Eudicotiledôneas II: & APG-III 2009

- 4-5-meria - Pólen porado ou colporado Pólen porado ou colporado

Acanthaceae Aesculus

Euphorbia Acanthaceae APG-III 2009

- 4-5-meria - Pólen porado ou colporado Santalales

• 13 famílias, ca. de 150 gêneros e 2000 espécies • Grande diversidade de formas de vida: ervas, arbustos, árvores, parasitas de raízes, parasitas aéreas • Flores: (a) Geralmente pequenas (b) Tetrâmeras ou pentâmeras (c) Prefloração valvar (d) 1 óvulo/carpelo • Fruto: (a) Drupa (b) Poucas sementes SANTALALES • 13 famílias • 150 gêneros • 2000 espécies

* Todas incluem representantes parasitas Holoparasitas & Hemiparasitas

• Tipos de plantas parasitas: (a) Holoparasitas: aclorofiladas e heterótrofas; matam a planta ao longo dos anos. (b) Hemiparasitas: clorofiladas, retiram água e sais minerais do xilema mas não sugam o floema; plantas hospedeiras e parasitas convivem por muito tempo.

• Tipo de raízes das parasitas: Sugadoras ou haustórios (a) Caule volúvel forma apressórios que aderem ao hospedeiro; (b) Células do centro do apressório se multiplicam e formam uma curta raíz, o haustório (c) Haustório se ramifica até o xilema (e floema no caso das holoparasitas) de onde retiram os nutrientes Holoparasita (com haustório sugando floema e xilema) Vista anatômica de um haustório de holoparasita Hemiparasita (com haustório sugando apenas o xilema) “Erva de Passarinho” (Struthantus martinuanus, ) Struthantus martinianus, Loranthaceae (“Erva de Passarinho”)

Apressório Vista anatômica de um haustório de hemiparasita Struthantus martinianus

- Formação de raízes haustoriais penetrando até o xilema para absorção de água através das células sugadoras Diversidade de plantas parasitas

Mútilplas evoluções do parasitismo SANTALALES

* Todas incluem representantes parasitas BALANOPHORACEAE (Holoparasita de raízes) Balanophoraceae • 17 gêneros (6 no Brasil) e 50 espécies (12 no Brasil) • Ervas carnosas, aclorofiladas (confundidas com fungos!) • Plantas monóicas ou dióicas • Inflorescência capitada • Flores espiraladas, actinomorfas, aclamídeas/monocalmídeas

Balanophora fungosa Flores masculinas

Flores femininas Flores masculinas Balanophora BALANOPHORACEAE

Flores femininas

Helosys cayennensis

Balanophora harlandii Langsdorffia hypogaea Ombrophytum peruvianum

Langsdorffia hypogaea Lophophytun mirabile Lophophytun argentinae SANTALALES

* Todas incluem representantes parasitas LORANTHACEAE (“ervas de passarinho”) (Hemiparasita de caules) • 67 gêneros (10 no Brasil) e 950 Loranthaceae espécies (100 no Brasil) • Arbustos, lianas, hemiparasitas • Folhas carnosas, venação actinódroma • Inflorescências cimosas • Flores: (a) Vistosas, diclamídeas e tubulares ou reduzidas e monoclamídeas (b) Bissexuadas e actinomorfas (c) Ovário ínfero, unilocular, 3-4-carpelar • Fruto: (a) Carnoso (baga ou drupa) (b) 1-(2-3)-sementes (c) Sementes dispersas por aves (recobertas por material gelatinoso) Dispersão da “erva-de-passarinho” Struthanthus sp.

Apressório

Struthanthus flexicaulis Struthanthus flexicaulis

(infestação massiva chegando a ser letal)

Psittacanthus cucularis Psittacanthus cordatus Psittacanthus parasitando uma Cactaceae Psittacanthus cordatus Dactylanthus taylorii Esculturas em “rosas-de- palo” (woodroses) Loranthus sp. SANTALALES

* Todas incluem representantes parasitas SANTALACEAE (família do Sândalo) Santalum album Santalaceae

• 50 gêneros (9 no Brasil) e ca. 1000 espécies (80 no Brasil) • Ervas, arbustos, árvores, epífitas ou hemiparasitas (raízes e caules) • Plantas monóicas ou dióicas • Flores: (a) Pequenas e pouco conspícuas (b) Tetrâmeras ou pentâmeras (c) Geralmente unissexuais (d) Monoclamídeas e actinomorfas (e) Prefloração valvar (f) Ovário geralmente ínfero • Fruto: (a) Carnosos (1-2-sementes) (b) Dispersos por aves Santalum album

Exocarpos sp. Okoubaka sp. Arceuthobium Arceuthobium americanum azorianum (crescendo em Pinus) - Inflorescência em espiga, com flores sésseis inseridas em depressões

Dendrophtophora clavata Phoradendron Diversidade Santalaceae (Viscaceae)

SANTALALES

* Todas incluem representantes parasitas OLACACEAE (Hemiparasitas de caule e raiz) Olacaceae • 3 gêneros, ca. 60 espécies • Arbustos, árvores, lianas e hemiparasitas (raízes e caule) • Folhas simples e alternas • Flores pouco vistosas, actinomorfas • Ovário súpero, com placentação apical ou central-livre • Fruto drupa Heisteria perianthomega Ximenia sp. Heisteria sp.

