Russian Entomol. J. 14(4):263–274 © RUSSIAN ENTOMOLOGICAL JOURNAL, 2005

Ïðååìñòâåííîñòü ñòðóêòóð õåòîìà ó ðàçâèâàþùèõñÿ ñ ãèïåð- ìåòàìîðôîçîì ëè÷èíîê Weber (Coleoptera: Carabidae)

Continuity of chaetom pattern in Brachinus-larvae developing with hypermetamophosis (Coleoptera: Carabidae)

Ê.Â.Ìàêàðîâ1, Å.E.Áîõîâêî2 K.V.Makarov1, E.E.Bokhovko2

1 Московский педагогический государственный университет, кафедра зоологии и экологии, ул. Кибальчича 6, корп. 5, Москва 129278, Россия. 2 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, rафедра энтомологии, Москва 119992, Воробьёвы горы, Россия. 1 State Pedagogical University, Department of Zoology & Ecology, Kibaltschitcha str. 6, build. 5, Moscow 129278, Russia. 2 Moscow Lomonosov State University, Department of Entomology, Moscow 119992, Vorobiovy Gory, Russia.

KEY WORDS: larvae, chaetotaxy, morphology, adaptations, Coleoptera, Carabidae, Brachinini. КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: личинки, хетотаксия, морфология, адаптации, Coleoptera, Carabidae, Brachinini.

ABSTRACT. Extrenal morphology and the chaeto- риты и плевриты гипертрофированы. Редукция и им- taxy of all larval stages of carabid Brachinus мобилизация отделов конечностей не влияет на со- elegans Chaudoir, 1842 were studied. First of this став их хетома. Анализ хетотаксии позволил выделить beetle is triangulina-like, whereas larvae II and III are по меньшей мере две тенденции развития хетома в engorged, scarcely moving forms. In spite of hyperme- онтогенезе Brachinus: ослабление сенсорных и локо- tamorphosis, the great continuity of chaetome compo- моторных структур и развитие пассивно-опорного sition was revealed. The analysis of the topology of хетома абдоминальных вентритов и плевритов. Оцен- chaetome elements during larval development allowed ка трансформации адаптивных структур позволила to ascertain follows: 1) the strong modification of the провести отбор таксономически значимых призна- cephalic capsule is caused but the disproportional en- ков и подтвердить гипотезу о близости Brachinini к largement of basal regions of frontal and parietal scleri- группе Truncatipenne в составе Limbata conchifera. tes; 2) body tergits increase in size proportionally; 3) pleurites and ventrites become hypertrophied; 4) the Триба Brachinini — своеобразная группа жуже- reduction and immobilization of leg segments have not лиц с неясным систематическим положением. Нео- effect on the set of their chetome elements. There are бычные черты строения и образа жизни имаго по- two the most important tendencies in chaetome forma- служили причинной неоднократного изучения мор- tion in Brachinus larvae during the ontogenesis: the фологии и физиологии этой группы [Aneshanelsey weakening of sensorial and locomotory elements and et al., 1969; Eisner, 1959; Galián et al., 1990], а также the development of the supporting chaetome of abdo- обсуждения её родственных связей и таксономичес- minal ventrites and pleurites. The assessment of the кого статуса. Ранг этого таксона многократно ме- transformation of different adaptive and nonadaptive нялся — от уровня подтрибы до подсемейства и structures enabled to select the taxonomically valuable даже семейства, а в разных классификациях Brachinini features. Their application supports the hypothesis of сближались то с наиболее плезиоморфными груп- the proximity of Brachinini to the group Truncatipenne пами, то с наиболее продвинутыми [Крыжановский, within Limbata conchifera. 1983; Ball, 1979; Deuve, 1993; Ball et al., 1998]. Проблематичность этих трактовок усугубляется РЕЗЮМЕ. Описана морфология и хетотаксия ли- особенностями биологии Brachinini. Уже в конце чинок старших возрастов Brachinus elegans Chaudoir, XIX века были обнаружены личинки старших воз- 1842 показана высокая преемственность структур хе- растов Brachinus Weber, 1801, паразитировавшие тома в ходе гиперметаморфоза. Сравнение тополо- на куколках водных жуков [Wickham, 1893; цит. по: гии гомологичных элементов хетома позволило уста- Dimmok & Knab, 1904]. На основании аналогий в новить, что изменение формы головной капсулы оп- образе жизни личинок для Brachinus предполага- ределяется неравномерным разрастанием основания лось развитие с гиперметаморфозом и подвижной фронтального и париетальных склеритов, тергиты тела личинкой первого возраста. Позднее были описа- пропорционально увеличиваются в размерах, а вент- ны личинки первого возраста родов Pheropsophus 264 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

