UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES

Diversidad taxonómica y funcional de arañas epígeas (Arachnida) en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio en el cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador

Trabajo de grado (modalidad Proyecto de Investigación) presentado como requisito para obtener el título de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales

AUTOR: Rojas Mera Luis David TUTOR: MSc. Adriana Paulina Guarderas Valverde

Quito, 2021

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DERECHOS DE AUTOR

Yo, Luis David Rojas Mera en calidad de autor y titular de los derechos morales y patrimoniales del trabajo de titulación: “Diversidad taxonómica y funcional de arañas epígeas (Arachnida) en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio en el cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador”, modalidad Proyecto de Investigación, de conformidad con el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservo a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la normativa citada.

Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior. El autor declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.

Firma: ______

Luis David Rojas Mera

C.C.: 1726499716.

Dirección electrónica: [email protected]

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APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL TUTOR

Yo, Adriana Paulina Guarderas Valverde, en mi calidad de tutora del trabajo de titulación, modalidad: Proyecto de Investigación, elaborado por el estudiante Luis David Rojas Mera; cuyo título es: Diversidad taxonómica y funcional de arañas epígeas (Arachnida) en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio en el cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador, previo a la obtención del Grado de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales; considero que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad Central del Ecuador.

En la ciudad de Quito a los dieciséis días del mes de marzo del año 2021

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Firma

Adriana Paulina Guarderas Valverde

DOCENTE TUTORA

C.C.: 1711980738

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APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN

El Tribunal constituido por: MSc. Fidel Rodríguez y MSc. Ana Soto

Luego de receptar la presentación escrita del trabajo de titulación previo a la obtención del título de Licenciado/a en Ciencias Biológicas y Ambientales presentado por el señor Luis David Rojas Mera.

Con el título: Diversidad taxonómica y funcional de arañas epígeas (Arachnida) en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio en el cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador.

Emite el siguiente veredicto: APROBADO

Fecha: 3 de junio de 2021.

Para constancia de lo actuado firman:

Nombre Apellido Calificación Firma

Revisor 1 Fidel Rodríguez 19.68 ______

Revisor 2 Ana Soto 19.4 ______

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ÍNDICE GENERAL

pág.

DERECHOS DE AUTOR ...... ii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL TUTOR ... iii APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN ...... iv ÍNDICE GENERAL...... v LISTA DE TABLAS ...... vi LISTA DE FIGURAS ...... vii LISTA DE ANEXOS ...... viii RESUMEN ...... ix ABSTRACT ...... x INTRODUCCIÓN ...... 1 METODOLOGÍA ...... 8 Área de estudio ...... 8 Diseño de estudio ...... 9 Población y muestra ...... 9 Métodos (campo, gabinete o laboratorio) ...... 9 Análisis estadístico ...... 11 RESULTADOS ...... 16 Composición de arañas de suelo en el páramo del cerro Atacazo ...... 16 Gremios funcionales ...... 17 Diversidad alfa ...... 19 Comparaciones de diversidad ...... 22 Relación con parámetros ambientales ...... 29 DISCUSIÓN ...... 31 CONCLUSIONES ...... 39 RECOMENDACIONES ...... 40 LITERATURA CITADA...... 41 ANEXOS ...... 49

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LISTA DE TABLAS

Tabla pág.

1. Composición taxonómica de las arañas epígeas registradas para el área de estudio...... 16 2. Composición de gremios funcionales y su abundancia acumulada para el área de estudio...... 17 3. Resultados del análisis SIMPER para el área de estudio...... 28 4. Datos mensuales de la diversidad de arañas epígeas y promedios de mediciones de parámetros ambientales, utilizados para los análisis de correlación...... 29

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LISTA DE FIGURAS

Figura pág.

1. Mapa del área de estudio en el páramo del cerro Atacazo, provincia de Pichincha. 8 2. Patrones de abundancia de los gremios funcionales registrados para ambos estratos de vegetación a través de los meses de muestreo...... 19 3. Curvas de acumulación de morfoespecies para los dos estratos de vegetación por estado...... 21 4. Análisis de rarefacción-extrapolación basada en abundancias para q=0 (riqueza) . 22 5. Patrones de diversidad verdadera a través del tiempo para ambas zonas del páramo de pajonal ...... 23 6. Patrones de diversidad verdadera a través del tiempo para ambas zonas del páramo arbustivo ...... 24 7. Diversidad beta de las comunidades de arañas epígeas evaluada a través del tiempo mediante los coeficientes de similitud de Jaccard y Sorensen...... 26 8: Análisis NMDS para la abundancia por meses de las arañas epígeas entre zonas quemadas y conservadas de ambos estratos...... 28 9. Resultados de las correlaciones ...... 30

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LISTA DE ANEXOS

Anexo pág.

A: Coordenadas de los puntos de muestreo en formato UTM, en el páramo del cerro Atacazo...... 49 B: Registro fotográfico del proceso de revisión de trampas en el cerro Atacazo...... 49 C: Permiso de investigación científica...... 50 ...... 50 D: Permiso de movilización de muestras...... 52 E: Certificado de depósito de muestras...... 53 ...... 53 F: Resultados de los análisis de normalidad y Test de Friedman para los gremios funcionales de las arañas epígeas en el páramo del cerro Atacazo...... 54 G: Resultados de los análisis de normalidad, ANOVA de medidas repetidas y/o Test de Friedman para el promedio de la riqueza y abundancia de las familias de arañas epígeas en el páramo del cerro Atacazo...... 55 H: Curvas rango-abundancia de morfoespecies de arañas para el proceso de sucesión post-fuego en el cerro Atacazo...... 57 I: Complementos del análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS)...... 58 J: Análisis de correlación para la diversidad acumulada de arañas epígeas del cerro Atacazo y parámetros ambientales...... 60 K: Escaneado de la traducción certificada del resumen...... 64

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TEMA: Diversidad taxonómica y funcional de arañas epígeas (Arachnida) en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio en el cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador.

Autor: Luis David Rojas Mera

Tutora: Adriana Paulina Guarderas Valverde

RESUMEN

El fuego es una de las perturbaciones más frecuentes en ecosistemas naturales, sin embargo, en los páramos se conoce muy poco de su efecto sobre comunidades de organismos altamente diversos, como es el caso de las arañas. Tras un incendio en el año 2018 en el páramo del cerro Atacazo, provincia de Pichincha, se analizó durante 9 meses el efecto del fuego sobre la diversidad y gremios funcionales de arañas epígeas a través de un proceso de sucesión ecológica en las dos principales formaciones vegetales de la zona: páramo herbáceo y páramo arbustivo. Se evaluó también la relación entre los patrones de diversidad y parámetros ambientales. Mediante trampas de caída ubicadas en zonas quemadas y en zonas conservadas, se colectaron 383 individuos distribuidos en 10 familias, 18 morfoespecies y 7 gremios funcionales. Se registró mayor riqueza, abundancia y gremios funcionales en las zonas quemadas, patrón que con el paso del tiempo fue disminuyendo hasta ser similar al de las zonas conservadas. Las familias Hahniidae, Linyphiidae y Amaurobiidae, fueron responsables del 76% de la variación de los ensamblajes. Se encontró correlaciones inversas fuertes y significativas entre el aumento de la cobertura vegetal y la disminución de la diversidad de las arañas. Se concluyó que el fuego altera a corto plazo la composición y estructura de las comunidades de arañas epígeas; se recomienda profundizar en este tipo de estudios en éste y otros grupos de artrópodos de páramo. PALABRAS CLAVE: ARAÑAS EPÍGEAS, DIVERSIDAD TAXONÓMICA, GREMIOS FUNCIONALES, INCENDIO, PÁRAMO, SUCESIÓN ECOLÓGICA.

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TITLE: Taxonomic and functional diversity of epigeal spiders (Arachnida) in a process of ecological chain after a forest fire in the Atacazo Hill, Pichincha province, Ecuador.

Author: Luis David Rojas Mera

Tutor: Adriana Paulina Guarderas Valverde

ABSTRACT

A forest fire is one of the most frequent disturbances in natural ecosystems; however, in the moorlands very little is known about its effect on highly diverse communities of organisms, such as spiders. After a forest fire in 2018 in the moorland of Atacazo Hill, Pichincha province, the effect of fire on the diversity and functional guilds of epigeal spiders was analyzed for 9 months through a process of ecological chain, in the two main plant formations of the area: herbaceous moorland and shrub one. The relationship between diversity patterns and environmental parameters was also evaluated. Through falling traps located in burned and conserved zones, 383 individuals were collected and distributed in 10 families, 18 morphospecies and 7 functional guilds. Greater affluence, abundance, and functional guilds were registered in the burned areas; as time passes by, this pattern was decreasing over time until it was similar to that of the conserved areas. The Hahniidae, Linyphiidae and Amaurobiidae families were responsible for 76% of the variation of the assemblages. Strong and significant inverse correlations were found between the increased vegetation cover and the decreased spiders diversity. It was concluded that fire alters in the short term composition and structure of the epigean spider communities. It is recommended to go further in this type of studies in this and other groups of moorland arthropods. KEY WORDS: EPIGEAL SPIDERS, TAXONOMIC DIVERSITY, FUNCTIONAL GUILDS, FIRE, MOORLAND, ECOLOGICAL CHAIN.

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INTRODUCCIÓN

Los artrópodos son considerados los animales más abundantes, conspicuos y diversos, con más de 1 millón de especies descritas hasta la fecha en todo el mundo (Ribera et al. 2015). Este grupo constituye un componente activo en la mayoría de procesos ecológicos, como la descomposición de la materia orgánica, traslocación de energía, reciclaje de nutrientes, dispersión de semillas, polinización, parasitismo, herbivoría y depredación (Paredes 2010, Ibáñez y Granadillo 2014). Por ello, y debido a la relativa facilidad de su colecta, es frecuente observar que, tanto insectos como arácnidos, presentan los valores más altos de riqueza, abundancia y dominancia para ecosistemas terrestres (Flórez 1988).

Dentro de la clase Arachnida, los artrópodos del orden Araneae se caracterizan por tener el cuerpo dividido en un segmento anterior o prosoma y otro posterior u opistosoma, ausencia de alas, cuatro pares de patas, una glándula abdominal productora de seda, un par de pedipalpos (generalmente diferencial entre especies) y uno de quelíceros conectados a una glándula de veneno (Melic et al. 2015, Platnick et al. 2020). En términos de diversidad, este grupo es superado únicamente por ciertos órdenes de insectos que presentan una enorme variedad de especies, que se ubican en distintos grupos tróficos (Grismado et al. 2015). Mientras que, para las arañas, un taxón estrictamente depredador, se han descrito alrededor de 49 mil especies distribuidas en más de 4 mil géneros y 128 familias, convirtiéndolas en uno de los grupos de fauna más exitoso y diverso (World Spider Catalog 2020).

