Redalyc.CICLO DE VIDA DE PELLAEA TERNIFOLIA (CAV

Home , Pellaea brachyptera, Pellaea bridgesii, Pellaea glabella

Polibotánica ISSN: 1405-2768 [email protected] Departamento de Botánica México

Huerta-Zavala, Jorge; Arreguín-Sánchez, María de la Luz; Quiroz-García, David Leonor; Fernández- Nava, Rafael CICLO DE VIDA DE PELLAEA TERNIFOLIA (CAV.) LINK SUBSP. TERNIFOLIA (PTERIDACEAE- POLYPODIIDAE) Polibotánica, núm. 35, febrero, 2013, pp. 65-84 Departamento de Botánica Distrito Federal, México

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Cómo citar el artículo Número completo Sistema de Información Científica Más información del artículo Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Página de la revista en redalyc.org Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto Núm. 35, pp. 65-84, ISSN 1405-2768; México, 2013

CICLO DE VIDA DE PELLAEA TERNIFOLIA (CAV.) LINK SUBSP. TERNIFOLIA (PTERIDACEAE-POLYPODIIDAE)*

LIFE CYCLE OF PELLAEA TERNIFOLIA (CAV.) LINK SUBSP. TERNIFOLIA (PTERIDACEAE-POLYPODIIDAE)*

Jorge Huerta-Zavala1, María de la Luz Arreguín-Sánchez2, **, David Leonor Quiroz- García2, ** y Rafael Fernández-Nava2, ** 1Egresado ENCB-IPN. 2Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Plan de Ayala y Carpio, Colonia Santo Tomás, México DF, 11340.

RESUMEN ABSTRACT

Se describe el ciclo de vida de Pellaea ter- We describe the life cycle of Pellaea terni- nifolia (Cav.) Link subsp. ternifolia. Los es- folia (Cav.) Link subsp. ternifolia. Studied pecímenes fueron recolectados en un bosque material was collected in a disturbed forest de Pinus perturbado en San Miguel de los of Pinus in San Miguel de los Alcanfores, Alcanfores, municipio de Tlaxco, Tlaxcala, Tlaxco municipality, State of Tlaxcala, México. Las esporas fueron sembradas en Mexico. Spores were sown in polyurethane vasos de unicel de 262 ml con cerámica (ba- vessel of 262 ml prepared in the following rro molido), piedra de río, tela de mosquitero manner: the glasses were layered with ce- y tres soportes de cultivo (tierra, maquique ramic, river stone, mosquito net and three y musgo), todo previamente esterilizado y natural substrates (plant litter, maquique and cerrado con plástico y alambre de cobre. moss), all previously sterilized and enclosed El ciclo fue isospórico con desarrollo del in plastic bags tied with copper wire. The protalo tipo Adiantum. En la fase cordada cycle proved to be typically isosporeus with se apreciaron gametófi tos con anteridios prothallial development corresponding to y arquegonio en una proporción cercana the Adiantum type. The gametophytes were al 70% y el otro 30% fueron gametófi tos cordate, 70% of them produced antheridia apogámicos. Los esporófitos jóvenes se and archegonia and the other 30% were apo- obtuvieron a partir de los 63 días. gamic. Young sporophytes were obtained around 63 days after sowing. Palabras clave: ciclo de vida, Pellaea ternifolia subsp. ternifolia, desarrollo del Key words: life cycle, Pellaea ternifolia gametófi to, desarrollo del esporófi to, apo- subsp. ternifolia, gametophyte development, gamia. sporophyte development, apogamy.

* Proyecto apoyado por la Dirección de Estudios de Posgrado del Instituto Politécnico Nacional, clave 20110410. **Becarios de COFAA.

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INTRODUCCIÓN (Cav.) Link subsp. ternifolia (Pteridaceae) como una aportación al conocimiento de la Las licofi tas y monilofi tas (también conoci- biología de este helecho y como antecedente das como pteridofi tas) son traqueofi tas que para su posible cultivo, así como comparar presentan raíces, tallos y hojas de tipo licofi - el desarrollo de este ciclo en tres diferentes lo (micrófi lo) o eufi lo (megáfi lo), presentan soportes naturales. ciclos de vida heterospóricos, isospóricos y tipo Equisetum que originan la fase espo- ANTECEDENTES rofítica y gametofítica independientes entre sí en la madurez. Las esporas se desarrollan Entre los estudios de la biología reproductiva en los esporangios que por su morfología del género Pellaea sobresalen los de Pickett y desarrollo pueden ser euesporangios o y Manuel (1925) quienes describieron el de- leptoesporangios, estos últimos son los más sarrollo del protalo de Pellaea glabella, para abundantes y se caracterizan por presentar lo cual utilizaron el medio de Knop. Picket y un anillo cuya posición puede variar. Smith Thayer (1927) trabajaron con el gametófi to et al. (2006) reconocen los órdenes Ma- y la formación del esporófi to de P. densa y rattiales, Osmundales, Hymenophyllales, mencionaron el tiempo de germinación de Gleicheniales, Schizaeales, Salviniales, las esporas y la presencia de apogamia en Cyatheales y Polypodiales, este último con esta especie. En 1964 Nayar y Bajpai estu- 22 familias, una de ellas las Pteridaceae. diaron seis especies y una variedad del gé- (Judd et al., 2008) considera que el género nero Pellaea, para lo cual utilizaron el medio Pellaea pertenece a la familia Pteridaceae de agar con solución de Knop y describen y en total existen entre 220 a 260 géneros la germinación de las esporas así como la de criptógamas vasculares y unas 7 000 presencia de apogamia en algunas de ellas. especies a nivel mundial. En 1968 Pray realizó una investigación de los gametófi tos de Pellaea sección Pellaea Mickel y Smith (2004) reconocen 1 080 serie estípite-negro, las esporas las sembró taxones en la pteridofl ora mexicana con re- en medio de agar con solución de Bristol, presentantes en las zonas templadas, zonas posteriomente este mismo autor en 1970 frías, zonas tropicales húmedas y de las zo- describe los gametófi tos de Pellaea estípite nas secas y semisecas donde se albergan al- claro utilizando el mismo medio y solución gunas de las 15 especies de Pellaea. A nivel que en el trabajo anterior. Tryon (1968) mundial estos mismos autores consideran comparó las características de las esporas y que existen un total de 35 especies de este gametófi tos de diferentes especies sexuales género. Christenhusz et al. (2011) sitúan al y apogámicas del género Pellaea. Whitter género Pellaea en la división Monilophyta, (1968) indujo la apogamia en Pellaea gla- subclase Polypodiidae, Familia Pteridaceae bella var. glabella adicionando sacarosa y Subfamilia Cheilanthoideae. al medio de cultivo. Pray 1971 estudió los gametófi tos de híbridos del género Pellaea OBJETIVOS utilizando el medio de Bristol. Rigby (1973) indujo la apogamia en P. glabella var. occi- El propósito de este trabajo es describir las dentale adicionando fructosa a los medios fases del ciclo de vida de Pellaea ternifolia de cultivo. Díaz-Espinoza (2002) observó

