PARÁMETROS REPRODUCTIVOS DE Dormitator Maculatus

Instituto Tecnológico de Boca del Río Subdirección Académica División de Estudios de Posgrado e Investigación

“2020, Año de Leona Vicario, Benemérita Madre de la Patria”

SECRETARÍA DE EDUCACIÓN PÚBLICA

TECNOLÓGICO NACIONAL DE MEXICO

INSTITUTO TECNOLÓGICO DE BOCA DEL RÍO

DIVISIÓN DE ESTUDIOS DE POSGRADO E INVESTIGACIÓN

“PARÁMETROS REPRODUCTIVOS DE Dormitator maculatus (BLOCH, 1972) Y SU RELACIÓN CON FACTORES AMBIENTALES DE LA LAGUNA DE ALVARADO VER., PARA PROPONER ASPECTOS BÁSICOS DE CULTIVO”

TESIS

QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE:

DOCTOR EN CIENCIAS EN ACUACULTURA

PRESENTA CLAUDIA ARACELI DÁVILA CAMACHO

DIRECTOR DE TESIS DRA. ITZEL GALAVIZ VILLA

COMITÉ TUTORAL DRA. FABIOLA LANGO REYNOSO, DRA. MARÍA DEL REFUGIO CASTAÑEDA CHÁVEZ, DRA. CECILIA QUIROGA BRAHMS, DR. JESÚS MONTOYA MENDOZA Y DRA. CINTHYA A. SOSA VILLALOBOS.

FEBRERO 2020. BOCA DEL RÍO, VERACRUZ, MÉXICO.

Km. 12 Carr. Veracruz-Córdoba, Boca del Río, Ver. C.P. 94290 Tel. (229) 690 5010 correo: [email protected] www.tecnm.mx | www.bdelrio.tecnm.m

RESUMEN

Dormitator maculatus (Bloch, 1792), es una especie nativa, endémica de las vertientes del Atlántico Occidental, desde Estados Unidos de América hasta Brasil, en la región del Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz, México. D. maculatus conocida como "Naca", es un especie objetivo de la pesquería artesanal, pues es considerada un recurso de alto valor comercial en la región debido al valor gastronómico de la gónada o hueva. En los últimos años las actividades antropogénicas han impactado su hábitat con contaminantes químicos y biológicos que afectan el agua y los sedimentos, además de la sobreexplotación de la especie por su fácil captura en época de reproducción. La tendencia general de las capturas presenta variaciones importantes con picos de producción y se ha observado el inadecuado manejo de la pesquería, condiciones que hacen vulnerable a las poblaciones de D. maculatus y otras especies. Sin embargo, D. maculatus posee cualidades para el manejo en la acuacultura, por lo tanto; el objetivo general del presente trabajo de tesis fue analizar la variación de los aspectos biológico- reproductivos de los organismos silvestres de D. maculatus, y la influencia de factores ambientales de la laguna de Alvarado Ver., con la finalidad de proponer aspectos básicos de cultivo. Se realizaron muestreos mensuales durante un ciclo anual cubriendo las tres temporadas climáticas de la región (lluvias, nortes y estiaje), desde agosto 2016 a julio 2017, obteniendo un total de 700 ejemplares, 364 machos y 336 hembras. Su longitud total osciló entre 4.40 y 17.00 cm con un promedio de 10.14 cm, y un peso promedio de 16.52 g. Se presentó una proporción de sexos 2M:1H (Machos:Hembras) en el período de desarrollo gonadal y desove (estadios II y III). La talla promedio de maduración sexual

(L50) calculada para machos y hembras fue de 8.41y 8.21 cm, respectivamente. El crecimiento fue alométrico positivo. El análisis histológico gonadal mostró que la especie posee un desarrollo sincrónico por grupos, presenta un desove total anual y es gonocórica. El ciclo reproductivo, presentó cinco fases de desarrollo gonadal: inmaduro, desarrollo, capacidad de desove, regresión y regeneración, El análisis modal de las tallas de los ovocitos durante todo el ciclo mostró una distribución de tallas de min = 10 µm,

RESUMEN

max = 250 µm y moda = 150 µm. Las tallas máximas corresponden a la fase III “capacidad de desove”, y se presentan en la temporada de reproducción y máxima precipitación. El índice gonadosomático (IGS), y el factor de condición (K), registran sus valores máximos durante la temporada reproductiva (septiembre-octubre) y se relacionan con el incremento en las precipitaciones, temperatura ambiental (27 oC), fotoperíodo (12:12) y fase lunar. Se proponen parámetros básicos para el cultivo de reproductores, como talla de siembra, proporción de sexos, fotoperíodo que les favorece. Los parámetros biológico reproductivos analizados en este trabajo y la precipitación resultan ser buenos indicadores del desarrollo gonadal y su temporada de reproducción respectivamente, pues aumentaron en la época reproductiva.

Palabras clave: Dormitator maculatus, ciclo reproductivo, índices biológico- reproductivos, estadios ovocitarios.

ABSTRACT

Dormitator maculatus (Bloch, 1792), is a native specie, endemic of the western Atlantic slopes, from the United States of America to Brazil, in the Lagunar System region of Alvarado Veracruz, Mexico. Dormitator maculatus known as "Naca", is an objective species of the artisanal fishery, because it is considered a resource of high commercial value in the region due to the gastronomic value of the gonad or roe. In recent years, anthropogenic activities have impacted their habitat because of chemical and biological pollutants with affect water and sediments, in addition to the species overexploitation by its easy capture during breeding season. The general trend of catches shows significant variations with production peaks and inadequate management of the fishery has been observed, conditions that make populations of D. maculatus and other vulnerable species. However, D. maculatus has qualities for aquaculture management, therefore, the general objective of this thesis was to analyze the variation of the biological-reproductive aspects of the wild organisms of D. maculatus, and the influence of environmental factors from the lagoon of Alvarado Ver., with the purpose of proposing basic aspects of cultivation. Monthly samplings were carried out during an annual cycle covering the three climatic seasons of the region (rains, northern winds and dry season), from August 2016 to July 2017, obtaining a total of 700 specimens, 364 males and 336 females. Its total length ranged between 4.40 and 17.00 cm with an average of 10.14 cm, and average weight of 16.52 g. A sex ratio 2M:1F (Males:Females) was presented during the period of gonadal development and spawning (stages II and III). The average size of sexual maturation (L50) calculated for males and females were 8.41 and 8.21 cm respectively. The growth was allometric positive. The gonadal histological analysis showed that the species has a synchronous development by groups, present a total annual spawning and is gonohocoric. The reproductive cycle presented five phases of gonadal development: immature, development, spawning capacity, regression and regeneration. Modal analysis of oocyte sizes throughout the cycle showed a size distribution of min = 10 µm, max = 250 µm and mode = 150 µm. The maximum sizes correspond to phase III "spawning capacity"

III

ABSTRACT

and present in the breeding season and maximum precipitation. The gonadosomatic index (IGS), and the condition factor (K), record their maximum values during the reproductive season (September-October) and are related to the increase in precipitation, environmental temperature (27 °C), photoperiod (12:12) and moon phase. Basic parameters are proposed for the breeding of breeders, such as planting size, sex ratio, photoperiod that favors them. The biological reproductive parameters analyzed in this work and the precipitation were good indicators of gonadal development and its reproduction season respectively, as they increased during the reproductive period.

Key words: Dormitator maculatus, reproductive cycle, biological-reproductive indices, ovocitary stages.

DEDICATORIA

Con cariño sincero:

A Dios por todas las bendiciones otorgadas y permitirme concluir esta meta en mi vida. A mis padres, en memoria de Enesto Dávila Z., y a mi mamá Estela Camacho M. por darme la vida, estudios, por su paciencia y comprensión. A mi esposo Alberto, e hijos Brenda y Bruno por su amor, apoyo incondicional, comprensión, ayuda y paciencia. A mis hermanos, mis tíos, tías y sobrinos; por su cariño y apoyo que siempre me han brindado. A mis amistades, a quienes considero familia por su comprensión al alejarme un poco y quienes estuvieron al pendiente de los avances durante el doctorado.

GRACIAS

Claudia Araceli.

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) quien otorgó el apoyo de beca No. 269154, período 01 de septiembre de 2015, a 31 de agosto de 2019, para hacer posible mis estudios de Doctorado en Ciencias en Acuacultura. Al proyecto “Caracterización biológica y bioquímica de Dormitator maculatus (Bloch,1792) del sistema lagunar de Alvarado, Ver., financiado por el Tecnológico Nacional de México; bajo la dirección de la Dra. Itzel Galaviz Villa. A mi Directora Dra. Itzel Galaviz Villa, por brindarme su apoyo, y asesorías en este proyecto de investigación. Por su dirección de esta tesis como parte de mi crecimiento profesional. A todos mis asesores del comité de tesis, por dedicarme parte de su tiempo, por su asesoria y observaciones en los avances de tesis y seminarios, que enriquecieron el trabajo de investigación, por su presencia, para ser posible la conclusión del doctorado. Todos son importantes en este proceso de aprendizaje. A la Dra. Ma. del Refugio Castañeda Chávez por ser un pilar importante, mi guía y por todo su apoyo en este posgrado. A la Dra. Fabiola Lango Reynoso, por ser mi guía, estímulo y consejera en todo el proceso del Doctorado. A la Dra. Cecilia Quiroga Brahms por su invaluable ayuda durante todo el proceso del posgrado, por su trato amable y cariñoso, por sus aportaciones enriquecedoras para mi crecimiento profesional. Al Dr. Jesús Montoya Mendoza y por sus sugerencias, recomendaciones y seguimiento que enriqueció el proyecto de investigación. A todo el personal académico, administrativo del Posgrado de Ciencias en Acuacultura del Instituto Tecnológico de Boca del Río, por apoyarme, aceptarme y depositar su confianza para ingresar al programa de doctorado. M.C. Leticia Platas, Dr. Alejandro Pérez L. A los Ingenieros: Noemi Cruz, Diana Vazquez, Tania Floes y Diego Cruz, que me apoyaron realizando sus prácticas profesionales, por su entusiasmo, esfuerzo y

AGRADECIMIENTOS

dedicación brindada en el trabajo de campo y laboratorio. Al Tecnológico Nacional de México/Instituto Tecnológico de Boca del Río, por sus instalaciones, y su laboratorio de Investigación de Recursos Acuáticos (LIRA). Al anterior Director M.C. José Manuel Rosado Pérez y al actual Subdirector Administrativo Ing. Gerardo Ramos Leyva. A los encargados y compañeros del laboratorio LIRA, de quienes también aprendí, me apoyaron y surgieron nuevas amistades, Dra. Magnolia Salcedo. Agradezco a todos y cada uno, que contribuyeron en mi aprendizaje, brindándome sus conocimientos, en mi estancia de investigación en el CICIMAR y CIBNOR en la Paz Baja California. El Dr. Victor Cruz Escalona, Dra. Xchel Pérez Palafox, Dra. Alma Rivera, Dr. Marcial Villalejo y Dra. Carmen Rodríguez J. Al Dr. Sergio Chazaro O. de la UNAM por el apoyo para la microfotografía en la parte histológica. A todas las personas que me apoyaron directa e indirectamente en la recolección de especímenes, al Sr. Manuel Ney, a los pescadores de quienes aprendí de sus experiencias. A la Subdelegación de Pesca Ver. SAGARPA, por la información del registro de capturas de D. maculatus. A la Comisión Nacional del Agua y la Comisión Cuenca Golfo Centro y Dirección Técnica de Hidrometeorología, Ver., por compartir información valiosa; los registros oficiales de temperatura y precipitación ambiental del municipio de Alvarado. Por favor, una disculpa si a alguien omití o no especifique, pues son tantos y sin duda todos son importantes, a todos los que me apoyaron con su equipo y conocimientos a cada uno gracias.

VII

ÍNDICE

ÍNDICE DE CONTENIDO 1. INTRODUCCIÓN ...... 1 2. MARCO TEÓRICO ...... 3 2.1 Acuacultura ...... 3 2.2 Especies con potencial acuícola ...... 7 2.3 Criterios de selección de especies para el cultivo ...... 7 2.4 Dormitator maculatus ...... 8 2.4.1 Clasificación Taxonómica ...... 9 2.4.2 Distribución geográfica ...... 10 2.4.3 Hábitat ...... 12 2.4.4 Hábitos alimenticios ...... 12 2.4.5 Ciclo de vida ...... 13 2.4.6 Reproducción ...... 14 2.5 Importancia económica y comercial de D. maculatus ...... 16 2.5.1 Pesquería de la Naca...... 16 2.5.2 Comercio regional ...... 18 2.6 Aportaciones a la domesticación de Dormitator maculatus ...... 19 2.6.1 Aspectos biológicos ...... 19 2.6.1.1 Madurez sexual y fisiología reproductiva ...... 20 2.6.2 Aspectos ambientales y ecológicos ...... 21 2.6.3 Introducción al cautiverio ...... 22 2.7 Efecto de las variables medioambientales ...... 23 2.7.1 Variables ambientales ...... 23 2.7.2 Variables fisicoquímicas del agua ...... 27 2.8 Estimación de parámetros biológicos básicos ...... 27 2.8.1 Biología reproductiva ...... 27 2.8.2 Parámetros de Crecimiento...... 30 3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ...... 30 4. JUSTIFICACIÓN ...... 33 5. PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN ...... 35 6. HIPÓTESIS ...... 36 7. OBJETIVOS ...... 37 7.1 Objetivo general ...... 37 7.2 Objetivos específicos...... 37 8. ÁREA DE ESTUDIO ...... 38 9. MATERIALES Y MÉTODOS ...... 40 9.1. Periodicidad de muestreo ...... 40 9.2. Mediciones y toma de datos morfométricos ...... 40 9.2.1. Relación-Longitud-peso (RLP) ...... 41

VIII

ÍNDICE

9.3. Observaciones macroscópicas ...... 42 9.3.1. Proporción de Sexos (M:H) ...... 42 9.3.2. Índice Gonadosomático (IGS) ...... 43 9.3.3. Índice Hepatosomático (IHS)...... 43 9.3.4. Factor de Condición (K) ...... 44 9.3.5. Talla de primera madurez sexual (L50) ...... 44 9.4. Observación microscópica ...... 45 9.4.1. Procesamiento histológico ...... 45 9.4.2. Determinación del ciclo reproductivo ...... 47 9.4.3. Análisis estadísticos de mediciones histológicas ...... 47 9.5. Parámetros ambientales ...... 48 9.6. Relación entre parámetros biológicos y parámetros ambientales ...... 49 9.7. Propuesta de parámetros para cultivo de Dormitator maculatus...... 49 10. RESULTADOS ...... 50 10.1. Análisis de muestras biológicas ...... 50 10.1.1. Parámetros biológicos básicos ...... 50 10.1.1.1. Composición de tallas ...... 50 10.1.1.2. Relación longitud-peso (RLP) ...... 53 10.2 Observación macroscópica ...... 56 10.2.1 Proporción de Sexos (M:H) ...... 58 10.2.2 Índices biológico reproductivos ...... 58 10.2.2.1 Índice Gonadosomático (IGS) ...... 58 10.2.2.2 Índice Hepatosomático (IHS) ...... 60 10.2.2.3 Factor de Condición (K) ...... 62 10.2.2.4 Talla de primera madurez ...... 63 10.3 Observación microscópica ...... 65 10.3.1 Estructura gonadal ...... 65 10.3.2 Determinación del ciclo reproductivo ...... 67 10.2.1.1 Descripción de las fases del desarrollo ovárico...... 67 10.2.1.1.1 Tamaño de ovocitos por mes ...... 75 10.2.1.2 Descripción del desarrollo testicular ...... 79 10.3 Parámetros ambientales ...... 83 10.3.1 Relación entre parámetros biológicos y parámetros ambientales ...... 85 10.3.2 Análisis modal de diámetros de ovocitos por temporada climática ...... 88 11. DISCUSIÓN ...... 90 12. CONCLUSIONES...... 99 13. BIBLIOGRAFÍA ...... 101 14. ANEXOS ...... 118 Anexo 1. Escala macroscópica de madurez sexual de peces, modificada de Nikolsky (1963)...... 118 Anexo 2. Solución fijadora AFA de Davidson (Alcohol, Formalina, Ácido Acético)...... 119 Anexo 3. Procedimiento de técnica de deshidratación de muestras, modificado de IX

ÍNDICE

Rodríguez-Gutiérrez(1992)...... 119 Anexo 4. Reactivos para tinción de rutina Hematoxilina de Harris y Eosina...... 120 Anexo 5. Técnica de tinción Hematoxilina-Eosina para Dormitator maculatus. .. 121 Anexo 6. Escala de madurez sexual de peces teleósteos hembras. Fases del ciclo reproductivo, tomado de Brown-Peterson et al. (2011)...... 122 Anexo 7. Escala de madurez del ciclo reproductivo de peces teleósteos machos, tomado de Brown-Peterson et al. (2011)...... 123 Anexo 8. Artículo publicado: 2019 Cultivation of native fish in Mexico: cases of success. Dávila-Camacho C.A., Galaviz-Villa I., Lango-Reynoso F., Castañeda- Chávez M.R.D., Quiroga-Brahms C., Montoya-Mendoza J. 2019. Reviews in Aquaculture. Vol. 11(3): 816- 829 p. doi: 10.1111/raq.12259 ...... 124

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1. Clasificación Taxonómica de Dormitator maculatus (Eschmeyer, 2016). . 10 Tabla 2. Estadística descriptiva de las muestras de Dormitator maculatus, de agosto 2016 a julio 2017...... 51 Tabla 3. Observación macroscópica de las características de maduración gonadal de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Veracruz...... 57 Tabla 4. Frecuencia mensual de machos y hembras de Dormitator maculatus, valores de Chi cuadrada () y proporción de sexos...... 58 Tabla 5. Resultados del análisis modal de la frecuencia de diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus por fases del ciclo reproductivo...... 76 Tabla 6. Parámetros ambientales obtenidos del Sistema Lagunar de Alvarado Ver., México, hábitat de Dormitator maculatus del año analizado (CONAGUA Veracruz, 2017)...... 84 Tabla 7. Análisis modal del diámetro de ovocitos de D. maculatus, por cada temporada climática (p < 0,05)...... 88

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Dormitator maculatus (Bloch, 1792) de la Laguna de Alvarado, Veracruz, México...... 8 Figura 2. Distribución geográfica de la naca Dormitator maculatus (modificada de FishBase, 2017)...... 11 Figura 3. A) Red tipo agallera. B) Muestra como los peces quedan atrapados en sus agallas en la luz de la malla. Modificada de Bjordal (2005)...... 17 Figura 4. Serie temporal de la variación de los registros de volumen de captura de Dormitator maculatus en los años 2000 al 2017, en la laguna de

ÍNDICE

Alvarado Veracruz (CONAPESCA, 2016)...... 19 Figura 5. Representación del proceso reproductivo en peces: eje hipotálamo- hipófisis-gónada. Modificado de Muñoz-Cueto (2009)...... 25 Figura 6. Ritmos diarios y temporales de secreción de melatonina. La línea roja representa la melatonina, aumenta en noche y en los meses más cálidos. Modificado de Muñoz-Cueto (2009)...... 26 Figura 7. Modelo conceptual de terminología para la identificación de fases del ciclo reproductivo de peces. Modificado de Brown-Peterson et al. (2011)...... 30 Figura 8. Localización del Sistema Lagunar de Alvarado y ubicación de sitios de muestreo de Dormitator maculatus. A) Muestreos de septiembre y octubre 2016 en latitud 18º 46' y longitud 95º 45'. B) Muestreos de agosto 2016, noviembre 2016, diciembre 2016, y de enero a julio 2017 en latitud 95º 44...... 39 Figura 9. Proporción de organismos por sexos de Dormitator maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz, muestreados de agosto 2016 a Julio 2017...... 51 Figura 10. Distribución mensual del promedio de tallas de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Veracruz, muestreados de agosto 2016 a Julio 2017...... 52 Figura 11. Estructura de tallas más común de machos (8.1 - 9.0 cm) y hembras (7.1 - 9.0 cm) de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver. Muestreados de agosto 2016 a Julio 2017...... 53 Figura 12. Curva de crecimiento de la Relación-Talla-Peso (RLP) para machos y hembras de Dormitator maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz. Muestreados de agosto 2016 a Julio 2017...... 54 Figura 13. Curva de crecimiento, Relación-Talla-Peso (RLP) de una muestra de 364 machos y 336 hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., durante el período de estudio (agosto 2016 a Julio 2017)...... 55 Figura 14. Diferenciación sexual macroscópica de Dormitator maculatus. A) Papilas genitales. Se observa la diferencia entre las cabezas de hembras y machos, B) Cabeza de hembra C) Cabeza de macho...... 56 Figura 15. Diferencia gonadal de Dormitator maculatus, arriba gónadas maduras de machos y abajo gónadas de hembras...... 57 Figura 16. Variación mensual de los valores promedio del índice gonadosomático (IGS) de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Veracruz, entre agosto 2016 a julio 2017...... 59 Figura 17. Distribución de la variación mensual del Índice Gonadosomático (IGS) de machos y hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., durante un ciclo anual...... 60 XI

