Universidade Federal Da Paraíba Centro De Ciências Exatas E Da Natureza Departamento De Sistemática E Ecologia Programa De Pós-Graduação Em Ciências Biológicas

Universidade Federal da Paraíba Centro de Ciências Exatas e da Natureza Departamento de Sistemática e Ecologia Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas

ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE PEIXES RECIFAIS DO LITORAL SUL

DA PARAÍBA

Cesar Augusto Marcelino Mendes Cordeiro

Orientadora: Profa. Dra. Ierecê Lucena Rosa

João Pessoa, PB Fevereiro de 2009

Livros Grátis

http://www.livrosgratis.com.br

Milhares de livros grátis para download.

CESAR AUGUSTO MARCELINO MENDES CORDEIRO

ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE PEIXES RECIFAIS DO LITORAL SUL DA PARAÍBA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal da Paraíba, área de concentração Zoologia, como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas.

Orientadora: Profa. Dra. Ierecê Maria de Lucena Rosa

João Pessoa, PB Fevereiro de 2009

1 CESAR AUGUSTO MARCELINO MENDES CORDEIRO

ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE PEIXES RECIFAIS DO LITORAL SUL DA PARAÍBA

Aprovada em: _____/______/2009

Banca examinadora:

______Profª. Drª. Ierecê Maria de Lucena Rosa Universidade Federal da Paraíba (orientadora)

______Profª. Drª. Liana de Figueiredo Mendes Universidade Federal do Rio Grande do Norte (examinador externo)

______Prof. Dr. Ricardo de Souza Rosa Universidade Federal da Paraíba (examinador interno)

______Prof. Dr. Alexandre Ramlo Palma Universidade Federal da Paraíba (suplente)

Dedico este trabalho aos meus melhores amigos, meu pai Antonio, minha mãe Vera, e meus irmãos Caio e Etori, e minha namorada Tatiane que permitiram esta minha empreitada em águas distantes. Obrigado por aturarem meu espírito cigano e fascínio pelo mar!

3 AGRADECIMENTOS

Ao Programa de Pós-graduação em Ciência Biológicas (PPGCB) da Universidade Federal da Paraíba pelo suporte acadêmico prestado. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa que permitiu o desenvolvimento do projeto. Ao Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) pela concessão da licença de coleta de espécimes. À Profa. Dra. Ierecê Lucena Rosa pela inspiração, orientação, por acreditar e apoiar a minha entrada no “mundo recifal” e na família LAPEC. Aos colegas do laboratório LAPEC: Ana Cecília Mai, Ana Lúcia Vendel, André Castro, Eugênio Pacelli, Evaneide Ferreira, Felipe Araújo, Gabriela Defavari, Giselle Lucena, Ieda Martins, Júlia Pontes, Liliane Lino, Marcos Aversari, Pamella Kelly, Rômulo Alves, Tacyana Oliveira. À operadora de mergulho Mar Aberto, representada por Ismar Just. Ao Msc. Bertran Feitoza, pelo auxílio com os equipamentos de mergulho e conselhos indispensáveis na determinação das áreas de coleta. Ao biólogo Leidson Allan Lucena pela identificação das espécies de algas. Ao amigo “Biu” da Penha por facilitar o transporte aos recifes. À Msc. Patrícia pelos contatos fornecidos com os pescadores da Penha. Aos professores Liana Mendes e Ricardo Rosa por aceitarem o convite para compor a banca examinadora. Ao professor Alexandre Palma pelos conselhos, orientação no estágio docência e por compor a banca examinadora. Aos colegas ictiólogos: Paula Honório, Paulo Medeiros, Luciana Querino, Erich Mariano, pelas dicas “peixísticas”. À amiga Paula Honório pela amizade, referências e pelo convite em participar nos mergulhos e trabalhos conjuntos. Ao grande Laodeniz Roberto da Silva (“Lao”), pelo profissionalismo de conduzir-me até os recifes sempre em segurança – e pelos diversos peixes fritos que salvavam o dia. Aos grandes e eternos amigos, Aline Diniz, Gabrielle Tenório e Josias Xavier (meu grande dupla de aventuras subaquáticas científicas – valeu pela hospedagem, minha e do carro), principalmente pelo excepcional companheirismo; pelos momentos científicos e de diversão durante todo tempo do mestrado, na APA, nos recifes, no laboratório etc. Obrigado por estarem sempre ao meu lado, sempre contem comigo. Aos excelentíssimos Sr. Oscar e Sr. Saulo, pelo apoio nas viagens, atividades do laboratório e pela amizade. Aos demais colegas que contribuíram com o desenvolvimento deste trabalho, com opiniões, conselhos ou críticas. Cada um teve seu mérito.

“Não há problema em viver racionalmente se o fizermos de coração”.

5 ÍNDICE

LISTA DE FIGURAS ...... 7

LISTA DE TABELAS ...... 8

RESUMO ...... 9

ABSTRACT ...... 10

INTRODUÇÃO ...... 11

OBJETIVOS ...... 13

METODOLOGIA ...... 14

AMOSTRAGEM ...... 14

Área de amostragem ...... 14

Ictiofauna ...... 16

ANÁLISE DOS DADOS ...... 20

Ictiofauna ...... 20

Fatores ambientais ...... 21

Associação entre variáveis ambientais e ictiofauna ...... 23

RESULTADOS ...... 24

ICTIOFAUNA ...... 24

FEIÇÕES DOS RECIFES ...... 40

ASSOCIAÇÃO ENTRE ICTIOFAUNA E HABITAT ...... 46

DISCUSSÃO ...... 47

ESTRUTURA DA COMUNIDADE ...... 47

HABITAT , ICTIOFAUNA E DISTRIBUIÇÃO ...... 57

CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 59

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 61

6 Lista de figuras

FIGURA 1. MAPA DOS RECIFES AMOSTRADOS . A – ÁREA DO SEIXAS ; B – ÁREA DA PENHA ; C – ÁREA DO JACARAPÉ . . 15 FIGURA 2. EXEMPLO DA FEIÇÃO DE FRENTE RECIFAL DAS ÁREAS AMOSTRADAS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 17 FIGURA 3. EXEMPLO DA FEIÇÃO DE PLATAFORMA RECIFAL DAS ÁREAS AMOSTRADAS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA . . 18 FIGURA 4. EXEMPLO DA FEIÇÃO DE COSTA RECIFAL DAS ÁREAS AMOSTRADAS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 18 FIGURA 5. ILUSTRAÇÃO DO MÉTODO DA CORRENTE , APLICADO PARA A AVALIAÇÃO DA RUGOSIDADE DO SUBSTRATO . 19 FIGURA 6. ILUSTRAÇÃO DA TÉCNICA APLICADA PARA A AVALIAÇÃO DA HETEROGENEIDADE DO SUBSTRATO ...... 20 FIGURA 7. ABUNDÂNCIA RELATIVA DAS FAMÍLIAS E RIQUEZA DE ESPÉCIES DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 25 FIGURA 8. FREQÜÊNCIA RELATIVA DE OCORRÊNCIA DAS FAMÍLIAS DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 25 FIGURA 9. FREQÜÊNCIA RELATIVA DE OCORRÊNCIA DAS ESPÉCIES DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 28 FIGURA 10. ABUNDÂNCIA RELATIVA DAS ESPÉCIES DA ICTIOFAUNA OBSERVADAS DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 29 FIGURA 11. ABUNDÂNCIA RELATIVA E RIQUEZA DE ESPÉCIES SEGUNDO AS CATEGORIAS TRÓFICAS DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 29 FIGURA 12. ABUNDÂNCIA RELATIVA DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA SEGUNDO A CATEGORIA TRÓFICA E FEIÇÃO RECIFAL ...... 29 FIGURA 13. ABUNDÂNCIA DAS CLASSES DE TAMANHO DAS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES E FREQÜENTES DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 32 FIGURA 14. ABUNDÂNCIA DAS CLASSES DE TAMANHO DAS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES E FREQÜENTES DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 33 FIGURA 15. ABUNDÂNCIA DAS CLASSES DE TAMANHO DAS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES E FREQÜENTES DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 34 FIGURA 16. DIAGRAMA MODIFICADO DE RANK -ABUNDÂNCIA DAS FEIÇÕES RECIFAIS AMOSTRADAS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 35 FIGURA 17. CURVA DE RAREFAÇÃO DE ESPÉCIES SEGUNDO A FEIÇÃO DOS RECIFES AMOSTRADOS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 35 FIGURA 18. DIAGRAMA DE ORDENAÇÃO POR ESCALONAMENTO MULTIDIMENSIONAL (MDS) DAS AMOSTRAS DA ICTIOFAUNA SEGUNDO A ÁREA DE AMOSTRAGEM NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 36 FIGURA 19. DIAGRAMA DE ORDENAÇÃO POR ESCALONAMENTO MULTIDIMENSIONAL (MDS) DAS AMOSTRAS DA ICTIOFAUNA SEGUNDO A FEIÇÃO RECIFAL DE AMOSTRAGEM NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 36 FIGURA 20. ABUNDÂNCIA RELATIVA MÉDIA DA COBERTURA DO SUBSTRATO PELAS CATEGORIAS FUNCIONAIS SEGUNDO A FEIÇÃO RECIFAL AMOSTRADA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 42 FIGURA 21. DIAGRAMA DE ORDENAÇÃO POR ESCALONAMENTO MULTIDIMENSIONAL (MDS) DAS AMOSTRAS DA ICTIOFAUNA SEGUNDO FEIÇÃO RECIFAL AMOSTRADA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 42 FIGURA 22. ANÁLISE DE CORRESPONDÊNCIA CANÔNICA DAS VARIÁVEIS DE ICTIOFAUNA E CATEGORIA DE COBERTURA DO SUBSTRATO DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 47

7 Lista de tabelas

TABELA 1. CATEGORIAS E TIPOS DE COBERTURA DE SUBSTRATO OBSERVADOS NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA DURANTE O PRESENTE TRABALHO ...... 22 TABELA 2. ESPÉCIES DE PEIXES RECIFAIS OBSERVADAS NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA , SEGUNDO A FAMÍLIA E VALORES DE FREQÜÊNCIA RELATIVA E FREQÜÊNCIA DE OCORRÊNCIA ...... 26 TABELA 3. TAMANHO MÉDIO DAS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES E MAIS FREQÜENTES OBSERVADAS NOS CENSOS REALIZADOS NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 30 TABELA 4. ABUNDÂNCIA MEDIANA , RIQUEZA MÉDIA E ÍNDICES DE DIVERSIDADE E EQUITABILIDADE DE SIMPSON DA ICTIOFAUNA DAS FEIÇÕES RECIFAIS AMOSTRADAS NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 34 TABELA 4. RESULTADOS DA ANÁLISE DE SIMILARIDADE (ANOSIM) DAS AMOSTRAS DA ICTIOFAUNA DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA , SEGUNDO ÁREA E FEIÇÃO RECIFAL ...... 37 TABELA 5. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) NA SIMILARIDADE DAS REGIÕES RECIFAIS AMOSTRADAS SEGUNDO A COMPOSIÇÃO DA ICTIOFAUNA NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 38 TABELA 6. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS REGIÕES DE FRENTE E PLATAFORMA RECIFAIS SEGUNDO A COMPOSIÇÃO DA ICTIOFAUNA NO LITORAL SUL DA PARAÍBA . 39 TABELA 7. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS REGIÕES DE FRENTE E COSTA RECIFAIS SEGUNDO A COMPOSIÇÃO DA ICTIOFAUNA NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 39 TABELA 8. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS REGIÕES DE PLATAFORMA E COSTA RECIFAIS SEGUNDO A COMPOSIÇÃO DA ICTIOFAUNA NO LITORAL SUL DA PARAÍBA . .. 40 TABELA 9. TIPOS E CATEGORIAS DE COBERTURA DE SUBSTRATO OBSERVADOS NOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 41 TABELA 10. RESULTADOS DA ANÁLISE DE SIMILARIDADE (ANOSIM) DAS AMOSTRAS DA COBERTURA DE SUBSTRATO DOS RECIFES DO LITORAL SUL DA PARAÍBA , SEGUNDO ÁREA E FEIÇÃO RECIFAL ...... 43 TABELA 11. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE PARA A DIFERENCIAÇÃO (SIMPER) DAS FEIÇÕES RECIFAIS AMOSTRADAS SEGUNDO A COMPOSIÇÃO DA ICTIOFAUNA NO LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 44 TABELA 12. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS FEIÇÕES

DE PLATAFORMA E COSTA RECIFAIS SEGUNDO A CATEGORIA DE COBERTURA DO SUBSTRATO DOS RECIFES DO

LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 45 TABELA 13. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS REGIÕES

DE PLATAFORMA E COSTA RECIFAIS SEGUNDO A CATEGORIA DE COBERTURA DO SUBSTRATO DOS RECIFES DO

LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 45 TABELA 14. AVALIAÇÃO DA CONTRIBUIÇÃO RELATIVA POR ESPÉCIE (SIMPER) PARA A DIFERENCIAÇÃO DAS REGIÕES

DE PLATAFORMA E COSTA RECIFAIS SEGUNDO A CATEGORIA DE COBERTURA DO SUBSTRATO DOS RECIFES DO

LITORAL SUL DA PARAÍBA ...... 45 TABELA 15. VALORES CORRELAÇÃO ENTRE A COMPLEXIDADE DO SUBSTRATO, INDICADORES ECOLÓGICOS E ABUNDÂNCIA TOTAL ...... 46 TABELA 16. ESTUDOS COM COMUNIDADES DE PEIXES REALIZADOS EM ÁREAS RECIFAIS BRASILEIRAS COM MÉTODO DE CENSO VISUAL ...... 48

8 RESUMO

Os recifes estão entre os ecossistemas com maior biodiversidade e proporcionam inúmeros benefícios diretos e indiretos a outros ecossistemas e para as comunidades humanas. No entanto, as áreas recifais estão entre os habitats mais ameaçados devido às ações locais ou impactos globais. Neste estudo foram caracterizadas as assembléias de peixes de três recifes localizados no Estado da Paraíba (nordeste do Brasil), utilizando censo visual (transectos 50 x 2m), e investigada a sua relação com as características bióticas e abióticas locais. As amostragens foram realizadas no período de dezembro (2007) a março (2008) através de mergulho livre. Os transectos (n = 164) amostrais foram distribuídos nas regiões de frente, plataforma e costa recifais e, além de delimitar a área de dados sobre a ictiofauna, foram utilizados para estimar a heterogeneidade e a complexidade do substrato. A análise dos dados foi feita utilizando-se técnicas multivariadas (MDS, ANOSIM, SIMPER e CCA) e índices ecológicos. Ao longo do estudo, foram registradas 76 espécies de peixes, distribuídos em 31 famílias. Haemulidae foi a família que apresentou mais espécies (n = 9), enquanto os Scaridae apresentaram maior abundância relativa (32,5%), provavelmente relacionada à elevada diversidade intrínseca do grupo, mas também pela baixa representação de predadores de topo nas áreas amostradas. A maioria dos espécimes avistados durante os censos visuais era de indivíduos jovens. A espécie dominante nas três áreas de estudo foi Stegastes fuscus , com uma abundância relativa de 19,3% e freqüência de 82,4%, corroborando os observados em estudos anteriores realizados nos recifes do nordeste brasileiro. Predadores de invertebrados móveis apresentaram a maior riqueza de espécies, enquanto os herbívoros foram dominantes em todas as regiões dos recifes. Epinephelus adscencionis , Acanthurus chirurgus e Sparisoma spp . foram igualmente distribuídos entre as áreas pesquisadas, refletindo o seu comportamento generalista.

9 ABSTRACT

Reefs are among the most diverse ecosystems and provide countless direct and indirect benefits to other ecosystems and to human communities. Nevertheless, reef areas are among the most threatened habitats due to local actions or global impacts. In this study, we characterized the fish assemblages of three reefs located in the state of Paraíba, NE Brazil, using visual census (50 X 2m transects), and investigated their relation to local biotic and abiotic characteristics. Data were gathered from December (2007) to March (2008) through snorkeling. Transects (n=164) covered the reef front, crest and back-reef portions, and in addition to delimiting an area for collecting data on the ichthyofauna, were used to estimate substrate cover and substrate complexity. Data analysis was done using multivariate techniques (MDS, ANOSIM, SIMPER and CCA) and ecological indexes. Throughout the study, we recorded 76 fish species, distributed in 31 families. Haemulidae was the most speciose family (n = 9), while Scaridae exhibited the highest relative abundance (32.5%), probably related to the high intrinsic diversity of the group but also to the low representation of top predators at the study sites. The majority of specimens sighted during the visual censuses were juveniles. The dominant species at the three study sites was Stegastes fuscus , with a relative abundance of 19.3% and frequency of 82.4%, corroborating the findings of previous studies conducted in NE Brazilian reefs. Mobile invertebrate predators exhibited the highest species richness, while Herbivores were the dominant species in all portions of the reefs. Epinephelus adscencionis , Acanthurus chirurgus and Sparisoma spp. were equally distributed among the surveyed areas, reflecting their generalist behavior.