66 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). el ciclo de vida de Pellaea cordifolia uti- levemente eroso, base cordada, ápice agudo, lizando como soporte maquique y obtuvo bicoloras, frondes similares de 20 a 30 cm de esporófi tos a los 386 días. Herrera-Soriano largo con el peciolo negro lustroso, glabro et al. (2011) describieron el ciclo biológico al igual que el raquis, lámina de contorno de Pellaea ovata utilizando como soportes lineal de 10 a 25 cm de largo, pinnada en maquique y tierra de hoja, los esporófi tos la parte superior, ternada en la inferior, no se desarrollaron en el primer soporte pinnas coriáceas, enteras, lanceoladas a mientras que en el segundo se formaron a lineal-lanceoladas de 2 a 3 cm de largo por los 390 días. 0.5 a 1.5 cm de ancho, sésiles con la base cordada, ápice mucronado a agudo, margen MATERIAL Y MÉTODOS entero, haz y envés glabro, nerviación libre, esporangios protegidos por el margen refl ejo Los esporófi tos (Fig. 1) de los cuales se continuo. Es frecuente encontrarla sobre tomaron las esporas para el seguimiento piedras en bosques de encinos, pinos, pinos- del ciclo de vida presentaron las siguientes encinos y matorrales xerófi los entre los 700 características morfológicas: rizoma corto o a los 3 00 m.s.n.m. compacto de 3 a 6 mm de diámetro, cubierto con escamas densas y persistentes de 5 a 6 En México su distribución es: Aguasca- mm de largo por 0.1 a 0.3 mm de ancho, lientes, Baja California Norte, Chihuahua, lineal-lanceoladas, inserción basal, margen Chiapas, Coahuila, Distrito Federal, Duran-

Fig. 1. Pellaea ternifolia subsp. ternifolia, fotografía tomada en el sitio de colecta San Miguel de los Alcanfores, municipio de Tlaxco, Tlaxcala, México.

67 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 go, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, México, indicaban con claridad la secuencia del Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, ciclo, y posteriormente se tomaron con un Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sonora, microscopio compuesto Xiophot 1 Zeiss, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas. En otros con cámara digital ZVS-47DE y un micros- países es conocida Argentina, Bolivia, copio estereoscópico Stemi SAV-Zeiss con Brasil, Colombia, Costa Rica, Chile, Esta- cámara digital SONY DXC ISIA (640 X 480 dos Unidos de Norteamérica, Guatemala, líneas) y el programa de captura y procesa- Honduras, Nicaragua, Paraguay, Perú y miento de imágenes KS-400 Zeiss. Venezuela, y (Mickel y Beitel, 1988 y Mic- kel y Smith, 2004). El nombre común que RESULTADOS recibe esta planta es el de helecho o el de pivora por los tarahumaras y la parte aérea En la fi gura 2 se muestra una síntesis del se utiliza en enfermedades del hígado y para ciclo de vida completo de Pellaea ternifolia curar la tos (www.semarnat.gob.mx/pfnm/ subsp. ternifolia desde la espora hasta la Pellaeaternifoliawrightii.html.). formación de esporófi tos por la vía sexual a través de la fecundación de anteridios y Los ejemplares fueron colectados en San arquegonios y por la asexual por medio Miguel de los Alcanfores, municipio de de apogamia. En las fi guras 3 a la 18 se Tlaxco, Tlaxcala, México, el 28 de agosto muestran los detalles de varias de las etapas del 2004, en un bosque perturbado de pino, reproductivas. En la tabla 1 se incluye el a 2400 m.s.n.m. El ejemplar de referencia cuadro comparativo de los resultados de los se encuentra depositado en el Herbario de tres soportes. la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB), Esporas. Triletes de forma esférica u oval y el día de la colecta se tuvo especial cui- de 32 a 57 μm de largo por 39 a 49 μm de dado de que los ejemplares fueran fértiles ancho, la pared o exina está formada de tres y presentaran soros maduros. Una vez capas, la interna o intina menor de 1 μm de recolectado el material se dejó parte de espesor, sexina de 2.6 a 3.3 μm, y perina los frondes con soros fértiles en sobres de de 3.3 a 5 μm de grosor con ornamentación papel blanco durante 15 días en un lugar granular de color castaño claro a oscuro seco y oscuro. El material que se herborizó (Figs. 2 y 3). se identifi có con literatura especializada en taxonomía de pteridófi tas (o monilofi tas) Germinación. En tierra de hoja se apreció como las de (Smith, 1981, Mickel y Beitel, entre los 12 a los 15 días después de la 1988, Mickel, 1992, y Mickel y Smith, siembra, y en maquique y musgo a los 15 2004). Posteriormente se realizó la siem- días, la germinación fue tipo Vittaria (Na- bra de esporas en vasos de unicel de 9.5 x yar y Kaur, 1971) y se observaron restos 5.5 cm y se elaboraron preparaciones para de la pared de la espora lo que muestra el el seguimiento del ciclo de vida con base desarrollo exospórico del gametófi to (Figs. en la técnica de Montoya-Casimiro et al. 2 y 4). A partir de los 15 días se formó un (2000). Para la toma de fotomicrografías fi lamento constituido por dos a seis células se eligieron las mejores preparaciones que y se apreció un rizoide corto.

68 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae).

Tabla 1. Comparación de las fases de desarrollo del ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia en los tres soportes.

fase del ciclo (días) Medio de soporte Tierra de hoja Maquique Musgo germinación y fase 12-15 15 15 filamentosa gametófito joven 28 53 28 gametófito adulto 28 63 63 anteridios 78 154 63 arquegonios 63 63 63 apogamia 44 63 63 esporófito 63 91 91

