ASPECTOS MORFOLOGICOS Y BIOLÓGICOS DE Leptopharsa gibbicarina Froeschner (: ) EN EL CARIBE HÚMEDO MONTERIA, COLOMBIA

FRANCISCO JAVIER CASARRUBIA HERRERA

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA FACULTAD DE CIENCIAS AGRÍCOLAS PROGRAMA DE MAESTRÍA EN CIENCIAS AGRONÓMICAS MONTERÍA – CÓRDOBA 2020

I ASPECTOS MORFOLOGICOS Y BIOLOGICOS DE Leptopharsa gibbicarina Froeschner (1976) (HEMIPTERA: TINGIDAE) EN EL CARIBE HÚMEDO MONTERIA, COLOMBIA

FRANCISCO JAVIER CASARRUBIA HERRERA

Tesis presentada como requisito parcial para optar el título de: Magister en Ciencias Agronómicas, énfasis Sanidad Vegetal

Director: CLAUDIO FERNÁNDEZ HERRERA, M.Sc

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA FACULTAD DE CIENCIAS AGRÍCOLAS PROGRAMA DE MAESTRÍA EN CIENCIAS AGRONÓMICAS MONTERÍA – CÓRDOBA 2020

II

A responsabilidad ética, legal y científica de las ideas, conceptos y resultados del trabajo de grado serán de los autores (Capitulo XI, articulo N°61 de Estatuto de Investigación y Extensión)

III

NOTA DE APROBACIÓN

Firma del Jurado

Firma del Jurado

Firma del Jurado

IV DEDICATORIA

Dedico este trabajo principalmente a Dios, por haberme dado la vida y permitirme el haber llegado hasta este momento tan importante de mi formación profesional. A mi amada esposa, por su apoyo y ánimo que me brinda día a día para alcanzar nuevas metas, tanto profesionales como personales, a María Camilla Reyes Cogollo mi hija, a quien siempre cuidaré para verla una persona capaz y que pueda valerse por sí misma. A mi madre y mi padre, por ser el pilar más importante y por demostrarme siempre su cariño y apoyo incondicional sin importar nuestra distancia.

V AGRADECIMIENTOS

A Dios por guiarme y permitirme llegar hasta este momento tan importante de mi formación profesional.

A la Universidad de Córdoba por brindarme los conocimientos pertinentes para mi formación como Magister en Ciencias Agronómicas.

Al señor Emilio Restrepo Posada mi jefe, por su gran apoyo incondicional.

Al Docente Claudio Fernández Herrera, por los conocimientos brindados, su constante apoyo y dedicación durante la realización de este proyecto.

A Karol Darío Pérez por sus asesorías y valiosos aportes que contribuyeron al desarrollo de esta investigación.

A mi compañero de maestría Omar Ríos Suarez y el estudiante Andrés Felipe Ojeda por su colaboración y compromiso.

A mis compañeros de estudio Lorena Alviz Martínez, Lacides Gil Cuello, Naudith Urango Esquivel y Omar Ríos Suarez por presentarse en este proyecto de vida.

A todos los amigos y personas que hicieron parte de esta trayectoria profesional.

¡Muchas Gracias!

VI TABLA DE CONTENIDO

1. CAPITULO I. GENERALIDADES DEL CULTIVO DE PALMA DE ACEITE ...13 1.1 INTRODUCCIÓN ...... 13 1.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ...... 14 1.3 INFORMACIÓN SOBRE EL CULTIVO DE PALMA DE ACEITE (Elaeis guinnesis Jacq. 1897) ...... 15 1.3.1 Clasificación taxonómica de E. guineensis...... 16 1.3.2 Características morfológicas de E. guineensis ...... 16 1.3.3 Producción de la palma de aceite a nivel mundial y nacional ...... 17 1.3.4 Insectos plagas asociados a E. guineensis...... 17 1.4 Generalidades de Leptopharsa gibbicarina Froeschner (1976) ...... 18 1.4.1 Descripción morfológica de L. gibbicarina ...... 19 1.4.2 Enemigos naturales de L. gibbicarina ...... 20 1.4.3 Manejo químico de L. gibbicarina ...... 21 1.5 REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS ...... 22 1.6 OBJETIVOS ...... 27 1.6.1. Objetivo General ...... 27 1.6.2. Objetivos Específicos ...... 27 2. CAPÍTULO II. IDENTIFICACIÓN MORFOLÓGICA DE LA ESPECIE DEL GÉNERO Leptopharsa ASOCIADO A LA PLANTACIÓN DE PALMA AFRICANA DE ACEITE (Elaeis guineensis Jacq. 1897) ...... 28 2.1 INTRODUCCIÓN ...... 30 2.2 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 31 2.2.1 Localización del área de investigación ...... 31 2.2.2 Colecta del material biológico ...... 31 2.2.3 Identificación de los ejemplares ...... 31 2.3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN ...... 32 2.3.1 Clasificación taxonómica ...... 32 2.3.1 Diagnosis de Leptopharsa gibbicarina y especies relacionadas ...... 34 2.4 CONCLUSIÓN...... 36 2.5 AGRADECIMIENTOS...... 36 2.6 BIBLIOGRAFÍA...... 36

VII 3. CAPITULO III. ASPECTOS BIOLOGICOS DE Leptopharsa gibbicarina Froeschner, 1976 EN PALMA DE ACEITE (Elaeis guinnesis Jacq. 1763) .... 39 3.1 INTRODUCCIÓN ...... 41 3.2 MATERIALES Y METODOS ...... 42 3.2.1 Localización ...... 42 3.2.2 Fase de campo ...... 42 3.2.3 Fase de Laboratorio ...... 44 3.3 RESULTADOS Y DISCUCIÓN ...... 45 Ciclo de vida de L. gibbicarina ...... 45 Longevidad de vida de adultos de L. gibbicarina ...... 54 3.3.3 Ovoposición y Fecundidad de L. gibbicarina ...... 56 3.4 CONCLUSIONES ...... 59 3.5 AGRADECIMIENTOS...... 59 3.6 REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS ...... 59

VIII

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Duración en días de los estados de L. gibbicarina en palma de aceite bajo condiciones de campo ...... 46

Tabla 2. Longitudes en (mm) de L. gibbicarina en sus diferentes estados de desarrollo en palma de aceite bajo condiciones de campo ...... 46

Tabla 3. Sobrevivencia y Mortalidad en (%) de los diferentes estados de L. gibbicarina en palma de aceite bajo condiciones de campo ...... 47

Tabla 4. Longevidad en días de adultos de L. gibbicarina en el cultivo de palma de aceite bajo condiciones de campo ...... 54

Tabla 5. Preoviposición, oviposición en (días), y viabilidad en (%) de huevos de L. gibbicarina en el cultivo de palma de aceite bajo condiciones de campo ...... 58

IX LISTA DE FIGURAS Pág. Figura 1. Canal rostral Leptopharsa y Gargaphia torresi Stål ...... 32

Figura 2. Adulto de L. gibbicarina Froeschner, 1977 ...... 33

Figura 3. Antenas de L. gibbicarina Froeschner, 1977 ...... 33

Figura 4. Ejemplar de diferentes especies de tingidos ...... 35

Figura 5. Aspectos metodológicos para ciclo de vida de L. gibbicarina bajo condiciones de campo. Cultivo de palma Caño Viejo Palotal, 2019 ...... 44

Figura 6. Descripción inicial de huevos de L. gibbicarina ...... 45

Figura 7. Diferentes estados del Ciclo de vida de L. gibbicarina ...... 53

Figura 8. Último segmento abdominal de L. gibbicarina ...... 55

Figura 9. Inicio y daño foliar del complejo Leptopharsa - Pestalotiopsis ...... 56

Figura 10. Foliolos sanos y con deyecciones ...... 58

X RESUMEN

El cultivo de palma de aceite E. guineensis, presenta como agente causal de daños el chinche de encaje del género Leptopharsa quien dentro de sus aspectos morfológicos y biológicos bajo condiciones de campo a temperaturas 29,6 ± 4,3 °C y humedad relativa 72,13 %, el cual se identificó la presencia de la especie L. gibbicarina mostrando un ciclo de vida de 72,52 ± 12,04 días. Así mismo, la duración promedio en días es, huevo 18 ± 1,03 días; estado ninfal 21,11± 3,31 días, correspondientes al primer instar 3,26 ± 0,69; ninfa de segundo instar 3,96 ± 0,71; ninfa de tercer instar 4,87± 0,78; ninfa de cuarto instar 2,68 ± 0,56; ninfa de quinto instar 6,34 ± 0,87. La longevidad promedio fue de 32,27± 15,22 días para los machos y 36,90 ± 15,57 días para las hembras. La preoviposición promedio fue de 8.16 ± 2.25 días, número de posturas por hembra 56,50 ± 13,64 huevos, tiempo de oviposición 26.16 ± 2.25 días, promedio de huevos por día 3.21 huevos. El porcentaje promedio de huevos viables 85,90 %, huevos no viables 14,09 %. Finalmente, al comparar estos resultados con los obtenidos por otros autores, se logra establecer que, de acuerdo a investigaciones desarrolladas en condiciones controladas, la mayoría de los resultados en este estudio en condiciones no controladas, son similares a los encontrados por Barrios et al (2015), en Copei[ Cesar, zona que presenta una temperatura cercana a la de Montería, Córdoba.

Palabras claves: Ciclo de vida, Leptopharsa gibbicarina, Instar, longevidad, preoviposición, oviposición, eclosión.

11 ABSTRACT

The cultivation of oil palm E. guineensis, presents as a causative agent of damage the lace bug of the genus Leptopharsa, which within its morphological and biological aspects under field conditions at temperatures 29.6 ± 4.3 ° C and relative humidity 72, 13%, which identified the presence of the species L. gibbicarina showing a life cycle of 72.52 ± 12.04 days. Likewise, the average duration in days is, egg 18 ± 1.03 days; nymphal state 21.11 ± 3.31 days, corresponding to the first instar 3.26 ± 0.69; Second instar nymph 3.96 ± 0.71; third instar nymph 4.87 ± 0.78; fourth instar nymph 2.68 ± 0.56; Fifth instar nymph 6.34 ± 0.87. The average longevity was 32.27 ± 15.22 days for males and 36.90 ± 15.57 days for females. The mean preoviposition was 8.16 ± 2.25 days, number of layings per female 56.50 ± 13.64 eggs, oviposition time 26.16 ± 2.25 days, average number of eggs per day 3.21 eggs. The average percentage of viable eggs 85.90%, non viable eggs 14.09%. Finally, when comparing these results with those obtained by other authors, it is possible to establish that, according to research carried out under controlled conditions, most of the results in this study under uncontrolled conditions are similar to those found by Barrios et al (2015), in Copei Cesar, an area with a temperature close to that of Monteria, Córdoba.

Key words: Life cycle, Leptopharsa gibbicarina, Instar, Longevity, Preoviposition, oviposition, hatching.

12 1. CAPITULO I. GENERALIDADES DEL CULTIVO DE PALMA DE ACEITE

1.1 INTRODUCCIÓN

A partir del crecimiento de los monocultivos y el desarrollo de las actividades agrícolas a nivel mundial, los cultivos de palma se han posicionado como una de las prácticas agrícolas en crecimiento. Desde los años noventa el área ocupada por el cultivo de palma de aceite se ha expandido alrededor de un 43% a nivel mundial; impulsada principalmente por la demanda de India, China y la Unión Europea (Rivera y Cubides, 2018).

El aceite de palma es el principal producto industrial oleaginoso a nivel mundial y son los países tropicales como Colombia que participa en un 2% en este importante mercado equivalente a 0.8 millones de toneladas métricas. La producción de este producto está por encima de otras oleaginosas como la soya, la colza o el girasol. El 85% de la producción se concentra sólo en dos países, Malasia e Indonesia con el 53% y 32% respectivamente lo que presupone que una inestabilidad de esos mercados afectaría sustancialmente a los actores relacionados con la palma de aceite a nivel mundial (Gómez, 2016).

La palma en Colombia ha tenido una expansión importante en las últimas décadas, producto de la consolidación de la política agraria que promueve este cultivo y lo considera motor de desarrollo y crecimiento económico para el país, lo cual le ha permitido posicionarse en el cuarto lugar a nivel mundial y el primero en Latinoamérica con alrededor de 512.076 ha en 2016 (Fedepalma, 2017).