Solier, 1833 [Boldori, 1939; van Emden, 1919, 1920], и ку рода Brachinus и онтогенетические изменения Brachinus [van Emden, 1942; Habu & Sadanaga, 1965; хетома на примере нескольких видов. Wautier, 1963, 1964], которые не питались и вели Основой для работы послужили личинки перво- себя подобно триунгулинами Meloidae. Полностью го возраста, выведенные в лаборатории в разные цикл развития и строение личинок старших возрас- годы от имаго и Brachinus тов североамериканского Brachinus pallidus Erwin, plagiatus Reiche, 1868. Личинки старших возрастов 1965 были изучены Ирвином [Erwin, 1966, 1967]. В Brachinus elegans Chaudoir, 1842 были собраны в дальнейшем биология этого и нескольких близких 2004 г. в Краснодарском крае Е.Е. Боховко. Материал видов была изучена очень подробно [Juliano, 1983, хранится в коллекции кафедры зоологии и экологии 1984, 1985a, b, 1986a, b]. Оказалось, что их метамор- Московского педагогического государственного фоз удлинён и насчитывает пять личиночных ста- университет (МПГУ) в 70% этиловом спирте, часть дий, при этом старшие возраста малоподвижны, личинок для исследования хетотаксии заключена в обладают редуцированными конечностями и орга- препараты с жидкостью Фора-Берлезе или эупара- нами чувств и питаются куколками водных жуков лом.* Номенклатура хетома приведена по общепри- (Hydrophilidae, Gyrinidae), разыскиваемых триунгу- нятой схеме [Bousquet & Goulet, 1984]. линами. Эти данные, вместе с краткими наблюде- ниями о развитии Pheropsophus jesoensis A.Mora- Морфология личинок witz, 1862 [Habu & Sadanaga, 1965], долгое время оставались единственными сведения о биологии Личинка первого возраста личинок Brachinini и вызывали немало сомнений, поскольку местообитания многих Brachinus никак ÌÀÒÅÐÈÀË. Brachinus crepitans: Þ Àçåðáàéäæàí, Òàëûø, áåðåã ð. Èñòèñó÷àé, 1.II.1988 leg. Â.Äóøåíêîâ, âûâåäåíû не связаны с водоёмами. Развитие европейских 23.III.2988, Í.Êîçëîâ — 11L1 (¹43.2–1.1 F), 28L1 (¹43.2– Brachinus crepitans (Linné, 1758) и B. explodens 1.2 Al); Þ Àçåðáàéäæàí, Ëåíêîðàíñêèé ð-í, îêð. ï.Ìèêîëàí, (Duftschmid, 1812) было изучено лишь в последние áåðåã ð.Ëåíêîðàí÷àé 23.IV.2004 leg. Ê.Ìàêàðîâ, âûâåäåíû годы [Saska & Honek, 2004]. При этом выяснилось, 13.V.2004, À.Ìàòàëèí — 3L1 (¹43.2–1.3 Al), 1L1 (¹43.2– 1.4 Eu); breeding by F.I. van Emden from adults: Croydon, Surrey, что пищей для личинок старших возрастов служат leg. R.L. Coi[.] — 1L1 (¹43.2–1.5 F); : куколки других видов жужелиц. Ìîëäàâèÿ, Êàãóëüñêèé ð-í, îêð. ñ.Ðîøó; âûâåäåíû â ëàáîðàòîðèè Такие особенности образа жизни сильно ослож- 19.VI.1984 leg. Â.Êàðïîâà — 1L1 (¹43.2–2.1 F). няют изучение преимагинальных стадий Brachinini. ОПИСАНИЕ. Мелкие, камподеовидные, депигменти- К настоящему времени есть данные по морфоло- рованные, безглазые личинки с относительно короткими гии личинок первого возраста шести европейских ротовыми придатками и урогомфами. [Wautier, 1963, 1964] и одного японского вида Окраска светлая, лишь голова и мандибулы коричне- вато-желтые, остальные части тела едва пигментированы, Brachinus [Habu & Sadanaga, 1965], двух видов часто склериты брюшка едва отличимы от окружающей Aptinus Bonelli, 1810 [Wautier & Viala, 1967; Hovorka, их кутикулы. 1996] и нескольких палеотропических Pheropsophus Микроскульптура в виде чешуеобразных кутику- [van Emden, 1919, 1920; Boldori, 1939; Habu, 1986; лярных шипиков развита на боковых поверхностях парие- Habu & Sadanaga, 1965; Rajagopal & Kumar, 1993; тальных склеритов, в латеральных частях тергитов груди Qu, 1996]. Именно признаки личинок первого возра- и, особенно, брюшка. Вероятно, они выполняют функ- ста используются и в определительных таблицах цию яйцевых зубчиков, отсутствующих у личинок [Bøving & Craighead, 1931; van Emden, 1942; Шарова, Brachinus. Кроме того, отдельные шипики развиты на 1958, 1964; Hůrka, 1978; Arndt, 1991; Luff, 1993; поверхности стипеса, прементума, тазиков ног и X сег- Makarov, 1994]. Известны краткие описания личи- мента брюшка. Голова (Рис. 1, 2) слегка удлинённая, параллельнос- нок старших возрастов B. pallidus [Erwin, 1967] и Ph. торонняя, без выраженных борозд, глаза отсутствуют, jesoensis [Habu & Sadanaga, 1965; Habu, 1986], при- антеннальное кольцо редуцировано. По литературными чём в последнем случае авторы использовали и данным, личинки I возраста ряда видов Brachinus облада- некоторые данные по хетотаксии. ют более или менее развитыми глазными пятнами или Однако детали морфологии личинок Brachinini глазами [Wautier & Viala, 1964; Erwin, 1967]. Фронталь- почти не изучены, неполные сведения о хетотаксии ные швы едва изогнуты, кпереди сильно утончаются, имеются только для личинки Aptinus bombarda эпикраниальный шов очень короткий. Назале без зубцов, (Illiger, 1880) [Hovorka, 1996]. Хетотаксия и детали лишь намечено в виде слабо выступающей широкой ок- строения личинок старших возрастов остаются прак- руглой лопасти (Рис. 3). тически не изученными. В связи с этим значитель- Хетотаксия головы характеризуется отсутствием до- полнительных щетинок и редукцией ряда сенсилл генера- ный интерес представляет как подробное описание лизованного набора в связи с упрощением назале: на личинок старших возрастов, так и изучение морфо- переднем крае лба сохраняются только FR , несколько логических перестроек личиночной фазы в онтоге- 11 незе Brachinus. * В перечне материала в скобках указан инвентарный но- Морфология личинок Brachinini, при всём её сво- мер личинок в коллекции МПГУ и обозначен способ еобразии, отличается значительным консерватиз- хранения: Al — 70% раствор этанола; Eu — постоянный мом, особенно у личинок первого возраста. Это по- препарат в эупарале; F — препарат в жидкости Фора- зволяет обсуждать морфологическую характеристи- Берлезе. Преемственность структур хетома у развивающихся с гиперметаморфозом личинок Brachinus 265

3

4 5 1 2

8

10

9

6 12 7 11

Ðèñ. 1–12. Brachinus crepitans (L.), ëè÷èíêà ïåðâîãî âîçðàñòà: 1 — ãîëîâà (ïðàâûå ìàíäèáóëà è ãóáíîé ùóïèê, ëåâàÿ ìàêñèëëà íå ïîêàçàíû); 2 — ëåâûé ïàðèåòàëüíûé ñêëåðèò; 3 — íàçàëå; 4 — ïðàâàÿ àíòåííà; 5 — 4-é ÷ëåíèê àíòåííû; 6 — ïðàâàÿ ìàêñèëëà; 7 — ãàëåÿ; 8 — 4-é ÷ëåíèê ÷åëþñòíîãî ùóïèêà; 9 — íèæíÿÿ ãóáà (ïðàâûé ùóïèê íå ïîêàçàí); 10 — 2-é ÷ëåíèê íèæíåãóáíîãî ùóïèêà; 11 — ñðåäíÿÿ íîãà; 12 — ëàïêà ñðåäíåé íîãè; 1, 3–8, 10 — ñâåðõó; 2 — ñíèçó, 9 — ñëåâà — ñâåðõó, ñïðàâà — ñíèçó; 11 — ñïåðåäè è ñâåðõó; 12 — ñïåðåäè. Figs 1–12. Brachinus crepitans (L.), larva of I stage: 1 — head (right mandible and labial palp, left maxilla not showed); 2 — left parietalia; 3 — nasale; 4 — right antenna; 5 — 4th antennomere; 6 — right maxilla; 7 — galea; 8 — 4th maxillar palpomere; 9 — labium (right palp not showed); 10 — 2nd labial palpomere; 11 — middle leg; 12 — tarsus; 1, 3–8, 10 — dorsal view; 2 — ventral view, 9 — left — dorsal, right — ventral view; 11 — dorsolateral view; 12 — anterior view.

смещенные проксимально; FR9,10,g отсутствуют, FR8 Антенны четырёхчлениковые (Рис. 4), второй членик представлена базиконической сенсиллой. На диске лба, маленький, кольцевидный, третий гипертрофирован, его дистальнее хет FR3, расположена пара сенсилл, которые апикальный комплекс включает чрезвычайно развитый Говорка [Hovorka, 1996] считает рудиментами хет FR4. округлый сенсорий, занимающий большую часть мемб- Длина макрохет FR2 составляет примерно 0,4 длины фрон- раны, две конические и одну сферическую сенсиллу. тального склерита. Для хетома париетальных склеритов Вершинный членик антенн короткий, заметно расширяю- характерно уменьшение размеров хет PA5,6,10 и увели- щийся к вершине, несёт усложнённый комплекс сенсилл, чение — PA4,8. При этом последняя хета заметно смеще- состоящий из хеты AN6, двух палочковидных, одной бу- на дистально, располагаясь на уровне FR2–FR2. лавовидной и одной сферической сенсилл (Рис. 5). 266 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