10 INTRODUÇÃO

A complexidade de habitats providos pelas áreas recifais permite que estas abriguem uma miríade de recursos naturais, tendo grande importância ecológica, econômica e social (CHABANET et al. , 1997; MAIDA & FERREIRA, 1997). Somado a este fato, estas áreas abrigam importantes recursos pesqueiros, protegem a orla marítima de eventos oceanográficos e contribuem com seus recursos na economia de várias comunidades costeiras. Por este motivo, crescentes esforços conservacionistas têm culminado com a criação de áreas protegidas ou de exploração sustentável (MAIDA & FERREIRA, 1997). Apesar de toda sua importância - bens e serviços gerados avaliados em US$375 bilhões anuais em 1997 - os ambientes recifais em todo o mundo vêm sofrendo um rápido processo de degradação através das atividades humanas (MAIDA & FERREIRA, 1997). Cerca de 27% dos recifes de coral mundiais estão definitivamente perdidos, conforme o Global Coral Reef Monitoring Network (GCRMN). Estimativas da GCRMN calculam que a parcela de recifes perdidos atingirá 40% até 2010 caso não sejam tomadas medidas para conter a degradação dos recifes. O Atlântico Sul Ocidental abriga algumas das comunidades recifais menos conhecidas do mundo (SPALDING et al. , 2001; PRATES, 2003) e, a ausência de informações estende-se da falta de mapeamento de algumas formações submersas a inexistência de informações quantitativas a respeito das comunidades biológicas, e poucos dados sobre as interações entre processos biológicos e oceanográficos (LEÃO et al. , 1999; MOURA, 2003; PRATES, 2003). Os recifes de corais brasileiros são as únicas formações recifais do Atlântico Ocidental Sul, sendo distribuídos por, aproximadamente, 3000 km de costa, do Maranhão (0° 50’S) ao Sul da Bahia (19°S) (KIKUCHI et al ., 2003). Nessa área existem 16 unidades de conservação que abrangem uma parcela desses ambientes (MAIDA & FERREIRA, 1997; MMA, 2008). A fauna recifal brasileira possui ainda características únicas e muitas espécies endêmicas, mesmo compartilhando parte da fauna caribenha (FLOETER & GASPARINI, 2000; ROCHA & ROSA, 2001; PRATES, 2003; FERREIRA et al. , 2004). Dentre todos os vertebrados, os peixes constituem o grupo mais representativo em números de espécies, apresentando uma grande diversidade morfológica, biológica e de ocupação de habitats (NELSON, 2006). Os recifes de corais abrigam cerca de 1/3 de todas as espécies conhecidas de peixes ósseos, e a biomassa nestes ambientes pode ultrapassar 2 ton/ha, evidenciando sua alta produção (RUSS, 1991). A icitiofauna

11 presente nos recifes conta com espécies residentes, e outras que freqüentam este rico ambiente em apenas uma fase da vida, sendo observados nestes domínios apenas enquanto jovens (ADAMS & EBERSOLE, 2002). A extrema diversidade dos peixes de recifes de corais é resultado de um longo período evolutivo iniciado no Eoceno (SOROKIN, 1995). Com o objetivo de simplificar tamanha diversidade observada nos recifes, diversos estudos separaram as espécies observadas em grupos funcionais, dando uma escala mais ampla à estrutura da comunidade, rompendo as fronteiras taxonômicas (BELLWOOD et al., 2002). Em uma classificação mais abrangente, de acordo com sua guilda trófica, os peixes recifais foram inicialmente separados em herbívoros, planctívoros, bentívoros e piscívoros (SOROKIN, 1995), gerando discussões (PARRISH, 1989; BELLWOOD et al., 2002) e novas classificações (FERREIRA et al ., 2004; FLOETER et al ., 2004). A diversa e complexa fauna dos peixes recifais apresenta uma grande homogeneidade circuntropical e, mesmo que as altas taxas de endemismo observadas dentre estes animais possam, aparentemente, contradizer essa afirmação, muitas das famílias e gêneros presentes nos recifes apresentam ampla distribuição geográfica nos oceanos tropicais (LOWE-MCCONNELL, 1999; CHOAT & BELLWOOD, 1991; SALE, 2002; NELSON, 2006). Por esta razão, a integração dos padrões observados em diferentes regiões estudadas e trabalhos experimentais, têm embasado hipóteses a respeito da estruturação das comunidades de peixes recifais (SALE, 1996 e 2002; AULT & JOHNSON, 1998; MOURA, 2003). A íntima associação entre habitat e habitantes dos recifes de corais pode ter levado diversas espécies a apresentarem uma distribuição restrita a determinados microhabitats do recife (SALE, 1991). Tais informações também levaram autores a sugerir que a estrutura das comunidades de peixes recifais e sua diversidade são, em grande parte, influenciadas pela disponibilidade de espaço e a complexidade do habitat (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978; BELL & GALZIN, 1984; FRIEDLANDER & PARRISH, 1998; HOLBROOK et al. , 2000; JORDAN et al. , 2005; SHARF et al. , 2006), tendo mais importância que recursos alimentares, pois controlam as condições de predação, abrigos e reprodução (SOROKIN, 1995). Apesar de não devidamente comprovada, a idéia da existência de correlação positiva entre abundância de peixes e complexidade estrutural do habitat é sugerida na literatura (GLADFELTER & GLADFELTER, 1978; FRIEDLANDER & PARRISH, 1998).

12 Dentre os fatores que podem influenciar a estruturação das comunidades de peixes recifais estão os processos pré-assentamento. A seletividade de habitat pelas larvas pode ser determinante no padrão de distribuição espacial das espécies nas regiões recifais (ROBERTSON et al. , 1999; BERGMAN et al ., 2000; NAGELKERKEN, 2000; ADAMS & EBERSOLE, 2002). As associações com o substrato, em sua maioria, são espécie- específicas e, deste modo as larvas buscam locais (substratos ou conspecíficos) que proporcionem maior probabilidade de sobrevivência (LEVIN, 1993; BERGMAN et al ., 2000). Contudo, mesmo após o assentamento, muitas espécies apresentam migrações ontogenéticas, nas quais as larvas por mudanças alimentares, comportamentais ou maior poder competitivo procuram áreas com maior disponibilidade de recursos (McCORMICK, 1995; NAGELKERKEN, 2000; ADAMS & EBERSOLE, 2002). Tais preferências de habitat podem influenciar os padrões de distribuição e explicar diferenças à escala regional segundo a teoria determinística de estruturação das comunidades recifais (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978). O primeiro passo no estudo de comunidades é conhecer sua composição e estruturação, a partir da qual se torna possível realizar diversas investigações (KREBS, 2001). O levantamento das espécies e informações sobre sua abundância (MARGALEF, 1968; GILLER, 1984) podem proporcionar subsídios quando aplicadas a diversos índices e técnicas de análise ecológicas (MAGURRAN, 2003) para a contínua avaliação da comunidade, bem como de seu comportamento sazonal, e respostas a pressões ambientais ou humanas. Tais informações podem auxiliar no manejo sustentado e monitoramento das atividades danosas à diversidade (JENNINGS & KAISER, 1998). Apesar de exploradas em recifes de diversas partes do mundo, a relação entre a ictiofauna e a complexidade e heterogeneidade dos ambientes recifais, em recifes brasileiros tal associação ainda é pouco estudada. Assim, este trabalho tem o objetivo de contribuir com a compreensão de tais relações, utilizando como objeto de estudo os recifes paraibanos.

OBJETIVOS

Objetivo geral Descrever a composição e diversidade da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba e estabelecer a relação entre a composição da ictiofauna e fatores ambientais (complexidade e heterogeneidade do substrato).

13 Objetivos específicos: • Descrever quali e quantitativamente a composição da ictiofauna dos recifes do sul da Paraíba; • Avaliar a composição das guildas tróficas das espécies observadas; • Verificar a relação entre indicadores ecológicos (riqueza, abundância, diversidade e equitabilidade) e fatores abióticos (complexidade e heterogeneidade do substrato).

METODOLOGIA

Amostragem

Área de amostragem

As formações recifais amostradas localizam-se em frente às praias do Seixas, Penha, Arraial e Jacarapé no litoral sul da cidade de João Pessoa. A formação das duas primeiras praias é semelhante, onde existe uma curta faixa de areia, formando pequenas enseadas, algumas interrompidas por desembocaduras de rios (rio do Cabelo – praia do Seixas; e, rio Aratu – praia do Arraial) (MELO, 2006). Já a praia de Jacarapé, inserida no Parque Estadual de Jacarapé, possui uma região bordejada por falésias, sobre as quais ainda há cobertura vegetal original. As praias do Seixas e Penha apresentam ocupação residencial e de comércio, sendo a região da Penha ocupada, primariamente, por famílias de pescadores. As praias do Arraial e Jacarapé possuem uma ocupação menor, com poucos estabelecimentos fixos, mas sofrem um considerável afluxo de turistas em feriados e finais de semana. A figura 1, que ilustra as áreas recifais amostradas durante o presente estudo, foi elaborada através do tratamento de imagens obtidas do software Google Earth, versão 4.3.7.

14 60° 40° 5° 5°

a 15° 15°

b 60° 40°

500 0 500 1000 Metros

Figura 1. Mapa dos recifes amostrados. a – área do Seixas; b – área da Penha; c – área do Jacarapé.

Os recifes amostrados neste estudo são divididos em fragmentos descontínuos com comprimento variando de cinco a 300 metros. A área pode ser dividida em três grandes blocos de recifes: do Seixas, da Penha e os recifes do Jacarapé. Os recifes da praia do Seixas apresentam 480 metros de distância do litoral e profundidade menor em sua extensão (0,5 a 3,0 metros), sendo os mais explorados por empresas de turismo. Os recifes da Penha encontram-se a 940 metros da costa, possuem profundidades variando de 0,5 a 4 metros. Os recifes do Jacarapé possuem cinco grupos de recifes: três próximas à costa (300, 360 e 600 metros), com profundidades que variam de 0,3 a 2,5 metros; e, uma distante da costa (1500 metros da costa) com profundidades variando de 0,3 a 8 metros. Os recifes paraibanos, provavelmente, possuem uma base arenítica como outras formações do nordeste do Brasil – apesar não haver estudos geológicos a respeito – com sua porção biogênica formada por algas calcáreas e vermetídeos (MELO, 2006). Estes recifes não possuem uma formação puramente coralínea, mas algumas espécies de

15 corais zooxantelados e zoantídeos podem ser observadas recobrindo o substrato, tais como: Sideratrea stellata, Mussismilia hartii, Mussismilia hispida, Montastrea cavernosa , Porites astreoides , Agaricia agaricities , Favia gravida , Millepora alcicornis , Millepora brasiliensis , Palithoa caribeorum , Protopalithoa variabilis e Zoanthus sociatus .

Ictiofauna

As amostragens ocorreram no período de 15 de dezembro de 2007 a 25 de março de 2008, totalizando aproximadamente, 225 horas de mergulhos. Inicialmente, foram consideradas três áreas (Seixas, Penha e Jacarapé) e três regiões de cada área (frente, plataforma e costa recifais) para as análises, mas a homogeneidade das três áreas em diferentes análises levou ao tratamento destas como uma única área nas demais análises. Para a realização das amostragens foi estabelecida a visibilidade mínima de 2,5 metros. Os censos foram realizados em períodos de maré de sizígia (luas cheia e nova) por meio de transectos dispostos ao acaso junto ao fundo, medindo 50 x 2 m (100m 2) orientados linearmente por uma trena. Para a amostragem da ictiofauna presente nos recifes foi aplicada a técnica de censo visual subaquático através de mergulho livre em período diurno e com o apoio de um segundo mergulhador (adaptado de HODGSON & STEPATH, 1998). Devido à irregularidade e desigualdade nas dimensões dos recifes das três áreas amostradas, dos 164 transectos de amostragem, 70 foram realizados nos recifes do Seixas (22 na frente recifal, 32 na plataforma recifal e 16 na costa recifal), 47 nos recifes da Penha (15 na frente recifal e 32 na plataforma recifal) e 48 nos recifes de Jacarapé (18 na frente recifal e 29 na costa recifal). Como frente recifal (figura 2) foi designada a porção dos recifes que recebe o embate direto de ondas e apresenta um pequeno aclive. A plataforma recifal (figura 3) foi considerada a região imediatamente após a frente recifal, onde há a formação de um platô. A costa recifal (figura 4) foi determinada como a região plana imediatamente após a plataforma recifal. Em cada expedição foram realizadas baterias de três a oito transectos (dependendo da condição do mar) nas quais o mergulhador percorreu a distância total dos transectos a velocidade constante, sempre em mesma direção e sentido, evitando a sobreposição das áreas amostradas (distantes no mínimo 20 metros entre si). Durante a realização dos transectos foram registrados os espécimes dentro dos domínios do transecto, imediatamente à frente e abaixo do mergulhador. As espécies observadas

16 durante o percurso e o número de indivíduos de cada espécie avistados foram anotados em pranchetas plásticas. O tamanho dos indivíduos (comprimento total) avistados foi estimado através da comparação com as dimensões da prancheta de anotações. Foi realizado o registro fotográfico das espécies encontradas, sendo este também utilizado para identificação das mesmas, baseada em HUMMAN & DELOACH (1994 e 2002), RANDALL (1996), ROCHA (2004) e FROESE & PAULY (2008). A câmera utilizada para a obtenção das imagens subaquáticas foi do modelo Casio Exilim (10.1 megapixel), munida de caixa estanque, sob condições de iluminação natural ou incremento de luminosidade através de “flash” embutido. Adicionalmente aos mergulhos livres foram realizados 30 mergulhos utilizando-se equipamento SCUBA para a complementação da lista de espécies presentes nas áreas, não sendo estes dados incluídos nas análises.

Figura 2. Exemplo da feição de frente recifal das áreas amostradas no litoral sul da Paraíba.

Figura 3. Exemplo da feição de plataforma recifal das áreas amostradas no litoral sul da Paraíba.

Figura 4. Exemplo da feição de costa recifal das áreas amostradas no litoral sul da Paraíba.

18 Fatores ambientais

As medidas de complexidade e heterogeneidade do substrato foram tomadas no mesmo transecto utilizado para a avaliação da ictiofauna. Para avaliação da complexidade topográfica do substrato (rugosidade) nos transectos, utilizou-se o método da corrente (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978), na qual o substrato é contornado linearmente por uma corrente de medida conhecida (5 metros) e, anotada a distância percorrida. A diferença entre a distância contornada do fundo e o comprimento total da corrente estendida é igual à medida da rugosidade (figura 2). Onde, R é a rugosidade; D é o comprimento da corrente estendida; e, d é a distância linear entre as pontas da corrente após contornar o substrato (figura 5).

R = D - d

Figura 5. Ilustração do método da corrente, aplicado para a avaliação da rugosidade do substrato.

A heterogeneidade do substrato foi caracterizada percorrendo-se o transecto de 50 metros em sua extensão total observando-se o tipo de cobertura localizado, imediatamente, abaixo da trena a cada 0,5m (figura 6) (adaptado de HODGSON & STEPATH, 1998). A identificação do tipo de cobertura deu-se ao menor grupo taxonômico possível, mas para a realização das análises estas foram separadas em grupos funcionais (algas coralináceas ramificadas, algas coralináceas incrustantes, algas grosseiramente ramificadas, algas filamentosas, algas foliáceas, algas coriáceas, invertebrados sésseis, areia, cascalho e rocha nua ) de acordo com FERREIRA & GONÇALVES (2006) (adaptado de LITTLER & LITTLER, 1984). As espécies de algas não identificadas in situ foram coletadas e identificadas por especialistas.

19 Ilustração: Josias Xavier

Figura 6. Ilustração da técnica aplicada para a avaliação da heterogeneidade do substrato.

Análise dos dados

Ictiofauna

Dos dados obtidos a partir das observações subaquáticas foi calculada a freqüência relativa e de ocorrência de cada espécie observada. De acordo com as quebras naturais observadas nas curvas de freqüência de ocorrência, as famílias e espécies foram categorizadas como muito freqüentes (>75%), freqüentes (75 ¬ 30%), comuns (30 ¬ 10%) e ocasionais (<10%) (modificado de GARCÍA-CHARTON & PÉREZ- RUZAFA, 1998). As espécies de peixes observadas foram classificadas em oito grupos tróficos (herbívoros não-territorialistas, herbívoros territorialistas, onívoros, piscívoros, carnívoros generalistas, predadores de invertebrados móveis, predadores de invertebrados sésseis e planctívoros) baseados em RANDALL (1967), FERREIRA et al. (2001 e 2004), FLOETER et al. (2007) e FROESE & PAULY (2008). O tamanho de maturação sexual das espécies foi baseado em FROESE & PAULY (2008), com exceção de Stegastes fuscus , baseado em SOUZA et al. (2007b). Os tamanhos de maturação sexual aplicados para Stegastes variabilis e Sparisoma axillare foram considerados como os mesmo de S. fuscus e Sparisoma rubripinne , respectivamente. O tamanho dos indivíduos foi normalizado por transformação logarítmica (log x +1) e comparado através do teste ANOVA (SOKAL & ROHLF, 1995) segundo a feição recifal. Os dados de riqueza e abundância das espécies foram utilizados para o cálculo dos índices de diversidade (1-D) e de equitabilidade de Simpson (E 1/D ) (MAGURRAN, 2003). Estes índices e os dados de riqueza de espécies foram comparados entre as regiões utilizando-se o teste ANOVA (SOKAL & ROHLF, 1995). Já os dados de

20 abundância foram comparados entre as regiões com o teste Kruskal-Wallis, devido à ausência de normalidade destes dados mesmo após transformação logarítmica. Para a comparação da composição da ictiofauna entre as diferentes regiões das áreas recifais foram utilizadas curvas de rarefação obtidas através de técnicas de re- amostragem do software EstimateS v.8 (COLWELL, 2006). Para a avaliação da distribuição da abundância entre as espécies nas regiões amostradas foi elaborado um diagrama de rank-abundância modificado. Esta adaptação foi necessária para evidenciar as diferenças entre comunidades com composições muito semelhantes. A modificação realizada foi a inversão da hierarquização, nos quais a espécie com a maior abundância relativa é a última no ranking. Assim, a interpretação deste gráfico deve ser feita da direita para a esquerda. Esta versão do diagrama fornece informações do número de espécies de cada comunidade (primeiro valor da curva no eixo das abscissas), da distribuição da abundância das espécies (concavidade da curva – quanto mais côncava, menor a equitabilidade) e da dominância (quanto maior for o ponto de início da curva no eixo das ordenadas, maior a dominância). A similaridade entre amostras foi calculada através do índice de Bray-Curtis (CLARKE & WARWICK, 1994) após transformação logarítmica dos dados de abundância da ictiofauna. A matriz de similaridade gerada foi utilizada para a confecção de análises de agrupamento por associação média, ordenação por escalonamento multidimensional não-métrico (MDS) e análise de similaridade (ANOSIM). As análises de MDS foram realizadas com um padrão de 25 repetições e, as de ANOSIM com 999 permutações. Os dados de abundância transformados foram utilizados para a realização da rotina SIMPER para avaliação da contribuição individual das espécies na diferenciação das regiões amostradas. Todos os cálculos multivariados foram realizados utilizando-se o software PRIMER v.6 (CLARKE & WARWICK, 1994).

Fatores ambientais

Para a comparação da complexidade do substrato (rugosidade) nas regiões amostradas foi aplicado o teste ANOVA. Os dados de heterogeneidade do substrato foram tratados de forma semelhante aos dados da ictiofauna, pois foram observados 56 tipos diferentes de cobertura do substrato (tabela 1), incluindo algas, invertebrados sésseis e substrato base. Os valores relativos a cada tipo de cobertura do substrato foram transformados logaritmicamente e utilizados no cálculo do índice de similaridade de Bray-Curtis, sendo este utilizado nas análises de MDS, ANOSIM e SIMPER.

21 Tabela 1. Categorias e tipos de cobertura de substrato observados nos recifes do litoral sul da Paraíba durante o presente trabalho. Nome apresentado nas Composição Categoria de cobertura análises Tipo de cobertura Algas coralináceas ramificadas coralináceas Amphiroa sp. Algas coralináceas incrustantes incrustantes Spp. Algas grosseiramente ramificadas ramificadas Acanthophora sp. Botryocladia occidentalis Caulerpa cupressoides Caulerpa mexicana Caulerpa prolifera Caulerpa racemosa Caulerpa sertularioides Caulerpa cf verticilata Codium sp. Dictyosphaeria sp. Digenea simplex Gelidiela sp. Hypnea sp. Laurencia sp. Meristoteca sp. Pterocladia sp. sp. 1 Algas filamentosas filamentosas Bryopsis sp. sp. 1 sp. 2 Algas foliáceas foliáceas Criptonemia sp. Dictyopteris sp. Dyctiota spp. Spatoglossum schroideri Ulva sp. Algas coriáceas coriáceas Calponemia sp. Chamedoris penicilium Gracilaria caudata Gracilaria cervicornis Gracilaria cornea Gracilaria domingensis Gracilaria mamilaria Gracilaria sp. Halimeda sp. Laminaria sp. Lobophora variegata Padina sp. Penicillus capitatus Sargassum sp. Tricleocarpa sp. sp . 1 Invertebrados sésseis invertebrados Ascidiacea Esponjas Palithoa caribeorum Porites astreoides Protopalithoa variabilis Millepora alcicornis Montastrea cavernosa Siderastrea stellata Zoanthus spp. Areia areia Cascalho cascalho Rocha nua rocha

22 Associação entre variáveis ambientais e ictiofauna

Os valores de complexidade do substrato tiveram sua correlação com a riqueza, diversidade e abundância das espécies de peixes e diversidade de substrato, testadas através do índice de correlação de Spearman (SOKAL & ROHLF, 1995). Com a elaboração de duas matrizes de similaridade (ictiofauna e cobertura do substrato), realizou-se o teste RELATE para verificação da correlação entre duas matrizes de similaridade, utilizando-se o índice de Spearman com 999 permutações. Para a verificação da associação entre os dois grupos de variáveis (ictiofauna e complexidade do substrato) aplicou-se a técnica de Análise de Correspondência Canônica (CCA), com transformação logarítmica dos dados de abundância das espécies e de porcentagem de cobertura das categorias de substrato. A significância dos eixos foi testada através da permutação de Monte Carlo com 1000 repetições. Para esta análise foram utilizados apenas os valores de abundância das espécies com mais de 10 indivíduos e com freqüência de ocorrência superior a 5%, totalizando 26 espécies, a fim de evitar excesso de ruído nas análises. Análise de Correspondência Canônica foi realizada com o software CANOCO versão 4.5 (ter BRAAK & SMILAUER, 2002).