Gametófi to joven o fase espatulada. Se de 148 μm y presentaron 20 rizoides por caracteriza por presentar una forma laminar, gametófi to que midieron en promedio 1 251 pero aún no formar la escotadura, es decir, μm de largo. En maquique los gametófi tos apenas se inicia el desarrollo del meristemo. se observaron a los 63 días, y su tamaño El desarrollo del gametófi to fue de tipo promedio fue de 728 μm de largo x 649 μm Adiantum (Nayar y Kaur, 1971), y esta fase de ancho, la escotadura tuvo una longitud se observó a los 28 días en tierra de hoja y promedio de 121 μm, presentaron alrede- musgo, mientras que en maquique se presen- dor de doce rizoides los cuales midieron tó a los 53 días. Los protalos jóvenes en ma- en promedio 741 μm. En musgo también quique y en musgo fueron muy similares, en se apreciaron antes de los 63 días con un promedio midieron 444 μm de largo x 190 largo promedio de 937 μm x 817 μm de μm de ancho, se formaron cuatro rizoides ancho, la escotadura tuvo una longitud de de aproximadamente 263 μm de largo cada 139 μm y presentaron alrededor de 26 rizoi- uno. El gametófi to joven en tierra de hoja des los cuales midieron en promedio 1512 midió 285 μm de largo x 116 μm de ancho, μm. Se apreciaron gametófi tos bisexuales el número de rizoides fue hasta de cinco que formaron gametangios y gametófi tos por gametófi to, el largo de los mismos fue apogámicos que no produjeron estructuras variable, y en promedio midieron 350 μm reproductoras (Figs. 2 y 7). de largo (Figs. 2, 5 y 6). Arquegonios. En los tres soportes se obser- Gametófi to adulto o cordado. Esta fase vó la presencia de arquegonios a partir de se caracterizó por presentar una escotadura los 63 días y a medida que iba avanzando el bien defi nida que es la que le confi ere al ciclo se fueron observando diversos estadios protalo la forma de corazón. En tierra de de maduración, los cuales se formaron de hoja esta fase se presentó a los 28 días con acuerdo al patrón de desarrollo de los hele- un promedio de 1066 μm de largo x 1009 μm chos leptoesporangiados descrito por Foster de ancho, la escotadura tuvo una longitud y Gifford (2000). El largo promedio de los

69 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 arquegonios maduros fue de 89 μm de largo musgo se apreció la apogamia a los 63. Los x 36.5 μm de ancho en la parte más amplia gametófi tos apogámicos en los tres soportes con once células del cuello, cuatro del canal midieron en promedio 1.8 mm de largo x del cuello, una célula ventral y una ovocélula 1.6 mm de ancho con hasta 30 rizoides, que (Figs. 2, 8, 9, 10, 11 y 12). en promedio tenían 1.4 mm de largo, los tricomas que se encontraron en la base de Anteridios. La formación de estos game- la yema apogámica se apreciaron hialinos tangios difi rió según el soporte, en tierra de y turgentes con 65 μm en promedio de largo hoja a partir de los 78 días, en maquique a (Figs. 2, 13, 14 y 15). los 154 días, en musgo a los 63 días, y al igual que los arquegonios la formación se Esporófi to joven. Se presentaron en los realizó de acuerdo al patrón de desarrollo tres soportes, en tierra de hoja a los 63 días, de helechos leptoesporangiados (Foster y en maquique y musgo a los 91. En los tres Gifford, 2000). Los anteridios se apreciaron casos, por cada gametófi to se observó un de forma esférica con un diámetro de entre esporófi to rara vez fueron dos. Los pecíolos 119 y 198 μm donde se pudieron observar midieron entre 1.2 a 1.7 mm de largo, con anterozoides maduros e inmaduros (Figs. tricomas de una a dos células, la lámina fue 2, 11 y 12). fl abelada con un largo de 1.2 y 1.8 mm de largo por 1.3 a 2.3 mm de ancho donde se La formación de anteridios y arquegonios se aprecian las nervaduras dicotómicas (Figs. observó en aproximadamente el 70% de los 2, 16, 17 y 18). gametófi tos muestreados en los tres sustratos y el restante 30% formó yema apogámica. DISCUSIÓN

Apogamia. Este tipo de reproducción Con respecto a la información referente asexual se formó a partir de un grupo de a la morfología de las esporas se tiene lo células que se localizan por debajo de la es- siguiente: Tryon (1968) sugiere que la con- cotadura del gametófi to y que se dividieron dición apogámica en los helechos puede ser activamente para formar la yema apogámica inferida por la presencia de 32 esporas en y a partir de ella primero se comenzó a dife- cada esporangio así como por el tamaño de renciar el pedicelo del esporófi to joven y la las mismas. Por lo general las esporas apo- raíz, posteriormente se desarrolló la lámina gámicas son más grandes que las de origen de la fronde. Cuando se inició la formación sexual. En el caso particular de Pellaea la de la yema apogámica se aparecieron unos citada autora menciona que lo común es cuantos tricomas alrededor de la misma, observar esporas triletes, aunque en las for- los cuales fueron aumentando tanto en ta- mas apogámicas es posible apreciar esporas maño como en número conforme la yema monoletes disfuncionales. En algunos ejem- crecía y se diferenciaban los órganos del plares de Pellaea ternifolia var. ternifolia esporófi to joven. Este tipo de reproducción el largo de las esporas oscila entre 33 a 53 se presentó en los tres soportes y en forma μm, y en el caso de ejemplares tetraploides más o menos simultánea a la formación de de esta misma especie sus esporas oscilan protalos con anteridios y arquegonios. En de 46 a 59 μm de largo, señalando que las tierra de hoja a los 44 días, en maquique y esporas de ambos ejemplares son de origen

