THÈSE / UNIVERSITÉ DE BRETAGNE OCCIDENTALE présentée par sous le sceau de l’Université Bretagne Loire

pour obtenir le titre de Bérengère Husson DOCTEUR DE L’UNIVERSITÉ DE BRETAGNE OCCIDENTALE Préparée au Laboratoire Environnement Mention Biologie Marine Profond, Ifremer Brest École Doctorale des Sciences de la Mer Thèse soutenue le 19 janvier 2017 devant le jury composé de : Fonctionnement et Charles FISHER /Rapporteur Professor of Biology, Fisher Deep-Sea Lab, Eberly College of dynamique des Science, Pennsylvannie

Sébastien LEFEBVRE /Rapporteur Professeur des Universités, Université Lille1, UMR8187 Laboratoire écosystèmes d'Océanologie et de Géosciences

Caroline FABIOUX /Examinatrice hydrothermaux: vers un Maître de Conférences, IUEM, Université de Bretagne Occidentale, UMR6539 Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin

premier modèle Jonathan FLYE-SAINTE-MARIE /Examinateur Maître de Conférences, IUEM, Université de Bretagne Occidentale, UMR6539 Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin

François LALLIER /Examinateur Professeur des Universités, Station Biologique de Roscoff, UMR7144, Adaptations et Diversité en Milieu Marin

Jozée SARRAZIN /Directrice de thèse Cadre de recherche, Ifremer, Laboratoire Environnement Profond

Alain MENESGUEN /Co-directeur de thèse, invité Cadre de recherche, Ifremer, Laboratoire d'Ecologie Pélagique

Pierre-Marie SARRADIN /Co-directeur de thèse, invité Cadre de recherche, Ifremer, Laboratoire Environnement Profond

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La science, mon garçon, est faite d'erreurs, mais d'erreurs qu'il est bon de commettre, car elles mènent peu à peu à la vérité.

Voyage au centre de la terre, Jules Verne

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iv Avant-propos

Cette thèse s’est déroulée à l’Ifremer de Brest, au Laboratoire Environnement Profond, au sein de l’unité Rechercher et étude des Ecosystèmes Profonds. Cette thèse a été financée par Ifremer et « Laboratoire d’Excellence » LabexMER (ANR-10-LABX-19). Le projet fait également partie du programme EMSO-Açores, financé par l’ANR Lucky Scales (ANR-14- CE02-0008-02). Les résultats présentés ici ont bénéficié de financements du projet européen MIDAS (FP7/2007-2013, convention de subvention n°603418) et de l'ANR Lucky Scales (ANR-14-CE02-0008-02) dans le cadre de l'infrastructure de recherche EMSO-Açores.

Dans le cadre d’une collaboration avec l’institut de recherche néerlandais NIOZ, deux séjours de recherche ont été effectués au sein du département Estuarine and Delta Systems. Le premier, de deux semaines en 2014, a bénéficié d’une bourse décernée par le réseau Franc- Néerlandais FRNL. Le deuxième, d’un mois en 2016, a été en partie financé par une bourse de mobilité accordée par l’Université Bretagne Loire.

J’ai personnellement présenté les résultats de cette thèse au cours de 3 présentations :

Husson B, Sarradin PM, Menesguen A, Khripounoff, A, and Sarrazin J (2015) Fonctionnement et dynamique des écosystèmes des sources hydrothermales: vers un premier modèle. Colloque de l’Association Française d’Halieutique, Juillet 2015, Montpellier. Husson B, Sarradin PM, Menesguen A, Khripounoff, A, and Sarrazin J (2015) Functioning and dynamics of hydrothermal ecosystems: towards a first model Deep Sea Biology Symposium, Septembre 2015, Aveiro, Portugal Husson B, Sarradin PM, Menesguen A, Khripounoff, A, and Sarrazin J (2016) Ecosystème des sources hydrothermales: Les apports de la modélisation Symposium CONNECT2, Mai 2016, Brest, France

Ma participation au Deep Sea Biology Symposium a été financée par le Labex MER.

J’ai eu la chance de participer à deux campagnes océanographique : MoMARSAT 2014 (13 au 31 juillet 2014) et MoMARSAT 2015 (9 au 26 avril 2015).La première campagne m’a permis de récolter des données de biomasses et de lancer des expériences de croissance des modioles. La deuxième campagne a été l’occasion de mesurer des flux métaboliques sur les assemblages de modioles in situ et à bord du bateau. Ma participation à cette deuxième campagne a été possible grâce au financement accordé par le Labex MER (AO soutien aux actions à la mer).

v La réalisation des expériences de mesure de taux métaboliques devait mener à la rédaction de deux papiers, l’un écrit par Dr. Alexis Khripounoff, sur les expériences in situ, complétées par des mesures de taux métaboliques qu’il a réalisé sur d’autres bivalves profonds, dans le cadre de ses propres recherches, et l’autre par moi-même, sur les expériences réalisées à bord. Malheureusement, ces dernières expériences ont fourni des résultats insuffisants pour une publication. J’ai donc fait le choix de présenter l’article Khripounoff et al. (2016) en chapitre, car les résultats de ces expériences ont été utilisés dans le modèle. Bien que n’étant pas en premier auteur de ce chapitre, j’ai l’initiative de cette expérience sur les modioles de Tour Eiffel, et Alexis Khripounoff et moi-même avons contribué à parts égales dans la conceptualisation, la préparation, la réalisation et la valorisation de ces expériences.

Afin de ne pas perdre le lecteur sous plusieurs pages d’équations et dans un souci de rapidité, j’ai également fait le choix de ne pas entièrement détailler les modèles qui ont précédé le modèle final.

vi Remerciements

Voilà trois ans de thèse qui s’achèvent en quelques centaines de pages. Difficile de faire honneur, dans tout ce discours scientifique, à tous ceux qui ont contribué, de près ou de loin, à faire de ce doctorat une belle aventure. Je vais donc prendre TOUT mon temps ici, en espérant n’oublier personne, car ils étaient nombreux.

Merci, tout d’abord, à Charles Fisher et Sébastien Lefebvre pour avoir accepté de rapporter ce travail. Thank you very much, Pr. Fisher, for reviewing this manuscript, and for coming from so far to attend to my PhD defence. Merci à l’ensemble du jury, Caroline Fabioux, Jonathan Flye-Sainte-Marie, et François Lallier pour avoir accepté de vous plonger dans l’évaluation de ces trois ans de thèse, et des 300 pages qui vont avec.

Merci, ensuite, à mes trois directeurs. Merci Jozée (a.k.a. « Chef » ou « M’dam ») pour les multiples corrections d’abstract, de projet scientifiques, de demande de bourse, d’article, et j’en passe, toujours « on time », quitte à les écrire par textos, entre deux avions (true story). Merci Pierre-Marie (a.k.a « Chef » lui aussi) pour les grandes discussions sur la fameuse modiole (dont je tairai ici le nom, pour garder le suspens… j’en parle bien assez après), son modèle, sur tout ce qui s’est fait/ se fait/ se fera au sein du Laboratoire Environnement Profond et comment ma thèse s’intègre à tout cela. Merci à tous les deux d’avoir montré de l’enthousiasme pour tous les sujets étudiés pendant ces trois ans, même lorsqu’ils concernaient une autre discipline que la vôtre, et surtout merci d’avoir caché vos moments d’inquiétude (car je pense qu’il y en a eu !) face à ce modèle qui a mis du temps à émerger. Merci et bravo, enfin, pour la dynamique et la bonne humeur que vous parvenez à insuffler à l’ensemble du laboratoire Environnement Profond. Merci Alain, pour m’avoir formé à l’art (subtil ?) de la modélisation (car savoir comment cela marche n’est pas la même chose que d’en construire un !), pour m’avoir appris que, dans ce domaine, deux paires d’yeux valent mieux qu’une, et que ce n’est pas parce que le modèle ne sort pas de messages d’erreur qu’il n’est pas faux ! Merci pour toutes ces réponses toujours calmes et drôles à mes questions de thésarde paniquée, surtout ces derniers mois. Merci, enfin à tous les trois pour m’avoir fait confiance pendant ces trois.

Merci à mon comité, qui m’a apporté les conseils et les orientations qui m’ont permis de rester concentrée sur les objectifs principaux de cette thèse. Merci à Anick Brind’Amour pour son enthousiasme et ses questions. Thank you, Karline Soetaert and Dick van Oevelen, for introducing me to the joys of modelling with R, and guiding me through the multiple errors. Thank you for your warm welcome each time I went to NIOZ, and for your constant help in the

vii building process of this model. Merci à Cécile Cathalot, Antoine Perhirin et Fanny Chever, pour les discussions autour du modèle biologique et du modèle biogéochimique.

Cette thèse avait tout d’abord un but d’intégration des données, eh bien… C’est ce que j’ai fait (du moins, je l’espère)! Grâce à l’aide de nombreuses personnes de GM, PFOM, DYNECO, à l’Ifremer, du LEMAR à l’IUEM, et même d’IMAR aux Açores, j’ai pu intégrer différentes approches au cours de cette thèse. Cela a été pour moi l’occasion de me former dans un domaine qui me faisait cruellement défaut (ce qui j’espère, s’est légèrement, très légèrement, amélioré depuis) : l’expérimentation !

Merci donc, Alexis, pour m’avoir permis de réaliser avec toi les expériences avec les CALMARs, pendant lesquelles j’ai appris beaucoup de choses. Merci pour ces nombreuses discussions sur le « Comment ? Pourquoi ? » de l’expérimentation en milieu hydrothermal. J’en profite pour remercier Ana Colaço de son aide dans cette aventure. Ana, thank you for your enthusiasm and precious help on the boat during the cruises and each time we met. Too bad we couldn’t do anything with the ex situ experiments. Maybe next time!

Merci à Fabrice Pernet pour ses précieux conseils lors de la préparation de la campagne, et lors des séances de rattrapage, au labo, des expériences de respiration ex situ. Merci également à Philippe Miner pour les cultures d’algues et Patrick Quazugel pour le matériel d’aquaculture et le prêt d’une cuve. Merci à Julien Thébault, Aurélie Jollivet, Eric Dabas et Jean-Marie Munaron du LEMAR, pour m’avoir accueilli dans leur labo pour les expériences de scléro (qui ont fini par porter leurs fruits) pendant plusieurs mois.

Un grand merci également à toutes les personnes qui m’ont aidé plus ponctuellement, et m’ont permis d’avancer dans cette thèse : merci Sébastien Duperron (pour avoir publié LA donnée qui a débloqué mon modèle et répondu à mes nombreuses questions), Richard Cosson (pour notre discussion sur les défenses de la modiole contre les métaux), Bruno Cognie et Priscilla De Cottignies (pour leur aide dans les expériences de taux métaboliques), Sylvain Dolédec et Olivier Broennimann (pour leur aide sur les analyses de niche), Pierre Lengendre (pour ses données sur MoMARETO), Daphné Cuvelier (pour sa connaissance de Tour Eiffel), la mafia de l’Agro de Rennes pour leur aide sur les questions stat (Sébastien Rochette, Matthieu Woillez, Etienne Rivot, Martin Huret), et Cédric Bacher (pour les conseils et son intérêt pour ce sujet, avant et pendant la thèse). Un grand merci également à l’EDSM, Elisabeth Bondu et Fred Jean, pour leur disponibilité et leur efficacité.

Je voudrais remercier les collègues de l’unité pour leur accueil, leur bonne humeur et les petits coups de mains donnés au cours de ces trois ans. Merci au LMEE pour m’avoir permis de squatter leur chambre froide pendant plusieurs semaines. Merci à Anne Godfroy pour ses

viii corrections (indispensables), Françoise Lesongeur pour ses coups de mains à bord et au labo, Patricia pour m’avoir tenue au courant des évolutions du dossier « four à biomasse » et sa constante bonne humeur.

Merci aux MacGyvers du LEP, Philippe Rodier, Philippe Noël et Jean-Pierre Brulport pour m’avoir fait comprendre ce qui était possible et ce qui ne l’était pas (surtout ce qui ne l’était pas !), en termes d’expérimentation en milieu hydrothermal. Merci de m’avoir aidé dans mes bricolages et pour avoir fait revivre le CORODODO. Merci à Danièle Minvielle pour son aide dans les méandres administratifs et Bruno Raguenes pour son aide dans ceux des finances. Merci à Lénaick Menot (en particulier pour avoir participé à mon comité), Karine Olu, Florence Pradillon, Eve-Julie (Marie, quelque part ?) Pernet-Arsenault (en particulier pour avoir joué avec moi au Puissance 4 des voitures rouges), Manue Omnes, Daniela Zeppilli, pour les réponses aux questions, les discussions, et les conseils.

Mention spéciale à la team Mots croisés fléchés : Christophe Brandily, Marie Portail (pour ton aide, pour nos débats dans les couloirs du labo ou en terrasse au Portugal), et bien sûr tous les autres, que j’ai déjà cités, ou dont je parlerai plus bas.

Mention doublement spéciale à ceux avec qui j’ai eu la chance d’embarquer : Marjo et Nico : je crois que je n’oublierai jamais d’avoir chanté (hurlé ?) Bonnie Tyler sur le pont arrière du Pourquoi pas ? à 4h du matin après un quart, ni d’avoir assisté en direct au meurtre sanglant (digne d’un SAW 7) d’un polynoïdé sur les écrans du container ROV. Merci Laura Cotte (co- cabine au top, bon courage pour la fin de ta thèse, qui sera brillante, je n’en doute pas !), Agathe Laes-Huon, Julien Legrand, Cécile C. à nouveau, Christophe Plum (et là sais bien que je ne les mentionne pas tous, mais je les remercie quand même). Merci à Benoit pour ses talents houblonneux et ses données de POC. Merci aux « ROVmen » pour avoir sauvé Victor, qui s’était éteint juste avant de commencer ma toute première manip. Je remercie les cuisiniers qui ont tenté de me nourrir pendant la dernière campagne : je vous assure, ce n’était pas personnel. J’en profite pour signaler, au cours d’une de ces campagne, que ma chef a tenté de me « tuer » dans une chambre froide, avec je ne sais plus quel objet. Merci Marjo de m’avoir sauvée ! Et merci Peter café Sport (bien que je ne sache pas vraiment de quoi je me sens reconnaissante…) !

Merci aussi à toute la clique de précaires du LEP : Yann, Pauline, Marion, et Erwan, là-bas, dans mon cœur vous serez toujours des petits M2 ;-). Merci pour les bonnes blagues (et les mauvaises aussi !), la bonne humeur, les séances de soutien psychologiques, et les petits problèmes de R qui changent les idées (vive ggplot !). Bonne chance pour vos thèses, je sais que tout se passera bien pour vous tous. Et rebelote pour les derniers arrivés : Alizée, Erwan

ix Audet, et Paulo (franchise G.o.T et bananes). Merci aussi à ma fabuleuse stagiaire de L1 Morgane Baldaccini, qui a fini les échantillons de biomasse et a récolté un 16 ! Bravo !

Enfin (je dis ça souvent, mais en fait j’ai encore plein de choses à dire !), un GROS merci à mes deux compagnons de cell… de bureau ! Inge et Ivan. Merci pour ces discussions sur la thèse, la maison, la vie, l’univers et le reste. Je reste convaincue du concept de notre revue scientifique : « Honest research », un journal peer-reviewed où les résultats négatifs, les échecs, l’explication franche des défauts de l’étude sont autorisés, afin de favoriser une recherche saine. Il sera impossible de se lancer dans une expérience que tout le monde a déjà raté 10 fois, parce qu’elle aura déjà été publiée dans « Honest research ».

Enfin (tiens, encore !), merci à tous ceux qui m’ont permis de me sortir de la thèse de temps en temps : merci à Romain Morvezen (et pardon, car j’utilise souvent le mot « thésarde » dans ces remerciements !), Laurie Perrot, Réjanne Le Bivic et Matthieu Plasman (nos covoiturages me manquent !). Merci à Nicolas Rabant et Lola Gonzalez pour la superbe figure de synthèse (Figure 58, par Nicolas Rabant). Et bien sûr, merci à la bande de moules. Hein ? Non, pas celles de ma thèse mais les copains copines qui continuent de m’épater. Le Astruc, cette entité désormais légalement indivisible, Le Kirschotton, P’tite Caro, Charo, Franfran, Le Jutor (en cours de fusion, que je remercie tout spécialement pour leur soutien tant moral que récréatif, sur une base hebdomadaire), la Molline, Lucas, Martin (et Louise, dont le frère est passé au LEP, merci pour tes publi !), Maks (le p’tit frère de cœur, Pico-Bogue-mais-en-vrai, qui aurait certainement eu la thèse s’il avait voulu, ne serait-ce qu’en raison du déficit en chromosome Y au LEP, alors, vraiment, merci), Nicow’l (Docteur Villain), et Yoyo (FUTURE Docteur yoyo, un bon nom de groupe rap-rnb-ouech-ouech !).

Merci à ma famille pour m’avoir donné le goût de la mer. Merci à mes grands-parents pour leur enthousiasme et leur soutien. Une pensée pour Grand-Papa qui voulait plutôt que je modélise les écosystèmes des mares intertidales de Carteret. Merci à mes sœurs qui, par leur exemple, me donnent tous les jours l’envie de persister dans la carrière qui me passionne. Merci à M’man et P’pa pour me soutenir depuis toujours dans mes choix de vie.

Enfin (et cette fois, c’est vraiment fini) un immense merci à Paul. Merci d’avoir calmé mes angoisses, de m’avoir aidé à réfléchir sur le modèle, tout en poursuivant ta thèse de ton côté. Merci pour tout le reste. De nouvelles aventures nous attendent, maintenant !

Maintenant que le suspense est à son comble (Quelles sont ces fameuses modioles et ces étranges expériences ? Quels sont ces fameux modèles biologique et biogéochimique ? QU’EST-CE QU’UN CORODODO ?), je vous laisse découvrir les tribulations d’une thésarde partie à la découverte d’écosystèmes fascinants…

x Table des matières

Introduction ...... 1

LES ECOSYSTEMES HYDROTHERMAUX ...... 11

Chapitre 1. Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux ..... 13 1.1. Dans la roche : la naissance du fluide hydrothermal...... 15 1.1.1. Un phénomène global...... 15 1.1.2. L’hydrothermalisme : Une histoire de roche, de chaleur, et d’eau ...... 16 1.1.3. Là où le fluide hydrothermal jaillit du plancher océanique ...... 17 1.2. Quand le fluide hydrothermal rencontre l’eau de mer ...... 19 1.2.1. Les métaux précipitent et forment des édifices ...... 20 1.2.2. Certains paramètres sont conservatifs ...... 20 1.2.3. Les concentrations des éléments chimiques varient spatialement et temporellement . 21 1.3. Le jalon microbien : lien entre le minéral et l’animal...... 23 1.3.1. Du fluide hydrothermal à la production primaire de l’écosystème : la chimiosynthèse . 23 1.3.2. Diversité et distribution des microorganismes ...... 27 1.4. Les oasis de vies des fonds marins...... 30 1.4.1. Le long du gradient de mélange, les communautés s’organisent ...... 30 1.4.2. Des écosystèmes dynamiques et variés ...... 38 1.5. Conclusions ...... 41

Chapitre 2. Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel ...... 43 2.1. Un champ hydrothermal au cœur d’une dorsale lente ...... 45 2.1.1. Contextes géologiques le long de la MAR ...... 45 2.1.2. Fonctionnement du champ hydrothermal Lucky Strike ...... 46 2.1.3. Un champ hydrothermal sous surveillance ...... 48 2.1.4. Tour Eiffel : un édifice au cœur de la recherche ...... 50 2.2. La faune hydrothermale et sa distribution sur Tour Eiffel ...... 51 2.2.1. Microbiologie de Tour Eiffel ...... 51 2.2.2. Assemblages faunistiques ...... 52 2.2.3. La faune le long du gradient de mélange ...... 53 2.3. Fonctionnement de l’écosystème ...... 55 2.3.2. Dynamique des communautés sur Tour Eiffel ...... 59 2.3.3. De l’édifice à la région : biogéographie des espèces de Tour Eiffel et de la MAR ...... 63 2.4. Biologie et écologie de Bathymodiolus azoricus ...... 64 2.4.1. Phylogénie ...... 64

xi 2.4.2. Nutrition ...... 65 2.4.3. Les défenses de Bathymodiolus azoricus ...... 75 2.4.4. Cycle de vie de la modiole ...... 76 2.4.5. Le système « Bathymodiolus azoricus », le rôle d’espèce fondatrice ? ...... 77 2.5. Conclusion ...... 80

CONSTRUCTION DU MODELE ...... 81

Chapitre 3. Des connaissances aux concepts ...... 87 3.1. L’écosystème : un concept quantifiable ...... 89 3.1.1. Du qualitatif au quantitatif ...... 89 3.1.2. Du concept à l’équation ...... 90 3.1.3. Écriture des processus : paramétrisation du modèle ...... 92 3.2. Application à l’édifice Tour Eiffel ...... 94 3.2.1. Problématique et conceptualisation ...... 95 3.2.2. Vers un premier modèle : l’espèce fondatrice Bathymodiolus azoricus ...... 100 3.3. Conclusions ...... 110

Chapitre 4. Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse 113 4.1. Introduction ...... 119 4.2. Materials and Methods ...... 121 4.2.1. Study site ...... 121 4.2.2. Sample collection ...... 122 4.2.3. Biomass experiments ...... 124 4.2.4. Data analysis ...... 126 4.3. Results ...... 128 4.3.1. Bathymodiolus azoricus niche analysis ...... 128 4.3.2. Niche analysis of the Eiffel Tower community ...... 134 4.4. Discussion ...... 146 4.4.1. Niche of Bathymodiolus azoricus ...... 146 4.4.2. Niches of associated species ...... 150 4.4.3. Biomass and implications in ecosystem functioning ...... 152 4.4.4. Analytical approach: advantages, limitations and potential ...... 153 4.5. Conclusion ...... 155 4.6. Acknowledgements ...... 155 4.7. Synthèse des résultats de l’étude...... 157 4.8. Implications pour le modèle ...... 159

Chapitre 5. Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration ...... 161 5.1. Introduction ...... 167 5.2. Materials and Methods ...... 168

xii 5.2.1. Study area ...... 168 5.2.2. Calmar benthic chambers ...... 170 5.2.3. Size, weight, density, biomass and elemental composition of vesicomyids and mytilids 171 5.2.4. Analytical methods and flux calculation ...... 172 5.3. Results ...... 173 5.3.1. Bivalve characteristics ...... 173 5.3.2. In situ exchanges of gases and solutes at the water-sediment interface under the standard Calmar chamber ...... 176 5.3.3. Respiration rate of vesicomyids and mytilids under the standard and modified Calmar chambers 176 5.3.4. Relationship between oxygen consumption and body weight ...... 178 5.4. Discussion ...... 179 5.4.1. General features of bivalves ...... 179 5.4.2. Effects of bivalves on transfers at the water-sediment interface ...... 180 5.4.3. Respiratory rate of bivalve beds on sediment ...... 181 5.4.4. Respiration rate of isolated vesicomyids and mytilids ...... 182 5.4.5. Comparison of standard Calmar chamber and the modified Calmar-tank chamber ... 185 5.5. Conclusion ...... 186 5.6. Acknowledgements ...... 186 5.7. Synthèse des résultats de l’étude...... 187 5.8. Implications pour le modèle ...... 188

UN PREMIER MODELE ...... 191

Chapitre 6. Paramétrer, valider, prédire ...... 193 6.1. Introduction ...... 199 6.2. Material and methods ...... 200 6.2.1. Ecological studies ...... 200 6.2.2. Sampling ...... 201 6.2.3. Model and equations ...... 202 6.2.4. Calibration ...... 213 6.2.5. Simulations ...... 214 6.3. Results ...... 215 6.3.1. Model calibration and validation ...... 215 6.3.2. Mussel carbon budget ...... 217 6.3.3. Growth limitations ...... 218 6.3.4. Sensitivity analysis ...... 219 6.3.5. Dynamics of mussel interactions with the fluid ...... 219 6.4. Discussion ...... 222

xiii 6.4.1. Best fitting model ...... 222 6.4.2. The biology of Bathymodiolus azoricus and its interactions with the fluid ...... 224 6.4.3. Dynamic of the interactions between Bathymodiolus azoricus and its environment ... 227 6.5. Conclusion ...... 229 6.6. Acknowledgment ...... 230 6.7. Appendix ...... 230 6.7.1. Appendix A ...... 230 6.7.2. Appendix B ...... 231 6.7.3. Appendix C ...... 233

Chapitre 7. Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème ...... 235 7.1. Retour sur la construction du modèle ...... 237 7.2. « Synthétiser et consolider les connaissances »… et identifier les manques ...... 240 7.3. « Quantifier des processus » et « Développer des outils prédictifs » ...... 242 7.4. « Tester des hypothèses » et « Simuler des scénarios de développement futurs » ...... 244 7.5. « Améliorer la compréhension du système » et faire naître de nouveaux questionnements 245

ANNEXES ...... 249

REFERENCES ...... 269

xiv Table des figures

Figure 1. Extrait de la Carta Marina de Olaus Magnus (1539)...... 1

Figure 2. Extraction des sulfures polymétalliques à proximité des sites inactifs hydrothermaux...... 3

Figure 3. Vers polychètes siboglinidés de l’espèce Riftia pachyptila ...... 4

Figure 4. Evolution du nombre de publications développant ou appliquant un modèle écosystémique en relation avec la recherche halieutique...... 7

Figure 5. Diversité des écosystèmes hydrothermaux dans le monde...... 13

Figure 6. Carte des principaux champs hydrothermaux connus...... 15

Figure 7. Hydrothermalisme d’une zone magmatique...... 17

Figure 8. Deux types de fumeurs ...... 18

Figure 9. Droites de mélange eau de mer/ fluide hydrothermal...... 21

Figure 10. Evolution temporelle de la température, des concentrations en sulfures, silicate et oxygène mesurées en un point sur le site hydrothermal « Rose Garden »...... 22

Figure 11. Deux types de production primaire basés sur deux sources d’énergie différentes...... 24

Figure 12. Transfert des substrats de la chimiosynthèse des branchies du siboglinidé aux bactéries symbiotiques contenues dans son trophosome...... 29

Figure 13. Modèle schématique de la distribution des assemblages du champ hydrothermal E9, dans le Pacifique...... 31

Figure 14. Premiers niveaux trophiques des sources hydrothermales ...... 32

Figure 15. Exemple de deux espèces adaptées aux conditions hydrothermales ...... 35

Figure 16. Modèle général de succession des communautés au niveau des fluides diffus de la dorsale Juan de Fuca...... 39

Figure 17. Carte mondiale représentant la connectivité entre les communautés hydrothermales en utilisant une analyse de réseau...... 41

Figure 18. Reconstruction 3D de l’édifice Tour Eiffel...... 43

xv Figure 19. Carte des champs hydrothermaux de l’Atlantique découverts avant 2010 et contexte géologique...... 45

Figure 20. Contexte géographique et géologique du champ Lucky Strike...... 46

Figure 21. Hydrothermalisme de Lucky Strike...... 47

Figure 22. Représentation schématique de l’observatoire EMSO-Açores ...... 49

Figure 23. Emissions de fluide sur Tour Eiffel...... 50

Figure 24. Les six assemblages de Tour Eiffel...... 52

Figure 25. Organisation des assemblages de Tour Eiffel le long du gradient de mélange. ...53

Figure 26. Représentation schématique de l’environnement chimique des modioles des champs Lucky Strike et Menez Gwen...... 54

Figure 27. Résultat des analyses des isotopes stables sur la macrofaune de l’édifice Tour Eiffel...... 56

Figure 28. Synthèse des fonctions trophiques connues ou supposées des différentes espèces de l’édifice Tour Eiffel...... 57

Figure 29. Distribution des assemblages faunistiques et des substrats nus sur le flanc sud de l’édifice Tour Eiffel au cours des 8 années étudiées...... 60

Figure 30. Modèle de la dynamique temporelle des assemblages de modioles sur l’édifice Tour Eiffel...... 61

Figure 31. Agrégats de Bathymodiolus azoricus ...... 64

Figure 32. Localisation des filaments branchiaux, des zones ciliaires et latérales et des bactériocytes dans les branchies de moules au microscope électronique...... 66

Figure 33. Effet de la concentration en méthane sur la consommation en oxygène ...... 68

Figure 34. Relation entre la composition du fluide pur (méthane et sulfures) et le δ13C des modioles de la MAR...... 71

Figure 35. Relation entre la longueur de la coquille de B. azoricus et la signature de ses tissus en δ13C, ainsi que les métabolismes associés...... 72

Figure 36. Relation entre la concentration maximale du fluide pur des champs hydrothermaux de la MAR et la proportion relative de bactéries sulfo-oxydantes...... 73

xvi Figure 37. Branchipolynoe seepensis et Bathymodiolus azoricus...... 78

Figure 38. Espèces représentatives de l’écosystème de Tour Eiffel : ...... 87

Figure 39. Pyramide trophique marine...... 89

Figure 40. Succession des différents catabolismes entre l’ingestion et l’incorporation d’énergie pour la croissance et la reproduction...... 90

Figure 41. Exemples de fonction de limitation ou d’inhibition d’une interaction en fonction de la valeur d’une composante x...... 93

Figure 42. Schéma conceptuel du réseau trophique de Tour Eiffel...... 97

Figure 43. Schéma du modèle biogéochimique, des variables d’état aux sorties du modèle...... 99

Figure 44. Représentation du système du modèle sur Bathymodiolus azoricus...... 102

Figure 45. Modèle conceptuel sur Bathymodiolus azoricus...... 103

Figure 46. Périphérie de Tour Eiffel, champ hydrothermal Lucky Strike...... 113

Figure 47. Map of the study site location...... 121

Figure 48. Thermal niche of Bathymodiolus azoricus in terms of density and dry weight. ... 130

Figure 49. Thermal niches of mussel size categories...... 131

Figure 50. Thermal niches of three Bathymodiolus azoricus size clusters ...... 133

Figure 51. Relative proportion of taxa along the thermal gradient...... 141

Figure 52. Niche similarities in the community...... 143

Figure 53. Diagram summarising the niche characteristics of mussel assemblages on the Eiffel Tower edifice...... 148

Figure 54. Niche characteristics of mussel assemblages on the Eiffel Tower edifice...... 158

Figure 55. Chambres d’incubation Calmar...... 161

Figure 56. Location of the study stations in the Gulf of Guinea...... 168

Figure 57. Examples of deployment of Calmar benthic chambers during the Congolobe cruise...... 169

xvii Figure 58. Characteristics of the bivalves used in the incubation experiments with the standard Calmar benthic chamber and the modified Calmar chamber fitted with a tank ...... 174

Figure 59. Relationship between individual oxygen consumption (RO2) and dry weight for various bivalve species ...... 178

Figure 60. Comparaison de différents taux de consommation d’O2 chez des espèces profondes : ...... 188

Figure 61. Nouveau modèle conceptuel sur Bathymodiolus azoricus...... 189

Figure 62. Droite de dilution du fluide hydrothermal pur de Tour Eiffel dans l’eau de mer, à partir des données de Charlou et al. (2000)...... 190

Figure 63. Conceptual model of the system including Bathymodiolus azoricus mussels, their symbionts and their environment...... 204

Figure 64. Curve of the correction of fixation and respiration by temperature ...... 215

Figure 65. Predicted (y-axis) and observed (x-axis) (or estimated) coordinates of the 15 samples from MoMARETO 2006 and MoMARSAT 2014 cruises...... 216

Figure 66. Carbon budget of the mussels in the system...... 217

Figure 67. Limitations and carrying capacities of the model...... 218

Figure 68. Direct disturbance simulation: re-establishment dynamics of a small biomass (1 mol C/m²) mussel assemblage in a cold (C9) and a warm habitat (C10) after partial removal of the fauna...... 220

Figure 69. Indirect disturbance simulation: hydrogen sulphide concentration as well as SOX and mussel biomasses response to a flow interruption of 100, 200, 300 or 400 days...... 221

Figure 70. Similarity test results on mussel size categories...... 251

Figure 71. Cage à modioles lors de la campagne MoMARSAT 2014 (A-D : mise en place) et de la campagne MoMARSAT 2015 (E-G, récupération)...... 256

Figure 72. Chambre d’incubation CORODODO et son dispositif d’injection...... 258

Figure 73. Exemple d’expérience de marquage in situ à la calcéine...... 258

Figure 74. Vues au MEB d’une coupe de coquille plongée dans de l’acide nitrique à 10% pendant 5 secondes...... 261

Figure 75. Exemple in situ du dispositif CALMAR + cuve...... 262 xviii Figure 76. Chronologies des expériences de mesure de taux métaboliques in situ et à bord...... 264

Figure 77. Comparaison des taux d’élimination entre les témoins et les expériences, sur les prélèvements à 5 cm du fond ou de la surface...... 267 Table des tableaux

Tableau 1. Composition chimique des fluides purs de divers système hydrothermaux à travers le monde...... 19

Tableau 2. Différentes réactions de chimiosynthèse avec le métabolisme énergétique, le donneur d’électrons, le receveur d’électrons, la réaction d’oxydo-réduction, le statut d’identification des bactéries responsables de ces métabolismes et leur cultivabilité...... 25

Tableau 3. Synthèse des données de proportion de symbiontes sur la MAR...... 73

Tableau 4. Différentes formulations permettent de traduire une connaissance des relations entre les variables d’état d’un modèle en une expression mathématique...... 92

Tableau 5. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules sur la filtration de matière particulaire dans l’eau...... 105

Tableau 6. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules par les apports de la double symbiose...... 107

Tableau 7. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules par la respiration...... 108

Tableau 8. Paramètres utilisés pour la définition du système et des variables de forçage du modèle...... 110

Table 9. Sample collection and data used for analysis...... 123

Table 10. Mussel assemblages sampled during each cruise...... 124

Table 11. Length-weight relationships of three common taxa on Eiffel Tower edifice...... 129

Table 12. Bathymodiolus azoricus mussel size category limits; mean and standard deviation of density; average mean, average minimal and average maximal temperatures in the habitat; absolute temperature minima and maxima in the habitat; results of Outlier Mean Index analysis with inertia, marginality, tolerance, and residual tolerance as percentage of inertia and results of the permutation test...... 132

xix Table 13. Taxa inventoried on the Eiffel Tower edifice...... 135

Table 14. Thermal tolerances of “rare” taxa (i.e. sampled only once) ...... 142

Table 15. Thermal tolerances of taxa...... 144

Tableau 16. Valeurs de conversion mesurées sur 120 modioles Bathymodiolus azoricus .. 159

Table 17. Characteristics and origins of vesicomyids and mytilids used in this study ...... 171

Table 18. Biomass of bivalves calculated under the standard Calmar...... 173

Table 19. Elementary composition of bivalve tissues (% total C and S)...... 174

+ Table 20. Flux of O2, ΣCO2, NH4 and CH4 measured under the standard Calmar in this study and similar values found in the literature...... 175

+ Table 21. Calculated rate of O2, ΣCO2, NH4 consumed or produced by vesicomyids and mytilids using the standard Calmar chamber and the modified Calmar fitted with a tank .... 177

Table 22. Name, definition and units of the model state variables ...... 202

Table 23. Names, definition and units of the model flows...... 203

Table 24. List of conversion factors and conversion functions with independent variables in brackets...... 205

Table 25. Values of parameters used to initiate optimization routine, with acronyms, definition, unit and reference origin ...... 207

Table 26. Equation synthesis ...... 211

Table 27. Range of parameters explored for optimization...... 213

Table 28. Final values of optimized parameters, i.e. changed from initial estimates (Table 26) to fit the sample estimated biomasses ...... 215

Table 29: Names, values, definitions and units of used data from the literature (Riou et al., 2008, 2010) and converters used...... 231

Tableau 30. Quelques résultats des bains de bleu de Mutvei...... 260

Tableau 31. Récapitulatif des expériences réalisées in situ avec les CALMARs A et B...... 263

xx Introduction

Figure 1. Extrait de la Carta Marina de Olaus Magnus (1539). L’exploration de l’océan profond est si récente que les cartes marines représentent des monstres marins au large des côtes jusqu’au XVIIIe siècle

« Hic Sunt Dracones »

Si la pêche, le commerce et la guerre ont très tôt poussé les hommes à s’aventurer à la surface de la mer, les abysses, eux, sont longtemps restés inconnus. Mythologies, textes religieux et croyances populaires ont d’abord peuplé les profondeurs de terrifiants monstres marins, que les cartes marines représentent encore au XVIIe siècle (Figure 1). Il faudra cependant encore deux siècles pour que les premiers animaux des profondeurs soient remontés, et un siècle encore pour que l’Homme puisse descendre les observer.

Au début du XIXe siècle, peu après l’expédition du HMS Beagle sur lequel embarqua Darwin, des expéditions américaines et britanniques sondent les profondeurs de l’Antarctique (Copley, 2010). L’une d’elle collecte alors de la faune, remontée de 1800 m de profondeur en même temps que le sondeur. Pourtant, quelques années plus tard, en 1840, le zoologiste britannique Edward Forbes propose la théorie « azoïque », selon laquelle l’océan au-delà de 500 m de profondeur est dépourvu de vie, en raison du manque d’oxygène (Forbes, 1843). Les besoins de l’industrie, et en l’occurrence, ceux de la communication, contribuent à l’accélération des recherches dans l’océan profond, vers la moitié du XIXe siècle. La récupération d’un câble posé à 2180 m de fond pendant trois ans, et recouvert d’animaux fixés tels que des coraux, prouve que la vie existe à de telles profondeurs. Entre 1872 et 1876, la célèbre expédition du HMS Challenger effectue diverses mesures, dragages et sondages à travers les océans, et collectent des animaux jusqu’à 5500 m de profondeur. Les nombreuses expéditions qui suivent multiplient les collections de faune abyssale (Copley, 2010). La découverte des grands fonds fait un nouveau bond, en 1934, lorsque les américains William Beebe et Otis Barton descendent pour la première fois à 923 m de profondeur, dans la « Bathysphère ». Les

1 submersibles habitables sont rapidement améliorés pendant une période de « course à la profondeur », d’abord avec le bathyscaphe FRNS2 d’Auguste Picard (1884-1962, 1380 m de profondeur), en 1948, puis avec le Trieste, construit par son fils Jacques Picard (1922-2008), qui atteint les 10 916 m de profondeur en 1960. Une fois ce record atteint, les submersibles s’adaptent aux besoins de la science.

C’est à bord d’un submersible habité plus moderne, l’Alvin, qu’une équipe de scientifiques américains découvre en 1977 les sources hydrothermales et la vie foisonnante qu’elles abritent. Une vie qui fascine très rapidement les chercheurs, car elle se développe à proximité d’un fluide chaud, potentiellement toxique, sous de fortes pressions, et en l’absence complète de lumière. Une vie cependant difficile à étudier : la recherche en milieu profond a été et reste tributaire des avancées technologiques, et chaque jeu de données représente, encore aujourd’hui, une prouesse technique. La profondeur empêche toute manipulation directe, ce qui implique l’utilisation de sous-marins habités ou de robots téléopérés (Remotely Operated Vehicles, ou ROV) équipés de bras mécaniques que des pilotes manipulent pour les scientifiques. La pression et les conditions hostiles imposent le développement d’outils résistants, et l’obscurité, de travailler avec des sources de lumière in situ, qui demandent de l’énergie. Pour surmonter l’apparente inaccessibilité de ces écosystèmes éloignés, d’ambitieux projets ont vu le jour et ont permis la mise en place d’observatoires permanents disposés sur le plancher océanique à proximité de sites d’intérêt. De tels moyens techniques permettent d’acquérir de nombreuses connaissances sur la dynamique de ces écosystèmes. Acquises dans un but, au début, purement fondamental, ces connaissances sont aujourd’hui mises à profit pour proposer des stratégies de gestion et de conservation de ces écosystèmes particuliers.

Les nouveaux enjeux de l’environnement profond

La recherche sur les sources hydrothermales et leurs communautés de faune est relativement récente, et beaucoup de questions restent encore sans réponse. Le besoin de mieux comprendre ces écosystèmes est renforcé par l’imminence d’une exploitation industrielle des dépôts de sulfures massifs créés par l’activité hydrothermale. Ces dépôts sont constitués de sulfures polymétalliques, riches en métaux d’intérêt commercial comme le zinc, le cuivre, l’argent et l’or, ainsi que les terres rares. La demande pour ces métaux ne cesse d’augmenter : ils sont utilisés dans l’électronique des « smartphones » et des ordinateurs (en particuliers dans les écrans plasma et LED), et sont au centre des technologies vertes (voitures électriques, générateurs d’éoliennes, etc.). Si la profondeur reste un obstacle de taille à l’exploitation de ces gisements sous-marins, l’évolution du cours des métaux pourrait bientôt rendre cette exploitation rentable. Nautilus Minerals (http://www.nautilusminerals.com/), la

2 première compagnie minière visant les édifices de sulfures polymétalliques, possède déjà les prototypes d’engins qui exploiteraient les sites inactifs, et a passé un accord avec la Papouasie Nouvelle Guinée afin d’exploiter, à l’horizon 2019, les sources hydrothermales particulièrement riche en cuivre et en or présentes dans sa Zone Economique Exclusive. Les exploitations ne devraient concerner que les sites inactifs, où la circulation hydrothermale a cessé, et ne présentant donc pas a priori de faune hydrothermale. Les scientifiques s’inquiètent cependant des potentiels impacts des panaches de particules générés par l’activité des engins extracteurs (Figure 2). Ceux-ci pourraient être dispersés par les courants sur les sites actifs et augmenter localement la charge en particules et en métaux.

Les impacts de l’exploitation par l’homme des ressources d’autres écosystèmes terrestres et océaniques ont souvent été constatés a posteriori. Cependant, l’exploitation des gisements des fonds marins n’a pas commencé, ce qui laisse l’opportunité d’estimer, au lieu de constater, l’impact potentiel de ces activités, afin de proposer des directives pour la gestion de la ressource.

Figure 2. Extraction des sulfures polymétalliques à proximité des sites inactifs hydrothermaux. Tirée de Sarrazin et Desbruyères, 2015.

3 Etat des connaissances et questionnements

Depuis 1977, plusieurs autres écosystèmes hydrothermaux ont été observés tout autour du globe. Les grands édifices de sulfures polymétalliques sont en général regroupés dans des ensembles géologiques et systémiques cohérents qu’on appelle Figure 3. Vers polychètes siboglinidés de l’espèce « champs » hydrothermaux. S’ils ont Riftia pachyptila © Ifremer d’abord été observés le long des dorsales, la dernière analyse des métadonnées à l’échelle globale montre que la moitié des champs hydrothermaux connus se situent sur les arcs volcaniques et les bassins arrière-arc. La variété des contextes géologiques, tantôt majoritairement tectoniques, volcaniques ou sédimentaires, donne naissance à des édifices dont la forme, la longévité et la physico-chimie des fluides émis sont très variables. Le fluide hydrothermal est chaud, et chargé en éléments potentiellement toxiques comme le soufre et les métaux, mais il est aussi riche en composés réduits, dont l’oxydation fournit l’énergie nécessaire à la production primaire des sources hydrothermales: la chimiosynthèse. Cette production primaire soutien une faune hydrothermale qui s’agglomère en assemblages denses à proximité de ces fluides, et qui n’est visuellement dominée que par quelques espèces (Figure 3). Certaines de ces espèces présentent des adaptations plus ou moins importantes aux contraintes du milieu, ce qui explique le fort endémisme observé au sein des écosystèmes hydrothermaux. Les nombreuses études qui ont porté sur la faune hydrothermale montrent une grande influence du fluide sur les espèces. Spatialement, cette influence se traduit par une distribution de la faune en gradient le long de la zone de mélange. Temporellement, la faune subit périodiquement des perturbations qui vont l’impacter de façon plus ou moins importante. Des perturbations de faibles ampleurs, comme l’hydrodynamisme à petite échelle, ou des microséismes, altèrent les sorties de fluide, ou en créent des nouvelles, modifiant la physico-chimie du fluide localement. La réponse de la faune à ce genre de perturbations est cependant encore mal comprise. Cette réponse résulte de l’interaction complexe des différents flux et processus qui se déroulent au sein de l’écosystème et qui assurent son fonctionnement (Encart 1). Dans le cas des sources hydrothermales, et à cause de la difficulté d’opérer en milieu profond, le fonctionnement des écosystèmes est assez peu connu : les connaissances sont surtout qualitatives et peu de données permettent de quantifier les flux et les interactions. Le but de cette thèse est d’intégrer les données existantes sur le fonctionnement des écosystèmes hydrothermaux afin de comprendre la dynamique de la réponse des communautés face aux changements de leur habitat.

4 Encart 1 : Fonctionnement écosystémique : quelques explications

Jax (2005) distingue quatre définitions au terme « fonction » en écologie.

De manière générale, une fonction est un processus qui décrit des interactions, ce qui arrive entre deux objets (l’auteur donne l’exemple d’un renard mangeant une souris, ou de nutriments assimilés par une plante).

Dans un sens plus général, le fonctionnement d’un écosystème est donc l’ensemble des fonctions, des processus qui s’y déroulent.

Cependant, le terme fonction peut aussi être employé dans le sens du questionnement « Comment fonctionne l’écosystème ? », et l’on fait alors référence aux processus qui assurent la maintenance de cet écosystème. L’auteur explique alors que les objets composant l’écosystème ne sont pas seulement les protagonistes d’un processus, mais sont responsable d’un rôle dans l’écosystème. Certains de ces rôles, ou « traits fonctionnels », peuvent être occupés par plusieurs espèces, comme la production primaire, qui peut être réalisée au sein d’un même écosystème par plusieurs plantes, ou, dans le cas des sources hydrothermales par exemple, par plusieurs micro-organismes. On parle alors de « types » ou de « groupes » fonctionnels (e.g. Hooper et al., 2005; Jax, 2005). Ces termes peuvent désigner des groupes d’espèces basés sur les stratégies de survie ou de reproduction, ou regrouper les espèces qui ont un rôle particulier dans l’écosystème. Par exemple, les espèces « fondatrices » ont un rôle important dans la structuration de l’écosystème, modulant les processus écosystémiques, diminuant le stress biotique ou abiotique, créant, par leur présence, une matrice complexe facilitant la survie des espèces associées (Dayton, 1972; Ellison et al., 2005; Stachowicz, 2001). Ce sont en général des espèces visuellement dominantes de l’écosystème comme c’est le cas, par exemple, des laminaires, des conifères, ou, en milieu hydrothermal, des siboglinidés, des gastéropodes, ou des modioles (Cordes et al., 2010; Govenar et Fisher, 2007). La co-occurrence de plusieurs espèces fondatrices tend à structurer les communautés à l’échelle d’un paysage, en assemblages emboités ou adjacents (Angelini et al., 2011), comme cela a été observé autour des sources hydrothermales (e.g. Podowski et al., 2009; Sarrazin et al., 2015; Sen et al., 2013). Ces espèces fondatrices ont un rôle important dans l’écosystème, et donc dans sa capacité à rester dans son état initial (résistance d’un écosystème), et à y retourner (résilience), malgré une perturbation.

Enfin, la fonction d’un écosystème peut faire référence au service rendu par cet écosystème à l’Homme, l’auteur donne en exemple la fourniture en oxygène.

5 Lucky Strike : des fumeurs au milieu de l’Atlantique

Sur la ride médio-Atlantique, des sources hydrothermales ont été découvertes dès 1985, et l’un des champs les plus étudiés est Lucky Strike, situé à 1700 m de fond au sud de la jonction triple des Açores. Le Laboratoire Environnement Profond de l’Ifremer (LEP) participe à son étude depuis sa découverte en 1992. Pendant plus de 20 ans, de nombreuses connaissances ont été accumulées sur ce champ et en particulier sur l’édifice Tour Eiffel. Les moyens d’étude ont évolué : certaines données qui, au début, n’étaient accessibles que depuis les submersibles sont maintenant acquises tout au long de l’année par l’observatoire fond de mer EMSO-Açores, depuis sa mise en place en 2010.

Ces avancées permettent d’accéder à de nouveaux types de données : la distribution spatiale à l’échelle de l’édifice, les interactions biotiques et la dynamique temporelle des différentes espèces sont maintenant accessibles. Ces informations, ainsi que l’ensemble des connaissances accumulées sur la biologie, les habitats, et les relations trophiques sont nécessaires pour comprendre le fonctionnement de l’écosystème. La richesse des données disponibles font donc de l’édifice Tour Eiffel un site d’étude idéal pour synthétiser ces données, et comprendre les interactions entre la faune et son environnement afin d’améliorer les connaissances sur le milieu ainsi que d’estimer l’impact des potentielles activités d’extraction minière.

Comment étudier le fonctionnement de l’écosystème

Le fonctionnement d’un écosystème, contrôlé par l’ensemble des interactions biotiques et abiotiques, est complexe, et prédire sa dynamique requiert de la simplification. Simplifier une idée ou un phénomène, c’est en faire un modèle, par définition.

La modélisation écosystémique est une approche qui nait dans les années 1950 et prend son essor grâce aux progrès en informatique et à l’émergence de théories mathématiques adaptées aux systèmes complexes. Le début de la crise écologique participe fortement au développement de la modélisation écosystémique, qui constitue alors un outil capable de quantifier les flux et prédire les évolutions d’un écosystème (Jørgensen, 2002). Les modèles écosystémiques se multiplient en particulier dans le milieu marin, où la question de la gestion des pêches s’oriente de plus en plus vers une prise en compte de tout l’écosystème abritant la ressource (Christensen et Walters, 2005, Figure 4).

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Figure 4. Evolution du nombre de publications développant ou appliquant un modèle écosystémique en relation avec la recherche halieutique. Les résultats sont obtenus d’une recherche Web of Science pour les termes (Ecosystem*+model*+fish*) ou (multispecies+fish*). Les couleurs correspondent aux types de modèles : EwE : Ecopath with Ecosim ; Food web models: modèles de réseau trophique ; IBM : Individual based models : modèles individus-centrés ; Multispecies : modèle multispécifiques ; Network : modèles basés sur l’analyse de réseau ; Review : revues bibliographique sur la modélisation écosystémique ; Others: autres. Tirée de Christensen et Walters, 2005.

La difficulté de mesurer des processus, des flux ou même des abondances dans la plupart des écosystèmes marins (John Shepherd dit, lors d’un cours magistral à l’université de Princeton en 1978 « Managing fisheries is hard: it’s like managing a forest, in which the trees are invisible and keep moving around »), font de la modélisation une approche utile pour mieux les comprendre et prédire leur évolution. Fennel et Neumann (2014) ont listé 6 intérêts à la modélisation

Améliorer la compréhension du système Quantifier des processus Synthétiser et consolider les connaissances Tester des hypothèses Développer des outils prédictifs Simuler des scénarios de développement futurs

Ces caractéristiques font de la modélisation une approche tout à fait adaptée à la problématique de cette thèse.

7 Objectifs, méthodes et plan de la thèse

Afin de mieux comprendre la réponse de la faune hydrothermale aux variations physico- chimiques du fluide, un modèle du fonctionnement de l’écosystème sera construit, en se basant sur les données disponibles sur l’édifice bien connu Tour Eiffel, sur le champ hydrothermal Lucky Strike. Cet outil permettra de synthétiser les connaissances et de tester des hypothèses, améliorant ainsi la compréhension de cet écosystème. Il pourra en outre servir de base de réflexion sur les impacts potentiels de l’exploitation minière des dépôts massifs de sulfures.

Pour cela, les objectifs de cette thèse sont :

1. De rassembler les connaissances acquises sur les écosystèmes des sources hydrothermales, et en particulier sur celui de Tour Eiffel. Ce travail permettra de repérer les éléments importants à inclure dans le modèle. 2. De conceptualiser un modèle intégrant l’ensemble des connaissances acquises sur l’écosystème de Tour Eiffel. Cela permettra d’identifier les données nécesaires pour contraindre le modèle, et en particulier celles qui ne sont pas encore disponibles et qu’il faudra donc collecter. Si l’état actuel des données ne permet pas la modélisation de tout l’écosystème, une simplification sera envisagée. Ce modèle sera construit de façon à être couplé à un modèle biogéochimique, construit en parallèle de cette thèse au laboratoire (Perhirin et al., en préparation). 3. De récolter les données manquantes 4. De valider ce modèle et en tirer des hypothèses sur le fonctionnement de cet écosystème

Le plan de ce manuscrit se décline selon les mêmes étapes que celles traversées au cours de la construction du modèle. Une première partie (Partie 1, pour l’objectif 1) fait la synthèse des données bibliographiques sur les sources hydrothermales (Chapitre 1) et du champ Lucky Strike en particulier (Chapitre 2). La deuxième partie (Partie 2) décrit les différentes étapes de la construction du modèle. Elle débute par une première conceptualisation du modèle (Chapitre 3, objectif 2), et par l’inventaire des données disponibles et celles nécessaires pour le contraindre. Le Chapitre 4 (objectif 3) porte sur l’analyse des biomasses, une donnée importante pour contraindre tout modèle traitant de flux de matière entre espèces et avec l’environnement. Les premiers résultats du modèle sont présentés à la fin de ce chapitre, ainsi que les évolutions nécessaires à apporter au vu de ces résultats. Le dernier chapitre (Chapitre 5, objectif 3) de cette partie porte sur une deuxième donnée nécessaire à la construction du modèle : la respiration. Ce chapitre est lui aussi suivi des résultats du modèle intégrant cette nouvelle donnée. Enfin, une troisième et dernière partie (Partie 3, objectif 4) présente les

8 dernières évolutions du modèle ainsi que son application à la prédiction de scénarios (Chapitre 6) ainsi que les conclusions et perspectives de cette étude (Chapitre 7).

