Communautés de nématodes phytoparasites associés à l’olivier : réponse aux forçages anthropiques et environnementaux Nadine Ali

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Nadine Ali. Communautés de nématodes phytoparasites associés à l’olivier : réponse aux forçages anthropiques et environnementaux. Sciences agricoles. Montpellier SupAgro, 2015. Français. ￿NNT : 2015NSAM0015￿. ￿tel-01398778￿

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Délivré par Centre international d’études supérieures en sciences agronomiques de Montpellier (SUPAGRO)

Préparée au sein de l’école doctorale Systèmes Intégrés en Biologie, Agronomie, Géosciences, Hydrosciences, Environnement (SIBAGHE)

et de l’unité de recherche Centre de biologie pour la gestion des populations (CBGP)

Spécialité : Écologie, Evolution, Ressources Génétique, Paléobiologie (EERGP)

Direction de thèse : Thierry MATEILLE , DR IRD

Co-encadrement : Elodie CHAPUIS , CR IRD

Présentée par Nadine ALI

Communautés de nématodes phytoparasites associées à l’olivier : réponses aux forçages anthropiques et environnementaux

Soutenue le 08 octobre 2015 devant le jury composé de :

Mr Philippe CASTAGNONE-SERENO Directeur de recherches Rapporteur INRA, Sophia Antipolis

Mr Serge KREITER Professeur Examinateur, Montpellier SupAgro Président du jury

Mr Thierry MATEILLE Directeur de recherches Directeur de thèse IRD, Montpellier

Mr Manuel PLANTAGENEST Professeur Rapporteur Agrocampus-Ouest, Rennes

Mr Thierry TATONI Professeur Examinateur Université Aix-Marseille

Remerciements

S'engager dans un projet aussi long et complexe qu’une thèse ne peut être une démarche solitaire. Cette gageure, apportée un élément scientifique contribuant à la connaissance et au développement du savoir, nécessite de la part du "thésard" une volonté inflexible mais aussi la confiance de la communauté des chercheurs dans ses capacités et ses compétences. Tout d’abord, j e remercie les financeurs de ma thèse : l’université de Tichrine à Lattaquié en Syrie ainsi que le projet PESTOLIVE (ARIMNET). Je tiens à remercier chaleureusement les Professeurs Serge Kreiter (Montpellier SUPAGRO), Thierry Tatoni (UAM, Marseille), Manuel Plantagenet (AgroCampus Ouest, Rennes) et le Docteur Philippe Castagnone-Sereno (INRA, Sophia-Antipolis) pour le temps et l’intérêt qu’ils ont consacré à l’évaluation de ce travail ainsi que pour leurs propositions pour l’amélioration de ce travail. A Philippe et à Manuel encore une fois, merci d’avoir accepté d’en être les rapporteurs. Mes sincères remerciements vont à Mon directeur de thèse Thierry Mateille et à mon encadrante Elodie Chapuis... Merci Thierry pour tout : merci d’être plus qu’un directeur de thèse, d’être l’ami quand il fallait, merci pour l’attention et le grand soutien que vous m’avez apporté au quotidien, merci pour tous les conseils, tout le temps et les efforts que vous avez dépensés pour moi et d'avoir su me remonter le moral, m’encourager jusqu’à la fin. Je pense aussi à votre épouse pour lui dire merci de tout cœur… A toi Elodie, je reconnais tout ce que tu as fait pour moi , tout ce que j’ai appris avec toi. Je t’exprime ma profonde gratitude d’avoir été à mes côtés tout au l ong de ce travail, pour ton encadrement scientifique et rédactionnel merci pour tout.. Johannes Tavoillot, la « main magique » qui m’a accompagnée tout au long des manips, merci pour ton soutien personnel et professionnel. Merci pour ton amitié, pour ton appui technique qui a rendu l'achèvement de mes travaux possible. Sans ton aide, je ne sais pas comment ma thèse aurait pu voir le jour… Un grand merci aux membres de mon comité de thèse : Marie-Laure Navas (Montpellier, SUPAGRO), Guillaume Besnard (CNRS-UPS, Toulouse), Eric Grenier (INRA, Rennes), Benoit Facon (INRA, Montpellier) et Michel Nicole (IRD, Montpellier). Merci également aux membres extérieurs qui ont participé à l’un ou l’autre des comités : Stéphane Béllafiore (IRD, Montpellier) et Raphaël Leblois (INRA, Montpellier) … Guillaume Besnard et Stéphane Béllafiore avec qui j’ai eu de précieuses collaborations. Merci beaucoup Guillaume pour tout ce que tu as fait dans ma thèse, pour toute aide, conseils et soutien sur tout ce qui concerne la génétique et tes connaissances sur la génétique de l’olivier . Merci Stéphane pour ton sens du partage de l’ expérience et pour ta bonne humeur. Tous mes remerciements vont aussi à Bouchaib Khadari (INRA, Montpellier) pour tout effort dans le cadre de ma thèse et pour tout ce qui concerne les analyses de la diversité génétique de l’olivier.. A Dr. Pablo Castillo (Institute for Sustainable Agriculture, CSIC, Espagne), j'adresse mes sincères remerciements pour l’amabilité et votre collaboration. Merci d’avoir consacré du te mps à répondre à mes questions et à me donner des conseils. Je tiens également à remercier Dr. Juan Emilio Palomares-Rius et Carolina Cantalapiedra pour la collaboration que nous avons eue, couronnée par la d escription d’une nouvelle espèce de nématodes. J'adresse aussi ma reconnaissance à tous les collaborateurs du projet PESTOLIVE au Maroc qui nous ont beaucoup aidé pendant l’ échantillonnage et la suite du travail. Je pense en particulier au Pr. Abdelhamid El Mousadik et à Mohamed Aït Hamza (UIZ-FSA, Agadir), au Pr. Mohamed Ater (UAE-FST, Tétouan), à Pr. Cherkaoui EL Modafar (UCA-FSTG, Marrakech), aux Dr. Abdelmajid Moukhli et Dr. Aïcha El Oualkadi (INRA, Marrakech), à Dr. Ahmed El Bakkali (INRA, Meknès) et à Dr. Zahra Ferji (IAV, Agadir). Je tiens également à remercier Dr. Ewa Dmowska et Grażyna Winiszewska (MIZ-PAS, Lomianki, Pologne) pour leur collaboration et leur investis sement dans ce travail… Un merci tout particulier à Odile Fossati (IRD, Montpellier) pour ton amabilité et de m’avoir encadrée pendant une grande partie de mes analyses de données. Je n’oublierai jamais sa présence bien aimée au laboratoire, lui qui m’a initiée à l’identification des nématodes et à l’ensemble des techniques en Nématologie, celui qui a toujours eu le sens de l’amitié, Bernard Martiny (IRD, Montpellier). Merci à toi et à ton épouse. Je suis particulièrement reconnai ssante du bon accueil que j’ai reçu au Centre de la Biologie pour la Gestion des Populations (UMR CBGP) au sein duquel j’ai effectué mon stage de Master 2 puis ma thèse. Durant ces années au CBGP, je me sentais toujours que je suis au sein de ma famille a vec l’amitié et le soutien qu’on m’a apporté. Je tiens à remercier chaleureusement la direction : Flavie Vanlerberghe, Jean-Yves Rasplus et Jean-Pierre Rossi (INRA, Montpellier), Jean-Marc Duplantier et Laurent Granjon (IRD, Montpellier) qui n’ont jamais manqué d’efforts pour m’aider à résoudre tous mes problèmes administratifs.. Flavie et Laurent, de tout cœur, merci beaucoup pour tout.. Je tiens également à remercier toute l’équipe de gestion Samira Ouabbi -Saleh, Corine Seguy, Julien Moulin (INRA, Montpellier), Julie Martin, Sylvie Hart, Charlotte Moreau, et Sigrid Neveu (IRD, Montpellier). Un grand merci particulièrement adressé à Vincent Danneville (INRA, Montpellier) qui m’a beaucoup soutenu e et qui a, depuis son arrivée dans l’unité, m’a aidé e à débloquer de nombreuses situations difficiles.. A Astrid Cruaud, Simon Fellous, Julien Foucaud, Emmanuelle Jousselin, Carole Kerdelhué, Gaël Kergoat, Sylvain Piry, Jean-Pierre Rossi (INRA, Montpellier), Carine Brouat (IRD, Montpellier), Jean-François Martin et Marie- Stéphane Tixier (Montpellier, SUPAGRO), Guillaume Fried (ANSES, Montpellier), qui ont tous chaleureusement répondu à mes demandes de discussions et qui m’ont clarifié certains points. Merci à vous… Un grand merci à tous les ch ercheurs et les chercheuses, tous les techniciens et les techniciennes avec qui j’ai passé de bons moments au cours de ces dernières années. Merci à Alain M., Anne L., Anne X., Anne-Laure, Andrea, Antoine, Armelle, Arnaud, Berhnard, Bruno, Bruno M., Caroline, Christine S., Denis, Emma, Eric P., Fabrice, Franck, Hélène, Gauthier, Guillaume, Gwen, Jean-François, Jean L., Jean-Marie, Jean-Marc T., Laure S., Laure B., Laurent, Mathieu, Max, Maria, Maria N., Marie-Pierre, Martial, Nathalie CH., Nathalie G., Nathalie Vieira, Nicolas, Philippe Auger, Philippe G., Philippe A., Raphaelle, Réjane, Renaud, Sabine N., Stéphane, Yannick Sussmuth . Un Merci bien particulier à Alex pour l’amitié et pour tout encouragement et conseil… A celles qui m’ont toujours fait sentir que j’ai ma mère à mes côtés, qui m’ont beaucoup aidée pour résoudre mes problèmes, Florence Baussant (INRA, Montpellier) et Manuelle Rival (IRD, Montpellier), merci beaucoup.. Merci aux collègues avec qui j’ai cohabité dans le bureau B1.14, dont chacun m’a apporté une aide et un savoir -faire. Merci à Allan, Arnaud, Aurélien, Ashraf, Claudius, Elsa, Florian, Homa, Marion, Nicolas, Olivier, Valentin, J’adresse un grand merci également à Guillaume Laugier pour toute l’ aide que tu m’as apportée. A Ghais, à Allan, et à Sabine, je vous adresse toutes ma reconnaissance et mon amitié, Merci d’être toujours à mes côtés, de me soutenir, de m’encourager surtout à la dernière ligne droite. Un grand merci également à Karmadine, à Denise, à Victor, à Muckherjy d’être à mes côtés durant les dernières périodes les plus difficiles, merci pour les moments de détente que j’ai eus avec vous. Un grand merci aux thésards avec qui j’ai partagé « la souffrance de faire une thèse », je pense surtout à Julie, Joa, Martin, Christophe, Antoine,.. Un grand merci à Dr. Philippe Castagnone-Sereno, Dr. Nicole Viaene, Dr. Fateh Toumi et à Nancy De Sutter (IAFR, Merelbeke, Belgique), pour la fourniture des matériels biologiques dont j’avais besoin pour certains de mes expérimentations … Tous mes remerciements à Martine Barraud et à Elisabeth Bozsonyik (chargée des études doctorales à Montpellier, SupAgro) qui m’ont beaucoup aidé et m’ont conduit pendant mes démarches d’inscriptions chaque année et à toi Elisabeth pour toute aide pendant toutes les procédures à la dernière ligne droite.. A Dr. Manuel Mota (NemaLab-ICAAM, Portugal), à Dr. Saad Hafez (University of Idaho, Etats-Unis) qui m’ont beaucoup soutenu et encouragé. A Dr. Lieven Waeyenberge (IAFR, Merelbeke, Belgique) et à Pr. Dr. Gerrit Karssen (NOOP, Pays-Bas) pour leurs conseils … Encore à lui, Serge Kreiter qui m’a beaucoup aidé e depuis mon arrivée à Montpellier pour le master 2 en santé des plantes. Je pense aussi à adresser un grand merci à tous les professeurs et les enseignants que j’ai e us pendant ce master… A Michel Nicole (IRD, Montpellier), à Henri-Pierre Aberlenc et Gérard Delvard (CIRAD, Montpellier) pour l’ amitié et les discussions riches et diverses avec vous … Je souhaite également adresser tous mes remerciements à Dr. Caroline-Djian Caporalino et à Dr. Pierre Abad (INRA, Sophia-Antipolis) qui m’ont beaucoup aidée pendant ma première année en France. J’ai également une grande pensée à tous les collègues du Centre INRA de Sophia-Antipolis avec qui j’ai vécu des grands moments. Je pense à Ariane, Laurent, Joël, Nathalie, Karine, Samira, Daniel, Gilbert, Paulo, Mohamed. Je vous exprime tous mes remerciements.. Je pense aussi à Nicole Bareste, merci pour tout.. Je pense aussi à Ali pour, de tout cœur pour tout , merci beaucoup … A toi Serge, merci d’avoir partagé mes moments de doute et de découragement en me disant souvent " qu'une chose commencée mérite d'être achevée "… J’ai également une pensée chaleureuse à Simon Benateau et Marie , merci pour tout … A Jean-Jacques et à sa famille, à Linda en particulier, j’adresse tous mes remerciements.. A Ahlam, à Myriam, à Marie-Cécile, à Elise, merci pour tout.. A toi, Olivier, j’ai une grande reconnaissance pour tout le soutien et l’aide que tu m’as apporté… Merci à ceux, trop nombreux pour être cités, qui ont croisé mon chemin durant cette période intense, en me prêtant cette attention réconfortante pour me pousser à avancer, mes compatriotes syriens de m’avoir aidée dans les moments difficiles ainsi que dans les moments de joie. Grâce à eux, je me suis créé une deuxième famille à l’étranger. Parmi vous, de tout cœur, merci à tous ce qui m’ont soutenue le jour de ma soutenance, par la présence ou par la pensée.. A toi, Mudar, tous mes reconnaissances pour tout conseil et encouragement... A ma grande famille, à mes ami(e)s en Syrie, à mes professeurs à la faculté d’agronomie à l’université de Tichrine à Lattaquié, qui m’ ont beaucoup soutenue toujours fiers de moi, parmi vous, Dr. S. El Moughrabi, qui a suivi l’avancement de mes études en France, et à tous mes professeurs et collègues au Département de Protection des Plantes , Faculté d’agronomie, à Lattaquié.. Enfin, pour leur amour et le courage de subir la séparation de ces longues années malgré les évènements qui frappent mon pays, malgré la peur du malheur, j'éprouve aujourd'hui la vénération la plus profonde pour mes parents, mes frères, ma sœur, m es belles-sœu rs et les petits adorés Koki, Zozo, Aloushi, Shahd, Hiba..

Sommaire

Figures ………………………………………………………………………………………………………. vi Tableaux …………………………………………………………………………………………………….. ix

Chapitre I : Introduction générale 1

Contexte de l’étude………………………………………………………………………………………… 2 1. La biodiversité : notion à retenir ……………………………………………………………………….. 4 2. La communauté, lieu d’interactions multiples………………………………………………………… 9 3. Le sol : trésor de biodiversité …………………………………………………………………………… 11 4. Les nématodes comme organismes modèles …………………………………………………………… 13 4.1. Généralités ……………………………………………………………………………………………… 13 4.2. Les nématodes phytoparasites : un enjeu pour l'agriculture ……………………………………………. 15 4.3. Diversité des communautés de nématodes phytoparasites ……………………………………………... 19 4.4. Diversité interspécifique : le cas des nématodes à galles du genre Meloidogyne ………………………. 21 4.4.1. Cycle biologique « standard » des nématodes du genre Meloidogyne………………………… .. 22 4.4.2. Importance agro-économique …………………………………………………………………… 23 4.4.3. Diversité biologique et génétique des Meloidogyne ………………………………………… …. . 24 5. L’olivier : modèle écologique d’étude de la structuration des communautés de nématodes phytoparasites ……………………………………………………………………………………………… 27 5.1. Quelques éléments de botanique ……………………………………………………………………….. 27 5.2. Distribution ……………………………………………………………………………………………... 27 5.3. Eléments culturels ………………………………………………………………………………………. 28 5.4. Histoire évolutive ……………………………………………………………………………………….. 29 6. Objectifs de la thèse et questions de recherche ………………………………………………………... 32 7. Références bibliographiques……………………………………………………………………………. 34

Chapitre II : Les nématodes phytoparasites associé s à l’olivier au niveau mondial 41

Résumé ……………………………………………………………………………………………………… 42 Abstract ……………………………………………………………………………………………………... 43 1. The olive tree: origins, dissemination and cultivation ………………………………………………… 43 2. Plant-parasitic associated with olive trees ………………………………………………… 44 2.1. General considerations ………………………………………………………………………………….. 44 2.2. Diversity of plant-parasitic nematodes associated with olive trees …………………………………….. 45 2.3. Distribution of plant-parasitic nematodes ………………………………………………………………. 45 2.4. Impacts of plant-parasitic nematodes on olive trees ……………………………………………………. 51 3. The dominant plant-parasitic nematodes associated with olive trees ………………………………... 54 3.1. Meloidogyne spp. (root-knot nematodes)………………………………………………………………. 54 3.2. spp. (lesion nematodes)…………………………………………………………………... 55 3.3. Helicotylenchus spp. (spiral nematodes)………………………………………………………………... 55 3.4. Xiphinema spp. (dagger nematodes)……………………………………………………………………. 56 3.5. Tylenchulus spp. (citrus nematodes)……………………………………………………………………. 56 3.6. Rotylenchulus spp. (reniform nematodes) ……………………………………………………………… 56 3.7. Heterodera spp. (cyst nematodes) ……………………………………………………………………... 56 3.8. Other plant-parasitic nematodes ………………………………………………………………………… 57 4. Management of plant-parasitic nematodes on olive …………………………………………………... 57 4.1. Exclusion of PPN infection ……………………………………………………………………………... 57 4.2. Plant resistance ………………………………………………………………………………………….. 57 4.3. Soil solarisation …………………………………………………………………………………………. 57 4.4. Biological control ……………………………………………………………………………………….. 58 5. Prospects: better knowledge on PPN biodiversity for better management ………………………….. 58 Acknoledgements …………………………………………………………………………………………... 58 References ………………………………………………………………………………………………….. 58

i

Chapitre III: Méthodologie générale (a) 63 Etude de la diversité des nématodes phytoparasites associés à l’olivier au Maroc 64

1. Sites d’étude……………………………………………………………………………………………… 65 2. Echantillonnages et prélèvement s……………………………………………………………………… 66 3. Traitements des échantillons ……………………………………………………………………………. 67 3.1. Extraction des nématodes ……………………………………………………………………………….. 67 3.2. Caractérisation morphologique des nématodes au rang de la famille, du genre et d e l’espèce………… 68 3.3. Caractérisation génétique des oliviers …………………………………………………………………... 69 3.4. Analyses physico-chimiques du sol ……………………………………………………………………. 69 3.5. Caractéristiques climatiques ……………………………………………………………………………. 70 4. Typologie du dispositif d’échantillonnage au Maroc………………………………………………….. 71 4.1. Cartographie des variables dans les sites échantillonnés au Maroc …………………………………….. 71 4.1.1. Systèmes oléicoles ………………………………………………………………………………. 72 4.1.2. Diversité chloroplastique génétique de l’olivier………………………………………………… 72 4.1.3. Types de sols échantillonnés ……………………………………………………………………. 73 4.1.4. Variables climatiques …………………………………………………………………………… 73 4.2. Structure des données environnementales ……………………………………………………………… 73 5. Analyse de la diversité des nématodes phytoparasites ………………………………………………... 80 5.1. Diversité taxonomique ………………………………………………………………………………….. 80 5.2. Dominance des taxons dans les échantillons …………………………………………………………… 81 5.3. Diversité fonctionnelle et trophique ……………………………………………………………………. 81 5.4. Patrons des communautés ………………………………………………………………………………. 82 6. Analyses statistiques …………………………………………………………………………………….. 82 6.1. Jeux de données ………………………………………………………………………………………… 82 6.2. Analyses ………………………………………………………………………………………………… 82 7. Références ………………………………………………………………………………………………... 83

Chapitre IV: Diversité taxonomique des nematodes en communautés 85

Résumé ……………………………………………………………………………………………………… 86 Abstract ……………………………………………………………………………………………………... 87 1. Introduction ……………………………………………………………………………………………… 88 2. Materials and Methods ………………………………………………………………………………….. 91 2.1. Site description ………………………………………………………………………………………….. 91 2.2. Genetic characterisation of the olive trees ……………………………………………………………… 92 2.3. Soil sampling …………………………………………………………………………………………… 93 2.4. extraction, identification and quantification ………………………………………………… 94 2.5. Climate and soil characteristics ………………………………………………………………………… 94 2.6. Definition of biodiversity and environmental variables for analyses ………………………………….. 95 2.7. Data analyses …………………………………………………………………………………………… 95 3. Results ……………………………………………………………………………………………………. 96 3.1. Taxonomical diversity of plant-parasitic nematodes …………………………………………………… 96 3.2. Biodiversity structure between putative refuge areas of wild olive …………………………………….. 97 3.2. PPN biodiversity in communities according to anthropogenic changes and environmental conditions.. 98 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………… 99 4.1. Diversified PPN communities associated with olive trees in Morocco ………………………………… 100 4.2. Role of human activities in the structure of PPN diversity in communities ……………………………. 100 4.3. Persistence of PPN diversity in communities associated with wild olive areas ………………………... 102 5. Concluding remarks …………………………………………………………………………………….. 103 6. References ………………………………………………………………………………………………... 104

