ISSN 1413-4411 (print version) ISSN 1852-9208 (electronic version)
EdentataThe Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group • 2010 • Number 11(1)
Editors: Mariella Superina, Flávia Miranda, Agustín M. Abba and Roberto Aguilar ASASG Chair: Mariella Superina ASASG Deputy Chair: Flávia Miranda Edentata The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group
ISSN 1413-4411 (print version) ISSN 1852-9208 (electronic version)
Editors: Mariella Superina, IMBECU, CCT CONICET Mendoza, Mendoza, Argentina. Flávia Miranda, Projeto Tamanduá and Wildlife Conservation Society, São Paulo, Brazil. Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, La Plata, Argentina. Roberto Aguilar, Cape Wildlife Center – Humane Society of the US, Barnstable, MA.
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Chair Mariella Superina
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Deputy Chair Flávia Miranda
Layout Kim Meek, Washington, DC, e-mail:
The editors wish to thank the following reviewers for their collaboration: Teresa Cristina Da Silveira Anacleto, Paula Chappell, Adriano Chiarello, Arnaud Desbiez, María Cecilia Ezquiaga, Héctor Ferrari, Alexine Keuroghlian, Colleen McDonough, Ísis Meri Medri, Nadia de Moraes-Barros, Tinka Plese, Teresa Tarifa, and Bryson Voirin.
Front Cover Photo Giant anteater (Myrmecophaga tridactyla). Photo: Arnaud Desbiez, Royal Zoological Society of Scotland.
Please direct all submissions and other editorial correspondence to Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261-5244001, e-mail:
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group logo courtesy of Stephen D. Nash, 2009.
This issue ofEdentata was kindly supported by the Center for Applied Biodiversity Science, Conservation International, 2011 Crystal Drive, #500, Arlington, VA 22202 USA. TABLE OF CONTENTS iii Letter from the Editor iv IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012 1 Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de Pernambuco, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Adriana Alves Quirino, Rinaldo Aparecido Mota
4 Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the Pantanal Wetland, Brazil Arnaud Léonard Jean Desbiez, Ísis Meri Medri
11 New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina Agustín M. Abba, Marcela J. Nabte, Daniel E. Udrizar Sauthier
18 Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Rinaldo Aparecido Mota, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
22 Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-GrandeCabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie Flávio Kulaif Ubaid, Leonardo Siqueira Mendonça, Fábio Maffei
29 Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar Especies? Maria Clara Arteaga, Eduardo Martins Venticinque
34 Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Condiciones Ex Situ Jorge Anthony Astwood Romero, Patrícia Carolina Casas Martínez, Sol Ángela Ojeda Holguín, Ricardo Murillo Pacheco
44 Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México Víctor Hugo Morales-Sandoval
49 Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico de São Paulo Maristela Leiva, Mara Cristina Marques
53 Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and B. variegatus Schinz, 1825 Nadia de Moraes-Barros, Ana Paula Giorgi, Sofia Silva, João Stenghel Morgante
62 Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Colombia Leyn Castro-Vásquez, Marlon Meza, Tinka Plese, Sergio Moreno-Mora
Edentata no. 11(1) • 2010 i 70 Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua mexicana) in Panama Helen Esser, Danielle Brown, Yorick Liefting
73 Presence of Amblyomma cajennense in Wild Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the Pantanal Matogrossense, Brazil Flávia Regina Miranda, Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira, Gilberto Salles Gazêta, Nicolau Maués Serra-Freire, Marinete Amorim
76 Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes tricinctus, Dasypodidae) Onildo João Marini-Filho, Marília Marques Guimarães
78 Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três Localidades do Estado do Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis Ana Carolina Maciel Boffy, Roberto Leonan Morim Novaes, Graziela da Silva Mello, Camila Sant’Anna
81 News 81 Meetings 83 Edentata — Instructions to Authors 87 Edentata — Instrucciones para los autores 91 Edentata — Instruções aos autores
ii Edentata no. 11(1) • 2010 Letter from the Editor
Welcome to this new issue of Edentata, the Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Special- ist Group! Our Newsletter is steadily growing: this issue includes 15 interesting articles on such diverse topics as the reproductive behavior of anteaters, distribution of armadillos, or the ecology of sloths.
As announced in Edentata 8–10, our Newsletter is about to receive a major facelift. We have prepared new Instructions to Authors in English, Spanish and Portuguese. They are available at the end of this issue and can also be downloaded from our website. We kindly ask you to follow them when preparing your manuscripts and short communications for submission to Edentata.
We have recently concluded the re-assessment of all xenarthrans for the IUCN Red List of Threatened Species. Many thanks to all researchers who have contributed information on the geographic range, population size and status, habitat and ecology, threats, and existing conservation measures of their study species! We are currently working on a special edition of Edentata, in which we will present the results of the 2009/2010 assessment. So, please stay tuned for Edentata 11(2)!
As always, we are looking forward to receiving your articles, thesis abstracts, notes from the field, news items, and any other information related to the conservation of xenarthrans that you would like to publish in Edentata or our website
Enjoy this new issue of Edentata!
Mariella Superina, Editor in Chief
Edentata no. 11(1) • 2010 iii IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012
Chair Mariella Superina, Dr.med.vet., Ph.D. in Conservation Biology Chair, IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Editor in Chief, Edentata Assistant researcher CONICET IMBECU - CCT CONICET Mendoza Casilla de Correos 855 Mendoza (5500) Argentina E-mail:
Deputy Chair Flávia Miranda, M.Sc. Ecology Ph.D. Student in Applied Ecology, University of São Paulo Projeto Tamanduá / Anteater Project Wildlife Conservation Society – WCS Global Health Programs Av. Agua Fria 269 Água Fria, São Paulo, SP 02333-000 Brazil E-mail:
Red List Authority Agustín M. Abba, Doctor in Natural Science Assistant Researcher CONICET División Zoología Vertebrados Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP Paseo del Bosque s/n La Plata (1900) Argentina E-mail:
Members John Aguiar, USA Roberto Aguilar, USA Teresa Cristina Anacleto de Silveira, Brazil Adriano Chiarello, Brazil Erika Cuéllar, Bolivia Gustavo A.B. da Fonseca, USA Frédéric Delsuc, France John Gramieri, USA Jim Loughry, USA Colleen McDonough, USA Ísis Meri Medri, Brazil Dennis A. Meritt, USA Nadia Moraes-Barros, Brazil Tinka Plese, Colombia Gustavo Porini, Argentina Virgilio G. Roig, Argentina Sergio F. Vizcaíno, Argentina
iv Edentata no. 11(1) • 2010 Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta- não necessariamente brancas, e zonas pigmentadas Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) em outras regiões do corpo (Constantine, 1957; Herreid e Davis, 1960). no Estado de Pernambuco, Brasil O albinismo é classificado em: ocular — quando Gileno Antonio Araújo Xavier somente os olhos sofrem despigmentação; Maria Adélia Borstelmann de Oliveira parcial — o organismo produz melanina na maior Adriana Alves Quirino parte do corpo, mas em outras partes isso não ocorre; Rinaldo Aparecido Mota oculocutâneo — todo corpo é afetado.
Resumo Os albinos são mais evidentes aos predadores (Rodri- gues et al., 1999). Em condições naturais, mamíferos Relata-se a ocorrência de dois casos de albinismo total albinos são selecionados negativamente em função em preguiças-de-garganta-marrom (Bradypus varie- de sua conspicuidade no meio ambiente (Parsons gatus) capturados na Mesorregião Metropolitana do e Bonderup-Nielsen, 1995). A probabilidade de Recife, Pernambuco, Brasil. sucesso dos animais albinos na natureza é maior em espécies de hábito críptico ou noturno ou naqueles Palavras-chave: Bradypus variegatus, preguiça, albi- que apresentam formas eficientes de defesa (Sazima nismo total e Pombal, 1986; Sazima e Di Bernardo, 1991).
Abstract No Brasil, existem alguns relatos para pequenos roedo- res (Pessoa e Dos-Reis, 1995; Cademartori e Pacheco, We describe two cases of total albinism in brown- 1999), roedores de médio porte (Veiga, 1994), mor- throated three-toed sloths (Bradypus variegatus) cegos (Moreira et al., 1992; Veiga e Oliveira, 1995; captured at the Metropolitan Mesoregion of Recife, Uieda, 2000; Sodré et al., 2004), ungulados (Smielo- Pernambuco State, Brazil. wski, 1979; Rodrigues et al., 1999), primatas (Veiga, 1994) e em preguiça (Manchester e Jorge, 2003). Keywords: Bradypus variegatus, brown-throated three-toed sloth, total albinism Objetivou-se com este estudo relatar os primei- ros casos de albinismo total em duas preguiças- Introdução de-garganta-marrom Bradypus variegatus de vida livre, apreendidas na Mesorregião Metropolitana do O albinismo é resultado de uma desordem genética Recife, PE. onde ocorre um defeito na liberação de pigmentos pelos melanócitos (Alberts et al., 2004). Causado pela Descrição dos casos homozigoze de alelos recessivos, traduz-se na incapa- cidade de fabricar melanina, o pigmento responsável Este relato trata da observação da ocorrência de dois pela coloração negra e marrom dos animais, inclusive casos de albinismo total. Uma preguiça foi apreen- em humanos (Griffiths et al., 1998). dida no Município de Igarassu (7°50'S, 34°54'W), localizado a aproximadamente 30 km de Recife, no Walter (1938) afirmou que estes genes recessivos litoral norte da Mesorregião Metropolitana do Recife são responsáveis pela intensidade da pigmentação do Estado de Pernambuco, pela equipe de soldados da da pele, dos pêlos e olhos. Normalmente os indi- Companhia Independente de Policiamento do Meio víduos com albinismo verdadeiro ou total possuem Ambiente e encaminhada à Estação Ecológica de tegumento sem pigmentação (claro ou branco), Caetés, Município do Paulista. A outra foi capturada pele rosada e olhos vermelhos. Apenas um em cada na zona rural do município de Igarassu. O primeiro 20.000 indivíduos pode apresentar alguma forma tratava-se de um macho jovem (Fig. 1) e o segundo, de albinismo. A anomalia já foi registrada em algu- uma fêmea adulta. A sexagem foi realizada através do mas espécies de peixes, répteis, aves e mamíferos exame crítico dos órgãos genitais externos. Os dois (Uieda, 2000). Segundo Perez-Carpinell et al. animais apresentavam coloração da pele rósea, inclu- (1992) uma grande proporção destes albinos tem indo a pele do focinho e ao redor dos olhos. Os pêlos fotofobia, nistagmo pendular, estrabismo, astig- eram de cor bege claro por todo o corpo, com exceção matismo e miopia elevados, além de pobre acui- da região frontal onde se observou pêlos mais claros, dade visual. Em espécimes com albinismo parcial esbranquiçados. No macho observou-se uma ligeira observa-se a pele ou a pelagem com cores claras, depressão formada por pêlos mais curtos, também
Edentata no. 11(1) • 2010 1 cia como comentado por Sazima e Pombal (1986) e Sazima e Di Bernardo (1991).
Após o processo de sexagem, o animal macho foi solto na Estação Ecológica de Caetés e a fêmea, no mesmo local onde foi capturada.
Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Pernambuco – CPRH por ter permitido a realização deste estudo na Estação Ecológica de Caetés – ESEC-Caetés; à Coordenação da ESEC-Caetés pela receptividade; e à Companhia Independente de Policiamento do Meio Ambiente – CIPOMA pelo apoio.
Figura 1. Preguiça-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus) jovem, com albinismo total. Observar a pelagem da fronte mais clara, ausência da linha escura das laterais dos olhos e coloração Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto rosada da pele, dos lábios, narinas e ao redor dos olhos. do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal – DMFA, Universidade Federal Rural de Pernam- buco – UFRPE, Rua Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, Recife, PE 52171-900, Brasil, despigmentados, na região interescapular, indicativa e-mail: < [email protected] >; Maria Adélia da presença da mancha dorsal em desenvolvimento. Borstelmann de Oliveira, Professora Associada Os olhos apresentavam íris despigmentadas e movi- do DMFA/UFRPE, e-mail: < [email protected]. mentos involuntários oscilatórios, rítmicos e repeti- br >; Adriana Alves Quirino, Médica Veterinária do tivos indicativos de nistagmo, conforme descrito por Núcleo de Fauna – NUFA do Centro de Triagem de Perez-Carpinell et al. (1992). Animais Silvestres – CETAS do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Renováveis – IBAMA/ Manchester e Jorge (2003) citaram o nascimento de PE, e-mail: < [email protected] >; e Rinaldo preguiças albinas no Município de Teófilo Otoni, Aparecido Mota, Professor Associado do Departa- Minas Gerais, em uma população de 25 animais iso- mento de Medicina Veterinária – DMV/UFRPE, lados em um parque urbano. Os autores atribuíram e-mail
2 Edentata no. 11(1) • 2010 (Xenarthra, Bradypus variegatus). Em: Anais do II Congresso Brasileiro de Mastozoologia. p. 204. Sociedade Brasileira de Zoologia, Belo Horizonte. Moreira, E. C., Silva, M. C. P. e Veloso, J. E. 1992. Albinismo em Desmodus rotundus rotundus, Chi- roptera (E. Geoffroy, 1810). Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 44(6): 549–552. Parsons, G. J. e Bonderup-Nielsen, S. 1995. Partial albinism in an island population of meadow voles, Microtus pennsylvanicus, from Nova Scotia. Can. Field Nat. 109(2): 263–264. Perez-Carpinell, J., Capilla, P., Illueca, C. e Morales, J. 1992. Vision defects in albinism. Optom. Vis. Sci. 69(8): 623–628. Pessoa, L. M. e Dos-Reis, S. F. 1995. Coat color varia- tion in Proechimys albispinus (Geoffroy, 1838) (Rodentia, Echimyidae). Bol. Mus. Nac. Rio de Janeiro, N. S. Zool. 361: 1–5. Rodrigues, F. H. G., Silveira, L., Jacomo, A. T. e Monteiro-Filho, E. L. A. 1999. Albinismo par- cial em veado campeiro (Ozotoceros bezoarticus L. 1758), no Parque Nacional das Emas, Goiás. Rev. Bras. Zool.16(4): 1229–1232. Sazima, I. e Di-Bernardo, M. 1991. Albinismo em serpentes neotropicais. Mem. Inst. Butantan 53(2): 167–173. Sazima, I. e Pombal Jr., J. 1986. Um albino de Rhamdella minuta, com notas sobre comporta- mento (Osteichthyes, Pimelodidae). Rev. Bras. Biol. 46(2): 377–381. Smielowski, J. 1979. Births of white American tapirs. International Zoo News 26(3): 10–15. Sodré, M. N., Uieda, W. e Baldim, M. 2004. First record of albinism in the bat Eumops glacinus (Molossidae) from Southeastern Brazil. Chiropt. Neotrop. 10(1–2): 200–201. Uieda, W. 2000. A review of complete albinism in bats with five new cases from Brazil.Acta Chiropt. 2(1): 97–105. Veiga, L. A. 1994. Um caso de albinismo em Tayassu tajacu Linnaeus (Artiodactyla, Tayassuidae) na Serra do Mar, São José dos Pinhais, Paraná. Rev. Bras. Zool. 11(2): 341–343. Veiga, L. A. e Oliveira, A. T. 1995. Um caso de albi- nismo completo em morcego Molossus molossus, Pallas (Chiroptera: Molossidae) em Santa Vitó- ria do Palmar, RS, Brasil. Arq. Biol. Tecnol. 38: 878–881. Walter, H. E. 1938. Genetics: an Introduction to the Study of Heredity. Macmillan Publishing Com- pany, New York.
Edentata no. 11(1) • 2010 3 (Shaw et al., 1985; Rummel, 1988; Medri, 2002; Density and Habitat Use by Giant Anteaters Young et al., 2003; Kreutz, 2007). (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the All members of the superorder Xenarthra, including Pantanal Wetland, Brazil giant anteaters and southern tamanduas, have lower body temperatures and lower basal metabolic rates Arnaud Léonard Jean Desbiez than other mammals of similar body mass (McNab, Ísis Meri Medri 1985). The giant anteater can exceed 35 kg in weight, about seven times the body mass of the southern Abstract tamandua (approximately 5 kg; Rodrigues et al., 2008). Giant anteaters and southern tamanduas dis- Giant anteaters and southern tamanduas are often play both nocturnal and diurnal activity as part of a sympatric throughout their range and are both found thermoregulatory behavior to avoid exposure during in the Pantanal wetland. Density, habitat use, selec- the hottest or coldest hours of the day. Moreover, tion, and habitat overlap between both species were habitat use by these species is widely related to ambi- estimated in the central region of the Brazilian Pan- ent temperature (Camilo-Alves and Mourão, 2006; tanal. A total of 2,174 km of transects were walked Rodrigues et al., 2008). Changes in timings of activ- through three different landscapes and five different ity related to ambient temperature have also been habitat types. Using strip transect methods, densities reported for armadillos (Layne and Glover, 1985) of giant anteaters in the study area were estimated at and sloths (Chiarello, 2008). 0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for southern tamanduas. Densities of both species were Density is an important parameter to estimate popu- highest in forest landscapes. Southern tamanduas lation size and to monitor the status of a population. significantly selected the forest edge habitat. Scrub There is limited scientific literature on the population grasslands had the highest selection ratio for giant ecology of southern tamanduas and giant anteaters. anteaters. Results from this study do not indicate Giant anteater and southern tamandua densities were that the two species partition habitat. Deforestation estimated in Venezuela by Eisenberg et al. (1979). in the Pantanal is predicted to be detrimental to both Data on the population density of giant anteat- species of anteaters. ers in Brazil are available from the Pantanal region (Coutinho et al., 1997), Serra da Canastra National Keywords: density, giant anteaters, southern taman- Park, Minas Gerais state (Shaw et al., 1985; Shaw et duas, niche overlap, habitat use, Pantanal, wetland al., 1987), Emas National Park, Goiás state (Miranda et al., 2006) and Boa Vista, Roraima state (Kreutz, Introduction 2007). Furthermore, Silveira et al. (1999) compared the density of giant anteaters killed by a fire in Emas The giant anteater Myrmecophaga( tridactyla Linnaeus, National Park to the density of live individuals some 1758) occurs from southern Belize and Guatemala to months after the fire. To our knowledge, there is no northern Argentina, while the southern tamandua scientific information available on southern taman- (Tamandua tetradactyla Linnaeus, 1758) is found dua density in Brazil. from Venezuela to northern Argentina (Nowak, 1999). These species largely overlap throughout their Our objective is to present density estimates of giant distribution and share parts of their habitats. They anteaters and southern tamanduas in three different occur in all biomes of Brazil (Fonseca et al., 1996) landscapes of the central region of the Brazilian Pan- and can be found in a wide variety of habitats, rang- tanal and, in addition, present data on their biomass, ing from open fields to dense forests. habitat use and selection.
These mammals are myrmecophagous and termi- Materials and Methods tophagous. In other words, they are specialized in feeding on ants and termites, which are gathered Study Area with the powerful claws of their forelimbs and the sticky, protractile tongue (Nowak, 1999). The south- This study took place between October 2002 and ern tamandua is scansorial and can feed both on the November 2004 in the center of the Pantanal at the ground and in trees. The giant anteater feeds mainly Embrapa Pantanal Nhumirim ranch and its sur- on the ground, but can also climb trees for feed- rounding ranches (18°59'S, 56°39'W). The study ing or for scratching, rubbing, and claw marking area covers over 200 km² and includes three different
4 Edentata no. 11(1) • 2010 landscapes characteristic of the region: 1) floodplains, surveyed habitat types. Twelve sightings of giant ant- dominated by seasonally flooded grasslands; 2) forests, eater and 7 of southern tamandua were discarded characterized by strips and patches of semi-deciduous because they occurred beyond the fixed width. Den- forest; and 3) cerrado, covered by scrub forest and sities were determined for each species in the three open scrub grasslands. The study area overlaps six landscapes (floodplains, forests, and Cerrado) using ranches that are traditionally managed and there- the fixed transect width to calculate the surveyed area. fore mainly comprise native vegetation. There are no roads in the area, and overall anthropogenic impact Biomass on the landscape is considered low. Further details of the study area are provided in Desbiez (2007) and Biomass was estimated by multiplying the average Soriano et al. (1997). individual weight by the respective species density (Eisenberg, 1980). Average individual weight was Density estimates obtained during a recent study on giant anteaters (35 kg) near the Embrapa Pantanal Nhumirim ranch Twenty-one transects ranging from 3.5 to 5 km and (Medri and Mourão, 2005a) and from the literature marked at 50 m intervals were randomly placed within for southern tamandua (5 kg) (Schaller, 1983; Robin- the study area with no previous knowledge of animal son and Redford, 1986). distribution: seven in the forest landscape, six in the cerrado landscape, and eight in the floodplain. Tran- Habitat use and availability sects were walked alone by the same observer (AD), except for the ones in the floodplains, 200 km of Transects were marked every 50 m, and these sections which were walked alone by another trained observer. were then categorized in five different habitat catego- Transects were generally walked twice a month and ries: 1) open grasslands, 2) scrub grasslands, 3) scrub regularly cleaned to remove overgrowth. The latter forest, 4) semi-deciduous forest, and 5) forest edge. ensured detection of animals on the line and helped Encounter rates were determined on each of them. avoiding noise while walking. Transect censuses began The frequency of sightings was standardized by taking at sunrise; no nocturnal surveys were conducted. In into account the number of times each section was both the forest and cerrado landscapes, transects were sampled. Habitat use was then determined by group- walked out at a pace of approximately 1–2 km per ing the encounter rate of each species per habitat hour, followed by a minimum one hour wait in a category. Habitat availability was estimated from location 500 m from the end of the transect, and then the total proportion of 50 m habitat segments in the walked back. In the floodplain, transects were walked 21 transects. out at 2–4 km per hour. At the end of the trail, the observer stopped data collection, walked to a parallel Habitat selection transect distant 1 km, and walked back along it col- lecting data. Date, time of the day, species, perpen- Manly’s standardized habitat selection index for con- dicular distance from the transect, habitat type, and stant resources (Manly et al., 2002) was used to com- activity were registered for each sighting. A total of pare habitat selection in the different landscapes. The
2,174 km of transects were walked (847.8 km in the index is based on the selection ratio wi , which is the forest landscape; 906.5 km in the cerrado landscape; proportional use divided by the proportional avail- and 420 km in the floodplain landscape). ability of each resource:
Giant anteaters were sighted 23 times and southern tamanduas 21 times from the trail. This number of sightings was too low to estimate density using the DISTANCE software (Thomas et al., 2006) because a minimum of 60 sightings is required to obtain
reliable results (Buckland et al., 2001). Strip tran- Where: Oi = Proportion of the sample of used resource
sect methods were therefore used to analyze data. units in category i (encounter rate); πi =Proportion Strip transect counts presume a complete census of of available resource units in category i (available
all animals within a fixed distance from the tran- habitat). A wi value larger than 1 indicates a positive sect (Cochran, 1977). Fixed transect widths of 10 m selection for the resource, while a value lower than and 12 m were used for southern tamanduas and 1 indicates avoidance of the resource. A value around giant anteaters, respectively, as it was estimated that 1 indicates that the resource is used proportionally to both species were seen within those distances in all its availability and no resource selection occurs. The
Edentata no. 11(1) • 2010 5 preference/avoidance for each resource and species was observed carrying a pup on her back. Both species
was calculated from the selection ratio wi and tested were encountered in the three surveyed landscapes for each species in each habitat using a chi-square test and all habitat types (Tables 1 and 2). Due to their adjusted by Bonferroni. Calculations were made with larger size, total biomass of giant anteaters was higher the extension “adehabitat” of the statistical package R in all landscapes even though their densities were (Ihaka and Gentleman, 1996; Calenge, 2006). lower. Southern tamanduas significantly selected the
forest edge habitat (wi > 1 and P < Bonferroni level Habitat overlap 0.0125) (Table 3). Scrub grasslands had the highest
selection ratio wi values (Table 4) for giant anteat- Piankas’s index was used to calculate habitat overlap ers, however, results did not show that they signifi- between the two species (Gotelli and Entsminger, cantly selected a particular habitat (P > Bonferroni
2004). Pianka’s index was calculated using the level 0.0125 when wi > 1). For both species, forest equation: edges had high wi values (Tables 3 and 4). Results from this study do not indicate that the two spe- cies partition habitat. Observed mean niche over- lap was 0.730 after 5,000 Monte Carlo simulations. where O jk = Pianka’s index of niche overlap between This value was higher than the expected mean niche species j and species k; p ij = Proportion resource i overlap of 0.462.
of the total resources used by species j; p ij = Propor- tion resource i of the total resources used by spe- Discussion cies k; n = Total number of resources. Pianka’s index ranges from 0 (no resources in common) to 1 (com- Previously published density estimates for giant ant- plete overlap). To determine the probability that the eaters have been obtained by different methods, and observed niche overlap is greater or lower than would results are therefore not easily compared. The only avail- be expected by random, we performed 5,000 Monte able information about giant anteater density in the Carlo randomizations of different frequencies of Pantanal was obtained by aerial surveys and estimates resource use to simulate possible overlaps among the were calculated at 0.035 individuals/km² (Coutinho two species. All calculations and simulations were et al., 1997). Population density of giant anteaters at carried out with the software EcoSim version 7.72 Serra da Canastra was estimated at 1–2 individuals/ (Gotelli and Entsminger, 2004). km² based on a time/area count method (Shaw et al., 1985). In the same study, giant anteater densities of Results 0.17–1.31 individuals/km² were recorded using road counts. Densities of 1.3 giant anteaters/km² were reg- The density of giant anteaters in the study area was istered by capture-recapture methods at the same site 0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for (Shaw et al., 1987). The highest density of giant ant- southern tamanduas (Table 1). Most of the observa- eaters was found at Serra da Canastra National Park tions occurred between October and December for and is probably due to habitat conditions and high both 2002 and 2003. During those months, 73% food availability (termite mounds and ant nests), as of the giant anteater and 57% of southern taman- well as the absence of large predators such as jaguars dua counts were made. One third (33.3%) of the (Pantera onca) (Shaw et al., 1985). At Emas National observed southern tamanduas were foraging, resting Park, giant anteater density was estimated at 0.2 indi- or moving around in trees. Densities of both species viduals/km² using aerial strip transects, and 0.4 indi- were highest in forest landscapes (Table 1). Animals viduals/km² using terrestrial line transects (Miranda were usually sighted alone, but occasionally a female et al., 2006). In the same park, the density of giant
TABLE 1. Density (individuals/km²), number of animals sighted in each landscape, and biomass (kg/km²) of giant anteaters and southern tamanduas in the central region of the Pantanal. Giant anteater Southern tamandua Density individuals/km² Biomass Density individuals/km² Biomass (Number sighted) (kg/km ²) (Number sighted) (kg/km ²) Study area 0.15 (N = 8) 5.35 0.34 (N = 15) 1.70 Forest landscape 0.20 (N = 4) 7.00 0.41 (N = 7) 2.05 Cerrado landscape 0.14 (N = 3) 4.90 0.39 (N = 7) 1.95 Floodplain landscape 0.10 (N = 1) 3.50 0.12 (N = 1) 0.60
6 Edentata no. 11(1) • 2010 anteaters killed by a forest fire was estimated by dis- Southern tamandua density in Venezuela was tance sampling at 0.63 individuals/km² (Silveira et 3.0 individuals/km², and biomass was 12 kg/km² al., 1999). However, giant anteater density increased (Eisenberg et al., 1979). No previous scientific infor- to 0.85 individuals/km² after the fire, probably due mation is available on southern tamandua density to migration of individuals to the area (Silveira et in Brazil. In the present study, the estimated density al., 1999). Giant anteater density in llanos and semi- for this species was 0.34 individuals/km² and bio- deciduous forests in Venezuela was 0.18 individuals/ mass was 1.70 kg/km². The higher density of south- km², and biomass was 4.9 kg/km² (Eisenberg et al., ern tamanduas than of giant anteaters (0.34 versus 1979). 0.15 individuals/km²) agrees with Mohr’s (1940) pre- diction that in interspecific comparisons, numerical In this study, the estimated giant anteater density was density generally declines with increasing body mass. 0.15 individuals/km², and biomass was 5.35 kg/km². This species probably naturally occurs at lower densi- The activity of giant anteaters and southern taman- ties in the Pantanal than in the other studied areas. duas can be diurnal, crepuscular or nocturnal. Varia- Although line transects have been widely used to tion not only occurs between regions and seasons, estimate animal densities throughout the Neotropics but also among different individuals in a population (Emmons, 1984; Mendes Pontes et al., 2007), they (Montgomery, 1985; Rodrigues et al., 2008). Previ- may not be the most efficient method to estimate ous studies have shown that giant anteaters modify densities of giant anteaters because their encounter their activity periods according to ambient tem- rates are so low. perature (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves and Mourão, 2006). Like giant anteaters, southern tamanduas have lower metabolic rates than would be expected for their body mass (McNab, 1984; 1985). TABLE 2. Encounter rates (sightings/100 km) of giant anteaters and southern tamanduas in different habitats from the central region of It is therefore probable that they also modify activ- the Pantanal between October 2002 and November 2004. ity patterns according to ambient temperature. In this study, censuses started at sunrise and ended in Habitat Giant anteater Southern tamandua the early afternoon. Perhaps, nocturnal and crepus- Open grasslands 0.50 0.37 cular censuses would have increased encounter rates. Scrub grasslands 0.99 0.33 Most of the giant anteater and southern tamandua Scrub forest 0.27 0.27 sightings occurred between October and December, Forest 0.25 0.99 suggesting that activity patterns may vary at differ- Forest edges 0.57 2.86 ent times of the year. For example, Camilo-Alves and
TABLE 3. Habitat selection of southern tamanduas in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is the selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected when: wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125.
Habitat Habitat use Habitat available wi SE wi p Open grasslands 0.08 0.570 0.135 0.095 0.000 Scrub grasslands 0.07 0.110 0.622 0.467 0.419 Scrub forest 0.06 0.120 0.474 0.393 0.180 Forest 0.21 0.130 1.579 0.633 0.360 Forest edges 0.59 0.070 8.461 1.430 0.000
TABLE 4. Habitat selection of giant anteaters in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is the selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected when: wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125.
Habitat Habitat use Habitat available wi SE wi p Open grasslands 0.19 0.570 0.337 0.192 0.001 Scrub grasslands 0.38 0.110 3.493 1.231 0.043 Scrub forest 0.11 0.120 0.884 0.714 0.871 Forest 0.10 0.130 0.739 0.631 0.679 Forest edges 0.22 0.070 3.165 1.651 0.190
Edentata no. 11(1) • 2010 7 Mourão (2006) reported seasonal changes in activity Acknowledgements: Funding for this work was pro- patterns of giant anteaters at the same study site as vided by the European Union INCO PECARI surveyed here. It is not clear whether this difference project, Embrapa Pantanal and the Royal Zoologi- was due to temperature, changes in resource availabil- cal Society of Scotland (RZSS). We are very grateful ity, breeding behavior or other factors. to the owners of Porto Alegre, Dom Valdir, Campo Dora, Ipanema, and Alegria ranches for allowing Habitat use by giant anteaters varies among regions research on their properties and the people living on where the species occurs. It is also influenced by the EMBRAPA-Pantanal Nhumirim ranch for their ambient temperature or even individual prefer- help and support. We would like to thank Paulo ences (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves Lima Borges for his assistance walking trails in the and Mourão, 2006; Rosa, 2007; Rodrigues et al., floodplain. 2008). In this study, giant anteaters did not signifi- cantly select a habitat type, but the highest encounter Arnaud Leonard Jean Desbiez*, Royal Zoological rates for this species occurred in open habitats (open Society of Scotland, Murrayfield, Edinburgh, EH12 grasslands, scrub grasslands and forest edge) rather 6TS, Scotland, and Embrapa Pantanal, Rua 21 de than in covered ones. Some possible explanations for Setembro 1880, Bairro Nossa Senhora de Fátima, this finding are that: 1) giant anteaters generally are Caixa Postal 109, Corumbá 79320–900, Mato more active in open habitats and use forest habitats Grosso do Sul, Brazil, e-mail:
8 Edentata no. 11(1) • 2010 Institute of Conservation and Ecology (DICE), Medri, Í. M. 2002. Área de vida e uso de hábitat University of Kent, Canterbury. de tamanduá-bandeira — Myrmecophaga tridac- Eisenberg, J. F. 1980. The density and biomass tyla Linnaeus, 1758 — nas Fazendas Nhumirim of tropical mammals. In: Conservation Biol- e Porto Alegre, Pantanal da Nhecolândia, MS. ogy, M. E. Soulé and B. Wilcox (eds.), Master’s thesis, Programa de Pós-Graduação em pp. 35–55. Sinauer Associates Inc., Sunderland, Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Massachusetts. Mato Grosso do Sul, Brazil. Eisenberg, J. F., O’Connell, M. A. and August, P. V. Medri, Í. M. and Mourão, G. 2005a. Home range of 1979. Density, productivity and distribution of giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla) in the mammals in two Venezuelan habitats. In: Ver- Pantanal wetland, Brazil. J. Zool. 266: 365–375. tebrate Ecology in the Northern Neotropics, J. F. Medri, Í. M. and Mourão, G. 2005b. A brief note Eisenberg (ed.), pp. 187–207. Smithsonian Insti- on the sleeping habits of the giant anteater – tution Press, Washington, DC. Myrmecophaga tridactyla Linnaeus (Xenarthra, Emmons, L. H. 1984. Geographic variation in den- Myrmecophagidae). Rev. Bras. Zool. 22(4): sities and diversities of non-flying mammals in 1213–1215. Amazonia. Biotropica 16: 210–222. Mendes Pontes, A. R., Chivers, D. J. and Lee, P. C. Fonseca, G. A. B., Herrmann, G., Leite, Y. R. L., 2007. Effect of biomass on assemblages of large Mittermeier, R. A., Rylands, A. B. and Patton, mammals in a seasonally dry forest in the Brazil- J. L. 1996. Lista anotada dos mamíferos do Brasil. ian Amazonia. J. Zool. 271: 278–287. Occasional Papers in Conservation Biology 4: 1–38. Miranda, G. H. B., Tomás, W. M., Valladares-Pádua, Gotelli, N. J. and Entsminger, G. L. 2004. EcoSim: C. B. and Rodrigues, F. H. G. 2006. Giant Null models software for ecology. Acquired Intel- anteater (Myrmecophaga tridactyla) population ligence Inc. & Kesey-Bear, Jericho VT. http:// survey in Emas National Park, Brazil – A pro- garyentsminger.com/ecosim.htm. posal monitoring program. Endangered Species Ihaka, R. and Gentleman, R. 1996. R: A language for UPDATE 23(3): 96–103. data analysis and graphics. Journal of Computa- Mohr, C. O. 1940. Comparative populations of tional and Graphical Statistics 5: 299–314. game, fur and other mammals. Am. Midl. Nat. Kreutz, K. 2007. Timber plantations as favourite 24(3): 581–584. habitat for the giant anteater (Myrmecophaga Montgomery, G. G. 1985. Movements, foraging and tridactyla L., 1758) in northern Brazil. Diploma food habits of the four extant species of Neotrop- thesis, Department of Animal Ecology and Trop- ical vermilinguas (Mammalia; Myrmecophagi- ical Biology, University Würzburg, Würzburg, dae). In: The Evolution and Ecology of Armadillos, Germany. Sloths, and Vermilinguas, G. G. Montgomery Layne, J. N. and Glover, D. 1985. Activity patterns (ed.), pp. 365–377. Smithsonian Institution of the common long-nosed armadillo Dasypus Press, Washington, DC. novemcinctus in south-central Florida. In: The Mourão, G. and Medri, Í. M. 2007. Activity of a Evolution and Ecology of Armadillos, Sloths, and specialized insectivorous mammal (Myrmecoph- Vermilinguas, G. G. Montgomery (ed.), pp. 407– aga tridactyla) in the Pantanal of Brazil. J. Zool. 417. Smithsonian Institution Press, Washington, 271(2): 187–192. DC. Nowak, R. M. 1999. Walker’s Mammals of the World. Manly, B. F. J., Mcdonald, L. L., Thomas, D. L., The Johns Hopkins University Press, Baltimore Mcdonald, T. L. and Erickson, W. P. 2002. and London. Resource Selection by Animals, Statistical Design Robinson, J. G. and Redford, K. H. 1986. Body and Analysis for Field Studies. Second Edition. size, diet, and population density of Neotropical Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, the forest mammals. Am. Nat. 128(5): 665–680. Netherlands. Rodrigues, F. H. G., Medri, Í. M., Miranda, G. H. B., McNab, B. K. 1984. Physiological convergence Camilo-Alves, C. and Mourão, G. 2008. Ant- amongst ant-eating and termite-eating mammals. eater behavior and ecology. In: The Biology of J. Zool. 203: 485–510. the Xenarthra, S. F. Vizcaíno and W. J. Loughry McNab, B. K. 1985. Energetics, population biol- (eds.), pp. 257–268. University Press of Florida, ogy, and distribution of xenarthrans, living and Gainesville. extinct. In: The Evolution and Ecology of Arma- Rosa, A. L. M. 2007. Efeito da temperatura ambien- dillos, Sloths, and Vermilinguas, G. G. Montgom- tal sobre a atividade, uso de habitat e temperatura ery (ed.), pp. 219–232. Smithsonian Institution corporal do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga Press, Washington, DC. tridactyla) na fazenda Nhumirim, Pantanal.
Edentata no. 11(1) • 2010 9 Master’s thesis, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Brazil. Rummel, R. G. 1988. Arboreal activity in a captive giant anteater (Myrmecophaga tridactyla). Animal Keeper’s Forum 15(1): 16–17. Schaller, G. B. 1983. Mammals and their biomass on a Brazilian ranch. Arq. Zool. 31: 1–36. Shaw, J. H. and Carter, T. S. 1980. Giant anteaters. Nat. Hist. 89: 62–67. Shaw, J. H., Carter, T. S. and Machado-Neto, J. 1985. Ecology of the giant anteater Myrmecophaga tridactyla in Serra da Canastra, Minas Gerais, Brazil: a pilot study. In: The Evolution and Ecol- ogy of Armadillos, Sloths, and Vermilinguas, G. G. Montgomery (ed.), pp. 379–384. Smithsonian Institution Press, Washington, DC. Shaw, J. H., Machado-Neto, J. and Carter, T. S. 1987. Behavior of free-living giant anteaters (Myr- mecophaga tridactyla). Biotropica 19(3): 255–259. Silveira, L., Rodrigues, F. H. G., Jacomo, A. T. A. and Diniz, J. A. F. 1999. Impact of wildfires on the megafauna of Emas National Park, Central Brazil. Oryx 33(2): 108–114. Soriano, B. M. A., Oliveira, H., Catto, J. B., Comas- tri Filho, J. A., Galdino, S. and Salis, S. M. 1997. Plano de utilização da fazenda Nhumirim. Docu- mentos 21, Embrapa Pantanal, Corumbá, MS. Thomas, L., Laake, J. L., Strindberg, S., Marques, F. F. C., Buckland, S. T., Borchers, D. L., Ander- son, D. R., Burnham, K. P., Hedley, S. L., Pol- lard, J. H., Bishop, J. R. B. and Marques, T. A. 2006. Distance 5.1 release 1. Research Unit for Wildlife Population Assessment, University of St. Andrews, UK Young, R. J., Coelho, C. M. and Wieloch, D. R. A. 2003. A note on the climbing abilities of giant anteaters, Myrmecophaga tridactyla (Xenarthra, Myrmecophagidae). Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (Nova Ser.) 15: 41–46.