70 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). sexual, además indicó que ciertos ejempla- se presenta entre los siete y los 14 días en res provenientes de Cuernavaca, Morelos, el mismo medio de Knop. Nayar y Bajpai México los especímenes recolectados son (1964) trabajaron con seis especies y una diploides con 29 cromosomas y su modo variedad del género Pellaea y apreciaron de reproducción es de tipo sexual al igual que la germinación de las esporas se presen- que los ejemplares provenientes de San Luis tó entre los tres a los seis días utilizando al Potosí, México, que son tetraploides con un igual que las anteriores referencias el medio número cromosómico de 58, las cuales tam- de cultivo de Knop. Pray (1968) mencionó bién se reproducen de manera sexual. que en P. mucronata var. mucronata las esporas germinaron en los tres y los seis días En este trabajo se contaron las esporas del utilizando como medio de cultivo el de Bris- ejemplar encontrando 32 por esporangio, ton. Tryon (1968) investigó tres especies de lo que sugeriría según Tryon (op. cit.) la Pellaea, entre ellas P. ternifolia observando condición apogámica, y por las dimensiones que en todas ellas la germinación se pre- de las mismas (32 a 57 μm de largo por 39 sentó entre los seis y 15 días, sin embargo, a 49 μm de ancho), según la autora citada no menciona el tipo de cultivo que utilizó. se sugeriría la condición tetraploide del La información antes citada aporta datos ejemplar con esporas sexuadas, sin embargo, de los resultados obtenidos en los medios lo que encontramos en este ciclo de vida nutritivos de Bristol y Knop, y como puede fueron esporas que desarrollaron gametófi - apreciarse, los tiempos de la germinación tos bisexuados y apogámicos, por lo que se en varias especies varían entre los tres y los consideró la posibilidad de que en un mismo 14 días. Las posibles causas de estas varia- esporangio se encuentren esporas sexuales y ciones pueden atribuirse a que cada especie apogámicas, razón por la cual se presenta la tiene su propio ritmo de desarrollo. variación de medidas (32 a 57 μm de largo) y posiblemente las esporas de un tamaño En el estudio realizado con P. cordifolia por son las que formen gametófi tos apogámicos Díaz-Espinoza (2002) las esporas germi- y las de otro tamaño constituyan prótalos naron antes de los doce días en un soporte con gametangios. Por los resultados de esta de maquique. Herrera-Soriano et al. (2011) investigación podríamos considerar que indicaron que las esporas de P. ovata ger- cerca de un 70% de las esporas sexuales son minaron entre los 15 y 16 días en el soporte n, y que posiblemente sufrieron una meiosis de maquique y, entre los 12 y 15 días en completa formando prótalos n. El resto de tierra de hoja. En los trabajos realizados por esporas fueron 2n desarrollando gametófi - estos dos últimos autores utilizaron soportes tos 2n y por lo tanto son apogámicos. naturales, y en ambos casos la germinación se obtuvo entre los 12 y los 16 días. Con respecto a los trabajos referentes a la germinación de las esporas del género Al comparar los tiempos de germinación Pellaea (tabla 2), Pickett y Manuel (1925) entre los soportes naturales y los medios observaron que las esporas de P. glabella nutritivos se aprecia que es más rápida en germinaron en 10 días en medio de Knop. estos últimos. Posiblemente esta diferencia Pickett y Thayer (1927) encontraron que pueda deberse al mayor aporte de nutrientes la germinación de las esporas de P. densa que tienen los medios, mientras que en los

71 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 soportes naturales no se tiene un aporte adi- de Pellaea con estípite claro y apreció que cional de nutrientes. En la tabla 2 se aprecia los fi lamentos se encuentran formados por que muy pocas especies forman esporófi tos tres a seis células, pero no indica a los cuan- en presencia de estos medio, así que aunque tos días se desarrollaron. En 2002 Díaz-Es- la germinación es rápida, el ciclo no logra pinoza mencionó que los fi lamentos de dos a concluirse debido quizás, a lo que indica seis células de P. cordifolia se desarrollaron Bell (1992) en relación al exceso de nutrien- a partir del día doce. Herrera-Soriano et al. tes, y en especial de azúcares que ocasionan (2011) encontraron fi lamentos de P. ovata aberraciones en los ciclos de vida. a partir de los 46 días formados por 9 a 19 células. En esta investigación se presentaron Nayar y Kaur (1971) citan que las esporas de a los 15 días con dos a seis células. las especies de Pellaea presentan una germi- nación de tipo Vittaria, lo que concuerda con En lo referente a los gametófi tos jóvenes los resultados obtenidos en los trabajos de (tabla 2) Pickett y Thayer (1927) los en- Díaz-Espinoza (2002) y Herrera-Soriano et contraron a los 33 días en P. densa. Nayar al. (2011). El resto de los trabajos que se ci- y Bajpai (1964) mencionaron que en las tan en la tabla 2 no concluyen al respecto. siete especies de Pellaea que estudiaron los protalos jóvenes se formaron entre los 17 y Los resultados del presente estudio coinci- 20 días. Díaz-Espinoza (2002) mencionó den con lo obtenido por otros autores, ya que que en P. cordifolia esta fase se presentó la germinación se efectuó antes de los 15 a partir del día 12 alcanzando su máximo días. También hubo correspondencia con el desarrollo hacia el día 26. Herrera-Soriano tipo de germinación que fue tipo Vittaria, sin et al. (2011) observaron los gametofi tos embargo en los estudios donde se utilizaron con rizoides unicelulares y con numerosos medios nutritivos la germinación se realizó y pequeños gránulos de forma esférica a en menos tiempo. todo lo largo entre los 52 a 70 días. Los resultados obtenidos en el presente trabajo En cuanto a la fase fi lamentosa (tabla 2) concuerdan con los de otros autores, ya que Pickett y Manuel (1925) encontraron que la formación de los gametófi tos ocurrió a los P. glabella presenta de dos a ocho células. 28 días en tierra y en musgo y maquique fue Nayar y Bajpai (1964) mencionaron que hasta los 53. en las siete especies que estudiaron la fase fi lamentosa se presentó entre los 10 y 13 En cuanto a los gametófi tos cordados del días conformada por cuatro a ocho células. género Pellaea (tabla 2) Pickett y Thayer Pray (1968) estudió 15 especies de Pellaea (1927) mencionaron que en P. densa obser- estípite negro encontrando fi lamentos cons- varon gametófi tos cordados, simétricos y tituidos por tres a seis células a excepción de unisexuados a los 33 días, aunque también P. brachyptera que formó hasta ocho células apreciaron gametófi tos cordado-espatula- y P. notabilis con dos células. En dos espe- dos. Nayar y Bajpai (1964) indicaron que en cies no se menciona este dato y en ninguna las siete especies de Pellaea que analizaron, de las especies se indica a los cuantos días los gametófi tos cordados fueron simétricos se obtuvo esta fase. Pray (1970) analizó el y bisexuados, aparecen entre los 31 y 34 desarrollo de los gametófi tos de tres especies días. Pray (1968) observó que en las pri-