ÍNDICE

Figura 18. Variación mensual del promedio del Índice Hepatosomático (IHS) en hembras y machos de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado Ver., de agosto 2016 a julio 2017...... 61 Figura 19. Distribución de la variación mensual del Hepatosomático (IHS) de Dormitator maculatus de agosto 2016 a julio 2017...... 61 Figura 20. Valor promedio mensual del Factor de Condición (K) de ambos sexos de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., de agosto 2016 a julio 2017...... 62 Figura 21. Distribución de la variación mensual de los valores del Factor de Condición (K) de machos y hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., de agosto 2016 a julio 2017...... 63 Figura 22. Modelo ajustado de talla de primera madurez L50 promedio para machos y hembras de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Ver...... 64 Figura 23.Estructura de gónadas de hembras de Dormitator maculatus en crecimiento primario. A) Pared ovárica gruesa, B) Pared ovárica delgada. Po: Pared ovárica o túnica...... 66 Figura 24. Corte longitudinal de la estructura gonadal de machos Dormitator maculatus masculina. Tipo de arrreglo testicular: Lobular. A) Testículo en regeneración, con aparición de espermatocitos (Sc1) y con ordenamiento de espermatogonias primarias. B) Testículo maduro, con lóbulos testiculares llenos de espermatozoides, TCI: tejido conjuntivo interlobular, Ls: lóbulos, Ez: espermatozoides, Pt: pared testicular...... 67 Figura 25. Desarrollo ovárico de tipo sincrónico por grupos de Dormitator maculatus en fase III: en maduración...... 68 Figura 26. Desarrollo ovárico, Fase I. Inmaduro. Po: pared del óvulo, Ov: nidos de ovogonias, N: núcleo, nu: nucléolo, Nc: ovocito nucléolo cromatina, Op: ovocitos perinucleares...... 69 Figura 27. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase II. En desarrollo. Crecimiento secundario: Óvulos en etapa de alveolo cortical. Lamela ovárica y nucleolos perinucleares; desarrollo temprano. L: lumen, Ov: ciste de ovogonias, Ac: alvéolo cortical, vestigios de Gmmf: grumos de melanomacrófagos, nu: nucleolos...... 70 Figura 28. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase III. En maduración, vitelogénesis 1 y 2 con inclusiones vitelinas. Lamelas ováricas. L: lumen, Ac: alvéolo cortical, ovocitos en Vtg: vitelogénesis 1, 2 y 3...... 71 Figura 29. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase III. Capacidad de desove, Vitelogénesis 3 y maduración. Vtg: vitelogénesis, lp: inclusiones lipídicas, Zr: zona radiata, nu: nucleolos, Ac: alvéolo cortical...... 72 Figura 30. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus. Fase IV: Regresión: (Post- desove), ovocitos hidratados y POF: Nm: núcleo migratorio, At: atresia, XII

ÍNDICE

POF: folículos complejos post-ovulatorios...... 74 Figura 31. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase V Regeneración: Engrosamiento de la pared ovárica (Po), restos de ovocitos en atresia (POF: folículos complejos post-ovulatorios), Lm: lamela ovárica y Gmmf: grumos de células melanomacrófagas...... 75 Figura 32. Diámetros mensuales de ovocitos de Dormitator maculatus en un ciclo reproductivo de la Laguna de Alvarado Veracruz...... 76 Figura 33. Histogramas de frecuencias, clasificados en sus diferentes fases de desarrollo de diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus analizados de agosto 2016 a julio 2017...... 78 Figura 34. Fase I: Inmaduro, estructura de lóbulo de gónada masculina de Dormitator maculatus, con células germinales (Cg). Sg: células germinales primarias y secundarias...... 79 Figura 35. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase II: Desarrollo temprano de epitelio germinal, Sg1: espermatogonia primaria, Sg2: espermatogonia secundaria, Sc2: espermatocito primario, Ez: espermatozoides...... 80 Figura 36. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase III, Capacidad de desove en subfase tardía. EG: epitelio germinal, Ez: espermatozoides, Sg1: espermatogonia primaria, y Sg2: espermatogonia secundaria. ... 81 Figura 37. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase IV: Regresión (post- desove) con abundante TCL: tejido conectivo entre los conductos seminíferos, espermatozoides (Ez) residuales y Lumen (L)...... 82 Figura 38. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase V: Regeneración. Corte transversal, muestra tubos seminíferos, inicia Fase V, se observa tejido conjuntivo intertubular (TCI), con algunas células germinales (Cg) con lóbulos testiculares vacios. Se o observan grumos de melanomacrófagos (Gmmf), tubos seminíferos (Ts), y luz del lóbulo (LI)...... 83 Figura 39. Fluctuación de parámetros ambientales: luz, temperatura y precipitación de de la laguna de Alvarado Ver., de agosto 2016 a julio 2017. CONAGUA, Veracruz (2017)...... 84 Figura 40. Correlación entre los parámetros biológicos y ambientales de Dormitator maculatus y el Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz. IHS: Índice Hepatosomático, IGS: Índice Gonadosomático, K: Índice de Condición...... 87 Figura 41. Análisis modal de las frecuencias de los diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus por temporada climática, en el sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz...... 89

XIII

INTRODUCCIÓN

1. INTRODUCCIÓN

La especie Dormitator maculatus (Bloch, 1792) endémica de las vertientes del Atlántico Occidental, desde Estados Unidos de América hasta Brasil. D. maculatus es conocida localmente como "naca", considerada por Rodríguez-Varela et al. (1992), como la especie más abundante y representativa de la familia Eleotridae de los sistemas estuarinos del Estado de Veracruz. Esta especie es uno de los principales recursos pesqueros de la laguna de Alvarado, Ver., debido al valor económico y gastronómico de su gónada o hueva (Fuentes, 1973; Ré-Regis y Estrada-García,1992; Rodríguez-Varela et al., 1992; Gaudè et al., 2010; Ayala-Pérez et al., 2015). Además, de ser una especie ecológicamente importante dentro de la red trófica, pues es fuente de alimento de diversas especies dentro del sistema lagunar donde habita (Bedia-Sánchez et al., 2017).

Ayala-Pérez et al. (2015), identifican la vulnerabilidad de D. maculatus en zonas costeras de Campeche, México; por la reducción sus poblaciones y determinan su “alta vulnerabilidad”. En términos generales Aiken et al. (2015), la clasifican en el nivel "Ic" (menor preocupación) en la lista roja de especies amenazadas en las zonas costeras donde habita, sin embargo; esta asignación no debe generalizar. En la laguna de Alvarado Veracruz, México, D. maculatus padece la degradación de su hábitat natural, contaminación del agua y sedimentos, provocadas por actividades antropogénicas y agroindustriales. Además, de la sobreexplotación en época de reproducción, lo que altera sus hábitos reproductivos. Estas actividades incrementan la vulnerabilidad, y causan preocupación sobre el estado actual de las poblaciones, debido a que hasta la fecha no se ha regulado su pesquería.

De acuerdo con Ancieta y Landa, (1977); Bonifaz et al. (1985) y Flores-Nava y Brown-Alex (2010); Berra (2001), Dormitator latifrons posee potencial acuícola. Dormitator maculatus especie estrechamente emparentada con D. latifrons, se destaca también por las siguientes características: crecimiento rápido, talla pequeña, posición en la red trófica baja, capacidad de vivir en grupos, adaptabilidad y amplia tolerancia a los

INTRODUCCIÓN

parámetros ambientales, y alta resistencia fisiológica. Por ser una especie nativa, tiene asegurado el suministro y variabilidad de ejemplares de adultos reproductores.

Debido a la situación ecológica-ambiental y de manejo pesquero que presenta Dormitator maculatus, y sus características biológicas; el presente trabajo aporta conocimiento sobre aspectos reproductivos y su relación con factores ambientales de su entorno, tales como; temperatura ambiental, precipitación, fotoperíodo y fase lunar, entre otros. Los parámetros biológicos y el establecimiento del ciclo reproductivo, permiten proponer aspectos básicos para el cultivo de reproductores, como: la selección de organismos por tallas mayores y proporción de sexos previa y durante el desove; siento esta información necesaria para el desarrollo acuícola.

MARCO TEÓRICO

2. MARCO TEÓRICO

2.1 Acuacultura

A nivel global, las evaluaciones pesqueras de agua dulce y marina han mostrado disminución de captura de recursos pesqueros de algunas poblaciones, como: atún rojo del Pacífico, Thunnus orientalis (Temminck y Schlegel, 1844), especie vulnerable (Collette et al., 2014) y atún aleta amarilla, Thunnus albacares (Bonnaterre, 1788) especie amenazada. Totoaba, Totoaba macdonaldi (Gilbert, 1890) evaluada en pelígro crítico (Findley, 2010), el pargo flamenco, Lutjanus guttatus nativo mexicano y jurel, Seriola rivoliana (Valenciennes, 1833), la cobia, Rachycentron canadum (Linnaeus, 1766) (Collette y Abad-Uribarren, 2015) entre muchas otras especies. Disminuciones causadas por diversas razones, como; su extracción excesiva, cambio climático la contaminación de las aguas y su degradación ambiental (Mullon et al., 2005; Pauly y Watson, 2005; Pauly et al., 2005; Worm et al., 2007; Barange y Perry, 2009; Pauly, 2009; Arreguín- Sánchez y Arcos-Huitrón, 2011; FAO, 2018).

En consecuencia, se ha desarrollado la acuacultura de peces dulceacuícolas y marinas, como una alternativa para restablecer las poblaciones (Pauly, 2009), generar alimento para el ser humano y fomentar el aprovechamiento integral de la producción acuícola. Esta actividad ha aumentado hasta alcanzar una producción total del 46.8 % de productos de la pesca y un 53% si se excluyen productos no alimenticios (FAO, 2018).

Inicialmente la acuacultura surge con el propósito de generar alimento rico en proteína de alta calidad y acercarlos a lugares donde no hay. En los últimos años, esta actividad se ha incrementado lentamente, se centra en producir especies con alto valor y demanda creciente en los mercados, de acuerdo al código de conducta para la pesca responsable de Naciones Unidas, su desarrollo debe ser económicamente factible, ecológicamente sostenible y permitir el uso de recursos, (FAO, 1995). La acuacultura

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ayuda a disminuir la presión de la pesca tradicional de especies silvestres para evitar la sobreexplotación de los recursos (Comisión de Pesca, 2006), es decir, apoya a la conservación y desarrollo sustentable de algunas especies. Para esta actividad son imprescindibles los programas de investigación del cultivo y manejo de especies nativas (Cabrera-Rodríguez et al., 1997).

La acuacultura puede llevarse a cabo con diferentes niveles de intensidad, los principales sistemas de producción acuícola son: 1) Intensivo: se realiza en condiciones totalmente controladas, con sistemas de recirculación y control de agua, alimentación, factores ambientales y sanidad; 2) Extensivo: con embalses en cuerpos de agua, con mínima intervención del acuacultor pues está a expensas de la productividad natural, se obtienen rendimientos muy bajos, 3) Semi-intensivo: se lleva a cabo en corrales o estanques en cuerpos de agua, solo interviene el acuacultor en la alimentación y reproducción (De la Lanza-Espino y Arredondo-Figueroa, 1990; Arredondo y Lozano, 2003; FAO, 2005).

La producción acuícola puede dividirse en: a) Acuacultura de repoblación o rural; siembra de organismos en embalses en cuerpos de agua, con rendimientos variables dependiendo de la productividad natural y menor costo de producción. b) Acuacultura de subsistencia; aprovecha los cuerpos de agua, su nivel de producción puede ser de subsistencia o semi-comercial. c) Acuacultura comercial o industrial, su objetivo es alcanzar un alto rendimiento en la producción, puede ser mono o policultivo con adición de alimentos balanceados y manejo de fertilización (Arredondo y Lozano, 2003).

El desarrollo de la acuacultura en México se realiza con unas cuantas especies, comúnmente con especies dulceacuícolas introducidas, con tecnología desarrollada en otros países para su producción. En el Estado de Veracruz inicia en la década de los 70´s. Actualmente, se práctica la acuacultura en sistemas semi-intensivos en un 69%,

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intensivos 12% y extensivos 10%. Y principalmente son de tilapia, Oreochromis ssp., almeja, Rangia ssp. y camarón, Litopenaeus ssp., en orden decreciente (Rangel-López et al., 2014).

Actualmente, se ha desarrollado la acuacultura de especies nativas de agua dulce, salobre y salada, en su mayoría en cultivos semi-intensivos e intensivos (Márquez- Couturier et al., 2015). La producción dulceacuícola se ha practicado con diferentes fines: de repoblación, autoconsumo y comercial, sin embargo; en cualquiera de los casos es necesario disponer o generar información de los organismos acuáticos, basada principalmente, en investigación científica, sobre biología (ciclo reproductivo), fisiología, necesidades nutricionales de la especie y paquetes tecnológicos asociados, al conocimiento profundo de la especie considerada susceptible o con potencial de cultivo (De la Lanza-Espino y Arredondo-Figueroa, 1990; Teixeira et al., 2011; Dávila-Camacho et al., 2019). Esto, con la finalidad de determinar su resistencia al manejo, variación de parámetros fisicoquímicos del agua con la factible obtención de semilla, alevines y juveniles, para tecnificar su producción o engorda (Domingo-Ávila y Fernández-Ronquillo, 2011).

En México, se han realizado diversas inversiones sin éxito, regularmente por falta de conocimiento de la biología de las especies, dificultades técnicas en la implementación de paquetes tecnológicos, manejo inadecuado de granjas, selección de sitios equivocados, evaluación incorrecta de las variables de producción, mercado y rentabilidad (Cabrera-Rodríguez et al., 1997; Álvarez-González et al., 2013). La acuacultura debe verse con un enfoque ecosistémico y sustentable, en mejora de las prácticas de gestión en el manejo y cumplimiento de normas, como garantía y beneficio de los productores (Dávila-Camacho et al., 2019).

La biotecnología acuícola es entendida como el conjunto de técnicas y tecnologías que se utilizan o aplican para la producción de organismos acuáticos en sistemas controlados. Los cuales permiten manejar densidades poblacionales mayores a las

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naturales, optimizando su manejo y control de la maduración, fertilidad, sexo genérico y proporción de sexos de la siguiente generación, utilizando fotoperíodos artificiales (Díaz y Neira, 2005). El control del fotoperíodo desde la primera alimentación y con ciclos (8 hrs) durante los dos primeros meses, ayuda a acelerar la maduración en los peces (Beacham et al., 2012). La variabilidad de la proporción de peces en un ecosistema se determina por factores ambientales, genéticos y evolutivos (Dando, 1989). Asimismo, Bernabé (1996), declaró que es importante conocer los parámetros óptimos de temperatura de las especies, pues es ideal y determinante en la técnica del cultivo. Influye directamente en el nivel de oxígeno disuelto; es decir, la temperatura y salinidad son inversamente proporcionales al nivel de oxígeno, así mismo; el metabolismo basal es directamente proporcional a la temperatura ambiental (Joseph, 1972; Dey, 1981; Pihl y Rosenberg, 1982).

El cultivo exitoso de una especie depende del conocimiento de sus diferentes atributos biológicos, así como; de las características morfológicas, hábitos alimenticios, biología reproductiva y desarrollo temprano. Asimismo, es fundamental conocer los parámetros ambientales donde se desarrolla la especie de manera natural, como la temperatura ambiental, luminosidad, pluviosidad, vientos, valores extremos de sus ciclos de variación y los físico-químicos del medio acuático, turbidez, temperatura del agua, gases disueltos, salinidad, productividad primaria, circulación del agua, topografía y naturaleza del terreno (Corral et al., 2000; Mitra et al., 2018), conocerlos es muy importante para elegir el sitio donde se instalará el cultivo y establecer las condiciones más cercanas a sus parámetros naturales para optimizar los cultivos (Corral et al., 2000; FAO, 2003).

El desarrollo de la acuacultura debe ser económicamente factible, ecológicamente sostenible, es decir, permitir el uso de recursos de acuerdo al código de conducta para la pesca responsable de Naciones Unidas (FAO, 1995). Por lo tanto, en caso de instalar un cultivo la disponibilidad de semilla (larvas y juveniles) estaría garantizada, las poblaciones

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naturales aún abundantes y cercanas al cultivo permitiría un menor costo en la producción final (FAO, 2003; Corral et al., 2000).

2.2 Especies con potencial acuícola

La evaluación del potencial acuícola de los organismos acuáticos esta dada por lo siguiente: crecimiento rápido, nivel trófico bajo, eficiente conversión alimentaria, capacidad de vivir en grupo, resistencia a las enfermedades, maduración temprana, alta fecundidad, facilidad de reproducción en cautiverio, amplia tolerancia a fluctuaciones de factores ambientales (salinidad, temperatura, cantidad de oxígeno), carne blanca, sin o pocas espinas, de buen sabor y textura, buena calidad gastronómica, así como, una amplia aceptación en el mercado (Corral et al., 2000; FAO, 2015).

2.3 Criterios de selección de especies para el cultivo

El éxito de cultivar especies nativas en sistemas intensivos radica principalmente en el proceso de selección de especies con potencial. Las cuales se distinguen por presentar las siguientes características: crecimiento rápido, alto valor comercial y demanda creciente en los mercados. Asimismo, amplia tolerancia a parámetros ambientales, capacidad de adaptación a la calidad del agua de la región, densidad de siembra, alimentación y facilidad relativa en la obtención de alevines, larvas o juveniles; fundamentales para el desarrollo del cultivo a escalas comerciales. Es decir, que exista disponibilidad permanente de semillas, hasta promover o incrementar el hábito del consumo de la población (Corral et al., 2000; Atencio, 2001).

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2.4 Dormitator maculatus

Esta especie se describe con un cuerpo robusto, cabeza ancha, totalmente escamada, convexa entre las órbitas, boca ancha y oblicua, margen de la mandíbula superior por encima del borde inferior del ojo, varias filas de dientes mandibulares, móviles y de ápice trunco. Su dorso de color gris oscuro y costados pardo amarillento, con barras indistintas verticales o longitudinales más oscuras. Líneas oscuras sinuosas irradian de la parte posterior del ojo; mancha azul-negra detrás del opérculo, con 3-4 filas de puntos oscuros sobre las dos aletas dorsales; anal de base oscura y margen blanco (Figura 1). Su longitud promedio es de 14.5 cm en machos (Schmitter-Soto, 1996; Froese y Pauly, 2015).

De acuerdo con Schmitter-Soto (1996), D. maculatus presenta boca superior, vómer con dientes tipo incisivo, placa dentaria de tipo clupeiforme, escamas tipo ctenoide, siete espinas dorsales, diez radios ramificados, aleta caudal redondeada y cuatro branquias.

Figura 1. Dormitator maculatus (Bloch, 1792) de la Laguna de Alvarado, Veracruz, México.

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2.4.1 Clasificación Taxonómica

Inicialmente Maldonado-Monroy et al. (1985), realizaron un estudio citogenético, establecieron y describieron los cariotipos para D. maculatus (Bloch, 1790) y Gobiomorus dormitor (Lacepede, 1800) de la Laguna de Alvarado, encontraron que Gobiomorus dormitor tiene un número diploide de 48 cromosomas y su número fundamental es 54, en cambio; D. maculatus tiene 46 cromosomas y el número fundamental es 90, consideraron a las dos especies miembros de la familia Gobiidae.

Posteriormente Akihito et al. (2000), realizaron un análisis evolutivo y filogenético de 28 especies de peces gobiide, basados en el análisis molecular utilizando secuencias del citocromo b de genes de ADN mitocondrial. Las similitudes morfológicas no siempre se correlacionan con las distancias genéticas. Por lo tanto, los problemas taxonómicos también se abordaron desde el punto de vista de la evolución morfológica y molecular. Los árboles filogenéticos obtenidos muestran que la mayoría de las especies examinadas se han ido distanciando una de la otra, casi al mismo tiempo o durante un período de tiempo extremadamente corto, además, identifican que Dormitator pertenece a la familia Eleotridae, conformada por 130 especies, y subfamilia Eleotrinae (Eschmeyer, 2016).

Oliveira y Toledo (2006), identificaron que D. maculatus es un Teleósteo que pertenece a la familia Eleotridae (Tabla 1). Reafirmaron que sus cromosomas son diploides (2n= 46). Describieron los cariotipos, posición del nucléolo y la distribución de los segmentos precisa que posee cromosomas sexuales XX/XY. Los cariotipos de las hembras son: 14M (metacéntrico), 28SM (submetacéntrico), 2ST (subteleocéntrico) y 2A (Acrocéntrico); y los de machos 13M, 28SM, 3ST y 2A.