23 RESULTADOS

Ictiofauna

Foram avistados 13.688 espécimes pertencentes a 31 famílias nos 164 transectos amostrados. Vinte e três das 76 espécies observadas não foram computadas dentro dos domínios dos transectos amostrais, sendo descritas como ocorrendo na área estudada, mas não incluídas nas análises (tabela 2), enquanto 28 espécies foram compartilhadas entre as três regiões observadas. Destas, quatro foram também compartilhadas pelas regiões de frente e plataforma recifais, três pelas regiões de costa e plataforma recifais e, uma espécie entre as regiões de frente e costa recifais (tabela 2). A tabela 2 descreve as espécies avistadas divididas por família e os valores das freqüências relativa e de ocorrência. A família com maior riqueza de espécies foi Haemulidae (figura 7). A família Pempheridae, representada pela espécie Pempheris schomburgkii , apresentou grande abundância apesar da baixa freqüência, devido à ocorrência em cardumes numerosos (figura 7). A figura 7 mostra a abundância relativa das famílias de peixes observadas e revela a dominância de três famílias (Scaridae, Acanthuridae e Pomacentridae) que representaram mais de 75% dos indivíduos avistados. A grande abundância de scarídeos (figura 10) foi atribuída à representatividade de indivíduos jovens, agrupados desta maneira devido à difícil identificação e que representam, provavelmente, três espécies do gênero ( Sparisoma axillare , S. frondosum e S. radians ). Deste modo, a espécie mais abundante observada foi Stegastes fuscus , sendo também a terceira espécie mais freqüente nos transectos (figura 9). A figura 8 indica a freqüência de ocorrência das famílias de peixes observadas nos recifes do litoral sul da Paraíba, onde as três famílias mais observadas nas amostragens (Scaridae, Acanthuridae e Pomacentridae) pertencem ao grupo dos herbívoros. E, dentre as espécies amostradas, todas as consideradas como muito freqüentes (figura 9) eram herbívoras. A abundância de representantes das famílias Scaridae e Pomacentridae é refletida na composição das guildas tróficas observadas na ictiofauna. Assim, é explícita a dominância de herbívoros nos recifes amostrados, sejam territorialistas ou errantes (figura 11). Apesar de menos numeroso, o grupo dos carnívoros contribuiu com mais de 67% da riqueza total de espécies, sendo 29% relativo às espécies predadoras de invertebrados móveis (figura 11).

35 8 30 7 25 6 5 20 4 15 3 10 2 5

Abundância relativa Abundância (%) 1 Riqueza de espéciesRiqueza (S) 0 0 Mulidae Labridae Scaridae Gobiidae Sparidae Clupeidae Lutjanidae Blenniidae Serranidae Sciaenidae Carangidae Muraenidae Haemulidae Apogonidae Engraulidae Acanthuridae Pempheridae Ophichthidae Labrisomidae Aulostomidae Holocentridae Tetraodontidae Pomacentridae Chaetodontidae

Figura 7. Abundância relativa das famílias e riqueza de espécies da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba.

100 90 80 70 60 50 40 30 20

Freqüencia Freqüencia de (%) ocorrência 10 0 Mulidae Labridae Sparidae Gobiidae Scaridae Clupeidae Lutjanidae Blenniidae Serranidae Sciaenidae Carangidae Muraenidae Haemulidae Apogonidae Engraulidae Ophichthidae Pempheridae Acanthuridae Labrisomidae Holocentridae Aulostomidae Tetraodontidae Pomacentridae Chaetodontidae

Figura 8. Freqüência relativa de ocorrência das famílias da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. A coloração das barras (preto, cinza escuro, cinza claro e branco) reflete a classificação em muito freqüente, freqüente, comum, ocasional e/ou rara, respectivamente.

25 Tabela 2. Espécies de peixes recifais observadas nos recifes do litoral sul da Paraíba, segundo a família e valores de freqüência relativa e freqüência de ocorrência. Grupos tróficos baseados em RANDALL (1967), FERREIRA et al. (2001 e 2004), FLOETER et al. (2007) e FROESE & PAULY (2008). Ordem das famílias segue NELSON (2006). Feição de Grupo Abundância Freqüência de Família Espécie avistagem trófico relativa (%) ocorrência (%) Dasyatidae Dasyatis americana Hildebrand & Schroeder, 1928 * C PIM - - Muraenidae Gymnothorax miliaris (Kaup, 1856) F, P PSC 0,02 1,82 Gymnothorax funebris Ranzani, 1839 * P CGE - - Muraena pavonina Richardson, 1845 C PSC 0,01 0,61 Ophichthidae Myrichthys ocellatus (Kaup, 1856) F, P, C CGE 0,07 6,06 Engraulidae Anchoa sp. C ZPL 0,04 0,61 Clupeidae Harengula sp. * F ZPL - - Sardinella aurita Valenciennes, 1847 * F ZPL - - Mugilidae Mugil liza Valenciennes, 1836 * C ZPL - - Holocentridae Holocentrus adscensionis (Osbeck, 1765) F, P, C PIM 0,3 17,6 Myripristis jacobus Cuvier, 1829 F, P ZPL 0,01 1,21 Aulostomidae Aulostomus strigosus Wheeler, 1955 F PSC 0,01 0,61 Scorpaenidae Scorpaena plumieri Bloch, 1789 * P CGE - - Centropomidae Centropomus undecimalis (Bloch, 1792)* C CGE - - Serranidae Alphestes afer (Bloch, 1793) P, C CGE 0,06 4,24 Cephalopholis fulva (Linnaeus, 1758) F, P PSC 0,06 3,64 Epinephelus adscensionis (Osbeck, 1765) F, P, C CGE 0,79 45,5 Epinephelus guttatus (Linnaeus, 1758) C CGE 0,01 0,61 Rypticus saponaceus (Bloch & Schneider, 1801) * F CGE - - Serranus flaviventris (Cuvier, 1829) * F PIM - - Grammatidae Gramma brasiliensis Sazima, Gasparini & Moura, 1998 * C ZPL - - Apogonidae Apogon americanus Castelnau, 1855 P ZPL 0,01 0,61 Phaeoptyx pigmentaria (Poey, 1860) * F ZPL - - Caragidae Carangoides bartholomaei Cuvier, 1833 F, P, C PSC 0,34 13,9 Lutjanidae Lutjanus analis (Cuvier, 1828) P CGE 0,01 0,61 Lutjanus jocu (Bloch & Schneider, 1801) * P CGE - - Lutjanus alexandrei (Moura e Lideman, 2007) F, P CGE 0,01 1,21 Lutjanus synagris (Linaeus, 1758) * P CGE - - Ocyurus chrysurus (Bloch,1791) * F CGE - - Gerreidae Eucinostomus lefroyi (Goode, 1874) P, C ZPL 0,08 3,64 Haemulidae Anisotremus moricandi (Ranzani, 1842) F, P, C PIM 0,8 26,7 Anisotremus surinamensis (Bloch, 1791) F, P, C PIM 0,16 7,27 Anisotremus virginicus (Linnaeus, 1758) F, P, C PIM 0,4 16,4 Haemulon parra (Desmarest, 1823) F, P, C PIM 1,45 38,2 Haemulon plumieri (Lacépède, 1801) F, P, C CGE 0,62 21,8 Haemulon aurolineatum Cuvier, 1830 F, P ONI 0,02 0,61 Haemulon carbonarium Poey, 1860 * P PIM - -

26 26 Haemulon steindachneri Jordan & Gilbert, 1882 F ONI 0,01 0,61 * - espécies avistadas fora dos transectos. GCE – carnívoros generalistas; PSC – piscívoros; PIM – predador de invertebrados móveis; PIS – predador de invertebrados sésseis; ZPL – planctívoros; ONI – onívoros; HNT – herbívoros não territorialistas; HET – herbívoros territorialistas. F - frente recifal; P – plataforma recifal; C – costa recifal. 26 Tabela 2. continuação. Sparidae Archosargus rhomboidalis (Linnaeus, 1758) P ONI 0,01 0,61 Sciaenidae Odontoscion dentex (Cuvier, 1830) P, C CGE 0,12 1,82 Pareques acumminatus (Bloch & Schneider, 1801) F, P, C PIM 0,04 3,64 Mullidae Mulloidichthys martinicus (Cuvier, 1829) P PIM 0,03 1,82 Pseudopeneus maculatus (Bloch, 1793) F, P, C PIM 1,5 38,8 Pempheridae Pempheris schomburgkii Muller & Troschel, 1848 F, P, C ZPL 6,14 5,45 Chaetodontidae Chaetodon striatus Linnaeus, 1758 F, P, C PIS 0,28 18,2 Pomacentridae Abudefduf saxatilis (Linnaeus, 1758) F, P, C ONI 8,4 70,9 Chromis multillineata (Guichenot, 1855) P ZPL 0,01 0,61 Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) F, P, C HET 19,3 82,4 Stegastes variabilis (Castelnau, 1855) F, P, C HET 2,26 65,5 Microspatodon chrysurus (Cuvier, 1830) * F HET - - Labridae Bodianus rufus (Linnaeus, 1758) F PIM 0,01 0,61 Halichoeres brasiliensis (Bloch, 1791) F, P, C PIM 2,2 62,4 Halichoeres bivittatus (Bloch, 1791) * F, P, C PIM - - Halichoeres dimidiatus (Agassiz, 1831) * P PIM - - Halichoeres poeyi (Steindachner, 1867) F, P, C PIM 0,39 16,4 Halichoeres penrosei Starks, 1913 F, P, C PIM 3,6 64,8 Thalassoma noronhanum (Boulenger, 1890) * F PIM - - Scaridae Scarus zelindae Moura, Figueiredo & Sazima, 2001 F, P HNT 0,18 7,88 Scarus trispinosus Valenciennes, 1840 F HNT 0,01 0,61 Sparisoma axillare Steindachner, 1878 F, P, C HNT 2,49 57,6 Sparisoma radians (Valenciennes, 1839) F, P - - - Sparisoma spp .jovem F, P, C HNT 29,7 97 Sparisoma frondosum (Agassiz, 1831) F, P HNT 0,13 7,27 Blenniidae Ophioblennius trinitatis (Miranda-Ribeiro, 1919) F, P, C HET 3,06 50,3 Scartella cristata (Linnaeus, 1758) F HET 0,01 0,61 Labrisomidae Labrisomus kalisherae (Jordan, 1904) P PIM 0,01 0,61 Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard, 1824) F, P, C PIM 0,75 41,2 Malacoctenus delalandii (Valenciennes, 1836) F, P, C PIM 0,39 26,1 Malacoctenus sp. F, P, C PIM 0,18 9,09 Gobiidae Coryphopterus glaucofraenum Gill, 1863 F, C ONI 0,02 1,82 Elacatinus figaro (Sazima, Moura & Rosa, 1997) * F PIM - - Acanthuridae Acanthurus bahianus Castelnau, 1855 F, P, C HNT 6,83 83 Acanthurus chirurgus (Bloch, 1787) F, P, C HNT 3,97 78,2 Acanthurus coeruleus Bloch & Schneider, 1801 F, P, C HNT 2,57 56,4 Tetraodontidae Sphoeroides spengleri (Bloch, 1785) C ONI 0,01 0,61 Diodontidae Diodon holachantus Linnaeus, 1758 * C PIM - - * - espécies avistadas fora dos transectos. GCE – carnívoros generalistas; PSC – piscívoros; PIM – predador de invertebrados móveis; PIS – predador de invertebrados sésseis; ZPL – planctívoros; ONI – onívoros; HNT – herbívoros não territorialistas; HET – herbívoros territorialistas. F - frente recifal; P – plataforma recifal; C – costa recifal.

27 27 27

100

20 Freqüência de ocorrência (%)

0 Engraulidae Alphestes afer Bodianus rufus Lutjanus analis Haemulon parra Scarus zelindae Lutjanus apodus Sardinella aurita Scartella cristata Stegastes fuscus Malacoctenus sp. Halichoeres poeyi Muraena pavonina Scarus trispinosus Miripristis jacobus Sparisoma axillare Haemulon plumieri Chaetodon striatus Abudefduf saxatilis Cephalopholis fulva Apogon americanus Stegastes variabilis Odontoscion dentex Myrichthys ocellatus Epinephelus guttatus Eucinostomus lefroyi Chromis multilineatta Acanthurus bahianus Gymnothorax miliaris Acanthurus chirurgus Halichoeres penrosei Sparisoma frondosum Acanthurus coeruleus Sparisoma spp. jovem Ophioblenius trinitatis Sphoeroides spengleri Aulostomus maculatus Anisotremus virginicus Haemulon steidachneri Labrisomus kalisharae Anisotremus moricandi Pareques acumminatus Haemulon aurolineatum Labrisomus nuchipinnis Malacoctenus delalandii Halichoeres brasiliensis Pempheris schomburgkii Pseudopeneus maculatus Mulloidichthys martinicus Holocentrus adscensionis Epinephelus adscensionis Archosargus rhomboidalis Carangoides bartholomaei Anisotremus surinamensis Coryphopterus glaucofraenum

Figura 9. Freqüência relativa de ocorrência das espécies da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. A coloração das barras (preto, cinza escuro, cinza claro e branco) reflete a classificação em muito freqüente, freqüente, comum, ocasional e/ou rara, respectivamente.

28 28 28 30

Abundância Abundância relativa (%) 5

0 parra Demais fuscus axillare espécies saxatilis variabilis penrosei Haemulon Stegastes bahianus Stegastes chirurgus Abudefduf coeruleus Sparisoma Sparisoma spp. jovem trinitatis Acanthurus Acanthurus Acanthurus brasiliensis Halichoeres Halichoeres Pempheris maculatus schomburgkii Ophioblennius Pseudopeneus Figura 10. Abundância relativa das espécies da ictiofauna observadas dos recifes do litoral sul da Paraíba.

50 18 16 40 14 12 30 10 8 20 ' 6 10 4 2 Número de espécies Abundância relativa Abundância relativa (%) 0 0 HNT HET ONI PSC CGE PIM PIS ZPL Categoria trófica

Figura 11. Abundância relativa e riqueza de espécies segundo as categorias tróficas da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. HNT – herbívoro não-territorialista, HET – herbívoro territorialista, ONI – onívoro, PSC – piscívoro, CGE – carnívoro generalista, PIM – predador de invertebrados móveis, PIS - predador de invertebrados sésseis, ZPL – planctívoro.

100%

80%

60% Costa Plataforma 40% Frente

Abundância Abundância relativa 20%

0% HNT HET ONI CGE PSC PIM PIS ZPL

Figura 12. Abundância relativa da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba segundo a categoria trófica e feição recifal. HNT – herbívoro não-territorialista, HET – herbívoro territorialista, ONI – onívoro, PSC – piscívoro, CGE – carnívoro generalista, PIM – predador de invertebrados móveis, PIS - predador de invertebrados sésseis, ZPL – planctívoro.

29 A distribuição dos grupos tróficos nas regiões amostradas pode ser observada na figura 12. A representatividade dos herbívoros territorialistas e peixes planctívoros foi maior na frente recifal, enquanto os não-territorialistas distribuíram-se de forma mais uniforme pelas regiões amostradas. Onívoros, carnívoros generalistas e predadores de invertebrados móveis tiveram maior representatividade proporcional na costa recifal, assim como os predadores de invertebrados sésseis, aqui representados apenas pela espécie Chaetodon striatus .

Tabela 3. Tamanho médio das espécies mais abundantes e mais freqüentes observadas nos censos realizados nos recifes do litoral sul da Paraíba. Letras iguais não apresentam diferença significativa (p>0,05). Tamanho de Tamanho (média ± desvio padrão) Valor de F Espécies maturidade Frente Plataforma Costa A. saxatilis 6.0 ± 3.8 B 5.7 ± 4.2 B 7.0 ± 4.8 A 3,81; p<0,05 14,6 A. bahianus 7.0 ± 3.0 B 6.5 ± 3.2 B 7.2 ± 3.1 A 3,56; p<0,05 15,5 A. chirurgus 8.4 ± 4.1 9.8 ± 6.8 8.7 ± 3.9 1,08; ns 17 A. coeruleus 10.5 ± 6.0* A 8.1 ± 4.6 B 7.3 ± 3.8 B 8,1; p<0,05 13 A. moricandi 12.7 ± 4.0 11.1 ± 5.0 12.2 ± 4.9 1,19; ns - A. surinamensis 16.0 ± 4.6 A 13.1 ± 6.0 A 7.3 ± 5.4 B 5,65; p<0,05 - A. virginicus 10.3 ± 4.2 A 13.0 ± 3.4 A 9.0 ± 3.4 B 8,38; p<0,05 - C. bartholomaei 9.20 ± 5.4 7.2 ± 3.6 9.0 ± 3.3 0,99; ns 30 C. striatus 8.50 ± 1.7 8.5 ± 1.6 7.3 ± 1.6 2,56; ns 12,4 E. adscencionis 17.2 ± 5.7 A 15.8 ± 4.9 AB 13.7 ± 4.9 B 3,79; p<0,05 25 H. parra 8.30 ± 4.3 8.5 ± 4.0 8.9 ± 4.4 0,17; ns - H. plumieri 11.3 ± 3.9 9.3 ± 6.0 11.5 ± 5.6 1,24; ns 16 H. brasiliensis 15.9 ± 5.0 A 13.3 ± 5.6 B 11.8 ± 4.5 B 10,32; p<0,05 - H. penrosei 14.6 ± 4.4 A 12.6 ± 4.9 B 11.7 ± 4.8 B 8,59; p<0,05 - H. poeyi 15.0 ± 6.3 A 11.6 ± 7.5 B 9.2 ± 3.3 B 5,72; p<0,05 - H. adscencionis 10.9 ± 1.2 11.4 ± 2.6 11.0 ± 1.4 0,13; ns 14,5 L. nuchipinnis 15.2 ± 2.0 A 14.3 ± 2.1 A 12.9 ± 2.7 B 7,6; p<0,05 - M. delalandii 5.7 ± 2.8 5.2 ± 2.4 6.8 ± 1.9 2,94; ns - Malacoctenus sp. 5.6 ± 2.0 4.8 ± 2.2 8.2 ± 3.5 0,18; ns - O. trinitatis 9.7 ± 3.1 9.2 ± 2.4 10.2 ± 2.2 1,46; ns - P. maculatus 15.3 ± 3.3* A 13.8 ± 3.9 AB 12.9 ± 3.8 B 4,79; p<0,05 18,5 S. zelindae 10.5 ± 3.5 11.3 ± 2.8 - 0,92; ns - S. axillare 16.0 ± 6.4* 16.5 ± 5.0* 15.8 ± 5.4* 0,29; ns 16 Sparisoma spp. 5.7 ± 2.2 5.9 ± 2.5 6.0 ± 2.2 2,66; ns - S. fuscus 11.1 ± 2.4* A 10.4 ± 2.7 B* 8.5 ± 2.5* C 51,9; p<0,05 8 S. variabilis 3.6 ± 2.0 B 3.8 ± 2.3 B 5.8 ± 3.1* A 18,07; p<0,05 8 * – tamanho acima do tamanho de maturidade.