La agroindustria de la palma de aceite para el año 2017 en Colombia está organizado en cuatro zonas palmeras que son la zona norte, la zona central, oriental y suroccidental. El cultivo de la palma está ubicado en 25 departamentos o en 152 municipios, con un área sembrada en Colombia de 516.960 hectáreas, que produce más de 7.5 millones de toneladas de fruto de palma y produce 1.627.584 de toneladas de aceite de palma (Ortiz, 2019).

Dentro el complejo de plagas de importancia económica en el cultivo de palma, y que requieren permanente vigilancia y evaluación de sus poblaciones y de su daño para tomar las medidas de manejo correctas, se encuentra la chinche de encaje de la palma, Leptopharsa gibbicarina Froeschner (Hemiptera: Tingidae), insecto chupador de follaje

13 asociado con la enfermedad "Pestalotiopsis" o "añublo foliar", la cual es favorecida por el tipo de daño del insecto y las altas poblaciones que este alcanza (Reyes y Cruz, 1986; Zenner de Polanía y Posada, 1992).

En el caribe colombiano, exactamente en el departamento de Córdoba no se tienen reportes de la importancia del chinche de encaje en la palma de aceite, por lo tanto, esta investigación se concentró en conocer su biología y morfología como herramienta básica, que permita realizar a futuro su manejo integrado.

1.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

En las últimas décadas se ha intensificado la expansión del cultivo de palma de aceite para satisfacer las exportaciones de materia prima para fabricar alimentos procesados, cosméticos, detergentes y lubricantes (Furumo y Aide, 2017), así como para la obtención de biodiesel, debido a que los biocombustibles son considerados una alternativa viable en términos ambientales, sociales y económicos para superar la crisis energética global (Gallagher, 2008; Azad et al. 2015).

Dentro de los artrópodos de importancia económica en el cultivo de palma de aceite se encuentra, Leptopharsa gibbicarina (Hemiptera: Tingidae) descrita por Froeschner (1976) de material colectado en Colombia. Insecto que ataca el cultivo de palma de aceite, Elaeis guineensis J, se ha registrado su presencia en Colombia y Venezuela (Escalante et al. 2010). En Colombia se encuentra principalmente distribuido en plantaciones de las zonas central y norte de Colombia (Jiménez, 1980).

La especie L. gibbicarina causa un daño directo al alimentarse, succionando la savia en el envés de los folíolos, lo que produce la aparición de puntos cloróticos en el haz. Las heridas ocasionadas por L. gibbicarina al alimentarse, son colonizadas por varios hongos oportunistas, entre ellos el más común es Pestalotiopsis palmarum (Cooke) Steyaert (Labarca et al. 2006) que generan necrosis en el follaje. El complejo Leptopharsa – Pestalotiopsis puede reducir la producción hasta en un 36% y sus efectos negativos sobre la producción persisten por tres años (Jiménez y Reyes 1977; Labarca et al. 2006).

14 Ante la aparición de altas poblaciones de L. gibbicarina y el desconocimiento de los palmicultores en la zona de Córdoba, se ven obligados a realizar continuas aplicaciones de insecticidas organofosforados, sin tener en cuenta el perjuicio que vienen generando a los insectos polinizadores y demás fauna importante en el equilibrio del sistema. Además, las altas aplicaciones de químicos pueden llegar a generar resurgencia y resistencia de plagas y a su vez originan altos costos de producción, problemas ambientales y de salud pública, convirtiéndose de esta manera en un complejo fitosanitario que enfrentarían estas poblaciones (Bastidas et al. 2013).

Es así como el avance de esta problemática, además de reducir la producción y competitividad en el mercado, está poniendo en peligro la escala de inversión de las personas que dependen de este cultivo, ya que los costos para tratar de manejar el artrópodo cada día aumentan y por ende es poca la rentabilidad que se obtiene. Por lo que se convertiría de esta manera a un mediano plazo en un gran problema económico, social y ambiental. ¿Las aplicaciones constantes de insecticidas por parte de los palmicultores, se pueden ver reducidas si se conocen los factores morfológicos y biológicos de L. gibbicarina Froeschner (1976) para su manejo integrado?

1.3 INFORMACIÓN SOBRE EL CULTIVO DE PALMA DE ACEITE (Elaeis guinnesis Jacq. 1897)

El origen de la palma de aceite se ubica en las costas del Golfo de Guinea en el África occidental. Se introdujo a la América Tropical por los colonizadores y comerciantes de esclavos portugueses, en los viajes transatlánticos del siglo XVI. Se estableció en San Salvador Brasil. En el año 1848, la palma de aceite entra a Asia por Java, y se dio comienzo a la más grande expansión por el mundo. En el Año 1932, Florentino Claes, Introdujo la palma africana de aceite a Colombia y fueron sembradas con fines ornamentales. En el año 1945, se establece el primer cultivo comercial en (Indupalma. 2007). Botánicamente la palma de aceite se conoce con el nombre de Elaeis guineensis. Nombre dado por Jacquin en 1763, con base en la palabra griega elaoin, que significa aceite y guineensis, hace honor a la región de Guinea de donde se considera originaria.

15 1.3.1 Clasificación taxonómica de E. guineensis.

Según el científico Hutchinson clasificó la palma aceitera (Elaeis guineensis Jacq) de la siguiente manera:

División: Fanerógama

Tipo: Angiosperma

Calve: Monocotiledónea

Orden: Palmales

Familia: Palmaceae

Tribu: Cocoinea

Género: Elaeis

Especie: Elaeis guineensis

1.3.2 Características morfológicas de E. guineensis

En las palmas las flores femeninas y masculinas, se producen independientes, en una misma planta, con tronco solitario de 10-20 m de altura y 30-60 cm de diámetro con cicatrices de las hojas viejas. Hojas pinnadas de 4-5 m de longitud, con 100 - 150 pares de folíolos de 50-100 cm de longitud. Se insertan en el raquis en varios planos, dándole a la hoja aspecto plumoso, de color verde en ambas caras. Pecíolo de 1 - 1,5 m de longitud con los folíolos de la base convertidos en espinas y con fibras. Inflorescencia corta pero muy densa, de 10-30 cm de longitud. Frutos ovoides, muy abundantes, en racimos con brácteas puntiagudas. Son de color rojizo y de hasta 4 cm de diámetro. Sistema radicular es de forma fasciculada, con gran desarrollo de raíces primarias que parten del bulbo de la base del tallo en forma radial, en un ángulo de 45° respecto a la vertical, profundizando hasta unos 50 cm en el suelo y variando su longitud desde 1 m hasta más de 15 m (Guoron, 2011).

16 1.3.3 Producción de la palma de aceite a nivel mundial y nacional

La palma de aceite (E. guineensis) es un cultivo oleaginoso que se ha extendido en el mundo gracias a su alto potencial productivo. Comparado con otros cultivos oleaginosos, su rendimiento en términos de aceite por hectárea, que promedia alrededor de 3.7 toneladas, supera a las oleaginosas tradicionales como la soya (Glycine max), la canola (Brassica napus), el girasol (Helianthus annuus) y el algodón (Gossypium hirstium), semillas que en la actualidad buscan incrementar este rendimiento de aceite por hectárea cultivada vía la aplicación de la biotecnología. Ha sido en la última década que el aceite resultante de las plantaciones de la palma de aceite se ha consolidado como el segundo del mundo en términos de producción, sólo detrás del aceite de soya, y el primer aceite vegetal en términos de los volúmenes de comercio de productos oleicos (Oil World Annual, 2003).

En Colombia la palma de Aceite Africana (E. Guineensis) se ha sembrado desde 1957, traída a Colombia en el año 1945 por la United Fruit Company, en la zona bananera del departamento del Magdalena. El aceite de palma tiene grandes prospectos a futuro, porque Colombia es el cuarto productor mundial de aceite de palma y el primero en América según la Oil World de 2017, actualmente el cultivo de palma de aceite en Colombia está ubicado en 20 departamentos y 126 municipios del país, con 528.238 hectáreas sembradas para el año 2017, lo cual ha fortalecido la producción en el país.

1.3.4 Insectos plagas asociados a E. guineensis.

En el cultivo de palma de aceite existe una serie de insectos plaga, entre ellos están los defoliadores de especies de lepidópteros, cuyo daño inicial puede ser fácilmente compensado por la palma. Sin embargo, la sucesión de generaciones puede originar problemas graves de defoliación, los cuales se pueden traducir en una reducción de la producción. Normalmente son especies altamente prolíficas, cuya abundancia, generación tras generación, se manifiesta por una amplia distribución de la plaga, cubriendo grandes áreas, y por la abundancia de sus poblaciones. Como ejemplo de especies defoliadoras

17 de la palma de aceite se encuentran: Euclea diversa Druce, Euprosterna elaeasa Dyar, Sibine fusca (Stoll), S. Megasomoides Walker y S. palescens (Lepidoptera: Limacodidae); Struthocelis semiotarsa Meyrick y Durrantia sp. pos. arcanella Busck (Lepidoptera: Oecophoridae); Loxotoma elegans Zeller y Stenoma cecropia Meyrick (Lepidoptera: Stenomidae); Brassolis sophorae L. y Opsiphanes cassina Felder (Lepidoptera: Brassolinae), entre otros (Calvache, 2001).

Respecto a los hábitos alimenticios de los insectos plagas de la palma de aceite se pueden distinguir aquellos que se alimentan del follaje como defoliadores, los que atacan la raíz como barrenadores y los que atacan los órganos de reproducción. Existe otro grupo de insectos plagas cuya importancia radica en el hecho de que son vectores o inductores de algunos problemas de carácter patológico (Calvache, 2001). Entre las plagas de la palma de aceite de mayor importancia económica y que requieren permanente vigilancia y evaluación de sus poblaciones y de su daño para tomar las medidas de manejo correctas, se encuentra el chinche de encaje, Leptopharsa gibbicarina Froeschner (Hemiptera: Tingidae), insecto chupador de follaje asociado con la enfermedad "Pestalotiopsis" o "añublo foliar", la cual es favorecida por el tipo de daño del insecto y las altas poblaciones que este alcanza (Reyes y Cruz 1986; Zenner de Polanía y Posada 1992).

1.4 Generalidades de Leptopharsa gibbicarina Froeschner (1976)

El chinche de encaje L. gibbicarina fue registrada en Colombia en 1976, atacando el follaje de palma de aceite en Puerto Wilches (Santander). Los tíngidos son insectos poco móviles y vuelan al ser molestados o al tener que cambiar de hoja o de planta; se reproducen sobre el mismo folíolo y después invaden folíolos jóvenes (Genty, 1984).

L. gibbicarina causa un daño directo al alimentarse, succionando la savia en el envés de los folíolos, lo que produce la aparición de puntos cloróticos en el haz. Las heridas ocasionadas por L. gibbicarina al alimentarse, son colonizadas por varios hongos oportunistas, entre ellos el más común es Pestalotiopsis palmarum (Cooke) Steyaert (Labarca et al. 2006) que generan necrosis en el follaje.

18 Todo el ciclo de vida se desarrolla sobre el envés de los folíolos, encontrándose el mayor número, de preferencia, en los folíolos de la parte media y apical de las hojas (Mariau, 1994). Las ninfas y los adultos hacen pequeñas perforaciones que permiten la penetración y el crecimiento de un hongo del género Pestalotiopsis, el cual se desarrolla en aréolas sobre varios centímetros alrededor de la herida. Luego, las manchas coalecen y pueden producir el secamiento casi completo de los folíolos e incluso de toda la palma (Mariau, 1994).

1.4.1 Descripción morfológica de L. gibbicarina

Adulto: es un tipito representante de la familia Tingidae. Mide de 2,6 a 2,9 mm de largo y 1,2 mm de ancho. Presenta antenas largas tipo claviformes, ojos prominentes color rojo, aparato bucal con una probocsis larga que pliega sobre una cavidad formada en su parte ventral, pronoto giboso, los hemélitros se prolongan más allá del extremo abdominal, son reticulados y trasparentes, aparentan un encaje muy característico de su familia, al cual deben su nombre común (Genty et al.1978).

