es conservar 25 % hacia el 2020. producción de madera en algunos países; aunque el informe de los RGF no se registró ninguna plantación comercial bajo este esquema.

6 Aproximadamente, 241 especies de árboles, de las más de 700 4. Identificar especies prioritarias sobre las que se incorporadas en programas de mejoramiento de árboles, forman debe actuar. parte de investigaciones biotecnológicas. Varias naciones, incluidas 5. Armonizar medidas para la conservación in situ y ex algunas tropicales, han informado contar con el desarrollo a situ, incluso a través del establecimiento de redes y gran escala de plantaciones clonales de algunas especies con de la cooperación regional. importancia económica (eucalipto y teca). Mejorar el uso sostenible y la gestión de los RGF 10. Las políticas y los marcos institucionales son insuficientes. Dada la escasa conciencia acerca de la importancia de 1. Desarrollar y reforzar programas nacionales de los recursos genéticos forestales para la mejora de la producción recolecta de semillas que garanticen la disponibilidad forestal, la mejora de ecosistemas y de la adaptación de de germoplasma en la cantidad y de la calidad necesarias especies arbóreas a las condiciones climáticas cambiantes, los para los programas de plantación. marcos regulatorios y las políticas nacionales sobre los RGF 2. Promover la restauración y la rehabilitación de son, en general, ineficaces o inexistentes. La mayor parte de ecosistemas con material genéticamente apropiado. los países en desarrollo carecen de las capacidades técnicas 3. Contribuir a la adaptación y mitigación del cambio e institucionales y de la financiación requeridas para resolver climático mediante una gestión y buen uso de las cuestiones relativas a los RGF. En consecuencia, el marco los RGF. institucional y de políticas debe ser mejorado para tratar 4. Promover las buenas prácticas y el uso adecuado las limitaciones relativas a la conservación, el uso sostenible de la tecnología emergente, para apoyar la y el desarrollo de los RGF. Muchos países identifican como conservación, el desarrollo y el uso sostenible de prioritaria la integración de los asuntos sobre RGF en una política los RGF. forestal más amplia. 5. Desarrollar y reforzar los programas de investigación sobre el mejoramiento genético de árboles, ¿Qué se necesita hacer? domesticación y prospección biológica. 6. Desarrollar y promover el establecimiento de redes Mejorar la disponibilidad, el acceso y la información y la colaboración entre los países interesados para sobre los RGF combatir las especies invasivas que afectan a los RGF.

1. Establecer y fortalecer sistemas de evaluación, Fortalecer las capacidades institucionales y políticas caracterización y control de los RGF. 2. Desarrollar sistemas nacionales y subnacionales de 1. Desarrollar estrategias nacionales para la conservación evaluación y gestión del conocimiento tradicional in situ y ex situ y el uso sostenible de los RGF. sobre los RGF. 2. Integrar la conservación de los RGF y su gestión en 3. Desarrollar protocolos y estándares técnicos marcos de acción, programas y políticas más amplias internacionales para la elaboración de inventarios, a nivel nacional, regional y mundial. caracterización y control de tendencias y riesgos en 3. Desarrollar relaciones de colaboración y fomentar la materia de RGF. coordinación de programas e instituciones nacionales 4. Promover el establecimiento y el reforzamiento de relacionadas con los RGF. sistemas de información de los RGF (bases de datos) 4. Establecer y reforzar las capacidades educativas y para cubrir el conocimiento tradicional y científico de investigación en materia de RGF. disponible sobre usos, distribución, hábitat, variación 5. En el contexto de la descentralización, promover la genética y biología de especies y poblaciones. participación de las comunidades locales e indígenas en la gestión de los RGF. Mejorar la conservación in situ y ex situ de los RGF 6. Propiciar y aplicar mecanismos de intercambio regional de germoplasma para la investigación y desarrollo, 1. Fortalecer el aporte de los bosques y áreas con base en los convenios internacionales vigentes. protegidas para la conservación in situ de los RGF. 2. Promover el establecimiento y desarrollo de sistemas de conservación ex situ sostenibles y eficaces, incluidas las colecciones vivas y los bancos de genes. 3. Apoyar y fortalecer el papel de las comunidades locales e indígenas en la gestión y conservación sostenible de los RGF.

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7. Reforzar la cooperación internacional y regional, 8. Provocar la conciencia pública e internacional de las junto con el establecimiento de redes para apoyar funciones y el valor de los RGF. la educación, la divulgación de conocimiento, la 9. Reforzar las medidas para movilizar los recursos investigación, la conservación y gestión sostenible de necesarios, incluida la financiación para la conservación, los RGF. el uso sostenible y el desarrollo de los RGF.

Carlos Mallén Rivera

Editor en Jefe

8 9 ENSAYO TÉCNICO / TECHNICAL ESSAY

EL PLAN COSTA COMO UNA MEJOR OPCIÓN DE MANEJO PARA ESPECIES FORESTALES TROPICALES DE JALISCO

THE COSTA PLAN AS A BETTER OPTION OF MANAGEMENT FOR TROPICAL FOREST SPECIES OF JALISCO

Maribel Apodaca-Martínez1, Gonzalo Millán Curiel-Alcaraz2, Martín Alfonso Mendoza-Briseño1, Mónica Vargas-Mendoza1, Juan Ignacio Valdez Hernández3 y Diego Esteban Platas Rosado1

RESUMEN

Se exponen las políticas administrativas y tratamientos silvícolas del método Plan Costa (PC), tal como se han aplicado en Jalisco desde 1983. Se busca con esta retrospectiva conocer si PC es exitoso por sí mismo. El trabajo se funda en información de los programas de manejo forestal autorizados con este sistema. Los datos se cotejaron respecto a la teoría y evidencia científica y se contrastaron con visitas de campo (en 2011 y 2012), además de entrevistas con técnicos y productores. El PC reemplaza las especificaciones usuales de diámetro mínimo, intensidad y ciclo de corta por un criterio único que integra atributos de madurez del árbol con su rendimiento maderable potencial y con el probable efecto de su extracción; ha mantenido el flujo de remoción que abastece numerosos productos a una compleja serie de cadenas productivas. Sus tratamientos silvícolas han favorecido el renuevo de todas las especies comerciales importantes, excepto Tabebuia rosea. La ocupación productiva del suelo es total, pero los inventarios de madera han disminuido por efecto de un ataque de pudrición de fuste en Enterolobium cyclocarpum, la especie de mayor volumen. El desempeño de PC podría considerarse producto de su diseño, más que de las circunstancias predominantes en la zona. Al compararlo con el plan Quintana Roo (PQR), el método silvícola mexicano tropical mejor documentado, ambos han evitado cambios en la frontera forestal y, si en PQR aún no se han observado respuestas silvícolas exitosas atribuibles al método, en PC son patentes.

Palabras clave: Manejo de selvas, método francés, plan Quintana Roo, silvicultura tropical, turno fisiológico, uso múltiple.

ABSTRACT

Administrative policies and silvicultural treatments of the Costa Plan (PC) method are presented, as they were applied in the coast of Jalisco since 1983. The idea was to know with this retrospective if PC is successful by itself. The work is based on information from forest management programs authorized by PC. The data were compared with respect to theory and scientific evidence and were compared with field visits (2011 and 2012), as well as interviews with technicians and producers. The PC replaces the usual specifications of minimum diameter, intensity and cutting cycle by a single criterion that integrates attributes of maturity of the with its potential timber yield and the likely effect of their removal. The PC has maintained the flow of removal that supplies many products to a complex set of chains. Silvicultural treatments have helped renovate all important commercial species except Tabebuia rosea. The productive land use is total, but inventories of timber have decreased because of an attack of stem rot in Enterolobium cyclocarpum, the species of greatest volume. The performance of PC could be considered product of its design, rather than of the circumstances prevailing in the area. When comparing the PC with the Quintana Roo plan (PQR), the best documented Mexican tropical forestry method, both have avoided changes in the forest border, and if in PQR there have not yet been observed attributable successful silvicultural responses to the method, in PC they are evident.

Key words: Tropical rain forest management, French method, Quintana Roo plan, tropical forestry, physiologic turn, multiple use.

Fecha de recepción/date of receipt: 7 de marzo de 2013; Fecha de aceptación/date of acceptance: 19 de noviembre de 2013. 1 Colegio de Postgraduados, Campus Veracruz. Correo-e: [email protected] 2 Servicios Forestales El Tuito, Jalisco, México. 3 Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Apodaca-Martinez et al., El plan costa como una mejor opción...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los tratados de dasonomía (Osmaston, 1968; Mendoza, Forestry treatises (Osmaston, 1968; Mendoza, 1993; von Gadow 1993; von Gadow et al., 2010) plasman los muchos siglos et al., 2010) reflected the many centuries of advances in the de avances en materia forestal de los llamados métodos de field of the so-called forest management methods. The current manejo. El entendido actual de qué es un método de manejo lo understanding of what is a management method is elegantly stated plantea con elegancia Klemperer (1996) en su introducción, en by Klemperer (1996) in his introduction, in which he notes that la cual señala que la cualidad utilitaria de los recursos que the utilitarian quality of the resources that the forest contains el bosque contiene hace necesaria su gestión administrativa, tal needs its administration, as in any organization, be it productive como ocurre en cualquier tipo de organización, sea esta productiva or otherwise. The use of an administrative management o de otra naturaleza. El uso de un esquema de gestión scheme usually goes hand in hand with the decision on which administrativa suele ir de la mano de la decisión sobre cuál technology to apply, which is called in management methods, the tecnología aplicar, a la que se le se denomina, en los métodos silvicultural regime (Mendoza, 1993). de manejo, como régimen silvícola (Mendoza, 1993). The peculiarity of the literature of forest management is Lo peculiar de la literatura de manejo forestal es su énfasis its emphasis on the development of new methods, without en el desarrollo de nuevos métodos, sin previo análisis de la analyzing the validity of the previous ones, if they served a vigencia de los anteriores, si sirvieron a su propósito teórico, theoretical purpose, or met the circumstantial reasons why they o cumplieron con los motivos circunstanciales por los cuales se were adopted and applied (Osmaston, 1968). These shortages les adoptó y aplicó (Osmaston, 1968). Estas carencias son más are more severe in tropical forests, probably because the world graves en los bosques tropicales, probablemente, porque failures are obvious (Walters et al., 2005). los fracasos mundiales para conducirlos son patentes (Walters et al., 2005). This work seeks the rescue of the historical expertise, as a result of the use of one management methods of tropical El presente trabajo busca el rescate de la experiencia forests, the Costa Plan (PC, for its acronym in Spanish) and histórica, producto del empleo de un método de manejo de judge it according to their theoretical intentions and its effect in selvas, el Plan Costa, y juzgarlo en función de sus intenciones conducting a concrete case of commercial application. teóricas y su efecto en conducir un caso concreto de aplicación comercial. In the forests and tropical forests of Mexico various management systems are used. Among those which cover more surface En los bosques y selvas de México se usan diversos sistemas area and more cases is the Mexican Forestry Management de manejo. Entre los que más superficie y casos abarcan está Method of Conifers (MMOM, for its acronym in Spanish), el Método Mexicano de Ordenación de Montes de coníferas and its modern versions: the Mexican Forest Management (MMOM), y sus versiones modernizadas: el Método Mexicano Method for Irregular Masses (MMOBI, for its acronym in de Ordenación de Bosques Irregulares (MMOBI), el Spanish), Forestry Development Method (MDS, for its acronym Método de Desarrollo Silvícola (MDS) y su derivado, el Sistema in Spanish) and its derivative the System of Conservation and de Conservación y Desarrollo Silvícola (SICODESI) (Cano, Forestry Development (SICODESI, for its acronym in Spanish) 1988). En materia tropical se tiene al Plan Quintana Roo (PQR) (Cano, 1988). In the tropical matter there is the Quintana que ha sido documentado nacional e internacionalmente Roo Plan (PQR) which has been documented nationally and (Gómez-Pompa, 1987; Keyes, 1998; Synnott, 2007) internationally (Gómez -Pompa, 1987; Keyes, 1998; Synnott, y al Plan Costa de Jalisco (PC). Los informes sobre los 2007) and the Jalisco Costa Plan (PC). Reports on the results resultados de estos métodos han enfatizado las formas de of these methods have emphasized the organizational forms of organización de la empresa social y sus logros para captar, social enterprise and achievements to capture consistently consistentemente, donativos y subsidios gubernamentales y donations and government subsidies and foreign donors; de donantes extranjeros; además, eventualmente, han sido also, eventually, they have been able to integrate and operate capaces de integrar y hacer funcionar de manera continua continuously a business of collecting and processing timber and un negocio de acopio de trocería y su procesamiento en lumber products (Moreno- Sanchez and Torres- Rojo, 2010). productos de escuadría (Moreno-Sánchez y Torres-Rojo, 2010). In the absence of elements that assess the effects of forestry, En ausencia de elementos que evalúen los efectos silvícolas, and from the poor regional statistical condition of Quintana y dada la pobre situación estadística regional de Quintana Roo, it is difficult to speak with enough support in pro or against Roo, es difícil hablar con fundamentos en favor o en contra del PQR as a method of efficient and technified management. PQR como método de manejo eficiente y tecnificado.

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PQR no incluye ninguna tarea específica para repoblar PQR does not include any specific task to repopulate the cut las áreas cortadas, ni para controlar densidad, composición, areas, or to control density, composition, growth or health of crecimiento o sanidad de la masa arbórea. Con este the tree mass. With this operation, in which the total removal manejo, en el cual la remoción total es del orden de medio metro of the order of half a cubic meter of timber per hectare every cúbico por hectárea maderable cada 20 años, se promueve 20 years, it is promoted to keep a residual mass similar to the el mantenimiento de una masa residual similar a la original, original, thus limiting the establishment and growth, except for lo que limita el establecimiento y el crecimiento, excepto para las the species adapted to this regime of minimal disturbance (Snook, especies adaptadas a este régimen de mínimo disturbio (Snook, 2005). At least eight of the commercial species are abundant 2005). Por lo menos ocho de las especies comerciales son and thrive after disturbance characteristics of PQR. abundantes y prosperan después de las perturbaciones características del PQR. The scientific research topics in PQR seem to reduce only to the natural dynamics of reproduction and establishment Los temas de investigación científica en PQR parecen of mahogany (Swietenia macrophylla King), which could be circunscribirse solo a la dinámica natural de la reproducción y interpreted as a fear that the present forestry activities do establecimiento de caoba (Swietenia macrophylla King), lo not lead to a repopulation with this species the spaces left by que pudiera interpretarse en un temor de que las labores crops (Argüelles et al., 2005). In this regard, the evident failure silvícolas actuales no conduzcan a repoblar con dicha especie of the sowing methods and the plantation under canopy has los espacios dejados por la cosecha (Argüelles et al., 2005). been studied, becoming clear that mahogany and species of Al respecto se ha estudiado el fracaso evidente de métodos similar heliophylous habits could only occupy spaces if great de siembra y de plantación bajo dosel, quedando claro que amounts of canopy disappear (Negreros and Mize, 2008); la caoba y especies de similar hábito heliófilo solo podrán the amount of canopy that is removed, the circumstances and reocupar espacios, si desaparecen grandes cantidades de complementary labors are still being explored, even though dosel (Negreros y Mize, 2008); la cantidad de dosel there is no agreement about the causing relations, the removido, las circunstancias y labores complementarias aún efficacy and variability of results of these treatments están siendo exploradas, sin haber un acuerdo todavía (Negreros and Mize, 2008). There are also studies about de las relaciones causales, la eficacia y la variabilidad de land classification, which conclude that the distribution of resultados de estos tratamientos (Negreros y Mize, 2008). mahogany is concentrated in some places, as fertile soils, dark, También existen estudios sobre la clasificación de tierras, los cuales deep, non- flooding and in a smaller proportion, red soils concluyen que la distribución de caoba está concentrada (Negreros et al., 2005). From these investigations, as a whole, en ciertos sitios, como los suelos fértiles, oscuros, profundos, no it can be said that there is not known yet the efficient way to inundables, y en menor proporción en suelos rojos (Negreros harvest and repopulate with woody species the tropical forests of et al., 2005). A partir de esas investigaciones, vistas en conjunto, Quintana Roo (Gómez-Pompa, 1987). se puede decir que aún no se conoce una forma eficaz de cosechar y repoblar con especies maderables las selvas The application of PQR could be summarized as a policy to de Quintana Roo (Gómez-Pompa, 1987). keep a rhythm extremely slow of removal of mahogany, along with the harvest of other commercial species. That is, with La aplicación de PQR podría resumirse en una política the aim that the next cycle there is enough timber to justify, at least, para mantener un ritmo exageradamente lento de remoción another cutting of the same characteristics and obtain products de caoba, acompañado de cosecha de otras especies of similar amount, size, species and quality, while the residual comerciales. Esto es, con la finalidad de que al siguiente ciclo forest of this second cutting keeps commercial inventories and future haya madera suficiente para justificar, al menos, una corta más de production potential at least equal to the cycle before PQR. iguales características y obtener productos de similar monto, dimensiones, especies y calidad, al tiempo que el bosque About the concerns regarding the diminishing of mahogany, residual de esta segunda corta siga sosteniendo inventarios that at the beginning of industrial harvestings had great sizes, if it comerciales y potencial de producción futura al menos igual occurred, it would be attributable to silviculture, even if deep al ciclo previo de PQR. inside, it is not possible to confirm that there have been any changes in the forest, while in mahogany and other three En cuanto a las preocupaciones sobre la disminución de la precious species there have always been extraordinarily caoba, que al principio de los aprovechamientos industriales small forest biomass components (Curiel, 1992). And thus, it is tenía grandes dimensiones, de presentarse esta sería atribuible impossible to reach statistical valid conclusions based a la silvicultura, aunque en el fondo tampoco es posible afirmar on the usual available number for the region. Reports that que haya habido cambio alguno en el bosque, en tanto que la compare successive inventories, record a strong reduction caoba y otras especies preciosas siempre han sido componentes of mahogany volumes, together with the reduction of the extraordinariamente pequeños de la biomasa forestal (Curiel, 1992). diameters that were cut (Negreros and Mize, 2012); however,

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Y por ello es imposible derivar conclusiones estadísticamente these statements are admissible because of the problems of válidas fundadas en las cifras usuales disponibles para la región. successive inventories of not being comparable among them, Informes que comparan inventarios sucesivos registran una which rise from not using the right statistical methods to capture merma fuerte de volúmenes de caoba, junto con la reducción dynamic phenomena; for example, to measure the same sites de los diámetros cortados (Negreros y Mize, 2012); sin embargo and . It does not help either the lack of statistical rigor estas afirmaciones son aceptables por los problemas de demanded by the estimation of small numbers (Schreuder et al., no comparabilidad entre inventarios sucesivos, los que surgen 2004). In the international context, the scenario is very similar to por no usar métodos estadísticos adecuados para captar the case of Quintana Roo (Walters et al., 2005). The apparent fenómenos dinámicos; por ejemplo, medir los mismos sitios y failure in Quintana Roo makes a contrast with the records of the árboles. Tampoco ayuda la falta de rigor estadístico requerido tropical forests of Jalisco, where PC has concluded as normal para estimaciones de números pequeños (Schreuder et al., with its first cycle and the management programs for the next 2004). En el contexto internacional, el panorama es bastante intervention have been renewed. parecido al caso de Quintana Roo (Walters et al., 2005). El aparente fracaso en Quintana Roo contrasta con los registros Starting from the successive inventories in Jalisco, it is provenientes de las selvas tropicales de Jalisco, donde PC ha expected to capture elements to understand if PC has been concluido con normalidad su primer ciclo y se han renovado los really, a successful technique, in regard to the objectives that programas de manejo para la siguiente intervención. have been imposed and the contextual situation that has been used. To have PQR as a reference will be an artifice Con base en los inventarios sucesivos en Jalisco se espera that favors the identification of the qualities with significant captar elementos para entender si verdaderamente PC ha sido changes. Therefore, this work focuses in describing the PC una técnica exitosa, en cuanto a los objetivos que se le han forest management method, taking into account the environmental, impuesto y respecto a la situación contextual en que se ha cultural and socioeconomic factors that favor its success, relative utilizado. Tener como referente a PQR será un artificio que to the contributions to the marginal benefits of the Quintana facilite identificar los atributos con cambios significativos. Roo plan for the 1990-2012 period. Por lo tanto, este trabajo se enfoca en describir el método de manejo forestal PC considerando los factores ambientales, There are factors in Quintana Roo that favor the development culturales y socioeconómicos que propician el éxito del of a forest culture. For example, it is the state of most recent creation mismo, relativo a las aportaciones en beneficios marginales and it is scarcely populated (30 inhabitants per square kilometer del plan Quintana Roo para el periodo 1990-2012. in 2010 (INEGI, 2013), which favors the relation between government officers and peasants. Finally, the existences relative En Quintana Roo existen factores que han favorecido of precious timbers per hectare and volumetric increments, el desarrollo de una cultura forestal. Por ejemplo, es el estado de are greater than in other parts of the Mexican tropic. más reciente creación y está escasamente poblado (30 habitantes por kilómetro cuadrado, en 2010 (INEGI, 2013), lo Ejidatarios have a great appraisal for their resources and que facilita la relación entre funcionarios gubernamentales y look after the intruder in their harvest areas (Nolasco et al., campesinos. Finalmente, las existencias relativas de maderas 2004). The transgressors of the ejidal norms that perform preciosas por hectárea e incrementos volumétricos son forbidden activities may lose the utilities that come from wood. mayores que en otras partes del trópico mexicano. Jalisco is one of the top five states with the highest wood Los ejidatarios tienen un alto aprecio por sus recursos y production, around 9 % of the total national. It gathers temperate vigilan a los intrusos en áreas de aprovechamiento (Nolasco forests, tropical forests and, forests and arid and semiarid et al., 2005). Los transgresores de las normas ejidales que vegetation. Forests are noted for their timber value, as realizan actividades prohibidas pueden perder las utilidades and pines are and oaks predominant. Tropical forests occupy que provienen de la madera. the coastal area mainly, and the latter prevail in the inner lands (north and northeast). Much of Jalisco contains grasslands, natural Jalisco es uno de los primeros cinco estados con mayor producción or cultivated, as well as other transformed ones, which consist of de madera, con alrededor de 9 % del total nacional. Esta agricultural, cities and rural towns. The lowlands occupy 80% entidad reúne a bosques templados, selvas y especies de climas of the vegetation of the coast and are located in the lower áridos y semiáridos. Los bosques destacan por su importancia parts of the coastal plain. The average forest land is steeper in maderable, pues en ellos predominan los pinos y los areas with higher humidity, along rivers and streams (Figure 1) encinos. Las selvas ocupan la franja costera, principalmente, y las últimas prevalecen hacia el interior (norte y noreste). En una gran proporción se desarrollan los pastizales, naturales o cultivados, además de áreas transformadas, las cuales se

13 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 conforman por tierras agrícolas, zonas urbanas y poblaciones The forest species of woody economic importance is the rurales. Las selvas bajas ocupan 80 % de la vegetación de la Jalisco coast are cobano (Swietenia humillis Zucc), rosa morada costa y se ubican en las partes bajas de la planicie costera. (Tabebuia rosea Bertol), árbol María (Calophyllum brasiliense La selva media está en terrenos con más pendiente, con mayor Cambess), culebro (Astronium graveolens Jacq.), habillo humedad, a orillas de ríos y arroyos (Figura 1). (Hura poliandra Baill), parota (Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb),

Bosque de pino = Pine forest; Bosque de pino encino = -pine forest; Bosque de encino = Oak forest; Bosque de táscate = Juniperus forest; Bosque mesófilo = Mesic cloud forest; Selva mediana = Medium tropical forest; Selva baja = Lower tropical forest; Matorral subtropical = Subtropical forest; Huizachal mezquital = Huizachal mezquital; Palmar cultivado = Cultivated palms; Manglar= Mangroves; Pastizal = Grassland; Agricultura = Agriculture; Cuerpo de agua = Water bodies; Asentamientos humanos = Housing. Figura 1. Clasificación de la vegetación de Jalisco. Figure 1. Classification of the vegetation of Jalisco.

Las especies forestales de importancia económica maderable primavera (Tabebuia donnell-smithii Rose), pinolillo (Leucaena en la costa jalisciense son cobano (Swietenia humillis Zucc), rosa sp.), tampizirán (Dalbergia congestiflora Pittier), garrapato morada (Tabebuia rosea Bertol), árbol María (Calophyllum (Lonchocarpus constrictus Pittier), tzinacacao (Trichilia havanensis brasiliense Cambess), culebro (Astronium graveolens Jacq.), Jacq.), zapotillo (Ouratea mexicana Engl.) (Ortega, 1997). The taxa habillo (Hura poliandra Baill), parota (Enterolobium cyclocarpum that are used for poles and other things are arrayán (Psidium (Jacq.) Griseb), primavera (Tabebuia donnell-smithii Rose), sartorianum (O. Berg) Nied), hincha huevos (Comocladia pinolillo (Leucaena sp.), tampizirán (Dalbergia congestiflora engleriana Loes), palo fierro (Lonchocarpu ssp.), tepemezquite Pittier), garrapato (Lonchocarpus constrictus Pittier), tzinacacao (Lysiloma microphyllum Benth) (Ortega, 1997). The total number (Trichilia havanensis Jacq.), zapotillo (Ouratea mexicana Engl.) of species present in most of the commercial stands of middle and (Ortega, 1997). Los taxa que se utilizan para postes y otros low tropical forests is around 100, but only those quoted have usos son arrayán (Psidium sartorianum (O. Berg) Nied), hincha formal marketing and continuous harvest; the rest are grouped into huevos (Comocladia engleriana Loes), palo fierro (Lonchocarpus the general category referred to as “ordinary species”. ssp.), tepemezquite (Lysiloma microphyllum Benth) (Ortega, 1997). El total de especies presentes en la mayoría de los The colonization of the coast of Jalisco is recent and most of rodales comerciales de selva mediana y baja es alrededor the people who form new population centers are immigrants. de 100, pero solo las citadas tienen un mercado formal y In this place during the XXth century tree felling occurred for aprovechamiento continuo; a las restantes se les agrupa en agriculture and livestock activities that provoked the partial una categoría genérica de “especies corrientes”. elimination of precious species (Ortega, 1997).

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La colonización de la costa de Jalisco es reciente y la mayoría The origin of the Costa Plan de las personas que forman los nuevos centros de población es gente inmigrante. La colonización de la costa de Jalisco es The model created in the framework of the Preliminary Plan in reciente y la mayoría de las personas que forman los nuevos Quintana Roo it was pretended to be extend to other tropical centros de población es gente inmigrante. En la costa de Jalisco regions. To adjust it to the conditions of the coast of Jalisco a durante el siglo XX ocurrieron desmontes a favor de actividades workshop in which the special features of their tropical forests, agropecuarias que provocaron el agotamiento parcial de and in which specialists of some national institutions (Dirección especies preciosas (Ortega, 1997). General para el Desarrollo de la Producción Forestal, as well as of the Unidad de Conservación y Desarrollo Forestal Costa Origen del Plan Costa de Jalisco) participated. As a result, an alternative proposal was made: the Costa Plan, which was active in the states of El modelo creado en el marco del Plan Piloto Forestal en Jalisco and Colima until 2012. PC favors, as far as possible, Quintana Roo se pretendió extender a todas las regiones tropicales. the valuable species, but does not eliminate those classified as Para adecuarlo a las condiciones de la costa de Jalisco se common tropicals (Ortega, 1997). realizó un taller en el que se identificaron las peculiaridades de sus selvas; y en el cual participaron personal de la Dirección Cutting regulation in the Costa Plan General para el Desarrollo de la Producción Forestal; así como de la Unidad de Conservación y Desarrollo Forestal Costa de PC takes as a background the French method or Mélard’s in its Jalisco. Como resultado, se generó una propuesta alterna: el version called of the blue quarters (Mendoza, 1993) The French “Plan Costa”, cuya operación en los estados de Jalisco y Colima method groups into stands of an even-aged normal forest with trees se ha efectuado hasta 2012. El PC favorece, en lo posible, a las of inventory dimensions in three size and age categories; and, especies valiosas, pero no sacrifica a las que se clasifican como in one category apart, without any effect in the regulation of the comunes tropicales (Ortega, 1997). cutting, the commercial stands without vegetation or covered by non-inventory trees are temporary there; even if technically Regulación de la corta en el Plan Costa these stands are counted as part of the quarters of the eldest trees, painted in blue in the forest maps. Only the third quarter of El PC toma como antecedente el método francés o de the eldest of the stands with inventory individuals will receive Mélard, en su versión llamada del cuartel azul (Mendoza, forestry regeneration treatments and to regenerate any stand 1993). El método francés agrupa a los rodales de un bosque of another quarter will not be permitted until the seedlings of all normal coetáneo con arbolado de dimensiones inventariables, the stands of the blue quarter have been clearly restored and en tres categorías de tamaño y edad; y en una categoría able to resist winters and avalanches, that with other management aparte, sin efecto en la regulación de la corta, se acomodan methods would spoil the rhythms of the cutting plans, when los rodales comerciales temporalmente sin vegetación, o unexpectedly falling and destroying full stands of small and cubiertos de renoveras (arbolado no inventariable); aunque fragile trees. técnicamente esos rodales se contabilizan como parte del cuartel de arbolado más viejo, pintados en azul en los As time goes by, the regenerated stands will configure a mapas forestales. Solo el tercio más viejo de los rodales con sequence of areas that the manager will be rationing so that they individuos inventariables podrá recibir tratamientos silvícolas de do not become equally productive units. At the end of the regeneración, y no se permitirá regenerar ningún rodal de otro turn, in the case that it did not happen, there would have been cuartel hasta que el renuevo de todos los rodales del cuartel serious disturbs to the cutting plan, as a consequence of the azul hayan sido declarados plenamente restablecidos capaces establishment of new masses of balanced composition towards de resistir los inviernos y las avalanchas, que con otros métodos de the productive species and that efficiently occupied the available manejo estropeaban los ritmos del plan de cortas, al caer land; as a response to their cultivation under a rigorously inesperadamente y destruir rodales completos de arbolado normal forestry regime, the inventories of young standing pequeño y poco firme. trees (white stands), mature (yellow stands) and senile (blue stands) will be normal. As empirical information about normal Con el tiempo, los rodales regenerados configurarán una density lacked, in the XIXth century it was assumed that a linear secuencia de áreas que el administrador irá dosificando function establishes a stock existence of 1:3:5 of yellow, white para que representen áreas equiproductivas. Al final de un and blue volume of stands (Mendoza, 1993). Of course, the French turno, en el caso de que no se presenten disturbios serios method its Mélard variant is a flexible scheme that orders the al plan de cortas, como consecuencia del establecimiento de catastrophic events as they occur and reconfigures its order masas nuevas de composición balanceada hacia las especies goals according to accomplished facts. In this sense, the productivas y que ocuparon eficientemente todo terreno logical guillotine that it will not go on to change quarters until

15 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 disponible; en respuesta a su cultivo bajo un régimen silvícola the renewal of the present blue quarter is complete, will be the rigurosamente normal, los inventarios de existencias en pie same as other goals, something that the experience and talent juveniles (rodales blancos), maduros (rodales amarillos), y of the forester will keep or fit if he thinks it right. seniles (rodales azules) serán normales. A falta de información empírica sobre la densidad normal, en tiempos del siglo XIX The regulation of cuttings in the Costa Plan follows, in a se asumía una función lineal que establece una relación de conceptual way, the general model of Mélard. Even though existencias de 1:3:5 de volumen de rodales amarillos, blancos y with the tropical forest there can be pure and mixed masses, azules (Mendoza, 1993). Por supuesto, el método francés en su even and uneven aged, with PC it is expected that almost all variante Mélard es un esquema flexible que va acomodando the stands are uneven masses, highly mixture of tropical forest los eventos catastróficos conforme suceden, y reconfigurando sus species. PC keeps Mélard’s fundamental statement; that is, metas ordenatorias acorde a los hechos consumados. En este that the regeneration of a taxon might be erratic and prone to sentido, la guillotina lógica que dice que no se avanzará a catastrophic failures. cambiar cuarteles hasta completar la renovación del cuartel azul actual, será igual que otras metas, algo que la experiencia It is important to highlight that PC adds the idea of the physiologic y talento del dasónomo podrá mantener o ajustar si así lo maturity of the individual. The commercial tree of the goal species considera pertinente. needs to have a core; however, there is no age or size that is a reliable estimator that in some trees the optimal amount of La regulación de la corta en el Plan Costa sigue de manera core has been formed to make basic commercial products (sawing); conceptual el modelo general de Mélard. Aunque en el or, otherwise, in an extreme case, there is not a relation clear bosque tropical se pueden tener masas puras y mezcladas, enough between time, age, tree size and the moment in which coetáneas e incoetáneas, con el PC se espera que casi the rottenness of the stem will start. todos los rodales sean masas incoetáneas, altamente mezcladas de especies arbóreas tropicales. El PC retiene el postulado On the other hand, young trees, which do not have a core fundamental de Mélard; es decir, que la regeneración de un taxón and that can be of any size and age, rarely have the ability to probablemente será errática y propensa a siniestros catastróficos. regenerate and occupy spaces left by cutting. Therefore, mature individuals will be those which possess a great reproductive ability Es importante destacar que el PC agrega la idea de madurez and well- structured core, while the old ones of any age and fisiológica del individuo. El árbol comercial de las especies size will be those which show a reduced fecundity and that their meta necesita tener duramen; sin embargo, no hay una edad core has been damaged by stem rottenness, defects or injuries. ni un tamaño que sea un estimador confiable de que en cierto árbol ya se haya formado la cantidad óptima de duramen During the forest inventories in PC the diameter is used as para elaborar productos comerciales básicos (aserrío); o bien, an indicator of maturity, in such a way that for any stand the en caso extremo, no hay una relación suficientemente clara entre greatest diameter can be defined by species. Expressed in 5 cm tiempo, edad, tamaño del árbol y el momento en que empezará categories, it is divided in three classes of the same amplitude: el proceso de pudrición del fuste. young trees (white), mature (yellow) and old (blue), as in shown in Figure 2. Por otro lado, los árboles juveniles, que aún no tienen duramen y que son de cualquier tamaño y edad, rara vez tienen capacidad In young trees and saplings, density control, composition fix para regenerarse y ocupar espacios liberados por la corta. and forestry improvement are carried out, cuttings that are Por lo tanto, se designarán como individuos maduros aquellos considered as cultivation works and not of commercial harvest. que poseen gran capacidad reproductiva y duramen bien Any activity that involves trees and that does not produce items for formado; en tanto los viejos de cualquier edad y tamaño serán los the market will be carried out in stands that have prescribed que presentan una fecundidad reducida y su duramen ha sido final cuttings with the aim to share fixed costs (for example, technical dañado por la pudrición del fuste, defectos o lesiones. services) and indirect (for example, roads). Within the annual cutting area, in the trees of the in-between and large thirds of the Durante los inventarios forestales en PC se utiliza el diámetro diametric distribution, the removal of trees with senile signs como indicador de madurez, de tal manera que para cada is allowed. It is worth-noting that there is no minimal diameter rodal se pueda definir el diámetro más grande por especie. for cutting and all species are cut, even if only the pieces Este, expresado en categorías de 5 cm, se divide en tres clases with commercial qualities are extracted. Cutting intensity is de igual amplitud: arbolado juvenil (blanco), maduro (amarillo) determined by cutting area and is under 56 % of the volume y viejo (azul), como se indica en la Figura 2. of the initial standing existences for the middle trees (yellow quarter) and big ones (blue quarter).

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Fuente: Ortega (1997). Source: Ortega (1997). Figura 2. Clasificación del arbolado por tamaño relativo al diámetro máximo de una especie en un rodal. Figure 2. Classification of trees according to relative size to maximum diameter of a species in a stand.

En el arbolado juvenil y renuevo se realiza control de densidad, The cutting cycle is defined around 20 years, a number that corrección de composición y mejoramiento silvícola, cortas que results from an arbitrary decision with which it is intended se consideran como labores de cultivo y no como aprovechamiento to fit the need to obtain enough removal volume per cut comercial. Toda actividad dirigida al arbolado, y que no genere hectare to justify the expenses of the intervention. In regard to productos para el mercado, se llevará a cabo en rodales the forestry emergencies that must be solved in the land under que tengan prescritas cortas finales con el propósito management, for example, to take care of the sites where more time de compartir los costos fijos (servicios técnicos), e indirectos has elapsed since de last actions have been made. The regulation (por ejemplo, caminos). Dentro del área de corta anual, en scheme of the cuttings operates in each one of the ordination series el arbolado de los tercios intermedio y grande de la that have been defined in a forest land. Each one belongs to distribución diamétrica se permite la remoción de los individuos a tree mass of some forest type, most frequently middle to low que muestren características seniles. Es importante señalar que forest, but it includes, too, scrubs, dune vegetation, mangroves, no hay diámetro mínimo de corta y que se cortan todas las agroforestry plots, road edges, yards, commercial forest especies, aunque solo se extraen las piezas de cualidades plantations and agriculture-and-livestock plots with some comerciales generadas. La intensidad de corta es por área de forest element (palm). corta y es menor a 56 % del volumen de existencias iniciales en pie para el arbolado mediano (cuartel amarillo) y grande Costa Plan Silviculture (cuartel azul).

El ciclo de corta se define en la vecindad de 20 años, The most common cuttings in PC are of individual selection and by cifra producto de una decisión arbitraria con la que se groups; they are oriented to the physiologically over-mature trees.

17 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 procura conciliar la necesidad de obtener suficiente volumen The canopy opening of the final cutting must be bigger than an de remoción por hectárea cortada para justificar los costos de individual tree, but smaller than 0.25 ha for the commercial mixes la intervención. Con respecto a las urgencias silvícolas que deben of the middle forest. In the low forest, the opening is even smaller, atenderse en el predio bajo manejo, por ejemplo atender los in order to try to avoid the colonization of undesirable species. The sitios donde más tiempo ha pasado desde la última intervención. final cutting is individual or by group, and depends, first, from El esquema de regulación de la corta opera en cada una the existence, at least, of one commercial tree: member of the de las series de ordenación que se hayan definido en un yellow quarter, mature, reproductive, and with enough core to predio forestal. Cada una corresponde a un macizo arbolado de generate commercial size products that can be harvested. cierto tipo forestal, casi siempre selva mediana y baja, pero And if the neighbor tree was of desirable species and with incluye también matorrales, vegetación de dunas, manglar, good look, the individual cutting is possible as a means to make parcelas agroforestales, orillas de camino, solares de a redistribution of growth spaces within the preexistent high-quality traspatio, plantaciones forestales comerciales y parcelas trees. If there are not qualified trees in the vicinity, and not even agropecuarias con algún componente forestal (palma). near the commercial tree candidate to be felled, there are old individuals of any species, or empty space, then a group is cut, Silvicultura del plan costa enough as to provoke the out sprout of the understory. The management of the pre-commercial trees consists in Las cortas más comunes en el PC son de selección individual y choosing the individuals of desirable species and qualities, to por grupos; están dirigidas al arbolado fisiológicamente favor them by commercial cuttings with minimal cost labors that can sobremaduro. La apertura del dosel en la corta final debe ser be made at the inside of the final cutting stand. The in-between mayor que un árbol individual, pero, menor de 0.25 ha para el cuttings create value in the way of art crafts timber products. común de las mezclas comerciales presentes en selva mediana. En selva baja la apertura es aún menor, para tratar de evitar que The extraction procedures and residue control are prescribed invadan especies menos deseables. La corta final es individual as a way to prepare the soil to receive new trees or to free o por grupo y depende en primer lugar de que haya al menos pre-established regeneration of the wanted species. As an un árbol comercial: miembro del cuartel amarillo, maduro, additional criterion it is considered highly important that near the reproductivo y con duramen suficiente para generar productos cut group or of the cut individual tree there are commercial taxa de dimensiones comerciales; el cual pueda ser cosechado. Y si trees, vigorous and with a high ability to produce seed; about the el arbolado vecino fuese de especies deseables y buen porte, commercial timber production, the trees that will remain after la corta individual es posible como un medio de reacomodar los the cutting can be of any of the stages, except the senile. espacios de crecimiento entre el arbolado preexistente de alta calidad. Si no existe arbolado de calidad en la vecindad, y además cerca del individuo comercial candidato a ser Complementary cultural practices in the Costa Plan derribado hay individuos seniles de cualquier especie, o espacio desocupado, entonces se corta un grupo suficiente The priority of protection is to avoid grazing in the regeneration para provocar renuevo en el sotobosque. areas, at least during the first three years for some species like “habillo” (Hura poliandra Baill.); for others, longer periods are El manejo de arbolado precomercial consiste en elegir prescribed, at least five years, as it happens with “capomo” los individuos de especies y cualidades deseables, y favorecerlos (Brosimun alicastrum Sw.), a preferred taxon by livestock. mediante las cortas comerciales con labores de mínimo costo Additionally, in the recently cut area, preventive actions and que puedan hacerse en el interior del rodal de corta final. plague, diseases and fires supervision will be reinforced for Las cortas intermedias crean valor en la forma de productos several subsequent years after the intervention. maderables de tipo artesanal. Maturity evidence

Los procedimientos de extracción y el control de residuos son The signs of maturity of trees of commercial species depend on prescritos como una forma de preparar el suelo para recibir each taxon, although almost every one coincide in the following: renuevos o para liberar regeneración preestablecida de las especies deseadas. Como criterio adicional se considera, i) Normal diameter > 40 cm. altamente, importante que cerca del grupo cortado, o del árbol individual cortado existan individuos de taxa comerciales, ii) Enough core (solid sound when the trunk is hit). vigorosos y con alta capacidad de producir semilla; en cuanto a producción de trocería comercial; los ejemplares que iii) Bark without thorns, lightly fragmented in plaques permanecerán después de la corta pueden ser de cualquiera (mahogany) or with initial splitting, in case of not de las etapas, excepto la senil. forming plaques (“papelillo”).

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Prácticas culturales complementarias en el Plan Costa iv) Straight stem, without defects, which contains at least a trunk of commercial length. If the species La protección tiene como prioridad evitar el pastoreo en lets it, there will be enough long branches to get áreas bajo regeneración, por lo menos durante los primeros trunks from them. tres años para algunas especies como el habillo (Hura poliandra Baill.); para otras se prescriben periodos más largos, de por lo v) High health, vigor and vitality, no damage, menos cinco años, como es el caso del capomo (Brosimun alicastrum deformation and cancer signs. Sw.), taxón preferido por el ganado vacuno. Adicionalmente, en Flowers and fruits in the corresponding season. el área recién cortada durante varios años subsecuentes a la vi) intervención se reforzarán las medidas preventivas y vigilancia de vii) Well developed and functional canopies, wide plagas, enfermedades e incendios. foliar area.

Evidencia de madurez Among the senility criteria, the following can be mentioned:

Las señales de madurez en los árboles de especies comerciales 1) Deterioration of wood from rottenness, dependen de cada taxón, aunque casi todas coinciden en: 2) Presence of termite mounds,

i) Diámetro normal mayor a 40 cm. 3) Abundant epiphyites,

ii) Duramen suficiente (sonido sólido al golpear 4) Presence of cavities, nests and other signals of wildlife el fuste). occupation,

iii) Corteza sin espinas, ligeramente fragmentada 5) Incomplete canopies, poorly leafy, some hanging en placas (caoba) o con desprendimientos branches, dead or broken iniciales, en caso de no formar placas (papelillo). 6) Heavy materials contribution to the soil, iv) Fuste recto, sin defectos, conteniendo al menos una troza de largo comercial. Si la especie lo Socioeconomic, commercial and industrial factors permite, ya habrá ramas suficientemente largas para obtener trozas de ellas. From timber harvesting jobs are also generated during the opening and maintenance of trails, extraction work in sawing v) Sanidad, vigor y vitalidad elevadas, no hay and developing non-industrial wood products. The involvement señales de daños, deformaciones, cancros. of the holders in the protection and promotion activities (Ortega, 1997) is required. Each product type entails a different person Presencia de flores y frutos en temporada. vi) who owns rights on the product, another for work, transport, another else to carry on the additional processes and sell the product to a vii) Copas bien desarrolladas y funcionales, amplia área foliar. specialized market. Wood products generally correspond to timber for the sawmilling industry, and others for carpentry, and finally, an Dentro los criterios de senilidad se pueden mencionar: important part of minimally processed products: poles, boleado post, posts, andirons, piles, crowns, “matapalos” (pole killers) 1) Deterioro de la madera por pudriciones, and complete plants.

2) Presencia de termiteros, Gum is extracted from “chilte” (Cnidoscolus elasticus Lundell), that is used in handicrafts: “Talpa gum” in Talpa de Allende 3) Abundancia de epífitas, municipality. Also palm leaves are obtained (Sabal mexicana Mart.), which is used in buliding of palapas, mainly in the Puerto 4) Presencia de cavidades, nidos y otras señales de Vallarta region; oil coconut, fiber, fruits, “otate”, etc. (Ortega, 1997). ocupación por fauna, There are also edible species of local use, Leguminosae and Copas incompletas, poco frondosas, algunas ramas 5) other foraging species such as capomo and other of multiple colgantes, muertas o rotas, use. Handicrafts, baskets, palm brooms and sponges; rabbit, fruit and carbon stick production are additional options to the 6) Aporte de materiales gruesos al suelo. productive work that can be added to the harvest of natural resources of the community (Ortega, 1997).

