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Landscape-Scale Mechanisms of Biological Pest Control in a South Korean Agricultural Landscape

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Landscape-Scale Mechanisms of Biological Pest Control in a South Korean Agricultural Landscape Landscape-scale mechanisms of biological pest control in a South Korean agricultural landscape Dissertation in partial fulfillment of the requirements for a Doctorate in Natural Sciences (Dr. rer. nat.) of the Bayreuth Graduate School of Mathematical and Natural Sciences (BayNAT) of the University of Bayreuth presented by Emily Alice Martin born January 16th 1984 in Baltimore (United States of America) Bayreuth, August 2013 This doctoral thesis was prepared at the Department of Animal Ecology and in Biogeographical Modelling (BayCEER), University of Bayreuth, between April 2009 and August 2013. It was supervised by Prof. Dr. Ingolf Steffan-Dewenter, Prof. Dr. Björn Reineking and Prof. Dr. Konrad Dettner. Complete print of the dissertation approved by the Bayreuth Graduate School of Mathematical and Natural Sciences (BayNAT) of the University of Bayreuth, in partial fulfillment of the requirements for a Doctorate in Natural Sciences (Dr. rer. nat.). Date of submission: 21.08.2013 Approval by the steering committee: 17.09.2013 Date of scientific colloquium: 13.03.2014 Acting director: Prof. Dr. Franz Xaver Schmid Doctoral committee: Prof. Dr. Björn Reineking (1st referee) Prof. Dr. Ingolf Steffan-Dewenter (2nd referee) Prof. Dr. Thomas Köllner (Chair) Prof. Dr. Heike Feldhaar 3rd referee: Prof. Dr. Volkmar Wolters Landscape-scale mechanisms of biological pest control in a South Korean agricultural landscape Summary Biological pest control is a major ecosystem service provided by natural enemies to world crops. However, current understanding of how to manage this service in real-world landscapes is limited by our lack of knowledge of the factors determining landscape-scale pest control, enemy diversity and the relationship between the two. In order to clarify how biological control is provided at large spatial scales, and how it can be improved, this thesis explores the mechanisms determining large-scale pest control provision and natural enemy diversity in a South Korean agricultural landscape. Landscape complexity is known to benefit natural enemies, yet it is unclear whether and how this translates into increased pest control, damage avoidance and yields. In a field exclusion experiment replicated along a gradient in landscape complexity, characterized by increasing amounts of seminatural habitat around fields, pest control of aphids and Lepidoptera was shown to depend on interactions occurring between functional guilds of natural enemies. Control of Lepidopteran larvae by flying insect enemies increased with the proportion of seminatural habitat around fields. However, so did negative interactions between flying insects and birds. Thus, negative enemy interactions constrained Lepidopteran control in complex landscapes. This effect impacted all levels from pests, to herbivory, to yields. These results suggest that by altering the outcome of trophic interactions between natural enemies, landscape complexity may promote ecosystem services as well as disservices. In contrast, despite a range of positive and negative interactions between enemies, landscape complexity positively impacted total pest control of aphids. Similarly to Lepidoptera, aphids were best suppressed by the guild of flying insect enemies, whose effects were strongest under conditions of high landscape complexity. Interactions between flying insects and ground-dwellers were complementary in all landscapes, whereas birds had no overall impact on aphid control. Overall, these results suggest that flying insects including syrphids, parasitoid and predatory wasps show the highest potential for improvement of pest control particularly in complex landscapes. However, their effectiveness depends on limiting negative interactions with other enemies, thus on our ability to rigorously manage enemy diversity at all relevant spatial scales. Effects of landscape complexity on enemy diversity are most frequently investigated according to the amount of (semi)natural habitat around fields, i.e. landscape composition. However, this parameter is often highly correlated with landscape diversity and configuration. In order to disentangle the relative importance of these and local factors for enemy diversity across scales, seven enemy taxa were sampled along uncorrelated gradients in landscape composition, diversity and configuration. Instead of habitat amount, a complex configuration positively influenced most natural enemies at all scales. Interactions between local and landscape factors were found only for birds. Further, high enemy diversity was not reflected by low crop damage. This study shows that enemies respond to distinct landscape factors across