Ximenia sp. Apressório

SANTALALES

* Todas incluem representantes parasitas OPILIACEAE (Hemiparasitas de caule e raíz) Opiliaceae • 11 gêneros, ca. 40 espécies • Arbustos, árvores, ou hemiparasitas (raízes e caule) • Flores pequenas, monoclamídeas e actinomorfas • Ovário súpero, unilocular • Fruto drupa Agonandra

Anthobolus leptomerioides APG-III 2009

- 4-5-meria - Pólen porado ou colporado BERBERIDOPSIDALES

- 2 famílias (Berberidopsidaceae e Aextoxicaceae), 3 gêneros e 4 spp. APG-III 2009

- 4-5-meria - Pólen porado ou colporado CARYOPHYLLALES (34 famílias)

Beta vulgaris

Cactaceae Amaranthaceae (2,000 species) (2,500 species) CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. CARYOPHYLLALES

Sinapomorfias: - rbcL + atpB + 18SrDNA

- Placentação basal (ou central)

- Exina espinulosa

Cactaceae - Óvulos com micrópila formada pelo tegumento interno

* Muitas plantas tolerantes a aridez/salinidade ou com metabolismos peculiares (C4, CAM, carnivoria) Caryophyllales Perisperma (membrana fina que fica ao redor do embrião & endosperma da semente)

Endosperma reduzido

Gypsophila Acanthophyllum Placentação central ou basal

Talinum Portulacaceae Pigmentos antocianidina

betacianina e betaxantina Bougainvillea glabra (Nyctaginaceae)

Gomphrena (Amaranthaceae)

Celosia Portulaca (Amaranthaceae) (Portulacaceae) Caule com camadas concêntricas de xilema & floema

• Acúmulo de reservas na raíz primária (raízes tuberosas) • Formação de câmbios concêntricos (visíveis no corte transversal) Beta vulgaris (Amaranthaceae) Plastídeos tipo P-III nos elementos de tubo crivado

(Behnke 1976) CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. CACTACEAE

(Heywood 1974) Cactaceae

• 100 gêneros (40 no Brasil) e ca. 2000 espécies (200 no Brasil) • Ervas suculentas com caule segmentado em cladódios com formas variáveis, às vezes arbustos ou árvores • Folhas alternas, geralmente modificadas em espinhos • Flores: (a) Vistosas (b) Bissexuadas (c) Actinomorfas (d) Monoclamídeas (e) Numerosas peças florais (f) Estames numerosos (g) Ovário geralmente ínfero, unilocular, pluriovulado • Fruto: (a) Carnoso (geralmente baga) Óvulo jovem ilustrando o embrião curvo (Stuppy in Hunt & Taylor 2002)

Opuntia (Cactaceae) Pereskia grandiflora

• Flores monoclamídeas • Androceu polistêmone • Ovário ínfero, unilocular, com numerosos óvulos • Hipanto receptacular: Flor invaginada localizada no ápice do calule Hipanto receptacular Hipanto apendicular • Origem a partir do receptáculo • Origem a partir da fusão das sépalas, pétalas e estames Aréolas - gemas axilares modificadas Podem apresentar gloquídeos, tricomas especializados

(Barthlott 1979) Opuntia ficus-indica Opuntia sp. inamoena - Cladódios complanados e articulados Carnegia gigantea Pilosocereus Pilosocereus aurisetus

Ferocactus

xique-xique Pilosocereus gounellei

Schlumbergera Rhipsalidopsis (“Flor-de-Outubro”) Polinização

(Kubitzki et al. 1993) Rhipsalis Int. J. Sci. 172(7):902–914. 2011. Ó 2011 by The University of Chicago. All rights reserved. 1058-5893/2011/17207-0007$15.00 DOI: 10.1086/660881

MOLECULAR PHYLOGENY, EVOLUTION, AND BIOGEOGRAPHY OF SOUTH AMERICAN EPIPHYTIC CACTI

1, Alice Calvente, * Daniela C. Zappi,y Fe´lix Forest,z and Lu´cia G. Lohmann* *Laborato´rio de Sistema´tica Vegetal, Departamento de Botaˆnica, Instituto de Biocieˆncias da Universidade de Sa˜o Paulo, Rua do Mata˜o, 277, CEP 05508-090, Sa˜o Paulo, Sa˜o Paulo, ; yHerbarium, Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey TW9 3AB, United Kingdom; and zJodrell Laboratory, Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey TW9 3DS, United Kingdom