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Factores socioeconómicos, comerciales e industriales The Costa Plan information was taken from the forest management programs authorized at the beginning A partir del aprovechamiento de la madera también se generan and at the end of the first cutting cycle for lands located in empleos durante la apertura y mantenimiento de brechas, Puerto Vallarta, Cabo Corrientes and Tomatlán municipalities. labores de extracción, en el asierre y la elaboración The sampling design that was used in the inventories is stratified de productos maderables no industriales. Se requiere la systematic with lined plots displayed in a perpendicular participación de los poseedores en actividades de protección way to the superficial major runoffs. These data are compared y fomento (Ortega, 1997). Cada tipo de producto implica una to the theory and evidence published in scientific sources persona diferente propietaria de derechos sobre el producto, and also in regard to the information captured in field otra para realizar el trabajo, el transporte, una más para visits during 2011 and 2013, as well as with interviews to hacer los procesos adicionales y vender el producto a un technicians, producers and authorities. mercado especializado. Los productos maderables, en general, corresponden unos a trocería para aserrío industrial, otros son The merit criteria that were used are the following: trocería para procesar en carpinterías, y finalmente, hay una parte importante de productos poco elaborados: varas, palo 1. Consistency between aims and results attributable to boleado, postes, morillos, pilotes, puntas, ramas, matapalos y the design of PC plantas completas. 2. Control degree of PC through its treatments, Se extrae goma de chilte (Cnidoscolus elasticus Lundell), que over forest variables relative to growth, birth rate, se utiliza en la fabricación de artesanías: “chicle de Talpa” en integration, health and economic efficiency. el municipio de Talpa de Allende. También se extraen hoja de Acceptance of PC about the area that is managed at palma (Sabal mexicana Mart.) empleada en la construcción 3. present with this program, number of cases, criticism de palapas, principalmente, de la región de Puerto Vallarta; from public opinion and experts. coquito de aceite, ixtle, frutos, otate, etcétera. (Ortega, 1997). 4. Distance between the PC theory (French method) and Además, se cuenta con especies comestibles de uso local, its practice, in regard to the frontier of knowledge leguminosas y otras especies forrajeras como el capomo, and forest technology. y otras de uso múltiple. Las artesanías, cestería, escobas de palma y estropajos, cunicultura, fruticultura, briquetas de carbón, The most important wish in the case of PC has been to constituyen alternativas adicionales de trabajo productivo que accomplish regeneration of the focus species in the cut sites, as well pueden sumarse al aprovechamiento de los recursos naturales as that the new seedlings are vigorous enough. This has been de la comunidad (Ortega, 1997). a very successful aspect, according to the second inventory in several lands of Santa Cruz del Tuito Indigenous Community La información del Plan Costa se recopiló de los programas de (Figure 3). manejo forestal autorizados al inicio y al final del primer ciclo de corta para predios localizados en los municipios Puerto Vallarta, These results suggest favorable grades for PC compared Cabo Corrientes y Tomatlán. El diseño de muestreo utilizado en to PQR in the first two merit criteria, particularly for having los inventarios es sistemático estratificado con parcelas en línea successfully accomplished to propagate the mix of species ubicadas de forma perpendicular a las corrientes superficiales native to the coast of Jalisco, except for the purple rose, since it principales. Estos datos se cotejaron con respecto a la teoría could be normal, if it is considered that in the forest of 1997 this y evidencia publicadas en fuentes científicas y se contrastó taxon was very rare in the mature canopy. también en relación con la información captada en visitas de campo durante 2011 y 2012, así como con la de entrevistas Some studies like that of Mora (2003), contribute with realizadas a responsables técnicos, productores y autoridades. explanations that agree with the interpretations of Costa Alegre Los criterios de mérito utilizados fueron los siguientes: foresters in regard to the need to open the canopy, and from the severe environment for the seedlings, some species could 1. Consistencia entre propósitos y resultados atribuibles. cover more species than others. This is one of the reasons why al diseño del PC. PC is effective and consistent in getting abundant seedlings in which high value taxa are dominant. 2. Grado de control de PC mediante sus tratamientos, sobre variables del bosque relativas a crecimiento, In Quintana Roo and in Jalisco, from the inventories of natalidad, composición, sanidad, eficiencia económica the second cutting cycle, the lands under technified forest management are still forests, with no advance of the destroyed areas. The maps of stands show that all the forest, en both cases,

20 Apodaca-Martinez et al., El plan costa como una mejor opción...

3. Aceptabilidad del PC en cuanto a: superficie que se keeps covered totally by forest vegetation, and, probably, also maneja actualmente con ese programa, número de by the dependent biodiversity elements, arranged according casos, crítica de la opinión pública y de los especialistas. to the new patterns of distribution produced by the silviculture programs. 4. Distancia entre la teoría del PC (método francés) y su práctica, respecto a la frontera del conocimiento y Inside the productive forest area of Jalisco there were no tecnología forestal. epidemic events with plagues or diseases, or catastrophic damages caused by fire or by hurricanes; instead, in Yucatán La principal aspiración en el caso de PC ha sido lograr Peninsula, hurricanes have been the most important factor in the regeneración en los sitios cortados, además que los renuevos replacement events of a stand. The Jalisco “parota” (Enterolobium sean vigorosos y de las especies de interés. Este aspecto ha cyclocarpum) was attacked for several consecutive years by an sido muy exitoso, según el segundo inventario de varios predios intense epidemic of stem rottenness, but it only caused general como la Comunidad Indígena Santa Cruz del Tuito (Figura 3). mortality in places out of the productive zone, especially in the trees located in roads, livestock grasslands, yards and Algunas investigaciones como la de Mora (2003), aportan other transformed localities. About the occasional mortality explicaciones concordantes con la interpretación de los in other species, the detected events in the inventories and the dasónomos de Costa Alegre en cuanto a la necesidad de marking in Jalisco were non-significant and low, as only two apertura de dosel, y en función de lo drástico del entorno para life-less trees were found in the sample of 2010. In spite of el renuevo, algunas especies podrían ocupar más espacio que the tropical forests to have constant natural disturb phenomena, the few otras. Esta es una de las razones por las cuales PC es eficaz y deaths is evident and the non-existent effect of the catastrophic consistente en la obtención de abundante renuevo en el que mortality in Cruz del Tuito, which suggests that this results is the dominan taxa de alto valor. outcome the cultivation and high value of the residual mass present in the state. Resultados que indican calificaciones favorables para PC en comparación con PQR en los primeros dos criterios de mérito, For the third criterion, the national e international opinion en especial por haberse logrado reproducir exitosamente is highly favorable to PQR (Snook, 2005) even if research has la mezcla de especies propia de la costa jalisciense, con la sola produced questions about the public efficiency of the effort. In excepción parcial de rosa morada, ya que podría ser normal, the case of PC, criterion three could be waiting qualification, si se considera que en el bosque de 1997 este taxón era since, even though it has more than 20 years of reports without bastante raro en el dosel maduro. a failing answer, the advertising profile of PC is not enough to form a consensus in public opinion. In terms of cases and Tanto en Quintana Roo como en Jalisco, a partir de los area, it is not possible to compare PC with PQR, as the first inventarios del segundo ciclo de corta, los predios bajo manejo one only engulfs three municipalities and a dozen cases of forestal tecnificado siguen siendo forestales, sin ningún avance systematic practice. de las áreas desmontadas. Los mapas de rodales muestran que todo el bosque, en ambos casos, continua ocupado en su A good part of the difference between the results of PC totalidad por vegetación forestal y, probablemente, también por with PQR lies in that both the composition of the trees goes los elementos de biodiversidad dependientes, reacomodados from 100 species by plot, but in QR work focuses in timber acorde a los nuevos patrones de distribución producidos por suitable for sawing and veneer, while in Jalisco there is a great los programas silvícolas. variety of products, producers and markets, and that allows to use a much higher number of species, sizes, sites and Dentro del área forestal productiva de Jalisco no se forestry treatments. registraron eventos epidémicos con plagas o enfermedades, ni daños catastróficos causados por fuego o por huracanes; en The fourth merit criterion, that refers to harmony, starting from cambio, en la península de Yucatán los huracanes han sido el the experience of applying PC in regard to the theoretical body factor ambiental más importante en los eventos de reemplazo in forest matter, and in the light of the experience of Santa Cruz de rodal. La parota jalisciense (Enterolobium cyclocarpum) fue del Tuito, it is partially accomplished. The impact of the intense atacada varios años consecutivos por una intensa epidemia epidemic of stem rottenness of Enterolobium cyclocarpum, that de pudrición del fuste, pero solo causó mortalidad from outside the forest seriously injured the population of the generalizada en los sitios fuera de la zona productiva, sobre woody areas, was an alarm signal about the previsions that todo en arbolado ubicado en caminos, potreros, traspatios must be taken about casualties that might result in the failure y otras zonas muy transformadas. En cuanto a la mortalidad of the wills and goals of the management plans; therefore, to ocasional en otras especies, los eventos detectados en appeal to the Mélard method has been an intelligent option los inventarios y en el marqueo en Jalisco fueron de nivel in PC. With disgraceful events or not, the dynamics themselves insignificante y despreciable, únicamente se registraron dos

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Figura 3. Estructura diamétrica del bosque de la Comunidad Indígena Cruz del Tuito, Cabo Corrientes, Jal. (1997 -2010). Figure 3. Diametric structure the Santa Cruz del Tuito Indigenous Community forest, Cabo Corrientes, Jal. (1997 -2010).

árboles muertos en la muestra de 2010. No obstante, la of the cultivated masses with PC not necessarily will accommodate propensión de las selvas a tener constantes fenómenos de to the parameters and processes of the normal forest that was disturbio natural, es clara la poca mortalidad y nulo efecto used to define the forest quarters and the forestry regime. It de mortalidad catastrófica en Cruz del Tuito, lo que sugiere que is even plausible that the forest in the immediate future will ha sido producido por el cultivo y por el alto vigor de la masa follow a dynamic that will put it far from the goal forest, but residual presente en Jalisco. the evidence from field visits and the continuous work of the extraction processes and sale of the multiple forest products Para el tercer criterio la opinión nacional e internacional es from Cruz del Tuito and other lands under management with altamente favorable a PQR (Snook, 2005), si bien, la investigación PC, indicates a dense, populated forest, with healthy trees, ha generado interrogantes sobre la eficiencia pública del vigorous, fertile and of high value. esfuerzo. En el caso de PC, el criterio tres podría quedar

22 Apodaca-Martinez et al., El plan costa como una mejor opción... pendiente de calificar, pues a pesar de que tienen más de 20 CONCLUSIONS años de informes sin haber una respuesta reprobatoria, el perfil publicitario de PC no es suficiente para formar un consenso en The administrative policies and the silvicultural treatments la opinión pública. En cuanto a casos y superficie, tampoco es of the Plan Costa (PC) management method have been posible comparar PC con PQR, pues el primero solo abarca described, a management scheme of persistent wood harvest tres municipios y una docena de casos de práctica sistemática. of tropical forests, applied in a continuous way since 1990 in a wide commercial zone of Puerto Vallarta, Cabo Corrientes Gran parte de la diferencia en los resultados de PC and Tomatlán municipalities, Jalisco. PC emerged against the respecto a PQR radica en que en ambos la composición possibility of not getting enough seedlings, growth and health del arbolado pasa de 100 especies por predio, pero en QR el in the mixed stands of tropical species in a middle and low trabajo se centra en trocería apta para aserrío y chapa, en tanto forest, if the methods based on quantitative specifications of que en Jalisco existe una variedad de productos, productores maturity (minimal cutting diameter) and removal (fix cutting intensity, y mercados, y eso permite usar una cantidad muy superior de regulation by capacity) were applied, as is prescribed in the especies, dimensiones, sitios y tratamientos silvícolas. method of Quintana Roo plan (PQR).

El cuarto criterio de mérito, que alude a la armonía, a partir The accumulated experience in the way of forest inventories, de la experiencia de aplicar el PC en relación con el cuerpo scientific research and the opinión of regional foresters, is expressed teórico en materia dasonómica, y a la luz de la experiencia in a wide consensus about the fact that PC has conducted the en Cruz del Tuito queda parcialmente cumplido. La afectación tropical forest cultivation without the loss of the forest border, de la intensa epidemia de pudrición de fuste en parota but keeping the removal flow that sustains a complex series of (Enterolobium cyclocarpum), que desde fuera del bosque products and product chains. At the same time, the silvicultural afectó seriamente a la población de las áreas maderables, treatments of PC have provoked consistently, the emergence fue una señal de alerta sobre las previsiones que han de tomarse of seedlings of all the important commercial species, except respecto a siniestros que puedan hacer fracasar las intenciones for rosa morada, and has kept the woody potential growth, y metas del plan de manejo; por lo tanto, recurrir al método even though the total wood inventories have diminished. The Mélard ha sido una opción inteligente en el PC. Siniestros healthy levels of the forests are immaculate and the forest has o no, la dinámica misma de las masas cultivadas con PC remained healthy, without epidemic events of plagues or no necesariamente se amoldarán a los parámetros y diseases or fire damages. During the 2011-2012 period no procesos del modelo de bosque normal que se usó para hurricanes appeared in this Costa Alegre zone, but it has been definir los cuarteles dasocráticos y el régimen silvícola. Incluso es anticipated that the forest is in such strength condition that it plausible que el bosque del futuro inmediato siga una dinámica can resist better than without the PC care. que la alejaría del bosque meta, pero la evidencia de visitas a campo y el trabajo continuo de los procesos de extracción y The performance of PC is more due to its design than to venta de múltiples productos forestales generados en Cruz del the prevailing circumstances in the Jalisco coast, as in the Tuito y demás predios bajo manejo con PC indica un bosque PQR case, where even if the forest border of the lands under denso, poblado de arbolado sano, vigoroso, fecundo y de alto valor. continuous production have achieved stability, the results of the forestry response are not clear: seedlings, composition, possibility CONCLUSIONES of bad events, growth, yield, attributable to the method.

Se han descrito las políticas administrativas y tratamientos silvícolas ACKNOWLEDGEMENTS del método de manejo Plan Costa (PC), esquema de gestión de aprovechamientos maderables persistentes de bosques To the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), to the Colegio de tropicales, aplicado de forma continua desde 1990 sobre Postgraduados, as well as to Servicios Forestales El Tuito, Jal. una amplia zona comercial de los municipios Puerto Vallarta, End of the English version Cabo Corrientes y Tomatlán, Jalisco. PC surgió ante el temor de no lograr suficiente renuevo, crecimiento y sanidad en los rodales mezclados de especies tropicales en selva mediana y baja, si se aplicaran métodos fundados en especificaciones cuantitativas de madurez (diámetro mínimo de corta), y de remoción (intensidad de corta fija, regulación por cabida), tal cual se prescribe en el método plan Quintana Roo (PQR).

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La experiencia acumulada en forma de inventarios forestales, investigación científica y opiniones de dasónomos regionales, se expresa en un consenso amplio acerca de que PC ha conducido el cultivo del bosque tropical sin pérdida de la frontera forestal, pero manteniendo el flujo de remoción que sostiene a una compleja serie de productos y cadenas productivas. Al mismo tiempo, los tratamientos silvícolas de PC de manera consistente han provocado la aparición de renuevo de todas las especies comerciales importantes, excepto rosa morada, y ha mantenido el potencial de crecimiento maderable, aunque los inventarios totales de madera han disminuido. Los niveles sanitarios del bosque han sido impecables, y el bosque ha continuado saludable, sin incidentes epidémicos de plagas o enfermedades, ni daños por fuego. Durante el periodo 2011-2012 no incidieron huracanes en esta zona de Costa Alegre, pero se anticipa que el bosque está en condiciones de firmeza para resistirlos mejor que sin los cuidados del PC.

El desempeño de PC es más producto de su diseño que de las circunstancias predominantes en la costa jalisciense, pues en el caso de PQR, si bien se ha logrado estabilizar la frontera forestal de los predios en producción continua, no son claros los resultados de la respuesta silvícola: renuevo, composición, siniestralidad, crecimiento, rendimiento, atribuibles al método.

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, al Colegio de Postgraduados, así como a Servicios Forestales El Tuito, Jal.

REFERENCIAS

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25 ENSAYO / TECHNICAL ESSAY

SERVICIOS AMBIENTALES DE LA VEGETACIÓN EN ECOSISTEMAS URBANOS EN EL CONTEXTO DEL CAMBIO CLIMÁTICO

ENVIRONMENTAL SERVICES OF VEGETATION IN URBAN ECOSYSTEMS IN THE CONTEXT OF CLIMATE CHANGE

Eulogio Pimienta-Barrios1, Celia Robles-Murguía1, Servando Carvajal2, Alejandro Muñoz-Urias1, Carla Martínez-Chávez3 y Silvia de León-Santos3

Resumen

Es abundante la información sobre los problemas ambientales que afectan a las urbes más importantes del mundo, pero es limitada para México. Esta revela que los servicios ambientales proporcionados por la vegetación, particularmente el arbolado, contribuyen a reducir las emisiones de gases de efecto invernadero, por ejemplo; sin embargo, su eficiencia está limitada por la escasez de agua y los contaminantes del aire y se agravará con el cambio climático. Entre los principales efectos de este último destacan la formación de olas e islas de calor y el aumento en la temperatura y en las concentraciones de ozono (O3) en las ciudades, donde dicho gas constituye una amenaza seria a la salud humana y a la de los árboles al interferir en la fotosíntesis, proceso fundamental en la prestación de servicios ambientales. La vegetación urbana puede ser una fuente de contaminación atmosférica al producir compuestos orgánicos volátiles que conducen a la formación de O3. La ciudad de Guadalajara está afectada por el cambio climático porque tiene porcentajes bajos de cobertura vegetal, alta contaminación del aire y la disponibilidad de agua ha disminuido. Estudios de fotosíntesis en árboles que crecen en Guadalajara revelaron amplias diferencias en su eficiencia de secuestrar carbono. Por lo tanto existe potencial para la selección de especies arbóreas con el propósito de usarlas en la reforestación de esta urbe, con el fin de reducir la contaminación del aire y mitigar los efectos del cambio climático.

Palabras clave: Cambio climático, captura de carbono, ecosistemas urbanos, fotosíntesis de árboles, islas de calor, olas de calor.

ABSTRACT

There is abundant information on environmental issues that affect the most important cities of the world, but it is limited in Mexico. This reveals that the environmental services provided by urban vegetation, particularly trees, contribute to reduce emissions of greenhouses gases, temperature as well as the intensity of both heat island and heat weaves, but those environmental services provided by the vegetation are limited by the scarcity of water and air pollutants, situation that will exacerbate with climatic change. The main effects of climatic change in cities is the increase in temperature, the formation of both heat weaves and heat islands, increased concentrations of ozone (O3), where O3 is the main hazard, because it affects both human health and photosynthesis, a process important in providing environmental services. Urban vegetation can be a source of air pollution by producing volatile organic compounds, since they produce O3. Both climatic change and heat weaves accelerate the formation of these volatiles. Guadalajara city is affected by climatic change and is vulnerable because it has low percentages of vegetation cover, high air pollution and declining availability of water. Studies of photosynthesis in trees growing in Guadalajara revealed differences in their ability to sequester carbon. Thus, there is a prospective potential to select tree species to be used for reforestation of this city, with the aim to reduce urban air pollution and to mitigate the effects of climate change.

Key words: Climate change, carbon sequestration, urban ecosystems, tree photosynthesis, heat islands, heat waves.

Fecha de recepción/date of receipt: 17 de mayo de 2011; Fecha de aceptación/date of acceptance: 28 de marzo de 2012. 1 Departamento de Ecología Universidad de Guadalajara. CUCBA. Correo-e: e _ [email protected] 2 Departamento de Botánica . y Zoología. CUCBA. 3 Estudiante de la carrera de Biología. CUCBA. Pimienta-Barrios et al., Servicios ambientales de la vegetación en...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Durante el siglo XX las ciudades del mundo crecieron During the XX the century the cities around the world grew de manera desmesurada. En 1900, por ejemplo, 14 % de in a disproportionate way. In 1990, for example, 14 % of la población mundial habitaba en ciudades, pero para the population of the world lived in the cities, but by 1950, 1950, 30 % (Wu, 2008) y a principios del siglo XXI alcanzó 30 % (Wu, 2008) but at the beginning of the XXth century, it 50 % (Grimm et al., 2008), y se espera para el 2030 que la summed 50 % (Grimm et al., 2008), and it is expected that by cifra aumente a 60 % (Alberti, 2008). En las urbes se trastrocó el 2030 this number will get as far as 60 % (Alberti, 2008). In the cities ambiente a causa de la actividad humana. Entre las modificaciones the environment was transformed because of the human activity. que sufrió sobresalen la contaminación del aire, la alteración de Among the changes that it suffered, air pollution is outstanding, as well los sistemas hidrológicos locales y regionales, los cambios en los as the alteration of the local and regional water systems, ciclos biogeoquímicos (Gill et al., 2007; Grimm et al., 2008), la changes in the biogeochemical cycles (Gill et al., 2007; Grimm et al., formación de islas de calor (Alcoforado y Andrade, 2008) y las olas 2008), heat islands formation (Alcoforado and Andrade, 2008) de calor (Campbell-Lendrum y Corvalán, 2007). La vegetación and heat waves (Campbell-Lendrum and Corvalán, 2007). Urban urbana, en particular el arbolado, puede mitigar la mayoría vegetation, in particular trees, may mitigate most environmental de los problemas ambientales que afectan el desarrollo de las problems that affect the development of most cities in the world grandes urbes del mundo (Gratani et al., 2000; Yang et al., (Gratani et al., 2000; Yang et al., 2005; Nowak, 2006; Gill et 2005; Nowak, 2006; Gill et al., 2007). al., 2007).

Las ciudades mexicanas también manifestaron un crecimiento Mexican cities also showed an outstanding growth in the last notable en las últimas décadas del siglo XX y, con ello, sus problemas decades of the XXth century, and so did their environmental ambientales. A principios del siglo pasado en Guadalajara problems. During the first years of last century, in Guadalajara residían 101 mil habitantes (Oliver-Sánchez, 2003), pero ya en lived 101 thousand people (Oliver-Sánchez, 2003), but by 2010 lo hacían 1.65 millones (INEGI, 2010). Los estudios en este 2010, there were 1.65 million (INEGI, 2010). Studies in this contexto son más bien escasos (Jáuregui et al., 1992; Jáuregui, field are rather scarce (Jáuregui et al., 1992; Jáuregui, 1997; 1997; Zambrano et al., 1999; Davydova-Belitskaya, 2004); se Zambrano et al., 1999; Davydova-Belitskaya, 2004); they refer refieren a las 12 urbes con una población superior a 600 to the 12 urban centers with more than 600 thousand people mil personas (INEGI, 2010), que se localizan en regiones de (INEGI, 2010), which are in warm weather regions, which makes clima cálido, lo que las hace más proclives al efecto del cambio them more vulnerable to the effect of climate change that are climático que las ubicadas en ambientes templados (Gill et located in mild environments (Gill et al., 2007). al., 2007). In this essay is described a review of literature about the En el presente ensayo se hace una revisión de la literatura environmental problem that affect several cities around the world, acerca de los problemas ambientales que inciden sobre diversas and in particular the Metropolitan Area of Guadalajara ciudades del mundo y en particular el Área Metropolitana de (AMG, for its acronym in Spanish), whose objectives include the Guadalajara (AMG), cuyos objetivos consistieron en reconocer los selection of the major environmental factors that affect principales factores ambientales que afectan el funcionamiento de the way urban ecosystems work, and from them, those which los ecosistemas urbanos, específicamente, los que se magnifican magnifies climatic change. Also, to assess the potential of urban por el cambio climático. Además de, evaluar el potencial de vegetation in the mitigation of environmental stress, and finally, la vegetación urbana en la mitigación del estrés ambiental y la to assess the variation in the photosynthetic ability of the tree variación en la capacidad fotosintética en especies arbóreas species that grow in AMG with the aim to find species that urbanas que crecen en el AMG, con el propósito de identificar remove CO2 in a more efficient way. especies que remuevan CO de manera más eficiente. 2 Ecosystem services Servicios ecosistémicos Ecosystem services are defined as environmental benefits that Se definen los servicios ecosistémicos como los beneficios organisms obtain from photosynthesis and the transpiration of ambientales que los organismos obtienen de la fotosíntesis y la plants (Chen and Jim, 2008). Among them, energy saving, transpiración de la vegetación (Chen y Jim, 2008). Entre ellos shadow production, softening of wind intensity, the reduction of se distinguen el ahorro de energía, la producción de sombra, the amount of air pollutants and noise, habitat for biodiversity el amortiguamiento de la intensidad del viento, la reducción de and the increase in rain water catchment (Gill et al., 2007; contaminantes del aire y el ruido, el hábitat para la biodiversidad y Chen and Jim, 2008; Wu, 2008). Photosynthesis helps to el aumento en la captación de agua de lluvia (Gill et al., 2007; diminish the effects of air pollution, in particular that caused by

Chen y Jim, 2008; Wu, 2008). La fotosíntesis contribuye a CO2 and O3 (Nowak et al., 2006), while transpiration releases

27 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 disminuir los efectos de la contaminación del aire, en particular water to the atmosphere as steam and acts as a natural system el CO2 y el O3 (Nowak et al., 2006), mientras que por la of “air conditioning”, as it affects the metropolitan microclimates transpiración libera agua a la atmósfera en forma de vapor (Rowntree, 1986). y actúa como un sistema natural de “aire acondicionado”, ya que modifica el microclima de las ciudades (Rowntree, 1986). Roof gardens are a way to provide environmental services to cities. They are important as they help to regulate the water Las azoteas verdes son una forma de brindar servicios system (Mentens and Raes, 2006), as in the reduction of ambientales a las ciudades. Destaca su participación en la temperature of buildings and the effects of urban heat islands regulación del sistema hidrológico (Mentens y Raes, 2006), en (Grant, 2006); it has also been suggested that they provide an la reducción de la temperatura de los edificios y de los efectos ideal habitat for the conservation of rare or threatened species de las islas de calor urbanas (Grant, 2006); además, se ha sugerido (Brenneisen, 2006). que proporcionan un hábitat ideal para la conservación de especies raras o amenazadas (Brenneisen, 2006). Environmental factors that affect the functioning or urban ecosystems Factores ambientales que afectan el funcionamiento de los ecosistemas urbanos Air pollution. Cities produce the greatest percentage of greenhouse effect gases and this favors global climate change.

Contaminación del aire. Las ciudades producen el mayor The 20 greatest cities of the United States emit each year more CO2 porcentaje de gases de efecto invernadero lo que favorece to the atmosphere than its continental area (Alberti, 2008). These el cambio climático global. Las 20 metrópolis más grandes CO2 increments in the atmosphere have been recorded in de Estados Unidos de América emiten cada año más CO2 a la Phoenix, where the concentration of this gas in winter is 24 % over atmósfera que el total de su área continental (Alberti, 2008). tan in the neighboring rural areas (Martin and Stabler, 2000). Estos aumentos en la atmósfera se han registrado en Phoenix, en The trees of New York capture 1.521 t of air pollutants (Nowak donde la concentración de dicho gas en el invierno es 24 % et al., 2006). At Beijing, more than 2 million trees removed 1.261 superior que en las áreas rurales aledañas (Martin y Stabler, t of pollutants; from them, the suspended particles between 5 2000). El arbolado de Nueva York secuestra 1.521 t de and 10 m (PM5 and PM10) were the most important (Yang et contaminantes aéreos (Nowak et al., 2006). En Beijing, una al., 2005). población de más de dos millones de árboles removió 1.261 t de μ contaminantes; de los cuales, las partículas suspendidas entre 5 y Water availability. Most plants (except for those of acid 10 m (PM5 y PM10) fueron las principales (Yang et al., 2005). metabolism as Crasulaceae) transpire great amounts of water (Salisbury and Ross, 1992). A deciduous tree in North Carolina Disponibilidadμ de agua. La mayoría de las plantas (excepto las de transpires from 200 to 400 L of water in a warm summer day metabolismo ácido de las crasuláceas) transpiran grandes (Kozlowski et al., 1991). cantidades de agua (Salisbury y Ross, 1992). Un árbol deciduo en Carolina del Norte transpira de 200 a 400 L de agua en It is well known that water availability is low in big cities un día cálido de verano (Kozlowski et al., 1991). around the world (O´Hara and Georgakakos, 2008) and even lower in countries with little economic development (Wilby, Se sabe que la disponibilidad de agua es baja en las 2007). In Mexico, two of the most populous cities, Mexico grandes ciudades del mundo (O´Hara y Georgakakos, 2008) City and Guadalajara already have water supply problems y todavía menor en países con poco desarrollo económico (von Bertrab, 2003; Romero-Lankao, 2010). This shortage will (Wilby, 2007). En la república mexicana, dos de las ciudades be exacerbated by climate change, as the occurrence and más pobladas, la Ciudad de México y Guadalajara ya duration of droughts will increase (Gill et al., 2007). presentan problemas de abastecimiento de agua (von Bertrab, 2003; Romero-Lankao, 2010). Esta escasez se agudizará por el The low availability of water promotes water stress in urban cambio climático, pues se incrementará la ocurrencia y duración vegetation, which shortens the longevity of trees and is a de las sequías (Gill et al., 2007). major cause of death of young trees when afforestation and reforestation projects in cities are carried out (Whitlow et al., La baja disponibilidad de agua propicia estrés hídrico en la 1992). The drought becomes worse because the pavement and vegetación urbana, lo que acorta la longevidad de los árboles y es soil compaction decrease water infiltration to the root system una causa importante de la muerte de árboles jóvenes cuando (Foster and Blaine, 1978), leading growing trees on the streets se llevan a cabo proyectos de forestación y reforestación en to be the most affected (Whitlow et al., 1992). ciudades (Whitlow et al., 1992). La sequía se agrava porque el pavimento y la compactación del suelo disminuyen la infiltración de agua al sistema radical (Foster y Blaine, 1978), lo que da

28 Pimienta-Barrios et al., Servicios ambientales de la vegetación en... lugar a que los árboles que crecen en las calles sean los más The effect of urban drought will become more intense due to afectados (Whitlow et al., 1992). air pollution, in particular by ozone (O3), since it diminishes the efficiency of photosynthesis (Reich and Amundson, 1985) and, El efecto de la sequía urbana se va a acentuar por la consequently, there is a less removal of greenhouse gases contaminación del aire, en particular por la presencia de (Davies et al., 2011). ozono (O3), ya que este disminuye la eficiencia de la fotosíntesis (Reich y Amundson, 1985) y, como consecuencia, es menor la Urban trees play a major role when facing long droughts remoción de gases de efecto invernadero (Davies et al., 2011). caused by climate change (Gill et al., 2007), from their ability to store water (Scholz et al., 2007) which lets them keep transpiration El arbolado urbano puede desempeñar un papel preponderante and air pollutant sequestration. Therefore, a dense and healthy para enfrentar sequías prolongadas causadas por el cambio group of trees would reduce the use of energy and greenhouse gas climático (Gill et al., 2007), por su capacidad de almacenamiento de emissions that are produced by air conditioners (Wu, 2008). agua (Scholz et al., 2007) al permitirle mantener la transpiración y la captura de contaminantes del aire. Por lo tanto, un arbolado Heat Islands denso y sano reduciría el consumo de energía y la emisión de gases de efecto invernadero que producen los equipos Urban heat islands (ICU, for its acronym in Spanish) are an de aire acondicionado (Wu, 2008). example of the microclimatic changes caused by man (Grimm et al., 2008). They are formed from the alterations in the energy Islas de calor exchange as a consequence of the reduction of green areas, and are the main reason that air temperature in the cities is higher Las islas de calor urbanas (ICU) son un ejemplo de los cambios to that of the neighboring rural environment (Alberti, 2008). microclimáticos provocados por los humanos (Grimm et al., 2008). Se forman por alteraciones en el intercambio de Since the end of the last century, most of the cities in the world energía como consecuencia de la disminución de las áreas experienced the ICU phenomenon, as temperatures were from verdes, y son la principal razón de que la temperatura del aire 5 to 11 °C, higher numbers than those in the rural surroundings en las metrópolis sea superior al ambiente rural circunvecino (Aniello et al., 1995). 3 to 8 % of the electric demand in the (Alberti, 2008). United States is used to compensate the effects of ICU (Wu, 2008). Oleson et al. (2011) acknowledged that the increase Desde finales del siglo pasado, la mayoría de las ciudades in temperatures of the cities came from the increase of the maximum presentaron el fenómeno de ICU, porque las temperaturas fueron de temperatures at night, and so ICU were then more intense. 5 a 11 °C, valores superiores a los del entorno rural (Aniello et al., 1995). Oleson et al. (2011) reconocieron que su aumento se producía When the number of trees was increased in 25 % in Sacramento por el incremento en las temperaturas máximas nocturnas, y and Phoenix, their temperatures lowered from 3.3 to 5.6 °C esto daba lugar a que las ICU fueran más intensas por in summer (Akbari, 2002), as under the canopy of the trees, la noche. Se estima que de 3 a 8 % de la demanda de temperature becomes colder from 1.7 to 3.6 °C, compared to the energía eléctrica en Estados Unidos de América se utiliza areas without them (Georgi and Zafiriadis, 2006). para compensar los efectos de las ICU (Wu, 2008). Heat waves Al incrementar en 25 % el arbolado en Sacramento y Phoenix, sus temperaturas disminuyeron entre 3.3 y 5.6 °C en verano Temperature increase is apparent through the timing and intensity (Akbari, 2002), pues bajo el dosel de los árboles los valores of urban heat waves (OCU, for its acronym in Spanish). OCU se reducen de 1.7 a 3.6 °C, con respecto a zonas carentes de are more common in cities placed in warm environments with a ellos (Georgi y Zafiriadis, 2006). low vegetation cover. They provoke that human diseases rise, as well as aerial allergens and infections transmitted by vectors; on the Olas de calor other hand, they promote changes in vegetation structure as they favor the input and development of exotic species and the El incremento en la temperatura se manifiesta a través de la modification of the timing of phenophases in plants (McMichael periodicidad e intensidad de las olas de calor urbanas (OCU). et al., 2006; Alcoforado and Andrade, 2008). Gill et al. (2007) Las OCU se verifican con mayor frecuencia en ambientes stated that climate change will increase consecutive dry days cálidos con baja cobertura vegetal. Aumentan la morbilidad and that OCU will be longer. In Europe during the summer of humana, los alérgenos aéreos y las infecciones transmitidas 2003, OCU were attributed to climate change, which caused por vectores; por otro lado, propician cambios en la estructura 35 000 victims in two weeks (Stott et al., 2004). The OCU in de la vegetación al favorecer la introducción y desarrollo de Germany between 1990 and 2006 provoked high rates of especies exóticas y la modificación de los tiempos de ocurrencia deaths in Berlin (Gabriel and Endlicher, 2011).

29 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 de las fenofases en las plantas (McMichael et al., 2006; Climate change Alcoforado y Andrade, 2008). Gill et al. (2007) consignaron que el cambio climático aumentará los días secos consecutivos The Intergovernmental Panel on Climate Change defined climate y las OCU serán más largas. En Europa durante el verano de 2003 change as “a change in climate over time, which can be caused by se formaron OCU imputadas al cambio climático, que causaron natural variability or as a result of human activity” (IPCC, 2007). 35 000 muertes en dos semanas (Stott et al., 2004). Las OCU This phenomenon is manifested by the increase in temperature. Its en Alemania entre 1990 y 2006 provocaron tasas altas de average on the surface of the planet has increased from 0.30 decesos en Berlín (Gabriel y Endlicher, 2011). to 0.61 °C since the late XIXth century (Nowak et al., 2002), and this rise is higher at the surface than in the oceans, and is more Cambio climático noticeable during winter in the northern hemisphere (Alberti, 2008). However, even if greenhouse gases are reduced, the El Grupo Intergubernamental en Cambio Climático definió a temperature rise due to global warming will not get lower by at este como “una modificación del clima en el tiempo, que puede ser least 1 000 years (Solomos et al., 2009). causado por variabilidad natural o como resultado de la actividad humana” (IPCC, 2007). Es un fenómeno se manifiesta mediante Studies of climate change on 100 of the most extensive el aumento en la temperatura. Su promedio en la superficie del urban areas of the world from 1950 to 2009 revealed that planeta se ha incrementado entre 0.30 y 0.61 °C desde temperatures are up to 4 °C above the rural lands. This finales del siglo XIX (Nowak et al., 2002); dicho ascenso es difference is attributed more to regional climate change than to más alto en la superficie terrestre que en los océanos, y se the local effects of urbanization (Mishra and Lettenmaier, 2011). This acentúa más durante el invierno en el hemisferio boreal is where trees offer a high potential to moderate the rise in (Alberti, 2008). No obstante, aunque disminuyan las emisiones temperatures in urban areas (Georgi and Zafiriadis, 2006), and to de gases invernadero, el incremento de la temperatura por reduce the emission of greenhouse gases (Nowak, 2006), and el calentamiento global no va a reducirse en al menos 1 000 contribute to the adaptation of cities to climate change (Gill et años (Solomos et al., 2009). al., 2007).

Los estudios de cambio climático en 100 de las áreas The high concentrations of ozone (O3) probably are the main urbanas más extensas del mundo de 1950 a 2009 revelaron result of climate change in cities. The increase in temperature que las temperaturas en esos lugares son hasta 4 °C por and the high levels of irradiation catalyze photochemical encima de las zonas rurales. Diferencia que se atribuye más reactions that form O3 (Alberti, 2008). O3 is an aggressive al cambio climático regional que a los efectos locales de la oxidizing agent that in humans affects the function of the lungs urbanización (Mishra y Lettenmaier, 2 011 ). Es aquí donde el and cause respiratory problems (Lefohn et al., 2010). This is one arbolado ofrece un alto potencial para moderar el aumento of the reasons why climate change is a threat to health in cities en las temperaturas en áreas urbanas (Georgi y Zafiriadis, (Campbell- Lendrum and Corvalán, 2007). The urban forest

2006), y reducir la emisión de gases de efecto invernadero significantly reduces the concentrations of O3 (Nowak et al., 2006). (Nowak, 2006), además coadyuvaría a la adaptación de las ciudades al cambio climático (Gill et al., 2007). Air pollution by biogenic sources

Las altas concentraciones de ozono (O3) son, probablemente, Peñuelas and Llusia (2001) informed that land vegetation la principal consecuencia del cambio climático en las metrópolis. El releases biogenic volatile organic compounds (BVOC) that are aumento en la temperatura y los niveles altos de irradiación exchanged between the biosphere and the atmosphere, affecting catalizan las reacciones fotoquímicas que forman O3 (Alberti, the chemical and physical properties of the latter (Peñuelas 2008), el cual es un agente oxidante agresivo, que en el and Staudt , 2010). Climate change accelerates the formation humano afecta la función de los pulmones y causa problemas of BVOC (Peñuelas and Staudt, 2010), as well as heat waves respiratorios (Lefohn et al., 2010). Esta es una de las razones por (Wilby, 2007.) The BVOC contribute with two-thirds of global las que el cambio climático es una amenaza para la salud greenhouse gas emissions (Guenther et al., 1995); among the (Campbell-Lendrum y Corvalán, 2007). El arbolado urbano most important of them are isoprenoids, carbonyls, alkanes, reduce de manera significativa las concentraciones de O3 alkenes, esters, ethers and acids (Kesselmeier and Staudt, 1999). (Nowak et al., 2006). Isoprene and monoterpenoids are highly reactive in the lower atmosphere and exert a strong influence on the photochemical

production of O3 (Guenther et al., 1995). Some tree species emit BVOC such as Fagus sylvatica L. (König et al., 1995), Eucalyptus sp. (Nunes and Pio, 2001) and Quercus suber L. (Pio et al., 2005). The second is well represented in the trees

30 Pimienta-Barrios et al., Servicios ambientales de la vegetación en...

Contaminación del aire por fuentes biogénicas of Mexico City and Guadalajara (Benavides - Meza, 1992; López-Coronado and Guerrero-Nuño, 2004). Peñuelas y Llusia (2001) consignaron que la vegetación terrestre libera compuestos orgánicos volátiles biogénicos (COVB), Guadalajara city que son intercambiados entre la biósfera y la atmósfera, que afectan las características químicas y físicas de esta última (Peñuelas y The Metropolitan Area of Guadalajara (AMG, for its acronym Staudt, 2010). El cambio climático acelera la formación de COVB in Spanish) is the second largest city of Mexico in regard to (Peñuelas y Staudt, 2010), lo mismo que las olas de calor (Wilby, the number of citizens, which, at present, is near 4 million people 2007). Los COVB contribuyen con dos terceras partes de las and it is predicted that by 2025, it will get to 7 million (von emisiones globales de gases (Guenther et al., 1995), entre los más Bertrab, 2003); it includes four municipalities: Guadalajara, importantes destacan los isoprenoides, los carbonilos, los alcanos, Zapopan, Tlaquepaque and Tonalá (INEGI, 2010). It is located los alquenos, los esteres, los éteres y los ácidos (Kesselmeier in the western central region of the country in an area with a y Staudt, 1999). El isopreno y los monoterpenoides son muy mild sub-humid weather with summer rains. La Primavera and reactivos en la parte baja de la atmósfera y ejercen una fuerte Los Colomos are two great green areas that, together with Chapala Lake, help in the regulation of the climate of the influencia en la producción fotoquímica de O3 (Guenther et al., 1995). Algunas especies forestales emiten COVB; por ejemplo, neighboring urban zone (Davydova-Belitskaya, 2004). Fagus sylvatica L. (König et al., 1995); Eucalyptus sp. (Nunes y Pio, 2001) y Quercus suber L. (Pio et al., 2005). El segundo Environmental factors that affect Guadalajara city género está muy bien representado en el arbolado de las ciudades de México y Guadalajara (Benavides-Meza, 1992; Vegetation and water. Since 1960 the green areas of López-Coronado y Guerrero-Nuño, 2004). Guadalajara started to get smaller (Gómez-Sustaita, 2002). At the beginning of the XXIst century, they covered only 3.5 % of the area, which is not enough, as they should make up 20 % (Chávez- Ciudad de Guadalajara Anaya et al., 2010). At the end of the last century, the provision of water to the city turned into a general crisis, as Chapala El Área Metropolitana de Guadalajara (AMG) es la segunda Lake (its main source) had records of significant reductions in zona urbana más grande de México por el número de their volumes of stored water (von Bertrab, 2003). habitantes, que, en la actualidad, es cercana a cuatro millones y se pronostica que para 2025 será de siete millones (von Bertrab, Air pollution. Since the last decades of the XXth century, 2003); incluye cuatro municipios: Guadalajara, Zapopan, air pollution became worse in AMG (Michel, 1983). The major Tlaquepaque y Tonalá (INEGI, 2010). Está situada en la región central compound additions to the air are CO2, CO, SO2 and O3 as oeste de México con un clima templado subhúmedo con lluvias well as suspended particles over 10 μm (PM10) (Semades, 2011). en verano. El bosque La Primavera y el de Los Colomos son dos In 2007, the emission of pollutants to the atmosphere was áreas verdes importantes que junto con el Lago de Chapala 1 million 400 mil ton year-1, which was attributed to the great participan en la regulación del clima de la zona conurbada increment in the number of cars in AMG, that in 2011 reached (Davydova-Belitskaya, 2004). 1.7 million (Semades, 2011), and to the low per cent of green areas (Chávez-Anaya et al., 2010). Factores ambientales que afectan a la ciudad de Guadalajara The distribution of the green areas of Guadalajara is not regular, as the east zone gathers around 4 % of the urban vegetation, while the western, 22 % (Chávez-Anaya et al., 2010); Vegetación y agua. Desde 1960 comenzaron a reducirse las this difference might explain the greatest O concentration at the áreas verdes de la ciudad de Guadalajara (Gómez-Sustaita, 3 east of AMG almost all year long (Semades, 2011). 2002). A principios del siglo XXI cubrían únicamente 3.5 % de la superficie, lo que resulta insuficiente, ya que debe existir al Records of the CO concentration that took place in menos 20 % (Chávez-Anaya et al., 2010). A finales del siglo XX 2 February 2007 in different parts of AMG using a gas analyzer el abastecimiento de agua para la ciudad se convirtió en una in the infrared (LI-COR LI-6200), revealed that the average crisis generalizada, porque el Lago de Chapala (su principal concentration was 20 % higher (461 ppm) than in peripheral fuente) registró disminuciones significativas en sus volúmenes de rural areas (370 ppm). Idso et al. (2001) reported that the agua almacenada (von Bertrab, 2003). increment of this gas in the cities is a contributing factor to capture more heat. It is likely that this situation provokes that Contaminación del aire. A partir de las últimas décadas del temperature rises at night in AMG. siglo XX se agravó la contaminación del aire en el AMG (Michel, 1983). Las principales adiciones de compuestos al aire Urban heat islands. The first information about ICU in Guadalajara son CO , CO, SO y O además de las partículas suspendidas 2 2 3 is dated in 1880 (Bárcena, 1954), as it was determined that the mayores de 10 μm (PM10) (Semades, 2011). En 2007 la emisión

31 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 de contaminantes a la atmósfera fue de 1 millón 400 mil toneladas temperature in the surrounding areas was 2° C lower than at por año, lo que se atribuye al considerable aumento en el the city center. Michel (1983) found that in the 80›s, the center número de automóviles que circulan en el AMG, que en 2011 of this city was warmer than its surroundings. llegó a 1.7 millones (SEMADES, 2011) y al bajo porcentaje de áreas verdes (Chávez-Anaya et al., 2010). In the last years of the XXth century, the ICU of AMG were studied by Jáuregui et al. (1992) and Jáuregui (1997). They found La distribución de áreas verdes en Guadalajara no es that the temperature of the air had a growing tendency from homogénea, pues la zona oriental reúne cerca de 4 % de la 1931 to 1970, of 0.03 °C año-1. The greatest warming rate (0.7 °C by vegetación urbana, mientras que la occidental, 22 % (Chávez- decade) occurred during the 60’s when the population growth Anaya et al., 2010); esta diferencia podría explicar la mayor increased considerably. concentración de O3 en el oriente del AMG durante casi todo el año (Semades, 2011). Davydova-Belitskaya (2004) reported three ICU in AMG, in areas with low vegetation cover. One was located at the center of the city and the other two in Miravalle and Tlaquepaque. Los registros de la concentración de CO2 que se realizaron en febrero de 2007, en diferentes puntos del AMG mediante el The difference between the minimal daily temperature at the center uso de un analizador de gases en el infrarrojo (LI-COR LI-6200) and around the island reached 6 °C in the humid months and revelaron que la concentración promedio fue 20 % superior up to 9 °C in the dry months. (461 ppm) al de las áreas rurales periféricas (370 ppm). Idso et al. (2001) consignaron que el aumento de ese gas en las Climate change. Recent studies suggest that climate change ciudades es un factor que favorece la captura de más calor. is affecting AMG. Evidence confirms it as follows: on the one hand, Es probable que dicho aumento contribuya a la elevación de the total annual analysis of estimated precipitation for the la temperatura nocturna en el AMG. representative climate periods from 1881 to 2010 revealed increments starting from the 30’s of the XXth century, with a Islas de calor urbanas. La primera información sobre ICU en 22.05 mm rate by decade (Davydova-Belitskaya, 2004). Also, Guadalajara data de 1880 (Bárcena, 1954), al identificar que the average monthly minimal temperature, about 0.3 °C every ten en las áreas circunvecinas la temperatura fue 2 °C inferior a years, has increased during the last decades of the previous la del centro de la ciudad. Michel (1983), en los años 80 del century. This increment was higher from January to May and its range siglo pasado definió que esta zona era más calurosa que en was from 0.2 to 0.5 °C. In contrast, the average maximal monthly los alrededores. temperature lowered up to 0.2 °C by decade (Figura 1 a, b, c, d, e).