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Les écosystèmes hydrothermaux

Chapitre 1. Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Figure 5. Diversité des écosystèmes hydrothermaux dans le monde. En haut : Edifice Godzilla sur le champ hydrothermal Endeavour © ROPOS/ONC. En bas à gauche : champ hydrothermal sur l’East Scotia Ridge © Natural Environment Research Council (NERC). En bas à droite : Menez Gwen, ride médio-Atlantique © Ifremer

Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.1. Dans la roche : la naissance du fluide hydrothermal

L’hydrothermalisme a été observé dans tous les océans. Ce terme désigne la circulation de l’eau de mer dans le plancher océanique, d’où elle ressort, réchauffée et modifiée chimiquement, sous forme de fluide hydrothermal. Celui-ci se mélange à l’eau de mer, entrainant de nombreuses réactions, dont la formation de cheminées hydrothermales.

1.1.1. Un phénomène global

Figure 6. Carte des principaux champs hydrothermaux connus. Tirée de Tivey 2007.

De nombreux champs hydrothermaux actifs ont été découverts tout autour du globe (Figure 6). En 2009, ce nombre atteignait 521 (Beaulieu et al., 2013), alors que l’on n’en comptait que la moitié dix ans auparavant (Baker et German, 2004). Sur ces 521 champs, seule la moitié a été confirmée visuellement, l’autre moitié étant composée des champs hydrothermaux actifs « supposés », détectés par des anomalies physiques et chimiques (Nakamura et al., 2015). Le long des dorsales médio-océaniques (DMO), la fréquence des sites hydrothermaux est très fortement corrélée au bilan magmatique, c’est-à-dire à la vitesse d’expansion de la dorsale, ce qui a permis d’estimer à environ 1000 le nombre de champs hydrothermaux à travers le monde (Baker et German, 2004). Quel que soit le contexte tectonique, les sources sont les manifestations, à la surface du plancher océanique, d’une circulation hydrothermale en sub- surface.

15 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.1.2. L’hydrothermalisme : Une histoire de roche, de chaleur, et d’eau

L’hydrothermalisme nait lors de l’interaction entre l’eau de mer froide, qui s’infiltre dans la croûte océanique perméable, et une source de chaleur (Tivey, 2007).

1.1.2.1. La roche : une variété de contextes géologiques Les profondeurs des champs hydrothermaux identifiés à ce jour varient de 0 à 4960 m, mais 90% d’entre eux se situent en-dessous des 200 m (Beaulieu et al., 2013). La profondeur et la distance d’un champ hydrothermal aux marges continentales impactent la quantité de sédiments et de matière qui s’y déposent. En 2005, on estimait qu’environ 5% des zones d’accrétion du globe sont couvertes de sédiments provenant des marges (Hannington et al., 2005). Le long des dorsales profondes, en revanche, les champs se situent souvent sur des roches « mafiques », comme des basaltes ou des gabbros. Les dorsales lentes et ultra-lentes peuvent parfois présenter des roches dites « ultramafiques », pauvres en silice et riches en fer, telles que la péridotite, composée d’olivine, et la serpentinite, produit de la dégradation de la péridotite. Les champs hydrothermaux d’arcs volcaniques, ou situés au niveau de plaques en convergence, se forment au sein des roches riches en silice et en feldspaths, dites « dacitiques » à « andésitiques », selon la richesse en silice de la roche (Holden et al., 2012).

1.1.2.2. La source de chaleur Cette source de chaleur est en général issue du magma enfoui à des profondeurs variables, dépendantes du contexte géologique. Les rides d’expansion rapides, telles que la dorsale Est- Pacifique (East Pacific Rise : EPR ; 80-160 mm/an), sont le lieu d’importants apports en magma, provenant probablement d’une chambre magmatique superficielle (1.4-1.6 km) le long de l’axe de la ride. En revanche, les rides plus lentes telles que la dorsale médio-Atlantique (Mid-Atlantic Ridge : MAR, 10-40 mm/an) ont des apports magmatiques plus ponctuels, et la formation d’édifices est plus sporadique (Kelley et al., 2002). La source de chaleur peut également provenir des réactions de serpentinisation, comme Lost City dans l’Atlantique.

1.1.2.3. L’eau de mer qui circule dans la roche Les processus hydrothermaux de sub-surface se déroulent en général comme suit (Figure 7) : l’eau de mer saturant la croûte océanique altère la roche à basse température. Plus l’eau s’infiltre profondément, plus elle se réchauffe, au contact de la source de chaleur. Aux alentours de 150°C, le fluide perd le magnésium (Mg), qui précipite sous forme de chlorite et de smectite, et se charge en ions calcium (Ca2+), hydrogène (H+) et sodium (Na+). Le calcium

- réagit ensuite avec l’ion sulfate (SO4 ) pour former de l’anhydrite (CaSO4). Dans les roches

16 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

riches en fer telles que l’olivine, l’eau devient très riche en dihydrogène (H2). Plus en profondeur, l’altération de l’anorthite en albite change les concentrations en calcium et sodium du fluide (gain de calcium et perte de sodium). Le fluide, chauffé à environ 400°C, désormais légèrement acide et anoxique, lessive la roche et se charge en soufre, cuivre, fer, et autres métaux. Si les conditions de pression et de températures le permettent, le fluide se sépare en deux phases dans la zone dite de « réaction » : une phase saumure et une phase vapeur pauvre en sodium, mais riche en éléments volatiles (Bemis et al., 2012; Butterfield et al., 1990). Les variations de température de la source de chaleur peuvent moduler la séparation ou non du fluide en deux phases (Von Damm et al., 1997). Le fluide chaud remonte ensuite rapidement vers la surface.

Figure 7. Hydrothermalisme d’une zone magmatique. Tirée de Sarrazin et Desbruyères, 2015.

1.1.3. Là où le fluide hydrothermal jaillit du plancher océanique

A la surface, deux types de fluides se distinguent : les fluides purs et les fluides diffus.

17 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.1.3.1. Les fluides purs Au niveau des dorsales médio-océaniques, les fluides purs jaillissant hors du plancher océanique en panache rapide et vertical (>100 cm/s, Hannington et al., 1995) sont appelés « fumeur noir », à cause de la forte précipitation des sulfures polymétalliques et d’anhydrite qui génère un panache de fines particules noires (Figure 8, gauche). Les fluides émis sont chauds (300-400°C), acides (pH 3-5), anoxiques, riches en silice (Si), dioxyde de carbone

(CO2), sulfures d’hydrogène (H2S), méthane (CH4), dihydrogène (H2) et métaux de transition (Fe, Mn, Zn Cu principalement, Hannington et al., 2005). Ils sont appelés « fumeurs blancs » (Figure 8, droite) lorsque les fluides purs se mélangent en sub-surface avec l’eau de mer et précipitent du silicate et de la baryte (Hannington et al., 1995).

Figure 8. Deux types de fumeurs : à gauche : fumeur noir, champ hydrothermal Rainbow, MAR, campagne MoMARETO 2006 ©Ifremer. A droite, fumeur blanc ©Ifremer Les fluides émis diffèrent selon le contexte géomorphologique dans lequel se trouve le champ hydrothermal (Tableau 1) : les champs mafiques ou basaltiques génèrent des fluides riches en sulfures de dihydrogène (H2S : 1.4-29 mmol/L), ainsi qu’en silice et en métaux ; les sites ultramafiques, des fluides acides (2.8-3.5), riches en hydrogène (H2 : 2.3-9.7 mmol/L) et en méthane (CH4 : 0.08-3.5 mmol/L, Douville et al., 2002; Schmidt et al., 2007; Wetzel et Shock, 2000); les sites dacitiques ou andésitiques, des fluides très acides (pH : 2.1-3.0), et riches en fer (Fe : 0.01-13.0 mmol/L) et métaux dissous (Holden et al., 2012).

18 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Tableau 1. Composition chimique des fluides purs de divers système hydrothermaux à travers le monde. Tiré de Holden et al., 2012.

1.1.3.2. Les fluides diffus Les fluides hydrothermaux peuvent également rejaillir à des températures beaucoup plus basses (<100°C, Bemis et al., 2012), sous forme de fluides diffus. Cela se produit s’ils se mélangent à l’eau de mer dans le réseau de failles et de fissures en sub-surface, ou lorsqu’ils ne pénètrent que dans la partie superficielle de la croûte océanique, où l’influence thermique est moindre (Bemis et al., 2012). Les fluides diffus se situent un peu partout sur et autour des édifices. Leur distribution est le reflet des réseaux de fissures dans la croûte océanique. Récemment, il a été montré qu’une part significative de la chaleur transportée par les fluides hydrothermaux est propagée par les fluides diffus (Barreyre et al., 2012; Farough et al., 2011). Plusieurs études ont mesuré des vitesses d’émission de l’ordre du dixième de millimètre par seconde sur les dorsales lentes, et de l’ordre du centimètre par seconde sur les dorsales rapides (Di Iorio et al., 2005; Mittelstaedt et al., 2010; Ramondenc et al., 2006; Sarrazin et al., 2009; Schultz et al., 1992).

1.2. Quand le fluide hydrothermal rencontre l’eau de mer

Que ce soit en en-dessous ou au-dessus du plancher océanique, l’interaction du fluide hydrothermal avec l’eau de mer froide et oxygénée engendre de nombreuses réactions dès

19 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux les premiers centimètres du mélange. Les paramètres physico chimiques des fluides changent par dilution ou par réactions chimiques.

1.2.1. Les métaux précipitent et forment des édifices

Rapidement après la rencontre des deux fluides, les sulfures polymétalliques, l’anhydrite, les carbonates et les silicates se forment et précipitent, formant les dépôts massifs et des structures de sulfures (e.g. Hannington et al., 2005). La géomorphologie des champs et la stabilité du plancher océanique, liée à la vitesse d’expansion des dorsales, influencent les dépôts et donnent naissance à des édifices de formes variées. Le long de l’EPR, du Golfe de Californie à l’océan austral, le plancher est plutôt instable, et séismes et éruptions volcaniques sont fréquents. Les édifices prennent la forme de pinacles peu élevés à cause de leur faible durée de vie (Tivey, 2007). Au large du Canada, plus au nord, le champ hydrothermal Endeavour (Main Endeavour field, MEF) est plus stable et présente d’imposants édifices de 10-20 m de hauteur aux flancs abrupts. Enfin, sur la MAR, où les vitesses d’expansion sont beaucoup plus faibles que sur les dorsales du Pacifique, les dépôts s’étendent sur de grandes surfaces et forment des structures complexes (German et al., 2016).

1.2.2. Certains paramètres sont conservatifs

Certains éléments propres à l’un ou l’autre des fluides ne réagissent pas ou peu au cours du mélange de l’eau de mer avec le fluide hydrothermal. Ils constituent donc des traceurs conservatifs du fluide dont ils proviennent. C’est le cas du magnésium (Mg), qui est un traceur de l’eau de mer, puisque celle-ci le perd au tout début de la formation du fluide (cf. 1.1), et du manganèse (Mn), qui est un traceur conservatif du fluide hydrothermal (Chin et al., 1994). La température est un traceur « semi-conservatif » du fluide hydrothermal, qui évolue par dilution dans l’eau de mer mais probablement aussi par refroidissement ou réchauffement conductif. Ces différentes grandeurs physiques et chimiques ont plusieurs fois été utilisées comme des proxys du mélange, mais à cause de la variabilité inter-champs et inter-édifices des concentrations du fluide pur, elles nécessitent au préalable de nombreuses mesures in situ (Le Bris et al., 2006a) pour valider la nature de la courbe de mélange. Une fois cette courbe calibrée, ces proxys peuvent être utilisés pour estimer le degré de dilution du fluide hydrothermal, et donc les concentrations d’autres espèces chimiques.

20 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.2.3. Les concentrations des éléments chimiques varient spatialement et temporellement

Figure 9. Droites de mélange eau de mer/ fluide hydrothermal. A : Concentrations en fer totaux vs. manganèse dissout (traceur du fluide hydrothermal) à partir d’échantillon prélevés sur l’EPR. Tirée de Field et Sherrell, 2000. B : Somme des sulfures H2S et HS- vs. magnésium (traceur de l’eau de mer) à partir d’échantillons prélevés sur Lucky Strike et Menez Gwen. Les deux droites sont les droites de - références reliant les concentrations de l’eau de mer et du fluide hydrothermal en H2S et HS . Tirée de Sarradin et al., 1998.

Beaucoup d’éléments chimiques présentent des concentrations positivement ou négativement corrélées à la température (Le Bris et al., 2006a, 2006b; Sarradin et al., 1998), comme les sulfures, le fer (Laes-Huon et al., 2014, 2015, Figure 9), ou le méthane (Sarradin, communication personnelle). Ces concentrations peuvent évoluer non seulement par dilution mais aussi par réactions le long du gradient. L’apport permanent de fluide hydrothermal dans l’eau de mer maintien un déséquilibre chimique qui permet la coexistence d’éléments qui, dans un équilibre chimique, devraient s’exclure l’un l’autre. C’est le cas, par exemple, des sulfures et de l’oxygène, qui réagissent pour former certains composés oxydés tels que le thiosulfate

2- (S2O3 ), avec une cinétique très lente (Gartman et al., 2010). Ces éléments peuvent encore réagir avec les métaux, comme le fer, le cuivre et le zinc, quand les concentrations sont suffisantes, pour former des sulfures métalliques, qui constituent la majorité des particules présentes dans le gradient de dilution (Khripounoff et al., 2000; Klevenz et al., 2011; Le Bris et al., 2003; Sarradin et al., 2008).

La turbulence due à la rugosité du substrat ainsi que les évènements sismiques et volcaniques liés à l’instabilité géologique sont à l’origine de variations temporelles imprévisibles à courte échelle dans la composition du fluide (Figure 10). Comme la turbulence du fluide chaud est plus forte à la sortie du fluide, la variabilité temporelle des caractéristiques physico-chimiques du fluide est plus forte quand le fluide est moins dilué (Johnson et al., 1988a). Les évènements tectoniques et magmatiques influent sur la composition du fluide en modifiant par exemple les conditions nécessaires à la séparation de phase, ou la composition des composés magmatiques volatiles (Butterfield et al., 1997; Johnson et al., 2000; Lilley et al., 2003; Seyfried

21 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux et al., 2003; Von Damm et al., 1995). Cependant, malgré cette apparente grande variabilité temporelle, plusieurs études ont montré une stabilité globale de la composition et de la température moyenne à l’échelle d’une dizaine d’années sur certains édifices actifs (Barreyre et al., 2014a; Campbell et al., 1988). Des variations tidales des températures ont été observées (Lee et al., 2015; Sarrazin et al., 1997; Tivey et al., 2002), ainsi que des variations dues aux courants (Barreyre et al., 2014a; Cuvelier et al., 2012; Sarrazin et al., 2014; Scheirer et al., 2006; Tivey et al., 2002).

Figure 10. Evolution temporelle de la température, des concentrations en sulfures, silicate et oxygène mesurées en un point sur le site hydrothermal « Rose Garden ». Les données sont lissées. Tirée de Johnson et al., 1986.

Le mélange entre l’eau de mer et le fluide hydrothermal est donc à l’origine d’une forte variabilité sur de faibles échelles spatio-temporelles (e.g. Butterfield et al., 1990; Sarrazin et al., 1999). Cependant, les variabilités spatiales observées ne sont pas toujours expliquées par les différences de refroidissement du fluide (Le Bris et al., 2006b). Certaines diminutions observées des concentrations ne seraient pas dues aux réactions dans le fluide, mais à l’activité biologique qui prolifère autour des sorties de fluide (Johnson et al., 1988a).

22 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Encart 2 : Les sources hydrothermales dans les cycles chimiques océaniques

A grande échelle spatiale, les fluides hydrothermaux enrichissent les eaux océaniques environnantes. Le fer, le manganèse et le cuivre, par exemple, sont des éléments rares dans l’océan profond (Landing et Bruland, 1987; Tagliabue et al., 2010). Les fluides hydrothermaux représentent probablement d’importantes sources de ces éléments (12-22% du fer dissous de l’océan :Bennett et al., 2008; Tagliabue et al., 2010). En effet, leur stabilisation par d’autres éléments du fluide, comme les thiols et les sulfures inorganiques pour le cuivre (Sander et al., 2014), permet leur export hors des édifices actifs. Le fer et le manganèse sont très réactifs et peuvent également piéger certains éléments comme le phosphore, les terres rares, l’arsenic, ou le potassium (German et von Damm, 2003). L’étude d’anomalies dans les concentrations en fer dissous dans le Pacifique a montré que cet export peut s’étendre jusqu’à plus de 2000 kilomètres des zones hydrothermales actives (Wu et al., 2011).

1.3. Le jalon microbien : lien entre le minéral et l’animal

Le mélange du fluide hydrothermal et de l’eau de mer maintient un déséquilibre chimique le long du gradient. Le rétablissement de cet équilibre chimique passe par des réactions oxydo- réductrices, qui libèrent de l’énergie, et qui ont une cinétique plutôt lente. Une grande variété de bactéries et d’archées vont tirer avantage de ce déséquilibre, en y puisant l’énergie nécessaire à la production primaire par un ensemble de métabolismes particuliers : la chimiosynthèse. Ces microorganismes sont présents partout et sous diverses formes dans les écosystèmes hydrothermaux.

1.3.1. Du fluide hydrothermal à la production primaire de l’écosystème : la chimiosynthèse

La production de matière organique primaire en milieu hydrothermal est l’une des découvertes les plus étonnantes faites sur ces sources. La richesse du fluide en composés réduits permet aux microorganismes autotrophes de tirer leur énergie de nombreuses réactions pour fixer le carbone inorganique. Cette production primaire est un jalon vital du maintien de l’écosystème, mais sa quantification est difficile.

23 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.3.1.1. Sources d’énergies de la chimiosynthèse

Pendant longtemps, une seule source d’énergie était connue pour la production de matière organique: la lumière. La formation de carbone organique à partir de la lumière (photosynthèse, ou photoautotrophie) est la voie majoritaire des plantes et des algues et des microorganismes phototrophes et est donc à la base de la chaine alimentaire de la majorité des écosystèmes terrestres et marins connus. L’énergie lumineuse est suffisante pour permettre aux pigments photosynthétiques d’arracher un électron à l’eau, qui, grâce au transport d’électrons et à une pompe protonique, permet la formation de molécules hautement énergétiques (NADPH et ATP), impliquées dans de

nombreuse voies métaboliques du vivant. C’est en 1887 qu’un microbiologiste russe, Sergei Figure 11. Deux types de production primaire basés sur deux sources d’énergie Winogradsky, découvre qu’une bactérie différentes. Tirée de Sarrazin et Desbruyères, 2015. filamenteuse, communément trouvée dans les sols riches en sulfures, est capable de créer du carbone organique à partir de l’énergie issue des réactions chimiques (chimiosynthèse, ou chimioautotrophie, Figure 11). Une grande variété de réactions d’oxydo-réduction, peuvent être utilisées par les microorganismes pour la chimiosynthèse (Tableau 2). Les composés réduits peuvent être des sulfures, du méthane (Cao et al., 2014; Frank, 2013; Nakagawa et Takai, 2008), de l’ammonium (Nakagawa et Takai, 2008), du dihydrogène ou du fer (Childress et Fisher, 1992; Jannasch, 1995; Nakagawa et al., 2005; Petersen et al., 2011; Schmidt et al., 2008; Takai et al., 2004, 2005, 2006a; Edwards et al., 2004). L’accepteur d’électron peut être l’oxygène (métabolisme aérobie), mais de nombreux composé peuvent jouer le rôle d’accepteur d’électrons (Tableau 2). Cette variété de sources d’énergie potentielles implique une variété de métabolismes mis en œuvre par les microorganismes pour fixer le carbone. Ainsi les procaryotes, bactéries et archaebacteries sont ainsi capable de mettre en œuvre des métabolismes variés. L’étude des métabolismes microbiens fait appel aussi bien aux approches culturales, aux mesures d’activité et aux méthodes moléculaires (gènes fonctionnels) (Craig Cary et al., 2004).

24 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Tableau 2. Différentes réactions de chimiosynthèse avec le métabolisme énergétique, le donneur d’électrons, le receveur d’électrons, la réaction d’oxydo-réduction, le statut d’identification des bactéries responsables de ces métabolismes et leur cultivabilité. Tiré de Fisher et al., 2007.

1.3.1.2. Du carbone inorganique au carbone organique Une fois l’ATP formé, la source de carbone peut être fixée, c’est-à-dire intégrée à une voie métabolique qui forme un composé organique, en général, un ose. La source de carbone est, la plupart du temps, le CO2. Sa fixation passe communément par l’une des quatre voies métaboliques majoritaires (Nakagawa et Takai, 2008). Le cycle de Calvin Benson-Bassham (CBB), et le cycle de Krebs inversé (reductive tricarboxylic acid : rTCA) sont les deux principales voies (Campbell et Cary, 2004). Toutes ces voies ne sont pas employées par les mêmes micro-organismes, et diffèrent par leur consommation en ATP, les enzymes employées et les produits (Nakagawa et Takai, 2008). Il a été avancé que les micro- organismes chimioautotrophes auraient adopté l’une ou l’autre des voies métaboliques en fonction des contraintes énergétiques sur la formation de carbone organique (McCollom et Amend, 2005).

25 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.3.1.3. Contraindre et quantifier la production primaire Les interrogations actuelles portent sur la diversité des voies métaboliques empruntées, leurs taux, leur production de biomasse, et sur la variabilité des processus le long du gradient de mélange (Sievert et Vetriani, 2012). L’une des méthodes employées pour prédire la productivité d’un fluide donné est d’étudier l’énergie libre des réactions qui peuvent s’y dérouler (Amend et Shock, 2001; Jannasch, 1995; McCollom et Shock, 1997).

L’énergie libre d’une réaction est la mesure de l’énergie à fournir, ou libérée par cette réaction. Pour étudier le rendement des processus cataboliques et anaboliques de la chimiosynthèse (réaction d’oxydo-réduction et production de carbone organique, respectivement), les énergies libres de l’une et l’autre des réactions sont comparées. La chimiotrophie est peu rentable : seuls 10% de l’énergie consommée pendant la croissance par les microorganismes chimioautotrophes seraient intégrés dans la biomasse (McCollom et Amend, 2005). Des modèles thermodynamiques combinés à un modèle de mélange, estiment la production brute primaire totale d’un édifice entre 1010 à 1013 g de biomasse/an (McCollom et Shock, 1997). La géologie du champ hydrothermal représente une très forte contrainte à la production chimiosynthétique (Shock et Schulte, 1998). Par exemple, les fluides hydrothermaux des champs ultramafiques seraient deux fois plus productifs que ceux des champs basaltiques (McCollom, 2007). D’après l’extrapolation de données obtenues sur la dorsale Pacifique sud (SEPR : Southern East Pacific Rise), la production primaire des panaches hydrothermaux représenterait 0.1 à 1% de la production primaire marine globale (Maruyama et al., 1998).

Cependant, cette méthode peut mener à une mauvaise évaluation des rendements métaboliques si les phénomènes d’inhibition cinétique, de compétition, de coopération, de disponibilité de la ressource ne sont pas pris en compte, ce qui est le cas pour une variété d’organismes (Takai et al., 2006b). Une partie de réponse à ce problème consiste à modéliser ces réactions en incluant cette fois la cinétique de chaque réaction et les processus de transport. Cette méthode a été appliquée sur différents points du gradient de mélange (dans la cheminée :LaRowe et al., 2014; le panache :Reed et al., 2015, le long du gradient de mélange : Perhirin et al. en préparation). Elle permet d’estimer la dynamique des réactions et les principaux contrôles de la production microbienne et de spatialiser les réactions (à condition de connaitre la variabilité spatiale des concentrations). Dans le panache, par exemple, la production chimiosynthétique semble être contrôlée par la disponibilité des donneurs d’électrons et les énergies métaboliques (Reed et al., 2015).

Afin de mieux comprendre la production primaire, il faut étudier la diversité phénotypique et la distribution des microorganismes.

26 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Encart 3 : Interactions entre les micro-organismes et le fluide

La présence de microorganismes modifie la composition du fluide hydrothermal (Juniper et Sarrazin, 1995; Karl, 1995). Ces derniers profitent des réactions lentes, comme celles de la chimiosynthèse (Gartman et al., 2010; Holden et al., 2012; Luther et al., 2011). Le carbone organique trouvé sous forme particulaire ou dissous dans le fluide, présente la même signature isotopique que le carbone inorganique dissous (Levesque et al., 2006), indiquant une origine chimiosynthétique. Les micro-organismes interviennent dans le cycle du soufre au sein du gradient de mélange (Cao et al., 2014; Sylvan et al., 2013), ainsi que dans la mobilisation des métaux, via la production de ligands organiques pour temporiser les fortes concentrations en cuivre et en fer (Bennett et al., 2008; Klevenz et al., 2012), permettant l’export de ces éléments chimiques dans l’océan profond (Voir Encart 2). Ils peuvent également modifier la porosité de leur habitat et donc le trajet du fluide (Hannington et al., 2005)

1.3.2. Diversité et distribution des microorganismes

L’étude de la structure communautés microbienne fait appel aussi bien aux techniques de cultures des microorganismes qu’aux techniques moléculaires. Ainsi, de nombreuses espèces de procaryotes ont été isolées de l’écosystème hydrothermal (150 espèces nouvelles), mais les conditions environnementales des sources hydrothermales sont difficiles à reproduire, et beaucoup de microorganismes présents n’ont jamais été cultivés (e.g. Takai et al., 2006b). L’analyse de la diversité phylogénétique par amplification (PCR : polymerase chain reaction) moléculaire (en général, l’ARN 16S ou 18S) permet de contourner cette difficulté (Reysenbach et Shock, 2002; Wilcock, 2004). De telles études ont révélé la présence de microorganismes tout le long du gradient de mélange, et en association avec des invertébrés (Karl, 1995).

1.3.2.1. Une diversité de communautés microbiennes le long du gradient de mélange Dans les conduits et les parois des cheminées hydrothermales, les communautés varient en fonction des niches environnementales créées par la minéralogie, le débit de fluide et l’érosion (Callac et al., 2015; Lin et al., 2016; Olins et al., 2013). Là, le fluide est acide et chaud (60- 120°C), vivent les micro-organismes (archées et bactéries) thermophiles et hyperthermophiles (avec une croissance optimale au-delà de 50°C et 80°C respectivement, e.g. Godfroy et al., 2000, 2006, Postec et al., 2005a, 2005b) et/ou légèrement acidophiles (dont la croissance est optimale entre pH 5 et 7 ; Sievert et Vetriani 2012, Takai et al., 2011).

27 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Dans le panache hydrothermal, les communautés sont similaires à celles des zones de minimum d’oxygène, des nappes de pétrole, des suintements froids, et des cadavres de baleines (Dick et al., 2013). Elles sont composées d’individus hétérotrophes se nourrissant de la production chimiosynthétique à la sortie du fluide et dans le panache (Bennett et al., 2013). Dans le panache et les autres émissions, les microorganismes sont libres ou liés aux particules transportées par le fluide, et certains pourraient provenir de communautés de sub-surface (e.g. Takai et al., 2004)

Les micro-organismes colonisent également les substrats (parois de cheminée, faune, sédiment) sous forme de tapis microbiens dominés soit par des bactéries sulfo-oxydantes appartenant aux Gammaproteobacteries- Beggiatoa, maribeggiatoa (Crépeau et al., 2011; Nelson et al., 1989) ou aux Epsilonproteobacteria (Taylor et al., 1999), soit par des bactéries feroxydantes (Emerson and Moyer, 2002).

1.3.2.2. Des symbioses au cœur de l’écosystème Une caractéristique originale des sources hydrothermales est la prolifération d’associations symbiotiques entre microorganismes et invertébrés. Les symbiontes sont en général des bactéries qui colonisent l’extérieur (ectosymbiontes, en général du groupe des Epsilonproteobacteria) ou l’intérieur de leurs hôtes (endosymbiontes, en général des Gammaproteobacteria, Stewart et al., 2005). En échange de la matière organique produite par les chimioautotrophes et méthanotrophes, les hôtes fournissent un abri et un apport régulier, à la fois en éléments réduits et oxydés, grâce à leur positionnement à l’interface entre les deux fluides. L’importance de cet apport en carbone dans la nutrition de l’hôte se traduit par une plus ou moins grande adaptation morphologique et physiologique de l’hôte. Elle peut être inexistante, dans le cas d’ectosymbioses, où les bactéries forment des tapis sur leur hôte. Dans ce cas, le rôle nutritionnel des bactéries est souvent débattu, comme chez le ver de Pompéi, Alvinella pompejana, ou chez le gastéropode Chrysomallon squamiferum, dont les ectosymbiontes participeraient à la formation d’écailles de sulfures de fer sur le pied (Goffredi et al., 2004).

L’adaptation peut être au contraire complètement intégrée, comme c’est le cas chez les polychètes siboglinidés Riftia pachyptila. Abondants dans les champs hydrothermaux du Pacifique est, ces vers tubicoles sont les premiers invertébrés hydrothermaux dans lesquels une association avec des bactéries ait été observée. Aujourd’hui, cette symbiose est sans doute l’une des mieux comprise des écosystèmes hydrothermaux. Le système digestif de ces vers tubicoles est remplacé par un système totalement dédié à la symbiose. La captation se fait au niveau d’un panache branchial à la sortie du tube (Figure 12), et un système circulatoire complexe, muni de trois types d’hémoglobine, permet de transporter les soufres réduits et

28 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

l’oxygène séparément vers un organe spécialisé où se situent les bactéries sulfo- oxydantes, le trophosome (Cavanaugh et al., 1981; Felbeck, 1981; Fisher et al., 1989; Girguis et Childress, 2006; Girguis et al., 2002).

Entre ces deux extrêmes existent différentes stratégies d’adaptation à la symbiose. La crevette de la MAR, Rimicaris exoculata, présente par exemple une ectosymbiose un peu particulière, où les bactéries forment des colonies filamenteuses à l’intérieur de sa Figure 12. Transfert des substrats de la chimiosynthèse des branchies du siboglinidé aux cavité branchiale. Le carbone, produit bactéries symbiotiques contenues dans son trophosome. Tirée de Sarrazin et Desbruyères, principalement par des Gammaproteobacteria 2015. et des Epsilonproteobacteria, serait transmis à travers le tégument vers l’hôte (Ponsard et al., 2013). Des Zetaproteobacteria, ferro- oxydantes, ont également été identifiées dans sa cavité branchiale. Aucune association entre un invertébré et des Zetaproteobacteria n’avait été observée auparavant, et leur rôle dans R. exoculata est très débattu (Jan et al., 2014). Les bivalves sont un exemple de symbiose plus intégrée. Ils possèdent des branchies hypertrophiées, et la symbiose est intracellulaire, située dans des vacuoles de cellules spécialisées appelée des bactériocytes (Fiala-Médioni et Métivier, 1986). Le système digestif est peu développé ou fonctionnel, impliquant un régime trophique dépendant de la symbiose ou plus opportuniste. Certaines espèces de modioles Bathymodiolus ont la particularité d’accueillir deux types de symbiontes, l'un sulfo-oxydant et l’autre méthanotrophe (e.g. Duperron et al., 2005, 2006).

Les symbiontes sont très peu variés phylogénétiquement (Stewart et Cavanaugh, 2006; Stewart et al., 2005; Takai et Nakamura, 2011). Distel et al. (1988) ont montré que les symbiontes sulfo-oxydants (SOX) étaient spécifiques de leurs hôtes: les différents taxons hôtes ont différentes bactéries SOX, et pour un même hôte, il n’y a qu’un type de bactérie. En revanche, les hôtes sont phylogénétiquement assez variés. La symbiose a été observée dans cinq phyla d’invertébrés de la macrofaune et un de la méiofaune : les éponges, les mollusques, les annélides, les arthropodes, les échinodermes et les nématodes (Polz et al., 1991; Stewart et Cavanaugh, 2006; Stewart et al., 2005). L’acquisition verticale (transmission par les parents) ou horizontale (transmission par l’environnement) de symbiontes permet à cette faune de

29 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux bénéficier d’un apport exclusif en production primaire, ce qui assure leur succès au sein des écosystèmes sur les édifices hydrothermaux.

Le mélange entre l’eau de mer et le fluide hydrothermal est donc à l’origine de la vie au niveau des sources hydrothermales. Les bactéries et archées présentes toute le long du gradient de mélange et au sein même de certains invertébrés profitent du déséquilibre chimique pour créer la matière organique qui va soutenir tout un écosystème, même loin de toute lumière.

1.4. Les oasis de vies des fonds marins

La production primaire par la chimiosynthèse et l’abondance de la vie microbienne sont les fondements de la vie foisonnante des sources hydrothermales. Tout comme les microorganismes, la faune hydrothermale est en fort lien avec l’environnement des émissions de fluide, à la fois source de nourriture et d’éléments toxiques.

1.4.1. Le long du gradient de mélange, les communautés s’organisent

1.4.1.1. Distribution en assemblages le long du gradient La limitation dans l’espace des édifices, mais aussi de la zone d’influence du fluide, sont à l’origine de fortes densités et de fortes biomasses autour des édifices actifs (e.g. Bergquist et al., 2007; Gebruk et al., 2000; Marcon et al., 2013; Sarrazin et al., 1999). Les communautés s’organisent en assemblages, où une espèce domine visuellement, et forment des patchs plus ou moins denses (Cuvelier et al., 2009; Govenar et al., 2005; Sarrazin et al., 1997; Tsurumi et Tunnicliffe, 2001; Tsurumi et al., 2003). L’espèce dominante est en général une espèce symbiotique. En effet, les invertébrés qui ont réussi à développer cette association dominent en biomasse les habitats hydrothermaux (Leveille et al., 2005; Tsurumi et Tunnicliffe, 2001), et ont peu de prédateurs (Bergquist et al., 2007; De Busserolles et al., 2009; Fisher et al., 1994). Ces assemblages sont eux-mêmes organisés le long du gradient de dilution du fluide (e.g. Gebruk et al., 1997; Marsh et al., 2012a; Sen et al., 2013; Figure 13). Dans le bassin de Lau, par exemple, les gastéropodes provannidés Alviniconcha spp. et leurs espèces associées dominent à proximité des sorties de fluide, tandis que les gastéropodes Ifremeria nautilei et les modioles Bathymodiolus brevior se partagent le pôle froid du gradient. Le long de ce gradient, la richesse spécifique diminue lorsque la température, et donc la proximité au fluide, augmente (Luther et al., 2001; Marsh et al., 2012a; Podowski et al., 2010; Sarrazin et al., 2015). Un phénomène probablement dû aux conditions inhospitalières à proximité du fluide (Hourdez et Lallier, 2006; McMullin et al., 2000).

30 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

1.4.1.2. Le fluide hydrothermal : premier moteur de la distribution des espèces Le fluide hydrothermal peu dilué, sortant d’une sortie ponctuelle ou diffusant hors d’un substrat poreux est chaud, acide et riche en composés réduits et en métaux. Il est donc à la fois favorable à la production primaire par les microorganismes, et défavorable aux taxa qui ne sont pas adaptés à ces conditions hostiles.

Figure 13. Modèle schématique de la distribution des assemblages du champ hydrothermal E9, dans le Pacifique. Cette zonation spatiale est valable horizontalement (A) et verticalement (B). Tirée de Marsh et al., 2012

Rechercher la proximité du fluide : la course à la ressource

Distribution de la production primaire Les apports de matière organique provenant de la production de surface dépendent de la profondeur (Yorisue et al., 2012) : 50% environ de la production des sites hydrothermaux peu profonds est d’origine photosynthétique (Tarasov et al., 2005), tandis que seuls 5 à10% de cette production atteint 2000-3000m (Karl, 1995). Ces apports peuvent cependant influencer certaines espèces hydrothermales à certains stades de vie : les crevettes se nourriraient de la production photosynthétique au début de leur vie (Gebruk et al., 2000; Pond et al., 1997 mais cette hypothèse est actuellement débattue: cf. Hernández-Ávila et al., 2015), et cette production aurait également une influence sur la reproduction saisonnière de Bathymodiolus azoricus (Dixon et al., 2006).

31 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

D’autres études montrent une contribution négligeable de la photosynthèse dans la chaîne trophique hydrothermale (e.g. De Busserolles et al., 2009). L’essentiel de la production primaire des sources hydrothermales est alors assurée par les microorganismes libres et les symbiontes chimiosynthétiques. Les concentrations en composés réduits étant plus fortes dans les fluides hydrothermaux moins dilués, la production est potentiellement une fonction croissante de la température. Les microorganismes colonisent tout le gradient, mais aussi l’intérieur des cheminées et les zones de sub-surface, où la faune n’a pas toujours accès. Il y a donc probablement une part de la production primaire qui n’entre pas dans le réseau trophique hydrothermal (Govenar, 2012). D’autre part, les microorganismes sont souvent associés aux invertébrés qui profitent alors exclusivement de leur production primaire (Figure 14).

Figure 14. Premiers niveaux trophiques des sources hydrothermales : les microorganismes utilisent les réactions chimiques du fluide hydrothermal pour créer de la matière organique. Les microorganismes libres sont consommés par les consommateurs primaires, tandis que d’autres s’associent à des invertébrés. Tirée de Sarrazin et Desbruyères, 2015.

32 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Les consommateurs primaires Les consommateurs primaires se nourrissent des micro-organismes et de leur production primaire. Il s’agit principalement de polychètes, crustacés, gastéropodes, nématodes et copépodes (Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009; van Dover et Fry, 1989; Fisher et al., 1994; Van Dover et Fry, 1994; Vereshchaka et al., 2000; Zekely et al., 2006). La répartition de cette faune ainsi que de la faune symbiotique sont régies par la nécessité de se situer à proximité de la zone de production chimiosynthétique. Podowski et al. (2010) ont montré que les faibles concentrations en sulfures réduits limitaient la distribution des modioles symbiotiques Bathymodiolus brevior. Tunnicliffe (1991) distingue 3 guildes de consommateurs primaires.

(1) Les brouteurs se nourrissent sur les tapis microbiens. Ils se repèrent en général par l’observation d’un appareil buccal adapté à gratter le substrat dur. Des analyses visuelles des occurrences des tapis et de différentes espèces fournissent quelques indices. Par exemple, Cuvelier et al. (2011) ont montré que l’occurrence des tapis bactériens était anti-corrélée à la présence et à l’abondance de la macrofaune, en particulier des gastéropodes. Les analyses d’isotopes stables (voir Encart 4) menées sur les tapis microbiens et le reste de la faune permettent également d’identifier les potentiels brouteurs (De Busserolles et al., 2009) (2) Les suspensivores se nourrissent de bactéries libres ou de matière particulaire émise par les fluides. Cette matière particulaire le long du gradient est principalement minérale (Klevenz et al., 2011). Une étude menée sur la fraction organique (POC) montre que celle-ci présente la même signature isotopique que le carbone inorganique dissous (DIC), indiquant qu’elle est bien dérivée de la

fixation par chimiosynthèse du CO2 (Levesque et al., 2006). (3) La même étude observe une faible fraction microbienne, ainsi que la présence de nombreux débris, suggérant un très rapide « turn-over » des micro-organismes et un recyclage détritique potentiellement important par les détritivores et charognards. Une autre étude menée par Limén et al. (2008) montre que la matière détritique représente une part importante du régime des consommateurs quand l’influence hydrothermale est faible.

Les prédateurs Des prédateurs se retrouvent parmi la méiofaune et la macrofaune. Certains nématodes (e.g. Paracanthochus sp.) et copépodes (Euphilomedes climax, Limén et al., 2008) ont été identifiés comme étant carnivores. Chez la macrofaune, il s’agit principalement de crabes et de certains polychètes, en particulier les polynoïdes pour les espèces endémiques, et de poissons

33 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux zoarcidés, de poulpes (Voight, 2005), et de buccins pour les espèces non-hydrothermales (Micheli et al., 2002; Sancho et al., 2005; Voight et Sigwart, 2007). Les écosystèmes hydrothermaux sont également peuplés de nombreux parasites, mais leur rôle dans les réseaux trophique est encore très mal compris (Buron et Morand, 2004; Govenar, 2012).

Si la production primaire est potentiellement plus importante à la sortie du fluide, favorisant ainsi le réseau trophique dans les zones plus chaudes du gradient par un effet « bottom-up », la toxicité et la chaleur du fluide, au contraire, limitent l’installation de la faune.

Encart 4 : Etude des réseaux trophiques

Les réseaux trophiques s’étudient en milieu hydrothermal principalement par l’analyse des isotopes stables du carbone et de l’azote. Les consommateurs utilisent préférentiellement les isotopes légers (12C, 14N) et stockent les isotopes lourds dans leurs tissus (13C, 15N). Les valeurs mesurées sont standardisées par une valeur de référence internationale (δ13C, δ15N). Le δ15N augmente d’environ 3‰ entre chaque niveau trophique (Minagawa et Wada, 1984) tandis que le δ13C est un indicateur relativement stable de la forme de carbone assimilée (Conway et al., 1994). Ces valeurs sont en lien avec le contexte géomorphologique, le substrat organique utilisé, le métabolisme employé, et la physiologie (Levesque et al., 2006; Reid et al., 2013). Par exemple, le méthane d’origine microbienne a une signature en carbone plus faible que le méthane d’origine thermogénique, signature qui varie également en fonction de l’enzyme utilisée (Fisher, 1995), ce qui permet de distinguer les deux origines dans le δ13C mesuré. Cependant, la variabilité spatiale de la composition du fluide et l’opportunisme trophique de nombreuses espèces favorisent la variabilité des signatures (Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009).

Fuir ou résister au fluide : des adaptations variées Il a été suggéré que la faible diversité du pôle chaud du gradient de mélange serait due à la nécessité pour la faune hydrothermale de développer des stratégies pour résister aux fortes températures, aux périodes d’hypoxie/anoxie, et à la toxicité (McMullin et al., 2000). Ces adaptations expliquent le fort endémisme de la plupart des espèces des sources hydrothermales (85% des espèces, Ramirez-Llodra et al., 2007). Les tolérances et besoins physiologiques ont été identifiés comme d’importants moteurs de la diversité microbienne et faunistique (Desbruyères et al., 2001; Karl, 1995; Luther et al., 2001; Podowski et al., 2010, 2009, Sarrazin et al., 2002, 1999; Shank et al., 1998).

Impacts des conditions de température La variabilité des températures a été souvent observée comme étant plus contraignante pour les espèces que les températures moyennes (Cuvelier et al., 2011a; Johnson et al., 1988b;

34 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Podowski et al., 2010; Sarrazin et al., 1999). En effet, en quelques centimètres, ou quelques secondes, le fluide hydrothermal peut gagner plusieurs dizaines de degrés (Desbruyères, 1998). Les espèces sessiles doivent développer des stratégies physiologiques et morphologiques plus poussées pour survivre aux variations de la physico-chimie du fluide. Dans ce contexte, la méiofaune est désavantagée par rapport à la macrofaune : sa petite taille et ses faibles barrières à la diffusion la rendent plus vulnérable au stress chimique ou thermique, au contraire de la macrofaune qui peut présenter des coquilles ou des carapaces qui la protègent (Gollner et al., 2015a). Les adaptations peuvent ne pas être morphologiques, mais comportementales. Les espèces mobiles ont l’avantage de pouvoir éviter les fortes températures ou chercher activement des zones plus froides (Bates et al., 2010; Shillito et al., 2001). En outre, plusieurs alvinellidés vivent dans des tubes qu’ils créent eux-mêmes et qu’ils refroidissent en pompant l’eau de mer environnante (Chevaldonné et al., 1991; Le Bris and Gaill, 2006), ce qui leur permet de coloniser le pôle chaud de l’écosystème. Paralvinella sulfincola (Figure 15) est une espèce colonisant les jeunes édifices dont le tube est recouvert de sulfure de fer qui le protègent des fortes températures (Juniper et Martineu, 1995).

Figure 15. Exemple de deux espèces adaptées aux conditions hydrothermales. A gauche : Paralvinella sulfincola, in situ : ses tubes lui permettent de se protéger des fortes températures. Tirée de Desbruyères et al., 2006. En haut : le gastéropode à pied écailleux, Chrysomallon squamiferum (Chen et al., 2015). Tirée de Warén et al., 2003.

L’hypoxie La concentration en oxygène, plus forte dans l’eau de mer, diminue avec l’augmentation de la température. La faune hydrothermale peut donc connaitre des périodes plus ou moins prolongées d’hypoxie, voire d’anoxie. Les stratégies décrites plus haut permettent donc également de survivre pendant ces périodes. La chimiosynthèse nécessite plusieurs moles d’oxygène pour oxyder les composés réduits (Tableau 2), c’est pourquoi le métabolisme

35 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux symbiotique est très exigeant en oxygène (jusqu’à 80% de la consommation, Girguis et Childress, 2006). La faune symbiotique se positionne donc souvent à l’interface oxique/anoxique : une partie de leur corps capte l’oxygène tandis que l’autre capte les composés réduits. Les hôtes d’endosymbiontes se sont aussi adaptés morphologiquement en développant des organes hypertrophiées, comme le panache branchial des vers tubicoles, ou les branchies des modioles, qui permettent d’augmenter la surface d’échange et la capacité de ventilation (Hourdez et Lallier, 2006). Physiologiquement, il a été montré que chez Riftia pachyptila et Alvinella spp., des hémoglobines à forte affinité avec l’oxygène facilitent le transport vers les symbiontes même sous de très faibles concentrations en oxygène (Toulmond et al., 1990). Une autre stratégie consiste à utiliser un métabolisme anaérobie, mais ce dernier, moins énergétique que les processus aérobies, est une solution temporaire (McMullin et al., 2000).

Les conditions hydrothermales sont aussi propices à la formation de dérivés réactifs de

- * l’oxygène (DRO : radicaux libres, H2O2, O3, O2 , O2 ) capables d’oxyder les composés nucléotidiques (ADN) et les protéines. La faune hydrothermale est munie d’enzymes anti- oxydantes pour lutter contre ces DRO, comme la superoxyde dismutase, et la catalase, bien connues chez les espèces qui vivent en aérobie (e.g. Bebianno et al., 2005).

Le soufre et les métaux En plus du stress thermique et la faible disponibilité en oxygène, la faune développe de nombreuses adaptations pour se prémunir contre la toxicité du fluide chaud, en raison des fortes concentrations en soufre et en métaux (Desbruyères et al., 2000).

En effet, les métaux peuvent s’oxyder et provoquer la production de radicaux libres, et causer entre autres l’oxydation des lipides insaturés. Les métazoaires utilisent généralement des protéines ligands des métaux qui forment des inclusions qui s’accumulent dans le corps ou sont utilisées dans le squelette (Cosson et Vivier, 1997; Kádár et al., 2007a; McMullin et al., 2000). Les espèces symbiotiques possédant des symbiontes utilisant le métal (comme Alvinella pompejana et Rimicaris exoculata) sont avantagées (Gaill et al., 1987; Zbinden et Cambon-Bonavita, 2003).

Les fortes concentrations en hydrogène sulfuré H2S peuvent inhiber la cytochrome-c oxydase, impliquée dans la respiration cellulaire aérobie des métazoaires (Powell et Somero, 1986). Les espèces symbiotiques sont particulièrement exposées puisque leurs symbiontes utilisent les sulfures pour la chimiosynthèse. Une étude menée sur trois espèces symbiotiques, Riftia pachyptila, la palourde Calyptogena magnifica, et la modiole Bathymodiolus thermophilus, a permis de détecter des activités d’oxydation des sulfures par les cellules superficielles du corps, permettant l’élimination du HS- dès son entrée dans l’organisme, un mécanisme déjà

36 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux observé chez des espèces non symbiotiques et d’autres mollusques d’habitats riches en soufre (Powell et Somero, 1985, 1986). Chez R. pachyptila et C. magnifica, des protéines ayant une forte affinité avec le sulfure d’hydrogène diminuent sa concentration et le transporte via le système circulatoire vers les symbiontes (Hand et Somero, 1983). Ces deux espèces forment également des granules de soufre inorganique (Fiala-Médioni et Métivier, 1986; Fisher et al., 1989), qui auraient à la fois un rôle de nutrition et de détoxification.

1.4.1.3. Autre moteur de la distribution des espèces : les interactions biologiques Lorsque les conditions environnementales sont favorables, les interactions biologiques sont probablement les principaux déterminants de la distribution des espèces (Levesque et al., 2003). Ces interactions peuvent être négatives (prédation, compétition, territorialité) ou positives (facilitation, production d’habitat).

La prédation est un moteur important de la variabilité spatiale des densités spécifiques. Gollner et al. (2015b) infèrent les relations proies/prédateurs à partir des données d’abondance : dans les assemblages de vers tubicoles, la macrofaune est plus abondante que la méiofaune, ce qui suggère une prédation par la macrofaune, au contraire des assemblages de moules, où la méiofaune est numériquement dominante. Par ailleurs, Zekely et al. (2006) ont discuté d’une probable diminution de la méiofaune due à la prédation non sélective des déposivores qui s’alimente sur la matière organique particulaire présente dans les assemblages de moules.

Comme dans le domaine intertidal (Dayton, 1971), l’espace est limitant, ce qui donne lieu à de la compétition (Micheli et al., 2002), et de la territorialité (Gaudron et al., 2015; Grelon et al., 2006). Ces interactions négatives augmentent avec le stress environnemental (Gollner et al., 2015a; Mullineaux et al., 2003). Les fortes densités laissent imaginer un fort partitionnement de la ressource (Levesque et al., 2006; Tsurumi et Tunnicliffe, 2001), qui jouerait un rôle important sur la distribution des espèces (Levesque et al., 2006; Limen et Juniper, 2006).

Les taxa symbiotiques dominants d’un assemblage joueraient aussi un rôle sur le reste de la communauté. Leur forte biomasse fait d’eux d’importants puits de composés réduits, mais aussi de métaux, qui peuvent limiter l’installation d’autres espèces (Desbruyères et al., 2000). Il a également été montré que la complexité et la surface supplémentaire offerte par la structure 3D de ces animaux augmenteraient la surface de colonisation, modifieraient la composition du fluide, et favoriseraient la disponibilité en nourriture pour les autres consommateurs (Cordes et al., 2003; Dover, 2002; Govenar et Fisher, 2007). Ces caractéristiques font que les espèces symbiotiques peuvent être considérées comme des espèces fondatrices, ou ingénieures. Les espèces fondatrices sont des espèces qui créent ou altèrent un habitat par leur simple présence (e.g. Angelini et al., 2011; Ellison et al., 2005).

37 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Une étude par Cordes et al. (2010) dans le Golfe du Mexique a montré que les communautés associées étaient différentes selon les espèces fondatrices.

Disponibilité en nourriture, conditions inhospitalières et interactions biotiques sont donc les principaux moteurs de la distribution des espèces à l’échelle d’un édifice. Cette distribution n’est cependant pas figée : elle évolue en réponse aux changements du fluide, se déplace, et se disperse, engendrant ainsi une dynamique spatiale et temporelle des communautés hydrothermales.

1.4.2. Des écosystèmes dynamiques et variés

En effet, tout comme la variabilité spatiale de la composition du fluide hydrothermal influence la distribution des espèces, sa variabilité temporelle entraine une dynamique des écosystèmes.

1.4.2.1. Dynamique à toutes les échelles de temps A une faible échelle de temps, de l’ordre de la journée, il a été montré que certaines espèces hydrothermales répondaient aux fluctuations de l’environnement par des variations d’abondance ou de comportement qui semblent suivre le rythme tidal (Lelièvre et al., soumis; Sarrazin et al., 1999), signal qui avait déjà été repéré dans les fluctuations de température (Voir 1.2.3). De même, les analyses de sclérochronologie des coquilles de moules et de palourdes ont montré que ces animaux ont une croissance influencée par le rythme tidal (Nedoncelle et al., 2013, 2014; Schöne et Giere, 2005; Tada et al., 2009). L’hypothèse est que les courants de fond modulent l’influence du fluide hydrothermal sur la faune, et en particulier, l’oxygène et les apports nutritifs (Lelièvre et al., soumis).

A l’échelle de la saison, les variations spatiales des sorties de fluide modulent les conditions environnementales localement, et influencent la distribution de la communauté présente (Copley et al., 1999; Cuvelier et al., 2011b; Sarrazin et al., 1997; Tunnicliffe et Juniper, 1990). En fonction de la profondeur, les apports de matière produite dans la colonne d’eau peuvent induire une saisonnalité au niveau de l’édifice. Si l’effet de cet apport sur la distribution des espèces est encore mal connu, son impact sur les périodes de reproduction de la faune a été suggéré (Colaço et al., 2006; Dixon et al., 2006). Il a par ailleurs été montré que les tempêtes de surface pouvaient elles aussi avoir un impact sur les abondances de certaines espèces mobiles (Lelièvre et al., soumis).

Enfin, les conditions environnementales sur un édifice varient beaucoup, de sa naissance à son extinction. Ce dernier évolue généralement d’un environnement très variable, instable avec une faible diversité spécifique, à un environnement plus stable avec une plus forte

38 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux diversité (Bergquist et al., 2007; Cuvelier et al., 2011b; Mullineaux et al., 2003; Sarrazin et al., 2002, 1997; Shank et al., 1998). Les successions de communautés sur un édifice ont été observées en général après des éruptions (Gollner et al., 2015b; Marcus et al., 2009) ou lors des analyses vidéos prises lors des campagnes régulières sur l’édifice (Cuvelier et al., 2011b; Gebruk et al., 2000). De manière générale, les micro-organismes sont les premiers à coloniser un site après une éruption, alors que le milieu est chaud, riche en métaux et en composés réduits. La faune hydrothermale mobile (polychètes, amphipodes, crabes, copépodes, gastéropodes) et la faune non-hydrothermale sont les premiers métazoaires « pionniers » à profiter de la production locale, tout en tolérant de fortes températures et concentrations (Desbruyères, 1998; Marcus et al., 2009; Mullineaux et al., 2012; Sarrazin et al., 2002; Shank et al., 1998; Tunnicliffe et al., 1997, Figure 16). Les conditions environnementales évoluent par diminution de la porosité du substrat, de l’activité hydrothermale et donc de la variabilité du milieu (Sarrazin et al., 2002; Tsurumi et Tunnicliffe, 2001; Tunnicliffe et al., 1997). Un an environ après une éruption, on observe l’arrivée des premières espèces symbiotiques et la diminution de la couverture microbienne (Sarrazin et al., 2002). La diversification des sources de nourriture permet la complexification du réseau trophique (Sarrazin et al., 2002).

