REVISIÓN Perspectivas Recientes En Evolución Vegetal

Anales de Biología 25: 163-198, 2003

REVISIÓN Perspectivas recientes en evolución vegetal

José S. Carrión1 & Baltasar Cabezudo2 1 Departamento de Biología Vegetal (Botánica), Facultad de Biología, Universidad de Murcia, 30100 Murcia. 2 Departamento de Biología Vegetal, Facultad de Ciencias, Universidad de Málaga, 29080 Málaga.

Resumen

Correspondencia En este artículo se revisan críticamente algunos aspectos metodológi- J. S. Carrión cos, conceptuales y filéticos de la evolución de cianobacterias, hon- E-mail: [email protected] gos, algas y plantas terrestres. Estos incluyen el registro fósil de DNA Tel. y Fax: 968-364995 y otras moléculas, los retos de la cladística, las iniciativas sobre nuevos códigos filéticos, deficiencias en los modelos tradicionales de coa- daptación, los equilibrios puntuados, el papel de las alteraciones hete- rocrónicas y heterotópicas, el neosaltacionismo, la importancia filoge- nética de la transferencia horizontal, el proyecto Tree of Life, la evidencia fósil de procariotas fotosintéticos y acritarcos, el origen y diver- sificación inicial de hongos, la endosimbiosis en algas eucarióticas, la terrestrialización y el origen de embriófitos, así como las radiaciones de pteridófitos, pteridospermas y espermatófitos actuales. Finalmente, se revisan las hipótesis más recientes sobre la evolución del síndrome angiospérmico desde la perspectiva del desarrollo embrionario.

Palabras clave: Evolución vegetal, Filogenia, Paleobotánica, Hongos, Algas, Plantas terrestres, Espermatófitos, Angiospermas

Abstract

Review: Current perspectives in plant evolution.

This paper is a critical review of several methodological, conceptual and phylogenetic topics in the evolution of cyanobacteria, fungi, algae, and terrestrial plants. Those include the fossil record of DNA and other biomolecules, the challenges with cladistics and the new phyletic co- des, the issues of conventional scenarios of coadaptation, punctuated equilibria, the role of heterochronic and heterotopic alterations, para- saltation, horizontal gene transfer, the project Tree of Life, the fossil evidence of photosynthetic prokaryotes and acritarcs, the terrestriali- zation and origin of embryophytes, and the radiation of pteridophytes, pteridosperms, and modern groups of seed plants. Finally, several re- cent hypotheses about the origin of the angiosperm syndrome are revised from an ontogenetic perspective.

Key words: Plant evolution, Phylogeny, Palaeobotany, Fungi, Algae, Land plants, Seed plants, Angiosperms

Introducción técnicas analíticas y un sinfín de experimentos inge- niosos y síntesis teóricas están poniendo en el pare- Corren tiempos de excitación intelectual en las cien- dón muchos principios que se consideraban bien asen- cias evolutivas. Los datos moleculares, las nuevas tados sobre las pautas de radiación adaptativa (Gi- 164 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

vnish 2001), la historia de la diferenciación geográ- Aspectos metodológicos fica entre especies (Schaal & Olsen 2001), el flujo génico y las escalas espaciales de diferenciación ge- Registro fósil del DNA y otras moléculas nética entre poblaciones (Cain et al. 2000), los im- pactos de la hibridación y la poliploidía sobre la es- Con el advenimiento de las recientes técnicas de ex- peciación, la adaptación, la expresión génica y la tracción de DNA han proliferado los estudios sobre evolución cromosómica (Rieserberg et al. 1996), la filogenia molecular, predicciones de diagénesis y evolución genética de ciertos aspectos del desarrollo modelos de tasas evolutivas, incluyendo la calibración floral (Bowe et al. 2000), etc. de relojes moleculares (Herrman & Hummel 1994). Por ello, sería una desfachatez intentar capturar El DNA fósil, por llamarlo de alguna manera, se ha en un solo artículo todo el pastiche de conceptos, extraído a partir de especímenes de herbario, semi- ideas, experimentos y descubrimientos que compren- llas y frutos carbonizados, embriones y semillas de la moderna ciencia evolutiva, aunque nos limite- momificadas, fósiles anóxicos y ámbar. Durante la mos al caso de algunos grupos, al contexto neonto- década de los noventa, se hicieron algunos estudios lógico, o a los datos del registro fósil. Este artículo prometedores, pero debido a la controversia genera- tiene como pretensión una revisión crítica de algu- da sobre la verdadera antiguedad del material (Aus- nos de los últimos avances y perspectivas en evolu- tin et al. 1997), el ritmo de estos trabajos se ha ralen- ción vegetal, entendida ésta como el conjunto de co- tizado. nocimientos e investigaciones relativas a las pautas y El primer caso vino del estudio de unas hojas de procesos de evolución dentro de los organismos tra- Magnolia latahensis de 17-20 Ma de antiguedad, dicionalmente estudiados por la botánica, es decir, las encontradas en depósitos lacustres expuestos en una cianobacterias, los hongos, las algas eucariotas y los localidad del norte de Idaho, USA (Golenberg et al. embriófitos. Por el perfil investigador de los autores, 1990). Las hojas tenían un excelente estado de pre- el énfasis se pondrá en los aspectos paleobotánicos y servación; incluso contenían intacta la estructura ce- sistemáticos. lular, los cloroplastos y algunos metabolitos secun- Asumimos que, sin la perspectiva de los fósiles, darios. Se extrajo el cpDNA y se estudió un fragmento los biólogos ignoraríamos completamente la existen- que contenía 820 pares de bases. Los resultados fue- cia del 90% de todas las especies que alguna vez vi- ron idénticos en las dos hebras del DNA amplifica- vieron sobre este planeta. Con fósiles, podemos medas por separado. La comparación de esta secuencia dir el tiempo que se ha requerido para los cambios fósil con las de otras cuatro especies vivientes de evolutivos. Sin fósiles, no llegaríamos más allá de angiospermas basales (Magnolia macrophylla, Lirio- algunas especulaciones inconexas. dendron tulipifera, Persea americana y Platanus racemosa) reveló la máxima similaridad con Magno- Cabe además resaltar que, por condicionantes his- lia macrophylla y la mínima con Platanus racemosa. tóricos, el estudio de la evolución se ha concentrado Los resultados encajaban con las consideraciones casi exclusivamente en el registro animal. La evolu- taxonómicas del grupo. ción de plantas apenas recibe atención en los manua- les sobre evolución más que de pasada o para hacer El segundo ejemplo lo proporcionan los fósiles de mención al paisaje en el que los animales se desen- hojas de Taxodium de 17-20 Ma de los mismos nive- volvían. Sin embargo, el registro fósil de plantas es les de Idaho (Soltis et al. 1992). En este caso, se amplísimo y proporciona una visión idénticamente amplificó un fragmento de cpDNA de 1380 pares de interesante de los procesos evolutivos. bases, el cual representaba el gen completo 1431 rbcl del cloroplasto. La comparación de esta secuencia con Resulta triste, por otro lado, que la taxonomía siga otra de la especie viviente Taxodium distichum, reve- ocupando el escalón más bajo en la escala de nivel ló diferencias sólo a nivel de 11 sustituciones. La científico dentro de la consideración social, política, conclusión fue que si las dos especies de Taxodium e incluso entre colegas. Para muchos, la taxonomía compartían un ancestro común de hace 17-20 Ma, es una ocupación anticuada, más adecuada a los días entonces la tasa mínima de divergencia debía ser de del siglo XVIII de Linneo que al mundo moderno de unas 0.55-0.65 sustituciones/Ma. Las secuencias an- la biología molecular. Pero la importancia de la acti- teriores también se compararon con las del mismo gen vidad científica no reside en la metodología emplea- en Metasequoia glyptostroboides, Pseudotsuga men- da sino en el impacto y en el poder reformador de las ziesii y Marchantia polymorpha, produciendo un ideas expresadas y de las teorías que finalmente re- cuadro coherente taxonómicamente, como en el caso sultan alteradas. anterior. Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 165

El problema fundamental de estos estudios es la biomarcadores tienen una extraordinaria capacidad de excepcionalidad de los ambientes sedimentarios que preservación (Van Bergen 1999). Estas investigacio- se requieren para preservar el DNA. La controversia, nes geoquímicas se han utilizado sobre todo para la sin embargo, se ha establecido más sobre las propias reconstrucción de condiciones ambientales en pa- posibilidades de preservación del DNA: el material leoecosistemas. Algunos ejemplos notables derivan que se analiza ¿es realmente coetáneo del sedimento del uso de ligninas para inferir la proporción de co- o resulta de la contaminación posterior?. Algunos níferas versus angiospermas (O´Donogue et al. 1996). argumentan que, una vez que el organismo muere, las En otros casos, se han identificado especies que no hebras del DNA quedan privadas de sus mecanismos estaban presentes en el contingente macroscópico por de reparación y, por tanto, tiene lugar una degrada- la aparición de un tipo especial de lignina, cutano, ción inmediata por hidrólisis y oxidación (Bada et al. alcano o esporopolenina (De Leeuw et al. 1995). 1999). Otra fuente de error potencial deriva del pro- La relación entre los isótopos estables del carbo- ceso de amplificación, durante el cual puede haber δ13 3 13 12 no ( =[(Rmuestra/Restándar)-1] x10 , con R= C/ C) con- contaminación por otros materiales fósiles o recien- tenidos en un tejido vegetal es diferente según se tra- tes. El problema se incrementa cuando lo que se pre- te de plantas C3, C4 o CAM (Edwards & Walter 1983). tende amplificar es un fragmento corto. Además, la Se sabe que dicha relación permanece inalterada en contaminación no tiene por qué tener lugar solamen- el material fósil (Jones & Chaloner 1991), sean cuá- te durante el proceso de manejo en el laboratorio. Los les sean las condiciones post-deposición, si bien hay hongos y las bacterias del depósito sedimentario tam- que tener en cuenta ciertas diferencias internas entre bién pueden contaminar el material en el momento los tipos de tejido. Esta relación ha sido utilizada para de su deposición, o después, incluso durante la ex- investigar fenómenos biológicos y ambientales, como tracción del fósil (Brown & Brown 1994). la aparición inicial de las pautas fotosintéticas C3, C4 El debate parece que continuará, ya que no es y CAM (Bocherens et al. 1994), cambios en la com- posible simular en un laboratorio las condiciones que posición de ecosistemas (Cerling et al. 1993), inclu- tienen lugar en un proceso de fosilización a largo so cambios en la composición isotópica de la atmós- plazo. Algunos estudios sobre insectos fósiles en fera (Karhu & Holland 1996). Además, estas varia- ámbar sugieren que el DNA queda deshidratado y ciones proporcionan información sobre fluctuaciones protegido del oxígeno atmosférico y de la exposición en la salinidad o en el contenido de humedad del suelo a contaminantes bacterianos, dándose que la racemi- en el que vivieron las plantas (Nyguyen Tu et al. zación y despurinación llegan a ser prácticamente 1999), cambios en la temperatura y procesos fisioló- inexistentes (Poinar et al. 1996, Bada et al. 1999). Por gicos asociados al intercambio de gases y fotosínte- otro lado, el DNA está siendo utilizado con éxito para sis (McElwain et al. 1999). El potencial es, por tan- relacionar información genética (tasa de sustitución) to, muy amplio. El problema está en descifrar cuá- con cronologías arqueológicas (Jones & Brown 2000), les, de entre la gran variedad de factores biológicos y sobre todo, para estudiar la tasa de cambio genéti- y ambientales, son los responsables directos de cada co asociada con el proceso de domesticación de plan- tendencia apreciable en la variación de δ13 en los tas. Un ejemplo nos lo da el maíz (Zea mays), ha- materiales fósiles. biéndose demostrado que la domesticación no fue un evento aislado, sino que tuvo lugar a través de varias Retos de la cladística rutas taxonómicas y que, en cualquier caso, la diversidad de tipos genéticos no ha variado durante los Los avances en la metodología cladística han su- últimos 4500 años (Goloubinoff et al. 1993). puesto una auténtica revolución filogenética (Ayala Existen otros biopolímeros y compuestos quími- et al. 2001). Sin embargo, el procedimiento no está cos extraíbles de tejidos vegetales fósiles que están exento de excesos e incertidumbres: siendo utilizados en la interpretación de pautas evo- — El hecho de que no se puedan aceptar grupos lutivas en plantas. Entre los más susceptibles, se com- parafiléticos, sigue planteando un conflicto irre- prende que se encuentren las macromoléculas que soluble entre cladograma y clasificación. Mien- proporcionan soporte estructural y protección como tras el primero debe reflejar las relaciones resul- las ligninas, cutinas, cutanos, alginas, esporopoleni- tantes, la clasificación debe ser utilitaria. nas y suberina. Estos compuestos aparecen, de hecho, — Durante los últimos años, la «tasa de evolución» en tejidos fosilizados, como se ha demostrado a tra- de los cladogramas publicados para algunos gru- vés de análisis químicos en pteridospermas, ginkgó- pos, como las angiospermas, excede abusivamente fitos, licopodiófitos y angiospermas (Tegelaar et al. el tiempo mínimo necesario para que un sistema 1995). Se ha podido evidenciar, también, que estos de clasificación sea asimilado por la comunidad 166 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