Cerca de la región central de los hemélitros, nace una franja angosta de color negro que termina en el ángulo apical y un proceso alar constituido por un conglomerado de escamas blancas, las alas posteriores son translucidas y membranosas; presentan dimorfismo sexual poco marcado (Reyes y Cruz, 1986; Genty et al.1978).

Huevo: Es de forma elipsoide y voluminoso, mide 0,6 mm de largo y 0,1 a 0,18 de ancho; es de consistencia gelatinosa; inicialmente es de color blanco crema, cuando está próximo a eclosionar es de color crema con manchas anaranjadas cerca al opérculo (Genty et al.1978).

Ninfa: Recién emergida puede medir 0,5 mm de largo y 0,12 a 0,2 mm de ancho, de cuerpo cilíndrico y color blanco traslucido. Al avanzar su desarrollo, las espinas que posee sobre el cuerpo se vuelven negras, gruesas y abundantes. Las ninfas del ultimo instar pueden medir 0,87 mm de longitud y 0,8 mm de ancho (Genty et al. 1983; 1978; 1975).

19 Adultos: Los adultos pueden desplazarse a otras palmas, favorecidos por corrientes de viento (aire). Tanto adultos y ninfas se ubican normalmente en el envés de los foliolos donde pueden cumplir todo su ciclo, prefieren las áreas y niveles con menos incidencia de luz. La hembra tiene un periodo de pre ovoposición de 11 a 12 días. Los huevos son depositados en el envés de los foliolos, en forma aislada y dentro del parénquima (Genty et al.1978), los cuales recubre parcialmente con sus excreciones. También, pueden colocarlos superficialmente acostados cerca de la nervadura central del foliolo. La hembra prefiere la parte media del foliolo para la ovoposición, puede colocar un huevo en promedio por día. La emergencia de las ninfas ocurre a los 14 días, pasan por cinco instares ninfales. La longevidad de los adultos depende de las condiciones ambientales, durante la época de lluvias pueden vivir hasta 14 días y en época seca entre 17 y 24 días (Reyes y Cruz, 1986; Genty et al.1983).

1.4.2 Enemigos naturales de L. gibbicarina

Se conocen varios enemigos naturales de este insecto dentro los cuales están un alto número de insectos y arañas depredadoras, especialmente de huevos y ninfas, así como varias especies de hormigas de los géneros Crematogaster, Camponotus y Ectatomma (Hymenoptera: Formicidae) (Medina y Tovar, 1997; Aldana et al.1995), varias especies de Chrysopa (Neuroptera: Chrysopidae), coccinélidos y carábidos (Coleoptera), entre otros. En estado de huevo se ha encontrado al parasitoide Erythmelus sp. (Hymenoptera: Mymaridae) (Guzmán et al., 1997; Aldana et al.1995; Reyes y Cruz, 1986).

Se han encontrado Hongos entomopatógenos como Purpureocillium lilacinum de la cepa extraída CPPI0601 ha demostrado avances para su comercialización debido a su eficaz resultado en plantaciones afectadas por el chinche de encaje al aplicarse una dosis de 1 kg por hectárea más un coadyuvante. Otros hongos como Beauveria bassiana, Isaria fumosorosea también resultan eficaces para su control (Pérez, 2016; Barrios y Bustillo, 2014).

El uso de hongos entomopatógenos puede ser una herramienta promisoria en el control de L. gibbicarina para sustituir la dependencia de insecticidas químicos. En países como

20 Brasil y Cuba se combaten especies de la familia Tingidae como Leptopharsa heveae Drake & Poor, plaga del caucho (Tanzini, 2002), Pseudacysta perseae Heid, plaga del aguacate (Morales et al. 2012) con aplicaciones de hongos entomopatógenos de los géneros Beauveria, Metarhizium y Lecanicillium. En Colombia, debido a fallas en la selección y evaluación de hongos patogénicos, se han obtenido resultados poco satisfactorios para el control de L. gibbicarina (Valencia y Benítez, 2005).

1.4.3 Manejo químico de L. gibbicarina

La importancia L. gibbicarina, radica en su relación con el añublo foliar o “pestalotiopsis” que genera defoliación en el cultivo (Labarca et al. 2006). Para el control de sus poblaciones en campo, se realizan aplicaciones de insecticidas por inyección al estipe o por absorción radicular. El uso continuo de insecticidas ha generado resistencia del insecto a estos productos (Méndez, 2000).

La inyección básicamente consiste en efectuar una perforación en el tallo de los árboles e introducirles insecticidas de acción sistémica, a la altura de 1 m., sobre el nivel del suelo. Sobre el estipe se practica una perforación con una inclinación de 45 ° y con la ayuda de una jeringa grande (50 ml.), se inyecta la dosis programada. Para impedir la entrada de agua y patógenos, al siguiente día de aplicada la dosis total, se taponan las perforaciones con trozos de madera fina (7 x 1,5 x 1,5 cm.), recubiertos por una pasta fungicida de mancozeb (Genty et al.1983).

La aplicación de insecticidas nebulizables con equipos especiales ha resultado eficiente para pequeños focos en cultivo joven (4 a 8 años). Con este sistema el producto llega con gran facilidad a las áreas de mayor concentración de las poblaciones, ya que la nube asciende lentamente y permanece durante un buen tiempo en la masa del follaje. Con el propoxur nebulizable 5% a razón de 1 l/ha (PC) se han obtenido excelentes resultados haciendo dos aplicaciones con intervalo de 15 a 20 días y con un rendimiento de 2 hectáreas/hora. Es muy importante respetar el lapso de tiempo entre la primera y segunda aplicación, para asegurar la destrucción de las últimas posturas eclosionadas y así poder lograr el corte completo del ciclo. Una condición inevitable, es que los tratamientos se

21 deben realizar en tiempo fresco, es decir en las primeras horas de la mañana y de la noche (Genty et al. 1983).

La fumigación aérea se considera especialmente útil, cuando las condiciones son apremiantes. Se ha recurrido al tratamiento aéreo para el control simultáneo de poblaciones del chinche y defoliadores, los cuales en conjunto pueden ocasionar fuertes daños al cultivo. Se usa igualmente cuando por dificultad de personal o falta de otros medios, sea éste el único recurso disponible. Es importante recordar que los insecticidas, por tóxicos que sean, si están correctamente empleados pueden evitar grandes perjuicios, no sólo a la palma directamente, sino también a la fauna auxiliar (Genty et al.1983).

1.5 REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

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26 1.6 OBJETIVOS

1.6.1. Objetivo General

Determinar los aspectos morfológicos y biológicos de Leptopharsa gibbicarina Froeschner (Hemiptera: Tingidae) en el Caribe Húmedo Montería, Colombia.

1.6.2. Objetivos Específicos

 Identificar morfológicamente la especie de tingido asociado al cultivo de Palma de Aceite en Caño Viejo Palotal corregimiento de Montería, en el caribe húmedo, Colombia.

 Describir el ciclo de vida y comportamiento de L. gibbicarina asociado al cultivo de Palma de Aceite en Caño Viejo Palotal corregimiento de Montería, en el caribe húmedo, Colombia.

27 2. CAPÍTULO II. IDENTIFICACIÓN MORFOLÓGICA DE LA ESPECIE DEL GÉNERO Leptopharsa ASOCIADO A LA PLANTACIÓN DE PALMA AFRICANA DE ACEITE (Elaeis guineensis Jacq. 1897)

MORPHOLOGICAL IDENTIFICATION OF THE GENUS SPECIES Leptopharsa ASSOCIATED TO PLANTATIONS OF AFRICAN OIL PALM (Elaeis guineensis Jacq. 1897) IDENTIFICACIÓN MORFOLOGICA DE LA ESPECIE DEL GÉNERO Leptopharsa Francisco Casarrubia1*

RESUMEN

El Tingido Leptopharsa es caracterizado por su daño a los tejidos epidérmicos de los foliolos de la hoja de la palma, el cual facilita la entrada de hongos como Pestalotiopsis palmarum, agente causal de la pestalotiopsis, enfermedad de importancia en el cultivo de la palma de aceite. Leptopharsa tiene una gran incidencia en este sistema de producción, por ello, el objetivo de este estudio fue identificar morfológicamente la especie del género Leptopharsa asociada a un lote comercial de palma aceite ubicado en Montería, Córdoba. Para su identificación respectiva, se colectaron individuos adultos dentro del lote de estudio, estos se almacenaron en frascos y se trasladaron al Laboratorio de Entomología la Universidad de Córdoba. Los ejemplares fueron observados bajo el lente de un estereoscopio y con el uso de las claves taxonómicas propuestas por Madrigal, (1978) y Froeschner (1989), se determinó que la especie corresponde a Leptopharsa gibbicarina Froeschner, (1977). Esta información nos permite registrar la presencia de esta especie afectando los cultivos de palma de aceite ubicados en zonas aledañas a la ciudad de Montería, Córdoba.

Palabras claves: Morfología, chinche encaje, identificación, pestalotiopsis, palma africana de aceite.

1 Ingeniero Agrónomo, Estudiante de M.Sc. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad de Córdoba. Montería, Córdoba, Colombia. * Autor para correspondencia: [email protected]

28 ABSTRACT

The Tingido Leptopharsa is characterized by its damage to the epidermal tissues of the leaflets of the palm leaf, which facilitates the entry of fungi such as Pestalotiopsis palmarum, a causative agent of pestalotiopsis, a disease of importance in the cultivation of oil palm. Leptopharsa has a great incidence in this production system, therefore, the objective of this study was to identify morphologically the species of the genus Leptopharsa associated with a commercial batch of oil palm located in Monteria, Córdoba.

For their respective identification, adult individuals were collected within the study lot, these were stored in flasks and transferred to the Entomology Laboratory at the University of Córdoba. The specimens were observed under the lens of a stereoscope and with the use of the taxonomic keys proposed by Madrigal, (1978) and Froeschner (1989), it was determined that the species corresponds to Leptopharsa gibbicarina Froeschner, (1977). This information allows us to record the presence of this species affecting the oil palm crops located in areas surrounding the city of Monteria, Córdoba.

Keywords: Genus, Leptopharsa, identification, pestalotiopsis, African oil palm.

29 2.1 INTRODUCCIÓN

Los chinches de la familia Tingidae son llamados chinches de encaje por la apariencia reticulada de sus hemiélitros semitransparente. Antenas con cuatro segmentos, cortas y usualmente terminadas en una maza. Pronotum a veces formando un capuchón que cubre la cabeza. Las ninfas son muy distintas de los adultos, siendo anchas y espinosas, y a veces coloreadas. Todas las especies son fitófagas, y viven siempre en la planta hospedante. Usualmente su tamaño oscila entre los 4 - 5 mm de longitud, aunque hay especies mucho menores (Grillo, 2012). Se conocen más de 2000 especies repartidas por todo el mundo, de las cuales algo menos de 500 de ellas integra la fauna paleártica. En la Península Ibérica se han registrado 92 especies, 9 de ellas endémicas (Péricart y Golub, 1996).

En Colombia y la región Neotropical existe deficiencia en el conocimiento sobre la familia Tingidae, como es el caso del género Leptopharsa, donde el conocimiento de la diversidad supera los treinta años en relación a la publicación de Madrigal (1978) y Froeschner (1989,) que constituyó el último registro de nuevas especies. Solamente las especies de importancia agrícola presentan un desarrollo investigación constate, siendo el caso más relevante la especie L. gibbicarina descrita en 1986 por Froeschner con ejemplares de Colombia y que gracias a su relación con los patógenos Pestalotiopsis palmarum (Cooke) Steyaert y P. glandicola (Castagne) Steyaert en cultivos de palma de aceite, Elaeis guineensis Jacquin (Arecaceae) (Escalante et al. 2010), han presentado un proceso de investigación relativamente constante en diferentes temáticas como su relación filogenética con otras especies de la familia (Guilbert, 2004), organismos de control biológico como hormigas de los géneros Crematogaster sp., Camponotus sp. y Ectatomma sp. (Hymenoptera: Formicidae) (Aldana et al. 1995; Medina & Tovar, 1997), eficacia de insecticidas de síntesis química (Martínez et al. 2013) y la comprensión de parámetros poblacionales (Barrios et al. 2015).