Apenas as espécies S. fuscus e S. axillare apresentaram tamanhos médios superiores ao tamanho de maturidade da espécie em todas as feições dos recifes (tabela 3). Acanthurus coeruleus , P. maculatus e S. variabilis apresentaram tamanho médio

30 superior ao de maturação em apenas uma das regiões, indicando uma separação espacial entre jovens e adultos (tabela 3). Apesar de não possuírem um tamanho de maturação estabelecido em literatura, algumas espécies como A. saxatilis , A. surinamensis , A. virginicus , H. brasiliensis , H. penrosei e L. nuchipinnis , apresentaram tamanho médio diferente entre as feições, sugerindo uma ocupação diferencial dos habitats e possível preferência destas espécies por determinada feição (tabela 3). Stegastes fuscus, L. nuchipinnis, H. adscencionis, P. maculatus foram observados com populações compostas predominantemente por indivíduos de maior tamanho nas áreas amostradas (figuras 14 e 15). As demais espécies foram, em sua maioria, compostas por indivíduos de pequeno porte (figuras 13 e 14). A família Haemulidae foi praticamente representada apenas por jovens que não apresentaram diferença significativa no tamanho médio entre as regiões recifais (tabela 3), com Haemulon plumieri apresentando maior quantidade de adultos na costa recifal (figura 13). As espécies A. saxatilis , A. bahianus , A. chirurgus , A. surinamensis , C. bartholomaei , E. adscencionis , H. plumieri , H. adscencionis , Malacoctenus sp. , S. axillare e jovens do gênero Sparisoma apresentaram distribuição relativamente proporcional das classes de tamanho dentre as feições recifais (figuras 13 e 14) não indicando a segregação entre jovens e adultos destas espécies nas feições recifais. Outras espécies, como O. trinitatis e A. coeruleus apresentaram predomínio de todas as classes de tamanho na frente recifal (figuras 13 e 14). Scarus zelindae e H. poeyi tiveram maior abundância em todas as classes de tamanho na plataforma recifal (figura 14). As espécies H. brasiliensis e H. penrosei apresentaram o mesmo padrão de aumento da proporção de adultos em direção à frente recifal; Chaetodon striatus e A. virginicus tiveram maior representatividade de jovens na costa recifal e de indivíduos de maior porte na plataforma recifal, indicando que existe uma separação espacial destas categorias etárias, provavelmente ligada a mecanismos de migração ontogenética. As espécies do gênero Stegastes apresentaram um padrão oposto de distribuição, com os maiores indivíduos de S. fuscus residentes na região frontal dos recifes e com uma diminuição gradual de tamanho e abundância em direção à costa recifal (figura 15). Já os indivíduos de S. variabilis , foram menores nas regiões dominadas por S. fuscus e mais abundantes em adultos na costa recifal (figura 15).

31 400 Abu sax 800 Aca bah Costa 300 Plataforma 600 200 Frente 400 100 200 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

400 Aca chi 250 Aca coe 300 200 150 200 100 100 50 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

40 Ani mor 6 Ani sur 30 4 20 2 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

40 Ani vir 40 Car bar 30 30 Abundância(n) 20 20 10 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

40 Cha str 60 Epi ads 30 40 20 20 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

150 Hae par 40 Hae plu 30 100 20 50 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

Classes de tamanho (cm)

Figura 13. Abundância das classes de tamanho das espécies mais abundantes e freqüentes da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. Abu sax – Abudefduf saxatilis ; Aca bah – Acanthurus bahianus ; Aca coe – Acanthurus coeruleus ; Ani mor – Anisotremus moricandi ; Ani sur – Anisotremus surinamensis ; Ani vir – Anisotremus virginicus ; Car bar – Carangoides bartholomaei ; Cha str – Chaetodon striatus ; Epi ads – Epinephelus adscencionis ; Hae plu – Haemulon plumieri . Hal bra – Halichores brasiliensis ; Hal pen – Halichoeres penrosei .

32 150 Hal bra 100 Hal pen Costa 80 100 Plataforma Frente 60 40 50 20 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

150 Hal poe 40 Hol ads 30 100 20 50 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

80 Lab nuc 40 M al del 60 30 40 20 20 10 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

8 M al 300 Oph tri 6 Abundância(n) 200 4 100 2 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

100 Pse mac 20 Sca zel 80 15 60 10 40 20 5 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

150 Spa axi 2000 Spa j 1500 100 1000 50 500 0 0 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

Classes de tamanho (cm)

Figura 14. Abundância das classes de tamanho das espécies mais abundantes e freqüentes da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. Hal bra – Halichores brasiliensis ; Hal pen – Halichoeres penrosei ; Hal poe – Halichoeres poeyi ; Hol ads – Holocentrus adscenionis ; Lab nuc – Labrisomus nuchipinnis ; Mal del – Malacoctenus delalandii ; Mal – Malacoctenus sp .; Oph tri – Ophiblennius trinitatis ; Pse mac – Pseudopeneus maculatus ; Sca zel – Scarus zelindae ; Spa axi – Sparisoma axillare ; Spa j – Sparisoma spp . jovem.

1500 Ste fus 250 Ste var (n)

Costa 200 1000 Plataforma Frente 150 500 100 50 0 0 Abundância < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20 < 5 5 ¬ 10 10 ¬ 15 15 ¬ 20 > 20

Classes de tamanho (cm)

Figura 15. Abundância das classes de tamanho das espécies mais abundantes e freqüentes da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba. Ste fus – Stegastes fuscus ; Ste var – Stegastes variabilis .

A tabela 4 informa os valores dos índices de diversidade e equitabilidade da ictiofauna nas três regiões amostradas e seus respectivos desvios-padrão. As principais diferenças entre as regiões referem-se à abundância de indivíduos por transecto e riqueza de espécies. Entretanto, observa-se que a diversidade das áreas não diferiu estatisticamente. Apesar dos valores de abundância e riqueza inferiores registrados para a costa recifal, a equitabilidade observada foi superior nesta região, refletindo uma menor dominância de espécies.

Tabela 4. Abundância mediana, riqueza média e índices de diversidade e equitabilidade de Simpson da ictiofauna das feições recifais amostradas no litoral sul da Paraíba. Letras iguais não apresentam diferença significativa (p>0,05). Q1 – 1° quartil, Q 3 – 3° quartil, dp – desvio padrão. Abundância Riqueza Diversidade Equitabilidade Regiões mediana Q1 Q3 média dp média dp média dp Frente 98,5 A 71 125 12,1 A 3,1 0,73 A 0,11 0,36 B 0,12 Plataforma 88 A 61 108 12,9 A 3,2 0,76 A 0,08 0,38 B 0,11 Costa 35,5 B 24 49 9,4 B 3,4 0,79 A 0,11 0,52 A 0,17

O diagrama de rank-abundância modificado (figura 16) confirma os dados mostrados na tabela 4; demonstra a maior riqueza e dominância de espécies na frente recifal (maior concavidade da curva), enquanto a maior equitabilidade presente na costa recifal é demonstrada pela maior suavidade no declive da curva, com uma situação intermediária sendo observada na região da plataforma recifal.

34 1

0.8

0.6

0.4

0.2

Abundância relativa0 (%) 1 2 3 4 5 6 7 8 9 101112131415161718192021222324252627282930 31 32 33 34 3536 37 38 39 40 41 42 43 44 Rank Frente Plataforma Costa

Figura 16. Diagrama modificado de rank-abundância das feições recifais amostradas no litoral sul da Paraíba.

50 45 40 35 30 25 20 15 Costa

Riqueza de espécies Riqueza(S) de espécies 10 Plataforma 5 Frente 0 0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 Abundância (n)

Figura 17. Curva de rarefação de espécies segundo a feição dos recifes amostrados no litoral sul da Paraíba.

As curvas de rarefação plotadas para as três regiões (figura 17) mostraram uma maior equitabilidade na costa recifal, apesar da menor riqueza de espécies e abundância de espécimes, e a natureza intermediária na maioria dos indicadores na região da plataforma recifal. O diagrama de MDS que descreve a ordenação das amostras realizadas nas três áreas recifais está representado na figura 18, onde se observa que não houve um padrão claro de ordenação de acordo com a área amostral, fato confirmado pela análise de similaridade (ANOSIM) (tabela 4), indicando uma alta homogeneidade da distribuição das

35 espécies de peixes recifais ao longo dos recifes amostrados. A figura 19 também evidenciou uma segregação das amostras em um gradiente em direção ao mar, além da diferença significativa observada na ANOSIM aplicada com o fator região recifal (tabela 4). Observou-se, ainda, uma maior homogeneidade das amostras das regiões de frente e plataforma recifais corroborada pelos resultados da ANOSIM (tabela 4).

2D Stress: 0,23 Área Seixas Penha Jacarapé

Figura 18. Diagrama de ordenação por escalonamento multidimensional (MDS) das amostras da ictiofauna segundo a área de amostragem nos recifes do litoral sul da Paraíba.

2D Stress: 0,23 Zona Frente Plataforma Costa

Figura 19. Diagrama de ordenação por escalonamento multidimensional (MDS) das amostras da ictiofauna segundo a feição recifal de amostragem nos recifes do litoral sul da Paraíba. A linha pontilhada no diagrama separa à esquerda a porção com maior agrupamento de amostras da costa recifal, e à direita, as amostra da plataforma e frente recifais.

Tabela 4. Resultados da análise de similaridade (ANOSIM) das amostras da ictiofauna dos recifes do litoral sul da Paraíba, segundo área e feição recifal. R p Entre áreas 0,042 ns Seixas e Penha 0,017 ns Seixas e Jacarapé 0,090 ns Penha e Jacarapé 0,036 ns Entre regiões 0,221 <0,05 Frente e Plataforma 0,009 ns Frente e Costa 0,462 <0,05 Plataforma e Costa 0,444 <0,05

Os valores de similaridade média intragrupo da análise SIMPER para cada uma das feições recifais amostradas foram, respectivamente, de 59%, 54,5% e 47,7% para as regiões de frente, plataforma e costa. Na tabela 5 observa-se a composição de espécies da frente recifal, com a presença de Stegastes fuscus e Acanthurus bahianus e jovens do gênero Sparisoma , contribuindo com mais de 50% da similaridade relativa intragrupo. Nos dados de composição do grupo da plataforma recifal, pode-se observar que as espécies mais abundantes são as mesmas do grupo da frente recifal, estando a maior diferença entre estes grupos atrelada à variação na contribuição em abundância de cada espécie dentro dos grupos. Embora as demais espécies tenham uma contribuição menor são essenciais na diferenciação dos grupos e caracterização de associação de determinadas espécies a uma das regiões. Observando a abundância média de cada uma das espécies na tabela 5 foi atribuída como predominante, em cada uma das feições recifais, a espécie que possuiu a maior abundância média dentre as três feições. H. penrosei apresentou a mesma abundância média nos grupos de plataforma e costa recifal, porém, por apresentar maior contribuição relativa para o grupo da costa recifal, foi considerada como característica desta feição (tabela 5).

37 Tabela 5. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) na similaridade das regiões recifais amostradas segundo a composição da ictiofauna no litoral sul da Paraíba. Valores em negrito indicam as espécies mais abundantes em cada uma das feições. Abundância Similaridade Contribuição Espécies média média relativa (%) Frente Sparisoma spp. 3.23 14.18 24.02 Stegastes fuscus 2.97 3.74 23.27 Acanthurus bahianus 1.48 4.74 8.03 Ophioblennius trinitatis 1.44 4.47 7.56 Abudefduf saxatilis 1.51 4.34 7.34 Acanthurus coeruleus 1.28 4.15 7.03 Acanthurus chirurgus 1.19 3.65 6.19 Halichoeres brasiliensis 0.93 2.67 4.53 Stegastes variabilis 0.66 1.50 2.54

Plataforma Sparisoma spp .. 3.09 13.51 24.80 Stegastes fuscus 2.51 9.86 18.09 Acanthurus bahianus 1.76 6.38 11.71 Acanthurus saxatilis 1.46 3.79 6.96 Halichoeres penrosei 1.19 3.23 5.92 Acanthurus chirurgus 1.17 3.16 5.80 Halichoeres brasiliensis 1.01 3.05 5.60 Stegastes variabilis 0.93 2.64 4.84 Acanthurus coeruleus 0.83 1.91 3.51 Ophioblennius trinitatis 0.74 1.42 2.60 Haemulon parra 0.66 1.15 2.10

Costa Sparisoma spp. 2.34 16.19 33.96 Acanthurus bahianus 1.37 6.83 14.32 Halichoeres penrosei 1.19 5.71 11.97 Acanthurus chirurgus 0.94 4.73 9.92 Stegastes variabilis 0.81 3.19 6.68 Abudefduf saxatilis 1.04 2.60 5.45 Stegastes fuscus 0.95 2.30 4.83 Epinephelus adscencionis 0.46 1.47 3.08

Os valores de contribuição das espécies na diferenciação das regiões dos recifes amostrados estão descritos nas tabelas 6, 7 e 8. A diferenciação das áreas apresentou como base a discrepância na abundância das espécies conspícuas e na presença de espécies mais abundantes em determinadas regiões, conforme observado na tabela 5. A dissimilaridade média entre as regiões de frente e plataforma dos recifes foi de 44, 8%; entre as regiões de frente e costa dos recifes foi de 57,6%; e, entre as regiões de plataforma e costa recifais foi de 54,9%, indicando que existe mais similaridade na composição da ictiofauna (abundância e espécies presentes) entre as regiões de frente e plataforma recifal, do que entre qualquer uma destas e a região de costa recifal.

38 Tabela 6. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das regiões de frente e plataforma recifais segundo a composição da ictiofauna no litoral sul da Paraíba. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Espécies Frente Plataforma média relativa (%) Abudefduf saxatilis 1.51 1.46 3.39 7.57 Ophioblennius trinitatis 1.44 0.74 2.98 6.67 Stegastes fuscus 2.97 2.51 2.84 6.35 Acanthurus bahianus 1.48 1.76 2.82 6.30 Halichoeres penrosei 0.60 1.19 2.72 6.08 Sparisoma spp. 3.23 3.09 2.55 5.70 Acanthurus chirurgus 1.19 1.17 2.55 5.69 Acanthurus coeruleus 1.28 0.83 2.47 5.52 Stegastes variabilis 0.66 0.93 2.11 4.72 Halichoeres brasiliensis 0.93 1.01 2.05 4.58 Pseudopeneus maculatus 0.41 0.64 1.87 4.19 Haemulon parra 0.25 0.66 1.77 3.95 Sparisoma axillare 0.59 0.34 1.68 3.76 Anisotremus moricandi 0.43 0.26 1.33 2.97 Labrisomus nuchippinis 0.45 0.34 1.29 2.87 Epinephelus adscencionis 0.32 0.40 1.18 2.63 Pempheris schomburgkii 0.28 0.19 1.02 2.28 Halichoeres poeyi 0.07 0.34 0.92 2.05 Malacoctenus delalandii 0.14 0.23 0.77 1.71 Holocentrus adscencionis 0.17 0.18 0.76 1.69 Haemulon plumieri 0.10 0.23 0.74 1.66 Carangoides bartholomaei 0.18 0.14 0.67 1.51

Tabela 7. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das regiões de frente e costa recifais segundo a composição da ictiofauna no litoral sul da Paraíba. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Espécies Frente Costa média relativa (%) Stegastes fuscus 2.97 0.95 7.22 12.54 Ophioblennius trinitatis 1.44 0.12 4.27 7.42 Abudefduf saxatilis 1.51 1.04 4.27 7.42 Sparisoma spp. 3.23 2.34 4.03 7.01 Acanthurus coeruleus 1.28 0.12 3.78 6.57 Acanthurus bahianus 1.48 1.37 3.29 5.72 Halichoeres penrosei 0.60 1.19 3.29 5.71 Halichoeres brasiliensis 0.93 0.25 2.76 4.79 Acanthurus chirurgus 1.19 0.94 2.72 4.72 Stegastes variabilis 0.66 0.81 2.39 4.16 Pseudopeneus maculatus 0.41 0.42 1.87 3.25 Sparisoma axillare 0.59 0.06 1.75 3.04 Haemulon parra 0.25 0.42 1.60 2.79 Labrisomus nuchippinis 0.45 0.27 1.60 2.78 Anisotremus moricandi 0.43 0.16 1.56 2.71 Epinephelus adscencionis 0.32 0.46 1.48 2.56 Haemulon plumieri 0.10 0.37 1.24 2.15 Malacoctenus. delalandii 0.14 0.26 1.05 1.83 Chaetodon striatus 0.05 0.30 1.01 1.76 Pempheris schomburgkii 0.28 0.11 1.01 1.76

Tabela 8. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das regiões de plataforma e costa recifais segundo a composição da ictiofauna no litoral sul da Paraíba. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Espécies Plataforma Costa média relativa (%) Stegastes fuscus 2.51 0.95 6.18 11.26 Abudefduf saxatilis 1.46 1.04 4.24 7.73 Sparisoma spp. 3.09 2.34 3.67 6.69 Acanthurus bahianus 1.76 1.37 3.38 6.16 Acanthurus coeruleus 1.19 1.19 3.20 5.84 Halichoeres penrosei 1.01 0.25 2.88 5.24 Halichoeres brasiliensis 1.17 0.94 2.74 4.99 Acanthurus chirurgus 0.93 0.81 2.56 4.66 Stegastes variabilis 0.83 0.12 2.43 4.43 Acanthurus coeruleus 0.74 0.12 2.30 4.20 Ophioblennius trinitatis 0.64 0.42 2.25 4.10 Pseudopeneus maculatus 0.66 0.42 2.22 4.04 Haemulon parra 0.40 0.46 1.60 2.91 Epinephelus adscencionis 0.23 0.37 1.43 2.60 Haemulon plumieri 0.34 0.27 1.33 2.43 Labrisomus nuchippinis 0.23 0.26 1.19 2.16 Chaetodon striatus 0.12 0.30 1.08 1.96 Sparisoma axillare 0.34 0.06 1.06 1.94 Anisotremus moricandi 0.26 0.16 1.06 1.92 Halichoeres poeyi 0.34 0.03 1.03 1.88 Anisotremus virginicus 0.16 0.14 0.73 1.34 Carangoides bartholomaei 0.14 0.11 0.71 1.29 Holocentrus adscencionis 0.18 0.06 0.70 1.27

Feições dos recifes

Na caracterização das regiões recifais segundo a diversidade de tipos de cobertura do substrato não foram observadas diferenças significativas (p>0,05) entre as feições recifais (frente = 0,85±0,48; plataforma = 0,87±0,04; costa = 0,85±0,05). Contudo, a costa recifal apresentou diferença significativa (p<0,05) em relação às feições de frente e plataforma (frente = 1,26±0,58; plataforma = 1,05±0,44; costa = 0,81±0,49). Os tipos de cobertura de substrato observados nas amostragens de heterogeneidade do substrato estão discriminados na tabela 9. E, dentre os tipos de cobertura observados nos transectos amostrados, no total, houve dominância de algas foliáceas, sendo a maior contribuição individual atribuída ao gênero de alga marrom Dictyopteris (tabela 9). A cobertura por invertebrados sésseis apresentou pouca contribuição, explicitando a dominância algal nos recifes do litoral sul de João Pessoa.