Chapitre V: Diversité fonctionnelle 125

Résumé ……………………………………………………………………………………………………… 126 Abstract ……………………………………………………………………………………………………... 127 1. Introduction ……………………………………………………………………………………………… 128

ii

2. Materials and Methods ………………………………………………………………………………….. 129 2.1. Site description ………………………………………………………………………………………….. 129 2.2. Soil sampling …………………………………………………………………………………………… 130 2.3. Nematode extraction, identification and quantification ………………………………………………... 130 2.4. Nematode ecological indices …………………………………………………………………………… 130 2.5. Data analyses …………………………………………………………………………………………… 131 3. Results ……………………………………………………………………………………………………. 133 3.1. Functional diversity of the plant-parasitic nematode communities …………………………………….. 133 3.2. Trophic diversity of plant-parasitic nematode communities ……………………………………………. 134 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………… 137 5. Concluding remarks …………………………………………………………………………………….. 140 6. References ………………………………………………………………………………………………... 140

Chapitre VI: Patrons des communautés de nematodes phytoparasites 143

Résumé ……………………………………………………………………………………………………… 144 Abstract …………………………………………………………………………………………………….. 145 1. Introduction ……………………………………………………………………………………………… 146 2. Materials and Methods ………………………………………………………………………………….. 149 2.1. Site description ………………………………………………………………………………………….. 149 2.2. Soil sampling …………………………………………………………………………………………… 151 2.3. Nematode extraction, identification and quantification ………………………………………………… 151 2.4. Genetic characterisation of the olive trees ……………………………………………………………… 151 2.5. Climate and soil characteristics ………………………………………………………………………… 152 2.6. Definition of environmental variables ………………………………………………………………… 152 2.7. Data analyses …………………………………………………………………………………………… 152 3. Results ……………………………………………………………………………………………………. 154 3.1. Dominance of the plant-parasitic nematodes…………………………………………………………… 154 3.2. Plant and environmental typology of the sampling device …………………………………………….. 155 3.3.Correspondences between plant-parasitic nematodes community patterns and environmental variables 158 3.3.1. Patterns related to olive tree variables …………………………………………………………... 158 3.3.2. Patterns related to climatic modalities …………………………………………………………... 158 3.3.3. Patterns related to soil data ……………………………………………………………………… 159 3.3.4. Patterns related to all environmental variables …………………………………………………. 159 3.4. Species diversity of a widespread : the case of Helicotylenchus spp …………………………….. 166 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………… 168 5. References ………………………………………………………………………………………………... 171

Chapitre VII. Méthodologie générale (b) 175 Etude de la variabilité inter- et intra spécifique du genre Meloidogyne spp. 176

1. Caractérisation spécifique des nématodes du genre Meloidogyne ……………………………………. 176 1.1. Traitement des échantillons …………………………………………………………………………….. 176 1.2. Caractérisation biochimique ……………………………………………………………………………. 178 1.3. Caractérisation moléculaire …………………………………………………………………………….. 178 2. Etude de la diversité inter- et intraspécifique des nématodes du genre Meloidogyne ………………. 179 2.1. Diversité moléculaire …………………………………………………………………………………… 179 2.1.1. Marqueurs microsatellites ………………………………………………………………………. 179 2.1.2. Analyses des séquences ITS2 …………………………………………………………………… 180 2.1.3. Analyses des séquences COI …………………………………………………………………… 180 2.1.4. Analyses des séquences 63R …………………………………………………………………… 181 2.2. Diversité morphologique ……………………………………………………………………………….. 181 3. Références ………………………………………………………………………………………………... 181

Chapitre VIII: Description d’une nouvelle espèce de Meloidogyne : M. spartelensis n.sp. 184

Résumé …………………………………………………………………….………………………………... 185

iii

Abstract ……………………………………………………………………………………………………... 186 1. Introduction …………………………………………………………..………………… ... ……………... 187 2. Materials and Methods ………………………………………………………………… ... ……………... 187 2.1. Soil sampling, nematode extraction, and Meloidogyne spp. detection and rearing …………………….. 187 2.2. Nematode morphological identification ………………………………………………………………… 188 2.3. Isozyme phenotype analysis …………………………………………………………………………….. 188 2.4. Nematode molecular identification ……………………………………………………………………... 188 2.5. Phylogenetic analyses …………………………………………………………………………………... 189 3. Results ……………………………………………………………………………………………………. 189 3.1. Meloidogyne spartelensis n. sp…………………………………………………………………………. 189 3.2. Associated host and locality …………………………………………………………………………….. 194 3.3. Diagnosis and relationships …………………………………………………………………………….. 195 3.4. Isozyme analysis and molecular characterization ………………………………………………………. 195 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………… 198 Acknoledgements …………………………………………………………………………………………... 201 References …………………………………………………………………………………………………... 202

Chapitre IX: Diversité des Meloidogyne associés à l’olivier au Maroc 204

Résumé ………………………………………………………………………………………………...... 205 Abstract ………………………………………………………………………………………………...... 206 1. Introduction ………………………………………………………………………………………….…... 207 2. Materials and Methods ………………………………………………………………………………...... 209 2.1. Site description …………………………………………………………………………………………. 209 2.2. Soil sampling …………………………………………………………………………………………… 210 2.3. Soil and climate characteristics …………………………………………………………………………. 211 2.4. Nematode extraction and root-knot nematode cultures ………………………………………………… 211 2.5. Identification of Meloidogyne species ………………………………………………………………….. 212 2.5.1. Isozyme phenotype analysis …………………………………………………………………….. 212 2.5.2. Molecular identification ………………………………………………………………………… 212 2.6. Data analyses …………………………………………………………………………………………… 213 3. Results ………………………………………………………………………………………………...... 214 3.1. Species characterization ………………………………………………………………………………… 214 3.2. Distribution of the Meloidogyne populations …………………………………………………………… 215 3.3. Correspondences between the abundance of Meloidogyne species and environmental factors ………... 216 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………... . 216 5. References ………………………………………………………………………………………………... 222

Chapitre X: Variabilité génétique chez Meloidogyne spp. associé à l’olivier 235

Résumé ………………………………………………………………………………………………...... 236

A. Morphological intraspecific diversity of Meloidogyne javanica juveniles parasitizing olive trees in Morocco 237

Abstract …………………………………………………………………………………………………….. 237 1. Introduction ……………………………………………………………………………………………... 238 2. Materials and Methods ………………………………………………………………………………... .. 241 2.1. Sites sampling and Meloidogyne javanica acquisition …………………………………………………. 241 2.2. Establishment of nematode subcultures ………………………………………………………………… 242 2.3. Preparation of dead material ……………………………………………………………………………. 243 2.4. Morphometric study ……………………………………………………………………………………. 243 2.5. Statistical analyses ……………………………………………………………………………………… 243 3. Results ………………………………………………………………………………………………...... 245 4. Discussion ………………………………………………………………………………………………... 250 5. References ……………………………………………………………………………………………….. 253

iv

B. Etude de la diversité moléculaire des populations de Meloidogyne spp. associées à l’olivier au Maroc 257

1. Introduction ………………………………………………………….…………………………………... 257 2. Matériels et Méthodes ………………………………………………….………………………………... 260 3. Résultats ………………………………………………………………………………………………...... 261 3.1. Analyses des séquences ITS2 …………………………………………………………………………... 261 3.2. Analyses des séquences COI ……………………………………………………………………………262 3.3. Analyses des séquences 63R …………………………………………………………………………… . 262 4. Discussion ………………………………………………………………………………….…………….. 267 5. Références ………………………………………………………………………………………………... 269

Chapitre XI: Synthèse et discussion générale 273

1. Rappel de la problématique et des objectifs ………………………………………………………… .... 274 2. Principaux résultats obtenus durant cette thèse ………………………………………………… .….... 276 2.1. Diversité globale des nématodes phytoparasites …………………………………………………… .…. 276 2.2. Impacts des forçages anthropiques et environnementaux ………………………………………… .. …... 276 3. Analyse critique ………………………………………………………………………………………...... 279 3.1. Limites expérimentales …………………………………………………………………………………. 279 3.2. Biais méthodologiques …………………………………………………………………………… .…… 280 4. Perspectives à court terme ……………………………………………………………………… .……... 283 4.1. Diversité nématologique ……………………………………………………………………………...... 283 4.2. Diversité génétique des Meloidogyne …………………………………………………………………... 284 5. Perspectives à long terme ……………………………………………………………………………….. 286 5.1. De la diversité génétique à la diversité fonctionnelle ………………………………………………….. . 286 5.2. Histoire évolutive de l’olivier méditerranéen et de ses parasites associés…………………………….. . 287 5.3. Approche écologique de la gestion des nématodes phytoparasites …………………………………… .. 287 6. Conclusion ……………………………………………………………………………………………….. 289 7. Références ……………………………………………………………………………………………….. 290

Annexes

1. Valorisation scientifique ………………………………………………………………………………… 293

2. Annexes techniques ……………………………………………………………………………………… 295 Annexe 1: Extraction des nématodes du sol par Elutriation (Elutriateur de Seinhorst) ……………………. 295 Annexe 2: Préparation de nématodes pour les études morphologiques ……………………………………... 298 Annexe 3: Préparation des nématodes pour les études moléculaires ………………………………………... 302 Annexe 4: Extraction des nématodes des racines en chambre à brouillard ………………………………… 304 Annexe 5 : Caractérisation de nématodes du genre Meloidogyne par électrophorèse isoenzymatique (PAGE)…………………………………………………………………………………….. 305 Annexe 6: Procédure d’ extraction ADN Kit QIAgen DNeasy Blood & Tissue ……………………………. 310 Annexe 7 : Procédure d’amplification ADN méthode SCARS……………………………………………… 312 Annexe 8 : Procédure d’amplification ADN gène 28S portion D2D3 ……………………………………… 314 Annexe 9: Amorces et conditions d’amplification utilisées pour les analyses microsatellites...... 315 Annexe 10 : Procédure d’amplification ADN ribosomique gène Internal Transcriber Spacer 2 (ITS2)……. 316 Annexe 11 : Procédure d’amplification ADN mitochondrial gène Cytochrome Oxydase 1 ………………… 317 Annexe 12 : Procédure d’amplification ADN mitochondrial gène 63R…………………………………….. 318

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Figures

Chapitre I : Introduction générale Figure 1: Les différents niveaux d'organisation de la biodiversité ………………………………………….. 4 Figure 2: Effets des changements globaux et répon ses potentielles de l’organisme………………………... 8 Figure 3: Classification des organismes du sol selon leur taille …………………………………………….. 12 Figure 4: Nématode phytoparasite du genre Pratylenchus spp ……………………………………………… 15 Figure 5: Phylum des Nematoda …………………………………………………………………………….. 16 Figure 6: Correspondance entre le patron statistique des communautés de nématodes et la production de canne à sucre ………………………………………………………………………………. 20 Figure 7: Galles dues à Meloidogyne javanica sur racine de melon ………………………………………… 21 Figure 8: Cycle biologique de Meloidogyne spp. (cas d’une parthénogenèse mitotique……………………. 23 Figure 9: Modes de reproduction des espèces de Meloidogyne spp ………………………………………… 25 Figure 10: D istribution mondiale de l’olivier……………………………………………………………….. 28 Figure 11: Tablette cunéiforme portant mention à l'huile d'olive …………………………………………… 29 Figure 12: Distribution de la diversité chloroplastique des trois lignées E1, E2, E3 de l’olivier méditerranéen…………………………………………………………………………………… 31 Figure 13 : Objectifs de la thèse ……………………………………………………………………………. .. 34

Chapitre II : Les nématodes phytoparasites associés à l’olivier (revue bibliographique) Figure 1: Simplified diagram of the Olea genus (Oleaceae) and biogeography of taxa ……………………. 44 Figure 2: World distribution of Olea europaea L. producing areas ………………………………………… 45 Figure 3: Species diversity in each plant-parasitic nematode genus ………………………………………… 52 Figure 4: Frequency of the plant-parasitic nematode genera detected (% of countries) ……………………. 53 Figure 5: World and Mediterranean distribution of the most frequent plant-parasitic nematode genera associated with olive tree (i.e. present in more than 25% of countries) …………………………………….. 53 Figure 6: Genus richness of plant-parasitic nematode recorded in each Mediterranean country and associated publications………………………………………………………………………………….. 54 Figure 7: World and Mediterranean distribution of root-knot nematode species ( Meloidogyne spp.) associated with olive tree ……………………………………………………………………………………. 54

Chapitre III : Méthodologie générale (a) Etude de la diversité des nématodes phytoparasites associés à l’olivier au Maroc Figure 1: Organigramme général des procédures suivies au cours de la thèse ……………………………… 64 Figure 2 : Sites d’échantillonnage d’olivier avec indication des régions et des modalités échantillonnées … 66 Figure 3: Procédures d’échantillonnage suivies dans des vergers d’ol ivier cultivé et dans des sites d’olivier féral ou sauvage…………………………………………………………………………………… 67 Figure 4: Dispositif d’élutriation du sol pour l’extraction des nématodes………………………………….. 68 Figure 5: Triangle des textures de sol qui décrit le type du sol s elon les proportions d’argiles, de limons et de sables ……………………………………………………………………………………….. 70 Figure 6: Distribution des sites d’échantillonnage et des modalités de s différents systèmes oléicoles rencontrés et les lignées chloroplastiques au Maroc ………………………………………………………… 75 Figure 7 : Distribution des sites d’échantillonnage des oliviers sauva ges et féraux et les haplotypes chloroplastiques détectés …………………………………………………………………………………….. 76 Figure 8: Types de sols dans les sites échantillonnés au Maroc …………………………………………….. 77 Figure 9: Distribution des isothermes maximaux moyens annuels, des isothermes minimaux moyens annuels et des isohyètes annuels …………………………………………………………………………….. 78 Figure 10: Plan factoriel Hill and Smith des principales variables environnementales caractéristiques des sites d’échantillonnage…………………………………………………………………………………... 79

Chapitre IV: Diversité taxonomique des nématodes en communautés Figure 1: Sites sampled in Morocco and Southern Spain. Olive growing modality is given for each site ….. 111 Figure 2: A between classes analysis for the putative refugia ………………………………………………. 112 Figure 3: Principal Component Analysis PCA results using the nematode species identified data, for each group defined by the between classes analyse ……………………………………………………... 113 Figure 4: Multivariate analyses on the plant-parasitic nematode diversity indices and environmental factors ………………………………………………………………………………………... 114

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Figure 5: PPN diversity indices according to environmental variables studied …………………………….. 115 Figure S1: cpDNA haplotypes in olive trees sampled ………………………………………………………. 124

Chapitre V: Diversité fonctionnelle Figure 1: Abundance of plant-parasitic nematodes in cp -3 and cp -2 functional groups according to the olive growing modality ………………………………………………………………………………….. 137

Chapitre VI: Patrons des communautés de nématodes phytoparasites Figure 1: Localization of sampling sites in Morocco with indications on the olive growing modalities surveyed in each site ………………………………………………………………………………………… 150 Figure 2: Dominance and structure of plant-parasitic nematode genera in communities in the olive areas surveyed in Morocco ……………………………………………………………………... 156 Figure 3: Environmental patterns in the olive areas surveyed in Morocco …………………………………. 157 Figure 4: Correspondences between plant-parasitic nematode and olive tree data in the areas surveyed in Morocco ………………………………………………………………………………………… 161 Figure 5: Correspondences between plant-parasitic nematode and climate data in the olive areas surveyed in Morocco ………………………………………………………………………………………… 162 Figure 6: Correspondences between plant-parasitic nematode and soil data in the olive areas surveyed in Morocco ………………………………………………………………………………………… 163 Figure 7: Co-inertia loading plot for plant-parasitic nematode communities according to the most discriminant environmental data in the olive areas surveyed in Morocco ………………………… 164 Figure 8: Diversity of Helicotylenchus species in the olive areas surveyed in Morocco …………………… 167

Chapitre VII. Méthodologie générale (b) Etude de la variabilité inter- et intra spécifique du genre Meloidogyne spp. Figure 1: Procédure de traitement et de production du matériel biologique pour la caractérisation biochimique et moléculaire ainsi que pour l’étude de la diversité des nématodes du genre Meloidogyne ….. 177

Chapitre VIII: Description d’une nouvelle espèce de Meloidogyne : M. spartelensis n.sp. Figure 1: Line drawings of Meloidogyne spartelensis n. sp. from Morocco ………………………………... 190 Figure 2: Light micrographs of Meloidogyne spartelensis n. sp. from Morocco …………………………... 191 Figure 3: Scanning electron microscope photographs of Meloidogyne spartelensis n. sp. from Morocco …. 193 Figure 4: Esterase (a) and malate dehydrogenase (b) phenotype electrophoresis patterns for Meloidogyne spartelensis n. sp ……………………………………………………………………………… 197 Figure 5: Phylogenetic relationships within Meloidogyne species using D2 and D3 expansion segments of 28S rDNA sequences alignments ……………………………………………………………… 198 Figure 6: Phylogenetic relationships within Meloidogyne species using ITS rDNA gene sequence alignment ………………………………………………………………………………………….. 199 Figure 7: Phylogenetic relationships within Meloidogyne species using partial 18S gene sequence alignment ………………………………………………………………………………………….. 200 Figure 8: Phylogenetic relationships within Meloidogyne species using partial coxII-16S rRNA gene sequences alignment ………………………………………………………………………………………… 201

Chapitre IX: Diversité des Meloidogyne associés à l ’olivier au Maroc Figure 1: Electrophoretic esterase patterns of Meloidogyne populations collected from olive soils in Morocco …………………………………………………………………………………………………... 232 Figure 2: Spatial distribution and abundance of the Meloidogyne species identified in Morocco with indication of olive growing modalities on which the Meloidogyne populations were detected ……….. 233 Figure 3: Co-inertia analyses between the abundance of the Meloidogyne species and environmental factors ……………………………………………………………………………………….. 234

Chapitre X: Variabilité génétique chez Meloidogyne spp. associé à l’olivier A. Morphological intraspecific diversity of Meloidogyne javanica parasitizing olive trees in Morocco Figure 1: Location of the Meloidogyne javanica populations recovered on olive trees in Morocco ……….. 242 Figure 2: Experimental procedures from subcultures of Meloidogyne javanica populations to measurements of morphological traits ………………………………………………………………………. 244 Figure 3: Morphological traits measured on Meloidogyne javanica second-stage juveniles ……………….. 245 Figure 4: Box plot of the body length, of the stylet length, of the maximum body width and of the body width at median bulb among the Meloidogyne javanica …………………………………………………………... 247 Figure 5: Similarities between the Meloidogyne javanica populations according to the morphological

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measurements of juveniles ………………………………………………………………………………….. 249

B. Etude de la diversité moléculaire des populations de Meloidogyne spp. associées à l’olivier au Maroc Figure 1 : Arbre phylogénétique du gène ITS2 réalisé avec l’ensemble des populations d’espèces de Meloidogyne identifiées sur olivier au Maroc ……………………………………………………………. 263 Figure 2 : Arbre phylogénétique du gène COI réalisé avec l’ensemble des populations d’espèces de Meloidogyne détectées sur olivier au Maroc, des popula tions d’espèces de référence et d’outgroups GenBank……………………………………………………………………………………….. 264 Figure 3 : Matrice des séquences du gène COI générées à p artir des populations d’espèces de Meloidogyne détectées sur olivier au Ma roc……………………………………………………………... 265 Figure 4 : Distribution des lignées (A) et haplotypes (B) 63R des populations de M. arenaria et de M. javanica détectées sur olivier au Maroc …………………………………………………………………. 266

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Tableaux

Chapitre I : Introduction générale Tableau 1 : Exemples de durée du cycle de vie, de fécondité, de modes de reproduction et de caryotypes chez quelques espèces de nématodes phytoparasites ………………………………………………………... 17 Tableau 2 : caractères biologiques distinguant les nématodes colonisateurs des nématodes persistants …… 18

Chapitre II: Les nématodes phytoparasites associés à l’olivier (revue bibliographique) Table 1: Plant-parasitic nematode taxa associated with olive tree in the word ……………………………... 46

Chapitre III: Méthodologie générale (a) Etude de la diversité des nématodes phytoparasites associés à l’olivier au Maroc Tableau 1 : Tests et méthodes statistiques utilisées pour les analyses des données ………………………… 71 Tableau 2: Nombre d’échantillons par modalité pour chacune des principa les variables Environnementales caractéristi ques des sites d’échantillonnage au Maroc…………………………………. 83

Chapitre IV: Diversité taxonomique des nématodes en communautés Table 1: Agricultural and environmental variables and their corresponding codes ………………………… 109 Table S1. Location of the olive sampling sites surveyed in Morocco and southern Spain …………………. 117 Table S2. Data matrix of the 17 plastid DNA olive haplotypes revealed in this study ……………………... 118 Table S3. Plastid DNA lineages and haplotypes detected within spontaneous and cultivated olive trees collected in Morocco and in some wild olive populations from Southern Spain …………………………… 119 Table S4. Plant-parasitic nematode taxa associated with olive identified in the study ……………………... 120

Chapitre V: Diversité fonctionnelle Table1: Location of the olive sampling sites surveyed in Morocco ………………………………………… 132 Table 2: Plant-parasitic nematode genera detected in the olive growing areas sampled in Morocco, with indication of the functional ( cp -value) and trophic groups to which they belong ……………………... 135 Table 3: Mean plant-parasitic index (PPI) and relative mean abundance (%) of each cp -i value and of each trophic group ………………………………………………………………………………………... 136 Table 4: Richness of plant-parasitic nematode genera within each functional ( cp -value) and trophic group according to olive growing modalities ……………………………………………………….. 136

Chapitre VI: Patrons des communautés de nématodes phytoparasites Table 1: Environmental variables and their corresponding codes …………………………………………... 153 Table 2: Nematodes genera and their corresponding codes …………………………………………………. 154 Table 3: P-value of GLM analyses for each nematode genera according to the most significant environmental variables ……………………………………………………………………………………... 165

Chapitre VIII: Description d’une nouvelle espèce de Meloidogyne : M. spartelensis n.sp. Table 1: Morphometrics of adult males and second-stage juveniles (J2) of Meloidogyne spartelensis n. sp. 194 Table 2: Morphological and morphometric differences among Meloidogyne species closely related to Meloidogyne spartelensis n. sp. and parasite species to olive ……………………………………. 196

Chapitre IX: Diversité des Meloidogyne associés à l ’olivier au Maroc Table 1: Environmental variables analysed in the co-inertia analysis, and corresponding codes …………... 229 Table 2: Location of the olive sampling sites surveyed in Morocco and infested by Meloidogyne spp ……. 230 Table 3: Biochemical and molecular diagnostics of the Meloidogyne species associated with olive trees in Morocco and their abundance (number of juveniles/dm 3 of soil …………………………………………. 231

Chapitre X: Variabilité génétique chez Meloidogyne spp. associé à l’olivier A. Morphological intraspecific diversity of Meloidogyne javanica parasitizing olive trees in Morocco Table 1: Mean and standard deviation (SD) for each morphological trait in each population ……………… 248 Table 2: Mean and standard deviation (SD) for each morphological trait in each hierarchical group ……… 250

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Chapitre I

Introduction générale

Aperçu général sur :

§ la biodiversité, les enjeux qui lui sont associés, ses organisations, § le sol, trésor de diversité biologique, § les nématodes, invertébrés principaux du sol,

§ Les nématodes phytoparasites et l’olivier : modèles biologiques de l’ étude.