Sin embargo, la taxonomía y el número de especies por sí solos no reflejan de manera completa su realidad e importancia ecológica en el medio (Wong 2018). Es así que resalta la función de las arañas como depredadoras generalistas o especialistas de otros taxones de artrópodos, incluyendo a otras arañas (Benamu 2010), ya que, dependiendo del ecosistema, pueden llegar a consumir entre el 40 y 50% de la biomasa, influyendo considerablemente en la cadena alimenticia (Martínez 2008, Macías 2018).

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Para comprender de mejor manera su rol en el ecosistema y al mismo tiempo aproximarse al estudio de su diversidad funcional, la araneofauna frecuentemente se clasifica en gremios funcionales (Martínez 2008). Es decir, a la forma en que explotan un mismo recurso ambiental, sin tener en cuenta posibles relaciones filogenéticas (Cardoso et al. 2011).

Algunos autores, entre ellos Cardoso et al. (2011) y Podgaiski et al. (2013), han propuesto que, para agrupar a las familias de arañas, es factible usar como referencia el recurso alimenticio, el tipo de tela que construyen y el método activo de caza. Tales agrupaciones pueden considerarse un reflejo de la gran variedad de nichos ecológicos que pueden ocupar, los cuales, se relacionan estrechamente con la disponibilidad de presas, pero también con factores ambientales y biogeográficos (Haddad et al. 2015).

En este sentido, la estructura de la vegetación y el aumento o disminución de la temperatura y la humedad relativa en el medio, tienen una fuerte influencia en los patrones de diversidad y ecología de la araneofauna (Cruz et al. 2017, Torres et al. 2017). En consecuencia, estos organismos han desarrollado distintas adaptaciones comportamentales, morfológicas y fisiológicas para poder distribuirse en la mayoría de los ecosistemas (Jiménez-Valverde y Lobo 2007).

Prueba de ello, en ambientes con complejas comunidades vegetales, la riqueza y abundancia de arañas que elaboran distintos tipos de telarañas o trampas para capturar a sus presas es mayor que la de las especies de suelo (Benamu 2010). Mientras que, en ambientes con suelos más descubiertos, es común que sea más frecuente el registro de arañas cazadoras de suelo, generalmente clasificadas en acechadoras, emboscadoras, errantes, y corredoras, que buscan activamente sus presas (Podgaiski et al. 2013, Macías 2018). Esta dinámica, sin embargo, habitualmente puede ser alterada por disturbios que empobrecen temporalmente los microhábitats y por ende la composición de sus comunidades biológicas, entendiendo a las mismas como la interacción de poblaciones de distintas especies en un área y tiempo determinados, en respuesta a la necesidad de recursos y a las variables ambientales (Flórez 1998, Córdova-Tapia y Zambrano 2015).

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Estas perturbaciones pueden ser de origen natural, resultando en ocasiones inevitables e inherentes en el medio, para mantener el equilibrio ecosistémico (Gonzáles et al. 2014). También pueden ser de origen antrópico, como por ejemplo, los incendios provocados que dependiendo de su alcance e intensidad, no solamente alteran el equilibrio del ecosistema, sino que lo degradan y provocan la pérdida de los servicios ecosistémicos por las afectaciones a la biodiversidad y sus funciones (Gonzáles et al. 2014, Michaud 2015).

Las condiciones ambientales que se presentan tras un incendio en un ecosistema natural, entre ellas la gran cantidad de materia orgánica quemada en el suelo, homogenizan el entorno y se convierten en un filtro de nichos ecológicos (Heikkala et al. 2016, Moretti et al. 2016). Al mismo tiempo, dan paso a procesos de regeneración y sucesión secundaria, es decir, al cambio en la composición y estructura de una comunidad biológica a través del tiempo mediante procesos de colonización y recambio por parte de especies oportunistas y/o pioneras, hasta alcanzar un estado heterogéneo, y en cierta medida similar al existente antes del disturbio, con el establecimiento de especies más competitivas (Michaud 2015, Romero y Tixi 2015).

Por tanto, el proceso de sucesión ecológica puede ser abordado desde distintas aproximaciones, una de ellas es la evaluación de las respuestas de las comunidades de artrópodos, especialmente de arañas, frente a perturbaciones como los incendios (Urones y Majadas 2002). Diversos estudios se han encaminado a obtener información acerca de la respuesta de distintos grupos funcionales y ensamblaje de comunidades de arañas en procesos de sucesión post-fuego.

Ferrenberg et al. (2006) reportaron que las arañas y otros depredadores pequeños, son capaces de establecer poblaciones estables colonizando un área quemada desde distancias de 90 m a la redonda, debido en parte a su gran capacidad para movilizarse. De manera similar, Podgaiski et al. (2013) sostienen que la diversidad de arañas cazadoras de suelo disminuye conforme avanza el tiempo después de una quema y el aumento de la complejidad de la vegetación, que a su vez da paso a las arañas tejedoras por la creación de microhábitats favorables para la construcción de telas.

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En otra investigación relacionada, los autores demostraron que la abundancia de las familias dominantes de arañas en sabanas africanas, ya no difieren entre sitios quemados y conservados, después del decimosegundo mes (Haddad et al. 2015).

En Sudamérica, específicamente Brasil y Argentina se destacan por la gran cantidad de estudios dedicados a la araneofauna. En este último, Torres et al. (2017) estudiaron ensamblajes de arañas epígeas en 3 localidades de un bosque amenazado por la expansión de la frontera agropecuaria, reportando mayor dominancia para los gremios de arañas tejedoras espaciales y cazadoras activas. Además, argumentan que el tipo de uso de suelo incide de manera significativa en el ensamblaje de comunidades de arácnidos.

De igual manera, Cruz et al. (2017) demostraron la eficiencia de las trampas de caída y el cumplimiento de la suficiencia taxonómica al usar el nivel de familias para elaborar análisis representativos, tras evaluar las arañas epígeas de tres ecorregiones de Argentina. En ese país, así como también en Colombia y Perú, se ha estudiado la composición y estructura de arañas no solo en ambientes naturales sino también en agroecosistemas (Sabogal 2011, Almada et al. 2016, Cruz 2017). En estos últimos estudios, se resalta la importancia de las arañas como bio-controladoras de plagas.

En el caso de Ecuador, se cuenta con muy pocos estudios acerca del ensamblaje, estructura y composición de comunidades de arácnidos, ya que la mayoría consiste en descripciones taxonómicas y reportes de especies. Al respecto, Espinosa (2010) estudió la diversidad de la familia Araneidae en la ciudad de Quito y valles interandinos aledaños, reportando nuevos registros para 8 géneros distintos y 12 especies. Mientras que Muñoz (2013), evaluó la misma familia a lo largo de un gradiente altitudinal en los Andes nor-orientales, detallando la disminución de la diversidad de arañas conforme aumenta la altitud. Por su parte, Macías (2018) realizó estudios de araneofauna enfocándose en la comunidad de arañas cazadoras activas del Bosque Protector Cerro Blanco, provincia del Guayas; el autor describió una diversidad alfa media de 17 familias. Este tipo de investigaciones han servido para generar una de las más recientes

4 compilaciones taxonómicas para el orden Araneae del país, realizada por Morejón (2020), quien reporta 752 especies distribuidas en 60 familias.

Poca información se tiene acerca de la diversidad y ecología de las arañas en otras regiones del país. Por ello, es necesario tener en cuenta que el Ecuador se caracteriza por poseer una importante variación de ecosistemas y microhábitats debido a la influencia de factores ambientales y geográficos como los gradientes altitudinales, ubicación con respecto a la línea ecuatorial, la presencia de la cordillera de los Andes y diversos regímenes climáticos (Bravo 2013). De esto se desprende su enorme diversidad biológica relacionada, cuyo estudio ha generado clasificaciones para diferentes grupos de organismos y descripciones como, por ejemplo, las 91 formaciones vegetales y ecosistemas distintos (Ministerio del Ambiente del Ecuador 2013). De entre los mismos sobresalen todos los relacionados a los páramos, por su fragilidad y la importancia de los servicios ambientales que brindan a la sociedad (Aguirre et al. 2014).

Araneofauna y páramos del Ecuador

Los páramos son ecosistemas naturales de alta montaña caracterizados por una topografía inclinada, elevada humedad, bajas temperaturas, y alta exposición a la radiación solar y al viento (Camacho 2014). En Ecuador se encuentran distribuidos de manera casi ininterrumpida por encima de los 3 000 msnm a lo largo de la cordillera de los Andes, representando el 5.94% del territorio nacional (Mena 2010, MAE 2013). Este tipo de formaciones vegetales brindan importantes servicios ecosistémicos como la mitigación del cambio climático a través de la absorción y fijación de carbono, la retención, producción y distribución de agua hacia las tierras bajas, además del soporte de distintas cadenas tróficas que permiten altos niveles de endemismo y una diversidad biológica adaptada a las severas condiciones climáticas (Mena y Hofstede 2006, Ibáñez y Granadillo 2014). Gran parte de esos servicios ambientales se relacionan directamente con la diversidad, complejidad y roles tróficos de las comunidades biológicas (LLambí y Cuesta 2014). Además, la descripción de este tipo de servicios ha sido posible gracias a la recopilación de información biológica, mediante registros

5 taxonómicos y estudios acerca de la diversidad funcional de las comunidades (Córdova-Tapia y Zambrano 2015).

Para los páramos ecuatorianos, el estudio de la diversidad faunística se ha enfocado principalmente en vertebrados. Por lo que varios autores, entre ellos Yánez-Muñoz y Meza (2006), LLambí y Cuesta (2014), y Garzón y Pozo (2015), reportan importantes ensamblajes de especies andinas, que en ocasiones muestran una baja diversidad como consecuencia de un desequilibrio ecológico a causa, muy probablemente, de los efectos de actividades antrópicas insostenibles (Yánez-Muñoz y Meza 2006). En el caso de los artrópodos, a pesar de representar entre el 64 y 85% de todas las especies de fauna descritas (Castañeda et al. 2007, Farfán 2016), su entendimiento es todavía incipiente en estas formaciones vegetales.