18

13 14 15

16 17 19

Ðèñ. 13–19 Brachinus crepitans (L.), ëè÷èíêà ïåðâîãî âîçðàñòà: 13 — ëåâàÿ ïîëîâèíà ïåðåäíåñïèíêè; 14 — ïðàâàÿ ïîëîâèíà ïåðåäíåãðóäè; 15 — ëåâàÿ ïîëîâèíà ñðåäíåñïèíêè; 16 — ëåâàÿ ïîëîâèíà IV òåðãèòà áðþøêà; 17 — ïðàâûå ïëåâðèòû è ñòåðíèòû IV áðþøíîãî ñåãìåíòà; 18 — ëåâàÿ ïîëîâèíà IX òåðãèòà; 19 — X ñåãìåíò áðþøêà; 13, 15–16, 18 — ñâåðõó, 14, 17 — ñíèçó, 19 — ñëåâà — ñâåðõó, ñïðàâà — ñíèçó. Figs 13–19 Brachinus crepitans (L.), larva of I stage: 13 — left half of pronotum; 14 — right half of prosternum; 15 — left half of mesonotum; 16 — left half of tergite IV; 17 — right half of IV abdominal segment; 18 — left half of tergite IX; 19 — X abdominal segment; 13, 15–16, 18 — dorsal view, 14, 17 — ventral view, 19 — left — dorsal, right — ventral view.

Мандибулы довольно крупные, приблизительно рав- Цибариум несёт комплекс микроструктур, включаю- ны длине фронтального склерита, с удлинённой дисталь- щий своеобразную базальную группу из пяти тесно рас- ной частью, несущей два режущих киля, и очень корот- положенных сенсилл; его дорсальная поверхность с дву- ким, треугольным ретинакулумом. Пенициллус отсут- мя длинными перистыми выростами, вершины которых ствует. почти достигают оснований хет LA4 на нижней губе. Максиллы характеризуются отсутствием gMX, силь- Склериты грудных сегментов (Рис. 13–15) типичного ным развитием хет MX11,12 (Рис. 6) и наличием крупных строения и несут набор хет, близкий к генерализованно- дополнительных щетинок на втором членике галеи, обра- му; для них характерна редукция лишь некоторых не- зующих группу gMX8–9. Первый членик галеи и хета крупных латеральных сенсилл — PR5,7,d,f,j и MEb,e. Кро- MX7 сильно укорочены (Рис. 7). Вершинный членик ме того, отсутствуют хеты ES2–4, а обычно крупные PS1 челюстного щупика в медиальной части несёт группу заметно уменьшены. крупных пальцевидных сенсилл (Рис. 8), апикальный ком- Нога (Рис. 11, 12) в общем типичного для жужелиц плекс представлен одной мелкой конической сенсиллой. строения, со слегка удлинёнными дистальными отдела- Строение нижней губы заметно отличается от типич- ми, претарзус с одним коготком, дополнительных хет ного для жужелиц (Рис. 9). В первую очередь, следует нет. Характерно отсутствие TR8, очень короткая FE1 и отметить полную редукцию язычка, расположенных на латеральное положение TI1. Лапка с одним коготком, нём хет LA6 и соседних LA5. Кроме того, на прементуме несущим в основании длинные хеты UN1,2; её апикаль- отсутствует хета LA3, участвующая у большинства жу- ные хеты TA3–6 редуцированы и часто едва различимы желиц в образовании фильтрующего аппарата. Таким даже при больших увеличениях (´ 600–900). образом, нижняя губа Brachinus несёт только три хеты, Брюшко (Рис. 16–17) отличается слабо пигментиро- соответствующие генерализованному набору — LA1,2,4 ванными склеритами, тергиты без переднего и латераль- и все типичные плакоидные сенсиллы — LAa,b,c. На ных килей, и бóльшей, по сравнению с обычной для фоне редукции хетома прементума особенно заметна ги- личинок жужелиц, площадью медиостернита. В хетоме пертрофия комплекса пальцевидных сенсилл второго тергитов отсутствуют TE8,b, эпиплевриты и стерниты с членика губного щупика (Рис. 10), которые занимают типичным набором хет, гипоплеврит с крупной допол- большую часть его поверхности. Кроме них и LAc, в нительной хетой. состав этого комплекса входят коническая сенсилла и Урогомфы очень короткие, не длиннее половины две микрохеты. диска IX тергита (Рис. 18), с полным набором сенсилл, Преемственность структур хетома у развивающихся с гиперметаморфозом личинок Brachinus 267

Ðèñ. 20. Brachinus elegans Chaud., ëè÷èíêà òðåòüåãî âîçðàñòà: ãàáèòóñ, ñáîêó. Fig. 20. Brachinus elegans Chaud., larva of III stage: habitus, lateral view.

причём UR1 и UR3 очень маленькие. Небольшая длина склерита образует медиальную часть затылочного от- урогомф приводит к нестандартному расположению верстия; борозды отсутствуют. Назале широкое, очень ряда хет. Так, медиальные хеты UR5 оказываются при- слабо склеротизованное, при фиксации часто меняет фор- ближенными к апикальному комплексу UR7–9, от кото- му и образует складки. рого отделены лишь плакоидными сенсиллами URe,f. Хетотаксия головы характеризуется укорочением Строение Х сегмента (Рис. 19) соответствует типич- большинства хет и увеличением расстояния между сен- ному для личинок жужелиц, дополнительные хеты от- силлами, что создает впечатление олигохетоза. При этом сутствуют, в области PY7 имеется добавочная сенсилла; головная капсула несёт весь хетом, отмеченный у личин- выворачивающиеся придатки без зубчиков. ки первого возраста, за исключением ряда сенсилл циба- риума. Хеты FR не достигают 0,2 длины лобного скле- Личинки старших возрастов 2 рита, подвижная часть хет PA1–PA3 очень короткая, по ÌÀÒÅÐÈÀË: Brachinus elegans: Êðàñíîäàðñêèé êðàé, пропорциям соответствующая коническим сенсиллам (Рис. îêð. ñòàíèöû Ñòàðîêîðñóíñêàÿ, ïîëå ëþöåðíû 9.VII.2004 21). Наиболее заметны топологические перестройки в ба- leg. Å.Áîõîâêî — 2L3 (¹43.2–3.1 è 43.2–3.2 Eu); òà æå зальной части головной капсулы: расстояние между хета- ýòèêåòêà, 1L3 (¹43.2–3.3 Al); òàì æå, 2.VII.2004 — 2L2 (¹43.2–3.4 Al); òà æå ýòèêåòêà, 1L1 [â ïðîöåññå ëèíüêè] ми PA4–PA4 и PA7–PA7 возрастает в 1,5–1,7 раза, хеты (¹43.2–3.5 Al). PA1–PA3 смещаются на боковую поверхность парие- ОПИСАНИЕ. Депигментированные физогастрические тальных склеритов. Сенсиллы, расположенные в области безглазые личинки с гипергнатической головой, укоро- глазного бугорка (PA9, PAd, PA13), оказываются на уров- ченными дистальными отделами антенн и ротовых при- не антенн. Хетотаксия вентральной поверхности головы датков, нечленистыми короткими ногами (Рис. 20). почти не изменяется. Окраска светлая, все склериты очень тонкие, не выде- Антенны конические (Рис. 23), с сильно расширенными ляются на фоне кутикулы. Следы пигментации и склеро- базальными члениками и коническим 3-м антенномером. тизации обнаруживаются только на мандибулах, в пере- Последний несёт крупный уплощённый сенсорий и три дней части головы и на переднеспинке. конические сенсиллы, хеты AN1–AN3 очень короткие, их Микроскульптура состоит из слабых шипиков, рассе- длина не превышает диаметр вершинной части членика. янных на дорсальной поверхности головы, склеритов тела, Щетинки последнего членика антенн также укорочены (Рис. базальных члениках ног и на подпорке; нигде, кроме наза- 22), его апикальный комплекс, помимо короткой AN6, ле, шипики не образуют явственных групп или полей. включает лишь коническую и сферическую сенсиллы. Головная капсула (Рис. 21) поперечная, слабо суже- Мандибулы массивные, относительно короткие, их ная к основанию, с заметными вздутиями позади манди- дистальная часть короче базальной, а общая длина едва бул, из-за чего антеннальные ямки смещены на дорсаль- достигает 0,5 длины лба. Ретинакулум треугольный, име- ную поверхность. Фронтальные швы едва заметны, эпик- ется пеницуллус из небольшого числа коротких шипо- раниальный шов отсутствует, так что основание лобного видных волосков. 268 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