40 Tabela 9. Tipos e categorias de cobertura de substrato (classificação modificada de Ferreira & Gonçalves (2006) adaptado de Littler & Littler (1984)) observados nos recifes do litoral sul da Paraíba. Composição Contribuição (%) Categoria (abreviação) Tipo de cobertura Ab undância relativa Categoria Algas coralináceas ramificadas Amphiroa sp. 3,6 3,6 Algas coralináceas incrustantes Spp. 4,02 4,02 Algas grosseiramente ramificadas Acanthophora sp. 0,80 26,78 Botryocladia occidentalis 0,04 Caulerpa cupressoides 1,14 Caulerpa mexicana 1,21 Caulerpa prolifera 1,48 Caulerpa racemosa 9,51 Caulerpa sertularioides 4,74 Caulerpa cf verticilata 1,08 Codium sp. 0,07 Dictyosphaeria sp. 0,03 Digenea simplex 0,02 Gelidiela sp. 1,67 Hypnea sp. 0,91 Laurencia sp. 0,83 Meristoteca sp. 0,02 Pterocladia sp. 3,19 sp. 1 0,03 Algas filamentosas Bryopsis sp. 0,01 0,88 sp. 1 0,21 sp. 2 0,65 Algas foliáceas Criptonemia sp. 0,17 27,25 Dictyopteris sp. 13,03 Dyctiota spp. 9,09 Spatoglossum schroideri 4,38 Ulva sp. 0,58 Algas coriáceas Calponemia sp. 0,02 16,76 Chamedoris penicilium 0,03 Gracilaria caudata 0,01 Gracilaria cervicornis 0,47 Gracilaria cornea 0,51 Gracilaria domingensis 0,02 Gracilaria mamilaria 0,01 Gracilaria sp. 0,43 Halimeda sp. 4,27 Laminaria sp. 0,02 Lobophora variegata 2,36 Padina sp. 2,82 Penicillus capitatus 0,06 Sargassum sp. 5,42 Tricleocarpa sp. 0,16 sp. 1 0,14 Invertebrados sésseis Ascidiacea 0,01 4,47 Esponjas 0,13 Palithoa caribeorum 1,67 Porites astreoides 0,02 Protopalithoa variabilis 1,19 Millepora alcicornis 0,04 Montastrea cavernosa 0,01 Siderastrea stellata 0,49 Zoanthus spp. 0,91 Areia 2,64 Cascalho 4,58 Rocha nua 8,94

41 A abundância relativa média das categorias de cobertura do substrato, segundo a feição recifal amostrada (figura 20), evidenciou a predominância de alguns grupos em certas regiões, como: algas coriáceas, algas foliáceas, algas incrustantes, areia e rocha na costa dos recifes; cascalho e algas coralináceas ramificadas na plataforma recifal; e, algas filamentosas, algas ramificadas e invertebrados na frente recifal.

100%

80% Costa 60% Plataforma 40% Frente 20%

0% Abundância relativa média relativa Abundância Areia Rocha Cascalho Foliáceas Coriáceas Ramificadas Incrustantes Coralináceas Invertebrados Filamentosas

Figura 20. Abundância relativa média da cobertura do substrato pelas categorias funcionais segundo a feição recifal amostrada dos recifes do litoral sul da Paraíba.

2D Stress: 0.2 Zona FRENTE PLATAFORMA COSTA

Figura 21. Diagrama de ordenação por escalonamento multidimensional (MDS) das amostras da ictiofauna segundo feição recifal amostrada dos recifes do litoral sul da Paraíba.

Na diferenciação das amostras de cobertura do substrato realizada através da análise de MDS, (figura 21) existe uma distribuição das amostras segundo as regiões recifais semelhante à observada na ordenação das amostras de ictiofauna (figura 19), onde existe uma maior segregação das amostras da costa recifal e uma menor

42 diferenciação das amostras das regiões de frente e plataforma dos recifes. O grau de associação das amostras segundo a feição do recife, testado pela ANOSIM, está descrito na tabela 10 e confirma as informações da análise visual do diagrama de ordenação. A análise dos dados de cobertura do substrato segundo a área a amostrada também não apresentou segregação entre as amostras como ocorreu com os dados da composição da ictiofauna, reforçando o tratamento realizado apenas para as regiões recifais.

Tabela 10. Resultados da análise de similaridade (ANOSIM) das amostras da cobertura de substrato dos recifes do litoral sul da Paraíba, segundo área e feição recifal. R p Entre áreas 0,158 ns Seixas e Penha 0,055; ns Seixas e Jacarapé 0,149 ns Penha e Jacarapé 0,190 ns Entre regiões 0,375 <0,05 Frente e Plataforma 0,192 ns Frente e Costa 0,546 <0,05 Plataforma e Costa 0,353 <0,05

A análise da contribuição individual dos grupos funcionais de cobertura do substrato (tabela 11) evidenciou a predominância destes nas regiões dos recifes amostrados. Os grupos destacados em negrito na tabela são os que foram considerados como característicos de cada feição recifal com base na abundância média do grupo. A similaridade média intragrupo das regiões de frente, plataforma e costa recifais foram, respectivamente, 70,4%, 75,2% e 73,1%. Na tabela 11, é importante observar que a maior diferenciação entre as regiões deu-se pela variação na abundância dos grupos de cobertura mais conspícuos – semelhante ao observado para ictiofauna – uma vez que a área amostrada apresenta alto grau de homogeneidade. Contudo, a presença de grupos com menor abundância média contribuiu para a melhor segregação destas regiões e, pode-se observar que os grupos tomados como característicos (em negrito) de cada feição são os mesmos que se mostram predominantes na figura 20, com exceção do grupo de invertebrados, que apresentou abundância igual nas regiões de frente e plataforma dos recifes. Como o gráfico representado pela figura 20 não leva em conta a freqüência do grupo, esta predominância característica do grupo de invertebrados na plataforma recifal só foi evidenciado pela análise SIMPER.

43 Tabela 11. Avaliação da contribuição relativa por espécie para a diferenciação (SIMPER) das feições recifais amostradas segundo a composição da ictiofauna no litoral sul da Paraíba. Valores em negrito indicam os tipos de cobertura mais abundantes em cada uma das feições. Abundância Similaridade Contribuição Espécies média média relativa (%) Frente Ramificadas 3.67 23.60 33.52 Foliáceas 2.77 15.59 22.14 Coriáceas 2.36 13.59 19.30 Rocha 1.89 9.17 13.02 Incrustantes 0.92 2.88 4.09 Filamentosas 1.05 2.04 2.90 Invertebrados 0.91 1.94 2.75 Coralináceas 0.71 1.27 1.80 Cascalho 0.32 0.29 0.42 Areia 0.25 0.05 0.07

Plataforma Ramificadas 3.30 18.93 25.19 Foliáceas 3.13 17.33 23.06 Coriáceas 2.47 12.97 17.26 Rocha 1.64 7.82 10.41 Invertebrados 1.44 5.11 6.80 Cascalho 1.57 5.03 6.70 Incrustantes 1.26 4.92 6.55 Coralináceas 1.13 2.83 3.77 Areia 0.26 0.15 0.20 Filamentosas 0.12 0.06 0.08

Costa Foliáceas 3.30 18.90 25.85 Coriáceas 2.88 15.46 21.14 Ramificadas 2.54 13.79 18.86 Rocha 2.30 11.75 16.07 Incrustantes 1.45 5.81 7.94 Cascalho 1.05 3.24 4.43 Areia 0.90 1.61 2.21 Invertebrados 0.68 1.39 1.90 Coralináceas 0.66 1.13 1.54 Filamentosas 0.09 0.03 0.05

A porcentagem de diferenciação das feições dos recifes foi de 30,4% entre frente e plataforma recifal; 33,1% entre as regiões de frente e costa recifais; e, 28,8% entre as regiões de plataforma e costa recifais. Como na análise de semelhança intragrupo, a diferenciação dos grupos foi relativa à contribuição dos grupos mais abundantes entre as regiões (tabelas 12, 13 e 14) indicando que existe mais similaridade na composição da cobertura do substrato entre as regiões de frente e plataforma recifal, do que entre qualquer uma destas e a região de costa recifal.

Tabela 12. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das feições de plataforma e costa recifais segundo a categoria de cobertura do substrato dos recifes do litoral sul da Paraíba. Valores em negrito indicam os tipos de cobertura mais abundantes em cada uma das feições. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Categorias Frente Plataforma média relativa (%) Cascalho 0.32 1.57 4.74 15.59 Invertebrados 0.91 1.44 4.41 14.50 Coralináceas 0.71 1.13 3.82 12.55 Filamentosas 1.05 0.12 3.26 10.72 Rocha 1.89 1.64 3.13 10.27 Incrustantes 0.92 1.26 3.08 10.13 Foliáceas 2.77 3.13 2.61 8.57 Coriáceas 2.36 2.47 2.24 7.38 Ramificadas 3.67 3.30 1.66 5.46 Areia 0.25 0.26 1.47 4.83

Tabela 13. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das regiões de plataforma e costa recifais segundo a categoria de cobertura do substrato dos recifes do litoral sul da Paraíba. Valores em negrito indicam os tipos de cobertura mais abundantes em cada uma das feições. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Categorias Frente Costa média relativa (%) Ramificadas 3.67 2.54 3.89 11.74 Invertebrados 0.91 0.68 3.67 11.06 Incrustantes 0.92 1.4 5 3.47 10.47 Filamentosas 1.05 0.09 3.32 10.01 Cascalho 0.32 1.05 3.31 10.00 Rocha 1.89 2.30 3.23 9.75 Areia 0.25 0.90 3.16 9.53 Coralináceas 0.71 0.66 3.08 9.31 Coriáceas 2.36 2.88 3.06 9.24 Foliáceas 2.77 3.30 2.95 8.90

Tabela 14. Avaliação da contribuição relativa por espécie (SIMPER) para a diferenciação das regiões de plataforma e costa recifais segundo a categoria de cobertura do substrato dos recifes do litoral sul da Paraíba. Valores em negrito indicam os tipos de cobertura mais abundantes em cada uma das feições. Abundância média Dissimilaridade Contribuição Categorias Plataforma Costa média relativa (%) Cascalho 1.57 1.05 4.18 14.52 Invertebrados 1.44 0.68 3.79 13.17 Coralináceas 1.13 0.66 3.62 12.57 Rocha 1.64 2.30 3.03 10.53 Incrustantes 1.26 1.45 2.95 10.24 Areia 0.26 0.90 2.89 10.04 Ramificadas 3.30 2.54 2.84 9.85 Coriáceas 2.47 2.88 2.72 9.45 Foliáceas 3.13 3.30 2.14 7.42 Filamentosas 0.12 0.09 0.63 2.20

45 Associação entre ictiofauna e habitat

Os índices de correlação de Spearman aplicados às variáveis de rugosidade, riqueza, abundância, diversidade da ictiofauna e diversidade do substrato estão descritos na tabela 15.

Tabela 15. Valores correlação entre a complexidade do substrato, indicadores ecológicos e abundância total. * - p<0,05 Variáveis n (pares) r Abundância total 150 0,33* Riqueza (S) 150 0,21* Diversidade (1-D) 150 -0,13 Equitabilidade (E) 150 -0,31* Substrato (1-D) 150 0,05

A correlação significativa observada entre as matrizes de similaridade (Rho=0,44; p<0,01) reforçou o observado nos diagramas de MDS e na ANOSIM – a presença de padrões semelhantes de distribuição entre a ictiofauna e a cobertura do substrato. As análises de correspondência canônica, descritas na figura 19, evidenciaram a associação das variáveis bióticas (ictiofauna) e ambientais (categorias de cobertura do substrato). As variáveis próximas à origem dos eixos foram as com menor influência, devido, neste caso, à alta freqüência e abundância em todas as regiões. Assim, as espécies localizadas próximas à origem podem ser consideradas generalistas quando ao habitat. Dentre as espécies generalistas (delimitadas pela área sombreada) temos E. adscencionis , A. bahianus , A. chirurgus e jovens do gênero Sparisoma . E, dentre os grupos de cobertura do substrato com baixa influência nas associações, temos as algas foliáceas, com grande dominância de algas do gênero Dictyopteris (tabela 11). A associação entre as variáveis de ictiofauna e cobertura do substrato apresentaram um padrão semelhante ao observado nas análises de porcentagem de similaridade (SIMPER) e MDS realizadas separadamente para estes dois conjuntos de dados. A análise de correspondência canônica apresentou três padrões de associações que corroboram as divisões naturais das regiões recifais que podem ser observadas na delimitação dos círculos inscritos na figura 22, representando as regiões de frente, plataforma e costa recifais.

46 Cascalho 0.8 Frente Sca zel Hal poe Plataforma Ani sur Costa Invertebrados

Coralináceas Hae par

Ani vir Pse mac Abu sax Ani mor Foliáceas Hal bra Ste var Hae plu Ste fus Epi ads Aca chi Hal pen Aca coe Spa axi Aca bah Oph tri Spa j. Areia Lab nuc Ramificadas Rocha Mal del Incrustantes Cha str Car bar Mal Hol ads Filamentosas Coriácea -0.6

-1.0 1.0 Figura 22. Análise de correspondência canônica das variáveis de ictiofauna e categoria de cobertura do substrato dos recifes do litoral sul da Paraíba. A área sombreada destaca as espécies generalistas. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus ; Aca coe = Acanthurus coeruleus ; Aca chi = Acanthurus chirurgus ; Ani mor = Anisotremus moricandi; Ani sur = Anisotremus surinamensis ; Ani vir = Anisotremus virginicus ; Car bar = Carangoides bartholomaei ; Cha str = Chaetodon striatus ; Epi ads = Epinephelus adscencionis ; Hae par = Haemulon parra ; Hae plu = Haemulon plumieri ; Hal bra = Halichoeres brasiliensis ; Hal pen = Halichoeres penrosei ; Hal poe = Halichoeres poeyi ; Hol ads = Holocentrus adscencionis ; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis ; Mal = Malacoctenus sp .; Mal del = Malacoctenus delalandii ; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Pse mac = Pseudopeneus maculatus ; Sca zel = Scarus zelindae ; Spa axi = Sparisoma axillare ; Spa j. = Sparisoma spp . jovem; Ste fus = Stegastes fuscus ; Ste var = Stegastes variabilis .

DISCUSSÃO

Estrutura da comunidade

Todas as espécies encontradas na área estudada já haviam sido registradas em estudos anteriores para a costa da Paraíba (ROSA, 1980; ROSA et al ., 1997; ROCHA et al ., 1998) e representaram, aproximadamente, 50% das espécies recifais registradas para o litoral paraibano, um percentual que pode ser considerado representativo para as áreas, uma vez que os estudos com técnicas de censo visual têm um erro em torno de 40% na

47 estimativa da riqueza de espécies (ACKERMAN & BELLWOOD, 2002). O número de espécies encontrado nas áreas amostradas foi inferior ao observado por outros estudos realizados com censo visual em recifes do nordeste brasileiro, mas a composição da ictiofauna em relação às espécies mais abundantes e freqüentes mostrou-se semelhante a outras áreas recifais do nordeste brasileiro (tabela 16).

Tabela 16. Estudos com comunidades de peixes realizados em áreas recifais brasileiras com método de censo visual. nº espécies nº famílias Ferreira et al ., 1995 103 43 Rocha et al ., 1998 157 41 Vuelta, 2000 99 34 Ferreira & Cava, 2001 185 - Rocha & Rosa, 2001 132 52 Feitoza, 2001 195 64 Kikuchi et al ., 2003 114 47 Engmann, 2006 89 41 Souza et al ., 2007a 102 43 Cordeiro, presente trabalho 77 31

Em geral, a relativa homogeneidade da composição da ictiofauna nos recifes brasileiros pode ser atribuída à ampla distribuição destas espécies devido à sua capacidade de dispersão e história de vida (FERREIRA et al. , 2004; FLOETER et al. , 2004). Os trabalhos de FERREIRA et al. (1995), ROCHA et al. (1998), ROCHA & ROSA (2001) e SOUZA et al. (2007a) apresentaram um caráter qualitativo, com levantamentos extensivos realizados com mergulhos a diferentes profundidades e períodos, cobrindo várias feições dos recifes, tornando difícil a comparação com o presente trabalho em se tratando de esforço amostral e variabilidade de habitats. Já os trabalhos com finalidade quantitativa como os realizados por KIKUCHI et al. (2003), SAMPAIO (2006) e ENGMANN (2006) seriam mais compatíveis com o presente trabalho pela possibilidade de ponderação em relação ao esforço amostral, contudo os dois primeiros trabalhos foram realizados na região da Bahia, que apresenta uma notável maior diversidade de peixes (FERREIRA et al. , 2004). Assim, o trabalho realizado por ENGMANN (2006) mostrou-se o mais similar com relação ao método amostral, profundidade amostrada (até 9 metros) e época do ano (Novembro a Abril) em que foi realizado o estudo. Embora com um esforço de amostragem inferior, o número de espécies observadas por ENGMANN ( op. cit .) foi superior ao do presente trabalho, diferença esta possivelmente relacionada às características da área estudada por aquela autora, na qual houve maior cobertura por corais e proximidade a áreas extensas de recifes de corais, fatores que, segundo ALMANY (2004a) estão relacionados à maior riqueza de espécies recifais.

48 As espécies de peixes recifais residentes são responsáveis pela estabilidade da composição das comunidades, enquanto os peixes com certa mobilidade (Labridae, Scaridae, Serranidae e Acanthuridae) utilizam os refúgios como abrigo temporário ou permanente, mantendo assim, a igualdade, diversidade e composição de espécies entre recifes de formação similar em diferentes locais (WILLIAMS, 1991; ABURTO-OROPEZA & BALART, 2001), possivelmente explicando a semelhança da composição entre a ictiofauna observada nos recifes amostrados e a encontrada por ENGMANN (2006) em recifes pernambucanos. Os herbívoros apresentaram-se como o grupo dominante no presente estudo, fato observado também em comunidades do Caribe (DOMINICI-AROSEMENA & WOLFF, 2006) e Brasil (FERREIRA et al ., 1995; VUELTA, 2000; FEITOZA, 2001; SAMPAIO, 2006; ENGMANN, 2006). Este grupo, geralmente, está associado a áreas rasas onde há a presença de algas que utilizam como alimento, embora alguns estudos não tenham observado uma correlação entre a presença de ambos (CHABANET et al ., 1997). A alta representatividade de espécies herbívoras também pode ser um indicativo do declínio de grandes predadores que, geralmente, apresentam um efeito de regulação da comunidade (BEUKERS-STEWART & JONES, 2004). Os herbívoros constituem o grupo mais representativo em termos de biomassa em áreas recifais, sendo o mais importante dentro a comunidade, pois disponibilizam alto valor energético aos níveis tróficos superiores, controlando também a estrutura da comunidade, processos de recrutamento de produtores e a produção primária nos recifes (SOROKIN, 1995; FERREIRA et al ., 2004). A ação de herbivoria sobre a comunidade de macroalgas pode determinar a abundância, distribuição e padrão de sucessão destas nas áreas recifais (HIXON & BROSTOFF, 1996), auxiliando na manutenção da cobertura de corais (LEWIS, 1986; CHOAT, 1991). A associação entre herbívoros e a saúde dos corais, bem como as conseqüências dos efeitos em cascata da pressão de pesca sobre grandes herbívoros (McCLANAHAN, 1997; CAMPBELL & PARDEDE, 2006) foi alvo de estudos no Caribe na tentativa de recuperação de áreas recifais que tiveram supressão da cobertura de corais pelo crescimento de macroalgas após eventos de desequilíbrio ecológico (BRIGGS, 2005; revisão em ARONSON & PRECHT, 2006). Em recifes brasileiros, não foram realizados estudos que tenham quantificado a importância dos herbívoros nestes habitats e, a pouca quantidade de informação a respeito da variação da cobertura de corais dos recifes do Brasil, torna difícil a averiguação da relação entre a presença maciça de herbívoros e a dinâmica da cobertura do substrato.