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Tabla 1. Clasificación Taxonómica de Dormitator maculatus (Eschmeyer, 2016).

Clasificación (Bloch, 1792) Clase Actinopterygii Subclase Teleostide Orden Perciformes Suborden Gobiodei Familia Eleotridae Subfamilia Eleotrinae Género Dormitator Especie maculatus

Actualmente, el nombre cientifico válido es Dormitator maculatus (Bloch, 1792), aunque se puede encontrar con las siguientes sinonimias: Sciaena maculata (Bloch, 1785), Eleotris omocyaneus (Poey, 1861), Eleotris gundlachi (Poey, 1860), Dormitator gundlachi (Poey, 1861), Eleotris mugiloides (Cuvier y Valenciennnes,1837), Eleotris somnolentus (Poey, 1877), Eleotris sima (Cuvier y Valenciennnes, 1837). Nombre en inglés: Fat Sleeper. Nombres comunes: naca, nacara, dormilón gordo, topén, guabina, mapo, popeye o guarasapa, dorminhoco (Schmitter-Soto, 1996; Froese y Pauly, 2015; Aiken et al., 2015; Eschmeyer, 2016).

2.4.2 Distribución geográfica

La distribución de D. maculatus se restringe entre las latitudes 37º N y 5º S; es nativo del sureste Atlántico al Oeste Central, en un rango de temperatura entre los 17º y 35º C (Figura 2) (Froese y Pauly, 2015; Aiken et al., 2015). En México, se ha reportado en Tamaulipas; ríos Bravo, Soto la Marina y Tamiahua. En Veracruz; Laguna Tampamachoco, Ríos Mandinga, Tamesí, Tuxpan, Actopan, Tlacotalpan, Alvarado, Papaloapan, Pánuco, Coatzacoalcos, Sontecomapan. En Tabasco; ríos Usumacinta y

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Frontera, lagunas: El Carmen y Machona. En Campeche; Laguna de Términos. Quintana Roo: humedales de Yalkú y Bacalar. En límites de Oaxaca y Chiapas: cuencas menores y Laguna del Mar Muerto (Schmitter-Soto, 1996; Tapia-García et al., 1998; Castro-Aguirre et al., 1999; DOF, 2000).

En la Carta Nacional Pesquera D. maculatus aparece registrada sin nomenclatura, dentro de las especies nativas, endémicas y normadas. Adicionalmente, se recomienda la repoblación de especies nativas y regulación de su pesca, entre otras recomendaciones de investigación y manejo (DOF, 2000).

Figura 2. Distribución geográfica de la naca Dormitator maculatus (modificada de FishBase, 2017).

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2.4.3 Hábitat

D. maculatus es una especie demersal que habita en ambientes salobres de ecosistemas costeros (aguas influenciadas por las mareas en zonas poco profundas); como: lagunas costeras, estuarios, manglares, bocas de ríos, arroyos de corriente lenta, pantanos, y zonas de humedales (Lara et al., 2018). Donde en época de estiaje organismos de D. maculatus permanecen semicubiertos por el fango, a veces en condiciones de poco oxígeno, de ahí deriba su nombre "durmiente"; por su comportamiento de vivir en los fondos esperando su presa. Así mismo, se distribuye en gradientes de salinidad de 0 a 21 ppm (2.1%) y hasta 38.4 ppm (3.8%) en algunos casos aguas marinas (Nordlie y Haney, 1993; Ré-Regis y Estrada-García, 1992; Fischer et al., 1995; Schmitter-Soto, 1996).

El medio ambiente acuático incluye una amplia variedad de parámetros fisicoquímicos, que influyen en el mantenimiento de la homeostasis de los peces, esenciales para el crecimiento y reproducción de los mismos (Rodríguez-Gutiérrez et al., 2001). La familia Eleotridae son peces eurihalinos y D. maculatus es una especie común de los sistemas eurihalinos tropicales (Nordlie y Haney, 1993; Castro-Aguirre et al., 1999). Esta, como muchas otras especies realizan migraciones de desove al mar para su reproducción (Wallace y Van Der Elst, 1975). Aprovechan las corrientes de agua dulce como rutas de migración hacia aguas salobres; esta dinámica es activada por la precipitación pluvial.

2.4.4 Hábitos alimenticios

La familia Eleotridae consume detritus, complementos de insectos, pequeños crustáceos, moluscos y peces pequeños. D. maculatus es una especie detritivora- herbívora, se ha calculado el valor del tipo de alimento que consumen, encontrándose que el 80.9 % está constituido de pastos y detritus (8.6%) (Nordlie, 1979; Chávez et al.,

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1994). Adicionalmente, en un estudio del contenido estomacal de D. maculatus reportaron el nivel trófico promedio de 2.5 + 0.1; por lo tanto: omnívoro, corresponde a una alimentación detritívora (algas y diatoméas), protozoarios, invertebrados, camarones y peces pequeños (Chávez-López et al., 1994; Winemiller y Ponwith, 1998; Froese y Pauly, 2015).

Las condiciones de nutrición son provocadas por la estacionalidad y otras circunstancias del medio ambiente, son útiles para comparar el estado de bienestar de los organismos en condiciones naturales. La Relación Longitud Peso (RLP) y el factor de Condición (K) ayudan a identificar si existen deficiencias alimenticias debidas a la calidad de alimento o los horarios de alimentación en el cultivo; aportan información sobre estrategias de crecimiento, estado nutricional y reproductivo de las poblaciones de peces (Fulton, 1904 en Nash et al., 2006; Cifuentes et al., 2012). Conocer sus hábitos alimenticios es vital para determinar las necesidades metabólicas, puesto que es el primer factor de regulación de la gametogénesis, la reproducción consume la energía que el organismo obtiene de su alimento (Bernabé, 1996).

2.4.5 Ciclo de vida

En cuanto al ciclo de vida de D. maculatus se encontró cierta controversia, Nordlie (1981) reportó que son organismos catádromos (viven en agua dulce y se reproducen en el mar). Peterson et al. (2000), sugieren un ciclo de vida anfidrómico. En 2012 Nordlie, sugiere que D. maculatus es una especie con ciclo de vida flexible, que varía de acuerdo a la ubicación de las poblaciones y su patrón reproductivo; reporta haber encontrado huevos de D. maculatus adheridos a las raíces de Ruppia maritima, y de otros objetos en el fondo. Berra (2001), reportó larvas que flotan sobre aguas marinas alimentándose de plancton, después como post-larvas migran al estuario, y posteriormente los juveniles migran hacia agua dulce. Nordlie y Haney (1993), localizaron organismos de D. maculatus

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en etapas: post-larval, juvenil y adultos con un rango de tolerancias de agua dulce a salinidad de 75%, temperatura de 20 ± 1 °C y fotoperíodo 12:12.

2.4.6 Reproducción

Los teleósteos presentan una amplia gama de estrategias reproductivas de acuerdo a su género. Dormitator maculatus es una especie que tiene su época de desove una vez al año, en esa época se reunen formando grandes cardúmenes para su migración y para reproducirse, esta dinámica se conoce como "agregaciones de desove de peces" (ASF, "Fish Spawing Aggregations") (Bauer et al., 2009; Domeier, 2012; De Mitcheson y Erisman, 2012; Erisman et al., 2015).

Además, requieren mayor consumo de energía para la maduración gonadal. La cantidad de energía asignada al crecimiento y reproducción resulta de factores genéticos, fisiológicos, y otros estimulados por el medio ambiente, como: temperatura y la alimentación (Saborido-Rey et al., 2009). Ware (1984), definió dos tipos de estrategias reproductivas en teleósteos: 1) En función del suministro de energía excedente y 2) Tasa de reproducción determinada por el tamaño del cuerpo en cada edad.

La reproducción de los peces, en general, esta relacionada con la edad (maduración) y condición fisiológica de cada organismo (hormonas), que a su vez dependen de factores ambientales (temperatura, fotoperíodo, precipitaciones, salinidad, pH y temperatura del agua) que influyen en la maduración gonadal (Zanuy y Carrillo, 1987; Díaz y Neira, 2005). El Índice Gonadosomático usado para el monitoreo del momento de la puesta, expresa en porcentaje a los reproductores maduros (Saborido- Rey, 2008).

Los factores ambientales influyen sobre los mecanismos internos del pez, controlan el sistema neuroendocrino que desarrolla la maduración reproductiva para

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producir gametos. La percepción de estímulos ambientales como la temperatura y el fotoperíodo a través del sistema nervioso desencadena una serie de hormonas hipotalámicas que estimulan la liberación de gonadotropinas que actúan sobre las gónadas, su maduración y la puesta (Zanuy y Carrillo, 1993; Duinker, 1999). El sistema neuroendocrino involucra un conjunto de hormonas del hipotálamo, que estimulan a la hipófisis mediante la hormona gonadotropina (Gn-RH, GTH, GTH-I y GTH-II) que intervienen en procesos de maduración gonadal, testicular y puesta. Es decir, estimulan el desarrollo de caracteres secundarios, la fase final de maduración en ovocitos, el desove en hembras y la espermiación en machos (Zanuy y Carrillo, 1993).

Por lo tanto, los parámetros de temperatura y luz son estímulos que controlan la función reproductora de los teleósteos. La temperatura juega un papel importante en todo el ciclo biológico; puede ser un factor limitante de la puesta en hembras a pesar de haber alcanzado su maduración (Weinstein y Walters, 1981; Pihl y Rosenberg, 1982). Además de otros factores ambientales que influyen en las periodicidades anuales, diarias y lunares, que permiten predecir eventos de reproducción, como los que están implicados en la regulación del crecimiento gonadal y regulación del esfuerzo reproductor de la puesta o factores que favorecen la supervivencia de la progenie (Carrillo et al., 2009). La supervivencia, reproducción y crecimiento de los peces dependen en gran medida de la percepción de estímulos ambientales. Generalmente los cambios cíclicos de luz, temperatura, salinidad, pH, oxígeno disuelto, presión barométrica, lluvias y alimento. Estos, son detonadores neuroendocrinológicos que llegan a través del sistema sensorial, eje de la glándula pineal, hipotálamo, hipófisis, gónada, maduración y liberación de gametos (Carrillo et al., 2009).

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2.5 Importancia económica y comercial de D. maculatus 2.5.1 Pesquería de la Naca

La pesca es una actividad económica primaria que se desarrolla en aguas marinas, salobres y dulces, obteniendose de ella; peces, moluscos y crustáceos. La pesca de D. maculatus mejor conocida como “Naca” es considerada una actividad artesanal- comercial por el nivel de tecnificación empleado en su captura y el valor económico de la especie en la región; ya que es considerado uno de los recursos pesqueros más importantes de la Laguna de Alvarado, Veracruz. La Naca es una especie objetivo entre los meses de septiembre y octubre, justo al inicio de la temporada de fuertes vientos provenientes del norte. La pesca es realizada durante la época de reproducción, representa una valiosa fuente de ingresos para los pescadores locales. Chávez-López et al. (1994), determinan que el período de pesca es en temporada de lluvias, entre septiembre y octubre, cuando los organismos maduros llegan a desovar a la laguna de Alvarado.

La pesquería se lleva a cabo en embarcaciones menores de fibra de vidrio y motor fuera de borda de 2 Hp. Se utiliza como arte de pesca la red agallera con luz de malla de 1.5 (3.81 cm) ó 2 pulgadas (5.8 cm) (Figura 3). Este tipo de arte de pesca tiene éxito en lugares con poca luz y con poblaciones de peces que se encuentran en movimientos migratorios y/o de alimentación (Bjordal, 2005).

La Comisión Nacional de Acuacultura y Pesca (CONAPESCA) en Veracruz tiene registrados 1450 pescadores que laboran en el Sistema Lagunar de Alvarado; el 94% son del municipio de Alvarado y el 6% provienen del municipio de Tlacotalpan, con permiso de pesca de escama, quienes se dedican a la pesca multiespecífica de especies comerciales durante todo el año, entre ellas realizan la captura de D. maculatus durante septiembre y octubre (CONAPESCA, 2016).

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Figura 3. A) Red tipo agallera. B) Muestra como los peces quedan atrapados en sus agallas en la luz de la malla. Modificada de Bjordal (2005).

Cabe recalcar que los datos oficiales de las capturas no contemplan la pesca ilegal (pescadores sin permiso) y por lo tanto no esta declarada ni contabilizada en los datos expuestos en la figura 4. Este tipo de pesca se estima entre 40 y 60 % más de la producción reportada oficialmente a nivel nacional (FAO, 2001; Cisneros-Montemayor et al., 2013).

Los lugareños de las poblaciones de Tlacotalpan, Los Amates y Alvarado, capturan este recurso conservándolo en congelación para su posterior consumo. En la Laguna de Alvarado aunque en menor grado utilizan a estos organismos como carnada en la pesca deportiva, con arte de pesca de línea de mano con anzuelo para capturar el chucumite, robalo blanco y robalo prieto, especies de alto valor comercial (Fuentes, 1973; Gaudè et al., 2010; Com. Personal pescadores, 2016; Obs. Propia 2016, 2017).

En los últimos años las poblaciones de D. maculatus del sistema lagunar de Alvarado Ver., con registros del volumen de captura declarados oficialmente se realizó una serie de tiempo del 2000 al 2017, en esos años se obtiene un promedio de captura de 119.253 toneladas anuales, deja ver que las capturas experimentan fluctuaciones que

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varian en decrementos de un 82% e incrementos de un 71% en ciclos de cinco años en promedio, estas abundancias discontinuas muestran una ligera tendencia a la baja (Figura 4). La variación de la abundancia de este recurso pesquero puede ser resultado del manejo pesquero y demanda de la región, lo que implica una reducción en la población de D. maculatus en el Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz (Franco-López et al., 2017). En otro sentido, hasta el momento la naca no es considerada una especie protegida según lo reportado en el plan de manejo del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz (NOM-059-SEMARNAT-2010).

2.5.2 Comercio regional

D. maculatus tiene importancia comercial en la región. Actualmente, su consumo esta basado en la extracción de sus gónadas, las cuales alcanzan un alto precio en el mercado (Flores-Coto y Zavala-García, 1982). Se conocen como "hueva de naca". En 2016, la hueva alcanzó un precio entre $ 80.00 y $120.00 MXN/kg equivalente a $ 4.2 - 6.5 USD/kg, precio de desembarque. En 2018 su valor fluctuó entre $ 150.00 y $ 200.00 MXN/kg, y entre $ 8.0 - 10.5 USD/kg al pie de laguna o venta directa en cooperativas pesqueras (Banco Nacional de México, 2019). La hueva cruda congelada se comercializa a través de intermediarios y se encuentra a la venta en comercios locales. En restaurantes de mariscos de la región adquieren un valor de hasta $150.00 MXN ($7.90 USD) por platillo (Com. Personal de restauranteros, 2019; Obs. Propia, 2019). También, en seco-salado se conserva y en algunas ocasiones se utiliza como carnada.

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Figura 4. Serie temporal de la variación de los registros de volumen de captura de Dormitator maculatus en los años 2000 al 2017, en la laguna de Alvarado Veracruz (CONAPESCA, 2016).

2.6 Aportaciones a la domesticación de Dormitator maculatus 2.6.1 Aspectos biológicos

De acuerdo con Ancieta y Landa, (1977); Bonifaz et al. (1985) y Flores-Nava y Brown-Alex (2010); Berra (2001), Dormitator latifrons posee potencial acuícola. Dormitator maculatus especie estrechamente emparentada presenta las siguientes características: crecimiento rápido, talla pequeña, posición en la red trófica baja, capacidad de vivir en grupos, adaptabilidad y amplia tolerancia a los parámetros ambientales, y alta resistencia fisiológica. Por ser una especie nativa, tiene asegurado el suministro y variabilidad de ejemplares de adultos reproductores.

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Debido a que D. maculatus es utilizada como cebo marino en la pesca recreativa, su disponibilidad es temporal y espacialmente limitada, por lo tanto, se considera una especie con potencial en la industria de la pesca (Gaudè et al., 2010).

En estudios biológicos se ha reportado una proporción de sexos machos: hembras de 1:1 durante todo el año en especímenes de la Laguna de Alvarado, Veracruz. En cuanto a la relación longitud peso (RLP) tiene un crecimiento de tipo isométrico, la longitud total (LT) máxima de para machos 14.7 cm y 15.9 cm para hembras, estas últimas se caracterizan por ser más grandes y de mayor biomasa (Franco-López et al., 2017; 2019).

2.6.1.1 Madurez sexual y fisiología reproductiva

Schmitter-Soto (1996), afirma que D. maculatus alcanza la madurez sexual al medir 10 cm, después de un año (Schmitter-Soto, 1996; Froese y Pauly, 2015). Sufre de cambios de coloración durante su reproducción, es una especie bisexual, es decir; machos y hembras separados poseen un dimorfismo permanente y realizan un desfile nupcial complejo. La fertilización es externa, es iteróparo y ovíparo. Las gónadas se desarrollan durante la estación de estiaje (secas) y presenta un pico reproductivo en septiembre y octubre. Se reporta que el tamaño del huevo mide 0.3 mm, y el tiempo de incubación es de 11 a 16 horas a 27 ºC (Schmitter-Soto, 1996).

La madurez gonadal de D. maculatus se desarrolla cíclicamente con períodos anuales, se presentan cinco fases en el ovario bilobulado: I Inmadura, II Desarrollo, III Próxima madurez, IV Madurez total y V Desove. Las etapas más avanzadas (III y IV) se presentan en los meses de septiembre y octubre, por lo que están asociadas a la época de lluvias (Ré-Regis y Estrada-García,1992).

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2.6.2 Aspectos ambientales y ecológicos

En cuanto a los aspectos ecológicos asocian la migración y la reproducción a la época de precipitación. Se afirma que la población de D. maculatus presenta una disminución que puede poner en riesgo su explotación, además de afectar a otras especies dentro de la red alimenticia del sistema lagunar (Franco-López et al., 2017; 2019).

La reproducción de D. maculatus al ser una especie catádromo, en la época de reproducción los adultos se desplazan en grandes grupos aguas a bajo a las desembocaduras de los ríos, lagunas estuarinas y al mar, a través de los ríos que descienden bruscamente, posterior a una abundante precipitación. Los organismos atraviesan la Laguna de Alvarado a poca profundidad y llegan al mar cerca de la costa (Ruple, 1984). Los huevos eclosionan en salinidades altas, sus larvas son pelágicas, se alimentan y crecen en la zona de oleaje durante unas semanas. Posteriormente, regresan al agua dulce a continuar su crecimiento (Mc Dowall, 2009).

Dormitator latifrons es un excelente referente para D. maculatus, el cual destaca por su adaptabilidad y amplia tolerancia a la variación de parámetros ambientales como: luminosidad y pluviosidad; soporta variaciones a parámetros fisicoquímicos del agua como turbidez, temperatura; y tolera bajas concentraciones de oxígeno y salinidad (Bonifaz et al., 1985; Brown-Alex, 2010).

Ruple (1984), reportó larvas de D. maculatus encontradas en la zona de oleaje, lo cual confirma su migración al mar y el requerimiento de salinidad para la eclosión y desarrollo larvario temprano. Se ha determinado que post-larvas y juveniles de peces eleotrides, y camarón juvenil se conocen como "tismiche", conjunto de organismos que migran masivamente del mar al estuario (Nordlie, 1979; Winemiller y Ponwith, 1998).

21 MARCO TEÓRICO

Presenta un valor ecológico importante dentro de la cadena trófica; juega un papel importante dentro de la cadena alimenticia de peces de mayor talla, como por ejemplo: el robalo blanco, Centropomus medius (Günther, 1864), robalo prieto, Centropomus poeyi (Chávez, 1961) y chucumite, Centropomus parallelus (Poey, 1860) (Fuentes, 1973; Gaudè et al., 2010). Además, se ha reportado a D. maculatus de la laguna de Alvarado como hospedero de parásitos, tales como; Clinostorum complanatum, Spiroxys sp., Camallanus y Neoechinorhynchus Golvani, los cuales han sido identificados en intestino (Montoya-Mendoza et al., 2004). Debido a que D. maculatus padece la pérdida de su hábitat, es necesario evitar el impacto ecológico y conservar las poblaciones naturales; además de realizar un aprovechamiento integral del pez (Franco-López et al., 2017).

2.6.3 Introducción al cautiverio

Se ha trabajado en la fisiología reproductiva con el objetivo de comercializar la especie. Se logró el desove exitoso en cautiverio, con tratamientos de gonadotropina coriónica humana Oovaprim® y solución salina. Se observó que los huevos (diámetro = 0.33 ± 0.01 mm) eclosionan entre 16 y 19 horas después de la puesta, a temperatura de 24 °C aproximadamente (Gaudè et al., 2010).