No obstante, en un reciente estudio Obregón (2020) evaluó la diversidad poblacional del orden Coleoptera (Latreille 1802) en un proceso de sucesión tras un incendio en el 2018 en el páramo del cerro Atacazo, provincia de Pichincha. La autora describe 12 familias y 73 morfotipos agrupados en ocho gremios alimenticios y evidencia que tanto la diversidad como la abundancia disminuyeron a lo largo del estudio en las zonas quemadas. Esta es una de las primeras aproximaciones al estudio de la sucesión ecológica post-fuego para los páramos del país, mediante la evaluación de la dinámica poblacional de insectos. Por el contrario, este tipo de investigaciones para las arañas de los páramos del Ecuador, se limitan a las de Oxbrough y Ramsay (2001), Pickett (2001) y Smithers (2001). Las mismas representan los primeros, pero desafortunadamente los únicos aportes disponibles para el estudio de arañas en los páramos del país, incluyendo descripciones taxonómicas y una clave dicotómica para el páramo del volcán Chiles, en la frontera entre Colombia y Ecuador.

La necesidad de llenar estos vacíos de información es prioritaria, ya que la fuerte dependencia de la araneofauna con la estructura física del ambiente, en especial de la vegetación, las convierte en organismos altamente sensibles a disturbios y alteraciones de su hábitat (Almada et al. 2016, Torres et al. 2017). Por otro lado, las capas superiores de suelo de los páramos en general, al ser constantemente expuestas a quemas e

6 incendios intencionales para adecuar el terreno para la agricultura, la ganadería o la expansión urbana, resultan severamente afectadas y expuestas a la erosión y pérdida de funciones (Grupo de Trabajo en Páramos del Ecuador 2006). En definitiva, el estudio de la araneofauna en los páramos puede contribuir en la determinación del nivel de importancia y de conservación de un ecosistema altamente frágil, debido a su potencial para reflejar el grado de afectación de una zona alterada (Haddad et al. 2015). Además de un inventario taxonómico, la aproximación a la diversidad funcional puede informar cómo estos individuos están estructurados en la comunidad, sus roles tróficos, y cuáles son los rasgos funcionales que son filtrados o seleccionados tras una perturbación (Podgaiski 2013)

Por todo lo expuesto, el presente estudio aborda la siguiente pregunta de investigación: ¿Cómo se ve influenciada la diversidad taxonómica y los gremios funcionales de una comunidad de arañas epígeas en un proceso de sucesión ecológica tras un incendio del 2018 en el páramo del cerro Atacazo, provincia de Pichincha, Ecuador?

Para responder a la misma se formularon las siguientes hipótesis de estudio (alternativas con sus correspondientes hipótesis nulas): a) Los patrones de diversidad, específicamente riqueza y abundancia tanto para la composición taxonómica como para los gremios funcionales de las comunidades de arañas epígeas varía entre zonas conservadas y zonas quemadas, conforme avanza el proceso de sucesión secundaria y; b) los patrones de diversidad están relacionados con parámetros ambientales, como la temperatura, humedad relativa y cobertura vegetal.

Con estos antecedentes, la presente investigación pretende determinar la diversidad taxonómica y los gremios funcionales de una comunidad de arañas epígeas en un proceso de sucesión ecológica, tras un incendio en el páramo del cerro Atacazo en la provincia de Pichincha; específicamente se plantea: a) Describir los patrones de diversidad y gremios funcionales de las arañas de suelo en un periodo de sucesión ecológica secundaria, b) Comparar los patrones de diversidad alfa y beta a lo largo del periodo de sucesión y, c) Relacionar la dinámica de la comunidad de arañas de suelo con parámetros ambientales.

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METODOLOGÍA

Área de estudio

El cerro Atacazo se ubica en la Cordillera Occidental, provincia de Pichincha, entre los cantones Mejía y la parroquia Cutuglagua al sur del Distrito Metropolitano de Quito (DMQ) (Fondo para la Protección del Agua 2018). A los alrededores se encuentra ubicada la Comuna Espejo. De acuerdo a Delgado (2013), el patrón climático va desde muy húmedo a lluvioso y temperado a subtemperado. Se ha reportado la presencia de 82 géneros de plantas distribuidos en 36 familias, siendo Asteraceae la más dominante (Andrade et al. 2012, Delgado 2013).

Figura 1. Mapa del área de estudio en el páramo del cerro Atacazo, provincia de Pichincha.

Un incendio ocurrido entre los meses de septiembre y octubre del año 2018 afectó un total de 1264 hectáreas del páramo de la zona (FONAG 2019). Las afectaciones alcanzaron los dos principales ecosistemas del área: el páramo herbáceo o de pajonal en donde domina el género Calamagrostis, y el arbustal de páramo o páramo arbustivo en donde convergen distintos géneros de plantas entre ellos Baccharis, Escallonia,

8 entre otros (MAE 2013). Como resultado se presentó un mosaico de parches de vegetación conservada y otros quemados, a los cuales se hará referencia como “estados de vegetación”. En estos estratos y estados de vegetación fueron ubicadas las parcelas de estudio (Figura 1). Las coordenadas de los puntos de muestreo se pueden apreciar en el Anexo A.

Las formaciones vegetales mencionadas forman parte de la vertiente alta que contribuye al Río Cristal que, a su vez, es parte de la captación de agua para el DMQ (FONAG 2018). Sin embargo, esta localidad se encuentra bajo constantes presiones antrópicas, por lo que pueden evidenciarse áreas del páramo intervenidas debido a actividades agrícolas, ganaderas y a la invasión de tierras (Delgado 2013, MAE 2013).

Diseño de estudio

El diseño del presente estudio es de carácter observacional ecológico longitudinal, y de tipo analítico correlacional.

Población y muestra

La población está compuesta por las arañas colectadas en las parcelas del presente estudio, ubicadas en remanentes conservados y zonas quemadas y en regeneración del páramo del cerro Atacazo; mientras que la muestra corresponde a todos los individuos de cada unidad de muestreo a los que se les pudo clasificar taxonómicamente.

Métodos (campo, gabinete o laboratorio)

Para la realización de este trabajo de investigación se trabajó con los especímenes colectados en el estudio: “Diversidad poblacional de escarabajos (Insecta: Coleoptera) en un proceso de sucesión dentro del páramo del Atacazo, Pichincha - Ecuador” (Obregón 2020). El mismo se encuentra enmarcado en el proyecto: “Evaluación del impacto ambiental y sucesión ecológica después de un incendio forestal en el cerro Atacazo, Pichincha”, llevado a cabo por la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Central del Ecuador.

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Bajo la autorización de investigación científica N° 003-2019-IC-FLO-FAU-DPAPCH- MA (Anexo B) y el permiso de movilización N° 015-FAU-2019-DPAP- MA (Anexo C), se trabajó en dos zonas en las que se establecieron cuatro parcelas de 10 x 10 m ubicadas en un rango altitudinal de 4000 a 4100 msnm. Las mismas fueron ubicadas una en un área quemada y otra en una conservada, a manera de control, tanto para un estrato de páramo de pajonal como para otro de páramo arbustivo, con una separación entre sí por 100 m.

Para cada parcela se tomó en cuenta las metodologías aplicadas por Cruz et al. (2017) y Gobbi et al. (2018), por lo que se colocaron a ras de suelo cuatro trampas de caída (pit-fall), cada trampa consistió de un vaso plástico de 500 ml de capacidad en el que se colocó de 100 a 200 ml de vinagre blanco para la conservación de los individuos, cubriéndose con un pedazo de plástico negro sostenido mediante pequeñas ramas de vegetación cercana, para protegerla de la lluvia y la evaporación (Kirichenko y Csóka 2017). Para preservar los individuos colectados se utilizaron tubos Eppendorf pequeños con alcohol al 96%, a los cuales se les etiquetó con la información de la fecha y la zona de colecta (Kirichenko y Csóka 2017, Almada et al. 2016). En total se estudiaron cuatro parcelas y se instalaron 16 trampas de caída. De esta manera la metodología se relacionó con investigaciones similares (Urones y Majadas 2002, Podgaiski 2013), adaptando la misma al área de estudio.

Las trampas fueron revisadas cada 15 días (Anexo B), como recomiendan Podgaiski (2013), Zhang et al. (2013), Haddad et al. (2015), y se visitaron de manera conjunta durante nueve meses (desde noviembre de 2018). Después de julio de 2019, las parcelas en el estrato arbustivo fueron intervenidas por gente y ganado, alterando la zona completamente. El muestreo pudo reanudarse un mes después (septiembre de 2019), pero solamente en el estrato de pajonal, y se continuó hasta reunir un total de 13 meses (diciembre de 2019).

Los individuos colectados fueron identificados hasta el nivel de familia y en lo posible hasta género y morfoespecie, para lo cual se utilizó un estereoscopio de la marca: BILL, modelo XTX-3C con aumentos 2X y 4X. Se utilizaron las claves taxonómicas de:

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Smithers (2001), Aguilera y Casanueva (2005), el libro “Spider Families of the World” (Jocqué y Dippenaar-Schoeman 2007), Grismado et al. (2015) y el trabajo realizado por Macías (2018). La taxonomía se asignó tomando como referencia al World Spider Catalog (WSC) versión 21.5 (WSC 2020). La agrupación de las familias en gremios funcionales se basó en la clasificación propuesta por Cardoso et al. (2011), que toma en cuenta el tipo de tela que construyen y el tipo de caza activa de las arañas. Todos los datos fueron registrados mediante la elaboración de una base de datos en el programa Microsoft Excel 2016. Posteriormente los individuos fueron depositados en la colección húmeda de artrópodos del Instituto Nacional de Biodiversidad del Ecuador (INABIO) (Anexo D).

Para evaluar la relación de los parámetros ambientales, entre ellos la temperatura y la humedad relativa, sobre la dinámica de las comunidades de arañas, se utilizó el data logger de marca HOBO U23-001 PrO v2; el mismo realizó mediciones todos los días y se colocó a 100 m de distancia de las parcelas. Además, se utilizaron los datos de cobertura vegetal de una investigación complementaria en el área de estudio (Ramírez, datos no publicados) para relacionarlos con los patrones de diversidad de arañas, a través de los meses de sucesión después del disturbio.

Análisis estadístico

Para el presente estudio se utilizó estadística descriptiva, a través de la realización de tablas y gráficas para presentar los datos de manera ordenada, e inferencial, para lo cual se formularon y contrastaron hipótesis nulas y alternativas, evaluando previamente supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas y así poder utilizar pruebas estadísticas paramétricas o sus equivalentes no paramétricos. Se recurrió también a análisis multivariados de reducción de dimensiones. El nivel de significancia que se tomó en cuenta es del 0.05. Debido a la limitación para comparaciones que implica la diferencia de esfuerzos de muestreo, para los análisis se toma en cuenta los primeros 9 meses en ambos estratos de vegetación, con excepción de uno que se explica más adelante.

