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HERPETOZOA 12 (1/2): 17 - 22 Wien, 30. Juli 1999

Die Larve von tuberilinguis BOULENGER, 1918. Eine neue centrolenidenähnliche Kaulquappe aus Borneo (Anura: Ranidae)

The tadpole of BOULENGER, 1918. A new centrolenid-like anuran larva from Borneo (Anura: Ranidae)

RUDOLF MALKMUS & JOACHIM KOSUCH & JÖRG KREUTZ

ABSTRACT The fossorial larva of Staurois natator (GÜNTHER, 1859) is the only known morphological tadpole type in the Old World, the extern-morphological characters of which are nearly identical with features of larvae of the neotropic tree family Centrolenidae. They are characterized by a depressed body, a long tail with reduced fins, small eyes in dorsal position, and a barely pigmented skin. They live fossorial, dwelling leaf litter at the margins of forest streams. A further centrolenid-like tadpole from Borneo is described: the larva of S. tuberilinguis BOULENGER, 1918. The larvae of S. tuberilinguis and S. natator most conspicuously differ in the number of ventral tooth rows: 6 in S. tuberilinguis, 8-10 in S. natator. In similar habitats similar selective pressures on larvae of diverse phylogentic lineages - so in spe- cies of Staurois and Centrolenidae - resulted in convergence of morphological features. KURZFASSUNG Die fossoriale Larve von Staurois natator (GÜNTHER, 1859) war die bisher einzig bekannte altweltliche Anu- renlarve, die extern-morphologisch nahezu identisch mit dem Larventypus neotropischer Baumfrösche der Familie Centrolenidae ist. Diese Larven weisen einen abgeflachten Körper, langen Schwanz mit reduzierten Flossensäumen, kleine, dorsal gelegene Augen und eine kaum pigmentierte Haut auf. Sie besiedeln Ansammlungen abgestorbenen Laubes in kleinen Rinnsalen oder am Rand von Bächen und Flüssen. Es wird eine weitere centrolenidenähnliche Anu- renlarve aus Borneo beschrieben, die von S. tuberilinguis BOULENGER, 1918. Sie unterscheidet sich von S. natator durch eine geringere Zahl an Zahnreihen auf der Unterlippe: 6 gegenüber 8-10. Die morphologisch weitgehende Obereinstimmung der Larven der Gattung Staurois mit jenen der Centroleniden ist als das Ergebnis konvergenter Entwicklung infolge gleichsinnig wirkender Selektionskräfte in nahezu identischen Lebensräumen anzusehen.

KEY WORDS Anura, Ranidae: Staurois tuberilinguis, tadpole morphology; Borneo

EINLEITUNG Die ranide Gattung Staurois umfaßt 3 dieser Frösche an rasch fließende Bach- anerkannte Arten: S. latopalmatus (Bou- und Flußläufe hat zweifellos zu der Vor- LENGER, 1887), S. natator (GÜNTHER, 1859) Stellung beigetragen, daß auch ihre Larven und S. tuberilinguis BOULENGER, 1918. Bewohner solcher Gewässer sein müßten, Der taxonomische Status einer vierten Art - mit entsprechenden morphologischen An- S. parvus INGER & HAILE, 1960 - ist um- passungen. Lange Zeit wurden die ga- stritten. So wird sie von INGER & TAN stromyzophoren (mit einer ventralen Saug- (1996) in der Checkliste der Anuren Bor- platte ausgestatteten) Larven der Gattungen neos als Synonym von S. tuberilinguis be- Huia und Meristogenys als Staurois zuge- trachtet. Während S. natator auf Borneo hörig betrachtet (z. B. MOCQUARD 1890; und den Philippinen vorkommt, sind die NOBLE 1927, 1931; Lru 1950; INGER 1954). beiden anderen Arten für Borneo ende- INGER (1954) fiel jedoch auf, daß "as yet no misch. Ihre verwandtschaftlich nahe Be- Staurois tadpole has been found in the Ziehung läßt vermuten, daß ihre Larven Philippine Islands, though numerous adults morphologisch nicht wesentlich differieren, of natator have been collected". Da auf den Es bedurfte allerdings zahlreicher Philippinen alle im südostasiatischen Fehlinterpretationen und -Zuordnungen, bis Raum vorkommenden Gattungen mit ga- die Larven dieser Gattung ausfindig ge- stromyzophoren Larven (Amolops, Huia, macht worden waren. Die enge Bindung Meristogenys und eine Ansonia-Art), die ©Österreichische Gesellschaft für Herpetologie e.V., Wien, Austria, download unter www.biologiezentrum.at

