UNIVERSIDADE FEDERAL DOS VALES DO JEQUITINHONHA E MUCURI Programa De Pós-Graduação Em Produção Vegetal Júlia Letícia Silva

UNIVERSIDADE FEDERAL DOS VALES DO JEQUITINHONHA E MUCURI Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal Júlia Letícia Silva

HEMÍPTEROS FITÓFAGOS, FORMIGAS PROTOCOOPERANTES E PREDADORES DE STERNORRYNCHA EM Acacia mangium (Fabales: Fabaceae) ADUBADAS COM LODO DE ESGOTO DESIDRATADO EM UMA ÁREA DEGRADADA

Diamantina 2021

Júlia Letícia Silva

HEMÍPTEROS FITÓFAGOS, FORMIGAS PROTOCOOPERANTES E PREDADORES DE STERNORRYNCHA EM Acacia mangium (Fabales: Fabaceae) ADUBADAS COM LODO DE ESGOTO DESIDRATADO EM UMA ÁREA DEGRADADA

Dissertação apresentada ao programa de Pós- Graduação em Produção Vegetal da Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, como requisito para obtenção do título de Mestra em Produção Vegetal.

Orientador: Prof. Dr. Germano Leão Demolin Leite Coorientador: Prof. Dr. Marcus Alvarenga Soares

Diamantina 2021

Aos meus pais, pelo apoio incondicional a busca pelo aprendizado.

AGRADECIMENTOS

A Deus, por toda graça alcançada em minha vida! Gratidão a todos os professores que contribuíram diariamente com seu conhecimento e dedicação, em especial ao Prof. Germano Leão Demolin Leite, que no alto de sua sabedoria, me orientou da melhor forma possível, obrigada pela paciência e oportunidade. Ao professor e Coorientador Marcus Alvarenga Soares pelo apoio e pelo aprendizado adquirido durante o tempo a nós dedicado. A Luan Rocha Dourado pelo companheirismo e ajuda conferida a mim. A Lud, Mônica e Rosa por tornarem essa experiência mais leve. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Meus agradecimentos a CNPQ, UFVJM e ao ICA/UFMG, pela oportunidade e apoio a esta pesquisa.

RESUMO

Estudos sobre a abundância e diversidade de insetos podem proporcionar ampla base de informações sobre o grau de integridade dos ambientes em que se encontram, auxiliando na conservação da biodiversidade. Contudo, na reestruturação da paisagem, as populações e comunidades de organismos podem ser influenciadas por uma série de fatores bióticos e abióticos. A aplicação do lodo de esgoto como fertilizante pode reduzir o grau de dispersão e floculação de argilas. Assim, seu uso pode aumentar a fertilidade do solo e a microbiota, o que auxilia no estabelecimento de plantas. Dessa forma a quantidade e qualidade de algum nutriente as plantas, pode prejudicar ou promover a colonização de insetos. O objetivo foi avaliar a abundância, diversidade e riqueza de espécies de hemípteros fitófagos, formigas protooperantes e predadores de Sternorryncha em plantas de Acacia mangium, com ou sem lodo de esgoto desidratado em áreas degradadas. O delineamento utilizado foi inteiramente casualizado com dois tratamentos (com e sem lodo de esgoto desidratado) e com 24 repetições de uma planta cada. Avaliou-se os números de folhas/galho, galhos/planta, percentagem de cobertura do solo (serapilheira) e os índices ecológicos (abundância, diversidade e riqueza de espécie) de insetos fitófagos da ordem Hemíptera, predadores de Sternorryncha e formigas protocooperantes. A riqueza de espécies de formigas protocooperantes foi maior no tratamento com lodo de esgoto, enquanto a diversidade de espécies foi menor nesse tratamento. Por outro lado, a riqueza e a diversidade dos Hemiptera fitófagos e predadores Sternorryncha foram semelhantes entre os tratamentos. A maior copa da planta de A. mangium, quando fertilizada com lodo de esgoto desidratado, explica a maior abundância de formigas fitófagas e protocooperantes, indicando que é uma opção viável para a recuperação de áreas degradadas devido a maior cobertura do solo (ex.: serapilheira). Palavras chave: Interação. Hemiptera. Predador. Protocooperantes.

ABSTRACT

Studies on the abundance and diversity of insects can provide a wide base of information on the degree of integrity of the environments in which they are specified, helping to conserve biodiversity. However, on the mountain of the landscape, how populations and communities of organisms can be influenced by a number of biotic and abiotic factors. The application of sewage sludge as a fertilizer can reduce the degree of dispersion and flocculation of clays. Thus, its use can increase soil fertility and microbiota, which helps in the establishment of plants. Thus, the quantity and quality of some nutrients, such as plants, can harm or promote the colonization of insects. The objective was to evaluate the abundance, diversity and richness of species of phytophagous hemiptera, protooperating ants and Sternorryncha predators in Acacia mangium plants, with or without dewatered sewage sludge in degraded areas. The design used was completely randomized with two treatments (with and without dehydrated sewage sludge) and with 24 replicates of one plant each. The numbers of leaves / branch, branches / plant, percentage of soil cover (litter) and ecological indexes (abundance, diversity and species richness) of phytophagous insects of the order Hemiptera, predators of Sternorryncha and protocooperating ants were recorded. The species richness of protocooperating ants was greater in the treatment with sewage sludge, while the species diversity was lower in this treatment. On the other hand, the richness and diversity of the phytophagous Hemiptera and Sternorryncha predators were similar between treatments. The largest canopy of the A. mangium plant, when fertilized with dehydrated sewage sludge, explains the biggest abundance of phytophagous and protocooperant ants, indicating that it is a viable option for the recovery of degraded areas due to greater soil coverage (eg. litter). Keywords:Interaction. Hemiptera. Predator. Protocooperants.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figure 1 - Estimated network structures based on correlations (P< 0.05) generated for Aleyrodidae, Brachymyrmex sp., Chrysoperla sp., Membracidae, Membracis sp., Phenacoccus sp., and Quesada gigas per Acacia mangium total leaves. Montes Claros, Brazil...... 37.