investigadora –menos aún por instituciones cien- sentación posible de la evolución en plantas? En tíficas con inercia estructural, como los herbarios, principio, no parece que las plantas hayan evolu- universidades, jardines botánicos, etc. Esta ines- cionado consistentemente a través de dicotomías: tabilidad no sólo opera en detrimento de las posi- no toda la genealogía de los organismos es diver- bilidades de uso y referencia, sino que pone en gente, sino que en muchos casos hay cierto grado tela de juicio la propia credibilidad evolutiva de de reticulación, que puede ser mucho más pronun- la mayor parte de los cladogramas. ciado en organismos procariotas (Rieseberg & — En contra de lo que afirman muchos de sus de- Burke 2001). La posible migración de caracteres fensores, los métodos cladísticos implican deci- sinapomórficos en una hipótesis filética sugiere siones subjetivas. Por ejemplo, normalmente se precaución en la aplicación indiscriminada del determina la polaridad dentro de un grupo por método. Es necesario invertir tiempo en el desa- comparación con otro relacionado; obviamente rrollo de algoritmos que consideren la posibilidad todo depende de la elección del grupo de referen- de filogenia reticulada. cia. No es siempre sencillo elegir entre lo que es — El método hennigiano, basado en el axioma de la primitivo o derivado dentro de un carácter. En descendencia vertical de los caracteres, no da cierto número de casos, se recurre al análisis del cuenta de los fenómenos de «movimiento horizon- desarrollo (Hufford 1996), pero la complejidad de tal» característicos de la simbiosis y endosimbio- las alteraciones cronológicas del desarrollo incita sis. Organismos como los líquenes o las bacterias a la prudencia en el empleo de estos argumentos. fijadoras de nitrógeno serán extremadamente di- — Bajo condiciones ideales, el cladograma obteni- fíciles de ordenar filogenéticamente de acuerdo do a través de un programa informático, mostrará con la mecánica habitual. Más todavía, si, como una ramificación dicotómica en la que se obser- afirman Margulis & Schwartz (1998), la endosim- va la evolución progresiva a través de los entre- biosis hubiera sido un proceso secuencialmente nudos. Se intentan todos los cladogramas posibles múltiple, todos nuestros esfuerzos por encontrar que reflejan la polaridad presumible de caracte- grupos de organismos con historias de descenden- res y se selecciona el más parsimonioso, es decir, cia únicas llegarían a ser irrelevantes. Por ejem- el que menos ramas tiene, el más simple. La ma- plo, si se aplican estrictamente los principios cla- yor parte de las veces es necesario seguir usando dísticos y se acepta la teoría endosimbióntica,... el ordenador para encontrar el más parsimonioso. no se podría admitir la existencia de los procario- Por otro lado, se pueden generar muchos clado- tas (serían parafiléticos). gramas igualmente parsimoniosos desde la mis- — Los cladogramas están constreñidos por el núme- ma base de datos (Sanderson & Hufford 1996). ro de muestras (Wheeler & Meier 2000). Confor- Si al autor no le gusta un determinado cladogra- me aumentamos el tamaño de la base de datos, ma, siempre podrá variar de programa. En teoría, sólo podemos proporcionar aproximaciones, no un uno nunca está seguro de cuál es el más parsimo- análisis completo. nioso. Tampoco aquí el procedimiento cladístico — ¿Cúal es el grado de representatividad de las es inmune a la necesidad de decisiones subjeti- muestras que se escogen? En la literatura cladís- vas. tica, a menudo, se observa como se coge una plan- — Además, ¿por qué la evolución debería seguir un ta individual o unos cuantos especímenes para curso «parsimonioso», una pauta económica? Sa- representar un taxon particular, incluso de rango bemos por numerosos experimentos sobre mi- elevado (Shaw & Goffinet 2000). A menudo, tam- croevolución que la variación puede surgir por bién, no hay información sobre el número de es- pautas que no siguen el número mínimo de pasos pecímenes o los criterios de selección (Zander (Briggs & Walters 1997). No olvidemos que los 1993). La segregación de un número pequeño de trabajos teóricos necesarios para el desarrollo de muestras implica que asumimos que el grupo es la cladística fueron importados de otras discipli- monofilético. ¿Cómo se justifica esta asunción? nas; por ejemplo, de los modelos para minimizar — El peso relativo que han adquirido en las publica- la cantidad de cable que se necesita en un siste- ciones las bases de datos moleculares (sobre todo ma de telefonía (Niklas 1997). DNA) parece a veces imprudente. Quizá ésta prác- — Hay asunciones que resultan fuertemente destruc- tica se debe al carácter irreconciliable de la dis- tivas. Por ejemplo, la teoría cladística no contem- tribución de caracteres en la morfología y en la pla la evolución reticulada, algo frecuentísimo en biología molecular. Si así fuera en general, esta- muchos grupos de angiospermas, incluso de pte- ríamos simplemente ante un problema de proce- ridófitos y briófitos. ¿Es un árbol la mejor repre- dimiento matemático, el cual sería salvable a tra- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 167

vés de un esfuerzo adicional (Baker & Gatesy lo que es, la ciencia que se ocupa de poner orden en 2002). Los cladogramas basados exclusivamente el conocimiento biológico que se va adquiriendo desen secuencias moleculares parecen ignorar el es- de las diversas especialidades. En este sentido, quizá caso conocimiento existente sobre la conexión sea pertinente la toma de iniciativas como la que entre genotipo y su expresión génica, sobre la constituyen los proyectos Global Biodiversity Infor- implicación fenotípica de las macromutaciones y mation Facility (GBIF, German Federal Ministry of sobre las alteraciones de los procesos de desarro- Education and Research: http://www.gbif.org/), Glo- llo, la heterotopía y los desplazamientos homeó- bal Taxonomic Initiative (GTI) y algunas bases de ticos. datos de Internet de acceso libre como la Internatio- — Por otro lado, ¿es coherente generar árboles filo- nal Plant Names Index (IPNI, Royal Botanic Gardens, genéticos de datos moleculares sobre un eje tem- Kew - The Harvard University Herbaria, The Austra- poral, teniendo en cuenta el escaso conocimiento lian National Herbarium : http://www.ipni.org/ existente sobre la tasa de variación molecular? index.html), BioCode (http://www.rom.on.ca/biocode/ (Hollingsworth et al. 1999). La única guía real ) y PhyloCode (http://www.ohiou.edu/phylocode/ para la determinación de la cronología evolutiva html) (Stevens 2000). es la evidencia fósil. Sin embargo, algunas de estas iniciativas encie- — Para la cladística, una vez que aparece una espe- rran peligros reales. Muy en particular, el PhyloCo- cie, se debe iniciar una rama en el cladograma y de, el cual representa un intento de un sector de cla- las dos (o más) líneas representan grupos herma- distas (Philip Cantino, Kevin de Queiroz, David nos, a pesar de que la especie original pueda con- Baum, Peter Crane, Michael Donoghue, Michael Lee, tinuar existiendo. Aceptar esta suposición de tra- Richard Olmstead, entre otros) por adoptar una «no- bajo es necesaria para facilitar los métodos de menclatura filogenética». Surgió en una reunión en construcción de los cladogramas. Resulta simplis- la Universidad de Harvard en agosto de 1998 y pre- ta que un proceso tan complejo y diverso como la tende confeccionar un catálogo formal de reglas no- especiación sea considerado únicamente bajo la menclaturales que, supuestamente, estarán operativas perspectiva de la separación de una especie an- en unos cuantos años (ahora se encuentra en fase de cestral en dos especies hermanas. enmienda). El PhyloCode está diseñado para dar nombre a las diferentes partes de los cladogramas: nodos, — En tanto que la cladística sólo ilustra las relacio- ramas, apomorfías, etc. Se proponen nuevos niveles nes entre los organismos como secuencias tem- de control: la prioridad residiría en el primer nombre porales bifurcadas, está marginando —de hecho, aprobado durante el «proceso de redefinición cladís- ignorando— dos características centrales de la tica». evolución: los rasgos únicos (autoapomorfías) evolucionados por estirpes concretas, y las tenden- En principio, para un botánico o un zoólogo sis- cias dentro de grupos que no conducen a ulterio- temático, ésto parece impracticable. El lenguaje de res acontecimientos de bifurcación. Las autoapo- la ciencia es importante y los esquemas de clasifica- morfías no definen puntos de bifurcación («no se ción tienen un impacto sobre un grupo mucho más ven en los cladogramas») porque evolucionan amplio de personas que las que se dedican a la ela- dentro de un único grupo: la iconografía no tiene boración de los mismos. La clasificación de la vida representación para ellas. Esta es una carencia es un instrumento utilizado por muchos biólogos y esencial, porque las autoapomorfías constituyen personas ajenas al mundo científico; es comprensi- uno de los aspectos de la evolución más instruc- ble que se hagan intentos para mejorarla y darle ma- tivos y atrayentes para el público y los estudian- yor rigor y poder informativo. Pero la introducción tes. Y respecto a lo segundo, las tendencias, ha- de la nomenclatura filogenética en la botánica impli- bría que decir que, por ejemplo, los cladistas tie- caría una gran confusión, como ya se observado cuan- nen poco que decir respecto a las razones por las do se ha intentado en pájaros y mamíferos (http:// cuales el cerebro humano ha ido aumentando de palaeo.gly.bris.ac.uk/phylocode/biolrev.html). tamaño,... ¡porque las transformaciones han teni- El lado legislativo de la nomenclatura filogenéti- do lugar en una única línea de un cladograma! ca, como se traza en el PhyloCode, abre un escenario de pesadilla para el futuro de la sistemática. Hasta la Sobre los «códigos filéticos» fecha, los taxónomos han dado nombre a unos 1,7 millones de especies. Si incluimos todos los nombres La botánica sistemática no es ni un «catálogo» ni un genéricos y supragenéricos, las entidades taxonómi- código de nomenclatura; tampoco un servicio de iden- cas llegan a los 3 millones. Lo que pretende el Phylo- tificación. Es precisa su acreditación definitiva como Code es que cada una de ellas sea redefinida y situa- 168 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

da en un registro global sobre la base de criterios de (Herrera 1995). Dichos sistemas habrían sido mode- filogenia cladística. lados por (1) adaptaciones tróficas (fisiológicas y En un momento en que la sociedad demanda que digestivas) y de comportamiento adquiridas previa- los taxónomos se dediquen a «cosas útiles», algunos mente en conexión con recursos vegetales pre-exis- parecen estar deseosos de meternos en el mayor fias- tentes (exadaptación), y (2) procesos de definición del co nomenclatural de la historia de la biología. Sin hábitat mediados por el agente de dispersión, los duda, las propuestas del PhyloCode oscurecerían el cuales habrían tenido lugar en tiempo ecológico. trabajo sistemático habitual, pues una vez que «algo» Surge así la idea de que la relación se encuentra se- (por no decir taxon) quedara registrado, sería difícil riamente constreñida por limitaciones ecológicas. En revocarlo sin abrir un proceso legal, con los retrasos el caso de las especies mediterráneas, por ejemplo, de tiempo que ello supone. las plantas con frutos carnosos y los animales que dispersan estos frutos no tienen una historia común Con estas iniciativas, ¿estamos buscando estabi- de interacción: las aves implicadas conformaron sus lidad en los nombres de los taxa o estabilidad en los adaptaciones tróficas y migratorias en respuesta a un contenidos de los mismos? En realidad, lo que se escenario ecológico previo caracterizado por invier- propone es sólo estabilidad lexicográfica, con un nos suaves y abundantes frutos comestibles y muy coste considerable en términos de utilidad y unos energéticos (Herrera 2002). beneficios económicos palpables para las empresas que se encarguen de redefinir y registrar. Cabe recor- dar el viejo principio anglosajón anterior al Phylo- Especiación y puntuacionismo Code: «si no se rompe, no lo arregles». Desde una perspectiva fitoevolutiva, está claro que Tópicos conceptuales el modelo de los equilibrios puntuados conecta con lo que hoy se conoce como fenómenos de especia- ción monogénica, es decir que derivan de mutacio- Deficiencias de los modelos tradicionales de coa- nes en un solo gen, como los descritos en Oenothe- daptación ra, Nicotiana, Chrysanthemum y algunas orquídeas (McLellan et al. 2002). La evidencia fósil actual en favor de la coevolución de angiospermas e insectos es muy ambigua. Funda- Lo que está claro es que «evento abrupto» signi- mentalmente, porque si se comparan los tiempos de fica algo distinto para el paleontólogo y para el neon- aparición de innovaciones en los sistemas de alimen- tólogo. Consideremos un ejemplo. La duración me- tación de insectos con los de radiación de angiosper- dia de una especie de angiospermas se ha calculado mas, éstos no coinciden (Labandeira 1998). La bio- en torno a 3,5 Ma, mientras que la tasa de genera- cronología de los grupos de polinizadores más avan- ción sería de una especie cada 0,38 Ma (Niklas et al. zados (algunos himenópteros y lepidópteros) exhibe 1983). Así, un evento de especiación correspondería cierto grado de coetaneidad con la de las primeras al 10% del tiempo de duración de la especie. Esto angiospermas (unos 140 Ma). Sin embargo, otros puede parecer rápido en la perspectiva de un paleon- grupos iniciales de himenópteros, así como los díp- tólogo, pero no para un ecólogo, pues la tasa genera- teros y coleópteros, tienen un registro fósil muy an- cional media de una angiosperma es de cinco años terior al de las primeras angiospermas, mientras que (muchas especies son anuales). De este modo, si la las abejas melíferas, por ejemplo, aparecen con pos- especiación tiene lugar cada 0,38 Ma, el proceso su- terioridad (~100 Ma). Más todavía, analizando la di- pondría 76000 generaciones, durante las cuales los versidad a nivel de familias, no se observa un incre- cambios en las frecuencias alélicas y en el fenotipo mento importante en los insectos cuando tiene lugar de una población pueden explicarse de acuerdo con la radiación angiospérmica (Labandeira et al. 1994). los principios básicos de la genética de poblaciones. Hay pocas dudas de que algunos polinizadores pue- Este aspecto crítico se refuerza si tenemos en cuenta den haber jugado un papel relevante en la evolución las tasas de especiación estimadas en las Islas Hawai. de algunos géneros de angiospermas, pero ni el ori- Muchos de los endemismos de angiospermas de este gen de angiospermas ni su máxima diversificación archipiélago afectan a una sóla isla y parecen tener pueden ser explicados por coevolución con insectos unos 0,42 Ma de antigüedad, es decir, habrían nece- (Labandeira 2002). sitado solamente 84000 generaciones (Sakai et al. 1995). Otras investigaciones, en este caso sobre los sistemas de dispersión de semillas por vertebrados, Dejando aparte el asunto de la disparidad de los muestran que algunos casos de mutualismo no requie- tiempos geológico y genético, da la sensación de que ren ajustes evolutivos mutuos de los componentes la estasis fenotípica y la ausencia de formas interme- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 169