Al comprar las poblaciones larvarias de D. maculatus obtenidas naturalmente y cultivadas, se reportan diferencias no significativas (p > 0.05), y períodos de incubación de 11 a 16 horas a 27 ºC (Schmitter-Soto,1996). En la incubación las larvas planctónicas desarrollaron una longitud igual a 1.1 ± 0.03 mm, y abertura bucal posterior a los seis o siete días después de la eclosión, además del intestino expuesto. Con lo anterior, se realizó un catálogo de desarrollo larvario con medidas morfométricas (Gaudè et al., 2010).

Las larvas son omnivoras, por lo tanto, han sido alimentadas con algas verdes Clorella sp, protozoarios y suplemento de proteína animal, lo que ha generado crecimiento significativo (Flores-Coto y Zavala-García, 1982). A partir del cultivo de

22 MARCO TEÓRICO

huevos y larvas de D. maculatus, en laboratorio, se han descrito características de los ovocitos y estadios larvarios (Flores-Coto y Zavala-García, 1982).

Berra (2001), reportó que los organismos de la familia Eleotridae son relativamente fáciles de criar en cautiverio y se utilizan como peces de ornato. Dormitator latifrons (Richardson, 1844) también perteneciente a esta familia, conocida como Chame, es una especie fuertemente emparentada con D. maculatus. Posee características favorables para su introducción a la acuacultura. Rodríguez et al. (2012), determinaron las condiciones ideales para el desove de D. latifrons utilizando hormonas GnRHa y LHRHa. Castro Rivera et al. (2005), analizaron la conversión alimenticia de D. latifrons, y reportaron que tiene hábitos alimenticios nocturnos. La ganancia de peso y talla en machos aislados fue mayor, no así para las hembras. Se reporta que a pesar de resistir variaciones ambientales, el descenso de la temperatura del agua afecta el metabolismo y el consumo de alimento; y la baja salinidad afecta su reproducción.

2.7 Efecto de las variables medioambientales 2.7.1 Variables ambientales

Las variables ambientales actuan sobre el sistema neuroendócrino de los peces, activan a un conjunto de hormonas hipotalámicas, hipófisiarias y gonadales. Estas actúan sobre el ciclo reproductivo y específicamente en la fisiología de los reproductores. Así mismo, los factores ambientales bióticos y abióticos determinan el crecimiento de los peces (Weatherley, 1972). La temperatura, por ejemplo, interviene en la actividad alimentaria y tiene un efecto directo en la gametogénesis, es decir; si la temperatura y el apetito bajan, la producción de hormonas disminuye y se inhibe la maduración de los ovocitos (Bernabé, 1996).

El desarrollo del huevo y larvas están influenciados directamente por las variables ambientales luz y temperatura (Dovel et al., 1969). Los huevos y larvas de muchas especies estuarinas poseen un rango restringido de temperatura y salinidad. Para la

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eclosión y para su desarrollo normal, estos factores son regularmente interdependientes (Morgan et al., 1981). En cuanto al efecto de la temperatura, se sabe que la disminución abrupta de ésta, causa la muerte de larvas y juveniles de varias especies, y puede causar pérdidas anuales significativas en las poblaciones pesqueras. Así también, las altas temperaturas afectan el crecimiento de algunas especies (Weinstein y Walters, 1981; Pihl y Rosenberg, 1982). Se ha observado que los cambios repentinos de salinidad afecta negativamente a las larvas de D. maculatus (Gaudè et al., 2010).

El Índice hepatosomático (IHS) puede ser un indicador de la salud en general, es útil para detectar los efectos peligrosos de los estresores ambientales (Pait y Nelson, 2003). En el mismo sentido y con la administración de hormonas (natural o sintética GnRHa), se logra controlar la época de maduración reproductiva (Díaz y Neira, 2005).

Se ha observado que las agregaciones reproductivas de peces se forman de acuerdo con ciclos específicos, ya sean: estacionales, lunares, mareales y/o diarios (Kobara y Heyman, 2010). La sincronización del desove con factores ambientales ha sido documentada para agregaciones que ocurren en lagunas, estuarios y hábitats marinos; aunque las escalas temporales y espaciales varían según la ubicación y la especie, provocan agregaciones predecibles en tiempo y espacio (Sandovy y Domeier, 2005; Erisman et al. 2012; Erisman et al., 2015).

De acuerdo con Muñoz-Cueto (2009), especifican e integran la información ambiental y los mecanismos endocrinos y neuroendocrinos reguladores de la reproducción de los peces, es crucial para la reproducción controlada en la acuacultura. Para que la reproducción tenga éxito, los individuos maduros se sincronizan entre ellos mismos y con los factores ambientales, lo cual requiere de diversos mecanismos a lo largo del eje hipotálamo-hipófisis-gónada. Para que este proceso se lleve a cabo, los organismos cuentan con sistemas sensoriales y receptores específicos que perciben los estímulos ambientales y sociales (Figura 5).

24 MARCO TEÓRICO

Figura 5. Representación del proceso reproductivo en peces: eje hipotálamo-hipófisis- gónada. Modificado de Muñoz-Cueto (2009).

El fotoperíodo es un factor que hace funcionar el reloj biológico de los organismos a través de los órganos fotorreceptores: ojos, epífisis y sistema nervioso. Así mismo, el fotoperíodo estimula a la melatonina, hormona de la glándula pineal estrechamente relacionada con el ciclo circadiano (períodos diarios de luz y oscuridad). La cual se incrementa durante la noche y decrece durante el día. Este ritmo provoca la secreción de serotonina y N-acetiltransferasa pineal, enzima clave en la biosíntesis de melatonina. La melatonina es muy importante en la mayoría de las especies de peces, pues se establecen cambios estacionales e interviene en el proceso de maduración; la gametogénesis mediante la liberación de hormonas estimuladoras del hipotálamo (Bromage et al., 2001; Falcón et al., 2007).

En teleósteos, la producción de la hormona melatonina parece estar determinada por un reloj endógeno intrapineal; se ha observado que esta clase de peces tienen la capacidad de producir melatonina de forma rítmica aún en condiciones de oscuridad constante, el período del reloj endógeno oscila alrededor de 24 horas (Figura 6) (Bromage

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et al., 2001). El fotoperíodo es captado desde las primeras etapas de formación en los peces, por lo tanto, los embriones presentan capacidad fotorreceptora que influye en la expresión de los genes del reloj biológico, en un fotoperíodo 12L:12O (luz-oscuridad) de las condiciones lumínicas (Sánchez-Ferez, 2016).

El fotoperíodo tiene efectos sobre la fertilidad y fecundidad, estos varían según la especie, por ejemplo: el pez beta (Betta splendens) con fotoperíodos más parecidos al verano y primavera; (16L:8O) y (12L:12O), promueven mejor rendimiento productivo (Giannecchini et al., 2012). Los peces en cautiverio pueden ser estimulados por fotoperíodos artificiales para adelantar el ciclo sexual, adelantar o atrasar la maduración, incrementar la capacidad reproductiva y retrasar desoves (Bromage et al., 2001).

Figura 6. Ritmos diarios y temporales de secreción de melatonina. La línea roja representa la melatonina, aumenta en noche y en los meses más cálidos. Modificado de Muñoz-Cueto (2009).

Los peces presentan ritmos circadianos y estacionales que determinan los procesos biológicos, como la época de reproducción. Conocerlos es fundamental en la acuacultura, porque permite comprender como funcionan sus procesos fisiológicos y adaptación a las condiciones del medio natural. Esto permite diseñar protocolos de

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manipulación del fotoperíodo y temperatura del agua, para optimizar su reproducción en cautividad (López-Olmeda et al., 2015). El período circadiano en el pez que recibe alimento puede producir cambios significativos en peso, longitud, almacenamiento de lípidos, tasa de crecimiento, eficiencia de conversión alimenticia y desarrollo gonadal (Spieler, 2000). Así mismo, la temperatura interviene en la actividad alimentaria, la cual tiene un efecto directo en la gametogénesis; si la temperatura baja el apetito disminuye y se inhibe la maduración de ovocitos (Bernabé, 1996).

2.7.2 Variables fisicoquímicas del agua

De acuerdo con Botello et al. (2017), un aspecto ambiental importante, es el efecto de los factores fisicoquímicos del agua como la salinidad y el pH, en el desarrollo de organismos. El agua de mar posee un pH ligeramente alcalino (7.5 - 8.4), dado que varía en función de la temperatura. Si ésta aumenta el pH disminuye y tiende a la acidez, igualmente puede variar en función de la salinidad, la presión o profundidad y de la actividad vital de los organismos marinos. En relación a la temperatura-precipitación- salinidad, se identifica que la concentración salina más elevada se presenta en temporada de estiaje y elevación de temperatura, por el contrario; la concentración más baja, se presenta en temporada de lluvias (1.87 - 39 ups, unidades prácticas de salinidad por sus siglas en inglés).

2.8 Estimación de parámetros biológicos básicos 2.8.1 Biología reproductiva

Al analizar el coeficiente de madurez o Índice Gonadosomático (IGS), relación directa que guarda el peso de la gónada con respecto al peso del organismo (Erickson et al., 1985) y el Índice Hepatosomático (IHS) relación que guarda el peso del hígado con respecto al peso del organismo, se puede comprender el ciclo reproductivo de los peces,

27 MARCO TEÓRICO

ambos índices expresan la dinámica de la energía endógena que se manifiesta en la gónada y el hígado. Estos indicadores son utilizados para evaluar las modificaciones de las reservas energéticas a lo largo del ciclo gonadal, explica el desarrollo alcanzado y presenta un valor máximo previo al desove (González y Oyarzún, 2002).

La variación del peso del hígado refleja los procesos de almacenamiento y transferencia de proteínas y lípidos, de acuerdo a la etapa del ciclo reproductivo en que se encuentre el pez (Santos et al., 1996). El desarrollo gonadal se refleja en el incremento del IGS y K presentan sus valores máximos en la época reproductiva y una disminución después del desove. El factor de condición o factor de condición de Fulton (K), es un índice morfométrico, indica el grado de salud o bienestar que presentan los organismos en la etapa de desarrollo gonadal, según el período del desarrollo reproductivo en el que se encuentre el organismo en función de su talla y peso (Rodríguez-Gutiérrez y Marañon- Herrera, 1993).

En términos generales los sistemas de clasificación se basan en la observación de las hembras. Existen criterios de clasificación del desarrollo ovárico basados en criterios macroscópicos como la apariencia externa del ovario o índice gonadosomático y criterios microscópicos basados en la histología; como el tamaño y aspecto de ovocitos. Estudiar la biología reproductiva con técnicas histólógicas es el método más preciso y proporciona mayor información sobre el desarrollo gonadal y la maduración (Hunter y Macewicz, 1985), es de valiosa utilidad para la acuacultura, es una herramienta que permite diseñar estrategias más adecuadas para el cultivo, su conocimiento proporciona pautas para la implementación de biotecnologías reproductivas para obtener mejores resultados en la producción (Díaz y Neira, 2005).

Referente a la dinámica celular del desarrollo ovárico en teleósteos, se clasifican tres tipos básicos, y se definen de la siguiente manera: 1) Sincrónico: donde todos los ovocitos, una vez formados crecen y ovulan conjuntamente, en este caso los peces engendran una vez y luego mueren.

28 MARCO TEÓRICO

2) Sincrónico por grupos: se observan al menos dos grupos en diferentes etapas de maduración celular, el grupo más abundante y homogéneo con ovocitos más desarrollados, y el grupo definido como “embrague”es más pequeño y heterogéneo con ovocitos menos desarrollados. A partir del cual, se reclutará el embrague para el próximo ciclo, por lo tanto, la maduración, ovulación y puesta ocurren generalmente una vez durante el ciclo reproductor, y esta puede ser anual. 3) Asincrónico: presentan una mezcla aleatoria de ovocitos de todas las etapas de desarrollo, generalmente se observa desde la temporada de cría, y estos se caracterizan por producir huevos continuamente y desovar varias veces al año (Wallace y Selman, 1981; Tyler y Sumpter, 1996).

En términos generales se ha determinado un patrón básico de crecimiento y desarrollo de ovocitos en los teleósteos, quienes experimentan cuatro etapas principales en la ovogénesis: 1) Crecimiento primario de ovocitos, 2) Etapa de alvéolo cortical, 3) Vitelogénesis y maduración, y 4) La ovulación (Tyler y Sumpter, 1996).

Brown-Peterson et al. (2011), propusieron estandarizar una terminología conceptual universal para describir las fases del ciclo reproductivo de los peces teleósteos y elasmobranquios, definen fases clave en el ciclo, incluyen: Fase I: inmaduro (nunca antes desovado, crecimiento gonadal primario), Fase II: en desarrollo (desarrollo gonadal y aumento de tamaño), Fase III: capacidad de desove (gametos desarrollos, capaz de desovar), Fase IV: regresión (cese del desove), Fase V: regeneración (fin del ciclo reproductivo, maduros reproductivamente inactivos; Atresia) (Figura 7).

29 MARCO TEÓRICO

Figura 7. Modelo conceptual de terminología para la identificación de fases del ciclo reproductivo de peces. Modificado de Brown-Peterson et al. (2011).

2.8.2 Parámetros de Crecimiento

Debido a que los factores ambientales bióticos y abióticos determinan el tipo de crecimiento de los peces (Weatherley, 1972), es necesario determinar la Relación- Longitud-Peso (RLP), es un modelo potencial propuesto por (Teissier, 1948). Para identificar el tipo de crecimiento se clasificade la siguiente manera: 1. Crecimiento isométrico, es cuando el crecimiento en peso y en longitud es igual a lo largo de su desarrollo (b = 3). 2. Crecimiento alométrico negativo es cuando el incremento en peso es proporcionalmente menor al incremento en longitud (b < 3). 3. Crecimiento alométrico positivo se da cuando el incremento del peso es proporcionalmente mayor al incremento en longitud en organismos mayores (b > 3) (Teissier, 1948).

30 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

D. maculatus es uno de los recursos pesqueros artesanales más importantes del Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz. La importancia económica que ha adquirido, se debe a la demanda de su gónada, la cual posee un alto valor comercial en la región y riqueza gastronómica. Es un producto pesquero que genera ingresos económicos a 1450 pescadores en la temporada de pesca, quienes han reportado disminución de la talla de 20 a 10 cm y volumen de captura variable, promedio de 119 toneladas anuales del 2000 al 2017, con tendencia a la baja de media tonelada por año (Flores-Coto y Zavala-García, 1982; CONAPESCA, 2016; Com. Personal pescadores, 2016).

El manejo de su pesquería vulnera a la especie, pues se captura en época de reproducción, lo que afecta su ciclo de vida (Estrada-García, 1992; Franco-López, 2019). Después de extraer la gónada de las hembras, generalmente el resto del pescado es descarte vertido al agua. Esto provoca un incremento de nutrientes y genera contaminación del agua y sedimentos de la Laguna de Alvarado, Veracruz. (De la Lanza- Espino y Lozano-Montes, 1999; SEMARNAT, 2010; Rodríguez-Amador et al. 2012; DOF, 2014).

La estrategia reproductiva de D. maculatus provoca una fácil y abundante captura, por tanto, esta pesquería es altamente productiva, vulnerable y susceptible a disminuir sus poblaciones rápidamente por sobrepesca. Esto puede comprometer directa o indirectamente la función reproductiva de la especie, el rendimiento reproductivo y las tasas de fertilización al interferir con el proceso de apareamiento, lo que puede traer consecuencias negativas al ecosistema (Rowe y Hutchings; 2003; Erisman et al., 2015;

Van Overzee y Rijnsdorp, 2015).

A través del tiempo este tipo de pesquerías pueden ser sostenibles solo para subsistencia, porque sus poblaciones pierden capacidad reproductiva al eliminar la producción futura de huevos debido al descenso de la tasa de reproducción. Este tipo de

30 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

especies requieren protección durante el tiempo de reproducción (normalmente durante un mes). El incremento del esfuerzo pesquero pone en riesgo la suprvivencia de la especie debido a una reproducción parcial y en consecuencia un bajo rendimiento (Sandovy y Domeier, 2005; Domeier, 2012; Sadovy y Erisman, 2012; Erisman et al. 2014; Erisman et al., 2015).

Ayala-Pérez et al. (2015), identifican que D. maculatus es vulnerable, es decir, enfrenta un riesgo alto de extinción en el estado de Campeche, México. En Brasil D. maculatus catalogada con un estatus "casi amenazada" (NT) (ICMBio, 2014). En el año 2015 se denominó como "preocupación menor" (LC), en las zonas donde se distribuye. Sin embargo, su principal amenaza es la pérdida de hábitat. Esta asignación no se debe generalizar, porqué existen diferentes condiciones ecológicas-ambientales. Por lo tanto, es probable que existan impactos localizados por la degradación del hábitat; pérdida de manglares y pantanos, causado por la baja calidad del agua provocada por descargas de agua doméstica y agroindustrial. Aunado al deficiente manejo de la pesquería en la zona (De la Lanza-Espino y Lozano-Montes, 1999; Montoya-Mendoza et al., 2004; SEMARNAT, 2010; Rodríguez-Amador et al. 2012; DOF, 2014; Aiken et al., 2015).

Vieira-Volcán et al. (2010), quienes firman que a pesar de que D. maculatus fue incluida en la lista roja de especies amenazadas de Río Grande do Sul, y sistema lagunar Patos-Mirim, Brasil. Los muestreos realizados, han dejado de registrar a esta especie, por lo que es posible que se encuentre en peligro de extinción en el estado de Río Grande do Sul, Brasil.

Para el manejo de especies amenazadas se sugiere implementar programas de introducción al cautiverio, donde se implementen estrategias de conservación ex situ, para evitar o minimizar su deterioro. Estas directrices de manejo, mantenimiento, apareamiento y mejora de calidad genética, permiten contribuir en la recuperación de la población de la especie amenazada (Red List., 2017).

31 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

A pesar de la situación que enfrenta esta especie, se considera que la información biológica y pesquera que se ha generado hasta el momento es deficiente. Es necesario generar conocimiento para introducir la especie al cautiverio, disminuir el esfuerzo pesquero, y realizar el aprovechamiento integral de la especie (Green et al., 2014; Franco-López et al., 2019). Por lo tanto, es necesario conocer su biología para procurar su conservación, es importante proponer un manejo sustentable de la especie, además de fomentar el repoblamiento de la misma.

32 JUSTIFICACIÓN

4. JUSTIFICACIÓN

La acuacultura tiene como objetivo principal la producción de alimento (proteína de calidad) para proveer a poblaciones urbanas y rurales para consumo humano directo o como materia prima para otros productos (FAO, 2005). Además de fomentar el aprovechamiento integral, contribuir a la sustentabilidad de los recursos pesqueros y sin afectar sus poblaciones y hábitat natural. En este sentido, se requiere desarrollar investigación sobre la biología y ecología de las especies susceptibles de cultivo (Cabrera-Rodríguez et al., 1997; Pauly, 2009; Domingo-Ávila y Fernández-Ronquillo, 2011; Álvarez-González et al., 2013; Franco-López et al., 2017).

D. maculatus se reconoce como una especie nativa, endémica de las vertientes del Atlántico Occidental (Froese y Pauly, 2015; Aiken et al., 2015), vulnerable a la disminución poblacional por el esfuerzo pesquero (Aiken et al., 2015). Es una especie de interés económico-comercial en el Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz (Ayala-Pérez et al., 2015); genera ingresos económicos importantes a pescadores locales por la comercialización de la hueva o gónada del organismo. Además, es una especie de importancia ecológica en la red trófica, por ser alimento principal de especies comercialmente importantes (Ré-Regis y Estrada-García,1992; Rodríguez-Varela et al., 1992).

Dormitator latifrons es la especie emparentada con D. maculatus, a la cual se le atribuyen cualidades para la acuacultura, como su amplia tolerancia a las variables fisicoquímicas del agua y alta resistencia fisiológica (Ancieta y Landa, 1977; Bonifaz et al., 1985; Flores-Nava y Brown-Alex, 2010). Sin embargo, de D. maculatus existe escasa información sobre los estudios y ensayos de cultivos realizados. La acuacultura de D. maculatus es una alternativa para su aprovechamiento integral.

Por lo anterior, es fundamental determinar la variación de los parámetros reproductivos de los organismos silvestres de Dormitator maculatus, y su relación con

33 JUSTIFICACIÓN

factores ambientales del Sistema Lagunar de Alvarado Ver., con la finalidad de proponer aspectos básicos de cultivo.

34 PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN

5. PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN

¿Cómo influyen los factores ambientales abióticos; temperatura ambiental, precipitación, fotoperíodo, y fase lunar, así como, los parámetros reproductivos de organismos silvestres de Dormitator maculatus durante un ciclo anual?

¿Qué aspectos básicos ambientales y biológicos son posibles proponer para el establecimiento de cultivo de Dormitator maculatus?