10 Edentata no. 11(1) • 2010 grazing on the natural vegetation. There is evidence New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) that grazing by domestic herbivores has been modify- for Central Patagonia, Argentina ing the vegetation and accelerating soil degradation processes since the beginning of the twentieth cen- Agustín M. Abba tury (e.g., Beeskow et al., 1987; Rostagno and Del Marcela J. Nabte Valle, 1988; Bisigato and Bertiller, 1997). Daniel E. Udrizar Sauthier Most of Patagonia is dominated by strong and Abstract constant west winds. Precipitation levels decrease from west to east; most of the region receives less Armadillos represent the most diverse family of xen- than 200 mm per year. Mean annual temperature arthrans. Although many studies have been done on varies between 12°C in the northeastern part and these mammals, several topics, such as their local 3°C toward the south (Paruelo et al., 1998). How- distribution, natural history, behavioral ecology and ever, minimum temperatures in the Somuncurá pla- conservation, remain poorly known. Chaetophractus teau are among the coldest recorded for Argentina villosus and Zaedyus pichiy are the most common (−35°C in Maquinchao, Río Negro province). armadillos in extra-Andean Patagonia, a vast area in southern Argentina and Chile that encompasses dif- Today, four species of armadillos are known to inhabit ferent ecosystems and has been modified by human Patagonia (including Argentina and Chile): Chaeto- activities, mainly by sheep grazing. In this work we phractus vellerosus (Gray, 1865), C. villosus (Desmar- present new data on the distribution, natural his- est, 1804), Chlamyphorus truncatus (Harlan, 1825), tory, conservation, and ecology of C. villosus and and Zaedyus pichiy (Desmarest, 1804). Ch. truncatus Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and Río and C. vellerosus occur only rarely (Abba and Viz- Negro provinces, Argentina). We registered 60 locali- caíno, 2008), but C. villosus and, especially, Z. pichiy ties for C. villosus and 35 for Z. pichiy that confirm are two typical medium-sized mammals from Pata- their presence in wide sectors of central Patagonia. gonia (Cabrera and Yepes, 1940; Daciuk, 1974). Furthermore, we confirmed that these two armadillo According to bibliographic records and voucher species suffer high rates of mortality due to their use material from Argentinean mammal collections, as a protein source, hunting by dogs, road traffic, and only 51 localities have been reported for these two poisoning, among others. We conclude that their species in Patagonia (Abba and Vizcaíno, 2008; populations are at risk of overexploitation and local Abba, unpublished data). extinction. The basic knowledge provided here will be a first step towards the conservation of these char- In this work, we present data on new localities, natu- acteristic Patagonian mammals. ral history, conservation, and ecology of C. villosus and Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and Keywords: Chaetophractus villosus, Zaedyus pichiy, new Río Negro provinces, Argentina). records, distribution. Materials and Methods Introduction Fieldwork was carried out during the summers of Armadillos (Mammalia: Dasypodidae) represent the 2005 to 2007 as part of the dissertation research of most diverse family of recent xenarthrans (Wetzel, two of the authors (MJN and DEUS) and in con- 1985a, b). Although many scientific publications junction with the project “Postglacial Patagonia: exist on these species (see Superina, 2010), several evolutionary responses of small mammals to climate topics, such as the natural history, local distribution, change” (National Geographic Society, grant number behavioral ecology, and conservation, remain poorly 7813-05). Data were collected opportunistically studied (McDonough and Loughry, 2008). and through observation of individuals of Z. pichiy and C. villosus in different areas of central Patagonia, Extra-Andean Patagonia occupies an area of mainly the Chubut river basin, Somuncurá plateau, 750,000 km2 and encompasses different ecosystems, and Península Valdés. Additionally, we used infor- from grasslands to shrub-steppes and semi-desert. mation from interviews with rural settlers to obtain Phytogeographically, the area includes the Patagonian information on the behavior, habits, diet, abundance, steppe, the Monte shrub-steppes, and scrublands and hunting of armadillos; the detailed results of (Cabrera, 1976). Human activities have modified these interviews are being analyzed and will be pub- most of the Patagonian region, most notably by sheep lished elsewhere.
Edentata no. 11(1) • 2010 11 Collected material, such as skeletal remains, are in Zaedyus pichiy Desmarest, 1804 preparation and will be added to the Mammal Collec- tion of Centro Nacional Patagónico, Chubut, Argen- Common name: pichi, piche, piche de oreja corta, tina. Additional evidence is registered in the field piche patagónico. catalogue of Marcelo Carrera and Marcela J. Nabte. Local conservation status: Least Concern (LC). Species Results widespread and abundant (Diaz and Ojeda, 2000).
Chaetophractus villosus Desmarest, 1804 Global conservation status: Near Threatened (NT). This species is relatively widespread and is present in Common name: large hairy armadillo, peludo, quir- a great number of protected areas (Heinonen Forta- quincho grande. bat and Chébez, 1997). However, it is hunted exten- sively, especially in the northern and eastern portion Global and local conservation status: Least Concern of its range, and local extinctions have been recorded (LC). Listed as LC because of its (1) wide distribution in some areas (Fonseca and Aguiar, 2004; Superina, and thus, presumed large population; (2) occurrence 2008; Superina and Members of the IUCN/SSC in a number of protected areas; and (3) tolerance of a Edentate Specialist Group, 2008). Less information large degree of habitat modification. Also, it is unlikely is available about declines in southern areas. Over- to be declining fast enough to qualify for listing in a all, this species is estimated to have declined signifi- more threatened category (Fonseca and Aguiar, 2004). cantly, primarily due to intense hunting (Fonseca and Aguiar, 2004). Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and poisoning with substances used to kill foxes were Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and reported as other causes of non-natural mortality. hunting by domestic dogs were reported as other causes of non-natural mortality. New records: 60 (see Table 1 and Fig. 1). Most records were observations of live individuals or collected car- New records: 35 (see Table 1 and Fig. 1). Similar to casses. Only five animals could be captured and sexed; C. villosus, most observations were of wild individuals three were males and two were females. None of the that could not be captured. The gender of five- ani latter was pregnant at the moment of capture in fall. mals was determined, four of them being males. One female captured during winter was not pregnant. Habitat: this species was observed, captured, and reported in all habitat types (steppes, monte shrub- Habitat: Z. pichiy was observed, captured, and steppes, and scrublands), but was more common in reported in all habitat types (steppes, monte shrub- the monte shrub-steppes. steppes, and scrublands) but seemed to be more common in steppes. Observations: local people list many negative impacts of C. villosus and frequently persecute it as a pest. One Observations: in contrast to C. villosus, rural settlers important complaint is related to its burrows, especially eagerly hunt this species because it is “clean” (i.e., it to the risk of livestock (sheep) and horses stepping into does not ingest carrion) and its meat is more palat- them and breaking their legs. Other common con- able. Many rural families will spend the afternoon cerns include disease transmission and possible attacks hunting pichis and may catch four or five animals on young sheep. In addition, C. villosus was found per day. They eat the meat and use the fat for frying. to negatively affect bird populations, both domestic (chicken) and wild (e.g., penguins in the northern part In Península Valdés, pichis are more abundant in of Península Valdés at San Lorenzo ranch) because of sandy areas. They are mainly found in the southern their consumption of eggs and chicks. part of Península Valdés and become scarcer toward its northern portion. In central Patagonia, pichis are Although local people view “peludos” as unclean rarely seen aboveground during cold periods (fall and because they eat carrion, garbage and pichis, many winter). Pichis are frequently observed eating plants, still use this armadillo as an important protein source. mainly Condalia microphylla and Arjona tuberose, and In many tourist areas (e.g., Punta Norte, Península insect larvae (Tenebrionidae, Nyctelia spp.). Remains Valdés) “peludos” are a favorite because they are nei- of several juvenile pichis were found below nests of ther aggressive nor shy, and will eat from the hand Black-chested Buzzard-Eagles (Geranoetus melanoleu- of people. cus), as observed by Saggese and De Lucca (1994).
12 Edentata no. 11(1) • 2010 Discussion Perhaps, its higher abundance is a consequence of its successful invasion of Patagonia (Williamson and Like all armadillos, C. villosus and Z. pichiy have low Fitter, 1996). body temperatures, low basal metabolic rates, and high thermal conductances (McNab, 1985). Given On the other hand, Z. pichiy, the typical Patago- the low ambient temperatures in Patagonia, these nian armadillo, is registered in low frequencies and characteristics represent a major constraint on the is intensely hunted. We therefore believe that the behavior and ecology of large hairy armadillos and global conservation status (NT) is more realistic and/ pichis. Perhaps related to this, interviews with locals or better reflects the current situation than the local indicate that both species are observed more often status (LC; Diaz and Ojeda, 2000). during the day and suggest that Z. pichiy enters hibernation during the cold season (cf. Superina C. villosus has been described as a carnivore-omnivore and Boily, 2007). (Redford, 1985; Casanave et al., 2003; Abba, 2008) that ingests, among others, meat and carrion. The The collected data suggest that in Patagonia, C. vil- observations presented here agree with the general losus is more common than Z. pichiy. The former is type of food habits, but includes reports of consump- probably a new component of the Patagonian fauna tion of lambs and birds (both domestic and wild), a that naturally immigrated into this area ca. 150 years behavior that has not been reported before for this ago (Poljak et al., 2010; Abba et al., in preparation). species and is not easy to observe.
Figure 1. Map showing new records of Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy in central Patagonia (see Table 1). = Chaetophractus villosus, = Zaedyus pichiy, = Zaedyus pichiy + Chaetophractus villosus.
Edentata no. 11(1) • 2010 13 TABLE 1. List of new records for Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy (see also Figure 1). NR = national route; PR = provincial route; Ea. = Estancia (farm, ranch). Number Localities Province Lat. (S) Long. (W) 1 Mouth of Río Negro river Río Negro 41°04'14" 62°52'02" 2 Corona hill – Somuncurá plateau Río Negro 41°27'21" 66°54'52" 3 20 km East of Clemente Onelli Río Negro 41°14'48" 70°16'57" 4 Ea. Calcatreo Río Negro 41°44'00" 69°22'00" 5 Paraguay Lagoon – Somuncurá plateau Río Negro 41°21'04" 66°57'44" 6 Top of Somuncurá plateau I Río Negro 41°27'19" 66°53'31" 7 La Querencia – Somuncurá plateau Río Negro 41°29'26" 66°53'05" 8 Top of Somuncurá plateau II Río Negro 41°31'41" 66°49'14" 9 Top of Somuncurá plateau III Río Negro 41°31'00" 66°38'15" 10 Campana Mahuida Río Negro 41°35'36" 66°27'37" 11 NR 3, 8 km North of Arroyo Verde Río Negro 41°55'47" 65°18'27" 12 Puerto Lobos Chubut 42°00'00" 65°04'18" 13 Ea. La Colmena Chubut 42°12'59" 65°02'57" 14 Ea. La Adela (La Escondida) Chubut 42°20'12" 63°57'07" 15 Caleta Valdés Chubut 42°17'00" 63°39'00" 16 Ea. 16 de Agosto Chubut 42°13'00" 64°52'00" 17 Ea. La Adela (El Piquillín) Chubut 42°20'00" 63°42'00" 18 Ea. La Adela (La Escondida) Chubut 42°21'00" 63°59'00" 19 Ea. La Adela (La Media Luna) Chubut 42°18'00" 63°52'00" 20 Ea. La Corona Chubut 42°41'00" 63°38'00" 21 Ea. La Ernestina - NR 3 Chubut 42°08'00" 63°49'00" 22 Ea. La Ernestina - NR 3 Chubut 42°06'00" 63°47'00" 23 Ea. La Ernestina - NR 3 Chubut 42°04'00" 63°45'00" 24 Ea. La Ernestina - Punta Norte Chubut 42°04'47" 63°45'33" 25 Ea. La Ernestina - PR 47 Chubut 42°05'00" 63°45'00" 26 Ea. La Adela (La Escondida) Chubut 42°21'00" 63°59'00" 27 Ea. Loreto Chubut 42°32'00" 64°11'00" 28 Ea. San Pablo Chubut 42°38'00" 64°10'00" 29 Ea. Estrella del Sud Chubut 42°27'00" 65°02'00" 30 Ea. San Pablo Chubut 42°38'16" 64°12'36" 31 Facasso Beach I Chubut 42°25'00" 64°07'00" 32 Facasso Beach II Chubut 42°25'00" 64°06'00" 33 Larralde Beach North Chubut 42°24'17" 64°18'09" 34 Ea. San Pablo Chubut 42°41'00" 64°13'00" 35 Ea. Bajo Gualicho Chubut 42°33'00" 63°53'00" 36 Ea. El Golfo Chubut 42°15'00" 64°56'00" 37 Ea. Las Margaritas Chubut 42°35'00" 64°04'00" 38 Ea. El Pampero Chubut 42°25'00" 64°36'00" 39 Ea. Bajo Bartolo Chubut 42°42'00" 63°56'00" 40 Ea. La Isla - PR 2 Chubut 42°28'00" 64°32'00" 41 Punta Delgada Chubut 42°45'00" 63°38'00" 42 Puerto Madryn Chubut 42°46'45" 65°02'15" 43 Laguna Blanca Chubut 42°49'16" 65°07'57" 44 Bahía Cracker Chubut 42°57'05" 64°27'48" 45 Punta Ninfas Chubut 42°58'29" 64°18'32" 46 Ea. La Elvira Chubut 43°13'58" 65°55'53" 47 10 km West of Dolavon Chubut 43°18'20" 65°48'42" 48 NR 25, 6 km East of Las Chapas Chubut 43°35'06" 66°27'03" 49 Las Chapas Chubut 43°35'14" 66°27'30" 50 Ameghino Seawall Chubut 43°38'14" 66°30'53"
14 Edentata no. 11(1) • 2010 Number Localities Province Lat. (S) Long. (W) 51 Between Las Chapas and Las Plumas Chubut 43°38'43" 66°42'37" 52 36 km West of Los Altares Chubut 43°51'41" 68°49'31" 53 Ea. La Madrugada Chubut 43°37'40" 68°57'08" 54 Pichiñan´s farm Chubut 43°33'19" 69°04'05" 55 Ea. El Torito Chubut 43°18'26" 69°07'44" 56 Gorro Frigio I Chubut 43°07'30" 69°18'07" 57 Gorro Frigio II Chubut 43°05'15" 69°19'31" 58 Paso del Sapo Chubut 42°43'51" 69°35'25" 59 Ea. San Ramón Chubut 42°38'19" 69°50'33" 60 Cretón´s farm Chubut 42°41'25" 70°04'29" 61 Mario Moncada´s farm Chubut 42°38'26" 70°07'48 62 PR 14 Gualjaina I Chubut 42°54'40" 70°37'03" 63 PR 14 Gualjaina II Chubut 42°57'18" 70°42'33" 64 Ea. Leleque I Chubut 42°24'04" 70°45'52" 65 Ea. Leleque II Chubut 42°22'09" 70°50'31" 66 Arroyo Pescado Cabin Chubut 43°03'14" 70°47'55" 67 NR 40, 10 km North of Tecka Chubut 43°24'38" 70°52'51" 68 8 km East of Ea. Quichaura Chubut 43°34'19" 70°21'46" 69 Ea. El Doradillo (El Chalet) Chubut 42°32'00" 65°01'00" 70 Ea. La Entrada I Chubut 42°22'00" 64°43'00" 71 Ea. La Entrada II Chubut 42°26'00" 64°42'00" 72 Ea. Los Dos Hermanos Chubut 42°46'00" 63° 57'00" 73 Ea. Bajada del Guanaco Chubut 44°06'09" 67°58'50" 74 Piedra Parada Chubut 42°41'46" 70°03'15" 75 PR 12 and Gualjaina river Chubut 42°39'51" 70°22'52" 76 PR 12 near Gualjaina Chubut 42°38'48" 70°26'31" 77 Netchovitch´s farm - Fofo Cahuel Chubut 42°19'55" 70°33'14" 78 Cushamen Chubut 42°09'21" 70°40'51" 79 Colan Conhue I Chubut 42°41'25" 70°04'29" 80 Colan Conhue II Chubut 42°41'45" 70°07'18" 81 Colan Conhue III Chubut 42°41'47" 70°07'46" 82 43 km North of Tecka Chubut 43°09'40" 70°50'19" 83 3 km East of Pocitos de Quichaura Chubut 43°34'29" 70°12'52" 84 Valley Huemules – Lago Blanco Chubut 45°56'45" 71°33'31" 85 Camarones Chubut 44°46'07" 65°43'00"
The food habits reported for Z. pichiy in central Andrade, 2007) whose distributions are strongly Patagonia agree with the information presented by affected by plant composition. Superina et al. (2009) for Mendoza, who described this species as an opportunistic omnivore that ingests To summarize, we confirmed the presence of C. vil- high proportions of insects, but also plant material. losus and Z. pichiy in wide sectors of central Patagonia. Both species suffer high mortality for many reasons: The geographic distribution of neither species seemed they are hunted for food, killed very frequently by to be restricted by altitude or vegetation type. This dogs, hit by cars, poisoned with substances used to contrasts sharply with other inhabitants of the region, kill foxes, and must cope with the compaction of such as the Patagonian hare (Dolichotis patagonum), the soil by millions of sheep. These populations are another medium-sized mammal that is not found therefore at risk of overexploitation and local extinc- above 1000 m, and the many small mammals of tion. Additional knowledge of localities, as well as the central basaltic plateaus (such as Somuncurá; of their ecology and natural history, will contribute
Edentata no. 11(1) • 2010 15 to the conservation of these characteristic mammals de Ciencia y Tecnología Bariloche, Río Negro, of Patagonia. Argentina. Bisigato, A. J. and Bertiller, M. B. 1997. Grazing Acknowledgements: The authors express their gratitude effects on patchy dryland vegetation in northern to Walter Udrizar Sauthier, Enrique Lessa, Guillermo Patagonia. J. Arid Environ. 36: 639–653. D´Elia, Ulyses F. J. Pardiñas, Juan Andrés Marti- Cabrera, A. L. 1976. Regiones Fitogeográficas Argen- nez, Analía Andrade, Guido Bonnot, Cecilia Reeves, tinas. Enciclopedia Argentina de Agricultura y Jar- Florencia del Castillo Bernal, Virginia Burgi, Andrea dinería. Editorial ACME, Buenos Aires. Marino, Florencia Siri, German Cheli, Mónica Pri- Cabrera, A. and Yepes, J. 1940. Mamíferos Sudameri- most, Andrés Johnson, Sergio Saba, and all the rural canos. Cía. Argentina de Editores, Buenos Aires. settlers who helped us during field trips. Special Casanave, E. B., Manfredi, M. C. and Luengos Vidal, thanks to Marcelo Carrera for allowing study of the E. M. 2003. Ecología comportamental de los collection under his care and to Jim Loughry for assis- armadillos en un pastizal serrano. Actas de las tance with English-language editing. The National II Jornadas del SO Bonaerense, EDIUNS 3:1–8. Geographic Society and the Administration of the Daciuk, J. 1974. Notas faunísticas y bioecológicas Protected Area Península Valdés partially supported de Península Valdés y Patagonia, XII: mamíferos field work. CONICET provided financial support to colectados y observados en la Península Valdés y the authors. zona litoral de los golfos San José y Nuevo (Pro- vincia de Chubut, República Argentina). Physis Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados, 33: 23–39. Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP/ Díaz, G. B. and Ojeda, R. 2000. Libro Rojo de los CONICET, Paseo del Bosque s/n, 1900 La Plata, Mamíferos Amenazados de la Argentina. SAREM. Buenos Aires, Argentina, e-mail: < abbaam@yahoo. Fonseca, G. A. B. da and Aguiar, J. M. 2004. The com.ar >; Marcela J. Nabte, Unidad de Investigación 2004 Edentate Species Assessment Workshop. Ecología Terrestre, Centro Nacional Patagónico Edentata 6: 1–26. – CONICET, Puerto Madryn, Chubut, Argentina; Heinonen Fortabat, S. and Chébez, J. C. 1997. Los and Daniel E. Udrizar Sauthier, Unidad de Inves- Mamíferos de los Parques Nacionales de la Argen- tigación Diversidad, Sistemática y Evolución, Centro tina. Monografía Nº 14, L.O.L.A., Buenos Aires. Nacional Patagónico – CONICET, Puerto Madryn, McDonough, C. M. and Loughry, W. J. 2008. Chubut, Argentina. Behavioral ecology of armadillos. In: The Biology of the Xenarthra, S. F. Vizcaíno and W. J. Loughry References (eds.), pp. 281–293. University Press of Florida, Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los Gainesville. armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el nor- McNab, B. K. 1985. Energetics, population biol- este de la provincia de Buenos Aires, Argentina. ogy, and distribution of xenarthrans, living and Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias Naturales y extinct. In: The Evolution and Ecology of Arma- Museo, UNLP, La Plata, Argentina. dillos, Sloths, and Vermilinguas, G.G. Montgom- Abba, A. M. and Vizcaíno, S. F. 2008. Los xenartros ery (ed.), pp. 219–232. Smithsonian Institution (Mammalia: Xenarthra) del Museo Argentino Press, Washington, DC. de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” y Paruelo, J. M., Beltrán, A., Jobbágy, E., Sala, O. E. del Museo de La Plata (Argentina). Contr. Mus. and Golluscio, R. A. 1998. The climate of Pata- Argent. Cienc. Nat. Bernardino Rivadavia 4: 5–37. gonia: general patterns and control of biotic pro- Andrade, A. 2007. Los pequeños mamíferos como cesses. Ecol. Austral 8: 85–101. indicadores de cambios ambientales en la Meseta Poljak, S., Confalonieri, V., Fasanella, M., Gabrielli, de Somuncurá (Río Negro y Chubut, Argentina). M. and Lizarralde, M. S. 2010. Phylogeography In: Arqueología de Fuego-Patagonia. Levantando of the armadillo Chaetophractus villosus (Dasy- Piedras, Desenterrando Huesos … Develando podidae Xenarthra): Post-glacial range expansion Arcanos, F. Morello, M. Martinic, A. Prieto and from Pampas to Patagonia (Argentina). Mol. Phy- G. Bahamonde (eds.), pp. 443–451. Centro de logenet. Evol. 55:38-46 Estudios del Cuaternario Antártico (CEQUA), Redford, K. H. 1985. Food habits of armadillos (Xen- Punta Arenas, Chile. arthra: Dasypodidae). In: The Evolution and Ecol- Beeskow, A. M, del Valle, H. F. and Rostagno, C. M. ogy of Armadillos, Sloths, and Vermilinguas, G. G. 1987. Los Sistemas Fisiográficos de la Región Árida Montgomery (ed.), pp. 429–437. Smithsonian y Semiárida de la Provincia de Chubut. Secretaría Institution Press, Washington, DC.
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Edentata no. 11(1) • 2010 17 has shown to be satisfactory for the identification of Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta- free-living animals and may also be used for studying Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) captive and semi-captive sloths. de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil Keywords: Brown-throated three-toed sloth, Bradypus variegatus, temporary marking Gileno Antonio Araújo Xavier Rinaldo Aparecido Mota Introdução Maria Adélia Borstelmann de Oliveira A preguiça-de-três-dedos de garganta marrom do Resumo Brasil (Bradypus variegatus) foi descrita por Schinz (1825). Apresenta pelagem marrom na garganta e Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar laterais da face, contínua com a coloração do ombro uma técnica de marcação temporária com fins de e tórax (Wetzel e Ávila-Pires, 1980). São animais de identificação individual para preguiças-de-garganta- hábito solitário com padrão de deslocamento lento marrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés, e silencioso e possuem dieta folívora (Wetzel, 1982). Pernambuco, Brasil. Foram utilizadas 46 preguiças- de-garganta-marrom (Bradypus variegatus), de sexo e Identificar preguiças é um problema que extrapola faixa etária variados. A marcação ungueal consistiu o âmbito individual, chegando ao nível de espécie. em pintar as faces dorsais e laterais das garras dos As diferenças mais marcantes entre as preguiças membros torácicos com o auxílio de esmalte de unha Bradypus tridactylus e B. variegatus adultas de ambos de cores variadas. O monitoramento foi realizado os sexos são as manchas articulares (Beebe, 1926) e através de observações com auxílio de binóculo e a mancha dorso-medial colorida no macho (Beebe, recapturas. A técnica não determinou nenhum efeito 1926; Britton, 1941; Montgomery, 1983; Queiroz, adverso nos hábitos natural e social dos indivíduos e 1995; Silva, 1999), conhecida como “marca de sela” não comprometeu a saúde de suas garras, sendo pos- (Lundy, 1952; Goffart, 1971), também descrita sível constatar, durante a execução deste estudo, que como sendo uma mancha pelada que funciona como as marcas permaneceram por um período de até nove glândula de marcação (Wallach e Boever, 1983). Para meses variando entre indivíduos, sendo que os ani- quaisquer das espécies, muitas são as dificuldades mais muito jovens permanecem com as marcas por para a determinação do sexo sem que haja um exame um período menor de tempo. Esta técnica de mar- crítico (Pocock, 1924; Britton, 1941; Divers, 1986; cação se mostrou bastante satisfatória para a identi- Silva, 1999). ficação de animais de vida livre e pode ser indicada também para estudos com preguiças em cativeiro e Algumas questões de estudo requerem o reconheci- semicativeiro. mento individual dos animais. Este problema pode ser superado por captura e marcação (Thorington Palavras-chave: Preguiça, Bradypus variegatus, marca- et al., 1979). ção temporária A capacidade de diferenciar indivíduos varia entre Abstract pesquisadores (Setz, 1991). Muitos dos animais cap- turados são marcados de alguma maneira para faci- The objective of this study was to develop and test a litar sua futura identificação, sendo as marcações de temporary marking technique to individually iden- grande auxílio nos trabalhos de diversos campos de tify free-living brown-throated three-toed sloths Bra- estudos (Day et al., 1987). Os marcadores utilizados dypus variegatus at the Ecological Station of Caetés, em mamíferos podem ser agrupados em três grandes Pernambuco, Brazil. Forty-six sloths of different gen- categorias: permanentes, semipermanentes e tem- ders and age classes were used. The ungueal marking porários (Day et al., 1987; Rudran, 1996), sendo as consisted of painting the dorsal and lateral areas of tinturas, pinturas e pós, usualmente utilizados como the foreclaws with nail polish of various colors. Moni- marcas temporárias (Rudran, 1996). toring was carried out with binoculars and recapture. The technique did not show any adverse effects on Beebe (1926) marcou uma preguiça macho, barbe- the natural and social habits of the individuals or on ando duas partes da pele na área das costas na borda the claws. The markings lasted for a period of up to da marca dorsal laranja e fixou uma etiqueta de 9 months with variations between individuals, lasting metal em um membro pélvico. Silva (1999) reali- a shorter time in young animals. This type of marking zou observações de B. variegatus em semicativeiro
18 Edentata no. 11(1) • 2010 marcando os animais com tinta no dorso e nos Resultados membros torácicos. As capturas e marcações ocorreram no período com- Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar preendido entre junho de 2005 e outubro de 2006. uma técnica de marcação temporária com fins de O primeiro animal marcado foi uma fêmea adulta identificação individual para preguiças-de-garganta- agrupada no quarteto vermelho. Foi avistada em marrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés, julho e em novembro de 2005. Nesta última avista- Pernambuco, Brasil. gem estava acompanhada de filhote quando então foi recapturada. Na sexagem do filhote constatou-se que Material e Métodos se tratava de um macho que também foi processado e marcado. Dos animais marcados, 15 foram avistados O estudo foi realizado na Estação Ecológica de pelo menos uma segunda vez na área de estudo. Caetés (ESEC-Caetés), localizada na porção Norte do Município de Paulista, Mesorregião Metropo- Nas recapturas foi possível averiguar o estado das litana do Recife, Estado de Pernambuco, Nordeste garras, submetidas aos constantes processos naturais do Brasil. A ESEC-Caetés situa-se entre 7°55'15" e de crescimento e de desgaste assim como se observou 7°56'30"S e 34°55'15" e 34°56'30"W. Ocupa uma que a técnica empregada não provocou nenhum com- área de 157 ha, correspondendo a 1,54% da área do prometimento da saúde das garras. As preguiças mar- Município (CPRH, 2006). cadas foram facilmente identificadas, com auxílio do binóculo e das fichas individuais (Fig. 1). Nenhuma Foram utilizadas 46 preguiças, sendo 20 fêmeas e alteração nos hábitos natural e social foi observada 26 machos, 24 jovens e 22 adultos, capturadas manu- nos indivíduos. almente com auxílio ou não de escadas. A contenção física foi realizada com o uso de sacos de pano. Em Discussão todos os animais foi realizada a morfometria e a sexa- gem. Nas recapturas, os animais foram submetidos a Nas capturas observou-se que entre os machos jovens, novos processamentos com o objetivo de acompanhar a mancha dorsal, quando presente, pode apresentar- o desenvolvimento corporal e da técnica de marcação. se em graus diferenciados de desenvolvimento desde uma pequena depressão formada por pêlos mais escu- A técnica de marcação ungueal consistiu em pintar ros e menores até manchas já formadas de proporções as faces dorsais e laterais das três garras dos membros reduzidas. Estas variações foram observadas indepen- torácicos com o auxílio de esmalte de unha de diversas dentemente da idade e tamanho destes jovens. Para cores. Uma determinada cor foi utilizada para marcar a sexagem dos filhotes e jovens, as características somente quatro indivíduos: uma dupla foi formada externas observadas nos animais deste estudo foram por um macho e uma fêmea marcados no antímero direito e a outra, um macho e uma fêmea, marcada no antímero esquerdo.
Optou-se pela marcação das garras dos membros torácicos por serem estes os mais ativos e visíveis em qualquer tipo de movimento, mesmo quando o animal encontra-se em repouso o que permite um aumento da probabilidade de visualização e uma melhor visibilidade da marcação no campo. As cores das marcas, por sua vez, foram escolhidas baseando-se em dois fatores principais: promover um maior con- traste quando comparada à cor natural das garras não marcadas e permitir uma boa visualização à distância, com ou sem o uso do binóculo.
O monitoramento foi realizado através de observações com auxílio de binóculo, fichas individuais e recaptu- ras. Tais observações consistiram em avistar ou não os animais marcados e foram executadas por meio de Figura 1. Bradypus variegatus de vida livre observado em atividade, visitas ao local de estudo em períodos irregulares. com marcação ungueal de cor verde no membro torácico esquerdo.
Edentata no. 11(1) • 2010 19 insuficientes para uma determinação conclusiva. Para Neste trabalho os animais de vida livre foram mar- tal foi realizada a distinção entre os sexos através do cados empregando a técnica de marcação ungueal exame da genitália externa (Pocock, 1924; Britton, que permitiu identificação para fins de individuali- 1941; Divers, 1986; Silva, 1999). zação que serão utilizados em trabalhos posteriores a serem desenvolvidos na ESEC-Caetés, referentes ao Para Queiroz (1995), a identificação individual comportamento, ecologia populacional, entre outros. é possível pelo conhecimento da área de vivência, pelo A técnica poderá ser empregada também para estu- seu sexo, por marcas particulares e pelo tamanho de dos de outras espécies de preguiças em cativeiro e em cada animal. Contrastando com esta afirmação, no semicativeiro. presente estudo observou-se que o processo de identi- ficação não é um procedimento fácil, principalmente Quanto à sua aplicabilidade em estudos de campo quando não são realizados capturas e exames minu- com outros mamíferos, aves e répteis, faz-se necessário ciosos dos indivíduos. conhecer o comportamento do animal a ser estudado. Para aqueles que utilizam as garras para determinadas As preguiças apresentam marcas particulares represen- atividades, como os escavadores, a técnica pode não tativas, mas não a ponto de serem suficientes para as ser a mais indicada, uma vez que a pintura utilizada individualizações. Algumas dessas marcas só podem na marcação teria um período de duração bastante ser observadas durante o exame físico e são impercep- abreviada pelo maior desgaste promovido por tais tíveis na natureza, mesmo com auxílio de binóculos. atividades (tamanduás, tatus, etc.). Entretanto, indu- Quanto ao conhecimento da área de vivência de cada bitavelmente a técnica mostrou-se útil e poderá ser animal, faz-se necessário atentar para as possibilidades aplicada com êxito em estudos em cativeiro onde os de sobreposição destas áreas de uso das preguiças e animais são privados de manifestar muitos comporta- dos deslocamentos por longas distâncias executados mentos naturais. por estes animais. Conclusão Não foi possível determinar todos os possíveis fato- res que poderiam interferir na extensão ou no abre- A marcação ungueal é uma técnica simples, prática e viamento do tempo de permanência da marca. Vale econômica e não promove alteração nas funções das ressaltar que substâncias químicas como é o caso do garras marcadas ou mudanças comportamentais dos esmalte se desgastam gradativamente depois da apli- indivíduos, sendo adequada para animais de vida livre, cação, porém durante o monitoramento observou-se em cativeiro ou semicativeiro. Considerando certas que as marcas se mantiveram observáveis por um perí- semelhanças de comportamentos entre os diferentes odo de até nove meses. gêneros de preguiças, o método de marcação permite sua aplicação também em estudos que envolvam as Este tempo variou de indivíduo para indivíduo. Ani- outras espécies. mais muito jovens apresentaram um grau maior de desenvolvimento dos anexos cutâneos, no caso as Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio Ambiente garras, se comparados aos animais adultos, que apre- e Recursos Hídricos de Pernambuco – CPRH por ter sentam um tempo de permanência do esmalte maior. permitido a realização deste estudo na Estação Eco- Um filhote lactante foi capturado com a mãe e mar- lógica de Caetés – ESEC-Caetés; à Coordenação da cado em novembro de 2005. Sua primeira recaptura ESEC-Caetés pela receptividade; e à Companhia juntamente com a mãe ocorreu em fevereiro de 2006. Independente de Policiamento do Meio Ambiente – Sinais de crescimento de suas garras foram eviden- CIPOMA pelo apoio. ciados pela presença de um pequeno segmento de aproximadamente 0,8 cm de tecido ungueal novo não Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto marcado. Na segunda recaptura, em março de 2006, do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal este mesmo segmento media 1,6 cm. – DMFA, Universidade Federal Rural de Pernam- buco – UFRPE, Rua Manuel de Medeiros s/n, Dois Além da faixa etária, outros fatores também devem Irmãos, 52.171-900, Recife, PE, Brasil, e-mail: ser considerados com relação ao tempo de retenção < [email protected] >; Rinaldo Aparecido Mota, (visibilidade) das pinturas, tais como a atividade indi- do Departamento de Medicina Veterinária – DMV/ vidual, o estado nutricional, o período do ano, quali- UFRPE, e-mail: < [email protected] >; e dade e quantidade do marcador, entre outros como foi Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, do DMFA/ discutido por Melchior e Iwen (1965). UFRPE, e-mail: < [email protected] >.
20 Edentata no. 11(1) • 2010 Referências Thorington Jr., R. W., Rudan, R. e Mack, D. 1979. Beebe, W. 1926. The three-toed sloth, Bradypus Sexual dimorphism of Alouatta seniculus and cuculliger Wagler. Zoologica 7: 1–67. observations on capture techniques. In: Vertebrate Britton, S. W. 1941. Form and function in the sloth. Ecology in the Northern Neotropics, J. F. Eisenberg Q. Rev. Biol. 16: 13–34. (ed.), pp. 97–106. Smithsonian Institution Press, CPRH. 2006. Plano de Manejo Fase I — Estação Eco- Washington, DC. lógica de Caetés, Paulista, Estado de Pernambuco, Wallach, J. D. e Boever, W. J. 1983. Diseases of Exotic Recife, Pernambuco. CPRH Agência Estadual Animals: Medical and Surgical Management. de Meio Ambiente e Recursos Hídricos, Recife, W. B. Saunders Company, Philadelphia. Pernambuco. Wetzel, R. M. 1982. Systematics, distribution, eco- Day, G. I., Schemnitz, S. D. e Taber, R. D. 1987. logy and conservation of South American Captura y marcación de animales silvestres. In: Edentates. In: Mammalian Biology in South Manual de Técnicas de Gestión de Vida Silvestre, America, M. A. Mares e H. H. Genoways R. Rodríguez Tarrés (ed.), pp. 63–94. The Wil- (eds.), pp. 345–375. Special Publication Series of dlife Society, Maryland. the Pymatuning Laboratory of Ecology, Univer- Divers, B. J. 1986. Edentata. In: Zoo & Wild sity of Pittsburgh, Pittsburgh. Animal Medicine, 2nd Edition, M. E. Fowler Wetzel, R. M. e Ávila-Pires, F. D. 1980. Identifica- (ed.), pp. 621–630. W. B. Saunders Company, tion and distribution of recent sloths of Brazil. Philadelphia. Rev. Bras. Biol. 40(4): 831–836. Goffart, M. 1971. Function and Form in the Sloth. Pergamon Press, Oxford. Lundy, W. E. 1952. The upside-down animal. Nat. Hist. 61: 114–119. Melchior, H. R. e Iwen, F. A. 1965. Trapping, res- training, and marking arctic ground squirrels for behavioral observations. J. Wildl. Manage. 29: 671–678. Montgomery, G. G. 1983. Bradypus variegatus (Perezoso de tres dedos, three-toed sloth). In: Costa Rican Natural History, D. H. Janzen (ed.), pp. 453–456. The University of Chicago Press, Chicago. Pocock, R. I. 1924. The external characters of the South American edentates. Proc. Zool. Soc. Lond. 4: 983–1031. Queiroz, H. L. 1995. Preguiças e Guaribas: os Mamí- feros Folívoros Arborícolas do Mamirauá. CNPq e Sociedade Civil Mamirauá, Brasília. Rudran, R. 1996. Appendix 7: Methods for marking mammals. In: Measuring and Monitoring Bio- logical Diversity: Standard Methods for Mam- mals, D. E. Wilson, R. F. Cole, J. D. Nichols, R. Rudran e M. S. Foster (eds.), pp. 299–310. Smithsonian Institution Press, Washington. Setz, E. Z. F. 1991. Métodos de quantificação de com- portamento de primatas em estudos de campo. In: A Primatologia no Brasil, Vol. 3, A. B. Rylands e A. F. Bernardes (eds.), pp. 411–435. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte. Silva, V. L. 1999. Contribuição ao estudo dos com- portamentos e ritmos biológicos em preguiças Bradypus variegatus. Tese de Doutorado, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Pernambuco, Recife.