dias en el registro fósil podrían ser explicadas en los te, como sostiene el darwinismo convencional, o a términos de la Síntesis (Kellogg 2002). En principio, veces es débil, como sugiere la teoría de los equili- parece coherente que, una vez alcanzado un máximo brios puntuados? En el primer caso, cada atributo de adaptativo, la condición fenotípica de una especie se una especie sería una adaptación. En el segundo, las podría mantener por selección natural. La infrecuen- nuevas especies no serían ni más ni menos aptas que cia de las series de transformación intermedias en el las originales, sino solamente supervivientes y dife- registro fósil es realmente lo esperable, porque éstas rentes debido a que sus diferencias no son un proble- tendrán menos eficacia que las formas originales y ma para las presiones ambientales. Aquí habría que descendientes. Las formas transicionales existirían en situar la importancia de la la exadaptación. Hasta pequeñas poblaciones durante períodos de tiempo ahora el dilema no tiene respuesta y, por esta razón, muy cortos. Tan cortos, que no es probable que se el sistema de pensamiento de los Equilibrios Puntua- encontraran como fósiles: el registro está sesgado a dos sigue siendo considerado un ejercicio intelectual favor de las especies de vida larga que existen como saludable. poblaciones grandes. En algunos casos, puede también que la estasis Relevancia de las alteraciones en la embriogenia fenotípica observada en el registro fósil sea ilusoria. La afirmación de que la mayor parte de los cambios El desarrollo de los organismos tiene mucho que morfológicos acompañan eventos de especiación decirnos sobre la naturaleza y secuencia de adquisi- (Gould 1977) tiene algo de tautológica, ya que las ción filogenética de novedades evolutivas. Justamente, especies fósiles sólo se pueden distinguir por tales ahí reside el interés de los paleontólogos en la onto- cambios. No hay duda de que los cambios morfoló- genia: la jerarquía somática es la más obvia de todas gicos y anatómicos a veces se relacionan con la es- las jerarquías biológicas. El estudio del desarrollo peciación. De hecho, entre los eventos de especiación, está, de hecho, cambiando la ciencia sistemática, es- se incluyen muchos que implican barreras estructu- pecialmente al nivel de las relaciones entre expresión rales o mecánicas (morfológicas) para la reproduc- génica e identidad de estructuras y órganos (Schnei- ción sexual. Pero también es cierto que los rasgos der et al. 2002). fisiológicos pueden cambiar tanto que provoquen Desde una perspectiva evolutiva, es importante el idénticas barreras reproductoras sin ser detectados en hecho de que, en una cadena de acontecimientos el registro fósil. El paleontólogo puede reconocer la embrionarios, algunos de ellos puedan ser desplaza- existencia de una barrera temporal sólo en el caso de dos en el tiempo con respecto a otros acontecimien- que la cronoespecie que aparezca en el estrato difie- tos que se mantienen fijos. Esta posibilidad constitu- ra en edad, o la existencia de una barrera geográfica ye el origen de un importante mecanismo evolutivo, el sólo cuando la morfoespecie contemporánea aparezca de los desfases cronológicos o heterocronías, capaces en rocas de una zona litológica diferente (Hey 2001). de generar cambios en la historia de los linajes. En cualquiera de estas circunstancias, la coexistencia En este sentido, es también crucial tener en cuen- en espacio y tiempo de fósiles que compartan la mis- ta que la evolución de un carácter dado puede ser el ma morfología y anatomía no puede ser siempre to- resultado tanto de pedomorfosis como de peramor- mada como evidencia primaria de que todos los fósi- fosis. Por ejemplo, la evolución de los gametófitos les pertenecen a la misma especie biológica. masculino y femenino de angiospermas desde sus Puede que el debate entre el modelo de los equi- ancestros gimnospérmicos podría haber surgido de librios puntuados y gradualismo filético esté ya sien- una combinación de progénesis y aceleración (Fried- do un poco repetitivo, pues se ha polarizado innece- man 2001b), la cual sería coherente con la pérdida sariamente en la importancia relativa de las fuerzas de los gametangios (anteridios y arquegonios) desde azarosas contra los determinismos (Eldredge 1995). ancestros gimnospérmicos. Por esta vía, las angios- Como ha señalado Niklas (1997), las variantes gene- permas serían versiones «simplificadas» de gimnos- radas azarosamente desaparecerían de las poblacio- permas. La propia flor ha sido interpretada en térmi- nes sin la intervención de los cambios genéticos adi- nos de progénesis desde esporófilos de gimnosper- cionales (alelos estabilizadores) requeridos para fi- mas (Stewart & Rothwell 1993). Incluso dentro de jar los rasgos fenotípicos en poblaciones, y las va- angiospermas, se han descrito muchos casos hetero- riantes estabilizadas nunca proliferarían ni llegarían cronías en relación con los en la configuración floral a asumir la condición de especies sin los efectos be- que provocan discriminación taxonómica. Existen neficiosos de la selección natural. buenos ejemplos en Veronica, Astragalus, Begonia, En realidad, la disputa más digna de atención es Persoonia y Placospermum, entre otros (Li & Johns- sobre la intensidad de la selección: ¿es siempre fuer- ton 2000). 170 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Se han sugerido heterocronías de diversa índole origen de la flor y la espiguilla, en la formación de para explicar la aparición de flores zigomorfas desde las flores unisexuales en las inflorescencias panicu- ancestros con flores regulares (predesplazamiento), de loides y en el origen reiterado de la fotosíntesis C4 flores cleistógamas desde ancestros casmógamos dentro del grupo. Por otro lado, parece ser que los (progénesis, neotenia), de flores autógamas desde procesos heterocrónicos han intervenido en la confi- otras alógamas (progénesis, neotenia), la reducción guración del particular embrión de las gramíneas. en el tamaño de las anteras en casos de autogamia (progénesis), la simplificación de la hoja (progéne- Parasaltación: conectando niveles y controles de sis, neotenia), la maduración temprana de la flor (pro- la jerarquía evolutiva génesis y postdesplazamiento), la reducción del grado de lobulación (progénesis), etc. (Gallardo et al. A través de una serie sucesiva de publicaciones, Ri- 1993, Alberch & Blanco 1996, Li & Johnston 2000). chard Bateman y William DiMichele han venido dan- La heterocronía, siendo de gran trascendencia do forma durante los últimos años a un sistema de evolutiva, no es el único mecanismo que puede ex- teorías que combinan la reticulación con los princi- plicar la evolución fenotípica. Otros mecanismos que pios saltacionistas de Goldschmidt y la alopatría de afectan al desarrollo incluyen la heterotopía, la ho- Mayr (Bateman & DiMichele 1994, Bateman 1996, meosis y la transferencia de función (Schneider et al. DiMichele & Bateman 1996, Bateman et al. 1998). 2002). Hay que decir, además, que los cambios de El intento se inspira inicialmente en la pauta de desarrollo explicados por heterocronía pueden ser a evolución fenotípica observada en el registro fósil de menudo interpretados como heterotópicos u homeó- plantas vasculares, para después integrar la produc- ticos. Por ejemplo, la macroevolución dentro de las ción de «proespecies» por vicarianza alopátrica con gramíneas se relaciona con cambios en la posición la saltación dicotómica (mutaciones) y reticulada (alo- de los programas de desarrollo, posiblemente por la poliploidía) (Fig. 1). Para Bateman & DiMichele vía de la expresión ectópica de genes (Kellogg 2002). (1994), la mayor parte de las proespecies se habrían La heterotopía ha jugado un papel importante en la extinguido rápidamente. A largo plazo, sólo unas evolución de la morfología de la epidermis, en el pocas muestran a la vez un incremento en abundan-

Figura 1. Pauta de evolución fenotípica deducida del registro fósil de plantas vasculares por Bateman & DiMichele (1994, 2002). El modelo combina la producción de “proespecies” por vicarianza alopátrica (neodarwinismo) con la saltación dicotómica (mutaciones) y reticulada (alopoliploidía). La mayor parte de las proespecies se extinguen rápidamente, a menudo por hibridación introgresiva. A largo plazo, muy pocas proespecies muestran a la vez un incremento en abundancia y continuidad; requisitos necesarios para su reconocimiento como especies taxonómicas (asteriscos grandes). Algunos linajes son difíciles de caracterizar (asteriscos pequeños), bien porque sólo alcanzan máximos poblacionales o longevidades intermedias, o porque han evolucionado demasiado recientemente para que su longevidad pueda ser medida. Figure 1. Patterns of phenotypic evolution deduced from the fossil record of plants according to Bateman & DiMichele (1994, 2002). Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 171

cia y en continuidad; siendo ambos requisitos nece- neutras o deletéreas, pueden suponer una avenida sarios para su reconocimiento como especies taxo- importante para el incremento de la variación gené- nómicas. Las observaciones, por tanto, son proclives tica entre miembros de una población, incluso pro- a las hipótesis clásicas del saltacionismo. La inferen- ducir ventajas competitivas. Por ejemplo, los peque- cia, sin embargo, considera muy seriamente la acción ños elementos móviles conocidos coloquialmente de la genética y el desarrollo sobre la producción de como Tourist y Stowaway, se asocian en cientos de «formas disparatadas», algunas de las cuales pueden genes en angiospermas y puede que hayan produci- rápidamente adquirir el estatus específico. do cierto estímulo para la evolución de dicotiledóneas Más recientemente (DiMichele et al. 2001, Bate- y monocotiledóneas (Rudall & Buzgo 2002). man & DiMichele 2002) han elaborado un supuesto La transferencia horizontal intracelular de genes teórico más sofisticado, que es capaz de aunar aspec- desde el cloroplasto y la mitocondria hacia el núcleo tos del origen, contexto filogenético, tasa de muta- ha sido muy común en toda la historia evolutiva de ción, influencia ecológica y morfogénesis en la ex- angiospermas, sobre todo, y de forma acelerada, du- plicación de procesos de evolución excepcionalmen- rante los últimos millones de años (Palmer et al. te rápidos, lo que ellos denominan parasaltación (o 2000). En Saccharomyces se ha visto un proceso pa- paradarwinismo). Dichos procesos serían los siguien- recido de transferencia génica mitocondria-núcleo tes: (Thorness & Fox 1990). En la mitocondria, la mayor 1. Procesos de reticulación que combinan linajes parte de los genes que se han perdido son codifica- dispares: Hibridación, introgresión, e hibridación dores de enzimas que participan en la síntesis protei- combinada con poliploidía, endosimbiosis y mo- ca a nivel del ribosoma. Por el contrario, los genes vilidad génica transespecífica. del proceso respiratorio se han retenido sin apenas modificación. Las causas de esta retención no están 2. Procesos intrínsecos al comportamiento del geno- claras. Se ha especulado sobre el papel de su carác- ma: Homeosis, heterotopía, transferencia de fun- ter particularmente hidrofóbico y, por ello, su difi- ción, neutralismo, mutación adaptativa, transferen- cultad de movimiento a través de las membranas cia horizontal intraespecífica y desactivación in- mitocondriales (Palmer et al. 2000); también se ha ducida por transposones. sugerido que sus productos resultarían tóxicos en el 3. Procesos emergentes desde el control genético de citosol (Martin & Schnarrenberger 1997). la ontogenia: Epigénesis, epistasia y especiación Una de las secuencias mejor conocidas en rela- en mosaico, heterocronías, procesos ligados direc- ción con la transferencia génica mitocondrial es la tamente a la expansión ecológica de las noveda- Cox2 (subunidad 2 del gen que codifica la citocromo des genéticas, deriva genética y cuellos de bote- oxidasa). El Cox2 está presente en las mitocondrias lla, selección de proespecies, selección de espe- de casi todas las plantas y sabemos que, en legumi- cies y selección de clados. nosas, ha sido transferido al núcleo muy recientemen- El texto de Bateman & DiMichele (2002) aumenta te (Adams et al. 1999). Sin embargo, en más de la el énfasis en el origen de las novedades fenotípicas mitad de los casos, los genes transferidos son inacti- determinadas genéticamente y lo disminuye en la vados o silenciados en el núcleo. No está claro si el diseminación subsiguiente de dichas novedades al silenciamiento es el resultado del azar o de la selec- nivel de poblaciones. De hecho, la novedad fenotípi- ción, aunque Palmer (2000) no encuentra evidencia ca es considerada ya como una «población novedo- alguna de control por selección. El proceso parece ser sa», cuya suerte vendrá dictada por el grado de ex- contingente y resultar más bien de una mezcla com- adaptación que ésta posea en el contexto ambiental pleja de fuerzas selectivas, mutaciones azarosas y donde se inicie su existencia. factores mecánicos (condicionantes externos). El elemento crítico, según J. Palmer, sería la alta tasa de Transferencia horizontal duplicación de los genes del orgánulo. Uno puede pensar, que dada su abundancia en las El «nuevo» patrimonio genético no es ya ese conjun- plantas, los transposones y otros elementos móviles to más bien rígido que sólo pueden transformar las deberían haber «desordenado» los genomas vegeta- mutaciones y las recombinaciones y, sólo en peque- les. Sin embargo, después de más de una década de ña medida, el flujo génico. Los elementos móviles o trabajo con solanáceas, gramíneas, Brassica y Arabi- transponibles constituyen una fracción muy grande – dopsis, se observa que el orden génico es sorpren- a veces la mayoría- del DNA de algunas especies de dentemente conservativo (Fedoroff 2001). plantas (Gaut et al. 2001). Aunque la mayor parte de La mayor parte de los que trabajan con transfe- las mutaciones que generan estas transposiciones son rencia horizontal en plantas tienen la sensación de que 172 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