22

21 23

25

28

26 24 27

Ðèñ. 21–28. Brachinus elegans Chaud., ëè÷èíêà òðåòüåãî âîçðàñòà: 21 — ãîëîâà (ìàêñèëëû è íèæíÿÿ ãóáà íå ïîêàçàíû); 22 — 4-é ÷ëåíèê àíòåííû; 23 — ïðàâàÿ àíòåííà; 24 — íèæíÿÿ ãóáà (ïðàâûé ùóïèê íå ïîêàçàí); 25 — 2-é ÷ëåíèê íèæíåãóáíîãî ùóïèêà; 26 — 3-é è 4-é ÷ëåíèêè ÷åëþñòíîãî ùóïèêà; 27 — ëåâàÿ ìàêñèëëà; 28 — 2-é ÷ëåíèê ãàëåè; 21–23, 25–28 — ñâåðõó; 24 — ñëåâà — ñâåðõó, ñïðàâà — ñíèçó. Figs 21–28. Brachinus elegans Chaud., larva of III stage: 21 — head (maxillae and labium not showed); 22 — 4th antennomere; 23 — right antenna; 24 — labium (right palp not showed); 25 — 2nd labial palpomere; 26 — 3rd and 4th maxillar palpomeres; 27 — left maxilla; 28 — 2nd galeomere; 21–23, 25–28 — dorsal view; 24 — left — dorsal, right — ventral view.

Максиллы с массивным широким стипесом (Рис. 27), Грудные сегменты (Рис. 29–31) поперечные, слабо границы его сочленения с кардо, галеей и щупиком неяв- склеротизованы, без килей и складок. Набор дискальных ственные. Щупик и галея короткие, конические, малопод- сенсилл соответствует генерализованному, хотя относи- вижные; первый членик галеи слит со стипесом. тельная длина хет невелика. Латеральные сенсиллы, на- По сравнению с личинкой первого возраста хетом против, частью редуцированы. Так, на переднеспинке максиллы характеризуется уменьшением числа хет на га- отсутствует PR5,7,10,e,f,h,I,j; на средне- и заднеспинке — лее (здесь обычно сохраняется 2–3 мезохеты и 2 коничес- ME7,10 и большая часть базолатеральных сенсилл кие сенсиллы); относительным укорочением остальных (MEc,d,e). Хетотаксия плевритов и вентритов примерно хет и сокращением числа пальцевидных сенсилл на апи- соответствует описанной выше для личинки первого воз- кальном пальпомере (Рис. 26–28). раста, но хеты PS1 крупнее и находятся в медиальной В строении нижней губы прослеживаются сходные части склерита. изменения: прементум становится широким (его длина не Нога сильно видоизменена (Рис. 32–33). Трохантер, превышает ширины), массивным (Рис. 24), щупики уко- бедро и голень сливаются друг с другом, мыщелки от- рочены и расширены, особенно их базальный членик. В сутствуют, от исходных сочленений сохраняются лишь области хеты LA4 обнаруживаются ещё две хеты, кото- вентральная складка на границе тазика и вертлуга, а так- рые, возможно, соответствуют LA3 и LA5. Все хеты очень же кольцевая складка в основании коготка, так что нога короткие, на вершинном членике щупика сохраняется состоит лишь из трёх отделов с ограниченной подвижно- только 3–4 пальцевидные сенсиллы (Рис. 25). стью. Относительный размер хет также уменьшен (осо- Цибариум с сокращённым числом хет и без базальной бенно — TA1), однако их взаиморасположение сохраня- группы из сближенных сенсилл. ется. По сравнению с личинками первого возраста, появ- Преемственность структур хетома у развивающихся с гиперметаморфозом личинок Brachinus 269

29 30

31 32

33 34

37

35

36

38

Ðèñ. 29–38. Brachinus elegans Chaud., ëè÷èíêà òðåòüåãî âîçðàñòà: 29 — ëåâàÿ ïîëîâèíà ïåðåäíåñïèíêè; 30 — ïðàâàÿ ïîëîâèíà ïåðåäíåãðóäè; 31 — ëåâàÿ ïîëîâèíà ñðåäíåñïèíêè; 32 — ñðåäíÿÿ ëåâàÿ íîãà; 33 — ëàïêà; 34 — ëåâàÿ ïîëîâèíà IV òåðãèòà áðþøêà; 35 — ëåâàÿ ïîëîâèíà IX òåðãèòà; 36 — ïðàâûå ïëåâðèòû è ñòåðíèòû IV áðþøíîãî ñåãìåíòà; 37 — X

ñåãìåíò áðþøêà; 38 — õåòà ST4; 29, 31, 34-35 — ñâåðõó; 30, 34 — ñíèçó; 32 — ñçàäè; 33 — ñïåðåäè; 37 — ñëåâà — ñíèçó, ñïðàâà — ñâåðõó. Figs 29–38. Brachinus elegans Chaud., larva of III stage: 29 — left half of pronotum; 30 — right half of prosternum; 31 — left half of mesonotum; 32 — middle left leg; 33 — tarsus; 34 — left half of tergite IV; 35 — left half of tergite IX; 36 — right half of IV abdominal segment; 37 — X abdominal segment; 38 — seta ST4; 29, 31, 34-35 — dorsal view; 30, 34 — ventral view; 32 — posterior view; 33 — anterior view; 37 — left — ventral, right — dorsal view.