En la última década del siglo pasado se estudiaron las ICU Vegetal ecophysiology. In regard to the actual microclimate in en la AMG por Jáuregui et al. (1992) y Jáuregui (1997). Registraron some of the parks of AMG, in a study made at the end of que la temperatura del aire mostró una tendencia creciente desde the dry season (June) and with the rains already established 1931 hasta 1970, de 0.03 °C año-1. La mayor tasa de calentamiento (July) during 2010, irradiation, air temperature and relative humidity (0.7 °C por década) se produjo durante los años 60, cuando hubo un at the inside of parks and streets or neighboring avenues crecimiento de la población considerable. were considered.

Davydova-Belitskaya (2004) dio a conocer tres ICU en el The daily average temperature in the parks was 2 °C±0.45, lower AMG, en zonas con baja cobertura vegetal. Una fue localizada than out of them. Relative humidity did not show any significant en el centro de la ciudad y las dos restantes en Miravalle y difference between the parks and their surroundings, which is Tlaquepaque. La diferencia de temperatura mínima diaria en el attributed to the low transpiration rates of the vegetation of the centro y periferia de la isla alcanzó 6 °C en los meses húmedos parks and, consequently, a low cooling efficiency. Irradiation y hasta 9 °C en los meses secos. was the microclimatic variable that showed the greatest reduction inside the parks (Table 1). Cambio climático. Estudios recientes sugieren que el cambio climático está afectando al AMG. Las evidencias que confirman The efficiency of carbon (C) sequestration was estimated lo anterior consisten, por un lado, el análisis del total anual de in adult trees in the AMG in April and July 2008, with a precipitación estimado para periodos climáticos representativos portable system for measuring photosynthesis (LI-COR LI-6200) de 1881 a 2010 reveló incrementos a partir de los años 30 del every two hours from sunrise until dusk, to obtain daily values. siglo XX, con una tasa de 22.05 mm por década (Davydova- The highest value in this context was obtained from an exotic Belitskaya, 2004). Además, el promedio de temperatura species, Schefflera actinophylla (Endl.) Harms, followed by mínima mensual, de alrededor de 0.3 °C por cada diez años, se an endemic species to Mexico, Populus mexicana Wesm. ex incrementó en las últimas décadas del siglo pasado. El aumento DC., and three exotic ones from humid tropical environments: fue mayor de enero a mayo, de 0.2 a 0.5 °C. En contraste, el Spathodea campanulata P. Beauv.; Cassia fistula L. and Bougainvillea

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●= máximas; ○= mínimas; mensuales en: a) = enero; b) = febrero; c) = marzo; d) = abril; e) = mayo; f) = junio; g) = julio; h) = agosto; i) = septiembre; j) = octubre; k) = noviembre; l) = diciembre, de 1910 a 2010. ●= maximum; ○= minimal; monthly: a) = January; b) = February; c) = March; d) = April; e) = May; f) = June; g) = July; h) = August; i) = September; j) = October; k) = November; l) December, from 1910 to 2010. Figura 1. Promedios de temperaturas. Figure 1. Average temperatures.

33 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 promedio de temperatura máxima mensual disminuyó hasta 0.2 °C glabra Choisy. Most of the endemic species of Mexico had por década (Figura 1 a, b, c, d, e). intermediate values (Heliocarpus appendiculatus Turcz. and Psidium guajava L.). The lowest figure of carbon sequestration was Ecofisiología vegetal. Con respecto al microclima presente en recorded in Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth. (Figure 2). algunos parques de la AMG, en un estudio realizado al final de la estación seca (junio) y con las lluvias (julio) establecidas durante Photosynthesis was assessed in eleven tree species younger 2010, se consideró la irradiación, la temperatura del aire y than two years old, used to reforest the AMG in two locations: la humedad relativa en el interior de los parques y calles o Miravalle in Guadalajara, area where air pollution is concentrated avenidas aledañas. and the other in a neighboring rural environment at Zapopan, Jalisco. In both, Hibiscus mutabilis L. showed the highest value of La temperatura del aire diaria promedio en los parques fue photosynthesis and Schinus molle L. the lowest. In most of these 2 °C±0.45, menor que fuera de ellos. La humedad relativa species considered here, a more reduced photosynthesis was no presentó diferencia significativa entre los parques y su noted in Miravalle than in Zapopan. Except for Tabebuia rosea entorno, lo cual se atribuye a tasas bajas de transpiración (Bertol.) DC., in exotic species carbon sequestration was higher de la vegetación de los parques y, en consecuencia, a una (Figure 3). baja eficiencia de enfriamiento. La irradiación fue la variable microclimática que presentó mayor disminución (54-69 %) en el interior de los parques (Cuadro 1).

Cuadro 1. Variación promedio diaria de temperatura, humedad relativa e irradiación en parques de Guadalajara y Zapopan, México*. Table 1. Average daily variation of temperature, relative humidity and irradiation in parks of Guadalajara and Zapopan, Mexico*. Flujo de fotones Temperatura Humedad relativa para la fotosíntesis Nombre del Fecha de (°C) (%) parque medición (μmol m-2 s-1) Calle o Calle o Calle o Parque Parque Parque avenida avenida avenida Agua Azul 22-07-10 24±0.4 26±0.7 41±2.1 40±1.9 364±32 833±47 Monterrey 13-07-10 23±0.3 25±0.6 49±1.7 48±1.8 347±45 751±77 La Calma 08-06-10 30±0.5 32±0.8 23±0.6 23±0.9 306±58 914±96 Monterrey 09-06-10 28±0.6 30±0.9 34±1.1 32±1.3 341±35 1085±73 *Los datos son promedios diarios de 10 h a 11 h ± error estándar. *Data are daily averages from 10 h to 11 h ± standard error.

La eficiencia de captura de carbono (C) fue estimada en Based on what has been expressed before, there is good árboles adultos del AMG en abril y julio de 2008, con un sistema potential to carry on a process of tree species selection, portátil para medir fotosíntesis (LI-COR LI-6200), cada dos with a greater ability to remove carbon, and to use them in horas desde la salida del sol hasta su puesta, para obtener reforestation projects oriented to reduce greenhouse effect datos diarios. El valor más alto en este contexto se obtuvo gases and to adapt the AMG to climate change. en una especie exótica, Schefflera actinophylla (Endl.) Harms, seguido de una endémica de México, Populus mexicana Wesm. ex DC., y tres exóticas originarias de ambientes tropicales húmedos: Spathodea campanulata P. Beauv.; Cassia fistula L. y Bougainvillea glabra Choisy. La mayoría de los taxa endémicos de México presentaron valores intermedios (Heliocarpus appendiculatus Turcz. y Psidium guajava L.). La cifra más baja de captura de carbono se registró en Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth. (Figura 2).

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Sa= Schefflera actinophylla; Pm = Populus mexicana; Sc = Spathodea campanulata; Cf= Cassia fistula; Bg= Bougainvillea glabra; Fu= Fraxinus uhdei; Mi= Mangifera indica; Hr= Hibiscus rosa-sinensis; El= Ehretia latifolia; Cs= Chorisia speciosa; Ca= Citrus aurantium; Ha= Heliocarpus appendiculatus; Fb = Ficus benjamina; Ej= Eriobotrya japónica; Pg= Psidium guajava; Ec= Eucalyptus camaldulensis; Ll= Ligustrum lucidum; Pd= Pithecellobium dulce. Sa= Schefflera actinophylla; Pm = Populus mexicana; Sc = Spathodea campanulata; Cf= Cassia fistula; Bg= Bougainvillea glabra; Fu= Fraxinus uhdei; Mi= Mangifera indica; Hr= Hibiscus rosa-sinensis; El= Ehretia latifolia; Cs= Chorisia speciosa; Ca= Citrus aurantiu; Ha= Heliocarpus appendiculatus; Fb = Ficus benjamina; Ej= Eriobotrya japónica; Pg= Psidium guajava; Ec= Eucalyptus camaldulensis; Ll= Ligustrum lucidum; Pd = Pithecellobium dulce. Figura 2. Captura anual de carbono en arbustos y árboles que crecen en el AMG. Figure 2. Annual carbon sequestration in scrubs and trees that grow in AMG.

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La fotosíntesis se evaluó en 11 especies arbóreas jóvenes de dos años de edad, que se usan para reforestar el AMG, en dos localidades: Miravalle en Guadalajara, área en la cual la contaminación del aire se concentra y la otra, en un ambiente rural circunvecino en Zapopan, Jalisco. En ambas, Hibiscus mutabilis L. mostró el valor más alto de fotosíntesis y Schinus molle L. el menor. En la mayoría de los taxa considerados se advirtió una reducción en la fotosíntesis en Miravalle más que en Zapopan. Con excepción de Tabebuia rosea (Bertol.) DC., en especies exóticas la captura de carbono fue superior (Figura 3).

Hm= Hibiscus mutabilis; Bv= Bauhinia variegata; Sc=Spathodea campanulata; Tr=Tabebuia rosea; Hp= Hibiscus pernambucensis Arruda; Fu= Fraxinus uhdei; El= Ehretia latifolia; Kp= Koelreuteria paniculata Fb= Ficus benjamina; Ll= Ligustrum lucidum; St= Schinus terebinthifolius. * = Statistical differences among treatments with the t test (P< 0.05). Hm= Hibiscus mutabilis; Bv= Bauhinia variegata; Sc=Spathodea campanulata; Tr=Tabebuia rosea; Hp= Hibiscus pernambucensis; Fu= Fraxinus uhdei; El= Ehretia latifolia; Kp= Koelreuteria paniculata; Fb= Ficus benjamina; Ll= Ligustrum lucidum; St= Schinus terebinthifolius. * = Diferencias estadísticas entre tratamientos con la prueba de t (P< 0.05).

Figura 3. Captura de CO2 de arbustos y árboles jóvenes que se emplean para reforestar la AMG, evaluados en una localidad contaminada de Guadalajara (Miravalle) y en un ambiente rural de Zapopan (Las Agujas).

Figure 3. CO2 sequestration by shrubs and young trees that are used for reforestation of the AMG, assessed in a polluted location of Guadalajara (Miravalle) and in a rural environment at Zapopan (Las Agujas).

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Con base en lo anterior, existe potencial para llevar a cabo un CONCLUSIONS proceso de selección de especies arbóreas, con mayor capacidad de remoción de carbono, para usarlas en proyectos de reforestación Cities contribute significantly to global climate change as the orientados a reducir la emisión de gases de efectos invernadero y highest proportion of greenhouse gases are generated in them. para la adaptación del AMG al cambio climático. Trees can help to reduce these emissions and mitigate the effects of climate change such as high temperatures, the intensity of heat CONCLUSIONES islands and waves, among others.

Las ciudades contribuyen de manera significativa al cambio Among the major impacts of climate change in cities, highlight the climático mundial, porque en ellas se genera la mayor proporción increase in temperature, the formation of waves and heat islands de gases de efecto invernadero. El arbolado puede contribuir a and the increasing concentrations of O3. Of these, O3 is the main reducir estas emisiones y mitigar los efectos del cambio climático threat, because it affects human health and photosynthesis. como las altas temperaturas, la intensidad de las islas y olas de calor, entre otras. Climate change and heat waves accelerate the formation

of O3. Eucalyptus is one of the main genus that emit these Entre los principales efectos del cambio climático en las urbes compounds, and there are numerous species that are part of destaca el aumento en la temperatura, la formación de olas e the trees that grow in Mexico City and Guadalajara. islas de calor y el aumento de las concentraciones de O3. The AMG has been impacted by climate change and has De estos, el O3 es la amenaza más importante, porque afecta la salud humana y a la fotosíntesis. low percentages of plant cover as well as high air pollution, but water availability is decreasing. El cambio climático y las olas de calor aceleran la formación de Studies of variation in photosynthetic efficiency in trees growing O3. Eucalyptus es uno de los géneros relevantes que emiten estos compuestos, y son numerosas las especies que forman parte in the AMG revealed wide differences in their efficiency to del arbolado de las ciudades de México y Guadalajara. sequester carbon; therefore, there is the potential for selection of tree species for the purpose of use in reforestation projects El AMG ha sido impactado por el cambio climático y tiene aimed at mitigating the effects of climate change. porcentajes bajos de cobertura vegetal, alta contaminación del aire y está en disminución la disponibilidad de agua. ACKNOWLEDGEMENTS

Estudios de la variación en la eficiencia fotosintética en The authors thank the Universidad de Guadalajara for having sponsored árboles que crecen en el AMG revelaron amplias diferencias the Urban Ecology Project which made it possible to accomplish the present work as well as the reviewers and editor of the Revista Mexicana de Ciencias en su eficiencia de secuestrar carbono; por consiguiente existe Forestales for having improved this essay. potencial para la selección de especies arbóreas con el propósito de usarlas en proyectos de reforestación dirigidos a mitigar los End of the English version efectos del cambio climático.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la Universidad de Guadalajara el financiamiento otorgado al proyecto Ecología Urbana que hizo posible la realización de este trabajo, así como las valiosas observaciones de los árbitros y el editor de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales que contribuyeron a mejorar la calidad de este ensayo.

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39 EVALUACIÓN DE DOS MÓDULOS AGROFORESTALES CON “CULTIVO EN CALLEJONES” EN LA SIERRA PURÉPECHA, MICHOACÁN

ASSESSMENT OF TWO AGROFORESTRY MODULES WITH “ALLEY CROPPING” IN THE PUREPECHA SIERRA OF MICHOACAN

H. Jesús Muñoz Flores1, J. Jesús García Magaña2, Gabriela Orozco Gutiérrez1, Víctor Manuel Coria Ávalos1 y Ángel Martínez Cruz2

RESUMEN

En Michoacán, un millón de hectáreas se dedican a cultivos de baja productividad que además degradan el suelo y registran poca rentabilidad. Se estima que dos millones de hectáreas son susceptibles de recuperarse mediante reforestaciones y plantaciones comerciales. El objetivo del presente trabajo fue evaluar los componentes tanto agrícolas como forestales en dos módulos establecidos con la modalidad de cultivo en callejones: uno en la comunidad indígena de San Lorenzo, Uruapan (1996), y otro en Cheranástico, Paracho (1999). El primero, a 11 años de su implementación no mostró diferencias importantes entre los espaciamientos, de acuerdo con los parámetros dasométricos evaluados (altura total, diámetro normal, volumen, supervivencia, sanidad y vigor) y la avena tuvo un rendimiento en 1999 de 6.5 t ha-1 de peso verde y durante el ciclo 2000, de 2.8 t ha-1, lo que se atribuye al crecimiento de las ramas que redujeron el área adecuada para su desarrollo, por el efecto de la sombra. El segundo, a ocho años de su instauración, tuvo variaciones significativas respecto al diámetro normal con espaciamiento 2.5 x 4.0 m. y Pinus greggii presentó mayor crecimiento diamétrico en esta configuración. Se concluye que el espaciamiento óptimo para el establecimiento de plantaciones agroforestales en la Sierra Purépecha es de 2.5 x 4.0 m, y al utilizarlo en callejones es posible obtener una producción mixta.

Palabras clave: Avena, cultivo en callejones, espaciamiento, sistemas agroforestales, Pinus greggii Engelm. ex Parl., Pinus pseudostrobus Lindl.

ABSTRACT

In Michoacan, a million hectares are devoted to low productivity crops which, besides, degrade the soil and have a low profitability. Two million hectares are estimated to be likely to recover through reforestation and commercial plantations. The purpose of this paper was to assess the agricultural and forestry components in two modules established as alley cropping: one in the indigenous community of San Lorenzo, Uruapan (1996) and one in Cheranástico, Paracho (1999). The former did not show significant differences between spacings 11 years after its implementation, according to the assessed dasometric parameters (total height, normal diameter, volume, survival, health and vigor). In 1999 oats had a yield of 6.5 t ha-1 of green weight, and during the 2000 cycle, of 2.8 t ha-1; this can be attributed to the growth of branches that reduced the adequate area for this crop’s development, due to the shade effect. The latter module showed significant variations as to the normal diameter with a spacing of 2.5 x 4.0 m after eight years of established; this configuration allows a larger diametric growth of P. greggii. We conclude that the optimal spacing for the establishment of agroforestry plantations in the Purepecha Sierra is 2.5 x 4.0 m, and by using it in alley croppings, it is possible to obtain a combined yield.

Key words: Oats, alley cropping, spacing, agroforestry systems, Pinus greggii Engelm. ex Parl., Pinus pseudostrobus Lindl.

Fecha de recepción/ date of receipt: 14 de abril de 2011; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 11 de abril de 2012 1 CE. Uruapan, CIR-Pacífico Centro, INIFAP. Correo-e: [email protected] 2 Facultad de Agrobiología. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

El estado de Michoacán ocupa el primer lugar a nivel nacional The state of Michoacan occupies the first place at national level in en cuanto a producción de resina, el tercero en riqueza forestal de resin production, the third in forest wealth in temperate climates, and clima templado y el quinto en biodiversidad; sin embargo, the fifth in biodiversity. However, it also has the highest deforestation también es sujeto de la tasa de deforestación más alta, lo que rate, which results in the fragmentation of the habitat of major repercute en la fragmentación del hábitat de taxa importantes taxa (Sáenz et al., 2002). During the period between 1981 and (Sáenz et al., 2002). Durante el periodo comprendido entre 1998, 5 079 039 ha with edaphic degradation issues were 1981 y 1998 se cuantificaron 5 079 039 ha con problemas quantified; these issues were ascribed mainly to the loss of de degradación edáfica, atribuidos principalmente a la tree mass (28.5%) and to the change of use of the soil (28.5 %); pérdida de la masa arbórea (28.5 %) y al cambio de uso del also, the surface of the forests, body waters and shrubs were suelo (28.5 %); asimismo, la superficie de bosques, cuerpos reduced by 13.6 %, 18.9 % and 34.5 %, respectively; in contrast, de agua y matorrales disminuyeron 13.6 %, 18.9 % y 34.5 %, the extension dedicated to rain fed agriculture increased by 10.4 %, respectivamente; en contraparte, la extensión dedicada a and that of irrigation agriculture, by 16.9 %. There is an urgent la agricultura de temporal aumentó 10.4 % y la de riego, need to implement actions to reduce the ecological impact of 16.9 %. Esta problemática fundamenta la urgente necesidad de these problems. Viable options are the use of agroforestry implementar acciones que contribuyan a disminuir su impacto systems that allow diversification of the yield, the reduction ecológico, una opción viable son los sistemas agroforestales of the erosion rates, the recovery of short- and medium-term que permiten diversificar la producción, descender las tasas de investment, and the reconversion of abandoned lands or lands erosión, recuperar la inversión a corto y mediano plazo, y used for low-productivity crops (Sáenz et al., 2001). reconvertir terrenos abandonados o utilizados con cultivos de baja productividad (Sáenz et al., 2001). Agroforestry is a collective name for those practices in which perennial trees are established in association with agricultural La agroforestería es un nombre colectivo para las prácticas crops or livestock breeding activities, in various combinations of que integran el establecimiento de árboles perennes en space or time, thereby favoring the ecological and economic asociación con siembras agrícolas o actividades pecuarias, interactions between the timber-yielding and non timber-yielding en combinaciones espaciales o temporales; lo que favorece components (Lundgren, 1987). In order that the juxtaposition las interacciones ecológicas y económicas entre los componentes of these may be beneficial, the entire system must yield maderables y no leñosos (Lundgren, 1987); para que la profitable results, as the effects can be positive or negative. They yuxtaposición de estos sea benéfica debe haber resultados are considered to relate in a complementary manner when the provechosos en todo el sistema, ya que los efectos pueden ser presence of one component increases the yield of another; tanto positivos como negativos. Se considera que se relacionan neutral when no consequences are observed, and competitive de manera complementaria si la presencia de un componente when the presence of one component reduces the yield of aumenta el rendimiento de otro; neutral, si no se registran another. The objective of this method is to identify and maximize consecuencias; y competitiva, si la presencia de uno reduce la favorable interactions. productividad del otro; el objetivo de este método es identificar las interacciones favorecedoras para maximizarlas. Alleys are a modality that consists in establishing rows of trees in association with agricultural species. This concept was Los callejones son una modalidad que consiste en establecer created to avoid the reduction of the soil’s fertility, which is filas de árboles en asociación con especies agrícolas. El typical of migratory agriculture and has been traditionally solved concepto se creó para evitar la disminución de la fertilidad with fallow practices. With this modality, both the area and the del suelo, típica de la agricultura migratoria y que se ha resuelto growth of the trees are simultaneously taken into account (Torquebiau, tradicionalmente con prácticas de barbecho; de esta manera 1997). The premise of this work is that the technique of alley cropping se toma en cuenta el área y en forma simultánea el crecimiento contributes to control the loss of soil and to maintain the latter’s del árbol (Torquebiau, 1997). En el presente trabajo se tiene physical properties, besides allowing the simultaneous production como premisa que dicha técnica contribuye a controlar la of timber and rain fed food crops; the objective was to assess the pérdida de suelo y a mantener sus propiedades físicas, además agricultural and forest components in two modules of allies de permitir la producción simultánea de madera y alimento de established in two locations of the Purepecha Sierra in Michoacan. temporal; el objetivo fue evaluar los componentes agrícolas y forestales en dos módulos de callejones establecidos en dos MATERIALS AND METHODS localidades de la Sierra Purépecha, Michoacán. Trees were planted in the study sites in association with annual agricultural and forage species in rain fed lands, as

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MATERIALES Y MÉTODOS an alternative for the recuperation of the soil. The first was established in 1996, east of the indigenous community of San En los sitios estudiados se plantaron árboles en asociación Lorenzo, Uruapan, and the second, in 1999, in Cheranástico, con especies agrícolas y forrajeras anuales en terrenos de Paracho (Table 1). temporal, como alternativa para la recuperación del suelo. El primero se estableció en 1996, al este de la comunidad According to Köppen’s classification modified by García (1973), in the community of San Lorenzo the climate is C (w ) b (e) g, indígena de San Lorenzo, Uruapan; y el segundo en 1999, en 2 Cheranástico, Paracho (Cuadro 1). that is, temperate with a long, cool summer, the most humid

Cuadro 1. Información geográfica y topográfica de dos módulos agroforestales establecidos en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 1. Geographic and topographic information about two agroforestry modules established in the Purépecha Sierra in Michoacan. Altitud Pendiente Módulo Comunidad Municipio Coordenadas geográficas Exposición (m) (%) 19° 31´ 53” N 1 San Lorenzo Uruapan 2 149 NW 5 102° 05´ 50” W 19° 43´ 4.3” N 2 Cheranástico Paracho 2 293 NE 4 102° 01´ 29.5” W

De acuerdo con la clasificación de Köppen modificada por among subhumid, with rains in the summer and the summer García (1973) en la comunidad de San Lorenzo, el clima dry periods, an annual mean temperature of 15 °C, and an es C (w2) b (e) g, que corresponde al templado con verano largo annual average precipitation of 1 600 mm. In the community y fresco, el más húmedo de los subhúmedos, con régimen de of Cheranástico the climate is C (w2) b (i) g, temperate with lluvias en verano y sequía interestival, temperatura media summer rains, an annual mean temperature of 14 °C and an anual de 15 °C, precipitación promedio anual de 1 600 mm. annual average precipitation of 1 650 m (Muñoz et al., 2012).

En la comunidad de Cheranástico, el clima es C (w2) b (i) g, templado con lluvias en verano, temperatura media anual de In both locations, the soils are andosols of a black and 14 °C, precipitación promedio anual de 1 650 mm (Muñoz reddish brown hue, very light, with very abundant porous et al., 2012). spaces; their mineral portions are characterized by allophanes, amorphous materials with a high cation exchange capacity and a En ambos lugares, los suelos son del tipo Andosol, de color high phosphorus retention, a low base saturation, a moderate negro y pardo rojizo, muy ligeros, con espacios porosos muy content of calcium sodium and magnesium and a high content abundantes; caracterizados en su porción mineral por alófanos, of potassium; the dominant texture is clayey and similar to that of materiales amorfos de alta capacidad de intercambio catiónico bread crumb, and therefore it has a medium permeability and y alta retención de fósforo, baja saturación de bases, con un moderate drainage (Detenal, 1974). In the surrounding area, the contenido moderado de calcio, sodio y magnesio y alto en prevailing vegetation is a natural pine and holm oak forest potasio; la textura dominante es de migajón y arcillosa, por lo where the dominant species are Pinus leiophylla Schiede et que tienen permeabilidad media y drenaje moderado (Detenal, Deppe, Pinus devoniana Lindl., Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus 1974). En el área circundante, la vegetación predominante es montezumae Lamb., Quercus rugosa Née, Quercus laurina Humb bosque natural de pino - encino, en el que prodominan las et Bonpl., Quercus scytophylla Liebm., Crataegus pubescens especies: Pinus leiophylla Schiede et Deppe, Pinus devoniana Kunth (Steud.), Prunus serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh, Lindl., Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus montezumae Lamb., Alnus jorullensis Kunth subsp. lutea Furlow, Arbutus xalapensis Quercus rugosa Née, Quercus laurina Humb et Bonpl., Quercus Kunth, Clethra mexicana DC. and Ternstroemia pringlei (Rose) scytophylla Liebm., Crataegus pubescens Kunth (Steud.), Prunus Standl. (Bello, 1993). serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh, Alnus jorullensis Kunth subsp. lutea Furlow, Arbutus xalapensis Kunth, Clethra mexicana The modules are located in the hydrologic basin of the Balsas DC. y Ternstroemia pringlei (Rose) Standl. (Bello, 1993). river, in the 18th Hydrological Region and in the sub-basin of the Cupatitzio river; this does not contain rain currents or permanent springs but only temporary streams (Enciclopedia de municipios de Michoacán, 2000). The cultivated forest species were P. pseudostrobus and Pinus greggii Engelm. ex Parl., and four different spacings were used; the agricultural crops sown were beans, fava beans, oats, squashes and corn (Table 2).

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Los módulos se localizan en la cuenca hidrológica del río Origin of the seeds of the forest individuals Balsas, Región Hidrológica RH-18 y subcuenca río Cupatitzio, en ella no existen corrientes pluviales ni manantiales permanentes, únicamente arroyos temporales (Enciclopedia de municipios de The Pinus greggii germplasm came from Jacala, Hidalgo, and that Michoacán, 2000). Las especies forestales cultivadas fueron of P. pseudostrobus, from natural stands of the Purépecha Sierra. P. pseudostrobus y Pinus greggii Engelm. ex Parl. y se utilizaron cuatro espaciamientos; respecto a los cultivos agrícolas se sembraron: frijol, haba, avena, calabacita y maíz (Cuadro 2).

Cuadro 2. Componentes agrícolas y forestales evaluados en los módulos agroforestales establecidos en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 2. Agricultural and forest components evaluated in the agroforestry modules established in the Purépecha Sierra of Michoacan. Componentes Año de Forestal Agrícola Módulo establecimiento Densidad Espaciamiento (m) Cultivo (árboles ha-1) San Lorenzo 1996 Pinus pseudostrobus Lindl. 2.5 x 2.5 1 600 Haba y calabacita Pinus greggii Engelm. ex Parl. 2.5 x 3.2 1 250 Avena Cheranástico 1999 Pinus greggii Engelm. ex Parl. 2.0 x 4.0 1 250 Haba y frijol 2.5 x 4.0 1 000 Maíz Procedencia de las semillas de los individuos forestales The propagation took place at the El Copal nursery. Copper Block styrofoam containers with a capacity for 77 cells El germoplasma de Pinus greggii provino de Jacala, Hidalgo and 165 cc were used for the first species, and 10 x 20 cm y el de P. pseudostrobus, de rodales naturales de la Sierra polyethylene bags we used for the second; the seedlings Purépecha. La propagación se llevó a cabo en el vivero “El were established during the rainy season (in July) with an Copal”, para la primera especie se utilizaron contenedores average height of 26 cm. de poliestireno expandido del tipo Copper Block con una capacidad de 77 celdas y 165 cc, y para la segunda se Origin of the crop seeds usaron bolsas de polietileno de 10 x 20 cm; las plántulas se establecieron durante la temporada de lluvias (julio) con una Oats seeds of the Chihuahua variety and squash seeds were altura promedio de 26 cm. acquired at a seed store in Uruapan, while the corn, bean and fava bean seeds belonged to the owners of the plots. In both Procedencia de las semillas de los cultivos locations the land was prepared by removing the weeds and shrubs; it was then plowed with 30 cm deep furrows using La semilla de avena variedad Chihuahua y de calabacita se a tractor. adquirieron en un negocio de venta de semillas en Uruapan, mientras que las de maíz, haba y frijol pertenecían a los dueños Design of the forest species plantation de los predios. En ambas localidades se preparó el terreno mediante la eliminación de hierbas y arbustos, posteriormente se realizó un barbecho con tractor a 30 cm de profundidad. In San Lorenzo, the forest plantation consisted of P. pseudostrobus and P. greggii in continuous alternating rows, with 2.5 x 2.5 and 2.5 x 3.2 m spacings. In Cheranástico the design of random Diseño de la plantación de las especies forestales blocks with two configurations –2.0 x 4.0 m y 2.5 x 4.0 m– and six repetitions was utilized. En San Lorenzo, la plantación forestal fue de P. pseudostrobus y P. greggii, con las especies intercaladas en filas de manera continua, con espaciamientos de 2.5 x 2.5 y 2.5 x 3.2 m. En Field data recording Cheranástico se utilizó el diseño de bloques al azar con dos configuraciones: 2.0 x 4.0 m y 2.5 x 4.0 m y seis repeticiones. In San Lorenzo, the forest individuals were measured at 1, 12, 36, 40, 50, 54, 60, 80, 108 and 132 months, and the agricultural component was assessed in the 1999 and 2000 cycles; in Cheranástico, dasometric data were collected at 1, 4, 19, 23, 48, 72 and 84 months, and the agricultural data were obtained during the same period as in the first module.

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Registro de datos de campo Variables considered

En San Lorenzo se realizaron las mediciones de los individuos Forest component. The assessed characteristics were: total forestales a: 1, 12, 36, 40, 50, 54, 60, 80, 108 y 132 meses, y height (directly for each tree, with a Suunto clinometer); a caliper en cuanto al componente agrícola se hicieron evaluaciones en los and two crossed measures were utilized to obtain the mean ciclos 1999 y 2000; en Cheranástico los datos dasonométricos se normal diameter at the height of 1.30 m; survival rate, tomaron a los 1, 4, 19, 23, 48, 72 y 84 meses y los agrícolas calculated through the direct count of the trees in the spacings en el mismo periodo que en el primer módulo. (the statistical analysis estimates this rate based on the number of living trees, while for purposes of comparison, it is expressed as a percentage); health: the damage caused Variables consideradas by wild animals and pathogens hazardous to the trees was registered, and the number of affected trees was taken Componente forestal. Se evaluaron la altura total (de forma into account; vigor: diameter, height, stem, canopy, health and directa para cada árbol con un clinómetro Suunto); el diámetro leaf color were recorded, and the trees were classified in two normal, con una forcípula, se usaron dos medidas cruzadas categories: a) vigorous, with dominant trees that stand out for their para obtener el promedio, a la altura de 1.30 m; la supervivencia, shape, with a height above that of others or a larger size than mediante el conteo directo de los árboles en los espaciamientos, the average and a good structure, and b) not vigorous, medium para el análisis estadístico se consideró el número de sized or smaller trees with similar characteristics to those of árboles vivos y para fines comparativos se expresó en most trees, below the level of the rest. Besides, the volume was porcentaje; la sanidad, se registraron los daños ocasionados por estimated using this equation: fauna silvestre y patógenos que ponen en riesgo al árbol y se tomó en cuenta el número de árboles afectados; el vigor, el diámetro, la altura, el fuste, la copa, la sanidad y el color de V= D2 x h x 0.7854 x 0.6 las hojas y se hizo una clasificación en dos niveles: a) vigorosos, con árboles dominantes que sobresalen por su porte y cuya Where: altura es superior a la de los demás, o un tamaño superior al V= Volume (m3) promedio con buena conformación; y b) no vigorosos, árboles D= Normal diameter (m) intermedios o menores con características similares a la mayoría h= Height (m) del arbolado, por debajo del nivel de los otros. Además se 0.6 = Morphic coefficient calculó el volumen con la siguiente ecuación: Agricultural component. An annual evaluation was carried out by 1 m2 plots in order to estimate the density, the cultivated V= D2 x h x 0.7854 x 0.6 surface, the number of plants per hectare and the yield (t ha-1). In the case of corn, 10 m long transects were used in the Donde: furrows to estimate the number of plants per hectare; besides, 3 V= Volumen (m ) the fresh and dry weights were determined. The data D= Diámetro normal (m) were captured in an Excel spreadsheet in order to calculate the h= Altura (m) averages per parcel; the survival rate was obtained 0.6 = Coeficiente mórfico from the quotient between the number of living trees and the total baseline number of trees multiplied by 100 so that the Componente agrícola. Se llevó a cabo una evaluación anual result could be expressed as a percentage; as for the health status 2 en parcelas de 1 m , con el fin de estimar la densidad, la and vigor, the healthy and unhealthy, vigorous and not vigorous superficie cultivada, la cantidad de plantas por hectárea y el individuals were quantified, and the results were expressed in -1 rendimiento (t ha ). Para el caso del maíz, en los surcos se terms of percentages. emplearon transectos de 10 m de longitud para determinar el número de individuos por hectárea, además se obtuvieron The data were subjected to a statistical analysis using el peso fresco y seco. Los datos se capturaron en una hoja de Excel the paired observations test, with t as testing statistic and a para calcular los promedios por parcela; para la supervivencia significance level of 0.05 %. A t value with n–1 degrees of se consideró el cociente entre el número de árboles vivos freedom was utilized for the tables. It was determined that y el total de los árboles iniciales, multiplicado por 100, para the null hypothesis was to be rejected if the estimated t value expresar el resultado en porcentaje; respecto a la sanidad was higher than the t value of the tables, since the population y el vigor, se cuantificaron los ejemplares sanos y no sanos, así means would be significantly different. como vigorosos y no vigorosos y se expresaron los resultados en porcentaje.

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Los datos se sometieron a un análisis estadístico, con la RESULTS AND DISCUSSION prueba de observaciones apareadas con t como estadístico de prueba y un nivel de significancia de 0.05 %. Se usó un valor de t de tablas con n–1 grados de libertad. Se definió Componente forestal que si el valor de t calculado era mayor al de t de tablas, se rechazaba la hipótesis nula, ya que las medias poblacionales Table 3 shows the results of the San Lorenzo and Cheranástico models. serían significativamente diferentes. The statistical analysis by means of the paired observations test with t at a significance level of 0.05 % for the San Lorenzo RESULTADOS Y DISCUSIÓN module showed no significant differences between spacings in terms of total height, normal diameter, total volume, survival Componente forestal rate, health and vigor, since the estimated t value turned out to be lower than that of the tables. In short, the null hypothesis En el Cuadro 3 se muestran los resultados de los módulos de San Lorenzo y de Cheranástico.

Cuadro 3. Promedio de las variables del componente forestal en los módulos agroforestales establecidos en San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 3. Mean variables of the forest component in the agroforestry modules established in San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years), in the Purépecha Sierra of Michoacan. Módulo San Lorenzo Módulo Cheranástico Componentes forestales Variable Pinus pseudostrobus Lindl. Pinus greggii Engelm. ex Parl. Pinus greggii Engelm. ex Parl. 2.5 x 2.5 (m) 2.5 x 3.2 (m) 2.5 x 2.5 (m) 2.5 x 3.2 (m) 2.0 x 4.0 (m) 2.5 x 4.0 (m) Altura total (m) 11.44 11.44 11.45 11.82 7.79 7.88 Diámetro normal (cm) 20.56 21.79 20.07 21.41 16.00 18.47 Volumen total (m3) 0.23 0.25 0.26 0.25 0.10 0.15 Supervivencia (%) 58 57 55 56 63 52 Sanidad (%) 83.00 84.00 82.00 81.00 89.00 87.00 Vigor (%) 75.00 76.00 74.00 77.00 59.00 61.00

El análisis estadístico mediante la prueba de observaciones was rejected at a significance level of 5 %, i.e. in this location the apareadas con t, a un nivel significativo del 0.05 %, para el assessed spacings for P. greggii and P. pseudostrobus show a módulo de San Lorenzo no mostró diferencias significativas high level of uniformity (Table 4). entre los espaciamientos en la altura total, el diámetro normal, el volumen total, supervivencia, sanidad y vigor; ya que el valor Height by agroforestry module. In San Lorenzo, the height of de t calculado resultó menor que el de tablas, en conclusión se both species is lower than the t value of the tables (2.645) with rechaza la hipótesis nula al nivel significativo de 5 %, es decir a significance level of 0.05 %, which indicates that there were no que para las especies de P. greggii y P. pseudostrobus los significant differences between the spacings (tables 3 and 4). In espaciamientos evaluados presentan alta uniformidad en esta the Cheranástico module, the analysis of the average heights localidad (Cuadro 4). evidenced that the estimated t value was lower than the t value of the tables, with a significance level of 0.05 %, and therefore there were no significant variations for P. greggii in relation to the spatial configuration. P. greggii showed a good growth in both locations in spite of being an introduced species, which agrees with the findings published by García (1996), according to whom this species is characterized by a rapid growth in the Purépecha Sierra; this also coincides with the growth registered in the region for P. pseudostrobus (García 1996b).

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Cuadro 4. Observaciones apareadas en dos módulos agroforestales establecidos en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 4. Paired observations in two agroforestry modules established in the Purépecha Sierra of Michoacan. Módulo San Lorenzo Módulo Cheranástico Componentes forestales

Variable Pinus pseudostrobus Lindl. Pinus greggii Engelm. ex Parl. Pinus greggii Engelm. ex Parl. Significancia de t Significancia de t Significancia de t 2.5 x 2.5 2.5 x 3.2 2.5 x 2.5 2.5 x 3.2 2.0 x 4.0 2.5 x 4.0 (m) Altura total (m) 0.008 NS 0.538 NS 0.451 NS Diámetro normal (cm) 1.439 NS 1.070 NS 3.93800 * Volumen total (m3) 1.008 NS 0.417 NS 2.638 NS Supervivencia (%) 1.901 NS 0.000 NS 0.955 NS Sanidad (%) 1.901 NS 0.794 NS 1.279 NS Vigor (%) 0.817 NS 1.921 NS 1.132 NS *= Significativo con un nivel del 0.05 %; NS= No significativo; t de tablas= 2.645. *= Significant at a level of 0.05%; NS= Not significant; t value of the tables= 2.645.

Altura por módulo agroforestal. En San Lorenzo, la altura de With respect to the mean annual increase in height (MAIH), in ambas especies es menor que el valor de t de tablas (2.645) San Lorenzo, P. pseudostrobus registered 1.04 m year-1, and P. con una nivel de significancia de 0.05 %, lo cual indica que greggii, 1.07 m year-1, for both spacings. In Cheranástico there no existieron diferencias significativas entre los espaciamientos was a MAIH of 0.97 m year-1. The results of the first species are (cuadros 3 y 4). En el módulo de Cheranástico el análisis de similar to those documented by García (1996 a), who assessed las alturas promedio evidenció que el valor de t calculado four pine taxa in Capacuaro at 5.8 years of age and obtained fue menor que el t de tablas con un nivel significativo del 0.05 %, higher values in relation to Pinus montezumae, P. douglasiana por lo tanto no hubo variaciones importantes para P. greggii Martínez and P. leiophylla Schltdl. et Cham. in all spacings, with con relación a la configuración espacial. Y mostró en ambos a MAIH of 1.00 m year-1. sitios buen crecimiento, a pesar de ser una especie introducida, lo que coincide con lo publicado por García (1996), quien Diameter by agroforestry module. In San Lorenzo there were no señala que se caracteriza por su rápido crecimiento en la significant differences between the spacings, since the estimated t sierra Purépecha; esto también concuerda con el crecimiento value for P. greggii and P. pseudostrobus was lower than the que se registró en la región para el caso de P. pseudostrobus t value of the tables, with a significance level of 0.05 %, which is (García, 1996b). indicative of significant differences, with a larger average diameter in the 2.5 x 4.0 m configuration (Tables 3 and 4). Respecto al incremento medio anual en altura (IMAA) en In the case of Cheranástico, this parameter showed a higher San Lorenzo, P. pseudostrobus registró 1.04 m año-1 y P. greggii, estimated t value than the t value of the tables, with a significance 1.07 m año-1, para ambos espaciamientos. En Cheranástico se level of 0.05 %, which is indicative of significant differences, with presentó un IMAA de 0.97 m año-1. Los resultados de la primera a larger mean diameter in the 2.5 x 4.0 m configuration (Tables especie se asemejan con lo documentado por García (1996a), 3 and 4). These results show that spacing influences the growth quien evaluó cuatro taxa de pino en Capacuáro a los 5.8 años of P. greggii (Table 4) and favors the diametric development of de edad y que obtuvo los mayores valores, en relación con trees in agroforestry plantations with alley croppings. Pinus montezumae, P. douglasiana Martínez y P. leiophylla Schltdl. et Cham. en todos los espaciamientos, con un IMAA It is worth noting that the growth of P. greggii was higher de 1.00 m año-1. than that observed in P. pseudostrobus.

Diámetro por módulo agroforestal. En San Lorenzo no hubo In the San Lorenzo module, the mean annual increase in diferencias significativas entre los espaciamientos, ya que el diameter (MAID) for P. pseudostrobus was higher in the 2.5 x valor de t calculado para P. greggii y P. pseudostrobus fue 3.2 m than in the 2.5 x 2.5 m arrangement, and for P. greggi menor al t de tablas con un nivel de significancia 0.05 %. En the highest values were found in the 2.5 x 2.5 m spacing; in el tratamiento 2.5 x 2.5 m P. pseudostrobus tuvo un promedio Cheranástico, the higher MAID was registered with the 25 x semejante al de 2.5 x 3.2 m (cuadros 3 y 4). 4.0 m spacing.

46 Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con...

Figura 1. Promedios de la altura total en los módulos agroforestales de San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 1. Average total heights in the agroforestry modules of San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years) in the Purépecha Sierra of Michoacan.

En el caso de Cheranástico este parámetro mostró un valor Volume by agroforestry module. No significant variations were calculado superior al t de tablas con un nivel significativo de determined in San Lorenzo, since the estimated t value was 0.05 %, lo que indica que existen diferencias importantes, con lower than the t value of the tables at a 0.05 % significance un diámetro promedio mayor en la configuración 2.5 x 4.0 m level. Equally, the estimated values for the two species had (cuadros 3 y 4). Estos resultados denotan que el espaciamiento no significance (Table 4); similar results were obtained in the influye en el crecimiento de P. greggii (Cuadro 4) y favorece Cheranástico module (Table 4). In the first location, the average el desarrollo diamétrico de los árboles en plantaciones volume for P. pseudostrobus varied from 0.23 m3 to 0.25 m3 agroforestales con cultivo en callejones. Cabe señalar que between treatments, and in the case of P. greggii, from 0.26 m3 el crecimiento de P. greggii fue superior al observado en P. to 0.25 m3, while in Cheranástico the differences were of 0.10 pseudostrobus. m3 to 0.15 m3 (Table 3 and Figure 3).

En el módulo San Lorenzo el incremento medio anual en diámetro In San Lorenzo the MAIV of P. pseudostrobus was estimated (IMAD) para P. pseudostrobus fue mayor en la disposición in 14.46 m3 ha-1 year-1 with the 2.5 x 2.5 m spacing and in 7.65 2.5 x 3.2 m, en comparación con el 2.5 x 2.5 m y para m3 ha-1 year-1 with the 2.5 x 3.2 m spacing. For P. greggii a MAIV P. greggii los valores más grandes se presentaron en 2.5 x of 8.83 m3 ha-1 year-1 was obtained for the first configuration, 2.5 m; en Cheranástico, el IMAD superior se registró con el and 6.67 m3 ha-1 year-1 for the second. espaciamiento de 2.5 x 4.0 m. In Cheranástico, the same parameter for Pinus greggii was 10.05 m3 ha-1 year-1 in the 2 x 4 m configuration and of, de 9.95 m3 ha-1 year-1 in the 2.5 x 4 m spacing. The results for P. pseudostrobus are similar to those obtained by Ureña (1992) in Gómez Farías, Jalisco, in a 13-year-old plantation of P. douglasiana, whose volume was estimated in 160.9 m³ ha-1, with

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Figura 2. Promedios del diámetro normal en los módulos agroforestales de San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 2. Average normal diameters in the agroforestry modules of San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years) in the Purépecha Sierra of Michoacan.