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Contexte de l’étude

Mon projet de thèse porte sur les nématodes phytoparasites (NPP), vers ronds filiformes microscopiques vivant dans le sol et/ou à l’intérieur des tissus végétaux. Ces parasites s’attaquent , le plus souvent, aux organes souterrains des plantes (racines, tubercules). Ils peuvent causer aux cultures des dégâts agronomiques et économiques très importants par la réduction de la qualité et la quantité de la production agricole. La lutte contre ces parasites s’avère difficile en raison de leur vie souterraine ou de leur présence à l’intér ieur des tissus végétaux. La lutte chimique reste jusqu’à présent la méthode la plus efficace et la plus facile à mettre en œuvre. Néanmoins, son coût reste élevé avec un fort impact écologique et sanitaire sur l’environnement et la santé humaine, d’où l’i nterdiction croissante des nématicides.

Les autres méthodes de lutte disponibles (génétique [résistance variétale], biologique, physique, etc.) sont peu efficaces et souvent spécifiques à quelques espèces emblématiques économiquement importantes qui induisent des dégâts significatifs. Ces méthodes ne tiennent pas compte de la complexité des communautés de NPP (au sens de mélange d’espèces). Le fait de cibler ces quelques espèces emblématiques et de les éliminer perturbe la structure des communautés et d’autres espèces dans la communauté prennent le relai en se développant à des niveaux potentiellement nuisibles. Les interventions humaines dans les milieux (déforestation, intensification des cultures, changement d’usage du sol, pesticides, etc.) sont d es causes majeures de perturbation des communautés d ’organismes et d’ aggravation des dégâts induits par les ravageurs des cultures.

Les recherches menées par l’équipe de recherche IRD dans laquelle j’ai réalisé ma thèse portent sur des études comparatives de communautés de NPP dans divers écosystèmes, en évaluant les changements de structure et les forçages impliqués (analyse descriptive), et en analysant aussi la part de l’histoire évolutive des NPP dans les mécanismes d’assemblage des communautés (analyse mécaniste). Donc, par la compréhension des mécanismes d’interaction des NPP entre eux et avec leur milieu de vie , l’équipe entend développer un nouveau concept de gestion des NPP par approche conservatoire de leur diversité.

Dans ce cadre, je me suis intéressée à l’ étude des communautés de NPP associées à la culture de l’olivier dans le Bassin Méditerranéen et au Maroc en particulier. L’étude s’est articulée sur deux axes. Le premier a consisté à décrire la diversité des NPP rencontrés, leur abondance, leur richesse spécifique et les patrons des communautés, ainsi qu’ à évaluer l’impact de la domestication, de l’anthropisation des milieux, des pratiques culturales, et des

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conditions environnementales sur la diversité des nématodes en communautés. Le deuxième axe s’est concentré sur les nématodes à galles des racines (Meloidogyne spp.), considérés parmi les nématodes les plus nuisibles en agriculture au niveau mondial. L’étude a consisté à analyser la diversité spécifique des Meloidogyne associés à l’olivier et les facteurs qui peuvent influencer leur distribution. Elle a également porté sur une analyse de la diversité morphologique et moléculaire des populations de M. javanica en particulier.

Ce travail s’est intégré dans le programme « Communautés de nématodes phytoparasites : réponses aux forçages évolutifs et environnementaux » développé par l’IRD dans l’UMR CBGP (Centre de la Biologie pour la Gestion des Populations) à Montferrier sur Lez. La thèse a été financée par l’ Université de Tichrine à Lattaquié en Syrie (bourse de doctorat) et par le projet PESTOLIVE : « Contribution of olive history for the management of soil-borne parasites in the Mediterranean basin » (financement EU-ARIMNet KBBE219262, www1.montpellier.inra.fr/CBGP/pestolive ).

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1. La biodiversité : notion à retenir

Thomas E. Lovejoy – un spécialiste de l’Amazonie – semble être le premier à avoir utilisé, en 1980, le terme de « diversité biologique », devenu plus tard « biodiversité » ( Le Guyader, 2008). La diversité biologique est définie par la variabilité des organismes vivants de toute origine. Ceci inclut la variabilité génétique à l’intérieur des espèces et de l eurs populations, la variabilité des espèces et de leurs formes de vie, la diversité des complexes d’espèces associées et de leurs interactions, et celle des processus écologiques qu’ils influencent et dont ils sont les acteurs, dite diversité écosystémique ( Le Guyader, 2008 ; Gaston & Spicer, 2013 ). Autrement dit, cette variation peut s’exprimer à trois niveaux de la biodiversité : diversité génétique, diversité taxonomique et diversité écosystémique ( Solbrig, 1991 ; Watson et al., 1995). Elle couvre donc un champ très large : des espèces sauvages aux espèces domestiquées, des bactéries aux grands mammifères, mais également les habitats et les interactions entre ces différentes composantes, des gènes aux écosystèmes, et même les services rendus par les écosystèmes ( Commissariat Général au Développement Durable, 2010 ). Par conséquent, la biodiversité s’appréhende à différents niveaux d’organisation biologique : l’individu, la population, la communauté, l’écosystème et la biosphère ( Figure 1).

Figure 1: Les différents niveaux d'organisation de la biodiversité (http://max2.ese.upsud.fr/epc/conservation/EE/pdf/Ecologie_Communautes_15112009.pdf ).

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Elle se décrit à l’aide de plusieurs indicateurs : le nombre d’espèces (richesse) , l'abondance, la composition trophique, la distribution spatiale, les interactions entre génotypes, entre populations d'une même espèce, entre espèces, entre types fonctionnels et entre traits dont la variabilité pourrait s’exprimer entre et à l'intérieur des espèces, et les unités paysagères dans un système donné ( Diaz et al., 2006). La structure des peuplements et la distribution de la biodiversité sont souvent le résultat de l’influence d’un ensemble de facteurs biotiques et abiotiques (Encadré 1 ) et de processus écologiques agissant à différentes échelles spatiales et temporelles ( Levin et al. 2001 ; Neubert et al. 2006 ).

Encadré 1 : Définition des facteurs biotiques et abiotiques influençant la structure des peuplements

Facteurs biotiques : ce sont les facteurs induits par les interactions entre les individus (e.g.

compétitions, prédation, parasitisme).

Facteurs abiotiques : sont plutôt liés aux interactions de l’individu avec son milieu de vie (e.g. composants physico -chimiques du sol, température, pluviométrie).

La diversification des organismes pourrait être également influencée positivement ou négativement par des facteurs (Butlin et al., 2011) tels que :

§ La mutation est la modification de l'information génétique dans le génome, et peut être un mécanisme à l’origine des différentes versions possibles d’un gène. La mutation comme source de la biodiversité est la clé de la biodiversité génétique et phénotypique des individus d’une population ou d’une espèce. La dérive génétique comme la sélection naturelle peuvent conduire à l’apparition de nouvelles espèces. Deux populations d’une même espèce initialement interfécondes peuvent être isolées et évoluer différemment. La dérive génétique et la sélection naturelle sont deux mécanismes d'évolution qui peuvent modifier la diversité allélique au sein d'une population ce qui peut conduire au cours du temps, à la différenciation des populations et à la genèse de nouvelles espèces (Encadré 2 ).

Encadré 2 : Définition d’une espèce

Une espèce est une population ou un ensemble de populations dont les individus peuvent effectivement ou potentiellement se reproduire entre eux et engendrer une descendance

viable et féconde, dans des conditions naturelles. Ainsi, l'espèce est la plus grande unité de population au sein de laquelle le flux génétique est possible et les individus d'une même espèce sont donc génétiquement isolés d’autres ensembles équivalents du point de vue reproductif.

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§ Le mode de reproduction est également un des facteurs de structuration de la biodiversité, en fonction de l'importance relative des stratégies de reproduction sexuée ou asexuée (croissance clonale) dans le maintien des populations (Löbel et al., 2009). Comme exemple, un nombre croissant de données indiquent que les clonales populations peuvent maintenir des quantités considérables de la diversité génétique ( Eckert & Barrett, 1993 ).

Le rôle clé de la biodiversité dans la vie terrestre et son rapport aux humains a été l’ un des sujets principaux de la Conférence de Rio-de-Janeiro (Brésil) en 1992, qui a abouti à la Convention sur la Diversité Biologique. Cette convention a souligné un devoir de conservation de la diversité biologique et d’utilisation durable de ses composantes (Blondel, 2005 ). La biodiversité au sens large affecte les propriétés des écosystèmes, donc les services que l’homme tire des écosystèmes. (MEA, 2005 ; Diaz et al., 2006). Le concept de biodiversité, avec tous les enjeux et défis qu’il véhicule sur les plans scientifique, sociologique, économique et politique, est directement lié à la crise de l’environnement. La crise de l'environnement est devenue en quelques décennies un sujet majeur d'inquiétude. Elle résulte de la conjonction entre l'explosion démographique, le gaspillage des ressources naturelles et les désordres écologiques induits en particulier par les pollutions. Cette crise s’est peu à peu cristallisée dans le monde scientifique et politique ainsi qu’auprès du grand public au point de devenir aujourd’hui un problème de société majeur ( Blondel, 2005 ).

C’est pourquoi, si nous voulons préserver les services actuels et potentiels que les écosystèmes fournissent aux humains, nous devrions nous concentrer sur la préservation ou le rétablissement de leur intégrité biotique en termes de composition, d'abondance relative, d'organisation fonctionnelle, et de richesse des espèces tout en prenant en compte néanmoins l’adaptation de la biodiversité inhérente aux changements globaux na turels (e.g. climat) ou aux accidents géologiques et climatiques (e.g. tsunami, cyclones). Cependant, avec le succès écologique et économique de l’espèce humaine, nous vivons actuellement la sixième crise d’extinction (Encadré 3 ). Les cinq crises précédentes furent la conséquence de catastrophes géologiques (éruptions volcaniques, etc.) ou astronomiques (chutes de météores), généralement suivies et amplifiées par des changements climatiques (e.g. glaciation) et donc écologiques. La crise actuelle s ’en distingue puisqu’elle serait due aux interventions humaines dans les écosystèmes, menaçant les fondements d’un développement durable des sociétés humaines (Barbault, 2005 ).

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Encadré 3 : Définition d’une crise d’extinction

La Terre a connu cinq grandes crises d’extinction d’espèces. De nombreux scientifiques considèrent que nous vivons aujourd’hui la sixième grande crise d’extinction et qu’elle est

due à l’action de l’espèce humaine sur son environnement. Une crise est estimée à partir d’un taux d’extinction puisque chaque espèce a une durée de vie limitée (5 à 10 millions d’années). A partir de l’espérance de vie des espèces et de leur nombre, il est possible de

calculer un taux d’extinction global qui correspond à la proportion d’espèces qui dis paraît pendant un intervalle de temps donné. Il est principalement lié, dans un contexte « naturel », au nombre d’individus : plus le nombre d’individus au sein d’une espèce est faible, plus les risques de disparition de cette dernière sont importants car elle a peu de chance de s’adapter aux changements environnementaux ( Teyssèdre, 2004 ).

Nous désignons donc les changements globaux comme des conséquences des changements climatiques et des interventions humaines dans les écosystèmes telles que l’urbanisation, la déforestation, la pollution , les invasions biologiques et les pratiques culturales. Ces changements ont un impact sur la biodiversité et sur l’organisation des écosystèmes. Cependant, l’impact des activités humaines sur la biodiversité d evient prépondérant; elles ont accentué l'extinction des espèces d’un taux 1000 fois supérieur à celui que la planète a pu connaître auparavant, et menacent d'extinction aujourd’hui 10 à 30% des mammifères, des oiseaux et des amphibiens (MEA, 2005). Ces changements globaux peuvent causer de fortes pressions de sélection sur des traits biologiques importants en terme de valeur sélective, comme par exemple le décalage des périodes de ponte chez les oiseaux à cause du réchauffement climatique ( Garant et al., 2008).

Les organismes soumis à l’influence des changements globaux peuvent réagir par différents types de réponses : migration et installation dans de nouveaux environnements où les conditions de vie sont plus favorables à leur survie et à leur reproduction (Parmesan, 2006 ; Lenoir & Svenning, 2013 ), adaptation aux nouvelles conditions par plasticité phénotypique (Encadré 4 ; Merilä & Hendry, 2014 ), ou par sélection naturelle ( Parmesan, 2006 ; Hoffmann & Sgrò, 2011 ). Par un exemple chez les plantes, la figure 2 illustre les différentes provenances de changement global et les réponses potentielles de l’organisme pour y faire face ( Matesanza & Valladares, 2014 ). L'importance relative de ces différentes réponses pour chaque espèce dépendra de nombreux facteurs tels que l'intensité et la direction du changement de l'environnement, des traits d’histoire de vie de l’espèce , sa variabilité génétique ainsi que les

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interactions entre les espèces co-existantes (Jump et al., 2009 ; Matesanz et al., 2010 ; Nicotra et al., 2010 ; Matesanza & Valladares, 2014 ). Les conséquences peuvent se traduire donc par différents phénomènes comme la modification des aires de distribution des espèces, l’apparition et l’adaptation d’espèces envahissantes d ans des milieux nouveaux, etc.

Figure 2 : Effets des changements globaux et réponses potentielles de l’organisme pour y faire face (d’après Matesanza & Valladares, 2014 ).

Encadré 4 : Quelques définitions

La plasticité phénotypique est la capacité d'un organisme à exprimer différents phénotypes à partir d’un génotype donné selon des co nditions biotiques et/ou abiotiques environnementales ( Agrawal, 2001 ), ou comme conséquence des réactions physiologiques

dues à des facteurs environnementaux ( Wharton, 2011 ). Comme exemple, les espèces du nématode Caenorhabditis démontrent une variation de la taille du corps des adultes selon la prise alimentaire par les juvéniles.

L’évolution rapide : elle pourrait être définie comme un changement génétique se

produisant assez rapidement (dans une échelle d’année à quelques dé cennies) pour avoir un impact mesurable sur les changements écologiques simultanés ( Hairston et al., 2005).

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En agriculture, les changements globaux induits par les interventions humaines sont liés aux forçages imposés par la demande mondiale en matière de production agricole (e.g. l’orientation actuelle vers des systèmes de culture intensive). Ils causent d'énormes pertes de biodiversité, y compris la perturbation de processus écosystémiques (tels que la formation du sol, la régulation du climat, la production de l’oxygène) , la destruction des habitats, l'extinction d’espèces, la déstructuration des communautés d’espèces et l'érosion de la diversité génétique au sein des espèces (par exemple, la fixation des allèles induite par la dérive génétique dans une population pourrait entraîner au sein de celle-ci une baisse de la diversité génétique qui est pourtant essentielle à l’adaptabilité des espèces aux changements de milieu, de conditions de vie). Ces perturbations ont ainsi un impact sur la structure et la productivité des écosystèmes, pouvant ainsi mener à une modification de la composition des faunes et flores, de la physiologie, de la démographie et de la génétique des espèces vivantes mais aussi avoir de lourdes conséquences sur la santé et la qualité de vie des communautés.

2. La communauté, lieu d’interactions multiples

Les organismes vivants se répartissent en une multitude d’espèces distinctes réunies dans une « communauté » ou « biocénose ». Chaque individu de chacune de ces espèces est soumis à l’influence de s facteurs abiotiques et d ’autres biotiques. Cet assemblage d’individus des populations d’espèces différentes coexistant et potentiellement en interaction constitue une « communauté écologique ». Au sein de cette communauté, deux types d'interactions peuvent être observés selon le niveau considéré : entre individus de différentes espèces (interactions interspécifiques) ou entre individus de la même espèce (interactions intra-spécifiques). Ces interactions peuvent affecter l’abondance, la diversité ainsi que la distribution des espèces dans la communauté, ce qui en détermine la structure de la communauté en patrons. Ces patrons sont la conséquence de processus qui s’expriment dans un contexte d’hétérogénéité des habitats (Shea et al., 2004) ainsi que des pratiques agronomiques (Drijber et al., 2000 ; Kennedy et al., 2004). Les espèces coexistent donc en équilibre interactif dont la présence ou l'absence et même l’abondance relative de ces espèces peut être déduite de « règles d'assemblage ». Cet équilibre est important pour la stabilité de la communauté et pour sa résistance aux perturbations ( Pontin, 1982 ). Afin de comprendre ces règles, « la génétique des communautés » s’avère êtr e un outil qui cherche à expliquer la variation génétique présente entre populations de même et/ou de différentes espèces d’une communauté et qui en impacte la structure. Elle analyse également l’origine de cette variabilité : des processus sélectifs (dérive génétique,

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mutation, etc.), des facteurs biotiques et/ou abiotiques ainsi que le rôle des changements globaux dans cette variation génétique. Ces règles d’assemblages tiennent aussi compte des niches écologiques ou des rôles fonctionnels de chaque espèce de la communauté (MacArthur 1970 ; Weiher & Keddy, 1999). La plupart des espèces sont distribuées de façon inégale sur un territoire donné, peu importe l’échelle spatiale considérée ( Bell, 2001 ; Bell et al., 2006). Comprendre cette distribution ainsi que la structure de la communauté en espèces, ont capté l’attention des écologistes afin d ’en arriver à une explication . Plusieurs théories ont été proposées dont les plus fréquentes: (i) la théorie de la différentiation des niches qui considère que chaque espèce occupe une niche pluridimensionnelle, qui lui est propre, définie en corrélant le plus de détails d’abondance, de croissance et d’interactions interspécifiques possibles avec les caractéristiques de l’environnement ( Boulanger, 2007 ). Cela dit que chaque espèce occupe seulement les sites pour laquelle elle est bien adaptée et où elle est capable d’ exclure ses compétiteurs. Deux processus biologiques fondamentaux sont proposées : 1) l’ évolution de la spécialisation écologique par la sélection naturelle, et 2) le développement d’une structure de communauté par la sélection des espèces les mieux adaptées dans un environnement hétérogène ( Bell et al . 2006 ). (ii ) La théorie neutre, qui est à l’opposé de la théorie des niches, suggère que les espèces sont identiques et exercent et subissent des compétitions égales dans leur habitat. Toutes les espèces peuvent donc se développer sur un site donné, faisant en sorte que la composition de la communauté est déterminée largement par la dispersion stochastique des individus ( Boulanger, 2007 ). Cette théorie neutre mise avant par Hubbell (2001 ) avec notamment la parution de son ouvrage “The unified neutral theory of biodiversity and biogeography ” eut l’effet « d’une bombe » en écologie des populations. En effet, elle va expliquer la diversité et l'abondance relative d'espèces dans les communautés écologiques en se basant principalement sur le concept d’équivalence appelée « redondance fonctionnelle ». Ce concept stipule que des espèces similaires appartenant au même niveau trophique sont identiques démographiquement, c’est -à-dire, par rapport à leur taux de naissance, de mortalité, de dispersion et de spéciation (Boulanger, 2007 ). Cette théorie a été appliquée sur plusieurs types de communautés, notamment sur des organismes sessiles (plantes herbacées, arbres, bivalves) ( McGill et al . 2006).

En conclusion, comprendre les mécanismes de coexistence de différentes espèces dans une communauté, évaluer les interactions existant entre les individus d’une part et entre les individus et leur environnement d’autre part , comprendre comment ces interactions peuvent affecter l’abondance, la distribution et la diversité des différentes espèces au sein de la communauté sont parmi les questions fondamentales de « l’écologie des communautés ».