Figure 16. Modèle général de succession des communautés au niveau des fluides diffus de la dorsale Juan de Fuca. Tirée de Marcus et al., 2009.

Cette colonisation progressive est rendue possible par les capacités de dispersion de la faune hydrothermale.

1.4.2.2. Dispersion et connectivité des écosystèmes hydrothermaux Sur des petites échelles spatiales, les processus de dispersion sont principalement étudiés par la mise en place de substrats de colonisation (Cuvelier et al., 2014; Gaudron et al., 2010; Kelly et Metaxas, 2008; Kelly et al., 2007; Mullineaux et al., 2003; Plum et al., 2016; Taylor et al., 1999; Van Dover et al., 1988; Zeppilli et al., 2015) ou de prélèvements dans le panache hydrothermal (Metaxas, 2011; Mullineaux et al., 2005) ou dans la colonne d’eau à proximité des sites. Des expériences de colonisation menées sur la MAR ont suggéré que le type de substrat, organique ou inorganique, n’aurait d’importance que pendant la première année de la colonisation (Plum et al., 2016; Zeppilli et al., 2015). Les larves et juvéniles seraient plus

39 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux abondants là où l’influence hydrothermale est plus faible, verticalement (Mullineaux et al., 2005) et horizontalement (Cuvelier et al., 2014). La comparaison avec un modèle simulant des déplacements de larves planctoniques dans le panache a montré que les larves d’au moins quelques espèces recherchent activement la proximité du plancher océanique (Mullineaux et al., 2013). Les stratégies de reproduction font partie des « traits d’histoire de vie » d’une espèce, et sont un compromis entre la capacité de dispersion et la survie des larves. Cependant, les faibles températures pourraient contribuer à réduire l’activité métabolique, et le développement pourrait s’interrompre jusqu’à ce que les larves arrivent dans des conditions environnementales favorables (Hernández-Ávila et al., 2015; Marsh et al., 2001; Pradillon et al., 2001).

A de plus grandes échelles, l’étude de la dispersion des espèces utilise principalement les outils de la génomique et permet d’émettre des hypothèses sur la connectivité des édifices hydrothermaux à différentes échelles spatiales. Ramirez-Llodra et al., (2007) utilisent les données de la littérature pour distinguer six provinces biogéographiques caractérisées par des assemblages faunistiques dominants différents.

Les sites les moins profonds de l’Atlantique sont dominés par les modioles Bathymodiolus azoricus et Bathymodiolus puteoserpentis. Les sites profonds de l’Atlantique sont dominés par les essaims de crevettes, principalement Rimicaris exoculata. Le Pacifique nord et les Galápagos sont dominés par des assemblages de vers siboglinidés Ridgeia piscesae. Le Pacifique ouest est dominé par les gastéropodes. Les communautés de la dorsale indienne sont dominées par des espèces caractéristiques à la fois du Pacifique Ouest et de l’Atlantique.

D’après Zekely et al. (2006), des différences existeraient aussi au niveau de la méiofaune : les nématodes seraient plus nombreux dans l’Atlantique, tandis que les édifices du Pacifique seraient principalement colonisés par les copépodes. Une analyse de réseau sur les données en accès libre sur internet fait ressortir l’existence de 5 provinces biogéographiques : la ride médio-Atlantique, l’océan Indien, le Pacifique occidental, l’EPR et le Pacifique nord (Moalic et al., 2012, Figure 17) La distribution des taxons serait liée à la disposition des anciennes limites des plaques tectoniques (Tunnicliffe et Fowler, 1996). Les barrières géologiques telles que les failles transformantes isolent les régions hydrothermales, et la spéciation se fait progressivement, par les adaptations locales des espèces aux conditions spécifiques du milieu (Tunnicliffe, 1991; Van Dover et al., 2002).

40 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux

Figure 17. Carte mondiale représentant la connectivité entre les communautés hydrothermales en utilisant une analyse de réseau. Cinq provinces sont visibles : la MAR, l’océan Indien, le Pacifique Occidental, l’EPR et le Pacifique nord. Tirée de Moalic et al., 2012.

1.5. Conclusions

Les sources hydrothermales sont des habitats spatialement et temporellement ponctuels, très largement répandus à travers le globe les long des dorsales océaniques et des bassins arrière- arcs. Les mécanismes de l’hydrothermalisme et de la formation des édifices suivent les mêmes grands principes généraux, quel que soit le champ hydrothermal considéré. C’est également le cas des déterminants de la diversité, de la production microbienne et de la répartition des espèces qui y vivent. Cependant, une grande diversité de communautés a été observée. Le contexte géologique, magmatique, et le parcours de l’eau de mer dans la roche lors de la formation du fluide hydrothermal sont les moteurs des différences observées dans la composition du fluide aux différentes échelles spatiales et temporelles, qui lui-même influence grandement le biotope.

Malgré la variabilité des conditions environnementales dans le temps et l’espace, de riches écosystèmes perdurent, indépendamment de toute énergie lumineuse, grâce au maillon microbien chimiosynthétique. Les espèces semblent survivre dans un espace en équilibre entre la proximité de la source de nourriture et l’éloignement de la chaleur et de la toxicité. Les

41 Chapitre 1 : Du minéral à l’animal : unicité et diversité des écosystèmes hydrothermaux grands vainqueurs de ce compromis permanent sont les organismes qui ont développé des associations avec d’autres espèces, en particulier des micro-organismes autotrophes. Ces associations permettent à la faune de profiter au maximum des ressources disponibles tout en se protégeant des effets nocifs du fluide hydrothermal.

De nombreuses questions concernant le fonctionnement et la dynamique de ces écosystèmes demeurent encore, quelle que soit la discipline. Répondre à ces questions nécessite au préalable de bien connaitre la biologie de chacune des espèces et leurs interactions avec leur environnement et les autres taxa vivant au sein d’un même édifice. Le champ Lucky Strike et son édifice Tour Eiffel ont fait l’objet de nombreuses études depuis leur découverte. Ces études et la présence d’un observatoire grand fond ont permis de collecter de nombreuses connaissance sur la géologie, la chimie et l’écologie de cet écosystème. Ces connaissances doivent être synthétisées afin d’améliorer notre compréhension de son fonctionnement.

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Chapitre 2. Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Figure 18. Reconstruction 3D de l’édifice Tour Eiffel. A. Arnaubec et M. Matabos © Ifremer

Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Le premier site hydrothermal découvert sur la dorsale médio-Atlantique (MAR) est le champ hydrothermal TAG (Trans-Atlantic Geotransverse) en 1985 (Rona et al., 1986). Le champ Lucky Strike a, quant à lui, été découvert à l’automne 1992, pendant l’expédition franco- américaine FAZAR, lors d’un dragage « chanceux » qui a remonté à la surface des morceaux de cheminée couverts par de la faune hydrothermale (Langmuir et al., 1993).

Figure 19. Carte des champs hydrothermaux de l’Atlantique découverts avant 2010 et contexte géologique. Tirée de Fabri et al., 2011.

2.1. Un champ hydrothermal au cœur d’une dorsale lente

2.1.1. Contextes géologiques le long de la MAR

La ride médio-atlantique est une dorsale lente voire ultra lente (10-40 mm/an), ce qui explique la longévité des systèmes hydrothermaux (Früh-Green et al., 2003), et, la fréquence des champs hydrothermaux y est plus faible que dans le Pacifique (Baker et al., 1995, Figure 19). Les systèmes hydrothermaux le long de la MAR ont été classés en trois catégories (Kelley et Shank, 2010).

Sur les champs basaltiques, comme TAG et Lucky Strike, la source de chaleur provient d’une chambre magmatique en refroidissement. La chimie y est impactée par la séparation de phase en profondeur, et le pH des fluides est acide et enrichi

en CO2 d’origine magmatique. Le deuxième type de système apparait dans des contextes ultramafiques et

présente des fluides enrichis en CO2, CH4 et H2, comme sur les champs Logatchev et Rainbow ;

45 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Le troisième type de système se trouve au sein des contextes géologiques à péridotite. Les fluides sont de moins fortes températures et proviennent soit du refroidissement de matériel du manteau soit de réactions de serpentinisation. Le

pH est plutôt basiques, et le fluide pauvre en CO2, mais riche en CH4 et H2. C’est le cas du site de Lost City (Kelley et al., 2005).

2.1.2. Fonctionnement du champ hydrothermal Lucky Strike

Figure 20. Contexte géographique et géologique du champ Lucky Strike. (A) : position le long de la dorsale médio-Atlantique ; (B) : position du mont hydrothermal dans la vallée axiale ; (C) : coupe transversale de la vallée axiale au niveau du mont ; (D) les trois cônes volcaniques entourant le champ hydrothermal Lucky Strike ; (E) : champ hydrothermal Lucky Strike, avec les édifices autour du lac de lave. Cartes adaptées de Ondréas et al., 2009, sauf la E, tirée de Husson et al., 2016.

2.1.2.1. Géologie Le mont Lucky Strike se situe au sud du point triple des Açores, jonction entre les plaques tectoniques nord-américaine, africaine et eurasienne (Desbruyères et al., 2001, Figure 20A). Il forme une large plateforme de presque 11 km (Humphris et al., 2002, Figure 20B) entre 1800 et 2000 m de profondeur, entrecoupée de nombreuses failles. Le centre de la plateforme est occupé par un mont surmonté par 3 cônes volcaniques encerclant une dépression de 750 m est-ouest et 550 m nord-sud où se situe le champ hydrothermal Lucky Strike, à 1690 m de profondeur moyenne (Figure 20C et D). Les cônes volcaniques présentent de grandes failles, ce qui montre que le volcanisme est antérieur au tectonisme à cet endroit. Un ancien lac de

46 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel lave au centre de la dépression, en revanche, semble être plus récent que l’activité tectonique (Figure 20D). La roche au centre des trois cônes est basaltique et forme des laves en coussins (Humphris et al., 2002). La vallée de la dorsale au niveau du volcan est coupée à l’est et à l’ouest par deux failles normales, et constitue un fossé tectonique appelé graben. La faille à l’est plonge à pic (45-50°) jusqu’à une chambre magmatique à environ 3 km de profondeur (Singh et al., 2006). Barreyre et al. (2012) ont décrit trois types de substrats sur ce champ hydrothermal : des dalles de conglomérats de sédiments hydrothermaux de moins de 20 m de diamètre, des dépôts hydrothermaux massifs de 10 à 20 m, et les escarpements des failles qui bordent le graben, qui peuvent atteindre environ 100 m.

2.1.2.2. Hydrothermalisme

Figure 21. Hydrothermalisme de Lucky Strike. (a) : Modèle conceptuel de la circulation hydrothermale en profondeur : un seul panache remonte de la chambre de magma axiale avant de s’étendre dans une zone plus perméable le long des fractures du graben, (b) zoom du carré noir de la figure (a) montrant une interprétation de l’origine des émissions froides (LT : low temperature), intermédiaire (IT) et chaude (HT : high temperature). Les émissions HT émanent directement de la source principale. Les émissions IT sont formées par le mélange avec l’eau de mer en sub-surface. Les émissions LT sont soit plus fortement mélangées avec l’eau de mer (hyp. 1) soit réchauffées par conduction (hyp. 2). Tirée de Barreyre et al., 2014b.

L’activité hydrothermale du champ Lucky Strike est ancienne, remontant potentiellement a plusieurs milliers d’année (Humphris et al., 2002; Langmuir et al., 1997). Le fluide au sud-est semble être différent des autres fluides du champ (Charlou et al., 2000; Langmuir et al., 1997), et pourrait provenir d’une deuxième zone de réaction (Barreyre et al., 2012). L’autre hypothèse est qu’il existe une source unique et profonde, et que la chimie des fluides est affectée par la nature des roches qu’ils traversent (Barreyre et al., 2012; Charlou et al., 2000, Figure 21a). Les fluides peuvent diffuser : (i) à travers les dalles de la croûte océanique (ii) à travers des fractures dans la roche, (iii) à travers les flancs des édifices hydrothermaux ou (iv) au bas des fortes pentes (Barreyre et al., 2012). Ces sorties de fluides sont principalement contrôlées par

47 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel la perméabilité de la croûte océanique transversalement par rapport à l’axe de la vallée du graben (Fontaine et al., 2014; Rouxel et al., 2004). Les émissions diffuses semblent majoritaires. En effet, 75 à 90% du flux de chaleur total seraient libérés par les fluides diffus (Barreyre et al., 2012).

2.1.2.3. Composition des fluides La chimie des fluides purs du champ Lucky Strike est fortement influencée par la séparation de phase (Von Damm et al., 1998), et leur composition varie selon les édifices (Charlou et al., 2000). La géochimie du fluide pur est contrôlée par la zone de réaction située entre 1 à 3 km de la surface du plancher océanique (Fontaine et al., 2014). La température des sorties de fluide chaud varie entre 170 et 325°C (Barreyre et al., 2014a; Charlou et al., 2000). Les mesures obtenues sur trois ans montrent qu’elle reste stable, avec un signal semi-journalier correspondant à celui de la marée, même à distance du fluide (Barreyre et al., 2014a; Khripounoff et al., 2000, 2008). Les températures élevées sont principalement liées à la pression de la marée, car la croûte océanique, poreuse et élastique, réagit au signal tidal et module les sorties de fluides. Ces fluides ressortent plus chauds, avec des vitesses verticales plus importantes (Barreyre et al., 2014a). En revanche, les températures plus faibles résultent d’une réponse plus complexe aux signaux de marée, étant influencés à la fois par l’effet de la pression et celui du courant (Figure 21b). Les flux de basse température (3 - 33.5°C) diffusent à des vitesses de 0.9 à 11.1 cm/s, tandis que les flux plus chauds (200-300°C) sortent en panache à des vitesses de 22 à 119 cm/s (Mittelstaedt et al., 2012; Sarrazin et al., 2009). Les fluides du champ Lucky Strike sont moins concentrés en hydrogène et moins réduits que ceux de la plupart des champs de la MAR (Charlou et al., 2000, 2002).

2.1.3. Un champ hydrothermal sous surveillance

Les nombreuses recherches menées sur Lucky Strike en font l’un des champs hydrothermaux les mieux connus de l’Atlantique. Dans le cadre du programme international InterRidge (International Cooperation in Ridge Crest Studies), un projet de suivi multidisciplinaire, MoMAR (Monitoring the Mid Atlantic Ridge), est lancé en 1998. Il privilégie une approche intégrée combinant plusieurs disciplines, de la géophysique à l’écologie, pour l’étude long terme de la dynamique des écosystèmes hydrothermaux du champ Lucky Strike. MoMAR fait partie du programme européen, EMSO (European Multidisciplinary Seafloor and water column Observatory) suite à la mise en place en 2010 de son observatoire grand fond, maintenant appelé « EMSO-Açores ». L’observatoire consiste en un ensemble d’équipements branchés sur deux plateformes (les « nœuds » SEAMON ouest et SEAMON est), équipées de batteries autonomes (Figure 22). Le nœud géophysique SEAMON ouest est placé sur le lac de lave au

48 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel centre de Lucky Strike. Il alimente un sismomètre grand fond (Ocean Bottom sismometer) et une sonde de pression et de température. Le nœud SEAMON est (Figure 22B), quant à lui, est installé près de l’édifice hydrothermal Tour Eiffel. Il constitue le nœud écologique de l’observatoire et alimente deux modules.

Le premier est un dispositif de colonisation microbiologique, CISICS (Connected In Situ Colonizing System). Il a été développé en 2013 et permet d’effectuer une expérience de colonisation et de prélever en parallèle des échantillons de l’eau environnante à des intervalles de temps programmables dans huit poches de prélèvement sous vide. Le colonisateur mesure en permanence la température.

Le deuxième module est un module d’observation biologique, TEMPO (Figure 22C). TEMPO est composé d’une caméra HD et de quatre projecteurs à LED. Il héberge un module de capteurs comprenant une optode mesurant l’oxygène, et une sonde de température, et un analyseur chimique in situ, CHEMINI, mesurant les concentrations en fer dissous (Sarrazin et al 2007). Le champ d’observation de la caméra, qui englobe un assemblage de modioles, est éclairé 3 min toutes les 6 heures. Une partie des données récoltées par l’ensemble des capteurs sont envoyées par acoustique à une bouée en surface, BOREL (Bouée Reliée), qui les renvoie par satellite à la station Ifremer de Brest (Figure 22A).

Figure 22. Représentation schématique de l’observatoire EMSO-Açores. A : la bouée Borel reçoit en surface les signaux acoustiques provenant de deux nœuds placés sur le champ Lucky Strike. B : l’un des nœuds, SEAMON Est, est situé à proximité de l’édifice Tour Eiffel et alimente des instruments d’observation biologique, comme le module d’observation biologique TEMPO (C). ©Ifremer

49 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.1.4. Tour Eiffel : un édifice au cœur de la recherche

Figure 23. Emissions de fluide sur Tour Eiffel. (A) : Photomosaïque de l’édifice construite à partir d’image prises à ~10 m d’altitude au-dessus du plancher océanique par le ROV Victor 6000 (Barreyre et al., 2012). Les fluides diffusent à travers des fractures larges (en vert) ou fines (en bleu). Des tapis bactériens sont visibles sur l’édifice (en rouge) et sur le plancher océanique autour (en rose) ; (B) et (C) : reconstruction 3D de l’édifice. Tirée de Mittelstaedt et al., 2012.

L’édifice Tour Eiffel est un dépôt massif de sulfures situé au sud-est du champ hydrothermal Lucky Strike. Il culmine à 11 m du plancher océanique et est formé d’une large base qui s’étend sur 20 m (Ondréas et al., 2009). Des sorties de fluide sont visibles sur tout l’édifice, excepté sur le flanc est (Cuvelier et al., 2009). Les émissions diffuses libèrent de la chaleur qui totalise 91 à 98% du flux hydrothermal total de l’édifice (Mittelstaedt et al., 2012). Ces sorties diffuses se manifestent sous forme de fractures fines ou larges, ou de patchs, autour de l’édifice (Figure 23). Par ailleurs, l’édifice compte au moins huit fumeurs par lesquelles des fluides de hautes températures s’échappent (Barreyre et al., 2014a). Le fluide pur de Tour Eiffel a un pH assez acide (3.7), est riche en sulfures (2100 µmol/L) et relativement pauvre en méthane (680 µmol/L). Sa température moyenne est d’environ 324°C, et tout comme sur l’ensemble du champ Lucky Strike un signal diurne et semi-diurne est observable dans les séries temporelles de températures prises sur l’édifice (Matabos et al., 2015; Sarrazin et al., 2014).

Tour Eiffel est l’édifice le plus connu de Lucky Strike, ce qui en fait un site idéal pour l’étude de la dynamique de son écosystème.

50 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.2. La faune hydrothermale et sa distribution sur Tour Eiffel

L’écosystème de Tour Eiffel repose sur la production primaire microbienne. Il se caractérise par des assemblages de modioles et de crevettes qui s’organisent le long du gradient de dilution du fluide hydrothermal.

2.2.1. Microbiologie de Tour Eiffel

Les communautés microbiennes hydrothermales vivent soit sous forme libre, soit en association avec des invertébrés. Sur l’édifice Tour Eiffel, la principale espèce ayant développé une symbiose avec des bactéries est la modiole Bathymodiolus azoricus.

Les microorganismes libres sont présents sous forme de tapis microbiens et colonisent la plupart des surfaces disponibles, des parois de la cheminée aux coquilles de modioles (Cuvelier et al., 2011a). Ces communautés microbiennes sont principalement constituées, pour les bactéries, Gammaproteobacteria et des Epsilonproteobacteria, les espèces dominantes et les plus actives sont affilées Beggiatoa (Gammaproteobacteria) qui sont des bactéries sulfo-oxydantes (Crépeau et al., 2011). Les archées sont toutes affiliées au groupe des Thaumarcheota. La distribution des tapis microbiens ne semble pas être liée à des conditions environnementales particulières, et leur présence ne semble pas avoir d’effet sur la condition des modioles, quand ils y sont associés (Cuvelier et al., 2011a; Martins et al., 2009). La présence de bactéries capables d’oxyder l’ammonium en anaérobiose ( ANNAMOX) a été détectée dans les cheminées du champ Lucky Strike, (Byrne et al., 2008). Les fluides relativement peu réduits de Lucky Strike favoriseraient le développement, dans les dépôts hydrothermaux, de bactéries hyperthermophiles microaérophile au détriment des méthanogènes thermophiles (Flores et al., 2011). Cependant d’autres analyses faites sur la cheminée Aisics (située à la base de Tour Eiffel) ont permis de caractériser la communauté microbienne de la cheminée (Henri, 2015, Le Roy , 2009 ,). Les résultats montrent que la communauté de cette cheminée est composée de bactéries sulfo-oxydantes de type Gammaproteobacteria, des bactéries oxydant le soufre et l’hydrogène appartenant aux Epsilonproteobacteria, ainsi que d’archées sulfato-réductrices et sulfo-reductrices et même des méthanogènes. Cependant, les métabolismes dominants semblent varier d’une année à l’autre, en réponse aux variations de l’environnement et probablement en fonction de la minéralogie (âge) de la cheminée (Henri, 2015; LeRoy, 2009).

51 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.2.2. Assemblages faunistiques

La faune de Tour Eiffel est visuellement dominée par les modioles Bathymodiolus azoricus (Desbruyères et al., 2001), groupées en assemblages distincts. Les analyses vidéo ont permis à Cuvelier et al. (2009) de distinguer 4 types d’assemblages (Figure 24), dont deux séparés en sous-classes.

Figure 24. Les six assemblages de Tour Eiffel : (A) Assemblage 1 : agrégat dense de modioles de grandes tailles (~6 cm) (B) : Assemblage 2a : petits groupes de modioles de tailles moyennes (2-5 cm) entourées par du substrat nu. (C): Assemblage 2b : similaire à l’assemblage 2a, avec des tapis microbiens. (D) Assemblage 3 : crevettes Alvinocarididés (principalement Mirocaris fortunata) colonisant les substrats nus. (E) : Assemblage 4a : modioles dispersées de petites tailles (~1 cm) entourées par du substrat nu. C : Assemblage 4b : similaire à l’assemblage 4a, avec des tapis microbiens. Tirée de Cuvelier et al., 2009.

L’assemblage 1 est défini par la présence de modioles de grandes tailles (environ 6 cm), groupées densément. La faune associée comprend la crevette Mirocaris fortunata, et dans une moindre mesure, les polychètes Branchipolynoe seepensis et Amathys lutzi (Figure 24A) L’assemblage 2 est composé de modioles de tailles moyennes (2 à 6 cm) et est caractérisé par des petits groupements de moules séparés par du substrat. Il se divise en deux sous assemblages : l’un se reconnait par le fait que le substrat est nu (assemblage 2a, Figure 24B) et l’autre correspond au même assemblage avec la présence de tapis microbiens (assemblage 2b, Figure 24C). Le troisième assemblage est constitué d’essaims de crevettes, principalement M. fortunata et Chorocaris chacei, et dans une moindre mesure, d’amphipodes et de polychètes (Figure 24D). Le quatrième assemblage est composé de petites modioles (<2 cm) éparpillées et recouvertes (4b, Figure 24F) ou non (4a, Figure 24E) de tapis microbiens. Les espèces associées aux assemblages 2a et 4a sont principalement les gastéropodes Protolira valvatoides et Lepetodrilus atlanticus, et le polychète B.

52 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

seepensis, tandis que les assemblages 2b et 4b sont marqués par la présence de M. fortunata, d’amphipodes et de polychètes.

Des échantillonnages nombreux sur l’édifice, notamment lors de la campagne MoMARETO en 2006, ont permis de compléter ces connaissances en ajoutant à la liste des espèces observées par vidéo celle de toutes les espèces prélevées in situ (Sarrazin et al., 2015). Lors de cette campagne, 12 unités d’échantillonnages ont été échantillonnées. Un inventaire de 70 taxa de macrofaune et méiofaune a été dressé. Huit phyla ont été identifiés : la macrofaune était représentée par les Porifera (i.e. des éponges), Cnidaria (i.e. des anémones), Echinodermata (plus précisément, des ophiures), Annelida (principalement des vers polychètes), Mollusca (plus précisément, des modioles et des gastéropodes), Nermertea et Arthropoda (amphipodes, isopodes, tanaidacea, pycnogonidés, ostracodes, halacaridés et décapodes : crabes et crevettes), tandis que la méiofaune était représentée par les phyla Arthropoda (i.e. des copépodes), Halacarida et Nematoda. Ces taxons se distribuent le long du gradient de mélange.

2.2.3. La faune le long du gradient de mélange

La partie du gradient de mélange habitée par la faune se divise en deux (Cuvelier et al., 2011a; Sarrazin et al., 2015) : un pôle chaud et variable, colonisé par les crevettes (dans sa partie la plus chaude) et les modioles de l’assemblage 1, et un pôle froid, plus stable, colonisé par les autres assemblages (Figure 25). Il existe en effet une relation entre la taille des modioles et la température du fluide (Comtet et Desbruyeres, 1998; Cuvelier et al., 2011a; Sarradin et al., 1998). Des analyses multifactorielles (Sarrazin et al., 2015) distinguent un troisième habitat, aux conditions intermédiaires, qui n’a été observé que dans un échantillon. Le reste de la faune de Tour Eiffel est majoritairement observé dans le pôle froid, où la richesse et l’équitabilité spécifique sont plus fortes (Sarrazin et al., 2015). La crevette Chorocaris

chacei est indicatrice de Figure 25. Organisation des assemblages de Tour Eiffel le long l’habitat plus chaud, au sens du gradient de mélange. Histogramme de fréquence de températures mesurées au-dessus de chaque assemblage. Deux que son abondance est niches thermales sont révélées, occupées respectivement pas les assemblages de modioles et de crevettes. Tirée de Cuvelier et al statistiquement liée à cet 2011.

53 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel habitat. La faune indicatrice du pôle froid sont les espèces, Branchipolynoe seepensis, Amathys lutzi, Protolira valvatoides, Lepetodrilus atlanticus (pour la macrofaune) et de Paracanthonchus, Microlaimus et Cephalochaetosoma (pour la méiofaune).

L’habitat autour des modioles est constitué de 0 à 12% de fluide hydrothermal (Sarradin et al.,

- 1999), pour un pH de 6 à, des concentrations en sulfures totaux dissous (H2S et HS ) variant de 0 à 62 µmol/L (Sarradin et al., 1999; Sarrazin et al., 2015), et de fortes concentrations en carbone organique dissous (DOC, entre 121 et 422 µmol/L, Sarradin et al., 1999). L’habitat hydrothermal de cet édifice est également riche en cuivre et en plomb (Sarradin et al., 1999), avec des concentrations en cuivre dissous de 0.03 à 5.15 µmol/L (Sarradin et al., 2008). Comme sur beaucoup d’autres édifices, la température (un proxy du fluide hydrothermal) est corrélée aux concentrations en sulfures (Cuvelier et al., 2011a; Sarradin et al., 1999). L’ammonium diminue avec la diminution de l’influence du fluide hydrothermal, tandis que les nitrates et nitrites montrent une tendance inverse (Sarradin et al., 1999). Le cuivre, en revanche, ne montre pas de tendance linéaire. Les particules de cuivre formées dans les premiers moments du mélange repasseraient à l’état dissous quand le pH passe en dessous de 6.5 environ, et augmenteraient ainsi les concentrations en cuivre dissous dans cette partie du gradient (Sarradin et al., 2008). Les gradients sont fortement influencés par la présence de la faune, par la production de DOC et d’ammonium, et la consommation de sulfures et de nitrates (Sarradin et al., 1999, Figure 26).

Pour avoir une compréhension plus spécifique des facteurs influençant la distribution des espèces sur cet édifice, il est nécessaire d’étudier le fonctionnement de son écosystème.

Figure 26. Représentation schématique de l’environnement chimique des modioles des champs Lucky Strike et Menez Gwen. Le schéma montre les apports de l’eau de mer et du fluide hydrothermal, les consommations et rejets par les moules, et la ségrégation spatiale des moules par la taille. Tirée de Sarradin et al., 1999.

54 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.3. Fonctionnement de l’écosystème

Les premiers indices sur le fonctionnement de l’écosystème ont été obtenus par l’étude du réseau trophique, des tolérances aux conditions du milieu et des interactions biologiques.

2.3.1.1. Le réseau trophique Une étude globale menée sur plusieurs sites de la MAR a montré qu’une structure en diagonale du réseau trophique est présente sur plusieurs champs (Colaço et al., 2002). Un groupe, composé des modioles et de polychètes, montre de faibles valeurs de δ15N (indiquant un faible niveau trophique) et des valeurs très négatives de δ13C. L’autre extrémité du réseau trophique est occupée par les crevettes, avec un fort δ15N et un δ13C moins négatif. Ces tendances ont ensuite été confirmées par l’analyse des acides gras (Colaço et al., 2007). Dans ce type d’analyse, des acides gras spécifiques de la proie sont recherchés chez le prédateur.

Une analyse des isotopes stables centrée sur Tour Eiffel (De Busserolles et al., 2009) a permis d’affiner la structure du réseau de cet édifice (Figure 27). L’analyse montre également deux groupes trophiques pratiquement indépendants le long d’une diagonale. Le premier comprend la modiole Bathymodiolus azoricus, les tapis bactériens, et le polychète Branchipolynoe seepensis. Le deuxième comprend la faune hétérotrophe, présentant une variété de régimes trophiques. Un troisième groupe constitué de copépodes de la famille des Tégastidés se distingue par une signature en carbone particulièrement négative, ce qui pourrait indiquer qu’ils se nourrissent principalement de tapis microbiens ou alors qu’ils vivent en symbiose, mais cette hypothèse reste à vérifier. Le gastéropode Lepetodrilus atlanticus et les amphipodes semblent avoir un régime bactérivore, mais leurs sources de nourriture n’ont pas encore été analysées (De Busserolles et al., 2009; Sheader et al., 2003). Les gastéropodes Lirapex costellata, Protolira valvatoides, et Pseudorimula midatlantica, les pycnogonidés, les polychètes Amathys lutzi et les spionidés ont un δ15N plus élevé que les bactérivores, et seraient donc détritivores avec un large spectre de sources de nourriture. Les crevettes Mirocaris fortunata et Chorocaris chacei présentent des signatures en carbone et azote isotopiques différentes des autres espèces, ce qui suggère un régime omnivore, à la fois prédateur/charognard, et bactérivore (Colaço et al., 2002, 2007; De Busserolles et al., 2009). C.chacei présente un enrichissement en δ15N par rapport à la signature de M.fortunata, ce qui suggère que cette dernière pourrait être l’une de ses proies (Colaço et al., 2002). De plus, une thèse en cours actuellement (Vincent Apremont, LMEE, Ifremer) explore l’association potentiellement symbiotique de C. chacei avec des bactéries épibiontes (Gebruk et al., 2000). Enfin, des crevettes et de petits invertébrés ont été retrouvés dans le contenu stomacal du

55 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel crabe Segonzacia mesatlantica (Colaço et al., 2002). L’analyse isotopique semble indiquer qu’il pourrait également être prédateur des amphipodes (De Busserolles et al., 2009).

Figure 27. Résultat des analyses des isotopes stables sur la macrofaune de l’édifice Tour Eiffel. (A) trois groupes trophiques se distinguent : (I) Bathymodiolus azoricus et le polychète Branchipolynoe seepensis, (IIa) les Tégastidés et les tapis bactériens, (IIb) le reste des espèces échantillonnées (B) le reste du réseau trophique. Tirée de De Busserolles et al., 2009.

D’autres espèces n’ont pas été incluses dans ces analyses, mais la littérature disponible pour d’autres champs hydrothermaux fournit quelques hypothèses quant à leurs régimes trophiques. Les éponges trouvées à proximité de Lucky Strike sont des Hexactinellidae, en général suspensivores, et des Cladorhizidae, prédateurs de crustacés (Desbruyères et al., 2006), mais certaines éponges de l’océan profond présentent une association avec des bactéries méthanotrophes (Vacelet et al., 1996). Les anémones d’autres champs hydrothermaux de la MAR sont supposées être des suspensivores et pouvoir se nourrir de

56 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel crevettes (Fautin et Barber, 1999; Van Dover et Trask, 2000). Les ophiures sont souvent trouvées à proximité des modioles et pourraient se nourrir de leur pseudo-fèces (Desbruyères et al., 2006). Plusieurs familles de polychètes sont plutôt carnivores ou charognards : les Dorvilleidae et les Glyceridae (Paxton et Morineaux, 2009), les genres Archinome (Desbruyères et al., 2006; Ward et al., 2003) et Branchinotogluma (Desbruyères et al., 2006; Van Dover, 2002 pour l'océan indien), ou l’espèce Lepidonotopodium jouinae (Desbruyères et al., 2006). En particulier, Branchinotogluma se spécialiserait sur des proies de haut niveau trophique (Van Dover, 2002). Les régimes des nématodes s’étudient principalement par l’analyse morphologique des pièces buccales. Les copépodes et les nématodes occuperaient quant à eux une grande variété de niches trophiques (Heptner et Ivanenko, 2002; Tchesunov, 2015, Figure 28).

Figure 28. Synthèse des fonctions trophiques connues ou supposées des différentes espèces de l’édifice Tour Eiffel. Schéma réalisé pendant cette thèse.

Ces analyses peuvent aider à expliquer la répartition des espèces sur l’édifice. Par exemple, le polychète Amathys lutzi, qui crée des tubes dans les byssus des modioles, est observée dans tous les échantillons analysés (De Busserolles et al., 2009; Sarrazin et al., 2015). Il présente en outre une large variation spatiale de signatures en carbone isotopique et une grande variété d’acides gras, indiquant un régime bactérivore généraliste, basé sur une large gamme de ressources. Ce régime lui permettrait de coloniser de nombreux habitats sur

57 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel l’édifice, expliquant ainsi sa fréquence élevée dans les échantillons prélevés (Colaço et al., 2007; De Busserolles et al., 2009; Sarrazin et al., 2015).

Cependant, la variabilité spatiale des signatures isotopiques pour une même espèce (voir Encart 4), et la difficulté d’obtenir les signatures des producteurs primaires (les bactéries libres en particulier) empêchent la caractérisation complète des réseaux trophiques. En effet les apports de matière organique d’origine photosynthétique sont faibles à cette profondeur (De Busserolles et al., 2009; Khripounoff et al., 2000). Des analyses par inférences Bayésienne sont en cours. Elles fourniront des probabilités sur le partitionnement des régimes trophiques (Portail et al., en préparation).

2.3.1.2. Autres contrôles de la répartition des espèces sur Tour Eiffel D’autres facteurs peuvent expliquer la répartition des espèces sur l’édifice Tour Eiffel, parmi lesquels la tolérance des espèces aux conditions du milieu, et les interactions biologiques.

La tolérance des espèces a été peu étudiée sur les espèces de Tour Eiffel, car elle nécessite des expérimentations sur des animaux vivants et préférentiellement étudiés dans des conditions similaires à celles où ils vivent. Pour cela, des dispositifs de remise sous pression, d’expérimentation et d’observation de la faune ont été créés. Par exemple, IPOCAMP (Shillito et al., 2001) est un incubateur de 19 L, avec un système de circulation de l’eau et mis sous pression, développé par une équipe de l’Université Pierre et Marie Curie. Puis, plus tard, la même équipe a mis au point des outils de prélèvement et de récupération sous pression de la faune (Shillito et al., 2008). Ainsi, PERISCOP est composé d’une cellule de prélèvement dans laquelle les animaux sont aspirés, et qui est ensuite placé dans un dispositif de remontée sous pression. Ces outils ont déjà été utilisés sur la MAR, et en particulier sur Lucky Strike pour l’étude des tolérances thermales de la crevette Mirocaris fortunata. Cette étude a montré que le coma/ la mort par stress thermique avait lieu entre 36 et 39°C pour cette espèce (Shillito et al., 2006). De fait, les individus échantillonnés se trouvaient dans des habitats aux températures moyennes modérés (<15°C, Cuvelier et al., 2011a; Sarrazin et al., 2015).

Les interactions biologiques sont également moins connues sur cet édifice, mais leur étude se développe grâce, notamment, à l’observatoire EMSO-Açores. Une étude récente des comportements de M. fortunata et du crabe Segonzacia mesatlantica compare les observations in situ obtenues par le module TEMPO, et les observations ex situ, dans des aquariums sous pression ou à pression atmosphérique (Matabos et al., 2015). Elle confirme que le flux hydrothermal, et en particulier les apports nutritifs qui y sont liés, sont de forts déterminants de la distribution des crevettes (Matabos et al., 2015; Sarrazin et al., 2014). D’autres comportements, comme la territorialité chez le crabe, et la vie grégaire chez la

58 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel crevette, ont pu être observés grâce à l’analyse des séquences vidéo acquises par le module TEMPO.

2.3.2. Dynamique des communautés sur Tour Eiffel

La dynamique de l’écosystème a été étudiée à différentes échelles de temps. La dynamique à court terme se reflète dans le comportement des espèces, et celle à moyen terme dans une variabilité d’assemblages à l’échelle de quelques années en fonction des variations de leur environnement.

Le module d’observation TEMPO a récemment permis l’étude, sur une période de 48 jours, de la réponse des espèces aux changements du fluide, et a montré que celle-ci varie selon les espèces (Sarrazin et al., 2014). La modiole Bathymodiolus azoricus et le crabe Segonzacia mesatlantica présentent peu de variation d’abondance au contraire des assemblages de Mirocaris fortunata et des gastéropodes Pseudorimula midatlantica. Cependant, le lien entre les variations d’abondance et la température du fluide n’a été montré que pour la première, M. fortunata. Une analyse plus poussée des autres variables physico-chimiques et des interactions entre taxons permettraient de mieux comprendre les déterminants de la dynamique de ces espèces sur de petites échelles de temps.

Une étude a valorisé les images vidéo collectées pendant 8 campagnes océanographiques effectuées sur le site entre 1994 et 2008 (Cuvelier et al., 2011b). A l’échelle de l’édifice, cette étude a montré une relative stabilité du pourcentage de couverture de la faune (environ 50% de la surface de l’édifice, Figure 29) au cours des 8 années étudiées, ce qui laisse penser que les communautés de faune ont atteint la capacité limite de l’édifice. Cette couverture est essentiellement assurée par les assemblages de modioles, dont la surface reste stable au cours des ans, à l’exception de 1998, où la diminution de l’activité hydrothermale coïncide avec une augmentation de la couverture par les modioles. La couverture par les tapis bactériens est quant à elle plus variable, avec un pic de couverture en 2001 (Cuvelier et al., 2011b), qui pourrait être lié à une augmentation des fluides diffus suite à un fort tremblement de terre (Dziak et al., 2004). A l’échelle des assemblages, les analyses conduites ont révélé un fort dynamisme des communautés : le taux de changement à l’échelle de 1 à 3 ans était de 55-60%. Cependant une étude similaire a montré un taux de changement encore plus élevé (68-88%) sur l’édifice S&M de la dorsale Juan de Fuca (Sarrazin et al., 1997).

Sur Tour Eiffel, les assemblages évoluent selon deux circuits, correspondants aux deux pôles environnementaux majeurs (Figure 30).

59 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Figure 29. Distribution des assemblages faunistiques et des substrats nus sur le flanc sud de l’édifice Tour Eiffel au cours des 8 années étudiées. Tirée de Cuvelier et al., 2011b.

Le premier circuit, dans le pôle chaud, accueille des assemblages de crevettes (Assemblage 3), de grandes modioles (Assemblage 1) et présente des zones non colonisées par la faune, caractérisées par un substrat couvert d’anhydrite et/ou de tapis bactériens (substrat 2). Les transferts entre ces assemblages montrent que la dynamique du pôle chaud semble suivre une succession: le substrat nu est colonisé par les crevettes, puis par les modioles. Les modioles meurent ou changent ensuite de zone, libérant à nouveau le substrat nu. Elles peuvent parfois coloniser directement un substrat nu, mais cela est plus rare (Cuvelier et al., 2011b).

Le deuxième circuit, dans le pôle froid, contient tous les autres assemblages : petites et moyennes modioles avec ou sans tapis bactériens, et une zone non colonisée, elle aussi avec ou sans tapis bactérien (substrats 1a et b). Cette dynamique temporelle n’est pas considérée comme un cycle de succession (Cuvelier et al., 2011b), puisque les transferts de l’un à l’autre des assemblages ne sont pas liés à un changement de communauté, qui reste dominée par les modioles. Les assemblages transitent ensuite d’un état avec ou sans tapis, l’apparition de tapis microbiens sur les assemblages semblant être plus fréquente que leur disparition. Bien que l’on puisse imaginer que les modioles moyennes grandissent pour devenir l’assemblage de grandes modioles, ce transfert est plus rare. La transition entre les deux circuits se ferait en réalité par le déplacement des modioles, lorsque les besoins nutritionnel les poussent à chercher un environnement où les ressources nutritives sont plus abondantes (Cuvelier et al., 2011b).

60 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

r l’édifice Tour Eiffel. Tirée de Cuvelier et al 2009. al et Cuvelier de Tirée Eiffel. Tour l’édifice r Modèle de la dynamique temporelle des assemblages de modioles su desde assemblages la dynamique temporelle Modèle de

. 30 Figure

61 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Pour confirmer cela il faut également comprendre les stratégies de dispersion de Bathymodiolus azoricus, et de la faune de Tour Eiffel en général.

2.3.2.1. Dispersion et reproduction Les capacités de dispersion des espèces de Tour Eiffel sont étudiées de plusieurs façons : par la mise en place et la récupération de pièges à particules, de pompes à larves et de substrats de colonisation, ainsi que par l’analyse morphologique et anatomique d’individus des différentes espèces. Les analyses temporelles de ces données permettent d’émettre des hypothèses sur les stratégies de reproduction et de recrutement. A l’échelle de la dorsale, la comparaison des communautés de différents champs hydrothermaux donne une idée de la biogéographie (dispersion à grande échelle) des espèces hydrothermales.

Pièges à particules et pompes à larves Les pièges à particules et les pompes à larves capturent les larves des espèces en reproduction à proximité de l’édifice et dont au moins un stade de développement est en pleine eau. Cependant le piège n’est efficace que s’il est sous l’influence du courant. En effet, Khripounoff et al. (2000) n’ont récupéré que peu de coquilles de bivalves de modioles de Lucky Strike dans leurs pièges, car les périodes où le piège était sous influence du panache ne correspondaient pas aux périodes supposées de reproduction de la modiole (Comtet et Desbruyères, 1998). Cependant, d’autres tentatives plus récentes ont permis l’observation, en plus de pré-juvéniles de modiole Bathymodiolus azoricus, des larves de polychètes, d’individus adultes et des juvéniles de gastéropodes, ainsi que d’amphipodes et de copépodes (Lesongeur et al., 2014).

Les substrats de colonisation L’utilisation des substrats de colonisation permet de comprendre les mécanismes de sélection de l’habitat pendant la dispersion. La première étude publiée utilisant des substrats de colonisation sur la dorsale médio-Atlantique date de 2010. Gaudron et al. (2010) ont mouillé plusieurs dispositifs standardisés de colonisation, les CHEMECOLIs, remplis avec différents types de substrat (bois, alfalfa, et carbonates), pour une période de 2 semaines à 1 an, sur le champ hydrothermal Rainbow. Les résultats montrent que certains types de substrats, en l’occurrence, les substrats organiques tels que le bois et l’alfalfa, abritent de plus fortes diversités spécifiques que les substrats inorganiques. Le même résultat a été observé à Lucky Strike au bout de 9 mois hors de la zone d’influence du fluide de Tour Eiffel, pour les nématodes et les copépodes (Plum et al., 2016; Zeppilli et al., 2015). Les substrats organiques étaient alors composés de bois ou d’os. En revanche, à proximité du fluide, ce sont les substrats inorganiques qui présentaient les plus fortes abondances (Plum et al., 2016; Zeppilli

62 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel et al., 2015). L’étude de Zeppilli et al. (2015) a de plus révélé que les femelles de nématodes étaient plus abondantes sur les substrats que les mâles. Une étude antérieure (Cuvelier et al., 2014), a montré que, pour un temps de colonisation de 2 ans, la proximité du fluide hydrothermal et les interactions biologiques avaient plus d’influence sur la répartition de la macrofaune et de la méiofaune que le type de substrat.

Les dispersions et colonisations des espèces de Tour Eiffel ne s’arrêtent pas à l’échelle du champ Lucky Strike. L’étude des communautés de la ride médio-Atlantique permet de situer l’édifice Tour Eiffel dans son contexte biogéographique.

2.3.3. De l’édifice à la région : biogéographie des espèces de Tour Eiffel et de la MAR

Des hypothèses peuvent être émises sur la biogéographie des espèces de la MAR en comparant les communautés le long de la dorsale (Desbruyères et al., 2001; Gebruk et al., 1997). Les premières études ont suggéré l’existence de deux provinces géographiques, comprenant d’une part les champs Lucky Strike et Menez Gwen, dominés par les assemblages de Bathymodiolus azoricus, et d’autre part les sites plus profonds et au sud, tels que Snake Pit et TAG, dominés par les assemblages de crevettes de l’espèce Rimicaris exoculata. La découverte du champ hydrothermal Rainbow, à 2300 m de profondeur, remet en cause ce découpage car le champ abrite à la fois les assemblages de crevettes et de modioles. Desbruyères et al. (2001) suggèrent donc que les trois champs Menez Gwen, Lucky Strike et Rainbow constituent en fait 3 iles biogéographiques, limitées par les grandes distances entre les champs et l’existence de failles transformantes et de fractures, plutôt qu’une seule province cohérente. Une étude récente (Sarrazin et al., en préparation) impute ces différences à la profondeur plus qu’à la distance géographique, les champs Lucky Strike et Rainbow partageant une plus grande similarité de faune, que LS et Menez Gwen, géographiquement plus proches. En outre, des analyses génétiques ont montré que la crevette Rimicaris exoculata serait dotée d’une grande capacité de dispersion larvaire (Teixeira et al., 2011).

L’édifice Tour Eiffel abrite une communauté de climax. La faune, son habitat et sa distribution ont été décrits dans plusieurs études. Cependant, peu de données permettent pour l’instant de comprendre le fonctionnement global de cet écosystème. Cette question nécessite une bonne connaissance de la biologie et de l’écologie des espèces. A ce jour, l’espèce la mieux connue de Tour Eiffel est la modiole Bathymodiolus azoricus.

63 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.4. Biologie et écologie de Bathymodiolus azoricus

2.4.1. Phylogénie

Le genre Bathymodiolus forme un groupe monophylétique au sein de la famille des mytilidés dont il aurait divergé il y a 23 à 74 millions d’années (Jones et Vrijenhoek, 2006; Miyazaki et al., 2010). La principale hypothèse actuellement est que des moules des écosystèmes marins peu profonds auraient peu à peu colonisé les écosystèmes profonds, et se seraient adaptées en internalisant progressivement la symbiose avec des bactéries (Miyazaki et al., 2010). Cependant, ce sujet est encore débattu (Fontanez, 2013; Génio et al., 2012; Thubaut et al., 2013). Bathymodiolus se retrouve dans des écosystèmes variés, aussi bien dans les sources hydrothermales que dans les sources froides, les carcasses de baleine et les bois coulés (Distel et al., 2000; Duperron et al., 2009; Lorion et al., 2009). Les modioles du genre Bathymodiolus se séparent en 3 clades (Duperron et al., 2009) :

Le clade « childressi » contient Bathymodiolus childressi, des sources froides, Bathymodiolus japonicus et Bathymodiolus platifrons, des sources hydrothermales et froides ; Le clade « thermophiles » contient les modioles Bathymodiolus azoricus, Bathymodiolus brevior, Bathymodiolus puteoserpentis, Bathymodiolus septemdierum, Bathymodiolus thermophilus (des sources hydrothermales) et les espèces de sources froides Bathymodiolus cf. boomerang, Bathymodiolus brooski, et Bathymodiolus heckerae ; Le troisième clade est composé de Bathymodiolus aduloides et d’espèces non décrites du bassin de Manus ;

Les Bathymodiolus ont la particularité de présenter une association avec une grande variété de symbiontes, bien que plusieurs d’entre eux soient thiotrophes (Duperron et al., 2009). Comme cela est généralement le cas pour les endosymbioses, les bactéries thiotrophes sont de la classe des Gammaproteobacteria (Nakagawa et Takai, 2008). Figure 31. Agrégats de Bathymodiolus azoricus © Ifremer

64 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Cependant, plusieurs espèces de Bathymodiolus abritent deux types de symbiontes, thiotrophes et méthanotrophes. C’est le cas, par exemple, de B. heckerae (Duperron et al., 2007), B. puteoserpentis (Distel et al., 1995; Duperron et al., 2006) et de B. boomerang (Fisher et al., 1993). Il y aurait 5 à 6 cas observés jusqu’à aujourd’hui (Duperron et al., 2009), incluant B. azoricus (Duperron et al., 2006; Fiala-Médioni et al., 2002). B. azoricus (Von Cosel et al., 1999) est présente sur les champs hydrothermaux Menez Gwen, Lucky Strike et Rainbow. Sa plus proche parente phylogénétique est B. puteoserpentis, une modiole qui domine les champs au sud des Açores (TAG, Snake Pit, Logatchev). Les faibles profondeurs à Menez Gwen (~800 m) ont permis l’observation mais aussi la remontée et la survie des modioles à pression atmosphérique, et la plupart des données obtenues sur la biologie de cette espèce viennent de spécimens provenant de ce champ.

2.4.2. Nutrition

2.4.2.1. Un organisme adapté régime trophique varié Bathymodiolus azoricus est dotée de branchies hypertrophiées, munies de cellules épithéliales spécialisées dans la zone latérale des filaments branchiaux (Figure 32). Ces cellules spécialisées sont des bactériocytes et abritent dans des vacuoles de la région apicale de la cellule (proches de l’eau de mer) deux types de Gammaproteobacteria (Distel et al., 1995; Duperron et al., 2006; Fiala-Médioni et al., 2002).

Les symbiontes sulfo-oxydants (SOX) font 0.35 µm de diamètre et sont de forme cocoïde ou en bâton. Ils sont liés aux bactéries libres thiotrophes et utilisent le cycle de Benson Bassham (CBB) avec la ribulose 1,5 bisphosphate carboxylase/oxygénase type 1 (RubisCO I, Bettencourt et al., 2010; Fiala-Médioni et al., 2002). Les symbiontes méthanotrophes (MOX) font 1.25 µm de diamètre, ont une forme cocoïde et présentent des empilements dans la membrane cytoplasmique typique des méthanotrophes (Fiala-Médioni et al., 2002). Ils sont liés aux bactéries méthanotrophes de type 1 (i.e. Gammaproteobacteria). Les deux types de bactéries possèdent une double membrane caractéristique des bactéries gram-négatives. Ils possèdent le même phylotype d’ARNr 16S que les bactéries libres, mais des analyses génétiques suggèrent que les symbiontes sont d’une souche différente (Duperron et al., 2006; Won et al., 2003). Une analyse transcriptomique récente (Bettencourt et al., 2010) a permis d’identifier des transcriptions d’origine bactérienne, confirmant la dominance des endosymbiontes thiotrophes et méthanotrophes dans les branchies, mais révélant également la présence d’un microorganisme proche des Epsilonproteobacteria (Egas et al., 2012).

Chez Bathymodiolus puteoserpentis, Duperron et al. (2016) ont mesuré la surface branchiale (1491.4 cm² chez une modiole de 80.8 mm, soit environ 2.4 fois la surface d’une feuille A4) et

65 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel ont estimé la quantité de bactériocytes allant de 3.4. 1011 à 8.6.1012 par spécimen. La surface branchiale est 6 à 12 fois plus grande chez B. puteoserpentis que chez les grands bivalves non symbiotiques (Duperron et al., 2016). En revanche, les filaments sont moins denses que chez Mytilus edulis (9.9 filaments/mm de longueur de branchies chez B. puteoserpentis contre 13.5 filaments/mm chez M. edulis), différence que les auteurs expliquent par l’élongation de la zone latérale chez la modiole hydrothermale.

Figure 32. Localisation des filaments branchiaux, des zones ciliaires et latérales et des bactériocytes dans les branchies de moules au microscope électronique. En haut : vue générale des branchies montrant où ont été prélevés les éléments montrés en coupe. A : filaments branchiaux vus au microscope électronique à balayage B : section transversale d’un filament branchial montrant la zone ciliée (CZ) et la zone latérale (LZ), où sont situés les bactériocytes. Tirée de Duperron et al., 2009.

Le système digestif de B. azoricus est fonctionnel, avec un sillon et des palpes labiaux bien développés, mais un estomac réduit (Fiala-Médioni et al., 2002; Von Cosel et al., 1999). Au contraire de symbioses plus intégrées, dans lesquelles la modification de l’appareil digestif est plus importante, cette particularité anatomique a mené les scientifiques à supposer un régime trophique reposant au moins en partie sur l’assimilation hétérotrophe de matière organique dissoute, et à s’interroger sur les contributions relatives entre les différentes sources de carbone organique de la modiole : l’oxydation du soufre et/ou du méthane par les symbiontes et la matière organique en suspension ou dissoute.

66 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.4.2.2. Voies de la nutrition chez Bathymodiolus azoricus Symbiose La symbiose de Bathymodiolus azoricus fournit de l’énergie à son hôte à travers 2 mécanismes principaux : l’oxydation du soufre et celle du méthane.