El departamento de Córdoba ha ido ampliando su frontera agrícola, cada vez más el cultivo de palma de aceite ha ido incrementando su área sembrada con el paso del tiempo, llegando a ser uno de los cultivos pioneros en este departamento, actualmente en fincas palmeras se ha registrado una gran incidencia de la enfermedad denominada

30 como pestalotiopsis o añublo foliar, producido por el ataque directo de Leptopharsa al alimentarse. Leptopharsa puede generar defoliaciones entre 19 y 66%, causando así una disminución en la producción de las palmas afectadas hasta en 36% y sus efectos negativos sobre la producción pueden perdurar hasta por tres años (Jiménez y Reyes 1977; Labarca et al. 2006).

2.2 MATERIALES Y MÉTODOS

2.2.1 Localización del área de investigación

La investigación se realizó entre los meses de enero a febrero del 2019, inicialmente se trabajó en un lote de 50 hectáreas de palma de aceite en Caño Viejo Palotal, municipio de Montería Córdoba, con una temperatura de (29,6 ± 4,3 °C) y una humedad relativa de (72,13 %) situado a 8°51′34.66″ de Latitud Norte y 75°53′40″ de Latitud Oeste. Posteriormente esta información fue trasladada al laboratorio de Entomología de la Universidad de Córdoba con una temperatura promedio de (29.93°C ± 2.80) y una humedad relativa de (72 %) situado a 8°47′16″ de Latitud Norte y 75°51′28″ de Latitud Oeste con respecto al meridiano de Greenwich, lugar donde finalmente se realizaba la caracterización pertinente del material de estudio.

2.2.2 Colecta del material biológico

El estudio del chinche de encaje partió de la colecta de especímenes en los sectores de la plantación que evidenciaba daño mecánico a nivel foliar. De las plantas con alta población del chinche, se tomaron cien individuos, con los cuales se inició la respectiva identificación en el laboratorio de Entomología de la Universidad de Córdoba.

2.2.3 Identificación de los ejemplares

La identificación específica de los individuos pertenecientes a la familia Tingidae está basada en la morfología de hembras y machos, donde se tuvo en cuenta caracteres como

31 segmentos antenales, carinas pronotales, hemiélitros, celdas alares, etc. Para la identificación, se tuvieron en cuenta las claves propuestas por Stål (1873), Brailovsky y Torre (1986), Drake y Ruhoff (1960 y 1965), Madrigal (1978), Stonnedahl et al. (1992), Froeschner (2001), y Guidoti, et al. (2015).

2.3 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

2.3.1 Clasificación taxonómica

Los especímenes de tíngidos colectados pertenecen al género Leptopharsa, dado que no presentan el canal rostral interrumpido por una carina transversal a la altura del mesosterno y metasterno (Figura 1a), como se resalta en las claves de Brailovsky y Torre (1986). Este género comparte caracteres con Gargaphia, sin embargo, éste presenta interrupción en el canal rostral por una carina transversa (Figura 1b).

Figura 1. Canal rostral. a) Leptopharsa Stål, 1873, b) Gargaphia torresi Stål, 1862.

Se constató mediante las claves taxonómicas propuestas por Madrigal (1978) y Froeschner (1989), que los especímenes del género Leptopharsa pertenecen a la especie L. gibbicarina Froeschner (1976).

En particular se establece que, la longitud del adulto fue 2,69 ± 0,07 mm de largo y 1,20 ± 0,07 mm de ancho, presentando antenas largas tipo claviforme, ojos prominentes color rojo; aparato bucal con una proboscis larga, que pliega sobre una cavidad formada en su parte ventral, pronoto giboso, los hemélitros reticulados y translúcidos se prolongan más allá del metasoma. Los antenomeros I y IV son negros, excepto en la base; los hemiélitros

32 presentan un área subcostal biseriada con venas y celdas negras que parte de la región media hasta el ápice del ala formando una mancha de forma lineal (Figura 2).

Figura 2. Adulto de L. gibbicarina Froeschner, 1976.

Figura 3. Antenas de L. gibbicarina Froeschner, 1976.

33 2.3.1 Diagnosis de Leptopharsa gibbicarina y especies relacionadas

El imago de L. gibbicarina se caracteriza por ser de tendencia alargada, con una longitud que se encuentra entre 2,68 y 2,76 mm de largo y 1,19 y 1,27 mm de ancho. Presenta 4 segmentos antenales bien diferenciados, el antenómero I es más ancho que los restantes, cilíndrico y mucho más grande que el antenómero II, el cual es cónico y el más corto de todos, el antenómero III es cilíndrico y el más largo de todos, mientras el IV por lo general presenta pilosidad y forma fusiforme. Posee una longitud total mayor que la longitud conjunta entre cabeza y pronoto, El rostrum o pico, inicia rodeado de la bucula (areolada y cerrada en la parte anterior) y se extiende posteriormente hasta la parte media de las meso-coxas, sin llegar a rebasarlas. El rostrum descansa sobre un canal formado por carinas esternales, que se ubican paralelas en el pro y mesotórax. En el metatórax las carinas forman un semicírculo posteriormente abierto por lo cual el canal del rostrum no presenta una interrupción (Figura 3, 4 y 5).

Esta especie está relacionada con L. madrigali, L. ovantis, L. tenuis, L. heveae y L. reflexa. En la especie L. madrigali se evidencia que las venas de las áreas subcostal, discoidal y la mitad del área sutural tienen coloración rojo cobrizo, conformando una gran mancha de distintiva que se proyecta posterolateralmente en una banda con un ancho entre 2 y 3 celdas desde primer tercio del área sutural hasta la región apical del área costal, a diferencia de L. gibbicarina que posee un área biserial que va de la parte media hacia la parte apical del ala con venas y celdas de color negro formando una mancha de forma lineal (Figura 4a).

L. ovantis presenta antenomeros I y IV negros, II y III rojo cobrizo, a diferencia de L. gibbicarina que los antenomeros son de coloración oscura, a excepción del antenomero III (Figura 4b). L. tenuis presenta fémur y tibia de color amarillo pálido con tarsos de color rojo cobrizo a marrón, en cambio que L. gibbicarina presenta una coloración negra en los fémures y la tibia son de color amarillo pálido (Figura 4c). Finalmente, L. reflexa no presenta coloraciones distintivas, sus venas son de coloraciones amarillas con tonalidades rojizas y celdas hialinas, mientras que L. gibbicarina presenta coloraciones oscuras en los hemiélitros la cuales se encuentran bien definidas (Madrigal, 1978; Froeschner, 1989), (Figura 4d). L. heveae tiene una carina media uniseriada y un poco

34 más elevada que las laterales que se caracterizan por ser subparalelas, convergentes en el margen del lóbulo posterior, por lo que se diferencia de L. gibbicarina que tiene una carina media biseriada con celdas irregulares, fuertemente elevada con una cresta casi triangular más alta que la capucha y carinas laterales, presenta una línea oscura y vertical en la parte más alta. (Figura 4e).

Figura 4. Ejemplar de diferentes especies de tingidos. a) L. madrigali Froeschner, 1989. b) L. ovantis Drake & Hambleton, 1945. c) L. tenuis Cobben, 1897. d) L. reflexa Froeschner, 1989. e) L. heveae, Drake & Poor, 1935.

35 2.4 CONCLUSIÓN

Se identificó morfológicamente la presencia en el caribe húmedo, de la especie Leptopharsa gibbicarina en el cultivo de palma de aceite en Montería, Córdoba. Dado que los individuos objeto de estudio, a diferencia de las demás especies con las que se comparó, sus antenomeros I y IV son negros, excepto en la base, y en los hemiélitros presenta un área subcostal biseriada con venas y celdas negras, que parte de la región media hasta el ápice del ala formando una mancha de forma lineal, los cuales son propios de esta especie.

2.5 AGRADECIMIENTOS

El autor expresa sus agradecimientos a la Universidad de Córdoba por la disposición de sus instalaciones, al laboratorio de Entomología por permitir la revisión de las muestras de la especie en estudio y a todo el personal que colaboró en este proceso.

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38 3. CAPITULO III. ASPECTOS BIOLOGICOS DE Leptopharsa gibbicarina Froeschner, 1976 EN PALMA DE ACEITE (Elaeis guinnesis Jacq. 1763)

DETERMINATION OF THE LIFE CYCLE OF Leptopharsa gibbicarina Froeschner, 1976 IN PALM OF OIL (Elaeis guinnesis Jacq. 1763)

Francisco J. Casarrubia2* CICLO DE VIDA Y COMPORTAMIENTO DE Leptopharsa gibbicarina

RESUMEN

Leptopharsa gibbicarina bajo condiciones de campo a temperatura y humedad relativa promedio de (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR) respectivamente, tuvo una duración de huevo a adulto de 72,52 ± 2,38 días. La duración promedio de los estados fue: huevo 18 ± 1,03; ninfa primer instar (N1) 3,26 ± 0,69; ninfa de segundo instar (N2) 3,96 ± 0,71; ninfa de tercer instar (N3) 4,87± 0,78; ninfa de cuarto instar (N4) 2,68 ± 0,56; ninfa de quinto instar (N5) 6,34 ± 0,87. La longevidad promedio fue de 32,27 ± 15,22 días para los machos y 36,90 ± 15,57 para las hembras. La preoviposición promedio: 8,16 ± 2,25 días, número de posturas por hembra: 56,50 ± 13,64, días de oviposición: 26,16 ± 2.25, promedio de huevos por día 3.21 huevos. El porcentaje promedio de huevos viables: 85,90 %, huevos no viables: 14,09 %.

Palabras claves: Ciclo de vida, chinche encaje, instar, longevidad, preoviposición.

2 Ingeniero Agrónomo, Estudiante de M.Sc. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad de Córdoba. Montería, Córdoba, Colombia. * Autor para correspondencia: [email protected]

39 ABSTRACT

Leptopharsa gibbicarina under field conditions at average temperature and relative humidity of (29.6 ± 4.3 ° C; 72.13% RH) respectively, had an egg to adult duration of 72.52 ± 2.38 days. The average duration of the states was: egg 18 ± 1.03; nymph first instar (N1) 3.26 ± 0.69; Second instar nymph (N2) 3.96 ± 0.71; third instar nymph (N3) 4.87 ± 0.78; fourth instar nymph (N4) 2.68 ± 0.56; Fifth instar nymph (N5) 6.34 ± 0.87. The average longevity was 32.27 ± 15.22 days for males and 36.90 ± 15.57 days for females. The average preoviposition: 8.16 ± 2.25 days, number of positions per female: 56.50 ± 13.64, days of oviposition: 26.16 ± 2.25, average of eggs per day 3.21 eggs. The average percentage of viable eggs: 85.90%, non-viable eggs: 14.09%.

Keywords: Life cycle, Leptopharsa gibbicarina, urge, longevity, preovipocisión.

40 3.1 INTRODUCCIÓN

El cultivo de la palma de aceite, en la forma como se desarrolla actualmente en Colombia, reúne todas las características favorables para la presencia de insectos fitófagos. Es un monocultivo que cubre grandes extensiones, con un ecosistema muy frágil por la simplicidad del mismo y por la organización artificial de sus componentes, con un volumen bastante alto de masa foliar y con prácticas de control que representan la constante intervención humana (Calvache, 1995).

El chinche de encaje, Leptopharsa gibbicarina Froeschner 1976, es una plaga muy importante en los palmicultores, por que ha causado serios daños en las zonas Norte y Central de Colombia. Este insecto, que se encuentra en el follaje de las palmas, tiene un aparato bucal chupador que le permite alimentarse del follaje succionando la savia de las hojas; este daño abre la entrada a varios hongos oportunistas que penetran el follaje y causan manchas pardas oscuras que se denominan Pestalotiopsis. Al final, el daño se traduce en una defoliación y reducción de la fotosíntesis, que conlleva a una merma en la producción de aceite (Barrios et al. 2015).

Como plantas hospedantes de L. gibbicarina solo se conocen las palmas Elaeis guinnesis (Palma africana), E. malanococca (Noli), Cocus nucifera (cocotero), Aiphanes sp. y Bactris pillosa (Genty et al. 1978; Jiménez y Reyes, 1977; Genty et al. 1975).