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L’étude de la biologie des populations et celle de l’écologie des communautés ont longtemps constitué deux traditions de recherche disjointes ce qui a limité la compréhension des mécanismes de coexistence des espèces ( Holoak et al., 2005). Néanmoins, un rapprochement est actuellement en cours et l’un des objectifs de l’écologie des communautés est de comprendre comment les processus neutres ou sélectifs (e.g . dérive génétique, migration, sélection naturelle , compétition, adaptation à une niche écologique) influencent l’individu et les populations, et déterminent les patrons des communautés pour enfin conclure sur l’évolution de la communauté en question.

3. Le sol : trésor de biodiversité

Le sol représente un des réservoirs de biodiversité les plus importants. Milieu complexe, il est le siège d’interactions multi -trophiques impliquées dans son fonctionnement et dans la production végétale. Il apparaît de plus en plus évident aux instances politiques nationales et internationales de prendre en compte la biodiversité du sol dans leurs programmes de développement durable. Ainsi, différentes organisations et projets ont souligné la place de la biodiversité des sols comme une composante majeure de l'intégrité et du devenir des écosystèmes naturels et agricoles. Plusieurs projets ont porté attention à la biodiversité des sols, tels que le programme GESSOL « Fonctions environnementales et GEStion du patrimoine SOL » cofinancé par l'Agence Nationale de la Recherche Agronomique (INRA) et le ministère de l'Agriculture (CASDAR), le projet SOFIA « Agrosystèmes et biodiversité fonctionnelle des Sols » animé par l'Agence Nationale de la Recherche Agronomqiue, le projet BiodivERsA 2015 « Biodiversité continentale et amélioration des plantes, Biodiversité marine et halieutique, Ressources en eau et sols », cofinancé par la Commission européenne. Diversité et fonctions liées au sol ont conduit récemment au concept de qualité des sols définie par « sa capacité à fonctionner dans le cadre d’un écosystème donné pour entretenir la production biologique, maintenir la qualité environnementale et favoriser la santé des plantes et des animaux » (Doran, 2002). La qualité des sols englobe trois composantes de base : les propriétés physiques, chimiques et biologiques. Les propriétés biologiques sont directement déterminées par l’édaphon du sol ( i.e. l’ ensemble des organismes y vivant) qui a été défini, selon le gradient de la chaîne trophique, en tenant compte de la taille de ses organismes. L’estimation du nombre des espèces (décrites et non décrites) dans le sol est évaluée actuellement à : 30000 pour les bactéries, 1500000 pour les champignons, 60000 pour les algues, 10000 pour les protozoaires, 500000 pour les nématodes ( Hawksworth & Mound, 1991 ) et 3000 pour les vers de terre ( Lee,

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1994 ; Figure 3).

Plusieurs fonctions essentielles du sol (comme la dégradation de la matière organique), et certaines de ses propriétés physico-chimiques, dépendent de l’action de ces êtres vivants (e.g. les fourmis, les termites, les vers de terre et les nématodes). Ce qui fournit des « services écosystémiques » impliqués dans la formation du sol, la nutrition végétale, animale ou humaine, la régulation biologique du cycle hydrique, l’évolution de la matière organique, les flux d’énergie, etc. ( Chaussod et al., 1996). La diversité de ces organismes et leurs interactions ont un impact direct positif sur la fertilité des sols, sur leur capacité de résilience lorsqu’ils ont été perturbés, et sur leur état sanitaire ( Chaussod, 2002 ). Malgré cette prise de conscience, l'étude de la biodiversité des sols est encore trop négligée. De plus, la répartition des organismes du sol, les liens fonctionnels qu’il s entretiennent entre eux et les effets des usages et des pratiques sur cette ressource biologique demeurent encore peu documentées ( Cluzeau et al., 2009).

Figure 3 : Classification des organismes du sol selon leur taille (d'après Swift et al., 1979).

Dans le domaine agronomique, la prise en compte de l’état sanitaire des sols a conduit au concept de « santé des sols », un état sanitaire satisfaisant étant en général lié à des cycles de nutriments, à une forte stabilité (la capacité de résistance ou de résilience) ainsi qu’ à une variabilité élevée de ses composants biologiques (Doran & Zeiss, 2000 ; Gros, 2002).

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L’état de la faune du sol permet donc de mettre en évidence des conditions environnementales particulières (pollutions, changements microclimatiques). Ainsi, ces organismes jouent un rôle de bio-indication de qualité des sols, puisque chaque organisme a sa niche écologique (exigences physico-chimiques, biologiques et environnementales), et donc chaque organisme définit sa niche (Gobat et al., 2003). Le choix pertinent d’un bio -indicateur pour qualifier un sol dépend donc d’une bonne connaissance de la systématique de ces organismes, de leur physiologie, de leur écologie et de leurs interactions. La production végétale résulte des interactions hypogées (sol) / épigées (milieu aérien) (concept « above- ground-below-ground interactions », Bardgett & Wardle, 2010 ) auxquelles participent activement les plantes (racines vs tiges et feuilles). On sait aujourd’hui, qu’indépendamment de s mécanismes physiologiques d’adsorption hydrique et minérale par la plante, les organismes du sol influencent la croissance des plantes à la fois quantitativement (quantité totale de la production végétale) et qualitativement (architecture racinaire, proportion de la biomasse allouée aux graines, composition chimique, etc.). Au sein de ces interactions hypogées/épigées, des organismes appartenant à un même groupe taxonomique peuvent jouer des rôles « antagonistes » l’un de l’autre comme c’est le cas des né matodes telluriques.

4. Les nématodes comme organismes modèles

4.1. Généralités

Les nématodes (Némathelminthes) ou "vers ronds", forment un groupe zoologique d’organismes vermiformes. Ils sont dépourvus de membres et de squelette et ont la forme d’un fuseau. Ils présentent une symétrie bilatérale. Le corps est non segmenté et recouvert d’une épaisse cuticule. La majorité des nématodes telluriques mesurent entre 0,6 et 0,8 mm de long et entre 0,025 à 0.50 mm de large (Sumenkova, 1988 ), certains comme les atteignant 4 mm ( Coyne et al., 2010). Ils sont ubiquistes (toutes latitudes et tous climats) en ayant colonisé tous les types de milieux : les eaux continentales et océaniques (salées et douces) et les sols. Certains d’entre eux se sont adaptés à la vie parasitaire chez l’homme, les animaux et les végétaux.

Organismes aquatiques aérobies, ils se déplacent dans le sol dans l’eau porale en ondulant grâce à leurs muscles longitudinaux. Les nématodes ont une capacité de colonisation très élevée, et peuvent être échantillonnés à toutes les saisons. En outre, certaines espèces de nématodes peuvent résister à des conditions extrêmes puisqu’il est possible de les congeler ou de les déshydrater à des fins expérimentales ( Bongers, 1990 ). Les nématodes telluriques sont microscopiques, donc difficiles voire impossibles à observer à l’œil nu, et par conséquent

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largement inconnus du grand public. Ils sont majoritairement présents dans les couches superficielles du sol (horizon A), mais peuvent également se trouver dans les zones de prospection racinaire profonde (cas des espèces ligneuses). Ils constituent l’un des groupes d’animaux les plus nombreux et les plus répandus dans le sol, et les mieux caractérisés d’un point de vue taxonomique ( Lee, 2002 ). C’est le plus grand phylum , avec environ 27 000 espèces décrites à ce jour. Cependant, une grande portion (300000 à 500000 espèces) reste encore à décrire ( Hugot et al., 2001). Dans le sol, les nématodes sont les animaux les plus abondants après les protozoaires. Ils comptent de 100 à 1000 individus/g de terre, soit de 1 à 30 millions /m 2 (biomasse = 1 à 30 g/m 2) ( Floyd et al. 2002). On peut compter plus de 100000 individus appar tenant à une centaine d’espèces dans un cm 3 de sol ( Gobat et al., 2003 ). On les différencie en fonction de leur mode trophique : ils peuvent être bactériophages, mycophages, saprophages, prédateurs d’autres organismes du sol, zooparasites et phytoparasites (Yeates et al., 1993). D’un point de vue écologique, les nématodes du sol, et en particulier les omnivores et les bactérivores, sont impliqués dans différentes fonctions du sol telles que le cycle du carbone et de l’azote, le cycle des éléments minéraux et la décomposition de la matière organique ( Ingham et al., 1985 ; Ferris et al., 2004 ; Briar et al., 2007).

Les communautés de nématodes du sol ont fait l’objet de plusieurs études dans le but d’estimer l’impact de certaines perturbations sur l’activité biologique des sols par l’utilisation d’indices de biodiversité (Encadré 5 ). Les conclusions fournies par Neher et al. (1995) montrent que les meilleurs indicateurs de l’état sanitaire des sols sont basés sur la structure des communautés de nématodes. De même l’utilisation des nématodes phytoparasites et prédateurs servent d’indicateurs de l’influence de l’activité humaine sur le sol ( Wasilewiska, 1997 ) et de ses caractéristiques physico-chimiques ( Pankhurst et al., 2002). En raison de leur impact direct sur la production végétale, la recherche agronomique met l’accent sur les nématodes phytoparasites.

Encadré 5 : Indices de biodiversité

Indices de biodiversité : ce sont des mesures qui prennent en compte le nombre d ’individus et celui d’espèces dans un écosystème. Elles indiquent la dist ribution de ces individus entre espèces.

Différents indices sont disponibles pour mesurer la diversité de la communauté : la diversité des espèces (e.g. le nombre total d’individus, la richesse en genres ou espèces, la régularité

de la distribution des espèces dans une communauté) , leur dominance (définie par la

fréquence et l’abondance des espèces dans la communauté) , la composition trophique et fonctionnelle ainsi que la structure des communautés en patrons.

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4.2. Les nématodes phytoparasites : un enjeu pour l'agriculture

Les nématodes phytoparasites (NPP) ( Figure 4A ) se trouvent généralement dans le sol ou à l’intérieur des cellules végétales racinaires et parfois foliaires, des tiges ou dans les semences. Ils se distinguent des autres groupes de nématodes du sol par la présence d’une pièce buccale spécialisée : le stylet ( Figure 4B ) qui leur sert à perforer les cellules végétales, à y injecter des enzymes lytiques et à en extraire la sève végétale, d’une m anière très semblable aux aphidés (pucerons) ( Coyne et al., 2010). Leurs glandes salivaires excrètent des substances qui peuvent produire des modifications dans les tissus. Ces secrétions semblent jouer un rôle crucial dans l'infection et la formation de cellules de la plante hôte en site nourricier comme c’est le cas pour les nématodes à galles Meloidogyne et les nématodes à kystes Heterodera (Hussey et al., 1994 ; Williamson & Gleason, 2003 ). Les NPP pondent leurs œufs dans le sol ou dans les tissus racinaires.

B

A

Figure 4 : Nématode phytoparasite du genre Pratylenchus spp . A : forme générale ; B : stylet ( Photos IRD, UMR CBGP ).

Plusieurs critères peuvent expliquer la très grande diversité des espèces de NPP (environ 5000 espèces décrites à ce jour) :

- ils ont trois origines évolutives distinctes ( Blaxter et al. 1998) (Figure 5). - ils présentent tous les modes de reproduction ( Encadré 6 ) : amphimixie, parthénogenèse mitotique et méiotique, hermaphrodisme ( Perry & Moens, 2006 ). Plusieurs modes de reproduction peuvent être rencontrés même au sein d’un même genre (e.g. chez les

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nématodes à lésion Pratylenchus ) ( Tableau 1 ). - ils montent également une diversité importante dans leur caryotype ( Tableau 1 ). - ils se distinguent en deux modes trophiques principaux : spécialisés (strictement inféodés aux plantes) et généralistes (se nourrissent à la fois sur les plantes, sur des champignons et des bactéries). Ils se distinguent également en cinq modes parasitaires par rapport à leur position sur ou dans les racines des plantes : ectoparasites, semi-endoparasites (migrateurs/sédentaires) et endoparasites (migrateurs/sédentaires) ( Siddiqi, 2000 ).

- leur cycle de vie est simple mais varie selon l’espèce. Ils présentent également une grande variabilité dans leur fécondité ( Tableau 1 ).

Figure 5 : Phylum de Nematoda ( d’après Blaxter et al., 1998), (Les clades dans lesquels les nématodes phytoparasites se trouvent sont entourés).

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Encadré 6 : Modes de reproduction chez les nématodes phytoparasites (d’après Weischer & Brown, 2000) Reproduction amphimictique: mode de reproduction sexuée qui implique la fusion d'un gamète mâle et d’un gamète femelle haploïde.

Reproduction parthénog énétique : mode de reproduction asexuée, qui ne nécessite pas l’ intervention

des spermatozoïdes du mâle (pas de fécondation). Dans la parthénogenèse méiotique, la descendance

n’est pas génétiquement identique à la mère (recombinaison après méiose) ; dans la parthénog énèse mitotique, tous les descendants sont génétiquement identiques à leur mère (reproduction clonale). Hermaphrodisme : cas particulier de la reproduction bisexuelle. Un nématode hermaphrodite est auto- fertile, il produit des spermatozoïdes et des ovules en une seule gonade . Les spermatozoïdes sont

d’abord produits et stockés pour fertiliser les gamètes qui sont produits par la suite.

Tableau 1 : Exemples de durée du cycle de vie, de fécondité, de modes de reproduction et de caryotypes chez quelques espèces de nématodes phytoparasites.

Cycle de Fécondité Mode de reproduction Nb de Espèce vie (nombre d’œufs) chromosomes

Ditylenchus dipsaci 70 jours 500 amphimixie >50

Heterodera schachtii 30 jours 400 amphimixie 18

Meloidogyne hapla 30 jours 500 amphimixie/parthénogenèse 45

Meloidogyne javanica 30 jours 500-1000 parthénogenèse (mitotique) 43 -48

Paratrichodorus minor 16 jours 57-86 hermaphodisme -

Xiphinema diversicaudatum 1.2 an 200 amphimixie 10

* Pratylenchus brachyurus 5-10 parthénogenèse mitotique 30 -32 jours

Pratylenchus coffeae 27 jours amphimixie 7

Pratylenchus neglectus 28 jours 30 -40 parthénogenèse mitotique 20

* Pratylenchus penetrans 30-86 amphimixie 10 jours

Pratylenchus scribneri 29 jours parthénogenèse méiotique 12

* : la durée de cycle de vie de ces espèces de Pratylenchus est variable selon la température.

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Ils présentent également des stratégies adaptatives variées (définies par la cp -value). Ces stratégies distinguent les nématodes en colonisateurs (stratégie r définie par la c value) ou persistants (stratégie K définie par la p value). La cp-value est un indice de diversité fonctionnelle attribué aux familles de nématodes du sol (Bongers, 1990 ). Tous les nématodes telluriques sont répartis en cinq classes de cp-value selon leur sensibilité aux perturbations des milieux. La cp -value varie de 1 (espèces opportunistes, colonisatrices, peu sensibles au stress, cycles de vie courts (quelques jours à quelques semaines), produisent de nombreux petits œufs ) à 5 (espèces sensibles aux perturbations, persistantes, cycles de vie longs de plusieurs mois, produisent peu de gros œufs ). Les nématodes phytoparasites n’ occupent que les classes cp -2 à cp -5 ( Tableau 2). Quelques exemples cités dans le tableau 1 pourraient clarifier les caractères biologiques chez les colonisateurs et les persistants. Comme exemples, Meloidogyne est un nématode colonisateur, alors que Xiphinema est un nématode persistant

Tableau 2 : Caractères biologiques distinguant les nématodes colonisateurs des nématodes persistants (Bongers, 1990 ).

Caractère Colonisateurs ( r) Persistants ( k)

Cycle de vie court long

Capacité de colonisation élevée faible

Tolérance aux perturbations tolérants sensibles

Dominance dans les échantillons dominants non dominants

Œufs beaucoup de petits œufs peu de gros œufs

Taux de reproduction fort faible

Les NPP parasitent tous les types de cultures (céréalières, maraîchères, florales et fruitières, etc.) ( Dijan-Caporalino et al ., 2009). Leurs activités parasitaires se traduisent par différents types de symptômes sur la plante tels que le flétrissement, le nanisme, le jaunissement, les carences nutritives, etc. (symptômes totalement atypiques). Sur les racines, ils causent généralement des nécroses racinaires, et, dans certains cas spécifiques, la formation de galles sur les racines (e.g. pour le genre Meloidogyne ). Les blessures racinaires causées par les NPP permettent également la pénétration de champignons phytopathogènes ( Powell, 1971 ). Certains nématodes peuvent aussi transmettre des maladies virales ( Taylor & Brown, 1997 ). Ainsi, le parasitisme par les NPP déprécie les fonctions racinaires vitales de la plante (absorption hydrique et minérale), réduisant par là-même la croissance et la production

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végétale. Les dégâts occasionnés par ces parasites sont très importants au niveau mondial, puisqu’ils sont estimés à 20 à 30 % de la production agricole ( Cayrol et al., 1994), représentant des pertes annuelles de récolte évaluées à plusieurs millions de tonnes ( Agrios, 2005 ). Les pertes causées par les nématodes phytoparasites sont généralement plus prononcées dans les régions tropicales que les régions tempérées. Cela tient à une diversité des pathogènes plus importante, à des conditions environnementales plus favorables à leur développement, à leur reproduction et à leur dispersion, et à une moindre utilisation de moyens efficaces pour les combattre ( De Waele & Elsen, 2007 ).

Face à ces impacts agronomiques et économiques, le contrôle de ces parasites est impératif. Mais les producteurs ne soupçonnent pas d’amblée les NPP comme responsables des dégâts observés parce que les NPP n’induisent généralement pas de symptômes spécifiques. En outre, la maîtrise de ces parasites est difficile du fait de leur confinement dans le sol ou à l’intérieur des tissus végétaux, et de leur grande variabilité physiologique qui leur permet de développer des adaptations, voire des résistances, à de nombreuses méthodes de lutte (e.g. contournement de la résistance comme c’est le cas du gène de résistance Me3 vis-à-vis de M. arenaria et M. incognita (Castagnone -Sereno et al., 2001) ou adaptation aux nématicides (Viglierchio, 1990 ). Différentes stratégies ont été mises en œuvre afin de les contrôler, telles que des pratiques culturales (variétés résistantes, rotations de cultures), des méthodes physiques (solarisation des sols ou désinfection à la vapeur), biologiques (à l’aide d’a ntagonistes microbiens), et chimiques qui demeurent les plus efficaces et les plus faciles à utiliser.

Néanmoins, la majorité des nématicides de synthèse sont interdits progressivement à cause de leurs effets néfastes sur l’environnement (pollution des sols et des nappes phréatiques, résidus dans les denrées alimentaires), facteurs à risque pour les santés animale et humaine, eu égard à des résultats souvent insuffisants (évolution de la législation européenne sur les pesticides, e.g. Plan Ecophyto 2018 qui vise à réduire l’utilisation des produits phytosanitaires à 50% pour 2018.).

4.3. Diversité des communautés de nématodes phytoparasites

Dans la majorité des cas, la gestion des NPP est appréhendée vis-à-vis d’espèces emblématiques sur chacune des cultures : nématodes à galles ( Meloidogyne spp.) sur cultures maraîchères, nématodes à kystes ( Heterodera spp. et Globodera spp.) sur céréales, pomme de terre et soja, nématodes à lésion ( Pratylenchus spp.) sur ananas, caféier, bananier, maïs, cultures fruitières, etc. ( Jones et al., 2013 ). Et empiriquement, afin d’impacter le moins possible le biotope tellurique, la recherche-développement a élaboré des méthodes de contrôle

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spécifiques de ces taxons ( e.g . résistance variétale, antagonistes microbiens). Or les NPP sont partout présents en communautés (au sens mélanges d’espèces) associant des espèces aux histoires évolutives ( Blaxter et al., 1998) et aux caractéristiques biologiques (cycle de développement, taux de reproduction, gamme de plantes hôtes, etc.) très variées. Par conséquent, ces méthodes de lutte spécifiques mènent le plus souvent à la création de « vides écologiques » (par diminution des effectifs des espèces ciblées) ou exercent des pressions d’adaptation, qui conduisent consécutivement à une r éorganisation de la structure des communautés et, par conséquent, à de nouveaux phénomènes invasifs ; autrement dit, moins d’efficacité et non durabilité écologique de la gestion des NPP).

En outre, il a été démontré que la production végétale est plus liée à la structure des communautés de NPP que strictement aux effectifs des espèces qui la composent. Par exemple, une étude sur l’impact de la structure d’une communauté de NPP sur la production de canne à sucre (Lavelle et al., 2004) a montré que pour une même diversité d’espèces de NPP mais pour des proportions différentes, l’expression de la pathogénicité n’est pas la même (Figure 6). Inversement, la perturbation des écosystèmes induit des modifications de la structure des communautés de NPP, qui se traduit très souvent par une érosion de la richesse (trait de réponse). Ainsi, la richesse spécifique est-elle élevée ( S > 20) dans les écosystèmes peu anthropisés comme les dunes littorales à Ammophila arenaria (Mateille et al., 2011 ) ou les forêts ( Baujard et al., 1979), sans dégât apparent sur la plante, alors qu’elle est plus faible ( S < 10) dans les agrosystèmes très contraints comme le maraîchage sous abri ( Djian-Caporalino et al., 2015) où s’expriment des dégâts importants

Figure 6 : Correspondance entre le patron statistique des communautés de nématodes et la production de canne à sucre ( Lavelle et al ., 2004).