Volumen por módulo agroforestal. En San Lorenzo no se determinaron a MAIV of 12.34 m³ ha-1 year-1, and also agree with the results variaciones importantes, ya que el valor de t que se calculó recorded by García (1996a) for two locations in the Purépecha fue menor que el t de tablas al nivel significativo de 0.05 %; Sierra with 15-year-old plantations of P. pseudostrobus and asimismo los valores calculados para las dos especies no tuvieron P. montezumae using 3 x 3 m spacings. For P. pseudostrobus significancia (Cuadro 4); resultados similares se obtuvieron en el he registered an accumulated volume of 232 m3 ha-1 and a módulo de Cheranástico (Cuadro 4). En la primera localidad, MIV of 232 m3 ha-1, while for P. Montezuma he determined el volumen promedio para P. pseudostrobus varió entre a volume of 200 m3 ha-1, with a MAIV of 13.2 m3 ha-1 year-1. tratamientos de 0.23 a 0.25 m3; y en el caso de P. greggii The data recorded in this paper also agree with the results de 0.26 m3 a 0.25 m3, y en Cheranástico las diferencias fueron de cited by García and Aguilar (1996) for P. douglasiana, 0.10 m3 a 0.15 m3 (Cuadro 3 y Figura 3). P. pseudostrobus, P. montezumae and P. leiophylla, in a location of almost 10 years in Capacuaro, Michoacan. With a 2 x 2 m En San Lorenzo el IMAV de P. pseudostrobus se estimó en spacing, these authors estimated a volume of 210 m3 ha-1 for 14.46 m3 ha-1 año-1 con el espaciamiento de 2.5 x 2.5 m y P. douglasiana, 185 m3 ha-1 for P. montezumae, 186 m3 ha-1 7.65 m3 ha-1 año-1 en el de 2.5 x 3.2 m; para P. greggii se obtuvo for P. leiopylla, and 186 m3 ha-1 for P. pseudostrobus. un IMAV de 8.83 m3 ha-1 año-1 para la primera configuración y 6.67 m3 ha-1 año-1 para la segunda. En Cheranástico, el mismo Survival rates by agroforestry module. The number of living parámetro para Pinus greggii fue de 10.05 m3 ha-1 año-1 en 2 x trees in San Lorenzo was lower for the estimated t value of both 4 m y en el de 2.5 x 4 m, de 9.95 m3 ha-1 año-1. Los resultados species than the t value of the tables, with a significance level para P. pseudostrobus se asemejan a los obtenidos por Ureña of 0.05 %. Consequently, there are no significant differences (1992) en Gómez Farías, Jalisco, dentro de una plantación de P. between the treatments considered. The resulting survival rate douglasiana de 13 años, cuyo volumen se calculó en 160.9 m³ ha-1, was 26 and 39 % for P. pseudostrobus with 3.20 x 2.50 m con un IMAV de 12.34 m³ ha-1 año-1; y también coincide con and 2.50 x 2.50 m, respectively, while for P. greggii it was lo consignado por García (1996a), para dos sitios en la Sierra estimated in 23 % with both spacings (Table 3 and Figure 4). In Purépecha con P. pseudostrobus y P. montezumae de 15 años Cheranástico, the estimated t value for P. greggii turned out to

48 Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con... de edad y espaciamientos de 3 x 3 m; quien registró un volumen be lower than the t value of the tables (2.645) with the same acumulado para P. pseudostrobus de 232 m3 ha-1 y un IMAV de significance, which corroborates that the spacings do not affect 15.3 m3 ha-1 año-1, mientras que para P. montezumae determinó this variable. The survival rate was 52 % for 2.5 x 4.0 M and 200 m3 ha-1, con un IMAV de 13.2 m3 ha-1 año-1. Los registros 63 % for 2.0 x 4.0. del presente trabajo igualmente coinciden con lo citado por García y Aguilar (1996) para P. douglasiana, P. pseudostrobus, In San Lorenzo, P. pseudostrobus had a 57 % survival rate, which P. montezumae y P. leiophylla, en un sitio de casi 10 años de may be due to the fact that it is a native species well adapted edad en Capacuáro, Mich. Estos autores con un espaciamiento to the ecological conditions of the region and characterized by de 2 x 2 m estimaron 210 m3 ha-1para P. douglasiana, 185 m 3 ha-1 having a rapid growth (García, 1996b); in Cheranástico, P. para P. montezumae, 186 m3 ha-1 para P. leiopylla, y 155 m3 ha-1 para greggii had a survival rate of 63 %, which is an acceptable P. pseudostrobus. value if we take into account that it is an exotic species.

Figura 3. Comparación de promedios de la variable volumen total (m3) en los módulos agroforestales de San Lorenzo a 11 años y Cheranástico a ocho años de establecidos, en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 3. Compared average total volumes (m3) in the agroforestry modules of San Lorenzo, at 11 years, and Cheranástico, at 8 years, in the Purépecha Sierra of Michoacan.

Supervivencia por módulo agroforestal. En San Lorenzo, The survival of the trees was affected primarily by moles el número de árboles vivos fue menor para t calculada, en (Geomys mexicanus (Alston, 1880)) causing losses of up to ambas especies, que el valor de t de tablas con un nivel 30 %, which were aggravated during the first years of the significativo de 0.05 %; en consecuencia, no existen diferencias establishment. Other causes of mortality (10 %) were derived importantes entre los tratamientos considerados. El porcentaje de from mismanagement during the transplant, the lack of supervivencia obtenida fue de 26 y 39 % para P. pseudostrobus appropriate care at the time of planting, and other, unidentified con 3.20 x 2.50 m y 2.50 x 2.50, respectivamente, mientras que factors. According to García and Aguilar (1996), the presence para P. greggii se calculó en 23 %, en ambos casos (Cuadro 3 of moles is one of the main problems affecting forest plantations y Figura 4). En Cheranástico la t calculada para P. greggii in the study area.

49 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 resultó menor que el valor de t de tablas (2.645) con la misma In the San Lorenzo module, the survival rate for the 2.50 x significancia, lo cual corrobora que los espaciamientos no afectan 2.50 m spacing was 58 %, with 928 P. pseudostrobus trees ha-1, esta variable. La supervivencia fue de 52 % para 2.5 x 4.0 m. y and in Cheranástico, the best result (63 %) was obtained 63 % para 2.0 x 4.0 m. with a 2.0 x 4.0 spacing and 787 P. greggii trees ha-1 (Figure 4). This corresponds to a difference of 1 % in favor of the 2.5 x 2.5 En San Lorenzo P. pseudostrobus tuvo 57 % de supervivencia, m spacing for P. pseudostrobus in the first location, while the lo cual puede responder a que se trata de una especie difference for P. greggii in the second was 11 % in favor of the 2.0 nativa, bien adaptada a las condiciones ecológicas de la x 4.0 m spacing. These results differ from those registered by región y caracterizada por presentar rápido crecimiento García and Toledo (1993), who point out that, 5 years after (García, 1996b); en Cheranástico P. greggii presentó 63 %, its establishment, a P. pseudostrobus plantation on volcanic valor aceptable, si se toma en cuenta que se trata de una sand in Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacan, reached especie exótica. a survival rate of 80 % arranged in a spacing of 2 x 2 m,

Figura 4. Supervivencia de Pinus pseudostrobus Lindl. y Pinus greggii Engelm. ex Parl. en los módulos agroforestales de San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 4. Survival rates of Pinus pseudostrobus Lindl. and Pinus greggii Engelm. ex Parl. in the agroforestry modules of San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years) in the Purépecha Sierra of Michoacan.

La supervivencia de los árboles fue afectada mayoritariamente, with 2 000 trees ha-1; 52 % using a 2.25 x 2.25 m spacing, with por tuzas (Geomys mexicanus (Alston, 1880), que causa pérdidas 1 053 trees ha-1; 71 % when planted at a 2.5 x 2.5 m spacing, de hasta 30 %, las cuales se acentúan en los primeros años del with 1 136 trees ha-1, and 74 % using a spacing of 2.75 x 2.75 m, with establecimiento. Otras causas de mortalidad (10 %) se derivaron 962 trees ha-1. However, they agree with the data cited by del mal manejo durante el trasplante, la falta de cuidados al Ureña (1992) for a P. douglasiana plantation at 13 years of age momento de la plantación y otros factores no identificados. in the municipality of Gómez Farías, Jal., with a 1.75 x 1.75 m García y Aguilar (1996) registran que la presencia de spacing and a survival rate of 51 %. tuzas es uno de los principales problemas que afectan las plantaciones forestales en la zona de estudio.

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En el módulo San Lorenzo el espaciamiento de 2.50 x 2.50 m In the San Lorenzo module, 11 years after its establishment, the obtuvo el porcentaje de supervivencia (58 %), con 928 árboles ha-1 average survival rate was 56 %, and 5 % in the Cheranástico de P. pseudostrobus y en Cheranástico el mejor resultado se dio module after 8 years. These results are considered to be con 2.0 x 4.0 m (63 %) y 787 árboles ha-1 para P. greggii acceptable for the ages of both modules. (Figura 4). Esto corresponde a una diferencia de 1 % en favor de 2.5 x 2.5 m para P. pseudostrobus en el primer sitio, en Health status by agroforestry module. The assigned score was el segundo P. greggii mostró una diferencia de 11 % en favor good, with an 85 % rate; both in the case of San Lorenzo (83 % del espaciamiento 2.0 x 4.0 m. Lo anterior difiere de lo referido of healthy trees) and in that of Cheranástico (88 % of healthy por García y Toledo (1993), quienes señalan que a cinco años trees), the estimated t value for the two species was lower than the de establecida una plantación de P. pseudostrobus sobre t value of the tables, with a significance level of 0.05 %; arenas volcánicas en Nuevo San Juan Parangaricutiro, Mich., la therefore, there were no significant differences between the supervivencia alcanzó 80 % en el espaciamiento de 2 x 2 m, con spacings (Table 4 and Figure 5). The identified damages were caused 2 000 árboles ha-1; para el espaciamiento de 2.25 x 2.25 m fue by wild animals, pests and diseases, including squirrels (Sciurus de 52 %, con 1 053 árboles ha-1; en 2.5 x 2.5 m de 71 %, con vulgaris Linnaeus, 1758), borer moths (Dioryctria species) and rust 1 136 árboles ha-1; para 2.75 x 2.75 m fue de 74 %, con 962 (Cronatium species) (Table 5). árboles ha-1. Sin embargo, concuerdan con los registros citados por Ureña (1992) para una plantación de P. douglasiana a la The wild animals that affect trees do not cause their death edad de 13 años de edad en el municipio Gómez Farías, but damage the phenotype of the trees in the form of lumps, Jal., con un espaciamiento de 1.75 x 1.75 m, y supervivencia resinosis or structural damages in twigs, stems or fruits. de 51 %. Vigor by agroforestry module. Both modules showed a vigorous En el módulo de San Lorenzo, a los 11 años de establecido state, the estimated t value for the two species was lower la supervivencia promedio fue de 56 % y en el módulo de than the t value of the tables, with a significance level of Cheranástico a los ocho años tuvo un valor de 57 %, estos 0.05%; therefore, it may be concluded that there are no resultados se consideran aceptables para las edades de relevant differences between the spacings. The vigor rate was ambos módulos. estimated in 76 % for San Lorenzo and 60 % for Cheranástico. In the first location, a 16 % variation was observed between the Sanidad por módulo agroforestal. La calificación asignada fue species, associated to the fact that P. pseudostrobus is a buena, con un índice de 85 %; tanto en el caso de San Lorenzo native taxon, better adapted and with a higher resistance to (83 % de árboles sanos) como en el de Cheranástico (88 % pests and diseases; instead, P. greggii is an introduced species and individuos arbóreos sanos), la t calculada para las dos especies had symptoms of attack by various agents. Although the age of fue menor que el valor de t de tablas, con un nivel significativo the trees is subject to competition, this variable is not affected de 0.05 %; por lo tanto, no se tuvieron diferencias significativas in terms of spacing; therefore, there has not been dominance entre los espaciamientos (Cuadro 4 y Figura 5). Los daños que among the fittest trees (Table 4 and Figure 6). se identificaron fueron causados por fauna silvestre, plagas y enfermedades, entre ellos las ardillas (Sciurus vulgaris Linnaeus, Agricultural component 1758), la palomilla barrenadora (Dioryctria sp.) y la roya (Cronatium sp.) (Cuadro 5). San Lorenzo Module. During the 1999 production cycle, oats La fauna silvestre que afecta los árboles no causa su muerte; (Chihuahua variety) and fava beans were sown. For the first, there -1 -1 sino que generan daños en el fenotipo del arbolado en forma was a seed density of 120 kg ha and a yield of 6.5 t ha de grumos, resinosis o daños estructurales en ramillas, tallos of green weight; for the second species, the seeds were o frutos. arranged in furrows at a distance of 50 cm and with 40 thousand plants ha-1. Germination occurred between days 7 and 8, and the Vigor por módulo agroforestal. En los dos módulos las especies flowering period, between days 65 and 70. This species was presentaron un estado vigoroso, el valor de t calculado para wrecked by the presence of frost during December (5 to 6 °C). In -1 los dos taxa fue menor que la t de tablas con un nivel significativo the year 2000 only oats were sown, with a yield of 2.8 t ha del 0.05, por lo tanto, se puede concluir que no hay diferencias at the end of the period (Table 6); the reduction is associated to relevantes entre los espaciamientos. El índice de vigor se estimó the shade of the trees, which covered most of the alleys en 76 % para San Lorenzo y 60 % para Cheranástico. En el and reduced the intensity of the light. This may be solved primer sitio se observó una variación de 16 % entre especies, through thinning and prunings to minimize the tree canopy que se asocia a que P. pseudostrobus es un taxón nativo, más and increase the light in the subcanopy by approximately 40 adaptado y con mayor resistencia a plagas y enfermedades; to 50 % (Martínez and Chávez, 2007). Nevertheless, the oats en cambio, P. greggii es introducido y tuvo síntomas de ataque crop associated to the trees surpassed the results obtained by Asteinza (1989), who assessed three varieties of this crop in

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Figura 5. Porcentaje de sanidad de los árboles en los módulos agroforestales de San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 5. Health percentages of the trees in the agroforestry modules of San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years) in the Purépecha Sierra of Michoacan. por diferentes agentes. La edad del arbolado, a pesar de alleys with P. montezumae (at 23 years) and with a spacing of ser sujeta de competencia, no afecta esta variable en función 4 x 4 m between the rows and trees and obtained a yield del espaciamiento, por lo cual, no hay dominancia entre los of 533 kg ha-1 of oats of the Páramo variety when sown alone árboles más aptos (Cuadro 4 y Figura 6). and of 430 kg ha-1 using alley croppings.

Cheranástico Module. During the 1999 cycle, 2 068 m2 of fava beans and 365 m2 of beans were sown, with a density of 110 and 100 kg ha-1, respectively; germination occurred after 8 days; however, both crops were damaged by the frosts. During 2000, corn was utilized, with a yield of 1.92 t ha-1 (Table 6), a value corresponding to the normal interval of the species in the Purépecha Sierra; it is therefore a good option to be used with agroforestry systems. This agrees with the results registered by Vélez and Becerra (2007) in five modules in Hidalgo, where

Cuadro 5. Porcentaje de afectación de los árboles en dos módulos agroforestales en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 5. Damage per cent of trees in two agroforestry modules in the Purépecha Sierra, Michoacan. Afectación (%) Módulo Agroforestal Componente Forestal Ardilla Palomilla Roya Pinus pseudostrobus Lindl. 1.0 4.5 2.4 San Lorenzo Pinus greggii Engelm. ex Parl. 0.9 3.1 1.3 Cheranástico Pinus greggii Engelm. ex Parl. 2.0 5.0 2.0

52 Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con...

Figura 6. Porcentaje de vigor de los árboles en los módulos agroforestales de San Lorenzo (11 años) y Cheranástico (8 años) en la Sierra Purépecha, Michoacán. Figure 6. Vigor percentage of the trees of the agroforestry modules of San Lorenzo (11 years) and Cheranástico (8 years) in the Purépecha Sierra of Michoacan. Componente agrícola corn was alternated and which generated larger amounts than elsewhere in the area: Criollo (Creole) yielded 2.87 t ha-1; -1 -1 Módulo San Lorenzo. Durante el ciclo de producción de 1999 Niebla, 3.51 t ha , and Promesa, 2.36 t ha ; on the other hand, se sembraron avena (variedad Chihuahua) y haba. Para la according to Musálem (2003), in agroforestry modules with -1 primera hubo una densidad de semilla de 120 kg ha-1 y se pruning and incorporation of biomass, the yield was 1 878 kg ha , -1 obtuvo un rendimiento de 6.5 t ha-1 de peso verde; para la and 1 508 kg ha without pruning with the Creole variety. segunda especie, las semillas se acomodaron en surcos, a 50 cm de Martínez and Chávez (2007) established two plots of forage distancia y con 40 mil plantas ha-1, la germinación ocurrió entre los 7 corn in Mascota, Jalisco, under a canopy of pine and holm oak, -1 y 8 días y la floración a 65 y 70 días, dicha especie se siniestró which yielded 40 t ha of green fodder. Martínez and Chávez por la presencia de heladas durante diciembre (5 y 6 °C). En (2007) established in Mascota, Jalisco, two plots of forage corn -1 el año 2000 únicamente se utilizó avena, que produjo 2.80 t ha-1 under a pine and holm oak canopy, which yielded 40 t ha of al final del periodo (Cuadro 6); la disminución se asocia con la green fodder. sombra de los árboles que cubrió gran parte de los callejones y redujo la intensidad lumínica. Esto podría solucionarse mediante The benefit cost ratio of oats was 0.99/1.68 in 1999 and aclareos y podas que minimicen la copa de los árboles y 0.43/0.72 in 2000, and 0.91/1.83 for corn. favorezcan una mayor entrada de luz, en aproximadamente Asteinza and Rivera (1989) pointed out the good yield 40 a 50 % (Martínez y Chávez, 2007). No obstante, el derived from the production of Ojo de Cabra and Puebla cultivo de avena asociado con el arbolado superó los resultados black beans under alley cropping conditions in an Eucalyiptus de Asteinza (1989), quien evaluó a tres variedades de ese resinifera Sm. Plantation in the State of Mexico. The firs variety had a cultivo en callejones con la especie P. montezumae (23 años) y un yield of 824 kg ha-1 year-1, and the second, of 1 332 kg ha-1 year-1. espaciamiento de 4 x 4 m entre hileras y árboles, y obtuvo Musálem (2003), for his part, estimated that the yield of the 533 kg ha-1 de avena variedad Páramo en solitario y 430 kg ha-1 seeds of the Cajanus cajan (L.) Huth tree in Veracruz was 758, mediante la técnica de callejones. 896 and 1 586 kg ha-1 with pruning treatments, although the presence of low temperatures caused the death of many plants. Módulo Cheranástico. En el ciclo 1999 se sembraron 2 068 m2 de haba y 365 m2 de frijol, con una densidad de 110 y 100 kg ha-1, respectivamente; la germinación se presentó a los 8 días,

53 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 sin embargo, ambos cultivos presentaron afectaciones por During the period in which the present research was carried heladas. Durante 2000 se utilizó maíz, con un rendimiento de out, the adverse factors for the production of the crops were 1.92 t ha-1 (Cuadro 6), valor que corresponde a su intervalo the frosts, and for the tree component, the moles. normal en la Sierra Purépecha, por lo que es una buena opción para los sistemas agroforestales. Lo anterior coincide con lo consignadodo por Vélez y Becerra (2007) en cinco módulos de Hidalgo, en los que se intercaló maíz, y generaron cantidades superiores a las de la zona: Criollo 2.87 t ha-1, Niebla 3.51 t ha-1 y Promesa 2.36 t ha-1; por su parte, Musálem (2003) en módulos agroforestales con poda e incorporación de biomasa obtuvo 1 878 kg ha-1 y sin poda, 1 508 kg ha-1 con la variedad Criolla. Martínez y Chávez (2007) establecieron dos parcelas en Mascota, Jalisco, de maíz forrajero bajo dosel de pino y encino, de las que resultaron 40 t ha-1 de forraje verde.

La relación beneficio / costo de la avena fue 0.99/1.68 en 1999 y 0.43/0.72 en 2000 y para el maíz de 0.91/1.83.

Cuadro 6. Componente agrícola durante los ciclos 1999 y 2000 en dos módulos agroforestales en la Sierra Purépecha, Michoacán. Table 6. Agricultural components during the 1999 and 2000 cycles in two agroforestry modules in the Purépecha Sierra of Michoacan. Componente agrícola Resultados Módulo agroforestal Ciclo de evaluación Cultivo Rendimiento (t ha-1) Relación B/C San Lorenzo 1999 Haba *Siniestrado - Avena 6.50 0.99/1.68 Cheranástico 1999 Haba *Siniestrado - Frijol *Siniestrado - San Lorenzo 2000 Avena 2.80 0.43/0.72 Cheranástico 2000 Maíz 1.92 0.91/1.83 *Durante 1999 se siniestraron los cultivos de haba y frijol por la presencia de heladas. *During 1999, the bean and fava bean crops were wrecked due to frost.

Asteinza y Rivera (1989) indicaron el buen rendimiento CONCLUSIONS derivado de la producción de frijol Ojo de Cabra y Negro Puebla, en condiciones de labranza de conservación en callejones de No significant differences between the spacings assessed for una plantación de Eucalyptus resinifera Sm. en el Estado the total height, normal diameter, total volumen, survival rate, de México; la primera variedad tuvo una producción health and vigor variables of the Pinus pseudostrobus and de 824 kg ha-1 año-1 y la segunda, de 1 332 kg ha-1 año-1. P. gregggii trees were registered in San Lorenzo with alley Musálem (2003) evaluó en Veracruz, el frijol de árbol (Cajanus croppings. However, in the Cheranástico module, Pinus greggii cajan (L.) Huth), con una producción de 758, 896 y 1 586 kg ha-1 showed significant variations in normal diameter with the 2.5 en los tratamientos con poda, a pesar de que la presencia de x 4.0 m spacing. bajas temperaturas ocasionaron la muerte de muchas plantas. The 2.5 x 4.0 m spacing is the most appropriate for the Durante el periodo en el que se realizó la presente development of the trees in an agroforestry plantation in investigación los factores adversos para la producción de cultivos the Purépecha Sierra of Michoacan, with alley cropping. fueron las heladas y para el componente arbóreo, las tuzas. Damages from pests, diseases and wild animals –including squirrels, moles, borer moths, and rust occurred; however, their low incidence did not transcend in the forest components. The survival rate of the trees was reduced as a consequence of the damage caused by moles.

54 Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con...

CONCLUSIONES The vigor of both P. pseudostrobus and P. greggii is acceptable, although the former is a native species, and the En el módulo de San Lorenzo no se registraron diferencias latter, an exotic one. significativas entre los espaciamientos evaluados para las variables altura total, diámetro normal, volumen total, In San Lorenzo, the yield of oats of the Chihuahua variety for supervivencia, sanidad y vigor de los árboles de Pinus the 1999 cycle was good, but it decreased in 2000 pseudostrobus y P. greggii con cultivo en callejones; sin embargo, due to the tree shade. In Cheranástico, the yield of corn en el de Cheranástico Pinus greggii mostró variaciones corresponds to the production intervals established for importantes en el diámetro normal con el espaciamiento 2.5 the area. x 4.0 m. End of the English version El espaciamiento de 2.5 x 4.0 m es más apropiado para el desarrollo de los árboles en una plantación agroforestal en la Sierra Purépecha, con la práctica de cultivo en callejones.

Se presentaron daños por plagas, enfermedades y fauna silvestre, entre ellas la ardilla, la tuza, la palomilla barrenadora y la roya, aunque su baja incidencia no trascendió en los componentes forestales. El porcentaje de supervivencia de los árboles se redujo como consecuencia de los daños por tuzas.

El vigor, tanto de P. pseudostrobus como de P. greggii es aceptable, a pesar de que la primera es una especie nativa y la segunda es exótica.

En San Lorenzo el rendimiento de avena variedad Chihuahua para el ciclo 1999, fue bueno y para el 2000 disminuyó, a consecuencia de la sombra arbórea. En Cheranástico, la producción de maíz corresponde a los intervalos de producción establecidos para la zona.

REFERENCIAS

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56 Muñoz et al., Evaluación de dos módulos agroforestales con...

57 CALIDAD DE PLANTA PRODUCIDA EN LOS VIVEROS FORESTALES DE NAYARIT

QUALITY OF PLANTS PRODUCED IN FOREST NURSERIES OF NAYARIT

Agustín Rueda-Sánchez1, Juan de Dios Benavides-Solorio1, J. Trinidad Saenz-Reyez 2, Hipólito Jesús Muñoz Flores2, J. Ángel Prieto-Ruiz3, Gabriela Orozco Gutiérrez2

RESUMEN

La supervivencia de una plantación forestal depende de diversos factores, entre los que destaca la calidad de planta. A pesar de su importancia, en México falta información respecto a este parámetro en los viveros forestales así como de los procedimientos necesarios para su evaluación. En el presente trabajo se determinó la calidad de planta en 11 especies arbóreas de climas tropical y templado, en siete viveros forestales del estado de Nayarit. Para la toma de datos se realizó un muestreo al azar de 0.15 % de los individuos producidos por vivero y taxón. La calidad de planta se clasificó como alta, media o baja con base en la altura, diámetro, biomasa seca aérea y radical, además de los contenidos de N, P, K, C y lignina. Los resultados indican que, en su mayoría, la planta producida en los viveros evaluados es de calidad media de acuerdo a los estándares sugeridos. Las variables mejor calificadas fueron el índice de robustez y los contenidos de fósforo, potasio y nitrógeno. Por otro lado, la relación biomasa aérea seca/biomasa radical seca recibió la menor calificación. Se recomienda continuar con la evaluación de calidad de producción en estos y otros viveros forestales, y dar seguimiento a las plantaciones ya establecidas con el fin de validar la información aportada por la evaluación de calidad de planta.

Palabras clave: Árboles tropicales, calidad de planta, parámetros morfológicos, plantación forestal, supervivencia de plántula, viveros forestales.

ABSTRACT

The survival of a forest plantation depends on several factors, among which the plant quality is outstanding. Despite its importance, in Mexico there is a lack of information about this parameter in the forest nurseries.as well as of the procedures for their assessment. In this paper the plant quality of 11 tree species in tropical and temperate climates was determined in seven nurseries of the state of Nayarit. For data collection a random sampling of 0.15 % of individuals produced by each nursery and taxon was performed. The plant quality was classified as high, medium or low, based on the height, diameter, shoot and root dry biomass, plus the contents of N, P, K, C and lignin. Results indicate that, for the most part, the plant produced in the assessed nurseries is of average quality according to the suggested standards. The variables that were better qualified were the robustness index and the phosphorus, potassium and nitrogen content. On the other hand, the dry biomass ratio / dry root biomass received the lowest rating. It is recommend further evaluation of production quality in these and other nurseries, and track established plantations in order to validate the information provided by the assessment of plant quality.

Key words: Tropical trees, plant quality, morphological parameters, tree planting, seedling survival, tree nurseries.

Fecha de recepción/ date of receipt: 18 de octubre de 2012; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 22 de enero de 2013. 1 Campo Experimental Centro Altos de Jalisco. CIR-Pacífico Centro, INIFAP. Correo-e: [email protected] 2 Campo Experimental Uruapan. CIR-Pacífico Centro. INIFAP. 3 Campo Experimental Valle de Guadiana. CIR-Norte Centro. INIFAP. Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

One of the major factors that affect the establishment and initial Uno de los factores principales que influyen en el establecimiento behavior of forest plantations is the quality of plant that is used y desempeño inicial de las plantaciones forestales es la calidad (Birchler et al., 1998; O’Reilly et al., 2002; Mas, 2003). This de la planta utilizada (Birchler et al., 1998; O’Reilly et al., 2002; concept is defines as the individuals’ ability for adapting and Mas, 2003). Concepto que se define como la capacidad que developing in the climatic and edaphic condition of the site tienen los individuos para adaptarse y desarrollarse en las where they are established (Rodríguez, 2008), which depends condiciones climáticas y edáficas del sitio donde se establecen on the genetic composition of germ plasm and the techniques used (Rodríguez, 2008), la cual depende de las características genéticas for their reproduction (Prieto et al., 2009). del germoplasma, así como de las técnicas utilizadas para su reproducción (Prieto et al., 2009). As in other states, in Nayarit support programs to forest producers have been carried out with the aim of preserving Al igual que en otros estados, en Nayarit se han desarrollado and restoring forest soils (Pronare, 2003; Procoref, 2005, 2006, programas de apoyo a productores con el objetivo de 2007). However, only a few perform an assessment to control conservar y restaurar los suelos forestales (Pronare, 2003; the quality of the plants that they provide to plantations (Prieto Procoref, 2005, 2006, 2007). Sin embargo, son pocos los que et al., 2003). realizan un control de calidad sobre las plantas que proveen para las plantaciones (Prieto et al., 2003). This assessment in forest nurseries was born in 1917, when the United States of America Department of Agriculture published a La evaluación de la calidad de planta en viveros forestales manual of procedures for forest plant production (Mexal and se remonta a 1917, cuando el Departamento de Agricultura Landis, 1990; Sánchez and Murillo, 2004). de Estados Unidos de América generó el primer manual de procedimientos para producción de planta forestal (Mexal y But it was until the ‘30s and ‘40s when the assessment Landis, 1990; Sánchez y Murillo, 2004). No obstante, fue criteria were formalized, based upon the diameter of the root neck hasta las décadas de los 30 y 40 que se definieron los primeros and height (Mexal and Landis, 1990). At present, there are more criterios de valoración, basados en el diámetro del cuello de sophisticated methods to determine the quality of the plant, la raíz y la altura (Mexal y Landis, 1990). En la actualidad, based on the morphological and physiological elements of existen métodos más sofisticados para determinar la calidad de plants (Toral, 1997; Haase, 2007). la planta, fundamentados en las características morfológicas y fisiológicas de las plántulas (Toral, 1997; Haase, 2007). In Mexico, since 2001 with the National Forest Commission (Conafor, for its acronym in Spanish) a great impulse has En México, a partir de 2001, con la creación de la Comisión been given to the forest plantations with commercial aims for Nacional Forestal (Conafor) se ha dado un fuerte impulso al the development of industry as well as for ecological purposes. establecimiento de plantaciones forestales con propósitos However, the quality of plant used for its establishment is one comerciales para el desarrollo de la industria maderera, así como of the elements that interferes in its success, as it causes a low con fines de restauración ecológica. Sin embargo, la calidad survival of trees (UACh, 2007, 2010; Colpos, 2008; UANL, 2009). de planta utilizada para su establecimiento es uno de los elementos que interfiere en su éxito, pues ocasiona una baja When the right quality of plant is used in plantations, the supervivencia del arbolado (UACh, 2007, 2010; Colpos, probability of success increases (Villar et al., 2000). Therefore, to 2008; UANL, 2009). know the morphological and physiological features than influence what is produced in the nursery must be a priority to Al utilizar planta de calidad en las plantaciones, se incrementa those involved in the programs related to forest plantations. In this su probabilidad de éxito (Villar et al., 2000). Por lo tanto, research study the quality of plant produced during 2008 in conocer los elementos morfológicos y fisiológicos que influyen seven forest nurseries of the state of Nayarit were studied, in order en la que es producida en vivero debe ser una prioridad de to describe them. los agentes involucrados en los programas relacionados con el establecimiento de plantaciones forestales. En la presente investigación se evaluó la calidad de planta durante el año MATERIALS AND METHODS 2008 en siete viveros forestales del estado de Nayarit, con el propósito de ponderar su producto forestal. The forest nurseries that were considered in this study are found in five munipalities of the state: in Jala, the nursery of the same name; in Rosa Morada, San Juan Bautista; in Santa María del Oro, San Agustin; in Santiago Ixcuintla, that of the Comisión Forestal de Nayarit (Cofonay); and in Tepic, that of Centro

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MATERIALES Y MÉTODOS de Producción de Árboles Forestales (Cepraf), Camichín e Inverplantas. All of them have a medium technification. Los viveros forestales considerados se ubican en cinco municipios de la entidad: en el municipio Jala, el vivero del mismo nombre; The morphological characteristics of the plants produced en Rosa Morada, el de San Juan Bautista; en Santa María del during the 2007-2008 cycle were assessed. The species were Oro, el de San Agustín; en Santiago Ixcuintla, el de la Comisión mostly broadleaves of tropical weather (Brosimum alicastrum Forestal de Nayarit (Cofonay); y en Tepic, los del Centro Sw., Cedrela odorata L., Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) de Producción de Árboles Forestales (Cepraf), Camichín e Griseb., Eysenhardtia polystachya (Ortega) Sarg., Hura polyandra Inverplantas. Todos ellos tienen una tecnificación media. Baill., Roseodendron donnell-smithii (Rose) Miranda, Swietenia humilis Zucc. and Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex Se evaluaron las características morfológicas de la planta A. DC.); a mild weather broadleaf (Fraxinus udhei (Wenz.) producida durante el ciclo 2007-2008. Las especies fueron en Lingelsh) and two needleleaves (Pinus devoniana Lindl. and su mayoría latifoliadas de clima tropical (Brosimum alicastrum P. douglasiana Martínez). Sw., Cedrela odorata L., Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb., Eysenhardtia polystachya (Ortega) Sarg., Hura polyandra Baill., Data collection was carried out at the end of the production Roseodendron donnell-smithii (Rose) Miranda, Swietenia humilis cycle, before the plants went out to the field between July Zucc. y Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex A. DC.); una and August, 2008; a random sampling of 0.15 % of the plants latifoliada de clima templado (Fraxinus udhei (Wenz.) Lingelsh) produced in the nursery per species was used. Such intensity y dos coníferas (Pinus devoniana Lindl. y P. douglasiana Martínez). was determined through a pre-sampling, by using height and diameter as variables, with a 95 % reliability. La toma de datos se realizó a finales del ciclo de producción, previo a la salida de las plantas al campo entre julio y agosto The recorded information in each nursery was height (cm), de 2008; se utilizó un muestreo al azar de 0.15 % de la planta root-neck diameter (mm) and both, dry and wet aerial and root producida por vivero y especie. Dicha intensidad se definió biomass (g), for which plants were dehydrated at 70 °C for 72 h. mediante un premuestreo de las variables altura y diámetro, con In addition, the dry aerial biomass/dry root biomass (BSA/ una confiabilidad de 95 %. La información registrada en cada BSR, for its acronym in Spanish), the height (cm)/diameter (mm) vivero fue altura (cm), diámetro del cuello de la raíz (mm) y relation, known as robustness index (IR) and the Dickson Quality biomasa (g) en húmedo y en seco de la parte aérea y de la Index (ICD, for its acronym in Spanish), which gathers up several raíz, para lo cual, se deshidrataron las plantas a 70 °C durante morphologic attributes (height, diameter, dry weight and fresh 72 horas. Asimismo, se calcularon la relación biomasa seca weight) in one single value (Dickson et al., 1960; Prieto et al., aérea/biomasa seca raíz (BSA/BSR), la relación altura (cm)/ 2003). It is calculated with the following formula: diámetro (mm), conocido como Índice de Robustez (IR), y el Índice de Calidad de Dickson (ICD), el cual reúne varios atributos morfológicos (altura, diámetro, peso seco y peso fresco) en un solo valor (Dickson et al., 1960; Prieto et al., 2003). Se calcula con la siguiente fórmula:

After analyzing the stem and foliage tissue samples, in the bromatology laboratory at the Tecomán Experimental Station of INIFAP at Colima, the percentage contents of nitrogen (N), carbon (C), potassium (K), phosphorous (P) and lignin were obtained. The quantification of N and C was carried out A partir del análisis de muestras de tejido del tallo y del follaje, by using a LECO TruSpec equipment; K was determined by que se llevó a cabo en el laboratorio de bromatología del Campo atomic absorption spectrophotometry; P with the colorimetric Experimental “Tecomán” (INIFAP), Colima, se determinaron los method of ammonium molibdovanadate and lignin, through the contenidos porcentuales de nitrógeno (N), carbono (C), potasio (K), acid detergent fiber digestion (Prieto et al., 2011). fósforo (P) y lignina. La cuantificación de N y de C se efectuó con equipo LECO TruSpec; la de K con espectrofotometría de Moreover, the descriptive statistics, median and standard error, absorción atómica; la de P, con el método colorimétrico were calculated. The means for each variable were estimated with de molibdovanadato de amonio; y la determinación de lignina, quality intervals, high (A), medium (M) and low (B), as mediante la digestión de fibra detergente ácido (Prieto et al., 2011). proposed by Conafor (2009) and Sáenz et al. (2010) for conifer and broadleaf trees in temperate and tropical climates. Also, the plant quality parameters defined by

60 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

Cuadro 1. Intervalos de calidad para los atributos morfológicos y fisiológicos evaluados.

Calidad Variable Tipo de planta Baja Media Alta Conífera no cespitosa < 10.0 10.0 – 11.9 ≥12.0

Altura (cm) Conífera cespitosa < 3.5 3.5 – 4.9 ≥ 5.0 Latifoliada < 12.0 12.0 – 14.9 ≥15.0

Conífera no cespitosa < 2.5 2.5 – 3.9 ≥ 4.0 Diámetro (mm) Conífera cespitosa < 6.0 ≥ 6.0 Latifoliada < 2.5 2.5 – 4.9 ≥ 5.0 Conífera no cespitosa ≥ 8.0 7.9 – 6.0 < 6.0 Índice de robustez Conífera cespitosa ≥ 6.0 < 6.0 Latifoliada ≥ 8.0 7.9 – 6.0 < 6.0

Relación BSA / BSR Todas ≥ 2.5 2.4 – 2.0 < 2.0

Índice de Dickson Todas < 0.2 0.2 – 0.4 ≥ 0.5 Nitrógeno (%) Todas < 1.0 1.0 – 1.2 ≥ 1.3 Fósforo (%) Todas ≤ 0.1 ≥ 0.2 Potasio (%) Todas < 0.5 0.5 – 0.6 ≥ 0.7 Carbono (%) Todas < 40.0 40.0 – 44.9 ≥ 45.0 Lignina (%) Todas < 10.0 10.0 – 11.3 ≥ 11.3 Modificado de Sáenz et al. (2010) con aportaciones de Santiago et al. (2007) y Conafor (2009).

Table 1. Quality intervals for the morphologic and physiological attributes assessed. Quality Variable Type of plant Low Medium High Non-grassy conifer < 10.0 10.0 – 11.9 ≥12.0 Height (cm) Grassy conifer < 3.5 3.5 – 4.9 ≥ 5.0 Broadleaf < 12.0 12.0 – 14.9 ≥15.0 Non-grassy conifer < 2.5 2.5 – 3.9 ≥ 4.0 Diameter (mm) Grassy conifer < 6.0 ≥ 6.0 Broadleaf < 2.5 2.5 – 4.9 ≥ 5.0 Non-grassy conifer ≥ 8.0 7.9 – 6.0 < 6.0 Robustness index Grassy conifer ≥ 6.0 < 6.0 Broadleaf ≥ 8.0 7.9 – 6.0 < 6.0 BSA / BSR relation All ≥ 2.5 2.4 – 2.0 < 2.0 Dickson Index All < 0.2 0.2 – 0.4 ≥ 0.5 Nitrogen (%) All < 1.0 1.0 – 1.2 ≥ 1.3 Phosphorous (%) All ≤ 0.1 ≥ 0.2 Potasium (%) All < 0.5 0.5 – 0.6 ≥ 0.7 Carbon (%) All < 40.0 40.0 – 44.9 ≥ 45.0 Lignin (%) All < 10.0 10.0 – 11.3 ≥ 11.3 Based on Sáenz et al. (2010) with contributions of Santiago et al. (2007) and Conafor (2009).

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Además, se calcularon los estadísticos descriptivos: media y Santiago et al. (2007), especially for tropical tree species, error estándar. Las medias se estimaron con intervalos de calidad were considered. The intervals for assessing plant quality are alta (A), media (M) y baja (B) para cada variable, de acuerdo a displayed in Table 1. lo propuesto por Conafor (2009) y Sáenz et al. (2010) para las coníferas y latifoliadas de clima templado y tropical. También, Plant quality was determined by taking into account all the se tomaron en cuenta los parámetros de calidad de planta parameters that were assessed for each species, in such a way definidos por Santiago et al. (2007), en particular, para árboles that the high quality was assigned from the absolute lack of tropicales. Los intervalos para calificar la calidad de la planta undesirable characteristics, that is, all the assessed variables se muestran en el Cuadro 1. were disposed in category “A”, although up to three “M” quality values were accepted, but no “B”. Medium quality La calidad de planta en los viveros se determinó con included plants with “A” quality values, in a lower proportion, base en todos los parámetros evaluados de cada especie, and admitted one variable with “B” quality. Finally, low quality de tal manera que, la calidad alta, se asignó cuando hubo plants were those with over one “B” quality value; these were ausencia absoluta de características indeseables; es decir, todas considered unfit for plantation, since they had no elements that las variables se ubicaron en la categoría “A”, aunque se guaranteed a good survival. consideraron aceptables hasta tres valores de calidad “M”, pero ninguno de calidad “B”. La media incluyó plantas con valores de RESULTS AND DISCUSSION calidad “A” en menor proporción y admitió una variable con calidad “B”. Por último, como plantas de calidad baja, se clasificaron aquéllas que presentaron más de un valor de calidad “B”; estas All the nurseries are moderately technified, that is, plant plantas no son aptas para su plantación en campo, porque no production is made in containers under open sky. The kind of garantizan una buena supervivencia. substrate and the watering system were different among them (Table 2), as well as the criteria to fertilize and control plagues and diseases, since these decisions are based on the expertise RESULTADOS Y DISCUSIÓN of the nursery workers and are made without any management or record at all. Todos los viveros son medianamente tecnificados; es decir, la producción de la planta se hace en contenedor en un ambiente Plants of medium quality were produced in most of the de cielo abierto. El tipo de sustrato utilizado y el sistema de riego nurseries, due to the existence of one undesirable characteristic, fueron distintos entre ellos (Cuadro 2), así como en los criterios of “B” quality, or, because in more than three cases the para fertilizar y controlar las plagas y enfermedades, ya que parameters were of “M” quality. Also, a high proportion of low estas decisiones se basan en la experiencia de los viveristas y quality, were observed, which is equivalent to 35% of the individuals se realizan sin manejo ni registro alguno. by nurseries included in this study. Such result confirms what

Cuadro 2. Tipo de riego y combinación de sustratos utilizados en los viveros evaluados en el estado de Nayarit durante el ciclo de producción 2008. Table 2. Type of watering and combination of substrates used in the assessed nurseries in Nayarit state during the 2008 production cycle.

Agrolita Vermiculita Peat moss Corteza de pino Vivero forestal Tipo de riego (%) (%) (%) (%) Camichín M 12.5 12.5 75 - Cepraf A 20 20 60 - Cofonay A 20 20 20 40 Inverplantas A - 40 60 - Jala M - 72 28 - San Agustín A - 40 60 - San Juan Bautista A 33 33 33 - M= Riego manual con manguera; A= riego automático por microaspersión. M= Hose watering by hand; A= Automatic watering by microspray.

62 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

En la mayoría de los viveros se produjo planta de calidad has been recorded in other research studies focused on the media, debido a la presencia de una característica indeseable, establishment of plantations in Mexico and their assessment de calidad “B”, o bien, porque en más de tres casos los parámetros (UACh, 2007, 2010; Colpos, 2008; UANL, 2009). fueron de calidad “M”. Además se observó alta proporción de planta de calidad baja, equivalente a 35 % de los individuos Jala Forest Nursery por vivero incluidos en el estudio. Dicho resultado corrobora lo registrado en otros trabajos enfocados al establecimiento de plantaciones en México y su evaluación (UACh, 2007, 2010; The quality of the species was low (Enterolobium cyclocarpum) Colpos, 2008; UANL, 2009). and medium (Pinus douglasiana and P. devoniana) (Table 3). The Jala nursery was the only one in which Pinus devoniana Vivero Forestal Jala of grassy habit and P. douglasiana were produced. In spite of having different growing habits, they had a similar quality for the La calidad de las especies fue baja (Enterolobium cyclocarpum) assessed parameters (Table 3). The best qualified were height, y media (Pinus douglasiana y P. devoniana) (Cuadro 3). robustness index and the concentration of phosphorous, lignin

Cuadro 3. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal Jala durante el ciclo 2008. Table 3. Variables of the plant quality produced in Jala forest nursery during the 2008 cycle. Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Pinus devoniana Lindl. Pinus douglasiana Martínez Griseb Variable 2.5 meses, n= 73 7 meses, n= 94 7 meses, n= 55

Media ± E. E. C Media ± E. E. C Media ± E. E. C Altura (cm) 25.3 ± 0.4 A 6.3 ± 0.16 A 13.3 ± 0.81 A Diámetro (mm) 3.6 ± 0.0 M 4.2 ± 0.1 M 3.3 ± 0.1 M Índice de robustez 7.2 ± 0.2 M 1.6 ± 0.1 A 4.2 ± 0.3 A Relación BSA/BSR 4.3 ± 0.5 B 3.7 ± 0.1 B 3.6 ± 0.2 B Índice de Dickson 0.1 ± 0.0 B 0.5 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 M Lignina (%) 7.0± 0.7 B 16.4 ± 1.6 A 18.4 ± 3.5 A Carbono (%) 45.8 ± 0.3 A 46.0 ± 0.2 A 46.3 ± 0.1 A Nitrógeno (%) 3.3 ± 0.0 A 1.2 ± 0.0 M 1.2 ± 0.0 M Potasio (%) 1.1 ± 0.0 A 0.5 ± 0.1 M 0.5 ± 0.1 M Fósforo (%) 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja, BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass.

El vivero Jala fue el único en el que se produjeron Pinus and carbon, characteristics of a strong and resistant plant, for devoniana de hábito cespitoso y P. douglasiana. No obstante their height/diameter relation and for their tissues (Prieto et al., que ambas especies tienen hábitos de crecimiento 2003; Zeiger, 2006; Orozco, 2010). The values of the BSA/BSR diferentes, resultaron con calidad muy similar para los parámetros relation (Table 3) suggest a poorly developed root compared evaluados (Cuadro 3). Los mejor calificados fueron la altura, el to the aerial part, which could have an effect on the water índice de robustez y la concentración de fósforo, lignina y stress resistance in the field (Prieto et al., 2009). carbono, características de una planta fuerte y resistente, tanto por su relación altura/diámetro, como por la constitución de Enterolobium cyclocarpum was classified as a “B” quality sus tejidos (Prieto et al., 2003; Zeiger, 2006; Orozco, 2010). plant from their BSA/BSR relation, to the Dickson quality index and Los valores de la relación BSA/BSR (Cuadro 3), indican una to the amount of lignin (Table 3). These results not only raíz poco desarrollada con respecto a la parte aérea, lo cual suggest that the plant has a limited root development, but that puede repercutir en la resistencia al estrés hídrico en el campo it is poorly robust and lignified; therefore, it is poorly resistant (Prieto et al., 2009). to bending and to the damages caused by herbivory and

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Enterolobium cyclocarpum se clasificó como planta de calidad “B” parasitism (Toral, 1997; Prieto et al., 2003; Prieto et al., 2009). debido a la relación BSA/BSR, al índice de calidad de Dickson It is important to take into account that the obtained results, y a la cantidad de lignina (Cuadro 3). Estos resultados, no probably, are a response to the short age of the plant, which solo sugieren que la planta tiene un desarrollo radicular means that it could improve its morphologic and physiological limitado, sino que es poco robusta y lignificada; por lo tanto, characteristics, if it remained longer in the nursery before it is presenta baja resistencia al doblamiento y a los daños transplanted. ocasionados por la herbivoría y el parasitismo (Toral, 1997; Prieto et al., 2003; Prieto et al., 2009). Es importante tomar en Camichín Forest Nursery cuenta que los resultados obtenidos, probablemente, responden a la corta edad de la planta, por lo que esta podría mejorar sus características morfológicas y fisiológicas, si permaneciera por Enterolobium cyclocarpum and Brosimum alicastrum were más tiempo en el vivero, antes de ser trasplantada. graded with medium quality, since, in general terms, they showed acceptable features for their establishment at the field. Fraxinus udhei and Hura poliandra were defined of low quality Vivero Forestal Camichín (Table 4).

Enterolobium cyclocarpum y Brosimum alicastrum se calificaron con calidad media, ya que en general, sus características fueron aceptables para su establecimiento en campo. Fraxinus udhei y Hura poliandra se definieron de calidad baja (Cuadro 4).