72 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). meras etapas los gametófi tos en P. breweri especifi ca si no observó gametangios o si son cordados, bisexuados y simétricos, sin omitió esta información. Tryon (1968) ob- embargo, conforme maduran pierden su servó anteridios entre los 31 y 49 días y los forma cordada y toman formas irregulares. arquegonios hasta después de la formación Tryon (1968) apreció en las cuatro especies de anteridios, pero no menciona fechas. de Pellaea gametófi tos cordados bisexua- Díaz Espinoza (2002) encontró anteridios en dos. Nayar y Kaur (1971) mencionan que gametófi tos cordados de Pellaea cordifolia los gametófi tos de las especies de Pellaea a los 103 días y los arquegonios a los 311. son cordados pudiendo presentar tricomas Herrera-Soriano et al. (2011) observaron unicelulares glandulosos. En P. cordifolia anteridios y arquegonios en P. ovata a partir Díaz-Espinoza (2002) encontró gametófi tos de los 244 días en tierra de hoja, pero en cordados y simétricos a los 131 días, aunque maquique no se formaron. también observó algunos protalos cordado- espatulados. Herrera-Soriano et al. (2011) En el presente estudio se encontró que la refi eren también en P. ovata gametófi tos formación de arquegonios en P. ternifolia cordados a cordado-espatulados entre los subsp. ternifolia se presentó a partir de los 197 y 200 días. En el presente trabajo se en- 63 días en los tres sustratos, mientras que contraron gametófi tos cordados bisexuados los anteridios se formaron en el sustrato de en los tres sustratos: a los 28 días en tierra musgo a los 63 días, en tierra de hoja a los de hoja, a los 63 en musgo y maquique. Por 78 días y en maquique a los 154 días. Los otra parte, del total de especies y variedades gametangios se formaron en aproximada- que se presentan en la tabla 2, solamente en mente el 70% de los gametófi tos cordados. cuatro de ellas se informa de la presencia de Estos datos difi eren a los encontrados en tricomas en el protalo, en P. ternifolia subsp. otras especies cultivadas en soportes na- ternifolia no se apreciaron. turales como fue el caso de P. cordifolia estudiada por Díaz-Espinoza (2002), ya que Con respecto a la formación de los game- los observó a los 103 días y los arquegonios tangios (tabla 2) Pickett y Manuel (1925) a los 311 días. El caso de Pellaea ovata observaron anteridios de Pellaea glabella Herrera-Soriano et al. (2011) observaron la desde la fase fi lamentosa, pero no arquego- formación de anteridios y arquegonios en nios. En la fase de gametófi tos jóvenes de tierra de hoja a partir de los 244 días. En P. densa formaron anteridios a los 33 días varias de las especies citadas en la tabla 2 no y arquegonios a los 76 (Pickett y Thayer se indica si formaron gametangios, en otras 1927). Nayar y Bajpai (1964) observaron especies como P. densa los gametófi tos fue- anteridios entre los 31 a 49 días y arquego- ron unisexuados, en P. cordifolia bisexuados nios a los 60 días, los cuales presentaban o unisexuados, sin embargo, en la gran una célula binucleada en el canal del cuello. mayoría de las especies que se incluyen en Pray (1968) encontró que en gametófi tos la tabla 2 fueron bisexuados. cordados y simétricos de P. mucronata var. mucronata presentaron anteridios a los 29 Además de los trabajos mencionados en días, en P. breweri los anteridios y arquego- la tabla 2, autores como Whittier (1968) nios aparecen en gametófi tos maduros. Con encontró que en P. glabella var. glabella se respecto a las otras especies que estudió no observaron dos tipos de anteridios, los de

73 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 origen sexual que presentaron un diámetro mencionan que P. ovata origina gametan- de 36.2 μm y los apogámicos que tuvieron gios a partir de gametofi tos secundarios, que un diámetro de 48.6 μm, además, la forma- a su vez formarán los esporófi tos a partir de ción de los arquegonios sufrió modifi ca- los 233 días en tierra de hoja. ciones por el aumento de la concentración de sacarosa tanto en gametófi tos sexuales En P. ternifolia subsp. ternifolia la fase como apogámicos. Rigby (1973) observó apogámica se presentó a partir de los 44 días que cuando el medio de cultivo no tenía y el tiempo en que se apareció la apogamia fructuosa, en P. glabella var. occidentalis fue mucho menor que en otras especies los gametófi tos no desarrollaban arquego- sembradas en sustratos naturales y/o me- nios. En cambio, a concentraciones bajas dios nutritivos, también se observó que en el número de gametofi tos con arquegonios nuestro estudio la apogamia consistió en la era alto con aproximadamente un 75% y a formación de una yema apogámica a partir concentraciones altas el número disminuía de un gametófi to cordado, observándose al 30%. en aproximadamente el 30% del total de los gametófi tos. No se apreciaron gameto- Con respecto a la apogamia (tabla 2) Pic- fi tos secundarios como fue el caso de Pray kett y Manuel (1925) la observaron en P. (1970), Díaz-Espinoza (2002) y Herrera- glabella a los 100 días. Pickett y Thayer Soriano et al. (2011). (1927) la encontraron en P. densa a los 162 días. Nayar y Bajpai (1964) señalaron que Además de los trabajos referidos en la tabla en todas las especies que estudiaron (con 2, se encontró que Whittier (1968) realizó excepción de P. doniana, P. falcata y P. estudios de la formación de gametófi tos rotundifolia) observaron apogamia entre los apogámicos en P. glabella var. glabella 59 a los 62 días, con producción de espo- variando la concentración de sacarosa y rófi tos. Pray (1968) encontró la apogamia encontró que la apogamia aumenta con en seis de las quince especies que estudió la concentración de este azúcar, y así en y posteriormente el mismo autor en 1970 los cultivos sin sacarosa se presentó este apreció apogamia en fi lamentos secunda- fenómeno en el 50% de los gametófi tos rios de cinco a seis células y gametófi tos observados, mientras que los cultivos con secundarios cordados de P. ovata, es decir, sacarosa al 1% la apogamia aumentó hasta los primeros gametófi tos que se formaron un 75%. Rigby (1973) indujo la apogamia a través de la germinación de la espora, en P. glabella var. occidentalis agregando a por reproducción asexual produjeron los medios de cultivo fructuosa infi riendo otros protalos (secundarios), no encontró que cuando aumenta la concentración de gametangios ni esporófi tos. Tryon (1968) fructosa la apogamia se ve favorecida. observó la apogamia en P. andromedifolia sin dar mayor información. Díaz-Espinoza En cuanto a los esporófi tos jóvenes de las (2002) encontró gametófi tos necrosados de especies de Pellaea (Tabla 2), Pickett y P. cordifolia que formaron por reproducción Thayer (1927) observaron que en P. densa asexual fi lamentos secundarios y posterior- los esporófi tos se formaron a los 92 días. mente gametófi tos secundarios a partir de Nayar y Bajpai (1964) describieron espo- los 386 días. Herrera-Soriano et al. (2011) rófi tos jóvenes con láminas subcordadas o