La production de carbone organique par sulfo-oxydation Les taux de consommation de sulfure n’ont pas été mesurés chez B. azoricus. Une expérience récente menée en aquarium pressurisé sur des espèces symbiotiques (Beinart et al., 2015) a montré chez la modiole Bathymodiolus brevior des taux de consommation de sulfures de 7.4 ± 0.52 µmol /g branchies fraîches/h (pour une concentration initiale comprise entre 1.4 et 3.9 µmol/L de sulfures) et de thiosulfate de 4.02 ± 0.84 µmol /g branchies fraîches/h (pour une concentration en thiosulfate comprise entre 67 et 188 µmol/L). Sur la même espèce, une étude précédente employant des aquariums pressurisés (Henry et al., 2008) avait mesuré des taux de consommation de sulfures dissous de 3.43 µmol/g poids sec total/h pour une concentration supérieure à 200 µmol/L. Les taux de consommation sont cependant très variables selon les individus. Les mêmes études ont montré une relation décroissante entre la consommation de sulfures dissous et la température (Henry et al., 2008), et une forte disparité de taux de fixation du carbone en fonction de la proximité de l’individu à la source de sulfures (Beinart et al., 2015). Ces deux exemples soulignent la nécessité de réaliser des expériences supplémentaires pour évaluer la variabilité interindividuelle de ces taux de consommation.

Riou et al. (2008) ont mesuré, ex situ et sous pression atmosphérique, des taux d’incorporation médian de carbone isotopique de 0.28 ± 0.06 µmol C/g poids sec de branchie/h, avec une concentration en sulfures de 6 µmol/L. En admettant qu’il faille 5 moles de soufre pour oxyder une mole de carbone (Kelly, 1999), cette concentration équivaudrait à une concentration en carbone de 1.2 µmol/L (Riou et al., 2008). Cependant cette valeur est difficile à comparer aux taux de consommation mesurés dans les expériences présentées précédemment, puisqu’il ne s’agit pas des mêmes espèces et que ces taux ne sont pas exprimés dans les mêmes unités.

Les bactéries SOX ont également un pouvoir de détoxification, car certaines formes de sulfures dissous sont toxiques. C’est le cas du HS- qui inhibe la cytochrome c oxydase, une enzyme indispensable de la respiration cellulaire chez les métazoaires. Afin d’assurer un apport suffisant en soufre aux bactéries, les vers tubicoles et les palourdes stockent le soufre inorganique sous forme de granules (Fiala-Médioni et Métivier, 1986; Pflugfelder et al., 2004), ce qui n’est pas le cas des modioles. Beinart et al. (2015) ont observé des taux de consommation similaires pour le thiosulfate, non toxique et moins sensible à l’oxydation abiotique, et le soufre. Les auteurs suggèrent que la consommation de plusieurs sources de soufre substituerait le stockage sous forme de granules comme méthode de détoxification.

67 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

La production de matière organique par méthanotrophie Les modioles sont capables de grandir avec le méthane comme source de carbone et d’énergie (Cary et al., 1988; Childress et al., 1986).

Tout comme pour le soufre, la consommation du méthane n’a pas été mesurée chez B. azoricus. Une étude très complète a cependant été menée sur des Bathymodiolus non-décrites de sources froides par Kochevar et al. (1992). Les modioles collectées ainsi que des préparations de symbiontes ont été soumises à diverses concentrations en méthane et en oxygène afin de mesurer leurs consommations de ces deux gaz, ainsi

que le rejet de CO2 (Figure 33). Parallèlement, le décompte de symbiontes au cours des phases de l’expérimentation a été effectué. L’expérience montre des taux

de consommation d’O2 et de production de Figure 33. Effet de la concentration en méthane sur la consommation en oxygène (A) et en méthane (B) CO2 augmentant linéairement avec la par Bathymodiolus sp. Tirée de Kochevar et al., 1992. consommation en CH4. Cette augmentation se poursuit jusqu’à une concentration de environ 200 µmol de CH4/L, après quoi elle se stabilise. Une concentration supérieure à 300 µmol/L inhibe la consommation de méthane par les bactéries (Figure 33). Ce phénomène pourrait être dû à l’accumulation de produits intermédiaires de la méthanotrophie (formaldéhydes, formate), potentiellement toxiques

(Kochevar et al., 1992). Une augmentation similaire de la consommation en CH4 et en O2 avec des concentrations en oxygène croissantes a également été observée.

Kochevar et al. (1992) mesurent un taux de consommation maximum de 9.23 µmol CH4/g poids frais entier sans coquille/h à des concentrations supérieures à 250 µmol CH4/L et suggèrent une très forte efficacité du métabolisme microbien, avec un tiers du méthane consommé rejeté sous forme de CO2, c’est-à-dire qu’il faudrait 1 mole de méthane pour produire 0.7 moles de carbone organique. Ce résultat est en désaccord avec les estimations basées sur les rendements énergétiques qui estiment le rendement de la méthanotrophie à

68 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

0.3 à 0.55 mol C/mol CH4 (Heijnen et Van Dijken, 1992). La consommation de méthane a été mesurée pour des concentrations en méthane sous le seuil de détection (environ 5 µmol/L), suggérant une très forte affinité des bactéries pour le méthane. Une expérience précédente (Robinson et al., 1998), a permis de mesurer des taux de consommation de 9.6 nmol/min/mg de protéine dans des homogénats de branchies incubés avec 200 µmol/L de méthane. Les équivalences protéine/poids sec étant indisponibles, il est difficile de comparer les différentes valeurs.

Riou et al. (2008) ont mesuré des taux d’incorporation médians de méthane de 0.07±0.07 µmol

C/g poids sec de branchie/h chez B. azoricus, à des concentrations de 28 µmol CH4/L. L’enzyme utilisée par les bactéries MOX serait la méthanol deshydrogénase (Bettencourt et al., 2010; Fiala-Médioni et al., 2002).

Autres substrats Le fluide hydrothermal est riche en composés réduits et les sources potentielles d’énergie pour l’oxydation du dioxyde de carbone ou du méthane sont multiples. Il est désormais de plus en plus évident que les espèces du genre Bathymodiolus sont capables de profiter de ces autres ressources disponibles. Les résultats d’une étude montrent une consommation d’ammonium et d’acides aminés en présence de méthane par les bactéries méthanotrophes d’une Bathymodiolus non décrite de suintements froids du Golfe du Mexique (Lee et al., 1992). Récemment, la découverte de champs ultramafiques riches en dihydrogène a conduit à l’hypothèse que cette espèce chimique pourrait y être la principale source d’énergie (Perner et al., 2013). De plus, une étude récente montre que le dihydrogène est bien oxydé par les bactéries sulfo-oxydantes de la modiole Bathymodiolus puteoserpentis, qui domine le champ hydrothermal Logatchev, au sud de la MAR (Petersen et al., 2011). Les auteurs mesurent des taux de consommation de 650 ± 200 nmol H2/g poids frais/h pour des pressions partielles de ~100 ppm, avec des taux de fixation équivalents à ceux obtenus en présence de soufre. Des mesures similaires faites sur des sites plus pauvres en dihydrogène montrent également une consommation de H2, mais à des taux 20 à 30 fois plus faibles (Petersen et al., 2011). Ce résultat laisse penser que le dihydrogène n’est pas une source principale de nourriture chez B. azoricus sur Tour Eiffel, étant données les faibles concentrations mesurées dans le fluide pur (Charlou et al., 2000).

Transfert de la production symbiotique En comparant les taux d’incorporation dans les différents tissus de la modiole, Riou et al. (2008) montrent que le carbone est d’abord incorporé par les bactéries puis transféré aux autres tissus, incluant le système digestif, les organes vitaux, le manteau et les muscles. Le carbone peut être transféré à l’hôte soit par digestion des symbiontes (« farming » ou

69 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

« butchering »), soit par transfert de composés organiques par les bactéries vivantes (« milking », Goreau et al., 1973). Le mode de transfert entre les symbiontes et l’hôte est peu compris, mais des structures lipidiques observées à la base des bactériocytes suggèrent une digestion intracellulaire des symbiontes par les lysosomes de la modiole (et donc du « farming », Fiala-Médioni et al., 2002), comme cela avait été observé chez d’autres bivalves profonds (Fiala-Médioni et al., 1994; Fisher et Childress, 1986; Streams et al., 1997). Cependant, une analyse cytochimique associée à des observations au microscope à électrons et à des analyses à rayon X des bactériocytes a montré peu ou pas de produits de la réaction enzymatique dans le lysosome de l’hôte, ce qui va à l’encontre de l’hypothèse de digestion des symbiontes évoquée précédemment (Kádár et al., 2007b).

Hétérotrophie Plusieurs études ont montré la capacité de plusieurs espèces de la sous-famille des Bathymodiolinae à filtrer la matière particulaire d’origine hydrothermale ou photosynthétique (Fiala-Médioni et al., 1986; Le Pennec et Prieur, 1984; Le Pennec et al., 1995; Page et al., 1991). Cette capacité a été démontrée par des expériences en laboratoire, ex situ et à pression atmosphérique, à partir d’isotopes stables du carbone et de l’azote (Riou et al., 2010). Les résultats indiquent des incorporations maximales de 0.50 µmol C/g poids sec de muscle/h pour une concentration en carbone organique dissous (DOC) de 302 µmol/L, issu des acides aminés libres dissous lors de l’expérience. La matière organique particulaire (POC) a été incorporée à des taux maximaux de 0.29 µmol C/g poids sec de muscle/h à 263 µmol POC/L de cyanobactéries. La matière particulaire organique peut provenir de la production par les microorganismes libres du fluide, de la dégradation de la matière détritique en suspension, ou de la surface. Contrairement à ce que l’on pourrait attendre, la matière organique photosynthétique ne constitue pas une part plus grande des ressources nutritives de la modiole dans les champs hydrothermaux plus superficiels comme Menez Gwen (Colaço et al., 2009, Portail et al., en préparation). En effet, les acides gras typiques de la matière organique produite en surface se retrouvent en faibles quantités chez B. azoricus de Menez Gwen, même lors des efflorescences planctoniques des couches superficielles de la colonne d’eau (Colaço et al., 2009), et les variations saisonnières observées (forts niveaux lipidiques en janvier et août) sont probablement dues à des processus physiologiques liés à la reproduction.

Trois sources de carbone organiques participent donc à la nutrition de B. azoricus. Les études ont cependant montré que la contribution relative de chaque source pouvait varier, conférant à la modiole sa grande plasticité trophique.

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2.4.2.3. Plasticité de la nutrition : contribution relative des trois sources Cette plasticité s’observe dans les données d’isotopes stables et dans les proportions relatives des symbiontes dans les branchies.

Variabilité de la signature isotopique

Contribution relative des symbioses L’analyse des isotopes stables des acides gras des modioles de Menez Gwen a permis d’estimer la contribution de la méthanotrophie et de la thiotrophie à environ 15-25% et 20% de la nutrition de l’hôte respectivement (Pond et al., 1998). De manière générale, sur l’édifice Tour Eiffel, les signatures isotopique de B. azoricus varient de -27 à -34‰, indiquant une contribution des deux symbiontes à son alimentation, mais avec une prédominance de la thiotrophie (De Busserolles et al., 2009). Une étude plus récente a permis d’évaluer la contribution relative de chacun des métabolismes dans la nutrition de B. azoricus. Cette contribution serait sur Lucky Strike de 78% pour la thiotrophie et de 22% pour la méthanotrophie (Portail et al., en préparation). La même étude montre que cette proportion varie selon les champs hydrothermaux, un résultat qui vient s’ajouter à la longue liste d’observations suggérant une variabilité et une adaptabilité de la nutrition de B. azoricus aux conditions du milieu (Colaco et al., 2002; De Busserolles et al., 2009; Fiala-Médioni et al., 2002; Trask et Van Dover, 1999, Portail et al., en préparation). Plusieurs auteurs soulignent que ces variations de signature sont fortement liées aux différences de composition chimique des fluides, à petite échelle (De Busserolles et al., 2009) ainsi qu’entre les différents champs étudiés le long de la MAR (Colaço et al., 2002).

Variabilité des signatures isotopiques le long de la MAR

Figure 34. Relation entre la composition du fluide pur (méthane et sulfures) et le δ13C des modioles de la MAR. (a) : concentrations en méthane vs sulfures du fluide pur ; (b) : signature δ13C des modioles vs la concentration en soufre du fluide pur. Les barres représentent l’écart-type, Lg : Logatchev, Rb : Rainbow, MG : Menez Gwen ; LS : Lucky Strike, SP : Snake Pit ; BS : Broken Spur. Tirée de Colaco et al., 2002.

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Les analyses d’isotopes stables sur des B. azoricus provenant de différents champs ou édifices hydrothermaux montrent deux groupes de modioles (Colaço et al., 2002; Fiala- Médioni et al., 2002; Trask et Van Dover, 1999, Figure 34). Le premier a une signature en δ13C d’environ -30‰ et l’autre d’environ -20‰. Cette différence a également été observée à l’échelle du champ hydrothermal Lucky Strike, ainsi qu’entre deux édifices de ce champ, Tour Eiffel et Sintra (Trask et Van Dover, 1999). L’importance relative de la contribution de l’un ou l’autre type de symbiontes serait à l’origine de cette différence : le groupe des -20‰ dépendrait plus de la méthanotrophie et le groupe des -30‰ dépendrait plus de la sulfo-oxydation (Trask et Van Dover, 1999). Cependant, la composition du fluide pur seule ne peut expliquer la variabilité des signatures isotopiques intra-édifice (Le Bris et Duperron, 2010).

Variation des signatures isotopiques au sein de Tour Eiffel En effet, la variation de la signature est forte entre les individus d’un même édifice. De Busserolles et al. (2009) ont montré que la signature isotopique de B. azoricus évoluait avec la taille, et donc avec la composition de l’environnement : les modioles plus grandes, plus proches du pôle chaud, présentent des signatures moins négatives, donc plutôt indicatrices d’un régime basé

sur les apports des bactéries Figure 35. Relation entre la longueur de la coquille de B. azoricus et la signature de ses tissus en δ13C, méthanotrophes, tandis que les plus petites ainsi que les métabolismes associés. La couleur des points correspond aux différents échantillons, des présentent une signature plus négative, échantillons associés à de faibles températures (gris clair) à ceux associés aux températures plus plus proche de celle attribuée à la sulfo- élevées (gris foncé). Tirée de De Busserolles et al., oxydation (Figure 35). 2009. Variabilité des proportions relatives de symbiontes dans les branchies

Variation des proportions relatives de chaque symbionte selon les champs hydrothermaux Il a été de nombreuses fois montré que la proportion relative de chaque type de symbionte pouvait varier spatialement et temporellement. Les champs dont les fluides sont moins chargés en méthane sont habités par des moules qui abritent moins de méthanotrophes en proportion (Duperron et al., 2006; Fiala-Médioni et al., 2002; Halary et al., 2008; Trask et Van Dover, 1999, Figure 36).

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100% 90% 80% Figure 36. Relation entre 70% la concentration maximale du fluide pur 60% des champs 50% hydrothermaux de la 40% y = 4E-05x + 0.4447 MAR et la proportion R² = 0.2503 relative de bactéries

ou ou surface) 30% sulfo-oxydantes. Figure 20% issue du Tableau 3. La 10% relation est une tendance et n’a pas été 0%

Proportion Proportion relative de SOX (aire testée statistiquement 0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 Concentration en sulfure d'hydrogène du fluide pur

Tableau 3. Synthèse des données de proportion de symbiontes sur la MAR. [H2S] : concentration maximale du fluide pur en sulfure (µmol/L) d’après Le Bris et Duperron, 2010. [CH4]/[H2S] : rapport des concentration maximales en méthane et en soufre .%SOX : Proportion relative, en volume ou en surface, des bactéries sulfo-oxydantes ; Références : 1. Le Bris et Duperron, 2010 ; 2. Halary et al., 2008 ;3. Szafranski et al., 2015 . Champ [H2S] [CH4]/ [H2S] %SOX Espèce Référence Logatchev 3600 1.03 59.2% B. puteoserpentis 1 Lucky Strike 3300 0.30 70.5% B. azoricus 1 56.5% B. azoricus 1 68.5% B. azoricus 1 56.2% B. azoricus 2 68.5% B. azoricus 2 Menez Gwen 1500 1.75 52.6% B. azoricus 3 53.1% B. azoricus 2 Rainbow 2500 1.00 43.7% B. azoricus 3 39.4% B.azoricus 1

Variation des proportions relatives de chaque symbionte sur de petites échelles spatiales Peu d’études se sont à ce jour intéressées aux variations des abondances relatives des symbiontes de B. azoricus sur de petites échelles spatiales. Une étude menée sur les juvéniles de Bathymodiolus puteoserpentis à Logatchev (Wendeberg et al., 2012) a montré que les modioles prélevées au même endroit par le ROV ne présentent pas de différences significatives dans les abondances relatives des symbiontes. L’expérience incluait également la mesure de l’activité transcriptomique des symbiontes par FISH (Encart 5), qui, elle, était très variable entre les individus. Les auteurs suggèrent que l’expression des gènes des symbiontes est un phénomène plus rapide que les variations d’abondance de bactéries, lesquelles ne seraient liées qu’aux changements à plus long terme des conditions environnementales. Un tel découplage temporel entre l’expression du génome et l’abondance symbiotique a été

73 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel observé dans une étude plus récente (Szafranski et al., 2015) sur des spécimens de la même espèce, B. puteoserpentis, provenant du champ hydrothermal Rainbow. Le nombre de copies de gènes des bactéries SOX a augmenté lors d’une exposition prolongée à une solution de bicarbonate et de soufre, mais également lors d’une exposition au méthane. En revanche, le nombre de copie de gènes de MOX a diminué lors de l’exposition au méthane.

Variations temporelles des proportions relatives de symbiontes Le nombre de symbiontes varie également dans le temps. Des expériences de délocalisation de modioles hors de la zone d’influence du fluide, ou des observations faites suite à la remontée d’individus à pression atmosphérique, ont montré une perte des symbiontes (Barros et al., 2015; Detree et al., 2016; Kádár et al., 2005a). De plus, l’abondance des symbiontes semble réagir à des stimuli environnementaux. En effet, la mise en conditions contrôlées de concentrations en sulfure ou en méthane provoque l’augmentation de la proportion relative de l’un ou l’autre des symbiontes (Halary et al., 2008; Szafranski et al., 2015). Ces expériences montrent que les moteurs de la plasticité symbiotique sont encore mal connus, bien qu’un rôle des enzymes bactériennes, les lysozymes, ait récemment été suggéré (Detree et al., 2016). Une thèse de l’Université Pierre et Marie Curie et démarrée en 2015 porte sur ce sujet (Bérénice Piquet, UPMC) et devrait permettre de comprendre comment les symbiontes répondent aux changements de l’environnement. Une des questions soulevées par ce sujet porte sur les mécanismes de sélection de ces symbiontes et donc de défense contre les autres pathogènes.

Encart 5 : Méthode d’énumération des symbiontes

Une méthode souvent utilisée en milieu profond pour énumérer les symbiontes dans les branchies de modioles est l’hybridation fluorescente in situ FISH (Amann, 1995). Elle utilise des sondes de quelques nucléotides marquées par des fluorochromes qui s’hybrident à la séquence complémentaire sur les ARNr 16S de la cellule à étudier. Le signal est alors observable sous microscope à épifluorescence, ce qui permet de dénombrer et localiser les cellules. Cette méthode a été utilisée à de nombreuses reprises pour l’étude de la proportion relative des symbiontes thiotrophes et méthanotrophes des modioles B. azoricus et B. puteoserpentis. (Bettencourt et al., 2013; Duperron et al., 2006; Halary et al., 2008, 2011; Le Bris et Duperron, 2010; Riou et al., 2008; Szafranski et al., 2015; Wentrup et al., 2013), et dans de nombreux autres écosystèmes (Duperron et al., 2005, 2007, 2009).

74 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.4.3. Les défenses de Bathymodiolus azoricus

Les conditions environnementales relativement toxiques et les fluides riches en pathogènes potentiels ont poussé les chercheurs à s’intéresser aux mécanismes de détoxification et au système immunitaire de Bathymodiolus azoricus.

2.4.3.1. Résistance aux métaux : réponses aux stress oxydatif Une source importante de toxicité est la forte concentration de certains métaux dans les fluides (e.g. mercure, plomb). Cependant, ceux-ci semblent être majoritairement sous forme particulaire au-dessus des modioles, ce qui diminue leur disponibilité (Kádár et al., 2005b), bien que les études menées sur les écosystèmes marins en surface montrent que l’utilisation de métaux par la faune lors de l’alimentation pourraient augmenter leur biodisponibilité (Wang, 2002). En outre, les concentrations en métaux des tissus de modioles ne sont pas plus élevés que les taux observés chez les moules côtières de zone contaminées (Kádár et al., 2006). Les plus fortes concentrations en métaux traces (cuivre, zinc, fer, aluminium, cadmium, manganèse, cobalt et mercure) ont été mesurées dans les byssus des modioles, qui pourraient participer à la défense des modioles (Kádár et al., 2006).

Les bactéries pourraient également intervenir dans la séquestration de métaux et les mécanismes antioxydants. Une expérience sous pression a permis de révéler la présence d’enzymes anti-oxydantes dans les branchies de la modiole, bien que leurs mécanismes ne soient pas bien connus (Company et al., 2004). L’exposition à long terme aux métaux ne semble pas déclencher de réponse particulière chez B. azoricus et suggère d’autres mécanismes en jeu (Company et al., 2007, 2010). De fortes concentrations en métaux pourraient être à l’origine de la formation de granules inorganiques dans les branchies, une forme de stockage qui n’a été observée qu’ex situ sur le Cd (Martins et al., 2011). Cette régulation serait perturbée par les périodes de stress alimentaire (Martins et al., 2011).

Les concentrations en métaux dans les tissus varie entre les champs hydrothermaux, en lien avec les conditions physico-chimiques environnantes (Company et al., 2011; Cosson et al., 2008; Kádár et al., 2005b). L’étude du protéome des branchies (avec les bactéries) montre des différences de composition en protéine entre les champs hydrothermaux (Company et al., 2011). Ces protéines sont liées à la réponse aux stress oxydatif et montrent une capacité d’acclimatation spécifique aux conditions du milieu de B. azoricus.

2.4.3.2. Résistance aux pathogènes L’étude de B. azoricus en laboratoire à pression atmosphérique (Encart 5) a permis l’observation d’un système immunitaire inné comparable à celui d’autres bivalves (Bettencourt

75 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel et al., 2008), dans lequel des hémocytes non spécifiques (granulocytes) sont les principales cellules phagocytiques du système immunitaire de la modiole. Une étude menée sur Bathymodiolus puteoserpentis du site Logatchev, sur la MAR, a révélé la présence d’une bactérie parasitant le nucléus des cellules de la modiole (Zielinski et al., 2009). Le même parasite a été retrouvé dans les noyaux des cellules des modioles de Menez Gwen, ainsi que dans cinq autres Bathymodiolines à travers le monde. Ce parasite est une Gammaproteobacteria en forme de bâton qui se multiplie à l’intérieur du nucléus et fini par détruire la cellule hôte. Curieusement, les bactériocytes contenant les symbiontes ne sont jamais touchés, ce qui laisse penser que les symbiontes sont capables de protéger la cellule hôte (Zielinski et al., 2009). Une étude récente portant sur la comparaison des réponses immunitaires des modioles de Menez Gwen et Lucky Strike montre des différences significatives entre les champs, par rapport au temps et au niveau d’expression des gènes immunitaires (Martins et al., 2015). Ceci pourrait être dû à des niveaux différents de réponse face à l’agent infectieux choisi pendant l’expérience, ou être influencé par des différences dans les fluides contenus dans les tissus des moules, provenant des deux champs.

Encart 6 : Etudier la faune hydrothermale, sans pression.

La recherche sur les modes de nutrition, les antioxydants et le système immunitaire de B. azoricus a grandement bénéficié de la mise en place d’un laboratoire scientifique adapté, aux Açores, le LabHorta. Il se compose de plusieurs bassins de 30 L dans lesquels des solutions de sulfures ou du méthane gazeux peuvent être injectés de façon discontinue (pour les sulfures) ou continue (pour le méthane), afin de recréer les conditions hydrothermales, à l’exception de la pression. Il comprend également un ensemble de cages récupérables servant à maintenir et suivre la faune en profondeur. Ce dispositif a permis la récupération, l’expérimentation et le maintien en vie de modioles du site de Menez Gwen pendant plusieurs mois (Bettencourt et al., 2008; Colaço et al., 2011). Les modioles de ce champ hydrothermal peuvent en effet y survivre même sans alimentation en méthane ou en sulfures (Bettencourt et al., 2011). L’équipement permet le maintien et même la ré- acquisition des bactéries sulfo-oxydantes lorsque les modioles sont mises en présence de sulfures, mais pas celui des bactéries méthanotrophes, même en présence de méthane (Colaço et al., 2011).

2.4.4. Cycle de vie de la modiole

Bathymodiolus azoricus a un recrutement discontinu, lié à des périodes synchrones de reproduction (Comtet et Desbruyères, 1998; Comtet et al., 1999), qui auraient lieu vers le mois de janvier, au moins sur le champ de Menez Gwen (Colaço et al., 2006; Dixon et al., 2006).

76 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

La phase larvaire est planctonique et longue (Comtet et al., 1999; Desbruyères et al., 2006) et la signature isotopique des larves suggère qu’elles sont principalement hétérotrophes (Trask et Van Dover, 1999, Portail et al., en préparation).

Le stade de dispersion est relativement bien connu. Une étude moléculaire et morphologique a été menée sur des coquilles de larves de modioles collectées pendant deux semaines par des pièges à particules à proximité des champs hydrothermaux (Comtet et al., 2000). Les coquilles collectées étaient toutes de même taille et forme, au stade prodissoconque II, correspondant à la forme de la coquille après éclosion des œufs. Ce fut également le cas de plusieurs autres expériences utilisant des pièges à particules (Khripounoff et al., 2000, 2008; Lesongeur et al., 2014). Seuls les stades nageant peuvent être capturés, les stades suivant étant attachés par le byssus sur la roche. L’observation de stades plus vieux s’expliquerait par le fait qu’ils auraient été transportés par des gastéropodes sur lesquels ils étaient fixés, qui eux même auraient été emportés par de grosses particules arrachées à la cheminée (Khripounoff et al., 2008).

L’acquisition des symbiontes chez B. azoricus se fait horizontalement, c’est-à-dire à partir de l’environnement (Won et al., 2003). Cette acquisition se fait très tôt car les stades post- larvaires de la modiole présentent déjà les deux types de symbiontes uniquement (Salerno et al., 2005), ce qui montre une forte sélection des bactéries par la modiole. La colonisation des symbiontes s’étend à tout l’épithélium des juvéniles de B. azoricus et B. puteoserpentis (4-9 mm), après quoi elle n’est observée que dans les branchies (Wentrup et al., 2013). La colonisation des nouvelles branchies se fait ensuite tout au long de la vie du bivalve, soit par l’extérieur, soit par colonisation à partir de bactériocytes plus vieux (Wentrup et al., 2014). C’est un patron de développement qui a déjà été observé chez d’autres bathymodiolinae (Laming et al., 2014, 2015).

2.4.5. Le système « Bathymodiolus azoricus », le rôle d’espèce fondatrice ?

2.4.5.1. Dans le réseau trophique La modiole Bathymodiolus azoricus domine l’édifice Tour Eiffel et ne semble pas être limitée dans son expansion par des concurrents, comme cela peut s’observer chez les modioles des sites hydrothermaux du Pacifique, et elle n’a pas de prédateur direct (De Busserolles et al., 2009). Une vidéo enregistrée par une caméra autonome lors de la campagne MoMARSAT 2014 montre cependant un crabe saisir une modiole entre ses pinces, manger une partie des branchies et l’emporter hors du champ de la caméra. De plus, le contenu stomacal de deux poissons Hydrolagus affinis du champ hydrothermal Lucky Strike présente des coquilles de

77 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

Bathymodiolus sp. (Marques et Porteiro, 2000). A l’instar des ophiures qui se nourriraient de pseudo fèces de la modiole, peu d’espèces semblent dépendre de la production de matière organique de B. azoricus (De Busserolles et al., 2009), et la question du devenir de cette matière organique que représente et produit la modiole reste, à ce jour, entière.

Au-delà du lien trophique cependant, de nombreuses interactions ont été observées entre la modiole et d’autres espèces.

2.4.5.2. Avec les autres espèces Le polychète Branchipolynoe seepensis L’interaction biotique la plus connue de B. azoricus avec une autre espèce est celle qui existe entre la modiole et le polynoidé Branchipolynoe seepensis. Ce polychète se trouve dans la cavité paléale de 95% des modioles récoltées à Tour Eiffel (Van Dover et al., 1996, Figure 37) mais le taux « d’infection » varie avec la taille de la modiole (entre 7.2 et 76.5% d’après Britayev et al., 2007), et est absent des modioles de Menez Gwen (Colaço et al., 1998). Il est fréquent de ne trouver qu’un seul polynoide (Britayev et al., 2007), dont la taille est corrélée à la taille de l’hôte, bien qu’il arrive d’en trouver plusieurs dans la même cavité.

Structure de population et cycle de vie de B. seepensis

La structure de population Figure 37. Branchipolynoe de ce polynoidé a permis seepensis et Bathymodiolus d’émettre des hypothèses azoricus. A : B. seepensis dans la sur son cycle de vie. La cavité branchiale de fréquence de taille des B. azoricus. B : vue ventrale de B. femelles montre trois seepensis. C : vue dorsale de B. modes (Jollivet et al., 2000) seepensis. Tirées de Desbruyères et ou plus (Britayev et al., al 2006. 2007), tandis qu’un seul (Britayev et al., 2007) ou deux modes (Jollivet et al., 2000) sont visibles chez les

mâles, ce qui fait que les femelles sont plus grandes que les mâles. Le sexe ratio est toujours en faveur des femelles (Britayev et al., 2007). Les auteurs en concluent d’abord que la reproduction est discontinue, et que les femelles pourraient vivre plus longtemps que les mâles, et s’associer plus durablement aux hôtes. Jollivet et al. (2000) suggèrent que la mortalité plus forte des mâles serait liée au cannibalisme par des mâles plus grands, ou à la prédation des mâles lorsqu’ils

78 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel se déplacent en dehors des modioles, lors de la reproduction par exemple. La similarité entre les premiers modes mâles et femelles indiquerait une reproduction par fécondation interne (Britayev et al., 2007; Jollivet et al., 2000). Une étude génétique (Plouviez et al., 2008) semble montrer que les juvéniles observés dans un quadrat de 1m² de modioles ne sont pas apparentés aux adultes, ce qui suggère une dispersion à grande distance, qui pourrait s’étendre à d’autres édifices (Plouviez et al., 2008).

La modiole et le polychète La nature de la relation entre B. azoricus et B. seepensis est encore débattue. Les analyses isotopiques montrent un enrichissement en azote isotopique du polychète par rapport à la modiole (Colaco et al., 2002; De Busserolles et al., 2009; Trask et Van Dover, 1999), et ces signatures sont les mêmes, que le polychète ait été trouvé hors ou dans une modiole (De Busserolles et al., 2009). A ces résultats s’ajoute l’observation de traumas aux tissus de la modioles, quatre à cinq fois plus fréquent chez les modioles occupées par un polychète (Britayev et al., 2003, 2007). Ces observations suggèrent que les polynoïdés se nourrissent en partie du tissu des modioles.

Les polychètes pourraient également se nourrir de la matière particulaire filtrée par les modioles (ce qui en ferait des kleptoparasites, et non des commensaux, comme il était suggéré auparavant) et endommageraient par accident les tissus de l’hôte lors de leur activité (Britayev et al., 2003, 2007). Ils induiraient également une déformation de la coquille de B. azoricus, comme le suggère l’augmentation du ratio largeur/longueur chez les modioles occupées.

D’autres interactions biotiques ? Sans être très bien déterminées, les occurrences de certaines espèces à proximité de Bathymodiolus azoricus suggèrent l’existence d’autres interactions biotiques. Par exemple, les polychètes Amathys lutzi forment des tubes dans les byssus des modioles et certaines espèces de nématodes semblent coloniser spécifiquement cette niche (Zeppilli et al., en préparation). De la même façon, les ophiures qui se nourrissent des pseudos fèces de B. azoricus sont souvent trouvées à proximité des modioles (Sarrazin et al., 2015).

D’autres impacts indirects ? La forte abondance de B. azoricus sur l’édifice Tour Eiffel s’accompagne d’effets indirects sur la communauté. Plusieurs études ont suggéré un rôle de la structure tridimensionnelle des modioles dans la production de surface supplémentaire (Van Dover et Trask, 2000). Aussi, il est possible que les micro-habitats créés au sein des assemblages favorisent l’installation d’autres espèces (Desbruyères et al., 2000; Van Dover, 2002).

79 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

2.5. Conclusion

Les campagnes océanographiques régulières et la mise en place de l’observatoire grand fond EMSO-Açores ont permis de mieux comprendre l’écosystème du champ hydrothermal Lucky Strike, et plus précisément de l’édifice Tour Eiffel. Le contexte basaltique est à l’origine sur ce champ hydrothermal de fluides relativement pauvres en hydrogène, et riches en sulfures dissous. La lenteur d’expansion de la dorsale en fait un champ à l’activité volcanique et sismique plutôt stable, ce qui se reflète dans la faible variabilité des conditions thermales et chimiques à l’échelle de plusieurs années. La faune qui s’est développée sur Lucky Strike et sur Tour Eiffel en particulier semble avoir atteint un stade de climax, dominée par la modiole Bathymodiolus azoricus.

La large gamme de sources possibles de nourriture pour B. azoricus lui confère une grande plasticité trophique qui lui permet de s’adapter aux différentes conditions environnementales que présente le milieu hydrothermal, et assure sa compétitivité au sein de la communauté. Il est probable que son abondance sur l’édifice traduise une importance primordiale dans les processus de l’écosystème.

La stabilité des conditions environnementales font de Tour Eiffel un laboratoire naturel idéal pour l’étude de la réponse de l’écosystème face aux changements de petite ampleur dans la composition physico-chimique du fluide. Les études temporelles réalisées grâce à l’observatoire grand fond ont abouti à des modèles théoriques de cette réponse. La modélisation numérique peut permettre de confronter ces théories aux données quantitatives récoltées sur l’édifice, et ainsi améliorer la compréhension de la dynamique de l’écosystème de Tour Eiffel.

80

Construction du modèle

Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

La modélisation est un outil émergent dans l’océan profond où l’expérimentation est difficile et où les impacts anthropiques sont de plus en plus présents (Glover and Smith, 2003). Cette méthode est déjà largement utilisée pour la représentation des processus physiques et chimiques, mais a rarement été appliquée aux processus biologiques, principalement par manque de données (Shea et al., 2008). Les modèles écosystémiques déjà existant concernent principalement les réseaux trophiques (e.g. Kones et al., 2006; van Oevelen et al., 2011a, 2011b; Savenkoff et al., 2001), et la plupart utilisent un type de modèle particulier : les modèles linéaires inverses (van Oevelen et al., 2009; Vézina et Pahlow, 2003). Ceux-ci sont particulièrement adaptés à des écosystèmes difficiles à modéliser car pauvres en données (Soetaert et van Oevelen, 2009).

D’autres modèles portent plutôt sur la dynamique et les processus au sein d’un individu (individual based model : IBM). Certains de ces modèles concernent les vers polychètes siboglinidés des sources froides de l’espèce Lamellibrachia luymesi, connus pour leur longévité (Bergquist et al., 2000; Fisher et al., 1997), et présentant une endosymbiose très intégrée avec des bactérie thiotrophes. Une première étude a permis d’estimer les apports en sulfures nécessaires au maintien d’un agrégat de L. luymesi (Cordes et al., 2003). Le modèle a montré que le recyclage du sulfate produit par les symbiontes par le consortium de bactéries et d’archées présentes dans le sédiment, et rejeté par les racines enfouies des siboglinidés, était suffisant pour assurer la survie de l’agrégat pendant plusieurs centaines d’années. Un second modèle a utilisé les données récoltées sur le recrutement et la croissance dans un modèle IBM, et a permis de mieux comprendre la biologie de cette espèce et son impact sur son environnement en fournissant des estimations des taux de consommation de sulfure des agrégats (Cordes et al., 2005).

Au niveau des sources hydrothermales, peu de modèles biologiques existent, Certains modèles étudient les phénomènes de dispersion larvaire en estimant la distance parcourue par des particules transportées passivement par le courant (Marsh et al., 2001), ou les échanges d’individus migrants entre deux populations (Chevaldonne et al., 1997). Un autre modèle met à profit les données acquises sur le cycle de vie du gastéropode Lepetodrilus fuscensis afin d’étudier la dynamique de sa population (Kelly et Metaxas, 2010). La méthode repose sur la simulation de la croissance de différentes classes d’âge d’une population de L. fuscencis et utilise les données de mortalité, croissance et de fécondité par classe d’âge. Il parvient à reproduire les distributions de population des premières classes d’âge, mais moins celles des adultes, révélant ainsi que celles-ci pourraient répondre à des facteurs que le modèle ne prend pas en compte, tels que les changements de comportement avec l’âge. Enfin, un modèle de flux de carbone explore les voies de nutrition de la modiole Bathymodiolus azoricus en fonction de sa taille (Martins et al., 2008). Les résultats montrent un changement

83 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel d’une alimentation principalement basée sur la filtration de matière particulaire chez les petites modioles à une alimentation principalement basée sur la symbiose chez les adultes.

Ces modèles ne prennent pas en compte l’influence de l’environnement sur la dynamique des populations hydrothermales, un facteur qui a pourtant été identifié comme important par de nombreuses études (Desbruyères et al., 2001; Govenar et al., 2005; Hessler et al., 1988; Luther et al., 2001; Sarrazin et al., 1997; Shank et al., 1998; Tunnicliffe, 1991). L’objectif de cette thèse est de construire un modèle capable de reproduire la dynamique de l’écosystème en réponse aux changements temporels de l’environnement. Afin de représenter plus fidèlement la variabilité de la composition du fluide, un modèle biogéochimique est construit en parallèle du modèle écosystémique (Perhirin et al., en préparation). Il simule l’évolution des concentrations en plusieurs éléments selon la dilution, le transport et différentes réactions, dont la production in situ de matière organique par la chimiosynthèse. La finalité de la démarche est de combiner les deux modèles afin d’expliquer la dynamique spatio-temporelle de l’écosystème de l’édifice Tour Eiffel.

L’un des principaux intérêts de l’approche modélisatrice réside dans la démarche même de sa construction. Elle commence par une question, qui permet d’orienter les objectifs du modèle. Ici : Quelle est la réponse de la faune hydrothermale aux changements du fluide ? La deuxième étape est la conceptualisation. Cette étape permet de synthétiser les connaissances acquises sur le système, et d’en identifier les points essentiels afin d’en simplifier autant que possible la représentation. Dans cette thèse, par exemple, la totalité des composantes de l’écosystème ne vont pas être impliquées dans les mécanismes de la réponse de la faune à l’environnement. Certaines interactions seront pertinentes et d’autres non, et il faudra donc faire une sélection des processus à intégrer dans le modèle (Breckling et al., 2011). Cette démarche intégrative permet de mettre en lumière les processus pour lesquels les mécanismes sont peu compris voire inconnus, et de proposer ainsi de nouvelles expérimentations. Ensuite, la mise en équation et la paramétrisation, étapes où les processus sont quantifiés, révèlent les potentielles erreurs de fonctionnement du modèle, poussant ainsi à ré-envisager la conceptualisation, et ainsi de suite, jusqu’à l’obtention d’un modèle qui soit capable de reproduire la réalité (vérifié lors de l’étape de validation). La construction du modèle est donc une démarche itérative, au cours de laquelle les questions soulevées font avancer la connaissance et la réflexion sur le milieu étudié.

La construction de ce modèle a suivi le même processus, passant par de nombreuses versions, qu’il est intéressant de montrer.

Le premier chapitre de cette partie (Chapitre 3) explique, dans un premier temps, comment intégrer dans un modèle les connaissances acquises sur les écosystèmes hydrothermaux et

84 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel présentées dans les chapitres précédents. Dans un deuxième temps, la méthode présentée est appliquée au cas de cette thèse, et un premier modèle conceptuel est présenté. La validation de ce modèle nécessitait de comparer les sorties à des données qui n’étaient alors pas disponibles. Le chapitre 4 présente la récolte et l’analyse de ces données. Il se termine par la comparaison des prédictions du modèle avec les données récoltées. Cette comparaison a révélé un manque de données sur l’un des processus du modèle, qui ont été récoltées et analysées dans le chapitre 5. Ce chapitre se termine par une intégration des nouvelles données au modèle, et les résultats obtenus. Le chapitre 6 montre les dernières modifications apportées au modèle ainsi que son application dans des scénarios variés, permettant de répondre à la question posée initialement. Pour une question de clarté, seules les équations complètes du tout dernier modèle seront montrées.

85 Chapitre 2 : Au milieu de l’Atlantique, 23 ans de découvertes sur l’édifice Tour Eiffel

86

Chapitre 3. Des connaissances aux concepts

Figure 38. Espèces représentatives de l’écosystème de Tour Eiffel : les modioles Bathymodiolus azoricus, les crabes Segonzacia mesatlantica, les crevettes Mirocaris fortunata et les tapis bactériens

Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

3.1. L’écosystème : un concept quantifiable

3.1.1. Du qualitatif au quantitatif

Figure 39. Pyramide trophique marine. A chaque niveau trophique de l’énergie est perdue, ce qui explique les différences de biomasse entre les producteurs primaires et les niveaux trophiques supérieurs.

Le concept d’écosystème s’est construit lentement, reflétant la transition progressive de l’approche scientifique écologique. En 1920, Charles Elton (l’un des pionniers du concept de la niche écologique), propose que les espèces vivant au même endroit possèdent des tolérances aux conditions environnementales similaires et sont liées entre elles par des relations proie/prédateur en une unique unité fonctionnelle (Elton, 1927). C’est le britannique Tansley, en 1935, qui utilise le terme « écosystème » pour désigner l’ensemble composé de la biocénose (ensemble des êtres vivants), du biotope (ensemble des facteurs abiotiques non vivants) et des interactions qui les lient et maintiennent l’état du système (Tansley, 1935). Lindeman (1942) précise cette définition en ajoutant que l’écosystème est indépendant, voire autosuffisant, et qu’il est soumis à des flux énergétiques et des relations trophiques, qui en font un système thermodynamique, réalisant des échanges avec son environnement. Lotka (1956) développa les premières équations modélisant les échanges d’énergie entre des composantes (e.g. des espèces) en se basant notamment sur le premier principe de la

89 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts thermodynamique: l’énergie ne peut pas se perdre, ni se créer, elle peut seulement se transformer. Chaque élément d’une chaîne trophique correspond à un niveau trophique. La quantité d’énergie ne se conserve pas entre les niveaux trophiques, puisque de l’énergie est constamment perdue à chaque transfert, d’où la diminution généralement observée du nombre de prédateurs par rapport aux proies et représentée sous forme de « pyramide trophique » (Figure 39).

Au sein d’un même niveau trophique, l’étude des variations dans le temps de l’énergie consommée, transformée et perdue s’appelle la bioénergétique (Brandt et Hartman, 1993; Jobling, 1993). Le principe de base est que toute énergie acquise lors de l’ingestion de nourriture est soit perdue sous forme de déchets (excrétion), soit assimilée après digestion. La respiration est une perte d’énergie qui s’applique sur l’énergie assimilée. Cette perte permet l’incorporation du reste de l’énergie, qui est utilisée dans des processus métaboliques (e.g. la reproduction) ou intégrée à la masse corporelle (croissance). Cela se définit mathématiquement par la formule : R=F+U+M+P, où R est l’énergie ingérée, F et U sont les pertes énergétiques en fèces et excrétion, M l’énergie perdue dans le métabolisme et P la production (Jobling, 1993, Figure 40). M peut être sous-divisée en pertes d’énergies correspondant à différents métabolismes : maintien du fonctionnement basal (métabolisme standard), activité, digestion, absorption et transformation de la nourriture (métabolisme de routine ou métabolisme actif selon le niveau d’activité, Thompson et Bayne, 1972).

La mathématisation des liens et des échanges de matière qui existent au sein d’un écosystème a permis leur modélisation. La première étape pour cela est de les représenter sous la forme d’un schéma conceptuel.

3.1.2. Du concept à l’équation

Un modèle se construit au sein d’un Figure 40. Succession des différents catabolismes entre système. Ce système est défini par l’ingestion et l’incorporation d’énergie pour la croissance et la reproduction. Les flèches bleues représentent des un ensemble d’éléments choisis, et transferts d’énergie, les flèches rouges, des pertes les relations qui les relient. Il est

90 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts limité, c’est-à-dire qu’on peut catégoriser quelque chose comme faisant partie du système, ou n’en faisant pas partie. Il n’est pas forcément clos : des échanges avec l’extérieur du système peuvent exister.

Un schéma conceptuel peut s’appliquer à tous types de modèle et permet de visualiser les interactions et les liens qui existent entre les différents éléments, ou « variables d’état » du système étudié. Les variables d’état du système sont dans une unité quantifiable, par exemple une biomasse, une température, une densité, une concentration. Elles croissent ou décroissent en fonction d’interactions (Breckling et al., 2011). La plupart des interactions écologiques concernent des transferts de matière ou d’énergie (Soetaert et Herman, 2008) d’une composante « A » à une composante « B ». Il existe plusieurs façons de décrire ces interactions.

La plus simple est la description verbale des interactions. Elle indique tout à la fois les variables d’état impliquées dans le transfert (ex : A, B et C, Tableau 4), le type de transfert (ex : ingestion et prédation, Tableau 4), et l’incidence du transfert sur la quantité d’une des variables d’état (ex : « A » augmente, « A » diminue, Tableau 4).

Cette phrase est ensuite facilement transférée en schéma. Dans le tableau, un lien existe entre « A » et « B », qui va faire diminuer « B » et augmenter « A » et s’appelle l’ingestion. Dans ce cas, on dit que « B » est une « source » et que « A » est un « puits ». De même, « A » est la source du puits « C » dans le transfert « Prédation ». Les flèches qui arrivent à une variable d’état vont augmenter sa quantité, tandis que les flèches qui en partent vont la diminuer. C’est pourquoi elles peuvent se traduire quantitativement par des « + » et des « - ». Cette écriture quantitative permet de comprendre que si le transfert prédation (un transfert « perte ») est supérieur au transfert ingestion (un transfert « gain »), alors la quantité de « A » va diminuer, alors que dans le cas contraire, elle augmente.

Une nouvelle notion apparait lors de l’écriture de la forme mathématique : celle de la variable indépendante. Il s’agit de la variable à travers laquelle s’effectue le changement. Ici, l’on s’intéresse à la variation entre un état initial et un état final, et la variable indépendante est le temps. L’écriture mathématique est une équation différentielle : la variable « dépendante » est A et la variable « indépendante » est t, le temps. Elle s’applique sur la surface définie par les dimensions du modèle. La différence entre les pertes et les gains définit la vitesse à laquelle la quantité « A » évolue dans le temps.

91 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Tableau 4. Différentes formulations permettent de traduire une connaissance des relations entre les variables d’état d’un modèle en une expression mathématique.

Verbalement « La quantité de « A » augmente par l’ingestion « B » et diminue par la prédation de « C » »

Visuellement

Quantitativement �������é �� � = (+ )��������� �� � − ��é������ ��� �

Mathématiquement �� = (+ )��������� − ��é������ ��

3.1.3. Écriture des processus : paramétrisation du modèle

Lorsque la variable indépendante est le temps, les processus sont des flux, c’est-à-dire des quantités qui transitent entre les variables, par unité de temps et d’espace. Il faut alors convenir d’une unité de base, qui constitue la devise, la monnaie d’échange du système. Par exemple, un flux d’eau entre deux récipients s’exprimera en m3 d’eau/s, tandis que les récipients auront une capacité exprimée en m3 d’eau. Dans le cas de flux migratoires, l’unité est en nombre d’individus par unité de temps qui transitent entre deux populations. Dans le cas de modèles étudiant les relations trophiques, comme c’est le cas ici, les variables d’état sont des biomasses d’espèces (en gramme de poids sec ou de carbone, ou en mole de carbone, par exemple) et les flux sont des transferts de matière par unité de temps qui s’appliquent à une surface définie.

Une première formule pour décrire un flux, une interaction ou un processus, est :

����������� = ���� ������� × �������é �� ������������ ����������� Eq.1 où le compartiment « travailleur » est celui qui effectue le transfert (Soetaert et Herman, 2008). Plus il y a de travailleurs, plus l’interaction, l’échange sera élevé, c’est pourquoi la formule exprime l’interaction comme proportionnelle (d’un facteur « taux maximum ») à la quantité représentée par le compartiment (biomasse, abondance, etc.). Cependant cette interaction peut aussi être limitée ou inhibée par d’autres éléments, d’où la formule générale des interactions en écologie :

92 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

����������� = ���� ������� × �������é �� ������������ ����������� Eq.2 × ���� ���������� × ���� ��ℎ�������

Cette limitation peut prendre en général deux formes : une limitation par le manque d’une ou plusieurs sources nécessaires au travail (« réponse fonctionnelle »), ou une limitation fonction du compartiment travailleur ou du compartiment puits (« capacité d’accueil » du système). Ces limitations et inhibitions peuvent prendre des formes mathématiques différentes qui correspondent à des courbes de réponse spécifiques (Figure 41). Elles sont toujours comprises entre 0 et 1, 0 indiquant une interaction nulle et 1 une interaction fonctionnant à « taux maximum », et sont sans unité. Elles sont fonction d’une variable ressource ou inhibitrice, et d’un ou plusieurs paramètres, qui sont des constantes du modèle.

Figure 41. Exemples de fonction de limitation ou d’inhibition d’une interaction en fonction de la valeur d’une composante x. Les courbes A et B montrent l’effet limitant de x sur l’interaction. Celle-ci augmente quand la valeur de x augmente et atteint la moitié de son taux maximum quand x=Ksat. Ksat s’appelle la constante de demi-saturation. (A) : Réponse type Monod ou Michaelis-Menten, (B): Réponse sigmoïde. Les courbes C et D montrent l’effet inhibiteur d’une composante x sur l’interaction. (C) : Réponse type 1-Monod. (D) : Réponse de décroissance exponentielle.

93 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Plusieurs autres types de fonctions peuvent lier les variables d’état d’un modèle, faisant intervenir d’autres paramètres. Parfois, ces fonctions dépendront de termes imposés au système, qu’on appelle variable d’entrée, ou de forçage : il peut s’agir, par exemple, des conditions climatiques autour d’un écosystème terrestre.

La dynamique du système ne peut être modélisée que si la valeur des paramètres est connue. C’est la paramétrisation du modèle. Les valeurs des paramètres sont issues de la bibliographie déjà existante sur l’espèce ou sur des espèces proches, ou sont tirées de mesures expérimentales. Une fois les flux et les paramètres connus, on connait la valeur du terme de gauche de l’écriture mathématique (Tableau 4), à savoir la dérivée de la quantité de la variable d’état en fonction du temps. Il s’agit tout simplement du taux de variation de la quantité de la variable d’état. Or, en général c’est la quantité elle-même (biomasse, abondance etc.) qui est recherchée, et non son taux de variation. Il faut alors résoudre l’équation, l’intégrer, pour obtenir la valeur de la variable d’état en fonction du temps. Souvent, pour simplifier cette intégration, on regardera l’état du système à l’équilibre : les flux d’entrée et de sortie se compenseront, et les valeurs des variables d’état n’évolueront plus. Cet état d’équilibre représente l’état moyen du système. L’étape de validation du modèle consiste à vérifier que la sortie du modèle (valeur des variables d’état et des flux) correspond bien à la réalité. Il faudra donc pour cela les comparer à des données.

Cependant, il peut arriver, pendant la paramétrisation, que la valeur de certains paramètres ne soit pas disponible, ou pas mesurable. Dans le meilleur des cas, il existe une gamme de valeurs qui semblent plausibles, mais il est possible également qu’il n’y ait pas du tout d’indices sur la valeur du paramètre. Il est également possible que les valeurs choisies pour les paramètres ou les formes des réponses fonctionnelles ne permettent pas de reproduire correctement les données lors de la validation. Il faut alors faire de la « modélisation inverse » c’est-à-dire trouver les valeurs de paramètres qui permettent au modèle de représenter correctement les données. C’est l’étape de calibration. Elle obligera parfois à revenir sur le concept du modèle, et à repasser par les étapes précédentes. Ce n’est qu’une fois que la calibration mènera à un modèle validé que celui-ci pourra être utilisé comme outil prédictif et appliqué à des scénarios.

3.2. Application à l’édifice Tour Eiffel

Pour comprendre la dynamique de l’écosystème de l’édifice Tour Eiffel et étudier l’évolution des biomasses des espèces en fonction du temps, il faut donc (i) rappeler la question et conceptualiser le système, (ii) le mettre en équations, (iii) trouver les valeurs de paramètres

94 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

(iv) résoudre les équations des variables d’état et (v) valider le modèle en le comparant aux données.

3.2.1. Problématique et conceptualisation

La conceptualisation du modèle doit se baser sur une problématique claire, et définir les limites spatio-temporelles du système.

3.2.1.1. Sélection des processus : problème et hypothèse de travail Un modèle est construit pour répondre à un problème. Ce problème doit être gardé en mémoire à chaque étape de la construction du modèle et lors de son utilisation, car celui-ci ne pourra représenter que les processus impliqués dans le problème. Cette thèse s’intéresse à la réponse de la faune hydrothermale aux changements physico-chimiques. Cette réponse est la résultante complexe des différentes relations qui existent entre les espèces et leur environnement. Une hypothèse de travail est que les variations du fluide vont principalement impacter la faune de deux façons:

En faisant varier la quantité et la qualité de la production primaire localement, ce qui va influencer le reste du réseau trophique par un effet « bottom-up », des faibles aux forts niveaux trophiques ; En influençant le métabolisme des espèces présentes, notamment par la potentielle toxicité du fluide hydrothermal.