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Esfuerzo de muestreo y riqueza esperada

Se realizaron curvas de acumulación de especies con ayuda de los programas ExtimateS 9.1 (Colwell 2013) y Excel 2016. Para las mismas se consideró las morfoespecies observadas y las estimadas mediante los métodos no paramétricos Chao 1, considerado el más riguroso para trabajar con datos de abundancia, Chao 2, estimador basado en datos de frecuencia o presencia-ausencia, y Bootstrap; estos estimadores son recomendados para grupos muy diversos, pero de los cuales la información es limitada (Jiménez-Valerde y Hortal 2003). En vista de que se estudió el cambio de la comunidad de arañas a través de los meses de muestreo, las curvas fueron elaboradas para el primer y último mes de muestreo, y entre estados de vegetación (quemado y conservado).

Diversidad alfa (α)

Las comparaciones de la diversidad alfa se llevaron a cabo independientemente del tamaño de las muestras, permitiendo realizar comparaciones a un mismo nivel de completitud (Chao et al. 2014). Para esto se recurrió al análisis de rarefacción – extrapolación basado en abundancias; este procedimiento se realizó en el programa en línea iNEXT (Chao et al. 2016) y es el único análisis que permite comparar los 13 meses de muestreo del estrato de pajonal frente a los 9 del estrato arbustivo. Se tomó en cuenta el número de diversidad verdadero de orden 0 (q=0), que equivale a la cantidad de morfoespecies observadas, un tamaño de muestra base (muestra de referencia) igual a la abundancia máxima registrada para cada grupo de datos comparados, intervalos de confianza al 95% y 100 permutaciones (Chao et al. 2014, Cruz et al. 2017).

De manera complementaria, se utilizó el software PAST versión 4.03 (Hammer et al. 2001) para calcular los índices de diversidad de Shannon-Weaver y Simpson, siguiendo la metodología de Cruz (2017). Los valores resultantes fueron transformados para obtener los números de diversidad verdadera de orden 1 (q=1) para Shannon-Weaver, y 2 (q=2) para Simpson, para lo cual se recurrió al programa Excel aplicando las

12 fórmulas propuestas por Moreno (2001). Los datos resultantes, conocidos también como números efectivos de especies o números de Hill, permiten realizar comparaciones directas, más robustas y acercadas a la realidad, ya que cada especie es ponderada por su abundancia relativa (Jost 2006, Avalos et al. 2018).

Diversidad beta (β) y comparaciones de diversidad y gremios funcionales

Con el programa Excel se graficaron curvas de rango – abundancia de Whittaker para representar las morfoespecies compartidas entre ambas zonas, para esto se obtuvieron los datos de abundancia relativa (pi) y se asignó rangos, ordenando las abundancias de las morfoespecies de mayor a menor. Estas gráficas permiten presentar información sobre el nivel de dominancia para cada estrato y estado de vegetación (Mejía 2017). La información de la riqueza y abundancia de los gremios tróficos se representó mediante gráficos de barras utilizando el programa Excel. De igual manera, se utilizaron índices de diversidad beta para agrupar y/o diferenciar las comunidades de arañas epígeas en ambos estratos. Con los coeficientes de similitud de Sorensen cuantitativo para la abundancia y el cualitativo de Jaccard para la incidencia, se determinó el nivel de similitud entre ambos estratos a lo largo el estudio (Moreno 2001, Villarreal et al. 2006).

Los promedios de los valores de riqueza y abundancia de la araneofauna epígea y sus gremios funcionales (a nivel de familias), los cuales se derivan del muestreo de las mismas parcelas a través del tiempo (meses), fueron evaluados por estratos y estados de la vegetación con la prueba estadística paramétrica de ANOVA de medidas repetidas al nivel de significancia de 0.05 o su variante no paramétrica, el Test de Friedman, y sus correspondientes pruebas “post-hoc” de Bonferroni o Conover, respectivamente (Mordkovich et al. 2008, Sasal et al. 2010, Goss-Sampson 2020). El Test de Friedman fue utilizado para los grupos de datos que no cumplieron con el supuesto de normalidad incluso después de una transformación de los mismos a log(x+1) (Moretti et al. 2004).

Los análisis se corrieron en el programa estadístico de acceso gratuito JASP 0.14 (JASP 2020), en donde también se realizaron pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk debido

13 al tamaño de las muestras, y de homogeneidad de varianzas, que en el caso de la prueba de ANOVA de medidas repetidas, corresponde al supuesto de esfericidad de Mauchly (Goss-Sampson 2020). La hipótesis nula (Ho) que se evaluó en este caso, fue que los patrones de diversidad no difieren significativamente entre las zonas muestreadas a través del tiempo; mientras que la hipótesis alternativa (Ha) sostiene que sí existen diferencias significativas. Hipótesis similares fueron tomadas en cuenta para la riqueza y abundancia de los gremios funcionales de las arañas epígeas.

Con el propósito de determinar cuantitativa y gráficamente, en un espacio de dos dimensiones, el grado de similitud de la araneofauna epígea por meses entre los estratos y estados de vegetación del estudio, se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS, por sus siglas en inglés) utilizando el programa PAST 4.03 (Cava et al. 2015). Para este análisis multivariado de ordenación, previamente en Excel se construyó una matriz de similitud con los datos de abundancia transformados a log(x+1), para reducir el efecto de las familias muy abundantes sobre el resto, basándose en el índice de Bray-Curtis (Quijano y Martínez 2015, Palacio et al. 2020).

La eficacia del NMDS fue evaluada mediante dos métodos: a) el resultado para el valor de estrés arrojado por el NMDS, que varía entre 0 y 1 y determina el grado de validez de la representación gráfica obtenida, considerándose valores mayores a 0.20 como representaciones pobres o “sospechosas” (Palacio et al. 2020, Romero y Tixi 2015); y b) el diagrama de Shepard, en donde se aprecia gráficamente qué tan bien se preservaron las distancias de similitud en el ordenamiento, además de reportarse el porcentaje de información explicada por el NMDS (Palacio et al. 2020). Así mismo, el valor de estrés fue contrastado con el valor R de una prueba de análisis de similitud (ANOSIM) de una vía con 999 permutaciones; este valor R varía de 0 a 1, en donde 0 indica que los ensamblajes son iguales, mientras que valores cercanos a 1 indican que los ensamblajes son completamente distintos entre sí (Sasal et al. 2010, Quijano y Martínez 2015).

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Complementariamente, para determinar cuáles fueron las morfoespecies que contribuyeron más a la disimilitud de las comunidades de arañas epígeas, se realizó un SIMPER (análisis porcentual de similitud), igualmente, con el programa PAST 4.03 (Quijano y Martínez 2015, Almada et al. 2016, Almada y Sarquis 2017).

Relación de la diversidad de las comunidades con parámetros ambientales

Se evaluó mediante correlaciones la influencia de los promedios mensuales de temperatura, humedad relativa y cobertura vegetal sobre los patrones de riqueza y abundancia de arañas de suelo. Una vez que se evaluó el supuesto de normalidad en cada comparación, se llevaron a cabo correlaciones paramétricas con las variables climáticas, utilizando el coeficiente de Pearson, mientras que con la cobertura vegetal se utilizó el equivalente no paramétrico, es decir, el coeficiente de correlación de Spearman (se trabajó con 9 mediciones a través del tiempo).

Es importante mencionar que para estos análisis se usaron datos de vegetación que fueron medidos en parcelas aledañas a las del presente estudio, durante el mismo periodo, por lo que los resultados, en caso de ser significativos, podrían ser atribuidos a una relación indirecta entre la información mencionada y los datos mensuales de diversidad de arañas epígeas acumulados.

Las correlaciones se llevaron a cabo en el programa JASP 0.14 teniendo en cuenta la metodología propuesta por Paredes (2010) y Sasal et al. (2010). La hipótesis nula (Ho) que se tomó en cuenta en este caso consiste en que los patrones de diversidad de arañas epígeas en el cerro Atacazo (acumulados mensualmente) no se correlacionan significativamente (r=0) con los parámetros ambientales de temperatura, humedad relativa y cobertura vegetal. Por su parte, la hipótesis alternativa (Ha) sostiene que sí existen correlaciones significativas (r≠0).

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RESULTADOS

Composición de arañas de suelo en el páramo del cerro Atacazo

Se recolectaron 403 individuos, de los cuales se tomaron en cuenta para los análisis a 383 (incluyendo juveniles y adultos), distribuidos en 9 familias y 17 morfoespecies para el suborden Araneomorphae y una familia y una morfoespecie para el suborden Mygalomorphae. Con el estereoscopio al que se tuvo acceso fue posible identificar 6 subfamilias y 5 géneros (Tabla 1).

Tabla 1. Composición taxonómica de las arañas epígeas registradas para el área de estudio.

Familia Subfamilia Género / Morfoespecie Arbustivo Pajonal Suborden Araneomorphae Amaurobiidae Amaurobiidae sp1. X X (Thorell 1870). Amaurobiidae sp2. X X Anapidae (Simon Anapidae sp1. X X 1895). Arachosia (Cambridge X X 1882) sp1. Coptoprepes (Simon 1884) Anyphaenidae Amaurobioidinae X (Bertkau 1878). (Hickman 1949). sp1. Coptoprepes sp2. X X Anyphaenidae sp4. X X Hahniidae Hahniinae Hahnia (Koch 1841) sp1. X X (Bertkau 1878). (Bertkau 1878). Hahniidae sp2. X X Linyphiidae Erigoninae Linyphiidae sp1. X X (Blackwall (Emerton 1882). 1859). Linyphiidae sp2. X X Lycosidae Pardosinae Pardosa (Koch 1847) sp1. X (Sundevall 1833). (Simon 1898). Mimetidae Mimetidae sp1. X (Simon 1881). Mimetidae sp2. X X Pholcidae (Koch Pholcidae sp1. X X 1851). Salticidae Euophryinae Salticidae sp1. X X (Blackwall (Menge 1879). 1841). Salticidae sp2. X Suborden Mygalomorphae

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Pycnothelidae Pycnothelinae Stenoterommata (Chamberlin (Chamberlin X X (Holmberg 1881) sp1. 1917). 1917).

Como se aprecia en la Tabla 1, en el estrato de pajonal tres morfoespecies fueron exclusivas para esta zona: Pardosa sp1. (familia Lycosidae), Mimetidae sp1. (familia Mimetidae) y Coptoprepes sp1. (familia Anyphaenidae); mientras que para el estrato arbustivo se recolectaron solamente 15 de las 18 morfoespecies, siendo Salticidae sp2 la única exclusiva. A nivel de familias, la composición para el presente estudio difiere ligeramente, ya que la única que no se colectó en ambos estratos fue Lycosidae.