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Or, les méthodes de gestion actuelles (résistances et agents de lutte biologique) sont spécifiques d’espèces cibles. On peut donc considérer que, si des communautés de NPP sont peu ou pas pathogènes, une perte de diversité due à une méthode de contrôle peut constituer un risque pertinent à évaluer . Inversement, évaluer le gain d’une gestion appropriée de leur biodiversité sur la production végétale devient un enjeu tout à fait adéquat (Mateille et al., 2008).

4.4. Diversité interspécifique : le cas des nématodes à galles du genre Meloidogyne

Les Meloidogyne , appelés communément « nématodes à galles des racines », « nématodes des racines noueuses » (ou « root-knot nematodes » RKN), représentent un genre de nématodes phytoparasites sédentaires obligatoires. Ces nématodes tirent leur appellation commune du fait qu’ils entraînent sur les racines des plantes parasitées la formation de renflements caractéristiques ou galles, très facilement reconnaissables (Figure 7). Le genre Meloidogyne spp. appartient à la classe de , à l’ordre de , à la sous-ordre d’ Hoplolaimina, à la superfamille d’ Hoplolaimoidea, à la famille de Meloidogynidae et à la sous-famille de Meloidogyninae (Siddiqi, 2000 ). Ce genre contient une diversité spécifique importante avec plus de 97 espèces décrites à ce jour (Hunt & Handoo, 2009).

Figure 7 : Galles dues à Meloidogyne javanica sur racine de melon ( Photo IRD ).

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4.4.1. Cycle biologique « standard » des nématodes du genre Meloidogyne

Le cycle de vie des RKN comporte trois niveaux de développement (œuf, quatre stades juvéniles (J1, J2, J3, J4) et adulte (femelles et très rarement des mâles à cause de leur mode de reproduction parthénogénétique). Leur cycle se déroule en deux phases (Figure 8) :

- une phase libre mobile qui ne concerne que le stade juvénile J2 qui se déplace dans le sol à la recherche des racines de d’une plante hôte. - une phase sédentaire de maturation des J2 en femelles qui se déroule à l’intérieur des racines après la pénétration des J2.

Le cycle commence à partir des œuf s réunis en une masse dans une gangue mucilagineuse à l’intérieur de laquelle on peut trouver des œufs à différents stades de développement, du stade unicellulaire au juvénile J1 et ensuite au J2 prêt à éclore. Le développement embryonnaire dure de sept à neuf jours à 28°C au cours duquel intervient une première mue. Une fois l’œuf éclos , le J2 se déplace dans le sol à la recherche de sa plante hôte, il pique une racine et y pénètre. Il traverse l’épiderme, puis le cortex pour arriver au cylindre central où il se fixe et établit un site nourricier induit par les sécrétions salivaires du nématode. Ce site est constitué de 5 à 6 cellules géantes polynuclées. En 3 à 8 semaines selon la température, le J2 subit trois autres mues en J3, J4 pour atteindre ensuite le stade adulte en une femelle piriforme (ce qui conduit à la déformation des racines en galles) qui pond ses œufs (300 à 3000) dans la gangue mucilagineuse ( Djian-Caporalino, 2009 ) ou en mâle qui reste filiforme et qui quitte les racines pour le sol.

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Figure 8 : Cycle biologique de Meloidogyne spp. (cas d’une parthénogenèse mitotique). a : apex racinaire infesté de juvéniles ; b : galles racinaires ; c : coupe histologique d’une galle montrant une femelle mature et des cellules géantes (*) (d’après Castagnone-Sereno et al , 2013).

4.4.2. Importance agro-économique

L’attention particulière portée aux Meloidogyne comme modèle biologique pour de nombreuses études est due à leur impact agro-économique majeur et à leur répartition géographique mondiale sur une large gamme d’hôtes . On les rencontre dans toute la zone intertropicale et dans les régions tempérées chaudes ( e.g. le bassin méditerranéen) comme par exemple M. incognita, M. javanica, M. arenaria . Certaines espèces (e.g. M. hapla, M. chitwoodi et M. fallax ) remontent même dans des latitudes Nord faibles et on les trouve fréquemment dans les serres des pays tempérés froids ( De Guiran & Netscher, 1970 ). Ces nématodes sont de redoutables bio-agresseurs parasitant plus de 5500 espèces de plantes ( Blok et al., 2008). Ils s'attaquent aussi bien aux grandes cultures (céréales, pommes de terre, betterave, etc.), qu'aux cultures maraîchères, florales et fruitières ( Djian-Caporalino et al., 2009 ). Les galles qu’ils provoquent sur les racines peuvent envahir tout le système racinaire, induisant un flétrissement et un retard de la croissance. En cas d’attaque prononcée, ces dégâts peuvent conduire à la mort de la plante. Au niveau mondial, on estime les pertes dues à Meloidogyne à environ 100

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milliards de dollars par an ( Bird & Kaloshian, 2003 ). En Europe, ils sont responsables de 10% de la réduction de la production céréalière et de 20 à 30% de diminutions de récoltes dans les vergers d'agrumes méditerranéens ( Feldmesser, 1971 ). En outre, par les lésions qu’ils provoquent, ces nématodes entraînent des infestations secondaires d’ autres pathogènes fongiques ou bactériens ( e.g. Phytophthora , Rhizoctonia , Pythium , Fusarium , Pseudomonas , Agrobacterium ). Les problèmes phytoparasites causés par les Meloidogyne se révèlent de plus en plus préoccupants et peuvent devenir dramatiques dans les années à venir ( Djian-Caporalino et al., 2009). En plus, des espèces de Meloidogyne telles que M. chitwoodi et M. fallax sont déclarées espèces de quarantaine en Europe par l’ Organisation Européenne de Protection des Plantes (OEPP) (liste A2) (www.eppo.int/QUARANTINE/listA2.htm ). Une attention particulière est portée à quatre espèces principales : M. arenaria , M. incognita, M. javanica et M. hapla qui sont les plus dispersées au niveau mondial et qui o nt la plus large gamme d’hôtes.

4.4.3. Diversité biologique et génétique des Meloidogyne

Les espèces de Meloidogyne présentent une diversité importante à plusieurs égards. Ces espèces peuvent par exemple être divisées en deux groupes selon leurs exigences thermiques : cryophiles (e.g. M. hapla, M. chitwoodi , M. naasi) et thermophiles (e.g. M. arenaria, M. javanica, M. exigua ) au seuil de 10°C (Lyons et al., 1975). Les Meloidogyne démontrent une variabilité en nombre de générations produites au cours de l’année. Les espèces tropicales (i.e. M. arenaria, M. javanica et M. incognita ) peuvent atteindre plusieurs générations par an alors que d’autres espèces comme M. naasi ne réalisent qu’une seule génération par an (Rivoal et al., 1993). Ces nématodes montrent également plusieurs dégrés de spécialisation vis-à-vis des plantes hôtes. Ainsi, en général, les plantes cultivées favorisent plus leur développement que les adventices (Hillocks et al ., 1995).

Mais leur diversité touche essentiellement à leur mode de reproduction. Ils peuvent se reproduire par amphimixie (e.g. M. megatyla et M. microtyla ) (Chitwood & Perry, 2009 ) ou par parthénogenèse (méiotique ou mitotique, cf. Encadré 6) comme M. javanica , M. arenaria , M. incognita . D’autres espèces (comme M. hapla) sont même capables de se reproduire soit par amphimixie soit par parthénogenèse méiotique, en fonction de la présence ou de l'absence des males ( Figure 9 ; Castagnone-Sereno et al., 2013). Les Meloidogyne présentent également des caryotypes variables : la plupart des espèces ont un nombre de chromosomes somatiques qui varie de 30 à 50, ils sont surtout considérés comme des organismes diploïdes ou triploïdes. Certaines formes tétraploïdes ont été rarement rapportées chez M. hapla (Triantaphyllou, 1984). Cette variation chromosomique a été également observée entre des populations

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appartenant à la même espèce ; ainsi, au sein de l’ espèce M. arenaria , la plupart des populations sont diploïdes (avec 30 à 39 chromosomes) ou hypotriploides (40 à 48 chromosomes). D’autres p opulations triploïdes (50 à 56 chromosomes) sont fréquemment observées ( Janati et al., 1982 ; Triantaphyllou, 1985 ).

Figure 9: Modes de reproduction des espèces de Meloidogyne spp . (d’après Castagnone-Sereno et al., 2013 ).

Considérant l’importance agronomique et économique de ces parasites, connaitre cette diversité semble d’importance pour comprendre leur grande diversité spécifique, leur adaptation écologique, leur répartition géographique mondiale, leur capacité de parasiter une large gamme de plantes hôtes. C’est aussi la raison pour laquelle la détermination des espèces de Meloidogyne a toujours posé des problèmes aux spécialistes en raison de leur variabilité physiologique (Karssen, 2002), de l eur large gamme d’hôtes pour une grande partie d’entre elles, de l’existence d’ espèces cryptiques morphologiquement indistinguables, de l’existence d’un dimorphisme sexuel chez certaines espèces, de cas de diploïdie, etc. (Janati et al., 1982 ;

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Blok & Powers, 2009 ). La caractérisation d’une espèce fait généralement appel à une analyse multicritères intégrant des approches morphologiques, biologiques, biochimiques et moléculaires :

• diversité morphologique : les mâles étant rares la plupart du temps et les juvéniles ayant très peu de caractères différenciés entre les espèces, la morphométrie est essentiellement appliquée aux femelles. Mais dans le cas de Meloidogyne , les femelles sont piriformes ; on fait donc appel à l’empreinte périnéale. Ces structures cuticulaires montrent des stries entourant la vulve et l’anus et formant des sortes d’empreintes digitales. Cependant, ces plaques périnéales sont très variables à l’intérieur d’une espèce et se ressemblent souvent beaucoup d’une espèce à l’autre, si bien qu’il est parfois impossible de se prononcer sur une détermination si l’on ne dispose pas au minimum d’une dizaine de plaques périnéales ( De Guiran & Netscher, 1970 ).

• diversité biologique : le test « North Carolina Differential Host Test » est communément utilisé dans l'identification des races sauvages ou virulentes (contournement des résistances naturelles ou acquises par amélioration variétale) appartenant aux quatre espèces principales, à savoir M. incognita , M. javanica , M. arenaria et M. hapla (Taylor & Sasser, 1978 ; Hartman & Sasser, 1985 ). Ce test consiste à confronter les populations de chaque espèce à une gamme de plante hôtes de référence (Taylor & Sasser, 1978 ).

• diversité biochimique : elle est basée sur la séparation électophorétique des protéines de femelles et la révélation d’isoenzymes (Estérase EST, Malate-déshydrogénase MDH, Glutamate-oxaloacetate-transaminase GOT, Superoxyde-dismutase SOD) aux poids moléculaires spécifiques ( Esbenshade & Triantaphyllou, 1985 ; 1990). La migration électrophorétique des bandes enzymatiques est comparée à celle des bandes d’une population témoin de M. javanica et évaluée par un rapport de migration (Rm%). Cette méthode est largement utilisée en routine. Mais elle n’est pas fiable en cas d e mélange d’espèces dans un échantillon. Elle ne peut être utilisée que sur femelle pour des raisons de seuil de concentration protéique (Esbenshade & Triantaphyllou, 1990 ).

• diversité moléculaire : les méthodes moléculaires deviennent indispensables pour identifier les nématodes surtout dans le cas d ’espèces cryptiques (Gamel et al., 2014 ). Ces méthodes sont fiables, rapides, précises et relativement simples à appliquer. Elles sont basées sur la détection de polymorphismes d'ADN différents entre les espèces à l’aide de la technique PCR, telles que la RFLP (Restriction Fragment Length Polymorphism), la RAPD (Random Amplified Polymorphic DNA), ( Adam et al. , 2007 ; Blok & Powers, 2009 ; Holterman et al. ,

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2012). Des marqueurs moléculaires de type SCARS (Sequence Characterized Amplified Region) sont largement utilisés pour le diagnostic des espèces. Cette détermination est basée sur amplification d’une région d’ADN d’une espèce de Meloidogyne avec des amorces issues de fragments RAPD (ADN polymorphique amplifié au hasard) spécifiques à certaines espèces. Des amorces SCARS sont disponibles pour déterminer M. arenaria, M. javanica, M. incognita (Zijlstra et al., 2000), M. hapla, M. chitwoodi et M. fallax (Zijlstra, 2000 ). La région ITS, localisée entre le gène 18S et 28S, offre une variation génétique suffisante entre genres, entre espèces et même au niveau intra-spécifique (Ziljstra et al., 1995). Cette région a été largement utilisée pour construire des arbres phylogénétiques, estimer la structure génétique des populations, évaluer les processus évolutifs des populations et pour la taxonomie ( Powers et al., 1997).

5. L’olivier : modèle écologiqu e d’étude de la structuration des communa utés de nématodes phytoparasites

5.1. Quelques éléments de botanique

L’olivier Olea europaea L. appartient à la famille des Oleaceae. Il est partagé en six sous espèces : europaea , laperrinei , cuspidata , guanchica , maroccana , cerasiformis (Médail et al., 2001; Green, 2002 ). Dans le Bassin Méditerranéen , l’olivier appartient à la sous -espèce O. e. subsp. europaea, qui se distingue en deux variétés botaniques : O. e. subsp. europaea var. europaea qui regroupe les formes cultivées et O. e. subsp. europaea var. sylvestris qui regroupe les formes sauvages et spontanées (des formes non cultivées qui poussent à partir des graines transportées par des oiseaux par exemple), habituellement nommés oléastres (Green, 2002 ). C’est une espèce arborescente à feuillage persistant, à grande longévité et dont la variabilité génétique reflète une grande gamme de caractères morphologiques et physiologiques (vigueur, taille des fruits, rendement, teneur en huile, etc.) et de traits d’a daptation aux stress environnementaux (contraintes climatiques et édaphiques qui caractérisent son aire d’origine méditerranéenne) ( Fernández, 2014 ). C’est pourquoi, il est considéré comme un des meilleurs indicateurs biologiques du climat méditerranéen (Blondel et al., 2010).

5.2. Distribution

Cet arbre est la source principale d’huile comestible depuis des milliers d’années, ce qui explique son importance économique et sa distribution quasi-mondiale. Cette espèce arrive au

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24 ème rang des 35 espèces botaniques les plus répandues ( Ellstrand, 2003 ). C’est une culture largement distribuée en Europe du Nord, en Afrique du Nord, au Moyen-Orient et sur le continent américain ; elle pousse extensivement en Australie subtropicale et en Afrique Centrale ( Figure 10). La surface cultivée en oliviers est estimée à plus de 10 Mha dans le monde, dont environ 97% sont localisés dans le Bassin Méditerranéen qui produit 98% de l’huile d’olive mondiale ( FAOSTAT, 2012 ).

Figure 10 : Distribution mondiale de l’olivier ( IOC, 2000 ).

5.3. Eléments culturels

Dans le monde méditerranéen , l’olivier est considéré comme l'espèce la plus emblématique en raison de son importance écologique, économique et culturelle (Zohary et al., 2012 ; Kaniewski et al., 2012). L’olivier demeure le témoin de l'émergence des premières civilisations méditerranéennes (Kaniewski et al., 2012) puisqu’il fait partie des cultures les plus anciennes dans cette région ( Zohary & Spiegal-Roy, 1975). Historiquement, cet arbre accompagne les mythes fondateurs des cultures méditerranéennes, comme symbole de force, de longévité et de paix. Dans l’histoire de l’humanité, l’olivier est synonyme de soleil et de convivialité symbolisant l’esprit des populations présentes dep uis des millénaires autour de cette étendue maritime. De nombreuses représentations mythologiques mettent en scène l’olivier avec Isis en Egypte, Athéna (déesse de la sagesse) en Grèce et Minerve chez les Romains. En Egypte, l’olivier est représenté dans l es décorations des stèles funéraires et des pyramides ( Estin & Laporte, 2004 ). Il est cité avec d’autres plantes fruitières (vigne et figuier) dans les écritures saintes confirmant sa grande valeur dans l’histoire des civilisations et la vie des hommes (Moldenke & Moldenke, 1952 ; Janick, 2007 ).

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5.4. Histoire évolutive

C’est un élément fondamental dans les paysages méditerranéens, exploité depuis au moins 9000 ans ( Figure 11).

Figure 11 : Tablette cunéiforme (ARM 7238) découverte sur le site archéologique de Mari (Est de la Syrie), portant mention à l'huile d'olive « I ZI.IR.DU » (Bottéro, 1956 ).

Cependant, nos connaissances sur son origine géographique et sa domestication sont incomplètes et ont souvent fait l’objet de controverses (Kaniewski et al., 2012 ). Les travaux archéologiques ont montré la présence de restes fossilisés de feuilles d’olivier datant des ères paléolithique et néolithique vers 37000 avt. JC dans l’Ile de Santorin en Grèce ( Liphschitz et al., 1991; Therios, 2009 ). Il apparaît tout de même que les origines de cette culture et de sa domestication sont bien antérieures à l’Antiquité, avec une émergence 5000 ans avant notre ère (Terral et al., 2012). D’autres avis ont déclaré que la culture de l'olivier est originair e de Palestine pendant la période chalcolithique (Zohary & Spiegel-Roy, 1975; Davies & Fall, 2001). Cependant, l ’analyse de la variabilité génétique de l’olivier n’ont pas clairement soutenu cette hypothèse ( Besnard et al., 2001). La domestication de l'olivier semble donc être perdue

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« dans la brume des temps » (Besnard et al., 2007). Il est généralement accepté par des preuves archéologiques, historiques et moléculaires que la première domestication de l’olivier a commencé dans le Levant : Jordanie, Liban, Ouest de la Syrie, Sud-Est de la Turquie, vallées du Tigre et de l’Euphrate, Ira k et Ouest de l'Iran ( Kaniewski et al., 2012 ; Zohary et al., 2012; Besnard et al ., 2013). Cependant, d’autres références proposent que la domestication de l’olivier a été un processus long et continu qui s’est développé dans de nombreuses régions de manière indépendante et non pas à partir d’un unique foyer proche -oriental ( Terral et al., 2012). La domestication de l’olivier a été caractérisée par la multiplication végétative des arbres les plus valorisés (qui ont par exemple de plus gros fruits) et l'établissement de vergers ( Zohary & Spiegel-Roy, 1975). L'olivier cultivé tire son origine de l'olivier sauvage, ce qui est attesté la citation du pollen et des macrofossiles dans de nombreux documents datent au Chalcolithique (Zohary et Hopf, 2000 ; Carrion et al., 2010). Ces processus continus de sélection des cultivars ont probablement été réalisés à partir de graines ou de la culture de formes spontanées ou d’ oléastres. Ceci est encore fréquemment pratiqué dans certains endroits, par exemple au nord du Maroc (Haouane & Khadari, 2011 ).

Des travaux récents utilisant des marqueurs moléculaires (e.g. ADNcp, marqueurs chloroplastiques) suggèrent que la diversification des ressources génétiques englobe des formes issues de l’ouest du Bassin Méditerranéen ( Breton, 2006 ), ce qui est aussi le cas de la vigne (Arroyo-García et al., 2006) et du figuier (Khadari et Kjellberg, 2009). Les analyses moléculaires indiquent que la domestication de l’olivier a été un processus long et continu et que les cultivars proviennent de populations sources multiples ( Kaniewski et al., 2012 ). Cela a été confirmé plus tard par l’analyse des génomes d'origine maternelle (chloroplastiques et mitochondriaux) qui a montré une diversité génétique répartie en 48 profils distincts (ou haplotypes) et trois lignées génétiques E1, E2, E3. Cette diversité semble être très structurée entre l’Est et l’Ouest de la Méditerranée (E1 vs E2/E3), indiquant que ces lignées sont bien issues de ces deux régions ( Figure. 12 ; Besnard et al., 2013). Une quatrième lignée M a été aussi découverte dans l’olivier sauvage O. e. ssp . maroccana , endémique à la région macaronésienne du Maroc (Besnard et al ., 2006). Cette diversité génétique chloroplastique est plus élevée chez l’olivier sauvage que chez l’olivier cultivé (Besnard et al., 2013). De ces foyers, les variétés d’olivier ont été largement disséminées par les activités humaines autour du Bassin Méditerranéen. Les analyses génétiques ont également démontré que la plupart des variétés modernes (85%) possèdent le fond génétique maternel E1 qui est le plus distribué sur l'ensemble de la région méditerranéenne ( Besnard et al ., 2002 ). Aujourd’hui, plus de 2000 cultivars, différenciés par leur port, leur phénologie ainsi que par la morphologie des feuilles,

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des fruits et des noyaux, sont connus (Moutier et al., 2004). La sélection des variétés que l'on trouve aujourd'hui serait le résultat d'un isolement ancestral (dernière glaciation, Encadré 7 ) de trois populations d'oliviers : Afrique du Sud, Asie et Bassin Méditerranéen. Considérant l’oléastre O. e. europaea var. sylvestris comme un bio-indicateur climatique méditerranéen, la domestication de l’olivier a permis une adaptation de l’arbre à des altitudes et des latitudes plus élevées (Carrion et al., 2010 ).