35 HIPÓTESIS

6. HIPÓTESIS

Los factores ambientales abióticos; temperatura ambiental, precipitación, fotoperíodo y fase lunar del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz, influyen en los parámetros reproductivos de organismos silvestres de Dormitator maculatus durante un ciclo anual, este conocimiento permitirá proponer aspectos básicos de cultivo de la especie.

36 OBJETIVOS

7. OBJETIVOS

7.1 Objetivo general

Determinar la variación de los parámetros reproductivos de los organismos silvestres de Dormitator maculatus, y su relación con factores ambientales del Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz, con la finalidad de proponer aspectos básicos de cultivo.

7.2 Objetivos específicos

1. Determinar la proporción de sexos, estructura de tallas, tipo de crecimiento; general y por sexos, y la talla de primera madurez de Dormitator maculatus.

2. Establecer las etapas del ciclo reproductivo de Dormitator maculatus.

3. Analizar la variación anual de los parámetros ambientales de la zona de influencia y la relación con el desarrollo gonádico de Dormitator maculatus.

4. Proponer aspectos básicos para el cultivo de Dormitator maculatus.

37 ÁREA DE ESTUDIO

8. ÁREA DE ESTUDIO

El Sistema Lagunar de Alvarado (SLA) es una planicie formada por lagunas salobres; se localiza en la zona costera central del Estado de Veracruz al suroeste del Golfo de México. En 2004, es nombrado sitio RAMSAR por la Comisión de Áreas Naturales Protegidas (CONANP, 2004). La Laguna de Alvarado es parte importante de este sistema, es una laguna costera que se encuentra conectada a las lagunas de Buen País, Camaronera y Tlalixcoyan; que dependen de los aportes de agua dulce de los ríos Papaloapan, Blanco, Limón y Acula. Se ubica entre las coordenadas geográficas de los paralelos 18°53’00’’ y 18º25’00’’ de Latitud Norte y los meridianos 95°34’00’’ y 96°08’00’’ Longitud Oeste (Figura 8). El área contiene ambientes acuáticos inundables, manglares, y vegetación acuática flotante y enraizada emergente (Portilla-Ochoa et al., 2003). Pertence al Municipio de Alvarado Veracruz; el cual posee un clima cálido subhúmedo (Aw"2,i). La temperatura media anual es de 26 ºC, con oscilaciones de entre 5 y 7 ºC, con precipitaciones en verano; la precipitación promedio anual es de 2.077,9 mm (García, 2004).

Los sitios de muestreo fueron seleccionados estrategicamente de acuerdo a previos avistamientos de poblaciones de D. maculatus en zonas de incidencia. Los sitios de muestreo se ubicaron en la zona de conexión de la laguna de Alvarado con el mar (A), y en la salida del Río Papaloapan (B), en el Sistema Lagunar de Alvarado (Figura 8).

38 ÁREA DE ESTUDIO

Figura 8. Localización del Sistema Lagunar de Alvarado y ubicación de sitios de muestreo de Dormitator maculatus. A) Muestreos de septiembre y octubre 2016 en latitud 18º 46' y longitud 95º 45'. B) Muestreos de agosto 2016, noviembre 2016, diciembre 2016, y de enero a julio 2017 en latitud 95º 44.

39 MATERIALES Y MÉTODOS

9. MATERIALES Y MÉTODOS

9.1. Periodicidad de muestreo

Se realizó un muestreo mensual durante un ciclo anual de agosto 2016 a julio 2017, durante las temporadas climáticas prevalecientes en la zona; estiaje (marzo a junio), lluvias (junio a octubre) y nortes (vientos fuertes) (octubre-marzo) (Salas-Pérez y Arenas-Fuentes, 2011).

Se colectó una muestra mensual de 50 especímenes de Dormitator maculatus como mínimo. Los organismos colectados durante los meses de noviembre a agosto, formaban parte de la fauna acompañante de las capturas de camarón en la desembocadura del río Papaloapan. Los peces colectados en septiembre y octubre, se capturaron con redes tipo cuchara (luz de malla de ½ pulgada), para obtener diversidad de tallas. Los especímenes se transportaron vivos al laboratorio de Investigación de Recursos Acuáticos (LIRA) del Tecnológico de Boca del Río (ITBOCA), en un contenedor de plástico de 25 L, con hielo, suministro de oxígeno y unas gotas de esencia de clavo como anestésico.

9.2. Mediciones y toma de datos morfométricos

De cada uno de los organismos colectados se determinó el sexo, se midió cada espécimen con un ictiómetro y se registraron los datos biométricos, para obtener la longitud total (LT) y longitud furcal (LF). Para el registro del peso corporal total, peso de la gónada, peso del hígado y peso eviscerado, se utilizó una balanza digital electrónica Core Adam Mod. CQT202 (capacidad 200g x 0.001g).

40 MATERIALES Y MÉTODOS

9.2.1. Relación-Longitud-peso (RLP)

Se determinó mensualmente la RLP, se aplicó el modelo potencial propuesto por Teissier (1948). Los datos de longitud y peso se analizaron mediante linearización a través de logaritmos naturales, y posteriormente se aplicó un análisis de regresión lineal (Ecuación 1) y su resolución por mínimos cuadrados para obtener el valor de a y b. La relación longitud-peso está descrita por el siguiente modelo potencial propuesto por (Ricker, 1975).

�� = � × �� Ecuación 1

Donde: WT = peso total fresco (g), L = longitud total del organismo (o estándar) en cm, a = coeficiente de forma (constante de regresión) equivale al factor de condición (K), b = coeficiente de alometría (coeficiente de regresión).

Para definir el tipo de crecimiento de la especie, se plantea la siguiente hipótesis:

H o: β = 3 y HA: β ≠ 3 (Teissier, 1948).

� − � � = ��

Donde: t = tipo de crecimiento b = coeficiente de alometría, es el valor de la pendiente peso – longitud. β = parámetro de isometría (3), Se = error estándar de b (Zar, 1999).

41 MATERIALES Y MÉTODOS

9.3. Observaciones macroscópicas

Para conocer la biología reproductiva de D. maculatus se hicieron observaciones macroscópicas y microscópicas. Dentro de las observaciones macroscópicas externas se identificaron algunas características como la morfología y color, variables categóricas que se compararon con esquemas de maduración (Anexo 1).

La determinación del sexo y madurez sexual de los especímenes se realizó por observación macroscópica interna, la cual se realizó posterior a la disección de los organismos. Se aplicaron criterios cualitativos de color, forma, firmeza y tamaño gonadal, y se indentificó la presencia o ausencia de capilares sanguíneos. La clasificación se realizó de acuerdo a lo propuesto Nikolsky (1963): inmaduras, en maduración y maduras (Anexo 1).

9.3.1. Proporción de Sexos (M:H)

Se estimó la proporción de sexos en cada muestreo, contando el total de machos y hembras obtenidas mensualmente. La identificación del sexo regularmente fue posible a simple vista, pero se complementó con la observación de las características morfológicas macroscópicas de las gónadas.

La proporción de sexos mensual se calculó dividiendo el número total de hembras entre el número total de machos obtenidos en cada muestreo. Asimismo, para su análisis se utilizó el estadístico de prueba Chi-cuadrada (x2) que indica diferencias significativas en la proporción teórica 1:1 (P ≤ 0.05) (Ecuación 2), de acuerdo con Zar (1999).

̂ 2 2 (��−��) � = Σ Ecuación 2 � �̂�

42 MATERIALES Y MÉTODOS

Donde: 2 �� = Chi cuadrada calculada f i = proporción observada de hembras, f̂i = mitad de n, n = total de organismos.

9.3.2. Índice Gonadosomático (IGS)

Para determinar el IGS, se empleó una balanza electrónica para obtener lo siguiente; peso total corporal del organismo en gramos (Wt) antes y después de extraer la gónada, y peso de la gónada. Esto, de acuerdo con la Ecuación 3, propuesta por Erickson et al. (1985); y aplicada por Arellano-Martínez et al. (2001).

� �� = � × 100 Ecuación 3 ��

Donde: IGS = índice gonadosomático,

Wg = peso de la gónada (g),

Wt = peso total del organismo (g).

9.3.3. Índice Hepatosomático (IHS)

Se determinó el IHS (Erickson et al., 1985) para evaluar las modificaciones de las reservas energéticas a lo largo del ciclo gonadal, con la siguiente ecuación:

� �� = ℎ × 100 Ecuación 4 ��

43 MATERIALES Y MÉTODOS

Donde: IHS = índice hepatosomático,

Wh = peso del hígado (g),

Wt = peso total del organismo (g).

9.3.4. Factor de Condición (K)

Para establecer el grado de bienestar que presentan los organismos en la etapa de desarrollo gonadal se utilizó el Factor de Condición (K) descrita por Fulton (1904), modificada por Ricker (1975).

El valor de K será: 0.0 a <1.0 para organismos delgados y alargados, 1.1 a <1.20 para organismos bien nutridos, <1.21 organismos listos para desovar (Bernabé, 1996).

� � = � × 100 Ecuación 5 �3

Donde: K = factor de condición de Fulton,

Wt = peso total del organismo (g), L = longitud total del pez (cm), elevada al cubo; 100 = se utiliza para llevar a K a la próxima unidad.

9.3.5. Talla de primera madurez sexual (L50)

Para determinar la talla de primera madurez, es decir, cuando el 50% de machos y hembras alcanzaron las fases de desarrollo: III, IV y V; se evaluaron cualitativamente las gónadas; color, forma, tamaño, textura y el estadio de madurez sexual de los

44 MATERIALES Y MÉTODOS

organismos colectados en temporada reproductiva; procedimiento basado en la escala descrita por Nikolsky (1963) y Brown-Peterson et al. (2011).

Para obtener el promedio de la primera madurez (Lm50) se graficó la proporción de organismos sexualmente maduros (por clase de talla) y se obtuvieron los parámetros de la curva logística (ojiva de maduración). Posteriormente, se ajustaron los datos observados a un modelo logístico (Sparre y Venema, 1997; Ramos-Santiago et al., 2010) (Ecuación 6).

1 Hp = Ecuación 6 1+ea+(b*Lt)

Donde: Hp = proporción de hembras y machos sexualmente maduros por cada marca de clase (estadios III, IV y V), L = marca de clase del intervalo de la longitud furcal (LF), a y b = constantes del modelo logístico linearizado.

9.4. Observación microscópica 9.4.1. Procesamiento histológico

El proceso histológico de las muestras se llevó a cabo en el Laboratorio de Investigación en Recursos Acuáticos del Instituto Tecnológico de Boca del Río (ITBOCA). Las gónadas se fijaron en solución Davidson AFA (Alcohol-Formalina-Ácido Acético) (Anexo 2), se realizaron cortes transversales de la región media, anterior y posterior de la gónada y cortes longitudinales.

El proceso de deshidratación (Anexo 3) se llevó a cabo en el Histokinette Mca. Leica mod. TP1020 (procesador automático de tejidos). Las muestras se deshidrataron con una serie de seis soluciones de distintas concentraciones de alcohol etílico de 70%,

45 MATERIALES Y MÉTODOS

95% y 100% de forma ascendente, dos de cada porcentaje, y con 30 minutos en cada solución. Posteriormente se comienza la aclaración; el primero de ellos de alcohol etílico y Xilol al 50%, y los dos siguientes en CitriSolv® (d-limonene y Butylated Hydroxanisole) durante 30 min cada uno. Continuó la infiltración con tres baños de parafina histológica líquida Mca. Baker. El primero de ellos en una solución de xilol y parafina al 50%, y los dos restantes con parafina pura derretida (58 a 60 ºC). Después se llevó a acabo la inclusión de la muestra en parafina en moldes en un equipo Mca. Leica Mod. 1160. Una vez obtenidos los bloques, los moldes se someten a enfriamiento en la placa de enfriamiento, se retiran del molde y los bloques se conservan a temperatura de refrigeración (4C).

Se realizaron cortes seriados de 3 ó 5 micras de espesor, de acuerdo con el sexo (machos y hembras respectivamente) y estado de madurez. El corte se realizó de forma transversal y longitudinal al eje del lóbulo de la gónada con un microtomo de deslizamiento Mca. Leica Mod. RM2125RT. Una vez obtenidos los cortes fueron seleccionadas algunas secciones las cuales fueron colocadas en un baño de flotación Mca. Leica Mod. HI 1210, a una temperatura de 40º C. Se recolectaron los cortes en portaobjeto y se introdujeron en el horno Mca. Felisa a 40 ºC durante 4 hrs. Terminado este proceso se procedió a preparar los reactivos para tinción de rutina Hematoxilina de Harris y Eosina (H-E) (Anexo 4), para iniciar la técnica de tinción (Anexo 5) y finalmente la fijación (Humason, 1962).

El análisis microscópico-histológico se realizó de acuerdo a las escalas de madurez propuestas por Wallace y Selman (1981); Tyler y Sumpter (1996) y Brown- Peterson et al., (2011). Se utilizó un microscopio óptico marca Optika 90V-240V-50 VA- 50/60 Hz, con diferentes objetivos de aumento (4x, 10x, 40x y 100x). Las fotografías se tomaron con una cámara digital Mca. OMAX Mod. A3514OU, y el análisis de imagen fue realizado con el software ToupView 3.7.13725. Fueron seleccionados 30 ovocitos de cada estado de maduración y de muestreo; se realizó la medición morfométrica de los

46 MATERIALES Y MÉTODOS

ovocitos y las gónadas. Se identificó el estado de desarrollo de los ovocitos, de acuerdo a su tamaño y desarrollo.

9.4.2. Determinación del ciclo reproductivo 9.4.2.1. Criterios de clasificación de madurez gonadal

Con base a la observación microscópica basada en el análisis de cortes histológicos, se confirmó el sexo con la identificación de células espermáticas y ovocitos. También, debido a que “los ovocitos en todos los teleósteos experimentan un mismo patrón básico de crecimiento: (1) La ovogénesis, (2) Crecimiento primario del ovocito, (3) Etapa de alvéolos corticales, (4) Vitelogénesis, (5) Maduración y (6) La ovulación” (Tyler y Sumpter, 1996), se determinó su fisiología de acuerdo al desarrollo del ovario, con el análisis y seguimiento del desarrollo de los ovocitos (Wallace y Selman, 1981). El criterio empleado para describir el ciclo reproductivo fue la escala de madurez propuesta por Brown-Peterson et al. (2011), para identificar las cinco fases del ciclo reproductivo de hembras y machos: inmaduro, en desarrollo, capacidad de desove, regresión y regeneración (Anexos 6 y 7).

9.4.3. Análisis estadísticos de mediciones histológicas

Fueron seleccionadas al azar las preparaciones histológicas, y se registró el diámetro de los ovocitos por estado de desarrollo (Previtelogénesis, Vtg2 y Vtg3), en cada muestra mensual. Para determinar el área de los ovocitos y el diámetro teórico, se midió el diámetro de cada célula y se aplicaron las siguientes ecuaciónes:

�� = √4�/� Ecuación 7 � = ��2 = � ∗ �2 Ecuación 8

47 MATERIALES Y MÉTODOS

Donde: DT = diámetro teórico, D = diámetro del ovocito, A = área del ovocito, π = 3.1416 y, r = radio del ovocito.

Posteriormente, diferenciados los ovocitos por su estado de desarrollo, se calculó el promedio del diámetro, media, desviación estándar, máximo y mínimo. La variación del diámetro de los ovocitos de cada distribución mensual se realizó con un análisis de varianza de una vía (p= 0.05) (Zar, 2010).

Al obtener el diámetro de los ovocitos por mes, se realizó un análisis modal de las distribuciones de frecuencias por temporada climática y estado de desarrollo. Los diámetros medios de cada muestreo durante el ciclo reproductivo se compararon entre sí con un análisis de varianza ANOVA (p < 0,05).

Para determinar el intervalo de valores del diámetro teórico de los ovocitos en sus diferentes estadios de desarrollo (Wishart, 1969); se utilizó el método de Macdonald y Green (1988). Este método utiliza la aproximación de los datos agrupados en el histograma por máxima similitud (porcentajes de diámetros de ovocitos) agrupados con chi-cuadrada.

9.5. Parámetros ambientales

Para el análisis de los parámetros ambientales, se obtuvieron los registros oficiales de temperatura ambiental y precipitación mensual del 2000 a 2017 de la Laguna de Alvarado, los cuales fueron proporcionados por la Comisión Nacional del Agua, y la Comisión Cuenca Golfo Centro y Dirección Técnica de Hidrometeorología de Veracruz

48 MATERIALES Y MÉTODOS

(CONAGUA, 2017). La información del fotoperíodo y fase lunar se obtuvo de una base de datos en línea que proporciona horas sol y luna del municipio de Alvarado, calendario solar y lunar, con horarios de salida y puesta del sol y luna. (tutiempo.net/alvarado.html?datos=calendario#cal. 2018).

9.6. Relación entre parámetros biológicos y parámetros ambientales

El análisis de los datos de la variación mensual de los parámetros ambientales se relacionaron gráficamente con los resultados de los índices somáticos y el tejido gonádico. Fueron relacionados los índices biológico reproductivos de la especie con la temperatura ambiental para determinar la temperatura óptima de activación y desarrollo gonadal, e inicio de la reproducción. Así como, la influencia del fotoperíodo en el ciclo reproductivo de D. maculatus.

Se determinó la relación entre los parámetros ambientales y reproductivos, y las temporadas climáticas: estiaje (marzo a junio), lluvias (junio a octubre) y nortes (octubre a marzo); propuestas por Salas-Pérez y Arenas-Fuentes (2011). Así también, se determinó si existe relación entre el ciclo lunar y los días de puesta y migración; se tomó en como referencia la luna nueva y luna llena, de los meses de reproducción.

9.7. Propuesta de parámetros para cultivo de Dormitator maculatus.

Con base en el análisis de resultados de los parámetros biológicos y ambientales, se proponen aspectos básicos para el establecimiento del cultivo de D. maculatus.

49 RESULTADOS

10. RESULTADOS 10.1. Análisis de muestras biológicas

Fueron analizados un total de 700 organismos, 364 machos y 336 hembras; distribuidos de agosto 2016 a Julio 2017. Los resultados muestran que los machos presentan mayor longitud y peso que las hembras.

10.1.1. Parámetros biológicos básicos 10.1.1.1. Composición de tallas

Del total de organismos analizados se obtuvo una composición sexual de 52% de machos y 48% de hembras. En temporada reproductiva (septiembre-octubre) se obtuvo un porcentaje mayor de machos, el cual disminuyó en el mes de enero (Figura 9). Las medias de longitud y peso de los machos fueron de 10.54 cm y 18.40 g, respectivamente; y para las hembras la talla media fue 9.71 cm y 14.48 g de peso. En ambos sexos la moda fue 10 cm. Cabe mencionar que la talla máxima (17 cm LT) y abundancia, se obtuvo en la temporada de reproducción, en los meses de septiembre y octubre, para ambos sexos (Figura 10) (Tabla 2).

50 RESULTADOS

Figura 9. Proporción de organismos por sexos de Dormitator maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz, muestreados de agosto 2016 a Julio 2017.

Tabla 2. Estadística descriptiva de las muestras de Dormitator maculatus, de agosto 2016 a julio 2017. Parámetros Machos Hembras Talla (cm) Peso (g) Talla(cm) Peso(g) Media 10.54 18.40 9.71 14.48 Mediana 10.0 12.09 9.45 9.10 Moda 10.0 12.92 10.0 10.21 Prom. DE 2.78 16.91 2.52 15.65 Varianza 7.70 285.97 6.37 244.88 Mín 4.40 1.50 4.70 1.04 Máx 17.0 76.31 16.50 74.16 N 364 336

51 RESULTADOS

Figura 10. Distribución mensual del promedio de tallas de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Veracruz, muestreados de agosto 2016 a Julio 2017.

Los intervalos de tallas más frecuentes (marcados a cada centímetro) de la población total analizada de D. maculatus, presentó en hembras dos intervalos de 7.1 - 8.0 cm (17 %) y de 8.1 - 9 cm (17 %), total (34 %). La frecuencia de tallas en machos, más representativa fue de 8.1 - 9.0 cm (14.6 %) y 9.1 a 10 cm (14.0 %) con el 28.6% (Figura 11). Sin embargo, son más frecuentes los machos de tallas mayores a 12 1 cm.

52 RESULTADOS

Figura 11. Estructura de tallas más común de machos (8.1 - 9.0 cm) y hembras (7.1 - 9.0 cm) de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver. Muestreados de agosto 2016 a Julio 2017.

10.1.1.2. Relación longitud-peso (RLP)

De acuerdo con la prueba de hipótesis y los resultados del análisis estadístico (α = 0.005) D. maculatus presenta un crecimiento de tipo alométrico positivo (b = 3.1718); es decir, el incremento del peso es proporcionalmente mayor al incremento en longitud (Figura 12). Este análisis se realizó para cada sexo y presentan el mismo tipo de crecimiento. Como se observa en la figura 13, la tendencia de la curva no difiere significativamente entre machos y hembras.