la evolución de angiospermas, muy a menudo, ha Orígenes y filogenias discurrido por la vía del crecimiento genómico (Pal- mer & Delwiche 1998, Palmer et al. 2000). Por ejem- Antigüedad de la vida y evidencia fósil de proca- plo, la acumulación de paquetes de retrotransposo- riotas fotosintéticos nes a nivel intergénico es un factor de primer orden a la hora de explicar la diferencia de tamaño entre el Algunas de las rocas sedimentarias más antiguas de genoma del maíz y los genomas de especies próxi- la Tierra se encuentran en lo que se conoce como mas (Singh & Krimbas 2000). Grupo Supracrustal Isua, al este de Labrador y su- La transferencia horizontal en eucariotas puede roeste de Groenlandia, en el límite del Casquete Po- también producirse desde una especie a otra sexual- lar Ártico. Con una antigüedad de 3900-3800 Ma, los mente incompatible por medio de un vector, el cual minerales del fosfato de Isua presentan inclusiones 12 no pertenezca a la naturaleza del organismo. A pri- carbonosas con una proporción de C que parece ser mera vista, esta movilidad transespecífica en plantas sólo explicable sobre la base de su biogenicidad y, parece un fenómeno altamente infrecuente (Niklas en particular, a través de fotosíntesis bacteriana (Mo- 1997). Las evidencias son casi siempre circunstan- jzsis et al. 1996). Estas signaturas químicas son co- ciales y se establecen por medio de tests de incon- herentes con la existencia local de formaciones de gruencia filogenética entre cladogramas de especies hierro en bandas (BIF: banded iron formations), las y cladogramas de genes (Fedoroff 2001). Un caso es cuales señalan la existencia de fuentes locales de el de una superóxido dismutasa encontrada en Eugle- oxígeno en interfases agua-sedimento (Fig. 2). na gracilis, Entamoeba histolytica y algunas especies En los últimos años, las investigaciones paleobio- de angiospermas (Niklas 1997). Dicha enzima se lógicas de las rocas arqueanas se han concentrado en supone que tiene un origen procariótico, pero esta dos sucesiones de 3700 Ma de antigüedad: Barber- asunción se basa sólo en la distribución errática de ton Mountain (Sudáfrica) y cratón de Pilbara (Aus- la misma entre diferentes grupos de plantas. tralia) (Grotzinger & Knoll 1999) (Fig. 2). Ambas Un movilidad transespecífica notable es la que se sucesiones muestran diferentes tipos de formas estro- da entre los intrones del Grupo I. El descubrimiento matolíticas, pero en ninguna de estas formas hay sorpresa lo dio el género Peperomia, al observarse que microfósiles. La biogenicidad de los depósitos es poseía un intrón de este grupo en su gen mitocon- defendida por el hecho de que todos los estromatoli- drial CoxI, que presumiblemente había llegado a tra- tos de formación actual contienen células (Ramussen vés de un hongo. Después se vio un intrón muy rela- 2000). cionado en la misma posición del CoxI de Veronica De las sucesiones de Warrawoona (Australia), (un género muy distante filogenéticamente de Pepe- Onverwacht (Sudáfrica) y Swarktoppie (Swazilandia), romia) y, a continuación, se observó en 32 de 48 las cuales incluyen rocas silíceas no estromatolíticas géneros considerados (Cho et al. 1998). Cuando se datadas en torno a 3600-3500 Ma, sí se han descrito comparan la filogenia del intrón con la filogenia or- microfósiles (Nisbet & Sleep 2001) (Fig. 2). En la gánica, se ve que ambas son altamente incongruen- mayoría de los casos se trata de esferoides o estruc- tes: el intrón habría sido adquirido de forma indepen- turas alargadas filamentosas, carbonáceas y de tama- diente y transespecífica muchas veces. ño variable, recordando considerablemente a muchas Ahora el problema es averiguar cuál es el proce- cianobacterias actuales, como Oscillatoria (Schopf so, así como quien es el «donante» y quien el «re- 1993). En algunas situaciones, como en las rocas del ceptor» en cada caso de transferencia. En Peperomia, Grupo Fig Tree (Sudáfrica, 3100 Ma) se han visto ciertamente se demostró que era un hongo. Pero exis- células en fases de crecimiento y división primaria ten otras posibilidades relacionadas con los procesos (Knoll 1985). habituales de fecundación (Vaughn et al. 1995). Y no Los estromatolitos llegan a ser mucho más abun- se puede descartar la intervención de áfidos, virus, dantes durante el Proterozoico, habiéndose descrito bacterias, u hongos micorrícicos. Últimamente se en torno a 3000 localidades, con ambientes deposi- piensa que los virus y, especialmente algunos retro- cionales muy diferentes (Taylor & Taylor 1993). Hasta virus podrían jugar un papel importante como vecto- hace poco, la información obtenida desde estas ca- res de transferencia horizontal en la naturaleza. Está pas fósiles ha sido principalmente inferencial, pues- claro que el fenómeno es común entre procariotas, to que sólo en contadas ocasiones había evidencia de pero no se conocen los mecanismos por los cuales microorganismos en su interior. Sin embargo, Sum- tendría lugar en plantas. mons et al. (1999) han extraído de algunas capas de 2800 Ma, ciertos lípidos característicos de cianobac- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 173

Figura 2. Cronología y secuencia de los principales eventos precámbricos. Figure 2. Chronology of the main Precambrian events. terias, confirmando la existencia de fotosíntesis oxi- acinetos y heterócitos. También hay fósiles esferoi- génica en este momento. dales (Huroniospora) y otros microfósiles problemá- Los depósitos del Proterozoico, entre 2500 y 540 ticos. En el Proterozoico Superior inicial, en el Sílex Ma, indican un incremento progresivo de la diversi- de Bitter Springs, Australia central (850-900 Ma), se dad morfológica en la vida procariótica. Se estima que encuentra una enorme diversidad de microorganismos en el Cámbrico, en torno a 590 Ma, ya había al me- similares a cianobacterias, como Palaeolyngbya, Ce- nos 122 taxa de procariotas agrupados en unos 40 phalophytarion, Palaeospirulina, Eopleurocapsa, biotas (Knoll 1992). Uno de los mejores ejemplos de Primorivularia, Gloeodiniopsis y Eozygion (Schopf incremento en la diversidad morfológica deriva de los 1994). estudios sobre el Sílex de Gunflint en el sur de Onta- Cualquier consideración evolutiva de las cianobac- rio, Canadá (Barghoorn & Tyler 1965), datada en terias requiere que hagamos una importante distin- torno a 1900 Ma (Fig. 2). Se han reconocido en tor- ción entre las pautas temporales y morfológicas de no a 12 especies, algunas de las cuales corresponden evolución del Fanerozoico y del Precámbrico. Podría- fielmente a formas actuales. Se incluyen formas fi- mos decir que la evolución de las cianobacterias res- lamentosas como Animkiea (similar a los cianófitos ponde a un patrón de hipobraditelia, la cual está es- Lyngbya y Oscillatoria), Gunflintia (similar a Cre- pecialmente bien documentada en las familias de nothrix), o el tipo multifilamentoso Eoastrion, simi- células esferoides (croococáceas) y filamentos (os- lar a ciertas bacterias ferruginosas. cilatoriáceas), las dos familias de cianobacterias más En la Formación Duck Creek (Australia, 2000 comunes en el registro fósil antiguo (Schopf 1999) Ma), se ha sugerido una comunidad microbentónica; (Fig. 3). La mayoría de los fósiles pueden asignarse incluye fósiles espectaculares, como Oscillatoriopsis, a géneros modernos. Según esto, las cianobacterias que a veces excede las 700 µm de longitud y presen- habrían cambiado muy poco o nada desde su apari- ta zonas localmente infladas que se han asociado con ción en escena hace miles de millones de años. 174 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 3. Pautas y ritmos de evolución comparada entre la vida precámbrica y fanerozoica (Schopf 1994). Figure 3. Patterns and rythms of evolution comparing Precambrian and Fanerozoic life (Schopf 1994).

El registro fósil, por tanto, proporciona elemen- Acritarcos y registro proterozoico de eucariotas tos suficientes para asegurar que la vida fue algo extraordinariamente precoz. Los paleontólogos nos Para la mayoría de los paleobotánicos, el fósil eu- dicen que las células más antiguas (probablemente cariótico más antiguo es Grypania, un organismo ci- incluyendo un buen contingente de fotosintetizado- líndrico de 0,5 m de longitud y 2 mm de diámetro, res) aparecen hace unos 3600 Ma, mientras que las encontrado en Michigan, con una cronología de primeras evidencias litológicas (estromatolitos) y 2100-1900 Ma, con rasgos que sugieren un alga químicas (inclusiones de Isua) han sido datadas en verde unicelular sifonada próxima a algunas dasi- 3700 y 3800 Ma respectivamente (Fig. 2). La explo- cladáceas (Runnegar 1994) (Fig. 2). Algunos auto- ración del registro fósil nos marca el reto de encon- res prefieren recurrir a los hallazgos geoquímicos, trar células en períodos anteriores. En el peor de los en particular algunos tipos de esteroides, para sos- casos, la separación entre los primeros experimentos tener que las primeras evidencias de vida eucarióti- de «ensayo y error» a partir de síntesis abiótica y la ca se remontan al Arqueano terminal, en torno a aparición de la vida celular, sería solamente de unos 2700 Ma (Brocks et al. 1999). La síntesis de este- 200-300 Ma, —un suspiro en la historia geobiológi- roides puede haber sido una propiedad emergente de ca. La vida habría surgido tan pronto como el con- la endosimbiosis mitocondrial (Margulis & Dolan texto ambiental necesario para su desarrollo. 2002). Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 175