ляется хета TR8, а TA2,3 и TA5,6 заметно крупнее. Дис- Хотя границы мягких депигментированных склеритов тальная часть коготка укорачивается, так что он стано- зачастую обнаруживаются только по изменению харак- вится коническим, в области хет UN1 и UN2 появляются тера складчатости кутикулы, можно понять, что вентри- бугорки и выступы (Рис. 33). ты и плевриты развиты значительно лучше и занимают Развитие массивного брюшного отдела заметно ска- большую площадь (Рис. 34, 36), чем у личинки первого зывается как на форме склеритов, так и на их хетотаксии. возраста. При этом постстерниты и гипоплевриты фор- 270 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

мируют явственные выпуклые области (Рис. 20). Соот- галеи связана с прикреплением личинки первого воз- ветственно происходит и модификация хетома: тергаль- раста к куколке хозяина. ные хеты и сенсиллы, при сохранении генерализованно- В связи с эктопаразитическим образом жизни у го набора (кроме отсутствующих TE8,b), уменьшаются личинок старших возрастов Brachinus развиваются в размерах и оказываются смещёнными на диск тергита. глубокие модификации в строении тела, особенно — Вентральные и плевральные хеты, напротив, увеличе- ны, на наружных постстернитах и плевритах появляются головы и конечностей. Однако на фоне этих суще- ственных перестроек многие структуры хетома со- дополнительные щетинки. Обычно в gST5 имеется 2–3 хеты, в gHY — одна макрохета и 3–4 мезохеты, в gEP2 — храняют строгую преемственность. две макрохеты. Длина всех макрохет достигает длины Наиболее глубокие модификации претерпевает сегмента и они расположены на приподнятых склероти- голова. Головная капсула сохраняет большинство зованных основаниях, ограничивающих их подвижность генерализованных хет, однако их топология меняет- (Рис. 38). ся, что позволяет проследить пути перестройки. Бо- Урогомфы, как и у личинок первого возраста, корот- лее консервативным оказывается фронтальный скле- кие, с полным набором хет и уменьшенным числом плако- рит, для которого отмечено лишь слабое укороче- идных сенсилл (Рис. 35). Топология хет меняется мало — ние и расширение базальной части. Париетальные лишь UR5,7 смещены к вершине; однако относительные размеры макрохет сильно уменьшаются — их длина не склериты, напротив, трансформируются очень силь- превышает длину самой урогомфы. но (Рис. 21), главным образом за счёт расширения Х сегмент короткий, массивный (Рис. 37); дополни- медиальных отделов и образования крупной вентро- тельных сенсилл нет, хеты генерализованного комплекса латеральной выпуклости в области хет PA9–PA13. короткие. Эта морфологическая особенность не имеет ясной функциональной трактовки, так как не затрагивает Обсуждение мест прикрепления мышц ротовых органов. Замет- ной редукции подвергаются лишь наиболее специа- лизированные сенсорные элементы хетома на 3-м Триунгулиноподобные личинки первого возрас- антенномере и вершинных члениках щупиков, в том та Brachinus сохраняют основные черты карабоид- числе пальцевидные сенсиллы (Рис. 25–26). ных личинок. Их специализация связана с развитием Не смотря на то, что отделы ног срастаются, они крупного сенсория на 3-м антенномере, вероятно сохраняют исходный набор сенсилл, хотя размер от- помогающего личинке отыскивать куколку хозяина дельных хет заметно уменьшен. Расположение хет [Wautier, 1964; Синицина, Чайка, 2003]. Кроме того, ноги ясно показывает, что пропорции отделов со- заметно относительное увеличение размеров трихо- хранились прежними. Интересно, что у физогастри- идных и пальцевидных сенсилл на апикальных чле- ческих личинок Paussini (Рис. 43), обитающих в му- никах щупиков. Аналогичные, хотя и не столь выра- равейниках и термитниках, видоизменение ноги про- женные, тенденции отмечены для мелких эндогей- текает иначе: сохраняются мыщелки трохантераль- ных личинок Trechini и Tachyini. Сходство подчёрки- ного сочленения, а дистальные отделы конечности вается наличием у Brachinus в апикальном комплек- сильно укорочены [Макаров, 2002]. се 4-го антенномера крупной булавовидной сенсил- Полностью сохраняется набор и почти не меня- лы (Рис. 5). Эти особенности сенсорного аппарата, ется топология хет вентритов и плевритов брюшка, вероятно, связаны с ориентацией мелких безглазых урогомф. Хетотаксия грудных тергитов также соот- личинок в почве. ветствует исходной, в то время как на брюшных тер- Урогомфы личинок Brachinus характеризуются гитах дискальные хеты (TE1, TE6, TE11) уменьшены. терминальным положением комплекса сенсилл Напротив, часть вентральных хет заметно увеличена UR6,7,8,9,g и смещением хет UR4 на диск тергита, что и, вероятно, обеспечивает опору массивного тела позволяет трактовать их как исходно короткие, а не личинки. Утолщенные основания хет, увеличиваю- вторично редуцированные [Макаров, 2002]. щие прочность их сочленения в ущерб подвижности В общем хетом этих мелких, не питающихся личи- (Рис. 45–46), обнаружены также на сегментах брюш- нок, носит явно выраженные черты лаконизации ка физогастрических личинок Orthogonius McLeay, [Makarov, 1996]. Единственная структура с явно ус- 1825 [Макаров, 1998]. ложнённой хетотаксией — галея, несущая ряд круп- Таким образом, изучение морфологии и хетотак- ных дополнительных хет на внутренней поверхности сии личинок Brachinus разных возрастов показыва- апикального членика. Эта черта строения обнару- ет относительный консерватизм состава элементов живается и у личинок рода Aptinus [Wautier & Viala, хетома. Сравнение топологии гомологичных элемен- 1967; Hovorka, 1996], но отсутствует у Pheropsophus тов позволяет оценить масштабы морфологических [Boldori, 1939; Habu & Sadanaga, 1965]. Интересно, перестроек личинок в ходе развития. Так, изменение что у личинок старших возрастов Brachinus хетотак- формы головы обеспечивается главным образом сия галеи упрощается и приближается к исходному диспропорциональным разрастанием медиальных типу — дополнительные хеты уменьшены в разме- частей склеритов (вероятно, связанное с усилением рах и сохраняются только в вершинной части, где функции глоточного насоса). Укорочение и расши- они входят в состав апикального комплекса сенсилл рение тергитов тела, напротив, равномерно охваты- (Рис. 28). Можно полагать, что модификация хетома вает всю поверхность склерита. В целом морфоло- Преемственность структур хетома у развивающихся с гиперметаморфозом личинок Brachinus 271

39 41

40

42

43

44 45 46

Ðèñ. 39–46. Äåòàëè ñòðîåíèÿ ôèçîãàñòðè÷åñêèõ ëè÷èíîê æóæåëèö: 39–43 — Paussus (Klugipaussus) aff. distinguendus Reichensberger, 1925; 43–46 — Orthogonius ? acutangulus Chaudoir, 1862; 39 — 4-é ÷ëåíèê ÷åëþñòíîãî ùóïèêà; 40 — ìàêñèëëà; 41 — 2-é ÷ëåíèê ãóáãíîãî ùóïèêà; 42, 44 — íèæíÿÿ ãóáà (ëåâûé ùóïèê íå ïîêàçàí); 43 — íîãà; 45 — VIII è IX ñòåðíèòû áðþøêà; 46 — õåòà TE ; 39–41, 46 — ñâåðõó; 42, 44 — ñëåâà — ñíèçó, ñïðàâà — ñâåðõó; 43 — ñçàäè; 45 — ñíèçó. 10 Figs 39–46. Detail of physogatric carabids larvae:39–43 — Paussus (Klugipaussus) aff. distinguendus Reichensberger, 1925; 43–46 — Orthogonius ? acutangulus Chaudoir, 1862; 39 — 4th maxillar palpomere; 40 — maxilla; 41 — 2nd labial palpomere; 42, 44 — labium (left palpus not showed); 43 — leg; 45 — VIII and IX abdomina sternite; 46 — setaTE ; 39–41, 46 — dorsal 10 view; 42, 44 — left — ventral view, right — dorsal view; 43 — posterior view; 45 — ventral view.