Cette hypothèse est une première étape dans la conceptualisation de l’écosystème, puisqu’elle ne prend pas en compte, par exemple, les interactions biotiques non trophiques qui vont également intervenir dans la dynamique de l’écosystème.

3.2.1.2. Définition des dimensions du modèle Le modèle doit s’intégrer dans un cadre spatio-temporel limité, où les conditions sont uniformes dans l’espace et où l’évolution du système est observable. Dans le cas de ce modèle, il faut choisir une échelle spatiale à laquelle les conditions environnementales sont relativement homogènes, et une échelle de temps sur laquelle une réponse de la faune peut être observée.

Les deux processus sélectionnés dans l’hypothèse de travail vont se traduire à une échelle spatiale locale, par des variations d’abondance d’espèces, qui vont partir ou arriver, ou des variations de biomasse, avec des individus qui vont grandir ou mourir, selon les conditions environnementales. Le modèle doit reproduire cette variation « locale ». Il s’applique donc en un point, correspondant à une communauté et un point du gradient de mélange définis. On dit

95 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts alors que le modèle est 0-D pour «zéro-dimension », c’est-à-dire qu’il ne prend pas en compte les variations spatiales. Il considère également des conditions homogènes sur une certaine surface. La variabilité spatiale du fluide hydrothermal est particulièrement forte le long des premiers centimètres du mélange, mais les moules n’occupent que la partie distale du panache de dilution du fluide hydrothermal, où les conditions sont relativement stables (e.g. Sarradin et al., 1999; Sarrazin et al., 2015). Les assemblages de moules couvrent des surfaces de plusieurs cm², mais les densités d’espèces sont en général données en m². Une surface de référence convenable pour le modèle serait donc 1 m².

Les variations de la faune ont été observées sur Tour Eiffel par Cuvelier et al. (2011b) d’une année sur l’autre, mais il est fortement probable que la réponse de la faune à l’environnement soit plus rapide que cela. Des mouvements de modioles ont été observés grâce aux caméras du module d’observation biologique TEMPO en l’espace de quelques jours (Sarrazin et al., 2014). De plus, l’abondance de certaines espèces hydrothermales varie selon un rythme tidal, semi-diurne (Sarrazin et al., 2014; Lelièvre et al., soumis). Enfin, les processus trophiques sont en général de l’ordre de la journée. Le modèle représentera donc des processus s’étendant du jour à l’année. Le pas de temps utilisé sera cependant plus petit, afin de reproduire la dynamique des symbiontes bactérien, qui est plus rapide. Ce pas de temps est fixé à 10-3 jours.

Une fois ces limites posées, le modèle peut-être conceptualisé. Selon les hypothèses de travail choisies, deux éléments sont à prendre en compte : le réseau trophique, et les liens entre la faune et son environnement

3.2.1.3. Conceptualiser le réseau trophique La construction de ce modèle est basée sur les informations issues de la bibliographie (voir 2.3.1.1). La Figure 28 est déjà une conceptualisation assez simplifiée du réseau trophique de Tour Eiffel. Les compartiments correspondent aux types trophiques, et incluent plusieurs espèces, familles, classes, et les flux ne montrent le transfert de matière que d’un grand type trophique à un autre. Une version plus détaillée de ce réseau trophique devrait montrer chaque taxon individuellement et des flux allant des ressources/proies spécifiques au consommateur/prédateur. Cependant, l’état actuel des données et la forte fréquence d’opportunisme trophique observée chez les espèces hydrothermales ne permettent actuellement ce niveau de détail que pour quelques espèces. Il faut donc sélectionner les taxons à utiliser dans le modèle sur la base (i) de leur abondance dans l’écosystème (ii) des données disponibles sur leur régime trophique et (iii) de leur caractère emblématique (au sens de représentatif) de l’écosystème de l’édifice Tour Eiffel.

96 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Les taxons qui remplissent ces critères sont en général des espèces de la macrofaune, plus facilement observables car plus volumineuses, et les espèces les plus abondantes. Trois espèces emblématiques de Tour Eiffel sont la modiole Bathymodiolus azoricus et les crevettes Mirocaris fortunata et Chorocaris chacei, qui sont les espèces-clés des 6 assemblages repérés par Cuvelier et al., (2009) (voir 2.2.2). Il serait donc intéressant de les inclure dans le modèle trophique. Alors que le régime trophique des deux premières espèces est relativement bien connu, des recherches en cours (thèse de Vincent Apremont, Ifremer, LMEE) ont mis en évidence la présence d’une symbiose bactérienne chez Chorocaris chacei. Comme peu de données peuvent contraindre cette alimentation, et puisque cette espèce est plus rare que l’autre crevette M.fortunata, elle sera écartée du modèle, jusqu’à ce que de plus amples informations soient obtenues. La faible sélectivité des consommateurs primaires et surtout de leurs prédateurs en font un groupe dont il est difficile de sélectionner des espèces importantes pour le modèle. Une dernière espèce emblématique du site et dont le régime alimentaire est globalement connu est le crabe Segonzacia mesatlantica.

Figure 42. Schéma conceptuel du réseau trophique de Tour Eiffel. Rectangles blancs : variables d’état du modèle. Rectangles bleus : variables de forçage du modèle. Flèches pleines : transferts trophiques de carbone. Flèches en pointillés : transferts de carbone par mortalité et excrétion. Flèches en tirets : transfert de carbone des symbiontes à B. azoricus.

Tout ce réseau repose sur trois sources de matière organique : les producteurs primaires que sont les bactéries libres et les symbiontes, ainsi que toute la matière organique, particulaire

97 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts ou dissoute, issue de la production primaire ou de la décomposition de la production « secondaire » (i.e. les consommateurs et prédateurs du réseau trophique), que l’on désignera désormais « matière recyclable » (Figure 42). Les flux trophiques représentent des transferts de carbone. Les variables d’état sont donc exprimées en biomasse carbonée.

Le modèle trophique ne prend ainsi en compte que peu de compartiments. A la base de ce réseau trophique, la production primaire n’est pas caractérisée sur le site de Tour Eiffel. Il est cependant possible de modéliser la production microbienne potentielle grâce à un modèle biogéochimique actuellement en cours de finalisation, qui modélisera également les conditions environnementales auxquelles la faune devra faire face (Perhirin et al., en préparation).

3.2.1.4. Influence de l’environnement sur le réseau trophique et le métabolisme des espèces. Notre modèle de réseau trophique sera forcé par des variables issues d’un modèle biogéochimique. Tel qu’il a été imaginé au début, le modèle biogéochimique comprend 7 variables d’état : le méthane, les sulfures dissous, le fer, l’oxygène, le manganèse et le magnésium comme traceurs du fluide hydrothermal et de l’eau de mer respectivement, et la matière organique particulaire « POM » (Particulate Organic Matter). Une hypothèse de départ est que cette matière particulaire est principalement produite in situ et que les apports de surface sont inexistants.

L’évolution de ces variables d’état est modélisée en leur faisant subir plusieurs processus de transport/ réaction :

La dilution Les réactions chimiosynthétiques Les réactions de respiration Les réactions d’oxydation chimique

Ce modèle biogéochimique est défini sur 1 dimension (« 1-D ») conique verticale et résulte en une évolution des concentrations des variables d’état en fonction de la dilution. Il permet ainsi de prédire les conditions environnementales en un point du gradient.

Il est par ailleurs possible de retracer l’origine de la matière organique particulaire créée in situ. Cette production primaire potentielle (PP) prédite par le modèle biogéochimique correspond à l’ensemble de la production primaire par les microorganismes et symbiontes le long du gradient de mélange (ainsi que les microorganismes et les symbiontes eux-mêmes). Une façon de forcer le modèle trophique est donc de le coupler au modèle biogéochimique en utilisant sa PP comme forçage d’entrée alimentant la biomasse de symbiontes et de

98 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts microorganismes libres. Il faut cependant faire la distinction entre les deux types de microorganismes.

Figure 43. Schéma du modèle biogéochimique, des variables d’état aux sorties du modèle. Les variables d’état (rectangles bleus) sont initialisées au niveau du fluide pur hydrothermal. Les concentrations évoluent le long du gradient par dilution et par différentes réactions (listées dans le cadre vert central). En chaque point du fluide, le modèle est donc capable de prédire les concentrations des variables d’état et la quantité et l’origine de la production primaire potentielle (cadre vert supérieur).

5. Dans un premier temps, il faut connaitre la part de la production potentielle qui est attribuable aux microorganismes libres et celle qui est produite par les bactéries symbiotiques de B. azoricus. Pour contraindre le nombre de bactéries dans leur modèle, Martins et al. (2008) utilisent l’estimation que les symbiontes ne peuvent pas constituer plus de 4% de la biomasse des branchies. Par cette donnée, si les biomasses modélisées des moules sont connues, alors la biomasse maximale de symbiontes l’est aussi. La PP prédite par le modèle biogéochimique est donc diminuée de la biomasse des symbiontes pour obtenir la biomasse de microorganismes libres. 6. Dans un deuxième temps, il faut connaitre à quel type de production il faut soustraire la production symbiotique. B. azoricus possède deux types de symbiontes : les bactéries thiotrophes et les bactéries méthanotrophes. C’est donc

99 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

de ces deux productions potentielles qu’il faut extraire la production symbiotique. Mais en quelle proportion ? Les études menées sur la symbiose de B. azoricus montrent que la proportion relative de symbiontes thiotrophes et méthanotrophes est en lien avec la disponibilité relative des deux substrats, méthane et hydrogène sulfuré, dans l’environnement immédiat de la modiole. Une hypothèse de travail serait que la proportion relative de symbiontes méthanotrophes par rapport aux symbiontes thiotrophes est égale à la proportion relative de la PP issue de la méthanotrophie par rapport à la production thiotrophe et méthanotrophe.

������ �� ���������� �é�ℎ�������ℎ�� Eq.3 ������ �� ���������� (�ℎ������ℎ�� + �é�ℎ�������ℎ��) �� ����� �� �� �é�ℎ�������ℎ�� = �� ����� �� �� �é�ℎ�������ℎ�� + �� ����� �� �� �ℎ������ℎ��

De plus, le couplage permettra de connaitre les concentrations locales des différentes espèces chimiques « variables d’état ». Ces espèces chimiques interviennent dans les processus de nutrition et de respiration de la faune hydrothermale, ainsi que dans leurs preferenda d’habitat. Ce couplage permettra donc de décrire les deux processus évoqués dans l’hypothèse de travail initiale.

Pour commencer à construire un tel modèle, une espèce semble particulièrement importante : Bathymodiolus azoricus. En effet, B. azoricus est la principale espèce de macrofaune de l’édifice en termes d’abondance, et domine visuellement l’édifice Tour Eiffel (voir 2.2). De plus, il s’agit probablement d’une espèce fondatrice, dont l’activité et la simple présence vont fortement influencer le fonctionnement de l’écosystème (voir Encart 1). Paul K. Dayton (1972), l’inventeur de ce terme, mentionne qu’étudier les espèces fondatrices permet d’approcher plus simplement la réponse d’une communauté à une perturbation. La thèse se détourne légèrement ici de l’objectif initial : la totalité de l’écosystème ne sera pas modélisé pour l’instant. A la place, un modèle sur B. azoricus sera construit qui permettra néanmoins d’envisager des répercussions possibles sur le reste de l’écosystème

3.2.2. Vers un premier modèle : l’espèce fondatrice Bathymodiolus azoricus 3.2.2.1. Définition du système Un modèle de flux de carbone centré sur Bathymodiolus azoricus a été publié en 2008 par Martins et al. Ce modèle avait pour but d’étudier la contribution relative de chaque source de nourriture de la modiole en fonction de sa taille. Il se compose de deux variables d’état : la

100 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts biomasse d’endosymbiontes et la biomasse de modioles. La biomasse d’endosymbiontes croît grâce à l’oxydation de l’hydrogène sulfuré et du méthane et décroît par la consommation par l’hôte. L’hôte gagne en biomasse grâce au carbone transféré des endosymbiontes et à la filtration de matière particulaire en suspension, et en perd par la respiration. Ce modèle constitue une première tentative pour expliquer la relation entre les symbiontes et l’hôte et participe aux réflexions sur la contribution de la matière particulaire en suspension dans la nutrition de la modiole.

Cependant, si le modèle a été testé à différentes concentrations en méthane et sulfures dissous, il ne prédit pas l’évolution de ces concentrations suite à la consommation par les moules. De plus, de nombreuses expériences ont depuis permis de mieux quantifier les flux de carbone vers et depuis la modiole et ses endosymbiontes. En particulier, Riou et al. (2008, 2010) ont mesuré pour la première fois les incorporations des sources présupposées de matière organique de la modiole : le méthane, l’hydrogène sulfuré (Riou et al., 2008) ainsi que les POC et les DOC (Riou et al., 2010). Petersen et al. (2011) ont montré que Bathymodiolus puteoserpentis était également capable d’incorporer le carbone grâce à l’oxydation de l’hydrogène à des taux similaires à ceux de l’oxydation des sulfures dans les sites ultramafiques. Ils donnent également quelques valeurs pour les sites basaltiques.

L’objectif était donc d’actualiser ce modèle à partir des données issues de ces nouvelles études et de le lier aux conditions du milieu.

Le modèle de flux de carbone créé au cours de cette thèse et basé sur Bathymodiolus azoricus est passé par différentes versions, au fur et à mesure que les données étaient récoltées et que les tentatives d’utilisation révélaient des erreurs de conceptualisation. Le principe de base est cependant toujours resté le même (Figure 44) : le système représente 1 m² de l’édifice recouvert de modioles. La hauteur du système est la hauteur de colonne d’eau à laquelle la modiole a accès, ou sur laquelle elle a une influence. Il s’agit d’un premier paramètre du système. Le volume ainsi créé est traversé par un flux unidirectionnel qui renouvèle les concentrations des espèces chimiques à chaque pas de temps.

101 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Figure 44. Représentation du système du modèle sur Bathymodiolus azoricus. Le volume est donné par la surface (1 m²) et la hauteur du système (à paramétrer). Un flux renouvelle l’eau du volume à chaque pas de temps.

Le système comprend une certaine biomasse de modioles (variable d’état du modèle), et un mélange eau de mer/fluide hydrothermal homogène qui correspond à certaines concentrations en différents éléments chimiques (également variables d’entrée). L’activité des moules et des symbiontes fait évoluer les concentrations par consommation ou rejet de certaines substances. Le flux hydrothermal transporte ce qui n’a pas été consommé et ce qui est rejeté hors du système à chaque pas de temps.

3.2.2.2. Concept et mise en équation Le premier modèle (Figure 45) se compose de quatre variables d’état : la biomasse de modioles (en g C/m²), la concentration en sulfures totaux dissous (S, en mol TdS/L), en méthane (M, mol CH4/L) et en matière organique particulaire (POC, mol POC/L). Afin de limiter le nombre de variables inconnues, les endosymbiontes ne sont pas modélisés. Le modèle représente 1 m² de substrat recouvert par les modioles et parcouru par le flux hydrothermal. La biomasse de modioles croît grâce à la thiotrophie, la méthanotrophie et la filtration de matière particulaire et décroît par la respiration, la production de fèces et la mortalité naturelle. Les concentrations en espèces chimiques sont renouvelées par le flux entrant à chaque pas de temps, diminuées par la consommation des modioles puis transportées hors du système. La formation de fèces par les modioles vient enrichir le stock de matière particulaire organique sur lequel peut se nourrir la modiole. Pour la validation, il faudra estimer les biomasses de plusieurs assemblages de modioles afin de les comparer aux biomasses prédites par le modèle.

102 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Figure 45. Modèle conceptuel sur Bathymodiolus azoricus. S : sulfures dissous totaux (TdS). M : méthane ; POC= Particulate Organic Matter

Ce modèle conceptuel est ensuite traduit sous forme d’équations différentielles. Celles des espèces chimiques sont assez simples :

�� Eq.4 = � − � − M �� ����� ������ ������ �� Eq.5 = � − � − � �� ����� ������ ������ ���� Eq.6 = ��� + �������� − ��� − ��� �� ����� ������ ������

En effet, les flux d’entrée (notés « input »), de sortie (notés « output ») et de consommation (notés « uptake ») sont des flux des espèces chimiques et s’expriment donc en mol POC,TdS ou CH4/m²/jour. Cependant, la biomasse des modioles s’exprime en mol C/m² donc les flux participant à l’augmentation de la biomasse (et, en particulier les flux de consommation de sulfures dissous et de méthane, qui ne sont pas en carbone) doivent être convertis en mol C/m²/jour. Pour cela, des paramètres de conversion doivent être utilisés : il s’agit des rendements de la thiotrophie (ys, en mol C/mol TdS) et de la méthanotrophie (ym, en mol C/ mol CH4).

103 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

�������� Eq.7 = ��� + ym × � + ys × � − ��������� �� ������ ������ ������ − ����������� − ���������

De plus, les quantités transportées par les flux ne sont pas intégralement intégrées à la biomasse à cause des pertes du catabolisme (voir 3.1.1). Il faut donc utiliser d’autres paramètres, permettant de quantifier l’efficacité des transferts entre les différentes étapes de l’intégration de la biomasse (ingestion, assimilation, et incorporation).

Enfin, d’autres paramètres doivent être utilisés pour quantifier les flux, comme indiqué par l’équation Eq.2 : les taux maximums ainsi que les taux de limitation et d’inhibition.

3.2.2.3. Revue bibliographique des flux

Consommation de POC : POCuptake L’ingestion de particule par les bivalves filtreurs se fait grâce à la filtration. Le taux de filtration chez les mollusques représente la quantité d’eau qui passe à travers le siphon par unité de temps. Il est souvent évalué indirectement à travers la mesure du taux d’élimination (« clearance rate »), qui représente la quantité d’eau nettoyée de toutes ses particules par unité de temps. A cause de l’importance écologique et économique des bivalves, de nombreuses études sur le milieu côtier ont analysé les variations de ces taux de filtration et d’élimination selon différents facteurs.

Des facteurs individuels comme : o l’espèce (e.g. Gardner, 2002; Riisgård, 1988) ; o la taille, le poids, le volume ou l’indice de condition de l’individu (e.g. Riisgård, 2001; Thompson et Bayne, 1974; Widdows, 1978) : ceux-ci auraient un impact sur l’élimination mais pas sur la filtration chez certaines espèces (e.g. Horgan et Mills, 1997) Les conditions du milieu comme : o la température (e.g. Denis, 1999; Kittner et Riisgård, 2005; Schulte, 1975); o la concentration, la taille et la qualité des particules (e.g. Bayne et al., 1993; Horgan et Mills, 1997) ; o la vitesse du courant (e.g. Widdows et al., 2002) ; o la densité d’individus (Bertness et Grosholz, 1985; Fréchette et Bacher, 1998; Grant et al., 2007).

La filtration et l’élimination sont cependant différentes de ce qui est ingéré par la moule. Elle est capable de sélectionner les particules grâce à ses palpes labiaux (Shumway et al., 1985).

104 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Certains auteurs calculent l’ingestion à partir du taux d’élimination et d’un coefficient d’ingestion de matière organique µ (Ren et Ross, 2005) qui représente la quantité réellement ingérée après l’élimination ou la filtration.

Tableau 5. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules sur la filtration de matière particulaire dans l’eau. W : poids sec de moules en g. µ: coefficient d’ingestion de matière particulaire ; AE: efficacité d’assimilation; POCsat : constante de demi-saturation de la réponse fonctionnelle de la consommation de matière particulaire; H: hauteur du système définie par la hauteur de colonne d’eau sur laquelle un assemblage de moule peut influer. 1 : Espèces côtières. ; 2 : Espèces des sources hydrothermales ; 3 : Espèces des sources froides. Les valeurs de paramètres utilisées dans le modèle sont dans les cases grises (paramètres utilisés par Martins et al., 2008).

Valeur (gamme Paramètre Espèce Référence biblio) Filtration Clausen et Riisgård 18 Mytilus edulis 1 (L/h/g) (1996) 7.45 × W0.66 (7.45) Mytilus edulis 1 Järnegren et Altin (2006) 13.36 x W0.48 (13.36) Acesta excavata1 Järnegren et Altin (2006) 25.88 x W0.67 (25.88) Pinctada margaritifera1 Pouvreau et al. (1999) Møhlenberg et Riisgård 11.60 x W0.67 (11.60) Cerastoderma edule1 Elimination (1979) (L/h) 8.85 x W0.66 (8.85) Perna perna1 Berry et Schleyer (1983) Entre parenthèse: Molhenberg et Riisgard pour un individu de 7.45 x W0.66 (7.45) Mytilus edulis1 1 g poids sec 1979 7.98 x W0.72 (7.98) Mytilus californianus1 Meyhöfer (1985) Møhlenberg et Riisgård 6.00 x W0.75 (6.00) Modiolus modiolus1 (1979) 0.9-1.8 Mytilus edulis1 Thomson et Bayne 1972 Coefficient d’ingestion de matière 6.69 × 10−5 Perna caniculus1 Ren et Ross (2005) particulaire (mol C/cm3) Ingestion 12.66 x W0.619 Mytilus galloprovincialis1 Camacho et al. (2000) (mg TPM/h) 63% Non identifiée 3 Page et al. (1991) 85.9% Mytilus edulis1 Page et al. (1991) AE 0.753 0.26-0.9) Bathymodiolus azoricus2 Martins et al. (2008) (no unit) Thompson et Bayne 0-89% Mytilus edulis1 (1972) 14 - 88% Invertebrés Welch (1968) Incorporation (µmol C/g poids 0.29 Bathymodiolus azoricus2 Riou et al. (2010) sec muscle /h) 1.63× 10−5 Perna caniculus1 Ren et Ross (2005) POCsat A partir de Filgueira et al., (mol POC/L) 0.008-0.04 Mytilus edulis1 (2011); Li et al., (2010)

La quantité ingérée est ensuite assimilée avec une certaine efficacité. La matière non- assimilée est rejetée sous forme de fèces. Cette efficacité d’assimilation (AE : assimilation efficiency : énergie assimilée/énergie ingérée) diminue quand augmente la taille de l’individu (Widdows, 1978) ou en est indépendant (Gardner, 2002). Elle diminue exponentiellement avec

105 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts la concentration en particules (Thompson et Bayne, 1972, 1974) : au-delà d’une certaine concentration, les moules trient moins bien les particules, et une plus grande part de la matière prélevée est rejetée sous forme de pseudo-fèces (matière non digestible). C’est également le cas lorsque les particules sont de moins bonne qualité (en termes de matière organique).

Tous ces taux étant en partie liés aux dimensions de l’individu, il est fréquent de les mesurer sur une large gamme de tailles ou de poids et de lier les taux aux dimensions dans les relations allométriques (Tableau 5).

Dans un premier temps, le modèle créé ici ne prend en compte que l’effet limitant des faibles concentrations en particules, et ignore l’effet négatif que peut avoir une surcharge en particules sur la biomasse des modioles. L’effet de la charge en particules est typiquement modélisé par une réponse type Monod (Figure 41), où le taux de consommation atteint la moitié de son maximum lorsque la concentration en particules atteint la valeur POCsat, la constante de demi- saturation de la fonction. Pour ce flux, les paramètres choisis (Tableau 5) sont ceux utilisés par Martins et al. (2008).

Consommation de méthane Muptake et de sulfure dissous Suptake

- L’ingestion de méthane et de sulfures dissous (e.g. H2S et HS ) se fait grâce à la méthanotrophie et la thiotrophie par les bactéries symbiotiques (voir 2.4.2.2). Les données quantitatives sur les apports en carbone par la symbiose des modioles hydrothermales sont difficiles à obtenir. La consommation de méthane ou de soufre a été mesurée sur d’autres Bathymodiolus des sources hydrothermales ou de sources froides qui ne possèdent qu’un type de symbionte (Beinart et al., 2015; Henry et al., 2008; Kochevar et al., 1992). La quantité de substrat consommé n’est pas entièrement transformée en carbone. Des calculs thermodynamiques permettent d’estimer les rendements probables de la chimiosynthèse (Heijnen et Van Dijken, 1992).

L’incorporation de carbone suite à l’exposition de Bathymodiolus azoricus à du méthane ou du sulfure d’hydrogène a été mesurée ex situ (Riou et al., 2008, voir 2.4.2.2). Les étapes et l’ordre de grandeur des différents flux entre la consommation par les symbiontes et l’incorporation par la modiole (incorporation et croissance des symbiontes, processus de transfert de la matière organique des symbiontes vers la modiole, assimilation de la production bactérienne par la modiole) sont encore inconnus.

Les paramètres choisis dans le modèle (Tableau 6) sont ceux utilisés par Martins et al. (2008), à l’exception du taux maximum de consommation de sulfures, qui était obtenu par calibration, et était bien plus élevé que les valeurs de la bibliographie.

106 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Tableau 6. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules par les apports de la double symbiose (gammes de valeurs par la bibliographie entre parenthèses). Msat et Ssat : constantes de demi saturation de la réponse fonctionnelle de la modiole aux concentrations en méthane et sulfures - 1 2 respectivement. TS : Sulfures totaux (H2S et HS ). : Espèces côtières. ; : Espèces des sources hydrothermales ; 3 : Espèces des sources froides. Les valeurs de paramètres utilisées dans le premier modèle sont dans les cases grises Paramètre Valeur (gamme) Espèce Référence Taux max de 9.23 µmol CH /g poids frais 4 Kochevar et al. consommation branchies/h à >250 µmol Bathymodiolus sp.3 (1992) de M CH4/L

3 Kochevar et al. Msat 1 µmol/L Bathymodiolus sp. (1992) Estimations Heijnen et Van 0.3 (0.3-0.55) mol C/mol CH Rendement 4 thermodynamiques Dijken (1992) méthanotrophie Kochevar et al. 0.7-0.8 mol C/mol CH Bathymodiolus sp.3 4 (1992) 743 (14-96) µmol H2S/g poids Bathymodiolus Martins et al. frais branchies/d azoricus 2 (2008) 7.4±0.52 µmoles TdS /g poids frais branchies/h à 14 µmol Taux max de TdS /L. Bathymodiolus Beinart et al. consommation 4.02±0.84 µmoles thiosulfate/g brevior2 (2015) de S poids frais branchies/h à 103 µmol thiosulfate /L 3.43 µmol H2S/g poids sec/h à Bathymodiolus Henry et al. 2 >200 µmol H2S /L brevior (2008) Bathymodiolus Martins et al. Ssat 20 µmol/L azoricus2 (2008) Rendement 0.16 (0.013-0.03) mol C/mol Estimations Heijnen et Van thiotrophie H2S thermodynamiques Dijken (1992) Transfert de la Bathymodiolus Martins et al. production 0.43 (sans unité) azoricus2 (2008) symbiotique Incorporation de 0.23 µmol C/g poids frais Bathymodiolus C à partir de M Riou et al. (2008) branchies/h à 30 µmol CH /L azoricus2 par la modiole 4 Incorporation de 0.37 µmol C/g poids frais Bathymodiolus C à partir de S Riou et al. (2008) branchies/h à 6 µmol H S/L azoricus2 par la modiole 2 Pertes de biomasse de la modiole: Respiration, excrétion et mortalité La respiration est ici considérée au sens de taux d’oxydation du carbone assimilé afin de produire des composés utiles à l’organisme. Il existe plusieurs niveaux de respiration qui correspondent à différents niveaux d’activité métabolique.

La respiration basale, ou « standard », est le taux de consommation du carbone permettant d’assurer le métabolisme de base de l’individu (Bayne, 1973; Bayne et Scullard, 1977). Ce taux est mesuré lorsque l’individu est affamé jusqu’à ce que son taux de respiration se stabilise. L’activité de nutrition a un coût mécanique (e.g. agitation des branchies chez la moule) et physiologique (énergie utilisée dans la digestion et l’assimilation, Warren et Davis, 1967), ce qui augmente le taux de respiration.

107 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Le taux de respiration est modulé par les conditions environnementales comme la température (Barber et Blake, 1985; Widdows, 1973a). Il est mesuré par la consommation en oxygène puis converti en carbone oxydé par le quotient respiratoire RQ (respiratory quotient : carbone oxydé/ oxygène consommé). Ce paramètre évolue en fonction du type de carbone catalysé par l’individu : il est d’environ 1 lorsque l’individu catabolise des carbohydrates et descend à environ 0.7 lorsqu’il catabolise des protéines ou des lipides. Il peut atteindre des valeurs supérieures à 1 lorsque les carbohydrates sont changés en lipides, ce qui peut arriver lors de cycles de reproduction ou de stress (e.g. Barber et Blake, 1985).

La mortalité représente ici la perte d’individus (et donc de biomasse) suite à la prédation, la maladie, le parasitisme, ou la mortalité naturelle. Il n’existe pas de données chez Bathymodiolus azoricus. Mallet et al. (1987) a suivi la mortalité de populations naturelles de Mytilus edulis entre novembre et décembre 1986. Il trouve une mortalité de 10 à 30% par an selon les populations.

Tableau 7. Valeurs de paramètres possibles pour contraindre la croissance des moules par la respiration. RQ : Quotient respiratoire (carbone oxydé/ oxygène consommé). W : poids de l’individu (g poids sec). 1 : Espèces côtières. ; 2 : Espèces des sources hydrothermales ; 3 : Espèces des sources froides. Les valeurs de paramètres utilisées dans le premier modèle sont dans les cases grises Paramètre Valeur (gamme biblio) Espèce Référence Bathymodiolus RQ 0.9 (0.85-1) Smith (1985) thermophilus2 Bathymodiolus e2.69W0.76-1 µmol C/g poids sec/h1 Martins et al. (2008) azoricus2 Toutes espèces 7.4x10-3 x W-0.24 g C/g C/d Mahaut et al. (1995) profondes 0.663 1 0.475xW ml O2/h Mytilus edulis Hamburger et al. (1983) Mytilus 0.48 à 1.32 ml O /h Camacho et al. (2000) 2 galloprovincialis1 Järnegren et Altin 0.12 ml O /h/g Acesta excavata1 2 (2006) Respiration Navarro et Thompson 0.006-0.08 ml O /h/g Modiolus modiolus1 2 (1996) Bayne (1976); Vahl 0.25-0.54 ml O /h/g Mytilus edulis1 2 (1973) Bathymodiolus 0.083-0.098 ml O /g/h Smith (1985) 2 thermophilus2 Bathymodiolus 0.23xW0.38 ml O /g/h Smith (1985) 2 thermophilus2 Bathymodiolus 0.098xW0.48 ml O /g/h Smith (1985) 2 thermophilus2

1 L’équation présentée dans le papier de Martins et al. (2008) était e2.69W0.76 et avait pour unité des mol O2/ g poids sec total/h. Cette équation est une fonction croissante du poids, alors que la respiration par gramme d’individus devrait être une fonction décroissante du poids. Nous avons donc pris la liberté de corriger cette équation telle que montrée dans le Tableau 7

108 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

L’excrétion est la partie non assimilée de l’énergie ingérée. Elle est donc sensible, du moins pour les moules côtières, aux mêmes paramètres que l’efficacité d’assimilation, notamment la concentration en particules de l’environnement : des pseudos-fèces sont produites à des concentrations supérieures à 20 000 cellules (de plancton, en général)/mL (Foster-Smith, 1975; Thompson et Bayne, 1972, 1974).

Flux d’entrée alimentant le système et flux de sortie. Les valeurs de flux d’entrée (variables de forçage) bénéficient de données de concentrations mesurées sur les sites de Tour Eiffel lors de la campagne MoMARETO (2006). Les concentrations en sulfures totaux dissous et les températures relevées sur 12 unités d’échantillonnage (Sarrazin et al., 2015) sont utilisées comme valeurs d’entrée du système. Le méthane d’entrée est calculé à partir d’une relation linéaire méthane-température calibrée sur le site (Sarradin, communication personnelle). La concentration en POC est une valeur moyenne mesurée également sur l’édifice (Desbruyères et al., 2000, Khripounoff et al., 2008). Ces concentrations doivent être transformées en flux (i.e. en mol /L/j) afin de connaitre les quantités qui passent au-dessus des moules par unité de temps.

Un flux est une vitesse de courant que multiplie une section d’entrée. La vitesse du courant est donnée par la relation linéaire avec la température décrite dans Sarrazin et al. (2009):

� (��/�) = 11.566 × ����é������ (°�) − 7.8433 Eq.8

La hauteur H du système est définie par la hauteur de colonne d’eau sur laquelle les moules ont une influence. Ce paramètre dépend de la vitesse du courant (Fréchette et al., 1989) mais cette variabilité ne sera pas prise en compte dans ce modèle. Cette grandeur a été mesurée de nombreuses fois au-dessus des moules côtières en observant la décroissance de la concentration en particules en fonction de la distance au fond (Dolmer, 2000; Edwards et al., 2005; Fréchette et al., 1989).

Le courant qui passe au-dessus des moules traverse la section d’entrée latérale du système (Figure 44). Cette section a une aire de H x 1=0.5 m². Le flux d’entrée FE qui apporte les différentes concentrations est donc FE= 0.5 x v (m3/s)

Au sein du système, ce flux va rester au-dessus des moules pendant une période nommée le temps de résidence TR, qui vaut le volume (H x 1m²) du système divisé par le flux (en s), soit ici : TR= (1 x H)/FE =0.5/(0.5 x v) =1/v (s). La dilution est l’inverse du temps de résidence. Elle permet d’appliquer le flux au volume du système. Les flux de POC, de TdS et de CH4 au- dessus des moules sont donc obtenus en multipliant les concentrations par la dilution.

109 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

Tableau 8. Paramètres utilisés pour la définition du système et des variables de forçage du modèle. H : hauteur du système, désignant la hauteur de colonne d’eau sur laquelle les moules ont une influence. [POC] : concentration en matière particulaire. 1 : Espèces côtières. ; 2 : Espèces des sources hydrothermales ; 3 : Espèces des sources froides. Les valeurs de paramètres utilisées dans le premier modèle sont dans les cases grises.

Valeur (gamme Paramètre Espèce Référence biblio) Dolmer (2000) ; Fréchette H (m) 0.5 Mytilus edulis1 et al. (1989) Desbruyères et al. (2000), [POC] 392 µM Edifices Tour Eiffel et Sintra Khripounoff et al. (2008)

On fait l’hypothèse que les flux de sortie emportent ce qui n’a pas été consommé et ce qui a été rejeté à chaque pas de temps.

3.2.2.4. Paramétrisation Tous les paramètres sélectionnés ont été convertis afin que les unités soient homogènes (rappel : l’unité de surface est le m², l’unité de temps est le jour) : la biomasse de moules étant en g C/m², les flux qui partent ou arrivent aux modioles sont en g C/m²/j, et les variables d’état chimiques (POC, TdS et CH4) étant en mol/L les flux en mol/m²/j sont convertis en mol/L/j.

3.3. Conclusions

Afin de modéliser la réponse de la faune hydrothermale aux changements physico-chimiques du fluide, deux composantes de la dynamique des espèces ont été sélectionnées : le réseau trophique et l’effet structurant de la composition du fluide sur la distribution des espèces. Les données récoltées sur la faune de Tour Eiffel ont permis de sélectionner les espèces pour lesquelles les régimes trophiques sont bien connus. Un modèle trophique basé sur ces espèces a été conceptualisé. Un deuxième modèle concernant la biogéochimie du fluide a été mis au point en dehors de cette thèse et prédit la concentration en divers éléménts le long du gradient de dilution ainsi que la production primaire potentielle microbienne. En couplant ces deux modèles, il sera possible de représenter la dynamique de la faune hydrothermale de Tour Eiffel à travers sa réponse aux changements physico-chimiques du fluide et les relations trophiques.

Un bloc important du modèle trophique est Bathymodiolus azoricus, l’espèce la plus étudiée de l’édifice. Sa prépondérance dans l’environnement lui confère sans doute un rôle important dans le fonctionnement de l’écosystème. Un précédent modèle a été construit sur cette espèce. Il est ici mis à jour et modifié afin de modéliser la réponse de la biomasse de la modiole aux changements du fluide hydrothermal. Le modèle a de nombreuses fois évolué au cours

110 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts de la thèse. Un premier concept a été présenté dans ce chapitre. Il bénéficie de données de la littérature (voir 2.4) et de données de forçage environnemental récoltées en 2006 sur l’édifice (Sarrazin et al., 2015). Pour le valider, il faut comparer les biomasses prédites dans certaines conditions de température et de sulfures d’hydrogène, aux biomasses réellement observées dans ces mêmes conditions.

111 Chapitre 3 : Des connaissances aux concepts

112

Chapitre 4. Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Figure 46. Périphérie de Tour Eiffel, champ hydrothermal Lucky Strike. MoMARSAT 2015 © Ifremer

Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

L’objectif de cette étude était de récolter autant de données que possible sur la biomasse des espèces du champ hydrothermal Lucky Strike et sur les limites de leur distribution le long du gradient de mélange, afin d’en déduire leurs preferendum d’habitat et leur tolérance aux conditions environnementales.

Elles ont été récoltées au cours de la campagne MoMARSAT 2014, avant d’avoir conceptualisé le modèle sur Bathymodiolus azoricus. Les données recherchées concernaient donc toute la faune récoltée et identifiée. Une partie des résultats ont été publiés dans l’article qui suit, tandis que d’autres sont présentés à la fin de ce chapitre et en Annexe 1. De plus, deux expériences ayant pour but l’estimation de la croissance des modioles à court et long terme ont été faites pendant cette campagne. Les résultats sont présentés en Annexe 2.

La finalité est d’utiliser ces données pour contraindre le modèle sur Bathymodiolus azoricus, puis, plus tard, le modèle écosystémique.

115 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

116 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Published as:

Bérengère Husson, Pierre-Marie Sarradin, Daniella Zeppilli and Jozée Sarrazin, Picturing thermal niches and biomass of hydrothermal vent species, Deep-Sea Research Part II, http://dx.doi.org/10.1016/j.dsr2.2016.05.028

ABSTRACT: In community ecology, niche analysis is a classic tool for investigating species’ distribution and dynamics. Components of a species’ niche include biotic and abiotic factors. In the hydrothermal vent ecosystem, although composition and temporal variation have been investigated since these deep-sea habitats were discovered nearly 40 years ago, the roles and the factors behind the success of the dominant species of these ecosystems have yet to be fully elucidated. In the Lucky Strike vent field on the Mid Atlantic Ridge (MAR), the dominant species is the mussel Bathymodiolus azoricus. Data on this species and its associated community were collected during four oceanographic cruises on the Eiffel Tower edifice and integrated in a novel statistical framework for niche analysis. We assessed the thermal range, density, biomass and niche similarities of B. azoricus and its associated fauna.

Habitat similarities grouped mussels into three size categories: mussels with lengths ranging from 0.5 to 1.5 cm, from 1.5 to 6 cm, and mussels longer than 6 cm. These size categories were consistent with those found in previous studies based on video imagery. The three size categories featured different associated fauna. The thermal range of mussels was shown to change with organism size, with intermediate sizes having a broader thermal niche than small or large mussels. Temperature maxima seem to drive their distribution along the mixing gradient between warm hydrothermal fluids and cold seawater. B. azoricus constitutes nearly 90% of the biomass (in g dry weight /m²) of the ecosystem. Mean individual weights were calculated for 39 of the 79 known taxa on Eiffel Tower and thermal ranges were obtained for all the inventoried species of this edifice. The analysis showed that temperature is a suitable variable to describe density variations among samples for 71 taxa. However, thermal conditions do not suffice to explain biomass variability. Our results provide valuable insight into mussel ecology, biotic interactions and the role of B. azoricus in the community.

Keywords: Bathymodiolus azoricus, OMI, habitat, niche, Mid-Atlantic Ridge, Lucky Strike

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4.1. Introduction

The scientific concepts of the limits of life in the deep ocean were pushed back in 1977 with the discovery of organisms proliferating around hydrothermal vents (Corliss et al., 1979). Since then, these communities and their physico-chemical habitats have been extensively studied worldwide: in the Pacific (e.g. Kim and Hammerstrom, 2012; Lutz et al., 2008; Sarrazin and Juniper, 1999; Sen et al., 2013; Urcuyo et al., 2003), Atlantic (e.g. Copley et al., 2007, 1997; Fabri et al., 2011; Sarrazin et al., 2015; Van Dover and Doerries, 2005), and Indian (e.g. Van Dover et al., 2001) oceans. Vent communities are often dominated by invertebrates living in association with symbionts (Léveillé et al., 2005) such as siboglinid tubeworms in the Pacific and bathymodiolin mussels or bresiliid shrimp in the Mid-Atlantic Ridge (MAR), which aggregate in patches (e.g. Tsurumi and Tunnicliffe, 2001). However, much is still unknown about what determines the success of these species and the factors behind the distribution of their associated communities.

The ecological niche is a key concept in understanding species distribution. It refers to a fundamental concept in community ecology that was developed by Grinnell (1917) and (Elton, 1927). The Grinnellian niche deals with the impact of the geographical habitat, including its biotic and abiotic components, on the distribution of a species at a location, whereas the Eltonian niche focuses more on biotic aspects, such as the trophic food web and interspecific competition. Later, the ecological fundamental niche of a species was defined by Hutchinson (1957) as the hypervolume defined by abiotic and biotic conditions and resource ranges in which a species can survive. Niche breadth, also called niche width (see e.g. Colwell and Futuyma, 1971), is thus interpreted as the range of abiotic conditions that a species can cope with; the interspecific degree of niche overlap provides insights on potential biotic competitions. The realised niche is the combined result of environmental conditions and biotic pressure. More recently, Chase and Leibold (2003) enriched the concept by including the impact of a species on the ecological factors of its niche in the definition of a niche.

Biotic and abiotic components of hydrothermal vent species niches have often been studied separately. Along the dilution gradient between seawater and hydrothermal fluids, highly variable physico-chemical conditions strongly structure species assemblages (Gollner et al., 2010a; Luther et al., 2001; Marsh et al., 2012a; Podowski et al., 2010; Sarrazin et al., 1999). Survival capacities of vent species in these warm, hypoxic and toxic environments have been the focus of several studies (e.g. Bates et al., 2010; Shillito et al., 2006). Given that temperature is linked to the dilution of the hot hydrothermal fluid in the cold ambient seawater (Le Bris et al., 2006a), warmer environments are generally also more toxic. Behavioural strategies and

119 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse metabolic mechanisms involved in the tolerance to toxic components have been studied in hydrothermal species dealing with constraining conditions (e.g. Company et al., 2004; McMullin et al., 2000).

Biotic interactions are mainly investigated through trophic networks, estimated using stable isotopes and fatty acids (e.g. Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009; Portail et al., 2015). Fewer studies have simultaneously estimated the biomass and the link between density distributions and food-web structure (Bergquist et al., 2007). Due to the restrictions of working in an isolated and extreme environment, competition, territoriality and predatory behaviour are more recent topics in deep-sea research which require setting up manipulative field experiments (Levesque et al., 2003; Micheli et al., 2002) or analysing imagery (Grelon et al., 2006; Matabos et al., 2015; Podowski et al., 2009; Sen et al., 2013). Species assemblage distribution and composition also rely on the succession of species that occurs during the colonising processes after disturbance (e.g. Shank et al. 1998, Mullineaux et al. 2010, Gaudron et al. 2012, Sen et al. 2014, Gollner et al. 2015a). Observed successional patterns include both facilitation and inhibition phenomena (e.g. Mullineaux et al. , 2012, 2003; Sarrazin et al., 2002).

On the MAR, two northern vent fields, Menez Gwen and Lucky Strike, are dominated by the bathymodiolin mussel Bathymodiolus azoricus (Desbruyères et al., 2001). The mussel was described by (Cuvelier et al., 2011b) as the climax community on the Eiffel Tower vent edifice in Lucky Strike vent field. The factors that determine its success and that of its associated community are still poorly understood. The aim of this study was to further assess the success and role of B. azoricus, through the analysis of its niche and those of its associated community. Using a novel statistical framework, we addressed the following questions: (i) what is the thermal range in which B. azoricus and its associated species occur? (ii) What are the biotic descriptors (densities, biomasses and niche similarities) of the whole community? We used both density and biomass data to gain insight on the role of B. azoricus in the community. All data were collected on the well-studied Eiffel Tower edifice located in the Lucky Strike vent field.

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4.2. Materials and Methods

4.2.1. Study site

Figure 47. Map of the study site location. (A) Lucky Strike (LS) vent field on the Mid-Atlantic Ridge and (B) Eiffel Tower edifice in the geomorphological context of LS, with the central lava lake and surrounding active edifices (pink squares).

Discovered in 1992 during the FAZAR expedition, Lucky Strike (LS) is a basalt-hosted vent field (Langmuir et al., 1997) situated in the Azores Triple Junction on the MAR (37°17.29’N, 32°16.45’W) at a mean depth 1700 m (Desbruyères et al., 2001). More than 20 sulphide edifices are distributed around a large central lava lake (Ondréas et al., 2009) with a magmatic chamber located at 3 km depth (Singh et al., 2006). The hydrothermal fluids of LS are strongly controlled by geological settings in four areas (north-western, north-eastern, south-western and south-eastern areas), with the source of the south-eastern region being different from the three others (Barreyre et al., 2012). The Eiffel Tower edifice is the most studied vent edifice of this south-eastern region (Figure 47A and B). This 11 m high sulphide edifice has been thoroughly studied for more than 20 years. The edifice consists of a massive sulphide deposit and an underlying surrounding periphery that extends out to about 20 m (Cuvelier et al., 2009). Hydrothermal activity occurs through black smokers, flanges or diffusion zones, while the eastern peripheral zone shows no activity (Cuvelier et al., 2009). The temperatures of the focused emissions can reach 324°C, with pH values ranging from 3.4 to 5.6. The fluids are generally richer in sulphide than in methane (Charlou et al., 2000).

Faunal colonisation of vent ecosystems occurs only toward the end of the dilution gradient. Out of the six assemblages characterised by Cuvelier et al. (2009), five are visually dominated

121 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse by mussels, differing in size and in the presence or absence of microbial mats, that colonise a narrow range of low temperature habitats. Indeed, mean temperatures range from 4.8°C to 8.8°C (Sarrazin et al., 2015) in the mussel assemblages. The sixth assemblage defined by Cuvelier et al. (2009) is composed of shrimp, mainly Mirocaris fortunata that inhabit warmer habitats, with temperature up to an average of 9.5°C (Cuvelier et al., 2011a). The diversity varies strongly along the fluid mixing gradient, with higher densities and species richness observed in low temperature habitats (Sarrazin et al., 2015)

4.2.2. Sample collection

The data used in this study come from four different cruises carried out on the Eiffel Tower edifice with the ROV Victor6000 between 2005 and 2014 (Table 9). Two of these cruises, EXOMAR and MOMARETO, provided faunal inventories whose data were used here for community biomass and niche analyses. The third cruise, MoMARSAT 11, allowed the collection and computation of meiofaunal biomass. Finally, the fourth cruise, MoMARSAT 14, produced additional biomass data for macrofauna (Table 9).

During EXOMAR, five neighbouring assemblages of small mussels and their associated communities were sampled (Table 9) while during MOMARETO, 12 distinct mussel assemblages were exhaustively sampled (Table 10, see Sarrazin et al. 2015 for major results and sampling details). Both cruises used the same sampling protocol: (i) discrete temperature measurements prior to sampling using the ROV temperature probe (EXOMAR) or an autonomous NKE (MOMARETO) temperature probe at several points in the assemblage, during at least 2 minutes; (ii) faunal sampling using the ROV suction sampler and arm grab, as described in Cuvelier et al. (2012); (iii) on board, sample sieving through a 63 µm mesh and sample preservation. Taxa coming from both cruises have sometimes been identified at different taxonomic resolutions. In these cases, higher taxa names were used and included in all analyses. To compare samples using the same set of environmental factors, only temperature data (°C) were used in this study. Temperature was shown to be a good proxy for the chemical habitats, especially on a known hydrothermal site (Le Bris et al., 2006a). During MoMARSAT 11, size measurements were used to evaluate meiofaunal biomass (Table 9 see Zeppilli et al. (2015) for major results and sampling details).

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Table 9. Sample collection and data used for analysis. (A) Mussel thermal ranges and (B) Mussel niche biotic descriptors (biomass and density of associated species). PCA: Principal component analysis; OMI, Outlier Mean Index; HC, Hierarchical clustering; SIM, niche similarity test. EXOMAR MOMARETO MoMARSAT 11 MoMARSAT 14 Year 2005 2006 2011 2014 Cruise Vessel L'Atalante Pourquoi pas? Pourquoi pas? Pourquoi pas? Remotely Operated Vehicle Victor6000 Victor6000 Victor6000 Victor6000 Mussel assemblage Mussel assemblage Colonisation Mussel assemblage Type of experiment sampling sampling experiments sampling Mussel beds sampled 5 12 0 4 Meio and Fauna sampled Meio and macrofauna Meiofauna Macrofauna Data macrofauna Taxa inventory 41 71 0 0 4% formalin, 70% 4% formalin, 70% Taxa preservation 4% formalin 4% formalin ethanol after 2 days ethanol after 2 days Use Species inventory Species inventory Biomass Biomass Mussel length and biomass Yes Yes No Yes Data used for analysis of mussel PCA-, OMI-, HC- and niche Yes Yes No Yes SIM-mussel Macrofaunal biomass No Yes No Yes Data used for analysis of Meiofaunal biomass No No Yes No community niches PCA-, OMI-, HC- and Yes Yes No No SIM-community

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For the three cruises during which mussel assemblages were sampled (Table 9) all mussel shells longer than 5 mm were measured (Table 10). Some shells were crushed and unmeasurable, but were more or less of the same size range as those measured in the same sample. Crushed shells in a given sample did not amount to more than 17.1% of the total number of mussels collected, except for one MOMARETO sample (06_6, see Table 10), for which crushed shells constituted 49.2% of the total number of mussels. Mussels with shells smaller than 5 mm were considered juveniles. Sampled surfaces were estimated in triplicate using imagery analysis with ImageJ© software (rsb.info.nih.gov/ij/).

Table 10. Mussel assemblages sampled during each cruise, with sampling surface (m²), total number of mussels sampled, total number of small (<5 mm) mussels, total density (ind./m²), and mean, minimal and maximal temperatures in the sampled assemblage. Total Small Total Temperature (°C) Mussel Surface number Cruise mussels density assemblages (m²) of (<5 mm) (ind./m²) Mean Min Max mussels 05_1 0.040 29 0 725 5.3 3.7 6.7 05_2 0.086 479 61 5570 5.48 4.4 7.4 EXOMAR 05_3 0.009 291 15 31630 4.95 4.6 7.0 05_4 0.017 190 1 11176 4.95 4.6 7.4 05_5 0.190 422 7 2221 6.08 4.8 7.4 06_1 0.062 339 187 5468 4.91 4.4 5.8 06_2 0.070 60 13 857 6.5 4.8 10.3 06_3 0.082 183 90 2232 5.35 4.7 6.5 06_4 0.049 185 72 3776 5.67 5.0 6.6 06_5 0.049 395 208 8061 5.11 4.5 6.0 06_6 0.077 61 13 792 6.04 4.8 7.8 MOMARETO 06_7 0.010 12 4 1200 5.39 4.8 6.1 06_8 0.028 6 0 214 7.49 5.0 10.1 06_9 0.013 94 53 7231 4.79 4.5 5.0 06_10 0.061 90 32 1475 8.79 5.2 14.2 06_11 0.033 163 102 4939 4.85 4.6 6.0 06_12 0.032 281 124 8781 4.8 4.6 6.4 14_1 0.043 141 0 3310 6.09 4.7 9.2 14_2 0.032 116 27 3659 6.81 4.7 14.1 MoMARSAT14 14_3 0.035 208 39 5926 6.74 4.8 8.5 14_4 0.054 860 452 15985 4.84 4.7 5.2

4.2.3. Biomass experiments

Length-weight relationships were modelled for three taxa: B. azoricus, M. fortunata and at least three unidentified polynoid polychaete taxa (Table 11). All other mean individual weights were obtained by pooling individuals together to measure their biomass or were based on published literature. Total wet weight (flesh and shell), flesh wet weight, dry weight, ash weight, and ash-

124 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse free dry weight were measured individually on a total of 791 B. azoricus from 3 cruises (Table 9). Dry weights were measured after at least 24 h at 60°C and ash weights were measured after at least 12 h at 550°C. These data were used to model length-weight relationships following the standard equation:

� = ��� Eq.9 where W is the calculated weight (g) and L the (straight) length of the body (or the shell, for B. azoricus), measured with a calliper, in mm. Regression coefficients a and b were computed using log-normal regression. Residual normality and homoscedasticity were validated visually. The analysis of variance of the model revealed a strong cruise effect, with the EXOMAR cruise having the strongest effect, and normality of residuals was not validated. Therefore, the EXOMAR data were removed and a second model using the 334 mussels from the MOMARETO and MoMARSAT 14 cruises only was validated, and used in the rest of the analysis (Table 11). Biomass of all other measured mussels was calculated using the second, validated model. Juvenile mussel biomass was estimated by applying the model for a length of 4.9 mm and multiplying the result by juvenile density in each sample. Although the length- weight relationship was based on mussels with shell lengths at least 5 mm, the value of 4.9 was chosen so that the extrapolation of the juvenile weight would be as close to the limits of the relationship as possible. Therefore, juvenile biomass was likely over-estimated. Similarly, the length-weight relationships were modelled on 259 polynoids (mainly Branchipolynoe. seepensis) and 90 M. fortunata shrimp from MoMARSAT cruises (Table 11). When the number of specimens was not sufficient to model length-weight relationships, individuals were pooled to obtain mean individual dry weights. If the number of individuals was not sufficient, mean individual dry weights were taken from the literature on deep-sea fauna, sometimes from a different ecosystem (e.g., Tanaidacea, whose weight was calculated from abyssal plains, and may thus not have the same size as sampled individuals). Conversion coefficients were used to obtain species dry weights (Ricciardi and Bourget, 1998) when needed.