Teniendo en cuenta la escasa información disponible sobre este insecto plaga en Caño viejo Palotal en Montería, Córdoba; el objetivo del estudio fue conocer el ciclo biológico de L. gibbicarina bajo condiciones de campo, como aporte a la búsqueda de herramientas de manejo que permitan minimizar los daños y ofrecer alternativas, que puedan ser incorporadas en esquema de manejo integrado de plagas.

41 3.2 MATERIALES Y METODOS 3.2.1 Localización

La investigación se realizó entre los meses de enero a julio del año 2019, en un lote de 50 hectáreas de palma de aceite en caño viejo Palotal, corregimiento de Montería, Córdoba; con temperaturas de (29,6 ± 4,3 °C) y humedad relativa de (72,13 %) situado a 8°51′34.66″ de Latitud Norte y 75°53′40″ de Latitud Oeste; Posteriormente la información fue trasladada al laboratorio de Entomología de la Universidad de Córdoba, situado a 8°47′16″ de Latitud Norte y 75°51′28″ de Latitud Oeste con respecto al meridiano de Greenwich, lugar donde finalmente se realizó los análisis pertinentes del material de estudio.

3.2.2 Fase de campo

El ciclo de vida de L. gibbicarina bajo condiciones de campo y durante un periodo de seis meses, partió de las observaciones directas y colecta de 2000 adultos del chinche para iniciar el ciclo de vida y 500 adultos para dimensiones de cada uno de los estados. Los individuos fueron colectados con un pincel calibre cero y posteriormente depositados en frascos plásticos con tapa ventilada.

Para el estudio biológico del insecto se seleccionaron 10 palmas sanas de la variedad Dami, con edades de siete años. Tomando dos hojas por palma y 10 foliolos por hoja, los cuales se infestaron con 10 adultos del chinche.

El confinamiento de los chinches se realizó en mangas entomológicas (Villalba et al. 1995), no obstante, para el presente trabajo se modificó la forma, dimensión el cierre y apertura de la manga (Figura 5), siendo de forma rectangular de 20 cm de ancho por 50 cm de largo con cremallera lateral de 40 cm de largo para permitir las respectivas lecturas. El tiempo de permanencia para los adultos de L. gibbicarina dentro de las mangas fue de 1 día, una vez cumplido este tiempo, los adultos vivos o muertos se retiraban con un pincel calibre cero; sin embargo, los foliolos continuaban encerrados en las mangas, buscando preservar las posibles emergencias de ninfas N1.

42 Diariamente se realizaron lecturas del número de ninfas eclosionadas, temperatura y humedad relativa en horarios de 7:00 am y 3:00 pm, las cuales se registraban en una base de datos. De esta manera y con ayuda de una lupa de 40X y un pincel calibre cero, una vez eclosionadas las ninfas N1 se retiraban de los foliolos y se llevaban de manera individual a micro jaulas artesanales de cuello de botella de gaseosa plástica, pegadas con silicona en los foliolos, con su respectiva ventilación. (Figura 5).

Por otra parte, para determinar la longevidad de vida de L. gibbicarina, se colectaron 200 ninfas del quinto instar de palmas de campo infestadas, con un pincel calibre cero, se almacenaron en frascos plásticos con su respectiva ventilación. En este proceso se utilizaron dos palmas sanas de las que se escogieron 20 foliolos, cada uno se infestó sobre el envés con 10 ninfas de las cuales se encerraron en mangas entomológicas con características y dimensiones iguales a las utilizadas en el ciclo de vida. De igual forma, se registró el número de adultos jóvenes emergidos diariamente, fecha de nacimiento y mortalidad de ninfas. Conforme a los adultos emergidos, estos se trasladaban a foliolos diferentes en grupos no superiores a 10 adultos/foliolo y cada 24 horas se hacían revisiones en los horarios ya establecidos, registrando mortalidad de adultos y género sexual con la ayuda de una lupa de 40X, teniendo en cuenta las características presentadas en su abdomen.

Finalmente, para establecer el tiempo de oviposición y fecundidad de adultos de L. gibbicarina, se escogieron 200 ninfas del quinto instar de palmas de campo infestadas, con un pincel calibre cero, se envasaron en frascos plásticos. En este procedimiento se utilizaron 2 palmas sanas, cada palma se infestó con 100 ninfas, distribuidas en 10 foliolos, y cada uno fue encerrado en mangas entomológicas. Las lecturas se realizaron en los mimos horarios (7:00 am y 3:00 pm), registrando fecha de nacimiento, tiempo de preoviposición de la hembra, número adultos jóvenes emergidos y mortalidad. Una vez emergidos los adultos jóvenes, se verificó el género sexual del individuo con ayuda de una lupa de 40X, teniendo en cuenta las características presentadas en su abdomen. De esta manera se confinaron 56 parejas en total, las cuales fueron reubicadas por separado en foliolos sanos. Diariamente se revisó el comportamiento, sobrevivencia y mortalidad

43 de cada pareja. De acuerdo con esta información se obtuvo el tiempo de preoviposición, número de posturas por la hembra, número de huevos eclosionados y no eclosionados.

Figura 5. Aspectos metodológicos para ciclo de vida de L. gibbicarina bajo condiciones de campo. Cultivo de palma Caño Viejo Palotal, 2019. a. Mangas entomológicas, b. mecanismo de cierre y apertura de las mangas para revisión de foliolos, c. Micro jaulas con cuellos de botellas plásticas con tapa, d. Apertura de micro jaulas para revisión de los especímenes.

3.2.3 Fase de Laboratorio

Se realizó las dimensiones desde ninfas hasta adultos de L. gibbicarina, con una reglilla micrométrica acoplada al estereoscopio. De igual forma con la ayuda de un bisturí se extrajeron los huevos del chinche que nunca eclosionaron de los foliolos (Figura 6 a, b).

Los datos obtenidos fueron procesados y analizados mediante estadística descriptiva a través del programa SAS 9.4.

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Figura 6. a. Huevos viables de L. gibbicarina b. Huevos inviables de L. gibbicarina

3.3 RESULTADOS Y DISCUCIÓN Ciclo de vida de L. gibbicarina

La hembra de L. gibbicarina incrusta sus huevos dentro del tejido foliar, algunas veces los huevos son colocados superficialmente característica similar obtenida por Barrios et al. (2015) con las mismas especies. En la mayoría de las veces las posturas de sus huevos son cubiertos con sus excretas, comportamiento similar presentado por la especie L. heveae según Tanzini, (2002).

Huevo. Los huevos son de color blanco traslucidos, antes de darse la eclosión, presenta un color blanco crema con aspecto liso y gelatinoso, son curvos de forma elipsoidal donde uno de sus extremos es más agudo, formando un cuello que termina en forma de corona donde se ubica el opérculo (Figura 7), característica similar a lo reportado por Barrios et al. (2015) con una temperatura de 27 0C. De igual forma Genty et al. (1978), presenta las mismas características, pero las condiciones de temperatura bajo las cuales obtuvieron sus resultados no fueron registradas. La duración del periodo de incubación del huevo fue de 18 ± 1,03 días (Tabla 1), resultados que difieren con los reportados por Barrios et al. (2015) con una temperatura de 27 0C, Genty et al. (1978) y Reyes, (1988) en condiciones de temperatura no reportadas en la investigación.

45 Tabla 1. Duración en días de los estados de L. gibbicarina en palma de aceite bajo condiciones de campo a (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR).

Intervalo Estado n Media DE CV (%) (mín-max) Periodo incubación Huevo 107 18 (16-20) 1,03 5,84 Período ninfal Ninfa I 86 3,26 (5-5) 0,69 21,17 Ninfa II 67 3,96 (3-5) 0,71 17,84 Ninfa III 61 4,87 (4-7) 0,78 16,12 Ninfa IV 47 2,68 (2-4) 0,56 20,73 Ninfa V 35 6,34 (5-8) 0,87 13,76 Total período ninfal --- 21,1 (18-24) 3,31 15,69 ADULTO 17 33,41 (26-41) 7,4 22,15 Total ciclo --- 72,52 (60-81) 12,04 16,60 n: Número de individuos; DE: Desviación estándar; CV: Coeficiente de variación

El huevo presenta una longitud polar de 0.57 ± 0.05 mm y 0,21 ± 0,05 mm de longitud ecuatorial (Tabla 2). Resultados semejantes a los de Genty et al. (1975) y Barrios et al. (2015) ya que sus medidas promedio registradas fueron de 0,6 ± 0,1 mm.

Tabla 2. Longitudes en (mm) de L. gibbicarina en sus diferentes estados de desarrollo en palma de aceite bajo condiciones de campo (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR).

Largo Ancho Estado Intervalo Intervalo n Media DE n Media DE (máx-mín) (máx-mín)

Periodo incubación

Huevo 45 0,57 0,6-0,5 0,05 45 0,21 0,3-0,1 0,05 Periodo ninfal Ninfa I 45 0,4 0,5-0,3 0,08 45 0,16 0,2-0,1 0,05 Ninfa II 45 0,6 0,7-0,5 0,08 45 0,22 0,3-0,2 0,04 Ninfa III 45 0,78 0,9-0,7 0,08 45 0,32 0,4-0,3 0,04 Ninfa IV 45 1,08 1,2-1,0 0,08 45 0,43 0,5-0,4 0,05 Ninfa V 45 1,58 1,6-1,5 0,04 45 0,68 0,7-0,6 0,04 Sexo Hembra 45 2,76 2,9-2,6 0,09 45 1,3 1,5-1,2 0,12 Macho 45 2,69 2,8-2,6 0,07 45 1,2 1,3-1,1 0,07 n: Número de individuos; DE: Desviación estándar

46 La tasa de sobrevivencia del huevo de L. gibbicarina fue de 80,37 % y la mortalidad de 19,63 %. La tasa de supervivencia y mortalidad de la ninfa I fue de 77,91 % y 22,09 % respectivamente. Mientras que la tasa de supervivencia de la ninfa II fue la más alta con (91,04 %) y la mortalidad más baja con (8,96 %). A diferencia de los resultados de la investigación por Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae, a temperaturas controladas de 20 0C y 250C, se encontró un porcentaje de sobrevivencia y mortalidad semejante para el segundo estado ninfal con 90,6 y 90,9 % respectivamente. Por otra parte el estado ninfa III fue de 77,05 % y 22,95 %, para la ninfa IV fue de 74,47 % y 25,53 %, considerándose la segunda tasa de mortalidad más alta de los estados. Por ultimo en la ninfa V fue de 48,57 % y la tasa de mortalidad del 51, 43 %, porcentaje de mortalidad más alto de los estados ninfales (Tabla 3).

Tabla 3. Sobrevivencia y Mortalidad en (%) de los diferentes estados de L. gibbicarina en palma de aceite bajo condiciones de campo (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR).

% Individuo Estado n individuo % s Mortalidad s vivos muertos Huevo 107 80,37 21 19,63 Ninfa I 86 77,91 19 22,09 Ninfa II 67 91,04 6 8,96 Ninfa III 61 77,05 14 22,95 Ninfa IV 47 74,47 12 25,53 Ninfa V 35 48,57 18 51,43 Adulto 17 •• •• ••

Estados Ninfales. La duración total de la fase ninfal fue de 21,11 ± 1,41 días (Tabla 1) información semejante a la descrita por Genty et al. (1978) y Reyes (1988) quienes registraron valores de 22 a 32 días respectivamente en condiciones de temperatura no reportadas en los estudios. El periodo ninfal de L. gibbicarina, fue mayor al registrado por Peraza (2016) con la especie L. haveae, con valores de 13,7 ± 0,17 días. En este sentido, las ninfas presentaron cinco instares ninfales, donde N5 según la tabla, fue el de mayor

47 duración, mientras que N4 presentó la menor duración en días. Además, los instares N1, N2 y N3 presentaron tiempos de desarrollo semejantes. Basándose en los resultados de Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae con temperaturas controladas de 20 0C se logra establecer similitud con valores de 20,3 ± 0,35 días.