LISTA DE TABELAS

Table 1–Abundance (Abun.), diversity (DI), and species richness (SR) of phytophagous Hemiptera (Hem.), protocooperant ants (ants), and Sternorryncha predators (Stern.pred.) on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge...... 34. Table 2–Total numbers of phytophagous Hemiptera on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge...... 35. Table 3–Total numbers of natural enemies on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge...... 36.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL ...... 11 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 14 RESUMO ...... 18 ABSTRACT...... 19 1.INTRODUCTION ...... 20 2. MATERIALS AND METHODS ...... 21 2.1. Experimental Site ...... 21 2.2 Seedlings ...... 21 2.3 Dehydrated Sewage Sludge ...... 22 2.4 Experimental Design ...... 22 2.5 Phytophagous Hemiptera, protocooperating ants and Sternorryncha predators ...... 22 2.6 Ecological Indices ...... 23 2.7 Statistics ...... 23 3. RESULTS ...... 24 3.1. Ecological indices...... 24 3.2. Phytophagous Hemiptera...... 24 3.3. Protocooperating ants and Sternorryncha predators ...... 24 4. DISCUSSION ...... 25 5. FINAL CONSIDERATIONS ...... 27 6. ACKNOWLEDGEMENTS...... 27 REFERENCES ...... 28 11

INTRODUÇÃO GERAL

A presença de solos cobertos configura em um fator preponderante na drenagem das águas da chuva para o solo, condicionando um ambiente propicio para o armazenamento de água mesmo durante as estiagens (SOUZA et al., 2016). Solos sem cobertura vegetal tendem a apresentar baixa fertilidade e poros fechados devido à alta incidência de raios solares, chuva e ventos, o que leva as águas da chuva a escorrerem morro abaixo, causando erosão no terreno. A composição das florestas torna-se um fator de suma importância na mitigação desses efeitos sobre a estrutura do solo e sua capacidade de retenção de água (SOUZA et al., 2016; ROVEDA et al., 2018). Espécies de porte arbóreo apresentam a capacidade de alterar positivamente as características do ecossistema em que estão inseridas no mínimo em dois níveis. A primeira alteração seria beneficiada por suas raízes que são capazes de penetrar profundamente o solo, influenciando principalmente a reciclagem de nutrientes. A segunda encontra-se no âmbito superior das copas, onde há a alteração luminosa pelo sombreamento, influenciando a umidade e a evapotranspiração. A copa das árvores pode bloquear as gotas de chuva, reduzindo sua velocidade e consequentemente seu poder erosivo (SOUZA et al., 2016). Seus ramos e folhas fornecem habitat para diversos animais e, quando se decompõem, torna-se uma fonte importante de matéria orgânica para o solo (FASSBENDER, 1987; VIVAN, 1998; ANDRADE et al., 2000; GLIESSMAN, 2001; KHATOUNIAN, 2001; COSTA et al., 2004).