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man bis zu diesem Zeitpunkt Staurois zu- gungen keineswegs deutlich "stream-ad- schrieb, fehlen, waren solche Larven dort apted", sie zeigte vielmehr große extern- auch nicht zu erwarten. Dies veranlaßte morphologische Übereinstimmung mit Lar- INGER (1966) dazu, die Annahme, Staurois- ven der neotropischen Baumfroschfamilie Larven seien gastromyzophor, zu verwerfen. Centrolenidae: langgestreckter, dorsal ab- Jedoch hielt er an der These fest, sie müßten geflachter Körper, langer Schwanz mit re- an schnell fließende Gewässer adaptiert sein. duziertem Flossensaum, kleine, dorsal ge- So schrieb er borneensische Larven mit "deep legene, kaum hervortretende Augen und cup-like lips" S. natator und S. latopalmatus eine stark durchblutete, weitgehend pig- zu (INGER 1966; Abb. S. 253). Auch dies er- mentlose Haut. Eine genaue Beschreibung wies sich als unzutreffend, da diese Larven dieses für Südostasien erstmals gefundenen (nach INGER, in litt. 1998) zu Rhacophorus Larventyps erfolgte durch INGER & WAS- gauni (INGER, 1966) gehören. SERSUG (1990); die endgültige artliche Zu- Die erste, sich tatsächlich auf eine ordnung nahmen INGER & TAN (1990) vor. Stawro/s-Larve beziehende Beschreibung Es handelte sich um die Larve von S. nata- findet sich bei INGER (1985); der Autor läßt tor. allerdings eine exakte taxonomische Zuord- Inzwischen wurde auch die Larve von nung offen. Überraschenderweise erschien S. tubehlinguis gefunden. Sie wird nach- diese Larve nach ihren Merkmalsausprä- folgend beschrieben.

MATERIAL UND METHODEN

Die Larven wurden im März 1998 in formale Beschreibung der Anordnung der einem kleinen Seitenbach des Sungei Li- Lippenzähnchenreihen nach ALTIG (1970). wago (1500 m üNN) am SW-Hang des Mt. Die Messungen wurden mit dem Meßoku- Kinabalu, () gefunden. lar an einem Stereomikroskop (Meßge- Zwei in Formalin konservierte Exemplare nauigkeit 0,1 mm) durchgeführt. Zur Art- sind unter den Inventarnummern 78 819 bestimmung wurde insbesonders die ver- und 78 820 in der herpetologischen Samm- gleichende DNA-Untersuchung an adulten lung des Senckenbergmuseums in Frank- Tieren und Larven herangezogen; mit Hilfe furt/Main (SMF) registriert. eines Rasterelektronenmikroskopes (REM) Die Zuordnung des Entwicklungs- wurde die Gestalt der Lippenzähnchen do- stadiums erfolgte nach GOSNER (1960), die kumentiert.