Entre tanto, conviene comparar la coloración de cada uno de los estados ninfales, con los resultados de los autores Jiménez y Reyes (1977); Zenner y Posada (1992). En efecto, se logra identificar congruencia, puesto que varió desde el color blanco traslucido, verde claro a naranja en el primer instar, rojo vino tinto y negro en los demás estados, hasta tener un color blanco y negro más acentuado para los adultos. El cuerpo presenta forma tubular, los ojos son de color naranja, la parte central del pronoto es de color gris oscuro y la parte central del abdomen es negra, al igual, durante su desarrollo ninfal presentan en su cuerpo espinas cortas y gruesas de colores inicialmente traslucidas y al finalizar su último estado son más largas y gruesas. (Figura 7).

Ninfa I.

Se presenta una duración de vida de 3,26 ± 0,69 días (Tabla 1), logrando una correspondencia similar en los resultados establecidos por Barrios et al. (2015) y Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae con valores promedio de 3,26 ± 0,04 días y Peraza, (2016) de 3,0 ± 0,04 días. Cuando la ninfa eclosiona inicia su proceso de desplazamiento y alimentación a lo largo de los foliolos, concentrándose más en el tercio medio y hacia la parte apical de los mismo, sin embargo, estos huyen de la radiación solar y se concentran mucho más donde les favorezca el lado del foliolo con mayor sombra. Cabe destacar que N1 presenta un color blanco traslucido, su cuerpo es de forma tubular, su cabeza es de color anaranjado claro, a medida que pasan las horas su abdomen se torna de un color verde oscuro, el segmento abdominal termina en punta, presenta espinas en su abdomen y tórax de color traslucido, estas se hacen más largas y robustas en el tiempo, las antenas son de tipo clavada y sus patas son de color blanco traslucido. Adicional se tiene que la longitud de N1 fue de 0,40 ± 0,08 mm de largo y 0,16 ± 0,05 mm de ancho (Tabla 2). Se precisa que los resultados obtenidos concuerdan con

48 los registrados en la morfología realizada por Genty et al. (1978) y Barrios et al. (2015) en condiciones de temperatura diferentes (Figura 7 c).

Ninfa II.

Su duración de vida fue de 3,96 ± 0,71 días (Tabla 1), este resultado difiere con los de Barrios et al. (2015), con valores de 3,3 ± 0,5 días en condiciones diferentes al estudio. Por otra parte, la cabeza es de color naranja y más grande, los ojos son de color rojo vino tinto, características similares a las encontradas por Lara y tanzini (1997) en su estudio sobre caracterización en la región cauchera del departamento de Guaviare. De igual forma, la parte central del pronoto junto con la parte central del abdomen es de color café claro, el cual, de acuerdo con Cividantes et al. (2004) en la especie L. haveae a temperaturas controladas de 20 0C, registra similitud con valores de 3,3 ± 0,11 días. Finalmente, las espinas del cuerpo se tornan más largas y gruesas de color negro en la base y traslucidas hacia las puntas, las antenas y patas, se hacen un poco más largas y más oscuras, con una longitud de 0,60 ± 0,08 mm de largo y 0,22 ± 0,04 mm de ancho (Tabla 2), (Figura 7 d).

Ninfa III.

Presentó una duración de vida de 4,87 ± 0,78 días (Tabla 1), registro diferente al estudio reportado por Barrios et al. (2015) con valores de 3,3 ± 0,5 días. Ahora bien, Peraza (2016) con la especie L. heveae, registró similitud con valores de 4,2 ± 0,18 días a 25 0C; mientras que, Arce et al. (2006) concuerdan con temperatura de 25 0C, con valores de 3 ± 00 días. Se destaca que el color del cuerpo de la ninfa varió con respecto a la ninfa I y II. Pero, teniendo en cuenta su tamaño, la cabeza se hizo más grande de color naranjado más oscuro, las antenas y patas no variaron de color en cuanto a la ninfa II, las antenas se hicieron más largas y gruesas, se tornaron de color café claro en la base y negro más intenso en la parte apical de las antenas. Adicionalmente se destaca que a partir de este estado se evidencian los primordios alares de manera muy insípida. En cuanto a la longitud fue de 0,78 ± 0,08 mm de largo y 0,32 ± 0,04 mm de ancho (Tabla 1), lo que de acuerdo con Rodríguez (1995), en su investigación con la especie Plesobyrsa bicincta

49 con temperatura de 27 0C, concuerda en la duración de la ninfa con valores de 4,4 días (Figura 7 e).

Ninfa IV.

Presentó una duración de vida de 2,68 ± 0,56 días (Tabla 1), esta información es diferente a la reportada por Barrios et al. (2015) con valores de 4,2 ± 0,8 días, y muestra valores cercanos a los encontrados por Peraza (2016) con la especie L. heveae con valores de 2,4 ± 0,11 días y Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae con 25 0C con 2,68 ± 0,11 días. En las características de N4, se muestra que el tamaño del cuerpo se hace más sobresaliente, los colores se mantienen intactos, en el mesotórax se empieza a diferenciar de manera más notoria los primordios alares, las antenas y patas se mantienen del mismo color de la ninfa III. Finalmente, la longitud fue de 1,08 ± 0,08 mm de largo y 0,43 ± 0,05 mm de ancho (Tabla 2), datos que de acuerdo con Rodríguez (1995) en su investigación con la especie Plesobyrsa bicincta con temperaturas de 27 0C concuerda con valores de 4,8 días (Figura 7 f).

Ninfa V.

Presentó una duración de vida de 6,34 ± 0,87 días (Tabla 1), información que difiere a la registrada por Barrios et al. (2015) con resultados de 4,8 ± 1,0 días. Sin embargo, de acuerdo al estudio de Martínez et al. (2012) presentó diferencia con la especie Dictyla monotropidia con valores de 6 a 7 días con temperatura diferente. Se establece que la ninfa presenta capsula cefálica y ojos de color vino tinto oscuro, presentando tres espinas pronunciadas de longitudes similares en el vertex de la cabeza, ubicadas de forma triangular y estando una de ellas en la región mesial anterior y ordenada hacia adelante, las antenas son de color café claro en la base, de color negro en la parte apical donde presenta vellosidades, la proboscis se extiende más allá del tórax, presenta un pronoto amplio, con 4 espinas dorsales de características similares a las de la cabeza y el abdomen. Cabe señalar, que las ninfas una vez emergidas se desplazan a lo largo del foliolo, pero se concentran más en el tercio medio y hacia la parte apical del foliolo, donde

50 se presentan los mayores daños foliares por las picaduras y sus deyecciones. Se destaca que las patas se tornan de color amarillo trasparente con manchas negras en los fémures, el dorso del abdomen con 6 espinas en la región mesial, dos de ellas levantadas en v cerca al ángulo posterior del pronotum y las restantes dispuestas linealmente, es conveniente decir que estos resultados concuerdan con los de Barrios et al. (2015); Jiménez y Reyes (1977); Zenner y posada (1992). En cuanto a su longitud, esta fue de 1,58 ± 0,04 mm de largo y 0,68 ± 0,04 mm de ancho (Tabla 2), estas longitudes fueron similares a las reportadas por Genty et al. (1983,1978,1975) y Barrios et al. (2015) con valores de 1,8 mm de largo y 0,8 mm de ancho, en condiciones de temperatura diferentes (Figura 7 g).

Adultos. Los adultos jóvenes recién eclosionados presentaron cuerpos frágiles y delicados de coloración blanca intensa, después de 24 horas su color cambia a blanco grisáceo (Figura 7 h). El adulto junto a las ninfas, realizan su ciclo de vida sobre el envés de los foliolos, las ninfas se agrupan un poco más que los adultos, estos siempre permanecen distribuidos a lo largo del foliolo, pero se concentran donde los favorezca más la sombra, ya que también huyen a los rayos directos del sol. Se establece que el adulto siempre se encuentra distribuido en toda la planta, pero en mayor concentración en las hojas bajeras o más viejas expuestas al efecto de los insectos inductores y causantes de los hongos foliares de la palma. Conviene decir que estos resultados concuerdan con lo reportado por Escalante et al. (2010), Restrepo y Ortiz (1982), debido a que las mayores poblaciones de L. gibbicarina se encontraban en la parte baja más exactamente en la hoja 25, que corresponde al tercio medio basal de la planta, datos que son similares a lo reportado por los autores Zenner y Posada (1992) y Calvache et al. (2000). Por otro lado, las picaduras de Leptopharsa tanto de adultos como de adultos, provocan una lesión en los foliolos, de los cuales se aprecia el desarrollo de manchas foliares; inicialmente se observa en el haz del foliolo, puntos pequeños de color azul verdoso, rodeado por un halo clorótico indefinido, que en fondo opaco presenta un aspecto aceitoso. Entre tanto, con el transcurso del tiempo, las manchas toman un color marrón rojizo, con un halo

51 amarillento que corresponde a la fase evolutiva del hongo dentro del parénquima, datos que concuerda a los registrados por Genty et al. (1984).

El adulto registró una duración de vida promedio de 33,41 ± 7,4 (Tabla 4), información que difiere con los resultados de Genty et al. (1978), Barrios et al. (2015) y Peraza (2016) con la especie L. haveae, el cual reporta valores de 14 a 24 días, 37,2 ± 5,9 días y 25,5 ± 4 días, respectivamente; pero con temperatura de 27,3 0C y 25 0C en los dos último de forma respectiva. Mientras que Reyes (1998) registró datos similares con valores de 32 a 36 días, y temperatura no reportada. De acuerdo con la longitud del chinche adulto, para el macho fue de 2,69 ± 0,07 mm de largo y 1,20 ± 0,07 mm de ancho, así mismo, la hembra midió 2,76 ± 0,09 mm de largo y 2,76 ± 0,12 mm de ancho (Tabla 2), Información similar a la reportada por Genty et al. (1978) donde registraron 2,6 a 2, 9 mm de largo y 1,2 mm de ancho. Por el contrario, Barrios et al. (2015) y Peraza (2016) con L. haveae tienen valores similares con la longitud de la hembra, es decir, su medida fue de 2,6 ± 0,1 mm. Además, el adulto presenta antenas largas tipo clavadas, ojos prominentes color rojo, características congruentes con las reportadas por Lara y Tanzini (1997). Paralelamente se describe que el dimorfismo solo se hace evidente en el abdomen, tal como lo reporta Barrios et al. (2015) con temperatura de 27,3 0C y Peraza (2016) con la especie L. haveae y temperatura de 25 0C. Finalmente, el adulto evidencia el aparato bucal con una proboscis larga, que pliega sobre una cavidad formada en su parte ventral, pronoto giboso, los hemélitros se prolongan más allá del extremo abdominal, son reticulados y transparentes (Cenipalma, 2010).

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F Figura 7. Diferentes estados del Ciclo de vida de L. gibbicarina: Opérculo. a) Huevo. b) Ninfa I. c) Ninfa II. d) Ninfa III. e) Ninfa IV. f) Ninfa V. g) Adulto h).

53 Longevidad de vida de adultos de L. gibbicarina

El promedio de vida total de L. gibbicarina (Figura 8) fue de 72,52 ± 12,04 días, resultados que concuerdan con los reportados por Barrios et al. (2015) con temperatura de 27,3 0C y Reyes (1988) en estudios realizados con la misma especie, donde se registran valores de 72,1 y 55 a 75 días respectivamente, con temperaturas no reportadas para el ultimo autor. A diferencia de Genty et al. (1978) quien en su investigación difiere en el promedio de vida del adulto, valores de 51 a 61 días con temperatura no reportada en la investigación, cabe señalar que los adultos de L. gibbicarina, habitan sobre el envés de los foliolos, donde realizan su ciclo de vida, en efecto, la hembra presentó una longevidad de vida de 36,90 ± 15,57 y el macho 32,27 ± 15,22 días (Tabla 4).

Conviene distinguir que los registros de los autores Reyes y Cruz (1986) y Genty et al. (1983) difieren al definir que el adulto en época seca puede vivir entre 17 a 24 días y en época de lluvias, 14 días. Al igual que Peraza (2016), con la especie L. haveae con temperatura de 25 0C, registró la longevidad de la hembra de 25,5 ± 4 días y el macho de 26,3 ± 4,03 días. Por otra parte, Zenner y posada (1992); Genty (1981) y Díaz (2001) presentaron semejanzas en la longevidad del adulto hembra con un valor de 20 a 36 días a diferentes temperaturas. Por otro lado, Arce et al. (2006) con la especie Gargaphia torresi estableció valores similares de 37±10 días para la hembra y 23 días para el macho con temperatura de 250 C.