Gremios funcionales

Se registraron siete gremios funcionales; el gremio más representativo con tres familias fue el de “tejedoras de telas en forma de sábana”, seguido por el gremio de “otras cazadoras” con dos familias. Los cinco gremios restantes solamente incluyen una familia cada uno (Tabla 2).

Tabla 2. Composición de gremios funcionales y su abundancia acumulada para el área de estudio.

Gremios Arbustal Arbustal Pajonal Pajonal Familias funcionales Quemado Conservado Quemado Conservado Cazadoras de suelo Lycosidae - - 1 - Especialistas Mimetidae 1 3 6 2 Anyphaenidae 10 2 7 11 Otras cazadoras Salticidae 2 - - 1 Tejedoras de telas Pycnothelidae 1 - 1 2 sensibles Tejedoras de telas Pholcidae 4 1 7 6 espaciales Amaurobiidae 11 10 27 5 Tejedoras de telas Hahniidae 47 9 78 31 en forma de sábana Linyphiidae 35 16 30 12 Tejedoras de telas orbiculares Anapidae 2 - 1 1 (telarañas)

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En el páramo de pajonal se registró los 7 gremios; mientras que en el páramo arbustivo solo el gremio “cazadoras de suelo” no se recolectó. Como se puede apreciar en al Tabla 2, el gremio “tejedoras de telas en forma de sábana” fue dominante frente al resto, teniendo a la familia Hahniidae como la más abundante en todos los estados de vegetación, con excepción del arbustal conservado, en donde predominó la familia Linyphiidae. Así mismo, Hahniidae fue casi el doble de abundante en el estrato de pajonal que en el arbustivo (Tabla 2).

Al comparar el patrón temporal de diversidad de arañas en los sitios de estudio, se aprecia que tanto la abundancia como la riqueza de gremios disminuye a través del tiempo para ambos estratos. En la figura 2 se observa que, en los primeros meses de muestreo, las parcelas ubicadas en las zonas quemadas y/o en regeneración presentan mayor riqueza y abundancia de individuos que en las zonas conservadas (control), con excepción del mes de diciembre para el estrato arbustivo. Para el mismo, los meses en los que la comunidad de arañas presentó mayor abundancia fueron febrero, seguido de enero y noviembre, en este último se registró la mayor cantidad de gremios (seis). Por otro lado, la mayor riqueza de gremios (cinco) para el estrato de pajonal se registró en los meses de noviembre en la zona conservada y en las dos zonas en el mes de diciembre (Figura 2).

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Figura 2. Patrones de abundancia de los gremios funcionales registrados para ambos estratos de vegetación a través de los meses de muestreo. En donde Q = quemado y C = conservado (control).

La figura 2 de igual manera demuestra un descenso en la disparidad entre riqueza y abundancia de gremios de las zonas quemadas y conservadas, lo que implica que conforme pasa el tiempo, ambos estados de vegetación cada vez son más parecidos entre sí. Al contrastar los datos de los gremios funcionales entre zonas quemadas y conservadas (control) en ambos estratos, para lo cual se evidenció que los valores no cumplen el supuesto normalidad (Anexo F-1), se encontraron diferencias significativas entre las medias de la abundancia de gremios tras aplicar el test de Friedman (p=0.037; Anexo F-2), diferenciándose significativamente el arbustivo conservado del pajonal quemado (prueba post hoc de Conover: p=0.012; Anexo F-2). No se encontraron diferencias significativas entre las medias de la riqueza de gremios entre estratos y estados de vegetación (Test de Friedman: p=0.101; Anexos F-3 y F-4).

Por tanto, no se rechaza la hipótesis nula (Ho) que indica que la riqueza de gremios funcionales de las arañas epígeas no varía significativamente entre estados (quemado vs conservado) a lo largo del proceso de sucesión secundaria. Para la abundancia de los mismos si se encontró evidencia suficiente para rechazar la hipótesis nula y se acepta la alternativa (Ha) de que si existen diferencias significativas.

Diversidad alfa

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La diversidad total del área de estudio consiste de 383 individuos distribuidos en 10 familias, 18 morfoespecies y 7 gremios funcionales; la diversidad alfa fue superior en el estrato herbáceo (229 arañas frente a las 154 del estrato arbustivo). Se registró mayor riqueza, abundancia y gremios funcionales en las zonas quemadas de ambas formaciones vegetales.

Curvas de acumulación de morfoespecies

Tras el primer mes de muestreo (noviembre de 2018), para el estrato de pajonal las curvas de acumulación de especies demuestran que con los métodos no paramétricos Chao 1, Chao 2 y Bootstrap no se estiman más de las siete morfoespecies registradas para la zona conservada y seis de la zona quemada; las curvas no alcanzan una asíntota marcada (Figura 3), mientras que el porcentaje de completitud del muestreo para los estimadores sobrepasa el 80% en ambos estados de vegetación. Así mismo, en la figura 3 se puede apreciar que existe una diferencia considerable entre la zona conservada y la quemada del estrato arbustivo, ya que las curvas del área conservada alcanzan una asíntota marcada mientras que las del área quemada no. Esto se refleja de igual manera en el número de especies estimadas para la zona conservada, manteniéndose en dos con porcentajes de 100, 72 y 76 para Chao 1, Chao 2 y Bootstrap respectivamente, mientras que para la zona quemada se estiman hasta 19 morfoespecies con Chao 1 y Chao 2, y 13 con Bootstrap, frente a las 11 registradas; los porcentajes alcanzados por los estimadores no paramétricos son de 56, 57 y 80 respectivamente.

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Figura 3. Curvas de acumulación de morfoespecies para los dos estratos de vegetación. Se muestran los datos del primer (noviembre de 2018) y último mes de muestreo (julio de 2019). El número de muestras hace referencia a la cantidad trampas pit-fall evaluadas por parcela.

Para el noveno mes (julio de 2019) ninguna curva alcanza una asíntota marcada en ambos estratos (Figura 3), no se estiman más especies de las observadas en el estrato arbustivo y los porcentajes de completitud del muestreo sobrepasan el 80% en todos los estimadores. A pesar de que para el estrato de pajonal las curvas tampoco alcanzan una asíntota marcada (Figura 3), los estimadores calculan hasta cinco morfoespecies más frente a las tres registradas en la zona conservada, y ocho morfoespecies más frente a las 4 colectadas en la zona quemada; en este caso, la eficiencia del muestreo reflejada por los estimadores no sobrepasa del 60% en ninguno de los casos

Análisis de rarefacción – extrapolación

El análisis de rarefacción-extrapolación basada en abundancias para los 13 meses de muestreo del estrato de pajonal frente a los nueve del estrato arbustivo, demuestra que existen solapamientos de los intervalos de confianza (IC) tanto para las zonas quemadas como las conservadas (Figura 4). Esto implica que no existen diferencias significativas para el número de diversidad verdadera de orden 0 (q=0); es decir, el número de especies que se registró a lo largo del estudio no hubiera variado significativamente de haber continuado el proceso de muestreo en las mismas parcelas del presente estudio.

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No obstante, a pesar de que el análisis no predice diferencias, especialmente para las zonas quemadas, si existe la posibilidad de que se dé una diferencia significativa entre la riqueza de morfoespecies en las zonas conservadas, puesto que el solapamiento de los IC para estas zonas es parcial; así mismo, la curva extrapolada del estrato arbustivo, no se sobrepone con la del pajonal (Figura 4). El programa iNEXT arrojó un porcentaje de completitud del muestreo por encima del 90% para ambas comparaciones.

Figura 4. Análisis de rarefacción-extrapolación basada en abundancias para q=0 (riqueza). Las muestras de referencia se denotan por el punto y el triángulo; la extrapolación por las líneas entrecortadas y los IC por las áreas sombreadas.

Comparaciones de diversidad

Índices de diversidad verdadera

Los valores para la riqueza (q=0) y los índices de diversidad verdadera de Shannon (q=1) y Simpson (q=2) indican diferencias entre la zona quemada y conservada en ambos estratos. La comunidad de arañas en el páramo de pajonal presenta los valores

22 más altos de riqueza en el mes de noviembre, en donde se registraron 12 especies en la zona conservada, de las cuales 9.2 contribuyeron en la equidad del ensamblaje (q=1) y 1.16 especies fueron dominantes (q=2); por su parte, para el mismo mes en la zona quemada estos valores fueron 9, 5.5 y 1.3, respectivamente (Figura 5). El mes con menores valores de diversidad verdadera corresponde a enero para la zona conservada y julio para la quemada. En los meses de febrero y abril no se recolectó ningún espécimen en la zona conservada (Figura 5).

Figura 5. Patrones de diversidad verdadera a través del tiempo para el páramo de pajonal. En los meses sin datos no se colectó ningún espécimen. Las barras de error representan el error estándar; para q=0 se tomó en cuenta datos netos de riqueza, por lo que no presentan barras de error.

Para el páramo arbustivo de igual manera se presentan diferencias para los patrones de diversidad a lo largo del tiempo entre las zonas muestreadas. La comunidad de arañas presenta los valores más altos de diversidad verdadera en el mes de enero para la zona

23 conservada, con 6 especies (q=0), 5.75 que contribuyeron a la equidad (q=1) y 1.23 que aportaron a la dominancia (q=2); no se recolectaron individuos en el mes de diciembre, y el mes con menores valores de diversidad fue mayo con solamente una especie (Figura 6). Para la zona quemada noviembre fue el mes con mayores valores de diversidad verdadera, registrándose 11 especies, 8.85 que aportaron a la equidad y 1.18 para la dominancia (Figura 6).

Figura 6. Patrones de diversidad verdadera a través del tiempo para el páramo arbustivo. En los meses sin datos no se colectó ningún espécimen. Las barras de error representan el error estándar; para q=0 se tomó en cuenta datos netos de riqueza por lo que no presentan barras de error.

Para poder comparar estadísticamente los patrones de diversidad en el proceso de sucesión post-fuego, a través de los promedios de riqueza y abundancia de la araneofauna (a nivel de familias), se comprobó previamente los supuestos de normalidad y de esfericidad, evidenciándose que el primero no se cumple para la riqueza aún después de transformar los valores a log(x+1), por lo que se recurrió al

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Test de Friedman, el cual demostró que existen diferencias significativas (p=0.023; Anexo G-1); el análisis post hoc de Conover que se puede apreciar en el Anexo G-1 demuestra que la riqueza a nivel de familias es distinta significativamente entre la zona quemada y conservada del estrato arbustivo (p=0.012), entre las zonas conservadas de ambos estratos (p=0.019) y, entre ambos estados de vegetación del páramo de pajonal (p=0.035).