BESCHREIBUNG DER LARVE

Die Beschreibung basiert auf einem dorsal, treten kaum hervor und sind relativ Exemplar im Entwicklungsstadium 25 (nach weit hinten angeordnet, so daß der Abstand GOSNER 1960) von 3,7 mm Kopf-Rumpf- vom vorderen Augenrand zur Schnauzen- länge (KRL) und 8,1 mm Schwanzlänge spitze etwa 3-mal so groß wie der Interocu- (SMF 78819). Die erhobenen Meßwerte larabstand (Abstand zwischen den Augen- sind in Tabelle 1 zusammengefaßt. bulben) ist. Die ebenfalls sehr kleinen Na- Die Larve besitzt einen eiförmigen, senöffnungen befinden sich am dorsolatera- deutlich dorsoventral abgeflachten Körper len Schnauzenrand über den Mundwin- und einen relativ langgestreckten Schwanz keln. Der Interocularabstand beträgt ca. 60 mit wenig entwickelten Säumen, der etwa % des Internarialabstandes. 69 % der Gesamtlänge bzw. das 2,2-fache Der gestreckte, etwa 5-mal so lange der KRL ausmacht (Abb. 1). Die kurze, ge- wie hohe Schwanz endet in einer stumpfen rade nach hinten gerichtete Atemröhre be- Spitze. Beide Flossensäume sind in der findet sich auf der linken Körperseite, die proximalen Hälfte des Schwanzes sehr Opercularöffnung liegt an der Grenze vom niedrig und in der distalen Hälfte schwach zweiten zum dritten Drittel des Kopf- konvex. Die Rückenflosse verjüngt sich in Rumpfes. Die Afterröhre mündet median. ihrem hinteren Fünftel stark, während die Die Augen sind sehr klein, liegen ventrale Flosse dort noch breit ist und zur ©Österreichische Gesellschaft für Herpetologie e.V., Wien, Austria, download unter www.biologiezentrum.at

Die Larve von Staurois tuberilinguis BOULENOER, 1918 19

Tab. 1. Meßwerte zur beschriebenen Larve von Staurois tuberilinguis BOULENOER, 1918 im Entwicklungs- stadium 25 (GOSNER 1960). Table I. Measurement values in the tadpole of Staurois tuberilinguis BOULENOER, 1918 described (GOSNER 1960; stage 25).

Meßstrecke / Distance measured Länge (mm) / Length (mm) Kopf-Rumpflänge / Snout vent-length 3,7 Schwanzlänge / Tail Length 8.1 Maximale Rumpfbreite / Maximum Width of Body 2,0 Maximale Schwanzsaumhöhe / Maximum Depth of Tail Fin 1,7 Höhe der Schwanzmuskulatur an der Schwanzbasis / U Depth of Muscular Portion of Tail at Tail Base Mundfeldbreite / Width of Oral Disk 1,2 (horizontaler) Augendurchmesser / (horizontal) Eye Diameter 0,25 Abstand: vorderer Augenrand • Schnauzenspitze 1,2 Distance: Anterior Edge of Eye - Tip of Snout Interocularabstand / Interocular Distance 0,4 Intemarialabstand / Inteniarial Distance 0,7

Abb. 1. Larve von Staurois luberilinguis BOULENOER, 1918 im Entwicklungsstadium 25 (GOSNER 1960). Grafik: R. MALKMUS. Fig. 1. Tadpole of Staurois tuberilinguis BOULENOER, 1918. Developmental stage 25 (GOSNER 1960). Drawing by R. MALKMUS

Abb. 2. Mundfeld der Larve von Staurois tuberilinguis BOULENGER, 1918 im Entwicklungsstadium 25 (GOSNER I960). Grafik: R. MALKMUS. Fig. 2. Oral disk of a ladpole oîSlaurois tuberilinguis BOULENOER, 1918. Developmental stage 25 (GOSNER 1960). Drawing by R. MALKMUS ©Österreichische Gesellschaft für Herpetologie e.V., Wien, Austria, download unter www.biologiezentrum.at

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Abb. 3: Rasterelektronenmikroskopische Aufnahme des Mundfeldes einer Larve von Staurois tuberilinguis BOULEN- OER, 1918 (SMF 78 820; Entwicklungsstadium Nr. 25 nach GOSNER 1960); Balkenlänge entspricht 100 um. Fig. 3: SEM micrograph of the oral disk of a tadpole ofStaurois tuberilinguis BOULENGER, 1918 (SMF 78 820; developmental stage No 25 after GOSNER 1960); bar representslOO pm.