O plantio de árvores em áreas degradadas ameniza os fatores desfavoráveis, acelerando a sucessão natural (KONDO & RESENDE, 2001). No processo de recuperação de áreas degradadas devem ser utilizadas espécies adaptadas ao clima da região (BARBOSA & MARTINS, 2003), associadas a espécies pioneiras. O estudo da capacidade de regeneração das espécies nativas é muito importante para a escolha das espécies que serão utilizadas no processo de revegetação da área perturbada. Acacia mangium Willd. (Fabacea: Fabacea) é uma planta pioneira, de crescimento rápido com potencial nitrificador recomendada na recuperação de áreas degradadas (VEIGA et al.,2000). A produção de biomassa e nutrientes junto à adubação com lodo de esgoto favorece a sucessão de plantas, apresentando alta taxa de fixação de nitrogênio por meio de simbiose com bactérias diazotróficas. Essas características de A. mangium e a alta 12 adaptabilidade da planta a solos ácidos e inférteis aumentam seu potencial emprego em programas do tipo (BALIEIRO et al.,2004). Para o sucesso das práticas de reflorestamento é preciso um ambiente que propicie condições favoráveis para um bom desenvolvimento das culturas, mesmo quando em solo degradado, é possível amenizar o impacto de implantação da cultura de forma alternativa e com baixo custo. Uma dessas alternativas é o uso do lodo de esgoto como fonte de nutrientes, onde esse deverá funcionar como um recondicionador do solo e disponibilizador de nutrientes às plantas (KIMBERLEYA et al., 2004). O lodo de esgoto constitui uma boa fonte de nitrogênio e fósforo para as culturas (BUNTING, 1963; NOGUEIRA et al., 2007; MASS, 2010; JAKUBUS, 2016), além de ser muito rico em matéria orgânica. A decomposição desse material permite ao solo um melhor aproveitamento dos nutrientes pelas plantas, em decorrência da lenta liberação dos mesmos por meio da mineralização da matéria orgânica (ANDREOLLI, 1998), reduzindo o risco de poluição ambiental. Quando aplicado ao solo melhora seu nível de fertilidade, elevando o pH, reduzindo o teor de AL trocável, aumentando a capacidade de troca de cátions (CTC) e a capacidade de fornecer nutrientes para as plantas pelo fato de alterar as propriedades físicas do solo melhorando sua densidade de retenção de água (NOGUEIRA et al., 2007), propriedades estas que condicionam o solo para um melhor desenvolvimento das plantas. O lodo apesar de conter metais pesados como todos os outros fertilizantes e corretivos, em estudos desenvolvidos no Brasil até então não tem mostrado nenhum efeito fitotóxico para os vegetais (NOGUEIRA et al., 2007; JAKUBUS, 2016). A análise de sucesso dos programas de restauração ambiental pode ser feita de diferentes formas, e uma delas é o uso da biodiversidade de insetos (MAJOR et al., 1999), visto que esses organismos respondem rapidamente a sutis mudanças ambientais (SANTOS et al., 2006). Esse grupo tem alta diversidade de espécies e habitats, incluindo predadores (MOLINA-RUGAMA et al., 1998), parasitoides (SOARES et al., 2007), fitófagos (ZANUNCIO et al., 2001), saprófagos e polinizadores (DIDHAM et al., 1996; WINCHESTER, 1997). Braconidae, Coleoptera, Formicidae, Hymenoptera e Lepidoptera são amplamente utilizados como bioindicadores (OSBORN et al., 1999; GONZÁLES & RUIZ, 2000; DAVIS et al., 2001). Além disso, a intensidade e a periodicidade dos processos de distúrbios ambientais podem resultar em habitats sensíveis à colonização por oportunistas e abrir caminho para formigas, tais como Camponotus spp. (Hymenoptera: Formicidae) (RAMOS et al., 2003), mas o papel das formigas no agroecossistema ainda carecem de estudos. (PHILPOTT et al., 2006). 13

As plantas respondem às variações ambientais, tais como a fertilidade do solo, umidade e intensidade de luz, que afetam sua fisiologia e crescimento (TRUMBLE & DEMMO, 1995; LÜTTGE, 1997). Neste sentido, as plantas têm um efeito indireto sobre a reprodução, crescimento e sobrevivência de artrópodes herbívoros e seus bio-reguladores (ENGLISH-LOEB et al., 1997). Índices nutricionais e compostos químicos de plantas estão associados a fatores como adubação e idade da planta, afetando o inseto fitófago e sua diversidade de inimigos naturais (BOWERS & STAMP, 1993; COLEY & BARONE, 1996; LEITE et al.,2011). O lodo de esgoto pode aumentar o teor de húmus no solo, além de ser rico em macro (N, P, K) e micronutrientes (Cu e Zn), o que favorece a planta e, consequentemente, o desenvolvimento de insetos. A diversidade e abundância de insetos herbívoros e inimigos naturais são superiores em árvores maiores (FERRIER & PRICE 2004, ESPÍRITO-SANTO et al., 2007; LEITE et al., 2017). Essas plantas funcionam como ilhas biogeográficas de pequena escala (ou seja, teoria da ilha biogeográfica - IBG), reduzindo a probabilidade de extinção de espécies mais raras (KITAHARA & FUJII, 1997; BURNS, 2016; LEITE et al., 2017). 14

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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ARTIGO CIENTÍFICO HEMÍPTEROS FITÓFAGOS, FORMIGAS PROTOCOOPERANTES E PREDADORES DE STERNORRYNCHA EM ACACIA MANGIUM (FABALES: FABACEAE) ADUBADAS COM LODO DE ESGOTO DESIDRATADO EM UMA ÁREA DEGRADADA RESUMO. Macro e micronutrientes do lodo de esgoto desidratado são importantes para o desenvolvimento de plantas em áreas em recuperação ambiental. A abundância, diversidade e riqueza de Hemiptera fitófagos, formigas protocooperantes e predadores de Sternorryncha em plantas de Acacia mangium Willd. (Fabales: Fabaceae) fertilizadas ou não com lodo de esgoto desidratado em área degradada foram avaliadas por 24 meses. O delineamento utilizado foi inteiramente casualizado com dois tratamentos (com e sem lodo de esgoto desidratado), com 24 repetições, cada uma com uma planta. A abundância de hemípteros fitófagos (> 3,9 vezes) e de formigas protocooperantes (> 1,3 vezes) foi maior em plantas fertilizadas com lodo de esgoto desidratado e similar para predadores de Sternorryncha entre os tratamentos. A diversidade e riqueza de espécies de formigas protocooperantes foram menores e maiores nos tratamentos com e sem lodo de esgoto desidratado, respectivamente, mas a riqueza e a diversidade dos predadores fitófagos de Hemiptera e Sternorryncha foram semelhantes entre os tratamentos. Acrogonia sp. (Hemiptera: Cicadellidae) foi mais abundante em plantas não fertilizadas com lodo de esgoto desidratado; Aethalion reticulatum L. (Hemiptera: Aethalionidae) e Quesada gigas Olivier (Hemiptera: Cicadidae) foram mais abundantes em plantas fertilizadas, enquanto os demais insetos sugadores foram semelhantes entre os tratamentos. Brachymyrmex sp., Cephalotes sp. e Pseudomyrmex termitarius Smith (Hymenoptera: Formicidae) e a abundância de Syrphus sp (Diptera: Syrphidae) foi maior nas plantas de A. mangium fertilizadas com lodo de esgoto desidratado, e a abundância de Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae) foi maior nas plantas não fertilizadas. Os hemipteros Membracidae, Membracis sp. (Membracidae), Phenacoccus sp. (Pseudococcidae) e Q. gigas aumentaram com o aumento do número total de folhas de A. mangium. A abundância de Aleyrodidae aumentou com Brachymyrmex sp., enquanto Chrysoperla sp. (Neuroptera: Chrysopidae), reduziu o número de Aleyrodidae e Phenacoccus sp. A maior copa da planta de A. mangium, quando fertilizada com lodo de esgoto desidratado, explica a maior abundância de fitófagos Hemiptera e formigas protocooperantes, indicando que é uma opção viável para a recuperação de áreas degradadas. Palavras-chave: Artrópodes. Diversidade. Fertilização. Serapilheira. 19