En torno a 1200 Ma, en rocas con carbonatos si- nuados durante el Congo Inferior (900 Ma) y Estur- licificados de la Formación Huntington, en el ártico tiense (750-700 Ma). La última pulsación fría prote- canadiense (Butterfield 2000), se han descrito Ban- rozoica, durante el Siniense inferior (600-543 Ma), giomorpha pubescens y otros fósiles permineraliza- representó nuevamente una catástrofe para los biota dos de afinidad con bangiofícidas (Fig. 2). Un hallaz- marinos. go posterior, aunque relevante por la presencia de En el Cámbrico Inferior (543-520 Ma), se dan multicelularidad, es el de Spitzbergen, Formación circunstancias de recalentamiento global, intensa fos- Svanbergefjellet (Butterfield et al. 1988), 800-700 fogénesis y eustasia. Es el momento de la «explo- Ma. Aquí hay algas de afinidad con Cladophorales. sión cámbrica» de invertebrados marinos, y coincide Los primeros microfósiles relevantes para la evo- con una nueva diversificación de fitoplancton acan- lución de eucariotas son los denominados acritarcos, tomórfico (Eerola 2001). Es obvio que debe haber cuya aparición más temprana se sitúa en torno a 1900- alguna conexión entre ambas «explosiones» (Fig. 4). 1700 Ma, en China, siendo difusas las evidencias Por ejemplo, los acritarcos pudieron representar la previas (Knoll 1992) (Fig. 2). Las rocas que los con- base alimentaria de los invertebrados cámbricos (Bu- tienen, incluyen igualmente algunos derivados carac- tterfield 2001). Hay que notar, por otro lado, que la terísticos de esteroides. Comenzando por el tamaño, tasa de renovación de especies es muy elevada du- los acritarcos exhiben características estructurales que rante todo el Proterozoico Superior y la mayor parte dejan pocas dudas de su origen eucariótico. La ma- del Cámbrico. yor parte de ellos representan endocistes de paredes gruesas y cubiertas de células móviles de protistas El proyecto Tree of Life planctónicos, aunque algunos podrían ser estructuras reproductoras de talófitos (cistes, aplanósporas, zigo- Sabemos que no existe acuerdo general en la conceptos) o quizá carcasas de huevos de zooplancton. Al- ción del número, límites y relaciones evolutivas de gunos son, sin duda, ficomas de prasinofíceas (gru- los grupos principales de seres vivos. El aluvión de po de algas verdes unicelulares), como el género de- nuevos descubrimientos está provocando una transi- vónico y post-devónico Tasmanites. toriedad cada vez más acusada de los sistemas de Los acritarcos del Paleoproterozoico o Proterozoi- clasificación. Las plantas, por ejemplo, han sido con- co Inferior (2500-1600 Ma) muestran pocos rasgos sideradas como los organismos multicelulares foto- de provincialidad y, entre ellos, predominan las for- sintéticos, los organismos unicelulares y multicelu- mas de paredes psiladas (leiosféridos) (Knoll 1994). lares fotosintéticos, los embriófitos, la suma de em- Durante el Mesoproterozoico o Proterozoico Medio briófitos y algas verdes, la suma de embriófitos, al- (1600-900 Ma), hay una mejor preservación, así como gas verdes y algas rojas, la suma de embriófitos, al- incremento del tamaño (hasta 2 mm) y de la diversi- gas verdes, algas rojas y algas pardas, etc. dad, con aparición de esferomórficos estriados y acan- En este contexto, no es de extrañar la consolida- tomórficos, los cuales presentan una ornamentación ción de proyectos internautas, como el Tree of Life. a base de procesos superficiales, a veces ramifica- Dicho proyecto surge en los años ochenta por inicia- dos. Los acantomorfos son, sin embargo, más típicos tiva de David Maddison como una idea para generar del Neoproterozoico o Proterozoico Superior (900- árboles filogenéticos sobre una estructura hipertex- 543 Ma) y períodos posteriores. tual, a través de un programa específico que Maddi- Durante el período comprendido entre 800 y 650 son había diseñado, el MacClade. Desde 1996, el Ma tiene lugar una extraordinaria diversificación de proyecto se ha visto impulsado por la entrada en es- acritarcos, en concordancia con las primeras eviden- cena de más de 400 colaboradores de 28 países. Las cias masivas de vida multicelular (Knoll & Lipps alteraciones siguen una pauta de «peer-review» simi- 1993). Sin embargo, el 75% de los taxa que se origi- lar a la de la publicación de textos científicos. El nan entre 800 y 650 Ma, desaparecerán durante la proyecto incluye elementos educativos y conexiones glaciación Varangeriense (650-600 Ma, máximo en con muchas otras páginas sobre sistemática filoge- 610-600 Ma) (Fig. 4). Los acritarcos posteriores tam- nética. Cada segmento del árbol es coordinado por bién incluyen formas ornamentadas, pero pertenecien- un científico de prestigio: David Patterson en los tes a especies diferentes. En realidad, el Varangeriense eucariotas (wysiwyg://48/http://tolweb.org/tree), R.M. supone sólo la conclusión de una serie sucesiva de McCourt en las viridiplantas (wysiwyg://51/http:// crisis glaciares, cuyos mecanismos climáticos siguen tolweb.org/tree), Paul Kenrick y Peter Crane en los siendo un puzzle para los paleoclimatólogos (Briggs embriófitos (wysiwyg://59/http://tolweb.org/tree), 1995). Así, precediendo a la serie glaciar Varange- Michael J. Donogue en las angiospermas (wysiwyg:/ riense, hay signos de dos períodos glaciares más ate- /64/http://tolweb.org/tree), etc. Hay también que men- 176 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 4. Relaciones entre la diversidad y las tasas de extinción y creación de especies de acritarcos durante el Proterozoico y el Cámbrico. Las glaciaciones del Proterozoico Superior parecen relacionadas con la variación en el número total de especies. Adaptado de Vidal & Moczydlowska-Vidal (1997) y Knoll (1994). Figure 4. Relationships between diversity, extinction and generation rates of acritarc species during the Proterozoic and Cambrian. Adapted from Vidal & Moczydlowska-Vidal (1997) and Knoll (1994).

cionar el peso de las contribuciones de Patricia Gen- los estramenopilos, los cuales incluyen un buen nú- sel (registro fósil y cormófitos), Angela Newton (brió- mero de algas unicelulares y organismos tradicional- fitos), Larry Hufford (hipótesis cladísticas), Richard mente situados entre hongos, como los oomicetos. Olmstead (registro fósil de espermatófitos), Pamela Soltis (organización de datos moleculares), Russell Aspectos de micología evolutiva y origen de hon- Chapman (algas) y Robert Bauer (hongos). gos Dando un peso sustancial a las bases de datos sobre rRNA y ultraestructura celular (crestas mito- La micología ha experimentado un progreso consi- condriales, tilacoides, organización flagelar, del axo- derable durante la última década, sobre todo desde nema y microtúbulos, inclusiones, etc), pero sin ol- una perspectiva experimental (Esser & Lemke 2001). vidar la morfología y el registro fósil, se puede decir Sin embargo, persisten numerosos problemas relacio- que el Tree of Life representa la versión más actuali- nados con el origen, la diversificación y la especia- zada de la filogenia de seres vivos (Fig. 5). En el ción de hongos. Limitándonos a los eumicetos, diga- proyecto, los protistas quedan segmentados por su mos que hay varios aspectos que podrían influenciar naturaleza decididamente parafilética; todo aquello enormemente la especiación: la prevalencia de la que no son plantas, ni animales, ni hongos verdade- haploidía, el control estricto de la condición hetero- ros. Las viridiplantas excluyen las algas rojas, pero cariótica y una marcada tendencia a restringir el flu- mantienen la integridad de un grupo comprendido por jo génico y la recombinación mientras aumentan la algas verdes y plantas terrestres. Próximos al concepto apomixis. Estos rasgos de la biología fúngica debe- convencional de cromistas, destacan en Tree of Life rían ser integrados en cualquier modelo, pero la ver- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 177

Figura 5. Relaciones filogenéticas entre plantas, hongos y organismos relacionados, según el proyecto Tree of Life (http://tolweb.org/tree), basado principalmente en datos moleculares, ultraestructurales, morfológicos y del registro fósil. Figure 5. Phylogenetic relationships between plants, fungi, and related organisms according to the Tree of Life project (http://tolweb.org/ tree). dad es que no disponemos de información suficiente el reanálisis de datos de la subunidad menor del para producir un cuadro mecanicista de la evolución DNA ribosómico (SSU rDNA) (Sidow & Thomas fúngica a nivel general. 1994). Cavalier-Smith (1998, 2001) ha ido restringiendo El reciente reloj molecular propuesto por Berbee el reino Fungi para los eumicetos u hongos verdade- & Taylor (2001) se basa en el porcentaje de sustitu- ros, tratando a Myxomycota s.l. (hongos ameboides) ciones de nucleótidos en el 18S rRNA, calibrados dentro de Protozoa y a Oomycota s.l. (pseudohongos) sobre la cronología de la evidencia fósil disponible dentro de Chromista. Las secuencias moleculares a hasta al momento. Estos autores han estimado una partir de diversos genomas (Cavalier-Smith 1998, tasa de sustitución de 1,26% cada 100 Ma, mayor que Lang et al. 1999), han confirmado que los pseudo- la determinada en un trabajo previo (1% Berbee & hongos están relacionados con algas heterocontas, Taylor 1993). El modelo sugiere que la divergencia siendo probable que surgieran desde algún zooflage- de animales (coanoflagelados) y de hongos tendría lado marino como Developayella (Cavalier-Smith lugar en torno a 965 ± 140 Ma y que algunos quitri- 2001), por adquisición de paredes celulares vegetati- dios (Blastocladiales) y la mayor parte de zigomice- vas y abandono de la fagotrofia. tos, se encuentran ya entre los organismos protero- El árbol eucariota en Tree of Life muestra a los zoicos de 800 y 650 Ma. Coincidiendo quizá con las animales y los hongos como parte del clado opisto- expectativas de muchos paleomicólogos (Taylor & conto, el cual reúne además a los microsporidios y Taylor 1993), esta cronología es inconsistente con la coanoflagelados (Fig. 5). La rama que une los hon- evidencia fósil de estos grupos, que arranca en 400 gos y los animales queda sobre todo confirmada por Ma. En cualquier caso, surgen algunos aspectos dig- la secuenciación del gen 18S rRNA y de algunas nos de mención: (a) la evolución inicial de las prin- proteínas, como la actina y las alfa y beta-tubulinas cipales clases de Fungi habría sido extraordinariamen- (Baldauf & Palmer 1993). Algunas discrepancias te rápida, (b) los ancestros de zigomicetos habrían vienen de la secuenciación de la RNA-polimerasa y colonizado la tierra —y perdido los flagelos— al me- 178 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 6. Origen de hongos verdaderos desde coanoflagelados, según Cavalier-Smith (2001). Izquierda: teoría saprotrófica; derecha. teoría parasítica. Figure 6. Origin of fungi from coanoflagelates, according to Cavalier-Smith (2001).

nos tres veces, en asociación con huéspedes anima- Las filogenias moleculares trazadas para los eu- les, (c) la aparición de Glomales-Endogonales (Glo- cariotas muestran que el ancestro más probable de los momycetes), en torno a 600 Ma, representaría la cuar- hongos verdaderos es un coanoflagelado o, en su ta pérdida, en este caso en asociación con huéspedes defecto, un organismo muy similar miembro del filum vegetales, (d) los hongos terrestres se habrían asocia- Neomonada. Cavalier-Smith (2001) propone que, a do saprófitica, parasítica o simbióticamente, con los diferencia de casi todos los coanoflagelados, el an- ancestros algales de las plantas vasculares, siguién- cestro de los hongos carecería de flagelo en la fase dolas después a la tierra. asimiladora adulta, como ocurre con Choanoeca (Fig. Respecto a las relaciones internas, hay todavía 6). En este género, los adultos, epífitos de algas fila- grandes discrepancias (Dick 2001). Existe un proble- mentosas, son tecados, pero sin flagelos. Solamente ma inherente al hecho de que el rRNA haya sido casi la fase dispersante presenta un flagelo posterior, como la única molécula utilizada recientemente para la las zoósporas de los quitridiomicetos. El coanoflage- comparación de grandes grupos de hongos. La mo- lado en cuestión ya poseería un ciclo vital con alter- lécula tiene una tasa de evolución altamente variable, nancia heteromórfica antes de sufrir la transforma- y así, ni el proceso de secuenciación ni el de compa- ción crucial, la adquisición de la pared celular de ración están libres de distorsiones o subjetividad, lo quitina, la cual caracterizaría al primer quitridio y, por cual ocasiona que existan numerosos «puntos calien- tanto, al hongo ancestral. El programa epigenético que tes» en el cladograma fúngico. produce la alternancia de generaciones estaría, por Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 179

Figura 7. Eventos clave en la diversificación de hongos verdaderos. Simplificado de Cavalier-Smith (2001). Figure 7. Key events in the diversification of fungi. Cavalier-Smith (2001). 180 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 8. Hipótesis de Delwiche (1999) en relación con los eventos evolutivos que dieron lugar a los plastos de algas eucarióticas. Los plastos derivarían de cianobacterias de vida libre. La figura asume que el origen es único, pero este asunto permanece sin resolver. Los rodófitos, clorófitos y glaucocistófitos derivarían los plastos por endosimbiosis primaria. El resto, por endosimbiosis secundaria o terciaria. Los dinófitos presentan una historia especialmente complicada, exhibiendo plastos de origen diferente. Figure 8. Hypothesis of Delwiche (1999) for the evolution of eukaryotic algae through endosymbiotic processes. Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 181