Abb. 4: Rasterelektronenmikroskopische Aufnahme der Homzähnchen einer Larve von Staurois tuberilinguis BOULENGER, 1918 (SMF 78 820; Entwicklungsstadium Nr. 25 nach GOSNER 1960); Balkenlänge entspricht 10 pm. Fig. 4: SEM micrograph of keratodonts of a tadpole of Staurois tuberilinguis BOULENGER, 1918 (SMF 78 820; developmental stage No 25 after GOSNER 1960); bar representslO pm. ©Österreichische Gesellschaft für Herpetologie e.V., Wien, Austria, download unter www.biologiezentrum.at

Die Larve von Staurois tuberilinguis BOULENGER, 1918 21

Spitze hin nur langsam schmäler wird. Die Von der hellbraunen Rückenmitte nach maximale Höhe erreicht der Schwanz etwa lateral nimmt die Pigmentierungsintensität in seiner Mitte. Die Schwanzmuskulatur ist soweit ab, daß die Körperdecke seitlich in der vorderen Hälfte durchweg breiter als und ventral unpigmentiert erscheint. Der beide begleitenden Flossensäume zusam- Schwanzmuskel weist zwei zentral und zwei men; ihre breiteste Stelle am Schwanzansatz marginal gelegene bräunliche Längsstreifen beträgt 15% der Schwanzlänge. auf, die untereinander durch schräg verlau- Das Mundfeld (Abb. 2, 3) liegt ventral, fende lichtbraune Streifen verbunden sind und subterminal. Seine Breite macht 60% der sich häufig in einem verwaschenen Retikula- maximalen Körperbreite aus. Die Mund- tionsmuster verlieren. Durch die transparente randpapillen sind klein und in einer Reihe Haut der Bauchseite sind 4-5 Darmwindun- angeordnet. Sie umgeben die gesamte Unter- gen und die intensiv rot gefärbten Lungen zu lippe und - getrennt durch einen Einschnitt - erkennen. das untere Viertel des Oberlippenrandes. Die Die externe Morphologie stimmt weit- schwarzen, dicht stehenden, Lippenzähnchen gehend mit jener der Larve von S. natator sind nach der Formel 2(2)/6(l) angeordnet, überein (vgl. INGER& WASSERSUG 1990). Ein wobei die proximale Zahnreihe der Oberlippe deutlicher Unterschied besteht in der Anzahl in der Medianen weit und die innerste Reihe der Lippenzähnchenreihen auf der Unterlippe der Unterlippe kurz unterbrochen ist. Die (8-10 bei S. natator, 6 bei S. tuberilinguis) Länge der Zähnchenreihen auf der Unterlippe und der stadienspezifischen Kopf-Rumpf- nimmt nach distal kontinuierlich ab. Die Lip- länge (bei S. natator 4,5 - 6,5 mm, bei S. tu- penzähnchen (Abb. 4) sind in jeder Reihe ein- berilinguis 3,7 mm im GosNER-Stadium 25). zeilig angeordnet; ihre tütenförmig ineinan- Durch vergleichende DNA-Untersu- dersteckenden Hornzellen nehmen von proxi- chungen konnte die hier beschriebene Larve mal nach distal an Größe zu. Das freie Ende eindeutig der Art S. tuberilinguis zugeordnet ist nahezu entlang seines gesamten Umfangs werden. Dabei wurde von adulten S. latopal- mit über 20 Dentikeln besetzt, die seitlich ihre matus, S. natator und S. tuberilinguis jeweils größte Länge erreichen und spitz zulaufen, ein 556 Basenpaare umfassendes Stück der während sie zur Mitte hin kontinuierlich kür- mitochondrialen 16S rRNA sequenziert und zer und stumpfer werden. Die Hornscheide die Basenabfolgen miteinander verglichen. des Oberkiefers bildet einen weit geschwun- Zwischen den zwei untersuchten adulten S. genen, flachen Bogen; die des Unterkiefers tuberilinguis und der beschriebenen Larve er- einen ebensolchen, jedoch mit kleinerem gab sich in dem sequenzierten DNA-Ab- Winkel der Bogenarme. Beide Kieferränder schnitt ein Unterschied von nur einem Basen- sind schmal, schwarz pigmentiert und fein paar (0,18 %), während sich zwischen der homogen gesägt. Die Zähne des unteren Kie- Kaulquappe und den Alttieren von S. lato- ferrandes sind etwas größer als die des obe- palmatus bzw. S. natator Unterschiede in 41 ren. bis 66 Substitutionen (7-12 %) fanden.