Cuadro 4. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal Camichín en el ciclo 2008. Table 4. Variables of the plant quality produced in Camichín forest nursery during the 2008 cycle Brosimum alicastrum Sw. Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. Fraxinus udhei (Wenz.) Lingelsh Hura poliandra Baill. Variable 3 meses, n= 108 3 meses, n= 80 2.5 meses, n= 91 3 meses, n= 74

Media ± E. E. C Media ± E. E. C Media ± E. E. C Media ±E.E. C Altura (cm) 19.6 ± 0.3 A 15.6 ± 0.1 A 17.5 ± 0.4 A 43.0 ± 1.0 A Diámetro (mm) 3.8 ± 0.1 M 4.3 ± 0.1 M 3.0 ± 0.0 M 8.3 ± 0.1 A Índice de robustez 3.9 ± 0.1 A 3.8 ± 0.1 A 6.0 ± 0.1 M 5.2 ± 0.1 A Relación BSA/BSR 2.3 ± 0.1 M 2.9 ± 0.5 B 6.5 ± 0.3 B 4.4 ± 0.1 B

Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.5 ± 0.0 A 0.1 + 0.0 B 0.5 ± 0.0 A

Lignina (%) 7.9 ± 0.5 B 17.1 ± 0.9 A 7.8 ± 0.8 B 4.9 ± 0.6 B Carbono (%) 42.8 ± 0.2 M 44.1 ± 0.1 M 44.0 ± 0.8 M 44.9 ± 0.8 M Nitrógeno (%) 3.5 ± 0.0 A 4.1 ± 0.0 A 2.3 ± 0.0 A 3.6 ± 0.1 A Potasio (%) 0.8 ± 0.0 A 0.9 ± 0.0 A 0.9 ± 0.0 A 1.5 ± 0.1 A Fósforo (%) 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A 0.7 ± 0.0 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass.

La robustez se mantuvo dentro del intervalo óptimo sugerido In general, robustness kept within the optimal range por Santiago et al. (2007), Conafor (2009) y Sáenz et al. (2010), suggested by Santiago et al. (2007), Conafor (2009) and así como los contenidos de nitrógeno, potasio y fósforo, nutrientes Sáenz et al. (2010), as well as nitrogen, potassium and phosphorous indicadores de una planta vigorosa (Zeiger, 2006) (Cuadro 1). Aun contents, nutrients that suggest a vigorous plant (Zeiger, 2006) cuando la concentración de potasio, elemento que favorece (Table 1). Even though the potassium concentration, element la lignificación de las plantas (Zeiger, 2006), fue buena, la that favors the lignification of plants (Zeiger, 2006), the quality calidad de los tejidos definida por el contenido de carbono of tissues defined by the contents of carbon and lignin, did not y lignina no resultó óptima (evaluados como “M” y “B” de result as optimal (assessed as “M” and “B”, respectively), except forma respectiva), con excepción de E. cyclocarpum, que tuvo for E. cyclocarpum, which showed a good lignin concentration una buena concentración de lignina (Cuadro 4). En el caso de (Table 4). In the case of Hura poliandra, the content of this Hura polyandra, el contenido de este compuesto fue más bajo element was lower (Table 4). (Cuadro 4).

64 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

La variable morfológica con menor calidad fue la biomasa The morphological variable with less quality was the aérea/radical que, a su vez, afectó el Índice de Calidad de aerial/root biomass, which also affected the Dickson quality index Dickson de B. alicastrum y F. udhei. Esta última especie, una of B. alicastrum and F. udhei. The latter species, one of the younger, de las más jóvenes, presentó el menor diámetro y la relación showed the smallest diameter and the most unbalanced el mayor desequilibrio entre la biomasa aérea y la radical, así relation between the aerial and the root biomass, as well as como uno de los ICD más bajos (Cuadro 4); por lo tanto, no reunió one of the lowest ICD (Table 4); therefore, it did not accomplish las características necesarias para garantizar su supervivencia the necessary profile to guarantee its survival at the field (Prieto en campo (Prieto et al., 2009). Sin embargo, es probable que si et al., 2009). However, probably if it were kept under the se mantuviera en condiciones de vivero hasta los cuatro meses nursery conditions up to four months, its general characteristics mejorarían sus características. could improve.

Vivero Forestal Centro de Producción de Árboles Centro de Producción de Árboles Forestales (Cepraf) Forestales (Cepraf) Forest Nursery

Se evaluaron Tabebuia rosea y Swietenia humilis, las cuales In this nursery Tabebuia rosea and Swietenia humilis were obtuvieron registros muy similares en los parámetros analizados y assessed, which got very similar records in the analyzed su calidad se definió como “B”, debido a un escaso contenido parameters and their quality was defined as “B”, due to a de lignina y al desequilibrio entre la biomasa aérea y la radical scarce content of lignin and the unbalance between aerial and (Cuadro 5). No obstante, ambas especies mostraron una calidad óptima en términos del diámetro, robustez, contenidos de nutrimentos y de concentración de carbono (Cuadros 5), aunque no fueron suficientes para constituir plantas de buena calidad.

Cuadro 5. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal Cepraf en el ciclo 2008. Table 5. Variables of the plant quality produced in Cepraf forest nursery during the 2008 cycle Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex A. DC. Swietenia humilis Zucc. Variable 4 meses, n= 128 4.5 meses, n=143 Media ± E. E. C Media ± E. E. C Altura (cm) 20.2 ± 0.4 A 18.1 ± 0.4 A Diámetro (mm) 5.0 ± 0.1 A 5.5 ± 0.1 A Índice de robustez 4.1 ± 0.1 A 3.3 ± 0.1 A Relación BSA / BSR 4.8 ± 0.4 B 3.4 ± 0.3 B Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.4 ± 0.0 M Lignina (%) 8.9 ± 0.7 B 8.6 ± 0.8 B Carbono (%) 45.6 ± 0.4 A 45.0 ±0.8 A Nitrógeno (%) 2.5 ± 0.1 A 2.7 ± 0.2 A Potasio (%) 1.1 ± 0.2 A 1.2 ± 0.8 A Fósforo (%) 0.3 ± 0.1 A 0.3 ± 0.01 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass.

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Vivero forestal Inverplantas, municipio Tepic root biomass (Table 5). Nevertheless, both species showed an optimal quality in terms of diameter, robustness, nutrient Las plantas fueron de mejor calidad (Cuadro 6). Cedrela odorata contents, as well as carbon concentration (Table 5), but they y Roseodendron donell-smithii se calificaron con calidad alta, por were not enough to build up plants to be considered of presentar cuatro variables evaluadas en esa categoría, razón por la good quality. cual no solo son apropiadas para su establecimiento en campo, sino que es altamente probable que sus plantaciones tengan éxito. Por su parte, Eysenhardtia polystachya alcanzó calidad media.

Cuadro 6. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal Inverplantas en el ciclo 2008. Table 6. Variables of the plant quality produced in Inverplantas forest nursery during the 2008 cycle.

Cedrela odorata L. Eysernhardtina polystachya (Ortega) Sarg. Roseodendron donell-smithii (Rose) Miranda Variable 3.5 meses, n= 128 3.5 meses, n=102 3.5 meses, n= 121 Media ± E. E. C Media ± E. E. C Media ± E. E. C Altura (cm) 20 ± 0.2 A 29.2 ± 0.5 A 14.4 ± 0.2 M Diámetro (mm) 5.9 ± 0.1 A 4.3 ± 0.1 M 4.4 ± 0.1 M Índice de robustez 3.6 ± 2.6 A 7.0 ± 1.9 M 3.4 ± 2.8 A Relación BSA / BSR 0.1 ± 0.1 A 0.1 ± 0.1 A 0.1 ± 0.1 A Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 M Lignina (%) 12.9 ± 0.1 A 12.9 ± 1.6 A 15.4 ± 2.1 A Carbono (%) 42.6 ± 0.2 M 45.2 ±0.0 A 45.5 ±0.1 A Nitrógeno (%) 2.0 ± 0.0 A 2.6 ± 0.0 A 2.0 ± 0.0 A Potasio (%) 0.6 ± 0.1 M 0.6 ± 0.0 M 0.9 ± 0.0 A Fósforo (%) 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A 0.2 ± 0.0 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass. Las tres especies mostraron niveles óptimos en el contenido de Inverplantas Forest Nursery, Tepic nitrógeno y fósforo, similar a lo ocurrido en las plantas producidas en la mayoría de los viveros. La relación biomasa aérea/biomasa The plants here produced were of better quality (Table 6). radical y el contenido de lignina también fueron aceptables Cedrela odorata and Roseodendron donell-smithii were (Cuadro 6); en cambio, estas variables resultaron de calidad baja graded with high quality, as they showed four variables in para una gran parte de los ejemplares en otros viveros (cuadros this category; that is why they are not only convenient for their 3 a 9), aunque el índice de robustez se clasificó en la calidad establishment at the field, but that it is highly probable that media (E. polystachya) a alta (C. odorata y R. donell-smithii), their plantations become successful. On the other hand, cuando se toma en cuenta que el promedio de las mediciones Eysenhardtia polystachya was rated with medium quality. presentó suficiente dispersión de datos como para modificar su evaluación (Cuadro 7). In general, the three species showed optimal levels in their contents of nitrogen and phosphorous, which is similar to what Vivero forestal San Agustín, municipio Santa María happened in the plants produced in most of the nurseries. del Oro The aerial biomass/root biomass relation and the lignin content were also acceptable (Table 6); in contrast, these variables were of low quality for a great part of the examples of other Las tres especies incluidas en este vivero presentaron una nurseries (tables 3 to 9), even if the robustness index was calidad aceptable, con la mayoría de las variables ubicadas en graded as medium (E. polystachya) to high (C. odorata and la calidad “A”. Sin embargo, su calificación global correspondió R. donell-smithii), when it is considered that the average of the a la categoría media debido a que Roseodendron donell-smithii measurements showed enough data dispersal as to change their y Tabebuia rosea registraron alturas bajas en relación con los evaluation (Table 7). estándares empleados, mientras que Swietenia humilis tuvo una pobre lignificación (cuadros 1 y 7).

66 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

Cuadro 7. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal San Agustín en el ciclo 2008. Table 7. Variables of the plant quality produced in San Agustín forest nursery during the 2008 cycle.

Roseodendron donnell-smithii (Rose) Miranda Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex A. DC Swietenia humilis Zucc.

Variable 2 meses, n=100 2 meses, n= 109 3 meses, n= 115 Media ± E. E. C Media ± E. E B Media ± E. E. C Altura (cm) 11.5 ± 1.1 B 11.0 ± 0.2 M 12.8 ± 0.2 M Diámetro (mm) 3.8 ± 0.1 M 4.2 ± 0.1 A 4.9 ± 0.1 M Índice de robustez 3.1 ± 0.3 A 2.7 ± 0.1 A 2.7 ± 0.1 A Relación BSA/BSR 2.0 ± 0.1 A 2.3 ± 0.1 M 2.0 ± 0.1 A Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 A 0.5 ± 0.0 A Lignina (%) 10.6 ± 1.5 M 12.1 ± 0.4 M 8.0 ± 0.5 B Carbono (%) 45.3 ± 0.2 A 42.3 ± 0.2 A 45.2 ± 0.1 A Nitrógeno (%) 2.3 ± 0.0 A 1.8 ± 0.0 A 1.7 ± 0.0 A Potasio (%) 0.8 ± 0.0 A 0.8 ± 0.0 A 0.7 ± 0.0 A

Fósforo (%) 0.3 ± 0.1 A 0.2 ± 0.0 M 0.1 ± 0.0 M n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass.

Estas plantas fueron unas de las más jóvenes evaluadas, por lo San Agustín Forest Nursery, Santa María del que de continuar con su desarrollo en vivero podrían mejorar Oro municipality sus atributos y aumentar la probabilidad de supervivencia en campo. A pesar de que no se hizo el análisis estadístico de las The three species included in the study of this nursery showed diferencias entre medias, se notó una tendencia de mejoría an acceptable quality in most of the variables in the “A” quality. en la calidad de las variables altura y diámetro, así como del However, their global grade was medium since Roseodendron Índice de Dickson en los individuos con más edad (Cuadro 7), donell-smithii and Tabebuia rosea had low heights in regard to lo cual no se observó entre los contenidos de nutrientes, the standards used in this work, while Swietenia humilis had a en los que la concentración de lignina, potasio y fósforo fueron poor lignification (tables 1 and 7). más bajos en S. humilis que en los ejemplares de dos meses. Tanto el nitrógeno como el índice de robustez registraron These plants were some of the younger that were assessed, valores óptimos en las tres especies. which means that if they continue their development in the Vivero Forestal San Juan, municipio Rosa Morada nursery, they could improve their attributes and increase their probability of survival in the field. In spite of having made Dos de las tres especies evaluadas, Tabebuia rosea y the statistical analysis of the differences among the means, Swietenia humilis, resultaron con calidad media, mientras que a tendency of improvement in the quality of the height and Roseodendron donell-smithii solo calificó como baja. En los tres diameter variables, as well as of Dickson index in the elder taxa se advirtió una relación de la biomasa seca aérea y radical individuals of each species became evident (Table 7), which desequilibrada, que repercutió en un ICD medio (Cuadro 8). was not observed among the nutrient contents, in which the lignin, potassium and phosphorous concentration were lower in two months old samples of S. humilis. Both, nitrogen and the robustness index recorded optimal values in the three species.

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Cuadro 8. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal San Juan en el ciclo 2008. Table 8. Variables of the plant quality produced in San Juan forest nursery during the 2008 cycle.

Roseodendron donnell-smithii (Rose) Miranda Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero ex A. DC Swietenia humilis Zucc.

3.5 meses, n= 100 3 meses, n= 54 3.5 meses, n= 75 Media ± E. E. C Media ± E. E. C Media ± E. E. C

Altura (cm) 11.5 ± 1.1 B 14.8 ± 0.3 M 20.1 ± 0.7 A

Diámetro (mm) 3.8 ± 0.1 M 4.4 ± 0.1 M 3.6 ± 0.1 M Índice de robustez 3.1 ± 0.3 A 3.5 ± 0.1 A 5.9 ± 0.3 A Relación BSA / BSR 3.1 ± 0.2 B 4.3 ± 0.3 B 5.1 ± 0.4 B Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 M Lignina (%) 9.3 ± 0.1 B 43.1 ± 0.2 A 20.5 ± 1.6 A Carbono (%) 44.5 ± 0.0 M 59.7 ± 14.9 A 44.5 ± 0.1 M Nitrógeno (%) 3.1 ± 0.1 A 2.7 ± 0.6 A 1.9 ± 0.0 A Potasio (%) 1.9 ± 0.1 A 1.4 ± 0.0 A 0.7 ± 0.0 A Fósforo (%) 0.2 ± 0.0 A 0.1 ± 0.0 M 0.2 ± 0.0 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass. En Roseodendron donell-smithii, la altura y el contenido de San Juan Forest Nursery, Rosa Morada municipality lignina estuvieron por debajo de lo recomendado en la literatura (Santiago et al., 2007; Conafor, 2009; Sáenz et al., 2010). Two out of three of the assessed species in the San Juan nursery, Únicamente la robustez y los contenidos de nitrógeno y Tabebuia rosea and Swietenia humilis, got medium quality, while potasio fueron correctos. En T. rosea resultaron notables los Roseodendron donell-smithii graded as of low quality. In altos porcentajes de carbono y lignina, los cuales superaron the three species was found an aerial dry biomass and root dry considerablemente lo registrado para cualquier otro taxón analizado, biomass unbalanced relation, which reflected as a medium ICD incluso de mayor edad (cuadros 3, 5 y 8). in all cases (Table 8) Height and lignin content of Roseodendron donell-smithii Vivero Forestal de la Comisión Forestal de Nayarit (Cofonay) were beneath the recommendations in literature (Santiago et al., 2007; Conafor, 2009 and Sáenz et al., 2010). Only the El vivero Cofonay fue uno de los dos que produjeron planta de robustness index and the nitrogen and potassium content were calidad alta (Cedrela odorata y Swietenia humilis). Al igual que right in the three species. In T. rosea, carbon and lignin per cent en el Inverplantas, no se obtuvieron diferencias sobresalientes are outstanding, which were considerably higher than what has en el método de cultivo respecto al resto, salvo que fue el been in record for any other analyzed taxon, even elder plants único que empleó corteza de pino como sustrato, además de la (tables 3, 5 and 8). mezcla de vermiculita, agrolita y peat moss (Cuadro 2). Comisión Forestal de Nayarit (Cofonay) Forest Nursery También se produjo planta con calidad media, como el caso de Tabebuia rosea, y baja como para Enterolobium cyclocarpum Cofonay nursery was one of the two which produce high quality y Roseodendron donell-smithii (Cuadro 8), mientras que en plant (Cedrela odorata and Swietenia humilis). As in Inverplantas E. cyclocarpum la relación BSA/BSR, el Índice de Dickson y nursery not outstanding differences in the cultivation method in el contenido de lignina presentaron menor calidad; para regard to the rest were obtained, except for being the only one Roseodendron donell-smithii fueron la altura y el contenido de that used pine bark as substrate, as well as a mix of vermiculite, lignina, las cuales probablemente mejoren si se mantienen en agrolite and peat moss (Table 2). el vivero por más tiempo. Also medium quality plant was produced, as in the case of Tabebuia rosea, and low, as for Enterolobium cyclocarpum and Roseodendron donell-smithii (Table 8), while for E. cyclocarpum, the BSA/BSR relation, Dickson index and lignin content were of lower quality; for Roseodendron donell-smithii they were height

68 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

Cuadro 9. Variables de calidad de planta producida en el vivero forestal Cofonay en el ciclo 2008. Table 9. Variables of the plant quality produced in forest Cofonay nursery during the 2008 cycle.

Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Roseodendron donnell-smithii (Rose) Tabebuia rosea (Bertol.) Bertero Swietenia humilis Zucc. Griseb. Miranda ex A. DC

Variable 3.5 meses, n=144 4 meses, n= 50 3.5 meses, n= 51 4 meses, n=90 4 meses, n=130 Media ± Media ± C Media ± E. E C Media ± E. E. C C Media ± E. E. C E. E. E. E. Altura (cm) 16.1 ± 0.5 A 28.3 ± 0.8 A 10.9 ± 0.4 B 15.8 ± 0.5 A 21.3 ± 0.4 A Diámetro (mm) 5.6 ± 0.2 A 4.2 ± 0.0 M 4.8 ± 0.2 M 5.5 ± 0.1 A 4.7 ± 0.1 M Índice de robustez 2.9 ± 0.1 A 6.8 ± 0.2 M 2.4 ± 0.1 A 3.0 ± 0.1 A 4.6 ± 0.1 A Relación BSA/BSR 1.8 ± 0.1 A 3.8 ± 0.2 B 2.4 ± 0.3 M 1.8 ± 0.1 A 1.5 ± 0.0 A Índice de Dickson 0.2 ± 0.0 M 0.1 ± 0.0 B 0.4 ± 0.0 M 0.7 ± 0.0 A 0.3 ± 0.0 M Lignina (%) 12.0 ± 0.5 A 7.7 ± 0.4 B 7.8 ± 0.8 B 14.9 ±2.0 A 10.2 ± 0.3 M Carbono (%) 42.1 ± 0.1 M 45.5 ± 0.2 A 44.5 ± 0.1 M 45.0 ± 0.2 A 43.8 ± 0.1 M Nitrógeno (%) 1.1 ± 0.0 M 1.1 ± 0.0 M 1.5 ± 0.0 A 3.2 ± 0.1 M 1.2 ± 0.0 M Potasio (%) 1.1 ± 0.1 A 0.9 ± 0.1 A 1.1 ± 0.1 A 1.8 ± 0.0 A 0.9 ± 0.0 A

Fósforo (%) 0.5 ± 0.2 A 0.2 ± 0.0 M 0.4 ± 0.1 A 0.2 ± 0.0 M 0.3 ± 0.0 A n= número de plantas muestreadas; E. E. = Error estándar; C= calidad del parámetro; A= alta; M= media; B= baja; BSA= biomasa seca de la parte aérea; BSR= biomasa seca radical. n= number of sampled plants; E. E. = Standard error; C= quality of the parameter; A= high; M= medium; B= low; BSA= aerial part dry biomass; BSR= root dry biomass.

Al comparar el desempeño de plantas de una misma especie en and lignin content, which could probably improve if the plants are diferentes viveros se observó que Cedrela odorata fue evaluada kept in the nursery for a longer time. con calidad alta en los dos viveros en los que estuvo presente: Inverplantas y Cofonay (cuadros 6 y 9). En ambos, el riego se realizó When comparing the behavior of plants of one species in por microaspersión (Cuadro 2) y las plantas tenían 3.5 meses different nurseries, it was observed that Cedrela odorata was al momento del estudio. assessed with high quality in the two nurseries where it existed, Inverplantas and Cofonay (tables 6 and 9). In both, watering Los individuos de Enterolobium cyclocarpum se evaluaron a was supplied by microspray (Table 2) and the plants were 3.5 dos meses y medio, tres y cuatro meses de edad en los viveros months old at the time of the study. Jala, Camichín y Cofonay, respectivamente (cuadros 3, 4 y 9). Su calidad se calificó como baja en los viveros Jala y Cofonay, y The seedlings of Enterolobium cyclocarpum were assessed at media en el Camichín. En general, en los tres viveros la altura, 2 and a half, 3 and 4 months old in the Jala, Camichín and así como la concentración de potasio y fósforo se consideraron Cofonay nurserie, respectively (tables 3, 4 and 9). The quality buenos, mientras que la relación BSA/BSR fue desequilibrada. of this species was graded as low in Jala and Cofonay and medium in Camichín. In general, height, as well as potassium Roseodendron donell-smithii se clasificó con calidad alta and phosphorous concentration were considered good in the en el vivero Inverplantas, media en el San Agustín y baja en three nurseries, while the BSA/BSR relation was unbalanced Cofonay y San Juan (cuadros 6, 7, 8 y 9). La edad de la planta in the three cases. al momento del estudio tenía dos meses, en el vivero San Agustín y tres meses y medio, en los demás viveros. A pesar de las Roseodendron donell-smithii was classified with high quality diferencias observadas en la calificación global, R. donell-smithii se in Inverplantas nursery, medium in San Agustín and low in ubicó con una calidad idéntica en las variables: diámetro, robustez, Cofonay and San Juan (tables 6, 7, 8 and 9). The age of the ICD y los porcentajes de nitrógeno y potasio. plants at the time of the study was 2 months old in San Agustín and of 3 and a half in the rest of the nurseries. In spite of the En los viveros Cepraf, San Agustín, San Juan y Cofonay se observed differences in the global grade, R. donell-smithii have an produjo planta de Tabebuia rosea y Swietenia humilis (cuadros identical quality in terms of diameter, robustness, ICD and 5, 7, 8 y 9). La calidad de T. rosea resultó media en San Agustín, nitrogen and potassium per cent. San Juan y Cofonay, y en Cepraf su calificación global fue baja. No se observó consistencia entre las variables evaluadas con calidad baja. La mejor calidad en los cuatro viveros comprendió

69 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 al Índice de Robustez. La altura, diámetro y robustez tuvieron In Cepraf, San Agustín, San Juan and Cofonay nuserie, plants valores altos en los viveros con planta de mayor edad (cuatro of Tabebuia rosea and Swietenia humilis (tables 5, 7, 8 and meses). Este patrón no se obtuvo entre los contenidos de 9) were produced. The quality of T. rosea was medium in San nutrimentos, cuya máxima concentración se alcanzó a los tres Agustín, San Juan and Cofonay, while in Cepraf its global meses. grade was low. There was no consistency observed in the assessed variables with low quality. The best quality in the four S. humilis presentó una calidad alta en el vivero Cofonay, nurseries included the robustness index. Height, diameter and calidad media en San Agustín, así como San Juan y baja robustness had high values with elder plants (four months old). This en Cepraf. La menor calidad entre variables se obtuvo para el pattern was not found in the nutrient contents, whose maximum contenido de lignina (Cepraf y San Agustín) y la relación BSA/BSR concentration was reached when the seedlings had three months. (viveros Cepraf y San Juan). La relación entre la edad de las plantas y la calidad de sus variables no fue evidente. S. humilis showed high quality in Cofonay nursery, medium quality in San Agustín and San Juan and low in Cepraf. The Los parámetros evaluados con mejor calidad en los siete lowest quality in the variables was found in the lignin content viveros resultaron ser el Índice de Robustez y los contenidos (Cepraf and San Agustín) and the BSA/BSR relation (Cepraf de fósforo, nitrógeno y potasio, ninguno de los cuales se and San Juan). The relation between the age of the plants and consideró de calidad baja. Este resultado indica que la planta the quality of their variables was not apparent in this species. producida es en su mayoría robusta, con tallos vigorosos (Bello, 1998; Prieto et al., 2003), y demuestra que, no obstante, la In general, the parameters assessed with the best quality ausencia de un método estandarizado para la aplicación de in the seven nurseries were the robustness index and the fertilizantes en los viveros, se están cubriendo los requerimientos contents of phosphorous, nitrogen and potassium, non- of which nutricionales de las plantas (Ritchie y Landis, 2000). La altura was rated as of low quality. This result means that the plants también, en general, se calificó como alta; sin embargo, algunos produced in the assessed nurseries were, mostly robust, with autores consideran que dicha variable no se correlaciona con strong stems (Bello, 1998; Prieto et al., 2003), and it proves la supervivencia, por lo que es necesario probar su efectividad that, in spite of the absence of standard methods for the como parámetro para evaluar la calidad de planta (Cortina application of fertilizers in the nurseries, the nutrition demands et al., 1997; Orozco et al., 2010). of plants are being solved (Ritchie and Landis, 2000). Height, also, was rated as of high quality; however, some authors consider La variable con menor calidad en los siete viveros fue la relación that this variable is not correlated with survival, which makes it BSA/BSR, cuyos valores, en su mayoría fueron superiores a 2.5, necessary to prove its effectiveness as a parameter to assess lo que evidencia una desproporción y que el sistema radical the quality of the plant (Cortina et al., 1997; Orozco et al., 2010). es insuficiente para proveer de energía a la parte aérea de la planta, además de limitar su capacidad para adaptarse a los The variable with less quality in the seven nurseries was the ambientes estresantes (Pace et al., 1999; Goncalves et al., BSA/BSR relation, whose values were mostly over 2.5, which 2001; Prieto et al., 2009). highlights a disproportion and that the root system in not enough to provide energy to the aerial part of the plant, as CONCLUSIONES well, as to limit its ability to adapt to stressing environments (Pace et al., 1999; Goncalves et al., 2001; Prieto et al., 2009). Aunque los viveros analizados están medianamente tecnificados presentaron diferencias en las condiciones de CONCLUSIONS sus sistemas de producción, lo que aunado a las características genéticas de la semilla utilizada contribuyó a la gran variabilidad Even though the assessed nurseries are somehow technified, de resultados que se observó en las plantas producidas. they showed differences in the state of its production system, which, in addition to the genetic characteristics of the used seed, helped De acuerdo a la evaluación realizada en siete viveros del to have a great variability in the results that was observed in the estado de Nayarit, la planta producida en el ciclo 2007-2008, evaluated plants. se consideró, en su mayoría, de calidad media, por lo que posee características suficientes para establecerse en campo According to an assessment made to seven nurseries of con buenas perspectivas de éxito, excepto 23 % que no reunió el Nayarit state, the 2007-2008 plant that was produced, perfil necesario para asegurar su supervivencia en el campo. was mostly, of medium quality, which means that it has La variable con la menor calidad fue la relación entre la characteristics that could offer rather good perspectives of having a successful establishment; however, 23 % did not have the quality to guarantee their survival at the field.

70 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ... biomasa aérea seca y la biomasa radical seca, mientras que las The variable with less quality was the BSA/BSR relation, de mejor calidad correspondieron a los contenidos de nutrientes. while the opposite occurred with nutrient contents.

Los viveros con producción de planta de mejor calidad The nurseries with best quality were Inverplantas with C. odorata fueron Inverplantas con C. odorata y R. donell- smithii evaluadas con and R. donell- smithii rated with high quality and Cofonay, also calidad alta y Cofonay, también con dos especies de calidad C. odorata and S. humilis. alta: C. odorata y S. humilis. In the general qualification it was observed that the younger En la calificación general se observa que la planta de menor plants, those of two and two and a half months in particular, edad, particularmente, de dos y dos meses y medio, fue de were of medium and low quality, while the plant from five to calidad media y baja, mientras que la planta de cinco y siete meses seven months had desirable features. tuvo más características deseables. ACKNOWLEDGEMENTS AGRADECIMEINTOS The authors would like to thank for the economic support provided by the Se agradece el apoyo económico otorgado con los fondos fiscales del INIFAP, government funding of INIFAP, through the Project Producción y productividad a través del proyecto: Producción y productividad de los viveros y plantaciones de los viveros y plantaciones forestales en la Sierra Madre Occidental; as well forestales en la Sierra Madre Occidental; así como a la Comisión Nacional as to the Comisión Nacional Forestal (Conafor) and to the producers of forest Forestal (Conafor) y a los productores de planta forestal en viveros del estado plants in nurseries of Nayarit state, for their valuable support as they provided de Nayarit por el valioso apoyo en la proporción de información y autorización information and let us get into their facilities. Our recognition to Jimena Sánchez de ingreso a sus instalaciones. Se agradece también a Jimena Sánchez Battenberg for having reviewed this paper before submission. Battenberg por la revisión del manuscrito. End of the English version REFERENCIAS

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71 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22

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72 Rueda-Sánchez et al., Calidad de planta producida en los viveros ...

73 EFECTO DE LOS INCENDIOS EN LA ESTRUCTURA DEL SOTOBOSQUE DE UN ECOSISTEMA TEMPLADO

EFFECTS OF FIRES ON THE STRUCTURE OF THE UNDERGROWTH IN A TEMPERATE ECOSYSTEM

Eduardo Alanís Rodríguez1, Javier Jiménez Pérez1, Marco A. González Tagle1, Eduardo J. Treviño Garza1, Oscar A. Aguirre Calderón1, José I. Yerena Yamallel1 y José M. Mata Balderas1

RESUMEN

El fuego es un factor natural que ejerce una importante influencia sobre la composición vegetal bajo el dosel. Existen escasos estudios que caractericen la estructura y evalúen las consecuencias de la modificación que resulta de los incendios en el sotobosque dentro de los ecosistemas mixtos del noreste de México. El objetivo de la presente investigación fue analizar la densidad, la cobertura de copa, la riqueza, la diversidad α y la β de este estrato en zonas con distintos estados sucesionales en un bosque de pino-encino en el noreste del país. Se seleccionaron tres áreas; dos según el año en el que sucedió el disturbio y otra como referencia: 1 (2006), 2 (1998) y 3 (bosque maduro, testigo). Y en 2009 se establecieron 40 sitios de muestreo de 1 m2 en cada sitio; los resultados indican que la cobertura de copa (F= 7.593, P= 0.001), la riqueza específica (F= 2.818, P= 0.064) y la diversidad (F= 2.516, P= 0.085) de la vegetación evaluada es significativamente mayor en las primeras etapas de la sucesión y disminuye conforme trascurre el tiempo. Existe igualdad estadística en la densidad (F= 0.653, P= 0.522); además los distintos estadios muestran importantes diferencias respecto a la composición (diversidad β), ya que en todos los casos hubo menos de 50 % de similitud.

Palabras clave: Diversidad β, índice de Shannon - Wiener, noreste de México, Pinus - Quercus, riqueza, valor de importancia.

ABSTRACT

Fire is a natural factor that exerts a significant influence on the composition of the vegetation that grows under the canopy. There are few studies characterizing the structure and assessing the consequences of the modification in the undergrowth as a consequence of fires in the mixed ecosystems of northeast Mexico. The purpose of this research was to analyze the density, canopy coverage, wealth, and α and β diversity of this stratum in areas with different succession stages in a pine-holm oak forest in the northeast of the country. Three areas were selected; two, according to the year in which the disturbance occurred, and third one, by way of reference: 1 (2006), 2 (1998) and 3 (mature forest, control). And in 2009, forty 1 m2 sampling sites were established in each location; the results show that the canopy coverage (F= 7.593, P= 0.001), the specific wealth (F= 2.818, P= 0.064) and diversity (F= 2.516, P= 0.085) of the assessed vegetation are significantly larger in the first stages of the succession and that they decrease with time; there is a statistical equality regarding their density ; furthermore, the different stages show significant differences in the composition (β diversity), since in every case there was less than 50% similarity.

Key words: β diversity, Shannon - Wiener index, northeast Mexico, Pinus - Quercus, richness, importance value.

Fecha de recepción/date of receipt: 2 de noviembre de 2011; Fecha de aceptación/date of acceptance: 22 de enero de 2013. 1 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León. alanis _ [email protected] Alanís et al., Efecto de los incendios en la estructura del sotobosque...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los incendios forestales juegan un papel fundamental en la Forest fires play a crucial role in the structure and dynamics of estructura y dinámica de los bosques de Pinus-Quercus de the Pinus – Quercus forests of Sierra Madre Oriental (González la Sierra Madre Oriental (González et al., 2008; Jiménez et al., 2008; Jiménez and Alanís, 2011); their frequency has y Alanís, 2011); en las últimas décadas su frecuencia se ha increased considerably in the last decades (González et al., incrementado en forma considerable (González et al., 2007), lo 2007), causing changes in the composition, diversity and que causa cambios en la composición, diversidad y estructura structure of the vegetation, as these forests are ecosystems that de la vegetación, ya que son ecosistemas que históricamente evolved historically in an atmosphere with a low incidence of evolucionaron en un ambiente con baja incidencia de estos fires (Alanís et al., 2010). In Mexico, fires are the third cause fenómenos (Alanís et al., 2010). En México, esas conflagraciones son of natural vegetation loss, surpassed only by illegal logging la tercera causa de pérdida de vegetación natural, solo por and the change of use of the soil (Semarnat, 2006) and although debajo de la tala ilegal y el cambio de uso del suelo (Semarnat, they are a crucial element for the function of certain types of 2006), aunque en algunas asociaciones vegetales el fuego es un vegetation, when their presence is induced, an increase in their elemento fundamental para su función, si su presencia es inducida incidence may affect other vegetation covers (González et o aumenta su incidencia se puede afectar a otras cubiertas al., 2008). vegetales (González et al., 2008). The effects of fires may be destructive or regenerative, according Los efectos pueden ser destructivos o regenerativos, en función to their characteristics (periodicity, intensity and extension) and de las características mismas del fenómeno (periodicidad, according to the characteristics of the vegetation community intensidad y extensión) y de las características de la comunidad (Núñez et al., 2008). Studies have been made to analyze vegetal (Núñez et al., 2008). Existen estudios en los que se the modifications in the vegetation of the tree stratum analizan las modificaciones en el estrato arbóreo después del after the disaster, including those by González et al. (2007), siniestro, como los de González et al. (2007), González et al. González et al. (2008), Alanís et al. (2008) and Alanís et al. (2008), Alanís et al. (2008) y Alanís et al. (2011), pero son pocos (2011); but only a few take into account the effects on the aquéllos que consideran los efectos en estratos bajo el dosel undergrowth (Espinoza et al., 2008; Martínez y Rodríguez, (Espinoza et al., 2008; Martínez y Rodríguez, 2008; Canizales 2008; Canizales et al., 2011). et al., 2011). This research assessed the changes in the succession of the En la presente investigación se evaluaron los cambios en la undergrowth in a mixed Pinus – Quercus forest in northeast sucesión del sotobosque en un bosque mixto de Pinus-Quercus en Mexico, and its purpose was to determine the main patterns of el noreste de México y su objetivo fue determinar los principales change after a forest fire, for which the following variables patrones de cambio después de acontecer un incendio were considered: wealth, α and β diversity, canopy coverage forestal, para ello se consideraron las variables: riqueza, diversidad and composition of the vegetation species. α y β, cobertura de copa y composición de especies vegetales. MATERIALS AND METHODS MATERIALES Y MÉTODOS Study area Área de estudio The research was carried out at the Chipinque Ecological Park La investigación se realizó en el Parque Ecológico Chipinque (Figure 1), which is part of the natural reserve known as the (Figura 1), que forma parte del área natural protegida Cumbres de Monterrey National Park, with an extension of “Parque Nacional Cumbres de Monterrey”, cuya extensión 1 815 has and distributed between the municipalities of San es de 1 815 ha, y se distribuye en los municipios San Pedro Pedro Garza García and Monterrey (northeast Mexico). The Garza García y Monterrey (noreste de México). El clima es climate is semi-dry, with an annual mean temperature of 21.3 oC semiseco, con una temperatura media anual de 21.3 °C y and marked summer rains ranging between 300 and 600 mm per lluvias marcadas en verano que varían entre 300 y 600 mm year (INEGI, 1986). The vegetation of the tree stratum characterizes anuales (INEGI, 1986). El estrato arbóreo se conforma por a mixed forest constituted by Pinus and Quercus, notably un bosque mixto de Pinus y Quercus, constituido por: Pinus Pinus psuedostrobus Lindl., Pinus teocote Schltdl. et Cham, pseudostrobus Lindl., Pinus teocote Schltdl. et Cham. Quercus Quercus rysophylla Weath., Quercus laeta Liebm., Quercus rysophylla Weath., Quercus laeta Liebm., Quercus polymorpha polymorpha Schltdl. et Cham., Quercus laceyi Small and Schltdl. et Cham., Quercus laceyi Small y Quercus canbyi Trel. Quercus canbyi Trel. (Jiménez et al., 2001; Alanís et al., 2008). (Jiménez et al., 2001; Alanís et al., 2008).

75 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22

Figura 1. Localización del Parque Ecológico Chipinque. Figure 1. Location of the Chipinque Ecological Park.

Evaluación de la vegetación Assessment of the vegetation

En abril de 2009 (después de las primeras lluvias) se eligieron In April, 2009 (after the first rains), three areas of the forest tres zonas de bosque, con similitud en las características with similar geographical characteristics (Table 1), a similar geográficas (Cuadro 1), composición de especies vegetales composition of the vegetation species before the fire occurred, previa al siniestro y suelo tipo Litosol, las cuales se localizan and lithosol soil type were selected. These areas are located in en la parte media de la Sierra Madre Oriental y para su the middle part of Sierra Madre Oriental, and they were delimitación se tomó en cuenta la fecha en la que sucedió el delimited according to the date in which the fires occurred: incendio: 1) 2006, 2) 1998 y 3) vegetación madura de pino–encino 1) 2006, 2) 1998 and 3) Mature pine–holm oak vegetation (referencia), cuyo último registro data de 1940; de esta forma, se (reference), where, according to the records, the most recent conformaron sitios con regeneración de tres, 11 y 69 años, fire occurred in 1940. Thus, sites with 3, 11 and 69 years of respectivamente. La magnitud del disturbio se clasificó según regeneration, respectively, were established. The magnitude of the su duración y el porcentaje afectado en la parte área de los disturbance was classified according to its duration and to elementos vegetales: el acontecido en 2006 fue de severidad the percentage of the affected aerial part of the elements media, duró dos días y dañó 50 %, el estrato arbóreo resultó of the vegetation: the fire that took place in 2006 was of perjudicado, pero no causó su muerte; el de 1998 fue de medium severity, lasted two days and damaged 50 %; the tree severidad alta, ocurrió durante seis días e incidió en 100 %, stratum was damaged, but the fire did not cause its death. por lo que las coníferas sufrieron efectos letales y únicamente The 1998 fire was highly severe; it lasted six days and affected sobrevivió el sistema radical de los taxa caracterizados por su 100 %; therefore, the conifers suffered lethal effects, and only the madera madura (Miranda, 2004, Alanís et al., 2010). radical system of the taxa characterized by their mature wood survived (Miranda, 2004, Alanís et al., 2010).

76 Alanís et al., Efecto de los incendios en la estructura del sotobosque...

Cuadro 1. Características generales de las tres áreas evaluadas. Table 1. General characteristics of the three assessed areas. Incendio 2006 Incendio 1998 Referencia Latitud (N) 25°36´10´´ 25°35´59´´ 25°36´23´´ Longitud (O) 100°20´57´´ 100°20´41´´ 100°21´19´´ Exposición 60° NE 35° NE 40° NE Altitud (m) 1 260 1 320 1 330 Pendiente (°) 36° 36° 34°

En cada área se establecieron 40 sitios de muestreo de In each area, forty 1 m2 sampling sites were established 1 m2 (Canizales et al., 2011), con una equidistancia de 10 m (Canizales et al., 2011), with a spacing of 10 m and comprising entre ellos para sumar un total de1 20 parcelas; en los que se a total of 120 plots, in which undergrowth vegetation species inventariaron las especies vegetales del sotobosque y se midió were inventoried and the canopy coverage was measured with la cobertura de copa para estimar la dominancia; de manera the purpose of estimating the dominance. Furthermore, a adicional se realizó una colecta botánica representativa de representative botanical collection of the species was gathered and los taxa y los ejemplares fueron identificados por personal the specimens were identified by staff members of the herbarium del herbario de la Facultad de Ciencias Forestales de la of the Facultad de Ciencias Forestales of the Universidad Universidad Autónoma de Nuevo León. Autónoma de Nuevo León.

Análisis de la información Information analysis

A partir de los datos fitosociológicos y dasométricos se calculó Based on the phytosociological and dasometric data, the para cada especie: la abundancia (de acuerdo con el número de following variables were calculated for each registered species: individuos), su dominancia (en función de la cobertura de copa) abundance (in terms of the number of individuals); dominance y su frecuencia (con base en su presencia); los resultados (in terms of canopy coverage) and frequency (based on their permitieron obtener un valor ponderado a nivel taxón occurrence). The results made it possible to obtain a weighted denominado Índice de Valor de Importancia (IVI), que se refleja value at taxon level known as Importance Value Index (IVI), which en números porcentuales dentro de una escala de 0 a 100 is reflected as percentages in a scale of 0 to 100 (Mueller-Dombois (Mueller-Dombois y Ellenberg, 1974, Magurran, 2004). and Ellenberg, 1974, Magurran, 2004).

Para calcular la abundancia relativa se utilizaron las In order to calculate the relative abundance, the following siguientes fórmulas: formulas were utilized:

(1) (1)

(2) (2)

i = 1….n i = 1….n Where: Donde: RA = Relative abundance of species i with respect to AR = Abundancia relativa de la especie i respecto a i i the total abundance la abundancia total A = Absolute abundance A = Abundancia absoluta i i N = Number of individuals of species i N = Número de individuos de la especie i i i S = Sampling surface (ha) S = Superficie de muestreo (ha)

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La dominancia relativa se estimó con: The relative dominance was calculated using the following equation: (3) (3)

(4) (4) i = 1….n

Donde: i = 1….n

DRi = Dominancia relativa de la especie i respecto a la dominancia total Where: RDi = Relative dominance of species i with respect to Di = Dominancia absoluta Ab = Área de copa de la especie i total dominance i D = Absolute dominance S = Superficie (ha) i CAi = Crown area of species i La frecuencia relativa se calculó con las siguientes ecuaciones: S = Surface (ha) The relative frequency was calculated using the following equations: (5) (5)

(6)

i = 1….n (6)

Donde: i = 1….n

FRi = Frecuencia relativa de la especie i respecto a la frecuencia total Where: RF = Relative frequency of species i with respect to Fi = Frecuencia absoluta i the total frequency Pi = Número de sitios en la que está presente la especie i Fi = Absolute frequency

NS = Número total de sitios de muestreo. Pi = Number of sites where species i occurs NS = Total number of sampling sites. El índice de valor de importancia (IVI) se define como: The importance value index (IVI) is defined as:

(7) (7)

Para estimar la diversidad α se utilizaron dos índices: el de Margalef (D ), que se basa en la cuantificación del número Two indices were utilized in order to estimate the α diversity: the Mg Margalef index (D ), based on the quantification of the number of de especies presentes (riqueza específica) y el de Shannon-Wiener Mg (H´) (1948), que considera la estructura de la comunidad; es decir, occurring species (specific wealth) and the Shannon–Wiener la distribución proporcional de la abundancia relativa de index (H´), (1948), which considers the structure of the community; i.e. cada especie. Las fórmulas empleadas se anotan a continuación the proportional distribution of the relative abundance of each (Moreno, 2001): species. In order to make these calculations, the following formulas were used: (Moreno, 2001):

(8) (8)

78 Alanís et al., Efecto de los incendios en la estructura del sotobosque...

(9) (9)

(10) (10) Donde: Where: S = Número de especies presentes S = Number of occurring species N = Número total de individuos N = Total number of individuals n = Número de individuos de la especie i i ni = Number of individuals of species i ln = Logaritmo natural ln = Natural logarithm

La relación de la composición florística (diversidad β) entre The relationship between the three assessed areas las tres áreas evaluadas se exploró mediante un análisis de in terms of the floral composition (β diversity) was explored ordenación Bray-Curtis (1957). Los resultados se presentan through a Bray – Curtis ordination analysis (1957). Results are mediante un dendograma que muestra la similitud y disimilitud presented in the form of a dendrogram showing the similarity entre ellas; el análisis se hizo con el paquete computacional and dissimilarity between them; the analysis was performed BioDiversity Professional Versión 2 (McAleece et al., 19 97). using the BioDiversity Professional Version 2 software package (McAleece et al., 1997). Para determinar si hay diferencia significativa en las variables de riqueza (índice de Margalef), diversidad (índice de In order to determine whether there are significant differences Shannon - Wiener), cobertura de copa (m2 ha-1) y abundancia in the variables of wealth (Margalef index), diversity (individuos ha-1) entre las tres áreas definidas, se llevó a cabo un (Shannon – Wiener index), canopy coverage (m2 ha-1), and análisis de varianza ANOVA de un factor con probabilidad abundance (individuals ha-1) between the three defined areas, an P < 0.05 y 0.05 < P < 0.1, y cuando las hubo se efectuaron ANOVA variance analysis of one factor with a P (probability) of comparaciones múltiples con la prueba de Tukey, en el paquete < 0.05 and 0.05 < P < 0.1 was carried out, and when differences estadístico SPSS Versión 15.0 (SPSS Inc., Chicago, Il, USA). were found, multiple comparisons were made with the Tukey test using the SSPSS statistical package 15.0 Version. RESULTADOS Y DISCUSIÓN RESULTS AND DISCUSSION Se identificaron 23 familias, 33 géneros y 43 especies, de estas últimas, 11 se recolectaron en las tres zonas (Cuadro 2). 23 families, 33 genera and 43 species were registered. 11 Las familias más abundantes fueron (nueve especies), of the latter were identified in the three areas (Table 2). The Anacardiaceae y Rubiaceae (ambas con tres); en cuanto a los most abundant families were Asteraceae (nine species) and géneros sobresalieron Verbesina (tres taxa) y , Galium, Anacardiaceae y Rubiceae (both with three species); the best Rhus y Smilax (dos taxa). represented genera were Verbesina (three taxa) and Brickellia, Galium, Rhus and Smilax (two taxa).

