UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA JÉFERSON BUGONI REDES PLANTA-POLINIZADOR NOS TRÓPICOS: LIÇÕES DAS INTERAÇÕES PLANTA – BEIJA-FLOR PLANT-POLLINATOR NETWORKS IN THE TROPICS: LESSONS FROM HUMMINGBIRD-PLANT INTERACTIONS CAMPINAS 2017 JÉFERSON BUGONI REDES PLANTA-POLINIZADOR NOS TRÓPICOS: LIÇÕES DAS INTERAÇÕES PLANTA – BEIJA-FLOR PLANT-POLLINATOR NETWORKS IN THE TROPICS: LESSONS FROM HUMMINGBIRD-PLANT INTERACTIONS Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutor em Ecologia. Thesis presented to the Institute of Biology of the University of Campinas in partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor in Ecology. ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELO ALUNO JÉFERSON BUGONI E ORIENTADA PELA DRA. MARLIES SAZIMA. Orientadora: MARLIES SAZIMA Co-Orientador: BO DALSGAARD CAMPINAS 2017 Campinas, 17 de fevereiro de 2017. COMISSÃO EXAMINADORA Profa. Dra. Marlies Sazima Prof. Dr. Felipe Wanderley Amorim Prof. Dr. Thomas Michael Lewinsohn Profa. Dra. Marina Wolowski Torres Prof. Dr. Vinícius Lourenço Garcia de Brito Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno. DEDICATÓRIA À minha família por me ensinar o amor à natureza e a natureza do amor. Ao povo brasileiro por financiar meus estudos desde sempre, fomentando assim meus sonhos. EPÍGRAFE “Understanding patterns in terms of the processes that produce them is the essence of science […]” Levin, S.A. (1992). The problem of pattern and scale in ecology. Ecology 73:1943–1967. AGRADECIMENTOS Manifestar a gratidão às tantas pessoas que fizeram parte direta ou indiretamente do processo que culmina nesta tese não é tarefa trivial. Inicialmente, agradeço aos muitos professores, familiares e amigos que desde a infância incentivaram a trilhar o caminho dos sonhos distantes e abstratos, sem perder de vista a honestidade; Agradeço a todos os conhecidos e desconhecidos que por cerca de 23 anos permitiram que eu estudasse em escolas públicas. Agradeço especialmente às pessoas simples que humildemente pagaram com seu tempo e suor os impostos que financiaram meus estudos. Espero poder retribuir seus esforços com meu trabalho contínuo para um futuro melhor para todos À querida orientadora Marlies, pela orientação, confiança e apoio ao meu trabalho; pelo suporte logístico, psicológico e intelectual; pelo carinho e humildade que tanto me admira e referencia; e pela compreensão às razões pessoais que motivaram minha frequente distância física do lab; Ao coorientador e amigo Bo Dalsgaard pela orientação, amizade e estímulo às big ideas; por facilitar minha estadia e me receber no Center for Macroecology Evolution and Climate da Universidade de Copenhague; e pelos diversos jantares e cervejas, permeados de ciência e brincadeiras com a lille Fifi; Ao grande amigo Pietro pela ajuda que foi imprescindível para a coleta intensiva dos dados, o transporte para o (e no) campo; por muitas das ideias, críticas e por ser co-responsável por parte expressiva dos eventuais méritos deste trabalho. Agradeço-o especialmente pela companhia na cerveja e papo furado dos fins-de-dia na floresta tropical chuvosa ou na gélida e cinza Escandinávia. Grande pesquisador e imenso amigo; À Mardiore Pinheiro por estimular e facilitar a oportunidade de ingresso na Unicamp. Aos amigos dinamarqueses, colegas de campo no Brasil e Dinamarca, Jesper Sonne e Peter Kyvsgaard; Ao Matthias Schleuning e Bob O’hara pela sugestões analíticas do capítulo 3 e ao Jesper pela fundamental implementação de parte das análises; Aos diversos coautores dos capítulos desta tese, cujos nomes estão mencionados em cada capítulo específico; A Grete e Jesper pela estadia em Copenhague e por proporcionarem dias incríveis nos interstícios do frio nórdico; Aos amigos funcionários do Núcleo Santa Virgínia pela prestatividade e companheirismo, especialmente João Paulo, Wyll, Crau, Cristiano, Fernanda, Isa, Lucimara, Luciano, Hélio, Andressa, Zaira, Francisca, Luís, Valdair, Vanderlei, Valdir, Vagner, Fernando, Maria; A Fundação Florestal pela autorização para realização da coleta de parte dos dados desta tese no Parque Estadual da Serra do Mar; Agradeço ao meu pai (Valdir) e minha mãe (Salete) pelo incentivo aos estudos e pelo inspirador encantamento com as surpresas da natureza; Além disso, por me ensinarem com seus exemplos de vida que humildade, honestidade e trabalho árduo não são um atalho, mas o único caminho para a realização pessoal e consequentemente a felicidade plena; Aos meus irmãos Dudu, Mila, Leandro e Eliane por compartilharem tantos momentos bons (e também os não tão bons) na minha vida; Amigos ecólogos da casa em Barão Geraldo, especialmente Alexandre Neutzling, André Rech, Camila Islas, Carlos