tanto, ya disponible entre los antepasados de los hon- ticos, estaría relacionada con el origen de grupos gos. como los glaucófitos, rodófitos, clorófitos y, por ex- La hipótesis de Choanoeca permite dos escena- tensión, los embriófitos. Los grupos cuyos plastos rios alternativos, dependiendo de si el quitridio an- parecen derivar de procesos de endosimbiosis secun- cestral fue saprótrofo o parásito (Fig. 6). En el mo- daria son los euglenófitos, criptófitos, cloraracniófi- delo saprotrófico, los tentáculos del coanoflagelado tos, haptófitos y heterocontófitos (Fig. 8). Algunos pueden servir como material evolutivo de partida para autores han considerado la hipótesis de que los plas- los rizoides quitridiáceos. El cambio genético esen- tos de algas verdes y rojas, con dos membranas, de- cial puede haber implicado una simple mutación que riven también de endosimbiosis secundarias, con pér- causara que la pared pegajosa se extendiera alrede- dida posterior de dos de las membranas resultantes dor de los tentáculos basales, de manera que éstos se de ésta (Stiller & Hall 1997). Los plastos de los din- constituyeran en rizoides. Sabemos que los rizoides oflagelados se habrían adquirido desde varios tipos de los quitridios tienen un diámetro similar al de los de eucariotas, incluyendo clorófitos, criptófitos, dia- tentáculos de coanoflagelados (Cavalier-Smith 1998). tomeas, crisofíceas y haptófitos. En algunos casos, Esta teoría elimina la necesidad de integrar organis- por endosimbiosis secundaria. Sin embargo, la ma- mos de morfología intermedia, cuya selección pare- yoría de las situaciones descritas reflejan la interven- ce difícil de concebir. ción de una endosimbiosis terciaria (Graham & Wil- cox 2000). El modelo parasítico podría tener a su vez dos versiones, porque hay dos tipos de quitridios parási- La evidencia molecular señala que los plastos de tos. En aquellos que tienen rizoides, el origen podría las euglenas pigmentadas derivan de clorófitos endo- haber seguido un curso similar al explicado por la simbiontes, mientras que los de criptófitos, hetero- teoría saprofítica, excepto en que habría que postular contófitos y haptófitos derivan de rodófitos endosim- algún mecanismo enzimático para la penetración en biontes (Palmer 2000). El análisis de genes de la la célula huésped. En el caso de que los primeros ATPasa sugiere que los plastos de apicomplejos de- quitridios carecieran de rizoides, no es necesario rivan de algas rojas (Leitsch et al. 1999), mientras que postular una conversión directa de las tecas coanofla- otras secuencias génicas sugieren una mayor relación geladas en la pared quitinosa. Al contrario, el quitri- con algas verdes (Köhler et al. 1997). Se piensa que dio ancestral podría posarse sobre las células del los apicomplejos han adquirido los plastos de forma huésped en forma de células desnudas, retraer su fla- independiente de los dinoflagelados (Köhler et al. gelo y penetrar en el huésped después de secretar 1997). Algún tiempo después de esta adquisición, una pared continua a su alrededor. En este caso, el debieron experimentar una reducción y perder la ca- ancestro podría haber sido un organismo no tecado; pacidad de fotosíntesis. Sin embargo, algunos genes los hongos podrían haber heredado sus esporas de permanecieron porque resultaban esenciales para resistencia desde esta parte del ciclo del ancestro. Los otros procesos celulares, tales como la síntesis de dos modelos son igualmente plausibles –y conjetura- aminoácidos o el catabolismo lipídico (Palmer et al. les-. Para salir del dilema necesitamos un análisis 2000). filogenético molecular detallado de quitridiomicetos, así como un avance en el conocimiento sobre la quí- Evidencias de terrestrialización mica de las tecas y estructuras enquistadas de coanoflagelados. La evidencia ordovícica más recurrida en los últimos años han sido las criptósporas, grupo palinológico Endosimbiosis como estímulo macroevolutivo en cuya geocronología se encuadra entre el Cámbrico algas eucarióticas Medio y el Devónico Inferior (Strother 2000). Desde hace unos 460-450 millones de años, estas incluyen Actualmente, existen ya pocas dudas de que, en el díadas (Cucullitheca richardsonii, Fusitheca fannin- origen de las algas eucarióticas, el fenómeno preva- giae) y tétradas permanentes (Grisellatheca salopen- lente ha sido la adquisición de endosimbiontes foto- sis, Tetrahedraletes medinensis, Velatitetras), las cua- sintéticos por protistas heterotróficos (Palmer & De- les, aunque no son una evidencia indiscutible de es- lwiche 1998). En todos los casos estudiados, los porófitos terrestres multicelulares, sugieren la exis- mecanismos que subyacen a la reducción del geno- tencia de plantas con células reproductoras que po- ma del plasto son la pérdida de genes y la transferen- dían vivir expuestas al aire (Edwards 2000). Hay que cia horizontal (Palmer et al. 2000). tener en cuenta que no hay grupos actuales de algas que produzcan esporopolenina en sus meiósporas, que La endosimbiosis primaria, es decir, el proceso de existen similaridades ultraestructurales entre las pa- adquisición de cianobacterias por huéspedes eucarió- 182 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 9. Cambios atmosféricos y edáficos en los niveles de dióxido de carbono como consecuencia de la expansión de las plantas vasculares durante el Devónico. Izquierda: Willis & McElwain (2002). Derecha: Algeo & Scheckler (1999).

Figure 9. Atmospheric and edaphic changes in CO2 as consequence of Devonian colonisation of terrestrial ecosystems by vascular plants. redes de las díadas del Silúrico Inferior y las de asociada con temperaturas globales elevadas. Se es- Sphaerocarpales, y que hay megafósiles devónicos tima que durante el Cámbrico y Ordovícico, el efec- que tienen rasgos similares a las hepáticas actuales y to invernadero contribuyó a generar un temperatura que, al mismo tiempo, producen tétradas parecidas a media de verano de unos 40º (Crowley & North las primeras conocidas en el registro fósil ordovícico 1991), la cual determinó la existencia de multitud de (Gensel & Edwards 2001). ambientes áridos en regiones hasta los 45º de latitud Por la presencia de cutículas, estomas, tubos en (Condie & Sloan 1998). banda y nematoclastos (Edwards 2000), hay pocas Sin embargo, a finales del Ordovícico (~458-443 dudas de que había plantas terrestres durante el Silú- Ma) hay evidencias de que los climas globales ha- rico inicial y de que las plantas vasculares habían ya bían llegado a ser mucho más variables y que ciertas evolucionado a finales del Silúrico. Las evidencias regiones habían llegado a ser frescas y húmedas. Los de microfósiles de estos primeros embriófitos desapa- modelos paleoclimáticos indican que hubo una reduc- recen en el Silúrico Superior-Devónico, observándo- ción gradual de dióxido de carbono atmosférico, pro- se un desplazamiento por pretraqueófitos y traqueó- bablemente porque iba quedando asimilado por las fitos. Este recambio se documenta por la transición rocas y también porque hubo un decremento de la desde tétradas hasta esporas triletas aisladas y por actividad volcánica (Berner 1998). La incorporación algunos cambios estructurales en las esporodermis. masiva a las rocas debe haber sido la consecuencia Respecto al contexto paleoecológico, se han ela- de una intensa actividad fotosintética del fitoplanc- borado diversas hipótesis que hacen intervenir como ton, que fijaría el dióxido de carbono atmosférico y factores críticos la edafización, creación de ambien- lo convertiría en rocas carbonatadas. tes litorales estables, reorganización de placas, gla- ciación tardo-ordovícica (Condie & Sloan 1998) y, Origen y diversificación inicial de los embriófitos sobre todo cambios en los niveles de dióxido de carbono (Willis & McElwain 2002) (Fig. 9). Inicialmen- El Devónico (417-354 Ma), que se puede considerar te, los altos niveles de dióxido de carbono atmosféri- un período de «excitación» evolutiva homologable co serían desventajosos para el establecimiento de con la «explosión cámbrica» de animales, dará paso plantas fuera del ambiente acuático. De hecho, una a una etapa, el Carbonífero (354-290 Ma), durante la de las limitaciones más serias para la terrestrializa- cual se acentúan los procesos de diversificación in- ción fue seguramente esta concentración tan alta, terna en los grupos ya existentes. Mientras el Devó- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 183

Figura 10. Relaciones entre cooksonioides, briófitos y eutraqueófitos, a través de un cladograma elaborado sobre una base de datos mor- fológica (DiMichele & Bateman 1996). Arriba: Representación de los picos de aptitud relativa de las generaciones gametofítica y esporo- fítica. Figure 10. Relationships between cooksonioids, bryophytes, and eutracheophytes, according to DiMichele & Bateman (1996). Up: Peaks of relative fitness of the gametophytic vs. sporophytic generations. 184 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 11. Relaciones filogenéticas entre los embriófitos actuales y los principales representantes fósiles. El cladograma se basa en datos morfológicos. Adaptado de Kenrick & Crane (1997b) y Willis & McElwain (2002). Figure 11. Phylogenetic relationships in embryophytes. Adapted from Kenrick & Crane (1997b). nico supone la ocupación de nichos ecológicos, el ponemos de un registro fósil adecuado para ningún Carbonífero es un período de competencia y adapta- grupo de carofíceas. Las carofíceas desde el Ordoví- ción, una fase de sofisticación y complejación de cico hasta el Silúrico, incluyendo algunas Charales, relaciones paleoecológicas, la cual tuvo como con- parecen haber sido primariamente marinas, mientras secuencia primordial la aparición de los primeros que la evidencia señalada indicaría una radiación bosques. primaria en agua dulce. Para justificar el origen en El origen de los embriófitos y del propio arque- carofíceas es preciso, por tanto, postular un registro gonio han sido objeto de intensa investigación y tam- críptico mucho más abajo de la primera evidencia bién de mucha especulación (Niklas 1997, Bateman fósil. En cualquier caso, si la derivación tuvo lugar et al. 1998). Durante las últimas décadas, hemos asis- en ambientes dulceacuícolas someros y estacionales, tido a una considerable reducción de la cohorte de es improbable que los primeros embriófitos dejaran candidatos algales para el ancestro embriofítico. En registro fósil in situ, pues se trata de un contexto se- particular, éste debe ser situado entre los clorófitos, dimentario poco fosilífero. y más particularmente entre las carofíceas, como Aunque algunos estudios cladísticos sugieren que demuestran diferentes líneas de evidencia incluyen- los briófitos son un grupo monofilético (Maden et al. do similaridades bioquímicas y morfológicas, datos 1997), la mayoría concluyen en su parafilesis y en ultraestructurales, ontogenéticos y genético-molecu- que los musgos aisladamente, o con las hepáticas, lares (Hedderson et al. 1998, Karol et al. 2001, De- comparten un ancestro común con los traqueófitos lwiche et al. 2002). (Kenrick & Crane 1997a, Hedderson et al. 1998), Hay que decir que, aunque la evidencia neontoló- siendo los antocerotas el grupo más basal, mientras gica es consistente con este ancestro, todavía no dis- que los musgos y las hepáticas formarían un grupo Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 185