PHYTOPHAGOUS HEMIPTERA, PROTOCOOPERATING ANTS, AND STERNORRYNCHA PREDATORS ON ACACIA MANGIUM (FABALES: FABACEAE) FERTILIZED WITH DEHYDRATED SEWAGE SLUDGE IN A DEGRADED AREA ABSTRACT. Macro and micronutrients of dehydrated sewage sludge are important for plant development in areas undergoing environmental recovery. The abundance, diversity and richness of phytophagous Hemiptera, protocooperating ants and Sternorryncha predators in plants of Acacia mangium Willd. (Fabales: Fabacea) fertilized or not with dehydrated sewage sludge in a degraded area were evaluated for 24 months. The design used was completely randomized with two treatments (with and without dehydrated sewage sludge) with 24 replications, each with one plant. The abundance of phytophagous Hemiptera (> 3.9 times) and protocooperating ants (> 1.3 times) was higher on plants fertilized with dehydrated sewage sludge and similar for Sternorryncha predators between treatments. The diversity and richness of protocooperating ant species were lower and higher in the treatments with and without dehydrated sewage sludge, respectively, but the richness and diversity of phytophagous Hemiptera and Sternorryncha predators were similar between treatments. Acrogonia sp. (Hemiptera: Cicadellidae) was more abundant on plants not fertilized with dehydrated sewage sludge; Aethalion reticulatum L. (Hemiptera: Aethalionidae) and Quesada gigas Olivier (Hemiptera: Cicadidae) were more abundant in fertilized plants while the other sucking insects were similar between treatments. Brachymyrmex sp., Cephalotes sp. and Pseudomyrmex termitarius Smith (Hymenoptera: Formicidae), and Syrphus sp. (Diptera: Syrphidae) abundance was higher on A. mangium plants fertilized with dehydrated sewage sludge, and Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae) abundance was higher in unfertilized plants. The hemipteran Membracidae, Membracis sp. (Membracidae), Phenacoccus sp. (Pseudococcidae), and Q. gigas increased with increasing A. mangium total leaf numbers. Aleyrodidae abundance increased with Brachymyrmex sp., while Chrysoperla sp. (Neuroptera: Chrysopidae) reduced Aleyrodidae and Phenacoccus sp. numbers. The larger A. mangium plant crown when fertilized with dehydrated sewage sludge, explains the greater abundance of Hemiptera phytophagous and protocooperating ants, indicating that it is a viable option for the recovery of degraded areas. Key words: Arthropods. Diversity. Fertilization. Litter. 20