Encadré 7 : Définition de la dernière période glaciaire

La dernière période glaciaire est une période de refroidissement global ou glaciation qui caractérise la fin du Pléistocène. C es périodes de glaciation sont souvent dues à la variation

des paramètres orbitaux de la terre : excentricité et obliquité de l’écliptique, et précession

des équinoxes. Quatre périodes glaciaires se sont succédées durant les 600.000 dernières années. Séparées par des périodes interglaciaires, elles portent les noms de Günz, Mindel,

Riss et Würm. Cette dernière s’est achevée voici 11.600 ans.

Figure 12 : Distribution de la diversité chloroplastique des trois lignées E1, E2, E3 de l’olivier méditerranéen (d’après Besnard et al., 2013).

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Parallèlement à ces deux formes sauvages et cultivées « vraies », une troisième forme est représentée par l’olivier féral qui désigne des oliviers « ensauvagés ou féral » dans des vergers abandonnés ou issus de graines d’olivier sauvage ou cultivé propagées par les oiseaux. L'olivier féral peut être caractérisé par l’une ou l’autre des trois lignées E1, E2, E3, et peut être trouvé dans des agrosystèmes comme dans des environnements naturels.

Cette diversité botanique et génétique de l’olivier reflète une diversité de ses parasites dont les nématodes phytoparasites. Une forte diversité des NPP avec 153 espèces et 56 genres a été révisée sur l’olivier ( Ali et al., 2014 ). La domestication de l’ol ivier méditerranéen depuis l’Antiquité s’est faite pour partie à partir de boutures enracinées. En conséquence, la propagation de l’olivier a été accompagnée par un transport de sol et donc de parasites telluriques. Donc, nous faisons l’hypothèse que les c ommunautés locales de NPP sont la résultante historique des communautés natives avant la propagation de l’olivier et des communautés introduites par boutures enracinées, soumises aux forçages évolutifs et environnementaux.

6. Objectifs de la thèse et questions de recherche

L’analyse des mécanismes d’assemblage des communautés de NPP et de coexistence des espèces s’aborde pa r une approche comparative des communautés entre divers milieux. Le projet de la thèse a pour ambition d’apporter des connaissances sur les leviers biotiques et abiotiques qui déterminent la structuration des communautés de nématodes phytoparasites.

Deux approches exploratoires sont distinguées :

Ø l’une qui consiste à analyser la part des filtres anthropiques et environnementaux sur la structuration des communautés de NPP . L’étude portera sur la diversité taxonomique en NPP (indices de diversité), la composition fonctionnelle et trophique ainsi que des patrons statistiques des communautés de NPP. Ø une autre qui consiste à analyser la part des filtres évolutifs en explorant les interactions réciproques entre la diversité morphologique et moléculaire de différentes populations d’ un genre de nématodes ( Meloidogyne spp.) et la structure des communautés de NPP.

Ces objectifs de la thèse sont illustrés dans la figure 13 .

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Cette étude a porté sur le modèle écologique de l’olivier méditerranéen au Maroc. Plusieurs arguments justifiaient ce choix :

- Le Maroc est un des premiers pays producteurs avec plus de 1,5 million de tonnes d'olives produites sur plus de 780000 Ha (El Mouhtadi et al., 2014). En outre, le Plan Maroc Vert a programmé le doublement des surfaces cultivées en très haute densité d’ici 2020 (www.agriculture.gov.ma/pages/acces-fillieres/filiere-oleicole ). Il va s’en dire que ces agrosystèmes seront rapidement perturbés par une résurgence de plusieurs bio- agresseurs, dont les PPN, dont la diversité et la distribution spatiale est totalement inconnue au Maroc. - Le Maroc offre de vastes zones de culture de l’olivier, ( i) soumises aux climats océanique, méditerranéen ou montagnard, ( ii ) en plaine ou sur les piedmonts atlasiens, (iii ) dans divers types de sols, ( iv ) menée de manière traditionnelle (faible densité de culture et culture pluviale le plus souvent) ou de manière industrielle (très haute densité et culture irriguée). Les quatre lignées génétiques E1, E2, E3 et M y sont présentes.

Afin d’atteindre ces objectifs, nous tenterons de répondre aux questions suivantes :

1. Quelle est la diversité des communautés de NPP (famille, genre, espèces) sur l’olivier au Maroc ? 2. En quoi l es modalités de culture de l’olivier , sa diversité botanique et génétique, les paramètres physico-chimiques du sol et le climat contribuent-elles à la diversité et à la structure de ces communautés ? 3. Au sein de ces communautés de NPP, quelle est la diversité spécifique du genre Meloidogyne ? 4. Comment les espèces de Meloidogyne sont-elles distribuées géographiquement et comment peut-on expliquer cette distribution ? 5. Quelle variabilité génétique morphologique et moléculaire caractérise ce taxon et à quel niveau : intra et inter populations ? Y-a-t-il congruence de ces deux marqueurs de diversité ?

Suite aux réponses à ces questions, nous proposerons, en perspectives, d’analyser la correspondance potentielle entre la diversité génétique des Meloidogyne et la structure des communautés qui les hébergent. Nous proposons également d’analyser la congruen ce entre la diversité taxonomique des communautés de NPP et/ou la diversité génétique de Meloidogyne avec celle de l’olivier.

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Figure 13 : Objectifs de la thèse (traits pleins = études réalisées ; traits pointillés = perspectives).

Note : Nous informons le lecteur que tous les chapitres de résultats ont été rédigés sous forme de manuscrits prêts à être soumis pour publication. Certains manuscrits sont présentés aux normes recommandées par certaines revues (Plos ONE, OIKOS, etc.)

7. Références

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Page 40

Chapitre II Les nématodes phytoparasites associés à l’olivier au niveau mondial « Revue bibliographique »

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Résumé

Ce chapitre traite d’ une analyse bibliographique des nématodes phytoparasites (NPP) associés à la culture de l’olivier au niveau mondial avec un focus sur la région Méditerranéenne, la région principale de cette culture. Cette revue bibliographique a fait l’objet d’une publication en premier auteur publiée dans la revue « Comptes Rendus Biologies » en 2014. Elle complète d’autres analyses bibliographiques plus anciennes ayant recensé les espèces de NPP associées à l’olivier comme plante hôte. Outre cette mise à jour, cette revue avait comme objectif s d’analyser leur diversité taxonomique, leur composition trophique ainsi que leur dominance, de réviser les méthodes disponibles de lutte pour combattre contre ces parasites, et enfin de discuter de nouvelles stratégies de contrôle basée sur la gestion de la structure des communautés de NPP. Cette publication se devise en quatre parties : ( i) une première traitant de l’olivier comme plante hôte des nématodes, en s’appuyant sur son origine, sa répartition mondiale, son importance économique et culturelle dans la région méditerranéenne en particulier, ainsi que sa diversité botanique et génétique qui pourrait impacter la diversité de ses parasites dont les NPP ; (ii ) Une deuxième focalisant sur les nématodes parasitaires des plantes, avec quelques indications sur leur morphologie, les pertes économiques qu ’ils induisent sur les plantes attaquées, les NPP mentionnés dans la littérature associés à l’olivier regroupé s dans une liste de 153 espèces et de 56 genres. Ces NPP sont différemment distribués dans les pays méditerranéens dans lesquels des prospections nématologiques sur l’olivier ont été réalisées. L’impact des NPP sur l’olivier ainsi que la réaction de la plante hôte vis-à-vis de ces attaques ont été décrites ; (iii ) un focus porté sur les quelques genres de NPP considérés comme dominants sur l’olivier méditerranéen : Criconemoides, Helicotylenchus, , Meloidogyne, Pratylenchus, Rotylenchulus, Rotylenchus, Tylenchorhynchus, Tylenchulus, Tylenchus, et Xiphinema . Certains de ces nématodes tels que les nématodes à galles Meloidogyne sont considérés comme des parasites importants, surtout en conditions d’irrigation de l’olivier et en pépinières ; (iv ) La dernière partie a détaillé les méthodes de lutte (exclusion des NPP, résistance variétale, solarisation, contrôle biologique, etc.). Une nouvelle vision sur la lutte contre les NPP a été également abordée. Cette vision est basée sur la gestion de la diversité des NPP présents partout en communautés (au sens de mélange d’espèces ) via l’exploitation des interactions entre les espèces ainsi que l’influence des paramètres environnementaux sur cette diversité.

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!

!! ! C. R. Biologies 337 (2014) 423–442

Contents lists available at ScienceDirect

Comptes Rendus Biologies

ww w.s cien cedir ec t.c om

Review/Revue

Plant-parasitic nematodes associated with olive tree

(Olea europaea L.) with a focus on the Mediterranean Basin:

A review

a,b, b,c b b

Nadine Ali *, Elodie Chapuis , Johannes Tavoillot , Thierry Mateille

a

Tichreen University, Faculty of Agriculture, Plant Protection Department, PO Box 230, Latakia, Syrian Arab Republic

b

IRD, UMR CBGP (Center for Biology and Management of Populations) (INRA/IRD/CIRAD/Montpellier SupAgro), campus de Baillarguet,

755, avenue du Campus-Agropolis, CS30016, 34988 Montferrier-sur-Lez cedex, France

c

IRD, UMR RPB, 911, avenue Agropolis, BP 64501, 34394 Montpellier cedex 5, France

A R T I C L E I N F O A B S T R A C T

Article history: The olive tree (Olea europaea ssp. europaea .) is one of the most ancient cultivated trees. It is an

Received 4 March 2014

emblematic species owing to its ecological, economic and cultural importance, especially in

Accepted after revision 16 May 2014

the Mediterranean Basin. Plant-parasitic nematodes are major damaging pests on olive trees,

Available online 26 July 2014

mainly in nurseries. They significantly contribute to economic losses in the top-ten olive-

producing countries in the world. However, the damages they induce in orchards and

Keywords:

nurseries are specifically documented only in a few countries. This review aims to update

Communities

knowledge about theolive-nematode pathosystem by:(1)updating the list of plant-parasitic

Control methods

nematodes associated with olive trees; (2) analysing their diversity (taxonomic level, trophic

Diversity

groups, dominance of taxa), which allowed us (i) to assess the richness observed in each

Geographical distribution

country, and (ii ) to exhibit and describe the most important taxa able to induce damages on

Mediterranean Basin

Olive olive trees such as: Meloidogyne , Pratylenchus , Helicotylenchus , Xiphinema , Tylenchulus ,

Pathogenicity Rotylenchulus , Heterodera (distribution especially in the Mediterranean Basin, pathogenicity

Plant-parasitic nematodes and reactions of olive trees); (3) describing some management strategies focusing on

alternative control methods; (4) suggesting new approaches for controlling plant-parasitic

nematodes based on the management of the diversity of their communities, which are

structured by several environmental factors such as olive diversity (due to domestication of

wild olive in the past, and to breeding now), cropping systems (from traditional to high-

density orchards), irrigation, and terroirs.

ß 2014 Acade´mie des sciences. Published by Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

1. The olive tree: origins, dissemination and cultivation e. var. sylvestris for wild and spontaneous trees (usually

named oleasters) [2];



Six Olea europaea subspecies with distinct geographic subsp. laperrinei in the Saharan mountains;



areas are distinguished [1,2] (Fig. 1): subsp. cuspidata from southern Africa to southern Egypt

and from Arabia to China;



 subsp. europaea present in the Mediterranean Basin, with subsp. guanchica in the Canary Islands;



two botanical varieties: O. europaea subsp. europaea subsp. maroccana in southern Morocco;



var. europaea for the cultivated forms, and O. e. subsp. subsp. cerasiformis in Madeira.

The Mediterranean olive (Olea europaea L. subsp.

* Corresponding author.

E-mail address: [email protected] (N. Ali). europaea ; Oleaceae) is one of the first domesticated tree

http://dx.doi.org/10.1016/j.crvi.2014.05.006

1631-0691/ß 2014 Acade´mie des sciences. Published by Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

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!

424 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

Family Oleaceae meet microclimate and terroir requirements and to satisfy

consumer taste [12].

Genus Olea More than 2000 Mediterranean varieties have been

recognised based on fruit, pit, and leaf shapes and colours,

Subgenus Olea

tree architecture and phenology (i.e. flowering time)

[18–21]. Olive cultivars are propagated vegetatively by

Section Olea Ligustroïdes

cutting or grafting. Most of the modern varieties display a

maternal lineage (E1) that is distributed all around the

Species Olea europaea Olea capensi s

whole Mediterranean area [6,14,22]. However, the genetic

O. wood iana Est Africa & Madagasca r

O. lancea diversity of cultivated populations exhibits a complex

patchy pattern [23,24].

Subspecie s O. europaea Mediterranean basin

O. laperrinei Sahara For cultural (traditions, landscapes) and economic (oil

O. cerasiformis Madeira and olives) reasons, this tree is regarded as one of the most

O. guanchica Canary Islands

cultivated plant in the world, ranking the 24th among 35

O. maroccana Morocco

species [25]. It is now distributed in the five continents. It

O. cuspidata Asia, Arabia, South & East Africa

grows extensively in Mediterranean climate regions in

Fig. 1. Simplified diagram of the Olea genus (Oleaceae) and biogeography Australia, South Africa, North and South America and

of taxa [11].

covers about 11 Mha, with 98% located in the Mediterra-

nean Basin [26,27]. Eighty percent of the cultivated olive

surface is located in northern Mediterranean countries

species [3,4] . Its origins and domestication history are still (Spain, Italy, Greece, Turkey), 17% in the Middle East

highly debated, but archaeological and molecular data (Jordan, Syria, Iraq, Iran) and in North Africa (Morocco,

sustain that the first cultivars originated from the Levant, Algeria, Tunisia, Egypt), and only 2% is located in North

very likely 6000 years ago, in a region presently located at (USA) and South (Mexico, Argentina, Peru) America [28,29]

the border between southwestern Turkey and northwestern (Fig. 2).

Syria [5,6] . Genetic studies indicated also that olive Olive diversity may also reflect a significant diversity of

domestication is a long and on-going process and cultivars associated pests, some of them being specific. Major olive

have originated from multiple source populations, as for diseases are due to insects (e.g., the fruit fly Bactrocera oleae ,

grape and figs [7–9] . It is currently established that western the black scale Saissetia oleae , the moth Prays oleae , the borer

wild olives secondarily contributed to the cultivated gene Palpita unionalis ), and to air-borne (e.g., the peacock spot

pool, while most of present cultivars remain mainly related Spilocaea oleaginea , the knot Pseudomonas syringae ) or soil-

to eastern wild olives [10] . borne (e.g., verticillium wilt Verticillium dahliae and plant-

The genetic diversity of oleaster is somewhat greater parasitic nematodes) parasites and pathogens.

than that of the cultivated olive [6,10,11]. This diversity is

highly structured between the East and the West of the

Mediterranean Basin [6,12,13]. The analysis of plastid DNA 2. Plant-parasitic nematodes associated with olive trees

polymorphisms allowed the identification of 48 distinct

profiles delineating three diverging lineages. Lineage E1 is 2.1. General considerations

currently distributed over the whole Basin, whereas

lineages E2 and E3 exclusively occur in western and Nematodes are roundworms of the phylum Nema-

central Mediterranean areas [6,14]. toda, Metazoa having unsegmented, cylindrical bodies

The olive tree has long been considered as the most with a non-ciliated tough outer cuticle. The group

typical Mediterranean tree. It has been widely dissemi- includes free-living forms and disease-causing parasites.

nated through conquests and exchanges that accompanied Plant-parasitic nematodes (PPN) are soil-borne micro-

the expansion of the Mediterranean civilizations (Phoeni- scopic worms that mainly feed on plant-root cells using a

cians, Greeks, Romans, and Arabs) [15]. Populations of wild spear-like structure, called a stylet. They introduce it in

olives are restricted to a few isolated areas of native cells to inject digestion secretions and suck cell contents

Mediterranean forests, where pollen/stones may be [30] .

spread by natural factors (wind and birds) [13]. Most Thereby, these parasites cause significant economic

other wild-looking forms of olive may include feral forms damages to many types of crops as cereals, vegetables,

(either cultivated olive abandoned and becoming wild or tubers, fruit, and floral crops [31]. Annual losses caused by

olive from stones of cultivated olive spread by birds). The PPN are estimated from 8.8 to 14.6% of the world crop

olive dissemination was accompanied by a secondary production (100–157 billion USD/year) [32,33]. In Europe,

diversification that has led to a high genetic variability economic losses are estimated to 10% of the grain

that reflects a wide range of morphological (tree vigour, production and lead to reduce by 20 to 30% Mediterranean

fruit shape, yield, oil content, etc.) and physiological citrus production [34].

(adaptation traits to environmental stresses, particularly Olive trees are hosts of these parasites. But very few

those related to climate and soil constraints) character- information is available about PPN communities asso-

istics that can explain its large distribution in the ciated with olive [27]. The first record was from the USA,

Mediterranean Basin [16,17]. This diversity can also result where root-knot nematodes Meloidogyne spp. were

from a series of events related to human practices made to detected [35]. Since then, some researches on olive PPN

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!

!! !N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 425

Fig. 2. World distribution of Olea europaea L. producing areas [26].

were developed in several parts of the world, mainly in others, such as H. oleae, H. neopaxilli, M. baetica,

Italy [36–38], Chile [39], Jordan [40], Libya [41], Spain M. lusitanica, Rotylenchulus macrosoma, are specific to

[27,42], Portugal [43], Egypt [44–46], Iran [47,48], Turkey olive tree [28].

[49,50], Argentina [51], and Syria [52]. Considering the species richness encountered in each

Most of these studies have focused on PPN description genus, the genera Xiphinema, Tylenchorhynchus, Praty-

without studying their potential effects on the crop [53]. lenchus, Helicotylenchus, Longidorus, Meloidogyne and

However, studies focused on taxa that represent a real Paratylenchus are the most diversified with 16, 13, 12,

threat to olive tree, particularly in the Mediterranean 10, 9, and 8 species respectively, while 41.4% of the genera

Basin, such as root-knot nematodes Meloidogyne [54–57], are monospecific (Fig. 3).

lesion nematodes Pratylenchus [58], spiral nematodes

Helicotylenchus [59,60], reniform nematodes Rotylenchulus 2.3. Distribution of plant-parasitic nematodes

[61,62], cyst nematodes Heterodera [63,64], and dagger

nematodes Xiphinema [60]. Plant-parasitic nematodes were encountered in most of

Other studies focused on assessing the impact of the olive-producing countries. But 81% of the genera were

these parasites in nurseries, especially in Spain [27] and scattered in less than 25% of the countries (Fig. 4). Twenty-

Iran [48]. one genera were detected in only one country. The

dominant genera (Criconemoides, Helicotylenchus, Long-

2.2. Diversity of plant-parasitic nematodes associated with idorus, Meloidogyne, Pratylenchus, Rotylenchulus, Roty-

olive trees lenchus, Tylenchorhynchus, Tylenchulus, Tylenchus, and

Xiphinema) are each present in at least six countries

Previous reviews updated knowledge about nematode (Fig. 5), especially around the Mediterranean Basin. Root-

diversity associated with olive tree [53,65–68]. knot nematodes Meloidogyne spp. are distributed in 19

Moreover, the analysis of all literature sources let to countries. That could explain the economic importance of

record 153 species (some as still unidentified) belonging to this group that can represent a real threat for olive.

56 genera related to the PPN orders Aphelenchida (4 Modelling the number of genera recorded in each

genera and 3 species), (5 genera and 36 country (Fig. 6A), the highest diversities were recorded in

species) and Tylenchida (48 genera and 114 species) (Table Spain (38 genera), in Jordan (28), in Italy (24), in Greece

1). Most of the species have been detected on other crops (20), and in Turkey (16). Ten to twelve genera were

[28]. They belong to three trophic groups: plant feeders, detected in Chile, Egypt, Iran, Portugal, and Syria. Only one

fungal feeders (this group usually feeds on fungi but may to five genera were recorded in the other countries.

alternatively feeds on plants, e.g. Aphelenchida nema- However, these data can in no way reflect the true diversity

todes) and root-hair feeders. Considering their adaptive of the PPN associated with olive trees in each country.

strategies defined by colonizer/persister values (= cp - Indeed, modelling the research effort by the number of

values) ranking from 1 (colonizers/r strategy) to 5 publications as an indicator (Fig. 6B), the diversity found in

(persisters/K strategy) [69], most of these species show each country is close to this indicator. Moreover, con-

high reproduction rates and rapid adaptation capacities to sidering the Mediterranean Basin only, PPN diversity is

environmental changes (cp -3). totally unknown in France, in Morocco, in Adriatic

While many species such as Helicotylenchus digonicus, countries, and in most of the Mediterranean islands.

Meloidogyne javanica, M. incognita, Pratylenchus vulnus are The most common nematode genera detected in

able to parasite a wide range of cultivated and wild plants, Jordan were [40]: Filenchus, Helicotylenchus, Merlinius,

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426 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

Table 1

Plant-parasitic nematode taxa associated with olive tree.