Para el promedio de abundancias de las familias de arañas epígeas tanto el supuesto de normalidad como de esfericidad se cumplen (Test de Mauchly: p=0.765; Anexo G-2). En consecuencia, el ANOVA de medidas repetidas encontró diferencias significativas (p=0.019; Anexo G-2), demostrándose mediante la prueba post hoc de Bonferroni que la zona conservada del páramo arbustivo se diferencia significativamente de la zona quemada del páramo de pajonal (p=0.010; Anexo G-2).

Por lo tanto, se encontró evidencia suficiente para rechazar la hipótesis nula (Ho) de que los patrones de diversidad no difieren significativamente entre las zonas muestreadas de ambos estratos a través del tiempo, tomando en cuenta un nivel de significancia de 0.05, y, por ende, se acepta la hipótesis alternativa (Ha).

Curvas rango-abundancia

Tras el primer mes de muestreo las curvas de rango-abundancia a nivel de morfoespecies demuestran heterogeneidad para la comunidad de arañas epígeas en todas las parcelas con excepción del arbustivo conservado, ya que en este se recolectaron solamente 4 individuos de las morfoespecies Amaurobiidae sp2. y Linyphiidae sp1. (Anexo H-1). En el primer mes del proceso de sucesión post-fuego, se registraron 14 de las 18 morfoespecies de las cuales las pertenecientes a las familias Amaurobiidae, Hahniidae y Linyphiidae fueron las más dominantes (Anexo H-1).

Lo anterior cambia considerablemente tras julio de 2019 (mes 9), ya que conforme avanzó el proceso de sucesión ya no se registra heterogeneidad y la abundancia disminuye en todas las parcelas, registrándose en la zona conservada del páramo arbustivo únicamente un individuo de Hahniidae sp2. (Anexo H-2); en el Anexo H-2

25 se puede apreciar gráficamente cómo en el noveno mes de muestreo solo se recolectaron 5 morfoespecies de las familias Anyphaenidae, Hahniidae y Linyphiidae.

Índices de diversidad beta (β)

La similitud entre los ensamblajes de la zona quemada y conservada del estrato de pajonal demuestra una tendencia de disminución de los coeficientes de similitud del cualitativo de Jaccard y el cuantitativo de Sorensen a partir del tercer mes (enero), la cual se mantiene hasta el mes de junio y se incrementa en el último mes de muestreo (julio) (Figura 7). Como se parecía en la figura 7, en este estrato de vegetación la mayor cantidad de morfoespecies compartidas se registró en diciembre (coeficiente de Jaccard=0.62), mientras que la abundancia de las mismas fue más semejante en julio (coeficiente de Sorensen=0.57).

Figura 7. Diversidad beta de las comunidades de arañas epígeas evaluada a través del tiempo mediante los coeficientes de similitud de Jaccard y Sorensen. Los meses con valores 0 implican que no existe similitud para morfoespecies compartidas y la abundancia de las mismas; valores cercanos a 1 representan mayor grado de semejanza. Las barras de error representan el error estándar.

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En el estrato arbustivo la tendencia es menos clara, ya que después de diciembre se registra cierta similitud en los ensamblajes de arañas epígeas durante cuatro meses, que ya no se registra más en mayo, junio y julio para el coeficiente de Jaccard. En este último mes se aprecia el pico más alto en la similitud de las abundancias de las morfoespecies (coeficiente de Sorensen=0.6), mientras que la similitud de morfoespecies compartidas tuvo su valor más alto en el mes de enero (coeficiente de Jaccard=0.5) (Figura 7).

Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) El análisis NMDS basado en el índice de Bray-Curtis para la abundancia de las familias de arañas epígeas arrojó un valor de stress de 0.06, por lo que se considera una representación buena. Los primeros cuatro meses de ambas zonas quemadas y los dos primeros de las zonas conservadas forman una agrupación definida (Figura 8, lado izquierdo), por sus altos valores de abundancia de las familias de arañas epígeas. Los meses restantes no se agrupan de manera evidente, esto implica un bajo nivel de semejanza para la abundancia de las familias de arañas entre sí y con la agrupación anteriormente mencionada. Por otro lado, el mes de junio de ambas zonas quemadas se presenta como un dato atípico, lo cual puede estar relacionado con el registro más bajo de abundancia en el estrato de pajonal (Figura 8, lado derecho).

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Figura 8: Análisis NMDS para la abundancia por meses de las arañas epígeas entre zonas quemadas (Q, triángulos) y conservadas (C, círculos) de ambos estratos. Se utilizó la distancia de Bray-Curtis en 2 dimensiones (2D).

En el diagrama de Shepard (Anexo I-1), se puede apreciar que los datos de las distancias generadas a partir de la matriz de similitud usada para generar el NMDS, se preservaron adecuadamente en el espacio de ordenación (no están dispersas); además, este diagrama reporta que alrededor del 91% de información concerniente a la variación de las abundancias de las familias de arañas por estratos y estados de vegetación, está representada por el NMDS. El análisis ANOSIM de una vía con 999 permutaciones, basado en el índice de Bray-Curtis (Anexo I-2), confirmó que existen diferencias entre los ensamblajes de las comunidades de arañas epígeas de ambos estratos (R=0.32; p=0.002); siendo las zonas conservadas de ambos estratos distintas de la zona quemada del estrato de pajonal (p<0.05).

Complementariamente, el análisis SIMPER a nivel de morfoespecies arrojó un porcentaje general de disimilitud de 69%, entre estratos y entre estados de vegetación, tomando en cuenta el índice de Bray-Curtis (Tabla 3). En la Tabla 3 se puede apreciar que las morfoespecies de las familias Amaurobiidae, Hahniidae y Linyphiidae son responsables del 76% de la variación en los ensamblajes en ambas comparaciones.

Tabla 3. Resultados del análisis SIMPER para el área de estudio.

Contribución % Morfoespecie Por estrato de Por estados de la vegetación vegetación (quemado vs conservado) Hahniidae sp2. 27,38 26,7 Linyphiidae sp1. 16,87 15,02 Amaurobiidae sp1. 9,024 9,787 Hahnia sp1. 8,976 9,853 Linyphiidae sp2. 7,794 5,95 Amaurobiidae sp2. 5,889 9,4 Coptoprepes sp1. 5,434 5,154 Pholcidae sp1. 4,144 3,774

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Coptoprepes sp2. 3,376 3,266 Mimetidae sp1. 2,886 2,536 Anyphaenidae sp4. 1,515 1,672 Stenoterommata sp1 . 1,416 1,573 Mimetidae sp2. 1,29 1,282 Arachosia sp1. 1,282 1,766 Salticidae sp1. 1,222 1,061 Anapidae sp1. 1,003 0,8012 Salticidae sp2. 0,2759 0,2447 Pardosa sp1. 0,2246 0,1557

Relación con parámetros ambientales

El supuesto de normalidad se cumplió para los datos mensuales de riqueza acumulada, promedios de temperatura y humedad relativa, y las mediciones de porcentaje de incremento de cobertura vegetal; sin embargo, los datos de abundancia acumulada no cumplieron dicho supuesto, por lo que para estos valores se procedió a trabajar con el coeficiente de correlación de Spearman (Tabla 4; Anexo J). No se detectó correlaciones significativas entre los parámetros ambientales de temperatura y humedad relativa con la riqueza y abundancia de las araneofauna (Anexo J-1 – J-4); esto implica que no se ha encontrado evidencia suficiente para rechazar la hipótesis nula (Ho) de que los patrones de diversidad de arañas epígeas en el cerro Atacazo no se relacionan significativamente con los parámetros ambientales de temperatura y humedad relativa.

Tabla 4. Datos mensuales de la diversidad de arañas epígeas y promedios de mediciones de parámetros ambientales, utilizados para los análisis de correlación.

Riqueza Abundancia Temperatura Humedad Cobertura acumulada acumulada promedio relativa vegetal (%) (C°) promedio Mes 1 26 93 7,24 92,69 23 Mes 2 22 90 6,83 90,06 27,8 Mes 3 20 69 7,68 88,47 30,5 Mes 4 17 59 7,45 95,67 30,7

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Mes 5 16 25 7,58 94,85 36,1 Mes 6 12 15 7,23 96,67 41,3 Mes 7 12 12 6,94 97,84 42,5 Mes 8 9 10 6,86 94,35 59,2 Mes 9 10 10 7,57 89,34 62,3

En contraste, la correlación de Pearson mostró una correlación inversa fuerte y significativa entre el incremento del porcentaje de cobertura vegetal y la disminución de la riqueza de arañas a través del tiempo (r=-0.902, p<0.001; Figura 9; Anexo J-5). Por su parte, la correlación de Spearman de igual manera detectó una correlación inversa fuerte y significativa entre el incremento del porcentaje de cobertura vegetal y la disminución de la abundancia de arañas en los meses de muestreo (r=-0.996, p<0.001; Figura 9; Anexo J-6). En este caso, si se tiene evidencia suficiente para rechazar la hipótesis nula (Ho) y poder sugerir de manera indirecta que los patrones de diversidad de las arañas epígeas en el cerro Atacazo se relacionan significativamente con el incremento de la cobertura vegetal.

Figura 9. Resultados de las correlaciones de Pearson (izquierda) y de Spearman (derecha) entre los valores mensuales acumulados de la diversidad de arañas epígeas y el porcentaje de cobertura vegetal.

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DISCUSIÓN

Los incendios se encuentran entre las perturbaciones más frecuentes en ecosistemas naturales; dependiendo de su frecuencia e intensidad, el fuego simplifica el hábitat y cambia la composición y estructura de las comunidades biológicas en mayor o menor medida (Sasal et al. 2010, Jhariya y Raj 2014). Específicamente en el páramo del cerro Atacazo, tras el incendio de septiembre y octubre del año 2018 se registró mayor diversidad de arañas epígeas en las zonas quemadas en comparación con las zonas conservadas (control), especialmente en el estrato arbustivo, estos resultados son consistentes con lo encontrado en otros estudios que han evaluado el efecto del fuego sobre comunidades de arañas (Urones y Majadas 2002, Moretti et al. 2004). Además, la diversidad taxonómica y funcional de la araneofauna fue mayor en los primeros cuatro meses del proceso de sucesión post-fuego, pero tiende a descender conforme pasa el tiempo, lo cual puede ser explicado por distintos factores.

Uno de ellos es el efecto inmediato del fuego en la productividad de un ecosistema, ya que los nutrientes almacenados en la materia orgánica se liberan a través de procesos de mineralización causados por la quema, promoviendo a su vez, eventos de colonización por parte de especies pioneras de edafofauna y sus potenciales depredadores, en donde sobresalen las arañas de suelo (Jhariya y Raj 2014, Reinoso- Flórez et al. 2016). En este sentido, resalta la importancia del fuego en la creación de distintos hábitats para la artropofauna, y en especial de soportar una gran distribución de arácnidos, debido a mayores oportunidades de supervivencia por la disminución inicial de competidores y el aumento de potenciales presas (Buddle et al. 2000).