гия личинок старших возрастов характеризуется про- ширным комплексом признаков: редукцией ретина- грессирующей редукцией всех придатков. Анализи- кулума, развитым эпикраниальным швом, двумя ко- руя хетотаксию, удаётся выделить по меньшей мере готками, отсутствием урогомф и крайне своеобраз- ещё две тенденции: ослабление сенсорных и локо- ным строением X сегмента [Boldori, 1939; Habu & моторных структур и развитие пассивно-опорного Sadanaga, 1965]. Кроме того, личинки первого возра- хетома абдоминальных вентритов и плевритов. ста этого рода характеризуются выраженным гипер- Оценка этих перестроек позволяет более строго хетозом, так что идентификация элементов хетома подойти к отбору таксономически значимых при- возможна только по признакам личинок старших знаков. Хотя роль признаков личинок в таксономии возрастов. Это заметно сокращает набор черт строе- обсуждалась неоднократно, в том числе примени- ния, пригодный для оценки таксономического поло- тельно к Brachinini [Arndt, 1993, 1998; Beutel, 1992, жения Brachinini по признакам личинок. 1993], морфологическое своеобразие триунгулин В итоге, наиболее характерными морфологически- Brachinus не позволило сблизить эту трибу ни с од- ми структурами личинок Brachinini следует считать ной из групп жужелиц. неравномерную редукцию хетома переднего края Ряд очень характерных черт строения (сенсорий фронтального склерита; дифференцированные сенсил- 3-го антенномера, хетотаксия галеи, строение наза- лы субапикального комплекса антенн и щупиков; пер- ле) сильно меняется в зависимости от стадии разви- вично короткие/неразвитые урогомфы. тия и образа жизни и, следовательно, не имеет суще- Этот набор признаков позволяет отвергнуть пред- ственного таксономического значения. Кроме того, положение о близости Brachinini к базальным груп- часть признаков, указанных ранее как аутапомор- пам жужелиц [таким, как Paussini и Metriini — см. фии Brachinini [Arndt, 1993, 1998]: отсутствие яйце- Moore, 1979; Bousquet, 1986; Erwin, 1991; Deuve, 1993]; вых зубчиков, форма лобного склерита, отсутствие тем более что синапоморфии личинок этих групп хет FR10, FR11 — на нашем материале и по ранее очень широки. Так, укорочение члеников щупиков опубликованным данным [Boldori, 1939; Hovorka, и развитие крупных трихоидных сенсилл на апикаль- 1996] не подтверждаются. Личинки другого рода три- ных пальпомерах обнаруживается и у Paussini, и у бы — Pheropsophus отличаются от Brachinus об- Orthogoniini (Рис. 39–42, 46). 272 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

49 48

47

50 51

Ðèñ. 47–51. Lebia (Lamprias) chlorocephala (Hoffmann, 1803), ëè÷èíêà ïåðâîãî âîçðàñòà: 47 — íîãà; 48 — ãàëåÿ; 49 — íàçàëå; 50 — ïîäáîðîäîê; 51 — ãîëîâà (ëåâàÿ ìàêñèëëà, ïðàâûå ìàíäèáóëà è ãóáíîé ùóïèê íå ïîêàçàíû); 47 — ñïåðåäè; 48–49, 51 — ñâåðõó; 50 — ñëåâà — ñâåðõó, ñïðàâà — ñíèçó. Figs 47–51. Lebia (Lamprias) chlorocephala (Hoffmann, 1803), larvae of I stage: 47 — leg; 48 — galea; 49 — nasale; 50 — praementum; 51 — head (left maxilla, right mandibula and labial palp not showed); 47 — anterior view; 48–49, 51 — dorsal view; 50 — left — dorsal view, right — ventral view.

Дальнейшее уточнение положения дискутируе- тью, а обозначенные Говоркой [1996] и нами хеты мой группы встречает ряд трудностей. Строение уро- FR11 соответствуют FR5. Это допущение, однако, гомф и, отчасти, претарзуса сближает Brachinini с кажется маловероятным. Во-первых, условная ли- Dyschiriini и Broscini. Однако для последних триб, как ния, соединяющая сенсиллы FRd–FRe у личинок и для ряда им родственных, характерно упорядочен- прочих жужелиц надёжно разграничивает FR5 (ле- ное расположение кольцевых групп плакоидных сен- жат проксимальнее линии) и FR11 (соответственно, силл на вершинных члениках щупиков. Гораздо боль- дистальнее). Во-вторых, при общей лаконизации хе- ше общих признаков обнаруживается у Brachinini и тома личинок Brachinus предположение о возник- представителей группы Truncatipenne. Среди личи- новение дополнительных хет кажется искусствен- нок последних известны формы со сходным строе- ным. Принятие альтернативной системы обозначе- нием претарзуса, короткими урогомфами и т.п. ний, однако, не влияет на итоговую оценку — в Много общих признаков обнаруживается у три- любом случае паттерн элементов хетома лобного унгилиноподобных личинок Brachinus и Lebia: склерита у личинок первого возраста Brachinus и крупные дополнительные хеты на втором членике Lebia совпадает. галеи (Рис. 48); особенности хетома передней части Хотя рассмотренные признаки несут значитель- лба (редуцированные FR9 и FRg, укороченные ную адаптивную нагрузку, они основаны на изме- FR10); сохранение одной пары хет на верхней по- нении гомологичных частей хетома. Маловероят- верхности прементума (Рис. 50), отсутствие gMX, но, чтобы такой комплекс сходных структур возник проксимальное положение хеты TA1 (Рис. 47). Осо- независимо у неродственных групп; более правдо- бенного внимания заслуживает медиальный комп- подобным выглядит предположение о их параллель- лекс сенсилл фронтального склерита (Рис. 49, 51). У ном развитии. Кроме того, у ряда групп Lebiini об- личинок Lebia хеты FR4 уменьшены, а дистальнее наруживается дополнительная хета в области кок- ряда FRd–FRe обнаруживаются щетинки, вероятно сального мыщелка, ранее обозначенная Арндтом гомологичные FR11. Строго говоря, предложенная как CO18 и считавшаяся аутапоморфией Brachinini трактовка хет FR4, FR5, FR11 не единственно воз- [Arndt, 1993]. При этом различия в строении сен- можная. Не исключено, что гомологизация дискаль- сория антенн, хетотаксии тергитов тела и ног весь- ных “пор” и хет FR4 [Hovorka, 1996] неверна и мы ма велики, а дистальное положение хеты PA8 , про- имеем дело с дополнительными, вторичными сен- слеживающееся у личинок разных возрастов всех силлами. Тогда следует признать, что у Brachinus известных родов Brachinini, надёжно отличают эти назальные хеты FR10 и FR11 редуцированы полнос- трибу. Преемственность структур хетома у развивающихся с гиперметаморфозом личинок Brachinus 273