scales, thus providing important windows of opportunity to manage potentially contrasting outcomes of enemy diversity and ecosystem service provision in agricultural landscapes. Theoretical exploration of landscape-scale pest control mechanisms yielded further insights. In a spatially-explicit model, the consequences for pests of intraguild predation (IGP) between enemies were found to depend on landscape complexity. In landscapes with high amounts of seminatural habitat and low spatial autocorrelation (high 1 configurational complexity), IGP by vertebrate predators led to a release of shared herbivorous prey, as predicted by IGP theory. However, in landscapes with low amounts of habitat or high autocorrelation, IGP led to increased predation pressure on herbivorous prey. This result is explained by differences in the local stability of mesopredators across landscapes. In simple landscapes with locally unstable mesopredators, top predators stabilized predator-prey interactions and led to higher predation pressure than with mesopredators alone. These findings confirm empirical results of this thesis showing that landscape complexity may alter the outcome for pests of trophic interactions between natural enemies. Implications for empirical studies of predator-prey interactions include the importance of measuring turnover dynamics of predators and prey at large spatial scales, and show that effective implementation of landscape-wide biological pest control may ultimately depend on the relative population stability across landscapes of pests, arthropod and vertebrate natural enemies. Zusammenfassung Biologische Schädlingskontrolle ist eine der wichtigsten Ökosystemdienstleistungen weltweit. Die gezielte Nutzung dieser Leistung ist jedoch durch mangelndes Verständnis jener Faktoren, welche die Schädlingskontrolle auf Landschaftsebene, die Diversität der Feinde, als auch deren Wechselwirkungen bestimmen, nur bedingt möglich. Die vorliegende Doktorarbeit untersucht die großräumigen Mechanismen biologischer Schädlingskontrolle und der Diversität natürlicher Feinde in einer Agrarlandschaft in Süd-Korea. Ziel der Studie war es herauszufinden, wie die Leistung der Schädlingskontrolle auf Landschaftsebene erbracht wird und möglicherweise verbessert werden kann. Komplexe Agrarlandschaften begünstigen die natürlichen Feinde von Pflanzenschädlingen. Es ist jedoch weitgehend unbekannt, ob und wenn ja wie sich diese Effekte in Form von Schädlingsreduzierung, Schadensvermeidung an Nutzpflanzen und höheren Ernteerträgen äußern. Anhand von Ausschlussexperimenten, repliziert unter variierenden Landschaftsanteilen halbnatürlicher Habitate, wurde nachgewiesen, dass die Schädlingskontrolle von den vorherrschenden Interaktionen zwischen Feinden abhängt. Während eine größere Anzahl von Habitaten einerseits die Kontrolle von Schmetterlingsraupen durch fliegende Insekten erhöhte, führte sie gleichzeitig zu einer Steigerung der negativen Interaktion zwischen fliegenden Insekten und Vögeln. Im Endeffekt wurde die Kontrolle von Schmetterlingen in komplexen Landschaften durch negative Interaktionen zwischen Feinden auf allen Ebenen beschränkt; von der Anzahl an Schädlingen, bis hin zu Fraßschäden und Ernteertrag. Diese Ergebnisse legen nahe, dass Landschaftskomplexität Ökosystemdienstleistungen sowohl positiv als auch negativ beeinflussen kann. Im Gegensatz dazu hat der Grad an Landschaftskomplexität die Bekämpfung von Blattläusen positiv beeinflusst. Ähnlich wie bei den Schmetterlingen wurden die Blattläuse am effektivsten durch fliegende Insekten bekämpft, deren Einfluss bei hoher Landschaftskomplexität am stärksten war. Interaktionen zwischen fliegenden und Boden- Arthropoden haben sich in allen Landschaften ergänzt, während Vögel keinen Nettoeinfluss hatten. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass fliegende Insekten (Schwebfliegen, parasitoide und räuberische Wespen) das höchste Potential zur Verbesserung der Schädlingskontrolle in komplexen Landschaften aufweisen. Ihre Effektivität hängt jedoch vom Vorhandensein negativer Interaktionen mit anderen Feinden ab, und damit von unseren Möglichkeiten, die Diversität von Nützlingen auf relevanten räumlichen Skalen gezielt zu beeinflussen. 2 Die Effekte von Landschaftskomplexität auf die Nützlingsdiversität werden meistens anhand der Anzahl (halb)natürlicher Habitate, sprich Landschaftskomposition, untersucht. Dieser Parameter korreliert jedoch oft mit der Landschaftsdiversität und -konfiguration. Um die relativen Bedeutungen von Landschafts- und lokalen Parametern zu entwirren, wurden sieben Taxa von Feinden entlang unkorrelierter Gradienten dieser Parameter untersucht. Anstatt der Anzahl von Habitaten, hatte eine komplexe Landschaftskonfiguration einen positiven Einfluss auf die meisten Feinde über alle räumlichen Ebenen. Eine Interaktion zwischen lokalen und Landschaftseffekten fand lediglich bei den Vögeln
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