hermano de los traqueófitos. En otras palabras, los neophyton como representantes de un grupo de for- briófitos serían un nivel de organización aparte, pero mas transicionales entre briófitos y traqueófitos, en no necesariamente un clado (Fig. 10). algunos casos, con alternancia isomórfica de genera- En contraste con el esporófito, morfológicamen- ciones. Otros géneros, como Cooksonia o Tortilicau- te más conservativo, el gametófito briofítico muestra lis podrían representar los ancestros comunes a to- una cierta esquizofrenia morfológica, la cual puede das las plantas vasculares. estar relacionada con el hecho de que se trata de la En la mayor parte de los cladogramas, los trime- generación de vida más larga y, por tanto, la que tie- rófitos se presentan como un grupo parafilético (Pryer ne la responsabilidad primaria del crecimiento vege- et al. 2001). Psilophyton dawsonii es a menudo con- tativo y la supervivencia, año tras año en algunos siderado como la forma inmediatamente ancestral a casos. Quizá el carácter conservativo de la morfolo- helechos, cladoxilópsidos y esfenófitos, mientras que gía esporofítica de briófitos sea más la consecuencia Pertica varia lo sería para las plantas con semillas. de una presión de selección intensa sobre el papel Existen numerosos fósiles que, compartiendo rasgos reproductor que sobre su función vegetativa. de riniófitos, zosterofilófitos y trimerófitos, muestran El caso es que ninguno de los estudios mencio- otras características que dificultan su encuadre taxo- nados ha derribado la idea de que los embriófitos son nómico. Es el caso de Adoketophyton subverticilla- monofiléticos. La descripción más parsimoniosa de tum y Eophyllophyton bellum y Celatheca beckii, del la historia inicial de los embriófitos implica, pues, una Devónico Inferior de la Formación Posongchong, en divergencia evolutiva muy temprana y una subsiguien- el sureste de China (Shou-Gang & Gensel 2001). te evolución paralela entre dos grupos de embriófi- Presentando una morfología general primitiva, Eophy- tos que compartirían un ancestro no vascular y arque- llophyton y Celatheca muestran, sin embargo, los goniado con un ciclo alternante entre dos generacio- esporangios en estructuras terminales similares a los nes muy similares, ambas multicelulares. megasporófilos de algunas pteridospermas. Otro enig- ma evolutivo viene dado por las escamas que envuel- Algunos estudios cladísticos recientes basados en ven parcialmente a los esporangios de Adoketophyton. rasgos morfológicos (Kenrick & Crane 1997b) han La histología de estas escamas no es concluyente incluído un clado basal, los poliesporangiófitos, que respecto a su posible carácter foliar (Shou-Gang & incorporan tanto plantas vasculares como no vascu- Gensel 2001). El caso de Nothia aphylla, una planta lares (Fig. 11). De acuerdo con estos estudios, las del Devónico Inferior de Rhynie, es particular por sus primeras plantas terrestres pueden ser divididas en tres rasgos anatómicos, entre los que se incluyen células grupos: poliesporangiófitos, traqueófitos y eutraqueó- de gran tamaño, la presencia de un parénquima vas- fitos. Los poliesporangiófitos presentan los esporó- cular en los rizomas y los estomas situados en emer- fitos ramificados con esporangios múltiples y alter- gencias de la epidermis (Kerp et al. 2001). nancia de generaciones. El grupo incluye a los tra- queófitos y, en clado separado, Aglaophyton. Los tra- queófitos incluyen especímenes con traqueidas bien Avances en la investigación evolutiva de pteridó- definidas (engrosamientos helicoidales, anulares o fitos y espermatófitos más complejos). Este grupo se divide a su vez en ri- niópsidos y eutraqueófitos, los primeros con ramifi- Hemos avanzado mucho en la reconstrucción de las cación adventicia, capa de abcisión en la base del pautas filogenéticas de licófitos. El grupo, que ad- esporangio y traqueidas tipo S. quiere una importancia anatómica y ecológica considerable con el desarrollo de los bosques carboní- Los elementos primarios en la radiación devóni- feros euroamericanos, experimenta una contracción ca son los riniófitos, zosterofilófitos y trimerófitos. global a partir del Pérmico. Además, los géneros fó- Casi todas las evidencias fósiles y moleculares sugie- siles son progresivamente más pequeños. Así, du- ren que los licófitos actuales derivan de zosterofiló- rante muchas décadas se ha pensado que habría una fitos y que tanto los helechos como los esfenófitos y línea reductiva desde Lepidodendrales hasta los ac- espermatófitos evolucionaron desde trimerófitos. El tuales Isoetales, pasando por géneros como Pleuro- complejo ancestral común estaría configurado por meia (Triásico), Nathorstiana (Cretácico), y final- formas similares a los riniófitos, incluyendo fósiles mente Stylites (Cenozoico). Bateman (1996), a tra- como Cooksonia, Rhynia, Fusitheca, Aglaophyton, vés de análisis cladístico-morfológicos y del descu- Horneophyton, Steganotheca y Uskiella. Se trata de brimiento de nuevos fósiles, incluyendo embriones un grupo de origen silúrico, con algunas especies permineralizados y órganos radicales, ha demostra- sobreviviendo hasta el Devónico Superior (354 Ma). do que la reducción vegetativa es un fenómeno rei- Los estudios de Kenrick & Crane (1997a, b) sitúan a terativo entre licópsidos ligulados rizomórficos, los géneros Aglaophyton-Lyonophyton y Hor- 186 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 12. Filogenia morfológica de los licópsidos ligulados, de acuerdo con Bateman (1996). Los géneros de pequeño tamaño aparecen encerrados en rectángulos. Nótese cómo el hábito arbustivo ha evolucionado al menos dos veces después de la adquisición del porte arbo- rescente (paso 4). El taxon ancestral se considera que podría ser un licópsido herbáceo rizomatoso como Leclercqia. Figure 12. Morphologic phylogeny of ligulate lycopsids. Bateman (1996). habiendo evolucionado al menos dos o tres veces lución resultaron acertadas. Este autor relacionó a los (Fig. 12). psilópsidos con Stromatopteris, un género actual de La mayoría de las investigaciones recientes apo- helechos, debido a ciertas semejanzas en el desarro- yan la monofilesis de un grupo formado por los es- llo del embrión y en la estructura del gametófito. Todo fenófitos, los cladoxilópsidos y los helechos, grupo parece indicar que Psilotum no pertenece a ningún que resultaría el más próximo filéticamente a las plan- grupo de traqueófitos primitivos, a pesar de su su- tas con semillas. Este clado ha sido denominado puesta similitud con Rhyniophytina. Los análisis cla- Moniliformopses (Pryer et al. 2001). dístico-moleculares de Hedderson et al. (1998) deter- minan que Psilophytina representa un grupo deriva- Muy a pesar de su reputación, no hay evidencias do de los helechos verdaderos, cercano a los euspo- de que Psilotum sea realmente un superviviente de rangiados del tipo de Ophioglossales. La «enación» las floras devónicas. Por otro lado, se puede decir que de Psilotum sería un rasgo vestigial. las consideraciones de Bierhorst (1971) sobre su evo- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 187

Parece que muchos cambios morfológicos obser- genética. En particular, la diversificación devónico- vables entre plantas vasculares resultan de mutacio- carbonífera de morfotipos ovulíferos es impresionan- nes heterocrónicas (Kellogg 2002). Es el caso de los te, tanto que plantea numerosos problemas a las in- cambios en la longitud de las fases esporofítica y terpretaciones de tipo adaptativo (Bateman 1996). El gametofítica. Así, los gametófitos de vida corta ha- mayor dilema es que casi todos estos fósiles han sido brían surgido al menos tres veces: en los licófitos encontrados en rocas que son más o menos de la ligulados, plantas con semillas y helechos leptospo- misma edad, sugiriendo una radiación muy rápida rangiados heterospóricos. Otro ejemplo de heterocro- (Taylor & Taylor 1993), tanto que puede resultar con- nía es el cambio en el período de dormancia desde la veniente un modelo de evolución difusiva, o sea, de espora haploide hasta el embrión diploide encerrado ocupación de nichos. Posteriormente, una vez éstos en una semilla. Finalmente, parece claro que las trans- se hubieran saturado, actuarían los mecanismos de formaciones heterocrónicas son responsables de la tipo selectivo produciendo diversificación intra-cla- reducción en el número de esporas por esporangio. do en niveles cada vez más bajos. Las mutaciones heterotópicas también han podido ser El ancestro inmediado de los espermatófitos si- demostradas, por ejemplo en relación a los cambios gue siendo un misterio. Todo indica que el momento posicionales de los polos del protoxilema o del teji- de origen coincidiría con el Devónico Superior y que do esclerenquimático (Schneider et al. 2002). los primeros espermatófitos tendrían semillas desnu- Existiendo varias líneas evolutivas que suponen das rodeadas de cúpulas y aparatos vegetativos con duplicación y modificación subsiguiente en un sen- un xilema similar al de progimnospermas. Estos ras- tido complejante (Valentine 2000), lo cierto es que gos han sido suficientes para que en Tree of Life (wy- la simplificación es ubiquista entre las plantas vas- siwyg://59/http://tolweb.org/tree) se establezca que los culares (Bateman 1996, Pryer et al. 2001). En con- espermatófitos comparten ancestro con algún grupo creto, la pérdida de órganos ha sido un fenómeno muy de progimnospermas, habiendo adquirido sus siste- común. Por ejemplo, las psilotáceas carecen de raí- mas de ramificación desde organismos similares a ces, pero las reconstrucciones filogenéticas indican Pertica. Las hipótesis monofiléticas sobre Sperma- que sus ancestros tuvieron raíces. Otras plantas sin tophyta (ej. Ehrendorfer 1994) descansan sobre todo raíces se encuentran en otros clados como el de Sal- en la concepción taxonómica que Beck asignó a Pro- viniales, incluso en angiospermas. Otras simplifica- gymnospermopsida, el cual se basó, fundamentalmen- ciones incluyen la ausencia de tejidos de sostén (co- te, en la existencia común de un cámbium vascular lénquima y esclerénquima) en ofioglosáceas, la re- bifacial (Beck et al. 1982). ducción foliar en psilotáceas y equisetáceas, la au- En las pteridospermas encontramos casi todos los sencia de medula radical en Filicales, y la reducción componentes estructurales que definen a los esper- del perisporio y el número de esporas por esporan- matófitos actuales y buena parte de los extinguidos. gio en helechos leptosporangiados. No hay argumentos recientes para discutir la idea La heterosporia debe haber conferido alguna ven- convencional de que las pteridospermas del Paleofí- taja selectiva ya que evolucionó independientemente tico derivarían de aneurofitales por los tipos foliares en varios grupos de plantas: licófitos, esfenófitos, y el sistema de ramificación (Stewart & Rothwell helechos y espermatófitos; en algunos casos como los 1993) (Fig. 13). La evolución de Lyginopteridales, licófitos, en varias ocasiones. Bateman & DiMichele Medullosales y Callistophytales sería paralela. Las (1994) han reconocido un mínimo de diez a once Glossopteridales del Pérmico tienen una posición eventos de origen independientes para la heterospo- incierta, pero supuestamente derivarían también de ria. Las plantas heterospóricas debieron evolucionar progimnospermas, aunque su polen podría llevarnos tempranamente en el Devónico Inferior, hace unos a una cierta conexión con Callistophytales. También 386 millones de años (Willis & McElwain 2002). Lo es probable que los órdenes Pentoxylales y Czeka- más interesante es que todos los eventos de origen nowskiales sean la consecuencia de una mayor espe- de la heterosporia se concentran entre 380 y 310 Ma cialización en las estructuras típicas de los glosopte- (Bateman 1996). La reiteración en la transición des- ris. de plantas homospóricas se considera uno de las ten- Las medulosáceas primitivas, con órganos políni- dencias evolutivas más importantes en la consecución cos poco especializados, representan el único ances- de las plantas con semillas. A ella habría que sumar- tro aducible para los cicadófitos, mientras que ligi- le la endosporia megasporal. nopteridales, por sus semillas cupuladas, serían el La evolución inicial de espermatófitos constituye punto de partida de todas las pteridospermas mesofí- un período de gran innovación morfológica y repro- ticas: Caytoniales, Corystospermales y Peltasperma- ductora que puede haber inspirado cierta revolución les (Sanderson & Hufford 1996). Los paleobotánicos 188 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 13. Relaciones evolutivas dentro de los espermatófitos. Adaptado de Stewart & Rothwell (1993). Figure 13. Evolutionary relationships in seed plants. Adapted from Stewart & Rothwell (1993). Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 189

siguen ligando el origen de coníferas a la secuencia Cordaitales-Voltziales-Pinales, por modificación te- lómica (Taylor & Taylor 1993). La hipótesis de Ro- thwell (1987), sobre la relación entre coníferas y Callistophytales no ha sido, sin embargo, refutada (Fig. 13). Los análisis cladístico-moleculares sostie- nen que las cícadas actuales están relacionadas con ginkgófitos, y en menor grado, con coníferas y gnetales (Qiu et al. 1999, Chaw et al. 2000, Pryer et al. 2001, Soltis et al. 2002) (Fig. 14). La secuencia diacrónica de los órdenes de pteridospermas evidencia que, entre los espermatófitos mesozoicos, hubo una tendencia manifiesta a producir palinomorfos sacatos y a encerrar los óvulos en estructuras capituliformes, cúpulas, cápsulas, valvas etc (Fig. 13). Parece coherente la intervención de presiones adaptativas para la dispersión por el viento y para la protección ovular. Muy probablemente, estas presiones afectaron a diversos grupos que lleva- ron a cabo diferentes proyectos morfológicos con destinos bien diferentes. Uno de ellos tendría un éxi- to exacerbado a partir del Cretácico Superior, las angiospermas. Por el contrario, grupos como Pen- toxylales, Caytoniales, Glossopteridales o Czeka- nowskiales desaparecieron del registro fósil. Hasta hace poco, las hipótesis cladísticas incluían cierto apoyo para el concepto de antófito, es decir, sugerían que las angiospermas tendrían ancestros comunes con Cycadeoidales y/o Gnetales, a veces incluyendo dos grupos extinguidos, Pentoxylales y Czekanowskiales (Doyle et al. 1994, Crane et al. 1995). Durante los últimos años, los datos moleculares han convergido rápidamente para rechazar la hi- pótesis antofítica en favor de la monofilesis de las gimnospermas actuales. Esta conclusión surge de estudios con genes de mitocondrias, cloroplastos y núcleos (Qiu et al. 1999, Chaw et al. 2000, Rydin et al. 2002) (Fig. 14). El hecho de que las gimnospermas y las angiospermas aparezcan como grupos her- Figura 14. Comparación entre los cladogramas (simplificados) de manos replantea con fuerza la idea de una evolución Chaw et al. (2000) y el proyecto Tree of Life, para los espermató- críptica precretácica, porque está claro que el origen fitos. El análisis cladístico de Chaw et al. (2000) está basado en la secuenciación de tres genes (mitocondria: mtSSU rDNA, clo- de las gimnospermas se sitúa, como mínimo, en el roplasto: rbcL y núcleo: nuSSU rDNA) en representantes actua- Carbonífero Inferior, hace unos 350 Ma. les de espermatófitos. El estudio apoya la monofilesis de las gimnospermas actuales y las afinidades entre gnetófitos y coníferas, En Tree of Life (wysiwyg://7/http://tolweb.org/tree/ lejos del concepto de antófito que sugieren los estudios de mor- spermatopsida) se mantiene un cierto concepto de fología comparada y que se observa en el cladograma de Tree of antófito, aunque quede abierta la opción de que las Life. Segregadas las gnetales de las coníferas, éstas pasarían a ser un taxon parafilético. formas actuales de gimnospermas tengan un origen Figure 14. Chaw et al. (2000) vs. Tree of Life. Phylogeny of seed común (Fig. 14). En este esquema, las progimnosper- plants. mas y semillas devónicas con reproducción hidras- pérmica representan el único elemento ancestral ob- mas. Por ejemplo, las medulosáceas y liginopteridá- jetivable. En segundo lugar, las pteridospermas, sien- ceas serían grupos basales, las calistofitáceas habrían do un grupo fuertemente artificial, representan el evolucionado en paralelo a las coníferas y cordaites, nivel de organización de mayor relevancia a la hora y éstas paralelamente a los glosopteris, czekanows- de conectar evolutivamente los grupos de gimnosper- kiales, ginkgófitos y pteridospermas mesozoicas. El 190 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