LEBENSRAUM Die Kaulquappen wurden in einem dichten Laubpackungen war nahezu strö- kleinen Nebenbach des den Fagaceen-Pri- mungsfrei. Die Larven lebten hier in einem märwald durchfließenden Sungei Liwago Milieu, das circadian nur sehr geringen gefunden. Das Wasser des Baches überrieselte Schwankungen der Lichtintensität unter- einen ca. 20 m hohen stufigen Felsabsturz worfen ist. Sie verhielten sich ausgeprägt (Steilheitsgrad 50 bis 70 Grad) mit einzelnen photophob. Die Charakteristika des Mikro- auserodierten Becken. In einem dieser Becken habitats, das die Larven von S. tuberilin- (200 x 60 cm; maximale Tiefe 40 cm; ca. 10 guis bewohnen, stimmen völlig mit denen m über dem Hauptbach gelegen), das bis zum von S. natator überein (vergi. INGER & WAS- Rand mit eingeschwemmtem Fallaub gefüllt SERSUG 1990). Im Gegensatz zu DUELLMAN war, befanden sich die Quappen, sympatrisch & TRUEB (1986), die den Lebensraum neu- mit solchen von Leptobrachium montanum weltlicher centrolenider Larven als "in the FISCHER, 1885. gravel or under rocks on the bottom of fast- Das Wasser im Lückensystem der flowing streams - not subjected to the region ©Österreichische Gesellschaft für Herpetologie e.V., Wien, Austria, download unter www.biologiezentrum.at

22 R. MALKMUS & J. KOSUCH & J. KREUTZ of flowing water" beschreiben, betonen IN- mud or in the humus of a stream bank". GER & WASSERSUG (1990): "free-living Somit kann man auch die Mikrohabi- centrolenid larvae avoid both flowing water tate, die von den Larven der Centroleniden and gravelly substrates". Sie finden sich und der Gattung Staurois besiedelt werden, vielmehr in "accumulation of leaves, sticks, als weitgehend identisch ansehen.