53 RESULTADOS

Figura 12. Curva de crecimiento de la Relación-Talla-Peso (RLP) para machos y hembras de Dormitator maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz. Muestreados de agosto 2016 a Julio 2017.

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Figura 13. Curva de crecimiento, Relación-Talla-Peso (RLP) de una muestra de 364 machos y 336 hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., durante el período de estudio (agosto 2016 a Julio 2017).

55 RESULTADOS

10.2 Observación macroscópica

La observación macroscópica externa permitió identificar que D. maculatus posee sexos separados (gonocorístico), se diferencian machos y hembras con la observación de las papilas genitales. Las hembras tienen papilas cuadradas con esquinas redondeadas y los machos en forma de triángulo. La forma de la cabeza de los machos es más grande y el perfil es menos pronunciado que en las hembras (Figura 14).

Figura 14. Diferenciación sexual macroscópica de Dormitator maculatus. A) Papilas genitales. Se observa la diferencia entre las cabezas de hembras y machos, B) Cabeza de hembra C) Cabeza de macho.

En la temporada de maduración presentan en el vientre una coloración amarilla y el resto del cuerpo una coloracion café más intensa. Los machos poseen gónadas maduras de color rosa pálido, son menos robustas que las gónadas de hembras, éstas poseen gónadas maduras de color amarillo oro, firmes y robustas, se identificó que generalmente la gónada izquierda es más grande, el resumen se puede observar en la Tabla 3. El par de gónadas maduras pesan en promedio 8.2 g, que representan el 16% del peso del pez (48.5 g), con un rango de peso de la gónada de 3.0 a 15.5 g, que representan del 7% al 27% del peso total del pez, evaluados en los meses de septiembre y octubre (Figura 15).

56 RESULTADOS

Figura 15. Diferencia gonadal de Dormitator maculatus, arriba gónadas maduras de machos y abajo gónadas de hembras.

Tabla 3. Observación macroscópica de las características de maduración gonadal de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Veracruz.

Escala de Mes Machos Hembras Madurez En desarrollo Gónada de color Gónada de color amarillo, firme y pequeña, Ago rosa pálido, en cordón venoso longitudinal, en crecimiento. crecimiento. Desove activo, Vientre color amarillo, hígado pálido, gónadas Sep lechada con maduras grandes, firmes y con cordón venoso. Madura libertad o con una En octubre hígado de color rojo intenso, gónadas suave presión del espermeadas. Oct abdomen. Gónadas casi vacías. Nov Presentan mayor cantidad de parásitos en cavidad abdominal. Gónadas totalmente vacías de color oscuro, parásitos en cavidad Dic abdominal. Ene Papilas genitales transparentes, estructuras gonádicas delgadas. Feb Papilas genitales obscuras, gónadas delgadas y vascularizadas, Mar Inmaduro presencia de parásitos en hígado. Abr Gónadas semitransparentes con vascularización, algunas como hilos May oscuros, inician su desarrollo. Jun Gónadas semitransparentes, existe grasa abdominal junto al hígado. El vientre rojizo, la gónada adquiere su color característico y comienza Jul a desarrollarse.

57 RESULTADOS

10.2.1 Proporción de Sexos (M:H)

Se observaron diferencias significativas en la proporción de sexos; en los meses de julio a octubre se presento mayor abundancia de machos 1:0.64 (Machos:Hembras), y en el mes de enero se presentó mayor proporción de hembras 1:2.13 (M:H) (Tabla 4).

Tabla 4. Frecuencia mensual de machos y hembras de Dormitator maculatus, valores de Chi cuadrada () y proporción de sexos.

Proporción Mes Machos Hembras Total 2 M:H Agosto 2016 28 18 26 2.17 1:0.64 Septiembre 72 49 121 4.37* 1:0.68 Octubre 52 21 73 13.16* 1:0.40 Noviembre 27 32 59 0.42 1:1.19 Diciembre 20 25 45 0.56 1:1.25 Enero 2017 16 34 50 6.48* 1:2.13 Febrero 21 29 50 1.28 1:1.38 Marzo 23 27 50 0.32 1:1.17 Abril 21 29 50 1.28 1:1.38 Mayo 26 24 50 0.08 1:0.92 Junio 28 28 56 0.00 1:1.00 Julio 30 20 50 2.00 1:0.67 Total 364 336 700 1.12 1:0.87 * Diferencias significativas de la proporción 1:1 (p 0.05).

10.2.2 Índices biológico reproductivos 10.2.2.1 Índice Gonadosomático (IGS)

El desarrollo de la gónada, representada por el IGS, comienza su aumento en los meses anteriores a la puesta, es decir, a partir del mes de julio y hasta octubre. Esta etapa coincide con la temporada de precipitaciones propuestas por Salas-Pérez y Arenas-Fuentes (2011). Se observó que después de la puesta este índice disminuye

58 RESULTADOS

drásticamente y se mantiene así durante la temporada de estiaje. El seguimiento del IGS muestra claramente que es un pez con fecundidad determinada y un desovador por grupos. Se puede observar que el IGS más alto se obtuvo en octubre en caso de las hembras (16.15), y en septiembre en machos (8.81). Este índice presentó valores menores a la unidad (1.0) en los meses de diciembre a junio; después de este mes aumentó significativamente hasta el período de desove (septiembre-octubre). Se identificó que los machos presentan su máximo IGS un mes antes que las hembras (Figura 16).

Figura 16. Variación mensual de los valores promedio del índice gonadosomático (IGS) de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Veracruz, entre agosto 2016 a julio 2017.

Se pudo comprobar que los valores máximos del IGS se presentaron en los meses de reproducción; en el caso de las hembras en octubre (26.95) y el mínimo en febrero (0.001). Y en los machos el máximo en septiembre (17.43) y el mínimo en junio (0.005) (Figuras 16, 17). Al dar seguimiento del IGS en un ciclo anual, se observó que el desarrollo gonadal se lleva a cabo de manera paralela entre ambos sexos.

59 RESULTADOS

Figura 17. Distribución de la variación mensual del Índice Gonadosomático (IGS) de machos y hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., durante un ciclo anual.

10.2.2.2 Índice Hepatosomático (IHS)

El análisis del IHS mostró una serie de fluctuaciones en ambos sexos durante el ciclo anual, excepto en los meses de diciembre y febrero que siguieron la misma tendencia. Sin embargo, se observó una disminución en el mes de junio que alcanzó un valor de 0.013 en machos. En el mes de septiembre las hembras presentaron un valor máximo del IHS de 2.15 y los promedios más elevados se presentaron en septiembre (2.15) y febrero (2.17). El IHS en machos presentó el promedio más alto en marzo (1.84), el máximo (6.94) y el mínimo (0.009), en octubre y mayo, respectivamente (Figuras 18 y 19).

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Figura 18. Variación mensual del promedio del Índice Hepatosomático (IHS) en hembras y machos de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado Ver., de agosto 2016 a julio 2017.

Figura 19. Distribución de la variación mensual del Hepatosomático (IHS) de Dormitator maculatus de agosto 2016 a julio 2017.

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10.2.2.3 Factor de Condición (K)

El factor de condición (K), durante el ciclo anual, mostró una tendencia similar entre sexos. Los valores promedio de K para machos y hembras presentaron dos declives, uno en el mes de noviembre al término del período reproductivo (etapa de post-desove), con valores de 0.90 y 0.92 en machos y hembras, respectivamente; y otro declive menos pronunciado en el mes de junio, justo antes de iniciar el desarrollo gonadal. En cambio, durante los meses de diciembre a mayo el factor de condición (K) se reestablece, aumenta ligeramente, y en el mes de mayo desciende nuevamente. Para ambos sexos los promedios más altos se presentaron en la temporada reproductiva, para machos en septiembre (1.52) y para hembras en octubre (1.56) (Figuras 20 y 21).

Figura 20. Valor promedio mensual del Factor de Condición (K) de ambos sexos de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., de agosto 2016 a julio 2017.

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Figura 21. Distribución de la variación mensual de los valores del Factor de Condición (K) de machos y hembras de Dormitator maculatus de la Laguna de Alvarado, Ver., de agosto 2016 a julio 2017.

10.2.2.4 Talla de primera madurez

Para la determinación de la talla de primera madurez de D. maculatus se definieron intervalos de talla cada dos centímetros. La talla de 4.1 a 14.0 cm se integró por un mayor número de peces maduros. El porcentaje de organismos inmaduros fue de 40% de la muestra total. El 56% de los organimos maduros eran machos y 44% hembras (Figura

22). La talla mínima de madurez sexual (L50) fue 8.21 cm para hembras y 8.41 cm para machos.

63 RESULTADOS

Figura 22. Modelo ajustado de talla de primera madurez L50 promedio para machos y hembras de Dormitator maculatus de la laguna de Alvarado, Ver.

64 RESULTADOS

10.3 Observación microscópica

De acuerdo con la observación de los cortes histológicos de las gónadas maduras de D. maculatus, se identificó que es una especie iterópara, es decir, que debe sobrevivir durante varias temporadas o cambios de condición periódicos. El ovario posee un patrón de desarrollo de ovocitos de tipo sincrónico y es desovador por grupos.

10.3.1 Estructura gonadal

El par de gónadas en machos y hembras regularmente son asimétricas; siendo la izquierda más larga que la derecha. Se localizan en pares en la parte posterior del organismo y paralelas a la vejiga natatoria; son alargadas, y están separadas en la parte anterior y se unen en la parte posterior al llegar al oviducto; tienen una cubierta de tejido muscular, el grosor varía dependiendo de la época de reproducción.

D. maculatus presenta ovarios con estructura de tipo cistovárico, con un lumen contínuo que termina en el poro genital, de acuerdo la propuesta de Hoar (1969). Las gónadas inmaduras se caracterizaron por presentar el desarrollo de lamelas ováricas a lo largo de las mismas, con ovocitos primarios ubicados hacia el lumen central (Figura 23).

65 RESULTADOS

Figura 23.Estructura de gónadas de hembras de Dormitator maculatus en crecimiento primario. A) Pared ovárica gruesa, B) Pared ovárica delgada. Po: Pared ovárica o túnica.

La histología del testículo de D. maculatus mostró una estructura con organización celular de tipo lobular. El corte longitudinal de cada testículo posee, al centro y a lo largo, un conducto seminífero principal hacia el oviducto, perpendicularmente a él. Se observaron numerosos lóbulos seminíferos que terminan en la pared de la gónada, separados por una delgada capa de tejido conectivo fibroso. Estos conductos tienen un ordenamiento “espermatogonial no restringido”, es decir, los espermatozoides se distribuyen hacia el centro del tubo seminífero; en las orillas pequeños grupos de espermatogonias, espermátidas y espermatocitos con un desarrollo sincrónico (prevaleciendo solo un tipo celular). Se identificó la espermatogénesis con cinco estadios de desarrollo (Figura 24).

66 RESULTADOS

Figura 24. Corte longitudinal de la estructura gonadal de machos Dormitator maculatus masculina. Tipo de arrreglo testicular: Lobular. A) Testículo en regeneración, con aparición de espermatocitos (Sc1) y con ordenamiento de espermatogonias primarias. B) Testículo maduro, con lóbulos testiculares llenos de espermatozoides, TCI: tejido conjuntivo interlobular, Ls: lóbulos, Ez: espermatozoides, Pt: pared testicular.

10.3.2 Determinación del ciclo reproductivo

El ciclo reproductivo de D. maculatus es anual y su período de reproducción se presentó en época de lluvias durante 30 días aproximadamente. Este inició a mediados del mes de septiembre y finalizó a mediados del mes de octubre. Su estrategia reproductiva es iterópara, es decir, pueden presentar varios desoves en su vida, por varios años, su fecundación es externa, por lo tanto son ovíparos.

10.2.1.1 Descripción de las fases del desarrollo ovárico

El ciclo reproductivo de D. maculatus es anual y presenta un patrón de desarrollo celular de ovocitos de tipo sincrónico, por grupos; el cual es más común en teleósteos. Se observaron dos grupos de estadíos celulares: 1) El primer grupo, el más numeroso (95% aproximadamente), es la cohorte principal de gametos, en hembras formado por ovocitos maduros (Vt3).

67 RESULTADOS

2) El segundo grupo y menos abundante, está formado por ovocitos menos desarrollados, que formarán parte de la reserva destinada para la próxima generación (Figura 25).

Durante el proceso de ovogénesis de D. maculatus se identificaron cinco fases del desarrollo gonadal; mientras que el término etapa se aplica para definir los eventos durante el desarrollo de los gametos: inmaduro (I), desarrollo (II), con capacidad de desove (III), regresión (IV) y regeneración (V); y cuatro etapas de desarrollo del ovocito, los cuales se describirán más adelante.

Figura 25. Desarrollo ovárico de tipo sincrónico por grupos de Dormitator maculatus en fase III: en maduración.

68 RESULTADOS

Fase I. Inmaduro

Etapa 1: Crecimiento primario: En esta etapa de crecimiento se observó durante los meses de marzo a junio, sin embargo; pocos organismos presentaron la fase de inmaduro, definida como vírgenes o nunca antes desovados, caracterizados por ovocitos de crecimiento primario; ovocitos con núcleo y nucléolo de cromatina, ó con dos nucléolos perinucleares, ovogonias presentes (Figura 26). Se identificaron organismos que tuvieron desoves previos con presencia de este tipo de crecimiento celular, diferenciados por la presencia de células melanomacrófagas.

Los óvulos inmaduros nunca antes desovados carecen de restos celulares anteriores a una maduración previa. Se identificaron numerosos nidos de ovogonias, y óvulos en fase folicular, algunos núcleos con cromatina, ovocitos de crecimiento primario con núcleo. Los cuales ocupan gran parte del citoplasma basófilo, con nucléolos perinucleares. En otros ovocitos pudo observarse el núcleo y uno o dos nucléolos con un diámetro promedio de 17 m, moda = 13 m, diámetro teórico (DT) = 17.74 m, desviación estándar (DE) = 4. Se observó la presencia de ovocitos con alveolo cortical. Durante esta etapa el IGS presentó los niveles más bajos.

Figura 26. Desarrollo ovárico, Fase I. Inmaduro. Po: pared del óvulo, Ov: nidos de ovogonias, N: núcleo, nu: nucléolo, Nc: ovocito nucléolo cromatina, Op: ovocitos perinucleares.

69 RESULTADOS

Fase II. En desarrollo

Etapa 2. Crecimiento secundario: Se desarrollan ovocitos en etapa de alveolo cortical, en diferentes grados de desarrollo. A medida que se desarrollan los ovocitos comienzan a unir las lamelas y a reducise el lumen entre ellas. Este tipo de crecimiento predomina durante julio y agosto.

Etapa de Alvéolo Cortical (Ac): La pared de la gónada comienza a adelgazar. En la segunda etapa de desarrollo, las gónadas incrementan el número de ovocitos II, se forman los núcleos grandes, citoplasma delgado y basófilo, ovocitos esféricos, escaso citoplasma y núcleo central que ocupa casi toda la célula (Figura 27). El diámetro (DT) de ovocitos secundarios alcanzó los 28.99 μm, con un promedio de 27 μm, entre un rango de 12.5 μm y 70 μm, y una desviación estandar (DE) de 11. Los ovocitos en previtelogénesis pasan del epitelio germinal a las lamelas ováricas. En este período algunos organismos iniciaron el proceso de producción de vitelo.

Figura 27. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase II. En desarrollo. Crecimiento secundario: Óvulos en etapa de alveolo cortical. Lamela ovárica y nucleolos perinucleares; desarrollo temprano. L: lumen, Ov: ciste de ovogonias, Ac: alvéolo cortical, vestigios de Gmmf: grumos de melanomacrófagos, nu: nucleolos.

70 RESULTADOS

Fase III. En maduración: vitelogénesis

Vitelogénesis 1 (Vtg 1) Comienza el desarrollo de inclusiones lipídicas en todo el citoplasma, los ovocitos aumentan su tamaño considerablemente. Además, se observan ovocitos en etapa de alvéolo cortical e inclusiones lipídicas en mes de agosto.

Vitelogénesis 2 (Vtg 2). En Vtg 2 etapas temprana y avanzada, se forman en el citoplasma gránulos de vitelo y zona radiata con estriaciones. Durante el mes de agosto la mayoría de los organismos colectados alcanzaron este grado de desarrollo (Figura 28).

Figura 28. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase III. En maduración, vitelogénesis 1 y 2 con inclusiones vitelinas. Lamelas ováricas. L: lumen, Ac: alvéolo cortical, ovocitos en Vtg: vitelogénesis 1, 2 y 3.

71 RESULTADOS

Fase III. Capacidad de desove

Etapa 4. Ovulación: Crecimiento terciario. Se presenta cuando se concluye el desarrollo vitelino (maduración final) con gran porcentaje los ovocitos (Vt3). Se lleva a cabo durante la época de reproducción presentada en septiembre y octubre.

Vitelogénesis 3 (Vtg 3). Se caracteriza por la presencia de ovocitos en Vtg3, principalmente; con un diámetro promedio de 157 μm. En esta etapa de maduración de ovocitos se encuentran en menor número las etapas Vtg1 y Vtg2. Los ovarios maduros con pared delgada poseen un cordón venoso distribuído a lo largo, y se observan células con núcleo central y algunas con núcleo migrando a la periferia del citoplasma. Las gónadas con máxima madurez se presentaron en los meses de septiembre y octubre, se caracterizaron por la presencia de ovocitos en fase III; en menor número en Fase IV. Los valores obtenidos de la mediciones de los ovocitos en Vtg3 son: DT= 159.08 µm (DE= 23), min= 100 µm, max= 215 µm, moda=150 µm (Figura 29). Al final de esta etapa se realiza la ovulación.

Figura 29. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase III. Capacidad de desove, Vitelogénesis 3 y maduración. Vtg: vitelogénesis, lp: inclusiones lipídicas, Zr: zona radiata, nu: nucleolos, Ac: alvéolo cortical.

72 RESULTADOS

Fase IV. Regresión

Atresia (At). Esta fase se presenta regularmente desde finales de octubre hasta marzo (durante cinco meses). Los organismos maduros al final de la temporada reproductiva presentan algunos ovocitos atrésicos, un número reducido de ovocitos Vt2 y Vt3 (Figura 30). La zona radiata aumenta de grosor, se observan estriaciones en toda la superficie. Se observa que otros ovocitos se hidratan formando vesículas germinales de degradación (GVBD) y aumentan su tamaño: DT = 138.35 μm, diámetro promedio 123 μm, moda = 188 μm, y un máximo de 200 μm, DE = 65. En esta fase se lleva a cabo la reabsorción: se observaron ovocitos atrésicos con un diámetro promedio de 127 μm, un mínimo de 79 μm y máximo de 193 μm, DT = 129.95 μm (DE = 26). En diciembre se continuó registrando la presencia de células atrésicas (A), folículos complejos post- ovulatorios (POF) y vesículas germinales de degradación (GVBD). A partir de enero se observaron centros de melanomacrófagos (cuerpos amarillos) que fagocitan a los restos celulares. Se observaron nidos de oogonias y ovocitos primarios que no se desarrollaron. En el mes de febrero se formaron haces músculares (tejido fibroso), y se observa la gónada prácticamente vacía. Para el mes de febrero los ovocitos presentaron un diámetro promedio de 16.39 μm, con un mínimo de 10 μm y un máximo de 30 μm.

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Figura 30. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus. Fase IV: Regresión: (Post- desove), ovocitos hidratados y POF: Nm: núcleo migratorio, At: atresia, POF: folículos complejos post-ovulatorios.

Fase V. Regeneración

Esta fase es la más prolongada, dura aproximadamente de finales de octubre a abril o hasta mayo (siete meses). A partir de marzo se observaron gónadas con una pared gruesa con tejido muscular liso, las ovogonias ordenadas en la periferia dentro de las paredes de las lamelas; los ovocitos de crecimiento primario se observan sin desarrollo nuclear (células basófilas), el tamaño de los ovocitos primarios presentó una variación entre 13 y 30 μm, DT= 17.74 μm, moda= 17 μm, diámetro promedio 25.53 μm (DE= 4). En esta fase se continuó observando centros de melanomacrófagos y pared ovárica gruesa (Figura 31).

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Figura 31. Desarrollo ovárico de Dormitator maculatus, Fase V Regeneración: Engrosamiento de la pared ovárica (Po), restos de ovocitos en atresia (POF: folículos complejos post-ovulatorios), Lm: lamela ovárica y Gmmf: grumos de células melanomacrófagas.