Tabla 4. Longevidad en días de adultos de L. gibbicarina en el cultivo de palma de aceite bajo condiciones de campo (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR).

Intervalo Sexo n Media DE Minin Máximo o Hembra 96 36,904 21,00 52,00 15,578 Macho 55 32,273 17,00 47,00 15,228 Total 151 34,728 19,00 50,00 15,513 n: Número de individuos; DE: Desviación estándar

Comparando los resultados presentes con lo reportado por Ojeda et al. (1994) con la especie Pleseobyrsa bicincta, existe diferencia en la longevidad de vida de 14 a 24 días

54 para la hembra y 22,3 días para el macho. Además, difiere en el promedio de vida total para la misma especie, ya que presenta de 63,5 a 78,6 días con temperaturas de 25,6 0C. Mientras que Ojeda et al. (1974) con la especie Leptobyrsa decora presenta similitud en cuanto a la duración promedio del macho y la hembra, con valores de 34,06 y 35,8 días respectivamente. De forma similar, Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae con temperaturas controladas de 30 0C y 27 0C, encontró que el adulto macho tiene una longevidad de 31,4± 1,83 días y la hembra de 35,5 ± 3,04 días.

b

Figura 8. Último segmento abdominal de L. gibbicarina macho. a) Último segmento abdominal de la hembra b).

Establecidos los adultos en las mangas entomológicas para determinar la longevidad, se logró evidenciar que los foliolos utilizados en la investigación tendían a deteriorarse y presentaban un color amarrillo traslucido mostrando puntos cloróticos pequeños circulares en el haz. Posteriormente, estos puntos se hacían más grandes y cambiaban a un color pardo con borde amarillo; después pasaba a secarse el foliolo de manera circular y progresiva. Esta sintomatología es característica de la Pestalotiopsis (Figura 9). Al respecto, conviene decir que todas estas características concuerdan con los resultados obtenidos en los estudios de Genty et al. (1978); Zenner y Posada, F. (1992) y Labarca et al. (2006).

55

Figura 9. Fases del daño foliar del complejo Leptopharsa - Pestalotiopsis

3.3.3 Oviposición y Fecundidad de L. gibbicarina

Confinadas las parejas en las mangas entomológicas, Las hembras realizan sus posturas en el parénquima del envés de los foliolos, en la mayoría de las veces cubren sus huevos con sus excretas, similar a los resultados del estudio de Tanzini (2002). En efecto, la hembra coloca sus huevos de manera endófitica y exófitica en el envés de los foliolos, tal como lo registra Barrios et al. (2015). El tiempo de preoviposición de L. gibbicarina fue de: 8.16 ± 2.25 días (Tabla 5), registro que difiere a lo reportado por Genty et al. (1978), Reyes (1988) con 11 a 12 y 10,3 a 12,5 respectivamente. Por otro lado, Arce et al. (2006) con la especie Gargaphia torresi difieren con valores de 14 días en condiciones de temperatura de 25 0C. Mientras que Peraza (2016) con la especie L. haveae registra resultados semejantes de 7,7 ± 0,69 días con temperatura de 250C.

En cuanto al número promedio de huevos colocados por L. gibbicarina este fue de 56,50 ±13,64 (Tabla 5), con temperatura de 29,6°C. En este sentido, estos datos difieren de los hallados por Barrios et al. (2015) donde el número de huevos promedio/hembra fue de 39,7±2,5 y una viabilidad de 80 % con temperatura de 27,30C. Mientras que el número de huevos promedio por día fue de 3.21 huevos, en este orden, estos resultados difieren con los reportados por Reyes y Cruz (1986) y Genty et al. (1983) que registraron 1 huevo por día en condiciones de temperatura no reportadas en la investigación. De igual forma Jiménez y Reyes (1977); Zenner y Posada, (1992) tuvieron similitud en sus resultados con 1,2 huevos por día. 56 Los huevos son colocados por la hembra preferiblemente sobre o cerca a la nervadura media central o hacia la base apical de los foliolos, es allí donde realizan su ciclo de vida los adultos y donde se presenta el mayor deterioro foliar, debido a las heridas o cicatrices generadas por las picaduras y por la postura de huevos (Figura 10 a,b ). En los horarios correspondientes a las lecturas, no se puedo evidenciar el cortejo o proceso de copula por parte de las parejas, ya que siempre se encontraban distanciados la hembra del macho. Es pertinente mencionar que se pudo evidenciar que la mayoría de los huevos que no eclosionaron se encontraban en las orillas del foliolo, en cambio, en la base media de los foliolos o hacia la parte apical, se encontró la mayor emergencia de ninfas. De esta manera, una vez iniciaba la emergencia de las primeras ninfas, estas se retiraban de la investigación y la pareja de adultos se cambiaban a un segundo foliolo sano, se determinó que este cambio surgía cada 18 días en promedio. Todos los días en los horarios de lecturas ya mencionados, se observaba con la ayuda de una lupa de 40X las emergencias de las ninfas en el foliolo 1, cabe resaltar que estos foliolos se dejaban de revisar una vez se cumpliera el promedio de incubación del huevo. Ahora bien, el procedimiento con el segundo foliolo, se repetía hasta que, en la pareja uno de los individuos cumplía su ciclo de vida. Con esta metodología se logró determinar, el tiempo en que la hembra coloca su primer huevo, el número total de huevos colocados por la hembra, el número de huevos eclosionados y el número de huevos no eclosionados.

Según Gonzales et at. (2015), con las especies illudens y V. manihotae se tienen resultados similares, respecto al tiempo de la preoviposición, mostrando valores de 7 ± 1,29 y 6 ± 0,62 días respectivamente con temperaturas de 25 0C, de igual forma con las mismas especies, el número de huevos total ovipositados por la hembra difiere con los valores de 145,3 ± 10,27 y 265,3 ± 45,84 huevos respectivamente.

57

Figura 10. Foliolos sanos a) Foliolos con deyecciones b).

Tabla 5. Oviposición y Preoviposición de L. gibbicarina en días, en un cultivo de palma de aceite bajo condiciones de campo (29,6 ± 4,3 °C; 72,13 % HR).

Intervalo Parametro n Media DE (min-max) Preoviposición (días) 56 8,16 5-11 2,25 Oviposición (días) 56 26,16 23-29 2,25 # Huevos ovipositados 56 56,50 43-70 13,64 Huevos Viables (%) 56 85,90 Huevos Inviables (%) 56 14,09 # Huevos por día 56 3,21 n: Número de individuos; DE: Desviación estándar

Según lo reportado por Ojeda et al. (1974) con la especie Leptobyrsa decora el tiempo de preoviposición de la hembra coinciden con los valores registrados de 8,28 ± 1,27 días, en cuanto al número total de huevos colocados difieren con valores de 44,80 ± 112,4 huevos/hembra con temperatura de 25,6 0C. Otros estudios como el de Cividantes et al. (2004) con la especie L. haveae a temperaturas controladas de 20 0C y 25 0C, mostraron registros diferentes, en este caso de 10,5 ± 0,55 y 7,7 ± 0,69 días de preovipocisión respectivamente. Por otra parte, el número de días de oviposición promedio por la hembra fue de 26,16 ± 2.25 días, resultados que difieren de los obtenidos por Arce et al. (2006), con la especie Gargaphia torresi que determinó una oviposición de 16 ± 8 días, con temperatura de 25 0C.

58 3.4 CONCLUSIONES

El ciclo de vida de Leptopharsa gibbicarina Froeschner, 1976 en cultivo de palma de aceite bajo condiciones de campo con temperatura promedio de 29,6 ± 4,3 °C y humedad relativa promedio de 72,13 % en caño viejo Palotal Montería, Córdoba, tuvo una duración de vida promedio de 72,52 ± 12,04 días. En particular, la incubación promedio del huevo fue de 18 ± 1,03 días y de las ninfas 21,1 ± 3,31 días. En efecto, los estados ninfales tuvieron una duración promedio en días de N1 3,26 ± 0,69 días; N2 3,96 ± 0,71días; N3 4,87± 0,78 días; N4 2,68 ± 0,56 días; N5 6,34 ± 0,87 días. Se precisa, además, que la longevidad promedio fue de 32,27 ± 15,22 días para los machos y 36,90 ± 15,57 días para las hembras. Al mismo tiempo, la preoviposición promedio fue de 8,16 ± 2,25 días, el número de posturas por hembra de 56,50 ± 13,64 huevos, el número de días de oviposición fue de 26.16 ± 2.25, el promedio de huevos por día 3.21 huevos, el porcentaje de huevos viables fue de 85,90 ± 13.64, huevos inviables 14,09 % huevos.

3.5 AGRADECIMIENTOS El autor expresa sus agradecimientos a la compañía del cultivo de palma de aceite en Caño Viejo Palotal y a la Universidad de Córdoba por la disposición de palmas, equipos e instalación de ensayos para la obtención de los resultados que se expresan en esta investigación.

3.6 REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

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61 Zenner, P., y Posada, F. 1992. Manejo de insectos, plagas y benéficos, de la palma africana. Instituto Colombiano Agropecuario (ICA). Manual de Asistencia Técnica, 54. Ed. Produmedios. Bogotá (Colombia), 124 p.