Biomass were calculated for copepods using the volumetric equation by Warwick and Price (1979):

V = C. L. w2 Eq.10 where V is the volume in nL, L the length and w width of the body in mm, and C is a dimensionless shape factor. The shape factor used is from Warwick and Gee (1984). For nematodes, the formula by Andrassy (1956) was preferred:

(3)� = � × �2 × 0.063 × 10−5 Eq.11

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4.2.4. Data analysis

Our study is divided into two parts. The first part focuses on the biotic (biomass, density and niche similarities) and abiotic niche descriptors (thermal conditions) around B. azoricus (Analysis of mussel niche, Table 9). Niches of different mussel size classes are compared. The second part of the study assesses the same abiotic and biotic niche descriptors of the sampled community (Analysis of community niches, Table 9). Both parts use multivariate analyses methods that require a principal component analysis (PCA) on environmental variables as a baseline. All analyses were performed in R 3.2.0 (R Core Team, 2015a).

4.2.4.1. Thermal conditions and comparison of biomass and density among them Four temperature descriptors were calculated for each sampling site: the mean (Mean.T), the minimum (Min.T), the maximum (Max.T) and the standard deviation (Std.T). Pearson’s correlation was used to select non-redundant variables. Then, two PCAs were conducted on remaining temperature variables using the vegan package (Oksanen et al., 2015). The first PCA, hereafter referred as “PCA-mussel”, was based on 21 sampling units from the EXOMAR, MOMARETO and MoMARSAT 14 cruises. The second PCA analysis, hereafter referred as “PCA-community”, was conducted on 17 sites from the MOMARETO and EXOMAR cruises.

The centre of PCA-mussel and PCA-community represents the mean thermal conditions of the whole studied area, i.e. the average thermal conditions in mussel assemblages. A 2D kernel density, computed with the kde function in the ks package (Duong, 2015) and weighted by the square of the standardised relative density (or biomass) of the species at each sampling site, was applied on the plans defined by both PCAs. It maps, for a given species, areas of the PCA plot where high densities of sampling points with high species density or biomass are located, thus highlighting the “optimal” thermal niche of this species. Applied on PCA-mussel and PCA- community, it allowed to visualize and compare dry weight and density of respectively (i) B. azoricus and (ii) each sampled taxon among thermal conditions. Both PCA served as baseline for the rest of the analysis of mussel niche and the analysis of community niches respectively (Table 9). For PCA-community, the set of species was reduced to specimens for which both density and mean individual dry weights were available.

4.2.4.2. Building species niche The niche of a set of species is studied using the outlier mean index (OMI) created by Dolédec et al. (2000), and computed using the “niche” function of R package ade4 (Dray et al., 2007). On a PCA of environmental parameters, sampling points are weighted by the species’ relative density or biomass. The centre of gravity of these weighted points is the species average

126 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse position in the scatterplot defined by the PCA, i.e. the average environmental conditions in which a species thrives. The OMI, also called “marginality”, is a parameter that gives the squared distance between the species centre of gravity and the PCA centre. The higher this distance is, the more different the species niche thermal conditions are from the average conditions of the study (i.e. the centre of the PCA). A permutation test is used to check the significance of this index, indicating if species marginality is significantly higher than expected by chance. If significant, this test means that the species distribution is not independent of the environmental variables used in the PCA. Other output parameters of the OMI analysis are a measure of niche breadth: tolerance (Tol), which is the variance around the centroid, and the residual tolerance (RTol), which corresponds to the part of the variance that is not explained by the environmental variables used in the PCA, and thus indicates whether the chosen variables are suitable for the niche analysis. Marginality (OMI), tolerance (Tol) and residual tolerance (Rtol) constitute the total inertia of the niche and can be expressed as percentages of this inertia. At the same time, OMI analysis also identifies PCA environmental variables that best differentiate the niches of studied species. Graphic representation of the OMI analysis is a deformation of the PCA plot. This method is particularly efficient for describing species niches because, unlike other univariate or multivariate analyses, it does not make the assumption of a linear or unimodal response of faunal descriptors to environmental drivers.

OMI-mussel, based on PCA-mussel (Table 9) was conducted to describe the thermal niche of B. azoricus across different size classes. To do so, mussel lengths of all cruise data were included in 17 size categories, from <5 mm (juveniles) to >80 mm at 5 mm increments. Size categories can group mussels of similar weights; therefore there were no significant differences in any step of the analysis on biomass or density data, and only density results are shown. To highlight mussel size categories sharing the same thermal niche, outputs, i.e. (i) OMI, Tol and Rtol, along with (ii) the centre of gravity coordinates in the PCA plot, were used in a hierarchical clustering analysis, called HC-mussel, using the HCPC function in the R package FactoMineR (Husson et al., 2015). Thermal niche analyses of the community were performed using the OMI-community, based on the PCA-community. Only densities, which were available for each 79 taxon of the study, were used. To determine groups of taxa sharing similar thermal conditions, a hierarchical clustering analysis (HC-community) was performed.

4.2.4.3. Calculating niche overlap and testing similarity Niche overlap between species was studied using Broennimann et al. (2012) methods. The 2D kernel density mapped on the PCA plot represents the niche of a species on a grid of size R x R, where R is the number of rows and columns that divides the space (i.e. the resolution).

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Overlap between two niches is computed through the calculation of the metric D (Schoener, 1970):

Eq.12 �1,2 = 1 − 0.5 ∑(�1�� − �2��) �� where p1ij and p2ij are the values of each kernel density on the point of coordinates ij in the R x R grid. The calculated index, D, is comprised between 0 (no overlap) to 1 (complete overlap). A similarity test evaluates whether the observed D is greater than expected by chance. To compute the similarity between niche X and Y, niche Y is translated through the PCA plot n times, n being the number of permutations chosen, and the overlap between X and the simulated niche Y is calculated. The same method is applied with a random X niche and a fixed Y niche. If the observed D is higher than 95% of all simulated values of D, then the niches are considered to be similar.

In the analyses of mussel niche (Table 9), a similarity test (SIM-mussel) was first conducted for each combination of the different size categories, with n=100 permutations each time. Similarly, in the analysis of the community niches (Table 9), similarity tests (SIM-community) were conducted on each pair of the 79 studied taxa, with n=100 permutations, to reveal taxon associations. Thermal ranges were extracted for each taxon.

4.3. Results

4.3.1. Bathymodiolus azoricus niche analysis

4.3.1.1. Thermal conditions in mussel assemblages Mean temperature in mussel assemblages were comprised between 4.8 and 8.8°C, with minimum values of 3.7°C and maximum values of 14.2°C. Standard deviations varied from 0.1 to 2.7°C. As the standard deviations of temperature were strongly correlated with mean temperatures (corr= 0.92), only Mean.T, Min.T and Max.T were used in PCA-mussel and PCA- community.

The PCA-mussel explained 96.7% of the variance, with 76.0% on the first axis (Figure 48A and B). All three variables were very well represented (∑cos2= 0.94, 0.99 and 0.97 for Mean.T, Max.T, Min.T, respectively) and were strongly correlated with the first axis (95.8%, 73.9% and 90.4% for Mean.T, Max.T, Min.T, respectively). Max.T and Mean.T contributed strongly to the construction of the first axis (35.8 % and 40.2%, respectively). The second axis was only explained by Min.T (corr=-0.67, p.value=0.0009). All samples were very well represented, with

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05_4 (EXOMAR, Table 10) being the less well-represented sample with ∑cos2=0.72. Four samples (06_10, 06_8, 05_1 and 14_2, Table 10) were more extreme and contributed strongly to the PCA plot. PCA-mussel mapped two thermal zones with two subsections differentiated by minimal temperatures. On the PCA plot, the highest density of samples occurred on the right-hand side of the plot, close to the origins, indicating non-homogenous distribution along the thermal gradient (Figure 48A and B).

4.3.1.2. Mussel length-weight relationships Mussels (n=334) were used for the calibration of the mussel length-weight relationships (Table 11). Flesh wet weight accounted for 40.03 ± 10.08% of total wet weight (i.e. with shell). Dry weight was about 14.31 ± 4.05% of flesh wet weight and 5.78 ± 2.38% of total wet weight. Ash weight accounted for 20.61 ± 16.22% of dry weight, 3.08 ± 3.24% of wet weight and 1.19 ± 0.89% of total wet weight. Finally, ash-free-dry-weight (AFDW) constituted 79.95 ± 14.52% of dry weight, 11.31 ± 3.57% of wet weight and 4.63 ± 2.06% of total wet weight. None of these values varied with mussel size, except for the ratio flesh wet weight-to-total wet weight, which increased slightly with size.

Table 11. Length-weight relationships of three common taxa on Eiffel Tower edifice. W, weight (g); L, length (mm); n, number of individuals used to model the relationships. Flesh wet Ash-free dry n R² Dry weight R² R² weight weight Bathymodiolus � = � = � = 334 0.99 0.98 0.96 azoricus �−10.23 × �2.93 �−12.21 × �2.93 �−12.78 × �3.02 � = � = � = Polynoids 259 0.96 0.94 0.95 �−11.82 × �3.60 �−11.86 × �3.06 �−12.23 × �3.15 Mirocaris � = � = � = 90 0.98 0.98 0.96 fortunata �−13.35 × �3.11 �−10.23 × �2.93 �−10.23 × �2.93

4.3.1.3. Mussel biomass along the gradient In samples shown on PCA-mussel, mussels had an average density of 5977 ind./m², with a range from 214 to 31 630 ind. /m². The highest densities were observed in the cooler habitats (31 630 ind. / m² in 05_3, 15 997 ind. / m² in 14_1, Mean.T=6.1, Min.T=4.7, Max.T=9.15; Table 10) as shown by the weighted kernel density (Figure 48A). 80% of the highest densities (i.e. all samples comprised in the outermost 20% contour limit) were greater than 792 ind. /m². For this area, temperatures were greater than 4.4°C but less than the maximum of 9.2°C, with a mean of 5.4°C. Only four samples showed densities equivalent to or greater than 80% of maximal weighed kernel density, with high variability, varying from 2 232 to 31 630 ind./m². Their temperatures ranged from 4.6 to 7.4°C, with a mean of 5.7°C (Figure 48A).

Estimated dry weights ranged from 74.3 to 3139.0 g/m², with a mean at 784.2 ± 724.9 g/m². In contrast to density data, total mussel biomass was higher on the left-hand side of the PCA plot,

129 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse indicating higher dry weights in warmer habitats (3139 g/m² in sample 14_03, and 2187 g/m² in sample 14_2, Mean.T=6.8, Min.T=4.7, Max.T=14.2, Table 10, Figure 48B). However, the 20% and 40% contours extended to the right and also to the top left-hand part of the plot, showing relatively high biomass all along the thermal gradient. Samples located inside the 20% contour showed more than 214 ind. /m² and 156.2 g dry weight/m², with a mean of 865.7 g dry weight/m². The thermal environment ranged from 4.4 to 14.1°C, with a mean of 5.6°C. The highest biomass, comprised in the 80% contour, had the same minimum biomass of 156.2 g dry weight/m², but a mean of 1121.9 g dry weight /m², indicating high variability in similar thermal environments (Figure 48B). Temperatures in this area were greater than 4.7°C but less than 9.2°C, with a mean of 6.2°C.

Figure 48. Thermal realised niche of Bathymodiolus azoricus in terms of density and dry weight. Grey gradient map of the 2D kernel density weighted by (A) squared relative densities or (B) dry weight of B. azoricus at each point of the gradient. Dashed contours indicate the levels of 80, 60, 40 and 20% of maximal kernel density, from the inner to the outer contours.

4.3.1.4. OMI analysis As revealed by the OMI-mussel, each size category occupied a different thermal niche. This niche changed in overall position and in breadth with shell length (Figure 49A). Smaller size mussel niches are situated on the left-hand side of the niche plot, presenting low minimum, maximum, and mean temperatures, in contrast to larger size categories (Table 12). Mean position along the first axis (Figure 49B) moves toward warmer habitats with each increment in size, except for categories S11 and S16 (Table 12). Standard deviations widened between S1 to S12 before shrinking afterwards, indicating broader niches for mussels of intermediate

130 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse size categories (between S8 and S14). From Figure 49A and B, each niche partially overlaps with neighbouring size categories, but smaller (S1 and S2) and larger (S15 and S16) niche categories are distinct. Mean position along the second axis did not vary with size, but standard deviations increased for larger size classes, showing resistance to higher temperature maxima and minima (Figure 49A).

Figure 49. Thermal niches of mussel size categories. (A) OMI analysis two dimensional plot. Each ellipse represents the thermal niche of a size category. The centroid is the centre of gravity of samples weighted by the density of the size category. The ellipse is drawn as in the ade4 package, at a distance of k*standard deviation, with k=1.5. The size category label is not always located at the centre of the ellipsoid. (B) Mean position of size categories ± k standard deviation along the first axis of the niche analysis. Dotted line represents the second axis of the niche analysis.

131 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Table 12. Bathymodiolus azoricus mussel size category limits (in mm) (Figure 49); mean and standard deviation of density (ind/m²); average mean, average minimal and average maximal temperatures (°C) in the habitat; absolute temperature minima and maxima in the habitat (°C); results of Outlier Mean Index analysis with inertia, marginality (OMI), tolerance (Tol), and residual tolerance (Rtol) as percentage of inertia and results of the permutation test (p.value). Asterisks indicate size classes with non-independent distribution regarding thermal variables. Size (mm) Density (ind/m²) Average temperatures (°C) Thermal range (°C) OMI analysis Permutation test min max mean sd mean min max min max inertia omi tol rtol p.value Juv 0 5 1664 2118 5.7 4.7 7.6 4.4 14.2 2.05 37.7 46.3 16.0 0.0490* S1 5 10 367 779 5.3 4.6 6.7 3.7 10.3 1.66 70.1 8.6 21.3 0.1420 S2 10 15 351 658 5.5 4.6 7.2 3.7 14.2 1.59 57.2 20.7 22.0 0.1595 S3 15 20 676 1840 5.6 4.6 7.4 3.7 14.2 0.99 65.2 17.6 17.2 0.3956 S4 20 25 899 2383 5.6 4.6 7.6 3.7 14.2 0.96 65.4 16.8 17.8 0.4174 S5 25 30 667 1492 5.7 4.6 7.8 3.7 14.2 1.03 57.7 24.5 17.8 0.3421 S6 30 35 306 464 5.5 4.6 7.3 3.7 14.1 1.36 30.0 42.5 27.5 0.2527 S7 35 40 201 202 5.4 4.6 7.2 4.4 14.1 1.53 7.1 70.1 22.8 0.4657 S8 40 45 186 183 5.8 4.6 7.7 3.7 14.2 2.46 2.6 72.9 24.5 0.6277 S9 45 50 133 134 5.8 4.7 7.9 4.4 14.2 2.26 1.5 71.0 27.5 0.7927 S10 50 55 119 144 5.9 4.7 8.1 3.7 14.2 3.11 7.7 71.5 20.8 0.3028 S11 55 60 97 96 5.9 4.7 8.0 4.4 14.2 2.92 1.3 67.2 31.5 0.7800 S12 60 65 78 90 5.9 4.7 8.1 4.4 14.2 3.81 11.5 74.1 14.4 0.1078 S13 65 70 59 87 6.0 4.7 8.4 4.4 14.2 4.15 23.8 58.8 17.4 0.0561 S14 70 75 46 85 6.3 4.8 9.0 4.4 14.2 3.60 47.5 35.6 16.9 0.0584 S15 75 80 43 89 6.7 4.8 9.9 4.4 14.2 5.29 65.9 20.9 13.2 0.0109* S16 80 + 29 65 6.8 4.9 10.2 4.7 14.2 4.61 62.5 25.1 12.4 0.0234*

132 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Residual tolerance ranged from 12.4 to 31.5% of total inertia; thus the variables used to describe the niches, i.e. mean, minimum and maximum temperatures at each sampling site explained 68.5 to 87.6% of niche distribution (Table 12). Marginality ranged from 1.3 to 70.1% of total inertia, with three different tendencies: (i) generally decreasing from 70.1% to 30.0% from S1 to S6, (ii) remaining below 10% from S7 to S12, and (iii) increasing again to 62.5% for S16. Intermediate size categories showed habitat preferences with a lower marginality (OMI), which means that the thermal conditions in which these mussels were found were similar to average conditions measured among all samples (the centre of the PCA). On the contrary, small and large size categories showed preferences for more marginal habitats. However, permutation tests gave significant p values only for juveniles, S15 and S16, indicating that only larger mussels and juveniles appear to select habitat based on temperature (or related factors). Tolerance varied from 8.6 to 74.1% of total inertia, with all tolerance above 65% being associated with size categories between S7 and S12 (35 to 65 mm of shell length).

4.3.1.5. Hierarchical clustering and similarity tests

Figure 50. Thermal niches of three Bathymodiolus azoricus size clusters: (A) from size category S1 (5 mm) to S7 (35 mm), (B) from S8 (35 mm) to S14 (70 mm) and (C) greater than 70 mm. Grey areas map thermal conditions where the highest densities were observed. The arrows show the directions of the temperature variables in the new plot selected by the niche analysis to highlight differences in habitat selection.

OMI-mussel results and centroid coordinates were used in hierarchical clustering HC-mussel. The PCA built on these parameters by the clustering procedure explained 77.9% of the variability of which 45.8% by the first axis. All variables are well represented on the PCA plot, with ∑cos² values comprised between 0.67 and 0.98. The clustering method that presented the lowest cophonetic correlation and highest Gower distance was the average method, and fusion levels favoured three clusters (Figure 50). Clustering was mainly driven by the centroid position along the first axis (centre of the ellipses), the OMI and the tolerance, expressed as a percentage of inertia. (1) The first cluster included juveniles as well as size classes S1 to S6 and featured higher OMIs, smaller ranges and first-axis coordinates that were more negative

133 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse than average (Figure 50A). (2) The second cluster included size categories S7 to S13, and showed larger ranges and smaller OMI values than average (Figure 50B). (3) Finally, the third cluster included the higher size categories, from S14 to S16. It had higher OMI values, and also higher than average coordinates along the first and second axes (Figure 50C). The similarity tests of SIM-mussel (Figure 70, Annexe 1) showed different results with three categories having a similar niche (juveniles, S1 and S2). The second group was composed of size S3 to S6, S7 being an intermediate niche for which overlap with all other niches was not significantly higher than expected by chance. The third group was composed of all other size categories (Figure 70).

4.3.2. Niche analysis of the Eiffel Tower community

4.3.2.1. Thermal conditions The PCA-community was very similar to the PCA-mussel (see 4.3.1.1). It explained 98.2% of the variability, with 80.4% on the first axis. All three variables were very well represented on the PCA- community (∑Cos2= 97.5, 99.9, 97.4 for Mean.T, Min.T and Max.T, respectively). They were all significantly correlated with the first axis (96.3%, 93.9% and 77.7% for Mean.T, Max.T and Min.T, respectively), and all contributed almost equally to its construction, although Max.T and Mean.T tended to dominate (contribution = 36.5% and 38.4%, respectively, versus 25% for Min.T). On the other hand, as in PCA-mussel, the second axis was only explained by Min.T (corr=-0.63, p.value=0.007, contribution=74.2%). All sampling sites are very well represented, with the least represented sample being sample 05_4 with a ∑cos2 of 0.56. The samples that contributed most strongly to the building of the PCA plot were the same as those in PCA-mussel, except 14_2.

4.3.2.2. Species inventory The inventory carried out during the EXOMAR cruise listed 41 meio- and macrofaunal taxa. During the MOMARETO cruise, a similar but more exhaustive sampling resulted in a list of 71 taxa, with 33 species in common with the EXOMAR inventory (Table 13). Only three species (Paralepetopsis ferrugivora, Xylodiscula analoga and Alvinocaris markensis), and other unidentified species from one family (Draconematidae, Nematoda), one order (Monhysterida, Nematoda) and one class (Alcyonaria, Cnidaria) were sampled during EXOMAR but not during MOMARETO (Table 13).

134 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Table 13. Taxa inventoried on the Eiffel Tower edifice. C, the cruise during which the taxa was sampled: 1: EXOMAR; 2: MOMARETO; 3: both cruises. N: the number of individuals found in the sampled assemblages. Mean wet individual weight (g) obtained from literature data: 1 Kamenev et al. (1993), sublittoral hydrothermal vents, New Zealand; 2 Bergquist et al. (2007), Endeavour, East Pacific Rise; 3 this study (number of individuals used); Decelle et al. (2010), Logatchev, Mid-Atlantic Ridge; n.a., not available. Unid.: unidentified

Phylum Class/sub-class Order/Sub-Order Family/Sub-family Genus species C N weight (g) Porifera Unid. 2 2 n.a. Anthozoa Actiniaria Unid. 2 39 n.a. Cnidaria Miractis rimicarivora 1 2 n.a. Alcyonaria 1 1 n.a. Echinodermata Ophiuroidea Ophiurida Ophiuoridae Unid. 2 3 2.90 x 10-02 [1] Annelida Polychaeta Unid. 2 9 n.a. Amphinomida Amphinomidae Archinome Unid. 2 2 n.a. Eunicida Dorvilleidae Unid. 2 32 n.a. Ophryotrocha Unid. 2 318 2.00 x 10-04 [2] Phyllodocida Glyceridae Unid. 2 1 4.35 x 10-01 [1] Glycera tesselata 2 2 Polynoidae Unid. 2 157 Branchinotogluma Unid. 2 6 Branchinotogluma fisheri 2 2

Branchinotogluma mesatlantica 2 12 2.80 x 10-01 [3] Branchipolynoe Unid. 2 72 (259) Branchipolynoe seepensis 3 959 Lepidonotopodium jouinae 2 1 Polynoinae Unid. 3 3 Lepidonotinae Unid. 2 4 n.a. Spionida Spionidae Unid. 3 13 n.a. Laonice asaccata 2 5 n.a. Prionospio unilamellata 2 6 n.a. Terebellida Ampharetidae Unid. 3 1 n.a.

135 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Phylum Class/sub-class Order/Sub-Order Family/Sub-family Genus species C N weight (g) 2.20 x 10-02 [3] Amathys lutzi 2 1994 (45) Hirudinea Unid. 2 2 n.a. Mollusca Bivalvia Mytiloida Mytilidae Bathymodiolus azoricus 3 3244 3.54 [3] (334) Caenogastropoda Elachisinidae Laeviphitus desbruyeresi 3 6 n.a. 1.41x 10-02 [3] Vetigastropoda Lepetodrilidae Lepetodrilus atlanticus 3 153 (129) 5.74 x 10-03 [3] Pseudorimula midatlantica 3 70 (59) 4.58 x 10-03 [3] Skeneidae Protolira valvatoides 3 613 (184) Heterobranchia Orbitestellidae Lurifax vitreus 3 10 n.a. Xylodisculidae Xylodiscula analoga 1 2 n.a. Neomphalina Pelstospiridae Peltospira smaragdina 2 2 n.a. Lirapex costellata 3 66 n.a. Neritimorpha Phenocolepadidae Shinkailepas briandi 2 14 n.a. Patellogastropoda Neolepetopsidae Paralepetopsis ferrugivora 1 3 n.a. Nemertea Nemertes Unid. 2 20 n.a. 3.39 x 10-03 [3] Arthropoda Malocostraca Amphipoda Unid. 3 166 (156) Isopoda Unid. 2 1 n.a. Decapoda Alvinocarididae Unid. 2 26 n.a. Alvinocaris markensis 1 4 n.a. 2.83 x 10-01 [3] Mirocaris fortunata 3 600 (90) Chorocaris chacei 2 53 2.33 [3] (6) Bythograeidae Segonzacia mesantlantica 3 22 1.40 x 1001 [4] Tanaidacea Unid. 3 22 8.07 x 10-03 [5] Chelicerata Pycnogonida Unid. 2 21 n.a. Ammotheidae Sericosura heteroscela 1 3 n.a.

136 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Phylum Class/sub-class Order/Sub-Order Family/Sub-family Genus species C N weight (g) Arachnida Acari Halacaridae Unid. 3 79 n.a. 3.46 x 10-06 [3] Ostracoda Unid. 3 174 (13) 6.64 x 10-03 [3] Copepoda Harpacticoida Aegisthidae Unid. 2 1 (49) Ectinosomatidae Unid. 2 3 n.a. 6.64 x 10-03 [3] Miraciidae Amphiascus 3 525 (49) 5.22 x 10-03 [3] Oithonidae Unid. 2 1 (8) Pseudotachidiidae Unid. 2 20 n.a. 5.22 x 10-03 [3] Tegastidae Smacigastes micheli 3 7104 (8) 8.08 x 10-03 [3] Tisbidae Tisbe Unid. 3 57 (20) 6.74 x 10-03 [3] Cyclopoida Cyclopinidae Heptnerina confusa 3 482 (12)

Siphonostomatoida Dirivultidae Aphotopontius atlanteus 6.74 x10-03 [3] 3 2640 Stygiopontius rimivagus (12) Poecilostomatoida Lubbockiidae Unid. 2 1 n.a. Spinocalanoida Unid. 2 1 n.a. Nematoda Unid. 2 696 n.a. 2.30 x10-07 [3] Chromadorea Monhysterida Monhysteridae Halomohystera Unid. 2 14078 (14) 6.30 x10-07 [3] Desmodorida Draconematidae Cephalochaetosoma Unid. 2 84145 (297) 5.00 x 10-07 [3] Draconematidae Dinetia Unid. 1 97 (12) 1.95 x 10-06 [3] Desmodoridae Desmodora Unid. 3 7816 (2) 4.20 x10-07 [3] Microlaimidae Microlaimus Unid. 2 11386 (16) 1.30 x 10-07 [3] Calomicrolaimus Unid. 2 3 (9)

137 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Phylum Class/sub-class Order/Sub-Order Family/Sub-family Genus species C N weight (g) 4.70 x 10-07 [3] Epsilonematidae Epsilonema Unid. 3 158 (11) Plectida Leptolamidae Leptolaimus Unid. 3 17946 n.a. 1.60 x 10-06 [3] Chromadorida Cyatholainidae Paracanthonchus Unid. 3 3390 (3) 2.20 x 10-07 [3] Chromadoridae Chromadorita Unid. 3 13 (2) 6.80 x 10-07 [3] Monhysterida Xyalidae Theristus Unid. 2 17 (4) Daptonema Unid. 1 1 n.a. 4.00 x 10-08 [3] Monhysteridae Thalassomonhystera Unid. 1 22 (30) Amphimonhystrella Unid. 1 1 n.a. Enoplea Enoplida Ironidae Syringolaimus Unid. 3 481 n.a. Oncholaimidae Viscosia Unid. 3 62 n.a. Enoploidea Enoplidae Unid. 2 17 n.a.

138 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

4.3.2.3. Mean community biomass Mean individual dry weights were multiplied by density for each taxon for which the information was available. Average total density amounted to 169 619 ± 218 472 ind. /m² for 940.1 ± 390.7 g dry weight/m². Nematodes and mussels dominated the overall density, accounting for respectively 61.0% and 25.6% of the total density, while dry weight was dominated by mussels (89.6% of total biomass) and crustaceans (8.4%).

Macrofauna Macrofaunal taxa were represented by seven major taxonomic groups: Crustacea, Echinodermata (Ophiuridae), Gastropoda, Mytilidae, Polynoidae and other Polychaeta, and Pycnogonida. Total mean macrofaunal density was 12418 ± 9185 ind. /m² for mean total dry weight of 925.9 ± 392.9 g/m².

Densities were dominated by B. azoricus (mean: 5620 ± 7445 ind./m² or 78.8% of the total macrofaunal density), followed by non-polynoid polychaetes (mean: 540 ± 1782 ind./m² or 7.6% of total macrofaunal density), gastropods (mean: 401 ± 823 ind./m² (5.6% total macrofaunal density), crustaceans (mean : 364 ±- 1368 ind./m²), polynoids (mean: 154 ± 476 ind./m² or 2.2% of total macrofaunal density), pycnogonids (mean: 46 ± 231 ind./m² or 0.6% of macrofaunal total density), and echinoderms (mean: 5 ± 16 ind./m² , less than 0.1% of macrofaunal total density).

Mussels dominated macrofaunal dry weight to an even greater extent with 89.9% of mean total dry weight (mean: 608.6 ± 356.2 g dry weight /m²). They were followed by crustaceans (mean: 57± 143 g dry weight/m² or 8.4% of total mean dry weight), polynoids (mean: 8.5 ± 26.2 g dry weight/m², 1.6 % of total mean dry weight), and, constituting less than 1% of the biomass: other polychaetes (mean: 2 ± 7.6 g dry weight/m² in average), gastropods (0.4 ± 0.6g dry weight/m²), pycnogonids (mean: 0.2 ± 0.4 g dry weight/m²) and echinoderms (mean: 0.07 ± 0.2g dry weight/m²).

Meiofauna Meiofauna were represented by two main taxa: Nematoda and Copepoda. Nematodes dominated meiofaunal densities (90.4 %) with 13 383 ± 52 932 ind. /m², while copepods reached a mean of 1425 ± 6187 ind. /m² (9.6 %). Biomass showed the reverse pattern, with only 2.1x10-3 ± 8.6 x 10-3 g dry weight/m² versus 14.3 ± 22.8 g dry weight/m² for nematodes and copepods, respectively.

139 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

4.3.2.4. Community biomass along the thermal gradient The density of macrofaunal species varied along the thermal gradient (Figure 51A). The highest total density was observed in sample 05_3, with 38 370 ind. /m², whereas the second densest sample was 06_12 with 23 908 ind. /m². Both samples were from relatively cold habitats with temperatures ranging from 4.55 to 6.97°C. A group of eight other samples had similar total density values, ranging from 8836 (06_4) to 15 958 (06_5) ind. /m². The six remaining samples had the lowest densities ranging from 1600 (05_1) to 4580 ind. /m² (05_5). These samples included those from the warmest habitats (temperatures from 4.75 to 14.19°C; 06_2, 06_6, 06_8, 06_10, 05_5) as well as the site with the lowest minimum temperature (05_1 with 3.73°C). Crustaceans tended to dominate on the left-hand side of the PCA-community, showing preferences for warm and unstable environments. The right-hand side of the PCA was dominated by mussels, gastropods and polychaetes, the latter being often dominant in the lower right-hand part of the plot, indicating a preference for relatively high minimum temperatures. Meiofauna were observed in densities greater than 105 ind. /m² in five cold samples: 06_4 (1.61x105 ind./m²), 0.6_11 (2.97x105 ind./m²), 06_1 (3.13x105 ind./m²), 06_3 (5.67x105 ind./m²), and 06_5 (5.98x105 ind./m²). Other sample densities ranged from 0 individuals (05_4) to 8.8x104 ind. /m². Copepods dominated in only three intermediate to warm habitats, while nematodes dominated meiofaunal densities in the other samples (Figure 51B).

However, in terms of biomass, differences between both ends of the gradient and dominance in each sample changed (Figure 51C, D). Total biomass of macrofauna was maximal in sample 05_3 with 1490 g dry weight/m². Five other samples showed macrofaunal biomass above 1 kg dry weight/m²: 06_2 and 06_8, both corresponding to warm habitats (Table 10), and 06_9, 06_11 and 06_12, located in the cooler part of the PCA plot. The lowest biomass occurred at 05_1, a cold habitat, and 05_5, a warm habitat, with respectively 96 and 280 g dry weight/m². All other samples ranged from 519 to 967 g dry weight/m². Mussels were the main contributors to the dry weight in 14 of the 17 sites (82%). Shrimp dominated warm samples in terms of density (06_6, 06_2 and 06_8) but mussels dominated in terms of biomass. Shrimp and polynoids represented the second highest dry weights in samples, with shrimp more frequently dominating the lower part of the plot in higher minimal temperatures, whereas polynoids tended to dominate in areas where minimum temperatures are colder. Meiofaunal biomass ranged from 0 to 13.7 g dry weight/m², except for three samples in the intermediate to cold habitats: 06_4 (31.3 g dry weight/m²), 06_3 (57.7 g dry weight/m²) and 06_5 (82.5 g dry weight/m²). Meiofaunal biomass dominance patterns were the opposite of those for density, with copepods constituting practically the totality of the meiofaunal dry weights in 15 of the 17 sites (Figure 51D).

140 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Figure 51. Relative proportion of taxa along the thermal gradient. (A) Macrofaunal abundance, (B) Meiofaunal abundance, (C) Macrofaunal dry weight, (D) Meiofaunal dry weight. Absence of meiofauna (plots B and D) in a sample is indicated in black.

141 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

4.3.2.5. Similarities between mussel size classes and the community niches To look for taxon associations with the different mussel size classes, total mussel densities were replaced by densities of size classes obtained by the first niche similarity test (SIM- mussel). Tol and Rtol, two parameters of the OMI analysis, are null if the species is observed only once. To avoid associations based only on their observed frequency among the sites, Tol and Rtol were removed. The OMI parameter is a distance and carries the same information as centroid coordinates. Thus, species were simply clustered based on their coordinates in the niche analysis plot.

Table 14. Thermal tolerances of “rare” taxa (i.e. sampled only once), with observed density in the sample (ind. /m²), cluster to which the taxa belong, and mean, minimal and maximal temperatures at the sample site (Mean.T, Min.T and Max.T, in °C), unid: unidentified. Taxon Observed density (ind./m²) Cluster Mean.T Min.T Max.T Archinome 24 4 5.4 4.7 6.5 Glycera tesselata 32 4 4.9 4.4 5.8 Glyceridae 16 4 4.9 4.4 5.8 Lepidonotopodium jouinae 14 2 6.5 4.8 10.3 Ampharetidae unid. 20 4 5.1 4.5 6.0 Isopoda 30 4 4.9 4.6 6.0 Alvinocaris markensis 435 4 5.0 4.6 7.0 Amphimonhystrella 5 3 6.1 4.8 7.4 Daptonema 5 3 6.1 4.8 7.4 Theristus 1307 4 4.8 4.5 5.0 Calomicrolaimus 51 1 8.8 5.2 14.2 Enoplidae 42 2 7.5 5.0 10.1 Aegisthidae 30 4 4.9 4.6 6.0 Lubbockiidae 30 4 4.9 4.6 6.0 Oithonidae 12 4 5.4 4.7 6.5 Spinocalanoida 16 4 4.9 4.4 5.8

Niche analyses (OMI-community, Table 9) revealed that the residual tolerances of taxa observed in more than one sample ranged from 0.7% to 42% of total inertia, indicating that temperature explains 58 to 99.3% of their variance in distribution. Residual tolerances were greater than 50% of total inertia for 8 of the 78 taxa, indicating that temperature variables do not suffice to explain their niches: Amphipods (Rtol=71.4%), Dirivultids (Rtol=68.3%), M. fortunata (Rtol=57.6%), Ophriotrocha (Rtol=51.5%), Ostracoda (Rtol=84.4%), unidentified polynoids (Rtol=63.1%), Pseudotachidiidae (Rtol=67.4%) and Segonzacia mesatlantica (Rtol=96.5%). Permutation tests show significant marginality (OMI values) for only a few taxa: unidentified Alvinocaridiids, large mussels (shell lengths >60 mm) and small mussels (shell lengths <15 mm). This result indicates that these taxa are not distributed independently of their environment.

142 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Figure 52. Niche similarities in the community. Row and column names are ordered according to their coordinates along the first axis of the niche analysis, from colder (Theristus) to hotter (Calomicrolaimus) coordinates. The colour code follows the results of the cluster analysis: brown for cluster 1 (Table 6), red for cluster 2 (Tables 6, 7a), orange for cluster 3 (Tables 6, 7b), which live in warmer habitats and blue for cluster 4 (Tables 6, 7c) in colder habitats. Green indicates niches that are similar to those of Bathymodiolus azoricus size classes. All squares shown in colour (not grey) indicate species pairs that have similar niches.

Clustering (HC-community) identified four groups (corresponding to the four colours in Figure 52). Three of these groups were characterised by coordinates indicating a niche in warmer habitats (brown, red and orange in Figure 52). The first was composed only of Calomicrolaimus nematodes, which differ from other taxa by a strong preference for the warmest habitats (Table 14, Figure 52, in brown). The second cluster (Table 15a, Figure 52, in red) was also characterised by centroid coordinates in warm thermal conditions, but to a lesser extent, and in particular includes large mussels and two species of shrimp. The third cluster (Table 15b, Figure 52, in orange) was composed of taxa whose centroids are situated in habitats with

143 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse higher minima than other taxa, and especially includes M. fortunata shrimp and gastropods such as Shinkaleipas briandi and Laeviphitus desbruyeresi.

Table 15. Thermal tolerances of taxa from (a) cluster 2; (b) cluster 3; (c) cluster 4 (Figure 52). Number of samples (out of 17 samples) in which the species has been observed. Mean, maximum, and standard deviation (Sd) of densities are expressed as number of individuals per square meter. Optimal temperatures indicate thermal conditions at the site with maximum abundance. Limits indicate highest and lowest temperatures at which a species has been observed. Unid: unidentified. Optimal Density (ind/m²) Limits (°C) Table 7 (a): Sample temperatures Taxa Max Mean Sd Mean Min Max Max Min Porifera 2/17 36 26 14 7.5 5.0 10.1 10.1 4.4 Peltospira smaragdina 2/17 36 25 16 7.5 5.0 10.1 10.1 4.8 Chorocaris chacei 6/17 821 211 322 7.5 5.0 10.1 14.2 4.7 Alvinocarididae unid. 6/17 148 74 47 8.8 5.2 14.2 14.2 4.6 Large Bathymodiolus 13/17 443 200 140 8.8 5.2 14.2 14.2 4.4 azoricus

The fourth and last cluster (Table 15c, Figure 52, in blue), characterised by cooler thermal conditions, included all the other species, in particular small and medium B. azoricus. Similarity tests (SIM-community, Figure 52) revealed numerous similar niches along the gradient. The six taxa located in the coldest habitats (Theristus, Cnidaria, Tanaidacea, Lurifax vitreus, Lirapex costellata and Epsilonema, lower left-hand part of Figure 52) share a similar niche between themselves, and with no other taxa of the same cluster (cluster 4), except the crab S. mesatlantica (Figure 52). The rest of taxa from this cluster shared similar niches but with no particular patterns. When excluding small and medium mussels, the 56 taxa composing the fourth cluster (in blue in Figure 52) showed 399 similar niches, which means that each taxon shares a similar niche with on average approximately 7 other taxa (399/56). Small B. azoricus shared a similar niche with 22 other taxa, and the niche of medium mussels was similar to that of 15 other taxa. Taxa from cluster 3 (in orange in Figure 52) can predict the presence of taxa coming both from clusters 3 and 4. The 12 taxa showed 51 similarities, which gave a ratio of 4.25 similarities per taxon. In cluster 2 (in red in Figure 52), larger mussels, unidentified Alvinocarididae shrimp and Lepidonotopodium jouinae polynoids showed similar niches with Halomonhystera nematodes (from cluster 4). All other similarities occurred among the taxa of cluster 2. For six taxa (larger mussels are excluded from the calculation), there were nine similar niches, giving a ratio of 1.5 similarities per taxon. The niche of large mussels was only similar to Halomonhystera and unidentified Alvinocarididae while that of Calomicrolaimus (cluster 1, in brown in Figure 52) was only similar to unidentified Alvinocarididae (Figure 52).

144 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Optimal Limits Density (ind/m²) Table 7 (b): Sample temperatures (°C) Max Mean Sd Mean Min Max Max Min 132 Ophryotrocha 5/17 3531 1290 5.7 5.0 6.6 6.6 4.4 0 Polynoidae unid. 6/17 1551 563 667 5.1 4.5 6.0 7.8 4.4 Laeviphitus 3/17 82 41 36 5.7 5.0 6.6 7.4 4.4 desbruyeresi Shinkailepas briandi 4/17 1100 292 539 5.4 4.8 6.1 10.3 4.4 282 Mirocaris fortunata 14/17 10900 1423 5.4 4.8 6.1 14.2 3.7 3 Ostracoda 12/17 727 273 232 4.9 4.6 6.0 14.2 4.4 307 Dirivultidae 14/17 8367 2682 5.7 5.0 6.6 14.2 4.4 8 Ectinosomatidae 2/17 100 71 42 5.4 4.8 6.1 6.1 4.5 Pseudotachidiidae 5/17 102 68 33 5.7 5.0 6.6 10.3 4.4 Tisbidae 5/17 959 228 412 5.7 5.0 6.6 14.2 4.4

Optimal Limits Density (ind/m²) Table 7 (c): Sample temperatures (°C) Max Mean Sd Max Mean Sd Cnidaria 3/17 3000 1012 1722 4.8 4.5 5.0 7.4 4.4 Ophiuridae 2/17 63 47 23 4.8 4.6 6.4 6.4 4.6 Dorvilleidae 2/17 633 323 439 5.1 4.5 6.0 6.5 4.5 Branchinotogluma sp 2/17 81 47 49 4.9 4.4 5.8 6.5 4.4 Branchinotogluma 2/17 31 24 11 4.8 4.6 6.4 6.4 4.4 fisheri Branchinotogluma 4/17 121 59 46 4.9 4.6 6.0 10.3 4.5 mesatlantica Branchinotogluma 17/17 2594 1052 905 4.8 4.6 6.4 14.2 3.7 seepensis Branchipolynoe sp. 3/17 1394 587 714 4.9 4.6 6.0 10.3 4.6 Polynoinae 3/17 31 16 13 4.8 4.6 6.4 7.4 4.4 Lepidonotinae 2/17 37 34 5 5.4 4.7 6.5 6.5 4.6 Laonice asaccata 4/17 41 25 13 5.1 4.5 6.0 6.5 4.4 Pronospio unilamellata 4/17 61 33 20 4.9 4.6 6.0 6.5 4.4 Spionidae unid. 4/17 143 71 73 5.1 4.5 6.0 7.4 4.5 Amathys lutzi 17/17 11594 2283 3422 4.8 4.6 6.4 14.2 3.7 Polychaeta unid. 3/17 94 62 44 4.8 4.6 6.4 6.5 4.4 Hirudinea 2/17 31 26 8 4.8 4.6 6.4 6.4 4.5 Lepetodrilus atlanticus 11/17 710 312 230 4.9 4.4 5.8 10.3 4.4 Lurifrax vitreus 4/17 385 114 181 4.8 4.5 5.0 7.4 4.4 Pseudorimula 14/17 455 111 119 4.9 4.6 6.0 10.1 3.7 midatlantica Lirapex costellata 8/17 1615 287 539 4.8 4.5 5.0 7.4 3.7 Protolira valvatoides 12/17 3923 1288 1355 4.8 4.5 5.0 10.3 3.7 Xylodiscula analoga 2/17 12 9 5 5.5 4.4 7.4 7.4 4.4 Paralepetopsis 2/17 23 14 13 5.5 4.4 7.4 7.4 4.4 ferrugivora

145 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Nemertes 4/17 182 107 68 4.9 4.6 6.0 6.5 4.5 Amphipoda 12/17 857 252 278 6.0 4.8 7.8 14.2 4.4 Segonzacia 7/17 154 79 60 4.8 4.5 5.0 10.3 4.5 mesantlantica Pycnogonida 9/17 231 87 84 4.8 4.5 5.0 7.4 4.4 Halacaridae 5/17 500 166 192 5.4 4.7 6.5 7.4 4.4 Tanaidacea 6/17 1077 206 427 4.8 4.5 5.0 7.4 4.4 Halomohystera 12/17 84317 21983 22434 6.5 4.8 10.3 14.2 4.4 Thalassomonhystera 4/17 326 127 138 5.0 4.6 7.0 7.4 3.7 14917 16263 Cephalochaetosoma 11/17 455170 4.8 4.6 6.4 14.2 4.4 7 9 Leptolaimus 12/17 142184 24502 50540 5.1 4.5 6.0 14.2 3.7 Paracanthonchus 12/17 25852 5336 7683 5.1 4.5 6.0 14.2 4.4 Desmodora 10/17 71092 14001 24529 5.1 4.5 6.0 14.2 4.4 Dinetia 4/17 3043 884 1443 5.0 4.6 7.0 7.4 3.7 Microlaimus 15/17 126027 16662 33590 5.1 4.5 6.0 14.2 3.7 Chromadorita 10/17 64831 13407 20671 5.4 4.7 6.5 14.2 3.7 Epsilonema 4/17 3137 1141 1350 4.8 4.5 5.0 7.4 3.7 Syringolaimus 5/17 9304 2573 3998 4.9 4.6 6.0 7.4 3.7 Viscosia 5/17 261 157 95 4.8 4.5 5.0 7.4 3.7 Nematod unid. 5/17 5317 2300 2110 5.4 4.7 6.5 6.5 4.4 Cyclopinidae 8/17 3510 1042 1355 5.1 4.5 6.0 7.4 4.4 Miraciidae 9/17 3866 844 1211 5.4 4.7 6.5 10.3 4.4 Tegastidae 11/17 56347 10456 18144 5.1 4.5 6.0 10.3 4.4 Medium Bathymodiolus 16/17 27717 3794 6885 5.0 4.6 7.0 14.2 3.7 azoricus Small Bathymodiolus 16/17 5143 2085 1932 5.1 4.5 6.0 14.2 3.7 azoricus

4.4. Discussion

Here, we used novel statistical approaches to assess the thermal and biotic niche descriptors of the vent mussel Bathymodiolus azoricus, and of its associated species. Biomass of the assemblages on the edifice was determined for the first time for most of the species inventoried on the LS edifice Eiffel Tower. Our approach revealed that there is a link between mussel size structure and community composition as well as abiotic conditions. Our results provide insight on the success and role of B. azoricus in ecosystem functioning.

4.4.1. Niche of Bathymodiolus azoricus

In hydrothermal ecosystems, temperature is strongly linked with the hydrothermal fluid mixing gradient. Therefore, understanding the thermal niche of a species can give insight into its spatial distribution. B. azoricus was found in relatively cold waters, with mean temperatures

146 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse ranging from 4.8 and 8.8°C for a maximum of 14.2°C. This range and maxima is similar to those reported in Sarrazin et al. (2015) and widens the thermal niche described in Cuvelier et al. (2011b). Here, we confirmed that — as revealed in Sarrazin et al. (2015) and Cuvelier et al. (2011b) — there are two or three microhabitats with a warmer, more variable environment and a colder, more stable environment.

This study demonstrated the previously reported fact (e.g. Comtet and Desbruyères, 1998; Cuvelier et al., 2009) that the mussel thermal niche changes with mussel size (Figure 53). Temperature, together with total dissolved sulphide and iron concentrations, are higher and more variable around larger mussel assemblages, with total dissolved sulphides reaching 40.07 ± 25.16 µmol/L and total dissolved iron 5.25 ± 3.60 µmol/L (Sarrazin et al., 2015). Smaller mussels are found in colder, more stable microhabitats and larger mussels colonise warmer, more variable microhabitats. Hence, large mussels appear to be better adapted to cope with greater abiotic variation. Our study is the first to take into account the breadth of the niche: each niche seems to partially overlap with neighbouring size categories, but the smallest (S1) and largest (S16) categories appear to be distinct. Both extreme size classes showed narrow ranges of temperatures, indicating specialist profiles. In contrast, mussels with intermediate shell lengths were observed in a broader range of habitats, suggesting a more generalist profile. This habitat preference pattern may indicate progressive acclimation of the mussels to warmer habitats and then selection of warmer habitats over colder ones by larger mussels. Niche similarity tests revealed that juveniles and mussels of less than 15 mm shared a similar niche, which is consistent with the size limits of mussel assemblages described in Cuvelier et al. (2009).

Juvenile mussel positioning along the thermal gradient can give some clues on the causes of thermal segregation. They were mainly observed in cold habitats, suggesting that these habitats are either more suitable for mussel growth during their youngest stages and/or that warmer habitats are relatively hostile for juvenile survival. Similarly, Gollner et al. (2015a) reported higher densities of juveniles on basalts, suggesting increasing energy requirements with growth, and migration to warmer habitats.

Several abiotic factors can limit juvenile settlement and growth in warmer habitats. Temperature per se is a strong limiting factor (Cuvelier et al., 2011a), but it is also strongly linked to the presence of toxic compounds, such as oxygen radicals that can be formed after a redox reaction (Bebianno et al., 2005; Company et al., 2008), or metal and arsenic concentrations that can be filtered by mussels (Martins et al., 2011; Taylor et al., 2012). In addition, high fluctuations in the hydrothermal/seawater mixing ratio may be the cause of hypoxic periods for B. azoricus, which settles at the interface of the two fluids. Although B.

147 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse azoricus was found to thrive in cooler waters, larger mussels in warmer habitats are more likely to experience hypoxia, compared to smaller mussels in cooler habitats.

Biotic factors were suggested to limit juvenile mussel recruitment in warmer habitats. These factors may include settlement inhibition and competition with other species, as observed along the East Pacific Ridge (EPR) (Lenihan et al., 2008), or with adult mussels (Comtet and Desbruyères, 1998), or predation on larvae through grazing (Sancho et al., 2005), as observed in intertidal coastal environments (Dayton, 1971).

Figure 53. Diagram summarising the niche characteristics of mussel assemblages on the Eiffel Tower edifice. “Distance”: Distances D (m) to the black smoker from Cuvelier et al. (2009), “Surface” is available surface S (m²) calculated from S=πD², “Density and biomass“: densities and biomass associated with mussel assemblages along the gradient, “Assemblages” Mussel and shrimp assemblages distribution along the gradient, “Associated species”: Selection of abundant species associated with mussels, “Temperature”: Temperature ranges in the habitats where mussels live.

148 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Differences in shell length between warm and cold habitats can be explained by two, non- exclusive hypotheses. The first hypothesis is that this segregation is the result of differences in growth efficiency of the different available food sources, as mentioned by Cuvelier et al. (2009), and as hypothesized by Bergquist et al. (2004). One model (Le Bris and Duperron, 2010) suggests that the available chemical energy increases along the mixing gradient of LS. In particular, basaltic sites such as the Eiffel Tower edifice are enriched in sulphides, and most of the energy available likely comes from sulphide oxidation (Perner et al., 2013). Methane oxidation may only be a secondary pathway on this edifice (Le Bris and Duperron, 2010). Larger mussels, living closer to the hydrothermal fluid emissions (Figure 53), have access to higher concentrations of both sulphides and methane and thus benefit from potentially higher energy sources than smaller mussels. Their large gill volumes can host a higher number of symbionts, enabling them to exploit a habitat with more reduced compounds and also to reduce the toxicity of this habitat.

The second hypothesis to explain differences in distribution is that the mussels can migrate to reach more suitable habitats. According to the distances of mussels to black smokers described in Cuvelier et al (2009), estimated surfaces in close proximity to the fluid, offering higher potential productivity, represent areas of less than 8 m² (Figure 53). This may involve strong interspecific competition for space, for which larger mussels may be more competitive, owing to their larger gills, which may facilitate oxygen uptake in hypoxic habitats1. The patchiness of the mussel beds at Eiffel Tower (Cuvelier et al., 2009) and the high spatial variability of physico-chemical conditions lead to the presence of an ensemble of niches separated by short distances, allowing short-range mussel movements. In addition, long-range migration (>10 cm) has already been observed for this species by video analysis (Sarrazin et al., 2014) and for other bathymodiolins (Govenar et al., 2004).

This change in thermal habitats highlights a more global change in the mussel niche as mussels grow. Several vent studies (e.g. Charlou et al., 2000) have shown that temperature is strongly correlated with several chemical compounds including those essential for chemosynthesis. Therefore, the presence of large mussels in warm temperature habitats is consistent with previous results (De Busserolles et al., 2009) highlighting changes in trophic diet, from a preferentially sulphide-based nutrition for smaller mussels to a preferentially

1 This argument was published in Husson et al., 2016, but we would like to correct it here: larger mussels do have larger gills but this do not guarantee a better resistance to hypoxia. Indeed, in coastal mussels, smaller mussels are less affected by hypoxia, as their ratio gill surf/mussel volume is higher (i.e. their exchange capacity is comparatively higher). The study of such ratios according to size for B.azoricus should bring some insights on its exchange capacities.

149 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse methane-based nutrition for larger ones. It is also consistent with results (Martins et al., 2008) hypothesizing a shift from particle filtration in small mussels to symbiotic food sources in larger individuals.

Length-age relationships would help better understand habitat selection by vent Bathymodiolus mussels. Such data can be obtained using in situ fluorochrome staining chambers on deep-sea bivalves. Recent studies demonstrate semi-diurnal shell growth rates: Bathymodiolus brevior (Schöne and Giere, 2005); Calyptogena soyoae and Calyptogena okutanii (Tada et al., 2009); Bathymodiolus thermophilus (Nedoncelle et al., 2013); and B. thermophilus and B. azoricus (Nedoncelle et al., 2014). Indeed, results of these studies were included in Von Bertalanffy growth models, all showing a higher growth rate for smaller mussels, which discards our first hypothesis of differential growth for B. azoricus to explain spatial size segregation.