Таким образом, наиболее адекватной, на наш Arndt E. 1998. Phylogenetic investigation of Carabidae (Co- взгляд, является характеристика Brachinini как отно- leoptera) using larval chaetotaxy // G.E. Ball, A. Casale & A. Vigna Taglianti (eds.) Phylogeny and classification of сительно раннего производного от общего филоге- Caraboidea. XX I.C.E. (1996, Firenze, ). Mus. reg. Sci. нетического ствола Limbata conchifera и близкого к nat. Torino P.171–190. комплексу триб Truncatipenne в смысле Жаннеля Ball G.E. 1979. Conspectus of carabid classification: history, [Jeannel, 1941]. Эта точка зрение высказывалась и holomorphology and higher taxa // Erwin T.L., Ball G.E., ранее [Крыжановский, 1976; Bell, 1967; Beutel, 1992; Whitehead D.R. (eds). Carabid : their evolution, natural history and classification. P.63–111. 1993, 1998; Liebherr & Will, 1998]. Ball G.E., Casale A. & Vigna Taglianti A. 1998. Introduction. По последним опубликованным данными [Saska // G.E. Ball, A. Casale & A. Vigna Taglianti (eds). Phylogeny & Honek, 2004] развитие личинок B. crepitans и B. and classification of Caraboidea. XX I.C.E. (1996, Firenze, explodens проходит на куколках жужелиц рода Amara Italy). Mus. reg. Sci. nat. Torino. P.15–52 Bell R.T. 1967. Coxal cavities and the classification of the Bonelli, 1810. В наших сборах личинки B. elegans так- (Coleoptera) // Ann. Entomol. Soc. Amer. же чаще всего обнаруживались на куколках Amara, Vol.60. No.1. P.101–107. однако часть особей развивалась на куколках Ancho- Beutel R.G. 1992a. Study on the systematic position of Metriini menus dorsalis (Pontoppidan, 1763). Возможно, этот based on characters of the larval head (Coleoptera: Cara- вид также является обычным кормовым объектом bidae) // Systematic Entomology. Vol.17. No.3. P.207–218. Beutel R.G. 1992b. Phylogenetic analysis of thoracic structures личинок Brachinus, о чём косвенно свидетельствует of Carabidae (Coleoptera: Adephaga) // Zeitschr. Zool. совпадение сроков их сезонной активности [Fazekas Syst. Evolutionsforsch. Bd.30. Hf.1. S.53–74. et al., 1999; Zaballos, 1985]. Развитие личинок Brachinus Beutel R.G. 1993. Phylogenetic analysis of Adephaga (Co- на куколках других видов жужелиц позволяет считать leoptera) based on character of the larval head // Systematic Entomology. Vol.18. P.127–147. эту группу возникшей относительно поздно, вопреки Beutel R.G. 1998. Trachypachidae and phylogeny of Adephaga мнению некоторых авторов [Erwin & Sims, 1989]. // G.E. Ball, A. Casale & A. Vigna Taglianti (eds.) Phylogeny and classification of Caraboidea. XX I.C.E. (1996, Firenze, БЛАГОДАРНОСТИ. Авторы искренне благодарны Italy). Mus. reg. Sci. nat. Torino P.81–106. А.В. Маталину за всестороннюю помощь в проведении Boldori L. 1939. Sulla larvula di Pheropsophus africanus Dej. работы и всем энтомологам, предоставившим материалы // Riv. Biol. Coloniale. No.2. P.173–183. для обработки, особенно — В.Е. Карповой, Н.Г. Козло- Bousquet Y. 1986. Description of first-instar larva of Metrius contractus Eschscholtz (Coleoptera: Carabidae) with re- ву, Т.А. Черняховской (Москва) и С.В. Утянской (Рос- marks about phylogenetic relationships and ranking of the тов-на-Дону). Работа поддержана грантами Российского genus Metrius Escholtz // Can. Entomol. Vol.118. No.4. фонда фундаментальных исследований № 03–04–49251 и P.373–388. НШ–2154.2003.4. Bousquet Y. & Goulet H. 1984. Notation of primary setae and pores on larvae of Carabidae (Coleoptera, Adephaga) // Can. J. Zool. Vol.62. No.4. P.573–588. Литература Bøving A.G. & Craighead F.C. 1931. An illustrated synopsis of the principal larval forms of the order Coleoptera // Ent. Êðûæàíîâñêèé Î.Ë. 1983. Æóêè ïîäîòðÿäà Adephaga: Amer. N.S. Vol.11. Nos1–4. P.1–351. ñåìåéñòâà Rhysodidae, Trachypachidae; ñåìåéñòâî Cara- Deuve Th. 1993. L’abdomen et les genitalia des femelles de bidae (ââîäíàÿ ÷àñòü è îáçîð ôàóíû ÑÑÑÐ) // Ôàóíà Coléoptères Adephaga // Mém. Mus. natl. Hist. nat. Paris. ÑÑÑÐ. Æåñòêîêðûëûå. Ò.1. Âûï.2. Ë.: Íàóêà. 341 c. N.S. Vol.155. P.1–184. Êðûæàíîâñêèé Î.Ë. 1976. Îïûò ðåâèçèè ñèñòåìû æóæåëèö Dimmok G. & Knab F. 1904. Early stages of Carabidae // (Coleoptera, Carabidae) // Ýíòîìîë. îáîçð. Ò.55. ¹1. Springfield Mus. nat. Hist. Bull. Vol.1. P.1–56. Ñ.80–91. Eisner T. 1958. The protective role of the spray mechanism of Ìàêàðîâ Ê.Â. 1998. Ìîðôîëîãèÿ òåðìèòîôèëüíûõ ëè÷èíîê the bombardier beetle, Brachinus ballistarius Lec. // J. Orthogonius è Helluodes è ïîëîæåíèå òðèá Orthogoniini Physiol. Vol.2. P.215–220. è Helluodini â ñåìåéñòâå æóæåëèö // Çîîë. æóðí. Ò.77. Emden F.I. van 1919. Beschreibung der Larve von Pheropsophus ¹11. Ñ.1285–1296. hispanicus Dej. // Entomol. Mitt. Berlin. Suppl. entomol. Ìàêàðîâ Ê.Â. 2002. Ïðèçíàêè õåòîòàêñèè â ýâîëþöèîííîé Bd.8. 34–38 S. ìîðôîëîãèè ëè÷èíîê æóæåëèö // Russ. Entom. J. Vol.11. Emden F.I. van 1920. Nachtrag zu meiner Beschreibung der No.1 Ñ.23–34. Larve von Pheropsophus Dej. // Arch. Naturgeschichte. Ñèíèöèíà Å.Å., ×àéêà Ñ.Þ. 2003. Ðåöåïòîðíûå îðãàíû (1918). Leipzig. Bd.84. S.156. ëè÷èíîê æóæåëèö (Carabidae, Coleoptera) // Ýíòîìîë. Emden F.I. van 1942. A key to the genera of larval Carabidae îáîçð. Ò.82. Âûï.2. Ñ.276–288. // Trans. Roy. Ent. Soc. London. London. Vol.92. P.1–99. Øàðîâà È.Õ. 1958. Ëè÷èíêè æóêîâ-æóæåëèö, ïîëåçíûõ è Erwin T.L. 1965. A revision of Brachinus of North America: Part âðåäíûõ â ñåëüñêîì õîçÿéñòâå // Ó÷. çàï. Ìîñê. ãîñóä. I. The California (Coleoptera: Carabidae) // Co- ïåäàãîã. èíñò. èì. Â.È.Ëåíèíà. Ò.12. Âûï.7. Ñ.4–164. leopt. Bull. Vol.19. No.1. P.1–19. Øàðîâà È.Õ. 1964. Ñåìåéñòâî Carabidae — æóæåëèöû // Erwin T.L. 1966. Brachinus pallidus Erwin, a carabid beetle with Ì.Ñ.Ãèëÿðîâ (ðåä.) Îïðåäåëèòåëü îáèòàþùèõ â ïî÷âå an entomophagous larva // Pan-Pac. Ent. Vol.42. P.73. ëè÷èíîê íàñåêîìûõ. Ì.: Íàóêà Ñ.112–185. Erwin T.L. 1967. Bombardier beetles (Col. Car.) of North Aneshansley D., Eisner T., Widom J. & Widom B. 1969. Biochem- America Part II. Biology and behaviour of Brachinus pallidus istry at 100ºC: explosive secretory discharge of bombardier Erwin in California // Coleopt. Bull. Vol.21. No.2. P.41–55. beetles (Brachinus) // Science. Vol.165. P.61–63. Erwin T.L. 1991. The ground-beetles of Central America Arndt E. 1991. Carabidae // B. Klausnitzer (ed.) Die Larven der (Carabidae), Part II: Notiophilini, Loricerini and Carabini. Käfer mitteleuropas. 1. Band. Adephaga. Krefeld: Goecke & // Smithson. Contrib. Zool. Vol.501 P.vi+30. Evers S.1–141. Erwin T.L. & Sims L.L. 1989. Carabid Beetles of the West Indies Arndt E. 1993. Phylogenetische Untersuchungen larvalmor- (Insecta, Coleoptera): a synopsis of the genera, and check- phologischer Merkmale der Carabidae (Insecta: Coleoptera) lists of the tribes of Caraboidea, and of the West Indian // Stutt. Beitr. Naturk. Ser. A (Biologie). Hf.488. S.1–56 species // Quaest. Entomol. Vol.20. No.4. P.351–466. 274 К. В. Макаров, Е. Е. Боховко