10.2.1.1.1 Tamaño de ovocitos por mes

En el mes de agosto se identificó mayor dispersión en el tamaño de ovocitos, debido a que encuentran en fase de crecimiento y en diferentes grados de desarrollo. Como se mencionó anteriormente; en septiembre y octubre se observó el período reproductivo Vt3. En el mes de noviembre, las células remanentes desarrollaron un mayor tamaño debido al proceso de atresia e hidratación que sufren previo a su degradación. En los meses subsecunentes, de diciembre a abril, se forman grumos de melanomacrófagos para teminar de absorber las células remantes. Posteriormente, se observan cistes de ovogonias, y ovarios en fase folicular que quedaron en latencia para el próximo ciclo de reproductivo, Durante el mes de mayo algunos de los organismos presentaron un aumento en el volumen de sus gónadas, observándose el desarrollo de sus ovocitos (Figura 32).

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Figura 32. Diámetros mensuales de ovocitos de Dormitator maculatus en un ciclo reproductivo de la Laguna de Alvarado Veracruz.

La frecuencia de los diámetros de ovocitos por estadio de desarrollo se pueden observar en la tabla 5. En el estadio de desarrollo “capacidad de desove”, la mayoría de los ovocitos se encuentran maduros y se observa sincronia en el tamaño de ovocitos. Durante la fase de “desarrollo”, se observaron diferentes tamaños de ovocitos en rápido desarrollo y en la regresión las células inmaduras remanentes como alveolos corticales y otras células maduras residuales comienzan a formar atresia y a hidratarse (Tabla 5).

Tabla 5. Resultados del análisis modal de la frecuencia de diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus por fases del ciclo reproductivo.

Fases N % de ovocitos Media Error standard Mediana Moda DE (m) Inmaduro 98 9.10 37.85 2.7749 25.0 25.0 38.94 Desarrollo 119 11.06 79.98 5.7686 47.5 37.5 62.92 Cap.desove 400 37.17 150.50 1.6222 150.0 150.0 32.42 Regresión 232 21.56 59.66 7.3248 25.0 12.5 69.71 Regeneración 227 21.09 26.06 0.6321 25.0 25.0 9.53 Total 1076 100 N: Número de muestra, DE: Desviación estándar

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En la dispersión del tamaño de los ovocitos puede observarse que en las fases I , II y V los diámetros más frecuentes se encuentran entre 20 y 40 μm. En la fase IV se presenta un mayor número de células menores a 25 μm; esto ocurre durante los meses de diciembre a junio, a excepción del mes de mayo que presenta un repunte en el tamaño de los ovocitos. En la fase III (capacidad de desove), el rango del diámetro celular más frecuente fue de 120-200 μm (Figura 33).

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Figura 33. Histogramas de frecuencias, clasificados en sus diferentes fases de desarrollo de diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus analizados de agosto 2016 a julio 2017.

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10.2.1.2 Descripción del desarrollo testicular

Fase I

Inmaduro: En la fase I y II se observaron espermatogonias primarias y secundarias (Sg1 y Sg2), se presentaron en algunos casos en el mes de abril. (Figura 34). Sin grumos de melanomacrófagos, sin espermatozoides residuales (Ez) en la luz de los lóbulos.

Figura 34. Fase I: Inmaduro, estructura de lóbulo de gónada masculina de Dormitator maculatus, con células germinales (Cg). Sg: células germinales primarias y secundarias.

Fase II

Desarrollo: Las gónadas masculinas en desarrollo poseen todas las etapas de la espermatogénesis, se distinguen espermatocitos primarios, secundarios y algunas espermátidas. El desarrollo secundario con espermatozoides en los túbulos, se presentaron mayormente en julio y agosto, se observa un desarrollo acelerado de los ovocitos en estos meses. Esta fase presentó diferentes grados de desarrollo en el período de julio y agosto (Figura 35).

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Figura 35. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase II: Desarrollo temprano de epitelio germinal, Sg1: espermatogonia primaria, Sg2: espermatogonia secundaria, Sc2: espermatocito primario, Ez: espermatozoides.

Fase III

Capacidad de desove: Las gónadas maduras tienen los túbulos llenos de espermatozoides en la luz del lóbulo y conductos. Prácticamente todos los conductos seminíferos están completamente llenos de espermatozoides, aunque permanecen pocos espermatocitos Sg1, Sc2 y algunas espermátidas (Figura 36). El tejido conjuntivo es escaso. También, algunas gónadas se observaron espermeadas con espacios vacíos. Esta fase se observó frecuentemente en los organismos en septiembre y octubre (Figura 36).

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Figura 36. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase III, Capacidad de desove en subfase tardía. EG: epitelio germinal, Ez: espermatozoides, Sg1: espermatogonia primaria, y Sg2: espermatogonia secundaria.

Fase IV

Regresión: Se presentó al final del ciclo reproductivo, se caracterizó por la presencia de espermatozoides residuales y por escasas espermatogonias, ubicados en los conductos espermáticos y en la luz de los lóbulos. Se observa tejido conectivo engrosado alrededor de cada lóbulo seminífero. Permanecen en un proceso de reabsorción celular durante noviembre a febrero (Figura 37).

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Figura 37. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase IV: Regresión (post- desove) con abundante TCL: tejido conectivo entre los conductos seminíferos, espermatozoides (Ez) residuales y Lumen (L).

Fase V

Regeneración: Período inactivo y preparación para el próximo ciclo reproductivo (Figura 38). Se pudieron identificar Sg1 y Sz residual en los conductos seminíferos, este proceso observó por varios meses.

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Figura 38. Desarrollo testicular de Dormitator maculatus. Fase V: Regeneración. Corte transversal, muestra tubos seminíferos, inicia Fase V, se observa tejido conjuntivo intertubular (TCI), con algunas células germinales (Cg) con lóbulos testiculares vacios. Se o observan grumos de melanomacrófagos (Gmmf), tubos seminíferos (Ts), y luz del lóbulo (LI).

10.3 Parámetros ambientales

Debido a que la zona de estudio se encuentra en la región tropical existe cierta estabilidad climática durante el ciclo anual, sin embargo, se observa la influencia que ejerce la temporada de lluvias sobre la fisiología de la especie, todos los índices evaluados incrementan en esta temporada. El desarrollo gonadal de D. maculatus silvestre inició su ciclo lentamente durante los meses de abril a junio, meses que corresponden a la época de estiaje, seguido por el desarrollo acelerado de gametos en julio a agosto que marcó justamente el inicio de las precipitaciones y el desove en los meses de septiembre a octubre.

En la tabla 6 se muestran los valores de los parámetros ambientales analizados del hábitat de D. maculatus en condiciones silvestres durante un ciclo anual; tiempo en el cual la gónada alcanza su máximo desarrollo y tamaño comercial. La temperatura

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promedio en la temporada de desove fue sep = 27.6 ºC y oct = 26.4 ºC. Las horas de luz comienzan a decrecer cuando la precipitación aumenta, en septiembre 12:15 horas luz y en octubre 11:43 (promedio 12L:12O) (Figura 39). La luna llena provoca mareas que facilitan que el agua del mar entre aguas arriba, esto ayuda a que reproductores de D. maculatus regresen a la laguna y ríos, después de desovar.

Tabla 6. Parámetros ambientales obtenidos del Sistema Lagunar de Alvarado Ver., México, hábitat de Dormitator maculatus del año analizado (CONAGUA Veracruz, 2017).

Parámetros Lluvias Nortes Estiaje jun-oct oct-mar mar-jun Precipitación (mm) 1620.3 848.2 285.7 Temperatura (oC) 27.6 24.9 27.3 Fotoperíodo (hrs-luz) 12:37 11:26 12:41 Fase Lunar en período Luna nueva: 1 septiembre y 15 octubre de reproducción Luna llena: 16 septiembre y 30 octubre.

Figura 39. Fluctuación de parámetros ambientales: luz, temperatura y precipitación de de la laguna de Alvarado Ver., de agosto 2016 a julio 2017. CONAGUA, Veracruz (2017).

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10.3.1 Relación entre parámetros biológicos y parámetros ambientales

Se pudo comprobar la influencia ambiental en el desarrollo y comportamiento de D. maculatus. Los parámetros biológicos se relacionaron con las temporadas del año; en la época de estiaje (marzo-junio) el índice IGS permanece en sus niveles más bajos. Durante la época de lluvias (junio-octubre) todos los índices se incrementan significativamente. El IGS presentó una correlación positiva con el incremento de las precipitaciones y las temperaturas. En la época de nortes (octubre-marzo) los índices IGS y K descienden drásticamente durante el mes de noviembre (Figura 40). El índice IHS aumentó cuando el IGS estaba en sus niveles más bajos, justo en los estadios de desarrollo gonadal: regresión (VI) y regeneración (V), los cuales se presentaron en temporada de estiaje.

Relación entre temperatura e índices IGS, IHS y K De acuerdo con el análisis de correlación, la temperatura y el IGS presentaron una relación (p < 0,05, r = 0.2188), débil durante el período de estudio es decir, las variables son independientes; sin embargo, durante el período de desarrollo y maduración gonadal la relación presenta un valor de significancia (p < 0,05, r = 0.5413) y las temperaturas de la temporada de lluvias, el cual se interpreta como una relación moderada. En cuanto a la temperatura y el IHS se presenta en el período una relación lineal inversamente proporcional, con un valor de significancia (p < 0,05, r = -0.3119), es decir a medida que la temperatura aumenta, el IHS disminuye. Al evaluar la relación entre temperatura e índice K, se obtuvo una correlación lineal nula, (r = 0.2573), las variables son totalmente independientes (Figura 40).

Relación entre precipitación e índices IGS, IHS y K El comportamiento general entre precipitación e índice IGS muestran que están estrechamente relacionadas, presentan una correlación lineal positiva (p < 0,05, r = 0.8802) que muestra la dependencia entre variables. Se comprobó que la precipitación e índice IHS son variables independientes, pues presentan una correlación lineal nula (p <

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0,05, r = 0.0738). Al relacionar la precipitación e índice K durante el período de estudio se observó una correlación moderada representada por el valor de (r = 0.6189, p < 0,05) (Figura 40).

Relación entre fotoperíodo e índices IGS, IHS y K Se observó que existe una correlación poco significativa entre el fotoperíodo e índice K; sin embargo, durante la fase II (desarrollo gonádico) se presentó una relación inversa, es decir, cuando aumenta el desarrollo de ovocitos disminuye el índice de condición K. El fotoperíodo y el índice IGS son variables totalmente independientes entre sí (p < 0.05, r = -0.0399). La relación entre el fotoperíodo y el índice IHS mostró ser negativa débil, (p < 0,05, r = -0.3134) (Figura 40).

Relación entre IGS, índice K y tamaño de ovocitos De acuerdo con los resultados obtenidos durante el período de estudio, los promedios del IGS, el índice K, diámetro de ovocitos y precipitación, presentaron sus valores máximos en los meses de septiembre y octubre, por lo tanto, muestran su estrecha relación en este período (Figura 40).

Los parámetros ambientales registrados en el área de estudio durante la temporada de reproducción de D. maculatus son: temperatura máxima y mínima de 35.5 y 18.5 oC, respectivamente, con una media 27.5 oC, y un fotoperíodo 12:12. En el mes de noviembre y temporada de postdesove, los cortos períodos de luz (11:16 h) favorecen la recuperación de los reproductores.

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Figura 40. Correlación entre los parámetros biológicos y ambientales de Dormitator maculatus y el Sistema Lagunar de Alvarado Veracruz. IHS: Índice Hepatosomático, IGS: Índice Gonadosomático, K: Índice de Condición.

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10.3.2 Análisis modal de diámetros de ovocitos por temporada climática

El análisis de distribución de frecuencias del diámetro de los ovocitos de D. maculatus por temporadas climáticas, mostró que en temporada de lluvias predominan ovocitos con diámetros entre 10 - 250 µm, moda= 150 µm. Las frecuencias de estos en la temporada de nortes muestra que la mayoría de las células tienen un diámetro entre los 2.5 y 250 µm. En la temporada de estiaje se presentaron diámetros entre 12.5 y 175 µm (Figura 41).

Tabla 7. Análisis modal del diámetro de ovocitos de D. maculatus, por cada temporada climática (p < 0,05).

Temporadas N % media X DE Error Moda Mediana Máximo Climáticas (m)* Standard Lluvias 519 48.23 134.30 50.9075 2.234 150.0 150 250 Nortes 232 21.56 59.66 69.7108 4.576 12.5 25 250 Estiaje 325 30.20 29.62 23.3876 1.297 25.0 25 175 *DE de la media, N: número de muestras.

88 RESULTADOS

Figura 41. Análisis modal de las frecuencias de los diámetros de ovocitos de Dormitator maculatus por temporada climática, en el sistema Lagunar de Alvarado, Veracruz.

89 DISCUSIÓN

11. DISCUSIÓN

1.- Proporción de sexos, estructura de tallas, tipo de crecimiento y talla de primera madurez de D. maculatus. De acuerdo con los resultados de la estructura de tallas D. maculatus posee una talla promedio de 10.54 cm, y un peso 18.40 g en machos; y 9.71 cm y 14.48 g en hembras. La talla promedio registrada para D. maculatus en este estudio fue similar a la obtenida por Craig et al. (2004), quienes reportaron tallas de 10.2 cm en especímenes del parque Everglades en Florida. Montoya-Mendoza et al. (2004), reportaron una talla de 8.45 cm y 13.7 g de peso promedio en machos, y en hembras 7.9 cm y 11.9 g; valores menores a los reportados en este estudio.

La talla máxima registrada fue de 17 cm (TL) en organismos machos, sin embargo; se han reportado especímenes de hasta 70 cm en Cuba (Claro, 1994). Murdy y Hoese (2002) reportaron organismos de 30 cm en el Golfo de México. En la Laguna de Alvarado Franco-López et al. (2019), reportan tallas máximas de 14.7 y 15.9 cm en machos y hembras, respectivamente; siendo las hembras las de mayor tamaño.

Los pescadores del municipio de Alvarado con más años de experiencia en la pesca de Naca han percibido una disminución en la talla de estos organismos, ya que anteriormente habían capturado especímenes de hasta 25 y 30 cm de longitud (Com. Per. de Pescadores de Alvarado Veracruz). La reducción de talla de los peces es un síntoma de sobrepesca, es decir, la extracción impide que los peces alcancen tallas mayores (Pauly, 2011). Sin embargo, este fenómeno puede ser consecuencia del deterioro de su hábitat o de la reducción del alimento.

De acuerdo con Franco-López et al. (2017), la disminución de la población de D. maculatus pone en riesgo su supervivencia, y a las especies que la consumen dentro de la cadena alimenticia.

90 DISCUSIÓN

Potts y Wootton (1989) indican que la variación de sexos depende de factores ambientales, genéticos y evolutivos. En este estudio se observaron diferencias significativas en la temporada de lluvias, en los meses de julio a octubre, período reproductivo y donde se registró mayor incidencia de machos (Gutiérrez de Velasco y Winant, 1996; Salas-Pérez y Arenas-Fuentes, 2011). En los meses de julio a octubre D. maculatus forma agregaciones para iniciar su período de reproducción. En el mes de agosto, justo antes de la puesta, la proporción de machos se incrementó (1M:0.64H). En contraste, en el mes de enero, la proporción de hembras fue mayor 1M:2.13H (X2 = 6.48, p < 0.05), representando el 62% de la población; las tallas promedio en juveniles de ambos sexos sugieren una posible segregación. Esto difiere de lo reportado por Franco- López et al. (2017; 2019), quienes mencionan una proporción de sexos 1:1 para D. maculatus de la Laguna de Alvarado, entre mayo 2015 a mayo 2017.

La talla de primera madurez (L50) observada fue de 8.21 y 8.41 cm en hembras y machos respectivamente. Froese y Pauly (2015) quienes reportan una talla (L50) = 4.5 cm y 5.1 cm para hembras y machos, respectivamente. Es posible que esta diferencia sea debida a las condiciones ambientales y nutricionales de la especie en su hábitat. En este caso, la talla promedio en los meses de enero a abril (2017) se encuentra por debajo de la talla de primera madurez sexual. En los meses de reproducción, el promedio de las tallas reportadas fue superior a la L50. Este análisis permite conocer la dinámica de crecimiento de la población en el medio natural, para posteriormente emplear este conocimiento en la tecnología de cultivo.

De acuerdo, con la estrategia reproductiva definida por Saborido-Rey et al. (2009), las hembras de D. maculatus poseen un equilibrio energético entre la maduración, crecimiento y producción de células huevo. Los peces crecen antes y después de su maduración, la L50 de la reproducción depende principalmente de las reservas energéticas de los reproductores iteróparos, es decir, se reproducen a lo largo de varios años y son sincrónicos por grupos.

La evaluación de la relación talla-peso determina que Dormitator maculatus

91 DISCUSIÓN

presenta un crecimiento alométrico positivo, el coeficiente de alometría b = 3.1718 valor estadísticamente diferente para ambos sexos. El resultado indica que el organismo sigue creciendo aún después de reproducirse ganando más peso que talla; a cierta talla el crecimiento en peso es mayor que la longitud. Este tipo de crecimiento es característico en peces de cuerpos robustos. Franco-López et al. (2017) indicaron que el crecimiento de D. maculatus para ambos sexos es de tipo isométrico (b = 3.0195), resultado de la aplicación del modelo de Von Bertalanffy.

En el caso de Gobiomorus dormitor (Lacepède, 1800) la relación de talla y peso para ambos sexos oscila entre 2.80 y 3.54 (b = 3.11), con un tipo de crecimiento alométrico positivo (Segura-Guevara et al., 2011). Así también, Sandoval-Huerta et al. (2015) y Vázquez-Calderón et al. (2016) en organismos Dormitator latifrons (Richardson, 1844) reportan un crecimiento alométrico, con un coeficiente de b = 3.309.

Las especies reportadas con crecimiento isométrico son: Gobiomorus maculatus (Günther, 1859) y Eleotris picta (Kener, 1863). Peyton et al. (2015), determinaron el tipo de crecimiento alométrico para diversas especies de estuarios Hawaianos y para Eleotris sandwincensis (Vaillant y Sauvage, 1875). En general, los reportes anteriores coinciden en el tipo de crecimiento que presentan los organismos de la familia Eleotridae y de acuerdo con Ricker (1975), existen diferencias entre poblaciones de la misma especie o entre la misma población en diferente año; esto ha sido asociado a la condición nutricional, la estación del año y el lugar de captura.

2. Etapas del ciclo reproductivo de D. maculatus. El IGS es un indicador del período de reproducción de D. maculatus. Los valores promedios del IGS y la escala de madurez sexual están estrechamente relacionados con los parámetros ambientales. Los valores más altos del IGS corresponden al estadio III: capacidad de desove (gónadas maduras y mayor biomasa), el cual está claramente relacionado con la precipitación e incremento de la temperatura ambiental. Se observa que las condiciones climáticas influyen directamente en el crecimiento y desarrollo reproductivo. Cuando el IGS alcanzó sus niveles más bajos, los índices IHS y K

92 DISCUSIÓN

aumentaron, justo en la época de regresión y regeneración celular gonádica. Estos índices no muestran una relación estrecha, sin embargo; sus valores máximos se presentan en la época de reproducción.

La variación del IHS en ambos sexos de D. maculatus presentó el promedio mínimo en el mes de junio. Esta reducción puede estar relacionada con la preparación del desarrollo gonadal, es decir, con la movilización de reservas energéticas, el almacenamiento y transferencia de proteínas y lípidos para el proceso de maduración. Esta variación se ha descrito para otras especies de teleósteos, además de la disminución del peso del hígado y el incremento del peso de la gónada (González y Oyarzún, 2002; Carrillo-Estévez, 2009). Cuando el organismo está sometido a estrés ambiental, el IHS desciende durante la temporada de estiaje y en las hembras aumenta durante el período de reproducción (fase III: Capacidad de desove septiembre-octubre). Durante el resto del ciclo anual experimenta fluctuaciones menores. La disminución del IHS se puede asociar a la presencia de parásitos en el hígado de numerosos organismos muestreados en diciembre. La disminución del IHS registrado en el mes de febrero se relacionó con la reducción de las tallas de los organismos colectados, las cuales fueron menores al resto de los meses.

La variación del IGS e IHS muestra una relación inversamente proporcional durante los meses de diciembre a mayo, durante el período de regresión y regeneración gonádica; y ambos índices se incrementan en el período de reproducción.

En cuanto al Índice K de D. maculatus, está claramente influenciado por la dinámica del ciclo de reproducción y la disponibilidad de nutrientes, este a su vez, presenta variación espacio-temporal con la temporada del año. Se observa que el índice de condición desciende, a sus valores mínimos, dos veces al año; después de la reproducción (noviembre) y al final de la temporada de estiaje (junio).