1. INTRODUCTION

Sewage sludge, a residue rich in organic matter, shows potential for fertilization or for use in substrates for seedling production. This material can be used in forest plantations and to recover degraded areas, reducing the risk of toxic elements entering the human food chain (KIMBERLEY et al., 2004). Sewage sludge, in agriculture and forests, represents an alternative fertilization with lower costs and a reduction of this residue‟s entry into the environment (CALDEIRA et al., 2014, 2018; SILVA et al., 2017). Dehydrated sewage sludge did not affect the heavy metal content of maize grains, Zea mays L. (Poales: Poaceae) and cowpea, Vigna unguiculata (L.) Walp. (Fabales: Fabaceae) (NOGUEIRA et al., 2007). Acacia mangium Willd. (Fabacea: Fabacea), a fast-growing, hardy pioneer plant, with nitrification potential, is recommended for recovery of degraded areas (VEIGA et al., 2000). The biomass and nutrient production and inflow via litter favors plant succession, presenting a high nitrogen fixation rate through symbiosis with diazotrophic bacteria. These A. mangium characteristics and the high adaptability of the plant to acidic and infertile soils, increase its potential for degraded area recovery programs (BALIERO et al., 2004). Insect biodiversity is an indicator used to evaluate degraded area recovery, as these organisms respond quickly to environmental changes (SANTOS et al., 2006). Hemiptera and Hymenoptera present a large number of species and are used as bioindicators (OSBORN et al., 1999; GONZÁLEZ & RUIZ, 2000; SKERN et al., 2010). Nutritional indexes and chemical plant defenses are associated with factors such as fertilization and plant age, affecting the phytophagous insect and their natural enemy diversity (BOWERS & STAMP, 1993; COLEY & BARONE, 1996; LEITE et al., 2011). Sewage sludge increases the humus content in the soil and is rich in macro (eg. N, P, K) and micronutrients (Cu and Zn), which favors plant and, consequently, insect development. Herbivorous insects and natural enemy diversity and abundance are greater in larger trees (FERRIER & PRICE 2004, ESPÍRITO-SANTO et al., 2007; LEITE et al., 2017). These plants function as small-scale biogeographic islands (i.e. biogeographic island theory– BGI), reducing the probability of extinction of rarer species (KITAHARA & FUJII, 1997; BURNS, 2016; LEITE et al., 2017). The objective of the present study was to evaluate the abundance, diversity and richness of species of phytophagous Hemiptera, protocooperating ants, and Sternorryncha predators on A. mangium plants, with or without dehydrated sewage sludge in degraded areas, over 24 months, testing three hypotheses: i) phytophagous Hemiptera abundance is higher on fertilized plants because they present a larger crown (> BGI) (FERRIER & PRICE 2004; 21

ESPÍRITO-SANTO et al., 2007; DA SILVA et al., 2011; DE ABREU et al., 2017; LEITE et al., 2017), and, consequently, higher free amino acid content in the sap (FAA) (TAIZ et al., 2017); ii) protocooperating ant abundance is directly proportional to that of Hemiptera phytophagous due to protocooperation (SCHMITZ, 2006); and iii) the greater abundance of protocooperating ants reduces that of Sternorryncha predators (WAKERS et al., 2017).

2. MATERIALS AND METHODS

2.1. Experimental Site The study was carried out in a degraded area at the “Instituto de Ciências Agrárias (ICA)” of the “Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG)”, municipality of Montes Claros, Minas Gerais state, Brazil (latitude 16º51'38 S, longitude 44º55'00 "W, altitude 943 m) from March 2015 to February 2017 (24 months; insect collection period). This area were degraded, showing soil loss and changes in soil chemistry and hydrology (MILTON et al., 1994; WHISENANT, 1999). The climate of the region is Aw: tropical savannah, with dry winter and rainy summer, according to the Köppen classification. The soil type is litolic neosoil (SANTANA et al., 2016), average texture, total sand= 42.0 dag.Kg–1, silt= 36.0 dag.Kg–1, clay= 22.0 dag.Kg–1, pH–H2O= 5.0, organic matter= 4.4 dag.Kg–1, P= 1.5 mg.dm–3, K= 92.0 mg.dm–3, Ca= 1.9 cmolc.dm–3, Mg= 0.8 cmolc.dm–3, Al= 2.4 cmolc.dm–

3, H + Al= 6.7 cmolc.dm–3, cation–exchange capacity (CEC)= 5.3 cmolc.dm–3, and CEC at natural pH 7.0= 9.6 cmolc.dm–3.

2.2 Seedlings

Seeds from trees grown at UFMG campus were planted in March 2014, in plastic bags (8 x 12 cm) with mixed substrate containing 30% organic compost, 30% clay soil, 30% sand, and 10% reactive natural phosphate (160 g/seedling) in a nursery. The organic compost consisted of: two parts of debris gardening prunings (≤ 5 cm) and one part tanned bovine manure. The soil pH of the pits was corrected with dolomitic limestone, increasing base saturation to 50% (KOPITTKE & MENZIES, 2007). Natural phosphate, gypsum, fritted trace elements (FTE), potassium chloride and micronutrients were added according to the soil analysis (NOUVELLON et al., 2012). In September 2014, one 30 cm tall A. mangium seedling was planted per pit (40 × 40 × 40 cm) with a two-meter spacing between each one, in six parallel lines on a flat terrain (same characteristics) with two meters between each line, 22 four plants with dehydrated sewage fertilization per sludge/line and four plants without such fertilization. These seedlings were watered twice a week until the beginning of the rainy season, when that was no longer necessary. Each plant was pruned using a sterilized razor, when its branches reached 5 cm long, eliminating additional branches and those up to 1/3 of crown height, leaving only the best stem. The pruned parts were left between their respective planting lines.

2.3 Dehydrated Sewage Sludge

Dehydrated sewage sludge (5% moisture content) was collected at the sewage treatment plant – “Estação de Tratamento de Esgoto (ETE)” in the municipality of Juramento, Minas Gerais State, Brazil, about 40 km from experimental site. The ETE is operated by the Minas Gerais Sanitation Company – “Companhia de Saneamento de Minas Gerais S.A. (COPASA)” treating 217 m3 sewage/day. The efficiency of the system for organic matter removal is above 90%. The treatment of the sewage sludge via solarization in coarse sand tanks for three months in the ETE reduces the thermotolerant coliforms to levels acceptable for the National Environment Council– “Conselho Nacional do Meio Ambiente (CONAMA)” (Resolution No 375) of the Ministry of the Environment of Brazil for use in agriculture, which is <103 of the most likely number/g of total solids. The main chemical and biological characteristics of the dehydrated sewage sludge of this company were: pH–H2O= 4.40, N= 10.4 mg.Kg–1, P= 2.9 mg.Kg–1, K= 5.8 mg.Kg–1, Cd= 0.1 µg.g–1, Pb= 56.9 µg.g–1, Cr= 46.7 µg.g–1, and fecal coliforms= 4.35 most likely number g–1 (NOGUEIRA et al., 2007).