Coquinho Nunes, Carlos Tomate Tonhatti, Felipe Amorim, Gastão Rodrigues, Maraísa Braga, Leo Ré Jorge, Marcelo Moro, Pietro Mendonça, Samuel Schnnor e Vinicius Brito. Aos colegas de mestrado e doutorado por tantas discussões produtivas sobre ciência e outras banalidades; Aos irmãos por parte de Marlies com os quais tive o privilégio de conviver, especialmente, André Rech, Carlos Coquinho Nunes, Felipe Amorim, Fernanda Leite, Kayna Agostini, Leandro Freitas, Lorena Fonseca, Paulo Eugênio Oliveira, Pedro Bérgamo, Pietro Maruyama Mendonça, Vini Brito, Márcia Rocca, Mardiore Pinheiro, Marina Wolowski, Nathália Streher e Ruben Ávila; Aos professores do PPG em Ecologia da Unicamp, dos curso de campo ou de temas específicos pelas críticas, ensinamentos sobre ecologia, ciência e análises; especialmente agradeço a André Freitas, Fernando Martins, Gustavo Romero, Ivan Sazima, José Roberto Trigo, Martín Pareja, Paulo Guimarães, Paulo Oliveira, Rafael Oliveira, Sérgio Furtado dos Reis, Thomas Lewinsohn, Wesley Silva e Woodruff Benson; A Diego Vázquez, Luciano Cagnolo e Natasha Chacoff pela oportunidade de aprendizado no curso de redes na Argentina em 2012, a qual impulsionou minha carreira; Ao PPG em Ecologia da Unicamp por proporcionar tantas oportunidades de aprendizado e o contato com pesquisadores excelentes do mundo inteiro; À Unicamp pelo ensino público, gratuito e de qualidade; À CAPES pela bolsa regular de doutorado e a bolsa PDSE (008012/2014-08); Pedro Lorenzo pela ilustração que abre cada capítulo e a figura 1 do capítulo 3; Em suma, gostaria de manifestar minha sincera e imensa gratidão a todos que participaram deste processo, sejam eles mencionados diretamente aqui ou não; Por fim, preciso mencionar minha gratidão a diversos pesquisadores que me estimularam a estudar mutualismos usando a abordagem de redes complexas. Seus artigo e livros - ou mesmo conversas - transmitiram a mim o fascínio por esta parte da ciência e seu potencial para o entendimento de interações em comunidades ecológicas. Agradeço por exemplificarem como um trabalho científico pode influenciar a vida de outras pessoas, mesmo aquelas com quem nunca tivermos contato direto. Esta é uma das partes mais fascinantes e estimulantes da vida de cientista que escolhi. RESUMO A abordagem de redes complexas tem permitido avanços rápidos no entendimento das interações entre populações de espécies em comunidades, incluindo a descrição dos padrões e processos determinantes das interações. Apesar do crescente acúmulo de estudos sobre redes mutualísticas planta-polinizador, estudos em regiões tropicais são mais escassos, especialmente os que investigam os processos que determinam tais interações. Neste sentido, esta tese contribui para o avanço no entendimento das redes de interações planta-polinizador, com particular ênfase em comunidades Neotropicais. No capítulo 1, realizamos uma revisão da distribuição global de estudos sobre redes de polinização, bem como dos padrões e processos determinantes destas redes, com foco no entendimento de lacunas de investigação e nas diferenças das redes em regiões tropicais. Nos capítulos 2 e 3, utilizamos redes mutualísticas planta − beija-flor como um sistema-modelo. No capítulo 2, investigamos como o esforço de amostragem influencia na detecção de padrões de interação e na compreensão dos processos estruturadores de interações. Utilizamos para isso, dados coletados intensivamente ao longo de dois anos em uma comunidade de Floresta Atlântica Montana no sudeste do Brasil. No capítulo 3 expandimos estudos prévios para uma escala macroecológica através da análise de um banco de dados de 25 redes de interações quantitativas distribuídas do México ao sul do Brasil, que possuíam dados de morfologia, fenologia e abundância para cada espécie. De forma ampla, esta tese aponta lacunas geográficas e metodológicas no estudo de redes planta-polinizador nos trópicos, bem como discute generalizações sobre padrões de interação e seus processos estruturadores (capítulo 1); indica métricas robustas ao esforço para a descrição da estrutura das interações e argumenta que, no sistema estudado, a importância de atributos como estruturadores de interações em sistemas especializados pode ser identificada mesmo com esforço amostral relativamente baixo (capítulo 2); e que restrições impostas por desacoplamentos na morfologia e fenologia (mais do que a chance de encontro baseada em abundância) são processos dominantes na determinação das interações planta – beija-flor nas Américas, os quais são pouco influenciados por clima, heterogeneidade topográfica e riqueza de espécies, e que promovem estruturas similares nas redes (capítulo 3). Em suma, demonstramos