49 Os herbívoros errantes (não-territorialistas) constituem um dos grupos mais importantes das áreas recifais por contribuírem com grande parte da biomassa dos peixes (FERREIRA & GONÇALVES, 2006) e representam o elo mais curto para o fluxo de energia para os níveis tróficos superiores (CHOAT, 1991). A presença maciça de indivíduos do gênero Sparisoma não tem sido comumente registrada nos recifes do nordeste (FERREIRA et al ., 1995; ROCHA, 1996; FEITOZA, 2001; ENGMANN, 2006; SAMPAIO, 2006), embora este seja o grupo predominante de scarídeos nos recifes do Atlântico (FERREIRA et al ., 2004) e com alto endemismo (FLOETER & GASPARINI, 2000; MOURA & SAZIMA, 2003). Segundo FERREIRA & GONÇALVES (1999, 2006) e FLOETER et al . (2005), a pressão de captura sobre as espécies herbívoras de grande porte tem aumentado devido à mudança nas espécies alvo causada pela sobrepesca de grandes carnívoros. A contribuição representativa da família Scaridae deu-se em mais de 95% da abundância de seus representantes por espécimes na fase juvenil. Apesar do tamanho inferior a outras espécies, a contribuição ecológica destes indivíduos não pode ser ignorada, mesmo existindo alta mortalidade até a fase adulta (SALE, 1991) e a possibilidade de migrações ontogenéticas (NAGELKERKEN et al. , 2000). Mesmo com a grande representatividade de jovens do gênero Sparisoma , poucos indivíduos adultos foram observados na área. Tendo em vista a inexistência de dados pretéritos, não é possível afirmar se tal concentração de indivíduos está relacionada à característica de berçário de áreas recifais rasas ou à pressão de pesca sobre os herbívoros, conforme reconhecido na literatura (NAGELKERKEN et al. , 2000; FERREIRA & GONÇALVES, 1999; FLOETER et al ., 2006). Sparisoma axillare foi a espécie de scarídeo identificada como mais abundante, o que concorda com o observado por ENGMANN (2006) em recifes pernambucanos. BONALDO et al ., (2006) observaram que jovens e adultos do gênero Sparisoma compartilham os mesmos habitats, mas exploram recursos diferentes e, como outros representantes dos Sparisomatinae, apresentam uma alta plasticidade alimentar e grande mobilidade (FERREIRA et al., 2004; FERREIRA & GONÇALVES, 2006) o que explicaria sua a ampla distribuição e abundância nas áreas estudadas. Os acanturídeos, segundo grupo de herbívoros não-territorialistas mais abundante, são comumente encontrados ao longo de toda costa brasileira (MOURA, 2003). As três espécies registradas ( A. coeruleus, A. chirurgus e A. bahianus ) são herbívoras raspadoras que formam cardumes e têm importante papel na regeneração e ciclagem de matéria nos recifes (DIAS et al ., 2001), tal como os Scaridae. E, contrariamente a outros estudos em

50 áreas recifais brasileiras (FERREIRA et al . 1995; ROCHA, 1996; KIKUCHI et al ., 2003; ENGMANN, 2006) os acanturídeos foram freqüentes e abundantes nas amostragens. Mesmo sendo a mais generalista na ocupação das regiões dos recifes, dentre as espécies de acanthurídeos, a maior concentração de A. coeruleus na frente recifal, pode estar relacionada à dieta restrita a algas, sem conteúdo de detritos, mantendo-a associadas a regiões com maior cobertura algal, como as laterais e frente dos recifes DIAS et al. (2001). Adicionalmente, SEMMENS et al . (2005) observaram a associação de A. coeruleus à frente recifal, áreas com maior produtividade e rugosidade do substrato. A formação de grupos multi-específicos por acanturídeos e outras espécies ( A. chirurugus, A. bahianus, S. axillare, H. brasiliensis, H. penrosei, H. bivittatus e P. maculatus ) já havia sido registrada por DIAS et al . (2001) e pode incluir, como observado no presente estudo, também A. coeruleus, H. parra e H. plumieri , estas duas últimas em comportamento característico de espécie seguidora, utilizando-se dos invertebrados que se desprenderam das algas ou do substrato durante a alimentação dos herbívoros. Representantes da família Pomacentridae apresentam grande influência no recrutamento e crescimento de corais, invertebrados, algas e outros peixes (SCHWANBORN & FERREIRA, 2002), pois são agressivas na defesa de seus territórios, influenciando no assentamento de novos recrutas e na competição por recursos (espaço e alimento) (FERREIRA et al. , 1995). O representante da família mais conspícuo nos recifes brasileiros (FERREIRA et al. , 1995; ROCHA, 1996; FERREIRA et al. , 1998; ENGMANN, 2006; MOURA, 2003; SAMPAIO, 2006) e espécie mais abundante neste estudo, é Stegastes fuscus. Esta espécie herbívora territorialista apresenta papel chave nas comunidades recifais por sua abundância e agressividade na defesa de seu território (FERREIRA et al. , 1998; CECCARELI, 2007), formando territórios com alta concentração de algas filamentosas que fornecem abrigo para uma rica fauna de invertebrados (FERREIRA et al ., 1998). Sua ampla dominância pode ser explicada também pelo modo de reprodução com ovos demersais, cuidado parental e período reprodutivo longo (SOUZA et al ., 2007a). Conforme observado por FERREIRA et al. (1995) nos recifes de Tamandaré (PE), a presença de S. fuscus também foi associada a ambientes da plataforma recifal, com menor abundância em áreas com cascalho e areia e na costa recifal, onde foi registrada maior quantidade de indivíduos da espécie S. variabilis , provavelmente como estratégia para diminuição da competição entre estas espécies, preferências de assentamento larval ou migração ontogenética. A associação das espécies de herbívoros territorialistas ( Stegastes fuscus e Ophioblenius trinitatis) com a presença de maior quantidade de algas filamentosas (frente

51 recifal) também pode ser atribuída ao tipo de dieta, composto basicamente desta categoria funcional de algas (FERREIRA et al ., 1998). A presença destas espécies na mesma região pode ser possível porque, segundo CHOAT (1991), quando a produção de alimento não é limitante, espécies de herbívoros territorialistas podem co-ocorrer. Além disso, a maior complexidade do substrato na frente recifal propicia um número maior de abrigo a ambas as espécies e evita encontros tão freqüentes (ALMANY, 2004b). Como espécies abundantes são as que possuem uma probabilidade maior de influenciar as comunidades nas quais estão inseridas – de acordo com a teoria de partição de nichos (MAGURRAN, 2003), a espécie de gobídeo Ophioblenius trinitatis foi incluída nas análises do presente estudo embora seja considerada críptica por seus hábitos. Levando-se em conta que em média os censos visuais subestimam a riqueza de espécies em 40% e a abundância em 50% (ACKERMAN & BELLWOOD, 2002), a contribuição de O. trinitatis para a comunidade recifal estudada não pode ser ignorada. Os hábitos de herbivoria e de viver em tocas (MENDES, 2007) da espécie foram refletidos na observação de maior associação dos indivíduos desta espécie com áreas de alta rugosidade, com cobertura de invertebrados e algas filamentosas (frente recifal) no presente estudo. A categoria de onívoros geralmente apresenta pouca resposta em comparações de comunidades por apresentar uma imprecisão inerente à sua plasticidade alimentar (PARRISH, 1989), mas apresenta a função de equilibrar as relações tróficas entre predadores de topo e consumidores intermediários (planctívoros e bentívoros) em sistemas não perturbados (PERSSON & De ROOS, 2006). Contudo, seus hábitos alimentares variados também aumentam sua competitividade em áreas impactadas (ex. LETOURNEUR, 1996), o que talvez explique a predominância da Abudefduf saxatilis no presente estudo e em trabalhos anteriores realizados em recifes do nordeste brasileiro (VUELTA, 2000; ENGMANN, 2006; MEDEIROS et al ., 2007). Os carnívoros, de modo mais amplo, apresentaram-se distribuídos igualmente pelas regiões recifais, pois os predadores de invertebrados sésseis (Labridae, Haemulidae) e carnívoros generalistas (Lutjanidae e Serranidae) apresentam menor associação ao substrato (FRIEDLANDER & PARRISH, 1998; FLOETER et al. , 2004; DOMINICI-AROSEMENA & WOLFF, 2006) e, a facilidade de circulação entre e dentre os recifes pode ter influenciado na distribuição homogênea destes grupos. Por ser composto por uma única espécie, Chaetodon striatus , os predadores de invertebrados sésseis foram mais representativos na costa recifal; o que condiz com o observado por FERREIRA et al (1995), onde a autora também identificou a associação

52 desta espécie à locais de baixa rugosidade e com cobertura de algas Padina sp. e Sargassum sp. (algas coriáceas). Em geral, os predadores de invertebrados móveis estão associados áreas de fanerógamas marinhas próximas a recifes (GUST et al ., 2001). O fundo arenoso ou de cascalho com cobertura vegetal favorece o tipo de forrageamento de haemulídeos, mulídeos e lutjanídeos (GROBER-DUNSMORE et al ., 2007 e 2008). Esta associação destas famílias com a costa recifal também foi observada por FERREIRA et al (1995). Predadores de invertebrados móveis alimentam-se primariamente de pequenos invertebrados bentônicos associados a substrato consolidado ou próximos a substrato não-consolidado (crustáceos, moluscos, vermes e outros), sendo o maior grupo trófico encontrado em recifes temperados e tropicais (EBELING & HIXON, 1991; JONES et al ., 1991). O padrão de alta diversidade dos predadores de invertebrados móveis já é conhecido, sendo primariamente atribuído à plasticidade alimentar do grupo (McCORMICK, 1995; FERREIRA et al ., 2004; FLOETER et al ., 2004). Apesar de freqüentes nos recifes brasileiros, os labrídeos não são tão abundantes quanto acanturídeos ou haemulídeos (ROCHA, 1996; FERREIRA et al ., 2001; MOURA, 2003; ENGMANN, 2006; SAMPAIO, 2006; FLOETER et al ., 2007), fato também observado no presente estudo. A família Labridae faz parte do grupo dos predadores de invertebrados sésseis e, sua grande diversidade de espécies observada no presente estudo, reflete o fato desta ser uma das mais características e mais especiosas famílias de peixes recifais no mundo, com mais de 500 espécies descritas. Seus componentes exibem uma grande variedade de especializações alimentares o que pode explicar sua grande diversidade (CHOAT, 1991; CHOAT & BELLWOOD, 1991). Apesar disso, as três espécies do gênero Halichoeres deste estudo são predominantes em habitats diferentes, diferente do sugerido em outros estudos onde a associação de labrídeos a características do substrato ou habitats não foram observadas, e justificadas com base na plasticidade de dieta das espécies (ROBERTS & ORMOND, 1987; GREEN, 1996). A alta diversidade dos hemulídeos, grupo mais rico em espécies dentre os predadores de invertebrados móveis neste estudo, também foi constatada por outros autores em regiões recifais brasileiras (FERREIRA et al ., 2004; ENGMANN, 2006; SAMPAIO, 2006; SOUZA et al ., 2007b). A baixa abundância dos gêneros Anisotremus e Haemulon , por sua vez, deve-se provavelmente por seus hábitos noturnos (CHOAT, 1991). A espécie de haemulídeo Anisotremus moricandi figura entre as espécies em na lista da World Conservation Union - IUCN (2008), devido à sua área restrita de ocorrência e risco de extinção devido à degradação de áreas recifais costeiras e recente exploração

53 pelo comércio aquarista (DIAS et al ., 2007). Apesar da escassez de informações sobre a biologia e ecologia desta espécie, os valores de abundância e freqüência de ocorrência observados para A. moricandi na área amostrada foram expressivos em se tratando de uma espécie noturna, o que mostra a importância da área de estudo para a conservação de populações naturais da espécie. A família Serranidae esteve representada em pouco mais de 1% das observações realizadas, com maior freqüência de E. adscencionis e maior parte dos indivíduos da família apresentando tamanho muito inferior ao tamanho de maturação da espécie (ver FROESE & PAULY, 2008). Tal padrão pode estar relacionado à alta pressão de captura sobre esta espécie (ANDRADE, 2003), a qual foi observada sendo praticada por pescadores artesanais na área de estudo; estes, embora tivessem como alvos principais polvos ( Octopus sp. ), lagostas ( Panulirus sp.) e grandes gastrópodes ( Cassis tuberosa , Turbinela sp . e Strombus gotiath ), também capturavam E. adscencionis . Três espécies de serranídeos observadas nas áreas amostradas ( C. fulva , E. adscencionis e A. afer ) encontram-se na lista vermelha de espécies ameaçadas da IUCN (2008), categorizadas como de “menor preocupação”, por apresentarem ampla distribuição nas áreas recifais do Atlântico, inclusive em áreas protegidas. Contudo, essas espécies ocupam áreas recifais rasas, ocorrem em baixa densidade, têm crescimento lento, alta longevidade, formam agregações reprodutivas e são altamente associadas aos recifes (ANDRADE, 2003; FERREIRA et al., 2004), características estas que, em associação com as crescentes capturas destas espécies pela pesca artesanal devido ao declínio de espécies maiores e a ausência de informações mais precisas a respeito da situação das populações levaram-nas à lista da IUCN. Neste sentido, é importante monitorar as populações serranídeos em áreas recifais rasas como a do presente estudo, a fim de assegurar que os mesmos possam atingir a maturação sexual. Os Lutjanidae são predadores carnívoros generalistas e representam um recurso pesqueiro muito explorado no mundo (MOYLE & CECH, 1996; LOWE-MCCONELL, 1999; NELSON, 2006). São predadores noturnos e crepusculares de médio e grande porte que se alimentam de peixes e crustáceos (RANDALL, 1967; HUMANN & DELOACH, 1994; CHOAT, 1991), tendo grande influência na dinâmica populacional de suas presas (HOBSON, 1991). Muitas espécies do gênero Lutjanus têm sido exploradas no nordeste como pescado de alto valor (FEITOZA, 1999; MACHADO, 2003; REZENDE et al. , 2003) e para fins aquarísticos (MONTEIRO-NETO et al., 2003; SAMPAIO, 2003) e entre as espécies de lutjanídeos encontradas no presente estudo, duas encontram-se em listas de

54 espécies ameaçadas: Ocyurus chrysurus (ameaçado de sobreexplotação – MMA, 2004) e L. analis . Lutjanus analis é uma espécie amplamente capturada em pescas artesanais, apresenta hábitos de formação de cardume, associação com ambientes recifais (HOBSON, 1991) e, está classificada como vulnerável pela IUCN (2008) e como ameaçada de extinção pelo Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2004). Provavelmente sua baixa representatividade nas amostras é uma combinação das preferências de habitat, hábito noturno e das capturas artesanais pelas comunidades locais, cabendo destacar que as densidades observadas em recifes naturais da Paraíba por ANDRADE (2003) foram bastante superiores (0,25 ind. m -2) às obtidas no presente estudo. A diminuição dos estoques de predadores de topo, como serranídeos e lutjanídeos, pode ter um impacto expressivo sobre a dinâmica de suas presas e na estrutura da comunidade (BEUKERS-STEWART & JONES, 2004), levando ao aumento das populações de menor porte que não são exploradas (COSTA et al., 2003). A diminuição do controle por espécies de topo pode ainda diminuir a diversidade da comunidade, uma vez que o controle populacional exercido sobre espécies de menor porte diminui a competição entre estas e facilita a permanência de espécies menos dominantes (ALMANY, 2004a; BEUKERS-STEWART & JONES, 2004; DOMINICI-AROSEMENA & WOLFF, 2006) Outras espécies avistadas sob proteção legal (MMA, 2004) encontradas na área de estudo foram Gramma brasiliensis (apenas um indivíduo jovem) e Elacatinus figaro que, historicamente, figuravam entre as espécies mais extraídas para fins ornamentais nos recifes baianos e cearenses (MONTEIRO-NETO, 2003; GASPARINI et al., 2005; SAMPAIO, 2006). O único espécime de G. brasiliensis foi avistado a uma profundidade de sete metros em recifes pouco explorados pelos pescadores, enquanto E. figaro foi encontrada em grupos de 4 a 11 indivíduos em colônias de Montastrea cavernosa nos recifes da Penha e Seixas – os com maior aporte de turistas e pescadores. Chaetodon striatus foi a única espécie avistada da família Chaetodontidae e única do grupo dos predadores de invertebrados sésseis. Por sua íntima associação a invertebrados sésseis (corais, hidrozoários e esponjas) e devido a seu hábito alimentar, os membros desta família são considerados como espécies indicadoras da saúde dos recifes (JONES & SYMS, 1998; CROSBY & REESE, 2005), o que sugere uma baixa degradação dos recifes estudados. A guilda de peixes planctívoros, embora abundante, foi pouco freqüente no estudo, principalmente porque seu representante mais abundante – Pempheris schomburgkii – é

55 uma espécie noturna com hábitos gregários (HOBSON, 1991). Embora os planctívoros sejam considerados como o maior componente em áreas recifais por HOBSON ( op. cit ), no Brasil apenas SAMPAIO (2006) registrou uma alta abundância de espécies planctívoras, em áreas recifais da Bahia, indicando que o padrão apresentado pelos recifes do nordeste é dominado por herbívoros (territorialistas e errantes) ou predadores de invertebrados móveis.

Índices ecológicos

Por ter um caráter de dominância o índice de diversidade de Simpson, apresentou- se como a melhor opção para comparar as regiões estudadas com uma grande similaridade na composição de espécies, sendo menos influenciado pela presença de espécies raras, estando estas mais sujeitas a erros amostrais (BROWN, 1984). Além disso, o índice de diversidade de Simpson é favorecido em acessos à diversidade com propósito de monitoramento por ser pouco influenciado pelo tamanho das amostras (LANDE et al. , 2000; KEYLOCK, 2005). Índices de diversidade podem ser úteis como ferramentas no monitoramento de mudanças em uma comunidade, tendo em vista que ações impactantes causam redução da riqueza e/ou abundância de certos grupos, levando à maior dominância de um ou mais grupos (MAGURRAN, 2003; CLARKE & WARWICK, 1994). A avaliação das curvas de abundância e riqueza das espécies também pode ser uma boa ferramenta na descrição de comunidades e, muitas vezes, substituir o uso de índices ecológicos (MAGURRAN, 2003; CLARKE & WARWICK, 1994; COLWELL, 2005). A aplicação desta técnica neste estudo confirmou as semelhanças observadas nos índices de diversidade entre as feições, a maior equitabilidade na costa recifal e a riqueza superior de espécies na plataforma recifal. A vantagem desta abordagem é poder observar de forma imediata o comportamento das curvas que refletem a estrutura da comunidade, sem a necessidade de realização de cálculo de índices. Do ponto de vista do esforço amostral, o diagrama que apresenta as curvas de rarefação para as três regiões amostradas sugere que, em estudos futuros, a costa recifal, pela alta equitabilidade, pode ter riqueza amostrada com um esforço inferior ao necessário para as demais feições do ambiente recifal.