2.4 Experimental Design

The experimental design was completely randomized with two treatments (20 L of dehydrated sewage sludge/pit or no dehydrated sewage sludge) and 24 replications with one plant each. The 20 L of dehydrated sewage sludge was placed in a single dose per pit during planting.

2.5 Phytophagous Hemiptera, protocooperating ants and Sternorryncha predators

Phytophagous Hemiptera, protocooperating ants and Sternorryncha predators were counted on the adaxial and abaxial leaf surfaces during biweeklyvisual observations 23 between 7:00 and 11:00 AMat the apical, middle and basal canopy parts in the north, south, east and west directions, totaling 12 leaves/plant/evaluation on 48 six-month-old A. mangium trees over 24 months. The insects were not removed from plants during the evaluation. The total sampling effort was 27,648 leaves to cover as many arthropod species as possible, especially the rarest. At least three specimens per insect species were captured per collection using an aspirator. These were stored in glass flasks with 70% ethanol or mounted, separated by morphospecies and sent for identification.

2.6 Ecological Indices

Averages were made by reducing the data to single trees. Ecological indices (abundance, diversity, and species richness) were calculated per identified species and treatment (with or without dehydrated sewage sludge)/tree using the software BioDiversity© Professional, Version 2 (1997 The Natural History Museum) (Krebs, 1989). The diversity was calculated with the Hill's formula (Hill, 1973; Jost, 2006).

2.7 Statistics

Data for the abundance, diversity, and species richness of phytophagous Hemiptera, protocooperating ants, and Sternorryncha predators were submitted to the non parametric statistical hypothesis, Wilcoxon signed-rank test (P< 0.05) (WILCOXON, 1945) using the statistical analysis program “Sistema para Análises Estatísticas e Genéticas” (SAEG), version 9.1 (SAEG, 2007) (Supplier: “Universidade Federal de Viçosa”). A correlation matrix for the association between the variables studied was estimated. Some variables were considered ordinally qualitative, because the number of insects per plant was, in general, low (≈

3. RESULTS

3.1. Ecological indices

The phytophagous Hemiptera (> 3.9 times) and protocooperating ant (> 1.3 times) abundance was higher (P <0.05) on plants fertilized with dehydrated sewage sludge while the abundance for Sternorryncha predators (P> 0.05) was similar between treatments. Protocooperative ant diversity and richness were lower and higher (P <0.05) in treatments with and without dehydrated sewage sludge, respectively, but those of Hemiptera phytophages and Sternorryncha predators were similar (P> 0.05) between treatments (Table 1).

3.2. Phytophagous Hemiptera

The number of Acrogonia sp. (Cicadellidae) individuals was higher (P <0.05) on A. mangium plants not fertilized with dehydrated sewage sludge. Aethalion reticulatum L. (Aethalionidae) and Quesada gigas Olivier (Cicadidae) numbers on fertilized plants was also higher while other Hemiptera phytophatous were similar (P> 0.05) between treatments (Table 2). The Membracidae, Membracis sp. (Membracidae), Phenacoccus sp. (Pseudococcidae), and Q. gigas abundances increased with the total number of A. mangium leaves (Fig. 1). The methodology for obtaining the total number of leaves can be verified in Silva et al., (2020).

3.3. Protocooperating ants and Sternorryncha predators

Brachymyrmex sp., Cephalotes sp. and Pseudomyrmex termitarius Smith (Hymenoptera: Formicidae), and Syrphus sp. (Diptera: Syrphidae) and Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae) were more abundant (P <0.05) on A. mangium plants fertilized with dehydrated sewage sludge. Dolichopodidae (Diptera) was the most abundant Sternorryncha predator on A. mangium plants (Table 3). Aleyrodidae (Hemiptera) abundance increased with that of Brachymyrmex sp. while an increase in Chrysoperla sp. (Neuroptera: Chrysopidae) numbers reduced Aleyrodidae and Phenacoccus sp. numbers (Fig. 1). 25