Edentata no. 11(1) • 2010 21 Keywords: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae, Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Xenarthra. Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-Grande Cabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e Introdução Comentários sobre a Espécie A família Dasypodidae é composta atualmente por Flávio Kulaif Ubaid oito gêneros e 21 espécies de tatus, das quais 11 ocor- Leonardo Siqueira Mendonça rem no Brasil (Aguiar e Fonseca, 2008). Os tatus Fábio Maffei possuem como característica marcante a presença de uma carapaça, que consiste em numerosos escu- Resumo dos dérmicos dispostos em arranjos regulares, que cobrem a cabeça, o dorso, as laterais e, algumas vezes, O tatu-de-rabo-mole-grande Cabassous tatouay é uma as pernas e a cauda (Emmons e Feer, 1990; Eisen- das espécies de tatus menos conhecidas pela ciên- berg e Redford, 2000). Essa estrutura provê proteção cia. Os registros dessa espécie em campo são raros, contra predadores e minimiza os danos causados pelo quando não controversos, e há carência de exemplares atrito com a vegetação e o solo (McDonough e Lou- em coleções científicas no Brasil. Além disso, a espé- ghry, 2001). cie é citada na lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção e em mais seis listas estaduais oficiais. Entre O gênero Cabassous compreende quatro espécies e os anos de 2005 e 2008, durante campanhas de moni- todas diferem muito pouco em relação à morfolo- toramento de fauna em municípios da região centro- gia externa, exceto pelo tamanho (Wetzel, 1980). oeste do Estado de São Paulo, Cabassous tatouay foi Possuem como característica marcante a cauda des- registrado em três oportunidades, nos municípios de provida da cobertura completa de escudos dérmicos, Agudos, Borebi e Avaré. Dados ecológicos e morfo- possuindo apenas alguns escudos amplamente espa- métricos foram registrados. Apesar da espécie tolerar çados (Nowak, 1999; Eisenberg e Redford, 2000), o áreas alteradas, os escassos registros em campo podem que os diferencia de todos outros tatus (Redford e estar associados aos seus hábitos de vida, culminando Eisenberg, 1992) e dá origem ao seu nome vernáculo, no desconhecimento dos aspectos básicos sobre a tatu-de-rabo-mole. São animais de hábitos extrema- espécie. Essa comunicação se mostra importante no mente fossoriais, especializados em se alimentar de que tange a adição de informações ecológicas e bioge- formigas e cupins, podendo forragear tanto na super- ográficas deC. tatouay. fície quanto no subsolo (Redford, 1985; Eisenberg e Redford, 2000). Palavras-chave: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae, Xenarthra. As espécies do gênero Cabassous possuem distribuição do sul do México ao norte da Argentina. Segundo Abstract Eisenberg e Redford (2000), C. centralis não ocorre no Brasil e C. chacoensis tem sua ocorrência em ter- The greater naked-tailed armadillo Cabassous tatouay ritório brasileiro duvidosa. Essa espécie ocorre na is one of the least-known armadillo species. Field região do Gran Chaco (Wetzel, 1980), próximo ao records are rare, if not controversial, and only few estado de Mato Grosso do Sul, mas não possui regis- specimens exist in scientific collections in Brazil. tros seguros e confiáveis para o Brasil. Cabassous uni- This species is listed in the Brazilian Red List of cinctus ocorre na Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata Threatened Species as well as in six official Brazilian Atlântica e Pantanal (Fonseca et al., 1996). Cabassous state Red Lists. Fieldwork was performed between tatouay ocorre principalmente no Cerrado, Mata 2005 and 2008 to monitor wildlife in the central- Atlântica e Pantanal, com poucos registros para os western region of São Paulo State. Cabassous tatouay Campos Sulinos (Fonseca et al., 1996; Anacleto et al., was registered in three opportunities, in the munici- 2006) e apenas um registro na Caatinga (Santos et al., palities of Agudos, Borebi and Avaré, and ecological 1994). Além do Brasil, C. tatouay também ocorre no and morphometrical data were registered. Although Uruguai, sudeste do Paraguai e norte da Argentina this species tolerates altered habitats, the scarce field (Wetzel, 1982; Nowak, 1999). records may be related to its habits and have led to the lack of basic information on greater naked-tailed Cabassous tatouay é uma espécie pouco conhecida armadillos. This communication provides important pela ciência (Redford, 1994). Habita áreas de flo- ecological and biogeographical information about resta primária e hábitats secundários, desaparecendo C. tatouay. de locais amplamente degradados ou com atividades
22 Edentata no. 11(1) • 2010 agrícolas (Fonseca e Aguiar, 2004). No Brasil, ocorre 2004). Em 2007 uma revisão das listas das espécies nos estados da Bahia ao Rio Grande do Sul (Aguiar, ameaçadas de extinção do estado de Minas Gerais 2004), mas em geral são escassos os registros da espé- reclassificou C. tatouay como Quase Ameaçado cie. Os relatos mais recentes (última década) são nos (NT – Near Threatened). Nessa categoria as -espé estados do Espírito Santo (Chiarello, 2000; Moreira cies possuem uma situação limiar quanto ao risco de et al., 2008), Goiás (Sanderson e Silveira, 2003), extinção, sendo indicadas políticas de proteção, pro- Mato Grosso (Anacleto et al., 2005), Minas Gerais gramas de manejo e monitoramento direcionados às (Melo et al., 2005; Leal et al., 2008), Paraná (Perac- mesmas (Biodiversitas, 2007). chi et al., 2002; Rocha-Mendes et al., 2005; Dias e Mikich, 2006), Rio de Janeiro (Rocha et al., 2004; Visto a enorme carência de dados sobre C. tatouay, o Modesto et al., 2008), Rio Grande do Sul (Cherem, presente trabalho pretende contribuir com novas loca- 2005; Oliveira, 2006) e Santa Catarina (Graipel et al., lidades de ocorrência da espécie, fornecendo informa- 2001; Cherem et al., 2004; Mazzolli, 2006; Castilho, ções complementares sobre sua biologia e hábitat. 2008). Segundo Fonseca e Chiarello (2003) a espécie também ocorre nos estados de Mato Grosso do Sul, Material e Métodos Piauí e Pará. Entre os anos de 2005 e 2008, campanhas de moni- A espécie está presente na lista brasileira de fauna toramento de fauna foram realizadas nos municípios ameaçada de extinção nacional e em seis listas estadu- de Agudos (Fazenda Monte Alegre), Borebi (Fazenda ais oficiais: Espírito Santo, Paraná, Minas Gerais, São Piracema) e Avaré (Fazenda Santa Teresa do Palmital), Paulo, Rio de Janeiro e Rio Grande do Sul (Tabela região centro-oeste do estado de São Paulo, sudeste 1). Na lista de Minas Gerais é classificada como Vul- do Brasil. As áreas compreendem grandes mosaicos nerável e na lista do Rio de Janeiro como Presumi- com plantios de Eucalyptus spp. e Pinus spp. e áreas velmente Ameaçada. Nas demais listas a espécie esta de vegetação nativa com formação de Cerrado e Flo- classificada na categoria Dados Deficientes que, de resta Estacional Semidecídua. De acordo com a clas- acordo com os critérios da IUCN (2001), necessita sificação de Köppen, o clima da região é Cwa, que de mais dados, principalmente de abundância e dis- abrange toda a parte central do estado de São Paulo tribuição, para que seu status possa ser corretamente e é caracterizado pelo clima tropical de altitude. As avaliado. áreas amostradas localizam-se no Planalto Ocidental Paulista, com altitudes variando de 550 a 700 metros. No Paraná, C. tatouay é ameaçado pela expansão agrícola e perda de hábitat, incluindo as queimadas. Resultados e Discussão Também é bastante perseguido em áreas cultivadas devido ao dano causado pela escavação de suas tocas Em 15 de fevereiro de 2005, por volta das 16:00 h, (Margarido e Braga, 2004). No Rio Grande do Sul um indivíduo de C. tatouay foi visualizado na Fazenda não há nenhuma informação recente sobre o status Monte Alegre, município de Agudos (22°27'27"S, da espécie, entretanto, o Livro Vermelho da Fauna 48°51'46"W). O tatu foi encontrado forrageando na Ameaçada de Extinção no Rio Grande do Sul (Fon- borda de plantações de Pinus caribaea, onde o solo tana et al., 2003) sugere que C. tatouay possa estar era forrado pelas folhas aciculares dos pinheiros e em declínio no oeste e sudoeste do estado, mas não touceiras esparsas de Brachiaria sp. A observação faz recomendações para ações de conservação (Aguiar, durou poucos minutos, até o momento em que o tatu adentrou moitas mais densas de capim. Nesse local, C. tatouay é simpátrico com C. unicinctus, Dasypus TABELA 1. Categorias de ameaça para Cabassous tatouay segundo as listas vermelhas oficiais publicadas no Brasil. novemcinctus e Euphractus sexcinctus. Lista Vermelha Categoria Referência Em 27 de julho de 2005, uma carcaça de 54 cm Brasil DD Machado et al., 2008 de comprimento total (Fig. 1) foi encontrada na Espírito Santo DD Passamani e Mendes, 2007 Fazenda Piracema, município de Borebi (22°45'52"S, Paraná DD Mikich e Bernils, 2004 48°57'35"W). O espécime pôde ser identificado pela Minas Gerais VU Machado et al., 1998 presença de treze cintas móveis (Medri et al., 2006), São Paulo DD SEMA, 2008 cauda desprovida da cobertura completa de escu- Rio de Janeiro PA Bergalo et al., 2000 dos dérmicos (Nowak, 1999) e disposição simétrica Rio Grande do Sul DD Fontana et al., 2003 dos escudos cefálicos (Medri et al., 2006). A carcaça DD = Dados Deficientes; VU = Vulnerável; PA = Presumivelmente estava em estagio avançado de decomposição, sendo Ameaçada que carapaça, cabeça e unhas estavam relativamente
Edentata no. 11(1) • 2010 23 Figura 1. Carcaça de Cabassous tatouay encontrada na Fazenda Piracema, Borebi, SP. a) vista frontal da carcaça e detalhe da disposição dos escudos cefálicos; b) vista dorsal com a presença de 13 cintas móveis e cauda com ausência de escudos dérmicos (seta); c) detalhe da carapaça quebrada na porção anterior direita e vista lateral da cabeça. Fotos: L. S. Mendonça.
Figura 2. Exemplar de Cabassous tatouay registrado na fazenda Santa Tereza do Palmital, Avaré, SP. As imagens evidenciam caracterís- ticas da espécie. a) Animal farejando no momento em que foi encontrado. Nota-se as orelhas grandes, estendendo-se acima do topo da cabeça; b) detalhe do focinho impregnado de barro; c) detalhe das orelhas, evidenciando a textura granular; d) garras grandes nos membros anteriores, sendo a garra do meio maior e em formato de foice. Fotos: F. K. Ubaid.
24 Edentata no. 11(1) • 2010 conservadas. O ambiente era semelhante ao do capturados para uso em estudos laboratoriais (Bauru, registro anterior, e presume-se que o animal tenha Botucatu e Conchas), registro por pegadas (Pilar do sido atropelado, pois foi localizado na beira de Sul), entrevista de caçadores (Iguape), conteúdo de uma estrada e com parte da carapaça quebrada. As fezes de carnívoros (Iguape e Pilar do Sul) e vestígios outras espécies de tatus que ocorrem nessa área são faunísticos arqueológicos (Monte Alto). D. novemcinctus, D. septemcinctus e E. sexcinctus. Parte dos registros da espécie no estado de São Paulo No dia 2 de dezembro de 2008, por volta das 19:00 h, pode ter sido comprometida por registros de C. uni- após um breve período de chuva (1,3 mm em aprox. cinctus, já que uma lista preliminar de mamíferos do 2 h), um indivíduo macho de C. tatouay foi visuali- estado relata a ocorrência de apenas uma espécie do zado forrageando entre touceiras de Brachiaria sp., na gênero no estado, C. tatouay (Vivo, 1996). Entre- borda de um talhão de plantação de Eucalyptus saligna. tanto, as duas espécies ocorrem no estado, inclusive A área está localizada próxima ao açude do Gueto na em simpatria (obs. pess. dos autores). Em trabalhos Fazenda Santa Tereza do Palmital, município de Avaré recentes com tatus na região central do estado de São (22°52'04"S, 48°49'53"W). Diferente das outras Paulo, apenas C. unicinctus foi registrado (Bonato, espécies de tatus já registradas na área (C. unicinctus, 2002; Dotta, 2005; Silveira, 2005). D. novemcinctus e E. sexcinctus), o indivíduo se mos- trou indiferente a presença humana, permitindo boa Apesar de semelhantes morfologicamente, C. tatouay aproximação, até o momento de sua captura com as é maior que C. unicinctus, com orelhas maiores e com mãos. O animal estava impregnado de barro, com a aspecto granular na superfície externa, estendendo-se região do focinho totalmente encoberta (Fig. 2). O acima do topo da cabeça (Wetzel, 1985). animal foi fotografado e algumas medidas morfomé- tricas foram registradas: comprimento total – 66 cm; A ausência de dados sobre essa espécie a coloca em comprimento da cauda – 18 cm; comprimento da sete listas de espécies ameaçadas do Brasil, inclusive carapaça – 38 cm e largura da carapaça – 35 cm. Os na nacional, sendo que em quatro delas está presente encontros com essa espécie são raros (Anacleto et al., por apresentar dados insuficientes. Os presentes regis- 2006) por apresentar hábitos altamente fossoriais tros se mostram importantes por fornecerem dados (Redford, 1994), e presume-se que o animal tenha complementares de C. tatouay, visto que os poucos deixado a toca devido à chuva. registros da espécie carecem de tais informações. Por fim, fica evidente a necessidade de aprofundar os estu- Embora seja considerado comum e presente em dos da espécie no Brasil, principalmente no que tange vários parques e áreas protegidas no Brasil (Fonseca e aspectos ecológicos e biogeográficos. Aguiar, 2004), raramente é visto e tem-se um número pequeno de registros detalhados de sua ocorrência Agradecimentos: À Duratex S/A, pelo apoio e acesso (Anacleto et al., 2006). Aparentemente, tal fato pode às áreas de estudo. Roger Vicente e Cesar Medolago estar relacionado não somente ao desaparecimento colaboraram nos trabalhos de campo. Teresa Anacleto, da espécie em áreas amplamente degradadas, mas Flávia Miranda e dois revisores anônimos revisaram o também por apresentar baixas densidades popula- texto e contribuíram com importantes sugestões. cionais. Ohana et al. (2008) relatam a existência de apenas 12 exemplares de C. tatouay nas principais Flávio Kulaif Ubaid, Programa de Pós-Graduação coleções científicas do Brasil. Os mesmos autores em Zoologia, Instituto de Biociências de Botu- indicam a existência de várias lacunas geográficas para catu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mes- o grupo em questão (Dasypodidae), principalmente quita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior, para as espécies do gênero Cabassous, o que dificulta s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil, os estudos de caráter taxonômico e biogeográfico. e-mail < [email protected] >; Leonardo S. Mendonça, Universidade Estadual de Campinas, A maioria dos registros de C. tatouay, além de pontu- UNICAMP, Instituto de Biologia, Departamento de ais, são de observações indiretas. A região dos regis- Biologia Animal, Laboratório de Ecologia e Com- tros apresentados nesse trabalho possui relatos da portamento de Mamíferos, Rua Bertrano Russel presença da espécie nos municípios de Bauru (Pedrini 1505, Cidade Universitária, CEP 13083-970, Cam- et al., 2006; Silva et al., 2008), Botucatu (Bagagli e pinas, SP, Brasil; e Fábio Maffei, Programa de Pós- Simões, 2005), Conchas (Salata et al., 1985), Iguape Graduação em Zoologia, Instituto de Biociências de (Sanches, 2001; Martins et al., 2008), Monte Alto Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de (Alves et al., 2005) e Pilar do Sul (Silva, 2001; Tófoli Mesquita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior, et al., 2003). Porém, esses registros são de animais s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil.
Edentata no. 11(1) • 2010 25 Referências de Santa Catarina, sul do Brasil. Mastozool. Neo- Aguiar, J. M. 2004. Threatened edentates in southern trop. 11(2): 151–184. Brazil — Red Data Books for the states of Paraná Chiarello, A. G. 2000. Influência da caça ilegal sobre and Rio Grande do Sul. Edentata 6: 63–66. mamíferos e aves das matas de tabuleiro do norte Aguiar, J. M. e Fonseca, G. A. B. 2008. Conserva- do estado do Espírito Santo. Bol. Mus. Biol. Mello tion status of the Xenarthra. Em: The Biology Leitão 11–12: 229–247. of the Xenarthra, S. F. Vizcaíno e W. J. Loughry Dias, M. e Mikich, S. B. 2006. Levantamento e con- (eds.), pp. 215–231. University Press of Florida, servação da mastofauna em um remanescente de Gainesville. floresta ombrófila mista, Paraná, Brasil. Bol. Pesq. Alves, M. A., Gelis Filho, A. e Pellarin, L. 2005. Sítio Flor. 52: 61–78. de Água Limpa, Monte Alto, São Paulo: Estru- Dotta, G. 2005. Diversidade de mamíferos de médio turas funerárias e avaliação radiológica de ossos e grande porte em função da paisagem na sub- humanos. Canindé – Revista do Museu de Arqueo- bacia do rio Passa-Cinco, São Paulo. Disserta- logia de Xingó 5: 207–232. ção de mestrado, Universidade de São Paulo, Anacleto, T. C. S., Ferreira, A. A., Diniz Filho, J. A. F. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, e Ferreira, L. G. 2005. Seleção de áreas de inte- Piracicaba. resse ecológico através de sensoriamento remoto Eisenberg, J. F. e Redford, K. H. 2000. Mammals of e de otimização matemática: um estudo de caso the Neotropics, Volume 3: The Central Neotropics: no município de Cocalinho, MT. Acta Amazo- Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. The University of nica 35(4): 437–444. Chicago Press, Chicago. Anacleto, T. C. S., Diniz Filho, J. A. F. e Vital, Emmons, L. e Feer, F. 1990. Neotropical Rainforest M. V. C. 2006. Estimating potential geographic Mammals. A Field Guide. The University of Chi- ranges of armadillos (Xenarthra, Dasypodidae) cago Press, Chicago and London. in Brazil under niche-based models. Mammalia Fonseca, G. A. B. e Chiarello, A. G. 2003. Official 70(3–4): 202–213. list of Brazilian fauna threatened with extinc- Bagagli, E. e Simões, L. B. 2005. New strategies and tion — 2002. Edentata 5: 56–59. opportunities for the ecoepidemiological study Fonseca, G. A. B., Hermann, G., Leite, Y. L. R., of Paracoccidioides brasiliensis: sentinel animal, Mittermeier, R. A., Rylands, A. B. e Patton, J. L. molecular biology and geoprocessing. Rev. Inst. 1996. Lista anotada dos mamíferos do Brasil. Med. Trop. São Paulo 47(suppl. 14): 16. Occasional Papers in Conservation Biology 4: Bergallo, H. G., Rocha, C. F. D., Alves, M. A. S. e 1–38. Van Sluys, M. 2000. A Fauna Ameaçada de Extin- Fonseca, G. A. B. e Aguiar, J. M. 2004. The 2004 ção do Estado do Rio de Janeiro. Editora da UERJ, Edentate Species Assessment Workshop. Eden- Rio de Janeiro. tata 6: 1–26. Bonato, V. 2002. Ecologia e história natural dos tatus Fontana, C. S., Bencke, G. A. e Reis, R. E. 2003. do cerrado de Itirapina, São Paulo. Dissertação Livro Vermelho da Fauna Ameaçada de Extinção de mestrado, Universidade Estadual de Campi- no Rio Grande do Sul. EDIPUCRS, Porto Alegre. nas, Campinas. Graipel, M. E., Cherem, J. J. e Ximenez, A. 2001. Biodiversitas. 2007. Revisão das Listas Vermelhas da Mamíferos terrestres não voadores da Ilha de Flora e da Fauna Ameaçadas de Extinção de Minas Santa Catarina, sul do Brasil. Biotemas 14(2): Gerais. Resultados: Lista Vermelha da Fauna de 109–140. Minas Gerais. Relatório Final – Volume 3, Belo IUCN. 2001. The World Conservation Union. Red Horizonte. < http://www.biodiversitas.org.br/ List Categories and Criteria: Version 3.1. Species listas-mg/RelatorioListasmg_Vol3.pdf >. Survival Commission, International Union for Castilho, P. V. 2008. RPPN Leão da Montanha, Urubici Conservation of Nature and Natural Resources, / Santa Catarina. Em: RPPN: Reserva Particular do Cambridge.
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28 Edentata no. 11(1) • 2010 registered entrance height and width, and entrance Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) tunnel angle for each burrow encountered in 61 plots. en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar We estimated the elevation and mean declination Especies? of the terrain at each burrow site. We measured the entrances of 188 armadillo burrows. Mean entrance Maria Clara Arteaga height was 19.15 ± 5.04 cm and mean width Eduardo Martins Venticinque 22.76 ± 5.85 cm. These variables were positively cor- related and therefore not useful to distinguish indi- Resumen vidual species. Burrow size was not related to site topography. Burrows with similar dimensions may Las cuevas que los armadillos construyen son impor- be built by species of similar size or by individuals tantes estructuras de refugio y sitio de reproducción, of different-sized species belonging to different age y por ello pueden servir como fuente de información classes. Apart from being a good record of habitat use en estudios ecológicos. Sin embargo, en áreas donde by armadillos, in this region, burrow entrances do varias especies coexisten es indispensable determinar not supply information about the individual species si la morfometría de estas estructuras es útil para using them. su identificación individual. Nuestro objetivo fue investigar si las medidas de las entradas de las cuevas Keywords: burrows, morphometry, topography, Brazil permiten la identificación de las cuatro especies de armadillo que ocurren en la Amazonía Central, evalu- Introducción ando también si el tamaño de las entradas está relacio- nado con las características topográficas del terreno. La utilización de evidencias indirectas en el estudio En 61 parcelas, registramos la altura y el ancho de de mamíferos de mediano y gran porte ha sido fre- las entradas y el ángulo de excavación de las cuevas y cuente en el bosque húmedo tropical (Carrillo et al., estimamos la altitud e inclinación media del terreno 2000; Pardini et al., 2003). Esto principalmente se donde fueron construidas. Medimos 188 cuevas, con debe a los hábitos poco conspicuos y a las bajas den- una altura media de las entradas de 19,15 ± 5,04 cm sidades poblacionales de algunas especies (Emmons y y un ancho medio de 22,76 ± 5,85 cm. Estas varia- Feer, 1997). En la Amazonía, los armadillos (Cingu- bles mostraron una correlación positiva entre si y no lata) son el principal grupo de mamíferos excavado- fueron útiles para identificar las especies de -arma res. Las cuevas que éstos construyen les sirven como dillo. No observamos tampoco una relación entre el refugio contra depredadores, sitios de reproducción tamaño de las entradas y las condiciones topográficas. y lugares de protección frente a cambios de tempe- Cuevas de tamaños similares pueden ser construidas ratura ambiental (McDonough y Loughry, 2008). por especies con tamaños semejantes o por indivi- Por ello, son evidencia del uso del hábitat, sirviendo duos de edades diferentes que pertenezcan a especies como fuente de información para evaluaciones de diferentes tamaños. A pesar de ser un buen registro ecológicas. del uso del hábitat, las entradas de las cuevas no ofre- cen información de carácter específico en esta región Las dimensiones y la forma de las entradas de las de la Amazonía, ni en áreas con características topo- cuevas han sido utilizadas para la identificación de gráficas semejantes. especies en áreas de sabana (i.e., Cerrado; Carter y Encarnação, 1983). Además, la densidad de cuevas Palabras clave: madriguera, morfometría de la ha informado sobre el uso de diferentes tipos de entrada, topografía, Brasil hábitat en la Amazonía brasilera (Arteaga y Venticin- que, 2008), el Bosque Atlántico del Brasil (McDo- Abstract nough et al., 2000) y la Pampa argentina (Abba et al., 2007). Armadillo burrows are important structures for shel- ter and reproduction, and may be used as a source of Las cuatro especies de armadillo que ocurren en la information in ecological studies. In regions where Amazonía Central, Cabassous unicinctus, Dasypus several species coexist, it is necessary to know if the novemcinctus, D. kappleri y Priodontes maximus, pre- burrow measures are useful for species identification. sentan entre ellas una gran diversidad en sus tamaños We investigated whether burrow entrance morpho corporales (Wetzel, 1985) y ya se ha registrado para metry is useful for differentiating four armadillo spe- otras áreas una variación en la morfometría de sus cies in the central Amazon and evaluated whether cuevas (Carter y Encarnação, 1983; Emmons y Feer, entrance size was related to site topography. We 1997). Nuestro objetivo fue investigar si el tamaño
Edentata no. 11(1) • 2010 29 y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la Para evaluar si el tamaño y forma de las entradas de identificación de estas especies, evaluando también si las cuevas son útiles en la identificación de las espe- dichas variables están relacionadas con las caracterís- cies de armadillo que las construyen, utilizamos los ticas topográficas. datos recogidos en las 61 parcelas. Realizamos un histograma de frecuencia de las medidas de altura Materiales y métodos y ancho de las cuevas, y además estimamos la rela- ción entre estas variables usando una correlación de La colecta de datos se hizo entre los meses de febrero Spearman. y agosto de 2003, en las áreas de investigación del Proyecto Dinámica Biológica de Fragmentos Foresta- Con el fin de determinar si el tamaño de las entradas les – PDBFF (2°18'21"S – 2°27'46"S y 59°45'33"W y el ángulo de excavación de éstas se relaciona con – 60°06'44"W), aproximadamente a 80 km al norte las características topográficas del terreno, usamos de la ciudad de Manaus, Brasil. La precipitación los datos de las 28 parcelas muestreadas en el área anual en esta región varía de 1.900 a 2.500 mm, con de bosque continuo. Para cada cueva fue asignado el estación seca de junio a octubre (Gascon y Bierregard, valor de inclinación y altitud media del terreno de 2001). La topografía es ondulada y aproximadamente la parcela donde fue registrada. Estos datos fueron la mitad del área está compuesta por terrenos inclina- utilizados en dos modelos de regresión múltiple. En dos. La altitud en relación al nivel del mar varía de el primero, la variable de respuesta fue la relación 50 a 110 m (Marsola, 2000). La vegetación es Bosque altura/ancho de las entradas de las cuevas y en el Ombrófilo Denso de tierra-firme, con dosel entre segundo fue el ángulo de excavación de las cuevas. 30 a 37 m de altura (Pires y Prance, 1985). En el Utilizamos el programa JMP 5.01 (SAS Institute, área de estudio se confirmó la presencia de las cuatro Cary, NC, USA) para todos los análisis estadísticos. especies de armadillos (Malcolm, 1990). Resultados Realizamos la colecta de datos dentro de un área de 1.000 m × 1.000 m, en una reserva de bosque con- Registramos un total de 188 cuevas de armadillo, tinuo (Reserva km. 41–1501/PDBFF). Usando un 62 en el área de bosque continuo y 126 en los frag- mapa de curvas de nivel de esta área (Mori y Becker, mentos de bosque. La altura media de las entradas 1991), generamos un mapa de altitud y uno de incli- fue 19,15 ± 5,04 cm y varió entre 8 y 38 cm. El nación en el formato matricial (GRID) donde cada ancho medio fue 22,76 ± 5,85 cm, variando entre celda representó 400 m² (20 m × 20 m). Utilizamos 10 y 43 cm. La distribución de frecuencias para ambas para ello el programa ArcView 3.2, módulo Spatial variables presentó una forma de campana (Fig. 1). La Analyst 2.0a (ESRI, 1996). Muestreamos 28 parcelas altura y el ancho de las entradas estuvieron correla- de 20 m × 60 m, distribuidas proporcionalmente en cionadas positivamente (Spearman = 0,58, P = 0,0001, las diferentes cotas de altitud. La orientación de las N = 188) y no mostraron un patrón de agrupamiento parcelas fue establecida siguiendo las curvas de nivel diferenciado (Fig. 2). y minimizando la variación interna en altitud e incli- nación. La distancia mínima entre parcelas fue de No observamos un efecto de la altitud ni de la incli- 100 m. A partir de los mapas topográficos, estimamos nación del terreno (R² = 0,03, P = 0,22, N = 62) sobre la inclinación media y la altitud media de cada parcela. el tamaño de las entradas de las cuevas. Con relación Muestreamos además 33 parcelas de 40 m × 80 m al ángulo de construcción de las entradas, éste fue localizadas en fragmentos de bosque. generalmente menor en terrenos más inclinados y por presentar variación dependiente de la inclinación, no Recorrimos cada parcela (n = 61) y registramos todas fue analizado. las cuevas presentes. Cada cueva encontrada fue medida con cinta métrica según la metodología uti- Discusión lizada por McDonough et al. (2000), donde la altura de la entrada fue tomada en el punto de mayor diá- El tamaño y forma de las entradas de las cuevas no metro perpendicular a la superficie y el ancho fue fueron útiles para identificar individualmente a las tomado en el punto de mayor diámetro paralelo a la especies de armadillo que ocurren en esta región superficie. El ángulo de excavación de la entrada fue de la Amazonía Central. Según registros anterio- estimado introduciendo una vara hasta aproximada- res de Carter y Encarnação (1983), Emmons y Feer mente 50 cm dentro de la cueva, siguiendo su inclina- (1997), McDonough et al. (2000) y Silveira (1997), ción y posicionando un clinómetro sobre el extremo las cuevas encontradas en este trabajo corresponden opuesto. probablemente a C. unicinctus, D. novemcinctus y
30 Edentata no. 11(1) • 2010 D. kappleri. Sin embargo, no descartamos la posibili- entre ellos. Cuevas de tamaño similar pueden ser dad de que algunas pertenezcan a individuos jóvenes construidas por individuos de especies con tamaño de P. maximus. Carter y Encarnação (1983) reporta- semejante o por individuos de diferentes edades que ron una altura media de 16 cm y una ancho medio de pertenezcan a especies de diferentes tamaños. 17 cm en las entradas de las cuevas de C. unicinctus. Para D. kappleri, Emmons y Feer (1997) registraron En el Cerrado brasilero, Carter y Encarnação (1983) un diámetro de 25 cm en la entrada y McDonough usaron radiotransmisores en individuos de cuatro et al. (2000) registraron una altura media de 14,30 ± especies de armadillo, C. unicinctus, P. maximus, 2,70 cm y un ancho de 18,12 ± 4,27 cm en las cuevas C. tatouay y Euphractus sexcinctus y constataron que de D. novemcinctus. Finalmente, Silveira (1997) regis- la forma de la entrada de las cuevas difería entre las tró cuevas de individuos adultos de P. maximus con especies. Las cuevas de P. maximus (N = 2) tenían entradas cuya altura media fue de 38,00 ± 9,20 cm y una entrada 75% más ancha que alta, con forma de un ancho medio de 46,70 ± 5,20 cm. medio círculo, mientras que la entrada de las cuevas de C. unicinctus (N = 5) era redondeada porque los Debido a la distribución continua de las medidas de individuos excavaban girando el cuerpo en movi- altura y ancho de las entradas de cuevas registradas en miento helicoidal. En las Pampas argentinas, Abba esta área de Amazonía Central (Fig. 1), es difícil definir et al. (2007) usaron las características de las entradas a cuál especie de armadillo corresponde cada estruc- de las cuevas para identificar a las tres especies de tura observada. Pueden existir patrones morfométri- armadillo que estudiaron. Sin embargo, la topogra- cos diferentes, pero probablemente hay sobreposición fía del Cerrado y las Pampas es más plana que la de
Figura 1. Distribución de frecuencias de las medidas de altura y ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.
Figura 2. Relación entre la altura y el ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.
Edentata no. 11(1) • 2010 31 nuestra área de estudio y es probable que esto permita Agradecimientos: Agradecemos al Proyecto Dinámica una mejor definición de la forma de las entradas, posi- Biológica de Fragmentos Forestales (PDBFF) y al bilitando una asignación a nivel de especie. Smithsonian Tropical Research Institute por el finan- ciamiento para la realización de este estudio. Esta En la Amazonía Central, los armadillos construyen publicación representa la contribución 559 en la serie sus cuevas en áreas de vertiente (Arteaga y Venticin- técnica del PDBFF. Agradecemos a los dos revisores que, 2008) o en lugares donde exista alguna condi- anónimos y al editor por sus comentarios relevantes ción de micro-inclinación, como huecos dejados por que permitieron mejorar la calidad de este manuscrito. los árboles que caen (Arteaga, 2004). Esto dificulta una definición clara del formato de la entrada, ya que Maria Clara Arteaga, Departmento de Ecolo- las condiciones del terreno influyen de manera signi- gia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia ficativa. Además, otros factores que pueden afectar la (INPA), Ap. Postal 478, CEP 69083-000 Manaus, forma y el diámetro de la entrada son la edad de la Brasil. Dirección actual: Departamento de Ecolo- cueva, la frecuencia de uso por armadillos y otras espe- gía de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, Uni- cies, el refuerzo en la entrada por raíces de árboles, la versidad Nacional Autónoma de México, Apartado textura del suelo y el grado de inclinación del terreno Postal 70-275, México D.F. 04510, México, e-mail: (Clark, 1951). < [email protected] > y Eduardo Mar- tins Venticinque, Departamento de Ecologia, Insti- En relación con la topografía, no encontramos una tuto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Ap. asociación significativa entre el tamaño de las entra- Postal 478, CEP 69083-000 Manaus, Brasil y Wildlife das y la altitud e inclinación del terreno. Es probable Conservation Society, Amazonian Conservation Pro- que individuos de diferentes edades y/o de diferentes gram, Rua dos Jatobás, 274, CEP 69085-000 Manaus, especies utilicen aleatoriamente el área, pero son nece- Brasil. sarios más estudios donde se tenga una identificación precisa de las especies para confirmar este patrón. Referencias Abba, A. M., Vizcaíno, S. F. y Cassini, M. H. 2007. Además de los armadillos, el otro mamífero excavador Effects of land use on the distribution of three de tamaño mediano que se registra en la Amazonía species of armadillos in the Argentinean pampas. Central es Cuniculus paca. Este roedor excava sus refu- J. Mammal. 88: 502–507. gios cerca del agua (Emmons y Feer, 1997). Muñoz et Arteaga, M. C. y Venticinque, E. 2008. Influence of al. (2002), trabajando con una población de esta espe- topography on the location and density of arma- cie en el bosque húmedo tropical del Chocó colom- dillo burrows (Dasypodidae: Xenarthra) in the biano, registraron una altura mínima de las entradas central Amazon, Brazil. Mamm. Biol. 73: 262–266. de las cuevas de 25 cm y un ancho mínimo de 24 cm, Arteaga, M. C. 2004. Efeito da estrutura do ambiente con altura media de 33 cm y ancho medio de 35 cm. e da fragmentação florestal no uso do habitat por Es posible que durante nuestro muestreo hayan sido tatus (Xenarthra: Dasypodidae) na Amazônia incluidas algunas cuevas de esta especie; sin embargo, Central, Brasil. Tesis de Maestría, Instituto Nacio- el número de refugios con dimensiones superiores nal de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. a las medidas mínimas registradas por Muñoz et al. Carrillo, E., Wong, G. y Cuarón, A. 2000. Monitor- (2002) fue de sólo 7%. ing mammal populations in Costa Rican pro- tected areas under different hunting restrictions. Las cuevas tienen importancia como sitio de refugio y Conserv. Biol. 14: 1580–1591. reproducción para los armadillos, siendo por esto un Carter, T. S. y Encarnação, C. 1983. Characteristics buen registro del uso del hábitat (Arteaga y Venticin- and use of burrows by four species of armadillos que, 2008). No obstante, en este estudio no fue posible in Brazil. J. Mammal. 64: 103–108. definir un patrón de medidas y forma de las entradas Clark, W. K. 1951. Ecological life history of the de las cuevas que permitiera diferenciar a las especies armadillo in the eastern Edwards Plateau region. que las construyen. Por ello concluimos que las cuevas Am. Midl. Nat. 46: 337–358. no ofrecen, en nuestra área de estudio, información Emmons, L. H. y Feer, F. 1997. Neotropical Rainfor- de carácter específico para identificar a las especies de est Mammals: A Field Guide. Second Edition. The armadillo allí presentes y por lo tanto son necesarias University of Chicago Press, Chicago. metodologías auxiliares como marcación directa de ESRI. 1996. ArcView GIS. Envionmental Systems individuos, seguimiento con radio-telemetría, uso de Research Institute, Redlands, California. trampas-cámaras, entre otros, para estudios autoeco- Gascon, C. y Bierregaard Jr., R. 2001. The biological lógicos del orden Cingulata en la región. dynamics of forest fragments project: the study
32 Edentata no. 11(1) • 2010 site, experimental design and research activ- ity. En: Lessons from Amazonia. The Ecology of a Fragmented Forest, R. Bierregaard Jr., C. Gascon, T. Lovejoy y R. Mesquita (eds.), pp. 31–46. Yale University Press, New Haven. Malcolm, J. R. 1990. Estimation of mammalian den- sity in continuous forest north of Manaus. En: Four Neotropical Rainforests, A. H. Gentry (ed.), pp. 339–357. Yale University Press, New Haven. Marsola, J. P. 2000. A geomorfologia como instru- mento de identificação de unidades físico- naturais em florestas úmidas. Tesis de Doctorado, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil. McDonough, C. M. y Loughry, W. J. 2008. Behav- ioral ecology of armadillos. En: The Biology of the Xenarthra, S. F. Vizcaíno y W. J. Loughry (eds.), pp. 281–293. University Press of Florida, Gainesville. McDonough, C. M., Delaney, M. A., Quoc, P. y Blackmore, M. S. 2000. Burrow characteristics and habitat associations of armadillos in Brazil and the United States of America. Rev. Biol. Trop. 48: 109–120. Mori, S. y Becker, P. 1991. Flooding affects survival of Lecythidacea in terra firme forest near Manaus, Brasil. Biotropica 23: 87–90. Muñoz, J., Betancur, O. y Duque, M. 2002. Patrones de hábitat y de actividad nocturna en Agouti paca en el Parque Nacional Natural Utría (Chocó, Colombia). Actualidades Biológicas 24: 75–85. Pardini, R., Ditt, E. H., Cullen Jr., L., Bassi, C. y Rudran, R. 2003. Levantamento rápido de mamíferos terrestres de médio e grande porte. En: Métodos de Estudo em Biologia da Conservação e Manejo de Vida Silvestre, L. Cullen Jr., R. Rudran y C. Valladares-Padua (eds.), pp. 181–202. Uni- versidade Federal do Paraná, Paraná. Pires, J. M. y Prance, G. T. 1985. The vegetation type of Brazilian Amazon. En: Key Environ- ment: Amazonia, G. T. Prance y T. Lovejoy (eds.), pp. 109–145. Pergamon Press, Oxford. Silveira, T. C. 1997. Dieta e utilização de habitat do tatu-canastra (Priodontes maximus Kerr, 1792) numa área de Cerrado do Brasil Central. Tesis de Maestría, Universidade de Brasília, Brasília. Wetzel, R. M. 1985. Taxonomy and distribution of armadillos, Dasypodidae. En: The Evolution and Ecology of Sloths, Armadillos, and Vermilinguas, G. G. Montgomery (ed.), pp. 23–46. Smithson- ian Institution Press, Washington, DC.