56 Habitat, ictiofauna e distribuição

Os recifes paraibanos não apresentam a conformação morfológica clássica descrita para ambientes recifais (ROCHA, 1996; ver descrições em SALE, 1991). São mais colunares, formando paredões, sem os aclives característicos nas regiões da frente recifal e da costa recifal, e com a formação de piscinas na plataforma recifal. Uma breve descrição das formações recifais da região de Tamandaré com um diagrama explicativo foi publicado por FERREIRA et al . (1995), onde algumas das feições descritas podem ser observadas nos recifes estudados na Paraíba. Contudo, as formações recifais de Tamandaré são próximas à costa – menos de 20 metros (ENGMANN, 2006), enquanto as formações recifais da Paraíba estão em média a 300 metros da costa. A distância entre a praia e os recifes altera o hidrodinamismo dos ambientes recifais estudados, fato este que, quando associado à pequena largura dos bancos recifais (inferior a 300 metros) certamente influencia as condições de circulação nos domínios dos recifes, facilitando o trânsito das espécies de maior mobilidade pelas diferentes feições recifais. A presença de espécies de alta mobilidade como sparissomídeos e acanturídeos em todas as feições pode ser facilitada pelo tipo de circulação nos recifes, além de suas características intrinsecamente generalistas. Além disso, a facilidade de circulação dos peixes entre as feições recifais pode facilitar o acesso de predadores à região da costa recifal ao contrário de outros estudos onde esta feição fornece abrigo às espécies de peixes devido ao relativo isolamento (NAGELKERKEN et al. , 2000). As regiões recifais (costa, plataforma e frente) amostradas nas três áreas foram homogêneas com relação à composição da cobertura do substrato e da ictiofauna, o que reforça a segmentação dos recifes nestas três regiões. O grande número de espécies compartilhadas apontou que a diferença entre as áreas foi atribuída em maior parte às diferenças de abundância das espécies mais representativas do que a presença ou ausência de algumas espécies, como o observado por outros autores (SALE & DOUGLAS, 1984; ABURTO-OROPEZA & BALART, 2001).

A correlação obtida entre as matrizes de similaridade indicando a presença de padrões similares entre a distribuição da ictiofauna e da cobertura do substrato pode ser advinda da presença de autocorrelação entre as amostras, ou seja, a distância real (espacial) entre os locais amostrados devido à presença de microhabitats influenciando a ordenação dos dados. Sabe-se que a distribuição das macroalgas ocorre em manchas (LEWIS, 1986) e, este tipo de distribuição pode influenciar na diversidade local em

57 pequena escala. Apesar das três regiões observadas nos recifes, dentro de cada uma destas divisões ainda existem microhabitats com composições de diferentes coberturas de substrato dominante na ordem de alguns metros quadrados formando mosaicos (ex. grandes extensões de Palithoa caribeorum e Caulerpa racemosa , Amphiroa sp . e Pterocladia sp. , Padina sp. e Lobophora variegata ou Sargassum sp .), que também podem influenciar a distribuição espaço-temporal de alguns táxons, conforme mencionado por ROLF & LUCKHURST (1980). No presente estudo, a maior abundância de indivíduos na frente recifal pode estar associada à influência direta do mar aberto, estando esta região sujeita à presença de espécies menos associadas aos ambientes recifais, espécies transitórias e espécies com hábitos de formação de cardumes (Scaridae, Acanthuridae), corroborando as informações apresentadas por CHOAT e BELLWOOD (1991) para as famílias Clupeidae e Haemulidae. Devido ao maior hidrodinamismo nesta feição, é natural a presença de espécies com alta capacidade de natação, menos sujeitas à força das correntes e ondas (FLOETER et al ., 2007). Por outro lado, a maior abundância de espécies de pequeno porte como Labrisomus nuchipinnis e O. trinitatis na frente recifal possivelmente reflete a maior complexidade do substrato nesta região, pois essas espécies apresentam grande dependência da matriz recifal (NELSON, 2006; MENDES, 2007). Além disso, a maior rugosidade coloca espécies de pequeno porte próximas à camada limítrofe, onde o atrito viscoso reduz a velocidade da água e, conseqüentemente, a força de deslocamento que atuaria sobre os peixes (DOMIMICI-AROSAMENA & WOLFF, 2006). A maior riqueza de espécies na plataforma recifal encontrada neste estudo pode estar associada à maior e diversidade de cobertura do substrato observada nesta feição, corroborando estudos que indicam a existência de associação positiva entre a cobertura do substrato e o número de espécies (GARCÍA-CHARTON & PÉREZ-RUZAFA, 1998; DOMIMICI-AROSAMENA & WOLFF, 2006), embora não tenha sido observada correlação entre os indicadores ecológicos utilizados e diversidade do substrato. A importância da complexidade estrutural do substrato já foi amplamente debatida na literatura como tendo grande importância para explicar a riqueza e diversidade das assembléias de peixes recifais (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978; BELL & GALZIN, 1984; GRIGG, 1994; CHABANET et al ., 1997; REÑONES et al. , 1997; GARCÍA- CHARTON & PÉREZ-RUZAFA, 1998; FERREIRA et al., 2001; FLOETER et al. , 2007) e está diretamente associada à determinação da estrutura das comunidades, por influenciar a reprodução, alimentação e a competição das espécies recifais (ABURTO-OROPEZA & BALART, 2001). Apesar de uma correlação positiva entre rugosidade e abundância em

58 recifes de corais ter sido sugerida por alguns autores (GLADFELTER & GLADFELTER, 1978; ALMANY, 2004a), ainda existem dúvidas a respeito desta associação (ROBERTS & ORMOND, 1987; FRIEDLANDER & PARISH, 1998) e dos processos que atuam no delineamento desses efeitos nas comunidades (ALMANY, 2004a). A fraca correlação entre complexidade do substrato e riqueza encontrada no presente estudo foi também observada nos trabalhos de GARCÍA-CHARTON e PÉREZ- RUZAFA (1998) e pode estar relacionada à formação em mosaico dos microhabitats que compõem cada feição estudada, pois as respostas de medidas de complexidade do substrato em pequena escala muitas vezes podem ser pouco conclusivas a respeito de grandes variações de habitat, conforme discutido por GROBER-DUNSMORE et al . (2007 e 2008). Por outro lado, alguns autores observaram correlações positivas entre complexidade topográfica e riqueza de espécies (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978; GLADFELTER & GLADFELTER, 1978; HIXON & BEETS, 1993; McCORMICK, 1994; CHABANET et al. , 1997; PITTMAN et al ., 2007) e diversidade (LUCKHURST & LUCKHURST, 1978), entre a cobertura de corais (BELL & GALZIN, 1984) ou a disponibilidade de abrigos (ROBERTS & ORMOND, 1987; FRIEDLANDER & PARRISH, 1998). Entretanto, essa relação entre características do habitat e da ictiofauna não é considerada explícita para todas as áreas recifais (ROBERTS & ORMOND, 1987; FRIEDLANDER & PARRISH, 1998) e a presença de recrutas (TOLIMIERI, 1995) é um dos fatores que podem afetar estas relações dada a natureza estocástica do processo de recrutamento (TALBOT et al., 1978, SALE, 2004) e ao fato de que a composição das espécies da comunidade não muda significativamente entre indivíduos adultos (HOBSON, 1991). Neste contexto, a grande ocorrência de jovens no presente trabalho, principalmente do gênero Sparisoma pode ter sido responsável pela correlação encontrada entre abundância e complexidade do substrato.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os dados do presente trabalho demonstraram a presença de espécies ameaçadas e raras nos recifes amostrados, bem como o relativo estado de conservação daquelas áreas. Dada a necessidade intrínseca de proteção aos ambientes recifais e o seu baixo nível de proteção legal no Estado da Paraíba, apesar de serem consideradas como de alta prioridade de proteção pelo Ministério do Meio Ambiente (PRATES, 2003), espera-se

59 que as informações quali-quantitativas obtidas no presente estudo possam auxiliar ações futuras de conservação e uso sustentável do cordão recifal da Paraíba, as quais devem incluir, minimamente, o ordenamento das crescentes atividades turísticas e o monitoramento das atividades extratoras que ocorrem nesses ambientes. Destaca-se aqui a função de berçário sugerida a estes recifes costeiros pela ocorrência maciça de jovens, particularmente do gênero Sparisoma nas áreas estudadas. A inexistência de diferenças locais (entre áreas de recifes), na ictiofauna das áreas estudadas ou na composição do substrato reforça o argumento de que a maior variabilidade nos recifes brasileiros ocorre em pequena escala (feições recifais), conforme registrado em estudos anteriores (MOURA, 2003) e FLOETER et al . (2001, 2004 e 2005). A maioria das espécies apresentou concentração em uma das regiões, formando grupos característicos das feições recifais, apesar de ocorrerem em todas elas, indicando preferência por esta feição. Mesmo espécies generalistas como A. chirurgus , A. bahianus e E. adscencionis , apesar de não significante, apresentaram pequenas diferenças de padrão de ocupação das regiões. Desta forma, considera-se que a escala trabalhada neste estudo mostrou-se adequada para evidenciar associações entre ictiofauna e o habitat, evidenciando a importância relativa de cada uma das regiões dos recifes e, a necessidade de proteção destes ambientes em uma escala que contenha tais feições. Diversos autores (GARCÍA- CHARTON & PÉREZ-RUZAFA, 1999; NAGELKERKEN, 2000; MUMBY, 2006; GROBER- DUNSMORE et al ., 2007 e 2008; HINCHEY et al ., 2008; MUMBY et al ., 2008) apontam para a importância do contexto dos recifes e a necessidade de se estudar os ambientes recifais com o viés da ecologia de paisagens (“seascape”). Apesar de não terem sido amostradas áreas adjacentes, a importância da interconexão de áreas é explícita mesmo em poucas centenas de metros, tendo em vista os indícios de movimentos das populações dentro destas áreas. No presente estudo, isto ficou evidenciado pela distribuição diferencial das classes de tamanho de algumas espécies e a associação de outras com determinadas feições recifais sugerem a existência de migração ontogenética e preferências de assentamento e distribuição nas mesmas.

60 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ABURTO-OROPEZA, O.; BALART, E. F. 2001. Community structure of reef fish in several habitats of rocky reef in Gulf of California. Marine Ecology , 22 (4): 283–305.

ACKERMAN, J. L. A.; BELLWOOD, D. R. 2002. Comparative efficiency of clove oil and rotenone for sampling tropical reef fish assemblages. Journal of Fish Biology, 60, 893– 901.

ADAMS, A. J.; EBERSOLE, J. P. 2002. Use of back-reef and lagoon habitats by coral reef fishes. Marine Ecology Progress Series , 228: 213–226.

ALMANY, G. R. 2004a. Does increased habitat complexity reduce predation and competition in coral reef fish assemblages? OIKOS, 106: 275–294.

ALMANY, G. R. 2004b. Differential effects of habitat complexity, predators and competitors on abundance of juvenile and adult coral reef fishes. Oecologia, 141: 105– 113.

ANDRADE, A. B. 2003. Uso de habitat por Cephalopholis fulva e Epinephelus adscencionis (Teleostei: Serranidae) em ambientes recifais no nordeste brasileiro. Dissertação de mestrado . UFPB, João Pessoa, PB. 76 pp.

ARONSON, R. B.; PRECHT, W. F. 2006. Conservation, precaution, and Caribbean reefs. Coral Reefs, 25: 441–450.

AULT, T. R.; JOHNSON, C. R. 1998. Spatially and temporally predictable fish communities on coral reefs. Ecological Monographs , 68 (1): 25–50.

BELL, J. D.; GALZIN, R. C. 1984. Influence of live coral cover on coral reef fish communities. Marine Ecology Progress Series . 15: 265–274.

BELLWOOD, D. R., P. C. WAINWRIGHT, C. J. FULTON; A. HOEY. 2002. Assembly rules and functional groups at global biogeographical scales. Functl. Ecol . 16: 557–562.

BEUKERS-STEWART, B. D.; JONES, G. P. 2004.The influence of prey abundance on the feeding ecology of two piscivorous species of coral reef fishe. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 299: 155–184.

BERGMAN, K. C.; ÖHMAN, M. C.; SVENSSON, S. 2000. Influence of habitat structure on Pomacentrus sulfureus , a western Indian Ocean reef fish. Environmental Biology of Fishes, 59: 243–252.

BONALDO, R. M.; KRAJEWSKI, J. P.; SAZIMA, C.; SaZima, I. 2006. Foraging activity and resource use by three parrotfish species at Fernando de Noronha Archipelago, tropical West Atlantic. Marine Biology, 149: 423–433.

BRIGGS, J. C. 2005. Coral reefs: Conserving the evolutionary sources. Biological Conservation, 126: 297–305.

61 BROWN, J. H. 1984. On the relationship between abundance and distribution of species. The American Naturalist, 124 (2): 255–279.

CAMPBELL, S.J.; PARDEDE, S.T. 2006. Reef fish structure and cascading effects in response to artisanal fishing pressure. Fisheries Research, 79: 75–83.

CECCARELLI, D. M. 2007. Modification of benthic communities by territorial damselfish: a multi-species comparison. Coral Reefs, 26: 853–866.

CHABANET, P.; RALAMBONDRAINY, H; AMANIEU, M.; FAURE, G.; GALZIN, R. 1997. Relationships between coral reef substrata and fish. Coral Reefs , 16: 93–102.

CHOAT, J. H. 1991. The biology of herbivorous fishes on coral reefs. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed), pp.120–155. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

CHOAT, J. H.; BELLWOOD, D. R. 1991. Reef fishes: their history and evolution. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed), pp. 39–66. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

CLARKE, K. R.; WARWICK, R. W. 1994. Change in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation. 2ed. UK: Plymouth Marine Laboratory. 859p.

COLWELL, R. K. 2006. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 7.5. User's Guide and application published at: http://purl.oclc.org/estimates.

COSTA, P. A. S.; BRAGA, A. C. ROCHA, L. O. F. 2003. Reef fisheries in Porto Seguro, eastern Brazilian coast. Fisheries Reseach, 60: 577–583.

CROSBY M. P.; REESE, E. S. 2005. Relationship of habitat stability and intra-specific population dynamics of an obligate corallivore butterflyfish. Aquatic Conservation - Marine and Freshwater Ecosystems, 15: 13–25.

DIAS, T. L. P.; ROSA, I. L.; FEITOZA, B. M. 2001. Food resource and habitat sharing by the three western south atlantic surgeonfishes (Teleostei: Acanthuridae: Acanthurus) off Paraíba coast, north-eastern Brazil. Aqua Journal of Ichthyology and Aquatic Biology: 1 (5): 1–10.

DOMINICI-AROSEMENA, A.; WOLFF, M. 2006. Reef fish community structure in the tropical eastern Pacific (Panamá): living on a relatively stable rocky reef environment. Helgol. Mar. Res., 60: 287–305.

EBELING, A.W.; HIXON. M. A. 1991. Tropical and temperate reef fishes: comparison of community structures. pp. 509–563. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed), pp. 39–66. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

ENGMANN, A. 2006. Padrões de distribuição da ictiofauna recifal da praia de Porto de Galinhas (PE) e avaliação da influência do turismo e da pesca. Dissertação de Mestrado , UFPE, Recife. 73p.

62 FEITOZA, B. M. 1999. Composição da Ictiofauna Recifal do Talude Continental da Paraíba. Trabalho de conclusão de curso. UFPB, João Pessoa, p. 79.

FEITOZA, B. M. 2001. Composição e estrutura da comunidade de peixes recifais da Risca do Zumbi, Rio Grande do Norte. Dissertação de Mestrado, UFPB, João Pessoa.

FERREIRA, B. P.; CAVA, F. C. 2001. Ictiofauna marinha da APA Costa dos Corais: lista de espécies através de levantamentos de pesca e observações aquáticas. Boletim técnico científico – CEPENE , Tamandaré, 9 (1): 167–180.

FERREIRA, B. P.; MAIDA, M.; SOUZA, A. E. T. 1995. Levantamento inicial das comunidades de peixes recifais da região de Tamandaré, PE. Boletim técnico científico – CEPENE , Tamandaré, 3 (1): 213–230.

FERREIRA, C. E. L.; GONÇALVES, J. E. A. 1999. The Unique Abrolhos Reef Formation (Brazil): need for specific management strategies. Coral Reefs, 18: 352.

FERREIRA, C. E. L.; GONÇALVES, J. E. A. 2006. Community structure and diet of roving herbivorous reef fishes in the Abrolhos Archipelago, south-western Atlantic. Journal of Fish Biology, 69: 1533–1551.

FERREIRA, C. E. L.; GONÇALVES, J. E. A.; COUTINHO, R.; PERET, A. C. P. 1998. Herbivory by the Dusky Damselfish, Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) in a tropical rocky shore: effects on the benthic community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 229: 241–264.

FERREIRA, C. E. L ; GONÇALVES, J. E. A; COUTINHO, R. 2001. Community structure of fishes and habitat complexity on a tropical rocky shore. Environmental Biology of Fishes, 61: 353–369.

FERREIRA, C. E. L.; FLOETER, S. R.; GASPARINI, J. L.; FERREIRA, B. P.; JOYEUX, J. C. 2004. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. Journal of Biogeography , 31: 1093–1106

FLOETER, S. R.; GASPARINI, J. L. 2000. The southwestern Atlantic reef fish fauna: composition and zoogeographic patterns. Journal of Fish Biology , 56: 1099–1114.

FLOETER, S. R.; GUIMARÃES, R. Z. P.; ROCHA, L. A.; FERREIRA, C. E. L.; RANGEL, C. A.; GASPARINI, J. L. 2001. Geographic variation in reef-fish assemblages along the Brazilian coast. Global Ecology & Biogeography, 10: 423–4 31.

FLOETER, S. R.; FERREIRA, C. E. L.; DOMINICI-AROSEMENA, A.; ZALMON, I. R. 2004. Latitudinal gradients in Atlantic reef fish communities: trophic structure and spatial use patterns. Journal of Fish Biology, 64: 1680–1699.

FLOETER, S. R.; BEHRENS, M. D.; FERREIRA, C. E. L.; PADDACK, M. J.; HORN, M. H.. 2005. Geographical gradients of marine herbivorous fishes: patterns and processes. Marine Biology, 147: 1435–1447.

FLOETER, S. R.; HALPERN, B. S.; FERREIRA, C.E.L. 2006. Effects of fishing and protection on Brazilian reef fishes. Biological Conservation, 128: 391–402.

63 FLOETER, S. R.; KROHLING, W.; GASPARINI, J. L.; FERREIRA, C. E. L.; ZALMON, I. R. 2007. Reef fish community structure on coastal islands of the southeastern Brazil: the influence of exposure and benthic cover. Environ. Biol. Fish., 78: 147–160.

FRIEDLANDER, A. M.; PARRISH, J. D. 1998. Temporal dynamics of fish communities on an exposed shoreline in Hawaii. Environ Biol Fishes 253:1–18.

FROESE, R.; D. PAULY. (Ed). 2008. FishBase . World Wide Web electronic publication. www.fishbase.org, (10/2008).

GARCÍA-CHARTON, J. A.; PÉREZ-RUZAFA. 1998. Correlation between habitat structure and a rocky reef fish assemblage in the southwest Mediterranean. Marine Ecology, 19 (2): 111–128.