Epiphytes represent an important element of the tropical flora and are widely distributed across vascular . Despite this diversity, however, little is yet known of the evolutionary history, habitat preference, morphological diversity, and biogeographical patterns of epiphytes as a whole. Approximately 10% of cacti are epiphytes inhabiting humid regions, and Rhipsalis represents the largest genus of these. Here we reconstruct relationships among species of the genus Rhipsalis on the basis of plastid and nuclear DNA markers (trnQ-rps16, rpl32-trnL, psbA-trnH, internal transcribed spacers, and malate synthase) and use them as a basis to study the evolution of habit, key morphological features, and the biogeographical history of the genus. Rhipsalis is highly supported as monophyletic, presenting three main lineages. Two lineages are marked by unique floral morphologies and one presents an exclusive stem-shape morphology. In spite of this, neither of these features seems to have been associated with small-scale habit transitions or large-scale transitions through different biogeographical regions. Several lineages of the genus seem to have originated in coastal Brazil and subsequently occupied other tropical forests in South America, North America, Africa, and Asia. These events occurred in relatively recent times, with most of them taking place on terminal branches, thus suggesting recent associations between South American epiphytic flora.

Keywords: Andes, , Brazil, Cactaceae, Rhipsalis.

Online enhancements: appendixes.

Introduction Approximately 10% of all cacti are epiphytes that inhabit humid regions (Barthlott 1983). All obligate epiphytic cacti Epiphytes represent an important element of the tropical belong to the subfamily Cactoideae and are mainly assigned flora, being particularly fragile and dependent on the overall to two distinct tribes, Hylocereeae and Rhipsalideae (Nyf- maintenance of forests where they occur (Gentry and Dodson feler 2002; Hunt et al. 2006). Hylocereeae includes many fac- 1987). Epiphytism is widely distributed across vascular ultative epiphytes or secondary hemiepiphytes, comprising plants, and 44% of all orders contain at least Hylocereus (A. Berger) Britton & Rose, Epiphyllum Haw., one epiphytic species (Benzing 1987). Research published to Pseudorhipsalis Britton & Rose, Disocactus Lindl., Selenicer- date has addressed the evolution of the epiphytic habit in eus (A. Berger) Britton & Rose, and Weberocereus Britton & Orchidaceae (Gravendeel et al. 2004; Tsutsumi et al. 2007; Rose (Wallace and Gibson 2002; Bauer 2003). Rhipsalideae Yukawa and Stern 2002), ferns, and lycophytes (Wikstro¨m contains four genera, mainly of holoepiphytes: Hatiora Brit- et al. 1999; Tsutsumi and Kato 2006; Dubuisson et al. ton & Rose, Rhipsalis Gaertn., Lepismium Pfeiff., and Schlum- 2009), Melastomataceae (Clausing and Renner 2001), and bergera Lem. (Barthlott 1983). A recentphylogeneticanalysis Bromeliaceae (Crayn et al. 2004). However, little is still of Rhipsalideae based on plastid DNA regions (psbA-trnH, known regarding the potential drivers that triggered the di- trnQ-rps16, rpl32-trnL) and nuclear internal transcribed versification of epiphytes as a whole. Studies combining phy- spacers (ITSs) supported the monophyly of Rhipsalideae and logenetic data, habitat preference, morphological diversity, the major lineages within the tribe (Calvente 2010; Calvente and biogeography of epiphytes are needed in order to better et al. 2011). In particular, it showed that the genera Rhipsalis understand the processes involved in the evolution of these and Lepismium are monophyletic, while Hatiora and Schlum- plants. bergera are paraphyletic. Rhipsalis represents the largest genus of epiphytic cacti, with five subgenera (Calamorhipsalis, Epal- lagogonium, Erythrorhipsalis, Phyllarthrorhipsalis, and Rhip- 1 Author for correspondence; current address: Departamento de salis) and 35 species. This genus also includes epilithic species, Botaˆnica, Ecologia e Zoologia, Centro de Biocieˆncias, Universidade which grow on open habitats and rocky outcrops (fig. 1; Hunt Federal do Rio Grande do Norte, Campus Lagoa Nova, 59078-900, et al. 2006). Natal, Rio Grande do Norte, Brazil. Several hypotheses have been put forward to explain the Manuscript received January 2011; revised manuscript received April 2011. evolution of epiphytic cacti. These cacti are thought to have