Importance Value Index

This index is best balanced in Area 1, where a fire occurred recently (in 2006), because the damage caused to the canopy by the flames increases the direct solar radiation and reduces the aerial competition of the undergrowth; there is more availability of nutrients from the ashes, which generates favorable conditions in the soil for the germination of the seed bank (Espinoza et al., 2008) (Table 2). The most representative plants turned out to be two shrubs: Malvastrum sp. (IVI =13.62 %) and Litsea pringlei Bartlett (IVI = 8.10 %), and a woody climber: Smilax bona-nox L. (IVI = 6.90 %). The most dominant species in Area 2, affected by fire 11 years ago (1998), were Verbesina sp. (17.04 % IVI), Vitis cinerea (Engelm.) Engelm. ex Millard (15.98 % IVI) and S. bona-nox

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Cuadro 2. Parámetros obtenidos de las especies del sotobosque en las tres zonas evaluadas. Table 2. Parameters obtained from the undergrowth species in the three assessed areas. Área 1 (incendio en 2006) Área 2 (incendio en1998) Área 3 (incendio en 1940) Especies Ar Dr Fr IVI Ar Dr Fr IVI Ar Dr Fr IVI Amaranthus blitoides S. Watson 0.24 0.02 0.48 0.25 0.00 0.00 0.00 0.00 0.77 0.22 0.56 0.52 Arcis canadiensis mexicana Rose 3.77 0.66 3.86 2.77 4.07 6.30 4.98 5.12 7.69 9.23 7.91 8.28 Rhus aromatica Ait 2.12 1.96 2.90 2.33 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Brassica campestris L. 2.12 0.48 2.42 1.67 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Brickellia veronicifolia (Kunth) A. Gray 0.94 0.64 0.97 0.85 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Brickellia sp. 6.13 2.59 6.28 5.00 9.92 1.79 9.45 7.06 3.33 1.00 5.65 3.33 Carlowrightia parvifolia Brandegee 1.18 1.67 1.45 1.43 0.00 0.00 0.00 0.00 0.26 0.02 0.56 0.28 Cheilanthes microphylla (Sw.) Sw. 0.47 0.17 0.97 0.54 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Croton cortesianus Kunth 0.71 1.94 0.97 1.20 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Galium oresbium Greenm. 0.24 0.27 0.48 0.33 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Galium uncinulatum DC., E.E. 0.24 0.64 0.48 0.45 0.51 1.34 1.00 0.95 0.00 0.00 0.00 0.00 Gnaphalium canescens DC. 1.18 0.13 1.45 0.92 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Decatropis bicolor (Zucc.) Radlk. 3.30 3.28 3.38 3.32 0.00 0.00 0.00 0.00 1.28 0.82 1.69 1.27 Hedeoma sp. 1.89 5.58 2.42 3.29 0.00 0.00 0.00 0.00 0.51 0.03 0.56 0.37 Hedyotis nigricans nigricans (Lam.) Fosberg 4.25 3.09 2.42 3.25 4.58 2.58 4.98 4.05 0.00 0.00 0.00 0.00 Litsea pringlei Bartlett 5.90 12.63 5.80 8.11 0.00 0.00 0.00 0.00 0.26 0.02 0.56 0.28 Malvastrum sp. 18.16 9.67 13.04 13.62 0.76 0.17 1.00 0.64 5.64 0.62 7.34 4.54 Matelea reticulata (Engelm. ex A. Gray) 0.24 0.16 0.48 0.29 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Woods. Packera tampicana (DC.) C. Jeffrey 0.00 0.00 0.00 0.00 1.02 0.73 1.99 1.25 1.28 0.65 1.13 1.02 Panicum sp. 1.65 0.70 1.93 1.43 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Parthenocissus quinquefolia (L.) Planch. 2.36 0.42 2.42 1.73 7.38 3.50 6.47 5.78 17.44 8.66 12.43 12.84 Phanerophlebia umbonata Underw. 2.12 2.65 2.42 2.40 0.25 0.67 0.50 0.47 0.77 1.09 1.69 1.18 Piper auritum Kunth 0.71 0.79 0.48 0.66 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Prunus serotina serotina Ehrh. 0.47 0.13 0.97 0.52 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Pteridium aquilinum (L.) Kuhn 0.24 0.59 0.48 0.44 2.29 9.21 3.98 5.16 0.00 0.00 0.00 0.00 Ranunculus petiolaris Kunth 0.47 0.14 0.48 0.37 7.12 5.18 7.46 6.59 0.00 0.00 0.00 0.00 Rhus sp. (1) 4.25 1.09 2.90 2.74 0.25 0.06 0.50 0.27 23.08 9.97 16.38 16.48 Rhus sp. (2) 4.48 7.34 4.83 5.55 7.38 6.80 5.47 6.55 3.08 10.53 2.26 5.29 Rubus idaeus L. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.77 0.63 1.69 1.03 Smilax bona - nox L. 5.42 8.52 6.76 6.90 11.96 8.32 12.94 11.07 5.64 9.19 9.04 7.96 Smilax aristolochiifolia Mill. 3.07 10.38 3.38 5.61 3.56 2.78 4.98 3.77 0.00 0.00 0.00 0.00 Tradescantia crassifolia Cav. 1.65 0.29 2.90 1.61 0.00 0.00 0.00 0.00 0.51 0.09 0.56 0.39 Verbesina sp. (1) 6.60 4.65 4.35 5.20 21.37 17.80 11.94 17.04 6.92 10.63 7.34 8.30 Verbesina sp. (2) 0.47 0.53 0.97 0.66 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 Verbesina olsenii B.L. Turner 0.47 0.14 0.97 0.53 1.27 0.90 2.49 1.55 0.00 0.00 0.00 0.00 Viguiera sp. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.25 0.15 0.50 0.30 2.56 2.15 1.69 2.14 Vitis cinerea Engelm. 1.18 6.09 2.42 3.23 8.65 29.34 9.95 15.98 5.64 21.60 7.34 11.53 Zephyranthes longifolia Hemsl. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.79 0.15 1.69 1.21 Zinnia peruviana L. 1.89 1.13 2.42 1.81 1.78 0.59 2.49 1.62 0.00 0.00 0.00 0.00 Sin identificar (1) 0.94 0.69 1.93 1.19 4.07 1.58 5.47 3.71 0.77 0.43 1.13 0.78 Sin identificar (2) 0.94 0.41 0.48 0.61 1.53 0.20 1.49 1.07 0.26 0.20 0.56 0.34 Sin identificar (3) 6.13 6.19 5.31 5.88 0.00 0.00 0.00 0.00 5.90 10.29 5.08 7.09 Sin identificar (4) 1.42 1.55 0.97 1.31 0.00 0.00 0.00 0.00 3.85 1.80 5.08 3.58 Total 100 100 100 100 100 100 100 100 100 100 100 100

Ar = Abundancia relativa; Dr = Dominancia relativa; Fr = Frecuencia relativa; IVI = Índice de Valor de Importancia.

Especies = Species; Área = Area; rA=Relative Abundance; rD=Relative Dominance; rF= Relative Frequency; IVI=Importance Value Index.

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Índice de Valor de Importancia (11.07 % IVI). The species with the largest ecological weight in the mature forest (reference) were Rhus sp. (16.48 % IVI), Parthenocissus Está mejor balanceado en zona 1, recientemente incendiada quinquefolia (L.) Planch. (12.84 % IVI) and V. cinerea (11.53 % IVI); (2006), debido a que la afectación del dosel por las llamas these species utilize special mechanisms and adaptations that aumenta la radiación solar directa y abate la competencia aérea en allow them to climb up the trees and reach the areas with el sotobosque; hay mayor disponibilidad de nutrientes procedentes the best light in order to develop and reproduce; they are de las cenizas, lo que genera condiciones favorables en el suelo not parasites, since their root is anchored to the soil and they para la germinación del banco de semillas (Espinoza et al., 2008) produce their own nourishment (Lahitte and Hurrel, 2000). In (Cuadro 2). Las plantas más representativas resultaron ser this location, as in Area 2, the taxa displayed very different dos arbustivas: Malvastrum sp. (IVI =13.62 %) y Litsea pringlei proportions: few species with much representativity and a large Bartlett (IVI = 8.10 %); y una leñosa trepadora: Smilax bona-nox L. quantity with a lower frequency. (IVI = 6.90 %). En la zona 2, afectada por el fuego hace 11 años (1998) destacaron Verbesina sp. (17.04 % de IVI), Vitis cinerea Density and canopy coverage (Engelm.) Engelm. ex Millard (IVI de 15.98 %) y S. bona-nox (IVI de 11.07 %). En el bosque maduro (referencia), el mayor peso ecológico lo tuvieron There were no significant differences (F= 0.653, P= 0.522) Rhus sp. (IVI=16.48 %), Parthenocissus quinquefolia (L.) Planch. within the three assessed areas; the values ranged from (IVI=12.84 %) y V. cinerea (IVI=11.53 %); especies que utilizan 97 500 ± 36 497 N ha-1 to 106 000 ± 41 805 N ha-1 (Table 3). mecanismos y adaptaciones especiales que les permiten ascender a However, there were significant differences between the areas los árboles y alcanzar las zonas más iluminadas para desarrollarse y (F= 7.593, P= 0.001). Area 3 had similar values to those of reproducirse; no son parásitas, puesto que su raíz está anclada al suelo Area 2 and different from those of Area 1: 6 446 ± 3 339 m2 ha -1 y producen su propio alimento (Lahitte y Hurrel, 2000). En (1) and 3 921 ± 2 449 m2 ha-1 (2); Figure 2 shows how at the este sitio, al igual que en el 2 los taxa registraron proporciones beginning of the succession process the canopy coverage is muy distintas: pocas especies con mucha representación y una larger and it diminishes as the succession advances. gran cantidad con menor frecuencia. Wealth and α diversity Densidad y cobertura de copa The specific wealth of Area 1 (S = 39) was higher than in Area No se tuvieron diferencias significativas (F= 0.653, P= 0.522) en 2 (S = 21) and in Area 3 (S = 24), a fact which is related to the las tres áreas evaluadas; los valores oscilaron entre 97 500 rapid recovery of the undergrowth in open spaces; this agrees ± 36 497 N ha-1 y 106 000 ± 41 805 N ha-1 (Cuadro 3), sin with the data recorded by Verzino et al. (2005), Núñez et al. embargo, entre ellas sí existieron (F= 7.593, P= 0.001). La zona (2008), and Peterson and Reich (2008); the baseline Margalef 2 -1 3 fue similar a la 2 y distinta a la 1: 6 446 ± 3 339 m ha index (DMg) for wealth in Area 1 was 1.82 ± 0.53, decreasing as (1) y 3 921 ± 2 449 m2 ha-1 (2); en la Figura 2 se muestra que the succession stages advance; thus, in Area 2 it turned out to be durante el inicio de la sucesión hay mayor cobertura de copa 1.77±0.48, and in Area 3, it was 1.55 ± 0.56 (Figure 3). According y disminuye conforme esta avanza. to the variance analysis, there were significant differences between the succession phases (F= 2.818, P= 0.064). The

Letras diferentes indican diferencias significativas (mayúsculas P<0.05). Referencia = Reference; Cobertura (m2 ha-1) = Coverage (m2 ha-1) Referencia = Reference. Different letters indicate significant differences (capitals P<0.05). Figura 2. Densidad (N ha-1) y cobertura de copa (m2 ha-1) (media y error típico) de las tres zonas evaluadas. Figure 2. Density (N ha-1) and canopy coverage (m2 ha-1) (mean and typical error) of the three assessed areas.

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Riqueza y diversidad α Shannon-Wiener index (H´) for diversity showed that the areas with recent forest fires (1 and 2) have higher values (1.47 ± 0.28 La riqueza específica del área 1 (S = 39) fue mayor que en la 2 and 1.46 ± 0.32, respectively) than the reference area (in Area (S = 21) y la 3(S = 24), lo cual se relaciona con la rápida recuperación 3 it drops to 1.32 ± 0.37). The variance analysis indicates that del sotobosque en espacios abiertos; esto concuerda con lo there are important variations in the diversity of the studied consignado por Verzino et al. (2005), Núñez et al. (2008) y stratum in the various succession phases, and therefore Plot 3 Peterson y Reich (2008); el índice de riqueza de Margalef had different values (F= 2.516, P= 0.085).

(DMg) para la zona 1 fue 1.82 ± 0.53 y disminuye conforme los estadios sucesionales son más avanzados; así, para la 2 resultó 1.77±0.48 y en la 3, 1.55 ± 0.56 (Figura 3). De acuerdo con el análisis de varianza existieron diferencias significativas entre las fases de la sucesión (F= 2.818, P= 0.064). Respecto al índice de diversidad de Shannon-Wiener (H´) evidenció que las localidades con presencia de incendios recientes (1 y 2) tienen valores más altos (1.47 ± 0.28 y 1.46 ± 0.32, respectivamente), en comparación con el sitio de referencia (en la 3 disminuye a 1.32 ± 0.37). El análisis de varianza indica que hay variaciones importantes en la diversidad del estrato estudiado en las distintas fases de la sucesión, por lo que la parcela 3 fue distinta (F= 2.516, P= 0.085).

Letras diferentes indican diferencias significativas (0.05

Índice de Margalef (DMg) = Margalef index (DMg); Índice de Shannon (H´) = Shannon Index (H´); Referencia = Reference; Referencia = Reference. Different letters indicate significant differences (0.05

Figura 3. Índice de Margalef (DMg), e Índice de Shannon - Wiener (H´) (media y error típico) de las tres áreas evaluadas.

Figure 3. Margalef index (DMg), and Shannon – Wiener index (H´) (mean and typical error) of the three assessed areas.

Maduro = Mature Figura 4. Dendrograma de composición florística (diversidad β) entre las tres zonas evaluadas. Figure 4. Dendrogram comparing the floral composition (β diversity) of the three assessed areas.

82 Alanís et al., Efecto de los incendios en la estructura del sotobosque...

Diversidad β β Diversity

Hubo notables diferencias en la composición de especies There were notable differences in the composition of the species para cada estadio sucesional y se identificaron taxa únicos en for each succession stage, and unique species were identified cada localidad; de acuerdo con el dendograma de Bray - Curtis in each area. According to the Bray – Curtis dendrogram (Figura 4) las áreas tienen similitud de media a baja (siempre (Figure 4), the areas have a medium to low similarity (always menores a 50 %) y las que presentaron menor variación fueron less than 50 %); those that showed the least variation were la 3 y la 1 (47 %), seguida por 1 y 2 (45 %) y finalmente, 2 y Areas 3 and 1 (47 %), followed by Areas 1 and 2 (45 %), and, 3 (40 %). finally, Areas 2 and 3 (40 %).

CONCLUSIONES CONCLUSIONS

La cobertura de copa, la riqueza específica y la diversidad The canopy coverage, the specific wealth and the diversity of the de la vegetación del sotobosque es significativamente mayor en undergrowth vegetation are significantly larger in the first phases las primeras fases de la sucesión en áreas que fueron afectadas of the succession process in those areas that were affected by por incendios y estos parámetros disminuyen conforme trascurre fires, and these parameters decrease with time. There is statistical el tiempo. Existe igualdad estadística respecto a la densidad equality with respect to the density of the vegetation in the three de la vegetación en los tres estadios evaluados y entre ellos assessed stages, and there are significant differences between existen diferencias importantes en la composición de la vegetación them as to the composition of the vegetation (β diversity), since (diversidad β), ya que en todos los casos se presentó una in every case the similarity was less than 50 %. similitud menor a 50 %. ACKNOWLEDGMENTS AGRADECIMIENTOS The research was financed by the CONAFOR-2006-41836 project “Assessment of the desertification processes and alternatives for their reversion La investigación fue financiada por el proyecto CONAFOR-2006-41836 in areas with a different use of the soil in the State of Nuevo Leon”. The authors “Evaluación de los procesos de desertificación y alternativas para su reversión wish to express their gratitude to Lillian Belle Willcockson, BS, Director of the en áreas con diferente uso del suelo en el Estado de Nuevo León”. Los autores Chipinque Ecological Park, who helped to facilitate this work, and to Erik Iván agradecen a la Lic. Lillian Belle Willcockson Directora del Parque Ecológico Meléndez, MS, for his support in the in-field activities. Chipinque por todas las facilidades otorgadas y al M.C. Erik Iván Meléndez por el apoyo en las actividades de campo. End of the English version

REFERENCIAS

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84 Alanís et al., Efecto de los incendios en la estructura del sotobosque...

85 ESPECIES VEGETALES EN PELIGRO, SU DISTRIBUCIÓN Y ESTATUS DE CONSERVACIÓN DE LOS ECOSISTEMAS DONDE SE PRESENTAN

ENDANGERED VEGETAL SPECIES, THEIR DISTRIBUTION AND CONSERVATION STATUS OF THE ECOSYSTEMS IN WHICH THEY OCCUR

Mario Humberto Royo-Márquez1, Alicia Melgoza-Castillo2 y Gustavo Quintana-Martínez2

RESUMEN

En México, la norma oficial mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010) integra especies de flora y fauna silvestres en riesgo, pero no especifica su distribución geográfica. Como base para la realización de planes de conservación en el estado de Chihuahua es importante identificar las plantas incluidas en dicha norma, otras que deberían integrarse por su distribución restringida y rareza, así como el estado de conservación de los ecosistemas donde se presentan. En este contexto, se revisó una base de datos de alrededor de 4 000 especies de la flora de la entidad; se consultó la literatura disponible; y se realizaron visitas a diversos herbarios. En total se documentaron 195 taxa, 59 con estatus según la NOM-059, pertenecientes a 40 géneros y 21 familias, de los cuales, 19 especies son endémicas para México. Además, se proponen 31 taxa de 23 géneros y nueve familias, para ser estudiadas y evaluar su posible incorporación en la Norma, ya que son endemismos locales o registros únicos para México. Se sugieren 105 especies consideradas como raras, incluidas en 76 géneros y 37 familias. Los bosques y pastizales presentan el mayor número de especies con estatus y la más grande superficie con vegetación secundaria, lo que indica que esos ecosistemas presentan diversos grados de deterioro. Se requieren estudios poblacionales de las especies propuestas para plantear estrategias de conservación y manejo sustentable de los ecosistemas donde se desarrollan.

Palabras clave: Especies en riesgo, especies endémicas, especies raras, degradación, tipos vegetación, vegetación secundaria.

ABSTRACT

In Mexico, the official Mexican standard (NOM-059-SEMARNAT-2010) lists wild animal and vegetal endangered species but does not specify their geographical distribution. As a basis for the development of conservation plans in the state of Chihuahua, it is important to identify the plants included in this standard and other species that should be incorporated in it due to their restricted distribution and rarity, as well as the conservation status of the ecosystems in which they occur. Within this context, a database containing approximately 4 000 plant species in the state was revised, the available literature was consulted, and visits were made to several herbariums. A total of 195 taxa were documented –59 of them with a status according to the NOM-059 standard–, belonging to 40 genera and 21 families, of which 19 species are endemic for Mexico. Besides, 31 taxa of 23 genera and 9 families are proposed to be studied and for assessment of their potential incorporation to the standard, as they are local endemisms or unique registers for Mexico. The incorporation of 105 species which belong to 76 genera and 37 families and are considered as rare is suggested. Forests and grasslands have the highest number of species with a status and the largest surface with secondary vegetation, which indicates that these ecosystems show various degrees of deterioration. Population studies of the proposed species are required in order to formulate conservation and sustainable management strategies for the ecosystems in which they occur.

Key words: Endangered species, endemic species, rare species, degradation, vegetation types, secondary vegetation.

Fecha de recepción/date of receipt: 14 de junio de 2012; Fecha de aceptación/date of acceptance: 18 de junio de 2013 1 Sitio Experimental Campana-Madera, CIR-Norte Centro-INIFAP. 2 Facultad de Zootecnia y Ecología, Universidad Autónoma de Chihuahua. Correo-e: [email protected] Royo-Márquez et al., Especies vegetales en peligro, su distribución ...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

México es uno de los 12 países mega diversos del mundo, con Mexico is one of the 12 countries with a megadiversity in the 10 a 12 % de la diversidad global. En relación con las plantas, world, as it harbors 10 to 12 % of the global diversity. In relation ocupa el quinto lugar (WCMC, 1994; Magaña y Villaseñor; to plants, it occupies the fifth place (WCMC, 1994; Magaña 2002), con base en las más de 200 mil especies vegetales and Villaseñor, 2002), based on the over 200 thousand identificadas a nivel mundial (Toledo, 1994); Sarukhán et al. vegetal species identified worldwide (Toledo, 1994); Sarukhán (2009) citan que lo anterior se debe a que en el país existen los et al. (2009) quote that this is because the five types of biomes, cinco tipos de biomas que hay en el planeta, nueve de los 11 9 out of the 11 types of habitat, 51 out of the 91 eco-regions tipos de hábitat, 51 de las 91 ecorregiones y 25 de las 28 and 25 out of the 28 categories of soils known existing in categorías de suelos reconocidos. De los aproximadamente the planet are present in the country. Of the approximately 22 mil taxa de plantas vasculares registrados en el territorio nacional 22 thousand taxa of vascular plants registered in the national (Rzedowski, 1991a), 9 300 especies son endémicas, lo que equivale territory (Rzedowski, 1991a), 9 300 species –i.e. 52 %– are a 52 % (Rzedowski, 1991b). Por otro lado, en los estudios florísticos endemic (Rzedowski, 1991b). On the other hand, in the floral del norte de México sobresalen Durango con 3 630 taxa studies of northern Mexico, Durango stands out with 3 630 (González et al., 1991); Coahuila con 3 207 (Villarreal, 2001); taxa (González et al., 1991); Coahuila, with 3 207 (Villarreal, y Chihuahua con 4 008 (Melgoza et al., 2005). En Coahuila, 2001), and Chihuahua, with 4 008 (Melgoza et al., 2005). In Villarreal y Encina (2005) consignan 350 taxa endémicos o de Coahuila, Villarreal and Encina (2005) register 350 endemic distribución restringida; es decir, 11.2 % de la flora estatal; la taxa, or taxa with a limited distribution, which amount to 11.2 % mayor parte de ellas forman parte de los matorrales micrófilo if the state’s flora; most of these are part of the microphyle and y rosetófilo. rosetofile shrubs.

A nivel mundial se documentan 12 055 plantas amenazadas, con 12 055 endangered plant species are documented worldwide, categorías como baja preocupación (LC) y datos deficientes with such categories as low concern (LC) and deficient data (DD) (DD) (IUCN, 2008). Se registran como principales causas de (IUCN, 2008). The main causes of endangerment registered amenaza: la población en aumento, el cambio de uso de suelo, la are the increasing population, the change of use of the soil, deforestación, el sobre pastoreo, la extracción y comercio ilegal, deforestation, overgraze, illegal extraction and trade, the la introducción de especies exóticas y el cambio climático (Robbins, introduction of exotic species, and the climate change (Robbins, 2003; Semarnat, 2005; Hernández et al., 2007), sobre todo 2003; Semarnat, 2005; Hernández et al., 2007), especially in en la ecorregión del Desierto Chihuahuense (Towsend et al., the eco-region of the Chihuahua desert (Towsend et al., 2002; 2002; Callaway y Maron, 2006; Royo et al., 2006). Callaway and Maron, 2006; Royo et al., 2006).

En México se tiene la norma oficial mexicana, NOM-059- In Mexico there is the official Mexican standard NOM- SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010) cuyo objetivo es identificar 059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010), whose purpose is las especies o poblaciones de flora y fauna silvestres en riesgo. to identify the endangered wild animal and plant species or En ella, se integra un total de 983 plantas vasculares. Los grupos populations. This Standard lists a total of 983 vascular plants. con el mayor número de taxa en riesgo son las cactáceas con 324; The groups with the highest number of endangered taxa orquídeas, con 188; y palmas, con 64. Del total de cactáceas are the cactaceae, with 324; orchids, with 188, and palm trees, catalogadas en la Norma, 136 especies se encuentran en el with 64. Of the total of cactaceae species cataloged in the Desierto Chihuahuense (Hernández et al., 2004), y se agrupan Standard, 136 are located in the Chihuahua desert (Hernández en las categorías de extintas (E), peligro de extinción (P), et al., 2004), and are grouped in the following categories: extinct amenazada (A) y sujeta a protección especial (Pr). Estudios estatales (E), endangered (Ed), threatened (T) and subject to special registran en San Luis Potosí 29 especies y cinco variedades en protection (Pr). State studies list 29 species and five endangered riesgo, de las cuales corresponden a cactáceas 23 especies y varieties in San Luis Potosí, of which 23 species and four varieties cuatro variedades (Salas et al., 1999). En el estado de Nuevo are cactaceae (Salas et al., 1999). In the state of Nuevo León, León, Alanís et al. (2004) identifican 66 especies en riesgo, que Alanís et al. (2004) identify 66 species at risk, of which 38 belong corresponden a 38 de la familia Cactaceae; y para Querétaro, to the Cactaceae family, and 17 species of cactaceae in 17 especies de cactáceas (Hernández et al., 2007). Querétaro (Hernández et al., 2007).

A la par con la cuantificación de la flora en riesgo, es importante Along with the quantification of the endangered plant conocer el estado de conservación de los ecosistemas species, it is important to know the conservation status of the donde se desarrollan. La Semarnat (2005) cita que en ecosystems where they occur. In 2002, according to Semarnat 2002, 72.58 % del territorio nacional estaba compuesto por (2005), 72.85 % of the national territory consisted of natural comunidades naturales y solo 50.8 % de ellas mantenían su communities, and only 50.8 % of them still kept their primary

87 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 vegetación primaria; esto pone en evidencia que el resto vegetation. It is evident from this that the rest of these communities presenta disturbio total o parcial por actividades humanas have been totally or partially disturbed by human activities or o naturales. De igual manera, 44 % de los suelos estaban by nature. Likewise, 44 % of the soils were moderately to degradados en categorías de moderado a extremo y se extremely degraded; the main causes for this are overgraze, with consignan como principales causas: el sobrepastoreo, con 42 %; la 42 %; deforestation, with 19 %, and the change of soil use, with 12 deforestación, con 19 %; y el cambio de uso de suelo, con 12 %, %, in arid, semi-arid and subhumid areas. en las zonas áridas, semiáridas y subhúmedas. In temperate forests, the causes for the degradation are En el caso de los bosques templados, las causas de degradación deforestation, the change of use of the soil, and overgraze, with son la deforestación, cambio de uso de suelo y sobrepastoreo percentages of 38, 28 and 20 %, respectively. At state level, con porcentajes de 38, 28 y 20 %, respectivamente. A nivel estatal, the annual deforestation rates in the period between 1993 las tasas de deforestación anual en el período comprendido and 2000 were -1.141, -0.427 and -0.799 has per year-1; this entre 1993 y 2000 fueron de -1.141, -0.427 y -0.799 ha año-1, is equivalent to a loss of 473, 236, and 41 thousand hectares, of lo que equivale a una pérdida de 473, 236, y 41 mil hectáreas forests, scrublands and rain forests, respectively, in the course en siete años, para los bosques, matorrales y selvas (Semarnat, of seven years (Semarnat, 2005). On the other hand, Pinedo 2005). Por otra parte, Pinedo et al. (2007) determinaron una et al. (2007) determined an overestimated surface of 35 % for superficie sobreestimada de 35 % para el bosque; dichos forests; these authors point out that during the period between autores indican que entre 1993 y 2007 se perdieron alrededor 1993 and 2007 approximately 630 thousand hectares were de 630 mil hectáreas. Los pastizales no tienen un mejor estado de lost. The conservation status of the grasslands is not better than conservación que los bosques en el estado, ya que de 1978 a that of the forests at state level: from 1978 to 2004, 6.4 millions 2004, 6.4 millones de hectáreas perdieron su condición o buen of hectares lost their condition or their good health status (Royo estado de salud (Royo et al., 2008; Valerio et al., 2005). et al., 2008; Valerio et al., 2005).

Otro factor de riesgo para las especies es la rareza, ya Another risk factor for the species is rarity, as a low number and que un bajo número y una distribución restringida las hace a restricted distribution renders them vulnerable to any type of vulnerables a cualquier tipo de cambio, antrópico o natural change, anthropic or natural (IUCN, 2008; Hernández et al., 2007). (IUCN, 2008; Hernández et al., 2007). Para el estado de For the state of Chihuahua, INEGI (2003) describes four great Chihuahua, el INEGI (2003) describe cuatro grandes tipos types of vegetation: scrublands, grasslands, forests and rain forests, de vegetación: Matorral, Pastizal, Bosque y Selva, que cubren 32, which cover 32, 29, 24 and 3 % of the surface, respectively. 29, 24 y 3 % de la superficie, respectivamente. El porcentaje The remaining percentage is made up of 5 % without apparent restante se compone de 5 % sin vegetación aparente y 7 % por vegetation and 7 % of areas open to agriculture, water bodies, áreas abiertas a la agricultura, cuerpos de agua, manchas urban sprawls, etc. The purpose of this work is to identify the urbanas, etcétera. En este trabajo se pretende: identificar plant species included in the NOM-059 standard for Chihuahua, las plantas incluidas en la NOM-059 para Chihuahua, to determine in which type of vegetation they occur and to propose determinar en qué tipo de vegetación se desarrollan y new potentially endangered taxa, besides analyzing the cross proponer nuevos taxa en posible riesgo; además de, analizar information between the number of endangered species by la información cruzada entre el número de especies en peligro ecosystem and the surface lost to the original vegetation, in por ecosistema y la superficie perdida de la vegetación order to identify the most endangered ecosystems. This analysis original, con la finalidad de identificar los ecosistemas con mayor will be helpful in determining the priority conservation regions or riesgo. Este análisis servirá para determinar regiones o áreas areas in the state containing the highest number of endangered prioritarias de conservación en la entidad que concentren el plant species. mayor número de especies de plantas en riesgo. MATERIALS AND METHODS MATERIALES Y MÉTODOS Study area Área de estudio The state includes two physiographic provinces from north to El estado comprende dos provincias fisiográficas que corren de south; to the east lies the province of the Northern Sierras and norte a sur, al este se localiza la provincia de Sierras y Llanuras Plains, and to the west, Sierra Madre Occidental. The vegetation del Norte y al oeste, la Sierra Madre Occidental. Se tomaron types described by Cotecoca (1978) and INEGI (2003) como base los tipos de vegetación descritos por Cotecoca (1978) were taken as basis and subdivided in 10, according to their life e INEGI (2003), se subdividieron en 10, según su forma de vida forms and to the edaphic conditions that determine their makeup. y por las condiciones edáficas que determinan su composición.

88 Royo-Márquez et al., Especies vegetales en peligro, su distribución ...

Matorrales Desérticos Micrófilos. Es el tipo de mayor Microphyle desert shrubs. This is the most widespread and extensión y amplia distribución; se ubica de norte a sur y desde most broadly distributed type; it is located from north to south la parte central del estado hacia el este. Está constituido por and from the central part of the state to the east. It consists of diversas especies arbustivas de tamaño mediano (1 a 2 m). Los various middle-sized (1 to 2 m) shrub species. The main types principales tipos son: 1) Inerme Parvifolio, 2) Subinerme, are 1) Unarmed Parvifolium, 2) Sub-unarmed, 3) Sub-spiny, 3) Subespinoso, 4) Espinoso, y 5) Alto Espinoso. Las especies 4) Spiny, y 5) Highly Spiny. The dominant species are Larrea dominantes son Larrea tridentata (DC.) Coville (gobernadora), tridentata (DC.) Coville (creosote bush), Flourensia cernua DC. Flourensia cernua DC. (hojasén), Prosopis glandulosa (tarbush), Prosopis glandulosa Torr. (honey mesquite), and Torr. (mezquite), Acacia neovernicosa Isley y A. constricta Acacia neovernicosa Isley (viscid acacia) and A. constricta Benth. (largoncillo), con dominancia variable según el tipo de Benth. (whitethorn acacia), with a variable dominance according matorral en los primeros cuatro (González, 1972). El Matorral to the type of shrub among the first four (González, 1972). Alto Espinoso se presenta en pequeñas vegas de arroyos, con High Thorny Shrubs occur in small stream meadows, with arbustivas de 3 a 4 m de alto, predominancia de: mezquite, 3 to 4 m high bushes, of which mesquite, whitethorn acacia, largoncillo, Celtis ehrenbergiana (Klotzsch) Liebm. (granjel) y Celtis ehrenbergiana (Klotzsch) Liebm. (desert hackberry) and Koeberlinia spinosa Zucc. (junco). En general, la topografía de Koeberlinia spinosa Zucc. (allthorn) are predominant. In general, los matorrales micrófilos es plana ondulada, lomeríos bajos y the topography of the microphyle shrubs is flat or undulating, with medianos. La pendiente varía de 0 a 20 % y la altitud desde low and medium hills. The slope ranges between 0 and 20 %, and 900 a 1 500 m. Los tipos climáticos corresponden al muy seco the altitude, between 900 and 1 500 m. The climate types templado (BWk) y el muy seco semicálido (BWh); temperatura are very dry temperate (BWk), and very dry semi-warm (BWh); media anual de 15 a 22 °C; la precipitación pluvial de 200 a the mean annual temperature ranges between 15 and 22 °C; the 300 mm anuales, régimen de lluvias en verano, época seca de annual rain precipitation is 200 to 300 mm, with summer 7 a 9 meses y período libre de heladas de 195 a 280 días. rainfalls, a dry season of 7 to 9 months and frost-free period of 195 to 280 days. Matorral de Médanos. Se localiza en la parte media del norte centro del estado. La comunidad está formada por un complejo Dune Shrubs. They are localized in middle part of the northern de especies de arbustivas y gramíneas, principalmente, center of the state. This community is formed is formed by a complex Atriplex-Sporobolus, hasta sitios desprovistos de vegetación. Los of bushes and gramineae, primarily Atriplex-Sporobolus, and even componentes principales son Atriplex canescens (Pursh) Nutt. areas devoid of vegetation. Its main components are Atriplex (chamizo), mezquite, Atriplex acanthocarpa (Torr.) S. Watson canescens (Pursh) Nutt. (four-wing saltbush), mesquite, (saladillo), Sporobolus airoides (Torr.) Torr. (zacatones alcalino), Artiplex acanthocarpa (Torr.) S. Watson (armed saltbush), Sporobolus S. flexuosus Rydb. (flexuoso) y S. contractus Hitchc. (compacto). airoides (Torr.) Torr. (alkali sacaton), S. flexuosus Rydb. (mesa Se caracteriza por llanuras con montículos de arena y dunas dropseed) and S. contractus Hitchc. (spike dropseed). It is móviles por acción del viento; la altitud de 1 200 a 1 400 m. characterized by plains with sand mounds and dunes that are El clima es muy seco templado con verano cálido (BWk); la moved by the action of the wind, and its altitude is 1 200 temperatura media anual de 16 a 18 °C; la precipitación pluvial to 1 400 m. The climate is very dry, temperate, with a warm de 200 a 250 mm anuales, régimen de lluvias en verano, época summer (BWk); the annual mean temperature ranges between seca de 10 meses y período libre de heladas de 210 días. 16 and 18 °C, and the annual rain precipitation, between 200 and 250 mm, with summer rainfalls, a dry season of 10 months and a Matorral Rosetófilo. Se localiza en la región oriental; está frost-free period of 210 days. constituido por especies arbustivas de hojas carnosas y dispuestas en rosetas, con tallo corto o no visible. Las principales Rosetophylous scrubs. These are located in the Eastern region. especies son Agave lechuguilla Torr. (lechuguilla); Yu cca They consist of shrubs with fleshy leaves arranged in rosettes, spp. (palma) y Dasylirion leiophyllum Engelm. ex Trel. (sotol) with a short or invisible stem. The main species are Agave (González, 1972). La topografía del terreno es de cerriles y lechuguilla Torr. (lechuguilla); Yu cca spp. (yucca) and Dasylirion escarpados con pendiente que varía de 25 a más de 60 %, la leiophyllum Engelm. ex Trel. (green sotol) (González, 1972). The altitud de 900 a 1 600 m. El clima dominante es el muy seco topography of the terrain is made up of mountains and crags semicálido (BWh); temperatura media anual de 18 a 22 °C; la with a slope between 25 and over 60 %, and an altitude precipitación pluvial de 250 a 300 mm anuales, régimen de lluvias between 900 and 1 600 m. The dominant climate is very dry en verano, época seca de 8 a 10 meses y período libre de and semi-warm (BWh); the annual mean temperature is 18 to heladas de 260 a 280 días. 22 °C, and the annual rain precipitation, 250 to 300 mm, with summer rainfalls, a dry season of 8 to 10 months and frost-free Pastizales. Se les encuentra principalmente en los valles period of 260 to 280 days. centrales de las estribaciones de la Sierra Madre Occidental. Están compuestos por gramíneas perennes de talla mediana (0.5

89 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 a 1 m), en un complejo de especies de navajitas y tres barbas Grasslands. These are located primarily in the central valleys of the (Bouteloua-Aristida). La topografía del terreno son planicies de foothills of Sierra Madre Occidental. They are made up of gran extensión, en partes con ondulaciones de lomeríos bajos middle-sized perennial gramineae (0.5 to 1 m), in a complex de aspecto suave, hasta quebrados; la pendiente varía de 0 a of species having small blades and three bristles (Bouteloua-Aristida). 50 %, la altitud de 1 300 a 2 000 m. El clima es seco templado The topography of the terrain is made up of vast plains, in certain con verano cálido: (BS0k) y (BS1k); temperatura media anual de parts with undulations of soft-looking low hills or even crags; the 15 a 18 °C; precipitación pluvial de 300 a 500 mm anuales, slope is 0 to 50 %, and the altitude, from 1 300 to 2 000 m. régimen de lluvias en verano, época seca de siete a nueve The climate is dry, temperate, with a warm summer (BS0k) and meses y período libre de heladas de 200 a 250 días. (BS1k); the mean annual temperature is 15 to 18 °C; the annual rain precipitation is 300 to 500 mm, with summer rainfalls, a dry Pastizales Halófitos y Gipsófilos. Se desarrollan en las partes season of seven to nine months, and frost-free period of 200 bajas de las planicies cerradas; los conforman gramíneas de to 250 days. 0.5 a 2 m de alto, resistentes a concentraciones altas de sales, suelos muy alcalinos y mal drenados. Domina Pleurophys mutica Halophyte and Gypsophile Grasslands. They occur in the lower Buckley (zacate toboso) y el zacatón alcalino; en las zonas parts of enclosed plains; they are made up of graminaceae de transición con los matorrales se asocian con mezquite y 0.5 to 2 m high, resistant to high salt concentrations, and chamizo (González 1972). La topografía del terreno es plana con extremely alkaline and poorly drained soils. Dominant species pendientes que varían de 0 a 4 %, la altitud de 1 180 a 2 100 m. are Pleuraphis mutica Buckley (tobosagrass) and the alkali El clima es variado y no es el principal factor que determina la zacatón; in transitional areas with shrubs, these are associated presencia de pastizal. with the mesquite and four-wing saltbush (González, 1972). The topography of the terrain is flat with slopes ranging between Bosque de Encino. Se extiende al pie de la Sierra Madre 0 and 4 % and an altitude of 1 180 to 2 100 m. The climate is Occidental, en las zonas de transición entre los pastizales del varied and is not the main factor that determines the presence altiplano y las selvas bajas de las barrancas con el bosque de of the grasslands. pino. Lo conforman especies arbóreas de 4 a 7 m de altura, domina el género Quercus y en algunos sitos el táscate (Juniperus Oak forest. It stretches at the foot of Sierra Madre Occidental, monosperma (Engelm.) Sarg.) y pino piñonero (Pinus cembroides Zucc.). in the transition areas between the grasslands of the high La topografía del terreno es de lomeríos bajos a altos, plateau and low rain forests of the ravines and the pine forest. pendiente de 10 a 60 %; altitud varía de 800 a 1 000 m en It is made up of tree species 4 to 7 m high; the dominant genus is la vertiente del Pacífico y de 1 650 a 2 100 m en la vertiente Quercus, and in some locations, the one-seed juniper interior. El clima es seco templado (BS0k); temperatura media anual (Juniperus monosperma (Engelm.) Sarg.) and the pinyon pine de 13 a 18 °C; la precipitación pluvial de 350 a 500 mm anuales, (Pinus cembroides Zucc). The topography of the terrain consists of low régimen de lluvias en verano, época seca de siete a ocho meses y to high hills, with 10 to 60 % slope; its altitude ranges between período libre de heladas de 180 a 215 días. Se observa en clima 800 and 1 000 m in the Pacific Watershed and between 1 650 and seco semicálido (BS0k), temperatura media anual es de 18 a 22 °C; 2 100 m in the inner watershed. The climate is dry temperate precipitación pluvial de 400 a 500 mm anuales. Y el BWk con (BS0k); the mean annual temperature is 13 to 18 °C; the annual temperatura media anual de 14 a 18 °C y precipitación de rain precipitation is 350 to 500 mm, with summer rainfalls, a 200 a 300 mm anuales. dry season of seven to eight months, and frost-free period of

180 to 215 days. It occurs in dry, semi-warm climates (BS0k) with En los encinares de los barrancos el clima es semicálido, a mean annual temperature of 18 to 22 °C and an annual subhúmedo con lluvias de verano [(A) C (wc)]; temperatura rain precipitation between 400 and 500 m, and in BW k, with media anual de 18 a 22 °C; precipitación pluvial de 700 a mean annual temperature of 14 to 18 °C and an annual a 1 000 mm anuales, distribuidas de junio a octubre, con una precipitation of 200 to 300 mm. época seca de cinco a seis meses y período libre de heladas de 285 días. In the oak forests of the ravines, the climate is semi-warm, subhumid, with summer rainfalls [(A) C (wc)]; a mean annual Bosque de Pino. Se localiza, principalmente, en las partes más altas temperature of 18 to 22 °C; an annual rain precipitation de la Sierra Madre Occidental, sobre las laderas intermedias de between 700 and 1 000 mm, distributed between June and ambas vertientes (Pacífico e interior), y en los ramales y prolongaciones October; a dry season of five to six months, and a frost-free hacia el oriente de la sierra. Las especies arbóreas alcanzan period of 285 days. de 6 a 20 m de altura, con dominancia del género Pinus. La topografía del terreno es abrupta con pendientes que varían de 2 Pine Forest. Located mainly in the higher parts of Sierra a más de 70 %; la altitud de 1 600 m en los límites con Sinaloa Madre Occidental, on the intermediate mountainsides of both y de 2 250 a 3 000 msnm en la vertiente interior. Los climas watersheds (Pacific and inner), as well as in their branches and

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que dominan son el seco templado con verano cálido (BS0k) y extensions toward the east of the Sierra. The tree species reach el templado subhúmedo [C (w1)], con temperatura media anual a height of 6 to 20 m, with dominance of the Pinus genus. The de 10 a 17 °C; precipitación pluvial de 650 a 1 000 mm anuales, topography of the terrain is abrupt, with slopes ranging from con precipitaciones en invierno en el clima C(w1), época seca 2 to over 70 %; the altitude is 1 600 m on the border with de cuatro a siete meses y período libre de heladas de 160 Sinaloa, and 2 250 to 3 000 masl in the inner watershed. The a 210 días. predominant climates are dry temperate with warm summer

(BS0k) and temperate, subhumid [C (w1)], with a mean annual Selva Baja Caducifolia. Se localiza en la región suroeste del temperature of 10 to 17 °C; the annual rain precipitations range estado, sobre las laderas interiores de las barrancas. Está constituida between 650 and 1 000 mm, with winter rainfalls in a C (w1) por especies arbóreas de 8 a 12 m de altura, domina el mauto climate, a dry season of 4 to 7 months and frost-free period of (Lysiloma divaricatum Jacq. J.F. Macbr.), tepeguaje (Lysoloma watsoni 160 to 210 days. Rose, L. microphylla Benth.), torote (Bursera microphylla A. Gray), torote prieto (B. laxiflora S. Watson) y mulato (B. grandifolia Low Deciduous Rain Forest. It is located in the southwestern (Schlecht.) Engl.). La topografía del terreno es abrupta con region of the state, on the inner slopes of the ravines. It consists pendientes que de 20 a más de 70 %; la altitud de 450 of tree species 8 to 12 m high, with dominance of mauto (Lysiloma hasta 900 m. El clima es húmedo y semicálido [(A) C(w1)]; divaricatum J.F. Macbr.), littleleaf false tamarind (Lysiloma watsonii temperatura media anual de 22 a 25 °C; la precipitación Rose, L. microphylla Benth.), elephant tree (Bursera microphylla pluvial es de 600 a 800 mm anuales, con régimen de lluvias A. Gray), succulent copal (B. laxiflora S. Watson) and palo en verano, época seca de seis meses, sin heladas durante el año. mulato (B. grandifolia (Schlecht.) Engl.). The topography of the terrain is abrupt, with 20 to over 70 % slopes; the altitude is