DISKUSSION Wie in der Einleitung bereits be- Sauerstoffaufnahme spielt; die großen, stark merkt, besteht eine extern-morphologisch durchbluteten Lungen, die für Luftatmung auffallende Übereinstimmung zwischen sprechen) und ethologischen (Habitatwahl, den Larven der Arten der Gattung Staurois Photophobie) Details, in denen sich die und jenen der Centrolenidae. Ein deutli- Larven aus zwei stammesgeschichtlich völ- cher Unterschied zeigt sich in der Unter- lig unterschiedlichen Froschfamilien in lippenbezahnung: centrolenide Kaulquap- weit voneinander entfernt liegenden Konti- pen weisen maximal nur 3 Zahnreihen auf. nenten so frappierend ähneln, sind als Die biologische Bedeutung der hohen Zahl Konvergenzen zu betrachten, die sich als an Zahnreihen bei Staurois ist unbekannt: Adaptation an einen nahezu identischen "We have no functional explanation for Lebensraum mit weitgehend übereinstim- this distinctive feature" (INGER & WASSER- mendem Selektionsdruck ausbildeten. Auch SUG 1990). Ein weiterer Unterschied be- fossoriale Anurenlarven, die das Intersti- steht in der Position der Nasenöffnungen, tialsystem von Kiesablagerungen auf dem die bei Staurois extrem randständig und Grund von Bergbächen bewohnen (z. B. weit nach vorne verlagert sind. Arten der megophryiden Gattungen Lepto- Die zahlreichen morphologischen, brachella und Leptolalax) ähneln sehr dem physiologischen (z. B. starke Durchblutung oben beschriebenen Larventypus, wenn- der Haut, die darauf schließen läßt, daß gleich auch ihre Mundfeldmorphologie Hautatmung eine wesentliche Rolle für die völlig anders ist.

DANKSAGUNG Unser Dank gilt DETER FEGE und MARŒ- Elektronenmikroskopes und M. O. RöDEL (Gerbrunn) LOUISE TRTTZ, (Forschungsinstitut und Naturmuseum fur Literaturhinweise Senckenberg, Frankfurt/a.M.) fiir die Benutzung des

LITERATUR ALTIG, R. (1970): A key to the tadpoles òf the cophoridae) from Borneo.- Raffles Bull. Zool., Singa- continental United States and Canada.- Herpetologica; pore; 38 (1): 3-9. 26: 180-207. INGER, R. F. & TAN, F. L. (1996): Checklist of DUELLMAN, W. E. & TRUEB, L. (1986): Biology the of Borneo.- Raffles Bull. Zool., Singapore; 44 of . New York (Me Graw Hill), 670 pp. (2): 551-574. GOSNER, K. L. (1960): A simplified table for INGER, R. F. & WASSERSUG, R. J. (1990): A staging anuran embryos and larvae, with notes on iden- centrolenid-like anuran larva from southeast Asia.- Zool. tification.-Herpetologica; 16: 183-190. Soc. Japan; 7: 557-561. INGER, R. F. (1954): Systematics and zoogeo- LIU, C. C. (1950): Amphibians of western China.- graphy of Philippine Amphibia.- Fieldiana Zool.. Chi- Fieldiana, Zool. Mem.; Chicago; 2: 1-400. cago; 33: 183-531. MOCQUARD, F. (1890): Recherches sur la faune INGER, R. F. (1966): The systematics and zoo- herpétologique des Iles de Bornéo et de Palawan.- Nouv. geography of the Amphibia of Borneo.- Fieldiana Zool., Arch. Mus. Nat. Hist. Paris; 3 (2): 115-168. Chicago; 52: 1-402. NOBLE, G. K. (1927): The value of life history INGER, R- F. (1985): Tadpoles of the forested regions data in the study of the evolution of the Amphibia.- Ann. of Borneo.- Fieldiana Zool., (new Sen), Chicago, 26: 1-89. NewYork Acad. Sci.; 30: 31-128. INGER, R. F. & TAN, F. L. (1990): Recently dis- NOBLE, G. K. (1931): The biology of the Am- covered and newly assigned frog larvae (Ranidae, Rha- phibia. New York (Me Graw Hill), xiii + 577 pp.

EINGANGSDATUM: 1. Dezember 1998 Verantwortlicher Schriftleiter: Heinz Grillitsch AUTOREN: RUDOLF MALKMUS Schulstraße 4, D-97859 Wtesthal, BR Deutschland; JOACHIM KOSUCH, Jo- hannes Gutenberg-Universität Mainz, Institut für Zoologie, Saarstraße 21, D-55099 Mainz, BR Deutschland; JÖRG KREUTZ, Forschungsinstitut und Naturmuseum Senckenberg, Senckenberganlage 25, D-60325 Frankfurt/Main, BR Deutschland.