4. DISCUSSION

The higher phytophagous Hemiptera abundance (eg. A. reticulatum and Q. gigas) on A. mangium plants fertilized with dehydrated sewage sludge may be due to the greater number of leaves of this plant (eg. Phenacoccus sp.) (SILVA et al., 2020) (>BGI), due to dehydrated sewage sludge being rich in macro and micronutrients (NOGUEIRA et al., 2007; JAKUBUS, 2016), presenting better quality (> FAA) (TAIZ et al., 2017) for these insects, confirming our first hypothesis: > BGI/FAA => phytophagous Hemiptera (JANSSON & EKBOM, 2002; FERRIER & PRICE 2004; ESPÍRITO-SANTO et al., 2007; LEITE et al., 2011, 2017). The best development of phytophagous Hemiptera on plants with higher nitrogen fertilization or lower potassium may be due to the higher amount of FAA in their sap (MARSCHNER, 1995; JANSSON & EKBOM, 2002; LEITE et al., 2011; TAIZ et al., 2017). In addition, the greater diversity and abundance of herbivorous insects and their natural enemies on larger trees (FERRIER & PRICE 2004; ESPÍRITO-SANTO et al., 2007; LEITE et al., 2017) is due to their functioning as a small-scale BGI whereby probability of rarer species extinction is lower (> canopy) and their ability to withstand higher insect population densities (KITAHARA & FUJII 1997; BURNS 2016; LEITE et al., 2017). This agrees with the greater abundance of phytophagous Hemiptera and of their natural enemy on Caryocar brasiliense Cambess. (Malpighiales: Caryocaraceae) trees with larger crowns in the Brazilian cerrado (LEITE et al., 2016). The higher number of phytophagous Hemiptera on A. mangium plants fertilized with dehydrated sewage sludge is important, since this plant is used to recover degraded areas by increasing the biodiversity in the area (FLEMING et al., 2007; MCLEISH et al., 2007; PALMER et al., 2007; SILVA et al., 2014, 2015, SILVA et al., 2020). The use of sewage sludge as a biofertilizer increased macrofauna richness including Scarabaeidae (Coleoptera) larvae and adults in degraded soils of the cerrado area (KITAMURA et al., 2008) and Carabidae (Coleoptera) in soil in Oxford area, USA. The higher abundance of A. reticulatum and Q. gigas on A. mangium plants may be a problem because the first species can cause hypertrophy and fissures on A. mangium, Erythrina speciosa Andrews (Fabaceae), and Mangifera indica L. (Sapindales: Anarcadiaceae) (WAITE, 2002; SILVA et al., 2014; ZANUNCIO et al., 2015), as was also observed in the present study. Visible damage by Q. gigas was not observed on A. mangium, but this insect‟s nymphs sucked roots and caused damage in Coffea arabica L. (Rubiaceae), 26

Schizolobium parahyba var. amazonicum (Huber ex Ducke) Barneby (Fabaceae), and Conyza spp. (Asteraceae) (LUNZ et al., 2010; DECARO JUNIOR et al., 2012; MACCAGNAN et al., 2017). The higher number of phytophagous Hemiptera (eg. Aleyrodidae)- tritrophic interaction- may explain the greater ant (eg. Brachymyrmex sp.) abundance on A. mangium plants fertilized with dehydrated sewage sludge. This interaction type is common among plants, herbivores, and natural enemies (SCHMITZ, 2006), confirming the second hypothesis: > Hemiptera phytophagous => protocooperating ants. This agrees with the greater Dikrella caryocar (Coelho, Leite & Da-Silva) (Hemiptera: Cicadellidae) and Pseudoccocus sp. (Hemiptera: Pseudococcidae) abundance on C. brasiliense trees increasing the Crematogaster sp. (Hymenoptera: Formicidae) population (LEITE et al., 2012, 2015). Mutualistic relationships protecting phytophagous insects (eg. Phenacoccus sp. x Chrysoperla sp.), principally, of the Hemiptera order and receiving food - one of the most important interactions in nature, may explain the ant presence (STADLER & DIXON, 2005; ARAUJO et al., 2016). The protocooperating ant presence is important because these insects protect trees against chewers (e.g. Coleoptera and Lepidoptera) (GONTHIER et al., 2013) and improve the biological balance (GONTHIER et al., 2013). In addition, ants are bioindicators for degraded area recovery because they respond quickly to environmental complexity and to mutualistic relationships with other insects (PÉREZ-LACHAUD & LACHAUD, 2014; CHOMICKI et al., 2015; SANCHES, 2015). The reduced Sternorryncha predator abundance on A. mangium plant leaves is probably due to the large number of protocooperating ants, mainly, in the fertilized plants, resulting in a lower number of C. sanguinea ladybugs on these plants, corroborating our third hypothesis: > protocooperating ants =

The larger A. mangium plant crown size (> BGI) fertilized with dehydrated sewage sludge explains the greater phytophagous Hemiptera and protocooperants ant abundance, in addition to the latter‟s greater species richness, indicating that this plant is suitable for use in the recovery of degraded areas.

5. FINAL CONSIDERATIONS

Acacia mangium when fertilized with dehydrated sewage sludge has a higher canopy, which results in greater soil coverage via litter deposition and an increase in the ecological indices of phytophagous Hemiptera, Sternorryncha predators and protocooperating ants, demonstrating that programs for the recovery of degraded areas with this plant are promising.