Riparia o Humedales. Se presenta a lo largo y ancho del estado, 450 to 900 m. The climate is humid and semi-warm [(A) C(w1)], comunidades cuyo común denominador es ser más mésicas que with a mean annual temperature of 22 to 25 ºC, an annual las condiciones naturales de precipitación del lugar, o involucra rain precipitation is 600 to 800 mm, summer rainfalls and a dry ríos, arroyos, lagos, playas y ojos de agua. Dominan los árboles season of six months, and is frost-free all year around. de Populus spp., Prosopis spp., Salix spp., Celtis laevigata var. reticulata (Torr.) L.D. Benson, Platanus spp., Juglans spp., Alnus Riparian or Wetlands. These occur across the entire length and spp., Anisacanthus spp., Ficus cotinifolia Kunth, F. petiolaris Kunth, width of the state, in communities whose common denominator F. pertusa L.f., Forestiera acuminata (Michx.) Poir., Pithecellobium is being more mesic than the natural precipitation conditions of dulce (Roxb.) Benth., Ambrosia monogyra (Torr. & A. Gray) Strother the place, or involve rivers, streams, lakes, beaches and springs. et B.G. Baldw., Sideroxylon tepicense (Standl.) T.D.Penn., entre Dominant tree species include Populus spp., Prosopis spp., Salix otros (Rzedowski, 1978; Lebgue et al., 2005). spp., Celtis laevigata var. reticulate Torr.) L.D. Benson, Platanus spp., Juglans spp., Alnus spp., Anisacanthus spp., Ficus cotinifolia Toma y Análisis de datos Kunth, F. petiolaris Kunth, F. pertusa L.f., Forestiera acuminata (Michx.) Poir, Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth, Ambrosia monogyra (Torr. & A. Gray) Strother et B.G. Baldw., Sideroxylon tepicense (Standl.) Los registros de las especies incluidas en la NOM 059 (Semarnat, T.D.Penn. (Rzedowski, 1978; Lebgue et al., 2005). 2010) se obtuvieron de una base de datos de alrededor de 4 000 taxa y de la consulta de los listados florísticos publicados para Chihuahua (Lebgue y Valerio, 1985; Spellenberg et al., 1996; Data collection and analysis Valdés et al., 1975; Estrada et al., 1997; Estrada y Martínez, 2000; García, 1986; Royo y Melgoza, 2001; Valencia, 2004; The records of the species included in the NOM 059 standard Lebgue et al., 2005; Enriquez-Anchondo, 2003; Herrera y Peterson, (Semarnat, 2010) were drawn from a database of nearly 2007). Además, se realizaron visitas a diferentes herbarios de 4 000 taxa and from the floral lists published for Chihuahua México y Estados Unidos de América: Rancho Experimental La (Lebgue and Valerio, 1985; Spellenberg et al., 1996; Valdés Campana (INIFAP), Facultad de Zootecnia (UACH), Universidad et al., 1975; Estrada et al., 1997; Estrada and Martínez, 2000; Agraria Antonio Narro en Saltillo, CIIDIR en Durango, García, 1986; Royo and Melgoza, 2001; Valencia, 2004; Lebgue Universidad de Sul Rose en Alpine, y el Jardín Botánico et al., 2005; Enriquez-Anchondo, 2003; Herrera and Peterson, del Desierto Chihuahuense en Fort Davis, Texas. 2007). Besides, visits were made to various herbaria in Mexico and in the United States of America, including “La Campana” Una vez identificadas las especies se desarrollaron fichas Experimental Ranch (INIFAP), the Faculty of Zootechnical con la información consultada en la literatura disponible (Miller Science (UACH), the Antonio Narro Agricultural University y Lamb, 1985; Silva, 1986; Martínez, 1992; NMRPTC, 1999; in Saltillo, CIIDIR in Durango, the Sul Ross University in Alpine, Irish y Irish 2000; Lebgue, 2002; eFloras, 2008; USDA-NRCS, Texas, and the botanical garden of the Desert of Chihuahua in 2012). Posteriormente, se elaboraron tres listados: el primero Fort Davis, Texas. con las especies presentes en Chihuahua y mencionadas en la

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NOM 059; el segundo con los taxa que a consideración de los Once the species were identified, index cards were filled with autores deberán ser estudiados para su posible inclusión en la the information drawn from the available literature (Miller and Norma, ya que son endemismos locales o los únicos registros del Lamb, 1985; Silva, 1986; Martínez, 1992; NMRPTC, 1999; taxón para México (Dávila et al., 2006; Glass, 1998; Guzmán et Irish and Irish 2000; Lebgue, 2002; eFloras, 2008; USDA- al., 2003; Hernández et al., 2004; Herrera et al., 2004; Herrera NRCS, 2012). Three lists were then created: the first one included y Peterson, 2007; Sierra et al., 2008; Valencia, 2004; Villarreal y the species found in Chihuahua and mentioned in the NOM 059 Encina, 2005). Por último, se realizó una lista de especies de Standard; the second, the taxa that the authors considered should plantas que raras para el estado, con base en la literatura be studied for potential inclusion in the Standard, as they are (Henrickson y Johnston, 1997) y la experiencia de los autores, local endemisms or the only records of the taxon in Mexico (Dávila según su avistamiento en múltiples recorridos de campo. et al., 2006; Glass, 1998; Guzmán et al., 2003; Hernández et al., 2004; Herrera et al., 2004; Herrera and Peterson, 2007; La información consignada en los listados contiene el nombre Sierra et al., 2008; Valencia, 2004; Villarreal and Encina, 2005). científico de la especie, su autor, familia botánica y el tipo Finally, a list of plant species considered rare for the state, based de vegetación. Los nombres científicos, sinonimias y autores se on the literature (Henrickson and Johnston, 1997), and on the consultaron en la página web (2010). Se efectuó experiences of the authors and first-hand sightings by these in un análisis cruzado entre el número de especies en riesgo y the course of multiple field trips. la superficie degradada de los diferentes tipos de vegetación (condición primaria y secundaria) (INEGI, 2003; Semarnat, The information recorded in the lists includes the scientific name of 2005) para determinar el estado de riesgo que presentan the species, its author, botanical family and vegetation type. The los ecosistemas en relación con la diversidad vegetal, scientific names, synonyms and authors were consulted on específicamente, en términos de riqueza y de manera indirecta the The Plant List website (2010). A cross-analysis was carried de su abundancia. out between the number of endangered species and the degraded surface of the various vegetation types (primary RESULTADOS Y DISCUSIÓN and secondary status) (INEGI, 2003; Semarnat, 2005) in order to determine the risk status of the ecosystems in relation to plant diversity, specifically in terms of wealth and, indirectly, of Se registraron un total de 195 especies y taxa infraespecíficos its abundance. de plantas en riesgo, endémicas y raras, pertenecientes a 51 familias y 112 géneros. De estas, 59 son las que están ya incluidas en la NOM-059. Con base en este número y del análisis de RESULTS AND DISCUSSION 4 008 taxa citados para el estado (Melgoza et al., 2005), se determinó que 1.5 % de su flora está en riesgo según A total of 195 endangered, endemic and rare plant species and la NOM-059 (Semarnat, 2010). Esto es un valor bajo, si lo infra-specific taxa were registered, belonging to 51 families comparamos con el porcentaje de flora mundial en riesgo (13.1 %) and 112 genera. Of these, 59 have already been included y nacional (6.1 %) propuestos por IUCN (2008) que considera, in the NOM-059 Standard. Based on this number and on the además, especies raras e indeterminadas. Con base en la analysis of 4 008 taxa cited for the state (Melgoza et al., 2005), NOM-059, las plantas vasculares en riesgo para México es del orden 1.5 % of its flora was determined to be at risk according to de 4.18 %, a partir de las 23 522 especies de plantas vasculares y the NOM-059 Standard (Semarnat, 2010). This is a low value, 983 con estatus (Semarnat, 2005). Si se toma el criterio de la compared to the percentage of endangered flora at world IUCN y se contabiliza el total propuesto en este trabajo, el and national levels (13.1 % and 6.1 %, respectively) proposed by porcentaje de especies en riesgo para Chihuahua aumentaría IUCN (2008), which also takes into account rare and indeterminate a 4.87 %. Para el estado de Nuevo León e incluso para todo species. Based on the NOM-059 Standard, 4.18 % of the 23 522 el país también la lista de plantas en riesgo es incompleta vascular plants of Mexico, plus 983 with a status, are endangered (Alanís et al., 2004). Otros autores más estrictos proponen (Semarnat, 2005). If we consider the criterion of IUCN and que el valor mundial propuesto por la IUCN está seriamente take into account the total proposed in this work, the percentage subestimando, ya que calculan de 22 a 47 % de la flora en of endangered species for Chihuahua will increase to 4.87 %. riesgo (Pitman y Jorgensen, 2002). Los autores sustentan sus The list of endangered plants for the state of Nuevo León and argumentos en el desconocimiento de las floras de muchos de even for the country overall is incomplete (Alanís et al., 2004). los países tropicales (donde se encuentra la mayoría de las According to other more rigorous authors, the worldwide plantas vasculares) y endemismos existentes en ellos. Por lo value proposed by IUCN is seriously underestimated, and they anterior, es posible que las plantas vasculares en riesgo para consider that between 22 and 47 % of the flora is endangered Chihuahua estén subestimadas de 3 a 5 %, por varias razones: (Pitman and Jorgensen, 2002). The endangered vascular plants in Chihuahua may therefore be underestimated by 3 to 5 % for several reasons: 1) the lack of knowledge of the state’s flora; 2) the lack of specialists in the vulnerable groups of plants;

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1) desconocimiento de la flora estatal; 2) falta de especialistas 3) the massive loss of habitats, and 4) the lack of a national de los grupos vulnerables de plantas; 3) la pérdida masiva de official standard that considers rare species as a risk factor. hábitats; y 4) una norma oficial nacional que considere a las especies raras como un factor de riesgo. Table 1 shows 59 taxa with status registered in the NOM-059 Standard for the state of Chihuahua and grouped in 40 En el Cuadro 1 se presentan 59 taxa con estatus en la genera and 21 families. Of these, 11 are endangered, 21 are NOM-059 registradas para Chihuahua, agrupadas threatened, and 27 are subject to special protection. 19 endemic en 40 géneros y 21 familias. De estas, 11 están en peligro, 21 species of Mexico were identified, including four state amenazadas y 27 con protección especial. Se identificaron endemisms. The Cactaceae family was the most endangered, 19 especies endémicas de México, incluidos cuatro endemismos with 43.3 % of the taxa. Similar results have been cited for the estatales. La familia Cactaceae fue la de mayor riesgo, con the Desert of Chihuahua and for other states (Salas et al., 1999; 43.3 % de las taxa. Resultados similares se han citado para el Alanís et al., 2004; Hernández et al., 2004). Pinacea occupied Desierto Chihuahuense y algunas otras entidades (Salas et al., the second place in number of endangered taxa, with 10 %; 1999; Alanís et al., 2004; Hernández et al., 2004). Pinaceae similar amounts are documented for Nuevo León (Alanís et al., ocupó el segundo lugar en cuanto al número de taxa en riesgo 2004); this the most endangered group worldwide (with 31 % of its con 10 %; cantidades parecidas se documentan para Nuevo species), due to its woody nature and to the relictual distribution León (Alanís et al., 2004); son el grupo más amenazado a nivel of some of its species. In Mexico, its communities are considered to be mundial (31 % de sus especies), debido a sus características leñosas climatic islands within the diversity and endemisms (Rzedowski, y la distribución relictual de algunas de ellas. En México sus 1991a; 1991b; Reyes et al., 2005). comunidades se consideran islas climáticas en la diversidad y endemismos (Rzedowski, 1991a; 1991b; Reyes et al., 2005). The genera with the highest number of endangered species were Echinocereus and Mammillaria, with five and four, Los géneros con más especies en riesgo fueron Echinocereus, respectively. Among the threatened cactaceae in the Desert of Mammillaria con cinco y cuatro, respectivamente. Dentro de las Chihuahua according to the NOM-059 Standard, Hernández cactáceas amenazadas para el Desierto Chihuahuense según et al. (2004) cite the genus Mammillaria, with 79 species and, in la NOM-059, Hernández et al. (2004) citan al género Mammillaria the fourth place, Echinocereus, with 30 species. 20 % of all the con 79 especies y en cuarto lugar a Echinocereus con 30. De Echinocereus species and 5 % of all the Mammillaria genera in toda esta región, en Chihuahua se localiza 20 y 5 % de las especies this region are located in Chihuahua. de los géneros Echinocereus y Mammillaria, respectivamente. Table 2 lists the 31 taxa proposed for population and En el Cuadro 2 se consignan los 31 taxa propuestos para distribution studies for the purpose of their inclusion in the realizar estudios poblacionales y de distribución para su NOM-059 Standard, based on the official criteria established posible inclusión en la NOM-059, con base en los criterios to this effect (Semarnat, 2010). The revision of the available oficiales establecidos para tal efecto (Semarnat, 2010). La information suggests that the species are local endemisms revisión de la información disponible sugiere que las especies or unique records for Mexico, or else, their populations are son endemismos locales, o bien registros únicos para México, endangered because of unsustainable exploitation. The most o sus poblaciones están en peligro, debido a su explotación abundant families were Poaceae, Cactaceae and Nolinaceae, no sustentable. Las familias más abundantes fueron Poaceae, with 17, four and three species, respectively. Based on their Cactaceae y Nolinaceae con 17, cuatro y tres especies, distribution, the vegetation types with the highest number of species respectivamente. Con base en su distribución, los tipos de were pine forests (10), oak forests (9) and microphyle shrubs (7). vegetación con mayor número de especies fueron el bosque de pino (10), el bosque de encino (9) y el matorral micrófilo (7). Table 3 presents the 105 species proposed as rare, distributed in 76 genera and 37 families. The most abundant families were Poaceae, Asteraceae and Scrophulareaceae, with 24, eight and six species, respectively. The most abundant genus was Muhlenbergia, with seven taxa, followed by Bouteloua, Penstemon and Euphorbia, with three taxa each. The vegetation types with the highest number of records were pine and oak forests, followed by grasslands and –in the third place– desert shrubs, with 44, 43 and 33 species, respectively.

Pine and oak forests are the most threatened, as they include 36 taxa of the NOM-059 Standard. These and the plants proposed in the present work add up to a total of 97 endangered species. Furthermore, they occupy the largest

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Cuadro 1. Plantas del estado de Chihuahua que presentan algún tipo de estatus según la Norma Oficial Mexicana NOM- 059 SEMARNAT-2010. Table 1. Plants of the state of Chihuahua with some type of status according to the NOM- 059 SEMARNAT-2010 Mexican Official Standard. FAMILIA NOMBRE CIENTÍFICO ESTATUS 1 TV 2 Agavaceae Agave polianthiflora Gentry A BE, P Manfreda brunnea (S.Watson) Rose A Mm Polianthes densiflora (B.L.Rob. & Fernald) Shinners Pr E-Ch BP Apiaceae Tauschia allioides Bye & Constance P BP T. bicolor Constance & Bye Pr BP T. tarahumara Constance & Bye Pr Ri, BE Asteraceae Zinnia citrea A. M. Torres Pr Mm Betulaceae Ostrya virginiana (Mill.) K.Koch Pr BP, BE Bignoniaceae Tabebuia chrysantha (Jacq.) G.Nicholson A SMSc T. palmeri Rose A SMSc Cabombaceae Brasenia schreberi J. F. Gmel. A Ri Cactaceae Ariocarpus fissuratus (Engelm.) K. Schum. P Mr Coryphantha gracilis Brener & A. B. Lau P, E-Ch P C. poselgeriana (D. Dietr.) Britton & Rose A, E-Mx PH, Mr C. ramillosa Cutak A Mr C. werdermannii Boed. P, E-Ch-Co Mr Echinocactus parryi Engelm. A, E-Mx P, PH, Md, Mr Echinocereus adustus Engelm. A, E-Ch BE, P E. laui G. Frank A, E-Mx BP, BE E. palmeri Britton & Rose P, E-Ch BE, P E. stoloniferus W.T. Marshall Pr, E-Ch-So-Si SBC, BP, BE, P E. subinermis Salm-Dyck ex Scheer Pr, E-Ch-So-Si SBC, BE Echinomastus intertextus (Engelm.) Britton & Rose A BE, P, Mm E. unguispinus (Engelm.) Britton & Rose subsp. unguispinus Pr, E-Mx P, Mm E. warnockii (L.D. Benson) Glass & R.A.Foster Pr Mm Epithelantha micromeris (Engelm.) F.A.C. Weber ex Britton & Rose Pr PH, Mm Glandulicactus uncinatus (Galeotti ex Pfeiff. & Otto) Backeb. subsp uncinatus A, E-Ch-Co-SLP-Tx PH, Mm Lophophora williamsii (Lem. ex Salm-Dyck) J.M. Coult. Pr Mr Mammillaria lindsayi R.T. Craig Pr, E-Ch-Si SBC, BP, BE, P M. longiflora (Britton & Rose) A. Berger A, E-Ch-Dg BP, BE M. saboae Glass A, E-Ch-So BP, BE M. seniles G.Lodd. ex Salm-Dyck A, E-Mx BP, BE, P, Mm Opuntia arenaria Engelm. Pr Md Peniocereus greggii (Engelm.) Britton & Rose Pr P, Mm Thelocactus heterochromus (F. A. C. Weber) Oosten A E-Ch-Co-Dg P, Mm, Mr Turbinicarpus beguinii (N.P.Taylor) Mosco & Zanov. Pr Mm, Mr Cochlospermaceae Amoreuxia palmatifida Moc. & Sessé ex DC. Pr BE, P A. wrightii A. Gray P PH Continúa cuadro 1...

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Continuación cuadro 1... Cuadro 1. Plantas del estado de Chihuahua que presentan algún tipo de estatus según la Norma Oficial Mexicana NOM- 059 SEMARNAT-2010. Table 1. Plants of the state of Chihuahua with some type of status according to the NOM- 059 SEMARNAT-2010 Mexican Official Standard. FAMILIA NOMBRE CIENTÍFICO ESTATUS 1 TV 2 Cupressaceae Cupressus lusitanica Mill. Pr BP, BE, Ri Juniperus sabinoides f. monticola (Martínez) M.C.Johnst. Pr BP Fabaceae Trifolium wormskioldii Lehm. A BP, BE, P Fouqueriaceae Fouquieria shrevei I. M. Johnst. Pr, E-Ch-Co-Dg PH Juglandaceae Juglans major (Torr.) A. Heller A Ri, BP, BE, P J. pyriformis Liebm. A BP Lauraceae Litsea glaucescens Kunth P BP, BE Liliaceae Zigadenus virescens (Kunth) J.F. Macbr. Pr BP, BE, P Malvaceae Phymosia rosea (DC.) Kearney Pr BP, BE Meliaceae Cedrela odorata L. Pr SBC Pinaceae Abies concolor (Gordon) Lindl. ex Hildebr. Pr BP Picea chihuahuana Martínez P, E-Ch-Dg BP P. engelmannii var. mexicana (Martínez) Silba P BP Pinus jeffreyi A. Murr. Pr BP P. strobiformis Engelm. Pr BP Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Franco Pr BP, BE Poaceae Triniochloa laxa Hitchc. P, E-Ch BP, BE Tripsacum zopilotense Hern.-Xol. & Randolph. Pr BP, BE Psilotaceae Psilotum complanatum Sw. A BE, P Tiliaceae Tilia americana var. mexicana (Schltdl.) Hardin P Ri Zygophyllaceae Guaiacum coulteri A. Gray A SBC 1 A =Amenazada; P = Peligro de Extinción; Pr= Protección Especial según NOM-059 SEMARNAT; E = Endémica; Ch =Chihuahua; Dg= Durango; Co= Coahuila; So= Sonora; Si= Sinaloa; SLP= San Luis Potosí; Mx= México; Tx= Texas. 2 SMSc= Selva Mediana Subcaducifolia; SBC= Selva Baja Caducifolia; BP= Bosque de Pino; BE= Bosque de Encino; P= Pastizal; PH= Pastizal Halófito; Mm= Matorral micrófilo; Md= Matorral de dunas; Mr= Matorral rosetófilo; Ri=riparia. 1 T = Threatened; P = Endangered; Pr= Special Protection according to NOM-059 SEMARNAT; E = Endemic; Ch =Chihuahua; Dg= Durango; Co= Coahuila; So= Sonora; Si= Sinaloa; SLP= San Luis Potosí; Mx= Mexico; Tx= Texas. 2 SMSc= Median Subdeciduous Rain Forest; SBC= Low Deciduous Rain Forest; BP= Pine Forest; BE= Oak forest; P= Grassland; PH= Halophyte Grassland; Mm= Microphyle shrubs; Md= Dune shrubs; Mr= Rosetophylous scrub; Ri=Riparian.

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Cuadro 2. Especies propuestas para hacer estudios poblacionales y de distribución, para su posible inclusión en la Norma Oficial Mexicana NOM-059- SEMARNAT-2010. Table 2. Species proposed for population and distribution studies with the aim of their potential inclusion in the Mexican Official Standard NOM-059-SEMARNAT-2010. FAMILIA AGAVACEAE FAMILIA POACEAE Yucca campestris McKelvey, Md1 Achnatherum curvifolium (Swallen) Barkworth., P, Mr A. multinode (Scribn ex. Beal) Valdéz-Reyna & Barkworth., FAMILIA APIACEAE BP, E-Ch Tauschia spellenbergii Constance & Affolter, BP, E-Ch Aristida gypsophila f. diffusa Alrred & Valéz-Reyna., PH. FAMILIA CACTACEAE Bealia mexicana Scribn., BP, BE Blepharoneuron shepherdii (Vasey) P.M. Peterson & Corynopuntia emoryi (Engelm.) M.P.Griff., Md Annable., BP Escobaria sneedii Britton & Rose subsp. Sneedii, Mr Bromus arizonicus (Shear) Stebbins., P, Mm E. chihuahuensis Britton & Rose, P, Mm, Mr Bouteloua chihuahuana (M.C. Johnston) Columbus., Mm, E-Ch Echinocereus russanthus subsp. fiehnii (Trocha) W. Blum & Mich. B. eludens Griffiths., BE, P Lange, BE, P Chaboissaea decumbens (Swallen) Reeder & C. Reeder., FAMILIA BP, E-Ch Quercus deliquescens C. H. Mull., Ri, Mm, E-Ch Festuca diclina Darbysh., BP, E-Ch Quercus x undulata Torr., BE, E-Ch Glyceria borealis (Nash) Batch., Ri, BP FAMILIA MAGNOLIACEAE Muhlenbergia argentea Vasey, BE, E-Ch Magnolia pacifica subsp. tarahumara A.Vázquez, SBC, BE, E-Ch M. majalcensis P.M. Peterson., BP, E-Ch FAMILIA NOLINACEAE M. straminea Hitchc., BP, BE Dasylirion leiophyllum var glaucum (I.M. Johnst.) Bogler, Mr Spartina cynosuroides (L.) Roth., Ri (acuática) D. sereke Bogler, P, E-Ch S. gracilis Trin., Ri (acuática) Nolina erumpens (Torr.) S.Watson, BE. P Sorghastrum nudipes Nash., BP, E-Ch FAMILIA PINACEAE FAMILIA SCROPHULARIACEAE Pinus oocarpa Schiede, BE Cordylanthus wrightii A. Gray, Md 1 SMSc= Selva Mediana Subcaducifolia; SBC= Selva Baja Caducifolia; BP= Bosque de Pino; BE= Bosque de Encino; P= Pastizal; PH= Pastizal Halófito; Mm= Matorral micrófilo; Md= Matorral de dunas; Mr= Matorral rosetófilo; Ri=Riparia; E= Endémica; Ch= Chihuahua. 1 SMSc= Median Subdeciduous Rain Forest; SBC= Low Deciduous Rain Forest; BP= Pine Forest; BE= Oak forest; P= Grassland; PH= Halophyte Grassland; Mm= Microphyle shrubs; Md= Dune shrubs; Mr= Rosetophylous scrub; Ri_Riparian; E= Endemic; Ch= Chihuahua.

En el Cuadro 3 se presentan las 105 especies propuestas como surface of secondary vegetation (Figure 1) and have the highest raras, distribuidas en 76 géneros y 37 familias. Las familias más deforestation rate, -1.14 ha year -1, which is way above the abundantes fueron Poaceae, Asteraceae y Scrophulareaceae national rate (-0.79 ha year-1) (Semarnat, 2005). con 24, ocho y seis especies, respectivamente. El género más abundante, Muhlenbergia con siete taxa, seguido por Grasslands are second, with 23 taxa with a status in the Bouteloua, Penstemon y Euphorbia, con tres taxa cada uno. NOM-059 Standard; together with the proposed species, Los tipos de vegetación con mayor número de registros these add up to a total of 74 potentially endangered species. The correspondieron a los bosques de pino y encino, seguidos de secondary vegetation includes more than 50 % of the grasslands in los pastizales y en tercer lugar los matorrales desérticos con the state, and therefore have a higher vulnerability than the 44, 43 y 33 especies, respectivamente. shrubs (Figure 1). The medium-sized grasslands of Chihuahua

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Cuadro 3. Listado de especies de plantas raras para el estado de Chihuahua y tipo de vegetación donde se presentan. Table 3. List of rare plant species for the state of Chihuahua and the vegetation types in which they occur. FAMILIA ACANTHACEAE FAMILIA LAMIACEAE Anisacanthus puberulus (Torr.) Henrickson & E.J.Lott, Ri1 , Mm, Mr Agastache mearnsii Wooton & Standl., BP, BE A. linearis (S.H.Hagen) Henrickson & E.J.Lott Ri, Mm, Mr A. micrantha (A.Gray) Wooton & Standl., BP, BE Carlowrightia arizonica A. Gray, P Salvia summa A. Nelson, BP, BE FAMILIA AGAVACEAE FAMILIA LILIACEAE Manfreda singuliflora (S.Watson) Rose, BE Veratrum californicum Durand, BP FAMILIA AMARANTHACEAE FAMILIA MALVACEAE Iresine leptoclada (Hook. f.) Henrickson & S.D. Sundb., Mm, Mr Hibiscus coulteri Harv. ex A. Gray, Mm, Mr APOCYNACEAE H. denudatus Benth. Mm, Mr Amsonia tharpii Woodson, Mm, Mr Sphaeralcea wrightii A.Gray., P, Mm, Mr FAMILIA ARISTOLOCHIACEAE FAMILIA MARTYNIACEAE Aristolochia coryi I. M. Johnst., P Proboscidea sabulosa Correll, P, Md A. wrightii I. M. Johnst., P FAMILIA NYTAGINACEAE FAMILIA ASTERACEAE Anulocaulis reflexus I.M.J ohnst. PH wrightii A. Gray var. wrightii, BE FAMILIA ORCHIDACEAE Arida blepharophylla (A. Gray) D.R. Morgan & R.L. Hartm., Ri, PH, Mm Hexalectris nitida L.O. Williams., BE Brickellia lemmonii A. Gray, BE, P H. spicata (Walter) Barnhart, BP, BE B. simplex A. Gray, BE Spiranthes cinnabarina (Lex.) Hemsl, BE, Ri Cirsium wrightii A. Gray, Ri, PH FAMILIA PINACEAE Machaeranthera gypsitherma G. L. Nesom, Vorobik & R.L. Hartm., Ri, PH, Mm Abies duranguensis Martínez, BP Perityle dissecta (Torr.) A. Gray, BE, P Pinus herrerae Martínez, BP P. huecoensis A.M. Powell, Mm, Mr FAMILIA POACEAE FAMILIA BERBERIDACEAE Achnatherum hymenoides (Roem. & Schult.) Barkworth, P, PH, Mm Berberis longipes (Standl.) Marroq. & Laferr., SBC A. robustum (Vasey) Barkworth, BP, BE FAMILIA BORAGINACEAE Aristida gypsophila f. gypsophylioides Alrred & Valdéz-Reyna, PH Cordia parvifolia A. DC., Mm, Mr A. spanospicula Alrred, Valdéz-Reyna & Sánchez-Ken., BP C. sonorae N.E. Rose, SBC Bothriochloa alta (Hitchc.) Henrard, P FAMILIA BRASSICACEAE B. longipaniculata (Gould) Allred & Gould Ri, P, Mm Draba standleyi J.F.Macbr. & Payson, BE, P Bouteloua barbata var. rothrockii (Vasey) Gould, P Physaria gooddingii (Rollins & E.A. Shaw) O’Kane & Al-Shehbaz, BP, BE B. breviseta Vasey, Md Rorippa ramosa Rollins, Ri, P, Mm B. parryi (E. Fourn.) Griffiths var. parryi, P, Mm FAMILIA CACTACEAE Cenchrus multiflorus J. Presl, Reliq., SBC Coryphantha robustispina subsp. scheeri (Lem.) N.P. Taylor, P, PH, Mm, Mr Eragrostis sessilispica Buckley., P Escobaria albicolumnaria Hester, Mm, Mr Luziola fluitans (Michx.) Terrell & H. Rob., Ri, BP E. duncanii (Hester) Backeb., Mm, Mr Muhlenbergia arenacea (Buckel) Hictchc., BE, P, PH, Mm FAMILIA CAPPARIDACEAE M. arsenei Hitchc., BE, P Cleome multicaulis Moc. & Sessé ex DC., PH M. gigantea (E. Fourn.) Hitchc.,, BP FAMILIA CAPRIFOLIACEAE M. lindheimeri Hitchc., BP, BE Sambucus nigra L. ssp. cerulea (Raf.) R. Bolli, BP M. reederorum Sederstr., BP FAMILIA CARICACEAE M. schmitzii Hack., BP Jarilla heterophylla (Cerv. ex La Llave) Rusby, SBC M. setifolia Vasey., P, Mm Continúa cuadro 3...

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Continuación cuadro 3... Cuadro 3. Listado de especies de plantas raras para el estado de Chihuahua y tipo de vegetación donde se presentan. Table 3. List of rare plant species for the state of Chihuahua and the vegetation types in which they occur.

FAMILIA ACANTHACEAE FAMILIA LAMIACEAE FAMILIA CARYOPHYLLACEAE M. speciosa Vasey., BP, BE Paronychia wilkinsonii S. Watson, Mm, Mr Munroa squarrosa (Nutt.) Torr., P Otatea acuminata subsp. aztecorum (McClure & E.W. Sm.) R. Guzmán, M. C. Silene thurberi S. Watson, BP, BE, P Anaya C. & Santana. Mich., SBC CELASTRACEAE Pennisetum durum Beal., BP. BE Clethra mexicana DC., BP, PE Zea mays subsp. mexicana (Schrad.) Iltis., SBC COCHLOSPERMACEAE FAMILIA PORTULACACEAE Amoreuxia malvifolia A. Gray, P Talinum confertiflorum Greene, BE, P Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng., SBC T. longipes. Wooton & Standl., P, Mm, Mr FAMILIA CONVOLVULACEAE Phemeranthus humilis (Greene) Kiger, BP, BE, P Bonamia ovalifolia (Torr.) Hallier f., Ri FAMILIA PRIMULACEAE Ipomoea plummerae A. Gray, BP, BE Dodecatheon pulchellum (Raf.) Merr., BP, BE FAMILIA CYPERACEAE D. dentatum Hook. BP Bulbostylis schaffneri (Boeckeler) C.B.Clarke, BP, BE, P FAMILIA ROSACEAE FAMILIA EUPHORBIACEAE Amelanchier uthahensis Koehne, BP Euphorbia geyeri Engelm. & A. Gray, P, Md Potentilla oblanceolata Rydb., BP E. golondrina L.C. Wheeler, Ri, Mm Prunus zinggii Standl., SBC E. henricksonii M.C. Johnst., Chih. Endémica, PH FAMILIA RUBIACEAE Phyllanthopsis arida (Warnock & M.C.Johnst.) Voronts. & Petra Hoffm., P, Mm Hintonia latiflora (Sessé & Moc. ex DC.) Bullock., SBC Phyllanthus ericoides Torr., Mr FAMILIA RUTACEAE FAMILIA FABACEAE Casimiroa edulis La Llave., SBC Acacia millefolia S. Watson, BP, BE, P FAMILIA SAPINDACEAE Brongniartia minutifolia S. Watson, Mm, Mr Thouinia acuminata S. Watson, SBC Mimosa rupertiana B.L. Turner, Md T. villosa DC., SBC Pediomelum pentaphyllum (L.) J.W. Grimes, P, Md FAMILIA SCROPHULARIACEAE Senna ripleyana (H.S. Irwin & Barneby) H.S. Irwin, P, Mm Brachystigma wrightii (A. Gray) Pennell., BE, P FAMILIA FAGACEAE Castilleja ornata Eastw., P Quercus depressipes Trel. BE, P Mimulus dentilobus B.L. Rob. & Fernald., BP, BE Q. hinckleyi C.H. Mull., Mm, Mr Penstemon neomexicanus Wooton & Standl., BP, BE, P FAMILIA HYDROPHYLLACEAE P. ramosus Crosswh., P Phacelia pallida I.M. Johnst. Mm, Mr P. superbus A. Nelson., BP, BE 1 SMSc= Selva Mediana Subcaducifolia; SBC= Selva Baja Caducifolia; BP= Bosque de Pino; BE= Bosque de Encino; P= Pastizal; PH= Pastizal Halófito; Mm= Matorral micrófilo; Md= Matorral de dunas; Mr= Matorral rosetófilo; Ri=Riparia. 1 SMSc= Median Subdeciduous Rain Forest; SBC= Low Deciduous Rain Forest; BP= Pine Forest; BE= Oak forest; P= Grassland; PH= Halophyte Grassland; Mm= Microphyle shrubs; Md= Dune shrubs; Mr= Rosetophylous scrub; Ri=Riparian.

Los bosques de encino y pino son los más amenazados, ya show a 98 % degradation with a moderate to extreme status que incluyen 36 taxa de la NOM-059. Estas plantas más las (Royo et al., 2008). Using satellite images, Valerio et al. (2005) propuestas en el presente trabajo dan un total de 97 especies en evidenced that more than 6 million hectares of grasslands no riesgo. Además, poseen la mayor superficie de vegetación longer recognize that spectral signature; this may be due to the secundaria (Figura 1) y la tasa de deforestación más increase in shrub populations (Table 4). alta, -1.14 ha año-1, valores que se ubican muy por encima

98 Royo-Márquez et al., Especies vegetales en peligro, su distribución ... del promedio nacional (-0.79 ha año-1) (Semarnat, 2005). En The third place corresponds to desert shrubs, with 18 taxa segundo término están los pastizales con 23 taxa con estatus with a status, plus 61 potentially endangered taxa. Salas et al. en la NOM-059, más las propuestas dan un total de 74 (1999) document 80 % of the species with a status in the desert posiblemente en riesgo. La vegetación secundaria abarca más shrubs of San Luis Potosí and 20 % of the grassland species. In de 50 % de los pastizales del estado, lo que probablemente Nuevo Leon, desert shrubs include 57.6 % of the total number los ubique con una vulnerabilidad superior a la del matorral of species with a status (Alanís et al., 2004). For this reason, the (Figura 1). Los pastizales medianos de Chihuahua muestran shrubs of the Desert of Chihuahua are important for Mexican una degradación de 89 % en una condición de moderada a diversity. Fortunately, shrubs in Chihuahua have between 10.1 and extrema (Royo et al., 2008). Valerio et al. (2005) evidenciaron, 19 % secondary vegetation, whereas in other states –e.g. in Nuevo mediante imágenes de satélite, que más de 6 millones de Leon– they have an average of 34%. This reflects Chihuahua’s hectáreas de pastizal ya no reconocen esa firma espectral, low deforestation rate (-0.427 ha year-1), which is below the posiblemente, esto responda al incremento de las poblaciones national rate of -0.48 ha year -1; generally speaking, shrubs de arbustos (Cuadro 4). preserve 70 % of their original extension (Semarnat, 2005).

El tercer lugar lo ocupan los matorrales desérticos con 18 Seven species cataloged in the NOM-059 Standard and taxa con estatus, sumados a las 61 con posible riesgo. Salas et al. 20 endangered species were found in the low deciduous rain (1999) documentan para San Luis Potosí 80 % de las especies con forest; this number was lower than expected, due to the estatus en los matorrales desérticos y 20 % para los pastizales. scarce floral studies carried out in the region (INEGI, 2003; En Nuevo León, los matorrales desérticos presentan 57.6 % Lebgue et al., 2005). Its deforestation rate is -0.799 ha year-1, i.e. 50 % del total de especies con estatus (Alanís et al., 2004). Por lo less than the national mean of -0.58 (Semarnat, 2005). However, anterior, el matorral del Desierto Chihuahuense es importante the secondary vegetation in the state is 65.7 % (Figure 1), as the para la diversidad mexicana. Afortunadamente, en Chihuahua rate is proportional to the existing surface. It is, therefore, the most los matorrales cuentan con 10.1 a 19 % de vegetación threatened. Besides, ravines may contain more species with a secundaria, mientras que en otros estados; por ejemplo, status, if we consider that dry tropical forests in Mexico have Nuevo León tienen 34 %, en promedio. Lo anterior refleja la a high diversity of genera (Villaseñor, 2004) and of species baja tasa de deforestación de Chihuahua (-0.427 ha año-1), la cual (Rzedowski, 1991a). Although the areas of the medium-sized está por debajo de la tasa nacional de -0.48 ha año-1; en términos rain forest in Chihuahua occupy very small surfaces in the low, generales los matorrales conservan 70 % de su extensión flat parts of the ravines, there is an urgent need to study and original (Semarnat, 2005). protect these areas, as they contribute significantly to increase diversity in the state and are severely endangered as a result of En la selva baja caducifolia se ubicaron siete especies such anthropic activities as subsistence agriculture, mining and catalogadas en la NOM-059 y 20 en riesgo, cifra menor a tourism (Lebgue et al., 2005). la esperada, debido a los pocos estudios florísticos en la región (INEGI, 2003; Lebgue et al., 2005). Su tasa de deforestación es de Only four species of riparian vegetation and 18 endangered -0.799 ha año-1, 50 % menos de la media nacional de -0.58 species were included in the NOM-059 Standard. This type (Semarnat, 2005). Sin embargo, la vegetación secundaria of vegetation has been little studied and covers less than 1 % of en el estado es de 65.7 % (Figura 1), ya que la tasa está en the territory of the state; however, these environments are proporción a la superficie existente; por lo tanto, resulta ser el usually unique and very diverse and are threatened by human más amenazado. Asimismo, es probable que en las zonas de settlements, opening of lands for cultivation and overgraze barrancas haya más especies con estatus, si se toma en cuenta (Granados et al., 2006). Of the 24.7 million hectares located que los bosques tropicales secos en México tienen alta diversidad in the state, 1.8 million are land open for cultivation and urban genérica (Villaseñor, 2004) y específica (Rzedowski, 1991a). areas; 6.9 millions have secondary vegetation, and 16 millions Aunque, las áreas de selva mediana en Chihuahua ocupan have primary vegetation (Figure 1). Although their health superficies muy pequeñas ubicadas en las partes planas y status or condition is unknown, more than 85% of the primary bajas de las barrancas; es urgente el estudio y protección de estas vegetation may be in a fair to poor condition (Melgoza et al., áreas, ya que seguramente aumentan de manera importante 1998), or may have a moderate to extreme health status la diversidad estatal y están en peligro de desaparecer, debido (Royo et al., 2008; Valerio et al., 2005). This situation severely a las actividades antrópicas como la agricultura de subsistencia, endangers the species proposed in the present research, and minería y el turismo (Lebgue et al., 2005). if the high deforestation rates or the changes in the use of the soil continue, their number may increase (Semarnat, 2005; Carreón et al., 2008).

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Cuadro 4. Especies en riesgo presentes en los diferentes tipos de vegetación (TV) del estado de Chihuahua. TV NOM-059 Incluir NOM-059 Raras Total Matorral 18 10 33 61 Pastizal 23 8 43 74 Bosque 36 17 44 97 Selva baja caducifolia 7 1 12 20 Ripario 4 4 10 18 Fuente: (INEGI, 2003; Semarnat, 2005). M= Matorral; P= Pastizal; B= Bosque; SB= Selva Baja; OTV= Otros tipos de vegetación; TC= Tierras de Cultivo; vp= Vegetación Primaria; vs= Vegetación Secundaria.

Table 4. Endangered species occurring within the various vegetation types (VT) of the state of Chihuahua. VT NOM-059 To be included in NOM-059 Rare Total Shrub 18 10 33 61 Grassland 23 8 43 74 Forest 36 17 44 97 Low deciduous rain forest 7 1 12 20 Riparian 4 4 10 18 Source: (INEGI, 2003; Semarnat, 2005). M= Shrubs; P= Grassland; B= Forest; SB= Low Rain Forest; OTV= Other vegetation types; TC= Cultivation lands; vp= Primary vegetation; vs= Secondary vegetation

Fuente: (INEGI, 2003; Semarnat, 2005). Source: (INEGI, 2003; Semarnat, 2005). M= Matorral; P= Pastizal; B= Bosque; SB= Selva Baja; OTV= Otros tipos de vegetación; TC= Tierras de Cultivo; vp= Vegetación Primaria; vs= Vegetación Secundaria. M= Shrubs; P= Grassland; B= Forest; SB= Low Rain Forest; OTV= Other vegetation types; TC= Cultivation lands; vp= Primary vegetation; vs= Secondary vegetation. Figura 1. Tipos de vegetación y superficie degradada (millones ha-1) para el estado de Chihuahua. Figure 1. Vegetation types and degraded surface (millions of ha-1) for the state of Chihuahua.

100 Royo-Márquez et al., Especies vegetales en peligro, su distribución ...

En la vegetación riparia se registraron solo cuatro especies en CONCLUSIONS la NOM-059 y 18 en riesgo. Este tipo de vegetación está poco estudiado, y cubre menos de 1 % del territorio de la entidad; The results evidence the increase by more than 100% of the sin embargo, esos ambientes suelen ser únicos, muy diversos number of endangered plant species in Chihuahua. y amenazados por asentamientos humanos, apertura de tierras para cultivo y sobrepastoreo (Granados et al., Based on the criteria of the NOM-059 Standard and IUCN, 2006). De las 24.7 millones de hectáreas con que cuenta el the endangered plants of Chihuahua are below the national and estado, 1.8 millones corresponden a tierras abiertas al cultivo y worldwide average, although they may increase significantly zonas urbanos, 6.9 millones tienen vegetación secundaria once the complete flora of the state has been registered y 16 millones primaria (Figura 1); aunque se desconoce su and once the results of comprehensive studies of the most condición o estado de salud, probablemente más de 85 % de vulnerable plant groups are available. la vegetación primaria presente una condición de regular a pobre (Melgoza et al., 1998), o bien un estado de salud de The Cactaceae family is the most threatened, having moderado a extremo (Royo et al., 2008; Valerio et al., 2005). relevance in the world biodiversity due to their high degree of Situación que pone en alto riesgo de extinción a las especies endemism. In the second place are Pinaceae, which stand out propuestas en la presente investigación, así como la posibilidad de nationally for the number of species growing in relict communities. que su número se incremente, de continuar las altas tasas de deforestación, o los cambios de uso de suelo (Semarnat, The temperate forests constitute the vegetation type with the 2005; Carreón et al., 2008). highest number of endangered species. However, regardless of their number, the loss or degradation of the habitats equals in CONCLUSIONES importance all the vegetation types present in the state.

Los resultados evidencian el incremento en más de 100 % el The rain forests and riparian areas are poorly inventoried, número de especies de plantas en peligro para Chihuahua. which implies that knowledge of their flora is scarce. Population studies of the proposed species are required in order to Con base en los criterios de la NOM-059 e IUCN las plantas observe the tendencies and formulate strategies involved in en riesgo para Chihuahua están por debajo del promedio the preservation of the ecosystems and their species. nacional y mundial, aunque pueden aumentar de manera significativa cuando se tenga la flora estatal completa, así Primary vegetation covers less than 60 % of the state’s como los resultados de estudios exhaustivos de los grupos de surface, and most of it shows moderate to extreme deterioration. plantas más vulnerables. The implementation of practices of sustainable use is urgently needed, as are regional management plans and the rehabilitation La familia Cactaceae es la más amenazada, con relevancia of degraded areas or territorial legal regulations, in order en la biodiversidad mundial por el alto grado de endemismo. to arrest the deterioration of all vegetation types and, En segundo lugar se ubica a Pinaceae, que sobresale en el consequently, preserve the plant diversity. ámbito nacional por el número de especies que se desarrollan en comunidades relictos. End of the English version

Los bosques templados constituyen el tipo de vegetación con mayor número de especies en riesgo. Sin embargo, independientemente de su número, la pérdida o degradación de los hábitats iguala en importancia a todos los tipos de vegetación presentes en el estado.

Las selvas y áreas ribereñas están poco inventariadas, lo que implica un bajo conocimiento de su flora. Se requieren de estudios poblacionales de las especies propuestas para observar las tendencias y plantear estrategias que impliquen la conservación de los ecosistemas y sus especies.

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Menos de 60 % de la superficie estatal presenta vegetación primaria y la mayoría muestra un deterioro de moderado a extremo. Es imperante implementar prácticas de uso sustentable, planes regionales de manejo, rehabilitación de áreas degradadas u ordenamientos territoriales para frenar el deterioro de todos los tipos de vegetación y en consecuencia mantener la diversidad vegetal.

REFERENCIAS

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103 TIZÓN SUIZO (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) EN Pseudotsuga menziessi var. glauca (Beissn.) Mayr

SWISS NEEDLE CAST (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) IN Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr

David Cibrián Tovar1, Omar Alejandro Pérez-Vera1, Silvia Edith García Díaz1, Víctor David Cibrián Llanderal2, Juan Cruz Juárez1 y Gabriela Hernández Acevedo1

RESUMEN

En México se localizan poblaciones nativas de Phaeocryptopus gaeumannii como colonizadoras de Pseudotsuga menziesii var. glauca. Este hongo es causante del tizón suizo (Swiss Needle Cast), enfermedad que causa defoliación prematura y reducción en el crecimiento. P. gaeumannii se distribuye en el bosque natural de la Sierra Madre Occidental, la Sierra Madre Oriental y en la Sierra Madre del Sur, así como en diversas plantaciones de Árboles de Navidad del centro del país. Los objetivos del presente trabajo fueron identificar y caracterizar molecularmente al patógeno en distintas áreas geográficas y esclarecer algunos aspectos de su ciclo biológico. Para ello, se recolectó follaje de P. menziesii var. glauca con pseudotecios maduros en ocho estados de la república mexicana y se obtuvo una muestra procedente de Oregon (Estados Unidos de América); se aislaron en agar - agua 1.5 % (AA) y se mantuvieron en un medio de cultivo de papa – dextrosa - agar (PDA) durante 60 días. Para identificarlas se consideraron características morfológicas así como los resultados de la amplificación de genes nucleares, a través de la PCR - ITS, que presentó de 99 a 100 % de identidad. El crecimiento se dio de forma radial, color verde olivo a gris, sin formar estructuras reproductivas. Las ascosporas alcanzaron su madurez en marzo y son detectables en la atmósfera; la dispersión principal ocurre entre junio y julio, en relación con las condiciones climáticas y de la localidad; en septiembre y octubre disminuye la cantidad.

Palabras clave: Árboles de Navidad, captura de esporas, PCR, plantación comercial, Phaeocryptopus gaeumannii (Rohde) Petrak, pseudotecio.