4.4.2. Niches of associated species

The study of species’ thermal niches can be used to further understand their spatial variation. Niche analyses revealed that temperature is a useful variable for describing the niche of a large majority of the associated species studied (nearly 90%). Nevertheless, it was insufficient for describing the niche of Amphipods, Dirivultids, Mirocaris fortunata, Ophriotrocha, Ostracoda, unidentified polynoids, Pseudotachidiidae and Segonzacia mesatlantica, which high mobility can allow to cope easily with thermal variability. For these species, niches would be better explained by variables other than temperature, such as the type of substratum, or the presence of a food source. For example, for Dirivultids, their success in various hydrothermal contexts confirms their broad tolerance to thermal variability (Gollner et al., 2010b). Only unidentified Alvinocaridiids, large mussels (shell lengths >60 mm) and small mussels (shell lengths <15 mm), have been found to have significantly marginal thermal niches, i.e. their global thermal environment is different from that of most of the other taxa of mussel assemblages. For the rest of the community, clusters were distributed along the gradient, differing more in their optimal maximum temperatures than in their average or minimum temperatures. Several vent studies have started to propose that, aside from mean environmental conditions, the distribution of the hydrothermal community depends on environmental variation (Cuvelier et al., 2011a; Sarrazin et al., 2006; Sen et al., 2013). For example, Gollner et al. (2015b) suggested that the different distribution of meiofauna and macrofauna can be explained by the macrofaunal ability to develop protection against environmental variations such as thick shells.

150 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

B. azoricus macrofaunal communities were dominated in density by the mussels themselves, by Crustacea, mainly represented by M. fortunata shrimp, and by Polychaeta, particularly polynoids such as Branchipolynoe seepensis. Crustaceans tend to dominate in warmer habitats, polychaetes in habitats with higher thermal minima, and mussels in colder habitats. Gastropods such as Lepetodrilus atlanticus, Protolira valvatoides or polynoids such as the mussel-associated species B. seepensis, often constitute the second highest species density in colder habitats. All three species have been identified as species indicative of cold habitats (Sarrazin et al., 2015). In comparison, ophuiroid and pycnogonid densities were much lower. Nematoda dominated the meiofaunal densities on LS, as was found by Zekely et al. (2006) on MAR. They tend to dominate in colder habitats while Copepoda tended to dominate in warmer habitats. Overall densities of meiofauna were higher in colder habitats. Similarly, Galkin and Goroslavskaya (2010) observed two types of B. azoricus assemblages: those dominated by nematodes and those dominated by copepods. On the Juan de Fuca ridge, Tsurumi et al. (2003) also found that copepods show higher densities in warmer habitats. Likewise, Gollner et al. (2010a) observed more copepods in the warm Pompeii worm community, while mussel communities showed similar proportions of nematodes and copepods.

Niche similarity tests showed that the coldest habitats were inhabited by the Cnidaria, with only a few species having a similar niche. A peripheral assemblage of anemones is also found on several other edifices (Colaço et al., 1998; Marsh et al., 2012a). Small and medium mussels had niches similar to numerous other species in the colder habitats. For some of these species, niche similarities can be explained easily. For example, both size classes have a niche similar to ophiuroids, which may feed on mussel pseudo faeces (Desbruyères et al., 2006). They also have a niche similar to Amathys lutzi, a bactivorous polychaete (Colaço et al., 2002) which is explained by the fact that they create tubes in the byssus of mussels. Most of the species sharing the same niche as small and medium mussels were detritivores, e.g. pycnogonids, Protolira valvatoides (Desbruyères et al., 2006), or bacterial mat grazers, e.g. Lepetodrilus atlanticus (Desbruyères et al., 2006). Contrastingly, taxa inhabiting warmer habitats were more often carnivorous: e.g. Porifera or Lepidonotopodium jouinae (Desbruyères et al 2006), or feed on free-living bacteria such as Chorocaris chacei and M. fortunata. Branchinotogluma species, which can feed on shrimp or graze bacterial mats (Desbruyères et al., 2006), were found in both habitats. Levesque et al. (2006), Limén et al. (2008) and De Busserolles et al. (2009) observed intraspecific spatial variation in species’ diets. Combinations of results from niche similarity tests and presence/absence data may highlight interactions between species and further assess the factors influencing their distribution along the thermal gradient.

151 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

4.4.3. Biomass and implications in ecosystem functioning

Biomass values in this study were in the range of previously studied hydrothermal ecosystems. Total biomass analysis revealed that about one-third of the samples have a biomass exceeding 1 kg in dry weight per square meter. In addition, in the MoMARSAT 2014 samples, which were not included in the total biomass analyses, mussel biomass alone reached more than 3 kg dry weight per square meter. Total community biomass on the LS Eiffel Tower edifice may therefore reach more than 3 kg dry weight per square meter. Similarly, other studies on biomass show ranges from less than 1 kg dry weight/m² to over 4.7 kg dry weight/m² (Juan de Fuca tubeworm field, Sarrazin and Juniper, 1999). Mussel assemblages on Logatchev reached 70 kg wet weight with shell/m² (Gebruk et al., 2000). Hypothesising that the shape of B. azoricus and B. puteoserpentis species are similar, and considering that mussel shell-free dry weight is about 5.8% of its wet weight with shell, the biomass on Logatchev would reach approximately 4.06 kg dry weight/m². Nevertheless, LS mussel assemblages reach a mean biomass greater than high-temperature alvinellid assemblages of Juan de Fuca Ridge, and most photosynthesis-based marine faunal ecosystems (Sarrazin and Juniper, 1999, and references therein).

In contrast to the density results, there was no clear pattern of biomass along the thermal gradient (Figure 53). High biomass levels were found alternately in higher and lower temperature microhabitats. These differences are unlikely due to variables such as sulphide or iron concentrations, because they are strongly correlated with temperature. Therefore, factors explaining the distribution of mussel biomass and that of their associated species should be explored for parameters non-correlated with temperature, such as geomorphological features or successional history. B. azoricus constituted in average almost 90% of total biomass per square meter. Its success along the hydrothermal fluid gradient is most probably linked to its singular biology. Its dual symbiosis and ability to filter toxic substances provide the mussel with high trophic plasticity (Duperron et al., 2006; Fiala-Médioni et al., 2002; Riou et al., 2010). In addition, the relative proportion of chemosynthetic symbionts is somehow linked to the ambient physical and chemical conditions (Halary et al., 2008; Le Bris and Duperron, 2010), suggesting that they can adapt to temporal changes (Kádár et al., 2005a). B. azoricus is thus able to cope with highly variable temporal and spatial environmental conditions, such as those observed in the warm vent habitats. Other studies have highlighted the dominance in biomass of symbiont-bearing species in hydrothermal ecosystems around the globe (e.g. Sen et al., 2013)

The study of biomass in an ecosystem provides various insights on its functioning. The relationship between biomass and species richness is a widely used, albeit debated, topic in

152 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse ecosystem studies. It can help clarify potential biotic interactions along the thermal gradient. Colder habitats harbour high diversity and sometimes high biomass. Some studies attribute this relationship to a higher degree of resource partitioning between taxa (Tilman et al., 1997). Others suggest niche and fitness differences between the taxa (Carroll et al., 2011). In contrast, in warmer habitats, diversity was lower for an equivalent amount of biomass. This pattern suggests that colonisation is limited by environmental toxicity, and/or high degree of competition in this part of the gradient, where available substrate may be scarce (Figure 53).

The study of biomass is also a way to assess the available organic carbon of an ecosystem. In addition to its trophic plasticity, B. azoricus has few known predators except the crab Segonzacia mesatlantica, a supposed scavenger of the mussel (Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009), which may further explain its success on the edifice. The mussel constitutes, with its commensal polychaete species B. seepensis, an independent trophic group (De Busserolles et al., 2009). Its importance, in terms of biomass, and the fact that it seems to represent a trophic dead-end, raises the question of the fate of B. azoricus organic carbon. The organic carbon excreted by the mussel or included in dead mussels may be carried away from the edifice by hydrodynamic processes. Few data are currently available on the carbon accessible in the water surrounding the mussel beds and in the neighbouring deep- sea habitats. Sarradin et al. (1998) reported high levels of dissolved organic carbon (DOC) of up to 600 µmol/L in the fluid surrounding the mussels. Particulate organic carbon fluxes have been measured by Khripounoff et al. (2008) at the base of another active edifice of the LS vent field where they reach a mean of 131 mg/m²/d (ranging from 52 to 308 mg/m²/d). Alternatively, particles are carried away from the edifice and fall on the seafloor. Sediment samples were taken at the base of Eiffel Tower edifice during the MoMARSAT 2014 cruise and sieved. Preliminary results showed that only around 5% of dry weight was organic matter, which may suggest that organic matter exports from the edifice are limited, implying high organic carbon turnover rates by the vent community.

4.4.4. Analytical approach: advantages, limitations and potential

Temperature proved to be a good factor for identifying differences in species habitats on the Eiffel Tower edifice. As temperature is strongly linked to fluid chemistry, the niches may also be defined by other variables, such as reduced or toxic compounds concentrations. However, Podowski et al. (2010) found that temperature, rather than sulphide, limits the distribution of symbiotic fauna, such as Ifremeria nautilei and Alviniconcha spp. at Lau Basin (Pacific Ocean). When fluid physico-chemical characteristics are not relevant to define a species realized niche, one can consider other factors such as mobility or competition (Sen et al., 2013).

153 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

The OMI analysis detected multimodal, non-linear distributions of species across temperature variables. In contrast, classical multivariate niche analyses such as canonical or redundancy analyses rely on multimodal or linear distributions of species. OMI analysis can explain more data variability than the two other methods (Dolédec et al., 2000). It can also be used to assess niche breadth through the tolerance (“Tol”) parameter. As for any other multivariate analysis, however, especially when analysing species distribution, OMI requires a sufficient number of samples that have been collected across the entire gradient of the faunal assemblages. For this study, sites were sampled during three different cruises. Among them, only one cruise (MoMARSAT 2014) had a sampling protocol specifically designed for this study. The samples in this analysis were therefore not homogeneous and colder habitats were better represented. However, the compilation of data from different cruises allowed us to study all the faunal assemblages available for the Eiffel Tower edifice. Furthermore, the number of samples from the warm habitats is proportional to their frequency: they occupy a much smaller surface on the edifice (Figure 53) than the cold habitats (Cuvelier et al., 2009).This heterogeneity in sampling partially explains the differences in the results of the clustering and niche similarity analyses on mussel size categories.

Clustering and niche similarity tests were complementary approaches. The hierarchical clustering method outputs clusters of taxa that experience the same thermal conditions, and, more interestingly, highlight how these clusters differ from each other. On the other hand, similarity tests take the analysis further by revealing which taxa share niche conditions more than expected by chance. In other words, it tests and details the clustering. Performing the similarity test without the cluster analysis would not provide any information on how the niches differ. However, the differences in the grouping pattern according to mussel size class raises an intriguing question. In the clustering analysis, the distinction between small and intermediate shell lengths was approximately 35 mm, with mussels smaller than this value sharing a similar environment. In contrast, the niche similarity analysis conducted on size categories grouped small mussels from 5 to 15 mm in length. Both analyses defined the limit between intermediate and large mussels at between 60 and 70 mm. One explanation lies in the sampling. The ecological objectives of the EXOMAR cruise specifically targeted small mussel assemblages, from five closely located samples. Therefore, more than 75% of the shells were below the 35 mm limit. Because the samples were close to each other, it is quite likely that the mussels experience the same thermal conditions, which explains that the clustering analysis placed most of mussel lengths below 35 mm in the same thermal conditions. Also, a tolerance parameter was included in the clustering analysis, and tolerance for mussels belonging to S1 (minimum 5 mm) to S7 (maximum 35 mm) was smaller than for larger mussels, which may have favoured their clustering.

154 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

The integration of several cruises in the same analytical framework also illustrated the importance of replicate sampling, even on a single edifice. A total of 41 taxa were sampled during the EXOMAR cruise (n=5) whereas the MOMARETO cruise doubled this number (71 taxa) with double the number of samples (n=12). Out of the total number of taxa (78), 42% were observed in only one or two samples, indicating that there are numerous rare taxa in the samples. This number is slightly higher than that observed by Sarrazin et al. (2015) with only the MOMARETO samples (39%). Moreover, 15% of the taxa sampled during EXOMAR were not sampled again during MOMARETO. Thus, even after 28 cruises and over 15 years of exploration, sampling remains a focal point. More samples are needed as is the development of new quantitative sampling procedures for an exhaustive overview of the edifice community.

4.5. Conclusion

The analysis of data originating from several cruises using a novel statistical framework resulted in the corroboration of previously observed spatial segregation of the vent mussel B. azoricus, and the observation of a change in its niche breadth. This study also confirms the observation of a gradual change in community structure along the thermal gradient and supports De Busserolles et al. (2009) results showing diet changes with mussel size categories along this gradient. Thermal variability, rather than environmental average conditions, seems to drive species distribution. This study also contributed to the description of marine biodiversity: it updated the Eiffel Tower species list on the LS vent field and biomass of the community was evaluated for the first time. These results provided insight into the functioning of these ecosystems and on the role B. azoricus may have in its community. All of these data are essential to contribute to ecosystem modelling which is a useful tool for designing management strategy plans for the sustainable exploitation of the deep ocean.

4.6. Acknowledgements

We would like to thank the crews and captains Phillipe Guillemet, Thierry Alix and Gilles Ferrand of the French vessels Pourquoi Pas? and L’Atalante for their cooperation and assistance in the success of the four cruises described in this study (EXOMAR, MOMARETO, MoMARSAT 2011 and 2014). We would also like to thank all ROV Victor 6000 pilots for their remarkable work in helping us gathering these data. We are grateful to Daphné Cuvelier for her unconditional help on this edifice she knows so well. We are also grateful to the LEP technical and engineering teams for their support at sea and in the laboratory. BH was supported by the "Laboratoire d'Excellence" LabexMER (ANR-10-LABX-19) and co-funded by

155 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse a grant from the French government under the program "Investissements d'Avenir”. The project is also part of the EMSO-Acores research programme funded by an ANR research grant (ANR Lucky Scales ANR-14-CE02-0008-02). The research leading to these results has also received funding from the European Union Seventh Framework Programme (FP7/2007-2013) under the MIDAS project, grant agreement n° 603418.

156 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse 4.7. Synthèse des résultats de l’étude

L’objectif de ce travail était de présenter les données de biomasses et de niches de température à travers une méthode analytique originale, afin de mieux comprendre les déterminants de la distribution des espèces hydrothermales.

Cette étude utilise les données de 4 campagnes réalisées ces 11 dernières années sur l’édifice Tour Eiffel : EXOMAR (2005), MOMARETO (2006), MoMARSAT 2011 et MoMARSAT 2014. Les deux premières campagnes ont fourni un inventaire de la faune de l’édifice. Les deux dernières ont permis de récolter des données de biomasse de 39 des 79 espèces recensées. Ces données ont été intégrées dans des analyses d’Outlier Mean Index (OMI), de cluster et de similarité de niche afin d’étudier la répartition de la biomasse le long du gradient, et d’étudier les limites de distribution de Bathymodiolus azoricus et des espèces associées en termes de température.

Contrairement à la densité et à la richesse spécifique, qui augmente avec la diminution de l’influence du fluide hydrothermal, la biomasse ne montre pas de tendance particulière, avec de forte valeurs observées aussi bien dans les zones de forte et de faible influence du fluide. La modiole constitue une part majeure (~89%) de la biomasse de l’écosystème. Les analyses montrent trois classes de tailles pour cette espèces : les petites modioles (<1.5 cm) et les moyennes (1.5 à 6 cm) occupent un habitat similaire (avec une température moyenne inférieure à 10°C), tandis que les plus grosses (>6 cm) habitent dans des zones plus proches du fluide. Ces clusters sont cohérents avec la bibliographie, mais sont les premiers à montrer l’évolution de l’étendue de la niche thermale avec la taille. La raison de la ségrégation spatiale des modioles peut être une différence de taux de croissance entre le pôle chaud et le pôle froid du gradient, ou un déplacement des modioles du pôle froid ver le pôle plus chaud. Cependant, de récentes études du taux de croissance de la coquille chez les espèces hydrothermales semblent favoriser la deuxième hypothèse.

Ces assemblages partagent des niches thermales avec des espèces différentes. Ces résultats pourraient être mis en relation avec des données de présence-absence afin d’essayer d’en déduire des interactions biotiques. L’ensemble de ces analyses permettent de discuter le rôle de B. azoricus comme espèce structurante de l’écosystème de l’édifice.

De telles études intégratrices permettent de valider des acquis mais également de faire émerger de nouvelles hypothèses sur la structure et le fonctionnement de ces écosystèmes particuliers.

157 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

Figure 54. Niche characteristics of mussel assemblages on the Eiffel Tower edifice. Mussels are represented as three size classes: small, medium and large. Colour indicate the temperature of the fluid. White circles: Selection of abundant species per habitat. In the warm water (orange): (A) shrimps Chorocaris chacei and Mirocaris fortunata (macrofauna). With large mussels: (B) Peltospira smaragdina (macrofauna). With medium and small mussels: Macrofauna: (C). Pycnogonida, (D) Ophiuridae, (E): Protolira valvatoides, (F) Lepetodrilus atlanticus. Meiofauna: (G) Cephalochaetosoma. Densities and biomass associated with mussel assemblages are precised.

158 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

4.8. Implications pour le modèle

L’étude de la biomasse sur l’édifice de Tour Eiffel a montré que la modiole Bathymodiolus azoricus constituait en moyenne 89% de la biomasse sur l’édifice, ce qui laisse supposer que les flux de carbone les plus importants numériquement se feront depuis ou vers cette espèce. Ce qui impacte la biomasse de B. azoricus et l’ampleur de ces flux a donc de grandes chances d’impacter fortement le fonctionnement de l’écosystème. Cette réflexion valide le choix fait dans cette thèse de se concentrer sur l’espèce dominante de l’édifice.

Les données récoltées pendant la campagne MoMARSAT14 ont aussi permis de trouver des valeurs pour des facteurs de conversion, en particulier ceux liant le poids de la modiole et celui de ses branchies, en se basant sur 120 moules (Tableau 16). Ces convertisseurs ont été utilisés sur les taux de consommations mesurés expérimentalement et donnés par la bibliographie par unité de poids de branchies (voir 3.2.2.3).

Tableau 16. Valeurs de conversion mesurées sur 120 modioles Bathymodiolus azoricus

convertisseur valeur unité Poids humide branchies/ poids humide total 0.48 g poids frais branchie/ g poids frais sans coquille poids sec branchies/ poids sec total 0.42 g poids sec branchies/ g poids sec poids sec branchies/ poids frais branchies 0.20 g poids sec branchies/ g poids frais branchie

Pendant la campagne MoMARSAT 14, une tentative de mesure des taux de croissance à court et long terme des modioles a été faite. Les résultats sont indiqués en Annexe 2.

Les biomasses calculées dans ce chapitre pour les unités d’échantillonnage C1 à C12 de la campagne MoMARETO (2006) ont été utilisées pour valider le modèle, qui a été testé sur l’unité C1 : les concentrations en sulfures dissous, la température, et les densités mesurées sur cette unité ont été utilisées comme variables d’entrée du modèle. Cependant, le modèle ne parvenait à atteindre la biomasse désirée que si l’on multipliait par 10 les taux d’ingestion en POC, sulfures d’hydrogène et méthane. Le problème devait venir soit de taux d’ingestion trop faibles, soit de coûts trop forts. En particulier, aucune précision ne permettait de savoir comment le taux de respiration publié par Martins et al. (2008) avait été mesuré. Après vérification auprès des auteurs, ces respirations auraient été réalisées ex situ, à pression atmosphérique, sur des B. azoricus de Menez Gwen acclimatées et non nourries (V. Riou, communication personnelle). L’existence, au Laboratoire Environnement Profond, d’une chambre benthique créée spécialement pour la mesure de taux métaboliques in situ offrait une occasion unique d’étudier simultanément la respiration et l’excrétion sur les modioles de Lucky Strike, et ainsi de récolter des données complémentaires pour mieux contraindre le modèle.

159 Chapitre 4 : Comparer le modèle à la réalité : récolte et analyse des données de biomasse

160

Chapitre 5. Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Figure 55. Chambres d’incubation Calmar. La partie supérieure contient les différents éléments qui permettent la mesure des taux métaboliques. Les animaux sont placés dans la partie inférieure.

Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

L’objectif de cette étude était de récolter des données sur les taux métaboliques de Bathymodiolus azoricus, plus précisément, la respiration et l’excrétion. Le projet initial incluait également l’injection de carbone marqué en présence de méthane ou de sulfures dissous afin de mesurer les taux d’incorporation in situ de la modiole. Cependant, des expériences faites précédemment ex situ (Riou et al., 2008, 2010) n’ont révélé la présence mesurable de carbone marqué dans les tissus des modioles qu’au bout de 5 jours d’incubation (V. Riou, communication personnelle). Comme il n’était pas envisageable de séparer les modioles du fluide pendant tout ce temps, cette partie a été abandonnée. En revanche, une expérience plus facilement réalisable était d’injecter des microalgues dans la chambre benthique et de mesurer leur abondance au cours de l’incubation afin d’estimer le taux d’élimination des bivalves.

Ainsi, grâce à la chambre d’incubation Calmar (Caprais et al., 2010), quatre incubations ont pu être réalisées in situ lors de la campagne MoMARSAT15 (2015). Deux de ces incubations devaient permettre la mesure sur des grandes modioles (>6 cm, ce qui correspond au pôle plus chaud de leur habitat d’après le chapitre précédent) de taux de consommation d’oxygène, de rejet de CO2, et d’excrétion sur deux assemblages dont les tailles semblaient équivalentes à la caméra du ROV. Après récupération, elles se sont révélées de tailles légèrement différentes (4 et 5 cm de moyenne, pôle froid du gradient). Une troisième incubation a permis la mesure de ces mêmes paramètres sur un lot de modioles plus petites (~2 cm, appartenant au pôle froid). Les résultats de ces trois expériences sont présentés dans l’article ci-dessous, en comparaison avec les résultats obtenus lors de manipulations similaires dans d’autres écosystèmes. La dernière incubation était un test d’adaptation de la chambre benthique à l’injection de particules pour mesurer la filtration in situ par les bivalves et est présentée en Annexe 3. Cependant, les aléas techniques et météorologiques pendant la campagne n’ont pas permis de faire d’incubation de contrôle à proximité de Tour Eiffel.

Toutes ces expériences ont été répétées à bord du bateau après récupération des chambres d’incubation pour des expériences ex situ de respiration et de filtration. Ces résultats sont présentés en Annexe 3.

163 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

164 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Published as: Khripounoff, A., Caprais, J.C., Decker, C., Le Bruchec, J., Noel, P., and Husson, B. (2016). Respiration of bivalves from three different deep-sea areas: Cold seeps, hydrothermal vents and organic carbon-rich sediments. Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography.

ABSTRACT

We studied bivalves (vesicomyids and mytilids) inhabiting four different areas of high sulphide and methane production: 1) in the Gulf of Guinea, two pockmarks (650 m and 3150 m depth) and one site rich in organic sediments in the deepest zone (4950 m average depth), 2) at the Azores Triple Junction on the Mid-Atlantic Ridge, one hydrothermal site (Lucky Strike vent field, 1700 m depth). Two types of Calmar benthic chambers were deployed, either directly set into the sediment (standard Calmar chamber) or fitted with a tank to isolate organisms from the sediment (modified Calmar chamber), to assess gas and solute exchanges in relation to bivalve bed metabolism. Fluxes of oxygen, total carbon dioxide, ammonium and methane were measured. At the site with organic-rich sediments, oxygen consumption by clams measured in situ with the standard benthic chamber was variable (1.3-6.7 mmol m-2 h-1) as was total carbon dioxide production (1-9.6 mmol m-2 h-1). The observed gas and solute fluxes were attributed primarily to bivalve respiration (vesicomyids or mytilids), but microbial and geochemical processes in the sediment may be also responsible for some of variations in the deepest stations. The respiration rate of isolated vesicomyids (16.1-.25.7 µmol g-1dry weight h-1) was always lower than that of mytilids (33 µmol g-1dry weight h-1). This difference was attributed to the presence of a commensal scaleworm in the mytilids. The respiratory coefficient (QR) ≥1 indicated high levels of anaerobic metabolism. The O: N index ranged from 5 to 25, confirming that vesicomyids and mytilids, living in symbiosis with bacteria, have a protein-based food diet.

Keywords: Deep-sea, benthic chamber, Vesicomyid and Mytilid bivalves, respiration rate, cold seep, hydrothermal vent

165 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

166 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration 5.1. Introduction

In hydrothermal sites, cold seeps or areas rich in organic carbon, high fluxes of methane and sulphide support chemoautotrophic free-living and symbiotic bacteria. These fluxes provide the basis for complex microbial and metazoan communities. Many biological studies in these particular habitats have focused on the distribution, structure, nutrition, and food web architecture of faunal communities as well as on their interaction with the geochemistry of their environment. However, the metabolism of these organisms is poorly documented. Bivalves are one of the most abundant chemosynthetic organisms inhabiting deep-sea reducing ecosystems with production of methane and sulphur (Duperron et al., 2005; Fiala-Médioni et al., 2002; Lutz and Kennish, 1993; Sibuet and Olu, 1998; Von Cosel and Olu, 2009). Vesicomyids and mytilids at these sites feed via symbiotic sulphide-oxidizing bacteria that inhabit bacteriocytes in their gills (Fiala-Médioni and Le Pennec, 1987). The vesicomyids provides its symbionts with sulphides taken up by its foot buried in the sulphide-rich sediments and mytilids directly uptaken via gill-associated symbionts. Oxygen and carbon dioxide are absorbed from the seawater that flows through the bivalve siphons above the sediment (Arp and Childress, 1983; Childress et al., 1984; Roeselers and Newton, 2012).

To study the necessary physiological requirements for deep-sea bivalve life, oxygen consumption and carbon and nitrogen excretion rates represent the gains and losses of energy associated with metabolism. The physiological responses of vesicomyids or mytilids to changes in the environment are extremely variable (Navarro and Gonzalez, 1998; Tedengren et al., 1990; Widdows et al., 1984). Bivalve-bacterial associations can thrive in sulphide-rich environments, surviving on the oxidation of sulphide. Bivalves uptake both sulphide and oxygen which do not normally exist together in water column due to rapid oxidation of sulphide. They are assumed to be involved in numerous interactions with the surrounding environment and organisms due to their size and abundance (Marcon et al., 2014; Olu-Le Roy et al., 2007).

Research directed at studying the unusual physiological adaptations of these animals is necessary to understand how these bivalves can live in such hostile environments, largely unhospitable to other animals. Studies on oxygen consumption rates have been performed using in situ measurements on hydrothermal vent mussels (Smith, 1985) and other deep-sea habitats maintained under in situ pressure conditions (Arp et al., 1984; Childress and Mickel, 1982, 1985; Henry et al., 2008). In these experiments, observed oxygen consumption rates are generally as high as those measured in shallow-water mussels.

The objective of our study was to estimate in situ the respiratory rate of vesicomyids and mytilids at four different deep-sea sites in the Gulf of Guinea and on the Mid-Atlantic Ridge.

167 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Measurements of oxygen, total dissolved inorganic carbon, methane and ammonium were obtained in situ using two different benthic chambers and were assessed along with vesicomyids or mytilids density and biomass. The results were examined according to the type of benthic chamber used, explored sites and bivalve species.

5.2. Materials and Methods

5.2.1. Study area

The study was carried out in three sites in the Gulf of Guinea explored during the WACS cruise (February 2011), the CongoLobe cruise (December 2011-January 2012) and in one site on the Mid-Atlantic Ridge in the Lucky Strike vent field during the MoMARSAT 2015 cruise (April 2015) on the R/V Pourquoi Pas?. All the deployments of Calmar were realized using the ROV Victor.

Figure 56. Location of the study stations in the Gulf of Guinea.

The first site in the Gulf of Guinea (Figure 56) is an organic carbon-rich area on the distal lobe complex of the Congo deep-sea fan. This area is characterized by brown sediment with several “black pools” composed of a surface of reduced black sediment. This site likely receives large

168 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration terrestrial organic inputs from the African continent, transported via the Congo submarine canyon system (Khripounoff et al., 2003; Vangriesheim et al., 2009). Four stations (A, B, F and C) were sampled in this area from 4750 to 5070 m depth (Figure 56). A distinctive ecosystem is associated with black pools and is characterized by a biological community that resembles those observed on pockmarks with microbial mats and vesicomyid bivalves (dominant species: Christineconcha regab and Abyssogena southwardae, Krylova and Sahling, 2010). The three organic-rich stations (Figure 56) were located in the main deposition zone of the Congo canyon along the track of the micro‐channel that funnels the turbidity material to the terminal lobes except Station E, which was out of the turbidity input and was chosen as a deep-sea reference station.

Figure 57. Top: Examples of deployment of Calmar benthic chambers during the Congolobe cruise. Pictures on the left: (a) diagram of the standard Calmar, (1) the ring delimiting the surface area measured and the Calmar chamber placed on the delimited sediment. Pictures on the right: (b) diagram of the Calmar benthic chamber fitted with a tank, (2) vesicomyids sampled with a net (3) the modified Calmar fitted with a tank and (4) general view of the experiment with use of the ROV arms. Bottom: Illustrations of different sediments with bivalves before the deployment of the standard Calmar.

The second site (Figure 56), called Regab, is a giant pockmark 800 m in diameter at 3150 m depth, along the Congo margin (Olu-Le Roy et al., 2007). It is characterized by high habitat heterogeneity, with assemblages of the three major symbiont-bearing taxa encountered at

169 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration cold-seeps: Vesicomyid bivalves (dominant species: C. regab), Mytilid bivalves (Bathymodiolus aff. boomerang) and Siboglinid polychaetes (Escarpia southwardae), as well as microbial mats.

The third site, called Guiness (Figure 56), includes several small, less active pockmarks, from 580 to 690 m depth. The major benthic taxon observed was vesicomyids (Calyptogena valdiviae, and Elenaconcha guiness, Von Cosel and Olu, 2009). This pockmark is characterized by patchy vesicomyid beds associated with microbial mats.

The fourth site was the hydrothermal Lucky Strike vent field (1700 m average depth) at the Azores Triple Junction (ATJ) on the Mid-Atlantic Ridge. This area consists of a large central lava lake surrounded by three volcanic cones with several translucent smokers. Mytilid bivalves Bathymodiolus azoricus are the dominant megafaunal species and are distributed in patches of thousands of individuals (Desbruyères et al., 2001).

5.2.2. Calmar benthic chambers

To assess the in situ metabolism community of bivalves, the Calmar benthic chamber (Caprais et al., 2010) was deployed by the ROV Victor 6000. Basically, Calmar is a 41 cm diameter cylinder that is open at one end. The Calmar unit weighs 14 kg in water and it is equipped with six 100 ml sampling cells, an oxygen probe (Aadi, Norway) and a stirrer to homogenize the water in the chamber. The position of the sampling cells under the Calmar chamber and their closure mechanism preclude any suction and infiltration of uncontrolled water movement in the sealed Calmar chamber (Caprais et al., 2010). During the standard Calmar experiments (Figure 57a), the incubation of bivalves directly on the sediment lasted for about 3 h. At each station, a ring of 50 cm in diameter was deployed to guide the Calmar positioning. The standard Calmar measured exchanges between water and bivalves lodged in the sediment was deployed two times during the WACS cruise on mytilid beds and three times during the CongoLobe cruise on vesicomyid beds. Two standard Calmars were also used to measure flux exchanges on sediment without bivalves and represent background references in this study. Measurements on undisturbed B. azoricus beds with standard Calmar were not possible because the chimney walls do not allow such measurements.

The respiration rate of isolated bivalves was measured in situ using a modified Calmar chamber fitted with a specific tank (Figure 57b) (Khripounoff et al., 2014). It was deployed by the ROV at all four sites: Lobe, Regab, Guiness and Lucky Strike (Table 17). At the beginning of the experiment, bivalve shells were sampled on the bottom by the ROV with a net or with the ROV arm and dropped into the cylindrical tank. Then, after about 1 h of stabilization, the Calmar unit was placed over this tank, immersing the bivalves in exactly 31 l of bottom water

170 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

(Figure 57b). The incubation then started and lasted for 3 h in situ on the bottom, close to the sampling area. The modified Calmar chamber fitted with a tank was used to incubate 7 shells of C. regab at the Lobe station, 17 shells of C. regab at the Regab station, 21 shells of E. guiness at the Guiness station and 24, 19 and 170 shells of B. azoricus at the Lucky Strike vent field.

Table 17. Characteristics and origins of vesicomyids and mytilids used in this study (Equipment: C = standard Calmar and CT = Calmar with a tank) Station (Cruise- Position Species Depth Temperature Dive Marker) (m) (°C) number (equipment) Regab (Wacs S 5°47.865 Bathymodiolus 3155 2.55 pl 428 (C) 06/M3) E 9°42.691 aff. boomerang Regab (Wacs S 5°47.869 B. aff. 3154 2.55 pl 429 (C) 02/M2) E 9°42.689 boomerang Regab (Wacs S 5°47.867 Christineconcha 3072 2.55 pl 481 (CT) 03/Marker7) E 9°42.687 regab Guiness Harp S 1°34.647 Elenaconcha 582 7.0 pl 495 (CT) (Congolobe) E 8°32.911 guiness / Calyptogena valdiviae Lobe A S 6°28.281 C. regab 4751 2.4 pl 483 (C) (Congolobe-01) E 6°02.143 Lobe F S 6°35.426 Abyssogena 4873 2.4 pl 486 (C) (Congolobe-03) E 5°41.406 southwardae / C. regab Lobe C S 6°42.068 C. regab 5070 2.4 pl 491 (CT) (Congolobe-09) E 5°29.273 Lobe B S 6°25.229 C. regab / A. 4712 2.4 pl 492 (C) (Congolobe-11) E 5°49.709 southwardae Lucky Strike N 7°17’336 Bathymodiolus 1680 4.6 pl 599, 601, (MoMARSAT W 32°16.530 azoricus 605 (CT) 2015)

5.2.3. Size, weight, density, biomass and elemental composition of vesicomyids and mytilids

After each experiment with the benthic chamber (standard or modified Calmar), the sampled bivalves were identified, washed and frozen (samples incubated with the modified Calmar) or fixed in 4% buffered formalin (samples incubated with the standard Calmar). In the laboratory, shells were measured and dry weight (dw) of bivalves was determined after the body, excised from the shell, had been dried for 24 h at 60 C. B. azoricus mussels generally have a commensal polychaete, Branchipolynoe seepensis. The biomass of each species was measured separately in each shell. Total carbon and sulphur concentrations of dried total body were analysed with a Leco CS 125 (USA) elemental analyser.

171 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

The in situ bivalve density under the standard Calmar was estimated with two methods using photos and quantitative core samples (Decker et al., 2012). First, a ring of 50 cm diameter was deployed on a bivalve bed and photos of this circle were taken by the ROV to estimate bivalve density before benthic chamber deployment (Khripounoff et al., 2015). Then, after the recovery of Calmar at the end of incubation, a blade core (0.036 m2) was taken from within the ringed off area. Mean density was estimated from the average of these two measurements taken at each Calmar deployment. For each standard Calmar deployment, mean of biomass (g dw m- 2) were calculated using the mean density, estimated from photos and blade cores, and mean individual tissue dry weight calculated with the bivalves sampled with core. Only the living animals were taken into account to calculate de density and biomass of bivalves sampled with the blade corer. But it is not possible to discriminate dead and living animals in the photos.

5.2.4. Analytical methods and flux calculation

Oxygen was measured in situ with an electrochemical sensor optode (Aadi). To calibrate the oxygen optode, oxygen concentration was also analysed in triplicate aliquots on 10 mL water sampled in each cell using the modified Winkler titration method (Carritt and Carpenter, 1966). Total dissolved inorganic carbon (DIC) was determined using an infrared gas analyser (Kaltin et al., 2005). Methane was analysed by gas chromatography coupled with a head-space sampler (GC/HSS) (Sarradin and Caprais, 1996) in 5 mL of water in 10 mL vials; precision was less than 4%. Each chemical analysis was done in triplicate for each sampling cell. Ammonium was analysed using a manual fluorimetric technique (Holmes et al., 1999).

The fluxes were calculated for the standard Calmar from the slopes of the linear regressions

-2 -1 of oxygen, ammonia, ΣCO2, concentrations. Total flux (µmol m h ) = S (V/A) where S is the slope of the linear regression of gas or solute analysis, V is the chamber volume and A, the surface area of the chamber. The respiratory coefficient (RQ) was calculated as ΣCO2/O2 and the O:N index was calculated according to their atomic equivalents.

Bivalve respiration rate using the modified Calmar (in µmol g-1 h-1) was calculated using the

-1 -1 following expression: B [Vt (C2-C1)] where B is the bivalve dry weight (g dw); C1 and C2, gas or solute concentration in the Calmar with bivalves at time 1 and 2 (µmol L-1); V, the volume of water under the Calmar chamber (l); and t, the time interval between measurements (h).

For the numerical treatment of oxygen consumption and body size data, the relationship between whole animal oxygen consumption and body weight can be described by the following equation (1): oxygen consumption = aWb (von Bertalanffy, 1957), where W is the body weight. The relationship between weight-specific oxygen consumption R and body weight can

172 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration therefore be expressed as R = aWb-1 (2). Since the value of (b) in equation 1 normally has a value of < 1, the value of (b- 1) in equation 2 will have a negative value (von Bertalanffy, 1957).

5.3. Results

5.3.1. Bivalve characteristics

During the incubation with the standard Calmar on the sediment, bivalves dominated the megafaunal biomass at each experiment. A comparison of the two methods used to calculate the bivalve density (except for the mytilids at the Regab station where only photos were used) showed that the results obtained with the corer were higher by factor 2-3 of those obtained by counts based on the photos (Table 18). At the Lobe and Regab sites, colonized by C. regab, vesicomyid biomass ranged from 157 to 1066 g dw m-2. The biomass of mytilids at Regab was low (75-90 g dw m-2).

Table 18. Biomass of bivalves calculated under the standard Calmar. Station Dominant species Density Density Mean density Biomass (Marker) under Calmar by photos (ind. by corer (ind. m-2) (g dry weight m-2) (ind. m-2) m-2) Regab Bathymodiolus. aff. 15 15 75 (W06/M3) boomerang Regab Bathymodiolus. aff. 18 18 90 (W02/M2) boomerang Lobe A (CoL-01) Christineconcha 185 485 335 1066 regab Lobe F (CoL-03) Calyptogena 50 114 82 329 southwardae Lobe B (Col-11) C. regab 71 143 107 157

The bivalve characteristics in the incubation experiments with the standard Calmar and the modified Calmar-tank are summarized in Figure 58. With the standard Calmar at Lobe, we observed a minor difference in C. regab weight between Lobe B and Lobe A. The mytilid B. boomerang at Regab was the bigger (mean=150 ± 15.4 mm) of the bivalve species used in this experiment. With the modified Calmar-tank at Regab, individual main length and dry weight of C. regab was higher than that observed at Lobe, by a factor of two: respectively 91.2 ± 7.7 and 54.9 ± 5.9 mm for length and 4.52 ± 0.9 and 1.47 ± 0.4 g dw for mass. The size of E. guiness shells at Guinness was more similar to that of C. regab at Lobe (54.2 ± 5.9 mm) (Figure 58). The mussels at the Lucky Strike hydrothermal vent were the smallest bivalves used in this study with individual length ranging from 12 to 72 mm and dry weight mass ranging from 0.005 to 2.2 g dw. B. azoricus features the presence of a commensal scaleworm, B. seepensis, in almost all living shells. The weight of the polychaete varied from 0.001 to 0.15 g dw and represented about 10% of the mussel weight in each shell.

173 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Table 19. Elementary composition of bivalve tissues (% total C and S). (Christineconcha regab= C. regab, Elenaconcha guiness=E. guiness, Bathymodiolus aff. boomerang= B. aff. boomerang, Bathymodiolus azoricus= B.azoricus) Type of C. regab C. regab E. guiness B. aff. boomerang B. azoricus chamber (Regab) used (Lobe) (Regab) (Guiness) (ATJ) Number 9 11 7 Standard C (%) 45.1 ± 5.1 42.3 ± 2.7 45.2 ± 2.7 Calmar S (%) 15.3 ± 1.3 17.2 ± 3.2 1.2 ± 03

Number 10 21 22 25 Calmar with a C (%) 40.3 ± 3.2 38.5 ± 2.5 45.6 ± 2.5 39.9±1.1 tank S (%) 12.7 ± 2.6 16.0 ± 5.6 5.1 ± 1.2 1.5±0.2

The elemental composition (Table 19) of two vesicomyid species and the two mytilid species showed similar concentrations of carbon (38.5 to 45.6%). However, we observed a large difference in tissue sulphur concentration between E. guiness (5.1%) and C. regab (12.7 to 17.2 %) and between C. regab (Lobe= 12.7 %) and C. regab (Regab = 16.0), (Kruskal-Wallis test, p<0.01 and non-parametric multiple test). B. boomerang and B. azoricus mytilids were characterized by a very low concentration of sulphur (1.2-1.5%) (Table 19).

Figure 58. Characteristics of the bivalves used in the incubation experiments with the standard Calmar benthic chamber and the modified Calmar chamber fitted with a tank (The length of bivalves is the antero- posterior size).

174 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

+ Table 20. Flux of O2, ΣCO2, NH4 and CH4 measured under the standard Calmar in this study and similar values found in the literature. (Christineconcha regab= C. regab, Calyptogena valdiviae= C. valdiviae, Bathymodiolus aff. boomerang= B. aff. boomerang, Abyssogena southwardae = A. southwardae) Dominant O ΣCO RQ NH + CH Station 2 2 4 4 Species (mmol m-2 h-1) (mmol m-2 h-1) (mmol m-2 h-1) (mmol m-2 h-1) Regab Centre B. aff. boomerang -1.29 1.04 0.03 0.10 1.80 Regab Centre B. aff. boomerang -1.42 Lobe A C. regab -6.71 9.58 0.06 0.24 4.52 Lobe A Reference 0.3 0.01 This study Lobe F A. southwardae -2.04 3.08 0.06 0.16 0.54 Lobe C Reference 0.4 0.45 1.1 0.03 0.1 Lobe B C. regab -1.79 3.13 0.07 0.16 0.35 Regab SW C. regab -11.33 2.08 0.01 0.37 0.51 Regab Centre C. regab -18.04 3.58 0.01 0.43 1.91

Guiness Kilkenny C. valdiviae -1.17 3.96 0.14 Khripounoff Guiness Harp C. valdiviae -11.29 6.46 0.03 et al. (2015) Lobe A C. regab -6.54 1.50 0.01 0.31 0.08 Lobe C C. regab -14.42 77.38 0.23 2.99 5.79

Regab Centre C. regab -13.83 0.61 Decker et al. Regab SW C. regab -20.50 0.01 (2012) Pop Ristova Regab Centre C. regab -12.96 0.04-3.38 et al. (2012)

175 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

5.3.2. In situ exchanges of gases and solutes at the water- sediment interface under the standard Calmar chamber

The total oxygen uptake (TOU), measured with the standard Calmar on vesicomyids or mytilids

-2 - 1 lodged on sediment, was between 1.29 and 6.71 mmol O2 m h (Table 20). The minimum O2 consumption was observed in the mytilid population and the maximum at the Lobe A station. The two TOU references measured close to the vesicomyid bed at Lobe A and C show a low

-2 - 1 sediment metabolism of 0.3-0.4 mmol O2 m h . The flux of ΣCO2 ranged from 1.0 (Regab) to

-2 -1 + 9.6 (Lobe A) mmol CO2 m h . During incubation, NH4 concentration increased significantly, indicating measurable ammonium production by organisms living in the sediment. The production rate observed under the Calmar chamber ranged from 0.1 (Regab) to 0.24 (Lobe

+ -2 -1 A) mmol NH4 m h . CH4 diffusion was always detected at the Regab and Lobe sites with the

-2 - 1 standard Calmar, varying from 0.35 (Lobe B) to 4.5 mmol m h (Lobe A). CH4 flux can be observed also at the Lobe C reference (0.1 mmol m-2 h- 1). No significant sulphide flux was detected under any Calmar chamber; the detection level of our analytical method was >20 mmol/L. All these results are summarized in Table 20.

5.3.3. Respiration rate of vesicomyids and mytilids under the standard and modified Calmar chambers

We first assumed that the metabolism of bivalves (host and symbionts or commensals), in the experiments using the standard Calmar, was responsible for the main exchange at the interface water-sediment. Based on this hypothesis, the bivalve respiration rate was calculated in terms of bivalve dry weight (Table 21) on the estimated biomass under each Calmar chamber (Table 18). Across the different stations, vesicomyid oxygen consumption varied from

-1 -1 -1 -1 6.2 µmol O2 g dw h (Lobe A and F) to 11.2 µmol O2 g dw h (Lobe B). Mussel oxygen

-1 -1 respiration rate was about 16 µmol O2 g dw h (Table 21). Assuming that bivalves produced

-1 -1 the majority of ΣCO2, mean production was about 10 µmol CO2 g dw h and the RQ ranged from 0.8 to 1.5. During incubation, the bivalve excretion was certainly the main factor

+ -1 -1 contributing to the ammonium production and it was about 0.56 µmol NH4 g dw h . The

+ -1 -1 maximum ammonium rate was observed in the mussel bed (0.83 µmol NH4 g dw h ) (Table 21). The mean O:N ratio obtained with vesicomyids was 7.4 ± 4.6 and 24.4 with mytilids.

176 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

+ Table 21. Calculated rate of O2, ΣCO2, NH4 consumed or produced by vesicomyids and mytilids using the standard Calmar chamber and the modified Calmar fitted with a tank (The dry weight of mytilids was measured without the commensal polychaeta). (Christineconcha regab= C. regab, Elenaconcha guiness=E. guiness, Bathymodiolus aff. boomerang= B. aff. boomerang, Abyssogena southwardae= A. southwardae Bathymodiolus azoricus= B.azoricus, Branchipolynoe seepensis= B. seepensis) Hydrothermal Cold system system Calmar with a tank Standard Calmar Calmar with a tank Regab Lobe Guiness Regab Regab Regab Lobe Lobe Lobe Lobe Lucky Strike Centre C Harp Centre Centre Centre C A F B C. C. E. B. aff. B. aff. C. regab C. regab C. A. C. B. azoricus +B. Dominant regab regab guiness boomer- boomer (Khripounoff (Khripounoff regab south- regab seepensis species ang -ang et al. 2015) et al. 2015) wardae Total dry weight per 64.7 8.1 12.9 12.9 12.6 138.6 42.8 16.5 8.7 14.7 6.0 Calmar (g) Number of 17 7 21 4 5 6 8 8 22 19 170 bivalves Mean individual 4.3 1.3 0.7 4.3 6.3 2.4 4.0 0.8 0.3 0.7 0.03

dry weight ±1.1 ±0.4 ±0.3 ±1.3 ±0.9 ±0.9 ±0.5 ±0.2 ±0.1 ±0.2 ±0.01 (g) O rate 2 23. (µmol g-1 16.1 17.7 25.7 16.1 15.8 10.4 22.9 6.2 6.3 11.2 19.6 33.6 3 dw h-1) ΣCO rate 2 30. (µmol g-1 16.2 22.9 28.3 12.7 2.0 123 9.2 9.6 12.9 25.9 58.6 0 dw h-1) RQ 1.0 1.3 1.1 0.8 0.2 5.3 1.5 1.5 1.2 1.3 1.3 1.7

+ NH4 rate (µmol g-1 0.87 1.25 0.83 0.24 4.8 0.25 0.51 0.67 0.33 0.53 dw h-1) O:N ratio 7.4 5.7 5.0 17.3 2.0 10.6 4.9 6.7 23.7 25.4

177 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Under the modified Calmar-tank, only the respiration rate of isolated bivalves and their symbionts was measured, i.e. without the interaction of any other organism or any chemical exchanges from the sediment. For vesicomyids, the E. guiness respiration rate in the shallower Guiness station

-1 -1 was greater (25.7 µmol O2 g dw h ) than that of C. regab sampled at Regab or Lobe (about 17

-1 -1 µmol O2 g dw h ). The oxygen consumption rate of C. regab varied very little between the Regab and Lobe stations. However, the biomass and the mean size of individuals used in the modified Calmar-tank were higher at Regab than at Lobe (Figure 58). The mytilids at the hydrothermal vent smaller than 3 cm in length had the highest respiration rate observed in this study (33.6 µmol O2

-1 -1 -1 -1 g dw h ). The respiration of larger B. azoricus was lower (about 20 µmol O2 g dw h ) and it was comparable to the respiration of similarly sized vesicomyids. The bivalve ΣCO2 production

-1 -1 ranged from 16 (Regab) to 28 (Guiness) µmol CO2 g dw h and the RQ was close to 1. During

+ incubation, NH4 concentration always increased during the experiment with the modified Calmar-

+ - tank. The measured excretion rate ranged from 0.3 (B. azoricus) to 1.25 (C. regab) µmol NH4 g 1 dw h-1. The O:N ratio was clearly lower than under the standard Calmar with vesicomyids.

5.3.4. Relationship between oxygen consumption and body weight

Figure 59. Relationship between individual oxygen consumption (RO2) and dry weight for various bivalve species (This study; Bathymodiolus thermophilus, Smith, 1985; Artica islandica, Taylor and Brand, 1975; Cardium edule, Vahl, 1973, Mahaut et al., 1995)

178 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

In the present study, it was only possible to determine the relationship between oxygen consumption and body weight for small bivalves between 0.03 to 4 g dw. Only clams from Regab exceeded 2 g dw. The relationship between oxygen consumption and body weight of bivalves obtained during the present study is R= 21.3 W -0.16 for vesicomyids and R= 21.2 W -0.19 for mytilids (Figure 59).

5.4. Discussion

5.4.1. General features of bivalves

Bivalves (vesicomyids and mytilids) are widespread in chemosynthetic ecosystems, and occur at most known cold-seep sites (Krylova and Sahling, 2010) and hydrothermal vents (Desbruyères et al., 2001). Our results show variation in density and mean individual biomass in the Gulf of Guinea and in the ATJ. The hydrothermal mytilids at the Lucky Strike site were small and the distribution around the chimney was patchy. In the Gulf of Guinea, we observed some patterns in vesicomyids sampled from different areas (Figure 58). The large majority of C. regab specimens were particularly small at all Lobe sites compared with the same species at Regab sites. This difference suggests that vesicomyid population at Lobe consisted mostly of young or dwarf individuals. However, the presence of only one or two cohorts at Lobe (personal data) suggests a young population or the stunted growth hypothesis. The elemental composition of vesicomyid tissues was characterized by high differences in sulphur concentrations between E. guiness and C. regab (Table 19). The symbionts of vesicomyid clam tend to accumulate elemental sulphur while the mussel symbionts do not. These differences may be due to interspecific variation in sulphide physiology, e.g. divergent patterns in sulphide exploitation and storage, as previously observed in both species in Monterey Bay (Goffredi and Barry, 2002). Elemental sulfur is known to be an energy storage product for sulphide-oxidizing symbiotic bacteria (Vetter, 1985). These reserves provide fuel for symbiotic bacteria metabolism, even in the absence of a sulphide supply (Fiala-Médioni and Le Pennec, 1989; Fisher et al., 1988; Goffredi and Barry, 2002; Vetter, 1985). The higher sulfur storage capacity in C regab is also a mechanism that can facilitate the adaptation to the fluctuations in sulphide fluxes that occur in these habitats.

179 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

5.4.2. Effects of bivalves on transfers at the water-sediment interface

The role of vesicomyids or mytilids in gas exchanges at the water-sediment interface has not been studied as well as their distribution in cold seeps. However, they were the main contributor to benthic respiration at the different stations studied in the Gulf of Guinea. Our values of TOU varied

-2 -1 from 1.3 to 6.7 mmol O2 m h and similar measurements have been previously obtained at these cold-seep sites. For example, in situ TOU measured at the Regab cold-seep on clam beds varies

-2 -1 -2 -1 between 2.1 and 24.6 mmol O2 m h (Pop Ristova et al., 2012), 13.8 and 20.5 mmol O2 m h

-2 -1 (Decker et al., 2012) and 11.3 and 18.0 mmol O2 m h (Khripounoff et al., 2015) TOU rates

-2 -1 ranging from 1.3 to 6.7 mmol O2 m h have been measured in different habitats outside of the Gulf of Guinea, on the Napoli mud volcano in Mediterranean sea (Caprais et al., 2010), on the Hakon Mosby mud volcano (Felden et al., 2010) and at the Hikurangi margin (Sommer et al.,

-2 -1 2010). ΣCO2 fluxes, ranging from 1 to 9.6 mmol m h , are not only produced by clams, mussels and metazoan respiration, but also by the oxidation of methane by archea (Boetius and Wenzhöfer, 2013). Bacterial activity is responsible also for the degradation of organic matter.

Conversely, CO2 can be consumed by methanogenic bacteria (Whiticar, 1999). The consequence of the time-lag between oxygen consumption and CO2 production is high variation in the RQ value. The RQ value is generally equal to 0.75 for various marine invertebrate species (Koopmans et al., 2010), but it ranged from 0.8 to 1.2 in this study (Table 20). In this case, high RQ values may be due to an increase in anaerobic mineralization of organic matter and anaerobic oxidation of methane (AOM). The benthic chamber, which accumulates carbon during incubation, can in situ artificially accelerate the process of carbonate precipitation (Aloisi et al., 2002). Our RQ values were greater than those obtained by Khripounoff et al. (2015) at the same stations (0.6). This discrepancy is not easily explained.

The excretion of ammonium is due to protein breakdown and its flux measured under the Calmar chamber can be attributed almost exclusively to vesicomyids, like O2 and ΣCO2 fluxes. The excretion of bivalves was on average to 0.17 mmol NH4+ m-2 h-1 and this value is lower than the values (0.37 mmol NH4+ m-2 h-1) reported by Khripounoff et al. (2015).

Energy availability, in the form of methane, sulphide and oxygen fluxes, and the type of seafloor substrate play a central role in the composition and distribution of cold-seep faunal communities at local and regional spatial scales (Decker et al., 2012; Fischer et al., 2012; Olu-Le Roy et al., 2007; Ritt et al., 2011).