Así mismo, Farfán (2016) demuestra que al inicio de una etapa de sucesión la diversidad de artrópodos tiende a aumentar en las zonas quemadas para posteriormente disminuir; el autor argumenta que este aumento tiene que ver con la colonización de las áreas recién quemadas por especies con gran capacidad de movilización, baja especificidad de nicho, y gran plasticidad ecológica. El incremento en la diversidad,

31 sin embargo, también pudo apreciarse en las zonas conservadas en noviembre y diciembre en el estrato de pajonal, y de enero a febrero (exceptuando diciembre) en el estrato arbustivo (Figuras 5 y 6). Ferrenberg (2006) y Benamú (2010) atribuyen este aumento momentáneo de diversidad a factores como la alteración en la disponibilidad y tipo de recursos alimenticios para los artrópodos presas, influyendo indirectamente en los ensamblajes de araneofauna.

Diversidad tras el incendio

En las curvas de acumulación de morfoespecies se evidencia que tras el último mes de muestreo la eficacia de las trampas de caída se ve disminuida con respecto al primer mes en ambos estratos (Figura 3), lo cual puede apreciarse igualmente en las curvas de acumulación de morfoespecies (13 morfoespecies en noviembre frente a seis de julio; Anexo H), ya que ya no se registra heterogeneidad en los ensamblajes, y la abundancia y riqueza disminuyen considerablemente en ambos estratos de vegetación en julio de 2019. Esta disminución de la diversidad de la araneofauna epígea podría asociarse al efecto de la sucesión sobre las comunidades biológicas, específicamente al desplazamiento de las especies cazadoras de suelo debido a la disminución de suelo descubierto, por especies tejedoras que ocupan distintos niveles de la vegetación que se recupera progresivamente (Bultman et al. 1982; Moretti et al. 2002).

A pesar de que al inicio de la etapa de sucesión las especies y estructuras vegetales difirieron entre estados de vegetación, se evidencian valores similares de riqueza de familias (8) y morfoespecies (13) de arañas epígeas (Tablas 1 y 2), especialmente en el estrato de pajonal, en donde Hahniidae dominó frente a las otras familias. Así mismo, como se aprecia en el análisis de rarefacción-extrapolación (Figura 4), la riqueza de morfoespecies no hubiera diferido significativamente de haberse continuado el muestreo de manera continua y con igual esfuerzo en ambos estratos, lo que concuerda con lo establecido por Chao et al. (2014). Esto podría explicarse por la presencia de especies pioneras de vegetación herbácea en las zonas quemadas de ambos estratos, debido a la facilidad que presentan las mismas para colonizar áreas quemadas en páramos, de acuerdo a De los Ángeles (2013) y Gualavisi (2019).

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En el caso del páramo arbustivo, la similitud de los ensamblajes de arañas epígeas entre estados de vegetación disminuye, ya que en la zona conservada se registraron solamente seis familias, siendo Linyphiidae la familia más abundante, en contraste con nueve de la zona quemada y Hahniidae, la más dominante. Algunos factores determinantes para explicar estos resultados pueden ser la predominancia de las grandes raíces de los arbustos en el suelo, la complejidad estructural y la resiliencia de este estrato de vegetación, que dificultan la creación de refugios por parte de las arañas de suelo y favorecen la construcción de telas en los arbustos por parte de las arañas tejedoras (Jhariya y Raj 2014, Reinoso-Flórez et al. 2016, Almada y Sarquis 2017). De acuerdo a Cepeda y Flórez (2007) y Langlands et al. (2010), la mayor disponibilidad de luz y reducida cantidad de hojarasca en el suelo, son otros factores que incrementan la disponibilidad de nichos para las arañas tejedoras en esta zona de estudio, facilitando de esta manera el desplazamiento de las especies colonizadoras de arañas de suelo.

En este contexto, el presente estudio demuestra que la zona conservada (control) del estrato arbustivo fue la que más se diferenció del resto de comunidades estudiadas. Estos resultados concuerdan con los descritos por Obregón (2020), quien describe una menor frecuencia relativa de coleópteros predadores, con respecto a la zona en quemada del páramo arbustivo y al páramo de pajonal del cerro Atacazo. Probablemente, la presencia de escarabajos predadores sumada a la disminuida cantidad de suelo descubierto y la mayor presencia de arañas tejedoras de telas, influyeron significativamente en la disminución de la diversidad de arañas de suelo en esta zona de estudio (Moretti et al. 2004; Cepeda y Flórez 2007).

Gremios funcionales

A pesar de haber registrado solamente 10 familias en esta investigación, se encontraron siete de los ocho gremios funcionales (Tabla 2), propuestos por Cardoso et al. (2011), para las arañas de todo el mundo. En otras evaluaciones de araneofauna en procesos de sucesión post-fuego se encontraron distintos resultados; por su parte, Niwa y Peck

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(2002) basándose en la forma de la telaraña y del periodo del día en el que cazaban encontraron seis gremios funcionales; mientras que Haddad et al. (2015) registraron ocho gremios funcionales tras clasificar la composición taxonómica que reportan. En el cerro Atacazo, la alta riqueza de gremios funcionales se registra, solamente, en los primeros meses de muestreo (cinco gremios en noviembre de 2018 para el estrato de pajonal y cinco en diciembre para el pajonal), puesto que en los últimos meses no se encontraron más de dos en todos los estados de la vegetación (Figura 2).

El gremio de las tejedoras de telas en forma de sábana fue constante y dominante a lo largo del estudio para los dos estratos de vegetación, aunque no en todas las parcelas (Figura 2). En este gremio están clasificadas las familias Amaurobiidae, que engloba arañas crípticas terrestres que construyen telas con varios refugios debajo de cualquier objeto, Hahniidae, que es típica por ubicar delicadas telas cerca de la superficie, y Linyphiidae, que comúnmente coloca sus telas con enredos entre las ramas de arbustos, en hierbas altas o cerca del suelo (Smithers 2001, Jocqué y Dippenaar 2007, Cardoso et al. 2011).

Es posible que estas características de su biología y estilos de vida, en especial de las familias Hahniidae y Linyphiidae, ya que son hasta cinco veces más abundantes en las zonas quemadas en comparación con las conservadas (Tabla 2), les hayan permitido dominar frente al resto de gremios funcionales y mantener un amplio rango de distribución en el suelo y estratos bajos de la vegetación (Langlands et al. 2011). Por tanto, el proceso de regeneración de las zonas quemadas pudo no haber afectado significativamente su desenvolvimiento (Grismado et al. 2015). De igual manera, estas dos últimas familias fueron dominantes, como demuestran los resultados del análisis SIMPER (Tabla 3), hasta el final de la etapa de muestreo.

El segundo gremio funcional dominante fue el de “otras cazadoras”, mismo que también fue registrado a lo largo del estudio. Según Jocqué y Dippenaar (2007) y Cardoso et al. (2011), este gremio incluye a Anyphaenidae y Salticidae, familias que abarcan arañas acechadoras y corredoras en follaje. Cabe recalcar, que la abundancia de Anyphaenidae (individuos = 32, riqueza = 4) supera considerablemente a la de

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Salticidae (individuos = 4, riqueza = 2) y que fue más abundante en las zonas quemadas que en las conservadas.

A pesar de que solo se registraron en los primeros meses, la colecta de los gremios cazadoras de suelo, especialistas y tejedoras de telas espaciales, orbiculares y sensibles, representan un valioso indicador de la relación entre la diversidad funcional de las arañas y el uso del hábitat, de posibles recambios de rasgos funcionales, y del estado de conservación y funcionalidad del ecosistema (Cruz et al. 2017, Córdova-Tapia y Zambrano 2015). Su ausencia en los últimos meses de muestreo en todas las zonas de estudio, puede deberse a procesos de extinciones locales a causa de limitaciones para su reproducción, por ser, probablemente, especies transicionales incapaces de competir con especies clímax del proceso de sucesión (Bultman et al. 1982, Buddle et al. 2000).

Al estar presentes tres familias en las tejedoras de tela en forma de sábana y dos en el gremio otras cazadoras, es factible clasificarlas como familias redundantes, las cuales proporcionan resiliencia al ecosistema ante disturbios (Podgaiski et al. 2013). No obstante, existe también la posibilidad de que al ser predominantes y coexistir en el proceso de sucesión, constituyan un indicio de que ciertas funciones del ecosistema se han perdido, representando en ese caso, indicadores de degradación del hábitat (Martínez 2008). Los gremios funcionales que dejaron de colectarse, de igual manera pueden ser un indicio de como los disturbios provocan, a través de procesos de extinciones locales, la pérdida de ciertas funciones del ecosistema (Córdova-Tapia y Zambrano 2015)

Con excepción del mes de diciembre, en el estrato de pajonal se evidenció mediante los índices de diversidad beta (Figura 7), que el nivel de similitud entre estados de vegetación alcanza sus valores más altos en julio de 2019, cumpliéndose lo esperado al ser un proceso de sucesión secundaria (Gonzáles et al. 2014). Es decir, tanto la composición de morfoespecies como la abundancia de las mismas es más similar conforme transcurre el tiempo. Lo anterior también puede apreciarse gráficamente en los resultados del NMDS (Figura 8), ya que los últimos meses de muestreo se representan de manera dispersa mientras que los primeros meses forman agrupaciones

35 definidas, teniendo en cuenta los valores de abundancia de arañas epígeas (Quijano y Martínez 2015, Palacio et al. 2020).

Relación con parámetros ambientales

En los páramos, el proceso de sucesión ecológica toma mucho más tiempo que en otros ecosistemas, incluso décadas, debido principalmente a la baja temperatura, alta humedad y la continua intervención del ser humano (De los Ángeles 2013, Aguirre et al. 2014). Las interacciones bióticas en dicho proceso dependen en gran medida de la cantidad de cobertura vegetal recuperada y de suelo descubierto disponible (Gualavisi 2019). Los valores de temperatura y humedad relativa registrados para el presente estudio, demuestran ser relativamente constantes, coincidiendo con Ibáñez y Granadillo (2014), quienes establecen que las variaciones más significativas en cuanto a variables ambientales en páramo se dan en la intensidad del viento, la presión osmótica y la cantidad de agua retenida.