ABSTRACT

There are native populations of Phaeocryptopus gaeumannii in Mexico as colonizing species of Pseudotsuga menziesii var. glauca. This fungus is the cause of the Swiss Needle Cast, a disease that provokes premature defoliation and a reduction in growth. The aims of the this paper were to identify and describe molecularly this pathogen in different geographical areas and to clear up some details of its biological cycle. Therefore, P. menziesii var. glauca leaves with ripe pseudothecia were collected in eight states of the country and a sample from Oregon (United States of America) was taken; they were isolated in 1.5 % water-agar (WA) and were kept in a potatoe – dextrose - agar (PDA) cultivation media for 60 days. To identify them, morphological features were considered as well as the results of the nuclear gene amplification, through the ITS - PCR which showed 99 to 100 % of identity. Growth was radial, olive green to grey color, without formation of reproductie structures. P. gaeumannii is found in the natural forests of Sierra Madre Occidental, Sierra Madre Oriental and Sierra Madre del Sur, as in several Christmas tree plantations at central Mexico. Ascospores became ripe in March and are visible in the atmosphere; the main dispersion occurrs from June and July; in regard to the climate and the locality; in September and October they diminish their amount.

Key words: Christmas trees, spore catchment, PCR, commercial plantation, Phaeocryptopus gaeumannii (Rohde) Petrak, pseudothecius. Fecha de recepción/date of receipt: 3 de abril de 2013; Fecha de aceptación/date of acceptance: 20 de febrero de 2014. 1 División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma Chapingo. Correo-e: [email protected] 2 Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr habita en Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr lives in Canada, Canadá, Estados Unidos de América y México; en el último United States of America and Mexico; in the latter, it is se conoce como pinabete o romero y se distribuye en la Sierra known as “pinabete” or “romero” and is distributed in Sierra Madre Oriental, en la Sierra Madre Occidental (Martínez, Madre Oriental, Sierra Madre Occidental (Martínez, 1963; Rzedowski, 1994) and Sierra Madre del Sur in a discontinuous 1963; Rzedowski, 1994) y en la Sierra Madre del Sur, de way at altitudes between 2 000 and 3 200 m (Debreczy and manera discontinua y en altitudes de 2 000 a 3 200 m Rácz, 1995). The species is produced to be commercialized as (Debreczy y Rácz, 1995). La especie se cultiva para comercializarla Christmas Tree in 14 states, which, as a whole, summ 1 750 ha como Árbol de Navidad en 14 estados, que en total, suman (Conafor, 2009). una superficie de 1 750 ha (Conafor, 2009). Phaeocryptopus gaeumannii (Rohde) Petrak (Swiss Needle Phaeocryptopus gaeumannii (Rohde) Petrak (tizón suizo) infecta Cast) infects individuals of different ages in the plantations individuos de diferentes edades en las plantaciones ubicadas en el located at the center of the country (Cibrián et al., 2007); hosts centro del país (Cibrián et al., 2007); los huéspedes muestran clorosis, show chlorosis, premature defoliation and growth reduction. In defoliación prematura del follaje y reducción en el crecimiento. En the United States and Canada it affects extensive regions at the Estados Unidos de América y Canadá afecta grandes regiones northeast and harms, mainly, P. menziesii (Mirb.) Franco. Its first del noroeste y daña principalmente a P. menziesii (Mirb.) record is from 1920 in Switzerland; afterwards, it was found in Franco. Su primer registro data de 1920, en Suiza; después se North America, where it is known as Rocky Mountain Douglas le identificó en Norteamérica, en donde se le conoce como Fir o Swiss Needle Cast (SNC) (Hansen et al., 2000; Winton et Rocky Mountain Douglas Fir o Swiss Needle Cast (SNC) (Hansen al., 2007). Phaeocryptopus belongs to the Venturiaceae family, et al., 2000; Winton et al., 2007). Phaeocryptopus pertenece Pleosporales order and to Rhizosphaera, as its anamorph (Kirk a la familia Venturiaceae, orden Pleosporales y a Rhizosphaera, et al., 2001); however, recient molecular studies P. gaeumannii como su anamorfo (Kirk et al., 2001); sin embargo, estudios has been classified in the Mycosphaerellaceae family, moleculares recientes han clasificado a P. gaeumannii en la Capnodiales order, with the Mycosphaerella and Rasutoria familia Mycosphaerellaceae, orden Capnodiales, con las species (Morales et al., 2012; Witnon et al., 2007). especies Mycosphaerella y Rasutoria (Morales et al., 2012; Winton et al., 2007). At present this fungus has spread out to Argentina, Chile, New Zealand, Turquey and oither European countries, and so En la actualidad el hongo se ha expandido hacia Argentina, it has become a phytosanitary problem in the cultivation Chile, Nueva Zelanda, Turquía y algunos países de Europa, por of Christmas trees (Osorio, 2007; Morales et al., 2012). In the lo que constituye un problema fitosanitario en los cultivos de coast of Oregon there are infections in about 15 000 ha, which árboles de Navidad (Osorio, 2007; Morales et al., 2012). En la means a loss in the development about 50 % (Stone et al., 2007). zona costera de Oregon existen infecciones en aproximadamente In Mexico, Cibrián et al. (2007) recorded the first data 15 000 ha, lo que significa una merma en el desarrollo de hasta about damages and their location. The aim of this study was 50 % (Stone et al., 2007). En México, Cibrián et al. (2007) to identify and describe molecularly the species in different consignaron los primeros datos acerca de los daños y su geographic areas and to clarify some aspects of their biologic ubicación. El objetivo del presente estudio fue identificar y cycle in commercial plantations of the center of the country. caracterizar molecularmente la especie en diferentes áreas geográficas y esclarecer algunos aspectos de su ciclo biológico MATERIALS AND METHODS en plantaciones comerciales del centro del país. Sampling MATERIALES Y MÉTODOS Samples of P. menziesii var. glauca foliage with Swiss Needle Muestreo Cast symptoms were taken from natural forest and cultivation zones, between June and December, 2007: four came Se obtuvieron muestras de follaje de P. menziesii var. glauca from Coahuila state, six from Durango, three from Mexico con síntomas de tizón suizo tanto en bosque natural como en State and one from Querétaro. From January to December, zona cultivada, entre junio y diciembre de 2007: cuatro 2008, material was collected in a natural forest, to add eight correspondieron al estado de Coahuila, seis a Durango, tres collections from Chihuahua, five from Nuevo León, three from al Estado de México y una a Quéretaro. De enero a diciembre Oaxaca and one from Puebla (Table 1, Figure 1) and a last one with de 2008 se recolectó en bosque natural, para añadir ocho pseudothecia of a tree of the focus species and with the same colecciones de Chihuahua, cinco de Nuevo León, tres de characteristics, imported from Oregon, USA.

105 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22

Oaxaca y una de Puebla (Cuadro 1, Figura 1) y se recibió una Isolation and identification última, con pseudotecios de un árbol de la especie de interés y con las mismas características, importado de Oregon, EUA. The specimens of needleaves with pseudothecia were washed with sterile distilled water for 5 minutes; they were dried and were Aislamiento e identificación adhered by the upper surface to the lid of the Petri box; they were left to the exposed fruiting bodies towards the middle of Los especímenes de acículas con pseudotecios se lavaron the water-agar (WA) culture and were incubated at 25 °C with con agua destilada estéril durante 5 minutos, se secaron y se white light for 2 days. After that time, they were the germinated adhirieron por el haz a la tapa de la caja de Petri; se dejaron ascospores were individually isolated in potatoe – dextrose - agar expuestos los cuerpos fructíferos hacia el medio de cultivo de (PDA) and so were kept for 60 days. The mycelial growth, agar - agua (AA) y fueron incubados a 25 °C con luz blanca reproductive structure formation and colony pigmentation in por 2 días. Pasado este tiempo, se aislaron las ascosporas Petri boxes with PDA were recorded. germinadas de forma individual en papa – dextrosa - agar (PDA) y se mantuvieron ahí por 60 días. Se registró el Cross-cuttings were manualy made and the morphological crecimiento micelial, la formación de estructuras reproductivas characteristics were observed in 100 pseudothecia, 50 ascae y la pigmentación de las colonias en cajas de Petri con PDA. and 50 ascospores with a Carl Zeiss Micro lmaging GmbH

Figura 1. Distribución en México de Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak), que infecta individuos de Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr. Figure 1. Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak) distribution in México that infects individuals of Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr.

106 Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ...

Se realizaron cortes transversales de forma manual y se compound microscope. The taxonomic keys of Stone and Carroll observaron las características morfológicas de 100 pseudotecios, (1985), Stone et al. (2008a) and Osorio (2007) were used 50 ascas y 50 ascosporas con un microscopio compuesto Carl to identify the genus and species. Electronic microscopy was used to Zeiss Microlmaging GmbH. Con las claves taxonómicas de Stone analyze the development of the fungus in its internal part and on y Carroll (1985), Stone et al. (2008a) y Osorio (2007) the surface of the leaves; it made it possible to review tissue se identificaron el género y la especie. Para analizar el sections with fruiting bodies 1 mm long, that were fixed in 3 % desarrollo del hongo en la parte interna y sobre la superficie de glutaraldehyde and were rinsed with a Sorensen’s phosphate las hojas se utilizó microscopía electrónica de barrido, que permitió buffer, to be dehydrated in a series of ethanol solutions and ® revisar secciones de tejido con cuerpos fructíferos de 1 mm de dried in CO2 critical point in a Samdri - 780A dryer; finally, longitud, que se fijaron en glutaraldehído al 3 % y se lavaron con they were covered with gold with a JFC - 1100® ionizer and amortiguador de fosfatos Sorensen’s, para ser deshidratados were observed in a JSM - 35C® electron microscope at the en una serie de soluciones de etanol y secados en CO2 a Electron Microscope Laboratory of Colegio de Postgraduados punto crítico en un desecador Samdri - 780A®; finalmente se de Montecillo, Estado de México. recubrieron con oro en una ionizadora JFC - 1100® y se observaron en un microscopio electrónico de barrido JSM - 35C® en el laboratorio Molecular description de Microscopía Electrónica del Colegio de Postgraduados de Montecillo, Estado de México. The DNA of the fungi was obtained from cultures of the end hypha that grew in a liquid media of malt extract (ME), with the Caracterización molecular AP method (Sambrook and Russell, 2001). The isolations that were used and the location of origin are in Table 1. The polymerase El ADN de los hongos se obtuvo a partir de cultivos de punta chain reaction (PCR) was combined with the ITS4 (TCC TCC de hifa que crecieron en medio líquido de extracto malta (EM), GCT TAT TGA TAT GC) e ITS5 (GGA AGT AAA AGT CGT con el método AP (Sambrooky Russell, 2001). Los aislamientos AAC AAG G) initiators (White et al., 1990) to amplify the ITS1 utilizados y la localidad del origen se indican en el Cuadro 1. and ITS2 regions of the ribosomal genes (ARNr). The amplified product was purified by the Kit Wizard SV (Promega®, USA) Se usó la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en and was sequenced in both directions in Macrogen (Corea). combinación con los iniciadores ITS4 (TCC TCC GCT TAT TGA Each sequence was analyzed with BioEdit v7.0.9.1 Software TAT GC) e ITS5 (GGA AGT AAA AGT CGT AAC AAG G) (Hall, 1999) and was deposited in the GenBank. (White et al., 1990) para amplificar las regiones ITS1 e ITS2 de los genes ribosomales (ARNr). El producto amplificado se Biological life cycle and ascospore trapping purificó con el Kit Wizard SV (Promega®, USA) y se secuenció en ambas direcciones en Macrogen (Corea). Cada secuencia Monthly visits were carried out for 24 months ( 2006 - 2009) se analizó con el Software BioEdit v7.0.9.1 (Hall, 1999) y se in which a record of the evolution of the desease caused by depositó en el GenBank. P. gaeumannii in commercial plantations of P. menziesii var. glauca in two sites was made: Tres Encinos (19 °11’34.92’’ N Ciclo biológico y trampeo de ascosporas and 100°07’ 50.51’’ O) a 1 822 masl (Valle de Bravo, Estado de México) and in Rancho Chichicaxtla (19°43’50” N and Se realizaron visitas mensuales durante 24 meses (de 2006 a 97°59’17” O) at 2 852 masl (seeding area in Aquixtla, Puebla). 2009) en las que se registró el desarrollo de la enfermedad causada por P. gaeumannii en plantaciones comerciales de Additionally, the ascospore dispersion period was determined Pseudotsuga menziesii var. glauca en dos sitios: Tres Encinos by using “fungal spores traps” (Ostrey and Nicholls, 1982) ( 19° 11’34.92’’ N y 100°07’ 50.51’’ O) a 1 822 msnm (Valle consisting of covering with pure petrolatum (vaseline) the face 2 de Bravo, Estado de México) y en el Rancho Chichicaxtla of a slide divided into five bands of 250 mm , for a total of 2 ( 19 °43’ 50” N y 97° 59’ 17” O) a 2 852 msnm (área semillera en 1 250 mm ; they were placed at a height of 30 to 50 cm from Aquixtla, Puebla). the floor and 20 cm into the foliage of P. menziesii var. glauca. Two areas were determined to put them in; in the first, 104 were placed (March 10th to September 8th, 2006) and in the second, 81 (April 7th to October 10th, 2009); every 16 days they were changed and were deposited in preparations boxes for counting spores in the laboratory of Forest Pathology, of the Forest Science Division (DICIFO) de la Universidad Autónoma Chapingo, where they were examined under a Leica (. GCE Model) compound microscope with a 40X objective.

107 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22

Cuadro 1. Sitios con Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr infectado por Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak). Table 1. Sites with Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr infected by Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak). Localización Estado Municipio Aislamiento5 Latitud/Longitud

Ocampo ICCC 4 N28°11’47.20’’/W108°19’19.70’’ Chihuahua1 Guadalupe y Calvo 2CEC N26°12’38.27’’/W106°33’25.49’’ 3CEC4 Ocampo N28°20’41.78’’/W107°59’54.52’’ 5CL4 N25°22’43.70’’/W100°30’54.20’’ Coahuila1 Arteaga 6CSR N25°21’35.50’’/W100°28’39.30’’ 7CSAA N25°14’02.83’’/W100°26’21.03’’ Guanaceví 8DPP4 N25°58’18.20’’/W106°07’18.20’’ 9DAC N25°58’44.60’’/W106°08’23.70’’ 10DEO N26°00’47.10’’/W106°13’04.10’’ Durango1 11D E C V N25°58’44.60’’/W106°08’23.70’’ 12DEP 4 N26°16’08.85’’/W106°23’42.39’’ 13 D E C N26°12’42.20’’/W106°22’48.50’’ Valle de Bravo 14EMAB4 N19°16’10.80’’/W99°56’32.68’’ Estado. de México2 Amanalco 15EMAJ N19°15’37.84’’/W99°56’14.92’’ 16EMEZ4 Galeana 17NLEP 4 N24°53’38.30’’/W100°12’55.90’’ 18NLCP 4 N24°53’07.20’’/W100°13’11.40’’ Nuevo León1 Zaragoza 19 NLE N23°54’02.30’’/W99°47’53.70’’ 20NLEZ N23°55’06.60’’/W99°48’10.50’’ 21N LE Z 4 Oaxaca2 Ixtepeji 23O LC 4 N17°10’50.60’’/W96°36’17.20’’ 24OLC Oaxaca1 25OLP Puebla2 Aquixtla 26PLJC4 N19°43’50.78’’/W97°59’17.80’’ Querétaro1 Pinal de Amoles 27QLP 4 N 21°09’31.50”/W 99°41’28.14” Oregon3 Oregon 30ORE4 6 1 = Bosque natural; 2 = Plantación comercial; 3= Árbol de Navidad importado a México y revisado en la Central de Abasto de la Ciudad de México; 4 = Aislamientos utilizados para PCR; 5 = Número de aislamientos por estado. 6 = Sin datos. 1 = Natural forest; 2 = Commercial plantation; 3= Christmas tree imported to Mexico and reviewed at the Central de Abasto market of Mexico City; 4 = Isolations used for PCR; 5 = Number of isolations by state; 6 = Without data. Adicionalmente, se determinó el periodo de dispersión de las ascosporas con ayuda de “trampas de esporas fungales” (Ostrey y Nicholls, 1982) que consisten en cubrir con petrolato puro (vaselina) la cara de un portaobjetos dividido en cinco bandas de 250 mm2, para obtener un total de 1 250 mm2; se colocaron a una altura de 30 a 50 cm del suelo y 20 cm hacia el interior

108 Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ... del follaje de P. menziesii var. glauca. Se determinaron dos áreas RESULTS AND DISCUSSION para colocarlas, en la primera se pusieron 104 (10 de marzo al 8 de septiembre de 2006) y en la segunda, 81 (7 de abril al 10 octubre de 2009); cada 16 días se cambiaron y se depositaron Isolations en cajas de preparaciones para realizar el conteo de esporas en el laboratorio de Patología Forestal de la División de Ciencias Twenty seven isolations of P. gaeumannii from the foliage of Forestales (DICIFO) de la Universidad Autónoma Chapingo, en P. menziesii var. glauca were the total number (Table1). donde se examinaron bajo un microscopio compuesto Leica (Mod. CME) con objetivo 40X. The fungi was found in areas of natural distribution of the Pseudotsuga genus along the three main mountain systems of Mexico: the Sierra Madre Occidental (Chihuahua and Durango), RESULTADOS Y DISCUSIÓN the Sierra Madre Oriental (Nuevo León, Puebla and Querétaro) and the Sierra Madre del Sur (Oaxaca) (Figure 1). Aislamientos Symptoms for the identification of the fungus En total se obtuvieron 27 aislamientos de P. gaeumannii del follaje de P. menziesii var. glauca (Cuadro 1). El hongo se localizó en In P. menziesii var. glauca, the fungus provokes the premature áreas de distribución natural del género Pseudotsuga a lo largo fall of young shoots and the shedding of 1 to 3 year old de los tres sistemas montañosos de México: la Sierra Madre needles, usually before they change their color; Infected trees Occidental (Chihuahua y Durango), la Sierra Madre Oriental have few foliage and if the disease is severe, they may show (Nuevo León, Puebla y Querétaro) y en la Sierra Madre del Sur a yellow green color, or yellow, violet green or brown red and (Oaxaca) (Figura 1). even a 50 % growth reduction (Figure 2A). The life period of the needles of P. menziesii var. glauca is 7 years; however, if Síntomas para la identificación del hongo there are frequent attacks, they persist for 5 years, and under severe infestations, they only stay alive for the last vegetative En P. menziesii var. glauca, el hongo provoca la caída prematura period (Morales et al., 2012). In any of them, different stages de brotes jóvenes y acículas de 1 a 3 años de edad, por lo of pseudothecia can be observed (Łakomy and Iwańczuk, 2010). general, antes de que cambien de color; los árboles infectados se caracterizan por tener poco follaje y si la enfermedad The results of microscopy, both light and electron, revealed es severa puede presentar coloración verde amarillenta, the formation of black small globose structures on the lower amarillenta, verde violácea o café rojiza, además de que su surface of the needles, on a line over the stomata, from which crecimiento se reduce hasta en 50 % (Figura 2 A). El periodo de they emerge (Figure 2B and C). The fungus grows and develops vida de las acículas de P. menziesii var. glauca es de 7 años; in the substomatic chamber and gets to the exterior to form a sin embargo, cuando hay ataques frecuentes suelen persistir 5 pseudothecium (Figures 2D and E), which blocks gas interchange and años y en infestaciones severas solo permanecen las del último transpiration; the mycelium in the parenchymatous tissue causes a periodo vegetativo (Morales et al., 2012). En cualquiera de reduction of photosynthesis and thus, the premature fall of needles ellas se observan pseudotecios en diferentes etapas (Łakomy (Manter et al., 2000). Pseudothecia are black, (44-) 65 (-96) µm in e Iwańczuk, 2010). diameter; mycelium is light brown color at the base and is displayed over the surface; also, it interconnects with others, Los resultados de la microscopía, tanto de luz como electrónica which confirms what Stone et al. (2008a) observed, as they de barrido, indicaron la formación de pequeñas estructuras registered anastomosis in the lower surface of the foliage globosas de color negro en el envés de las acículas, ordenadas en (Figure 2D). Asci are hyaline, from ovoid to pyriform with línea sobre los estomas, de los cuales emergen (Figura 2 B y eight ascospores (Figure 2F), hyaline and bicelular, (9-) C). El hongo crece y se desarrolla en la cámara subestomática 10.5 (-12) x (3-) 4 (-5) µm, with obtuse ends of the apex and a light y llega al exterior para formar un pseudotecio (Figura 2 D y constriction by a sept; 1 to 2 germination tubes (Figure 2G E) que impide el intercambio de gases y la transpiración; el and H), in which one of the cells is slightly wider and becomes micelio en el tejido parenquimatoso provoca disminución de la narrower as it nears the base (Osorio, 2007). fotosíntesis y por lo tanto, la caída prematura de las acículas (Manter et al., 2000). Los pseudotecios son negros de (44-) 65 P. gaeumannii grows in 2 % PDA, at 24 ± 2 °C and permanent (-96) µm de diámetro, en la base el micelio es de color café white light. After 30 days, the colony measured 15 mm in claro y se distribuye sobre la superficie; además, se interconecta diameter and dark olive green to light grey color, whitish at con otros, lo que confirma las observaciones de Stone et al. the center and with an olive green halo (Figure 2 I). After 60 (2008a) quienes registran anastomosis en el envés del follaje days of cultivation, the diameter was 35 mm, with a rough (Figura 2 D). Las ascas son hialinas, de ovoides a piriformes surface and black color at the lower side of the box, as well as

109 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 con ocho ascosporas (Figura 2 F), hialinas y bicelulares de (9-) the absence of reproductive structures. Kirk et al. (2001) did 10.5 (-12) x (3-) 4 (-5) µm, con extremos obtusos en los ápices not consider any anamorph for P. gaeumannii; however, Stone y una ligera constricción por un septo; presencia de 1 a 2 and Carroll (1985) observed elongated cells similar to phialides tubos germinativos (Figura 2 G y H), en los cuales una de las with conidia that comes from the stomata and were identified células es ligeramente más ancha y disminuye en tamaño hacia as an anamorph for this fungus. Morales et al. (2012) quote that la base (Osorio, 2007). different isolations of one same site may have differences either morphological, or in the color pattern: therefore, it is suggested P. gaeumannii crece en PDA al 2%, a 24 ± 2 °C y luz blanca that molecular studies as well as of pathogenicity to determine constante. A los 30 días, la colonia registró 15 mm de diámetro population diversity. y color verde olivo oscuro a gris claro, blanquecino en el centro y con un halo verde olivo (Figura 2 I). A los 60 días Molecular description de cultivo el diámetro era de 35 mm, superficie corrugada y color negro en el reverso de la caja, así como ausencia de The band of the product of PCR with the first ITS4 and ITS5 estructuras reproductivas. Kirk et al. (2001) no consideraron was about 550 bp (base pairs). The ICCC, 3CEC, 5CL, 8DPP, ningún anamorfo para P. gaeumannii; sin embargo, Stone y Carroll 12DEP, 14EMAB, 16EMEZ, 17NLEP, 21NLEZ, 23OLC, 26PLJC, (1985) observaron células elongadas similares a fiálides con 27QLP, 30ORE (access numbers to the GenBank JN408839, conidios que provienen de los estomas y lo identificaron como JN408840, JN408841, JN408842, JN408843, JN408844, un anamorfo para este hongo. Morales et al. (2012) citan que JN408845, JN408846, JN408847, JN408848, JN408849, distintos aislamientos de un mismo sitio pueden tener diferencias JN408850, JN408851) isolations belonged to P. gaeumannii tanto morfológicas, como en su patrón de coloración, por lo with a 99 to 100 % of similitude, in regard to the sequences of que sugieren realizar estudios moleculares y de patogenicidad the GenBank. para determinar la diversidad poblacional.

Caracterización molecular Biological life cycle and ascospore trapping

La banda de producto de PCR con los primeros ITS4 y ITS5 There is only one ascospore release period in the year, which fue de 550 pb (pares de bases), aproximadamente. Los means that the life cycle of P. gaeumannii comprises 12 months aislamientos ICCC, 3CEC, 5CL, 8DPP, 12DEP, 14EMAB, and coincides with what was found by Stone et al. (2008a). 16EMEZ, 17NLEP, 21NLEZ, 23OLC, 26PLJC, 27QLP, 30ORE The cycle begins with the release of ascospores in the spring and (números de acceso GenBank JN408839, JN408840, summer, continues with the infection of new needles and asymptomatic JN408841, JN408842, JN408843, JN408844, JN408845, mycelial development within this during the late summer, fall and JN408846, JN408847, JN408848, JN408849, JN408850, part of winter; it depends on the weather. New pseudothecia JN408851) correspondieron a P. gaeumannii con 99 a 100 % are detected since November, although most will be recognized de similitud, respecto a las secuencias de GenBank. until February, March and April, months in which fruiting bodies are ripe.

Ciclo biológico y trampeo de ascosporas The release of ascospores on site Tres Encinos begins in late March, but the dispersion, as such, occurs between the third Hay un solo periodo de liberación de ascosporas en el week of May and the second in July, so that it coincides with the año, lo que significa que el ciclo biológico de P. gaeumannii period of rain and an average temperature of 13 °C (Figure 3A). comprende 12 meses y coincide con lo constatado por Stone During 2008 in the seed area this parameter was recorded et al. (2008a). El ciclo inicia con la liberación de ascosporas from May to August with an average of 17 °C (Figure 3B); durante primavera y verano, continúa con la infección de in both places the greater dispersion of ascospores occurred nuevas acículas y el desarrollo asintomático del micelio en el between June and July. interior de estas durante la parte final del verano, otoño y parte del invierno; lo que depende de las condiciones climáticas. Los In spring and summer infections caused by P. gaeumannii nuevos pseudotecios se detectan desde noviembre, aunque la depend on moisture conditions, time consistent with shoot mayoría se reconocerán hasta febrero, marzo y abril, meses en emergence and elongation of young buds, which coincides with el que los cuerpos fructíferos ya están maduros. that published by Stone et al. (2008b), who documented that environmental conditions are essential factors for the release La liberación de ascosporas en el sitio Tres Encinos inicia a finales of ascospores in the Oregon Coast is made; Michael and de marzo, pero la dispersión, como tal, ocurre entre la tercera Chastagner (1984) reported that in Washington, begins in April semana de mayo y la segunda de julio, de forma que coincide and lasts until September with maximum dispersion between con el periodo de lluvias y una temperatura promedio de 13 °C June and July. The spread is 10 times higher in foliage with (Figura 3 A). Durante 2008 en el área semillera este parámetro

11 0 Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ...

A)= Plantación comercial de P. menziesii var. glauca infectada por Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak); B)= Ramilla con pseudotecios; C)= Pseudotecios en diferentes etapas de desarrollo y micelio (mi); D)= Corte transversal de un pseudotecio; E) = Primordio de pseudotecio (pri); F) = Ascas con ascosporas. G y H)= Ascosporas con tubos germinativos (Tg). I)= Colonia de color gris a verde olivo en PDA a los 60 días. A)= Commercial plantation of P. menziesii var. glauca infected by Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak); B)= Twig with pseudothecia; C)= Pseudothecia in differentes development stages and mycelium (mi); D)= Cross-cutting of a pseudothecium; E) = Pseudothecium primordium (pri); F) = Asci with ascospores; G and H)= Ascospores with germination tubes (Tg); I)= Grey to olive green color in PDA after 60 days.

Figura 2. Árboles de Navidad de Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr en el Estado de México. Figure 2. Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr Christmas Trees in Mexico State.

111 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 se registró de mayo a agosto con una media de 17 °C (Figura 3 B); 1 year needles, compared to those of 2 years; moreover, in en ambos sitios la mayor dispersión de ascosporas ocurrió entre laboratory conditions, the hydrated ascostromes release 75 % of junio y julio. the ascospores in 20 minutes and the entire content in 4 hours; for this, it is considered a temperature range of 5 to 30 °C, the En primavera y verano las infecciones causadas por maximum scattering occurs at about 20 °C. P. gaeumannii dependen de las condiciones de humedad, momento que concuerda con la emergencia de brotes y Pseudothecia may be abundant on leaves of 2 years or elongación de las yemas jóvenes, lo que coincide con lo more; or very scarce in the younger ones; however in forest publicado por Stone et al. (2008b), quienes documentan que plantations in the Oregon Coast abundance of fruiting bodies las condiciones ambientales son factores indispensables para was detected in the frond of the year (Hansen et al., 2000). que se presente la liberación de ascosporas en la costa de The ascospores are transported by wind; those that are Oregon; Michael y Chastagner (1984) registraron que en deposited on the surface of the needle germinate and their Washington, inicia en abril y se prolonga hasta septiembre, con la mycelium penetrates through the stoma to reach the mesophyll. máxima dispersión entre junio y julio. La diseminación es 10 Stone et al. (2008a) found that the ends of each cell of veces mayor en follaje con acículas de 1 año, en comparación the spore give rise to a hyaline hyphae, and when they have an con las de 2 años de edad; además, en condiciones de approximate length of 20 microns they turn to dark brown. They laboratorio, los ascostromas hidratados sueltan 75 % de las recorded anastomosis and also the effect of the topography of ascosporas en 20 minutos y el contenido completo en 4 horas; para the surface of the needle on hyphal branching; appressorium ello, se considera un intervalo de temperatura de 5 a 30 °C, el formation originates from the short side branches of the main máximo esparcimiento ocurre alrededor de los 20 °C. germ tube or from some end of the ascospore that is near a stoma; and penetration is given by an infective hyphae Los pseudotecios pueden presentarse en abundancia that enters the guard cells and advances in the substomatal sobre hojas de 2 años o más, o de manera escasa en las chamber, place where it develops and invades intercellularly to más jóvenes; sin embargo en las plantaciones forestales de reach the mesophyll. la costa de Oregon se detectó abundancia de cuerpos fructíferos en la fronda del año en curso (Hansen et al., 2000). Intercellular colonization occurs during fall, from the primordium Las ascosporas son movilizadas por el viento; aquellas que se cells that are located within the mesophyll and the substomatic depositan en la superficie de la acícula germinan y su micelio chamber and give rise to the emergence of the fruiting body penetra a través del estoma hasta alcanzar el mesófilo. Stone et al. through the stoma. At this time the infestation is occurring on (2008a) observaron que los extremos de cada célula de la espora the surface of the needle via the epiphytic mycelium. In the dan origen a una hifa hialina, y cuando tiene una longitud winter, dark-colored spherical structures are observed and aproximada de 20 µm cambia a color café oscuro. También at the end of the season, the immature pseudothecia, with consignaron anastomosis y el efecto de la topografía de la dimensions of 50 to 70 µm in diameter are identified with the superficie de la acícula sobre la ramificación de la hifa; que naked eye on the underside of needles. Manter et al. (2005) la formación del apresorio se origina en las ramas laterales and Stone et al. (2007) consider that the prevailing temperature cortas del tubo germinativo principal o de algún extremo in the winter and spring moisture correlate with the severity de la ascospora que se encuentre cerca de un estoma; y la of Swiss Needle Cast in Pseudotsuga plantations of Oregon. penetración se da por una hifa infectiva que se introduce en Stone et al. (2007, 2008b) conclude that the increase in winter las células guarda y avanza en la cámara subestomática, sitio temperatures and moisture in spring and the abundance of rain donde se desarrolla e invade intercelularmente para llegar are epidemiological factors that influence the distribution and al mesófilo. severity of the disease caused by P. gaeumannii.

La colonización intercelular tiene lugar durante el otoño, a partir de células del primordio que se localizan dentro del mesófilo y en la cámara subestomática y darán origen a la emergencia del cuerpo fructífero a través del estoma. En esta temporada es cuando ocurre la infestación en la superficie de la acícula, vía el micelio epifítico. En el invierno, se observan estructuras esféricas de color obscuro y al final de la estación, los pseudotecios inmaduros, con dimensiones de 50 a 70 µm de diámetro se identifican a simple vista en el envés de las acículas. Manter et al. (2005) y Stone et al. (2007) consideran que la temperatura prevaleciente en el invierno y la humedad en la primavera se correlacionan con la severidad del tizón

112 Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ...

A) Tres Encinos, Valle de Bravo (Estado de México) in 2006. B) Seed Area (Rancho Chichicaxtla), Aquixtla, Puebla in 2009.

Figura 3. Época de liberación de ascosporas de Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak) en plantaciones de Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr. Figure 3. Time of Phaeocryptopus gaeumannii Rhode (Petrak ascospore dispersal in Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr plantations.

113 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 22 suizo en las plantaciones de Pseudotsuga en Oregon. Stone CONCLUSIONS et al. (2007, 2008b) concluyen que el incremento de las temperaturas invernales y la humedad presente en primavera, Based on morphological and molecular characteristics it is por la abundacia de lluvias, son factores epidemiológicos que concluded that the fungus causing premature defoliation in influyen sobre la distribución y la severidad de la enfermedad Pseudotsuga menziesii var. glauca is Phaeocryptopus gaeumannii, originada por P. gaeumannii. a fungus that is widely distributed in Mexico and in this study was located in natural forests of the Sierra Madre Occidental, CONCLUSIONES the Sierra Madre Oriental and Sierra Madre del Sur, which leads to the conclusion that it is a native fungus also found in Con base en las características morfológicas y moleculares se Christmas tree plantations in central Mexico. concluye que el hongo causante de la defoliación prematura en P. menziesii var. glauca es el hongo P. gaeumannii, que Periods of the beginning and end of the release of ascospores tiene amplia distribución en México y en este estudio se localizó were recorded from March to September, and peaks in June en bosques naturales de P. menziesii var. glauca de la Sierra and July, when high relative humidity (> 90 %) and temperature of Madre Occidental, la Sierra Madre Oriental y la Sierra Madre 13 ± 1 °C prevail in plantations of Mexico State and Puebla. del Sur, lo que permite concluir que es un hongo nativo que, también, está presente en las plantaciones de árboles de Navidad del End of the English version centro de México.

Los periodos de inicio y final de la liberación de ascosporas se registraron de marzo a septiembre, y alcanzó su máximo entre junio y julio, cuando prevalece una alta humedad relativa (>90 %) y temperatura de 13±1 °C en las plantaciones del Estado de México y Puebla. Michaels, E. and G. A. Chastagner. 1984. Seasonal availability of Phaeocryptopus gaeumannii ascospores and conditions that influence their release. Plant Disease 68(11): 942 - 944. REFERENCIAS Morales, R., E. Sanfuentes, I. Vives and E. Molina. 2012. Phaeocryptopus gaeumannii, patógeno causante del “swiss needlecast” en Pseudotsuga menziesii: antecedentes de su biología, medidas de Cibrián, T., D., D. Alvarado R. y S. E. García D. 2007. Enfermedades forestales control y situación en Chile. Bosque 33(2): 127-134. en México / Forest diseases in Mexico. Universidad Autónoma Osorio, O. M. 2007. Detección del hongo defoliador Phaeocryptopus Chapingo; Conafor-Semarnat, México; Forest Service USDA, USA; gaeumannii en plantaciones de Pseudotsuga menziesii de Valdivia, NRCAN Forest Service, Canadá y Comisión Forestal de América Chile. Bosque 28(1): 69-74. del Norte, COFAN, FAO. Chapingo, Edo. de Méx. México. 587 p. Ostrey, E. M. and T. H. Nicholls. 1982. A technique for tramping fungal spores. Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2009. Plantaciones Forestales Research Note N C-283. 12 p. United States Department of . Comerciales: Árboles de Navidad. Jalisco, México http://www. Agriculture, Forest Service. http://www.fs.fed.us/ (10 de diciembre conafor.gob.mx. (05 de diciembre de 2010) de 2010). Debreczy, Z. and I. Rácz. 1995. New species and varieties of conifers from Rzedowski, J. 1994. La vegetación de México. Limusa. México, D.F. México. México. Phytologia 78(4): 217-243. 432 p. Hall, T. A.1999. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor Sambrook, J. and D. W. Russell. 2001. Molecular Cloning: A Laboratory Manual and analysis program for Windows 95/98/NT. Nuc. Acids Symp. Volume 1, 3rd edition. Cold Spring Harbor Laboratory Press. New Ser. 41: 95-98. York, NY. USA. 2344 p. Hansen, E. M., J. K. Stone, B. R. Capitano, P. Rosso, W. Sutton, L. Winton, A. Stone, J. K. and G. Carroll. 1985. Observations of the development of ascocarps Kanaskie and M. G. Mcwilliams. 2000. Incidence and impact of in Phaeocryptopus gaeumannii and on the possible existence of an Swiss needle cast in forest plantations of Douglas-fir in Coastal anamorphic state. Sydowia, Annales Mycologici Ser 2(38): 317-323. Oregon. Plant Disease 84(7): 773-778. Stone, J. K., I. A. Hood, M. S. Watt and J. L. Kerrigan. 2007. Distribution of Kirk, P. M., P. F. Cannon, J. C. David and J. A. Stalpers. 2001. Dictionary of the Swiss needle cast in New Zealand in relation to winter temperature. fungi, 9th edition. Ainsworth and Bisby´s. CABI Europe. Wallingford, Australasian Plant Pathology 36(5): 445-454. Oxfordshire, UK. 784 p. Stone, J. K., B. R. Capitano and J. L. Kerrigan. 2008a. The histopathology of Łakomy, P. and M. Iwańczuk. 2010. Phaeocryptopus gaeumannii in douglas-fir Phaeocryptopus gaeumannii on douglas - fir needles. Mycologia100(3): stands in smolarz forest district. Phytopathologia 58: 43–52 431-444. Manter, K. D., B. J. Bond, K. L. Kavanagh, P. H. Rosso and G. M. Filip. 2000. Stone, J. K., L. B. Coop and D. K. Manter. 2008b. Predicting effects of climate Pseudothecia of the Swiss needle cast fungus, Phaeocryptopus change on Swiss needle cast disease severity in Pacific Northwest gaeumannii, physically block stomata of Douglas - fir, reducing CO 2 forests. Canadian Journal Plant Pathology 30: 169-176. assimilation. New Phytologist 148(3): 481-491. White, T. J., T. Bruns, S. Lee and J. Taylor.1990. Amplification and direct Manter, K. D., P. W. Reeser and J. K. Stone. 2005. A climate - based model for sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: predicting geographic variation in Swiss needle cast severity in the Innis, M. A., D. H. Gelfand, J. J. Sninsky and T. J. White (ed.). PCR Oregon Coast Range. Phytopathology 95(11): 1256-1265. Protocols: A Guide to Methods and Applications. Academic Press. Martínez, M. 1963. Las Pináceas Mexicanas. Instituto de Biología, Universidad San Diego, CA. USA. pp: 315-322. Nacional Autónoma de México. Ed. Botas. México, D.F. México. Winton, M. L., J. K. Stone, E. M. Hansen and R. A. Shoemaker. 2007. The 400 p. systematic position of Phaeocryptopus gaeumannii. Mycologia 99(2): 240-252.

114 Cibrián et al., Tizón suizo (Phaeocryptopus gaeumannii (Rhode) Petrak) ...

115 11 6 11 7 118 CONSEJO ARBITRAL

Argentina Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.- M.Sc. Leonel Harrand Museo Argentino de Ciencias Naturales.- Dra. Ana María Faggi Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (IADIZA).- Dr. Eduardo Martínez Carretero

Canadá Universitè Laval, Québec.- Ph. D. Roger Hernández

Cuba Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical.- Dra. Amelia Capote Rodríguez Unión Nacional de Escritores y Artistas de Cuba.- Dra. Raquel Carreras Rivery

Chile Universidad del Bío Bío.- Dr. Rubén Andrés Ananias Abuter

España CIFOR-INIA.- Dr. Eduardo López Senespleda, Dr. Gregorio Montero González, Dr. Sven Mutke Regneri Fundación CEAM.- Dra. María José Sánz Sánchez Universidad de Oviedo.- Dr. Elías Afif Khouri Universidad Politécnica de Madrid.- Dr. Alfredo Blanco Andray, Dr. Luis Gil Sánchez, Dr. Alfonso San Miguel-Ayanz, Dr. Eduardo Tolosana, Dr. Santiago Vignote Peña

Estados Unidos de América New Mexico State University.- Ph.D. John G. Mexal Northern Arizona University .- Ph.D. Peter Z. Fulé University of Colorado at Denver.- Ph.D. Rafael Moreno Sánchez University of Florida.- Ph.D. Francisco Javier Escobedo Montoya United States Department of Agriculture, Forest Service.- Dr. Mark E. Fenn, Dr. Carlos Rodriguez Franco

Italia International Plant Genetic Resources Institute.- Dra. Laura K. Snook

México .Asociación Mexicana de Arboricultura.- Dr. Daniel Rivas Torres. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.- Dr. José F. Conrado Parraguirre Lezama. Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. Dra. Luz María del Carmen Calvo Irabién Ph.D. José Luis Hernández Stefanoni Centro de Investigación y Docencia Económicas.- Dr. Alejandro José López-Feldman CENTROGEO / CONACYT.- Dra. Alejandra López Caloca. Colegio de la Frontera Sur.- Dr. Bernardus H. J. de Jong, Dr. Mario González Espinosa, Ph.D. Jorge E. Macías Sámano, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, Dr. Cristian Tovilla Hernández, Dr. Henricus Franciscus M. Vester Colegio de Postgraduados.- Dr. Arnulfo Aldrete, Dr. Dionicio Alvarado Rosales, Dr. Víctor M. Cetina Alcalá, Dra. Ma. de Lourdes de la Isla de Bauer, Dr. Héctor M. de los Santos Posadas, Dr. Armando Equihua Martínez, Dr. Ronald Ferrara-Cerrato, Dr. Edmundo García Moya, Dr. Manuel de Jesús González Guillén, Dr. Jesús Jasso Mata, Dr. Lauro López Mata, Dr. Javier López Upton, Dr. Martín Alfonso Mendoza Briseño, Dr. Antonio Trinidad Santos, Dr. Juan Ignacio Valdés Hernández, Dr. José René Valdez Lazalde, Dr. J. Jesús Vargas Hernández, Dra. Heike Dora M. Vibrans Lindemann El Colegio de México.- Dra. María Perevochtchikova

11 9 El Colegio de Tlaxcala, A.C..- M.C. Noé Santacruz García Instituto de Ecología, A. C..- Dr. Pedro Guillermo Ángeles Álvarez, Dr. Ismael Raúl López Moreno Instituto Politécnico Nacional.- Dr. Alejandro Daniel Camacho Vera, Ph.D. José de Jesús Návar Cháidez, M.C. D. Leonor Quiroz García, Ph.D. Sadoth Sandoval Torres PRONATURA.- Dr. José A. Benjamín Ordoñez Díaz Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.- Dr. Eladio Heriberto Cornejo Oviedo, M.C. Salvador Valencia Manzo Universidad Autónoma Chapingo.- M.C. Beatriz Cecilia Aguilar Valdez, M.C. Baldemar Arteaga Martínez, Dra. Emma Estrada Martínez, M.C. Mario Fuentes Salinas, M.C. Enrique Guízar Nolazco, Dra. María Isabel Palacios Rangel, Dr. Hugo Ramírez Maldonado, Dr. Dante Arturo Rodríguez Trejo, Dr. Leonardo Sánchez Rojas, Dr. Enrique Serrano Gálvez, Dra. Ernestina Valadez Moctezuma Universidad Autónoma de Baja California Sur.- Dr. José Antonio Martínez de la Torre Universidad Autónoma de Chihuahua.- Ph.D. Concepción Luján Álvarez, Ph.D. Jesús Miguel Olivas García Universidad Autónoma de Guadalajara.- Dr. Mauricio Alcocer Ruthling Universidad Autónoma de Nuevo León .- Dr. Glafiro J. Alanís Flores, Dr. Enrique Jurado Ybarra, Dr. José Guadalupe Marmolejo Monsiváis, Dr. Eduardo Javier Treviño Garza Universidad Autónoma de Querétaro.- Dr. Luis Gerardo Hernández Sandoval Universidad Autónoma de San Luis Potosí.- M.C. Carlos Arturo Aguirre Salado Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.- Dra. Ana Laura López Escamilla, Dr. Ángel Moreno Fuentes Universidad Autónoma del Estado de México.- Dr. Darío Ibarra Zavala, Dr. Armando Burgos-Solorio Universidad Autónoma Indígena de México.- Dra. Hilda Susana Azpiroz Rivero Universidad Autónoma Metropolitana.- Dr. Héctor Castillo Juárez, Dra. Carmen de la Paz Pérez Olvera Universidad de Guadalajara.- Dr. Luis Ramón Bravo García, Dr. Ezequiel Delgado Fourné, M.C. Francisco Javier Fuentes Talavera, M.C. María Guadalupe Lomelí Ramírez, M.C. Roberto Novelo González, Dr. Rubén Sanjuán Dueñas Universidad del Mar.- M.C. Verónica Ortega Baranda Universidad Juárez del Estado de Durango.-Dr. Javier Leonardo Bretado Velázquez, Dr. Hermes Alejandro Castellanos Bocaz, Dr. José Javier Corral Rivas, Ph.D. José Ciro Hernández Díaz, Dr. Marín Pompa García Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.- Dr. José Cruz de León, M.C. Marco Antonio Herrera Ferreyra, Dr. Alejandro Martínez Palacios, Dr. José Guadalupe Rutiaga Quiñones, Dr. David Zavala Zavala Universidad Nacional Autónoma de México.- Dra. María del Consuelo Bonfil Sanders, Dr. Humberto Bravo Álvarez, Dra. Eliane Ceccón, Dr. Joaquín Cifuentes Blanco, Dr. Abisaí Josué García Mendoza, Dr. Roberto Garibay Orijel, Dr. Julio Alberto Lemos Espinal, Dr. Daniel Piñero Dalmau, Dr. Américo Saldívar Valdés, Dra. Teresa Terrazas Salgado Universidad Veracruzana.- Dr. Lázaro Rafael Sánchez Velásquez Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.- Dr. Miguel Acosta Mireles, Dr. Juan de Dios Benavides Solorio, Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Carlos Román Castillo Martínez, Dr. José Gilberto Chávez León, Dr. José Germán Flores Garnica, M.C. Antonio González Hernández, Dr. Vidal Guerra de la Cruz, Dr. José Amador Honorato Salazar, Dr. Fabián Islas Gutiérrez, Dr. Emiliano Loeza Kuk, M.C. José Francisco López Toledo, Dr. Martín Martínez Salvador, Dra. Aixchel Maya Martínez, Dr. José Isidro Melchor Marroquín, M.C. Francisco Moreno Sánchez, Dr. Ramiro Pérez Miranda, Dr. Guillermo Sánchez Martínez, Dr. Erasto Domingo Sotelo Ruiz, Dr. Arturo Gerardo Valles Gándara, Dr. José Villanueva Díaz, M.C. Eulalia Edith Villavicencio Gutiérrez. Dra. Ana Laura Wegier Briuolo Consultores Privados.- Dr. Gustavo Cruz Bello, M.C. Juan Islas Gutiérrez, M.Sc. Rosalía A. Cuevas Rangel, Dra. Teresita del Niño Jesús Marín Hernández

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