Los valores más altos obtenidos de K, corresponden a la época de reproducción (septiembre) y las temporadas de lluvias e inicio de nortes, además coincide con la elevación del IGS. Es probable que la descarga de materia orgánica y nutrientes de los

93 DISCUSIÓN

ríos Papaloapan, Blanco, Limón y Acula principalmente, que enriquecen las aguas del Sistema Lagunar de Alvarado y generan un incremento del índice de condición en los organismos (Morán-Silva et al., 2005).

Los resultados de las etapas del ciclo reproductivo determinan que el período de reproducción de D. maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado, anualmente sucede en los meses de septiembre y octubre en la temporada de lluvias. El análisis histológico de las gónadas de D. maculatus, determinó que los estadios y las fases gonadales de la especie, concuerdan con las descritas para la mayoría de los peces de la familia Eleotridae.

Las gónadas masculinas muestran una organización celular de tipo lobular, típico de teleósteos superiores definido por Parenti y Grier (2004). El arreglo de los espermatozoides hacia el centro del tubo seminífero es de tipo “espermatogonial no restringido” definido por Grier et al. (1980). Las gónadas femeninas de D. maculatus presentan ovarios con estructura de tipo cistovárico, con un lumen contínuo que termina en el poro genital, como lo reportado para teleósteos (Hoar, 1969). Las gónadas inmaduras se caracterizan por presentar el desarrollo de lamelas ováricas a todo lo largo, con ovocitos primarios ubicados hacia la luz del lumen central y hasta el oviducto, este tipo de gónada fue definida por Hoar (1969). Las gónadas muestran las diferentes fases de desarrollo y la distribución de tallas de los ovocitos durante el ciclo reproductivo. Se identificaron cinco estadios en el desarrollo de los ovocitos con base a las aportaciones destacadas de Wallace y Selman (1981), Tyler y Sumpter (1996) y Brown-Peterson et al. (2011).

Se registran resultados similares para D. maculatus con diferentes nombres, se mencionan cinco fases: I Inmadura, II Desarrollo, III Próxima madurez, IV Madurez total y V Desove (Ré-Regis y Estrada-García,1992), se confirma el seguimiento del desarrollo gametogénico, a diferencia de aplicar la nueva terminología propuesta por Brown- Peterson et al. (2011).

94 DISCUSIÓN

En términos generales el desarrollo gonadal de D. maculatus inicia lentamente de abril a junio (temporada de estiaje) en este período se observa la fase folicular, seguida por la fase de desarrollo (julio a agosto), que coincide con el aumento de las precipitaciones; la fase de capacidad de desove se presentó en los meses de septiembre a octubre. Se debe mencionar que en el mes de mayo se presenta un repunte en el tamaño de los ovocitos, esto al inicio de la temporada de lluvias.

En general se observa que las gónadas se desarrollan durante la temporada de lluvias con el aumento de temperatura ambiental. Contrariamente a lo reportado por Schmitter-Soto (1996), quien afirmó que la gónada de D. maculatus se desarrolla durante la época de estiaje y Winemiller y Ponwith (1998) indican que la maduración gonadal de las poblaciones eleotras en la costa de Costa Rica dura casi un año.

3. Variación anual de los parámetros ambientales de la zona de influencia y la relación con el desarrollo gonádico de D. maculatus.

Durante el estudio se observa que la reproducción de D. maculatus está influenciada por múltiples factores: fotoperíodo, fase lunar, precipitación, temperatura y salinidad (Ruple, 1984; Mc Dowall, 2009), los huevos y las larvas también dependen básicamente de los factores ambientales y fisicoquímicos del agua (Dovel et al., 1969; Wallace y Van Der Elst, 1975; Morgan et al., 1981; Weinstein y Walters, 1981; Pihl y Rosenberg, 1982; Nordlie y Haney, 1993; Gaudè et al., 2010). La temperatura ambiental promedio (27.6 oC) en la que se presenta el desove, coincide con la señalada por Carrillo et al. (2009) quien reportó la temperatura ambiental de 27.5 oC.

Nodlie y Haney (1998) quienes evaluaron las tolerancias y adaptaciones salinas de 38 especies de teleósteos, identifican que D. maculatus en etapa juvenil y adulta tolera concentraciones hipersalinas, con rangos de agua de hasta 75 partes por mil (ppt) es decir; salinidad de 7.5%. Identifican que D. maculatus se distribuye y tolera ambientes de aguas dulce, salobre, costero y marino, aunque su rango de concentración más común

95 DISCUSIÓN

0-50% y concluyen que D. maculatus es una especie que ocupa hábitats con rangos más amplios de salinidad.

Para activar el desove D. maculatus requiere un fotoperíodo normal de 12L:12O. En su hábitat natural, 24 hr previas al desove y antes de luna llena, migra al mar en busca de mayor salinidad, y desova en luna llena. Los huevos eclosionan y sus larvas pelágicas se alimentan y crecen en la zona de oleaje durante algunas semanas (Ruple, 1984) y posteriormente regresan a las lagunas y ríos de agua salobre o dulce para continuar su crecimiento (Mc Dowall, 2009).

4.- Propuesta: Aspectos básicos para el cultivo de la especie D. maculatus.

De acuerdo con Álvarez-Laronchère et al. (2011), el éxito de cultivar especies nativas en sistemas intensivos radica principalmente en el proceso de selección de especies con potencial. Las cuales deben poseer las siguientes características: crecimiento rápido, alto valor comercial y demanda creciente en los mercados. Las cuales destacan a D. maculatus del Sistema Lagunar de Alvarado.

Castro Rivera et al. (2005), cultivaron a Dormitator latifrons asociado con tilapia, durante en estanquería rústica, alimentado con una fórmula comercial con 30% de proteína. La evaluación de la eficiencia alimenticia, crecimiento y ganancia en peso, mostró resultados satisfactorios en el cultivo de machos en estanques con sexos separados.

Para establecer un cultivo de reproductores de D. maculatus se debe tomar en cuenta que la primer siembra dependería totalmente de la captura de organismos juveniles del medio silvestre. Es fundamental cuidar el número de organismos por superficie (m2) dentro del cultivo, para evitar el canibalismo que presenta D. maculatus cuando se encuentra bajo presión poblacional. Esto, debido a que se observó que D. maculatus al estar en cautiverio en alta densidad, llega a presentar conductas de canibalismo, comportamiento reportado antes por Winemiller y Ponwith (1998), quienes reportaron depredación intergrupal de las especies de la familia Eleotridae.

96 DISCUSIÓN

Se recomienda mantener la calidad del agua en monitoreo constante de temperatura, oxígeno disuelto, pH y turbidez; para atender las eventualidades de forma oportuna (Flores-Nava et al., 2011). Además, de proporcionar las condiciones ambientales ideales de la especie como; fotoperíodo, temperatura y salinidad para el desarrollo gonadal y obtención de gametos viables.

Durante la reproducción se deben seleccionar tallas de los organismos a partir de la talla de primera madurez: machos L50 = 8.41 cm. y hembras L50 = 8.21 cm. Se recomienda la selección por sexos, procurar una proporción de 1M:2H durante los meses de julio a octubre, esto asociado al período de preparación para el desove y reproducción, pues naturalmente D. maculatus se distribuye estacionalmente formando agregaciones por sexo y tallas.

Debido a que la activación del desove de D. maculatus requiere un fotoperíodo normal de 12L:12O. Se recomienda aumentar la concentración de salinidad, y mantener los rangos de temperatura ambiental en max = 31.5 ºC y un min = 23.5 ºC (prom 27.5 ºC), y esta condición aunada al calendario lunar. Las gónadas se desarrollan durante la época de lluvias (baja salinidad) y el aumento de temperatura. Por lo tanto, modificar la salinidad dentro del cultivo es muy importante para la activación espermática (34 ups), eclosión y primera etapa larval. Durante el resto del ciclo de reproducción la salinidad debe mantenerse en niveles bajos.

Con los antecedentes teóricos existentes sobre factores fisicoquímicos del agua de la Laguna de Alvarado y con la intención de complementar este trabajo, se sugieren pautas se salinidad para larvas (29-34 ups, 2.9-3.4%). En cuanto a las postlarvas existen registros que se desarrollan bien en agua dulce con salinidad de (1-15 %) (Dovel, 1971). Sin embargo, la disminución de salinidad debe ser paulatina para evitar mortandad (Gaudè et al., 2010). También, existen registros de la salinidad para juveniles D. maculatus de 0 a 10 % (Nordlie, 2012). En otro sentido, es necesario determinar la RLP mensualmente dentro del cultivo, para conocer la dinámica de crecimiento de la población cultivada, también ayuda a identificar si hay deficiencia alimentaria por calidad de

97 DISCUSIÓN

alimento y/o alteración por los horarios de alimentación dentro de un cultivo. De acuerdo con Sánchez-Ferez (2016), es recomendable una alimentación programada para evitar que los niveles de estrés afecten su crecimiento.

98 CONCLUSIONES

12. CONCLUSIONES

Se determina que el crecimiento somático de Dormitator maculatus en la zona de estudio, presenta un crecimiento alométrico positivo para ambos sexos. Las hembras alcanzan la primera madurez sexual antes que los machos. Por lo tanto, para un cultivo de reproductores es recomendable sembrar una selección de organismos mayores a la

L50 (hembras L50 = 8.21 cm y machos L50 = 8.41 cm).

En cuanto a la proporción de sexos la especie se distribuye estacionalmente formando agregaciones por sexo y por tallas, las cuales están asociadas a su ciclo reproductivo. Dormitator maculatus forma agregaciones en los meses de julio a octubre, asociadas al período de preparación para el desove. En estos meses la proporción de machos es mayor 2M:1H, y en el mes de enero se invierte (1M:2H); en los meses de reposo la proporción de sexos es de 1M:1H.

La temporada de reproducción de D. maculatus en el Sistema Lagunar de Alvarado fue en los meses de septiembre y octubre, relacionada claramente con el incremento de los índices reproductivos; Índice Gonadosomático, Índice Hepatosomático e Índice de Condición. Los cuales registran sus valores máximos durante el período de desove durante el incremento de las precipitaciones.

El análisis histológico de las gónadas de Dormitator maculatus permitió observar una estrategia reproductiva de tipo iteróparo, con un desarrollo celular de tipo sincrónico, como un desovador por grupos. Las hembras presentan una estructura ovárica de tipo cistovárico y los machos un arreglo celular testicular de tipo lobular. Así mismo, las características histológicas de los ovarios de Dormitator maculatus permitieron identificar las cuatro etapas de la ovogénesis y cinco diferentes fases de desarrollo gamético descritas para la subclase teleostide.

99 CONCLUSIONES

El análisis de diferenciación celular permitió identificar el inició del desarrollo de maduración gonadal, el cual coincide con el aumento de la precipitación, la temperatura ambiental y el fotoperíodo. Se demostró que el desove se presenta a una temperatura ambiente de 27.5 ºC, y durante un fotoperíodo normal 12:12. El post-desove se presenta en un fotoperíodo de 11:16 minutos de horas-luz promedio, es decir, en días más cortos (noviembre a enero).

Los parámetros reproductivos y el establecimiento del ciclo reproductivo, permitió proponer aspectos básicos para el cultivo de reproductores, como: sembrar una selección de organismos por tallas mayores a 8.21 cm en hembras y 8.41 cm en machos. Es importante considerar en la composición del lote de reproductores deberá ser en una proporción de sexos 2M:1H previa y durante el desove.

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14. ANEXOS

Anexo 1. Escala macroscópica de madurez sexual de peces, modificada de Nikolsky (1963). Escala de madurez Machos Hembras 1. Juvenil Testículos filiformes. Ovarios translúcidos y tamaño reducido. 2. Maduración Testículos blanquesinos sin Ovarios con ovocitos vitelados. esperma. 3. Maduración total Testículos blanquesinos Ovarios amarillos con ovocitos llenos de esperma vitelados. 4. Post-ovulado Testículos flácidos con Ovarios amarillos o rojizos con esperma residual. ovocitos residuales. 5. Reposo Testículos reducidos, sin Ovarios grisaceos con la túnica esperma. albugínea engrosada.

118 ANEXOS

Anexo 2. Solución fijadora AFA de Davidson (Alcohol, Formalina, Ácido Acético).

La mezcla se prepara minutos antes de su utilización, para preparar 1,080 litros. Se agregan los siguientes componentes conforme se enlistan a continuación, se recomienda fijación de 24 a 48 hrs. en refrigeración (Muñeton-Gómez et al., 2000).

Glicerina 120 ml Formaldehído al 100% 37% 240 ml Alcohol etílico de 96% 360 ml Agua destilada (o del medio) 360 ml

Anexo 3. Procedimiento de técnica de deshidratación de muestras, modificado de Rodríguez-Gutiérrez(1992). Etapa Solución Tiempo (minutos) 1.- Alcohol etílico al 70% I 30 2.- Alcohol etílico al 70% II 30 3.- Alcohol etílico al 95% I 30 Deshidratación 4.- Alcohol etílico al 95% II 30 5.- Alcohol etílico al 100% I 30 6.- Alcohol etílico al 100% II 30 7.- Alcohol etílico absoluto 50 - xilol 50% 30 Aclaramiento 8.- CitriSolv 30 9.- CitriSolv 30 10.- Baño de parafina 50% - xilol 50% 30 Infiltración 11.- Baño de parafina I 30 12.- Baño de parafina II 30

119 ANEXOS

Anexo 4. Reactivos para tinción de rutina Hematoxilina de Harris y Eosina.

1.- Solución colorante Eosina-Alcohol Existen diferentes formas de preparar, la que se utilizo fué la siguiente: Primeramente se prepara la solución madre de eosina: a) Solución madre de Eosina: Disolver la eosina amarillenta en agua y después se agrega el alcohol. Eosina Y hidrosoluble 1g. Agua destilada 20 ml. Alcohol absoluto 80 ml. b) Solución de colorante final: Alcohol de 80% 75 ml. Solución madre de Eosina 25 ml. Ácido acético 2 o 3 got.

2.- Alcohol Ácido para 100 ml. Disolver el alcohol y el agua, el ácido se agrega resbalando por la pared del recipiente: Alcohol de 96% 70 ml. Agua destilada 30 ml. Ácido clorhídrico 1 ml.

3.- Agua amoniacal Agua destilada 100 ml. Hidróxido de amonio (amoniaco) 3 got.

120 ANEXOS

Anexo 5. Técnica de tinción Hematoxilina-Eosina para Dormitator maculatus. Etapas Solución Tiempo (minutos) 1.- CitriSolv I 5 Desparafinar 2.- CitriSolv II 3 3.- Alcohol etílico 100% I 3 4.- Alcohol etílico 100% II 3 5.- Alcohol etílico 96% I 3 Hidratar 6.- Alcohol etílico 96% II 3 7.- Alcohol etílico 80% 3 8.- Agua corriente 2 Colorear 9.- Hematoxilina de Harris 8-10* 10.- Agua corriente 2 Diferenciar 11.- OH ácido ½ segundo 12.- Agua destilada 2 13.- Agua amoniacal ½ segundo Virar 14.- Agua destilada 2 15.- Alcohol 80% 1 Colorear 16.- Eosina Y alcohólica 3-5* 17.- Alcohol 70% 1 18.- Alcohol 95% I 1 Deshidratar 19.- Alcohol 95%II 1 20.- Alcohol 100% I 1 21.- Alcohol 100% II 1 22.- CitriSolv I 5 Aclarar o 23.- CitriSolv II 10 diafanizar 24.- CitriSolv III 10 Se colocan dos gotas de resina sobre la muestra y el Montaje cubreobjetos. Se deja secar de 24 - 48 hrs, dependiendo de la temperatura del ambiente. *Tiempo dependiendo de la vida útil del colorante.

121 ANEXOS

Anexo 6. Escala de madurez sexual de peces teleósteos hembras. Fases del ciclo reproductivo, tomado de Brown-Peterson et al. (2011).

Fase Terminología previa Características macroscópicas e histológicas

Crecimiento primario Ovarios pequeños, con ovogonias en grupos en el I Núcleo con cromatina epitelio germinal. Inmaduro Inicia fase de formación de Sin atresia o haces musculares, pared del ovario (nunca desovado). nucleolos en posición delgada y poco espacio entre los ovocitos. perinuclear Los ovarios se agrandan, vasos sanguíneos cada Alvéolo cortical, II vez más claros. Los ovocitos inician desarrollo de Vitelogénesis 1 En desarrollo. PG y Ac presentan: Vtg1, y Vtg2. Sin evidencia de Vitelogénesis 2 Vtg3 y POFs. Ovarios grandes, vasos sanguíneos prominentes ovocitos individuales, ovocitos con Vtg3 o POFs presentes en los reproductores por lotes. Atresia de III Vitelogénesis 3 ovocitos vitelogénicos y/o hidratados pueden estar Con capacidad de desove, grávida, ovulado. presentes. Las primeras etapas de maduración desove. pueden estar presentes. Activamente subfase desove: ovocitos sometidos a finales de GV, GVBD, hidratación o la ovulación. IV Ovarios flácidos, vasos sanguíneos prominentes. Pasado, la regresión, La regresión (cese Presentes atresia y POF. ovocitos con algunos Ac, la recuperación. de desove). Vtg1 y Vtg2. Ovarios pequeños, vasos sanguíneos reducidos. V Regeneración Sólo ovogonios y ovocitos PG presentes, haces de (sexualmente Descansar, retrocedido, músculo, vasos sanguíneos dilatados, pared gruesa maduros e inactivos recuperación, inactivo. de ovario y/o gamma o delta, atresia, POFs en reproductivamente). degeneración pueden estar presentes. Ac: alvéolo cortical, GVBD: vesículas germinales de degradación, GVM: migración de vesícula germinal, OM: maduración de ovocitos, PG: crecimiento primario, POFs: folículo post-ovulatorio complejo, Vtg1: Vitelogénesis primario, Vtg2: Vitelogénesis secundario y Vtg3: Vitelogénesis terciario.

122 ANEXOS

Anexo 7. Escala de madurez del ciclo reproductivo de peces teleósteos machos, tomado de Brown-Peterson et al. (2011).

Fase Terminología previa Características macroscópicas e histológicas

I Testículos pequeños o inexistentes, a menudo Inmaduro Inmaduro, virgen. translúcidos, delgados como hilo. Sólo Sg1 (nunca desovado) presente; sin luz en los lóbulos. Testículos pequeños fácilmente identificados. II Espermatocistos evidentes a lo largo de los En desarrollo Madurando, desarrollo lóbulos con Sc1, Sc2, Sg2, St, Sz. Sz ausentes (testículos temprano, maduración en el lumen de los lóbulos o en los conductos empiezan a crecer temprana, maduración. espermáticos. Desarrollo temprano subfase: y desarrollarse) Sg1, Sg2 y Sc1. GE continua a lo largo. Testículos grandes y firmes, Sz en la luz de los lóbulos y/o esperma en conductos. III Espermatogénesis activa (Sg2, Ss, St, Sz) Capacidad de Desarrollo tardío, a pueden estar presentes. Espermatocistos a lo desove media-maduración, largo de testículo. GE puede ser continuo o (peces maduración tardía, discontinuo. GE inicial continua en todos los desarrollados maduro, desove activo, lóbulos a lo largo de los testículos. GE Medio: GE fisiológicamente, maduración en marcha, continuo, espermatocistos en la periferia de los capaz de generar el desove. testículos, GE discontinuo en lóbulos cerca de en este ciclo) los conductos. GE tardío: discontinua en todos los lóbulos a lo largo testículos. Testículos pequeños y flácidos, sin salida de lechada con presión. Sz residual presente en lumen de lóbulos y conductos espermáticos. IV Pasado, la regresión, Espermatocistos dispersos, cerca de la periferia Regresión Post desove, la que contienen Sc2, St, Sz. Poca o ninguna (cese de desove). recuperación. espermatogénesis activa. Espermatogonias en proliferación y regeneración de GE común en la periferia de los testículos. Testículos pequeños, filiformes. Sin V Regeneración espermatocistos. Lóbulo sin lumen. Proliferación Descansar, (sexualmente de Sz a lo largo del testículo. GE continuo. retrocedido, maduros e inactivos Pequeña cantidad de Sz residual presente, en recuperación, inactiva. reproductivamente). ocasiones lumen en lóbulos y en el conducto deferente. GE: Epitelio germinal, Sc1: Espermatocito primario, Sc2: Espermatocito secundario, Sz: Espermatogonias, Sg1: Espermatogonia primaria, Sg2: Espermatogonia secundaria, St: Espermátida.

123 ANEXOS

Anexo 8. Artículo publicado: 2019 Cultivation of native fish in Mexico: cases of success. Dávila-Camacho C.A., Galaviz-Villa I., Lango-Reynoso F., Castañeda- Chávez M.R.D., Quiroga-Brahms C., Montoya-Mendoza J. 2019. Reviews in Aquaculture. Vol. 11(3): 816- 829 p. doi: 10.1111/raq.12259

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