Order Family Species Country Reference

Aphelenchida Aphelenchidae Aphelenchus avenae Bastian 1865 Greece [103] Irana [48] Jordan [40]

Spain [42]

Aphelenchus sp. Bastian 1865 Iran [47]

Italy [36]

Paraphelenchus pseudoparietinus Micoletzky 1921 Spain [42]

Aphelenchoididae Aphelenchoides sp. Fischer 1984 Egypt [46] Italy [36] Jordan [40] Spain [42]

Syria [52]

Aprutides guidettii Scognamiglio 1974 Spain [42]

Dorylaimida Longidoridae Longidorus africanus Merny 1966 Egypt [108]

L. belloi Andres and Arias 1988 Portugal [79]

L. closelongatus Stoyanov 1964 Greece [167]

L. cretensis Tzortzakakis et al., 2001 Greece [168]

L. elongatus De Man 1876 Egypt [46]

L. macrosoma Hooper 1961 Spain [42]

L. siddiqii Aboul-Eid 1970 Jordan [94]

L. vinearum Bravo and Roca 1995 Portugal [79]

Longidorus sp. Micoletzky 1922 Egypt [60] Italy [36] Spaina [27]

Syria [52]

Paralongidorus sp. Siddiqi et al., 1963 Italy [110]

Xiphinema aequum [112] Italy [112]

X. barense Lamberti et al., 1986 Italy [113]

X. californicum Lamberti and Bleve-Zacheo 1979 USA [114]

X. diversicaudatum Micoletzky, 1927 Portugal [115]

X. elongatum Schuurmans Stekhoven and Teunissen, 1938 Egypt [60]

X. index Thorne and Allen 1950 Greece [169] Italy [121]

Jordan [40]

X. ingens Luc and Dalmasso 1964 Italy [116]

Jordan [94]

X. italiae Meyl 1953 Italy [78]

X. lusitanicum Sturhan, 1983 Portugal [79]

X. macroacanthum Lamberti et al., 1990 Italy [117]

X. nuragicum Lamberti et al., 1992 Spain [17]

X. pachtaicum Tulaganov 1938 Italy [68] Jordan [94] Portugal [79] Spain [17]

Spaina [27]

X. sahelense Dalmasso, 1969 Spain [118]

X. turcicum Luc and Dalmasso, 1964 Spain [42]

X. vuittenezi Luc et al., 1964 Spain [118]

Xiphinema sp. Cobb, 1913 Chile [120] Egypt [46] Iran [47] Israel [170] Italy [36] Jordan [171]

Spain [172]

Trichodoridae Paratrichodorus alleni Siddiqi, 1974 Italy [142]

a

P. minor Colbran 1956 Spain [27]

a

P. teres Hooper 1962 Spain [27]

Paratrichodorus sp. Siddiqi 1974 Jordan [40]

Trichodorus aequalis Allen 1957 Spain [42]

b

T. andalusicus Decraemer et al., 2012 Spain [140]

T. iliplaensis Decraemer et al., 2012 Spain [140]

a

T. giennensis Decraemer et al., 1993 Spain [27]

T. lusitanicus Siddiqi, 1974 Portugal [143]

T. parasilvestris Decraemer et al., 2012 Spain [140]

T. primitivus De Man 1880 Portugal [143]

b

T. silvestris Decraemer et al., 2012 Spain [140]

T. taylori Mancine 1980 Italy [141]

T. variopapillatus Hooper, 1972 Italy [142]

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N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 427 !!

Table 1 (Continued )

Order Family Species Country Reference

Trichodorus sp. Cobb 1913 Chile [120]

Italy [36]

Tylenchida Anguinidae Ditylenchus anchiliposomus Tarjan 1958 Spain [42]

D. dipsaci Kuhn 1857 Jordan [40]

Spain [173]

D. virtudesae Tobar-Jimenez 1964 Spain [172]

Ditylenchus sp. Filipjev 1936 Italy [36] Jordan [171]

Spain [42]

Criconematidae Criconema annuliferum De Man 1921 Spain [42]

C. princeps Andra´ssy 1962 Portugal [68]

Criconema sp. Hofma¨nner and Menzel 1914 Greece [169]

Criconemella informis Micoletzky 1922 Spain [42]

C. sphaerocephala Taylor 1936 Spain [42]

C. xenoplax Raski 1952 Jordan [40]

Spain [27]

Criconemella sp. De Grisse and Loof 1965 Spain [42]

Criconemoides informis Micoletzky 1922 Jordan [94]

Spaina [27]

Criconemoides sp. Taylor 1936 Chile [120] Egypt [60] Greece [103] Italy [36]

Jordan [171]

Crossonema multisquamatum Kirjanova 1948 Zimbabwe [174]

Hemicriconemoides gaddi Loos 1949 Turkey [49]

Mesocriconema curvatum Raski 1952 Spain [68]

M. onoense Luc 1959 Brazil [175]

M. sicula Loof and De Grisse 1989 Italy [176]

M. sphaerocephalum Taylor 1936 Spain [68]

a

M. xenoplax Raski 1952 Spain [27]

Neolobocriconema olearum Hashim 1984 Jordan [177]

Nothocriconema princeps De Grisse and Loof 1965 Portugal [142]

Ogma civellae Steiner 1949 Zimbabwe [174]

O. rhomobosquamatum Mehta and Raski 1971 Spain [42]

O. seymouri Wu 1965 Jordan [40] Italy [148] Portugal [146]

Spain [68]

Ogma sp. Mehta and Raski 1971 Italy [110]

Dolichodoridae Dolichodorus heterocephalus Cobb 1911 Italy [178]

Dolichodorus sp. Cobb 1915 Italy [110]

Trophurus sp. Loof 1956 Italy [36]

Hemicycliophoridae Hemicycliophora sturhani Loof 1984 Turkey [49]

Hemicycliophora sp. De Man 1921 Chile [120] Spaina [27]

a

Heteroderidae Heterodera avenae Filipjev 1934 Spain [27]

H. mediterranea Vovlas et al., 1981 Italy [63]

Spain [64]

Heterodera sp. Filipjev and Schuurmans Stekhoven 1941 Italy [36]

Heteroderinae Filipjev and Schuurmans Stekhoven 1941 Spain [42]

Hoplolaimidae Aorolaimus perscitus Doucet 1980 Spain [147]

Helicotylenchus digonicus Perry 1959 Cyprus [179] Greece [103] Jordan [180] Spain [17] Spaina [27]

Turkey [49]

H. dihystera Cobb 1893 Brazil [181] Cyprus [179] Egypt [108] Italy [111] Jordan [180] Spaina [27] Spain [182]

Zimbabwe [109]

H. erythrinae Zimmermann 1904 Italy [59]

H. minzi Sher 1966 Jordan [40]

H. neopaxili Inserra et al., 1979 Italy [70]

H. oleae Inserra et al., 1979 Italy [70]

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428 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !!

Table 1 (Continued )

Order Family Species Country Reference

H. pseudorobustus Steiner 1914 Greece [103] Irana [48] Italy [68] Jordan [94] Spaina [27]

Spain [27]

H. tunisiensis Siddiqi 1963 Israel [109] Jordan [94] Portugal [146] Spain [173]

Turkey [49]

H. vulgaris Yuen 1964 Jordan [40] Portugal [146] Spaina [27] Spain [173]

Turkey [49]

Helicotylenchus sp. Steiner 1945 Algeria [104] Chile [120] Egypt [46] Greece [103] Iran [47] Italy [36] Jordan [171]

Syria [52]

Hoplolaimus aorolaimoides Siddiqi 1972 Portugal [146]

H. galeatus Cobb 1913 Turkey [49]

Hoplolaimus sp. Daday 1905 Egypt [60]

Syria [52]

Plesiorotylenchus striaticeps Vovlas et al., 1993 Turkey [49]

Rotylenchus buxophilus Golden 1956 Turkey [49]

R. cypriensis Antoniou 1980 Jordan [40]

Turkey [49]

R. robustus De Man 1876 Portugal [142]

Rotylenchus sp. Filipjev 1936 Cyprus [179] Greece [103] Italy [36]

Spaina [27]

Hoplolaiminae Filipjev 1934 Spain [42]

Meloidogynidae Meloidogyne acrita Chitwood 1949 China [89]

M. arenaria Neal 1889 Chile [39] China [89] Spaina [27]

b

M. baetica Castillo et al. 2003 Spain [90]

M. hapla Chitwood 1949 Chile [39] Israel [88]

Portugal [96]

M. incognita Kofoid and White 1919 Argentina [68] Brazil [181] Chile [39] China [89] Egypt [45] India [183] Israel [88] Italy [184] Jordan [185] Lebanon [186] Lybia [41] Portugal [187] Spaina [27]

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N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 429 !!

Table 1 (Continued )

Order Family Species Country Reference

M. javanica Treub 1885 Argentina [51] Chile [39] China [89] Egypt [60] Greece [103] Irana [48] Israel [87] Italy [184] Jordan [94] Lybia [41] Pakistan [68] Portugal [68]

Spaina [27]

M. lusitanica Abrantes and Santos 1991 Portugal [43]

Spaina [27]

Meloidogyne sp. Goeldi 1887 Chile [120] Cyprus [179] Iran [47] Israel [87] Italy [59] Jordan [171] Portugal [188] Syria [52]

USA [35]

Paratylenchidae Gracilacus peratica Raski 1962 Italy [36] Portugal [146]

Spain [68]

G. teres Raski 1976 Spain [147]

Gracilacus sp. Raski 1962 Italy [37] Spain [42]

a

Paratylenchus arculatus Luc and de Guiran 1962 Spain [27]

Turkey [49]

P. baldacii Raski1975 Spain [42]

P. ciccaronei Raski 1975 Spain [17]

P. microdorus Andrassy 1959 Spain [173]

P. nanus Cobb 1923 Spain [173]

P. sheri Raski 1973 Spain [173]

P. vandenbrandei De Grisse 1962 Italy [95]

Paratylenchus sp. Filipjev 1936 Italy [36] Jordan [171]

Syria [52]

Pratylenchidae Pratylenchoides erzurumensis Yuksel 1977 Turkey [49]

a

P. ritteri Sher 1970 Spain [27]

Iran [190]

Pratylenchoides sp. Winslow 1958 Jordan [171]

Pratylenchus coffeae Zimmerman 1898 Australia [101]

Jordan [40]

P. crenatus Loof 1960 Italy [190]

a

P. fallax Seinhorst 1968 Spain [27]

P. mediterraneus Corbett 1983 Turkey [49]

P. musicola Cobb 1919 USA [102]

P. neglectus Rensch 1924 Greece [103] Italy [95] Iran [189] Jordan [40] Spain [173]

Spaina [27]

P. penetrans Cobb 1917 Australia [191] Italy [95] Jordan [40] Spain [42] Turkey [68]

a

P. thornei Sher and Allen 1953 Iran [48] Jordan [94]

Spaina [27]

P. vulnus Allen and Johnson 1951 Algeria [104] Australia [191] Italy [58] Spaina [27]

USA [102]

P. zeae Graham 1951 Turkey [49]

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430 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !!

Table 1 (Continued )

Order Family Species Country Reference

Pratylenchus sp. Thorne 1949 Algeria [104] Chile [120] Egypt [46] Greece [103] Iran [47] Italy [36] Jordan [171] Spain [42]

Syria [52]

Radopholus sp. Thorne 1949 Greece [103]

Zygotylenchus guevarai Tobar-Jimenez 1963 Spain [42] Spaina [27] Turkey [49]

a

Psilenchidae Psilenchus hilarulus De Man 1921 Iran [48]

P. iranicus Kheiri 1970 Jordan [40]

Spain [42]

Psilenchus sp. De Man 1921 Greece [169]

Iran [47]

Rotylenchulidae Rotylenchulus macrodoratus Dasgupta et al., 1968 Greece [133]

Italy [131]

R. macrosoma Dasgupta et al., 1968 Israel [134] Jordan [40] Spainb [62]

Turkey [49]

R. reniformis Linford and Oliveira 1940 Egypt [192]

Greece [103]

Rotylenchulus sp. Linford and Oliveira 1940 Algeria [104]

Syria [52]

Telotylenchidae Amplimerlinius amplus Siddiqi 1976 Portugal [193]

A. dubius Steiner 1914 Turkey [49]

A. macrurus Goodey 1932 Jordan [94]

a

A. paraglobigerus Castillo et al., 1990 Spain [27]

Amplimerlinius sp. Siddiqi 1976 Spain [42]

Bitylenchus goffarti Sturhan 1966 Turkey [49]

Merlinius brevidens Allen 1955 Cyprus [179] Greece [103] Irana [48] Jordan [94]

Spain [42]

M. microdorus Geraert 1966 Jordan [40]

Spain [173]

M. nothus Allen 1955 Jordan [40]

Quinisulcius acutus Allen 1955 Turkey [49]

Paratrophurus loofi Arias 1970 Spain [42]

Scutylenchus lenorus Brown 1956 Turkey [49]

Telotylenchus sp. Siddiqi 1960 Greece [103]

Trophurus sp. Italy [36]

a

Tylenchorhynchus aduncus De Guiran 1967 Spain [27]

T. clarus Allen 1955 Jordan [94]

Spaina [27]

T. claytoni Steiner 1937 Cyprus [68]

Turkey [49]

T. cylindricus Cobb 1913 Turkey [49]

T. dubius Buetschli 1873 Greece [103] Spain [42]

Spaina [27]

T. goffarti Sturhan 1966 Jordan [94]

a

T. huesingi Paetzold 1958 Spain [27]

a

T. mamillatus Tobar-Jimenez 1966 Spain [27]

T. penniseti Gupta and Uma 1980 Turkey [49]

T. striatus Allen 1955 Greece [103]

T. tenuis Micoletzky 1922 Jordan [194]

T. tritici Golden et al., 1987 Turkey [49]

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N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 431 !!

Table 1 (Continued )

Order Family Species Country Reference

Tylenchorhynchus sp. Cobb 1913 Algeria [104] Chile [120] Egypt [45] Greece [103] Iran [47] Italy [36] Jordan [171] Spaina [27]

Syria [52]

Tylenchidae Aglenchus agricola De Man 1884 Spain [42]

Basiria duplexa Hagemeyer and Allen 1952 Spain [42]

Basiria sp. Siddiqi 1959 Jordan [40]

a

Boleodorus thylactus Thorne 1941 Iran [48]

Boleodorus sp. Thorne 1941 Iran [47] Jordan [40]

Spain [42]

Coslenchus cancellatus Cobb 1925 Spain [42]

C. costatus De Man 1921 Greece [103]

C. lateralis Andrassy 1982 Spain [42]

Coslenchus sp. Siddiqi 1978 Spain [42]

Discotylenchus discretus Siddiqi 1980 Jordan [40]

Filenchus discretus Siddiqi 1979 Spain [42]

F. filiformis Buetschli 1873 Greece [103]

F. sandneri Wasilewska 1965 Spain [17]

Filenchus sp. Andra´ssy 1954 Jordan [40] Spain [17]

a

Irantylenchus sp. Kheiri 1972 Iran [48]

Neopsilenchus magnidens Thorne 1949 Spain [42]

Tylenchus arcuatus Siddiqi 1963 Spain [42]

T. davainei Bastian 1865 Spain [17]

Tylenchus sp. Bastian 1865 Chile [120] Greece [103] Iran [47] Italy [36] Jordan [94]

Spain [17]

Tylenchulidae Trophotylenchulus saltensis Hashim 1983 Jordan [40]

Tylenchulus semipenetrans Cobb 1913 Australia [101] Chile [68] Egypt [60] Greece [169] Italy [38]

USA [195]

Tylenchulus sp. Cobb 1913 Chile [120] Italy [110] Syria [52]

a

In nurseries.

b

On wild olive.

Pratylenchus, and Xiphinema. A more recent study con- contrast, the most common nematodes detected in nur-

ducted in Iran revealed other frequent genera, such as series in northern Iran are [48] : Aphelenchus avenae,

Aphelenchus, Boleodorus, Meloidogyne, Psilenchus, M. javanica , Irantylenchus sp. (a new genus reported for

Tylenchus, and Tylenchorhynchus [47]. the first time as associated with olive), Pratylenchus thornei ,

The spatial distribution of PPN species in different fields Helicotylenchus pseudorobustus , Boleodorus thylactus ,

sampled in Spain is homogeneous [42]. However, this Psilenchus hilarulus , and Merlinius brevidens . But in nurseries,

author noticed seasonal fluctuations according to local the occurrence of PPN is directly related to the origin of the

climate. High-level PPN populations were observed in cutting substrates that are often not sterilized, and to the

autumn, low levels in summer and intermediate levels in susceptibility of olive cultivars (e.g., P. vulnus is more

winter and spring. He hypothesized that microclimatic soil frequent on cv. Manzanilla than on other cultivars [27] ).

variations could modify root tissue plasticity, which

consequently could change the aptitude of nematodes to 2.4. Impacts of plant-parasitic nematodes on olive trees

penetrate roots [70].

Nematode occurrence usually differs in nurseries: Host–parasite interactions between PPN and olive trees

the most common species detected in southern Spain have been scarcely studied. However, controlled experi-

are M. incognita , M. javanica , M. arenaria , Mesocriconema ments showed that root-knot nematodes Meloidogyne (e.g.,

xenoplax , Pratylenchus penetrans , and P. vulnus [27] . In M. arenaria, M. incognita, and M. javanica) significantly

Page 51 !

!

432 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

Fig. 3. Species diversity in each plant-parasitic nematode genus.

reduce tree growth [55–57,71] and may be responsible for The impact of nematodes is much more significant in

5 to 10% crop losses [33], while these damages are often nurseries where irrigation conditions favour the develop-

difficult to assign to PPN [28]. Indeed, the symptoms due to ment of roots and therefore PPN multiplication [27,28,68] .

PPN parasitism are not clear, because Humidification of the substrates moderates the tempera-

ture, two factors that support the development of nema-

 the hardiness of this plant is able to hide them; todes [72] . Moreover, roots of olive seedlings are more

 population levels are usually low in the rhizosphere [68]. susceptible to PPN than older plants [27]. Thus, infestation

In any case, this is commonly observed in traditional levels with Meloidogyne arenaria , M. incognita , M. javanica ,

olive cropping systems. Mesocriconema xenoplax , Pratylenchus penetrans and

P. vulnus are significantly higher in nurseries than in

orchards [27,48] . But although the same genera are known

Three species of fruit crop infecting nematodes that

for their harmfulness on other fruit trees such as apple and

could damage olive (Longidorus diadecturus , Xiphinema

pear, the damaging threshold of PPN is poorly evaluated on

americanum , X. californicum ) are absent in Europe [68] .

olive [55,58,73] .

These species have been declared as quarantine pests in

Indirect root damages are also related to nematode

Europe (EPPO/OEPP). Heterodera mediterranea and X. italiae

infection, whose penetration opens pathways to other soil-

are also quarantine pests in Chile.

borne pathogens (bacteria, fungi) [67,74]. The best

The nematode parasitism impacts directly the plant

example is the association of PPN, such as M. incognita

growth and yield. Basically, root functions are disturbed

and P. vulnus, with the fungal pathogen Verticillium dahliae

by histological alterations of root tissues. Physiological

(Verticillium wilt). The presence of nematodes enhances

disorders limit water and mineral absorption, leading to

the symptoms induced by the fungus [75–77]. Experi-

major deficits [66]. These phenomena are less prominent

ments have demonstrated a positive correlation between

on wild olive trees that seems more tolerant to PPN

the number of root galls induced by M. incognita and the infection [28].

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!! !N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 433

Fig. 4. Frequency of the plant-parasitic nematode genera detected (% of countries).

Fig. 5. World and Mediterranean distribution of the most frequent plant-parasitic nematode genera associated with olive tree (i.e. present in more than 25%

of countries).

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434 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

40

A M. javanica/Fusarium sp. complex would also be respon-

sible for the ‘‘Seca’’ disease that induces drying of young

olive trees in nurseries [51].

30

Virus transmission by some PPN species is also a major

risk to the olive tree. Thus, the olive tree is a natural host to

Nepoviruses such as the ‘‘Arabis Mosaic Nepovirus’’

20 (ArMV), the ‘‘Strawberry Latent Ringspot Sadwavirus’’

(SLRSV) and the ‘‘Cherry Leaf Roll Virus’’ (CLRV) trans-

mitted by Xiphinema diversicaudatum and X. vuittenezi

[78,79]. These viruses do not produce symptoms on olive

10

[80], except SLRSV that is responsible for leaf and fruit

Genus richenss in each country

distortion on the variety Ascolana tenera [81].

Biochemical reactions in olive tree roots are diverse,

0 depending on the nematode species that induce specific

20 physiological mechanisms, as for lesion nematodes as

B P. vulnus [58,82], for root-knot nematodes as M. javanica

15 [55,56], or for dagger nematodes as Xiphinema index [83].

The secondary metabolism would be involved in plant

10

reactions, which would confer resistance (i.e. lower

infestation and reproduction) on some varieties [84]. 5

Number of publications

3. The dominant plant-parasitic nematodes associated

0

with olive trees Iran Italy USA USA India Syria Chile Libya Israel Brazil Egypt Spain China Turkey Jordan Algeria Cyprus Greece Portugal Pakistan Australia Lebanon Argentina

Zimbabwe

Countries 3.1. Meloidogyne spp. (root-knot nematodes)

Fig. 6. Genus richness of plant-parasitic nematode recorded in each Root-knot nematodes (RKN) are sedentary endopar-

Mediterranean country (A) and associated publications (B).

asites. Ninety-seven species have been described [85].

They have developed reproduction and parasitism strate-

extent of root rots and vascular discoloration, and the gies that allow them to infect thousands of plant species.