Edentata no. 11(1) • 2010 33 Introducción Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Por lo general, en cualquier estudio sobre historia Condiciones Ex Situ natural de fauna silvestre se obtienen resultados más concluyentes y confiables en condiciones in situ. Sin Jorge Anthony Astwood Romero embargo, no debe despreciarse la oportunidad de Patrícia Carolina Casas Martínez generar información en condiciones ex situ (Olney, Sol Ángela Ojeda Holguín 2005) sobre aspectos básicos de ecología del compor- Ricardo Murillo Pacheco tamiento de Myrmecophaga tridactyla, especie con- siderada como vulnerable a la extinción (Vu A1cd; Resumen IUCN, 2004). En este orden de ideas, se ha aprove- chado la oportunidad de documentar de manera siste- En este trabajo se realizaron observaciones del com- mática, el comportamiento de cortejo y apareamiento portamiento de cortejo y apareamiento en dos parejas exhibido regularmente por parejas de oso hormiguero de osos hormigueros gigantes (Myrmecophaga tridac- con fines de suministrar información para activida- tyla) durante los meses de junio y septiembre de 2004; des de conservación in situ y ex situ como refuerzo de julio de 2005; noviembre de 2006 y marzo de 2007, poblaciones, rehabilitación, etc. (Olney, 2005). Pese en el Bioparque Los Ocarros, Colombia. El recinto de a que han sido sometidos al trauma que produce en mantenimiento de los animales es un encierro semi- un animal la extracción de su hábitat y la exposición circular con un área aproximada de 100 m², acondi- prolongada a procesos de estrés y malnutrición por cionado permanentemente con árboles vivos, troncos, parte de cazadores y traficantes, estos individuos han hormigueros, agua fresca, comedero y refugios para sido incluidos en un proceso de recepción, valoración, descanso. Los datos fueron recolectados a través de recuperación y manejo que ha permitido que exhiban la metodología Ad Libitum con Registro Continuo y su comportamiento de reproducción en cautiverio. Animal Multifocal. Se obtuvo un total de 143 regis- tros correspondientes a 39 comportamientos en las Finalmente, el presente estudio surge de manera para- dos parejas y se elaboró un etograma básico con un lela a la iniciativa de los países de América del Sur, diagrama descriptivo con los códigos asignados a cada de profundizar en el conocimiento de los xenartros comportamiento. (IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specia- list Group, 2009). Esta iniciativa también ha tenido Palabras clave: Oso hormiguero, etograma, etología, eco en investigadores colombianos interesados en comportamiento reproductivo, mantenimiento en el conocimiento y preservación de la fauna, flora y cautiverio ecosistemas principalmente nativos, evidentemente expuestos a procesos de extinción y/o disminución Abstract (Moreno et al., 2006; Casas y Ojeda, 2007).
Observations of the courtship behaviour and mating Materiales y Métodos of two couples of giant anteaters (Myrmecophaga tri- dactyla) were carried out during the months of June La recolección de datos se llevó a cabo durante los and September 2004; July 2005; November 2006; meses de junio y septiembre de 2004; julio de 2005; and March 2007, at the Bioparque Los Ocarros, noviembre de 2006 y marzo de 2007 en las instala- Colombia. The enclosure of the animals is semicir- ciones del Bioparque Los Ocarros, departamento del cular, with an approximate area of 100 m², and per- Meta, Colombia (4°10'30"N, 73°35'44"W). El lugar manently equipped with live trees, trunks, anthills, se encuentra a 400 msnm, presenta una temperatura fresh water, troughs and refuges for resting. Data promedio de 25°C y una humedad relativa aproxi- were collected by means of Ad Libitum sampling mada de 80%. with Continuous and Multifocal Animal Registra- tion. A total of 143 registrations corresponding to El sitio de mantenimiento de los animales es un recinto 39 behaviours were obtained. A basic ethogram and semicircular de exhibición del zoológico que cuenta a descriptive diagram with coded behaviours were con un área aproximada de 100 m², acondicionado developed. permanentemente con árboles vivos, troncos, hormi- gueros, agua fresca, comederos, bebederos y refugios Keywords: Anteater, ethogram, ethology, reproduc- para descanso. Los animales objeto de estudio fueron tive behavior, captive maintenance. dos machos y dos hembras adultos de M. tridactyla,
34 Edentata no. 11(1) • 2010 rescatados por CORMACARENA (Entidad guber- para todos los muestreos. El promedio obtenido fue namental encargada de la gestión y control de fauna de 23,8 ± 5 comportamientos por muestreo. Según silvestre en el Departamento del Meta, Colombia) de los resultados del ANOVA factorial realizado, no exis- las manos de traficantes y/o cazadores, o atropellados ten efectos significativos (p > 0,05) del factor “tiempo por automóviles y entregados al Bioparque Los Oca- de muestreo” con respecto al número de comporta- rros en calidad de reubicación. mientos observados en cada evento.
Los datos sobre el comportamiento de cortejo y apa- El resultado de la curva de acumulación de compor- reamiento fueron recolectados a través de la metodo- tamientos (Fig. 2) permite observar que a partir del logía de muestreo Ad Libitum con Registro Continuo tercer muestreo, es decir, transcurridos 255,6 minu- y Animal Multifocal (Zerda, 2004; Stamp Dawkins, tos de observación, la gráfica alcanza su comporta- 2007). Los registros de comportamiento fueron reali- miento asintótico. Por tanto, se considera que para las zados en los momentos en que los animales exhibían condiciones experimentales del estudio, una vez com- actividad en pareja a cualquier hora del día. Para el pletado el periodo estándar de muestreo (4,26 horas), análisis de la información, se utilizaron porcentajes, el número de comportamientos registrados es repre- promedios y desviación estándar. Como los tiem- sentativo para la exhibición de cortejo y apareamiento pos de muestreo fueron evidentemente diferentes de las parejas de M. tridactyla objeto de observación. en cada evento, se quiso establecer si existía efecto significativo (p < 0,05) del tiempo de muestreo sobre Para la construcción del etograma, se asignaron el número de comportamientos. Para tal fin, se rea- códigos de identificación a cada uno de los compor- lizó un ANOVA, previas pruebas de distribución y tamientos descritos. Dichos códigos se identifican homogeneidad de varianza. Asimismo, se estableció con letras mayúsculas entre paréntesis al lado del el período estándar de muestreo y se determinó qué nombre de cada comportamiento (Tabla 1, Fig. 3, tan completa fue la información recolectada en tér- minos de número de comportamientos nuevos con respecto al tiempo de muestreo, a través del método # Comportamientos % Comportamientos de la asíntota propuesto por Lehner (2003), Zerda 32 (2004) y Martin y Batenson (2007). 26 24 23 Se elaboró un etograma básico donde se describen 21.2 21 17.2 17 los comportamientos registrados en su orden de apa- 15.9 15.2 13.9 rición. En cuanto al establecimiento de la secuencia 11.3 comportamental de cortejo y apareamiento, cabe aclarar que el corto tiempo de muestreo, el bajo número de parejas y la cantidad restringida de datos, no permiten aplicar pruebas para la identificación y 1 2 3 4 5 6 descripción de secuencias en términos de probabi- MuestreoMuestreo lidad de aparición de comportamientos, tales como el análisis de Markov (Zerda, 2004), entre otros. Por Figura 1. Cantidad y porcentaje de comportamientos de cortejo y apareamiento de M. tridactyla por muestreo. lo tanto, se estructuró una secuencia de cortejo y apareamiento netamente descriptiva a través de un diagrama de flujo, en función del orden de aparición de comportamientos y utilizando los códigos asigna- 60 dos a cada pauta. 55 Resultados 50 45
Se obtuvo un total de 143 registros correspondien- 40
tes a 39 comportamientos con 211 repeticiones en 35 las dos parejas, divididos en 6 muestreos (duración # de comportamiento s 30 en minutos: M1: 72; M2: 94,8; M3: 88,8; M4: 72 166.8 255.6 276.6 358.2 487.2
24; M5: 81,6; M6: 129), para un total de 8 horas y Tiempo (min.) 12 minutos de observación. En la Figura 1 se observa el número de comportamientos obtenido en cada Figura 2. Curva de acumulación de comportamientos de cortejo y muestreo, acompañado del valor porcentual del total apareamiento para M. tridactyla.
Edentata no. 11(1) • 2010 35 Apéndice 1). Las descripciones fueron realizadas Discusión en el orden de aparición de los comportamientos y en términos de cambio de postura y posición de Según los datos obtenidos para las dos parejas mues- las partes del cuerpo y actos o pautas comporta- treadas, no se puede definir un período o época fija mentales (ver Apéndice 1). A través de los códigos de reproducción bajo estas condiciones experimen- asignados, se presenta un diagrama de flujo con la tales. Estudios de dinámica ovárica y hábitos repro- secuencia comportamental descriptiva del etograma ductivos de M. tridactyla realizados por Patzl et al. construido (Fig. 3). (1998) durante un período de seis meses no hallaron
TABLA 1. Registro general de comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla. Muestreo Ad Libitum con Registro Continuo y Animal Multifocal. M = Muestreo. Comportamiento y (Código) M – 1 M – 2 M – 3 M – 4 M – 5 M – 6 Macho – Dominio (DO) 1 1 2 1 2 1 Trepar (CL) 2 1 Olfatear Ambiente (OA) 2 2 3 1 Gruñir (GRU) 1 2 Bajar Árbol (DES) 1 1 Persecución lenta (PL) 3 2 3 1 Resistencia (RC) 3 1 1 1 2 1 Atrapar Hembra (CF) 4 2 2 1 3 3 Acostar Hembra (BF) 4 2 2 1 3 3 Falsa Monta (FM) 2 1 1 1 3 3 Levantarse (WU) 1 1 Caminar Objetivo (WO) 1 1 1 Olfatear Alimento (SF) 1 1 1 Golpe Súbito (HF) 1 Girar (T) 1 1 2 2 Cola Levantada (UPT) 1 1 1 1 1 1 Cuello Estirado (NS) 1 1 1 1 1 1 Precópula (PC) 1 1 1 1 Cópula (SI) 1 1 1 1 1 1 Abrazo Frontal (HUG) 1 1 1 Olfato Pareja (OP) 1 2 1 2 2 4 Lamer Pareja (LP) 1 1 1 2 2 4 Post Cópula Macho (PCM) 1 2 2 1 Post Cópula Hembra (PCF) 1 2 2 Dormir (S) 1 1 Frotar Árbol (FT) 1 1 Buscar Macho (FIND) 1 1 1 1 Atropellar (RUN) 1 Despertar (AW) 1 1 Comer (FX) 2 3 2 Persecución rápida (PR) 1 1 1 Empujar (PU) 1 1 1 Alejarse (REM) 1 1 1 1 Boca Arriba (DS) 1 1 3 1 Lamer Genitales (LG) 1 1 1 Acicalar (GR) 1 1 2 1 2 Marcar Árbol (MT) 1 1 1 Olfatear Hembra (OH) 5 1 Frotar Garganta (FGT) 1 1
36 Edentata no. 11(1) • 2010 estacionalidad en condiciones de cautiverio, aspecto indirectamente a los machos para que, a través de que es consecuente con las fechas y estaciones varia- exhibiciones, proporcionen información sobre su das en las que se presentó el comportamiento de cor- eficacia biológica (Fitness) y su potencial genético. tejo y apareamiento en las parejas aquí estudiadas. Sin Posiblemente, al alejarse y trepar a un árbol lejos del embargo, Shaw et al. (1987) reportan eventos repro- alcance del macho, la hembra estimule la ansiedad ductivos de la especie en Brasil durante el mes de del mismo por tenerla al alcance y obtenga así este enero, y Redford y Eisenberg (1992) reportan que los tipo de información. Sin embargo, debe tenerse en períodos de reproducción de la especie se presentan cuenta que M. tridactyla es una especie de hábitos entre septiembre a marzo en Argentina, mientras que solitarios (Redford y Eisenberg, 1992) y por lo gene- en Brasil, se pueden observar neonatos a lo largo de ral las hembras mantienen distancias prudentes con todo el año. Por tanto, es aventurado argumentar con los machos. Incluso, en algunas ocasiones exhiben total certidumbre si existe o no estacionalidad en los comportamientos agresivos hacia éstos. En este caso, períodos de reproducción de M. tridactyla, ya sea en el cortejo sería una herramienta de la naturaleza para libertad o en cautiverio. En cuanto a los resultados de facilitar la eliminación de barreras establecidas por las cortejo y apareamiento de las dos parejas estudiadas, particularidades de historia natural de las especies. la secuencia se inicia con exhibiciones agonísticas del macho hacia el entorno, comportamientos de domi- Según Maier (2001) y West (2009), los animales utili- nio (DO), como romper troncos, frotar el cuerpo zan tanto estructuras físicas como comportamentales contra los árboles (FT) y rasgar corteza para marcar- para elaborar sus estrategias de cortejo. Estas estra- los (MT, Tabla 1, Fig. 3, Apéndice 1). Según Maier tegias tienen como función básica, permitir que los (2001), estos comportamientos son claras manifesta- potenciales compañeros sexuales exhiban sus atribu- ciones de atracción basadas principalmente en la cali- tos y realcen aspectos de su territorio, ayudar en la dad genética; instintivamente, las hembras estimulan identificación de los miembros de la misma especie
Figura 3. Diagrama descriptivo del comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla bajo condiciones ex situ.
Edentata no. 11(1) • 2010 37 y sincronizar la conducta reproductiva, como en a comer la dieta artificial que se les suministra, y no los comportamientos de girar (T) y abrazo frontal a consumir los nidos de termitas y hormigas que (HUG) descritos en el etograma (Fig. 3, Apéndice 1). se disponen en el encierro como enriquecimiento El cortejo también ayuda a apaciguar los eventos de ambiental. agresión y miedo. Como ambos sexos de M. tridac- tyla, pero especialmente la hembra, reaccionan nega- Por otro lado, los comportamientos de apareamiento tivamente a la violación del espacio vital por parte de se configuran en estrategias evolutivamente estables su potencial pareja, estas barreras de espacio indivi- que garantizan que las estructuras reproductivas dual deben romperse para que el apareamiento pueda puedan acoplarse correctamente y asegurar la ferti- tener lugar. Por tanto, la inversión energética reali- lización (Méndez, 1999). Por tanto, las posiciones zada por el macho en sus demostraciones de dominio y comportamientos como persecuciones (PL, PR), y de la hembra en su actividad de subir y bajar de atrapar y acostar a la hembra (CF, BF; Fig. 4), las un árbol (CL – DES; Fig. 3, Apéndice 1), prepara falsas montas (FM), resistencia a la cópula (RC) y la a las parejas para un encuentro cercano inevitable y precópula (PC; Fig. 3, Apéndice 1) permiten que los garantizan en cierta medida las condiciones para que animales preparen y coordinen movimientos, despla- el encuentro sea exitoso. zamientos y posiciones para que el fin del cortejo, que en los mamíferos es el apareamiento y la fertilización, Muchas de las manifestaciones comportamenta- se produzcan correctamente (West, 2009). les exhibidas durante el cortejo, tales como dormir (S), comer (FX), empujar (PU) o golpear a la pareja Por otro lado, según Krebs y Davies (1993) es posible (HF; Fig. 3, Apéndice 1), pueden no tener una con- que el cortejo y el apareamiento sean algo como una notación sexual evidente. Sin embargo, hacen parte difícil e inestable alianza en la que cada sexo intenta integral de estos comportamientos ritualizados de maximizar su propio éxito en la propagación de los cortejo y apareamiento (Maier, 2001). De hecho, genes. Es así que al terminar el episodio reproductivo, Shaw et al. (1987) reportan que las parejas de M. tri- la pareja se separa rápidamente y realiza comporta- dactyla en libertad consumen alimento normalmente mientos de confort, como acicalarse (GR), lamer los y alternan su actividad de cortejo y apareamiento con genitales (LG; Fig. 3, Apéndice 1) y restablecer en sesiones de ataque a nidos de insectos. Lo mismo se general las barreras del espacio vital de cada indivi- pudo observar durante el presente estudio, con la duo. Si se observa con atención la Figura 3, se puede diferencia de que estos animales están condicionados apreciar que en el lado izquierdo se ramifican los
Figura 4. Secuencia de comportamientos en M. tridactyla bajo condiciones ex situ: Girar (T); Atrapar hembra (CF); Acostar hembra (BF) y Cópula (SI).
38 Edentata no. 11(1) • 2010 comportamientos del macho y a la derecha los de la Referencias hembra. Durante la primera fase del cortejo los ani- Casas, P. y Ojeda, S. 2007. Contribución al cono- males llevan a cabo comportamientos individuales, cimiento de la ecología del comportamiento de lejos de la pareja. Al avanzar el proceso, en la parte individuos en cautiverio y liberados de oso pal- central del diagrama, los comportamientos observa- mero Myrmecophaga tridactyla en el Bioparque dos implican cercanía y contacto de los individuos Los Ocarros y Guaicaramo S. A. Vereda Las durante el proceso de precópula (PC) y cópula (SI). Moras, Barranca de Upía Meta. Tesis de grado en Luego, hacia el final del diagrama se van ramificando Biología, Universidad Distrital Francisco José de hacia los lados donde los animales exhiben otra vez Caldas, Bogotá, Colombia. comportamientos individuales y finalizan el proceso. IUCN. 2004. 2004 Red List of Threatened Species.
Edentata no. 11(1) • 2010 39 West, K. 2009. Animal Behavior: Animal Courtship. cuatro extremidades siempre fijas en el suelo, la cola Chelsea House Publishers, New York. estirada sin tocar el suelo y la cabeza baja y apuntando Zerda, E. 2004. Comportamiento Animal: Introduc- hacia el frente. ción, Métodos y Prácticas. Primera Edición. Unili- bros, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Marcar Árbol (MT). El animal sostenido por las extremidades traseras, sobre las plantas de los pies, Apéndice 1: Etograma del comportamiento de envuelve los brazos alrededor del tronco del árbol e cortejo y apareamiento de dos parejas de M. tri hinca las garras en la corteza haciendo presión hasta dactyla en condiciones ex situ despedazarla, abre las garras nuevamente y continúa desprendiendo la corteza, la cabeza siempre a uno de Macho – Dominio (DO). Macho parado con las los lados del árbol, es mantenida a la altura de los patas traseras sobre el suelo y las patas delanteras brazos. sobre un trozo de madera, la nariz cerca del mismo, produce sonidos fuertes de inhalación-exhalación. La Frotar Garganta (FGT). El animal se desplaza cami- cola totalmente extendida, separada del suelo; toma nando y separa los brazos con la cabeza levantada y impulso levantando el cuerpo hacia atrás sobre las extendida hacia adelante hasta tocar el suelo con el patas traseras, balancea el cuerpo hacia adelante y tórax, la cola se mantiene baja tocando el suelo ligera- abajo dejando caer los nudillos sobre el tronco, abre mente. Las extremidades traseras continúan estiradas una de las garras y aprieta firmemente hasta que éste y son utilizadas para empujar el cuerpo hacia ade- se rompe por la presión, luego repite el proceso utili- lante y así, frotar la garganta y parte de pecho sobre zando la otra garra. la hierba.
Trepar (CL). El animal se aleja caminando hacia un Bajar Árbol (DES). El animal se acomoda con la cola árbol cercano, se levanta sobre las patas traseras de hacia abajo y el hocico siempre a uno de los lados frente al árbol, las patas delanteras se encuentran a del árbol, a la altura de los brazos. Abraza el tronco lado y lado del árbol a manera de abrazo, las garras del árbol con los brazos y garras y desliza las piernas se hincan firmemente a las irregularidades de la cor- sobre el tronco del árbol hacia abajo sin dejar de man- teza, la cabeza se encuentra ubicada a uno de los lados tener contacto con éste en el proceso. Luego asegura del tronco a la misma altura del brazo. Se impulsa las piernas y uñas alrededor del árbol y libera un poco hacia arriba brincando con las patas traseras y dismi- la presión de brazos y garras deslizándose hacia abajo. nuyendo al mismo tiempo la presión en sus garras Con la espalda encorvada asegura firmemente con sus pero sin perder la adherencia a la corteza. Las patas brazos y garras el árbol e inicia el ciclo nuevamente. traseras se encuentran flexionadas también abrazando Al tocar el suelo con las patas traseras, gira sobre el el tronco, se impulsa estirando las patas traseras y cuerpo a cualquiera de los lados y se deja caer hasta permitiendo que brazos y garras se deslicen por la que las cuatro extremidades tocan el suelo. superficie de la corteza. Al llegar al punto máximo de estiramiento de las patas traseras, se adhiere al tronco Dormir (S). El animal deja caer el cuerpo lentamente con brazos y garras, recoge las piernas hacia arriba y sobre uno de los costados flexionando los brazos a encorva la espalda comprimiendo el cuerpo. Final- la altura de las muñecas y las piernas a la altura de mente, vuelve a asegurar las piernas alrededor del la articulación tibio-femoral. Levanta la cola rápida- tronco y reinicia el ciclo. mente y la deposita sobre el costado expuesto hasta cubrirlo en toda su superficie. Finalmente, introduce Olfatear Ambiente (OA). El animal se encuentra su hocico entre el espacio ventral de los brazos hasta parado sobre las cuatro extremidades con la espalda esconder la cabeza totalmente debajo del pelo de la recta y la cabeza levantada a media altura para diri- cola. El hocico queda refugiado entre brazos y pier- gir el hocico hacia adelante. La cola se encuentra nas a lo largo del vientre del animal. El cuerpo queda totalmente estirada y en línea con el resto del cuerpo. totalmente recogido y toma la forma de un semicír- Hace movimientos cortos de la cabeza repetidamente culo donde no es fácil diferenciar la parte craneal de de derecha a izquierda y de arriba hacia abajo y pro- la parte caudal. duce sonidos fuertes de inhalación-exhalación. Gruñir (GRU). El animal se desplaza caminando con Frotar Árbol (FT). El animal, ubicado junto al la cabeza baja y la nariz apuntando hacia abajo. La tronco del árbol, frota con firmeza contra éste la por- cola se encuentra totalmente estirada y sin tocar el ción dorso lateral del cuerpo, realizando movimientos suelo. Produce sonidos de inhalación-exhalación y un repetitivos de balanceo de adelante hacia atrás con las sonido gutural fuerte y agudo.
40 Edentata no. 11(1) • 2010 Atropellar (RUN). La hembra se encuentra en el suelo hocico dentro del comedero e inicia los movimientos durmiendo y el macho se acerca lentamente olfa- rápidos de protrusión y retracción de la lengua para teando el suelo con movimientos cortos de su hocico consumir la ración. de lado a lado. Al llegar al lugar donde ésta se encuen- tra, el macho pasa por encima de las extremidades y Empujar (PU). Un animal desplaza al otro en sentido el cuerpo de la hembra como si ésta no se encontrara lateral usando el peso del cuerpo para empujarle. allí y sigue adelante con el mismo comportamiento. Golpe Súbito (HF). Parado sobre las cuatro extre- Despertar (AW). El animal todavía está en posición midades olfateando el ambiente y de forma inespe- habitual de dormir; levanta la cabeza, observa y olfa- rada, un animal levanta el brazo con la garra abierta y tea alrededor, luego se apoya sobre los nudillos y esti- golpea al otro a la altura de la parte superior del brazo. rando los brazos se impulsa para quedar soportada en suelo sobre el muslo derecho y los brazos estira- Alejarse (REM). El animal deja de alimentarse, gira dos; las piernas todavía en posición horizontal con la cabeza y luego el cuerpo hacia el mismo, aleján- respecto al suelo y la cola todavía sobre el costado. dose lentamente del comedero con el hocico a media Estira el cuello y levanta la cabeza apuntando hacia altura y la cola totalmente estirada sin tocar el suelo. arriba. Finalmente, saca una porción de lengua con la que realiza varios movimientos rápidos y erráticos Girar (T). El macho pierde interés sobre el alimento en todas direcciones. Lentamente guarda la lengua y y gira el hocico hacia la parte trasera de la hembra, apoyada sobre los nudillos pone las plantas de los pies se acerca a ésta y empieza a olfatear sus genitales, la en el suelo y se impulsa hacia arriba hasta quedar en hembra hace el mismo comportamiento y ambos pie. giran lentamente.
Buscar Macho (FIND). El individuo se encuentra de Abrazo Frontal (HUG). Macho y hembra se encuen- pie, inmóvil, olfateando el ambiente. Luego camina tran de frente muy cerca, ambos se levantan sobre las con el hocico pegado al suelo en su porción nasal, patas traseras estiradas y entrelazan los brazos sobre realizando movimientos laterales cortos y sonidos la espalda del otro, las cabezas recostadas cuello con de inhalación-exhalación. Se desplaza lentamente, cuello a cada lado de los cuerpos. Los animales giran haciendo pausas para olfatear de lado a lado y conti- dando pasos coordinados con sus patas traseras sobre núa hasta que ubica la posición de la hembra; en este un eje concéntrico. instante detiene la marcha. Boca Arriba (DS). Los animales caen al suelo y giran Caminar Objetivo (WO). El macho se encuentra de sobre el cuerpo hasta quedar durante algunos segun- pie, inmóvil observando a la hembra junto al come- dos, uno al lado del otro, en posición decúbito supino dero, levanta la cabeza y olfatea el ambiente. Se des- (boca arriba) con los brazos y muñecas flexionadas plaza lentamente hasta la posición de la hembra y se descansando sobre el tórax y las piernas flexionadas y ubica al costado de ésta. separadas, la cola recta sobre el suelo.
Olfatear Alimento (SF). El animal se ubica frente al Persecución lenta (PL). La hembra se levanta balan- comedero con su cabeza apuntando hacia abajo y su ceando el cuerpo y haciendo un giro para quedar hocico sobre el alimento, realiza movimientos cortos de pie, se desplaza caminando rápidamente con de lado a lado con sonidos de inhalación-exhalación la cabeza baja y el hocico apuntando al suelo, hace sobre la comida pero no consume nada. movimientos de lado a lado produciendo sonidos de inhalación-exhalación. El macho, acomodado en Comer (FX). Frente al comedero, que es un tubo línea inmediatamente detrás de ésta, camina un poco PVC con un tapón de prueba en el fondo, el animal más lento pero siempre conservando una distancia flexiona las extremidades delanteras, primero a nivel que le permita tenerla a la vista, igualmente la cabeza de la articulación húmero cubital/radial, y luego a baja y el hocico apuntando al suelo con movimientos nivel de la articulación radio carpiana quedando apo- laterales y sonidos de inhalación-exhalación. yada sobre los codos y las muñecas. Las extremidades traseras semi flexionadas a nivel tibio femoral para Persecución rápida (PR). La hembra levanta la que la posición final provoque una inclinación de la cabeza a altura media, con el hocico apuntando hacia porción craneal del cuerpo. En esta posición, gira el adelante, el pelo a lo largo del dorso y cola erizado. cuello y la cabeza queda en posición lateral, paralela Luego aumenta bruscamente la velocidad y el movi- al suelo, apuntando hacia el alimento. Introduce el miento normal de caminar se transforma en una
Edentata no. 11(1) • 2010 41 especie de galope. Durante el mismo se nota una macho y empujando también con los brazos hasta curvatura media en la espalda y el animal lanza los que el macho pierde el equilibrio y cae al suelo. La brazos al tiempo hacia adelante, impulsándose con hembra se incorpora girando sobre su costado y apo- las patas traseras, siempre el brazo izquierdo un poco yándose primero en los brazos y nudillos y luego en más adelante que el derecho. Una vez, apoyado en las plantas de los pies, inmediatamente se aleja del los nudillos, la curvatura de la espalda aumenta y las lugar. extremidades traseras se desplazan al tiempo en sen- tido craneal, siempre la izquierda un poco más ade- Levantarse (WU). El animal gira sobre el cuerpo hasta lante que la derecha. Una vez éstas tocan el suelo, el quedar en posición horizontal con el vientre sobre el movimiento se repite y hay un momento durante el suelo, los brazos y garras estiradas hacia adelante y las movimiento en que el animal pareciera quedar sus- piernas flexionadas a lado y lado del cuerpo con las pendido en el aire, ninguna de sus extremidades toca palmas de los pies sobre el suelo. Se levanta poniendo el suelo. El macho persigue a la hembra inmediata- los nudillos sobre el suelo y empujando hacia arriba mente realizando el mismo movimiento. con los brazos, finalmente estira las piernas y se pone en pie. Atrapar Hembra (CF). Una vez que el macho ha alcanzado a la hembra, se levanta sobre las patas tra- Cola Levantada (UPT). La hembra camina lenta- seras y lanza brazos y garras hacia ésta para asirla por mente y poco a poco flexiona las piernas y pone la el pelo largo del dorso. El hocico del macho siempre cola estirada en el suelo, luego se acuesta lentamente apunta hacia abajo, olfateando a la hembra y la cola sobre el costado quedando con el cuello doblado doblada en su parte media apoyada lateralmente sobre sobre el otro costado y el hocico apuntando hacia el el suelo. La hembra se detiene y cambia el desplaza- macho con la cola estirada y levantada ligeramente miento lineal, girando sobre el cuerpo para evitar el del suelo. avance del macho. La cola de la hembra toma una curvatura media formando un arco con el cuerpo; Cuello Estirado (NS). Una vez que el macho se acerca, el macho queda prácticamente encerrado en el espa- la hembra en la misma posición corporal anterior, cio semicircular que hace que la cola, el cuerpo y la estira el cuello hacia adelante y permite que el macho cabeza de la hembra tomen una forma de U. avance sin levantarse o huir.
Acostar Hembra (BF). Una vez que el macho ha atra- Precópula (PC). El macho avanza y se ubica de forma pado a la hembra, parado sobre sus patas traseras, se transversal sobre la hembra echada, la pata izquierda ubica hacia la parte media del dorso de ésta. Con los sobre el suelo a la altura de la espalda media de la brazos y garras siempre sobre la hembra y una porción hembra y la pata derecha sobre el suelo al lado de de su cola doblada y apoyada sobre el suelo, comienza la parte ventral media de la hembra. Las patas de a empujar firmemente hacia abajo y al frente hasta la hembra quedan ubicadas en el espacio entre los derribar a la hembra sobre el costado izquierdo. brazos y piernas del macho.
Falsa Monta (FM). La hembra se encuentra en el Cópula (SI). El macho flexiona las patas traseras y suelo sobre el costado, la cola estirada y el cuello queda sentado, la cola reposa sobre el suelo en toda doblado hacia el macho produciendo sonidos de su longitud junto a la cola de la hembra. Arrastra inhalación-exhalación. El macho está con los nudillos los glúteos por el suelo hacia la región pélvica de la sobre la porción lateral derecha de la hembra y las hembra e inicia con las piernas recogidas y tensas, un patas traseras sobre el suelo, la cola erguida. Luego, movimiento pélvico corto, rápido y repetitivo hacia el macho flexiona las patas traseras y queda sentado, adelante y atrás, luego se queda quieto en esa posición las piernas flexionadas y los brazos estirados con las durante noventa segundos aproximadamente. garras recogidas sobre el costado de la hembra; la cola del macho reposa sobre el suelo en toda su longitud. Olfato Pareja (OP). Terminada la cópula, pero con- Las patas traseras de la hembra pasan a través del espa- servando la misma posición, macho y hembra se cio que hay entre los brazos y las piernas del macho. olfatean mutuamente poniendo su hocico sobre el pelo del otro y haciendo sonidos fuertes de Resistencia (RC). La hembra acostada sobre el cos- inhalación-exhalación. tado, con los brazos estirados sobre el suelo y las patas traseras debajo del vientre del macho, levanta los pies Lamer Pareja (LP). En la misma posición, macho y y los afirma en la parte ventral del macho empujando hembra se lamen los hocicos, haciendo movimientos hacia arriba, la cabeza apuntando siempre hacia el de protrusión y retracción rápida de la lengua.
42 Edentata no. 11(1) • 2010 Post Cópula Macho (PCM). El macho, todavía en posición de cópula, voltea su cabeza, gira levantán- dose sobre su propio eje y camina por el recinto lejos de la hembra.
Post Cópula Hembra (PCF). La hembra queda en suelo sobre el costado, con cabeza y cola estiradas, luego gira sobre el cuerpo y apoya los nudillos sobre el suelo estirando los brazos y las piernas para ponerse en pie y caminar lentamente por el encierro lejos del macho.
Acicalar (GR). Acostado sobre el costado, con la cola estirada sobre el suelo, el animal levanta la porción toráxica del cuerpo lateralmente y mueve la garra hacia el muslo e inicia movimientos rápidos de aper- tura y cierre de la garra sobre el pelo del muslo y de la cola. El hocico apunta hacia la cola con la cabeza levantada sobre el costado. El animal trata de acomo- dar el pelo en sentido caudal.
Lamer Genitales (LG). La hembra se sienta con la cola replegada sobre el costado, y el cuerpo sostenido por los brazos y nudillos, levanta las plantas de los pies hacia la cabeza y los deja en el aire, queda apo- yada sobre los glúteos e introduce el hocico entre el espacio de los muslos para empezar movimientos de protrusión y retracción de la lengua sobre la vulva.
Olfatear Hembra (OH). El macho se acerca cami- nado a la hembra, que permanece sentada en el suelo luego de la cópula acicalándose, pone la nariz sobre ésta y recorre el cuerpo produciendo sonidos fuertes de inhalación-exhalación.
Edentata no. 11(1) • 2010 43 Keywords: Tamandua, lesser anteater, captive diet, Caracterización Nutricional de la Dieta de formulation, insectivore. Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México Introducción
Víctor Hugo Morales-Sandoval Los osos hormigueros del género Tamandua per- tenecen al orden Pilosa, que incluye osos hor- Resumen migueros, tamandúas y perezosos. Existen dos especies: T. mexicana, la cual habita desde el sureste Uno de los mayores problemas en el mantenimiento de México hasta el suroeste de América del Sur y de tamandúas (Tamandua mexicana) en condiciones T. tetradactyla que se distribuye desde el noroeste de controladas es la formulación de una dieta artificial Venezuela al norte de Argentina y Uruguay (Cuarón, apropiada. En el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” 1987; Wetzel, 1975, citado por Oyarzun et al., (ZooMAT), Chiapas, México, los tamandúas son 1996). Son depredadores altamente especializados alimentados con una mezcla de carne de pollo, jugo que subsisten exclusivamente de termitas y hormi- de naranja, huevo duro, vitaminas, minerales, ácido gas (Edwards, 1990; Grateau, 1998; Valdés, 2000). fórmico y vinagre. Ocasionalmente, los ejemplares Uno de los reportes más completos sobre sus hábi- débiles pueden alimentarse de forma natural en ter- tos de alimentación fue hecho por Montgomery miteros. El objetivo de este trabajo fue caracterizar el (1985), quien encontró que el principal alimento valor nutricional de la dieta utilizada en el ZooMAT de T. tetradactyla y T. mexicana silvestres en Panamá y compararlo con los requerimientos reportados para y Venezuela eran termitas Nasutitermes. Del conte- la especie. Para ello, se determinó el contenido de nido estomacal se identificaron al menos 10 especies materia seca, grasa, ceniza, fibra cruda y proteína en de 6 géneros de termitas (Nasutitermes, Microcero- la mezcla que es ofrecida diariamente a los tamandúas. termes, Armitermes, Leucotermes, Coptotermes y Cal- La dieta artificial cubre las necesidades de proteína y citermes). Las hormigas identificadas variaron entre energía, mientras que los niveles de fibra son bajos. T. tetradactyla (Solenopsis, Formicine y Camponotus) Se sugiere dar acceso a termiteros a todos los taman- y T. mexicana (Camponotus, Azteca y Crematogaster). dúas para incrementar el consumo de fibra. Además, se debe considerar el cambio a una dieta comercial Los tamandúas son animales que pueden encon- exclusiva para insectívoros. trarse en colecciones zoológicas (Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos, 1998). Inicialmente, Palabras clave: Tamandúa, dieta artificial, composi- su presencia se limitó casi exclusivamente a los zoo- ción de dieta, insectívoro. lógicos del continente americano (EEUU, México, Centroamérica, Venezuela y Brasil) pero en la actua- Abstract lidad también se están manteniendo exitosamente en varios zoológicos europeos y asiáticos (ISIS, One of the main problems in keeping lesser anteat- 2010). Incluso, se emplean en los departamentos ers (Tamandua mexicana) in captivity is the formu- educativos de varias instituciones zoológicas de lation of an appropriate artificial diet. At “Miguel los EEUU. A diferencia de las creencias populares, Álvarez del Toro” Zoo (ZooMAT), Chiapas, México, son animales de hábitos tranquilos y nada fáciles the lesser anteaters are fed with a mixture of chicken, de adaptar al cautiverio debido a sus especializa- orange juice, hard-boiled egg, vitamins, minerals, das características de alimentación (Cuarón, 1987; formic acid, and vinegar. Weak animals are some- Ward et al., 1995; Gallegos, 1998; Valdés, 2000). times allowed to naturally feed on termite mounds. T. mexicana tiene una escasa sobrevivencia en cauti- The objective of this study was to determine the verio debido a una combinación de circunstancias, nutritional value of the diet used at ZooMAT and tales como problemas nutricionales, malas condi- compare it with the nutritional requirements for this ciones físicas del ejemplar silvestre al llegar al zoo- species. Dry matter, fat, ash, crude fiber, and protein lógico, albergues mal diseñados y errores de manejo. content of the mixture offered daily to the lesser ant- Son muy frecuentes las deficiencias nutricionales eaters were analyzed. The artificial diet covers the pro- debido a su dieta altamente especializada (Meritt, tein and energetic needs, while fiber contents are low. 1970; Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos, All lesser anteaters should be given access to termite 1998; Valdés, 2000) que es difícil de imitar en con- mounds to increase fiber consumption. Furthermore, diciones controladas. El alimento que consume en the change to a commercial diet for insectivores vida libre un tamandúa contiene los componentes should be considered. que requiere para sustentar su vida adecuadamente
44 Edentata no. 11(1) • 2010 y posee las propiedades físicas que le ayudan a man- Materiales y Métodos tener un tracto gastrointestinal saludable. En cauti- verio, la anatomía de la cavidad oral y de la lengua Esta investigación se realizó en el Zoológico “Miguel en particular dictan la necesidad de una dieta Álvarez del Toro” (ZooMAT), dentro de la Reserva artificial líquida, semi sólida o con partículas muy Ecológica “El Zapotal” (16°43'N, 93°06'W) a 2 km pequeñas, que puedan ser fácilmente consumidas al sureste de la Ciudad de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, por el animal (Cuarón, 1987; Edwards y Lewan- México. Dicha reserva es parte de la elevación cono- dowski, 1996; Grateau, 1998). El alimento debe cida como “Meseta de Copoya”, incluida en la Depre- ser ofrecido en una forma que mantenga al animal sión de Chiapas. activo (Edwards y Lewandowski, 1996). Alimentación Uno de los mayores problemas en la alimentación se refiere a la complementación con vitaminas y mine- La dieta para tamandúas del ZooMAT se basa en una rales. Varios pueden ser tóxicos cuando se dan en mezcla de carne de pollo, jugo de naranja y huevo ciertas concentraciones; por ejemplo, la hipervita- duro, complementada con vitaminas y minerales, minosis A y D causó hiperóstosis de la espina dorsal ácido fórmico y vinagre (Tabla 1). Todo es licuado a nivel toracolumbar-coccígeo en 5 tamandúas. hasta obtener una consistencia espesa que se pasa por Estos animales recibían 57.000 UI de vitamina A y un colador para eliminar las fibras de carne que no se 6.700 UI de vitamina D en su dieta, por lo que esta licuaron. Se mantiene en refrigeración para ofrecerse dosis de complemento debe de considerarse excesiva ad-libitum dos veces al día en diferentes comederos de para esta especie (Crawshaw y Oyarzun, 1996; Parás acero inoxidable. La dieta permanece en el comedero y Camacho, 1997). El suministro del aminoácido por tres horas, al cabo de las cuales se desechan los sulfurado taurina es de suma importancia, ya que se restos no consumidos. Ocasionalmente, se deja que ha descrito su deficiencia paraMyrmecophaga tridac- los tamandúas débiles o que presenten problemas tyla asociada a un cuadro de cardiomiopatía dilatada de diarrea, puedan alimentarse de forma natural en similar a la diagnosticada para felinos domésticos zonas con termiteros dentro de la reserva. (Aguilar et al., 2002; Wilson et al., 2003; Teare et al., 2009). Los requerimientos indicados para felinos Análisis de muestras domésticos deberán ser considerados como necesa- rios para esta especie (Parás et al., 1997). Se realizó la caracterización nutricional, mediante análisis químico proximal, de la dieta que se pro- El objetivo del presente trabajo fue caracterizar porcionó a 7 ejemplares (1.2.4) de T. mexicana nutricionalmente la alimentación que se ofrece a que forman parte de la colección del ZooMAT. Las los ejemplares de Tamandua mexicana en el Zooló- muestras de la dieta se congelaron y se enviaron al gico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) y com- Laboratorio de Bromatología, del Departamento de pararla con los requerimientos reportados para la Nutrición Animal y Bromatología de la Universi- especie. dad Nacional Autónoma de México (UNAM) para
TABLA 1. Ingredientes empleados en la preparación de la dieta de Tamandúas (T. mexicana) en el ZooMAT. Ingrediente Cantidad* Observaciones Carne de pollo 300 g Sin piel Jugo de naranja 85 ml 1 pieza Huevo 1 Duro sin cascarón VITA SAN ® 27 g Complejo vitamínico-mineral, Lab. SAT FARM, México Vitamina K 20 mg Hemosin®-K oral, HORMONA laboratorios Vitamina E 400 UI E Eternal, Laboratorios Bayer Hierro 0,6 mg Ferranina® GTS, Altana Laboratorios Calcio 0,400 g Calciosol con Fijador, PiSa agropecuaria Ácido fórmico 3 ml Al 0,08% Vinagre blanco 5 ml Agua cbp Obtener aproximadamente 500 ml de licuado espeso * Por ejemplar
Edentata no. 11(1) • 2010 45 TABLA 2. Registro de consumo de dieta para Tamandua mexicana dentro de la colección del ZooMAT. Tiempo de Consumo de dieta Peso (2006) Identificación Sexo Condición Origen y año Condición en 2006 estancia en el ZooMAT (kg) (años) (años) Juan ¹ ♂ Adulto 6,5 Vida libre ´97 Vivo 9 9 Rosy ¹ ♀ Adulto 5,0 ² Vida libre ´97 † ´03 6 6 Wendy ♀ Adulto 5,0 Vida libre ´01 Vivo 5 5 Luis ♂ Juvenil 4,5 Vida libre ´03 Fugó 4 ´05 2 2 Román ³ ♂ Cría 4,0 Nacimiento ´03 Vivo 3 3 Austroberta ♀ Juvenil 4,5 Vida libre ´04 Vivo 2 2 Venada ♀ Juvenil 4,0 Vida libre ´04 Liberó 4 ´05 0,5 < 6 meses ¹ Pareja reproductora. ² Último peso registrado. ³ Hijo de Wendy y Juan. 4 Dentro de la Reserva El Zapotal. † Deceso.