Fazekas J., Kádár F., Sárospataki M. & Lövei G. 1999. Seasonal ters of the female reproductive tract // G.E. Ball, A. Casale activity, and reproduction in the spring breeding ground- & A. Vigna Taglianti (eds.) Phylogeny and classification of beetle species Agonum dorsale and Brachinus explodens in Caraboidea. XX I.C.E. (1996, Firenze, Italy). Mus. reg. Sci. (Coleoptera: Carabidae). // Ent. Gen. Vol.23. nat. Torino P.107–170. No.4. P.259–269. Luff M.L. 1993. The Carabidae (Coleoptera) larvae of Galián J., Ortiz A.S. & Serrano J. 1990. Cytogenetics and Fennoscandia and Denmark // Fauna Ent. Scand. Vol.27. cytotaxonomy of seven Iberian species of Brachinus Weber 186 p. (Coleoptera, Carabidae) // Cytobios. Vol.63. No.254–255. Makarov K.V. 1994. A key to the genera of the ground-beetle P.185–192. larvae (Coleoptera, Carabidae) of the Palearctic region // Habu A. 1986. Redescription of larvae of Pheropsophus Boll. Mus. reg. Sci. nat. Torino. Vol.12. P.221–254. jessoensis Morawitz (Coleoptera, Carabidae) // Ent. Rev. Makarov K.V. 1996. Patterns of chaetome modifications in Japan. Vol.41. No.2. P.113–122. ground-beetle larvae (Coleoptera: Carabidae) // Acta Soc. Habu A. & Sadanaga K. 1965. Illustrations for identification of Zool. Bohem. Vol.60. P.391–418. larvae of the Carabidae found in cultivated fields and Moore B.P. 1979. Chemical defense in Carabids and its bearing paddy-fields (III) // Bull. Nat. Inst. Agric. Sci. (Japan). Ser. on phylogeny // Erwin T.L., Ball G.E., Whitehead D.R. (eds). C. Vol.19. P.81–216. Carabid beetles: their evolution, natural history and clas- Hovorka O. 1996. Description of the first larval instar of sification. The Hague: Dr. W.Junk. P.193–203. Aptinus bombarda (Coleoptera: Carabidae: Brachinini) // Zaballos P.J.M. 1985. Paralelismo fenológico en Brachinus Acta Soc. Zool. Bohem. Vol.60. No.4. P.381–384. variventris Schaufuss, 1862 y Anchomenus dorsalis (Pon- Hùrka K. 1978. Bestimmungstabellen für die Gattungen aus- toppidan, 1763). (Coleoptera, Carabidae). // Actas do II gewählter Käferfamilien 5.2. Cicindelidae — Carabidae // Congresso ibérico de Entomologia. Supl. Bol. Soc. Port. Ent. In:. B.Klausnitzer (Ed.) Ordnung Coleoptera. (Larven). Vol.3. P.85–92. Dordrecht: Dr. W. Junk S.51–69. Qu J. 1996. Morphology and first instar in four carabids Jeannel R. 1941. Coléoptères Carabiques I. // Faune de . (Coleoptera: Carabidae) // Entomotaxonomia. Vol.18. T.39. Paris. 571 p. No.4. P.283–293. Juliano S.A. 1983. Body size, dispersal ability, and range size in Rajagopal D. & Kumar P. 1993. Morphological characters of North American species of Brachinus (Coleoptera: Cara- predatory larvae of eight species of Indian carabid beetles bidae) // Coleopt. Bull. Vol.37. No.3. P.232–238. (Coleoptera: Carabidae) // J. Entomol. Res. New Dehli. Juliano S.A. 1984. Multiple feeding and aggression among Vol.17. No.4. P.319–325. larvae of Brachinus lateralis Dejean (Coleoptera, Cara- Saska P. & Honek A. 2004. Development of the beetle bidae) // Coleopt. Bull. Vol.38. No.4. P.358–360. parasitoids, Brachinus explodens and B. crepitans (Co- Juliano S.A. 1985a. Habitat associations, resources, and pred- leoptera: Carabidae) // J. Zool. Vol.262. P.29–36. ators of an assemblage of Brachinus (Coleoptera, Cara- Wautier V. 1963. La larve de Brachinus (Brachinidius) nigri- bidae) from southeastern Arizona // Can. J. Zool. Vol.63. cornis Gebler, Coleoptera, Carabidae // Bull. mens. Soc. No.7. P.1683–1691. Linn. de Lyon. Vol.32. P.13–20. Juliano S.A. 1985b. The effects of body size on mating and Wautier V. 1964. Larves primaires de Brachinus (Coléoptères reproduction in Brachinus lateralis (Coleoptera:Carabidae) Carabiques) obtenues en élevage // Bull. mens. Soc. Linn. // Ecol. Entomol. Vol.10. No.3. P.271–280. de Lyon. Vol.33. P.350–362. Juliano S.A. 1986a. Food limitation of reproduction and Wautier V. & Viala C. 1967. La larve primaire d’Aptinus survival for populations of Brachinus (Coleoptera: Cara- displosor (Defour), Coléoptère Carabique // Bull. mens. bidae). Ecology. Washington. Vol.67. No.4. P.1036–1045 Soc. Linn. de Lyon. Vol.36. No.10. P.424–434. Juliano S.A. 1986b. Resistance to desiccation and starvation of Wautier V. & Viala C. 1969. La longévité imaginale des Brachinus two species of Brachinus (Coleoptera:Carabidae) from south- (Col., Car.) // Bull. Soc. entomol. France. Vol.74. P.9–13 eastern Arizona // Can. J. Zool. Vol.64. No.1. P.73–80. Wickham H.F. 1893. Description of the early stages of several Liebherr J.K. & Will K.W. 1998. Infering phylogenetic relation- North American Coleoptera. // Bull. Lab. Iowa. Vol.2. ships within Carabidae (Insecta, Coleoptera) from charac- No.4. P.330–332.