74 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). reniformes con tres a cuatro lóbulos, con llaron, y de ser así, ésta sería la primera vez vascularización dicotómica y tricomas en que se obtienen esporófi tos de esta especie el peciolo. Pray (1968) no menciona la en cultivo en un tiempo mucho menor a la de formación de esporófi tos en ninguna de las otras especies (63 días). Los esporófi tos que quince especies que estudió. Tryon (1968) se obtuvieron fueron de origen sexual (70%) encontró esporófitos jóvenes de origen y de origen apogámico (30%), estrategias sexual con lóbulos simétricos, sólo en P. reproductivas citadas por primera vez para andromedifolia, en las otras tres especie una especie del género. no se formaron esporófi tos. Díaz-Espinoza (2002) mencionó que en P. cordifolia se En la tabla 2 aparecen datos de especies encontraron esporófi tos jóvenes con lámina como P. atropurpurea y P. doniana ob- dividida hasta en ocho lóbulos formada por servadas por Nayar y Bajpai (1964) y P. células parenquimatosas de paredes irregu- densa estudiada por Pickett y Thayer (1927), lares y de forma cuadrangular con venación ambos trabajos encontraron gametófitos dicotómica y frondes pedicelados a los 305 con anteridios, arquegonios, apogamia y el días. Herrera-Soriano et al. (2011) refi eren desarrollo de esporófi tos, sin embargo, no el desarrollo de esporófi tos jóvenes de P. se hace mención si los esporófi tos son de ovata a los 390 días en el soporte de tierra origen sexual, apogámico o de ambos. de hoja. Por último, se puede apreciar que de los Con respecto a la información proporciona- 36 ejemplares estudiados (tabla 2) que da por otros autores (tabla 2), no se formaron comprenden 22 especies diferentes, sólo esporofi to en P. ternifolia subsp. ternifolia, en nueve casos se formaron esporófi tos, y un rasgo sobresaliente de este trabajo es situación que es importante recalcar ya que que el esporófi to de esta entidad taxonómi- es indicativo de que no son los medios o ca se desarrolló a partir de los 63 días, por las condiciones físicas apropiadas para su lo cual constituye la especie y subespecie desarrollo. En el caso particular de P. terni- con el menor tiempo de formación de los folia subsp. ternifolia se puede apreciar en la esporófi tos dentro del género. El desarrollo tabla antes referida que Pray (1968) y Tryon de las plantas en el presente estudio fue más (1968) estudiaron la misma especie de esta rápido en tierra de hoja (63 días) y en musgo investigación y no los obtuvieron. y maquique la formación de esporofi tos fue a los 91 días (Tabla 1). CONCLUSIONES

Al comparar los datos bibliográfi cos (tabla Con respecto a los estudios de otros autores 2) con el presente estudio se observa que con especies del género Pellaea, encontra- P. ternifolia ha sido estudiada por investi- mos que los rasgos más sobresalientes de gadores como Tryon (1968) y Pray (1968), P. ternifolia subsp. ternifolia son que el coincidiendo con el primero en la presencia esporófi to se forma a partir de los 63 días, de gametófi tos bisexuados, y el segundo lo cual constituye la especie y subespecie autor no los observa. Los trabajos anteriores que presenta la formación de esporófi tos en no mencionan la formación de esporófi tos, menor tiempo con relación a las estudiadas probablemente debido a que no se desarro- hasta ahora del género.

75 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013

El crecimiento fue mucho más rápido en Díaz-Espinoza, A.J., 2002. “Ciclo biológico tierra de hoja, sin embargo, en musgo se pre- de Diplazium lonchophyllum Kunze sentó una mayor germinación y desarrollo (Pteridophyta-Woodsiaceae) y Pellaea de los gametófi tos y esporófi tos jóvenes, en cordifolia (Sessé y Mociño) A. R. el caso del maquique tanto la germinación Smith (Pteridophyta-Pteridaceae)”. como el desarrollo y formación de los es- Tesis profesional, Escuela Nacional de porófi tos fueron escasos. Ciencias Biológicas, Instituto Politéc- nico Nacional, México. 94 pp. En esta especie se formaron gametófi tos bisexuales en aproximadamente el 70% de Gifford, E. and A. Foster, 2000. “Morpho- los prótalos y en los restantes no se formaron logy and evolution of vascular plants”. estructuras reproductoras y los esporófi tos W.H. Freeman & Co.. New York, USA. se desarrollaron por apogamia. 626 pp.

La formación de yemas apogámicas se Herrera-Soriano, A.; M.L. Arreguín-Sán- presentaron en 22 especies y seis varieda- chez, S. Rojas-Velasco y L.A. Lepe- des o subespecies, las cuales comienzan a Becerra, 2011. “Biología reproductiva formarse a partir de los 59 hasta los 386 de Pellaea ovata (Desv.) Weath. (Pte- días, mientras que en P. ternifolia subsp. ridaceae-Pteridophyta)”. Polibotánica, ternifolia esta etapa se formó a partir de los 31: 51-59. 44 días, por lo que es el taxón del género que presenta la formación de yemas en Judd, S.W.; Campbell, S.C., Kellogg, E.A., menor tiempo. Stevens, F.P., y Donoghue, J.M., 2008. Plant Systematics. A phyllogenetic La formación de los esporóﬁ tos fue a partir approach. 3a. ed. Sinauer Associates, de los 63 días, por lo que es posible reco- Inc. Massachusetts, USA. 185-206 p. mendar la especie estudiada para un posible cultivo y aprovechamiento comercial, el Mickel, J.T. y J.M. Beitel, 1988. “Pteri- mejor soporte para la siembra de sus esporas dophyte flora of Oaxaca, México”. es la tierra de hoja. Mem. N. Y. Bot. Garden, 46: 270-273, 434-437. LITERATURA CITADA Mickel, J., 1992. “Pterydophytes”. In: Flora Bell, P.R., 1992. “Apospory and apogamy: Novo-Galiciana. The University of Implications for understandingthe Michigan Herbarium Ann. Arb., 17: life cicle”. Int. J. Plant Sci., 153(3): 319-325. S123-S136. Mickel, J.T. and A.R. Smith, 2004. “The Christenhusz, M.J.M.; X. Zhang and H. Sch- pteridophytes of Mexico”. Mem. N. Y. neider, 2011. “A linear sequence of ex- Bot. Garden, 88: 443-451. tant families and genera of lycophytes and ferns”. Phytotaxa, 19: 7-54. Montoya-Casimiro, M.C.; R. Álvarez- Varela. S. Pérez-Hernández y M.L.

76 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae).

Arreguín-Sánchez, 2000. “Ciclos series”. Phytomorphology, 20: 137- biológicos de Blechnum occidentale 144. L. var. occidentale (Blechnaceae- Pterydophyta) y Thelypteris resinifera Pray, T.R., 1971. “The gametophytes of (Desv.) Proctor (Thelypteridaceae- natural hybrids in the fern genus Pteridophyta)”. An. Esc. Nac. Cienc. Pellaea”. Amer. Fern J., 63: 158-163. Biol., 46(3): 317-339. Rigby, S.J., 1973. “Introduction of apogamy Nayar, B.K. y N. Bajpai, 1964. “Morpho- in Pellaea glabella var. occidentalis”. logy of the gametophytes of some Amer. Fern J., 63: 158-163. species of Pellaea and Notholaena”. J. Linn. Soc. (Bot.), 59: 63-76. Smith, A.R., 1981. “Flora of Chiapas. Pteri- dophytas”. Calif. Academy of Scienc., Nayar, B.K. y S. Kaur, 1971. “Gametophytes 22: 59-60. of homosporous ferns”. Bot. Rev., 37: 295-396. Smith, A.R.; K.M. Pryer, E. Schuettpelz, P. Korall, H. Schneider and P.G. Wolf, Pickett, F.L. y M.E. Manuel, 1925. “Develop- 2006. “A classiﬁ cation for extant fer- ment of prothallium and apogamous ns”. Taxon, 55(3): 705-731. embryo in Pellaea glabella Mette- nius”. Bull. Torrey Botanical Club, Tryon, A.F., 1968. “Comparisons of sexual 54: 507-514. and apogamous races in the fern genus Pellaea”. Rhodora, 70: 1-24. Pickett, F.L. y L.A. Thayer, 1927. “The gametophyte development of certain Whitter, D.P., 1968. “Rate of gametophyte ferns: Polypodium vulgare var. oc- maturation in sexual and apogamous cidentale and Pellaea densa”. Bull. forms of Pellaea glabella”. Amer. Fern Torrey Botanical Club, 54: 249-255. J., 58: 12-19.