su análisis. Se determinó materia seca, grasa, ceniza, Las muestras fueron refrigeradas y remitidas al fibra cruda y proteína cruda de acuerdo a los métodos Instituto de Biología de la Universidad Nacional de Tejeda (1983): Autónoma de México para el análisis químico y la cla- sificación de las termitas. Materia Seca (MS): Se determinó colocando las muestras dentro de una estufa a una temperatura Con los resultados de los estudios se realizó un análi- entre 90 y 100° C por un período de 18 h hasta obte- sis de estadística descriptiva y se compararon los con- ner un peso constante. tenidos nutricionales de las dietas actual y natural con los datos reportados en la literatura para la especie. Proteína Cruda (PC): Se determinó utilizando el procedimiento de Kjeldahl. Resultados y Discusión
Extracto Etéreo (EE): Se obtuvo por medio del La alimentación de mamíferos en cautiverio siempre Soxhlet. ha representado un reto significativo y sus reque- rimientos nutricionales deberán de considerarse al Cenizas: Se incineró la muestra en una mufla a 500 o momento de diseñar las dietas artificiales. En el caso 600°C hasta peso constante. particular de los tamandúas se conoce muy poco de sus necesidades nutricionales y sus niveles de toleran- Fibra Cruda (FC): Fue obtenida por diferencia entre cia no han sido establecidos. el peso antes y después de digerida la muestra en ebu- llición en ácido diluido, luego en base diluida y final- Por ser un zoológico que alberga fauna regional, el mente secada e incinerada. ZooMAT se ha caracterizado por presentar especies no siempre fáciles de mantener en cautiverio. Los Elementos Libres de Nitrógeno (ELN): Se deter- tamandúas existen dentro de su colección desde minó a través de la diferencia entre el peso original la década de los ochenta y a partir de entonces, de de la muestra y la suma de los pesos de MS, PC, EE, forma regular, ejemplares de vida libre han llegado en FC y Cenizas. calidad de donaciones. Una vez adaptados a la dieta del cautiverio, algunos han permanecido en exhibi- Para colectar muestras de termitas, se abrió una sec- ción por hasta 9 años. Sin embargo, existen pocos ción del termitero con un machete. Una vez expuestas registros confiables de esta información. A partir del las termitas, se las colectó con una bomba de dos vías reporte de la crianza a mano del primer tamanduá en succionándolas para colocarlas en dos recipientes de el ZooMAT en 1984, se han llevado registros consis- plástico de 8 cm de alto por 4 cm de diámetro. tentes en el historial de los tamandúas. Es a partir de
46 Edentata no. 11(1) • 2010 TABLA 3. Análisis proximal de la dieta para tamandúas (Tamandua mexicana) ofrecida en el ZooMAT, de los termes (Nasutitermes sp.) de la reserva “El Zapotal” y el promedio reportado por Oyarzun et al. (1996) para la especie. Dieta para Tamandúas Nasutitermes spp. Promedio Nasutitermes spp. Análisis ZooMAT El Zapotal ¹ Venezuela ² Materia Seca (%) 13,59 27,4 29,36 ± 4,32 Energía Bruta (Kcal/g) 5,19 3,3 6,01 ± 0,46 Proteína Cruda (%) 55,95 52,47 58,20 ± 3,67 Extracto Etéreo (%) 37,01 13,19 15,04 ± 8,6 Fibra Cruda (%) 0,035 20,46 30,56 ± 4,09 Cenizas (%) 4,47 4,35 4,11 ± 0,23 Elementos libres de nitrógeno (%) 2,535 9,53 — Celulosa (%) — — 9,77 ± 1,71 Lignina (%) — — 17,25 ± 3,19 Retinol (%) — — 7,42 ± 6,49 α-tocopherol (μg/g) — — 92,50 ± 32,63 Valores expresados en base a Materia Seca. ¹ Colectados de la Reserva El Zapotal. ² Tomado de Oyarzun et al. (1996) para mezcla de castas de Nasutitermes spp.
1997 cuando existe una sistematización en la infor- Conclusiones mación registrada sobre la biología en cautiverio de los tamandúas (Tabla 2). La dieta que se ofrece a los tamandúas del ZooMAT cubre las necesidades de proteína y energía reportadas Las termitas consumidas por tamandúas débiles o para la especie. Los niveles de fibra encontrados en la enfermos en la reserva de El Zapotal fueron clasifica- dieta son bajos comparados con lo reportado. Por lo das como Nasutitermes spp. y corresponden al prin- tanto, se sugiere incluir en los “pastoreos” a todos los cipal alimento encontrado por Montgomery (1985) ejemplares y considerar el cambio a una dieta comer- en el contenido estomacal de tamandúas de vida cial exclusiva para insectívoros. libre de Panamá y Venezuela. Los resultados obte- nidos del análisis químico proximal de la dieta para Debido a una falta de valoración constante, los nive- tamandúa del ZooMAT (Tabla 3) arrojan un valor les de vitamina A y D no se han determinado por alto en proteína que sobrepasa el rango recomen- lo que su exceso o deficiencia no se han establecido. dado por Ward et al. (1995; 25–40% MS). El valor Sin embargo, no se han presentado síntomas compa- de proteína obtenido en el análisis hecho a las termi- tibles con hiperóstosis en ninguno de los ejemplares tas del ZooMAT fue de 52,47 % MS, ligeramente albergados. menor al valor reportado por Oyarzun et al. (1996; 58,20 ± 3,67% MS). Este último valor es el reporte La conducta reproductiva exitosa y la ausencia de promedio para la combinación de castas consumidas. deficiencias evidentes en los tamandúas del ZooMAT La energía aportada por la dieta para tamandúas del sugieren que la dieta artificial cubre sus necesidades ZooMAT (5,19 Kcal/g) es más alta que la encon- básicas de mantenimiento. trada en las termitas Nasutitermes spp. analizadas (3,30 Kcal/g) pero cercana a los datos aportados Víctor Hugo Morales-Sandoval, Jefe de la Oficina por Oyarzun et al. (1996; 6,01 Kcal/g) en la mezcla de Nutrición, Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” de castas (90% trabajadoras y 10% soldados) de (ZooMAT). Instituto de Historia Natural y Ecología, Nasutitermes spp. En el caso de la fibra, la dieta del A.P. 6 Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México, C.P. 29000, ZooMAT aparentemente es deficiente si se compara e-mail: < [email protected] >. con los valores encontrados en las termitas tanto del ZooMAT como lo mencionado por Oyarzun et al. Referencias (1996; 0,035%, versus 20,36 y 15,22%, respectiva- Aguilar, R. F., Dunker, F. y Garner, M. M. 2002. mente). Para incrementar el consumo de fibra de Dilated cardiomyopathy in two giant anteat- forma natural, se lleva a algunos tamandúas (enfer- ers (Myrmecophaga tridactyla). En: Proceedings mos o débiles) semanalmente a realizar “pastoreos” of the American Association of Zoo Veterinarians, en termiteros naturales. 169–172. Milwaukee, WI.
Edentata no. 11(1) • 2010 47 Cuarón, A. 1987. Hand-rearing a Mexican anteater Animal. Patronato de Apoyo a la Investigación (Tamandua mexicana) at Tuxtla Gutiérrez Zoo. y Experimentación Pecuaria de México, México, Int. Zoo Yb. 26: 255–260. D.F. Crawshaw, G. J. y Oyarzun, S. E. 1996. Vertebral Valdés, E. 2000. El rol de la nutrición animal en los hyperostosis in anteaters (Tamandua tetradactyla programas de medicina preventiva de los parques and Tamandua mexicana): Probable hypervita- zoológicos. Nozootros (Boletín Informativo de la minosis A and/or D. J. Zoo Wildl. Med. 27(2): Asociación de Zoológicos, Criaderos y Acuarios de la 158–169. República Mexicana) 8(6): 6–12. Edwards, S. M. 1990. Feeding captive animals in Ward, A. M., Crissey, S. D., Cassaro, K. y Frank, E. Central and South American Zoos. Unpublished 1995. Formulating diets for tamandua (T. tetra- report. Michigan State University, Michigan, dactyla) in Brazilian Zoos. En: Proceedings of the USA. First Annual Conference of the Nutrition Advisory Edwards, S. M. y Lewandowski, A. 1996. Prelimi- Group of the American Zoo and Aquarium Associa- nary observations of a new diet for giant anteat- tion, pp. 159–169. Toronto, Ontario. ers (Myrmecophaga tridactyla). En: Proceedings Wilson, E., Dunker, F., Garner, M. y Aguilar, R. of the American Association of Zoo Veterinarians, 2003. Taurine deficiency associated dilated - car pp. 496–499. Puerto Vallarta, México. diomyopathy in giant anteaters (Myrmecophaga Gallegos, M. J. 1998. Notas y experiencias de la cri- tridactyla): preliminary results and diagnostics. anza a mano del primer tamandúa nacido en En: Proceedings of the American Association of Zoo cautiverio en el ZooMAT. En: Memorias del XVI Veterinarians, pp. 155–159. Minneapolis, MN. Congreso de la Asociación de Zoológicos, Criaderos y Acuarios de la República Mexicana A.C, pp. 1–4. Playa del Carmen, Q. Roo, México. Grateau, L. 1998. Our Happiness ”nose” no bounds. Zoonooz (Bulletin of the Zoological Society of San Diego, LXXI) 12: 12–15. ISIS, 2010. ISIS Species Holdings. < http://www.isis. org/Pages/findanimals.aspx >. Meritt Jr., D. A. 1970. Edentate diets currently in use al Lincoln Park. Int. Zoo Yb. 10: 136–138. Montgomery, G. G. 1985. Movements, foraging and food habits of the four extant species of neotropi- cal vermilinguas (Mammalia; Myrmecophagi- dae). In: The Evolution and Ecology of Armadillos, Sloths, and Vermilinguas, G. G. Montgomery (ed.), pp. 365–377. Smithsonian Institution Press, Washington, DC. Oyarzun, S. E., Crawshaw, G. J. y Valdés, E. V. 1996. Nutrition of the Tamandua: I. Nutrient composi- tion of termites (Nasutitermes spp.) and stomach contents from wild tamanduas (Tamandua tetra- dactyla). Zoo Biol. 15: 509–524. Parás, G. A. y Camacho, F. C. 1997. Diseño de dietas para especies no convencionales. En: Tercer Ciclo Internacional de Conferencias sobre Alimentación de Fauna Silvestre en Cautiverio, pp. 13–21. México. Teare, J. A., Weldom, A. D. y Kapustin, N. 2009. Dietary taurine supplementation and cardiac function in the giant anteater (Myrmecophaga tri- dactyla): preliminary findings. En: 2009 Proceed- ings AAZV AAWV Joint Conference, pp. 23–24. Tulsa, OK. Tejada, I. 1983. Manual de Laboratorio para Análi- sis de Ingredientes Utilizados en la Alimentación
48 Edentata no. 11(1) • 2010 Introdução Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Todas as espécies da superordem Xenarthra possuem Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico taxa metabólica e temperatura corporal mais baixas de São Paulo em relação a outros mamíferos de porte similar (Feldhamer et al., 1999), características relacionadas Maristela Leiva ao baixo valor energético de sua dieta especializada Mara Cristina Marques (Medri et al., 2006). Os membros da família Myr- mecophagidae, ordem Pilosa, estão restritos a áreas Resumo tropicais e subtropicais do Novo Mundo (Emmons e Feer, 1997) e possuem algumas características pecu- O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) é liares, como a ausência de dentes. Esta família é com- uma espécie considerada vulnerável no Brasil. Infor- posta por três espécies, sendo duas de ocorrência no mações de cativeiro são escassas, sendo de grande Brasil: tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla importância para sua conservação quaisquer obser- Linnaeus, 1758) e tamanduá-mirim (Tamandua tetra- vações obtidas. Este trabalho compila informações a dactyla Linnaeus, 1758; Gardner, 2005). respeito do manejo, alimentação, número de nasci- mentos, longevidade e causa das mortes dos filhotes, A espécie Myrmecophaga tridactyla está inclusa na e maturidade sexual dos animais cativos da Fundação categoria vulnerável no Livro Vermelho da Fauna Parque Zoológico de São Paulo (FPZSP). De 1968, Brasileira Ameaçada de Extinção (Medri e Mourão, com o primeiro indivíduo recebido, a junho de 2007, 2008). Dados de cativeiro de tamanduá-bandeira a instituição já manteve 77 exemplares, obtendo o são escassos, sendo de grande importância para sua primeiro nascimento e criação natural em cativeiro conservação quaisquer informações retiradas de do país em 1986. Todas as medidas tomadas pela ins- observações in-situ e ex-situ. Este trabalho compila tituição visam aumentar as taxas de reprodução da informações a respeito da biologia reprodutiva dos espécie e de sobrevivência dos filhotes, tornando uma tamanduás-bandeira cativos da Fundação Parque das referências nacionais em criação e manutenção de Zoológico de São Paulo (FPZSP). Estes dados foram tamanduás, contribuindo na conservação da espécie. retirados das fichas de todos os indivíduos que foram mantidos pelo Setor de Mamíferos desta instituição, Palavras-chave: Cativeiro, reprodução, Myrmeco- que recebeu seu primeiro indivíduo, uma fêmea, no phaga tridactyla ano de 1968.
Abstract Até o mês de junho de 2007, a instituição já manteve 77 exemplares, sendo 30 machos, 36 fêmeas e 11 de The giant anteater (Myrmecophaga tridactyla) is con- sexo não determinado. Em maio de 1986, na FPZSP sidered Vulnerable in Brazil. Information on its cap- houve o primeiro nascimento e criação natural em tive maintenance and reproduction is scarce, but cativeiro de tamanduá-bandeira no país. O primeiro may be of great importance for the conservation of nascimento em cativeiro no mundo, com criação this species. This article provides information on the natural, ocorreu em 1976 no Dortmund Zôo, situ- management, diet, birth rates, survival rates, causes ado na Alemanha (Brandstaetter e Schappert, 2005). of newborn and juvenile death, and sexual maturity of captive giant anteaters from São Paulo Zoo, Brazil Manejo e alimentação (FPZSP). The institution has maintained 77 giant anteaters between 1968, when the first individual was Com o intuito de propiciar a reprodução, a FPZSP received, and June 2007. It registered the country’s submete os animais a um manejo diferenciado, que first captive birth and natural rearing of a giant antea- vai desde a ambientação dos recintos até a alimen- ter in 1986. All measures taken by the institution aim tação oferecida. Eles são mantidos em recintos com at increasing reproductive rates and offspring survival, piso de terra e vegetação arbustiva, sozinhos ou thus making it a national reference in giant anteater preferencialmente aos casais. Não é recomendado breeding and maintenance and contributing to the manter tamanduás-bandeira em grupos, pois pode conservation of this species. haver interações agressivas entre eles (Superina et al., 2008). Os recintos possuem uma área mínima de Keywords: Captivity, reproduction, giant anteater, 80 m² e uma lagoa rasa, e contam ainda com troncos Myrmecophaga tridactyla e touceiras espalhados pelo ambiente e uma área de
Edentata no. 11(1) • 2010 49 cambiamento (conforme anexo IV da Instrução Nor- al. (1998) afirma que ocorrem nascimentos da espé- mativa nº 169/2008 do IBAMA, 2008). cie ao longo do ano tanto em cativeiro quanto em vida livre. Os tamanduás-bandeira são alimentados com uma dieta balanceada às necessidades da espécie, elabo- Maturidade sexual rada após um longo período de estudos e adapta- ção dos animais à cada item. A papa, oferecida no Dados sobre maturidade sexual foram analisados início da tarde, é composta atualmente por extrato de com as três fêmeas e os três machos reprodutores soja, ração de gato, ovo cozido, carne bovina moída, que nasceram em cativeiro (representando 42,7% iogurte, mel, beterraba cozida, cenoura crua, banana, do total de animais reprodutores de cada sexo). Uma mamão e maçã. Uma vez por semana são oferecidos das fêmeas criou pela primeira vez com 21 meses de cupinzeiros inteiros, complementando a dieta e pro- idade e a outra com 54 meses. Os machos copula- piciando bem-estar aos indivíduos cativos através do ram efetivamente (gerando filhotes) com 24, 66 e enriquecimento ambiental. 138 meses. Conforme Eisenberg e Redford (1999) e Nowak (1999) a maturidade sexual da espécie é Há poucos anos, a ração oferecida na papa era a atingida entre 30 e 48 meses de idade, porém três de cachorro. Esta foi recentemente substituída por indivíduos se reproduziram com idade superior à ração de gato, que contêm mais proteínas e também reportada devido a problemas de pareamento, como taurina, importante aminoácido que, entre outras incompatibilidade entre os animais e falta de parcei- funções, ajuda a manter a visão normal e previne ros. Em contrapartida, o intervalo mínimo entre os cardiomiopatia (Aguilar et al., 2002). Esta substi- nascimentos citado por Eisenberg e Redford (1999) tuição ocorreu de forma gradual e teve boa aceitação é de nove meses, porém três fêmeas deram à luz em pelos animais. menor intervalo de tempo, apenas sete meses.
Nascimentos Longevidade dos filhotes
Do total de fêmeas cativas, sete reproduziram, Dos 32 tamanduás-bandeira nascidos na instituição, somando 32 filhotes. A média foi de 4,6 animais 17 completaram um mês de vida e 12 indivíduos por fêmea, variando de 2 a 10 ao longo de suas vidas. ultrapassaram um ano. Destes, apenas seis reprodu- Em todos os casos nasceu apenas um filhote por ges- ziram e oito estão vivos. Ainda não é possível anali- tação, sendo que a maioria dos nascimentos (59,4%) sar dados sobre a longevidade atingida em cativeiro, ocorreu no primeiro semestre do ano (Fig. 1). Nos pois a expectativa de vida reportada em literatura é de meses de junho, novembro e dezembro houve ausên- 25 anos (Nowak, 1999) e o primeiro animal a nascer cia de nascimentos. Bartmann (1994) apud Patzl et na instituição e a reproduzir completou 21 anos em
Figura 1. Distribuição mensal de nascimentos de tamanduá-bandeira na Fundação Parque Zoológico de São Paulo. Total de 32 filhotes nas- cidos de maio de 1986 até junho de 2007.
50 Edentata no. 11(1) • 2010 2007. Em Morford e Meyers (2003) há a ilustração de comportamento maternal incorreto e injúrias dos uma fêmea viva com 30 anos de idade, a idade mais machos adultos sobre os filhotes logo após o -nasci longa já reportada. Neste mesmo trabalho, os autores mento. Já Morford e Meyers (2003) observaram que indicam uma alta mortalidade infantil, com 46% dos as doenças respiratórias foram um dos problemas óbitos até o sexto dia de vida e 31,25% nas primeiras mais comuns apresentados pelos animais das institui- 24 horas. Maia (2002) cita a taxa de mortalidade de ções consultadas, sendo as fêmeas com idade inferior tamanduás-bandeira nascidos em zoológicos do Brasil a dois anos as mais acometidas. Nas situações em que entre 1990 e 2000. Ele constatou que neste período se registrou pneumonia, houve fatalidade em cerca de houve 30 nascimentos, mas a mortalidade atingiu 60% dos casos. 47%. No presente trabalho foi evidenciada uma alta taxa de mortalidade infantil, com 36,4% dos óbitos Considerações finais ocorrendo nas primeiras 24 horas de vida dos animais. Os dados sobre maturidade sexual e intervalo entre Causa das mortes nascimentos diferem dos citados em literatura, apon- tando um menor período para estes caracteres repro- Até junho de 2007, 24 filhotes de tamanduá-bandeira dutivos. Todas as medidas tomadas pela instituição nascidos na FPZSP vieram a óbito. Destes, seis (25%) visam aumentar as taxas de reprodução da espécie e não tiveram a causa determinada, houve três (12,5%) de sobrevivência dos filhotes nascidos em cativeiro. casos de animais natimortos e dois (8,3%) encontra- Uma das medidas é a realização anual do exame clí- vam-se em processo de autólise. Os outros indivíduos nico geral em todos os indivíduos preconizadas pelo apresentaram algum dos problemas descritos a seguir Núcleo de Medicina Preventiva (NUPREV) da ins- (Fig. 2): problemas respiratórios (insuficiência respi- tituição (Miranda et al., 2006b). As outras medidas ratória, edema pulmonar ou pneumonia: 3; 12,5%), incluem intervenções no processo reprodutivo, como colapso cárdio-respiratório (3; 12,5%), traumatismo a separação do macho adulto da mãe após o nasci- (3; 12,5%), choque hipovolêmico (2; 8,3%), inani- mento da cria e a criação artificial dos filhotes em ção (1; 4,2%) e septicemia (1; 4,2%). Estes diagnós- casos de necessidade, como quando a mãe tem falha ticos, além de outros como hepatite e endoparasitose, de comportamento maternal. Com estas medidas, a foram registrados por Miranda et al. (2004) como a FPZSP tornou-se uma das referências nacionais em causa da morte em 74 indivíduos da FPZSP entre criação e manutenção de tamanduás, contribuindo 1964 e 2003. na conservação da espécie.
Segundo Patzl et al. (1998) e Miranda et al. (2006a), Agradecimentos: A Kátia Cassaro, bióloga do Beto as causas das mortes de tamanduás-bandeira Carrero World, pela contribuição com dados que em zoológicos estão relacionadas ao óbito fetal, auxiliaram a elaboração deste trabalho.
Figura 2. Causa da morte dos 24 filhotes de tamanduá-bandeira nascidos na FPZSP.
Edentata no. 11(1) • 2010 51 Maristela Leiva, Setor de Mamíferos, Fundação pp. 711–713. Ministério do Meio Ambiente e Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Sté- Fundação Biodiversitas, Brasília. fano, 4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil, Miranda, F. R., Correa, S. R. e Dias, C. J. L. 2004. e-mail: < [email protected] >; e Mara Cristina Retrospective study of causes of death in giant Marques, Chefe do Setor de Mamíferos, Fundação anteaters (Myrmecophaga tridactyla) at Fundação Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Stéfano, Parque Zoológico de São Paulo (FPZSP) – from 4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil, e-mail: 1964 to 2003. In: 2004 Proceedings AAZV Confe- < [email protected] >. rence, p. 601. San Diego, CA. Miranda, F. R., Dejuste, C. P. e Teixeira, R. F. H. Referências 2006a. Captive anteater survey in Brazil. In: Aguilar, R. F., Dunker, F. e Garner, M. 2002. Dilated 2006 Proceedings AAZV Conference, pp. 367–368. cardiomyopathy in two giant anteaters (Myrmeco- Tampa, FL. phaga tridactyla). In: Proceedings of the American Miranda, F. R., Dejuste, C. P., Kluyber, D. e Teixeira, Association of Zoo Veterinarians Annual Conference, R. H. 2006b. Avaliação sanitária dos tamanduás Milwaukee, Wisconsin, October 6–10, 2002, C. K. cativos no Brasil. In: Anais VII Congresso Interna- Baer (ed.), pp. 169–172. cional sobre Manejo de Fauna Silvestre na Amazô- Bartmann, W. 1994. Breeding anteaters in captivity. nia e América Latina, p. 281. Ilhéus, Bahia. In: Report of the Scientific Session, 49th Annual Morford, S. e Meyers, M. A. 2003. Giant anteater Conference IUDZG/The World Zoo Organization, (Myrmecophaga tridactyla) health care survey. São Paulo, Brazil, pp. 1–6. Edentata 5: 5–20. Brandstaetter, F. e Schappert, I. 2005. Breeding the Nowak, R. M. 1999. Walker’s Mammals of the World, giant anteater — a success story for Dortmund 6th edition. The Johns Hopkins University Press, Zoo. Int. Zoo News 52(2): 90–94. Baltimore. Eisenberg, J. F. e Redford, K. H. 1999. Mammals of Patzl, M., Schwarzenberger, F., Osmann, C., Bam- the Neotropics, Volume 3: The Central Neotropics: berg, E. e Bartmann, W. 1998. Monitoring ova- Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. The University of rian cycle and pregnancy in the giant anteater Chicago Press, Chicago. (Myrmecophaga tridactyla) by faecal progestagen Emmons, L. H. e Feer, F. 1997. Neotropical Rainforest and oestrogen analysis. Anim. Reprod. Sci. 53: Mammals: A Field Guide. 2nd edition. The Uni- 209–219. versity of Chicago Press, Chicago. Superina, M., Miranda, F. e Plese, T. 2008. Mainte- Feldhamer, G. A., Drickamer, L. C., Vessey, S. H. nance of Xenarthra in captivity. In: The Biology e Merritt, J. F. 1999. Mammalogy: Adaptation, of the Xenarthra, S. F. Vizcaíno e W. J. Loughry Diversity and Ecology. McGraw-Hill, New York. (eds.), pp. 232–243. University Press of Florida, Gardner, A. L. 2005. Order Pilosa. In: Mammal Spe- Gainesville. cies of the World: A Taxonomic and Geographic Reference, 3rd edition, D. E. Wilson e D. M. Reeder (eds.), pp. 100–103. The Johns Hopkins University Press, Baltimore. IBAMA. 2008. Instrução Normativa nº 169/2008. < http://www.ibama.gov.br/fauna-silvestre/wp- content/files/in169_08.pdf > Acesso em: 10 de dezembro de 2009. Maia, O. B. 2002. Maternal behavior of two captive giant anteaters Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758. Rev. Etol. 4(1): 41–47. Medri, I. M., Mourão, G. M. e Rodrigues, F. H. G. 2006. Ordem Xenarthra. In: Mamíferos do Brasil, N. R. Reis, A. L. Peracchi, W. A. Pedro e I. P. Lima (eds.), pp. 71–99. Nélio R. dos Reis, Londrina. Medri, I. M. e Mourão, G. 2008. Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758. In: Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção, A. B. M. Machado, G. M. Drummond e A. P. Paglia (eds.),
52 Edentata no. 11(1) • 2010 Reevaluation of the Geographical Distribution The pale-throated sloth B. tridactylus and the brown- of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and throated sloth B. variegatus have a long and confus- ing nomenclatural history. Bradypus tridactylus was B. variegatus Schinz, 1825 first named by Linnaeus (1758), and this is the cur- rently used scientific name of the pale-throated sloth. Nadia de Moraes-Barros Schinz referred to the brown-throated sloth when Ana Paula Giorgi naming B. variegatus in the early 19th century (Schinz, Sofia Silva 1825). However, in the following years the name João Stenghel Morgante “B. tridactylus” was attributed to the brown-throated sloth by different authors, the last being Ávila-Pires Abstract and Gouveia (1977). As a result, the name B. tridac- tylus referring to the brown-throated sloth has been The confusing nomenclatural history of Bradypus tri- adopted in many papers, especially those published dactylus and B. variegatus has led to incorrect taxo- before 1970. For instance, Vieira (1953) described nomic attributions through time and, consequently, the fauna observed in different localities of Alagoas errors in range map inferences. In this note, we state, northeastern Brazil, during two expeditions in reevaluate the geographical distribution of B. tridac- 1951 and 1952. The author registered four brown- tylus and B. variegatus based on museum specimens, throated sloths, which he classified as B. tridactylus, field observations, and literature records of sloths. following the valid nomenclature for that time. Only Our analyses revealed considerable range differences in the 1980’s, the name B. variegatus was used again when compared to previous distribution inferences. for the brown-throated sloth. Wetzel (1982) reviewed For instance, B. tridactylus is restricted to the Guyana the nomenclature, described the synonymy, named shield, and in Brazil it is only found north of the B. variegatus as the brown-throated sloth, and rec- Amazon River and east of Negro River. Additional ognized nine subspecies. For a detailed description analysis using an Ecological Niche Modeling tech- of B. tridactylus and B. variegatus nomenclature see nique, and considering only bioclimatic and topo- Hayssen (2009, 2010). graphic variables, predicted that potential suitable areas for B. tridactylus are mostly limited by cold tem- Despite the solved nomenclature, a recent study peratures. However, when comparing our model to based on morphological criteria and molecular data the present time distribution of forests we observed revealed about 30% taxonomic misidentification that the suitable area for B. tridactylus may be smaller between the pale and the brown-throated sloth in than predicted by the model. museum collections (Moraes-Barros et al., in press). Part of these misidentifications can be explained by Keywords: Bradypus, ecological niche modeling, the lack of taxonomic updating in museum collection geographical distribution, sloths. specimens. A critical outcome of these misidentifica- tions and the confusing nomenclature is the inferred Introduction geographical distribution of B. tridactylus and B. var- iegatus. Based on this previous misidentification study The living three-toed sloths are classified in four (Moraes-Barros et al., in press) and considering the species, Bradypus pygmaeus Anderson and Handley, need of an updated range map of these sloth species, 2001, B. torquatus Illiger, 1811, B. tridactylus Lin- we reevaluated the historical and recent specimen naeus, 1758, and B. variegatus Schinz, 1825. They records, elaborated a corrected map of the geographic only occur in the Neotropics, and most of them are distributions of B. tridactylus and B. variegatus, and exclusive to distinct biomes, except for B. variegatus generated a predictive model of B. tridactylus distri- that can be found from the forests of Nicaragua to bution using an ecological niche modeling technique. the Atlantic Rainforest in southern Brazil (Hayssen, 2010). Bradypus pygmaeus and B. torquatus are con- Methods sidered endangered. The former is endemic to the Isla Escudo de Veraguas, Province of Bocas del Toro in Range map Panama, while the latter only occurs in the Atlantic Forest of Brazil. Bradypus tridactylus is only found in We used specimen records obtained from museum the north-central region of South America (Anderson collections, field expeditions, and literature to elab- and Handley, 2001). orate a range map for B. tridactylus and B. variega- tus. The data set of museum specimens consisted of morphologically reviewed sloths. We thus only used
Edentata no. 11(1) • 2010 53 records of specimens which could be undoubtedly We did not use forest cover data as environmental identified. The criteria used to classify specimens predictor due to the characteristics of our species data are described in Anderson and Handley (2001). set. The majority of data is composed by historical We included specimens described in Anderson and records from several museums. According to the eco- Handley (2001) and reviewed sloths from the follow- logical niche modeling literature, museum records are ing museums: IEPA – Instituto de Pesquisas Cientí- very useful in many studies, including the case pre- ficas e Tecnológicas do Estado do Amapá, Amapá, sented here, but in order to build a consistent model, Brazil; MN – Museu Nacional, Rio de Janeiro, RJ, the species occurrence period must match the period Brazil; MPEG – Museu Paraense Emílio Goeldi, of the environmental variables (Graham et al., 2004). Belém, PA, Brazil; MVZ – Museum of Vertebrate Zoology, University of California, Berkeley, CA, Results and Discussion USA; and MZUSP – Museu de Zoologia da Uni- versidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil. Data The collected data constitute a view of historical and from field expeditions encompassed direct observa- present-time occurrence of the pale and the brown- tions and individuals captured in order to collect bio- throated sloths (Fig. 1, Table 1). Although data are logical samples for molecular biology studies. These available about where these sloths are found, few expeditions were carried out from 2001 to 2009 and studies indicate were they do not occur. Some records included members of our research group and cowork- obtained from museum specimens represent historical ers. Data obtained from literature that represented occurrences of species and localities that today are no localities distinct from those listed in museum collec- longer suitable for sloths, mostly because of anthro- tions were added to the final data set (Table 1). The pogenic effects; an example is the State of Paraná in use of data recovered from literature was particularly Brazil. There is only one record for B. variegatus in difficult. Because of the confusing taxonomic history Paraná (Table 1) and today the species is considered of B. tridactylus and B. variegatus, we considered taxa extinct in this state due to deforestation (Mikich and names keeping in mind that the nomenclature dif- Bérnils, 2004). A similar situation is found in north- fered over time. We therefore compared the described ern Argentina, where records of B. variegatus date taxa name in each publication and updated it to the from the 1910’s and 1920’s (Onelli, 1913; Massoia, current valid name whenever needed. Some publi- 1980; FMNH21672 – Field Museum of Natural cations were not considered because their reported History, Chicago, IL, USA). There are, however, no occurrences could not be confirmed. recent records of sloths from this country. As pointed out by Redford and Eisenberg (1992), the southern Predictive model of geographical distribution — limit of this species’ range is poorly known. ecological niche modeling Some other localities still bear suitable habitats for We used Maxent v.3.3.1 (Phillips et al., 2006; < http:// sloths, as has been shown in recent studies in the www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent >) to gener- remaining Atlantic Forest fragments of Pernambuco, ate a predictive model of B. tridactylus distribution. Brazil (Silva Jr. and Pontes, 2008), northern Ecuador Collection localities were compiled from Anderson (Ríos, 2001), and southeastern Caracas region, Ven- and Handley (2001) and from sources given in Table ezuela (Castillo and Sales, 2006). Nevertheless, infor- 1. We used 19 bioclimatic parameters of current cli- mation about the presence and absence of sloths at mate from the WorldClim dataset version 1.4 (Hij- the present time is not complete and accurate. We mans et al., 2005) at 1 km resolution. These metrics therefore opted to present a range map that reflects are derived from monthly temperature and rainfall the total distribution area, depicted from all recorded climatologies and represent biologically meaningful past and present occurrences (Fig. 1). We did not variables for characterizing species range (Nix, 1986). consider the fact that some localities within this total In addition to the bioclimatic variables, we also used area may no longer be inhabited by sloths and discuss a topographic variable derived from remote sensing this point below. data. Shuttle Radar Topography Mission (SRTM) digital elevation data at 90 m resolution were aggre- The updated range map of B. variegatus shows that gated to 1 km resolution in order to be added as contrary to previous descriptions (Gardner, 2007; environmental predictor in the Maxent runs. Besides Hayssen, 2010), this species is found north of the mean elevation, the standard deviation based on 90 Amazon and in northwestern Brazil, between the m data was also included as an indicator of surface Negro and Branco rivers (Fig. 1). Similarly, there ruggedness. are differences between the previously inferred
54 Edentata no. 11(1) • 2010 distribution of B. tridactylus and the range map pre- canopy make direct observation difficult, thus limit- sented in Fig. 1. Most of this divergence is due to ing the recording of occurrences. Hence, as shown by taxonomic misidentifications (Moraes-Barros et al., Moreno and Plese (2006), Ecological Niche Model- in press). Its area of distribution is smaller than previ- ing techniques can be used as a tool to determine the ously described, as the species does not occur south potential distribution of sloth species. These authors of the Amazon River, an area that Gardner (2007) modeled the current distribution of B. variegatus in had included in his range map of B. tridactylus. The Colombia, highlighting suitable and non-suitable pale-throated sloth is also absent west of the Negro areas for the species. Phillips et al. (2006) used eco- River and southeastern Venezuela, which differs from logical niche modeling based on maximum entropy the range map presented by Chiarello et al. (2008). (Maxent) to generate predictive models of species Therefore, B. tridactylus is restricted to the Guiana distribution for two Neotropical mammals, Microry- shield region and is sympatric with B. variegatus zomys minutus (Rodentia: Muridae) and B. variegatus. only along the northern margin of the Amazon River The modeled distribution of B. variegatus through (Fig. 1). the entire Neotropical region predicted suitable areas encompassing different biomes. Within Brazil, most The range map presented in Fig. 1 provides only an of the suitable areas were predicted in the Amazon estimated area of continuous distribution of these rainforest and Atlantic forest, although areas within sloth species. To properly evaluate the present-time the Cerrado biome were also considered suitable. In distribution and reveal possible isolated popula- fact, there are recent records of B. variegatus in the tions, recent records of species presence and absence Cerrado domain (Table 1), which indicates that for- are needed. This kind of study demands time and ested regions within this biome should not be dis- intensive field work. In the case of sloths their arbo- carded as occurrence localities for this species. real habits, slow movements, and time spent in the
Figure 1. Reevaluated range map of B. variegatus and B. tridactylus. Black circles and red triangles represent occurrence records for B. varie- gatus and B. tridactylus, respectively. These records are described in Table 1.