A pesar de que autores como Almada y Sarquis (2017) y Platnick et al. (2020) sostienen que la araneofauna es altamente sensible a las variaciones ambientales, no se detectó ninguna correlación significativa entre la temperatura, la humedad relativa y los patrones de diversidad de arañas epígeas. Si bien solamente se obtuvo información de un periodo de tiempo no mayor a un año, una probable explicación puede radicar en que algunas especies de arañas de páramo han desarrollado adaptaciones en sus tazas metabólicas que les permiten sobrevivir cuando las condiciones ambientales varían de forma extrema, como sostienen Oxbrough y Ramsay (2001).

En este contexto, la zona conservada del estrato de pajonal, al exhibir mayor diversidad y gremios funcionales de arañas epígeas, pudo haber sido la principal contribuyente de especies colonizadoras hacia las zonas quemadas del cerro Atacazo, ya que la temperatura cerca del suelo desciende hasta 5°C por la densa vegetación, manteniendo condiciones más óptimas que el páramo arbustivo, en donde la vegetación herbácea es escasa (Oxbrough y Ramsay 2001, Muñoz 2013).

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Las correlaciones inversas fuertes y significativas entre la disminución de la riqueza y abundancia de arañas epígeas con el aumento de la cobertura vegetal en el cerro Atacazo, adquieren sentido si se tiene en cuenta que la vegetación es la principal fuente de estructuras de soporte para la construcción de telas por parte de las arañas tejedoras, además de que proveen varios tipos de escondites (Romo y Flórez 2008). Correlaciones significativas entre estas dos variables también han sido reportadas en otros estudios de gradientes de sucesionales (Buddle et al. 2000, Almada et al. 2006) y en otros órdenes de artrópodos (Moretti et al. 2010, Sasal et al. 2010).

Así mismo, los cambios y el aumento de la complejidad de la vegetación, provocan alteraciones en la composición y función de la edafofauna, desencadenando patrones específicos de sucesión e influyendo en la preferencia de microhábitats de las arañas (Grismado et al. 2015, Almada y Sarquis 2017). Otra posible explicación para las correlaciones entre la diversidad de arañas epígeas y la cobertura vegetal, es la disminución de la capa de materia orgánica quemada y en descomposición, ideal para que las arañas construyan refugios, conforme avanza el proceso de sucesión (Bultman et al. 1982)

Composición taxonómica

En el presente estudio se colectaron 10 de las 60 familias reportadas para el país por Morejón (2020). La familia Pycnothelidae del suborden Mygalomorphae (Tabla 1) no correspondería en sí a un nuevo registro, sino a la reciente reubicación del género colectado Stenoterommata desde la familia Nemesiidae, que sí está presente en el país, de acuerdo los registros de Opatova et al. (2020). Dicha reubicación fue aceptada y oficializada por el sistema de clasificación taxonómica del WSC versión 21.5 (2020). El relativamente bajo número de familias puede atribuirse a la disminución de la diversidad de arañas conforme aumenta la altitud, como lo establecen Muñoz (2013), Cruz et al. (2017), entre otros.

A nivel de familias la composición taxonómica es similar a la del páramo del Volcán Chiles, en la frontera entre Ecuador y Colombia, en donde las investigaciones de

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Oxbrough y Ramsay (2001), Pickett (2001) y Smithers (2001) recolectaron en total, mediante trampas de caída, 15 familias frente a las 10 del cerro Atacazo. En estas investigaciones, también se recolectaron las familias Anyphaenidae, Linyphiidae, Lycosidae, Pholcidae y Salticidae, junto con Amaurobiidae y Hahniidae, las cuales de igual manera han sido colectadas por Reinoso-Flórez et al. (2016) en páramos de pajonal y arbustivos de la región andina central de Colombia.

Distintos estudios describen a la familia Lycosidae como una de las más frecuentes y abundantes en procesos de sucesión post-fuego en áreas naturales, entre ellos los de Moretti et al. (2002) y Urones y Majadas (2002) en bosques propensos a incendios en Europa, y Haddad et al. (2015) en sabanas de África. No obstante, a pesar de que Lycosidae es una familia con gran capacidad de resistencia a los disturbios, en el cerro Atacazo solo se registró un individuo de esa familia.

Por otro lado, en procesos de sucesión son escasos los registros de las familias Anapidae y Pycnothelidae, que sí fueron registradas en el cerro Atacazo, en ambos estados de vegetación para el estrato de pajonal y en la zona quemada del estrato arbustivo. Jocqué & Dippenaar (2007) afirman que Anapidae se distribuye en climas temperados, mientras que Pholcidae es muy poco frecuente en los mismos. Sin embargo, Cepeda y Flórez (2007) y Reinoso-Flórez et al. (2016) reportan a esta última en páramos de Colombia, lo cual sugiere que es necesario profundizar en el estudio de esta familia en zonas altas de ecosistemas de montañas tropicales, especialmente en los Andes.

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CONCLUSIONES

(1) Tras el incendio de septiembre y octubre del año 2018 en las dos principales formaciones vegetales del páramo del cerro Atacazo (páramo herbáceo o de pajonal y páramo arbustivo o arbustal de páramo), se registraron 10 familias, 18 morfoespecies y 7 gremios funcionales de arañas epígeas en un periodo de nueve meses. La diversidad taxonómica y funcional de la araneofauna fue mayor en los primeros cuatro meses del proceso de sucesión post-fuego, en comparación con los últimos; además, fue mayor en las zonas quemadas y/o en regeneración con respecto a las conservadas (control).

(2) Tanto la riqueza como abundancia de especies presentan una tendencia de disminución a través del tiempo de duración del estudio. La situación es similar para los números de diversidad verdadera utilizados q=1 y q=2, lo que se traduce en un descenso de la equidad y dominancia, respectivamente, en todas las zonas muestreadas. Morfoespecies de las familias Anyphaenidae y Hahniidae fueron recolectadas hasta el final de la fase de campo, lo cual sugiere una alta resiliencia de las mismas ante disturbios y una alta capacidad de dispersión y aprovechamiento de recursos.

(3) La composición de gremios funcionales difiere entre estratos de vegetación, siendo, la abundancia de los mismos en el páramo arbustivo conservado significativamente distinta a la de la zona quemada del estrato de pajonal. Los gremios dominantes fueron las “tejedoras de telas en forma de sábana” y “otras cazadoras”.

(4) En el presente estudio los parámetros ambientales de temperatura y humedad relativa no influyen significativamente en la estructura de los ensamblajes de arañas epígeas en el páramo del cerro Atacazo. En contraste, de manera indirecta se afirma que el aumento de la cobertura vegetal y la disminución de suelo descubierto influyen significativamente sobre los patrones de diversidad de las arañas epígeas, ya que se encontró una correlación inversa significativa fuerte entre estas dos variables.

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RECOMENDACIONES

- Realizar una evaluación más profunda de la araneofauna tejedora de telas a distintas alturas de la vegetación, mediante la aplicación de métodos de muestreo adicionales, como la captura manual (con pinzas entomológicas y aspiradores bucales), golpeteo, entre otros. De igual manera el número de parcelas podría aumentar de acuerdo a la disponibilidad de recursos económicos del investigador y superficie de muestreo.

- La falta de estudios referentes a araneofauna en el país puede considerarse un reflejo del limitado interés científico sobre este grupo, por lo que se recomienda incrementar los recursos económicos destinados a su investigación por parte de instituciones públicas o privadas. De esta manera se puede atenuar la dificultad para realizar identificaciones taxonómicas más específicas, las cuales se complican principalmente por la falta de expertos en taxonomía de arácnidos en Ecuador.

- Al ser un estudio que evalúa un proceso de sucesión ecológica de tipo secundaria, se recomienda volver a muestrear en la zona de estudio por periodos de tiempo más prolongados, puesto que el proceso de sucesión no termina una vez que el área quemada es cubierta parcialmente con vegetación.

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ANEXOS

Anexo A: Coordenadas de los puntos de muestreo en formato UTM, en el páramo del cerro Atacazo.

Estrato de pajonal Zona quemada Zona conservada Punto A 17S (765898,138) (9961637.204) 17S (765794.185) (9961655.663) Punto B 17S (765909,27) (9961639.039) 17S (765803.487) (9961657.505) Punto C 17S (765905,558) (9961644.572) 17S (765797.901) (9961668.569) Punto D 17S (765896,278) (9961646.418) 17S (765788.618) (9961663.04) Estrato arbustivo Zona quemada Zona conservada Punto A 17S (765851.708) (9961613.269) 17S (765909.955) (9961615.025) Punto B 17S (765863.402) (9961614.705) 17S (765915.636) (9961617.678) Punto C 17S (765861.29) (9961628.423) 17S (765909.289) (9961623.875) Punto D 17S (765855.498) (9961624.552) 17S (765905.836) (9961620.557)

Anexo B: Registro fotográfico del proceso de revisión de trampas en el cerro Atacazo.

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Anexo C: Permiso de investigación científica.

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Anexo D: Permiso de movilización de muestras.

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Anexo E: Certificado de depósito de muestras.

53

Anexo F: Resultados de los análisis de normalidad y Test de Friedman para los gremios funcionales de las arañas epígeas en el páramo del cerro Atacazo. En donde: A.Q= arbustivo quemado, A.C.= arbustivo conservado (control), P.Q.= pajonal quemado, P.C.= pajonal conservado (control).

1. Prueba de normalidad de Shapiro-Wilk para la abundancia de gremios funcionales.

2. Test de Friedman para abundancia de gremios funcionales

3. Prueba de normalidad de Shapiro-Wilk para la riqueza de gremios funcionales.

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4. Test de Friedman para abundancia de gremios funcionales

Anexo G: Resultados de los análisis de normalidad, ANOVA de medidas repetidas y/o Test de Friedman para el promedio de la riqueza y abundancia de las familias de arañas epígeas en el páramo del cerro Atacazo.

1. Riqueza

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2. Abundancia.

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Anexo H: Curvas rango-abundancia de morfoespecies de arañas para el proceso de sucesión post-fuego en el cerro Atacazo.

1. Noviembre de 2018 (Mes 1)

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2. Julio de 2019 (Mes 9)

Anexo I: Complementos del análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS).

1. Diagrama de Shepard

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2. Análisis de similitud (ANOSIM) de una vía en el programa PAST 4.03. En las comparaciones por pares: 1=arbustal conservado, 2=arbustal quemado, 3=pajonal conservado, 4=pajonal quemado.

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Anexo J: Análisis de correlación para la diversidad acumulada de arañas epígeas del cerro Atacazo y parámetros ambientales.

1. Riqueza vs Temperatura promedio

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2. Abundancia vs Temperatura promedio

3. Riqueza vs Humedad relativa promedio

4. Abundancia vs Humedad relativa promedio

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5. Riqueza vs % de cobertura vegetal

6. Abundancia vs % de cobertura vegetal

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Anexo K: Escaneado de la traducción certificada del resumen.

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