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Pray, T.R., 1970. “The gametophytes of Pellaea section Pellaea: light-stiped

Recibido: 6 agosto 2012. Aceptado: 8 enero 2013.

77 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 ternifolia. subsp. Pellaea ternifolia Etapas resumidas del ciclo de vida Fig. 2.

78 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). . Díaz-Es- Díaz-Es- pinoza (2001) Thayer (1927) Bajpai Bajpai (1964) Bajpai (1964) Bajpai (1964) Referen- Referen- cia biblio- gráfica (1968) Pellaea que que (soporte) Medio de cultivo N/M Tryon Apogamia o o Apogamia reproducción asexual (días) obser- Si se va 62 59 a Knop Nayar y 59 a 62 59 a Knop Nayar y N/M N/M Bristol Pray (1968) N/M Pray Bristol N/M N/M Bristol Pray (1968) N/M Pray Bristol observa observa N/M N/M Bristol Pray (1968) N/M Pray Bristol N/M Si se observa Bristol Pray (1968) Pray Bristol observa se N/M Si N/M Si se observa Bristol Pray (1968) Pray Bristol observa se N/M Si Esporó- fito (días) observa observa observan observan observan observan 103/311 386 305 Maqui- 33/76 92 162 Knop Pickett y 33/76 92 162 Pickett Knop se Si 38-41/60 observan observan observa observa observan observan 38-41/60 38-41/60 N/M 62 a 59 Knop y Nayar Anteri- Anteri- dios/Ar- quegonios (días) 39 31 a se Si se Si 38-41/60 tos en diferentes especies del género ﬁ xuado xuado uni- y sexuado xuado xuado xuado xuado xuado Sexo del prótalo xuado xuado tos y esporó ﬁ sí Bise- N/M Unise- N/M Unise- Tricomas en el prótalo y cordado-espa tulado y cordado-espa tulado Cordado N/M Bise- Cordado N/M Bise- Forma Forma del ga- metófito Cordado N/M Bise- 31 a 34 31 a 34 Game- tófito adulto (días) N/M N/M Cordado Bise- 31 a 34 N/M N/M Cordado N/M se Cordado N/M N/M No N/M N/M Cordado N/M Se Cordado N/M Bisexuado N/M N/M Cordado si Cordado N/M se N/M No 20 20 N/M N/M Cordado N/M se Cordado N/M N/M No 20 20 Game- tófito joven (días) 25 20 con 4 a 6 con 4 a células con 3 a 4 con 3 a células con 3 a 6 con 3 a células 12 26 131 Cordado 131 12 26 con 3 a8 células Filamen- tos (días)/ núm. de células N/M N/M días N/M Antes Antes 12 7 a 14 7 a N/M 33 6 3 a 13 10 a 33 17 a Cordado N/M si 28 N/M Variable se N/M No N/M N/M días días N/M 3 a 6 3 a 13 10 a 17 a Germi- nación (días) 15 6 a N/M 6 3 a 16 a 13 10 a 17 a Comparación del desarrollo de los gametó (Sessé Hook. N/M N/M días Hook. N/M N/M (Cav.) (Cav.) (J. Sm.) Sm.) (J. DC. N/M N/M días N/M N/M DC. (R. Br.) Tabla 2. Tabla (Brack.) (Brack.) P. cordada Link. P. cordifolia P. cordifolia A.R. & Mociño) Sm. P. densa P. densa Hook. P. doniana Hook. P. bridgesii P. atropurpurea P. atropurpurea (L.) Link P. brachyptera P. brachyptera Baker (Moore) P. breweri P. falcata Fée Especie P. andromedifolia (Kaulf.) Fée P. atropurpurea (L.) Link

79 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 Referen- Referen- cia biblio- gráfica Bajpai (1964) Thayer (1927) Medio de cultivo Apogamia o o Apogamia reproducción asexual (días) N/M Si se observa Bristol Pray (1968) Pray Bristol observa se N/M Si Esporó- fito (días) (1968) Pray Bristol observa se N/M Si N/M Si se observa Bristol Pray (1968) Pray Bristol observa se N/M Si N/M N/M Bristol Pray (1968) N/M Pray Bristol observan observan Anteri- Anteri- dios/Ar- quegonios (días) 38-41/60 N/M 62 a 59 Knop y Nayar observan observan observan N/M N/M N/M N/M Tryon (1968) N/M Tryon N/M N/M observan Sexo del prótalo xuado xuado xuado Tricomas en el prótalo Forma Forma del ga- metófito Cordado N/M Bise- Game- tófito adulto (días) 31 a 34 N/M Cordado N/M N/M Cordado Bise- N/M N/M Cordado N/M se Cordado N/M N/M No Game- tófito joven (días) 20 N/M se Cordado N/M N/M No N/M N/M Cordado N/M se Cordado N/M N/M No N/M N/M Cordado N/M N/M N/M N/M Si se observa Bristol Pray (1968) Pray Bristol N/M observa Cordado N/M N/M se N/M N/M Si 25 N/M se Cordado N/M N/M No N/M N/M Cordado N/M Cordado N/M N/M N/M N/M N/M N/M Cordado N/M N/M (1968) N/M Pray Bristol N/M N/M (1968) Pray Bristol con 3 a 4 con 3 a células Filamen- tos (días)/ núm. de células 4 con 3 a células con 3 a 4 con 3 a células con 3 a 6 con 3 a células 6 con 4 a células con 4 a 6 con 4 a células 5 con 4 a células 10 N/M N/M N/M N/M N/M N/M N/M N/M 100 Knop Pickett y 100 N/M N/M N/M N/M N/M Pickett N/M Knop N/M 10 N/M días N/M Germi- nación (días) 6 3 a 13 10 a 17 a días N/M N/M N/M días N/M N/M N/M días N/M 15 6 a días N/M N/M 16 a N/M N/M días N/M días N/M Mett. Mett. (DC.) (E. (E. (Kaulf.) Mett. ex Mett. ex Mett. ex Mett. ex simplex Continuación. P. glabella Kuhn P. glabella Kuhn Especie P. flexuosa Link. P. glabella Kuhn var. occidentalis Nelson) Butters P. glabella Kuhn var. Butters (E. Nelson) P. intermedia P. intermedia ex Kuhn ex Kuhn P. longimucronata Hook. P. intermedia P. intermedia P. myrtillifolia Kuhn. Mett. ex Eaton var. californica Muñiz (Lemmon) & Johnson P. mucronata P. mucronata Tabla 2. Tabla