Edentata no. 11(1) • 2010 55 Table 1. Description of B. tridactylus (bold) and B. variegatus localities used to infer geographic distribution, except for localities described in Anderson and Handley (2001). Species records are based on museum collections (museum acronyms) and literature (references). We also considered data from field studies carried out from 2001 to 2009, including direct observations (*) and individuals captured for blood or tissue sampling (biological samples deposited in Labec DNA and Tissue Collection).
Locality Source of record - year Species Bolivia Beni Beni Biosphere Reserve Roldan and Simonetti (2001) B. variegatus Brazil Acre Assis Brasil Labec - 2009 B. variegatus Brasiléia Labec - 2009 B. variegatus Rio Branco Labec - 2009 B. variegatus Xapuri Labec - 2009 B. variegatus Alagoas Manimbu MZUSP - 1952 B. variegatus São Miguel dos Campos MZUSP - 1951 B. variegatus Mangabeiras Vieira (1953) B. variegatus Amapá Estrada Campo Verde km 7, Porto Platou MN B. tridactylus RDS Rio Iratapuru, Lg. Baliza IEPA - 2005 B. tridactylus Cachoeira de Santo Antônio, Rio Jari, Il. do Cemitério MPEG B. tridactylus Amazonas Balbina MZUSP - 1988 B. tridactylus Boca do Pauini MZUSP - 1974 B. variegatus Estirão do Equador, Rio Javari MPEG - 1960 B. variegatus Lago do Batista MZUSP - 1937 B. variegatus Maraã MZUSP - 1977 B. variegatus Rio Tootobi, Rio Demini MPEG - 1981 B. variegatus Rio Juruá MZUSP - 1902 B. variegatus Itacoatiara MZUSP - 1937 B. variegatus Santa Cruz, Rio Eiru MZUSP - 1936 B. variegatus Bahia Ilhéus Labec - 2006 B. variegatus Itabuna Labec - 2006 B. variegatus Espírito Santo Sooretama Biological Reserve Chiarello (1999); Lara-Ruiz and B. variegatus Srbek-Araújo (2006) Linhares Forest Reserve Chiarello (1999) B. variegatus Goiás Surrounds of Parque Nacional de Emas Fischer et al. (2004) B. variegatus Maranhão Imperatriz MPEG - 1987 B. variegatus Miritiba MZUSP - 1907 B. variegatus Res. Biol. Gurupi Lopes and Ferrari (2000) B. variegatus Minas Gerais Passos MN B. variegatus Parque Florestal Estadual Rio Doce Stallings et al. (1991) B. variegatus Rio Novo MN B. variegatus Teófilo Otoni Labec - 2006 B. variegatus Viçosa, Mata do Paraíso Prado et al. (2008) B. variegatus Pará Abaeté MN B. variegatus Altamira Labec - 2001 B. variegatus Belém, Castanhosinho, Igarapé MPEG - 1957 B. variegatus Belém, Instituto Agronômico do Norte MPEG - 1964 B. variegatus Belém MPEG - 1957 B. variegatus Belterra MN B. variegatus Benevides, Retiro de Nazaré, Estância MPEG - 1964 B. variegatus Cacoal MPEG B. variegatus Cametá MZUSP - 1937 B. variegatus Castanhal MPEG - 1958 B. variegatus Faro MN B. tridactylus Fordlandia MZUSP - 1960 B. variegatus Igarapé Açu MPEG - 1955 B. variegatus Igarapé Açu, Lazarópolis do Prata MPEG - 1955 B. variegatus
56 Edentata no. 11(1) • 2010 Table 1, continued.
Locality Source of record - year Species Brazil (cont.) Pará (cont.) Ilha Caviana de Fora Labec - 2004 B. variegatus Ipixuna, Rio Capim Grande MPEG - 1994 B. variegatus Juruti MPEG - 2006 B. variegatus Óbidos MN B. variegatus Paragominas, Faz. Cauxi MPEG B. variegatus Parauapebas - East Amazon Forest Labec - 2007 B. variegatus Rio Tocantins, Tucuruí, Ilha Tocantins MPEG - 1984 B. variegatus Rio Tocantins, Tucuruí, Vila Brabo MPEG - 1984 B. variegatus Rio Xingu, Cachoeira do Espelho MZUSP - 1986 B. variegatus Rod. Belém-Brasilia km 307 MPEG - 1960 B. variegatus Santarém, Ipanema MN B. variegatus Santarém, Santarém-Cuiabá km 16 MPEG - 1973 B. variegatus Taperinha MPEG B. variegatus Vigia, São Francisco MPEG - 1955 B. variegatus Paraíba João Pessoa Dantas-Torres et al. (2010) B. variegatus Paraná Londrina MZUSP - 1916 B. variegatus Pernambuco Tapera MZUSP - 1938 B. variegatus Recife and Carpina Forests Amorim et al. (2004) B. variegatus Zona da Floresta Bezerra et al. (2008) B. variegatus Rio de Janeiro Barreiros MN B. variegatus Parati, Pedra Branca MN B. variegatus Teresópolis MN B. variegatus Teresópolis, Fazenda Boa Fé MN B. variegatus Roraima Ilha de Maracá Barnett and Cunha (1994) B. variegatus Rio Mucajai, Rio Branco MZUSP - 1962 B. variegatus São Paulo Guaratinguetá MZUSP - 1957 B. variegatus Guarulhos Labec - 2001 B. variegatus Jundiaí Labec - 2001 B. variegatus Praia da Boracéia MZUSP - 1957 B. variegatus Rodovia Mogi-Dutra Labec - 2002 B. variegatus Santos MZUSP/Labec - 1918/2004 B. variegatus Serra da Cantareira MZUSP/Labec - 1950/2006 B. variegatus Serra do Mar Labec - 2004 B. variegatus São Paulo Labec - 2009 B. variegatus São Sebastião MZUSP/* - 1919/2008 B. variegatus Taboão da Serra Labec - 2003 B. variegatus Ubatuba MZUSP/* - 1905/2008 B. variegatus Tocantins Araguatins MZUSP - 1963 B. variegatus Near Angico and Santa Teresinha * - 2009 B. variegatus Peixe * - 2005 B. variegatus Costa Rica San Jose Vicinity San Isidro Del General MVZ - 1932 B. variegatus Limón Pueblo Nuevo de Guácimo Labec - 2005 B. variegatus Peru Huampami Rio Cenepa MVZ - 1978 B. variegatus Amazonas La Poza, Rio Santiago, 180m MVZ - 1979 B. variegatus Manu Biosphere Reserve Solari et al. (2006) B. variegatus Venezuela SE Caracas Urbani and Bosque (2007) B. variegatus
Edentata no. 11(1) • 2010 57 Figure 2. Predicted potential geographic distribution of B. tridactylus produced with 19 bioclimatic parameters and 2 topographic variables derived from remote sensing imagery. Colors represent habitat suitability and probability of the species’ occurrence.
58 Edentata no. 11(1) • 2010 We followed Phillips et al. (2006) and generated a niche models, such as Maxent, have been great assets predictive model of B. tridactylus distribution. After in identifying potential areas of species occurrence running Maxent (Fig. 2), we observed that the envi- and in supporting research in several fields, we wish ronmental variables that presented the largest contri- to emphasize that they are tools that will never replace butions to defining the potential areas of occurrence field efforts. In the case of sloths, predictive models for B. tridactylus were minimum temperature of cold- can help defining areas for field investigations, and est month (64% of contribution), temperature sea- thus contribute to a better comprehension of the spe- sonality (11%), mean temperature of coldest quarter cies. This is particularly interesting for B. tridactylus (5%), and topography (5%). The climatic variables due to the lack of studies on population genetics and that limit B. tridactylus occurrence are all related to phylogeography, which have already been performed cold temperatures, which is supported by the fact for B. variegatus (Moraes-Barros et al., 2002, 2006, that sloths are not fully homeothermic (Britton and 2007). Atkinson, 1938). Nadia de Moraes-Barros*, Sofia Silva and João While the model behavior and results fit the data set Stenghel Morgante, Laboratório de Biologia Evolu- and applied parameters (AUC = 0.98), it is important tiva e Conservação de Vertebrados (Labec), Depar- to mention that an inexistent gap is shown in Fig. 2 in tamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto the Amapá region (northern Brazil). This gap can be de Biociências, Universidade de São Paulo, Rua attributed to the environmental variable “minimum do Matão 277, 05508-090, São Paulo, SP, Brazil, temperature of the coldest month” that is corrupted e-mail: < [email protected] >, < sofiamarques1@ in that region. As mentioned before, the bioclimatic gmail.com > and < [email protected] >; and Ana variables were obtained through the WorldClim data- Paula Giorgi, Department of Geography, University set (Hijmans et al., 2005), which is based on an inter- of California, Los Angeles, 1255 Bunche Hall, Box polation of climate station data spread all over the 951524, Los Angeles, CA, 90095, email: < agiorgi@ world. As there are only a few stations in the Amapá ucla.edu >. region, interpolation will produce unprecise results. We believe that this might be the reason for the envi- *Corresponding author. ronmental layer being corrupted in that exact region. References As shown in Fig. 2, the model predicts the existence Amorim, A. L. M. J. A., Amorim Jr., A. A., Messias, of a highly suitable area between Colombia and Ven- J. B., Silva Jr., V. A. and Berinson, M. K. 2004. ezuela. There are, however, no occurrence records for Anatomical aspects of the placenta of the sloth any of the sloth species from this region (see Fig. 1). Bradypus variegatus, Schinz, 1825. Int. J. Morphol. This may be attributed to the lack of field efforts, and 22: 9–18. thus occurrence data, due to geopolitical issues. In Anderson, R. P. and Handley, C. O. 2001. A new spe- our model, northern Venezuela was also predicted as cies of three-toed sloth (Mammalia: Xenarthra) suitable for B. tridactylus. Sloth occurrences in that from Panama, with a review of the genus Brad- region were, however, only recorded for B. variega- ypus. Proc. Biol. Soc. Wash. 114: 1–33. tus. Important variables such as geographical barri- Ávila-Pires, F. D. and Gouveia, E. 1977. Mamíferos ers, competition, and preying are not considered in do Parque Nacional do Itatiaia. Bol. Mus. Nac., these models. The fact that environmental features of Rio de Janeiro, Zool. 291: 1–29. a particular area fit the attributes of the species’ niche Barnett, A. A. and Cunha, A. C. 1994. Notes on the therefore does not necessarily mean that sloths indeed small mammals of Ilha de Maracá, Roraima State, inhabit the area. Due to the arboreal habits of sloths, Brazil. Mammalia 58: 131–137. it is also important to include forest cover in these Bezerra, B. M., Souto, A. S., Halsey, L. G. and Schiel, analyses. In a preliminary analysis, we superimposed N. 2008. Observation of brown-throated three- a map of present-time forested areas to our predictive toed sloths: mating behaviour and the simul- model. We observed that some areas predicted as suit- taneous nurturing of two young. J. Ethol. 26: able for B. tridactylus are no longer covered with for- 175–178. ests, indicating that the total suitable region for this Britton, S. W. and Atkinson, W. E. 1938. Poikilother- sloth’s occurrence may be smaller than suggested by mism in the sloth. J. Mammal. 19: 94–99. our model (data not shown). Castillo, R. and Salas, V. 2006. Estado de Conserva- ción del Parque Nacional Macarao. In: BioParques: In this study, we reevaluated the range of the brown Asociación Civil para la Conservación de los and the pale-throated sloth. Although ecological Parques Nacionales. Programa de Observadores de
Edentata no. 11(1) • 2010 59 Parques. < http://www.bioparques.org >, < http:// Massoia, E. 1980. Mammalia de Argentina. 1. Los www.parkswatch.org >. mamíferos silvestres de la provincia de Misiones. Chiarello, A. and Members of the IUCN/SSC Eden- Iguazú 1: 15–43. tate Specialist Group. 2008. Bradypus tridactylus. Mikich, S. B. and Bérnils, R. S. 2004. Livro Vermelho In: IUCN 2010. IUCN Red List of Threatened da Fauna Ameaçada no Estado do Paraná. < http:// Species. Version 2010.2. < www.iucnredlist.org >. www.pr.gov.br/iap >. Downloaded on 13 July Downloaded on 15 July 2010. 2010. Chiarello, A. 1999. Effects of fragmentation of the Moraes-Barros, N., Silva, J. A. B. and Morgante, J. S. Atlantic forest on mammal communities in In Press. Morphology, molecular phylogeny, and south-eastern Brazil. Biol. Conserv. 89: 71–82. taxonomic inconsistencies in the study of Brad- Dantas-Torres, F., Ferreira, D. R. A., Melo, L. M., ypus sloths (Pilosa: Bradypodidae). J. Mammal. Lima, P. C. P., Siqueira, D. B., Albuquerque, L. C. 92: in press. R., Melo, A. V. and Ramos, J. A. C. 2010. Ticks Moraes-Barros, N., Miyaki, C. Y. and Morgante, J. S. on captive and free-living wild animals in north- 2002. Genetic diversity in different populations eastern Brazil. Exp. Appl. Acarol. 50: 181–189. of sloths assessed by DNA fingerprinting.Braz. J. Fischer, W. A., Ramos-Neto, M. B., Silveira, L. and Biol. 62: 503–508. Jacomo, A. T. 2004. Human transportation net- Moraes-Barros, N., Silva, J. A. B., Miyaki, C. Y. and work as ecological barrier for wildlife on Brazil- Morgante, J. S. 2006. Comparative phylogeogra- ian Pantanal-Cerrado corridors. In: Proceedings phy of the atlantic forest endemic sloth (Bradypus of the 2003 International Conference on Ecology torquatus) and the widespread three-toed sloth and Transportation, C. L. Irwin, P. Garrett and (Bradypus variegatus) (Bradypodidae, Xenarthra). K. P. McDermott (eds.), pp. 182–194. Center Genetica 126: 189–198. for Transportation and the Environment, North Moraes-Barros, N., Miyaki, C. Y. and Morgante, Carolina State University, Raleigh, NC. J. S. 2007. Identifying management units in Gardner, A. L. 2007. Mammals of South America. non-endangered species: the example of the sloth The University of Chicago Press, Chicago and Bradypus variegatus Schinz, 1825. Braz. J. Biol. 6: London. 829–837. Graham, C. H., Ferrier, S., Huettman, F., Moritz, C. Moreno, S. and Plese, T. 2006. The illegal traffic in and Peterson, A. T. 2004. New developments sloths and threats to their survival in Colombia. in museum-based informatics and applications Edentata 7: 10–18. in biodiversity analysis. Trends Ecol. Evol. 19: Nix, H. 1986. A Biogeographic Analysis of Australian 497–503. Elapid Snakes. Australian Government Publishing Hayssen, V. 2009. Bradypus tridactylus (Pilosa: Service, Canberra. Bradypodidae). Mamm. Species 839: 1–9. Onelli, C. 1913. Biología de algunos mamíferos Hayssen, V. 2010. Bradypus variegatus (Pilosa: argentinos. Rev. Jardín Zool. 9: 77–142. Bradypodidae). Mamm. Species 42(850): 19–32. Phillips. S. J., Anderson, R. P. and Schapire, R. E. Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, 2006. Maximum entropy modeling of spe- P. G. and Jarvis, A. 2005. Very high resolution cies geographic distributions. Ecol. Model. 190: interpolated climate surfaces for global land areas. 231–259. Int. J. Climat. 25: 1965–1978. Prado, M. R., Rocha, E. C. and Giudice, G. M. L. Lara-Ruiz, P. and Srbek-Araújo, A. C. 2006. Com- 2008. Mamíferos de médio e grande porte em portamento potencialmente reprodutivo da pre- um fragmento de Mata Atlântica, Minas Gerais, guiça-comum, Bradypus variegatus (Xenarthra: Brasil. Rev. Árvore 32: 741–749. Bradypodidae): observações de campo. Edentata Redford, K. H. and Eisenberg, J. F. 1992. Mammals 7: 44–46. of the Neotropics, Volume 2: The Southern Cone: Linnaeus, C. 1758. Systema Naturae per Regna Tria Chile, Argentina, Uruguay, Paraguay. The Univer- Naturae, Secundum Classes, Ordines, Genera, Spe- sity of Chicago Press, Chicago. cies, cum Characteribus, Differentiis, Synonymis, Ríos, G. Z. 2001. Sustentabilidad de la cacería de Locis. Editio decima, reformata Vol. 1. Laurentii subsistencia: el caso de cuatro comunidades Qui- Salvii, Stockholm, Sweden. chuas em la Amazonía nororiental ecuatoriana. Lopes, M. A. and Ferrari, S. F. 2000. Effects of human J. Neotrop. Mammal. 8: 59–66. colonization on the abundance and diversity of Roldan, A. I. and Simonetti, J. A. 2001. Plant-mam- mammals in eastern Brazilian Amazonia. Conserv. mal interactions in tropical Bolivian forests with Biol. 14: 1658–1665. different hunting pressures. Conserv. Biol. 15: 617–623.
60 Edentata no. 11(1) • 2010 Schinz, H. R. 1825. Das Thierreich eingetheilt nach dem Bau der Thiere als Grundlage ihrer Naturge- schichte und der vergleichenden Anatomie. Vol. 4. J. G. Cotta, Stuttgart and Tübingen, Germany. Silva Jr., A. P. and Pontes, A. R. M. 2008. The effect of a mega-fragmentation process on large mammal assemblages in the highly-threatened Pernam- buco Endemism Centre, north-eastern Brazil. Biodivers. Conserv. 17: 1455–1464. Solari, S., Pacheco, V., Luna, L., Velazco, P. M. and Patterson, B. D. 2006. Mammals of the Manu Biosphere Reserve. In: Mammals and Birds of the Manu Biosphere Reserve, Peru, B. D. Patterson, D. F. Stotz and S. Solari (eds.), pp. 13–23. Fieldi- ana: Zoology, new ser., no. 110. Field Museum of Natural History, Chicago. Stallings, J. R., Fonseca, G. A. B., Pinto, L. P. S., Aguiar, L. M. S. and Sábato, E. L. 1991. Mamífe- ros do Parque Florestal Estadual do Rio Doce, Minas Gerais, Brasil. Rev. Bras. Zool. 7: 663–677. Urbani, B. and Bosque, C. 2007. Feeding ecology and postural behaviour of the three-toed sloth (Bradypus variegatus flaccidus) in northern Ven- ezuela. Mamm. Biol. 72: 321–329. Vieira, C. C. 1953. Sobre uma coleção de mamíferos do Estado de Alagoas. Arq. Zool. Est. S. Paulo 8: 209–222. Wetzel, R. M. 1982. Systematics, distribution, ecology, and conservation of South American edentates. In: Mammalian Biology in South America, M. A. Mares and H. H. Genoways (eds.), pp. 345–375. Pymatuning Laboratory of Ecology, University of Pittsburgh, Pittsburgh, Pennsylvania.
Edentata no. 11(1) • 2010 61 Activity Patterns, Preference and Use of Floristic much of its historical range. The distribution of Resources by Bradypus variegatus in a Tropical B. variegatus once encompassed almost the entire Colombian territory (Wetzel, 1982; Janzen, 1988; Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Morales-Jiménez et al., 2004). Today, it is limited Colombia to a few coastal areas, some inter-Andean lowland localities, and the Pacific Chocó region and Amazon Leyn Castro-Vásquez (Moreno and Plese, 2006). Marlon Meza Tinka Plese Its long-term survival is threatened by wildlife Sergio Moreno-Mora trade, habitat destruction, and forest fragmenta- tion. Moved by the expansion of farming and urban Abstract frontiers, 101,000 ha of natural forest are destroyed in Colombia each year (Chaves and Arango, 1998; Monthly field surveys were carried out from February IDEAM, 2004) with the direct consequence of to September 2004 to study behavioral and ecological the disappearance of its wildlife. One of the most aspects of Bradypus variegatus in a tropical dry forest threatened ecosystems is the tropical dry forest fragment on “El Ceibal”, Santa Catalina, Bolívar, (Janzen, 1988). Less than 1% of its original area Colombia. The study included samples collected remains intact in Colombia (Chaves and Arango, during the dry and wet seasons. Scan sampling was 1998; IDEAM, 2004). used to record B. variegatus activities (feeding, rest- ing, moving, grooming, and surveillance). Plant spe- Most sloth studies have been carried out in tropical cies utilized for these activities were identified. Sloths rain forests, such as Barro Colorado Island in Panama spent most of their time resting (56%), followed by (Montgomery and Sunquist, 1978). The few exist- moving (23%), surveillance (10%), grooming (8%), ing studies on Colombian three-toed sloths focused and feeding (3%). Generally, sloths were found on on aspects related to the behavior, rehabilitation and trees with heights from 9 to 32 m, with canopy cover- relocation of individuals rescued from illegal trade age of 9 to 364 m2 and diameter at chest height from (Moreno and Plese, 2006) and on wild sloths inhabit- 10 to 44.2 cm. Individuals were usually found in the ing a swamp forest in Puerto Nariño, in the Colom- tree canopy. Cavanillesia platanifolia (Bombacaceae), bian Amazon region (Kendall et al., 2006). Guazuma umbilifolia and G. tomentosa (Sterculiaceae) were used as food sources. The goals of the present study were to determine behavioral and ecological aspects of B. variegatus in Keywords: Bradypus variegatus, activity patterns, trop- a tropical dry forest fragment. The research focused ical dry forest, floristic resources on activity patterns, use of plant species, tree stratum, and preferred forest area. Results were compared by Introduction gender, age class, season, and time of day.
The three-toed sloth Bradypus( variegatus) is a species Materials and Methods associated to the New World tropical forests (Eisen- berg and Thorington, 1973). It is found on high Study area, climate and vegetation tree strata in varied ecosystems, such as dry forests, rain forests, riparian forests and secondary forests “El Ceibal” is a 2,500 ha cattle ranch located in the (Eisenberg, 1989; Elizondo, 1999). Today, as the dis- northern region of Colombia, Department of Boli- tribution and abundance of sloths tend to diminish var, municipality of Santa Catalina (10°37'36"N, together with their natural environment, there is a 75°14'50"W; maximum elevation 34 m asl; Fig. 1). growing interest in the scientific community to learn Natural forests cover 300 ha of the ranch (Rodríguez, more about them and use this knowledge in conser- 2001). vation efforts. Numerous studies have been carried out on this species, but there is still much ignorance Minimum and maximum medium monthly tempera- and controversy about its ecology. tures in the area of “El Ceibal” were 24°C and 35°C, respectively, in 2002 and 2003. Minimum and maxi- Bradypus variegatus is highly susceptible to habi- mum medium monthly humidity during the same tat alteration. Its limited mobility, reduced home period were 51% and 90%, respectively. Average range and shy nature make it highly vulnerable and yearly rainfall was 925 mm (Proyecto Titi-Colombia, account for the disappearance of this species from 2002, 2003). The climate is bimodal; the mild rainy
62 Edentata no. 11(1) • 2010 season starts in mid-April and continues on to May species. Some fragments are connected through lower and June. There is a transitional dry period (locally vegetation corridors, characterized by the presence of called “veranillo de San Juan”) during July and spiny plants with small foliage and a great number August, followed by a strong rainy season lasting from of leguminous plants (Rodríguez, 2001). The angio- September to the end of November. The dry season sperm flora of “El Ceibal” is composed of 412 spe- starts in December and ends in March. During this cies. Trees are the most representative plant life form, time, most trees lose their foliage and some bloom. accounting for 33% of all species. Flowering and The region is classified as Tropical Dry Forest (Hold- fructification seasons of most species correspond to ridge, 1996; Chaves and Arango, 1998). the rainy season (Ramírez and Tesillo, 2001).
Two well-defined seasons occurred during the sam- Data collection pling period. The dry season encompassed a period of 57 days from February 3 to March 31. No rain Two preliminary recognition field trips were carried was recorded during this period. The rainy season out in December 2003 and January 2004. Two sam- lasted from April to September. Normally, this season pling areas were chosen based on vegetation type and is differentiated in three periods: mild rainy, “vera- presence of B. variegatus. nillo de San Juan”, and strong rainy. However, during our sampling year the “veranillo de San Juan” did not A total of 16 field trips of four days duration, with a occur; instead, it rained throughout. time interval of 10 days between them, were carried out between February and September 2004. A total of The forested areas of “El Ceibal” are fragments within 64 days and 594 hours of observations were recorded, pastures with deforestation pressure on fine wood partially covering the dry and rainy periods.
Figure 1. Study Area: Hacienda El Ceibal, Santa Catalina, Bolivar, Colombia.
Edentata no. 11(1) • 2010 63 Three daily observation journeys were done; morning fieldwork. Schedules were designed in order to sampling from 07:00 to 11:00 (total: 256 hours); after- register activities and collect vegetation data. Sam- noon sampling from 14:00 to 18:00 (total: 256 hours); pling times were determined based on the behav- and nocturnal sampling from 18:30 to 22:30 (total: ior observed during ad libitum sampling (Altmann, 24 hours). Nocturnal samplings were done only on 1974). individuals that had already been observed during the day; this facilitated locating individuals in the dark. Scan Sampling (Altmann, 1974) was used to record For this reason, evening observations were scarce in three-toed sloth activities. The behavioral conduct relation to the morning and afternoon samplings. of individuals located while sampling was recorded during five minute periods with intervals of ten min- Two observation areas were chosen for the study: one utes between observations (Zerda, 2004). The activi- in the forest interior and the other on the forest border. ties were classified as follows: A transect of 3,000 m length was selected in the forest interior for search of B. variegatus. This area is char- • Feeding: ingesting part of a plant acterized by the dominance of the botanical families Fabaceae, followed by Sapindaceae, Euphorbiaceae • Resting: immobile on a tree or liana and Bignoniaceae (Rodríguez, 2001). Most trees are approximately 15 years old (L. Soto, pers. comm.). • Moving: moving on a tree or between trees The most diverse genera in this habitat are Trichilia, Coccoloba, Paullinia, Capparis, Bunchosia, and Eugenia • Grooming: scratching itself (Rodriguez, 2001). The forest interior presents a tree level stratification: the canopy, represented by 10 to • Surveillance: observing for potential predators 25 m high trees such as Albizzia niopoides (“guaca- and/or watching juveniles during the indepen- mayo”), Bursera simarouba (“indio en cuero”), Spon- dence process dias mombin (“jobo”), and Triplaris americana (“vara santa”). Some emergent trees, such as Cavanillesia pla- • Other: engaged in an activity different from the tanifolia (“macondo”), may reach 35 m height. The previous ones middle stratum is formed by juvenile trees that grow in patches and consists of Trichilia acuminata (“negrito”), The individuals were classified by age based on their Mayna grandifolia (“puerco espín”), and Stylogyne tur- size and body weight (Emmons and Feer, 1990; bacensis (“patica de paloma”). Some shrubs with thin Plese and Moreno, 2005): stems, such as Capparis baducca, are also present. The lower stratum is herbaceous with plants smaller than • Adult: individuals with 400–750 mm body one meter, such as Loira latifolia and Rivinia humilis length and 2.3–5.5 kg weight (Rodríguez, 2001). We recorded the presence of lianas and climbing plants dominated by Fabaceae, such as • Juvenile: individuals that are independent from Bauhinia glabra and Dalbergia brownei; Bignoniaceae, their mother but do not reach adult measure- such as Anemopaegma inundatum and Pithecoctenium ments, with approximate weight of 1.2–2.3 kg crucigerum; and Sapindaceae, such as Paulinia cururu. Epiphytic plants are scarce in this area. • Infant: individuals that are found permanently or semi-permanently on the mothers’ abdomen, A transect of 2,500 m was selected in the forest border. with weights <1.2 kg. Most of the trees in this area are found on the edge of a lagoon and are 7 to 8 years old (L. Soto, pers. comm.). In both sampling areas, trees on which sloths Common tree species in this area are Guazuma ulmi- had been observed were marked with a consecu- folia and Cecropia peltata. Tree diversity is greater in tive number in aluminum tags, as well as marking the interior of the forest (83 tree species) than in the tape with the same number, to facilitate their trac- forest border (30 species). In turn, herbaceous climb- ing and identification. Height, Diameter at Chest ing plants are more abundant in the borders than in Height (DCH), and Crop Coverage (see Rangel and the interior. Similar percentages of shrubs and woody Velásquez, 1997) were registered for all marked trees. lianas occur in the interior and on the border (Rodrí- guez, 2001). For the purposes of this study, trees were divided ver- tically in Lower Part (from ground to top of the first Behavior categories were selected following Zerda branch), Middle Part (from the first branch to the (2004). They were clearly delineated to facilitate beginning of the canopy), and Higher Part (canopy
64 Edentata no. 11(1) • 2010 of the tree) in order to know which of these parts was observation time in this activity (Fig. 3). This may be most commonly used by B. variegatus. related to the high energy demand of maintaining off- spring that were born mostly in November, December, Results and Discussion and January. Males spent more time feeding during the mild rainy season (8.3%). Similarly, this may be B. variegatus activities by season and by age group related to a greater sexual activity during the months of June and July. Feeding was not observed in either During the dry season, infants spent most of their gender during the strong rainy season (Fig. 3). Due to time resting and grooming. Adults and juveniles were the fact that sloths were observed most of the time in also resting most of their time, followed by surveil- the canopy and that the foliage becomes dense during lance and moving, likely looking for food sources and the strong rainy season, it is very difficult to watch for shelters from the sun (Fig. 2). the feeding activity of B. variegatus in this period.
During the mild rainy season, adults and juveniles Seasonal variation was also observed in moving activ- were resting most of the time, followed by surveil- ity and may be tied to offspring care and sexual activ- lance in adults and moving in juveniles. For adults, ity. Males and females showed little moving activity surveillance activity increased during the dry season. during the dry season, when infants are dependent Most individuals were females with offspring. Lac- and vulnerable, while moving activity increased tating females dedicate a good part of their time to during the rainy season (Fig. 3). Males move more supervision while their offspring explore and move during the mild rainy season, likely because they are through the tree branches to acquire the necessary looking for potential mates. Females are more actively skills to survive on high trees and become indepen- moving during the strong rainy season, likely because dent. These observations coincide with Soares and they are looking for appropriate places to give birth Carneiro (2002), who state that the infants start and care for their newborn. exploring their surroundings by themselves to know their environment in case of falling or getting lost. B. variegatus activities by period of day
In all age groups, resting activity was higher during All individuals (adults, juveniles, infants, males, and the strong rainy season than during the mild rainy females) were active during the day and at night season (Fig. 2). Surveillance on the infants also (Fig. 4). Resting was more frequent during the day, increased because the latter were more independent while feeding activities were more common during in their activities. The percentage of surveillance the night hours. Inactivity of B. variegatus during activity in adults continued being predominant after the day is probably related to stomach satiation after resting activity. During this season, observation of feeding (Sunquist and Montgomery, 1973). infants decreased and that of adult males increased. Use of plant species by B. variegatus B. variegatus activities by season and by gender Montgomery and Sunquist (1975) mentioned that During the dry season, feeding activity was best repre- trees should have specific attributes with regard to sented by the females who invested 2.3% of the total species, architecture, associated plants (mainly lianas),
Figure 2. Activities of B. variegatus by season and by age group. Figure 3. Activities of B. variegatus by season and by gender.
Edentata no. 11(1) • 2010 65 and local spacing and distribution to be potentially is in contrast to Goffart (1971) who states that sloths selected by a sloth. Some of these attributes were depend on the genus Cecropia for feeding. observed for the trees selected by B. variegatus in this study. In accordance with Sunquist and Montgomery (1973), this study indicates that sloths basically feed upon the Tree species: The utilization of plant species by species of trees on which they remain during different B. variegatus is shown in Table 1. There is an appar- seasons (Table 2). Guazuma ulmifolia and P. septena- ent preference of B. variegatus for C. platanifolia, tum were the most frequently used forest border trees. G. ulmifolia, P. septenatum, and C. peltata. They were also used as a food source. Cecropia peltata is very common in forest borders. It is therefore likely During the dry season, the animals mainly fed on that sloths use it not only for shelter, but also for feed- C. platanifolia in the interior of the forest, while they ing (Fig. 5). foraged on G. ulmifolia, G. tomentosa and P. septena- tum on the forest edge during the rainy season. We did Tree architecture: a positive correlation was found not observe sloths feeding upon C. peltata although between tree height and diameter at chest height it was present on the forest border. This agrees with (DCH) and the permanence time of individu- Montgomery and Sunquist (1975) who report that als on the trees (y = 55.82 x + 30.35, R2 = 0.09 and three-toed sloths feed on a great variety of trees, and y = 0.21 x + 3.31, R2 = 0.04 for height and DCH,
TABLE 1. Utilization of plant species by B. variegatus. Avg. Avg. Avg. Common Forest Species Family N Height DAP Coverage Use Part name localization (m) (cm) (m 2) Anacardium Anacardiaceae Caracolí Border 1 21 92.3 364 Resting excelsum Bravaisia Acanthaceae Palo de agua Border 1 18 144.2 36.5 Resting integerrima Resting, Mobiliza- Cavanillesia Interior and Flower Bombacaceae Macondo 2 31.5 110 97.1 tion, Feeding, platanifolia border bud (mainly dry season) Guarumo Cecropia peltata Cecropiaceae Border 2 13 31.7 43.4 Resting Yarumo Interior and Ceiba pentandra Bombacaceae Ceiba Bonga 1 23 45.5 10.8 Resting border Interior and Resting, Crataeva tapia Capparidaceae Naranjuelo 1 9 34 54.9 border Mobilization Guazuma Resting, Mobiliza- Sterculiaceae Guásimo Border 2 10 27.5 54.2 Leaves tomentosa tion, Feeding Guazuma Interior and Sterculiaceae Guásimo 3 13 47.4 76 Resting, Feeding Leaves ulmifolia border Interior and Lecythis minor Lecythidaceae Olla de mono 1 15 23.2 22 Resting border Pithecellobium Fabaceae Interior and Resting, Campáno 2 20 55.8 220.4 saman – Mimosoideae border Mobilization Pseudobombax Majagua Interior and Resting, Mobiliza- Bombacaceae 3 18.5 81.1 100.8 Leaves septenatum Colorá border tion, Feeding Resting, Mobiliza- Sapium Euphorbiaceae Ñipi ñipi Border 2 19.5 58.55 52 tion, Surveillance acuparium (rainy season) Tabebuia Interior and Bignonaceae Polvillo 1 15 24.2 41 Resting billbergii border Trichanthera Resting, Acanthaceae Palo de Agua Border 1 18 60.5 47.8 gigantea Mobilization Average: 17.5 64.7 90.6
66 Edentata no. 11(1) • 2010 respectively). The correlation was slightly negative for 9 m2 in G. tomentosa to 364 m2 in A. excelsum, with canopy coverage (y = -1.094 x + 1.055, R2 = 0.004). an average of 90.6 m2 for all species.
Trees more commonly used by sloths showed highly Similar to reports by Montgomery and Sunquist varying characteristics. Sloths selected tree heights (1978), B. variegatus was more commonly observed on from 9 m in C. tapia, to 32 m in C. platanifolia, with trees with a canopy coverage of < 200 m2, correspond- an average of 17.5 m height for all species. DCH ing with 91.3% of all sampled trees. The remaining varied from 10 cm in G. tomentosa to 144.2 cm in 8.7% of utilized trees had canopy coverages between B. integerrima, with an average of 64.7 cm for all spe- 200 and 400 m2. Trees with greater canopy coverage cies. Selected canopy coverage was wide-ranging from were not utilized by the sloths in the study area.
Figure 4. Activities of B. variegatus by period of day. Figure 5. Tree Species Utilization by B. variegatus by season.
TABLE 2. Permanence time of B. variegatus by season and tree species. Dry season Mild rainy season Strong rainy season Tree species Hours % Hours % Hours % Maclura tinctoria 0.0 0.0 0.5 0.4 0.00 0.0 Abizzia caribea 0.0 0.0 0.0 0.0 0.62 1.0 Pithecellobium saman 0.0 0.0 1.5 1.2 0.37 0.6 Crataeva tapia 0.0 0.0 2.5 2.0 0.00 0.0 Sapium acuparium 0.0 0.0 2.0 1.6 0.37 0.6 Bravaisia integuerrima 2.4 2.6 0.0 0.0 0.00 0.0 Trichantera gigantea 0.0 0.0 3.9 3.1 0.00 0.0 Anacardium excelsum 4.2 4.6 0.0 0.0 0.00 0.0 Tabebuiia billbergii 0.0 0.0 6.0 4.8 0.00 0.0 Ceiba pentandra 4.5 4.9 0.0 0.0 0.00 0.0 Guazuma tomentosa* 0.0 0.0 9.0 7.2 0.00 0.0 Lecythis minor 0.0 0.0 0.0 0.0 6.54 10.5 Cecropia peltata 0.0 0.0 15.7 12.5 12.34 19.8 Pseudobombax septenatum* 0.0 0.0 36.4 29.1 12.90 20.7 Guazuma ulmifolia* 0.0 0.0 47.7 38.1 29.16 46.8 Cavanillesia platanifolia* 81.1 88.0 0.0 0.0 0.00 0.0 Total: 92.2 100.0 125.2 100.0 62.3 100.0 * Tree species on which B. variegatus was observed feeding.
Edentata no. 11(1) • 2010 67 Feeding was more commonly observed in trees with Part of the forest preferred by B. variegatus greater coverage, both in the forest border and in the forest interior. Possibly, greater trees provide more During the dry season, when most tropical dry forest abundant feeding sources and shelter. trees partially or totally lose their foliage, sloths were mainly found in the forest interior and almost exclu- Plants associated with the utilized trees: most trees sively on C. platanifolia (Fig. 6). The latter initiates utilized by sloths were characterized by a great blooming during this season, and sloths mainly fed number of climbing plants (Table 3), particularly on on its flower buds. During the rainy season, trees the forest border. These plants likely facilitate access renew their foliage and sloths are generally found on to the canopy and provide camouflage and shelter the forest border. In this period, they mainly feed on from the sun. the new leaves and buds of G. ulmifolia and P. sep- tenatum (Fig. 5). Our observations thus confirm the Part of the tree preferred by B. variegatus factors determining habitat selection described by Eisenberg and Thorington (1973) for arboreal mam- In most cases (81.7%), sloths were found in the mals and by Montgomery and Sunquist (1978) for canopy. Displacements from tree to tree were prefer- sloths in Barro Colorado. ably carried out using the interception of the upper canopy branches. Sloths were observed on the middle Acknowledgements: To Octavio Gálvis for his scien- part of the trees in 17.7% of the observations, and the tific advice and valuable academic collaboration in remaining 0.6% on the lower part of trees. the development of this study. To the biologists Fred Ávila, Orlando Padilla and Álvaro Acosta for their great contribution to enrich this investigation. To the Tamarin Project (Proyecto Tití), especially Luís Soto, Francisco García, and Jaime Causado for their scien- tific advice and for allowing us to use bibliographical material, equipments and facilities. To Félix Medina and Lino Olivares for their great collaboration in the field. To Hermes Cuadros and Jorge Ferrer for their help with identifying plant material. To the residents and workers at the farm “El Ceibal” for providing lodging and for making the development of this research a pleasant experience.