6. ACKNOWLEDGEMENTS This work was performed out with the support of the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES)- Financing Code 001, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais and Programa Cooperativo sobre Proteção Florestal of the Instituto de Pesquisas e Estudos Florestais. To Dr. Ayr de Moura Bello (Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Brazil - Coleoptera), Dr. Carlos Augusto Rodrigues Matrangolo (Universidade Estadual de Montes Claros, Janaúba, Minas Gerais, Brazil- Formicidae), Dr. Ivan Cardoso Nascimento (Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Jequié, Bahia, Brazil - Formicidae), Dr. Luci Boa Nova Coelho (Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil - Cicadellidae), and Dr. Paulo Sérgio Fiuza Ferreira (Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais, Brazil - Hemiptera) for insect species identifications. The voucher numbers for insects is 1595/02 and 1597/02 (Centro de Estudos Faunísticos e Ambientais, Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Paraná, Brazil). 28

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Table 1. Abundance (Abun.), diversity (DI), and species richness (SR) of phytophagous Hemiptera (Hem.), protocooperant ants (ants), and Sternorryncha predators (Stern.pred.) on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge Dehydrated sewage sludge Wilcoxon test With Without VT* P Abun. Hem. 14.33 ± 5.03 3.63 ± 0.77 2.0 0.02 DI. Hem. 5.31 ± 0.66 6.23 ± 1.01 0.8 0.22 SR Hem. 2.58 ± 0.32 2.21 ±0.34 0.7 0.26 Abun. Ants 67.50 ± 11.31 49.21 ± 17.53 1.9 0.03 DI. ants 5.68 ± 0.58 7.00 ± 0.53 1.8 0.04 SR ants 4.42 ± 0.22 3.83 ± 0.25 1.9 0.03 Abun. Stern.pred. 3.38 ± 0.69 3.29 ± 0.59 0.0 0.49 DI. Stern.pred. 2.74 ± 0.43 2.32 ± 0.24 0.5 0.32 SR Stern.pred. 1.29 ± 0.17 1.25 ± 0.17 0.1 0.47 n= 24 per treatment. VT*= value of the test. 35

Table 2. Total numbers of phytophagous Hemiptera on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge Family Species Dehydrated sewage sludge Wilcoxon test With Without TV* P Aethalionidae Aethalion reticulatum L. 6.50±4.40 0.04±0.04 1.8 0.04 Aleyrodidae Non-identified 2.75±1.08 1.25±1.03 1.2 0.12 Cercopidae Mahanarva fimbriolata Stal 0.04±0.04 0.00±0.00 1.0 0.16 Cicadellidae Acrogonia sp. 0.04±0.04 0.33±0.11 2.3 0.01 Balclutha hebe Kirkaldy 0.33±0.17 0.75±0.26 1.6 0.06 Cicadellinae 0.04±0.04 0.00±0.00 1.0 0.16 Erythrogonia sexguttata Fabr. 0.08±0.05 0.25±0.18 0.1 0.47 Ferrariana trivittata Signoret 0.04±0.04 0.04±0.04 0.0 0.50 Cicadidae Quesada gigas Olivier 0.42±0.18 0.04±0.04 1.8 0.04 Membracidae Membracis sp. 0.17±0.07 0.08±0.05 0.9 0.19 Non identified 0.79±0.36 0.42±0.15 0.3 0.39 Nogodinidae Bladina sp. 0.13±0.06 0.04±0.04 1.0 0.15 Non identified 0.04±0.04 0.13±0.09 0.6 0.27 Pentatomidae Non-identified 0.54±0.17 0.58±0.14 0.2 0.40 Pseudococcidae Phenacoccus sp. 2.21±1.18 0.42±0.41 1.4 0.08 Pyrrhocoridae Dysdercus sp. 0.04±0.04 0.00±0.00 1.0 0.16 Scutelleridae Pachycoris torridus Scopoli 0.17±0.09 0.08±0.08 1.0 0.16 n= 24 per treatment. VT*= value of the test. 36

Table 3. Total numbers of natural enemies on Acacia mangium (Fabales: Fabaceae)/tree (mean ± SE) with or without dehydrated sewage sludge Order: Family Species Dehydrated sewage sludge Wilcoxon test With Without VT* P Coleoptera Cantharidae Cantharis sp. 0.50±0.45 0.17±0.07 0.8 0.22 Coccinelidae Cycloneda sanguinea L. 0.00±0.00 0.13±0.06 1.8 0.04 Lampyridae Photinus sp. 0.13±0.09 0.04±0.04 0.6 0.27 Diptera Dolichopodidae Non-identified 2.46±0.41 2.88±0.49 0.5 0.30 Syrphidae Syrphus sp. 0.29±0.12 0.04±0.04 1.8 0.04 Hymenoptera Formicidae Brachymyrmex sp. 40.21±10.57 27.58±17.59 2.9 0.00 Camponotus sp. 9.21±2.04 9.59±1.72 0.4 0.33 Cephalotes sp. 7.04±3.32 0.00±0.00 3.3 0.00 Ectatoma sp. 1.08±0.22 1.00±0.28 0.7 0.23 Pheidole sp. 5.13±0.81 6.75±1.29 0.5 0.30 Pseudomyrmex termitarius Smith 4.83±2.20 4.33±0.65 2.0 0.02 Neuroptera Chrysopidae Chrysoperla sp. 0.13±0.06 0.08±0.05 0.5 0.32 n= 24 per treatment. VT*= value of the test. 37

Quesada gigas Correlations 1.00 0.75 0.50 Phenacoccus sp. 0.25 -0.25 -0.50 -0.75 -1.00

Chrysoperla sp.

Leaves

Aleyrodidae

Membracidae

Membracis sp.

Brachymyrmex sp.

Figure 1. Estimated network structures based on correlations (P< 0.05) generated for Aleyrodidae, Brachymyrmex sp., Chrysoperla sp., Membracidae, Membracis sp., Phenacoccus sp., and Quesada gigas per Acacia mangium total leaves. Montes Claros, Brazil.