62 Anexo 1. Dimensiones de huevos, ninfas y adultos de L. gibbicarina

DIMENSIONES DE HUEVOS, NINFAS Y ADULTOS Huevo (mm) Intar 1 (mm) Intar 2 (mm) Intar 3 (mm) Intar 4 (mm) Intar 5 (mm) Hembra (mm) Macho (mm) Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho Largo Ancho 0,6 0,2 0,5 0,2 0,6 0,2 0,7 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,3 2,8 1,3 0,6 0,2 0,3 0,1 0,6 0,2 0,9 0,4 1,1 0,4 1,6 0,7 2,8 1,2 2,6 1,1 0,5 0,2 0,4 0,1 0,7 0,2 0,9 0,3 1 0,5 1,6 0,7 2,7 1,5 2,6 1,2 0,6 0,2 0,3 0,1 0,5 0,3 0,7 0,3 1,1 0,4 1,5 0,6 2,8 1,2 2,6 1,1 0,5 0,2 0,5 0,2 0,6 0,2 0,8 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,5 2,8 1,3 0,6 0,2 0,3 0,1 0,6 0,2 0,7 0,3 1,2 0,5 1,6 0,7 2,8 1,3 2,6 1,2 0,6 0,3 0,3 0,2 0,7 0,3 0,9 0,3 1 0,5 1,5 0,6 2,7 1,3 2,7 1,2 0,5 0,2 0,4 0,2 0,6 0,2 0,9 0,4 1,1 0,4 1,6 0,7 2,8 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,5 0,2 0,7 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,9 1,2 2,7 1,2 0,5 0,2 0,3 0,1 0,6 0,2 0,8 0,3 1,2 0,5 1,5 0,6 2,7 1,3 2,7 1,3 0,6 0,2 0,4 0,2 0,5 0,2 0,9 0,3 1 0,5 1,6 0,7 2,9 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,7 0,2 0,7 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,8 1,1 0,5 0,2 0,5 0,2 0,5 0,2 0,8 0,3 1 0,4 1,6 0,6 2,8 1,5 2,8 1,3 0,5 0,1 0,5 0,2 0,7 0,2 0,7 0,3 1,2 0,5 1,6 0,7 2,7 1,2 2,6 1,1 0,5 0,2 0,4 0,2 0,6 0,3 0,8 0,3 1,1 0,5 1,5 0,6 2,8 1,35 2,6 1,2 0,5 0,18 0,4 0,2 0,5 0,3 0,9 0,4 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,6 1,1 0,5 0,2 0,3 0,1 0,7 0,2 0,7 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,9 1,3 2,8 1,3 0,5 0,2 0,5 0,2 0,5 0,2 0,8 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,6 1,2 2,6 1,2 0,5 0,2 0,3 0,1 0,6 0,2 0,7 0,3 1 0,4 1,5 0,7 2,85 1,2 2,7 1,2 0,5 0,3 0,4 0,2 0,6 0,2 0,9 0,3 1,2 0,4 1,6 0,6 2,8 1,5 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,7 0,3 0,9 0,4 1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,5 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,6 0,2 0,7 0,3 1,1 0,4 1,5 0,7 2,8 1,2 2,7 1,3 0,6 0,3 0,4 0,2 0,5 0,2 0,8 0,3 1 0,4 1,6 0,6 2,7 1,5 2,7 1,2 0,5 0,3 0,4 0,2 0,6 0,3 0,8 0,3 1,2 0,4 1,6 0,7 2,7 1,3 2,8 1,1 0,6 0,2 0,4 0,2 0,5 0,2 0,7 0,3 1 0,5 1,6 0,7 2,6 1,3 2,6 1,1 0,6 0,2 0,3 0,1 0,7 0,2 0,8 0,3 1,1 0,5 1,6 0,7 2,7 1,2 2,6 1,2 0,6 0,2 0,3 0,2 0,5 0,2 0,7 0,3 1,1 0,4 1,5 0,7 2,6 1,2 2,6 1,1 0,6 0,1 0,5 0,1 0,7 0,3 0,9 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,5 2,8 1,3 0,6 0,2 0,3 0,1 0,6 0,3 0,8 0,4 1,2 0,4 1,5 0,6 2,8 1,2 2,6 1,2 0,6 0,2 0,3 0,1 0,5 0,2 0,8 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,4 0,2 0,7 0,2 0,7 0,3 1,1 0,5 1,6 0,6 2,8 1,3 2,7 1,2 0,6 0,3 0,5 0,1 0,6 0,2 0,8 0,3 1 0,5 1,6 0,7 2,7 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,3 0,2 0,7 0,2 0,9 0,3 1,2 0,5 1,6 0,7 2,9 1,5 2,7 1,3 0,6 0,2 0,4 0,2 0,6 0,3 0,7 0,4 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,5 0,2 0,8 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,9 1,3 2,6 1,1 0,6 0,3 0,4 0,1 0,6 0,2 0,7 0,3 1 0,5 1,6 0,6 2,6 1,4 2,8 1,3 0,6 0,3 0,4 0,2 0,6 0,3 0,8 0,3 1,1 0,4 1,5 0,7 2,95 1,2 2,6 1,2 0,6 0,2 0,4 0,1 0,7 0,2 0,8 0,3 1 0,4 1,6 0,7 2,8 1,3 2,7 1,2 0,6 0,2 0,3 0,1 0,5 0,2 0,7 0,4 1,2 0,5 1,5 0,7 2,9 1,2 2,7 1,2 0,5 0,2 0,4 0,1 0,7 0,2 0,8 0,3 1 0,5 1,6 0,7 2,8 1,5 2,7 1,2 0,6 0,2 0,5 0,2 0,6 0,2 0,8 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,7 1,3 0,5 0,2 0,4 0,1 0,5 0,2 0,7 0,3 1,2 0,4 1,6 0,7 2,7 1,3 2,7 1,2 0,6 0,3 0,4 0,2 0,6 0,2 0,8 0,3 1,1 0,4 1,6 0,6 2,6 1,5 2,7 1,2 0,6 0,2 0,4 0,1 0,6 0,3 0,8 0,3 1,1 0,4 1,6 0,7 2,7 1,2 2,7 1,2 0,6 0,2 0,4 0,1 0,5 0,2 0,7 0,4 1 0,4 1,5 0,7 2,9 1,2 2,7 1,2 n 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 45 Media 0,57 0,21 0,40 0,16 0,60 0,22 0,78 0,32 1,08 0,43 1,58 0,68 2,76 1,30 2,69 1,20 Mediana 0,60 0,20 0,40 0,20 0,60 0,20 0,80 0,30 1,10 0,40 1,60 0,70 2,70 1,30 2,70 1,20 Minimo 0,50 0,10 0,30 0,10 0,50 0,20 0,70 0,30 1,00 0,40 1,50 0,60 2,60 1,20 2,60 1,10 Maximo 0,60 0,30 0,50 0,20 0,70 0,30 0,90 0,40 1,20 0,50 1,60 0,70 2,95 1,50 2,80 1,30 DE 0,05 0,05 0,08 0,05 0,08 0,04 0,08 0,04 0,08 0,05 0,04 0,04 0,09 0,12 0,07 0,07 CV 8,41 21,59 19,22 31,66 12,89 19,36 9,78 12,17 7,01 11,00 2,76 6,43 3,44 9,23 2,58 5,46

63 Anexo 2. Incubación del huevo L. gibbicarina en (días)

Duracion de encubación de 56 19 107 57 19 huevos 58 19 DI Encubación (dias) 59 19 A 60 19 1 17 61 19 2 17 62 19 3 17 63 19 4 17 64 19 5 17 65 19 6 17 66 19 7 17 67 19 8 17 68 19 9 18 69 19 10 18 70 19 11 19 71 19 12 16 72 20 13 16 73 16 14 16 74 17 15 16 75 17 16 16 76 17 17 16 77 17 18 16 78 17 19 16 79 17 20 16 80 17 21 16 81 18 22 17 82 18 23 17 83 18 24 17 84 18 25 17 85 18 26 17 86 18 27 18 87 18 28 18 88 18 29 18 89 19 30 18 90 19 31 18 91 19 32 18 92 19 33 18 93 19 34 18 94 16 35 19 95 20 36 17 96 18 37 17 97 17 38 16 98 17 39 16 99 17 40 17 100 17 41 17 101 17 42 17 102 17 43 17 103 17 44 17 104 18 45 17 105 18 46 18 106 18 47 18 107 18 48 18 n 107 49 18 Media 17,68 50 18 Mediana 18,00 51 18 Minimo 16,00 52 18 Maximo 20,00 53 18 DE 1,03 54 19 CV 5,84 55 19

64 Anexo 3. Duración primer estado ninfal (N1) en (días)

86 NINFAS PRIMER ESTADO 44 3 # Individuos Cambio de Muda(dias) 45 4 1 3 46 3 47 4 2 3 48 4 3 3 49 3 4 4 50 3 5 3 51 2 6 4 52 3 7 3 53 4 8 4 54 2 9 5 55 3 56 4 10 5 57 4 11 4 58 4 12 2 59 4 13 4 60 3 14 2 61 2 15 4 62 2 16 3 63 3 17 3 64 4 18 4 65 2 66 3 19 3 67 4 20 4 68 3 21 4 69 3 22 4 70 4 23 4 71 3 24 3 72 4 25 2 73 3 26 4 74 3 27 4 75 3 28 3 76 3 77 3 29 3 78 3 30 4 79 3 31 3 80 3 32 4 81 3 33 3 82 3 34 3 83 3 35 2 84 3 36 3 85 3 37 3 86 3 n 86 38 4 Media 3,26 39 3 Mediana 3,00 40 3 Minimo 2,00 41 3 Maximo 5,00 42 3 DE 0,69 43 2 CV 21,1 7

65 Anexo 4. Duración segundo estado ninfal (N2) en (días)

67 NINFAS SEGUNDO 35 4 ESTADO 36 3 DI Cambio de Muda 37 3 A (dias) 38 5 1 5 39 3 2 3 40 3 3 4 41 3 42 4 4 3 43 3 5 4 44 4 6 4 45 4 7 3 46 4 8 4 47 3 9 4 48 4 10 4 49 3 11 4 50 5 12 4 51 4 13 3 52 4 53 4 14 5 54 4 15 4 55 5 16 5 56 4 17 4 57 3 18 5 58 4 19 4 59 4 20 5 60 5 21 5 61 4 22 4 62 5 63 4 23 4 64 4 24 5 65 5 25 3 66 4 26 3 67 5 27 4 n 67 28 3 Media 3,96 29 4 Mediana 4,00 30 5 Minimo 3,00 31 3 Maximo 5,00 DE 0,71 32 4 CV 17,84 33 3

34 4

66 Anexo 5. Duración tercer estado ninfal (N3) en (días)

61 NINFAS TERCER 31 6 ESTADO 32 5 DI Cambio de Muda 33 6 A (dias) 34 4 1 4 35 4 2 4 36 5 37 6 3 4 38 4 4 5 39 7 5 4 40 6 6 5 41 4 42 5 7 4 43 5 8 6 44 4 9 5 45 4 10 5 46 5 11 5 47 6 12 4 48 5 49 5 13 5 50 5 14 6 51 4 15 5 52 4 16 5 53 4 17 4 54 5 55 5 18 4 56 5 19 6 57 4 20 5 58 5 21 6 59 5 22 6 60 4 23 6 61 5 n 61 24 5 Media 4,87 25 5 Mediana 5,00 26 5 Minimo 4,00 27 4 Maximo 7,00 28 6 DE 0,78 29 4 CV 16,12

30 4

67 Anexo 6. Duración cuarto estado ninfal (N4), quinto estado (N5) y adulto en (días)

47 NINFAS CUARTO ESTADO 35 NINFAS QUINTO DIA Cambio de Muda (dias) ESTADO 1 3 2 3 DIA Cambio muda (dias) 3 3 1 7 4 3 2 6 5 3 3 8 6 4 7 3 4 5 8 3 5 7 9 3 6 6 10 2 7 5 11 3 12 2 8 6 13 3 9 8 14 2 10 7 15 2 16 3 11 6 17 2 12 7 18 3 13 6 19 2 14 6 20 2 21 3 15 7 22 3 16 6 23 3 17 5 24 3 Duracion 25 2 18 6 26 3 19 6 promedio 27 3 20 7 adulto (Dias) 28 3 21 8 1 14 29 4 22 7 30 3 2 25 31 3 23 6 3 33 32 2 24 6 4 33 33 3 25 7 34 2 5 39 26 5 35 2 6 38 36 2 27 5 37 3 28 6 7 31 38 3 29 7 8 35 39 2 40 2 30 7 9 41 41 3 31 6 10 41 42 3 32 6 11 36 43 2 33 7 44 3 12 39 45 3 34 5 13 37 46 2 35 7 14 29 47 2 n 35 n 47 15 38 Media 6,34 Media 2,68 16 38 Mediana 3 Mediana 6 Minimo 2 Minimo 5 17 21 Maximo 4 Maximo 8 Media 33,412 DE 0,56 DE 7,459 CV 20,73 DE 0,87 CV 13,76 CV (%) 22,324

68 Anexo 7. Longevidad de vida de L. bibbicarina

Longevidad de L. gibbicarina 56 23 Hembr Macho 57 23 a s 58 23 # # de Dias # # de Dias especimen vivos especimen vivos 59 23 1 13 1 13 60 29 2 14 2 13

3 17 3 13 61 45 4 17 4 14 62 56 5 33 5 14 63 56 6 34 6 16

7 35 7 16 64 23 8 51 8 17 65 23 9 14 9 17 66 29 10 14 10 20 11 14 11 20 67 33 12 14 12 20 68 60 13 14 13 20 69 23 14 17 14 20 70 35 15 17 15 20 16 20 16 20 71 35 17 25 17 23 72 35 18 25 18 23 73 38 19 36 19 23

20 48 20 23 74 42 21 49 21 23 75 42 22 51 22 23 76 51 23 51 23 23 77 56 24 56 24 25 78 56 25 56 25 25 79 58 26 16 26 29 27 16 27 29 80 60 28 20 28 29 81 63 29 25 29 29 82 63 30 29 30 29

31 33 31 31 83 23 32 33 32 31 84 23 33 35 33 31 85 25 34 42 34 33

35 42 35 35 86 29 36 42 36 35 87 29 37 42 37 35 88 35 38 42 38 37

39 48 39 37 89 38 40 63 40 38 90 42 41 20 41 38 91 42 42 23 42 42 43 23 43 42 92 45 44 29 44 45 93 56 45 29 45 48 94 56 46 35 46 56 95 58 47 37 47 56 48 37 48 56 96 69 49 58 49 56 Suma 3469 1775 50 60 50 58 51 63 51 58 Media 36,90 32,273 52 63 52 58 DE 15,58 15,228 53 16 53 58 CV (%) 42,2 47,187 54 20 54 63 55 20 55 69 1 69

Anexo 8. Número de posturas, % huevos viables y no viables de L. gibbicarina

70

Anexo 9. Oviposición y preoviposición de L. gibbicarina en (días)

71