Leyn Castro-Vásquez, Calle 76, #35-39, Apto 4, Bar- ranquilla, Colombia, e-mail: < leyncastro@yahoo. com.ar >; Marlon Meza, Carrera 45, #65-55, Bar- ranquilla, Colombia, e-mail: < chemiodophurus@ Figure 6. Relative forest location of B. variegatus. hotmail.com >; Tinka Plese, Fundación UNAU, Circular 1ª, #73-24, Medellín, Colombia, e-mail: < [email protected] > and Sergio Moreno-Mora, TABLE 3. Climbing plants utilized by B. variegatus. Fundación UNAU, Circular 1ª, #73-24, Medellín, Species Family Common name Colombia, e-mail: < [email protected] >. Bauhinia glabra Caesalpiniaceae Bejuco cadena References Byttnenia sp. Sterculiaceae Altmann, J. 1974. Observational study of behavior: Chamisoa altisima Amaranthaceae Pintabollo sampling methods. Behaviour 49(3): 227–267. Cissus sicyoides Vitaceae Bejuco de agua Chaves, M. E. and Arango, N. 1998. Informe Nacio- Dioclea sp. Fabaceae nal sobre el Estado de la Biodiversidad 1997 — Colombia Fabaceae - . Instituto Alexander von Humboldt, Indigofera jamaicensis Arroz con coco Papilionoideae Ministerio del Medio Ambiente, PNUMA, Bogotá. Macfadyena unguis-cati Bignoniaceae Bejuco uñita Eisenberg, J. 1989. Mammals of the Neotropics, Volume Leguminosae - Momordica charantia Platanito 1: The Northern Neotropics: Panama, Colombia, Papilionoideae Venezuela, Guyana, Suriname, French Guiana. Paullinia sp. Sapindacea The University of Chicago Press, Chicago.
68 Edentata no. 11(1) • 2010 Eisenberg, J. F. and Thorington Jr., R. W. 1973. Proyecto Titi-Colombia. 2002. Análisis pluviomé- A preliminary analysis of a Neotropical mammal trico de El Ceibal. Informe de actividades para fauna. Biotropica 5(3): 150–161. Disney Animal Kingdom. Unpublished Report, Elizondo, L. H. 1999. Bradypus variegatus Schinz, Proyecto Tití Colombia. 1825. Unidades Básicas de Información. Instituto Proyecto Titi-Colombia. 2003. Análisis pluviomé- Nacional de Biodiversidad.
Edentata no. 11(1) • 2010 69 1994). Although tamanduas have not been seen in Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua open water in the past, a researcher working at the mexicana) in Panama site watched a tamandua enter one of the lake inlets between the island’s peninsulas and swim across Helen Esser (K. Reiss, pers. comm.). Movement across the canal Danielle Brown has not been explicitly measured for the vast major- Yorick Liefting ity of mammals, but individuals may take the plunge to gain access to food or mates, disperse or escape Abstract predators.
The ability to swim has been well documented in While driving a small boat in Gatun Lake (9°10'40"N, many species of the order Xenarthra but the litera- 79°50'01"W), at 13:30 h on 26 January 2010, ture implies that wild Tamandua anteaters avoid the H.E. and Y.L. witnessed an adult T. mexicana swim- water. On 26 January 2010, while driving a boat ming across the Panama Canal. The animal was across the Panama Canal (9°10'40"N, 79°50'01"W), coming from the direction of Buena Vista, the near- the authors witnessed an adult T. mexicana swim- est mainland peninsula at a distance of approximately ming 120 m offshore, in a straight line towards Barro 120 m, and was swimming directly towards Barro Colorado Island, still 280 m away. The tamandua Colorado Island which was still another 280 m away was swimming without any difficulty and its choice (Fig. 1). The tamandua was swimming with most of crossing the canal at a very narrow point suggests of its long snout above the water, while the rest of that the animal had knowledge of the topography. its body was completely submerged, but it did not It is very likely that other crossing points exist and appear to be having any difficulties. Its choice of that there is regular exchange between populations of crossing the canal at a very narrow point suggests that tamanduas living on the mainland and the island, as the anteater had knowledge of the topography, pos- is the case with other mammals. sibly from previous experience.
Keywords: Tamandua mexicana, Panama Canal, Barro H.E. and Y.L. decided to put the animal into the boat Colorado Island, swimming, anteater and drive it across the channel because they feared that an oncoming tanker ship might drown the ant- Swimming has been well documented in a number eater in its massive wake. As soon as they extended of xenarthran species, including giant anteaters (Myr- one of the paddles in the water near the animal it mecophaga tridactyla; da Silveira, 1968; Montgom- grasped onto it and climbed into the boat. As the ery, 1985; Nowak, 1999), sloths (Bradypus variegatus authors continued across the canal, the tamandua and Choloepus hoffmanni; Beebe, 1926; Anderson tried to jump out of the boat several times and was and Handley, 2001) and some armadillos (Dasypus eventually successful, immediately orienting towards spp.; Moeller, 1975) but the literature implies that the island and swimming in a straight line the remain- wild Tamandua anteaters avoid the water (Montgom- ing 50 m to the shore (Fig. 1). The anteater was last ery, 1985; Eisenberg, 1989; Rodrigues et al., 2001). seen clinging to some low overhanging branches and Northern tamanduas (Tamandua mexicana) have been pulling itself out of the water. studied primarily on Barro Colorado Island (9°09'N, 79°51'W), a 1562-ha hilltop in Gatun Lake in central While we cannot be certain that the anteater would Panama (da Silveira, 1968; Montgomery and Lubin, have made it across the canal without assistance, it 1977). The island was formed by the damming of the certainly behaved as though it was a strong swimmer Chagres River that created the Panama Canal in 1912 and comfortable in the water. It is very likely that (Dietrich et al., 1982) and is separated from the sur- other crossing points exist and that there is regular rounding mainland by 200–1000 m, so that island exchange between populations of tamanduas living populations of mammals are not completely iso- on the mainland and the island, which would reduce lated (Wright et al., 1994). Many species have been the genetic isolation of the island population. If a observed swimming in the lake, including sloths willingness to take to water is widespread in Taman- (B. variegatus and C. hoffmanni), agoutis (Dasyprocta dua anteaters, it helps to explain the broad distribu- punctata), howler monkeys (Alouatta palliata), coatis tion of these species and suggests an ability to locate (Nasua narica), jaguars (Felis onca), tapirs (Tapirus isolated patches of habitat in areas that have been bairdii), peccaries (Tayassu tajacu), and deer (Odocoi- modified by canals, dams, or rivers. leus virginianus and Mazama americana; Wright et al.,
70 Edentata no. 11(1) • 2010 Figure 1. Barro Colorado Island and southern tip of Buena Vista peninsula (bottom center), with the location of the northern tamandua found swimming across the Panama Canal. The triangle marks the location where the animal was first seen. The X is where the anteater left the boat and swam for the nearest shore. [Map created by D.B. using ArcGIS 9.3.1, from basemaps created by Autoridad del Canal de Panamá – Unidad de Sensores Remotos, 2003]
Helen Esser, Wageningen University, Haarweg 69, Beebe, W. 1926. The three-toed sloth Bradypus( cucul- 6709 PP Wageningen, the Netherlands, e-mail: liger cuculliger Wagler). Zoologica 7: 1–67.
Edentata no. 11(1) • 2010 71 Moeller, W. 1975. Edentates. In: Grzimek’s Animal Life Encyclopedia, B. Grzimek (ed.), pp. 149–181. Van Nostrand Reinhold Company, New York. Montgomery, G. G. 1985. Movements, foraging and food habits of the four extant species of Neotrop- ical vermilinguas (Mammalia: Myrmecophagi- dae). In: The Evolution and Ecology of Armadillos, Sloths, and Vermilinguas, G. G. Montgomery (ed.), pp. 365–377. Smithsonian Institution Press, Washington, DC. Montgomery, G. G. and Lubin, Y. D. 1977. Prey influences on movements of neotropical anteat- ers. In: Proceedings of the 1975 Predator Sympo- sium, R. L. Phillips and C. J. Jonkel (eds.), pp. 103–131. Montana Forest and Conservation Experiment Station, School of Forestry, Univer- sity of Montana, Missoula, MT. Nowak, R. M. 1999. Anteaters. In: Walker’s Mammals of the World, R. M. Nowak (ed.), pp. 154–156. The Johns Hopkins University Press, Baltimore. Rodrigues, F., Marinho-Filho, J., and dos Santos, H. G. 2001. Home ranges of translocated lesser ant- eaters Tamandua tetradactyla in the cerrado of Brazil. Oryx 35(2): 166–169. Wright, J. S., Gompper, M. E. and DeLeon, B. 1994. Are large predators keystone species in Neotropi- cal forests? The evidence from Barro Colorado Island. Oikos 71: 279–294.
72 Edentata no. 11(1) • 2010 can be vectors of a variety of pathogens that can cause Presence of Amblyomma cajennense in Wild disease in humans, domestic animals, and wildlife Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the (Anderson and Magnarelli, 2008). Infectious agents Pantanal Matogrossense, Brazil may be transmitted transtadially (larva to nymph or nymph to adult) or transovarially, i.e., from genera- Flávia Regina Miranda tion to generation, as well as passed on to their hosts Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira while obtaining a blood meal. Gilberto Salles Gazêta Nicolau Maués Serra-Freire In Brazil, the first records of ticks of free-ranging Marinete Amorim mammals were provided by Aragão (1936), Fonseca and Aragão (1952, 1953), and Aragão and Fonseca Abstract (1961). Later reports include Serra Freire et al. (1996); Castro and Serra Freire (1996); Amorim et al. (1998); The giant armadillo (Priodontes maximus) is the Evans et al. (2000); Guerra et al. (2000); Martins et al. largest extant representative of the order Cingulata. (2004); and Miziara et al. (2008). Here, we report for Information on the parasites and diseases affecting the first time the presence of Ixododidae in wild giant this species is scarce. Four female and one male ticks armadillos (Priodontes maximus). were collected from two wild-caught, adult giant armadillos from the northern Pantanal, Mato Grosso, This study was conducted at the Reserva Particular de Brazil. All of them were identified as Amblyomma Patrimônio Natural do Serviço Social do Comércio, cajennense. This is the first report of A. cajennense in Pantanal (RPPN SESC Pantanal; 16°39'S, 56°15'W), giant armadillos. Considering the low host specificity a Conservation Unit located in the northern portion of this ixodid tick that may act as vector of pathogens, of the Pantanal, state of Mato Grosso, Brazil. Two and the sustained encroachment of domestic animals adult giant armadillos (Priodontes maximus), a male into wildlife habitat, the risk of disease transmission and a female, were captured by hand and chemically from cattle to this threatened armadillo should be restrained with 10 mg/kg ketamine and 0.2 mg/kg evaluated. midazolam. A clinical examination was performed and blood samples extracted. Ticks found attached Keywords: Ticks, Ixodidae, Xenarthra, Cingulata to the armadillos were manually removed by twisting them around the longitudinal axis of their idiosome, The giant armadillo Priodontes( maximus) is the largest preserved in 70% ethyl alcohol, and sent to the Ixo- extant representative of the order Cingulata. It is cur- dides Laboratory at the National Reference Center rently listed as Vulnerable by the IUCN Red List of for Vectors of Rickettsias of the Oswaldo Cruz Foun- Threatened Species (Superina et al., 2009). It occurs dation (FIOCRUZ) in Rio de Janeiro. The parasites east of the Andes from Venezuela, Colombia, and the were examined using a stereomicroscope and identi- Guyanas to Paraguay, Argentina, and Brazil (Wetzel, fied according to the dichotomic keys of Aragão and 1982). The giant armadillo may occupy different hab- Fonseca (1961) and Barros-Battesti et al. (2006). itats, from low and highland forests to lands covered Three female ticks were found on one armadillo, with thorny shrubs and cerrado, although open areas while the other was infested by a male and female are its favorite habitat (Anacleto, 1997). Information tick. All of them were identified asAmblyomma cajen- on the parasites and diseases affecting this species is nense (Fig. 1). scarce (Superina, 2000). This is the first report of A. cajennense in P. maximus. Systematic collection of parasites in wild animals can Several ticks of this genus have been described in provide important information for the management other armadillos. For instance, A. auricularium and of captive and free-ranging populations. TheIxodidae A. pseudoconcolor have been observed on Dasypodi- family is composed of 14 genera and approximately dae (Guglielmone et al., 2003). A. brasiliense was 670 species of hard ticks (Anderson, 2002). They found in Dasypus septemcinctus and D. novemcinctus have a dorsal shield that covers the entire idiosome (Evans et al., 2002), A. auricularium in D. novemcinc- in males, but only the anterior area in females and tus (Amorim and Serra-Freire, 2000; Olegário et al., immature stages (larvae and nymphs). In addition, 2006), A. fuscum in D. septemcinctus (Aragão, 1936; nymphs and adults have respiratory stigmas poste- Brum et al., 2003), and A. parvum in D. kappleri rior to coxa IV (Anderson, 2002). Ixodid ticks are (Mullins et al., 2004). highly physiologically dependent of their hosts and
Edentata no. 11(1) • 2010 73 Figure 1. Amblyomma cajennense; left: adult female; right: adult male.
As a species with low host specificity, A. cajennense Amorim, M. and Serra-Freire, N. M. 2000. Mor����- may transmit pathogens between wildlife species or phological description of tick larval stage (Acari: between wild and domestic animals (Figueiredo et Ixodidae). 7. Amblyomma auriculare (Conil, al., 1999). Considering the sustained encroachment 1878). Entomol. Vect. 7: 297–310. of domestic animals into wildlife habitat, the risk of Anacleto, T. C. S. 1997. Dieta e utilização de hábitat disease transmission from cattle to this threatened do tatu-canastra (Priodontes maximus Kerr, 1792) armadillo should be evaluated. numa área de cerrado do Brasil Central. Master’s thesis, Universidade de Brasília, Brasília. Acknowledgements: To the park rangers of the SESC Anderson, J. F. 2002. The natural history of ticks. Pantanal who helped us capturing the giant arma- Med. Clin. North Am. 86: 205–218. dillos, FIOCRUZ for identification of the ticks, all Aragão, H. 1936. Ixodidas brasileiros e de alguns those who directly or indirectly participated in this paises limitrophes. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 31: project, and the reviewers and editor for their helpful 759–843. comments. Anderson, J. F. and Magnarelli, L. A. 2008. Biology of ticks. Infect. Dis. Clin. North Am. 22: 195–215. Flávia Miranda, Anteater Project and Wildlife Con- Aragão, H. B. and Fonseca, F. 1961. Notas de Ixo- servation Society – WCS, Alameda João de Barro dologia. VIII. Lista e chave para os representan- 420, Mairiporã, São Paulo, CEP 07600-000, Brazil, tes da fauna ixodológica brasileira. Mem. Inst. e-mail:
74 Edentata no. 11(1) • 2010 Figueiredo, L. T. M., Badra, S. J. , Pereira, L. E. and Wetzel, R. M. 1982. Systematics, distribution, ecology Szabó, M. P. J. 1999. Report on ticks collected and conservation of South American edentates. in the Southeast and Mid-West regions of Brazil: In: Mammalian Biology in South America, M. A. analyzing the potential transmission of tick- Mares and H. H. Genoways (eds.), pp. 345–375. borne pathogens to man. Rev. Soc. Bras. Med. Special Publication Series of the Pymatuning Trop. 32: 613–619. Laboratory of Ecology, University of Pittsburgh, Fonseca, F. and Aragão, H. B. 1952. Notas de Ixodo- Pittsburgh. logia. II Uma nova espécie e gênero Amblyomma e uma nova espécie do gênero Ixodes (Acari: Ixo- didae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 50: 713–726. Guerra, R. M. S. N. C., Silva, A. L. A. and Serra- Freire, N. M. 2000. Amblyomma rotundatum Koch, 1844 (Acari: Ixodidae) in Kinosternon scorpioides L. (Chelonia: Kinosternidae) in Mara- nhão state, Brazil. Entomol. Vect. 7: 335–338. Guglielmone, A. A., Estrada-Peña A., Luciani, C. A., Mangold. A. J. and Keirans, J. E. 2003. Hosts and distribution of Amblyomma auricularium (Conil 1878) and Amblyomma pseudoconcolor Aragão, 1908 (Acari: Ixodidae). Exp. Appl. Acarol. 29: 131–139. Martins, J. R., Medri, I. M., Oliveira, C. M. and Gug- lielmone, A. A. 2004. Ocorrência de carrapatos em tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridac- tyla) e tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla) na região do Pantanal Sul Mato-Grossense, Brasil. Ciência Rural 34: 293–295. Miziara, S. R., Paiva, F., Andreotti, R., Koller, W. W., Lopes, V. A., Pontes N. T. and Bitencourt, K. 2008. Occurrence of Ixodes loricatus Neumann, 1899 (Acari: Ixodidae) parasitizing Didelphis albiventris (Lund, 1841) (Didelphimorphia: Didelphidae) in Campo Grande, MS. Rev. Bras. Parasitol. Vet. 17: 158–160. Mullins, M. C., Lazzarini, S. M., Picanço, M. C. L. and Serra-Freire, N. M. 2004. Amblyomma parvum a parasite of Dasypus kappleri in the state of Ama- zonas, Brazil. Rev. Cienc. Agrar. 42: 287–291. Olegário, M. M. M., Szabó, M. P. J. and Santos, A. L. Q. 2006. Carrapatos em áreas do Cerrado brasileiro. Vet. Not. 12(2): 39. Serra-Freire, N. M., Amorim, M., Gazêta, G. S., Guerim, L. and Desiderio, M. G. H. 1996. Ixo- dofauna de cervídeos no Brasil. Rev. Bras. Cienc. Vet. 3: 51–54. Superina, M. 2000. Biologie und Haltung von Gür- teltieren (Dasypodidae). Doctoral thesis, Insti- tut für Zoo-, Heim- und Wildtiere, Universität Zürich, Zürich, Switzerland. Superina, M., Abba, A. M., Porini, G. and Anacleto, T. C. S. 2009. Priodontes maximus. In: IUCN 2010. IUCN Red List of Threatened Species. Ver- sion 2010.2.
Edentata no. 11(1) • 2010 75 Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes Tolypeutes tricinctus é uma espécie que habita priorita- tricinctus, Dasypodidae) riamente a Caatinga (Moojen, 1943; Coimbra-Filho, 1972; Silva e Oren, 1993; Santos et al., 1994; Oli- veira, 1995; Wetzel et al., 2007). O tatu-bola também Onildo João Marini-Filho foi descoberto ao norte de Goiás, próximo à fron- Marília Marques Guimarães teira com a Bahia, na Fazenda Pratudão localizada no município de Correntina-BA, após vários anos Abstract sem que houvesse registros destes animais (Marinho- Filho et al., 1997). Próxima a esta região se localiza a We describe interactions between three individuals of Fazenda Jatobá (13°55’S, 45°17’W), que possui plan- Brazilian three-banded armadillos (Tolypeutes tricinc- tações de Pinus e Eucalyptus entremeadas de áreas de tus) that provide evidence of the reproductive behavior cerrado sensu stricto e campo sujo em terreno arenoso, and mating strategies of this poorly-known species. com cerca de 24.000 ha. Our observations suggest that this species is territorial and that males compete for access to reproductively No presente trabalho, um dos autores (OJM-F) per- active females. correu na madrugada do dia 2 de maio de 1994 uma área de cerrado, denominada faixa de “Reserva”, com Keywords: Tolypeutes tricinctus, reproductive behavior, aproximadamente 250 m de largura e adjacente a um mating strategy, territoriality reflorestamento de Pinus (Reis, 1993). A observação ocorreu às 6:15 h da manhã, com céu claro e tem- Resumo peratura do ar de aproximadamente 20°C. Foram observados três tatus-bola a ± 200 m de distância No presente trabalho, uma observação de interação que caminharam até se aproximar do observador entre três indivíduos de tatu-bola (Tolypeutes tricinctus) (OJM-F). gera evidências sobre o comportamento sexual e estra- tégias de acasalamento desta espécie pouco conhecida. O grupo observado era composto por uma fêmea que Há fortes evidências de que esta espécie seja territorial andava recurvada e dois machos que estavam com e de que os machos competem pelo acesso às fêmeas comportamento alterado, estando visivelmente agi- em condição reprodutiva. tados. A fêmea andava devagar pela estrada e os dois machos atrás dela, sendo que o macho mais próximo Palavras-chave: Tolypeutes tricinctus, Comportamento (M1) permanecia logo atrás dela. Quando o outro sexual, estratégia de acasalamento, territorialidade. macho (M2) tentava se aproximar da fêmea, M1 bar- rava-o posicionando seu corpo transversalmente no A variação no tamanho corporal entre machos e fêmeas caminho de M2. Eventualmente, quando M2 conse- de tatu-bola (Tolypeutes tricinctus) é um dimorfismo guia se posicionar à frente de M1, este pulava por cima sexual que foi observado por Guimarães (1997) e, apa- de M2 e ambos se agarravam com as pernas rolando rentemente, tem conseqüências no comportamento no chão por alguns segundos. Durante a observação, reprodutivo destes animais. Os machos são um pouco M2 tentou ultrapassar M1 fazendo investidas após maiores e apresentam maior área de vida que as fêmeas, tomar distância de cerca de 2 m e trotando em dire- podendo interceptar as áreas de vida de várias fêmeas, ção à fêmea. Das cinco tentativas de M2 apenas uma com pouca sobreposição entre elas (Guimarães, 1997). obteve sucesso parcial, pois este conseguiu apenas Estes fatos foram interpretados por Guimarães (1997) ficar próximo da fêmea, sem, no entanto, ter a opor- como evidências para a territorialidade entre tatus- tunidade da tentativa de cópula, uma vez que M1 bola, porém sem nenhum registro de comportamento tornava a barrar o caminho de M2 posicionando-se agonístico ou de interações sexuais entre dois ou mais novamente na sua rota. Eventualmente M1 montava indivíduos desta espécie. atrás da fêmea na tentativa de copular, sem sucesso, pois esta não parava de caminhar, sempre recurvada, Coimbra-Filho (1972) relata, a partir de questioná- e M2 continuava fazendo investidas que desequilibra- rios feitos com habitantes do interior da Caatinga, o vam M1. Quando M1 montava sobre a fêmea, seu fato de tatus-bola formarem filas de mais de dez indi- pênis ficava distante da vagina. Podia-se observar, no víduos na época de acasalamento. Este fato também entanto, que o pênis ereto tinha anatomia adequada foi relatado por Moojen (1943), porém estes autores a esta situação, pois os últimos 2–3 cm inclinavam-se não propuseram qualquer hipótese sobre sua função. cerca de 30° para cima. Esta anatomia provavelmente
76 Edentata no. 11(1) • 2010 se deve à pouca flexibilidade do corpo do tatu-bola e Marília Marques Guimarães, Instituto Chico (Wetzel et al., 2007), o que permitia que o macho Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio, copulasse com a fêmea apenas quando esta estivesse CEP 70670-350, Brasília, DF, Brasil, e-mail:
Após cerca de 15 min de observação comportamen- Referências tal, os indivíduos bateram nas pernas do observador, Coimbra-Filho, A. F. 1972. Mamíferos ameaçados assustaram-se e saíram correndo para o cerrado adja- de extinção no Brasil. An. Acad. Bras. Ciênc. 44 cente. Neste momento, foi possível capturar M1 e (Supl. 2): 13–98. M2 manualmente e com cuidado, pois estes, mesmo Guimarães, M. M. 1997. Área de vida, territori- correndo em fuga, são pouco ágeis, tendo como prin- alidade e dieta do tatu-bola Tolypeutes tricinc- cipal defesa enrolar-se em forma de bola, facilitando tus (Xenarthra, Dasypodidae), num cerrado do sua captura manual. Os tatus-bola defecaram no ato Brasil Central. Tese de Mestrado, Universidade da captura, como possível defesa secundária, já que de Brasília, Brasília. as fezes possuiam cheiro desagradável. M1 tinha a Marinho-Filho, J., Guimarães, M. M., Reis, M. L., bolsa escrotal aparentemente dilatada (∅ ~ 4 cm), Rodrigues, F. H. G., Torres, O., e Almeida, G. sendo bem maior que a de M2 (∅ ~1,5 cm). O pênis 1997. The discovery of the Brazilian three banded ereto de M1 representava 50% do comprimento total armadillo in the Cerrado of Central Brazil. Eden- do animal (cerca de 30 cm). Em observações ante- tata 3: 11–13. riores, MMG verificou que o tamanho do pênis de Moojen, J. 1943. Alguns mamíferos colecionados no indivíduos solitários capturados longe de fêmeas cor- nordeste do Brasil com a descrição de duas espé- respondia a cerca de um terço do tamanho corporal. cies novas e notas de campo. Bol. Mus. Nac. Rio É interessante adicionar que o tamanho corporal dos de Janeiro, Nov. Ser. (Zool.) 5: 1–14. machos aparentemente é um fator importante no aca- Oliveira, T. G. 1995. The Brazilian tree-banded arma- salamento uma vez que o macho maior (M1) foi mais dillo Tolypeutes tricinctus in Maranhão. Edentata bem sucedido que o menor (M2). 2: 18–19. Reis, M. L. 1993. Estudo das comunidades de peque- A presente observação adicionada aos dados de uso do nos mamíferos não voadores em duas áreas de espaço por machos e fêmeas (Guimarães, 1997), for- cerrado (sensu stricto), de diferentes tamanhos, nece evidências que permitem afirmar que o tatu-bola inseridas dentro de uma grande floresta plantada apresenta territorialidade associada ao seu comporta- na Fazenda Jatobá (Correntina - BA). Tese de mento social no período reprodutivo. Tal comporta- mestrado, Universidade de Brasília, Brasília, DF. mento provavelmente está associado à defesa da fêmea Santos, I. B., Fonseca, G. A. B., Rigueira, S. E. e para garantia da prioridade de cópula e fertilização Machado, R. B. 1994. The rediscovery of the por machos. No entanto, devido ao número amostral Brazilian three banded armadillo and notes on its ser bastante reduzido e à eventualidade desta situa- conservation status. Edentata 1: 11–15. ção, relatada em apenas duas ocasiões (Moojen, 1943; Silva, J. M. C. e Oren, D. C. 1993. Observations Coimbra-Filho, 1972), sugerimos que mais estudos on the habitat and distribution of the Brazil- sejam feitos para se avaliar o comportamento sexual ian three-banded armadillo Tolypeutes tricinctus, desta espécie. a threatened caatinga endemic. Mammalia 57: 149–152. Agradecimentos: Agradecemos a Bianca Reinert e Wetzel, R. M., Gardner, A. L., Redford, K. H. e Eisen- Jussara Flôres pelo apoio durante as observações efe- berg, J. F. 2007. Order Cingulata. In: Mammals of tuadas, a Paulo de Tarso Zuquin Antas pelo apoio South America, Volume 1. Marsupials, Xenarthrans, logístico e ao revisor anônimo pelas correções no Shrews, and Bats. Gardner, A. L. (ed.), 128–156. texto. The University of Chicago Press, Chicago.
Onildo João Marini-Filho, Centro Nacional de Pes- quisa e Conservação da Biodiversidade do Cerrado e Caatinga – CECAT, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio, CEP 70670-350, Brasília, DF, Brasil, e-mail:
Edentata no. 11(1) • 2010 77 A Floresta Atlântica sofre com a freqüente redução Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus de sua área e fragmentação de hábitats, compondo torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três um mosaico de pastagens e agricultura que dominam Localidades do Estado do Rio de Janeiro: Nova a maior parte do norte do estado do Rio de Janeiro, Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis sul do estado do Espírito Santo e quase todo litoral nordeste (Myers et al., 2000). Ana Carolina Maciel Boffy Roberto Leonan Morim Novaes A preguiça de coleira, Bradypus torquatus Illiger, 1811, Graziela da Silva Mello é endêmica da Floresta Atlântica e considerada “em Camila Sant’Anna vias de extinção” (EN) pela IUCN (Chiarello et al., 2008). É a espécie de preguiça mais ameaçada do con- Abstract tinente Sul-Americano, apresentando distribuição restrita a poucos remanescentes de Mata Atlântica The maned sloth Bradypus torquatus is one of the (Aguiar e Fonseca, 2008). Alguns estudos produziram most threatened species in Brazil. It is endemic to the dados recentes sobre a ecologia, comportamento e Atlantic Forest and has a restricted distribution with biologia da espécie (ver Chiarello, 2008a), entretanto, few known occurrence localities. Between November a maioria das informações existentes foi coletada 2009 and January 2010, we observed maned sloths principalmente por estudos realizados em reservas in three new localities in the mountainous area of no Estado do Espírito Santo (e.g. Chiarello, 1998a, Rio de Janeiro State: Nova Friburgo, Cachoeiras de 1998b; Lara-Ruiz e Chiarello, 2005; Lara-Ruiz et al., Macacu and Teresópolis. These new records confirm 2008), e no sul da Bahia (e.g. Cassano, 2006; Bar- the presence of maned sloths in a large Atlantic Forest reto, 2007). Dados de preguiças de coleira do Estado remnant in Rio de Janeiro State and highlight the lack do Rio de Janeiro foram coletados em duas Reservas of data on the exact range of this species. Intensified Biológicas: Poço das Antas e União, nos municípios fieldwork on maned sloths will help increasing our de Silva Jardim e Casimiro de Abreu, respectivamente knowledge on their population status and supporting (Pinder, 1993; Chiarello, 2008b). Recentemente future studies on the management and conservation Chagas et al. (2009) registraram a ocorrência da espé- of this species. cie em remanescentes florestais nos municípios do sul de Sergipe. Nós relatamos observações da presença da Keywords: distribution, endemism, Atlantic Forest, preguiça de coleira em três localidades em um grande endangered species, extinction. remanescente de Floresta Atlântica do Estado do Rio de Janeiro. Resumo O primeiro registro de B. torquatus foi coletado em A Preguiça de coleira, Bradypus torquatus, é uma das 15 de novembro de 2009 no município de Nova Fri- espécies mais ameaçadas de extinção do Brasil, sendo burgo, em um grande continuum de Mata Atlântica endêmica da Floresta Atlântica e possuindo uma dis- (22°18'20,28"S, 42°37'28,63"W). A preguiça foi tribuição restrita e com poucas localidades de ocor- vista às 15:30 hs a uma distância de cerca de 1 m rência conhecidas. Em novembro de 2009 e janeiro do observador. No momento da observação o animal de 2010 nós fizemos observações de B. torquatus se encontrava parado à beira da estrada (Fig. 1), em três novas localidades na região serrana do Rio onde permaneceu por cerca de cinco minutos. Após de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e esse período, moveu-se em direção à mata do local. Teresópolis. Os novos registros apontam a ocorrência O segundo registro da espécie foi observado no confirmada dessa espécie em um grande remanes- município de Cachoeiras de Macacu, na região do cente de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro, Parque Estadual dos Três Picos (22°27'S, 42°39'W). e aponta à deficiência de dados sobre a distribuição O encontro ocorreu ainda no mês de novembro observada dessa espécie, sugerindo que maiores esfor- de 2009 às 11:20 hs enquanto o animal se encontrava ços de campo poderão aumentar a informação sobre na copa de uma árvore do gênero Cecropia L. (Famí- status das populações e subsidiar futuros estudos para lia Cecropiaceae) a cerca de oito metros do chão. O o manejo e conservação dessa espécie. terceiro registro foi feito no município de Teresópo- lis, parte do Parque Nacional da Serra dos Órgãos Palavras-chave: distribuição, endemismo, Floresta (22°27'05,14"S, 42°57'08,31"W), e ocorreu no mês Atlântica, espécie ameaçada, extinção. de janeiro de 2010, às 16:30 hs. A preguiça de coleira se deslocava horizontalmente em dossel florestal a
78 Edentata no. 11(1) • 2010 uma altura de aproximadamente 12 m. Somando o específicas sobre as preguiças em tais remanescentes. presente estudo a outros conduzidos no sudeste e nor- Ainda assim, é possível que com o incremento das deste do Brasil, até o momento são conhecidas oito atividades de pesquisa no estado do Rio de Janeiro, áreas de ocorrência em 16 municípios e quatro esta- novas localidades de ocorrência dessa espécie devam dos brasileiros: Sergipe, Bahia, Espírito Santo e Rio ser registradas em outros remanescentes de Flo- de Janeiro (Fig. 2). resta Atlântica, principalmente na região Serrana e adjacências. Possivelmente as populações remanescentes e relictu- ais de preguiça de coleira do estado do Rio de Janeiro Estes novos registros, localizados mais no centro- estão isoladas genética e geograficamente das popula- sul do estado do Rio de Janeiro não só confirmam ções do Espírito Santo e nordeste brasileiro, sugerindo a ocorrência da espécie nestas localidades. Também implicações extremas para ações de manejo e conser- sugerem que pesquisas adicionais devem ser condu- vação da espécie, como discutidas por Lara-Ruiz e zidas para aferir o tamanho e status de conservação Chiarello (2008). Ainda assim, permanecem inquéri- destas populações a fim de subsidiar informações tos insuficientes em outros remanescentes de Mata Atlântica no Rio de Janeiro, como a Serra da Estrela (que inclui os remanescentes dos Parques Estaduais dos Três Picos e de Nova Friburgo), Parque Nacional da Serra dos Órgãos e Parque Estadual do Desengano (Chiarello, 2008b). Relatos de ocorrência ao redor do município de Silva Jardim (Araruama, Foz do Rio São João e Búzios) foram confirmados como a distribuição sul do seu limite geográfico, mas não foi confirmada a observação sobre o Parque Estadual do Desengano, como relatado por Modesto et al. (2008) (A. G. Chiarello, com. pess.).
Provavelmente a espécie B. torquatus não havia sido registrada em tais remanescentes florestais devido a dois fatores envolvendo este gênero: (1) a dificul- dade em localizar estes animais, ocasionados por seus hábitos comportamentais, e (2) a falta de pesquisas
Figura 2. Distribuição potencial e limites geográficos da preguiça de coleira, Bradypus torquatus (sombreado); fragmentos e remanes- centes florestais do bioma Mata Atlântica (preto); distribuição pon- tual de B. torquatus (quadrados) e novos registros de B. torquatus (círculo). Os números indicam os municípios dos estados brasileiros onde existem registros pontuais da espécie, incluindo os mais recen- tes em Sergipe e no presente estudo: Bahia (BA)- Una (1); Pratigi (2) e Mata de São João (3); Espírito Santo (ES)- Aracruz (4); Santa Teresa (5), Santa Maria (6) e Itarana (7); e Rio de Janeiro (RJ)- Casimiro de Abreu (8); Silva Jardim (9); Teresópolis (10); Nova Friburgo (11); Cachoeira de Macacu (12); Sergipe (SE)- Arauá (13); Itaporanga Figura 1. Indivíduo da espécie Bradypus torquatus deslocando-se d’ Ajuda (14); Santa Luzia do Itanhi (15); Indiaroba (16). Adaptado à beira da estrada, na localidade de Nova Friburgo. Foto: Graziela de Fundação SOS Mata Atlântica e Instituto de Pesquisas Espaciais S. Mello (2002) e modificado de Lara-Ruizet al. (2008).
Edentata no. 11(1) • 2010 79 básicas para serem usadas como diretrizes de ações Chiarello A. G. 2008b. Mamíferos. In: Livro Ver- de manejo, tais como translocações e re-introduções melho da Fauna Ameaçada de Extinção, A. B. M. para a viabilidade populacional de preguiças da refer- Machado, G. M. Drummond e A. P. Paglia (eds.). ida espécie. Fundação Biodiversitas / MMA, Belo Horizonte e Brasília. Ana Carolina Maciel Boffy, Departamento de Ecolo- Chiarello, A. G., Lara-Ruiz, P. e Members of the gia, Instituto de Biologia, Universidade do Estado do IUCN/SSC Edentate Specialist Group. 2008. Rio de Janeiro, Av. São Francisco Xavier 524, 20559- Bradypus torquatus. In: IUCN 2010. IUCN 900, Maracanã - RJ, Brasil, e-mail:
80 Edentata no. 11(1) • 2010 NEWS MEETINGS
Good news: cacao agroforests may provide suitable habitat for the maned sloth Bradypus torquatus.
A recently published article by Camila Cassano and Who’s in a Hurry? Sloth Conservation and Care colleagues describes the use of a cacao agroforest by maned sloths based on field observation of wild First international meeting on sloth husbandry, individuals radio-tracked in the vicinity of Una Bio- rehabilitation and veterinary care logical Reserve, southern Bahia, Brazil. The authors Medellin, Colombia estimated the home range of three sloths and investi- November 26–29, 2010 gated the proportional use of cacao agroforest relative to the availability of this habitat in their home range We are pleased to announce the first international and in the surrounding landscape. Information on meeting on sloth conservation and rehabilitation. tree species used as food sources by maned sloths and This meeting is open to all interested researchers, tree species present in cacao agroforests from south- rehabilitators, and captive care specialists who are ern Bahia were used to further explore the potential actively contributing to the conservation of these of this environment as habitat for the species. The remarkable animals. results indicate that biologically rich cacao agrofor- ests immersed in a landscape still largely composed Objectives: of native forests might provide habitat for the maned • Current status of sloth biology and veterinary care sloth. This result is good news for the conservation of • Awareness programs this endangered species, as southern Bahia is one of • Sloth rehabilitation and captive husbandry the most important strongholds for maned sloths and • Fund raising cacao agroforests represent one of the main land uses • Conservation strategies in this region. In other words, this finding suggests that the extent of habitat remaining for maned sloths There is an urgent need among sloth rehabilita- in southern Bahia might be larger than expected. tors and institutions working with sloths to meet, exchange experiences, and develop joint strategies to Cassano, C. R., Kierulff, M. C. M. and Chiarello, maximize the impact of their efforts. Our goal is to A. G. In press. The cacao agroforests of the Brazil- help these unique South American mammals to sur- ian Atlantic forest as habitat for the endangered vive in our changing world. maned sloth Bradypus torquatus. Mammalian Biology, doi:10.1016/j.mambio.2010.06.008 Although, according to the International Red List of Threatened Species, sloths are not under immediate risk of extinction, every year thousands of hectares of tropical forests disappear, and silently, the sloths die along with them.
Sloths are frequently extracted from their natural habitat and sold as pets to tourists who are unaware of the negative impact of their action to the wild populations. Individuals that do not die due to mal- nutrition or inappropriate care are often handed over to the authorities for rehabilitation. In spite of the sloth’s charisma, and the increasing need for special- ists who can assist injured or weak individuals, few wildlife rehabilitation centers work with these cryptic animals. A varied, inclusive and progressive interna-
Edentata no. 11(1) • 2010 81 tional working group is expected to be formed as a We will provide additional information on the pre- result of this meeting. sentations in our next announcement.