grupo ancestral más inmediato a las angiospermas Sin embargo, en primer lugar, no sabemos si el serían las caitoniáceas, pero aquellas habrían evolu- gametófito de ocho núcleos y siete células evolucio- cionado en paralelo con Pentoxylales, Cycadeoidales nó en el ancestro o ya dentro de las propias angios- y Gnetales. permas. Puede que sea significativo que el gametó- fito de Cabomba, Nuphar y Nymphaea (Orban & Controversias en torno al origen del endospermo Bouharmont 1998, Williams & Friedman 2002) ten- triploide y otros aspectos del síndrome angios- ga cuatro células (y cuatro núcleos) en la madurez: pérmico un núcleo polar en una célula central, una ovocélula y dos sinérgidas. Es posible que en las angiospermas Al día de hoy, hay pocas dudas de que las cuestiones basales haya cierto grado de variación natural en el relativas a si las coníferas son parafiléticas, las gim- número de células del gametófito. nospermas monofiléticas, o incluso si Amborella es, Por otro lado, el segundo evento de fecundación de hecho, el taxon hermano de las angiospermas, se ha observado sobre todo en eudicotiledóneas y serán dilucidadas en los años venideros. Pero quizá algunas monocotiledóneas (Friedman 1995) (Fig. 15). lo más relevante acerca de las nuevas y radicalmente Casi no se sabe nada sobre el endospermo y la fe- diferentes hipótesis sobre las relaciones filogenéticas cundación en Amborella y otros géneros de angios- entre las angiospermas y el resto de los espermatófi- permas basales. De hecho, en estos grupos, no se ha tos, sea que estas hipótesis se enfrenten a los con- documentado todavía la doble fecundación. En algu- ceptos viejos y estáticos sobre la evolución y homo- nas ninfeales e iliciales, el endospermo es diploide y logía de caracteres. Con independencia del éxito de deriva de la célula central del gametófito, es decir, se las nuevas hipótesis, el aspecto positivo de esta revo- trata de tejido materno (Friedman 2001a). En Nuphar lución filogenética radica en el estímulo que supone se ha visto recientemente que el endospermo es di- para guiar nuevos modos de pensamiento acerca de ploide, pero biparental (Williams & Friedman 2002). los procesos de transformación de caracteres. En la última décadas se ha comprobado que los El progreso a la hora de determinar relaciones eventos de doble fecundación son frecuentes en Ephe- filogenéticas durante los últimos años es incuestio- dra y Gnetum y esporádicos en Thuja, Abies, Pinus y nable. Desgraciadamente, estos esfuerzos no han te- Pseudotsuga, produciendo embriones diploides super- nido una contrapartida adecuada a la hora de coordi- numerarios a través de procesos genéticos y de desa- nar actividades sobre biología comparativa. Hay varios aspectos de las nuevas filogenias (Chaw et al. 2000, Frohlich & Parker 2000, Zanis et al. 2002) que tienen que ver directamente con la in- terpretación de la evolución de caracteres asociados al origen de las angiospermas. En primer lugar, la relación entre gnetales y coníferas debería servir para examinar más críticamente la anatomía y embriogenia de ambos grupos a fin de discriminar posibles homologías. Por ejemplo, la organización del suspen- sor y proembrión es muy similar en gnetales y arau- cariáceas. Además, las gnetales y algunas coníferas son las únicas plantas con gametos masculinos binu- cleados y donde el gametófito femenino continúa su desarrollo después de la fecundación (Friedman & Carmichael 1998, Friedman 2001b, 2001c). Las angiospermas suelen venir caracterizadas por sus gametófitos masculinos trinucleados, gametófi- tos femeninos octonucleados con siete células, doble Figura 15. Hipótesis sobre el origen y evolución inicial del en- fecundación, endospermo triploide y una pauta celu- dospermo de angiospermas, basada en la asunción de que las lar de embriogenia. En algunos casos, se han obser- angiospermas basales no exhiben un segundo evento de fecunda- cion. Esto implicaría la homología del endospermo de las angios- vado ciertas variaciones en el número de núcleos de permas con el gametófito femenino de gimnospermas. Friedman la célula central del gametófito, contándose hasta & Floyd (2001). catorce, pero siendo dos el número más habitual en Figure 15. Hypothesis on the origin and early evolution of angiosperm endosperm based on the assumption that the basal an- la abrumadora mayoría. giosperms exhibit a second event of fertilisation. Friedman & Floyd (2002). Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 191

Figura 16. Ilustración de las dos pautas posibles para el desarrollo del endospermo de acuerdo con su origen materno y biparental. Arriba: antes del descubrimiento de la doble fecundación en angiospermas, a finales del siglo XIX, se asumió que la fusión de los dos núcleos polares de la célula central daba lugar a un endospermo de origen materno, el cual suponía un retraso en el desarrollo del gametófito hasta la formación del zigoto. Es posible que el endospermo de las angiospermas basales se forme de esta manera, porque en ningún caso se ha observado un evento de doble fecundación. Abajo: después del descubrimiento de la doble fecundación, se asumió que el endospermo triploide y la doble fecundación eran rasgos comunes a todas las angiospermas, pero la realidad es que sólo se ha observado en eudicoti- ledóneas y algunas monocotiledóneas. Friedman & Floyd (2001). Figure 16. Two possible patterns for the development of endosperm according to hypotheses of maternal and biparental origin. Friedman & Floyd (2002).

rrollo similares a los de angiospermas (Friedman del canal del vientre) y (3) la entrada regular u oca- 1996). La sugerencia sería que la doble fecundación sional de dos gametos funcionales en un sólo arque- evolucionó en un ancestro común a las angiospermas, gonio (Friedman 1992). Parece, por tanto, que la doble los gnetófitos y las coníferas. Este fenómeno da lu- fecundación es una tendencia apomórfica entre los gar a tres escenarios cladísticos igualmente plausibles, espermatófitos, la cual habría evolucionado varias dos de los cuales son compatibles con la monofilesis veces; es decir, estaríamos ante un caso de evolución de gimnospermas y uno con la hipótesis antofítica. reiterativa y habría que considerar que los endosper- Es importante tener en cuenta que la doble fecun- mos de coníferas, gnetales y angiospermas serían, en dación puede haber evolucionado también en el an- cierto modo, homoplásicos. cestro de todos los espermatófitos, porque se han Desde otra perspectiva, Friedman (2001a) ha es- documentado rasgos en Ginkgo y cícadas que supo- tudiado la formación del endospermo en 13 grupos nen un contexto adecuado para la doble fecundación. de angiospermas basales. El desarrollo nuclear es el Estos son (1) la presencia de dos o más gametos más común en angiospermas, pero es una pauta rarí- masculinos genéticamente idénticos por tubo políni- sima en angiospermas basales, en las que lo que pre- co o haustorio, (2) la concurrencia de un gameto fe- valece es el desarrollo celular (sería por tanto, un menino genéticamente idéntico a la ovocélula (núcleo estado plesiomórfico). El tipo helobial y el nuclear 192 J. S. Carrión & B. Cabezudo Anales de Biología 25, 2003

Figura 17. Trayectorias del desarrollo del gametófito femenino en angiospermas (ej. tipo Polygonum) y gimnospermas (ej. Cycas, Ginkgo, Pinus). El gametófito octonucleado de angiospermas resultaría una etapa sexualmente madura, pero somáticamente inmadura, si asumimos que la derivación heterocrónica tiene lugar por un proceso de progénesis, en el que la fecundación se anticipa y las fases de desarrollo sincitial y celularización se acortan considerablemente. Friedman (2001c). Figure 17. Trajectories for the development of female gametophyte in angiosperms and gymnosperms, according to Friedman (2001c). aparecen varias veces en el curso de la evolución de sentido, el endospermo de angiospermas sería homó- angiospermas. El tipo helobial, muy común en mo- logo del gametófito femenino de gimnospermas. La nocotiledóneas, aparece también en algunas Nym- primera hipótesis encuentra argumentos de apoyo en phaeales. el hecho de que la doble fecundación en gimnosper- Durante más de un siglo, dos hipótesis han com- mas produzca embriones supernumerarios y en algu- petido para explicar el origen del endospermo de nos modelos sobre la eficacia adaptativa de la estra- angiospermas. Una de ellas sostiene que éste es ho- tegia altruista (Friedman 1995, 2001b). mólogo de un embrión supernumerario cuyo desarro- Pero la segunda hipótesis, la de que el endosper- llo normal se modificó para dar lugar «altruistamen- mo angiospérmico pueda ser homólogo del gametó- te» a un tejido nutricional (Friedman 1994). La otra fito femenino de gimnospermas, también resulta con- sostiene que la fusión de los núcleos masculino y gruente desde la perspectiva de la genética del desa- femenino asociada con la iniciación del endospermo rrollo embrionario de ambos grupos (Friedman en angiospermas no es de tipo sexual sino que repre- 2001c). En particular, habría que invocar algún tipo senta una especie de fase vegetativa en el desarrollo de mecanismo heterocrónico para la evolución de este del gametófito femenino (Ehrendorfer 1994). En este síndrome (Fig. 17). Todos las gimnospermas actua- Anales de Biología 25, 2003 Perspectivas en evolución vegetal 193

les forman gametófitos grandes, los cuales represen- Este contexto es contrapuesto al de la homología tan tejidos nutricios para el embrión en desarrollo. embrión-endospermo. En este escenario hipotético, el La mayoría siguen una ontogenia somática compar- factor esencial en el origen del síndrome de angios- timentada en tres etapas: (1) fase de núcleos libres permas no sería la doble fecundación, sino la progé- (mitosis sin citoquinesis), (2) fase de celularización nesis relativa a la cronología de la fecundación. La del sincitio (citoquinesis sin mitosis) y (3) fase de subsiguiente formación de un endospermo sexual crecimiento celular (con mitosis y citoquinesis aco- habría producido beneficios genéticos. Asumida la pladas). Durante esta última fase, se inicia la forma- homología embrión-endospermo, el punto de partida ción de los arquegonios y, en algún momento de la sería la producción de un embrión supernumerario, misma, tiene lugar la fecundación; tempranamente en es decir, el evento de doble fecundación. las coníferas, tardíamente en cícadas y Ginkgo. Es presumible que el debate continúe durante al- Este escenario de ontogenia somática en gimnos- gunos años. Algunos descubrimientos recientes siguen permas sería nuestro punto de partida (Fig. 17). El apuntando en una u otra dirección. La ontogenia del gametófito femenino en angiospermas se inicia con endospermo en Zea guarda grandes similaridades en una serie sucesiva de tres divisiones nucleares libres sus fases iniciales con la de un embrión (Kranz et al. para formar un sincitio que contiene ocho núcleos. 1995). Por contraposición, el hecho de que algunos La celularización subsiguiente es parcial y produce mutantes en Arabidopsis produzcan endospermos sin seis células uninucleadas (tres antípodas, dos sinér- fecundación, de origen materno (Ohad et al. 1999), gidas y una ovocélula) y una cámara central (célula apoya la hipótesis de la homología entre el endosper- central) que contiene dos núcleos remanentes del mo y un gametófito ancestral. Esto indica que el even- estado sincitial (núcleos polares). Antes o durante la to de doble fecundación no es necesario para la for- segunda fecundación, los núcleos polares se funden. mación de un endospermo entre las angiospermas. En La fase de crecimiento celular es, por tanto, un pro- este sentido, sería interesante investigar lo que ocu- ceso posterior a la fecundación. rre con las angiospermas primitivas y observar más La secuencia de eventos en gimnospermas y an- en profundidad los rasgos genéticos y fenotípicos de giospermas es la misma. Sin embargo, la fase sinci- ese endospermo de origen materno en Arabidopsis. tial resulta fuertemente reducida en las angiospermas (muchas menos mitosis), del mismo modo que ocu- Agradecimientos rre con la fase de celularización, cuya duración se abrevia. La fase de crecimiento celular, sin embargo, M.T. Borja colaboró en la elaboración de algunas resulta muy similar en duración y resultado final. La figuras (Figs. 15-17). K.J. Willis nos cedió los fi- alteración más profunda en la ontogenia del gametó- cheros gráficos de parte de las figuras 9 y 11. Este fito de las angiospermas es, por tanto, el adelanto en artículo se relaciona con investigaciones financia- la cronología de la fecundación desde un estado tar- das bajo los auspicios de los proyectos BOS2000- dío en la ontogenia somática hasta otro temprano, 0149 (Ministerio de Educación) REN2003-02499 y justo después de la celularización. En este sentido, el PI-17/00739/FS/01 (Fundación Séneca, Gobierno gametófito femenino de angiospermas es progenéti- Regional de Murcia). co en relación al de sus ancestros. La hipótesis del endopermo angiospérmico como Referencias homólogo del gametófito femenino de angiospermas requeriría, por tanto, los siguientes eventos evoluti- Adams KL, Song K, Roessler PG, Nugent J.M. Doyle JL vos: (1) una fuerte tendencia entre los ancestros de & Palmer JD. 1999. Intracellular gene transfer in angiospermas hacia la progénesis (maduración sexual action: dual transcription and multiple silencings of anticipada) en el gametófito femenino, (2) una abre- nuclear and mitochondrial cox2 genes in legumes. viación significativa de las dos primeras fases de la Proceedings of the National Academy of Sciences, ontogenia somática, (3) introducción de un evento de USA 96: 13863-13868. fusión nuclear que inicia la fase celular y produce un Alberch P & Blanco MJ. 1996. 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