GASPARINI, J. L.; FLOETER, S. R.; FERREIRA, C. E. L.; SAZIMA, I. 2005. Marine ornamental trade in Brazil. Biodiversity and Conservation, 14: 2883–2899.

GILLER, P. S. 1984. Community structure and niche . London, Chapman & Hall, p. 176.

GLADFELTER, W. B.; E. H. GLADFELTER. 1978. Fish community structure as a function of habitat structure of West Indian patch reefs. Rev. Biol. Trop. , 26 (suppl 1):65–84.

GRIGG, W.G. 1994. Effects of sewage discharge, fishing pressure and habitat complexity on coral ecosystems and ref fishes in Hawaii. Mar. Ecol. Prog. Ser ., 103, 25–34.

GROBER-DUNSMORE, R.; FRAZER, T. K.; LINDBERG, W. J.; BEETS, J. 2007. Reef Fish and habitat relationships in a Caribbean seascape: the importance of reef context. Coral Reefs, 26: 201–216.

GROBER-DUNSMORE, R.; FRAZER, T. K.; BEETS, J.; LINDBERG, W. J.; ZWICK, P.; FUNICELLI, N. A. 2008. Influence of landscape structure on reef fish assemblages. Landscape Ecol, 23: 37–53.

GUST, N.; CHOAT, J.H.; MCCORMICK, M.I. 2001. Spatial variability in reef fish distribution, abundance, size and biomass: a multi-scale analysis. Mar. Ecol. Prog. Ser., 214: 237–251.

HINCHEY, E. K.; NICHOLSON, M. C.; ZAJAC, R. N.; IRLANDI, E. A. 2008. Preface: marine and coastal applications in landscape ecology. Landscape Ecol., 23: 1–5.

HIXON, M. A.; BEETS, J .P. 1993. Predation, Prey Refuges, and the Structure of Coral- Reef Fish Assemblages. Ecological Monographs, 63 (1): 77–101.

HIXON, M. A.; BROSTOFF, W. N. 1996. Succession and herbivory: effects of differential fish grazing on Hawaiian coral-reef algae. Ecological Monographs, 66 (1): 67-90.

HOBSON, E. S. 1991. Trophic relationships of fishes specialized to feed on zooplanckters above coral reefs. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed), pp. 69–95. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

64 HODGSON, G; STEPATH, C. M. 1998. Using Reef Check for long-term coral reef monitoring in Hawaii. Proceedings of the Hawaii Coral Reef Monitoring Workshop - A tool for management. June 9-11, East-West Center, Honolulu, HI, USA.

HOLBROOK, S. J.; FORRESTER, G. E.; SCHMITT, R. J. 2000. Spatial patterns in abundance of a damselfish reflect availability of suitable habitat. Oecologia, 122:109–120.

HUMMAN, P.; DELOACH, N. 1994. Reef fish identification – Florida, Caribean, Bahamas. New World Publications, Jacksonsville, Florida, 396 p.

HUMMAN, P.; DELOACH, N. 2002. Reef fish identification – Florida, Caribean, Bahamas. 3th edition. New World Publications, Jacksonsville, Florida, 481 p.

IUCN, 2008. 2006 IUCN Red List of Threatened Species . Avaiable in: www.redlist.org. (Downloaded in 05 dezembro 2008).

JENNINGS, S.; KAISER, M. J. 1998. The effects of fishing on marine ecosystems. Advances in Marine Biology , v. 34, p. 201–352.

JONES, G. P.; FERRELL, D. J.; SALE, P. F. 1991. Fish predation and its impact on the invertebrates of coral reefs and adjacent sediments. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed), pp. 39–66. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

JONES, G. P.; SYMS, C. 1998. Disturbance, habitat structure and the ecology of fishes on coral reefs. Australian Journal of Ecology, 23: 287–297.

JORDAN, L. K. B.; GILLIAM, D. S.; SPIELER, R E. 2005. Reef fish assemblage structure affected by small-scale spacing and size variations of artificial patch reefs. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 326: 170–186.

KEYLOCK, C. J. 2005. Simpson diversity and the Shannon-Wiener index as special cases of a generalized entropy. OIKOS, 109 (1): 203–207.

KIKUCHI, R. K. P; LEÃO, Z. M. A. N; SAMPAIO, C. L. S.; TELLES, M. D. 2003. Rapid assessment of the Abrolhos Reefs, Eastern Brazil (Part 2: fish communities). P: 188-203 in J.C. Lang (ed.), In: Status of Coral Reefs in the western Atlantic: Results of initial Surveys, Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) Program . Atoll Research Bulletin, 496p.

KREBS, C. J. Ecology: The experimental analysis of distribution and abundance. 5. ed. California: Benjamin Cummings, 2001.

LANDE, R., DeVRIES, P. J.; WALLA, T. R. 2000. When species accumulation curves intersect: implications for ranking diversity using small samples. OIKOS, 89 (3): 601–605.

LEÃO, Z.; KIKUCHI, R.; TESTA, V.; TELLES, M.; PEREIRA, J.; DUTRA, L.; SAMPAIO, C. 1999. First coral reef assessment in the southern hemisphere applying the AGRRA rapid protocol (Caramuanas Reef, Bahia, Brazil). International Conference on Scientific Aspects of Coral Reef Assessment, Monitoring, and Restoration. National Coral Reef Institute, p. 122.

65 LETOURNEUR, Y. 1996. Dynamics of fish communities on Reunion fringing reefs, Indian Ocean. I. Patterns of spatial distribution. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology , 195: 1–30.

LEVIN, P. S. 1993. Habitat structure, conspecific presence and spatial variation in the recruitment of a temperate reef fish. Oecologia, 94: 176–185.

LEWIS, S. M. 1986. The role of herbivorous fishes in the organization of a Caribbean reef community. Ecological Monographs, 56 (3): 183–200.

LITTLER, M. M.; LITTLER, D. S. 1984. Relationships between macroalgal functional form groups and substrata stability in a subtropical rocky intertidal system. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 74 : 13–34.

LOWE-McCONNELL, R. H. 1999. Estudos ecológicos em comunidades de peixes tropicais. Edusp, São Paulo, 536p.

LUCKHURST, B. E.; LUCKHURST, K. 1978. Analisys of the influence of substrate variables on coral reef fish communities. Marine Biology , 49: 317–323.

MACHADO, L. F. 2003. Utilização de habitat por representantes da família Lutjanidae (Teleostei) nos estados da Paraíba e Bahia. Dissertação de mestrado . UFPB, João Pessoa, 53p.

MAGURRAN, A. E. 2003. Ecological diversity and its measurement . 2 ed. Princeton: Princeton University Press.

MAIDA, M.; FERREIRA, B. P. 1997. Coral reefs of Brazil: an overview. Proc. 8th Int. Coral Reef Sym , 1: 263–274.

MARGALEF, R. 1968. Temporal succession and spatial heterogeneity in plankton. In BUZZATTI-Traverso, A.A. (Ed.), Perspectives in Marine Biology . Berkeley, University of California Press, p. 323–349.

McCLANAHAN, T.R., 1997. Primary succession of coral reef algae: differing patterns on fished versus unfished reefs. J. Exp. Mar. Biol., 218: 77–102.

McCORMICK, M. I. 1994. Comparison of field methods for measuring surface topography and their associations with a tropical reef fish assemblage. Marine Ecology Progress Series, 112: 87–96.

McCORMICK, M. I. 1995. Fish feeding on mobile benthic invertebrates: influence of spatial variability in habitat associations. Marine Biology, 121: 627–637.

MEDEIROS, P. R.; GREMPEL, R. G.; SOUZA, A. T.; ILARRI, M. I; SAMPAIO, C. L. S. 2007. Effects of recreational activities on the fish assemblage structure in a northeastern Brazilian reef. Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 2 (3): 288–300.

MENDES, L. F. 2007. Ophioblennius trinitatis (Pisces: Blenniidae) from the oceanic archipelagos of São Pedro e São Paulo, Fernando de Noronha and Atol das Rocas. Brazilian Journal of Oceanography, 55(1): 63–65.

66 MELO, R. S. 2006. Planejamento turístico-recreativo dos ambientes recifais das praias do Seixas, Penha e Arraial. Dissertação de Mestrado, UFPB, João Pessoa, Paraíba, 159p.

MMA, 2004. Lista nacional das espécies de invertebrados aquáticos e peixes sobreexplotadas ou ameaçadas de sobreexplotação. Instrução Normantiva n o 5, 21/05/2004. Ministério do Meio Ambiente, Brasília, Brasil.

MMA, 2008. Cadastro Nacional de Unidades de Conservação . Disponível em http://www.mma.gov.br/sitio/index.php. Acesso em 10/2008.

MONTEIRO-NETO, C.; CUNHA F. E. A.; NOTTINGHAM, M. C.; ARAUJO, M. E.; ROSA, I. L.; LEITE, G. M. 2003. Analysis of the marine ornamental fish trade at Ceará State, northeast Brazil. Biodiversity and Conservation, 12: 1287–1295.

MOURA, R. L. 2003. Riqueza de espécies, diversidade e organização de assembléias de peixes em ambientes recifais: um estudo ao longo de um gradiente latitudinal da costa brasileira . Tese de doutorado, IO/USP, São Paulo, 620p.

MOURA, R. L.; SAZIMA, I. 2003. Species richness and endemism levels of the Southwestern Atlantic reef fish fauna. Proceedings of the 9th International Coral Reef Symposium, Bali 1, 481–486.

MOYLE, P. B.; CECH Jr, J. 1996. Fishes: an introduction to ichthyology . 3ed. London Prentice Hall, 590p.

MUMBY, P. J. 2006. Connectivity of reef fish between mangroves and coral reefs: Algorithms for the design of marine reserves at seascape scales. Biological Conservation, 128: 215–222.

MUMBY, P. J.; .BROAD, K.; BRUMBAUGH, D. R.; DAHLGREN, C. P.; HARBORNE, A. R.; HASTINGS, A.; HOLMES, K. E.; KAPPEL, K. V.; MICHELI, F.; SANCHIRICO, J. N. 2008. Coral Reef Habitats as Surrogates of Species, Ecological Functions, and Ecosystem Services. Conservation Biology, 22 (4): 941–951.

NAGELKERKEN, I.; VELDE, G. van der; GORISSENA, M. W.; MEIJERA, G. J.; HOF, T. van’t; HARTOG, C. den. 2000. Importance of mangroves, seagrass beds and the shallow coral reef as a nursery for important coral reef fishes, using a visual census technique. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 51: 31–44.

NELSON, J. S. 2006. Fishes of the World . 4rd edition. New York: John Wiley & Sons, Inc.

PARRISH, 1989. J. D. Fish communities of interacting shallow-water habitats in tropical oceanic regions. Mar. Ecol. Prog. Ser. , 58: 143–160.

PERSSON, L.; De ROOS, A. M. 2006. Food-dependent individual growth and population dynamics in fishes. Journal of Fish Biology, 69: 1–20.

PITTMAN, S. J.; CHRISTENSEN, J. D.; CALDOW, C.; MENZA, C.; MONACO, M. E. 2007. Predictive mapping of fish species richness across shallow-water seascapes in the Caribbean. Ecological Modelling, 204: 9–21.

PRATES, A. P. 2003. Atlas dos Recifes de Coral nas Unidades de Conservação Brasileiras, MMA/SBF, 180 p.

RANDALL, J. E. 1967. Food habits of reef fishes of the West Indies. Indies. Studies in Tropical Oceanography, (Miami), 5: 665–847.

RANDALL, J. E. 1996. Caribbean reef fishes. T.N.F. Publications, New Jersey, EUA. 368p.

REÑONES, O.; MORANTA, J.; COLL, J.; MORALES-NIN, B. 1997. Rocky bottom fish communities of Cabrera Archipelago National Park (Mallorca, Western Mediterranean). Sci. Mar., 61(4): 495–506.

REZENDE, S. M.; FERREIRA, B. P.; FREDOU, T. 2003. A pesca de lutjanídeos no nordeste do Brasil: histórico das pescarias, características das espécies e relevância para o manejo. Boletim técnico científico – CEPENE , 11 (1): 257–270.

ROBERTS, C.; ORMOND, R.F.G. 1987. Habitat complexity and coral reef fish diversity and abundance on Red Sea fringing reefs. Marine Ecology Progress Series, 41: 1–8.

ROBERTSON, D. R.; SWEARER, S. E.; KAUFMANN, K.; BROTHERS, E. B. 1999. Settlement vs. Environmental dynamics in a pelagic-spawning reef fish at Caribbean Panama. Ecological Monographs, 69 (2): 195-218.

ROCHA, L. A. 1996. Diversidade da ictiofauna dos recifes da costa da Paraíba. Trabalho de conclusão de curso. 48 p.

ROCHA, L. A. 2004. Mitochondrial DNA and color pattern variation in three Western Atlantic Halichoeres (Labridae), with the revalidation of two species. Copeia, 4: 770–778.

ROCHA, L. A.; ROSA, I. L. 2001. Baseline assessment of reef fish assemblages of Parcel Manuel Luiz Marine State Park, Maranhão, north-east Brazil. Journal of Fish Biology, 58: 985–998.

ROCHA, L. A.; ROSA, I. L. & ROSA, R. S. 1998. Peixes recifais da costa da Paraíba, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 15 (2): 553–566.

ROLF, P. M. B.; LUCKHURST, B. E. 1980. Constancy and change in coral reef habitats along depth gradients at Curaçao. Oecologia, 47: 145–155.

ROSA, R. S. 1980. Lista sistemática de peixes marinhos da Paraíba (Brasil). Rev . Nordest. Biol., 3(2): 205–226.

ROSA, R. S.; ROSA, I. L.; ROCHA, L. A. 1997. Diversidade da ictiofauna das poças de maré da praia do Cabo Branco, João Pessoa, Paraíba, Brasil. Revta bras. Zool., 14 (1): 201-212.

RUSS, G. R. 1991. Coral reef fisheries: effects and yields. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed) pp. 601-635. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

68 SALE, P. F. 1991. Reef fish communities: open nonequilibrial systems. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed) pp. 564-598. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

SALE, P. F. 1996. Structure and dynamics of reef fish communities: a biogeographical comparison. P: 73-79. In: Long-term studies of vertebrate communities . (Eds. Cody, M. L. & Smallwood, J. A.), Academic Press, USA.

SALE, P. F. 2002. Coral reefs fish communities: a compromise view. Environmental Biology of Fishes , 3: 109–128.

SALE, P. F. 2004. Connectivity, recruitment variation, and the structure of reef fish communities. Integr. Comp. Biol. , 44: 390–399.

SALE, P. F.; DOUGLAS. W. A. 1984. Temporal Variability in the Community Structure of Fish on Coral Patch Reefs and theRelation of Community Structure to Reef. Ecology, 65 (2): 409–422.

SAMPAIO, C. L. S. 2003. Análise do comércio de peixes ornamentais marinhos estado da Bahia, Brasil. Dissertação de mestrado , UFPB, João Pessoa, 89 p.

SAMPAIO, C. L. S. 2006. Monitoramento da atividade de coleta de organismos ornamentais marinhos na cidade de Salvador, Bahia, Brasil. Tese de doutorado , UFPB, João Pessoa, 274 p.

SCHARF, F. S.; MANDERSON, J. P.; FABRIZIO, M. C. 2006.The effects of seafloor habitat complexity on survival of juvenile fishes: Species-specific interactions with structural refuge. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology , 335: 167–176.

SCHWAMBORN S. H. L; FERREIRA, B. P. 2002. Age structure and growth of the dusky damselfish, Stegastes fuscus , from Tamandaré reefs, Pernambuco, Brazil. Environmental Biology of Fishes, 63: 79–88.

SEMMENS, B. X.; BRUMBAUGH, D. R.; DREW, J. A.. 2005. Interpreting space use and behavior of blue tang, Acanthurus coeruleus, in the context of habitat, density, and intra- specific interactions. Environmental Biology of Fishes, 74: 99–107.

SOKAL, R. R.; ROHLF, F. J. Biometry. 1995. The principles and practice of statistics in biological research. New York: W. H. Freeman and Company. 850p.

SOROKIN, Y. I. Coral reef ecology . Berlin; New York, NY: Springer, 1995.

SOUZA, A. T.; ILARRI, M. I.; MEDEIROS, P. R.; GREMPEL, R. G.; ROSA, R. S.; SAMPAIO, C. L. S. 2007a. Fishes (Elasmobranchii and Actinopterygii) of Picãozinho reef, Northeastern Brazil, with notes on their conservation status. Zootaxa, 1608: 11–19.

SOUZA, L. L. G.; CHELLAPPA, S.; GURGEL, H. C. B. 2007b. Biologia reprodutiva do peixe-donzela, S tegastes fuscus Cuvier, em arrecifes rochosos no nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 24 (2): 419–425.

SPALDING, M. D., RAVILIOUS, C.; GREEN, E. P. 2001. World atlas of coral reefs. Berkeley: University of California Press. USA, 421p.

TALBOT, F. H.; RUSSELL, B. C.; ANDERSON, G. R. V. 1978. Coral reef fish communities: unstable, high-diversity systems? Ecological Monograph , 48: 425–440. ter BRAAK, C. J. F.; SMILAUER, P. 2002. CANOCO reference manual and CanoDraw for Windows user’s guide: software for Canonical Community Ordination (version 4.5). Microcomputer Power, Ithaca, New York.

TOLIMIERI, N. 1995. Effects of microhabitat characteristics on the settlement and recruitment of a coral reef fish at two spatial scales. Oecologia, 102: 52–63.

VUELTA, C. B. 2000. Influência do turismo sobre a ictiofauna do recife de Picãozinho, Paraíba, Brasil. Dissertação de mestrado, UFPB, João Pessoa, 102p.

WILLIAMS, D. McB. 1991. Patterns and processes in the distribution of coral reef fishes. In: The ecology of fishes on coral reefs. Sale, P. F. (ed) pp. 437-474. Academic Press, San Diego, CA. Ecology, 754 p.

Livros Grátis

( http://www.livrosgratis.com.br )

Milhares de Livros para Download:

Baixar livros de Administração Baixar livros de Agronomia Baixar livros de Arquitetura Baixar livros de Artes Baixar livros de Astronomia Baixar livros de Biologia Geral Baixar livros de Ciência da Computação Baixar livros de Ciência da Informação Baixar livros de Ciência Política Baixar livros de Ciências da Saúde Baixar livros de Comunicação Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE Baixar livros de Defesa civil Baixar livros de Direito Baixar livros de Direitos humanos Baixar livros de Economia Baixar livros de Economia Doméstica Baixar livros de Educação Baixar livros de Educação - Trânsito Baixar livros de Educação Física Baixar livros de Engenharia Aeroespacial Baixar livros de Farmácia Baixar livros de Filosofia Baixar livros de Física Baixar livros de Geociências Baixar livros de Geografia Baixar livros de História Baixar livros de Línguas

Baixar livros de Literatura Baixar livros de Literatura de Cordel Baixar livros de Literatura Infantil Baixar livros de Matemática Baixar livros de Medicina Baixar livros de Medicina Veterinária Baixar livros de Meio Ambiente Baixar livros de Meteorologia Baixar Monografias e TCC Baixar livros Multidisciplinar Baixar livros de Música Baixar livros de Psicologia Baixar livros de Química Baixar livros de Saúde Coletiva Baixar livros de Serviço Social Baixar livros de Sociologia Baixar livros de Teologia Baixar livros de Trabalho Baixar livros de Turismo