The First International Meeting on Sloth Hus- We are looking forward to meeting you in Medellin! bandry, Rehabilitation and Veterinary Care begins immediately following the Third Colombian Zool- Slothfully yours, ogy Congress, which will take place from Novem- ber 22 to 26, 2010. The meeting is organized by Tinka Plese, Member IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group, ([email protected]) Tinka Plese and Monique S. Pool, Chairman of the Board of The Member IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Green Heritage Fund Suriname ([email protected]). Specialist Group E-mail:
The itinerary of the event is as follows:
Friday, November 26 Morning: Arrival to Medellin Afternoon: Visit to Fundación UNAU’s Sloth Reha- bilitation center
Saturday, November 27 Early morning: Depart from Medellin to the Mirade- ros farm. Arrival to the main house at lunch time. 2:30–7 pm Opening ceremony, Presentations Dinner
Sunday, November 28 8 am–1 pm Round table — discussion 1–2:30 pm Lunch 3–5 pm Visit (by horse back ride) to the reintro- duction site of Bradypus variegatus. 6–7 pm Dinner 7–9 pm Conclusions and projections for the near future.
Monday, November 29 Early morning: Return to Medellín. Expected arrival: noon.
We encourage participants to visit the city of Medel- lín, a very interesting and much visited tourist site (http://www.medellininfo.com/).
We would be very thankful if you could confirm as soon as possible your sincere interest in participating in the First International Sloth Meeting.
The fee for the meeting is $ US 100.
82 Edentata no. 11(1) • 2010 Edentata — Instructions to Authors Number all pages, including the title page, in the lower right corner. Submit the main text as a DOC or Edentata is the official publication of the IUCN/SSC RTF file, and the tables and figures in separate files. Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group. It aims to publish information that contributes to the Style conservation of xenarthrans. The style of writing should be simple and concise. A broad range of topics is welcomed and encouraged, Avoid large, complex sentences that are difficult to including taxonomy, systematics, genetics, biogeog- read. raphy, ecology, conservation, behavior, and health. Manuscripts must describe original research findings Words in other languages that have not been published or submitted simultane- ously to other journals. Any overlap of contents with Words in other languages, including allowed abbre- already published papers should be minimal. viations, should be written in italics.
Edentata accepts manuscripts of original research Nomenclature findings related to any aspect of xenarthran conser- vation. It also encourages submission of short com- The taxonomic nomenclature must follow the munications, field notes, thesis abstracts, news items, updated rules and recommendations of the Inter- recent events, book reviews, congress announce- national Code of Botanical Nomenclature and the ments, and the like. International Code of Zoological Nomenclature. Sci- entific names, of generic or inferior category, must be Manuscripts may be written in English, Portuguese written in italics. or Spanish. Authors whose first language is not Eng- lish should please have their texts carefully reviewed by Abbreviations a native English speaker. Use the decimal metric system for all measurements. Once the manuscript has been received, the editors Abbreviate units of measure when preceded by a will perform a first evaluation. Manuscripts not satis- numeral and write them out in all other cases (e.g., fying the editorial instructions will be returned to the 5.4 m or several meters). author without review. Spell out numbers at the beginning of a sentence. Conservation research ethics Also, spell out all numbers under ten unless they are associated with units of measure. Example: three When submitting their work, authors must confirm armadillos, one sloth and 12 anteaters. in written that their research protocols have been approved by an authorized animal care or ethics com- Express fractions as decimals (e.g., 0.25 instead of ¼). mittee and/or the authors had the necessary permits Use a decimal comma in Spanish and Portuguese, and to carry out their research. Authors must be aware of, a decimal point in English texts. The symbols > and and adhere to, all laws, treaties and regulations cur- < may be used if accompanied by a dimension (e.g., rently applying to their work. < 2 m).
Editorial instructions Abbreviations should end with a period, except those corresponding to measurements and distances, such Format as kg, m, km, μm, which are symbols. Use the abbre- viation Fig. or Figs. when referring to figures within Please type all parts of the manuscript (including the text (e.g., Fig. 1, Figs. 2–4; as shown in Fig. 2…). references, figure and table legends, and annexes) in 12-point font, Times New Roman or Arial. Justify Leave a space between numbers and their dimen- the text to the left and double-space it throughout. sions (e.g., 2 km or 07:15 hr; do not write 2km or Do not use footnotes. 07:15hr).
Edentata no. 11(1) • 2010 83 Report dates in the day – month (spelled out) – year - Keywords: Please list up to six keywords in the two format, with no period or comma (e.g., 25 August languages used for the abstract, in alphabetical order 2010). Use the 24-hr system for time, followed by the and separated by commas, that best describe the abbreviation “hr” (e.g., 07:15 hr or 21:00 hr). nature of your work. Keywords should include the scientific and common name of the principal species Organization studied.
First page Main body of the manuscript
The first page of each manuscript must include the The standard format consisting of Introduction, following items in the order given: Materials and Methods, Results, and Discussion should be used for full-length manuscripts. Short - Title: It should be concise and informative, and communications and field notes should not be include the species involved (with scientific name) divided in sections. when applicable. Research articles and short commu- nications in Portuguese and Spanish must include an Headings English translation of the title below its original. Three classes of headings are allowed within the text - Author names and affiliations: Please give full name of a manuscript: details for all authors and mark the corresponding address with a lower-case superscript letter. List the - First-level headings (the most inclusive) are writ- affiliation addresses of all authors (where the actual ten in bold, justified to the left, and not followed by work was done) below the names, starting with the punctuation. corresponding lower-case superscript letter. Provide the full postal address of each affiliation, including - Second-level headings are written in italics, not bold, the institution’s section or department, the institu- justified to the left, and are not followed by punctua- tion’s full name, street and number, postal code, city, tion. The corresponding text starts on the next line, country name and, if available, the email address of as a new paragraph. each author. - Third-level headings are written in italics, not bold, - Present/permanent address: If an author has moved justified to the left, and end with a colon. The para- since the work described in the article was done, a graph text follows on the same line. “present address” may be indicated and marked with a lower-case superscript letter after the author’s name. Lists of items within the text should be preceded by Arabic numerals followed by a period (1.) or by bul- - Corresponding author: Please indicate with a super- lets (•). script Latin number who is willing to handle corre- spondence at all stages of the review, publication, and Introduction post-publication process. The introduction should state the objectives of the Second page work and provide an adequate background.
- Abstract: Please provide an abstract of no more than Materials and Methods 250 words in English in the case of regular articles, and no more than 100 words for short communi- This section should include sufficient detail to allow cations and field notes. Manuscripts submitted in the study to be reproduced. Whenever applicable, Spanish or Portuguese must include an abstract in study sites should be clearly identified and geographi- the original language, plus an English translation. cal coordinates included. Adequate references should Manuscripts in English must also include an abstract be included for methods that have already been pub- in Spanish or Portuguese. The abstract must be com- lished elsewhere. Commonly used statistical methods pletely self-explanatory and intelligible in itself, and need not be described in detail, but adequate refer- state briefly the purpose of the research, the principal ences should be provided. results, and major conclusions. Do not include refer- ences or uncommon abbreviations.
84 Edentata no. 11(1) • 2010 Results must be separated by a space. If there is more than one article by authors whose names appear in the same This section should highlight the key results and not order in each paper, the articles are listed in chrono- repeat data already included in figures or tables. logical order. Articles with multiple authors but the same lead author are arranged together, alphabetically Discussion by second, and then by third, author, etc. Articles by the same authors in the same year are assigned a letter The discussion may be combined with the Results suffix (e.g., 1985a). section. It should interpret the results in the context of other published work. In addition, it should dis- Only the first word and proper nouns in titles of cuss the significance or the implications of the find- articles begin with a capital letter. Names of journals ings for species or ecosystem conservation. should not be abbreviated. Only mention issue num- bers of a volume if the pages of the latter are not num- Conclusions bered consecutively from the first issue on.
Where applicable, significant conclusions may be Examples: included to highlight the most important findings. Journal publication: Acknowledgements Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho & S. K. Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out new Acknowledgements follow the Discussion or Con- locations of Priodontes maximus and Myrmecophaga clusions section and precede the Reference section. tridactyla in Central Brazil. Edentata 8–10: 13–14. Information on grants received should be included McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Loughry. here. 1998. Growth rates of juvenile nine-banded arma- dillos. Southwestern Naturalist 43: 462–468. References Please note that in this last example, the issue number Please ensure that every reference cited in the text (4) has not been included because the pages of volume is also listed in the reference section, and vice-versa. 43 are numbered consecutively from its first volume Unpublished results and personal communications on. In other words, instead of writing 43(4): 462– should not be included in the References list, but 468, only 43: 462–468 is used. rather be cited in the text. Book: In-text citations Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics, Volume 1. The Northern Neotropics: Panama, Single author citations should include only the Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname, French author’s surname and the year of publication, sepa- Guiana. The University of Chicago Press, Chi- rated by a comma. Citations with two authors should cago. 624 pp. list both authors’ names, separated by “&”. In the case of three authors or more, the first author’s sur- Book chapter: name is followed by et al. (in italics). Superina, M., F. Miranda & T. Plese. 2008. Mainte- nance of Xenarthra in captivity. Pp. 232–243 in: Groups of references should be listed first chronologi- The Biology of the Xenarthra (S. F. Vizcaíno & cally, then alphabetically. In this case, citations should W. J. Loughry, eds.). University Press of Florida, be separated by semicolons. Gainesville. Wetzel, R. M. 1985. The identification and distribu- Examples: (Nowak, 1991; Anacleto, 1997; Wetzel, tion of recent Xenarthra (=Edentata). Pp. 5–21 in: 1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004). The evolution and ecology of armadillos, sloths, McDonough & Loughry (2001) stated that… and vermilinguas (G. G. Montgomery, ed.). Smithsonian Institution Press, Washington and References section London.
In the References section, citations should be listed Proceedings and congress abstracts: in alphabetic order by the first author’s surname. Noss, A. 1999. La sostenibilidad de la cacería de subsis- Please note that the initials of authors and editors tencia izoceña. P. 80 in IV Congreso Internacional
Edentata no. 11(1) • 2010 85 sobre manejo de fauna silvestre en Amazonia y Manuscript submission Latinoamérica, Asunción. Rogel, T. G., C. E. Pellegrini, J. A. Agüero, A. R. Manuscripts should be submitted to the Editor in Bamba, P. C. Paez & E. M. Virlanga. 2005. Car- electronic format. Please remember to submit the acterización de la dieta de dasipódidos del chaco main text in DOC or RTF format, the tables in a árido riojano. P. 128 in XX Jornadas Argentinas separate DOC or RTF file, and each figure as an indi- de Mastozoología (SAREM, ed.), Buenos Aires. vidual file.
Dissertation or Thesis: Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el nor- Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261- este de la provincia de Buenos Aires, Argentina. 5244001, e-mail:
Website: IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened Species 2010.2. International Union for Con- servation of Nature and Natural Resources.
Tables
Please submit tables in a separate file, and never within the main body of the text. Type each table on a separate page and number them consecutively in Arabic numerals. List the table captions on a separate page at the end of the manuscript, following the Ref- erence section. Table captions should be concise and descriptive enough to be able to stand alone. Please omit all vertical lines in tables; place single horizontal lines under the title, under the column headings, and at the bottom of the table. Do not use footnotes.
Figures
Articles may include small high-quality photographs (color or black and white), figures, and maps. List the figure captions on a separate page of the manuscript, following the Table captions. Image resolution should be 300 dpi or higher in any of the following elec- tronic file formats: .jpg, .tif, .eps, .pdf, .psd, or .ai. All figures should be submitted in separate files, with the file name referring to the corresponding figure number.
86 Edentata no. 11(1) • 2010 Normas editoriales Edentata — Instrucciones para los autores Formato Edentata es la publicación oficial del grupo de espe- cialistas en osos hormigueros, perezosos y armadillos El texto del manuscrito (incluyendo las referencias y de la UICN/SSC (IUCN/SSC Anteater, Sloth and leyendas de figuras, tablas y apéndices) deberá estar Armadillo Specialist Group). Está dedicada a la difu- escrito en letra Times New Roman o Arial, tamaño de sión de información que contribuya a la conservación fuente 12, a doble espacio, justificado a la izquierda. de los xenartros. No utilice notas al pie de página.
Se aceptan manuscritos que se encuentren dentro de Todas las hojas, incluyendo la primera página, deberán una amplia variedad de temáticas, incluyendo: taxo- ser numeradas correlativamente en el ángulo inferior nomía, sistemática, genética, biogeografía, ecología, derecho. El texto principal se preparará en un archivo conservación, comportamiento y salud. Los manus- en formato DOC o RTF. Las figuras y tablas se reali- critos deben ser trabajos originales y no haber sido zarán en archivos independientes del texto principal. publicados ni enviados simultáneamente a otros medios de publicación. La superposición de conteni- Estilo dos con artículos relacionados ya publicados debe ser mínima. El estilo de escritura debe ser simple y conciso. Se deberán evitar oraciones largas y complejas, que difi- Edentata acepta artículos sobre investigaciones origi- culten la lectura del texto. nales relacionadas con cualquier aspecto de la conser- vación de xenartros. También se alienta el envío de Palabras en otro idioma comunicaciones breves, notas de campo, resúmenes de tesis, noticias, información sobre eventos, revisio- Las palabras en otro idioma, incluyendo las abreviatu- nes de libros, avisos de congresos, etc. ras permitidas, deberán estar escritas en cursiva.
Los manuscritos pueden estar redactados en inglés, Nomenclatura portugués o español. En el caso de autores cuya lengua materna no sea el inglés y envíen manuscritos La nomenclatura de los taxones deberá seguir las reglas en ese idioma, deberán someter el texto a una revisión y recomendaciones actualizadas del Código Interna- detallada por una persona angloparlante nativa o tra- cional de Nomenclatura Botánica y del Código Inter- ductor profesional para garantizar el uso correcto del nacional de Nomenclatura Zoológica. Los nombres inglés. científicos a nivel de género y categorías inferiores se escribirán en letra cursiva. Una vez recibido el manuscrito, el Comité Editorial realizará una primera evaluación y los manuscritos Abreviaturas que no cumplan con las normas establecidas, que se indican más abajo, serán devueltos a los autores sin Las medidas serán expresadas en el sistema métrico pasar al proceso de revisión por pares. decimal. Las mismas deberán estar abreviadas cuando acompañan a un número y escritas sin abreviar en Ética de investigación y conservación caso contrario (por ejemplo, 5,4 m o varios metros).
Al enviar su manuscrito, los autores deben confirmar Los números al principio de una oración deberán por escrito que sus protocolos de investigación han estar escritos en letra. Cuando se utilicen números sido aprobados por un comité científico de cuidado en el texto sin referirse a dimensiones, se pondrán en animal o de ética y que los autores poseían los per- letra los menores de 10; por ejemplo, tres armadillos, misos pertinentes para trabajar con fauna silvestre. un perezoso y 12 osos hormigueros. Los autores deben conocer y respetar todas las leyes, acuerdos y regulaciones aplicables a su trabajo. Las fracciones deben estar expresadas como decimales (por ejemplo 0,25 en lugar de ¼). La fracción deci- mal de un número estará separada del entero por una coma en textos en español o portugués, y por punto en textos en inglés. Los signos > y < podrán usarse si acompañan a una magnitud (por ejemplo < 2 m).
Edentata no. 11(1) • 2010 87 Las abreviaturas deberán terminar en un punto, a Segunda página excepción de aquellas correspondientes a medidas y distancias, como kg, m, km, μm, que son símbolos. - Resumen: Incluya un resumen de no más de 250 Las figuras deberán ser referidas en el texto mediante palabras, para artículos regulares, y no más de 100 la abreviatura Fig. o Figs. (p. ej. Fig. 1, Figs. 2–4; en palabras para comunicaciones breves y notas de la Fig. 2, se puede observar…). campo. En el caso de manuscritos cuyo texto prin- cipal esté escrito en español o portugués, deberá Los números estarán separados de las dimensiones incluirse una traducción del resumen al inglés. Los por un espacio (por ejemplo, 2 km o 07:15 hs; no manuscritos en inglés tendrán que incluir, además, un escriba 2km ni 07:15hs). resumen en español o portugués. El resumen debe ser claro y describir brevemente el objetivo de la investi- Las fechas se indicarán en el formato día – mes (escrito gación, los resultados y las principales conclusiones. en palabras) – año, sin comas o puntos (p. ej. 25 de No incluya referencias bibliográficas ni abreviaturas agosto de 2010). Se deberá utilizar el sistema de 24 poco comunes. horas para designar el tiempo de reloj, seguido por la abreviatura “hs” (p. ej. 07:15 hs o 21:00 hs). - Palabras clave: Agregue no más de seis palabras clave en los dos idiomas utilizados en el resumen, en orden Organización alfabético y separadas por comas, que sean indicativas del contenido del manuscrito, incluyendo el nombre Primera página común y el científico de la especie estudiada.
La primera página del manuscrito deberá contener los Texto principal del manuscrito siguientes ítems en el orden indicado: El texto de los artículos regulares se dividirá prefe- - Título: El título deberá ser conciso e informativo y, rentemente en las secciones tradicionales: Introduc- si corresponde, incluir la especie involucrada (con el ción, Materiales y Métodos, Resultados y Discusión. nombre científico). En los manuscritos en portugués No utilice división por secciones en comunicaciones y español, se incluirá debajo del título original su tra- breves y notas de campo. ducción al inglés, tanto en artículos como en notas breves. Niveles de encabezado
- Nombres de autores y direcciones laborales: Indique los Se admiten tres niveles de encabezado: nombres completos de todos los autores. Señale a cada autor con letra minúscula, en superíndice, consecuti- - El primer nivel (más inclusivo) se escribirá en vamente para relacionar la institución a la que per- negrita, justificado a la izquierda, sin punto final. tenece. Debajo de los nombres, indique la afiliación laboral (en el momento de la realización de la investi- - El segundo nivel se escribirá en cursiva, sin negrita gación) de cada autor, empezando con el superíndice y justificado a la izquierda, sin punto final. El texto correspondiente. Esta incluirá la sección o departa- correspondiente comenzará en la línea siguiente mento de la institución, el nombre completo de la como un nuevo párrafo. institución, la dirección postal, el código postal, la localidad, el país y la dirección de correo electrónico. - El tercer nivel se escribirá en cursiva, sin negrita y justificado a la izquierda. Finalizará en dos puntos, - Dirección actual/permanente: En el caso de que un a continuación el párrafo correspondiente comenzará autor haya cambiado su afiliación después de haberse en la misma línea. realizado el trabajo, podrá indicar una “dirección actual” y marcarla con letra minúscula, en superín- En el caso de que se enumere una lista de ítems en el dice, detrás de su nombre. texto corrido, los mismos serán precedidos por nume- rales arábigos seguidos de un punto (1.) o por viñetas - Contacto: Marque con superíndice numérico quién (•). es el responsable de la correspondencia, tanto durante las etapas del proceso editorial como después de la Introducción publicación. La introducción mencionará los objetivos del trabajo y proporcionará un marco teórico apropiado.
88 Edentata no. 11(1) • 2010 Materiales y Métodos Cuando deba citar numerosos autores en un párrafo, ordene las citas cronológicamente y luego alfabética- Esta sección incluirá suficientes detalles para permi- mente. En este caso, las citas van separadas por punto tir que el estudio sea repetido. Identifique claramente y coma. los sitios de estudio, incluyendo las coordenadas geo- gráficas correspondientes, siempre que sea aplicable. Ejemplos: (Nowak, 1991; Anacleto, 1997; Wetzel, En el caso de que los métodos de estudio ya hayan 1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004). sido publicados previamente, sólo deberá incluir las McDonough & Loughry (2001) mencionaron que… referencias correspondientes. No es necesario descri- bir detalladamente los métodos estadísticos usados Lista de referencias comúnmente, pero deberá proporcionar sus referen- cias bibliográficas. En la sección de Referencias, enumere las citas en orden alfabético por el apellido del primer autor. Resultados Nótese que las iniciales de los autores y editores llevan espacio entre ellas. Esta sección resaltará los resultados principales, sin repetir información ya incluida en figuras o tablas. Cuando haya más de un artículo de los mismos auto- res y que éstos figuren en el mismo orden, ordénelos Discusión por orden cronológico. Cuando haya varios artículos que tengan el mismo primer autor, ordénelos por Esta sección podrá ser combinada con los Resultados. orden alfabético del segundo, luego del tercer autor, Interprete los resultados en el contexto de otros tra- etc. En el caso de artículos que tengan los mismos bajos publicados. Además, discuta la importancia o autores y el mismo año, asígneles un sufijo numérico implicancias de los hallazgos para la conservación de (p. ej., 1985a). especies o ecosistemas. En los títulos de artículos, sólo escriba la primera pala- Conclusiones bra y nombres propios con mayúscula. No abrevie los nombres de las revistas. Sólo indique el número de Puede incluir conclusiones para resaltar los hallazgos volumen dentro de un mismo tomo si este último no más importantes. está numerado consecutivamente.
Agradecimientos Ejemplos:
Incluya los agradecimientos debajo de la sección Dis- Publicación en revista: cusión o de las Conclusiones y antes de las Referen- Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho & cias. Mencione en esta sección las becas y subsidios S. K. Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out utilizados para el estudio descrito. new locations of Priodontes maximus and Myr- mecophaga tridactyla in Central Brazil. Edentata Referencias 8–10: 13–14. McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Loughry. Asegúrese de que cada referencia citada en el texto 1998. Growth rates of juvenile nine-banded arma- esté incluida en la sección de Referencias y viceversa. dillos. Southwestern Naturalist 43: 462–468. No se admiten resultados sin publicar ni comuni- caciones personales en la lista de Referencias, pero Nótese en este último ejemplo que no se incluyó pueden citarse en el texto. el número del volumen (4) ya que el tomo 43 está numerado consecutivamente a partir de su primer Citas en el texto volumen. O sea, en vez de escribir 43(4): 462–468, sólo se escribió 43: 462–468. Para citas de un solo autor, incluya sólo el apellido del autor y el año de publicación, separados por coma. Libro: Para trabajos de dos autores, coloque los apellidos Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics, de ambos, separados por “&”. Para trabajos de más Volume 1. The Northern Neotropics: Panama, de dos autores, escriba el apellido del primer autor Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname, seguido de et al. (en letra cursiva). French Guiana. The University of Chicago Press, Chicago. 624 pp.
Edentata no. 11(1) • 2010 89 Capítulo de libro: No incluya líneas verticales en las tablas; sólo coloque Superina, M., F. Miranda & T. Plese. 2008. Mainte- líneas horizontales debajo del título, debajo de los nance of Xenarthra in captivity. Pp. 232–243 in: títulos de columnas y al final de la tabla. No utilice The Biology of the Xenarthra (S. F. Vizcaíno & notas de pie. W. J. Loughry, eds.). University Press of Florida, Gainesville. Figuras Wetzel, R. M. 1985. The identification and distribu- tion of recent Xenarthra (=Edentata). Pp. 5–21 Los artículos pueden incluir pequeñas fotografías in: The evolution and ecology of armadillos, de alta calidad (en color o blanco y negro), figuras sloths, and vermilinguas (G. G. Montgomery, y mapas. Numere cada figura en formato arábigo ed.). Smithsonian Institution Press, Washington y enumere todas las leyendas de figuras al final del and London. manuscrito, en hoja aparte, después de las leyendas de las tablas. La resolución de imagen debería ser no Resumen de congreso: menos de 300 dpi. Se aceptarán los siguientes forma- Noss, A. 1999. La sostenibilidad de la cacería de tos electrónicos: .jpg, .tif, .eps, .pdf, .psd, o .ai. Envíe subsistencia izoceña. P. 80 in IV Congreso Inter- todas las figuras en archivos separados y asegúrese que nacional sobre manejo de fauna silvestre en Ama- el nombre del archivo incluya el número de figura zonia y Latinoamérica, Asunción. correspondiente. Rogel, T. G., C. E. Pellegrini, J. A. Agüero, A. R. Bamba, P. C. Paez & E. M. Virlanga. 2005. Carac- Envío de manuscritos terización de la dieta de dasipódidos del chaco árido riojano. P. 128 in XX Jornadas Argentinas Los manuscritos deben ser enviados a la editora en de Mastozoología (SAREM, ed.), Buenos Aires. formato digital. Recuerde enviar el texto principal en un archivo en formato DOC o RTF, las tablas en un Disertación o Tesis: archivo DOC o RTF independiente, y cada figura en Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los un archivo separado. armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el noreste de la provincia de Buenos Aires, Argen- Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET tina. Tesis Doctoral, Universidad Nacional de La Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), Plata, La Plata. 246 pp. Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261- Steuber, J. G. 2007. The cost of an emerging disease: 5244001, e-mail:
Página web: IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened Species 2010.2. International Union for Conser- vation of Nature and Natural Resources.
Tablas
Las tablas se enviarán en un archivo separado, nunca intercaladas en el texto del manuscrito. Coloque cada tabla en hoja aparte y numérela en formato arábigo. Incluya las leyendas correspondientes al final del manuscrito, en hoja aparte, después de las Referen- cias. Las mismas deben ser concisas y autoexplicativas.
90 Edentata no. 11(1) • 2010 Normas editoriais Edentata — Instruções aos autores Formato Edentata é a publicação oficial do grupo de especia- listas em tamanduás, preguiças e tatus da UICN/SSC O formato padrão para os textos (incluindo-se as refe- (IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist rências, legendas de figuras, tabelas e apêndices), pede Group). Tem como finalidade a difusão de informa- fontes Times New Roman ou Arial, tamanho 12, ções que possam vir a contribuir para a conservação duplo espaço, justificado à esquerda, não contendo dos xenarthros. nota de rodapé.
Serão aceitos manuscritos que se encontrem dentro da Todas as folhas, inclusive a primeira página, deverão ampla variedade temática, incluindo-se taxonomia, ser numeradas no ângulo inferior direito. O texto sistemática, genética, biogeografia, ecologia, conser- principal deverá estar em arquivo em formato DOC vação, comportamento e saúde. Os trabalhos devem ou RTF. As figuras e tabelas, devem ser enviadas à ser originais, não publicados ou enviados simultanea- parte do texto principal. mente a outros meios de publicação. A superposição dos conteúdos com artigos relacionados e já publica- Estilo dos, deve ser mínima. O estilo da escrita deve ser simples e conciso. Deve-se Edentata aceita artigos sobre investigações originais evitar as orações largas e complexas, que dificultem a relacionadas com qualquer aspecto de conservação de leitura. xenarthros. Comporta ainda comunicações breves, notas de campo, resumos de teses, informações sobre Palavras em outro idioma eventos, revisões de livros, avisos de congressos, entre outros. As palavras em outro idioma, incluindo-se as abrevia- turas permitidas, devem estar escritas em itálico. Serão publicados artigos em inglês, português ou espanhol. Aos autores cuja língua materna não seja Nomenclatura o inglês, e que optem por enviar manuscritos nesse idioma, solicita-se uma revisão detalhada por pessoa A nomenclatura dos táxons seguem as regras e reco- nativa ou tradutor profissional, a fim de garantir a mendações atualizadas do Código Internacional de correção idiomática. Nomenclatura Botânica e do Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. Aos nomes científicos, Os manuscritos serão submetidos a uma avaliação ini- gênero e categorias inferiores, pede-se o tipo itálico. cial pelo Comitê Editorial, sendo procedida a devolu- ção aos autores, sem revisão, dos que não estiverem Abreviaturas dentro das normas pré-estabelecidas. As medidas serão expressas pelo sistema métrico deci- Ética de investigação e conservação mal. As unidades de medida deverão estar abreviadas quando acompanharem um número e por extenso Ao enviar o manuscrito, os autores devem confirmar nos casos contrários (exemplo: 5,4 m ou vários por escrito que seus protocolos de investigação foram metros). aprovados por um comitê científico de cuidado animal ou de ética, como também que possuem as Os números no começo de uma oração deverão ser licenças pertinentes para trabalhar com fauna sil- escritos por extenso. Na utilização de números de vestre. Os autores devem conhecer e respeitar todas texto sem referência a uma dimensão, pede-se que as leis, acordos e regulamentos aplicados ao seu sejam escritos por extenso os menores que 10 (exem- trabalho. plo: três tatus, uma preguiça e 12 tamanduás).
As frações devem estar expressadas como decimais (exemplo: 0,25 no lugar de ¼). A fração decimal de um número estará separada do inteiro por uma
Edentata no. 11(1) • 2010 91 vírgula nos textos em espanhol ou português e por - Contato: Marque com superíndice numérico quem ponto nos textos em inglês. Os símbolos > e < podem é o responsável pela correspondência, tanto durante ser usados para acompanhar uma magnitude (exem- as etapas do processo editorial como depois da plo: <2 m). publicação.
As abreviaturas devem terminar com um ponto, Segunda página com exceção daqueles correspondentes a medidas e distâncias, como kg, m, km, μm, que são símbolos. - Resumo: Incluir resumo de no máximo 250 palavras, As figuras devem estar indicadas no texto mediante a para artigos regulares, e não mais de 100 palavras para abreviatura Fig. ou Figs. (exemplo: Fig. 1, Figs. 2–4; comunicações breves ou notas de campo. No caso de na Fig. 2, se pode observar…). manuscritos cujo texto principal está escrito em espa- nhol ou português, deverá ser incluso um resumo em Os números estarão separados das dimensões por um inglês. Os manuscritos em inglês terão que incluir, espaço (exemplo: 2 km ou 07:15 hs; não escreva 2km a mais, um resumo em espanhol ou português. O nem 07:15hs). resumo deve ser claro e descrever brevemente o obje- tivo da pesquisa, os resultados e as principais con- As datas estarão indicadas em formato dia – mês (por clusões. Não incluir referências bibliográficas nem extenso) – ano, sem vírgulas ou pontos (exemplo: 25 abreviaturas pouco comuns. de agosto de 2010). Se deverá utilizar o sistema de 24 horas para designar o tempo de relógio, seguido por - Palavras-chave: Agregar não mais de seis palavras a abreviatura “hs” (exemplo: 07:15 hs ou 21:00 hs). chave nos dois idiomas utilizados no resumo, em ordem alfabética e separadas por vírgulas, que sejam Organização indicativas do conteúdo do manuscrito, incluindo o nome comum e científico da espécie estudada. Primeira página Texto principal do manuscrito A primeira página do manuscrito deverá conter os seguintes itens, na ordem indicada: O texto dos artigos regulares deverá ser dividido, preferentemente, em seções tradicionais: Introdução, - Título: O título deverá ser conciso e informativo Materiais e Métodos, Resultados e Discussão. Não e, se corresponde, incluir a espécie envolvida (com utilizar essas divisões para comunicações breves e o nome científico). Nos manuscritos em português notas de campo. e espanhol, se incluirá abaixo do título original sua tradução ao inglês, tanto em artigos como em notas Níveis de cabeçalho: breves. São aceitos três níveis de cabeçalho: - Nomes dos autores e direções institucionais: Indique os nomes completos de todos os autores. Assinale cada - O primeiro nível (mais inclusivo), deve ser escrito autor com letra minúscula, em superíndice, consecu- em negrito, justificado à esquerda, sem ponto final. tivamente para relacionar a instituição a que pertence. Debaixo dos nomes, indique a afiliação institucional - O segundo nível, deve ser escrito em itálico, sem (no momento da realização da pesquisa) de cada negrito e justificado à esquerda, sem ponto final. O autor, começando com o superíndice correspondente. texto correspondente deve começar na linha seguinte, Esta incluirá a seção ou departamento da instituição, como um novo parágrafo. nome completo da instituição, código postal / CEP, localidade, o país e a direção do correio eletrônico. - O terceiro nível deve ser escrito em itálico, sem negrito e justificado à esquerda. Finalizará com dois - Direção atual/permanente: Em caso de que um autor pontos. Em continuação, começará o parágrafo cor- tenha trocado sua afiliação depois de ter realizada a respondente, na mesma linha. pesquisa, poderá indicar o endereço atual e marcá- lo com letra minúscula, no superíndice, atrás de seu nome.
92 Edentata no. 11(1) • 2010 No caso de que se enumere uma lista de itens no texto Referências corrido, os mesmos serão precedidos por numerais arábicos seguidos de um ponto (1.) ou por asteriscos Assegurar-se de que cada referência citada no texto (•). está inclusa na seção de referência e vice-versa. Não se admite resultados sem publicar nem comunicações Introdução pessoais na lista de referências, mas podem ser citados no texto. A introdução deve conter os objetivos do trabalho e proporcionar um marco teórico apropriado. Citações no texto
Materiais e Métodos Para citações de um só autor, incluir somente o sobrenome do autor e o ano de publicação, sepa- Esta seção deve incluir suficientes detalhes para permi- rados por vírgula. Para trabalhos de dois autores, tir que o estudo seja repetido. Identificar claramente colocar o sobrenome de ambos, separados por “&”. as áreas de estudo, incluindo as coordenadas geográ- Para trabalhos de mais de dois autores, escrever o ficas correspondentes, sempre que seja aplicável. Nos sobrenome do primeiro autor seguido de et al. (em casos em que os métodos de estudo já tenham sido letra itálica). publicados previamente, somente deverão ser inclu- ídas as referências correspondentes. Não é necessário Ao citar vários autores em um mesmo parágrafo, descrever detalhadamente os métodos estatísticos ordenar as citações cronologicamente e em seguida de uso comum, mas apenas indicar suas referências alfabeticamente. Neste caso, as citações vão separadas bibliográficas. por ponto e vírgula.
Resultados Exemplos: (Nowak, 1991; Anacleto, 1997; Wetzel, 1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004). Esta seção deve destacar os principais resultados, sem McDonough & Loughry (2001) mencionaram que… que se repita as informações já incluídas em figuras e tabelas. Lista de referências
Discussão Na seção de referências, enumerar as citações em ordem alfabética por sobrenome do primeiro autor. Esta seção poderá ser combinada com os Resultados. Note que as iniciais dos autores e editores levam Interpretar os resultados no contexto de outros traba- espaço entre elas. lhos publicados. Discutir ainda a importância ou as implicâncias dos seus achados para a conservação de Quando houver mais de um artigo dos mesmos auto- espécies ou de ecossistemas. res e estes figurarem na mesma ordem, ordená-los por ordem cronológica. Quando houver vários arti- Conclusões gos que tenham o mesmo primeiro autor, ordená-los por ordem alfabética do segundo autor, e logo do ter- Pode incluir conclusões para destacar os achados mais ceiro, etc. Em caso de artigos que tenham os mesmos importantes. autores e mesmo ano, assinalar um sufixo numérico (exemplo: 1985a). Agradecimentos Nos títulos dos artigos, escrever somente a primeira Incluir os agradecimentos abaixo da seção de discus- palavra e nomes próprios em maiúscula. Não abrevie são ou das conclusões e antes das referências. Mencio- os nomes das revistas. Somente indique o número do nar nesta seção as bolsas e subsídios utilizados para o volume dentro de um mesmo tomo, se este último estudo descrito. não estiver numerado consecutivamente.
Edentata no. 11(1) • 2010 93 Exemplos: Dissertação ou Tese: Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los Publicação em revista: armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho & S. K. noreste de la provincia de Buenos Aires, Argen- Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out new tina. Tese de Doutorado, Universidad Nacional locations of Priodontes maximus and Myrmeco- de La Plata, La Plata. 246 pp. phaga tridactyla in Central Brazil. Edentata 8–10: Steuber, J. G. 2007. The cost of an emerging dis- 13–14. ease: Mycobacterium leprae infection alters meta- McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Lou- bolic rate of the nine-banded armadillo (Dasypus ghry. 1998. Growth rates of juvenile nine-ban- novemcinctus). Tese de Mestrado, University of ded armadillos. Southwestern Naturalist 43: Akron, Akron. 31 pp. 462–468. Website: Note que este último exemplo não inclui o número IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened do volume (4) já que o tomo 43 está numerado con- Species 2010.2. International Union for Conser- secutivamente a partir de seu primeiro volume. Ou vation of Nature and Natural Resources.
94 Edentata no. 11(1) • 2010 Envio de manuscritos
Os manuscritos devem ser enviados à editora em for- mato digital. Lembrar-se de enviar o texto principal em arquivo DOC ou RTF, as tabelas em DOC ou RTF independente, e cada figura em um arquivo separado.
Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261- 5244001, e-mail:
Edentata no. 11(1) • 2010 95
Los manuscritos pueden estar redactados en inglés, portu- gués o español. En el caso de autores cuya lengua materna NOTES TO CONTRIBUTORS no sea el inglés y envíen manuscritos en ese idioma, debe- rán someter el texto a una revisión detallada por una persona Edentata is the official publication of the IUCN/SSC Ant- angloparlante nativa o traductor profesional para garantizar eater, Sloth and Armadillo Specialist Group. It aims to pub- el uso correcto del inglés. lish information that contributes to the conservation of xenarthrans. Una vez recibido el manuscrito, el Comité Editorial realizará una primera evaluación y los manuscritos que no cumplan con A broad range of topics is welcomed and encouraged, includ- las normas establecidas serán devueltos a los autores sin pasar ing taxonomy, systematics, genetics, biogeography, ecol- al proceso de revisión por pares. ogy, conservation, behavior, and health. Manuscripts must describe original research findings that have not been pub- Las normas editoriales detalladas se pueden bajar de la página lished or submitted simultaneously to other journals. Any
Edentata The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group • 2010 • Number 11(1)
iii Letter from the Editor iv IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012 1 Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de Pernambuco, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Adriana Alves Quirino, Rinaldo Aparecido Mota 4 Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the Pantanal Wetland, Brazil Arnaud Léonard Jean Desbiez, Ísis Meri Medri 11 New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina Agustín M. Abba, Marcela J. Nabte, Daniel E. Udrizar Sauthier 18 Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil Gileno Antonio Araújo Xavier, Rinaldo Aparecido Mota, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira 22 Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-GrandeCabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie Flávio Kulaif Ubaid, Leonardo Siqueira Mendonça, Fábio Maffei 29 Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar Especies? Maria Clara Arteaga, Eduardo Martins Venticinque 34 Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Condiciones Ex Situ Jorge Anthony Astwood Romero, Patrícia Carolina Casas Martínez, Sol Ángela Ojeda Holguín, Ricardo Murillo Pacheco 44 Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México Víctor Hugo Morales-Sandoval 49 Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico de São Paulo Maristela Leiva, Mara Cristina Marques 53 Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and B. variegatus Schinz, 1825 Nadia de Moraes-Barros, Ana Paula Giorgi, Sofia Silva, João Stenghel Morgante 62 Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Colombia Leyn Castro-Vásquez, Marlon Meza, Tinka Plese, Sergio Moreno-Mora 70 Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua mexicana) in Panama Helen Esser, Danielle Brown, Yorick Liefting 73 Presence of Amblyomma cajennense in Wild Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the Pantanal Matogrossense, Brazil Flávia Regina Miranda, Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira, Gilberto Salles Gazêta, Nicolau Maués Serra-Freire, Marinete Amorim 76 Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes tricinctus, Dasypodidae) Onildo João Marini-Filho, Marília Marques Guimarães 78 Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três Localidades do Estado do Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis Ana Carolina Maciel Boffy, Roberto Leonan Morim Novaes, Graziela da Silva Mello, Camila Sant’Anna 81 News and Meetings 83 Edentata — Instructions to Authors 87 Edentata — Instrucciones para los autores 91 Edentata — Instruções aos autores