902 CALVENTE ET AL.—PHYLOGENY OF RHIPSALIS 903

Fig. 1 Morphological and habit diversity in Rhipsalis. A, R. russellii. B, R. triangularis. C, R. cereoides. D, R. olivifera. E, F, R. micrantha. G, R. cuneata. H, R. pachyptera. I, R. pulchra. J, R. clavata. K, R. lindbergiana. L, R. grandiflora. M, R. floccosa. N, R. paradoxa. O, R. puniceodiscus P, R. neves-armondii.

evolved from ribbed terrestrial columnar cacti, with the tran- which decreases the ability for water storage; (4) loss of sition being accompanied by several structural modifications structures associated with maintenance of an upright position such as (1) development of adventitious roots so that stems (e.g., thick ribs, conspicuous wood formation, and collen- can remain attached to the host plant; (2) development of chyma); and (5) reduction or loss of spination, which pre- leaflike stems, which thus increases stem surface-to-volume vents sunlight from reaching photosynthetic tissues (Wallace ratio (Mauseth 2000); (3) stems with narrower ribs and pith, and Gibson 2002). All of these modifications are observed in CALVENTE ET AL.—PHYLOGENY OF RHIPSALIS 909

Fig. 3 Ancestral-state reconstructions of selected morphological traits (flower type, pericarpel position, and stem shape), habit, and biogeographical areas of Rhipsalis. Branches are colored according to the parsimony reconstruction, and the pie charts on the nodes show the results of the Bayesian reconstruction. Colored dots next to species names indicate the state(s) assigned to this species (missing data are indicated by the absence of a dot). Results of the ancestral areas that were reconstructed using the statistical dispersal-vicariance analysis (S-DIVA; see text) are indicated by pie charts. Rhipsalis goebeliana was excluded from the biogeographical reconstruction because its natural distribution is unknown. Rhipsalis mesembryanthemoides is abbreviated as R. mesembryanthem. on the flower, pericarpel, and stem optimizations. dependent transitions and one expansion to the Andes and Examination of the ancestral distribution with S-DIVA Central America (R. micrantha, R. cuneata and R. baccifera) resulted in an optimal reconstruction requiring dispersal, and one expansion to the region including Central and North expansion, and vicariance events. Most events were assigned America, Africa, and Asia (R. baccifera). to terminal branches, but a few events in more internal CALVENTE ET AL.—PHYLOGENY OF RHIPSALIS 909

Fig. 3 Ancestral-state reconstructions of selected morphological traits (flower type, pericarpel position, and stem shape), habit, and biogeographical areas of Rhipsalis. Branches are colored according to the parsimony reconstruction, and the pie charts on the nodes show the results of the Bayesian reconstruction. Colored dots next to species names indicate the state(s) assigned to this species (missing data are indicated by the absence of a dot). Results of the ancestral areas that were reconstructed using the statistical dispersal-vicariance analysis (S-DIVA; see text) are indicated by pie charts. Rhipsalis goebeliana was excluded from the biogeographical reconstruction because its natural distribution is unknown. Rhipsalis mesembryanthemoides is abbreviated as R. mesembryanthem. on the flower, pericarpel, and stem optimizations. dependent transitions and one expansion to the Andes and Examination of the ancestral distribution with S-DIVA Central America (R. micrantha, R. cuneata and R. baccifera) resulted in an optimal reconstruction requiring dispersal, and one expansion to the region including Central and North expansion, and vicariance events. Most events were assigned America, Africa, and Asia (R. baccifera). to terminal branches, but a few events in more internal Pólen Cladódio - Convergência Cactaceae E U P H O R B I A C E A E A S C L E P I A D A C E A E CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. Bougainvillea glabra Bougainvillea glabra

- Flores monoclamídeas - Ovário súpero, unicarpelar e uniovulado, com placentação ereta Mirabilis

M. violacea M. jalapa CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. Droseraceae

• 3 gêneros e 100 espécies; apenas Drosera no Brasil (10 spp.) • Cosmopolita, ocorrendo em áreas com solos arenosos • Ervas carnívoras, com folhas rosuladas e tricomas glandulares • Flores: (a) Pouco vistosas (b) Geralmente hermafroditas (c) Diclamídeas (d) Actinomorfas (e) Pentâmeras (f) Ovário súpero, unilocular, pluriovulado, placentação parietal • Fruto: (a) Cápsula loculicida Drosera

• Folhas modificadas com formas especializadas para captura de insetos e outros organismos; • Possuem tricomas que secretam mucilagem para a captura de insetos e glândulas proteolíticas para a digestão dos mesmos; • Plantas calcífugas: Ocorrem predominantemente em áreas com solos ácidos e pobres Drosera villosa Drosera capensis Dionaea muscipula CARYOPHYLLALES - 34 famílias - 692 gêneros - ca. de 11200 spp. Nepenthaceae Nepenthes ventricosa Nepenthes x mista Filipinas Sarracenia purpurea (Sarraceniaceae) Múltiplas evoluções da carnivoria Convergência