M. incognita/V. dahliae combination reduced rhyzogenesis Most RKN species induce galls that can invade the whole

[76]. When the three parasites M. incognita/P. vulnus/ root system. They are widespread all over the world

V. dahliae were associated, the reproduction of each of two [66,74,86].

nematode species was affected by the presence of the other These nematodes have been firstly reported on olive

species and/or by the fungus. trees in the United States [35] . Thereafter, several Meloido-

Similarly, damages induced by Heterodera mediterranea gyne species were detected: M. javanica [87], M. incognita ,

could be intensified by the presence of V. dahliae [64]. The and M. hapla [88], M. arenaria [89] , M. lusitanica [43] , and

Fig. 7. World and Mediterranean distribution of root-knot nematode species (Meloidogyne spp.) associated with olive tree.

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!! ! N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 435

M. baetica [90] recently. These nematodes occur on wild and Several Pratylenchus species have been detected on

cultivated olive and also in nurseries (except for M. baetica olive (Table 1 and Fig. 5): P. coffeae [101], P. crenatus [95],

[27] (Table 1). Among these species, M. baetica was P. mediterraneus and P. musicola and P. vulnus [102],

detected on wild olive in southern Spain, and could infect P. neglectus [103], P. penetrans [95], P. thornei [104] and

olive orchards. Experiments have shown that this species P. zeae [49]. Some of them (P. neglectus, P. penetrans,

does not reproduce on tomato (on which it induces small P. thornei, P. vulnus and P. fallax) have been also observed in

galls without any egg mass) or on legumes. That would nurseries [27,48].

confirm its specificity to olive, which led to call it Among these species, P. vulnus and P. penetrans are

‘‘Mediterranean olive root-knot nematode’’ [90] . This considered the most frequent and pathogenic on olive

species was also detected on Pistacia lentiscus and [58,71].

Aristolochia baetica [91] . Infection with LN induces large necrotic areas on roots,

RKN are very well adapted to a wide range of which may cover all the root system. This may rot the

temperatures, which explains their worldwide distribution cortical parenchyma [66,102] and reduce both number and

(Table 1 and Fig. 7). However, M. incognita and M. javanica size of infected roots [105]. Other symptoms such as leaf

are the most widespread species in the world [53,92] chlorosis, internode shortening and defoliation can be

especially in the Mediterranean Basin [93]. observed [106].

But RKN are at least the less frequent species in olive Controlled inoculations revealed that most of the LN

orchards: they were detected in less than 4% of the samples species do not reproduce on olive, leading one to minimize

in Jordan, mainly in irrigated areas and nurseries [40,94], in the impact of these nematodes on this crop [71]. Field

2% of the samples in southern Italy (the main production observations pointed that LN reproduce primarily in weeds

area of the country) and in less than 1% in the other without injuring olive trees [107]. Nevertheless, P. vulnus is

producing areas of the country [95]. That supports other the most pathogenic species [58]. It is responsible for tree

observations made elsewhere in the world [54,55,60,92]. decline [53,106]. Significant damages attributed to this

In spite of their scarce distribution, RKN are considered species have been recorded in several olive orchards in

as major pests on olive [53]. Thus, M. javanica is the main Italy [38,95,106], in the USA [102], and in Algeria [104].

cause of ‘‘Seca’’ syndrome in new olive orchards in Inoculations with P. vulnus performed on several olive

Argentina [51]. This species is responsible for olive decay cultivars (Arbequina, Ascolana, Manzanilla, Picual) con-

in nurseries [40]. RKN reduce plant growth [27,43,55,56]. firmed its strong pathogenic potential [58,71]. Competi-

Pathogenicity tests showed that M. arenaria, M. incognita tions between RKN and LN have been recorded on olive.

and M. javanica grow as well on rootstocks [56,57] and on Reproduction of P. vulnus populations was reduced with

plants cv. Picual and cv. Arbequina, which are widely root-knot nematode co-infection [76].

distributed in the Mediterranean Basin [71]. Controlled

experiments showed that six months after inoculation 3.3. Helicotylenchus spp. (spiral nematodes)

with 5000 or 10,000 M. javanica juveniles per plant, plant

growth was significantly reduced: 28% [60] and 45–52%, Spiral nematodes (SN) are migratory ectoparasites.

according to the cultivar [55], respectively. The stem They are also widely distributed in the world.

diameter is the most sensitive parameter to infestation Several Helicotylenchus species were detected in the olive

[57,71]. Olive trees infected by Meloidogyne spp. show rhizosphere such as H. digonicus [103] , H. erythrinae [59] ,

yellowing of the highest branches, and then defoliation H. dihystera [108] , H. minzi [40], H. neopaxili and H. oleae [70] ,

[68]. These symptoms are observed everywhere, as well as H. pseudorobustus [103] , H. tunisiensis [109] , and H. vulgaris

in China [89], Portugal [96], and Chile [39]. [40] . Some species, such as H. digonicus , H. pseudorobustus

Histological observations of roots infected with and H. vulgaris were also detected in nurseries [27,48] . These

M. incognita [97], with M. baetica [90,91], or with species have been observed in different olive-producing

M. javanica and M. lusitanica [92] indicate different sizes areas in the world (Table 1 and Fig. 5).

and different localisations of the galls they induce. H. digonicus is dominant in many olive orchards [17,42].

M. javanica galls are usually located on the root tip, but For example, it occurs in more than 45% of the orchards in

some galls are also distributed along roots. Clusters of Jordan [40]. Nevertheless, H. oleae is widely distributed in

several galls were also observed and no secondary roots Italy [70], where H. digonicus was not detected [42]. Other

seen near them [92]. M. lusitanica galls are usually studies also demonstrate the dominance of other spiral

distributed as individual galls along roots. M. baetica nematodes, as Rotylenchus spp. in Italy [37,110,111].

induces small galls, frequently located along the taproot Pathogenicity processes caused by SN are still unclear

and very rarely on secondary roots, without the develop- [53] . However, some few studies indicate that H. dihystera ,

ment of egg masses [90]. H. erythrinae or H. oleae induces brown lesions on roots and

chlorosis of leaf tips, leading to root-mass and plant-growth

3.2. Pratylenchus spp. (lesion nematodes) reduction [59,60,66,70] . Growth delay was observed on

plants infected by H. digonicus [93] . A 78% plant-growth

Lesion nematodes (LN) are migratory endoparasites. reduction was measured on plants inoculated with 1000

They are worldwide distributed, and are able to infect a H. dihystera six months before [60] . Some species (e.g.,

wide range of plants. They are involved with other soil- H. digonicus and H. oleae ) have a semi-endoparasitic

borne pathogens (e.g., fungi) in parasitic complexes. LN are behaviour (i.e. introduction of the anterior body part into

the most damaging nematodes with RKN [98–100]. roots) [40,70]. H. oleae penetrates up to the root epidermis

Page 55 !

!

436 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

and to the cortical parenchyma. It induces cell wall necroses, been found in all olive-producing Mediterranean coun-

feed from place to place, leaving cavities in the cortex. tries, in South Africa and possibly in India;

 the ‘‘Grass biotype’’ was reported in Florida only, where it

3.4. Xiphinema spp. (dagger nematodes) reproduces only on Andropogon rhizomatus, but this

biotype corresponds to the new species T. graminis that

Dagger nematodes (DN) are ectoparasites, frequently only parasites monocots [128].

found in the olive rhizosphere [66]. Different species have

been recorded (Table 1 and Fig. 5): Xiphinema aequum The limits of these biotypes are rather unclear. C1 and C2

[112], X. barense [113], X. californicum (X. americanum) reproduce on grapevine and olive, whereas C3 affects

[114], X. diversicaudatum [115], X. elongatum [60], X. index grapevine but not olive, and C4 reproduces only on olive

[40], X. ingens [116], X. italiae [78], X. lusitanicum [79], [124] . Furthermore, C1 does not reproduce on P. trifoliate and

X. macroacanthum [117], X. nuragicum [17] and X. olive [126] , while other studies showed that it is the only

pachtaicum [94], X. sahelense and X. vuittenezi [118], and biotype able to reproduce on olive [127] . Moreover,

X. turcicum [42]. Despite the low population densities, T. semipenetrans was found in olive roots in northern Italy

X. pachtaicum is the most common DN species on olive where citrus is not cultivated [127] . C1 has not been reported

[40,94]. in Spain [129] either in orchards or in nurseries [27] .

X. diversicaudatum and X. pachtaicum show different Histological disturbances induced by these nematodes

distribution areas [115]. X. diversicaudatum could be in olive roots are similar to those observed on citrus [127].

considered as an Atlantic species, distributed in both However, life history traits vary from one variety to

cultivated and uncultivated habitats, but is more abundant another. C1 is more aggressive and reproduces faster on

in uncultivated ones with weak environmental stresses. cvs. Manzanilla and Ascolana than on other cultivars, and

X. pachtaicum is rather a Mediterranean species, associated much more than on Citrus sinensis, delaying plant growth

also with other fruit trees (apple and peach). This would [130]. Similarly, C1 populations significantly reduced cv.

explain why X. diversicaudatum has been reported on olive Frangivento root growth, even no reproduction was

in central and northern Spain [115], but not in the South observed one year after infection [126].

[119].

These nematodes are considered as major pathogens on 3.6. Rotylenchulus spp. (reniform nematodes)

olive trees in Chile [120]. In the USA, they are responsible

for 5 to 10% of the damages, which corresponds to an Reniform nematodes (RN) are semi-endoparasites that

estimated $ 38.9 million loss [33]. X. pachtaicum could be a infect herbaceous and woody plants, especially in tropical

real nuisance in olive orchards [42]. DNs affect plant and subtropical regions. Three RN species were detected

growth initiated by root necrosis [60,121]. on olive (Table 1 and Fig. 5): R. macrodoratus [131],

A 65% plant-growth reduction was observed on plants R. macrosoma [62,132] and R. reniformis [103,133]. These

inoculated with 500 X. elongatum six months before [60]. species were registered in Algeria [104], Greece [103],

However, significant development of X. californicum popu- Israel [134], and Italy [95,131,135], but their pathogenicity

lations did not affect plant growth [114]. In fact, DNs are on olive remains poorly documented [53].

usually difficult to rear in controlled conditions because of Non-mature females penetrate the roots and remain in

their susceptibility to moisture and temperature variations the epidermis on feeding sites [61,136,137]. Mature female

[122]. That could explain failures in pathogenicity experi- produce a gelatinous matrix, and lays eggs within it [62].

ments [53]. Distribution of R. macrodoratus is restricted to Medi-

terranean countries, especially to France, Greece, Italy, and

3.5. Tylenchulus spp. (citrus nematodes) Malta. It is the most common RN species in Italy, where it

has been detected in about 20% of the samples in the South

Usually known as citrus parasites, T. semipenetrans was and 22% somewhere else [38,95].

reported on olive in California, Chile and Italy [123] (Table R. macrosoma is more abundant on wild olive in southern

1 and Fig. 5). Studying several life history traits associated Spain [62] , but it has not been detected in nurseries in the

with infection and reproduction on specific host plants, six same region [27] . It is able to reproduce on common olive

biotypes were identified: four in California [124], one in cultivars (Picual, Arbequina). Potential damages may occur

3

Florida [125], and one in Italy [126]. This diversity was in irrigated sandy soils for 0.5–1 nematode/cm population

revised and reduced to four biotypes [127]: levels, but infected plants show no symptoms [62] .

Feeder cell disturbances are different according to RN



the ‘‘Poncirus biotype’’ that reproduces on Poncirus species: R. macrodoratus and R. reniformis induce extended

trifoliate and grapevine but not on olive (= California mononucleated cells [131], whereas R. macrosoma induces

biotype C3); syncytia [62]. High infection with R. reniformis leads to



the ‘‘Citrus biotype’’ that reproduces on Citrus spp., weak tree growth [103].

grapevine and olive (= California biotype C1)—both

previous C2 and C4 California biotypes were included 3.7. Heterodera spp. (cyst nematodes)

in this biotype group, since they cannot reproduce on

P. trifoliate; but they were detected on olives in Italy; Cyst nematodes (CN) are sedentary endoparasites.



the ‘‘Mediterranean biotype’’ is very close to the ‘‘Citrus Females lay eggs inside them which remain as a

biotype’’ for its host range except olive—this biotype has persistence structure, and/or in a yellow gelatinous matrix.

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!! ! N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 437

When they die, their cuticle hardens, forming a cyst that infestations by RKN and LN nematodes in olive orchards

may persist in the soil for several years in the absence of host originate from unsanitized plant material produced in

plant [66] , and hatch when soil conditions are favourable. uncertified nurseries [149]. Chemical disinfection of

CN are widespread and economically important nematodes. substrates is a suitable approach for production of

Very few species infect woody plants [138] . They were not nematode-free nursery stock [68]. Although laws have

recorded as olive parasites until H. mediterranea was been established by the European Union for healthy olive

described on cultivated olive (cv Manzanilla) in Spain seedlings certification [150], their application is unfortu-

[64] . More recently, H. avenae was detected in olive nately still limited [68]. Cultural practices such as

nurseries on grasses associated with substrates [27] . fertilization, weed control with herbicides, could lead to

H. mediterranea differs from other CN species by its increased populations of NPP [17]. On the other hand,

semi-endoparasitic behaviour which would be explained intensive production systems (high-yield varieties, high-

by the woody structure of olive roots [64]. Identical density plantations, permanent grassing, irrigation, ferti-

observations have been reported on pistachio tree [63]. lization, etc.) induce environments suitable for the

Infected olive trees do not exhibit any symptoms on development of soil-borne diseases caused directly or

leaves, even in heavily infested soils. However, necrosis indirectly (e.g., verticillium wilt) by PPN [68]. These

and root distortion were observed near root penetration cropping systems could lead to PPN communities domi-

sites [64], suggesting that H. mediterranea could contribute nated by the most damaging species to olive tree.

to plant decline in young orchards and nurseries

[64,66,139], where high densities occur [66]. 4.2. Plant resistance

3.8. Other plant-parasitic nematodes The use of resistant cultivars is an effective alternative

to chemical control of PPN [151], but their productivity in

Trichodoridae nematodes are also frequently detected olive fruits and oil can be a limiting factor to use them [53].

on olive trees. They are polyphagous root ectoparasites and Some cultivars are resistant or tolerant to some species of

are distributed worldwide. They cause damage to a wide Meloidogyne, Pratylenchus, and Tylenchulus.

range of crops and natural vegetation by direct feeding on Olive varieties can be distinguished as susceptible

roots, causing stunted roots. Some species (13%) are known (nematode reproduction and plant disturbance), tolerant

as Tobraviruses vectors, resulting in important yield losses (nematode reproduction without plant disturbance) and

[140]. Three species of Paratrichodorus and 10 species of resistant (no nematode reproduction) to RKN. Cvs. Manza-

Trichodorus were recorded on olive trees, especially in Italy nillo and Ascolano are very susceptible to M. javanica [54] .

[141,142], Portugal [143], and Spain [27,42,140] (Table 1). But they are resistant to M. arenaria and M. hapla [55]. In

Nematodes belonging to the Telotylenchidae family are nurseries, Arbequina, Cornicabra, Hojiblanca, Manzanilla

not major crop parasites, although they are mostly and Picual are the most susceptible cultivars to M. arenaria ,

associated with several crops. The genus Tylenchorhynchus M. incognita , and M. javanica [27].

seems to be the most diverse, with 13 species recorded in Olive cultivars show also various reactions towards

different olive-producing areas, mainly in the Mediterra- P. vulnus. This species does not reproduce on cv. Verdalion

nean Basin (Table 1 and Fig. 5). [82] while cvs. Ascolana and Manzanilla are very

Gracilacus peratica (family Paratylenchidae) is an ecto- susceptible [55]. However, cv. Ascolana is more tolerant

parasite detected on olives in Italy [36,95,144,145] , Spain than cv. Manzanilla [53]. The host–parasite interaction

[42] , and Portugal [146] (Table 1). Juveniles, young females would also depend on the diversity of both P. vulnus

and males were detected only in soil, while mature females geographical strains and host plants on which they were

were observed in roots. Cell walls become thick and lignified detected [152].

[145] . Pathogenicity processes on olive are not known [53] . Several olive cultivars are susceptible to X. index except

G. teres was also detected on olive in Spain [147] . cvs. FS17 and DA12I that exhibited resistance [121].

Ogma spp. nematodes are sedentary ectoparasites. Comparing CN reproduction traits, such as soil (juve-

O. rhombosquamatum has been reported in different niles and cysts) and root (juveniles) infestation levels and

orchards in Spain [42] , Italy [38,148] , Jordan [40] , and reproduction rates on different olive cultivars, cv. Arbe-

Portugal [146] (Table 1). Nematode infection induces cortical quina appeared as the most susceptible cultivar to

cell wall thickening and cortex and epidermis necrosis. H. mediterranea [68].

These resistant varieties can be also used as stocks for

4. Management of plant-parasitic nematodes on olive susceptible cultivars that have yield interests.

In that way, resistance screenings were developed, and

4.1. Exclusion of PPN infection in vitro tests have proved to be valid alternatives to

traditional resistance screenings trials [151].

Given that PPN are parasites living in the soil and/or

in roots, olive tree protection relies first on the use of 4.3. Soil solarisation

healthy plant material transplanted in a soil free of these

parasites. That is why the first step in avoiding PPN on olive This method was successfully used to control soil-borne

starts in nurseries where the best conditions for PPN parasites: fungi [153,154], bacteria [155], and PPN [156]. It

multiplication are met, and from where they could be can be an efficient method especially in the Mediterranean

widely disseminated in orchards [53]. In that way, most Basin, where climatic conditions are optimal with high

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!

438 N. Ali et al. / C. R. Biologies 337 (2014) 423–442 !! !

summer temperatures. In nurseries, soil solarisation can mixtures), these control strategies may induce changes in

therefore be used for controlling RKN in substrates [157], nematode communities, but do not necessarily decrease

affecting 95% of M. incognita eggs up to a 40-cm depth after their overall pathogenicity. Consequently, such biological

a 10-day application. However, the gelatinous egg mass strategies may be unsustainable from an ecological point

matrix protects them against several environmental of view [164], and they must focus on community

stresses. Then, Meloidogyne spp. is sometimes heat- rearrangements instead of reducing the most pathogenic

tolerant and difficult to control by soil solarisation species.

[158]. This method may also be useful to control other Considering olive tree history and diversity of asso-

PPN, e.g., P. vulnus and P. penetrans, and other soil-borne ciated PPN around the Mediterranean Basin, local PPN

pathogens as Verticillium dahliae [157]. communities could be originating from historical mixtures

set up with native (before olive introduction) and invasive

4.4. Biological control (with rootstocks from oleasters) communities. Olive

domestication in the past, and breeding and cropping

4.4.1. Organic residues now could explain the present distribution of PPN.

The addition of forest residues provides organic matter Consequently, management strategies must take into

that could contribute to PPN suppression, by increasing account the spatial distribution of the PPN diversity all

soil microflora [159]. Composted dry cork, especially in around the Mediterranean Basin (regional scale) and in

nurseries, may be effective for M. incognita suppression, each olive-producing country (local scale). A special focus

due to the toxicity of released products (e.g., ammonia, on PPN communities associated with wild olive would give

phenolic compounds) [160]. information about trade-offs between PPN communities

and olive trees in non-disturbed situations. Moreover,

4.4.2. Biofumigation investigation about co-adaptation between PPN and olive

Some plants (e.g., Brassica oleracea, B. nigera, B. juncea, tree (wild and varieties) would provide new insights into

Raphanus sativum, Crambe abyssinica, Sorghum spp.) are assembling mechanisms between PPN and olive trees. In

able to release volatile biocides after ploughing in soil that this way, a large survey with high sampling efforts is

could have toxic effects on PPN. Such soil biofumigations initiated [165] in order to evaluate as precisely as possible

are ecological alternatives to chemical fumigation against the diversity of PPN communities parasitizing wild and

PPN and other soil-borne pathogens [161]. Trials to assess cultivated olive, and to target the historical (evolution) and

the effect of Sorghum sudanense on the suppression of environmental (cropping systems, olive varieties, soil

M. incognita showed a significant reduction in final factors) filters involved in community patterns. As a

nematode populations 30 to 60 days after treatment confirmation, interesting effects of olive genotypes on PPN

[68]. Brassicaceae species showed suppressive effects on community patterns were observed [17]. Such observa-

M. incognita parasitizing tomato plants by reducing root tions could lead to the development of new management

galls and nematode reproduction [162]. The association of strategies in a diversity-conservation approach.

these plants with olive trees could be a way to reduce PPN

populations. Acknowledgements

4.4.3. Microbial control

This work was part of the PESTOLIVE project: Con-

Soil inoculation with mycorrhizal fungi can be a useful

tribution of olive history for the management of soil-borne

practice to reduce RKN populations. An early inoculation of

parasites in the Mediterranean Basin (KBBE 219262),

olive stocks cvs. Arbequina and Picual with Glomus

funded by the ARIMNet action (www.arimnet.net) [166]

intraradices , G. mosseae and G. viscosum enhanced plant-

supported by EU and non-EU Mediterranean countries. The

growth and controlled M. incognita race 1 and M. javanica

authors thank Dr. G. Besnard (CNRS, Universite´ Paul-

populations by inhibiting nematode reproduction and

Sabatier, Toulouse, France) for his critical reading of this

reducing root galling [163] . Other microbial antagonists to manuscript.

PPN (such as nematophagous fungi and Pasteuria penetrans )

can be also used for nematode suppression. References

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