80 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). et al. et al. Herrera- Soriano (2011) Herrera- Soriano (2011) Bajpai (1964) Referen- Referen- cia biblio- gráfica (1968) que que Tierra ho- de ja Medio de cultivo se observa Bristol Pray (1970) No se forma forma se No Maqui- los asexual de 223 prótalos Apogamia o Apogamia reproducción asexual (días) M N/M Bristol Pray (1968) M N/M Pray Bristol N/M (1968) N/M Tryon N/M 62 59 a Knop Nayar y No se forma N/M (1968) (1968) N/M N/M Tryon Pray Bristol Esporó- fito (días) 31 a 49/NM 41/ 38 a 60 No se forman 244/244 390 Reproducción 31 a 49/ 49/ 31 a N/M observan Anteri- Anteri- dios/Ar- quegonios (días) xuado xuado xuado xuado xuado No se No se formaron Bise- xuado Sexo del prótalo 0casio- nales Ocasio- nales Tricomas en el prótalo Cordado N/M Bise- Forma Forma del ga- metófito y cordado-espa tulado y cordado-espa tulado N/M Cordado N/M N/M Cordado Bise- N/M Cordado N/M N/M Cordado Bise- 31 a 34 Game- tófito adulto (días) N/M N/M Cordado N/M Cordado N/M N/M N/M N/ N/M Cordado N/M N/M N/M N/M N/M N/M Cordado N/M N/M (1970) N/M Pray Bristol N/M N/M (1970) 25 Pray Bristol N/M N/M Cordado N/M Cordado N/M N/M N/M N/M Si 25 20 N/M N/M Cordado N/M se Cordado N/M N/M No Game- tófito joven (días) con 2 células con 3 a 6 con 3 a células con 3 células con 3 a 6 con 3 a células con 4 células Filamen- tos (días)/ núm. de células N/M N/M días N/M 15 6 a N/M 16 a N/M N/M días N/M 15 6 a N/M 15 a 16 53 16 a 70 15 12 a 46 200 52 6 3 a Cordado 13 10 a 197 17 a Cordado N/M N/M días N/M Germi- nación (días) 3 a 6 N/M N/M N/M Cordado N/M N/M 29/N/M N/M N/M Bristol Pray (DC.) (Cav.) (Cav.) Maxon N/M N/M días N/M Maxon N/M (Cav.) (Cav.) (Cav.) (Cav.) Continuación. ternifolia (Desv.) (Desv.) (Desv.) (Desv.) A.F. Tryon N/M N/M días P. sagittata Link P. ternifolia Link P. ovata P. ovata Weath P. ovata Weath. P. ovata Weath. P. ovata Weath. P. rotundifolia (Forst.) Hook. P. rufa P. ternifolia Link var. Especie P. mucronata Eaton var. mucronata P. notabilis P. notabilis Tabla 2. Tabla

81 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 et al. et al. et al. Referen- Referen- cia biblio- gráfica Huerta- Zavala (trabajo actual) Huerta- Zavala (trabajo actual) Zavala (trabajo actual) Bajpai (1964) Bajpai (1964) Medio de cultivo de hoja que Apogamia o o Apogamia reproducción asexual (días) Esporó- fito (días) N/M 62 59 a N/M 59 A 62 Knop Knop Nayar y Nayar y Anteri- Anteri- dios/Ar- quegonios (días) 63 63/78 44 Tierra 91 63/154 63 Maqui- 49/ 31 a 60 41/ 38 a 60 63/63 63 63 63/63 63 Huerta- Musgo Sexo del prótalo Bise- xuado Bise- xuado xuado xuado Bise- xuado Tricomas en el prótalo tricomas Sin tricomas Sin tricomas Forma Forma del ga- metófito Cordado Cordado N/M Bise- Cordado N/M Bise- Cordado Game- tófito adulto (días) 31 a 34 31 a 34 Game- tófito joven (días) Sin Cordado 28 28 63 53 20 20 Filamen- tos (días)/ núm. de células 6 con 2 a células 6 con 2 a células Germi- nación (días) 12 a 15 15 días 12 a 15 15 días 15 12 a 6 2 a 28 6 3 a 63 13 10 a 6 3 a 17 a 13 10 a 17 a Fée (Cav.) (Cav.) (Cav.) (Cav.) Hook. Conclusión. ternifolia (Forst) (Forst) (Forst) Especie P. ternifolia Link var. P. ternifolia Link subsp. ternifolia P. ternifolia Link var. wrightiana P. viridis Prantl. P. viridis Prantl. var. macrophylla Tabla 2. Tabla N/M no se menciona.

82 Huerta-Zavala, J. et al.: Ciclo de vida de Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Pteridaceae-Polypodiidae). to joven e inicio fi Detalle de los arque- Gametó Fig. 10. gonios 400X Fig. 6. de la zona meristemática 400X. to joven to fi to mostrando fi Gametó Gametó Fig. 5. 200X. Fig. 9. arquegonios 100X. to sexuado, fi Gametó Germinación de la espora Fig. 4 400X. Fig. 8. vista ventral 50X. Gametófito cordado Gametófito cordado Espora 400X. Fig. 3. Fig.7. 100X.

83 Núm. 35: 65-84 Febrero 2013 to to fi Detalle de la yema Detalle de la yema Detalle de tricomas Detalle de tricomas Fig. 14. apogámica 400X. joven 400X. Fig. 18. de un peciolo del esporó tos jóvenes tos jóvenes fi Esporó Inicio del desarrollo to asexuado 100X. fi 120X. Fig. 13. de la yema apogámica en un gametó Fig. 17. to con espo- fi Detalle de un arquego- . Gametó to 40X. fi Fig. 12. nio penetrando dos anterozoides, y células del canal cuello de la ovocélula 1000 X. disgregán- dose para permitir la fecundación de de la ovocélula 1000 X. Fig. 16 ró to con primor- to apogámico fi fi Anteridio liberando Gametó Fig.15. dio de esporó con restos de tricomas la yema apogámica 100X. Fig.11. anterozoides para fecundar la ovocélula del arquego nio 400X.