180 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

5.4.3. Respiratory rate of bivalve beds on sediment

Our approach using the Calmar chamber depicts the metabolic function of vesicomyids or mytilids based on their integrated response at rest without manipulation. The first assumption is to consider that the observed oxygen consumption is essentially due to global clam or mytilid respiration (i.e. host and symbionts). The respiratory rate of vesicomyids and mytilids was

-1 -1 estimated at 7.9 and 16 µmol O2 g dw h , respectively (Table 21). However, this estimation requires the exact biomass of bivalves under the standard Calmar, leading to uncertainty in the estimated respiration values. Regardless of these limitations, our results show vesicomyid oxygen consumption rates that are roughly half those that were measured in Khripounoff et al. (2015) and Decker et al. (2012) using the same equipment at the same stations. But, given the uncertainties in estimation of bivalve biomass, this is more or less within the expected error range. The proportion of oxygen, consumed by other reactions, such as the respiration of small benthic organisms (macrofauna, meiofauna, and microfauna), a variety of methanotrophic archea, nitrification or chemical oxidation was estimated using the Calmar reference deployed at Lobe A and C (Table 20). It was about 10 % of the total TOU measured under standard Calmar with clams. But this value is given for information only because the heterogeneity of sediment at a scale of few cm does not ensure the good representation of selected areas as reference. Thus, the intensity of these oxygen consumptions in the sediment represents additional sources of uncertainty. The ratio between macrofauna and symbiotic bivalve biomass is low in cold seeps (Decker et al., 2012; Sahling et al., 2002) and therefore, macrofaunal metabolism is likely negligible for the estimation of respiration in this study. The contribution of AeOM and sulphide oxidation by bacteria to the total oxygen consumption is unknown and may vary with the intensity of fluid flow and related microbial and faunal colonization (Boetius and Wenzhöfer, 2013). In our case, there was no bacterial mat under the standard Calmar with the clams and the thickness of the oxidized sediment was less than 1 mm, thereby limiting the possibility of AeOM activity (Sommer et al., 2006). Bivalve communities were an oxygen sink, but not to an extent that would result in insufficient re-oxidation and stimulation of methane, manganese and iron efflux compared with bare sediments. However, we cannot exclude the possibility that bivalve communities had increased respiration and bio-deposition and thus stimulated anaerobic processes (Zaiko et al.,

2008). In this study, high CO2 rates with high RQ values (1.5) are due to anaerobic metabolism, which was greater than during the previous study at the same area (Khripounoff et al., 2015) and demonstrate the heterogeneity and the diversity of sediment at small scales.

181 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Atomic O:N ratios are related to the availability of energy stores and the utilization of body proteins (Shumway and Newell, 1984). This ratio produces an index of the relative amounts of protein, compared with carbohydrates and lipids that are catabolized by the organism. O:N ratios provide meaningful data on the metabolic state of an organism. When only protein is metabolized, the O:N ratio is 7 (Ikeda et al., 2000). When O: N values are higher than 24, lipids or carbohydrates are identified as the major components in the catabolism. O:N ratios can vary, rising or falling in response to body weight, type of diet, and starvation, depending on the biochemical composition of the organism (Mayzaud and Conover, 1988). In the present study, the O:N values ranged from 4.9 to 10.6, indicating the dominance of protein catabolism (Ikeda, 1977). Vesicomyids indeed feed on the symbiotic bacteria production likely rich in proteins. However, these O:N values cannot reflect fasting conditions because the duration of the experiment was not long enough to mobilize reserves and alter metabolism, as occurs when animals are exposed to starvation conditions.

5.4.4. Respiration rate of isolated vesicomyids and mytilids

The advantage of the Calmar-tank chamber is to eliminate disturbance provided by the-sediment exchanges, to know the exact biomass of bivalves in the tank and to study the respiration of organisms living on hard substrates. However, the bivalves are transferred from their substrate to the benthic chamber tank and they are not in their original sulfur-rich water during the incubation period. This study shows that isolated C. regab and E. guiness have respiration rates equal to 17

-1 -1 -1 -1 µmol O2 g dw h and 26 µmol O2 g dw h , respectively. C. regab was sampled between 3000 and 5000 m depth at a temperature ranging from 2.38 to 2.55°C, whereas E. guiness lives at 600 m depth and a temperature of 7.1°C. These species may have distinctive respiratory physiology that can explain the observed variation of respiratory rate. Nevertheless, the difference in size between the studied vesicomyids from 0.7 to 4.3 g dw per individual is the main source of this difference. The Figure 59 shows that the ratio respiration rate/ biomass between the two species plots on the same curve. In addition, the incubation experiment on B. azoricus of several sizes also showed respiration rates increasing from 19.6 to 33.6 µmol g-1 dw h-1, in a pattern inversely proportional to the size of the individuals (Table 21). The comparison between hydrothermal mytilids and vesicomyids living in cold seeps or organic-rich sediment does not show large difference. The power regression lines of vesicomyids and mussels at Figure 59 actually overlap perfectly. The presence of the commensal polychaete B. seepensis does not seem increase the

182 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration individual respiratory rate knowing that the polychaete represents about 10% of the mussel weight.

In the relationship between oxygen consumption and body weight, values of the weight exponent

b-1 b-1 in the equation Ro2 = aW show high interspecific variation within different invertebrate groups (Bayne and Newell, 1983). Among bivalves, there are not only interspecific differences in the value of the exponent b-1, but also intraspecific differences. Mytilus edulis shows typical values: for example -0.226 in winter and -0.298 in summer (Bayne et al., 1973), suggesting that the measured physiological differences, such as respiration, are largely determined by environmental rather than genotypic (Widdows et al., 1984). For the vesicomyids or mytilids in this study (Figure 59), the difference of in the value of the b-1 exponent between vesicomyids and mytilids (-0.16 and -0.19 respectively) was essentially due to differences in size rather than in the metabolism-to-respiration ratio (Taylor and Brand, 1975).

The comparison of vesicomyids or mytilids oxygen consumption rates measured in this study with those of the literature is complicated by the close relationship between food supply and metabolism and the lack of a standard approach. Therefore, comparisons can only be done between groups of animals that exhibit the same type of metabolism. Although many species of deep-sea bivalves have been described, physiological measurements have been made on very few species not only due to sampling difficulties, but also because deep-sea animals are difficult to study in situ or to maintain alive in the laboratory. Respiration rates have been measured for a few deep-sea mussels (Järnegren and Altin, 2006; review by Mahaut et al., 1995; Smith, 1985). For example, the ex situ experimentally obtained oxygen consumption rate of the vent species Calyptogena magnifica (Boss and Turner, 1980) from the Galapagos Rift ranges from 0.4 µmol

-1 -1 -1 -1 O2 g wet weight h at 2.1 °C to 1.58 µmol.O2 g wet weight h at 8 8 °C (Arp et al., 1984). Assuming that the dry weight of clams is equal to 25% of the wet weight (personal data), the

-1 -1 respiration rate of C. magnifica is 1.6 to 6.3 µmol O2 g dw h . Conversely, large numbers of bivalves in shallow depths have been studied in different ways within physically variable environments (see review in Bayne and Newell, 1983). Standard metabolism is represented by negligible feeding activity, and is considered to be a resting state. In the present study, the standard rates of metabolism approached maintenance rates. Deep-sea vesicomyids of the Gulf of Guinea and mytilids of ATJ are at the upper extremes of respiration rate when comparing these values with the measurements made on shallower mussels (Figure 59) investigated at similar

-1 -1 experimental temperatures (from 2.7 to 20 µmol O2 g dw h , Järnegren and Altin, 2006). The shallow suspension-feeding mussels chosen from this selection were generally adults, measuring

183 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

20-50 cm in length (Vahl, 1973). The compilation of all the existing data on the respiration rate of deep-sea benthic organisms, measured at comparable ambient temperatures (2-4°C), suggest an allometric relationship, relating individual respiration rate to individual weight of about 10 µmol

-1 -1 O2 g dw h (Mahaut et al., 1995). Similarly, the respiration rate of the deep-sea hydrothermal

-1 -1 mytilid Bathymodiolus thermophilus is 10.3 µmol O2 g dw h (Smith, 1985) at 2500 m depth on the Galapagos Rift for mussels with a mean dry weight of 10 g. In comparison, B. azoricus (19.6-

-1 -1 33.6 µmol O2 g dw h ) in our experiments were smaller with a mean size from 0.03 to 0.7 g dw. This large difference in size explains the difference in respiration rate observed between the two hydrothermal mytilid species which both harbour commensal polychaetes. The water temperature differences between the Galapagos Rift (1.8° C) and this study (4.6° C) is also a factor that can explain the observed differences in respiration rate between these two species.

Several factors, other than temperature and size, also affect the respiration rate of most bivalves, including food availability, ecological situation, stress, species characteristics and gametogenic stage. This list is not exhaustive. Smith (1985) showed a significant difference in the respiration rate between mytilids close to a vent and mytilids at several meters from this vent due to the modification of the water environment. Furthermore, our experiments were always based on a group of a dozen individuals in the benthic chamber and not a single individual as generally described in the literature. The “group effect” on the respiration rate has never been studied and may also affect the interpretation of our results. The production of CO2 by the respiration of

-1 -1 isolated bivalves (from 16 to 47 µmol CO2 g dw h ) was higher than that observed in animals living in the sediment. Consequently, RQ was always > 1 and was greater than this theoretical range of 0.75 (see above). When measuring CO2 production and O2 consumption rates over less than 6 h, the degree of coupling for these two gases is a function of the differential storage capacity of the animal. The differential diffusion rates of CO2 and O2 between the animal and the water, and the differential controls on CO2 production and O2 consumption are often determined by the physiological characteristics of the species (Hatcher, 1989). Symbionts, when fuelled with reduced chemicals, also consume CO2. But, in the Calmar-tank, without sulfur and methane, the activity of symbionts should be stopped altogether. In the standard Calmar, symbionts from vesicomyids could rely on elemental sulfur and continue to consume CO2 because the pathway is activated. The two types of experiments (standard versus tank) could therefore yield different RQ values. Ammonium excretion in mussels was lower than in vesicomyids (Table 21). As with the standard Calmar, the O:N ratio was < 10 for vesicomyids that depend exclusively on symbionts for their nutrition, indicating the dominance of protein in catabolism (Ikeda, 1977). The food sources for mytilids in hydrothermal vents are more diverse, and include particles in the

184 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration water environment as well as different symbiotic forms. The ratio O: N ≈ 24 may be the result of increases in lipid and carbohydrate catabolism. However, the O:N ratio can vary also in response to several factors such as starvation and the biochemical composition of the organism (Bayne et al., 1973). The low ratio may need another explanation. Several vesicomyid symbionts possess nitrate reductase genes (Newton et al., 2008), suggesting the production of NH4+ and hence a greater than expected proportion of ammonium excretion. This could also explain the difference between the mussels and the vesicomyids in this study.

5.4.5. Comparison of standard Calmar chamber and the modified Calmar-tank chamber

The comparison of our data obtained with standard Calmar chamber and the modified Calmar- tank chamber during the same cruise shows that undisturbed clams have lower respiratory metabolism than clams isolated in the tank. One major limitation of the measurements is that the biomass is not estimated the same way. The biomass calculation under the Calmar-tank did not raise any question because all bivalves were sampled and dried. On the contrary, the biomass under the standard Calmar was only estimated by photographs or partial collections and the error in the calculation of the biomass can therefore be high. Stress from ROV handling at the beginning of the experiment appears to lead to oxygen consumption rates that can remain high for several hours, leading to an overestimation of basal rates. Deep-sea species are possibly more sensitive to this handling disturbance. In our case, during the Calmar-tank experiments, bivalves were taken out of their natural environment without sulphide fluxes that supply energy to the bacterial symbionts. Reactions of the bivalve/symbiotic associations to this new situation are unknown and changes in metabolism cannot be excluded. Oxygen consumed by vesicomyids measured in the Calmar-tank was about 1.5 to 3 times higher than those measured intact on sediment with the standard Calmar (Table 21). Is this difference only the consequence of the bivalve transfer into the tank? Interestingly, the measurements made by Decker et al. (2012) and Khripounoff et al. (2015) with the standard Calmar at the same stations (Table 20) showed results similar to our Calmar-tank values rather than to those obtained here with the standard Calmar (Table 21). In any case, handling affected deep-sea animal metabolism in all experiments, performed in situ or ex situ.

185 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration 5.5. Conclusion

Advances in our understanding of processes underlying life in extreme deep-sea environments are very likely to contribute to a new model of the limits or main factors that regulate metazoan life. Closer study of the physiological ecology of these very different species has the potential to reveal, for example, the range of adaptations in clams and mussels and can serve as a model for other chemosynthetic taxa. The present study provides new insights based on intact, undisturbed sediments with bivalve communities and on isolated clams and mussels. We demonstrated that

+ the presence of bivalves significantly affects benthic fluxes of O2, CO2 and NH4 in deep-sea sediments. However, these data have some limits because interactions occur between vesicomyids or mytilids, small benthic organisms and sediment. In isolated bivalves removed from sediments, allometric differences in bivalve size are the major explanation behind differences in respiration rate. At similar sizes, there were no differences between mussels and clams in terms of oxygen consumption. The CO2 production rate by deep clams was always higher than the predicted model indicating possible decoupling between oxidation and the storage capacity of the animal for carbon dioxide and oxygen gases. Ammonium excretion rate differs between mussels and clams, suggesting that only protein was metabolized as an energy substrate in vesicomyids, but not in mytilids.

5.6. Acknowledgements

We are grateful to C. Rabouille and P. M. Sarradin, chief scientists of the Congolobe and MoMARSAT 2015 cruises, respectively. We thank also the scientific and technical staff who participated in these cruises. We acknowledge the captains and the crews of the R/V Pourquoi Pas? and the ROV Victor teams. The Congolobe project is supported by the French National Research Agency project ANR 11 BS56 030 02: Transfer of organic carbon and ecosystem functioning in the terminal lobes of the submarine Congo. The MoMARSAT project is supported by the Laboratory of Excellence LabexMER (ANR-10-LABX-19) and EMSO European Community’s Seventh Framework Programme (FP7/2007-2013) under grant agreement no. 211816.

186 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration 5.7. Synthèse des résultats de l’étude

A cause de l’accès difficile aux environnements profonds, les mesures in situ de taux métaboliques des espèces d’écosystèmes profonds sont rares. L’objectif de cette étude est de comparer les mesures des concentrations en oxygène, carbone inorganique dissous, méthane et ammonium lors d’incubations faites sur des vésicomydés et des mytilidés de divers environnements profonds.

Quatre sites ont été explorés au cours de trois campagnes : les sédiments riches en carbone de Lobe, les pockmarks de Regab et Guiness (WACS (2011), CongoLobe (2011-2012)) et le site hydrothermal de Lucky Strike (MoMARSAT (2015)). Les incubations ont été réalisées grâce à une chambre d’incubation benthique, le CALMAR, qui consiste en un cylindre ouvert d’un côté et équipé, de l’autre, de cellules de prélèvement programmables, et d’un capteur optique d’oxygène. Un agitateur s’assure de maintenir l’intérieur de la chambre homogène. Cette chambre a été utilisée sur du sédiment au-dessus de vésicomydés (Christineconcha regab) aux sites Regab et Lobe et au-dessus de mytilidés (Bathymodiolus aff. Boomerang) au site Guiness. Elle a été utilisée en association avec une cuve permettant l’isolement complet de l’intérieur de la chambre sur des vésicomydés (C. regab et Elenaconcha guiness) à Guiness, Lobe et Regab, et des mytilidés (Bathymodiolus azoricus) à Lucky Strike.

La composition en carbone est similaire pour toutes les espèces, au contraire de la composition en soufre, plus importante chez les vésicomydés, et en particulier chez C. regab. Les valeurs obtenues sont de l’ordre de grandeur de la littérature, malgré l’incertitude due à l’estimation de la biomasse et à la potentielle existence d’autre processus comme la minéralisation anaérobique de la matière organique ou l’oxydation anaérobie du méthane, dans le cas des expériences avec le CALMAR classique (sans la cuve). Dans le cas des expériences avec la cuve, la variabilité des tailles semblent être le principal facteur expliquant les différences de taux respiratoires observés.

Cette étude a permis de déterminer des courbes de consommation d’oxygène en fonction de la taille pour les vésicomydés et la modiole B. azoricus.

187 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration 5.8. Implications pour le modèle

Le concept précédent du modèle ne parvenait pas à reproduire les biomasses estimées des échantillons, et nous soupçonnions de trop forts taux de respiration. Cette expérimentation a donc permis de vérifier ces taux.

La mesure in situ de la respiration de trois lots de modioles Bathymodiolus azoricus a résulté en la calibration d’une régression de l’oxygène consommé par unité de poids en fonction du poids :

-0.19 R=21.23 x W µmol O2/g dw/h. Cette respiration est élevée par rapport à la respiration estimée par Mahaut et al. (1995), mais aussi par rapport à celle publiée par Martins et al. (2008) (Figure 60).

60 Figure 60. Comparaison de différents taux de consommation d’O2 chez des espèces 50 profondes : Orange : Bathymodiolus 40 thermophilus (Smith, 1985). Les différences de tailles entre les deux espèces expliqueraient la 30 différence de taux mesurés ; Gris : toutes espèces profondes 20 (Mahaut et al., 1995). Températures entre 2 et 4 °C. Les barres d’erreur 10 correspondent à l’intervalle de confiance à 95% de l’exposant

Respiration Respiration (µmolO2/g poids sec/h) du poids b (dans R=aWb) ; 0 0 0.5 1 1.5 2 2.5 Bleu : Bathymodiolus azoricus (Dando et al. unpublished dans Poids sec (g) Martins et al., 2008) ; Vert : Bathymodiolus azoricus cette étude

La première expérience de mesure de respiration in situ a été faite sur des modioles de même taille et de même poids moyen que l’unité d’échantillonnage C1 de la campagne MoMARETO : 40.1 mm et 0.28 g poids sec/individu pour l’expérience de respiration (CALMAR A1) contre 41.1 mm et 0.27 g poids sec/ individu pour C1, dont la densité en modioles était estimée à 5480 modioles/m². Le taux de respiration des modioles dans le CALMAR A1 (23.3 µmol O2/g poids sec/h) a donc été utilisé dans le modèle. Pour compenser ces pertes plus importantes, les concentrations extérieures en matière particulaires sont augmentées (400 µM), les taux de mortalité diminués (5%/an) et les constantes de demi-saturation sont diminuées de telle façon que le taux de consommation soit toujours à son maximum.

188 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

Le modèle parvint à prédire la biomasse, et proposait une incorporation totale de l’ordre de grandeur de ce qui pouvait être estimé à partir de la littérature (Riou et al., 2008, 2010) en faisant l’hypothèse d’une incorporation en relation linéaire avec la concentration en POC, méthane et hydrogène sulfuré. En revanche, la dynamique de l’alimentation de la modiole reposait entièrement sur la filtration de carbone organique, ce qui va à l’encontre des études menées sur cette espèce (Colaço et al., 2009; De Busserolles et al., 2009; Trask et Van Dover, 1999): l’ajout du carbone excrété au stock de POC (voir 3.2.2) permettait aux modioles de survivre sur ce stock uniquement, alors que les concentrations en sulfures dissous et méthane diminuaient très vite et ne permettaient pas d’assurer la survie de la modiole. Le concept du modèle devait donc être changé.

Un nouveau concept a donc émergé : le flux d’excrétion alimentant le stock de POC a été supprimé (Figure 61), et la surface occupée par les modioles dans le système a été utilisée comme limitation de leur croissance.

Figure 61. Nouveau modèle conceptuel sur Bathymodiolus azoricus. S : sulfures dissous totaux (TdS). M : méthane ; POC= Particulate Organic Matter

De plus, les températures et concentrations en sulfures dissous mesurées in situ autour des unités d’échantillonnage ne sont plus utilisées comme valeurs d’entrée mais de sortie du modèle

189 Chapitre 5 : Une nouvelle donnée pour le modèle: la respiration

(intégrant ainsi les modifications chimiques et la consommation potentielle). A la place, les flux d’entrée ont été calculés à partir de concentrations estimée à partir de droites de dilution fluide hydrothermal/eau de mer (Figure 62), en se basant sur les concentrations du fluide pur de Tour Eiffel publiées par Charlou et al. (2000).

2500

2000 y = 6.4805x

Figure 62. Droite de dilution du fluide 1500 hydrothermal pur de Tour Eiffel dans l’eau de mer, à partir des données de Charlou et al. (2000). 1000 y = 2.125x - 8.5 Vert : Hydrogène sulfuré (µmol H2S/L) ; Rouge : Méthane (µmol 500 CH4/L) Concentration Concentration (µmol/L)

0 0 100 200 300 400 Température (°C)

Enfin, de nouvelles données sur les concentrations en POC collectées en 2015 ont été intégrées (B. Pernet-Coudrier, données non publiées).

Même si la biomasse atteinte par le modèle était proche de la donnée, le modèle se révéla à la fois trop simple et trop compliqué. En voulant comparer les taux d’incorporation prédits par le modèle aux taux mesurés par Riou et al. (2008, 2010), il apparaissait évident que le fait de ne pas modéliser la biomasse des symbiontes limitait la compréhension des différents processus entre la consommation de substrat par les symbiontes et l’incorporation de biomasse par la modiole. Le concept était en cela trop simple. De plus, les multiples conversions nécessaires à l’utilisation des données de consommation de substrat (voir 3.2.2) rendaient la paramétrisation trop complexe. Le nouveau concept est radicalement différent : les biomasses des symbiontes sont modélisées afin de bien séparer les différentes étapes impliquées dans la nutrition de la modiole et de ses symbiontes. De plus, afin de s’affranchir des erreurs liées à l’utilisation de données mesurées sur d’autres espèces, les données d’incorporation de Riou et al. (2008, 2010) servent de base à la calibration du nouveau modèle. Celui-ci est présenté dans le chapitre suivant.

190

Un premier modèle

Chapitre 6. Paramétrer, valider, prédire

Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Pendant la conceptualisation de ce modèle, trois changements majeurs ont été réalisés.

D’abord, la biomasse des symbiontes est modélisée, ce qui permet de mieux séparer les différents processus précédant la consommation de carbone organique par les modioles. Peu de données sont disponibles pour contraindre ces processus. Cependant, si le modèle est, par ailleurs, suffisamment contraint, il devrait pouvoir fournir une quantification possible de ces flux. La dynamique des symbiontes est contrôlée par une relation entre la taille de la moule et le nombre maximal de symbiontes, publiée récemment (Duperron et al., 2016). Cette relation a été estimée pour Bathymodiolus puteoserpentis, qui est une espèce géographiquement et phylogénétiquement relativement proche de Bathymodiolus azoricus.

Afin de limiter les erreurs dues à la généralisation des facteurs de conversion entre les espèces, les données utilisées pour contraindre les flux de consommation de B. azoricus sont des taux d’incorporation mesurés sur des modioles à pression atmosphérique, par marquage au carbone isotopique (Riou et al. 2008, 2010). Il suffira, lors de la mise en équation du modèle, de convertir ces taux d’incorporation en taux de consommation. Ainsi, les valeurs des conversions entre le poids et la taille (décrite au Chapitre 4) ou les équivalences entre poids des branchies et poids de l’individu entier (Annexe 1), peuvent être employées avec moins d’erreur.

Enfin, le taux de consommation d’oxygène n’est pas imposé. A la place, il est déterminé à chaque pas de temps par les coefficients stœchiométriques des différentes réactions utilisant l’oxygène et intervenant dans l’une des étapes de la nutrition de B. azoricus. Cela permet de faire la différence entre (i) la consommation d’oxygène de la modiole, qui est associée à la respiration cellulaire, et qui correspond donc également à une combustion de carbone, et (ii) la consommation d’oxygène par les symbiontes au cours de l’oxydation du méthane ou du sulfure d’hydrogène, qui est une production primaire et qui n’implique donc pas de consommation de carbone organique.

Ces trois principaux changements nous ont permis de construire un nouveau modèle dont le concept, la mise en équation, l’optimisation et les résultats sont présentés dans ce chapitre.

195 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

196 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Draft for the paper : « A model to better understand hydrothermal fauna interactions with the fluid» by Bérengère Husson, Jozee Sarrazin, Dick van Oevelen, Pierre-Marie Sarradin, Karline Soetart and Alain Menesguen

ABSTRACT

Forty years after the discovery that deep-sea hydrothermal vents usually support a rich faunal community, we are beginning to better understand these peculiar ecosystems. However, although the foundation species that visually dominate these ecosystems are well known, little is known of the mechanisms that determine their spatial and temporal dynamics. For this, metabolic studies, usually hard to obtain experimentally in the deep sea, are needed to assess faunal interactions with fluid.

This work uses a modelling approach to integrate biotic and abiotic data that have been acquired through the years on Eiffel Tower, a large sulphide edifice located on the Lucky Strike vent field, Mid-Atlantic Ridge, and particularly on its dominant species, Bathymodiolus azoricus. A carbon- flux model was built including 7 state variables: the biomasses of mussels and their associated thiotrophic (SOX) and methanotrophic (MOX) symbionts, and the ambient concentrations of oxygen, dihydrogen sulphide, methane and organic carbon (particulate and dissolved). Forcing variables on the system are the temperature of the surrounding water and the density of mussels.

Results show that there is no statistical significant differences between predicted and observed mussel biomasses. In addition, estimates of energy partitioning within the mussel are in the range of available literature data, which tend to validate the model. Metabolic efficiencies, in the order of 0.17/d for organic carbon and 0.98/d for symbiotic inputs, associated to a low transfer rate of symbiotic production to the host (0.05/d), support the hypothesis of a carbon transfer to the host through diffusion or transport, rather than digestion. Metabolic rates are low and strongly impacted by temperature in the coldest samples. The model shows that if mussels fed indifferently on both types of symbionts, coexistence of MOX and SOX could not be reached. This favours the hypotheses of competition for space inside the mussel gills and/or a differential use of the production of each symbiont. The model highlights the need for more quantitative data on the biology of Bathymodiolus azoricus of different sizes, on their symbiotic relationships and on substrate concentrations. Simulation results show that low metabolic rates strongly hinder re- establishment and resilience, but, associated to a quick response of the symbionts to changes in the fluid, allows the mussel to buffer strong variations in hydrothermal fluid supply.

197 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

198 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire 6.1. Introduction

Hydrothermal vents are formed in areas where the seawater penetrates the porous oceanic crust, gets heated and enriched in contact to the hot rocks and rises to the seafloor to form hot emissions (up to 400°C), rich in reduced compounds and heavy metals (Johnson and Tunnicliffe, 1985; Johnson et al., 1988a). In the plume, many reactions occur, some of which providing the energy needed for microbial primary production through chemosynthesis, which supports most of the trophic food web of hydrothermal ecosystems (Jannasch, 1995; Jannasch and Wirsen, 1979). The last forty years of vent research has significantly increased our knowledge on the biology and ecology of the fauna. In most case, dense faunal assemblages, visually dominated by a few invertebrate species, proliferate around fluid exits (Cuvelier et al., 2009; Govenar et al., 2005; Tsurumi and Tunnicliffe, 2001; Tunnicliffe et al., 1997). Their spatial and temporal organizations are highly linked to the intensity (Gollner et al., 2010; Luther et al., 2001; Marsh et al., 2012; Podowski et al., 2010; Sarrazin et al., 1999) and variability ( Johnson et al., 1988b; Cuvelier et al., 2011; Podowski et al., 2010, Lelièvre et al. 2017) of hydrothermal fluids. However, the mechanisms underlying the faunal response to this varying environment are still poorly understood. The need to better understand the functioning of vent communities is becoming more urgent as the industrial exploitation of sulphide deposits, formed by hydrothermal vent activity, is imminent.

Faunal response can be complex, and two types of interactions between hydrothermal species and their environment have to be considered. On the one hand, the hydrothermal fluids provide high concentrations of reduced compounds that may trigger high chemosynthetic primary production, which may transfer up the food web. On the other hand, fluids are also characterized by high temperatures, high concentrations of potentially toxic compounds and high temporal variability (e.g. Barreyre et al., 2014; Johnson et al., 1988b). However, quantitative data about the biology of vent species and abiotic conditions are still scarce for hydrothermal ecosystems. Trophic networks have mainly been studied through the use of stable isotopes and fatty acids (e.g. Bergquist et al., 2007; Colaço et al., 2002; Conway et al., 1994; De Busserolles et al., 2009; Léveillé et al., 2005, Portail et al. 2015), but the high trophic opportunism of many hydrothermal species and the difficulty to get isotopic signatures for the primary producers (symbiotic & free living microorganisms) limits our ability to quantify trophic flows through the entire ecosystem, especially the first trophic level, via trophic modelling. Moreover, species tolerance to fluid

199 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire physico-chemical characteristics has only occasionally been evaluated (e.g. Henry et al., 2008 ; Shillito et al., 2006) and very little is known about factors limiting faunal settlement.

Most of the biological data concern large invertebrates, harbouring a symbiotic association with bacteria (e.g. Bathymodiolus brevior, Alviniconcha sp. and Ifremeria nautilei, Henry et al., 2008 ; Bathymodiolus azoricus, Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009). This association ensures an unshared primary production (e.g. Cavanaugh et al., 1981; Fiala-Médioni et Métivier, 1986; Fisher et al., 1989; Ponsard et al., 2013) and offers a potential supplementary defence against fluid toxicity (Fiala-Médioni et Métivier, 1986; Fisher et al., 1989; Powell et Somero, 1985, 1986). These species referred as “foundation species” because they significantly impact the habitat with the 3D structure they provide, favour colonization by a wide range of associated species (Govenar and Fisher, 2007). Dayton (1972), who coined the term “foundation species”, suggested that the study of these particular species would be a simple and efficient way of predicting the evolution of an ecosystem.

Modelling is a widely-used tool in marine ecosystem studies to integrate available quantitative knowledge, test hypotheses, and predict the evolution of a system (Fennel and Neumann, 2014). A well-known hydrothermal edifice of the Lucky Strike (LS) vent field (Mid-Atlantic Ridge) is Eiffel Tower, dominated by the foundation mussel B. azoricus. In order to better understand the mechanisms underlying mussel spatial and temporal dynamics, we used available data to build a model mimicking the interactions between an assemblage of B. azoricus and its environment. The objective of our model is to (i) provide an estimate of the mussel energetic budget, allowing us to get insights on exchanges with the surrounding environment, (ii) determine factors that limit mussel growth in a given environment, (iii) predict the evolution of biomass of a settling mussel assemblage after an almost complete removal (direct disturbance) and also (iv) the response of an established assemblage to a flow interruption (indirect disturbance). The modelling approach is used to highlight gaps in our knowledge and suggest further experiments.

6.2. Material and methods

6.2.1. Ecological studies

Since the discovery of the LS vent field in 1992 (Langmuir et al., 1993), several research activities including 27 oceanographic cruises and the set-up of EMSO-Azores observatory in 2010

200 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

(http://www.emso-fr.org/EMSO-Azores) have contributed to gather a large amount of data on this particular area. The Eiffel Tower edifice is one of the most studied structure at LS. It is visually dominated by the mussel Bathymodiolus azoricus (Cuvelier et al., 2009; Desbruyères et al., 2000; Van Dover et al., 1996) and a second assemblage dominated by shrimp in higher temperature areas was identified (Sarrazin et al., 2015). Numerous studies on Bathymodiolus showed that it probably owes its success to the presence of two phylotypes of symbionts in its large gills (Distel et al., 1995; Duperron et al., 2006; Fiala-Médioni et al., 2002). These symbionts are able to produce organic carbon from the oxidation of methane (methanotrophic bacteria, MOX) and sulphide (thiotrophic bacteria: SOX). This dual endosymbiosis, associated with a functional gut, gives the mussels a high trophic plasticity, allowing them to survive within a wide range of environmental conditions (Fiala-Médioni et al., 2002; Page et al., 1991). Riou et al. (2008) observed that the carbon is first fixed by the bacteria and then transferred to the other mussel tissues, probably via intracellular digestion of the symbionts (Fiala-Médioni et al., 2002), as also observed in other deep sea bivalves (Fisher and Childress, 1986; Streams et al., 1997). A recent study estimated that B. azoricus contributes in average to almost 90% of the total biomass on the Eiffel Tower edifice (Husson et al., 2016). In addition, B. azoricus exhibits properties specific to foundation species such as the provision of habitat through supplementary surface and complex 3D structure (Cuvelier et al., 2009; Desbruyères et al., 2000; Trask and Van Dover, 1999). However, its importance in the rest of the ecosystem is not well understood.

6.2.2. Sampling

This study used data of 15 sampling units collected during 2 cruises that took place in 2006 (MoMARETO, PIs Sarradin and Sarrazin, 2006), and 2014 (MoMARSAT, PIs Sarradin and Cannat, 2014), on the “Pourquoi pas?” research vessel, using the Remotely Operated Vehicle (ROV) Victor 6000. During the MoMARETO cruise in 2006, 12 samples were collected (samples C1 to C12, mean mussel size from 20 to 78 mm, sampling procedure in Sarrazin et al., 2015). Three additional samples of medium and large mussels were collected during the MoMARSAT 2014 (samples14-2 to 14-4, mean mussel size from 35 to 58 mm, sampling procedure in Husson et al., 2016). During both cruises, temperature was measured prior to faunal sampling on several points over the assemblage. Mussel density, length-weight relationship and total surface area was reported for both cruises in Husson et al. (2016).

201 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Mussel body carbon to dry weight ratio was measured on mussels collected during a third cruise (MoMARSAT 2015, R/V Pourquoi pas? using the ROV Victor6000, (Khripounoff et al., 2016; PIs Sarradin and Cannat, 2015). Two estimates of the biomass were calculated on each sample by (i) applying length weight relationship on each measured mussel length (B1) and (ii) applying length weight relationship on the mean length of the sampled assemblage and multiplying by density (B2).

6.2.3. Model and equations

Table 22. Name, definition and units of the model state variables

State variable Description Unit MUSSELS Mussel biomass mol C/m² MOX Methanotrophic symbiont biomass mol C/m² SOX Thiotrophic symbiont biomass mol C/m² OC Organic carbon concentration (particulate and mol OC/L dissolved)

M Methane concentration mol CH4/L

S Hydrogen sulphide concentration mol H2S/L

O Oxygen concentration mol O2/L

The model represents a square meter of hydrothermal substratum containing mussels that is flushed with hydrothermal fluid. The height of the system (H, in m, Table 25) has been defined as the height of the water column the mussels have access to. The model has 7 state variables (Table 22, Figure 63): different potential food sources, i.e. particulate and dissolved organic carbon (OC in mol OC/L), methane (M in mol CH4/L), hydrogen sulphide (S, in mol H2S/L), and oxygen (mol O2/L), and mussel biomass (MUSSELS in mol C/m²), and their methanotrophic (MOX, in mol C/m²) and thiotrophic (SOX, in mol C/m²) symbionts.

The model acts as a chemostat, where concentrations of chemical species are renewed by the incoming flow (Oinput, OCinput, Minput, Sinput), diminished by the consumption of the symbionts and

SOX MOX muss mussels (OCuptake, Muptake, Suptake, O uptake, O uptake, O uptake), and transported out of the system (Ooutput, OCoutput, Moutput, Soutput). The SOX and MOX biomass increases as a result of the

sox thiotrophy, taking up oxygen (O uptake) and total dissolved sulphides (Suptake) and methanotrophy

mox (O uptake and Muptake respectively). Mussels feed on carbon obtained through filtration (OCuptake)

202 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

and symbiosis (Symbuptake), while respiration (Crespiration), production of faeces (Cfaeces), and mortality (Cmortality) are loss terms.

The processes were as much as possible constrained by data and conversion factors (listed in Table 24). Initial estimates of the model parameters were sought in the literature and in available data (Table 25). We used parameters measured on the Eiffel Tower edifice, on Bathymodiolus azoricus, or in the deep sea, except for those determining filtration rates and mortality which were mainly taken from coastal mussels (Table 24 and Table 25). Unknown parameters were tweaked to fit the model to the observed data (see 6.2.4).

Forcing variables were based on available data (in black circles on Figure 63, listed in Table 25). We imposed temperature (T, in °C) and mussel density (D, in ind/m²), which were measured for each sample. Temperature is used as a proxy of hydrothermal fluid and forces environmental variables such as current velocity, or input flows, and enzymatic activity. Density is used to control the growth of symbionts and mussels and is assumed to be constant over time.

Table 23. Names, definition and units of the model flows. Name Description Unit Input flows in the system

OCinput Input of particulate and dissolved organic carbon mol OC/L/d

Minput Input of methane mol CH4/L/d

Sinput Input of total dissolved sulphides mol H2S/L/d

Oinput Input of oxygen mol O2/L/d Consumption flows

OCuptake Consumption of organic carbon by the MUSSELS mol OC/m²/d

Muptake Consumption of methane by the MOX mol CH4/m²/d

Suptake Consumption of total dissolved sulphides by the SOX mol H2S/m²/d SOX O uptake Consumption of oxygen by the SOX mol O2/m²/d MOX O uptake Consumption of oxygen by the MOX mol O2/m²/d MUSS O uptake Consumption of oxygen by the MUSSELS mol O2/m²/d

Symbuptake Consumption of symbiotic production by the MUSSELS mol C/m²/d Carbon loss flows

Cfaeces Loss of non-assimilated carbon through faeces production mol C/m²/d

Crespiration Loss of non-fixed carbon through respiration mol C/m²/d

Cmortality Loss of carbon through mortality mol C/m²/d Output flows

OCoutput Output of particulate and dissolved organic carbon mol OC/L/d

Moutput Output of methane mol CH4/L/d

Soutput Output of total dissolved sulphides mol H2S/L/d

Ooutput Output of oxygen mol O2/L/d

203 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Figure 63. Conceptual model of the system including Bathymodiolus azoricus mussels, their symbionts and their environment. Grey boxes are state variables while dotted boxes describe processes. Plain arrows represent flows occurring inside the system and dotted arrows are flows entering or leaving the system. A: system representation. The small box is the mussel body. B: Zoom on transfers that occur inside the mussel body. Black circles are forcing variables T (temperature, °C) and D (mussel density, ind/m²). OCsurr is also a forcing variable but only

influences OCuptake

204 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Table 24. List of conversion factors and conversion functions with independent variables in brackets. DW: dry weight in g; WW: wet we ight. L: straight shell length of a mussel in mm. T: surrounding temperature in °C.1: Riou et al. (2008,2010), 2: this study; 3 Khripounoff et al. (2016); 4 Calculated from Posch et al. (2001) and Salerno et al. (2005); 5 Duperron et al. (2016); 6 Husson et al. (2016); 7 Sarrazin et al. (2009); 8 Slope of the theoretical dilution curve between the end-member and the seawater concentrations (calculated from Charlou et al., 2000) Name Value Definition Unit Constant conversion factors MuscDW 1 0.19 Muscle DW to total flesh DW ratio g DW muscle/g DW total GillDW 2 0.48 Gill DW to total flesh DW ratio g DW gill/g DW total GillDW2GillWW 0.20 Gill DW to gill WW ratio g DW gill/g WW gill C2DW 3 0.39 Carbon weight to total DW ratio g C/g DW total Mol2dw 12/ C2DW Total DW ratio to moles of C weight g DW / mol C MolMOX 4 160 x 10-15/12 1 MOX weight in moles C mol C MolSOX 4 7 x 10-15/12 1 SOX weight in moles C mol C Functions of conversion L (DW) 2 e4.16 x DW0.33 Shell length mm Nmax (L) 5 6 x 107 x L2.39 Gills maximal number of symbionts N of symbionts SurfInd(L) 2 e -13.682 x L1.440 Surface occupied by one mussel m² MusselDW(L) 6 e -12.21 x L2.93 Mussel DW g DW CurrentVel(T)7 (11.566 ×T-7.8433) ×86400×10-3 Current velocity m/d ConcS(T) 8 (6.5625 x T-26.25)x10-6 Hydrogen sulphide concentration mol/L ConcM(T) 8 (2.125 x T-8.5)x10-6 Methane concentration mol/L ConcO2(T) 8 (-0.7188 x T+232.88)x10-6 Oxygen concentration mol/L

205 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Input and output flows (OCinput, Minput, Sinput, Oinput): Input flows were calculated by multiplying input concentrations with the ratio of flow through the system to the system volume. Input concentrations were estimated from linear relationships predicting the concentrations of each element as a function of temperature (Charlou et al., 2000) (ConcS (T), ConcM (T), and ConcO2 (T), Table 24). As no such relation is available for organic carbon along the gradient, measured organic carbon above mussel assemblages were used (OCsurr, Table 25). The flow was estimated by multiplying current velocity by the entrance section of the system (Table 26). Current velocity (m/d) is determined through current velocity/temperature relationship as measured by Sarrazin et al (2009).

The output flows are similarly estimated by multiplying the concentrations of the substances in the model with the ratio of flow to the system volume (Table 26).

Consumption flows: OCuptake: Consumption rate of organic carbon by the mussels is estimated using available fixation rates of POC and DOC from the literature (Riou et al., 2010). Details for the calculations are shown in appendix A. Resulting maximum uptake rate of organic carbon is named MaxUptOC. This uptake is limited by the organic carbon, following a Holling type II functional response (half-saturation constant CmaxOC/2 in mol OC/m², Table 25).

A carrying capacity of mussels is also applied so that, as the biomass of mussel increases, the individual growth decreases, representing space and food competition (Frechette and Lefaivre, 1990; Frechette et al., 1992). The carrying capacity for the mussels is set by the space taken up in the 1 m² space of the system. To this end, the surface occupied by one individual (SurfInd, in m²/ind, Table 24) is multiplied with the density. The individual surface is calculated from a relationship with mean individual length (L, in mm, Table 24), which is calculated from mussel biomass (MUSSELS, in mol C/m², Table 22) and density (D, ind/m², Table 25) using a length- weight relationship to infer length from resulting individual mean weight (Table 24).

206 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Table 25. Values of parameters used to initiate optimization routine, with acronyms, definition, unit and reference origin: 1: Husson et al. (2016) and Sarrazin et al. (2015); 2: Empirically from Sarradin et al. (1999) and Pernet-Coudrier (unpublished data); 3 : Dolmer (2000), Edwards et al. (2005) and Fréchette et al. (1989) ; 4 : Riou et al. (2010); 5: Riou et al. (2008); 6: Widdows et al. (1979); 7: Kochevar et al. (1992); 8: Henry et al. (2008); 9 : Empirically from Kochevar et al. (1992) and Scott and Cavanaugh (2007) ; 10 : Heijnen and Van Dijken (1992); 11 : Husson et al. (2016) ; 12 : Barber and Blake (1985) ; 13: Mallet et al. (1987) and Comtet and Desbruyères, (1998); * optimized parameters. Name Definition Unit Value Ref. Parameters of input flows T Temperature (forcing parameter) °C Per sample 1 OCsurr Concentration of OC in surrounding water mol OC/L 400 2 H Water column height influenced by mussel uptake m 0.5 3 Parameters of uptake flows IncPOC Fixation rate of particulate organic carbon µmol C/g dw muscle/h 0.29 4 IncDOC Fixation rate of dissolved organic carbon µmol C/g dw muscle/h 0.50 4 IncM Fixation rate of methane µmol C/g dw gill /h 0.23 5 IncS Fixation rate of sulphide µmol C/g dw gill/h 0.37 5 uptM Converter of fixation to uptake rates of methane mol CH4 uptaken /mol C fixed 10 * uptS Converter of fixation to uptake rates of sulphides mol H2S uptaken /mol C fixed 10 * CmaxOC Concentration of OC when maximal uptake occurs mol OC/L 8 x 10-3 6

-4 CmaxM Concentration of M when maximal uptake occurs mol CH4/L 3 x 10 7

-4 CmaxS Concentration of S when maximal uptake occurs mol H2S L 2 x 10 8

-4 Osat Half-saturation constant for O2 mol O2/L 1.5x10 9 Parameters controlling symbiont biomass ym Carbon gained from methane oxidation. mol C/mol CH4 0.5 10 ys Carbon gained from sulphide oxidation. mol C/mol H2S 0.3 10

207 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

TransRate Transfer of symbiotic carbon to the host /d 0.1 * D Density of mussels (forcing parameter) Ind/m² Per sample 1 Parameters of mussel assimilation AEoc Assimilation efficiency of organic carbon No unit 0.7 * AEbac Assimilation efficiency of bacterial carbon No unit 0.99 * Parameters of mussel fixation and carbon losses NGE Efficiency of fixation of assimilated carbon No unit 0.4 * Topt Temperature with maximum metabolic rate °C 8.8 11 Tmax Upper thermal limit of metabolic activity °C 20 * Beta Shape coefficient of the temperature correction No unit 0.5 *

RQ Respiratory quotient mol C/mol O2 0.9 12 BasalResp Basal respiration /d 0.001 * NatMort Natural mortality rate /d 2.7x10-4 13

208 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Consumption flow: Muptake and Suptake: Consumption of methane and hydrogen sulphide was estimated using fixation (incorporation) rates from the literature, as shown in Appendix B and C, giving a maximum uptake rate of methane, MaxUptM, and hydrogen sulphide MaxUptS. Uptake of oxygen, hydrogen sulphide and methane is limited by these substances, using Holling type II dynamics and, similar to OC uptake, by the carrying capacity of the mussel. The model also assumes a maximum carrying capacity for the symbionts, following the same principle as mussel carrying capacity, but using the maximum number of symbiont in the gills (Nmax, Table 24) instead of the maximum surface they occupy.

Consumption flow: Oxygen uptakes: Oxygen uptake is determined by stoichiometry. The stoichiometric ratio between oxygen uptake vs. sulphide and methane uptake is 1:2, while the organic carbon to consumed oxygen ratio (RQ, Table 25) is usually between 0.8 and 1 (mol C/mol

O2, e.g. Barber and Blake 1985).

Symbiont dynamics: The biomass of the MOX and SOX increases by methanotrophy (Muptake

MOX SOX and O uptake) and thiotrophy (Suptake and O uptake) respectively and decreases by transfer to the host (Symbuptake, Table 26). Organic carbon increase the MOX and SOX biomass with a yield ym

(in mol C/ mol CH4, Table 25) and ys (in mol C/mol H2S, Table 25) respectively. A fixed proportion of the symbionts biomass, is transferred each day to the mussel (TransRate in /d, Table 25, Figure 63B). A strong hypothesis inferred here is that the host feeds indifferently on both types of symbionts.

Mussel dynamics: Mussels grow through the uptake of organic matter from the water (OCuptake) and from the symbionts (Symbuptake, Figure 63A). Carbon from symbiosis is assimilated with an efficiency AEbac, and AEoc for organic carbon in the water (Table 25), while the non-assimilated carbon is released as faeces (Cfaeces). Assimilated carbon is then fixed with an efficiency NGE (net growth efficiency, Table 25), which is corrected by the temperature of the surrounding water, to take into account the impact of temperature on enzymatic activity (Clarke and Fraser, 2004) and on bivalve growth and respiration (Anestis et al., 2007; Newell, 1969; Widdows, 1973a). The model uses a correction by Blanchard et al. (1996), which requires only 3 parameters: the optimal temperature for growth (Topt in °C, Table 25), the maximal temperature of survival (Tmax, in °C, Table 25) and a coefficient of shape of the correction curve (Beta, no unit, Table 25).

Non-fixed carbon and carbon used for basal metabolic maintenance (known as basal respiration,

BasalResp in /d, Table 25) are released as CO2 (Crespiration). This rate is also corrected by the temperature.

209 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Mortality (Cmortality) includes all other carbon losses (predation, natural mortality, disease, parasitism…). Little is known about mussel mortality at vents. The model assumes a fixed death rate per day (NatMort, Table 25), corresponding to an approximate loss of 10% of the biomass per year, which is the minimal observed in natural coastal mussel communities (Mallet et al., 1987) and corresponds to an estimated life span of approximately 10 years (Comtet and Desbruyères, 1998).

210 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Table 26. Equation synthesis only displaying state variables (in caps), parameters and conversion factors and functions. SV: state variable SV variation Components Description ������ × �1 × ������ ������ × �1 × ������ �������� (������� × + ���� ���� Limited fixation of carbon �� �� × from surrounding water = ������ �� + ⁄2 ������� × ���2�� Uptake limitation by mussel × (1 − ������� (���������ℎ ( )) × �) � carrying capacity Fixation of carbon from +(��� + ���) × ����� × ��� × ��������� symbiosis Loss of carbon through basal −��������� × �������) respiration ���� − � ���� ���� − � Rate kinetic correction by × ( ) × ��� (−���� × ) ���� − ���� ���� − ���� temperature Loss of carbon through −������� × ������� mortality ���� � �2 � ��������(�����)⁄���2�� ����� × (����(�����) × ������⁄�����) × ������� � ���� ( ���� × �� × × Limited fixation of carbon = �� � + ���� �� � from thiotrophy × × ��� ����� � + ⁄2 ��� ��� ( ⁄ + ⁄ )⁄� Uptake limitation by × (1 − ������ ������ ) ������� symbionts carrying capacity ����(���������ℎ( ⁄� × ���2��)) Uptake limitation by mussel × (1 − ������� (���������ℎ(������� × ���2��⁄ )) × �)) � carrying capacity Loss of carbon through −��� × ��������� symbiosis

211 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

SV variation Components Description ���� � �2 � ��������(�����)⁄���2�� ����� × (����(�����) × ������⁄�����) × ������� ���� ( ���� × �� × Limited fixation of carbon = �� �� � � from methanotrophy × × × ��� � + � ����� ��� � + ⁄2 ��� ��� ( ⁄ + ⁄ )⁄� Uptake limitation by × (1 − ������ ������ ) ������� symbionts carrying capacity ����(���������ℎ( ⁄� × ���2��)) Uptake limitation by mussel × (1 − ������� (���������ℎ(������� × ���2��⁄ )) × �)) � carrying capacity Loss of carbon through −��� × ��������� symbiosis ��� ������ × ����������(�) Input OC flow = �� −�� × ����������(�) Output OC flow

�������� Consumption of OC by − � × 1� − 3 mussels through filtration �� �����(�) × ����������(�) Input M flow = �� −� × ����������(�) Output M flow

������� Consumption of M by MOX − � × 1� − 3 through methanotrophy �� �����(�) × ����������(�) Input S flow = �� −� × ����������(�) Output S flow

������� Consumption of S by SOX − � × 1� − 3 through thiotrophy �� �����(�) × ����������(�) Input O flow = �� −� × ����������(�) Output O flow

��� ��� ���� Consumption of O by SOX, (� ������ + � ������ + � ������) − MOX, and mussels through � × 1� − 3 respiration

212 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

6.2.4. Calibration

The model was implemented and solved in R (R Core Team, 2015) using the ‘deSolve’ (Soetaert et al., 2010) and ‘rootSolve’ packages (Soetaert and Herman, 2008). Some parameters for which no data were available were obtained by fitting against the 15 biomass data points (12 from MoMARETO and 3 from MoMARSAT), using the R-package FME (Soetaert and Petzoldt, 2010). It was assumed that these biomasses represented equilibrium conditions, thus they were compared to steady-state conditions generated by the model. A sensitivity analysis identified the parameters that were most influencing the mussels’ biomass. Then, pairwise correlations and global parameter colinearity estimates were used to remove highly correlated parameters (Table 27). Finally, the FME optimization routine sought values of these parameters, within the imposed literature range (Table 27).

Table 27. Range of parameters explored for optimization. uptS and uptM in mol C fixed/ mol H2S uptaken and mol C fixed/ mol CH4 uptaken respectively. TransRate, AEoc, AEbac, NGE and BasalResp in /d. Initial values (also shown in Table 25) into brackets. Range Unit Parameter (initial Reference or justification value) 1 to 2000 mol H S uptaken /mol C uptS 2 (10) Assuming an ecological fixed 1 to 2000 efficiency of 10% (Turner, 1970) mol CH uptaken /mol C uptM 4 (10) fixed TransRate 0 to 1 (0.1) No data /d Thompson and Bayne (1972); /d 0 to 0.89 AEoc Page et al. (1991); Welch, (0.7) (1968) AEbac 0 to 1 (0.99) No data /d Hamburger et al. (1983); /d 0.15 to 0.77 Kiørboe et al. (1981); Riisgård, NGE (0.4) (1988); Riisgård and Randløv (1981) 14.3 to 30°C Husson et al. (2016) ; Sarrazin T°C Tmax (20) et al. (2015) 0.1 to 100 No unit Beta No data (0.5) 10-8 to 10-2 Mahaut et al. (1995); Stratmann /d BasalResp (10-3) et al. in prep

213 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

The cost function in the optimization routine included two conditions: symbiont biomass should be non-null, and predicted mussel biomasses had to be close to observed ones. For the mussel biomass, we used the mean values as determined from the two estimates (B1, better estimate of the real biomass, and B2, closer estimate of what the model would output); we assumed the error in the data to be 3 mol C/m² (standard error between B1 and B2). For the symbionts, we assumed they occupied in average 50% of gill surface, with an error of 20%, which allowed to discard models with no symbiotic biomass. The optimization was performed using the pseudo- random algorithm during 10,000 iterations and was followed by a Levenberg-Marquadt algorithm (FME package, Soetaert and Petzoldt, 2010).

A final sensitivity analysis was performed on the resulting model using the sensFun function (FME package) in order to identify parameters that are strongly influencing the model outputs and thus to determine potential areas of scientific research.

6.2.5. Simulations

In order to further understand the dynamics of the interactions between the mussels and their environment, the model was run to simulate two scenarios (a direct and indirect disturbance) in two different environments: a cold environment, similar to the conditions around C9, the sampling unit found in association with the coldest temperature (mean temperature: 4.9°C), and a warm environment, similar to conditions measured around C10, the warmest sampling unit (mean temperature: 8.8°C). These two sampling units exhibit approximately the same faunal density (2435 ind. /m² for C9 and 2074 ind. /m² for C10), so we used a density of 2200 ind;/m² for all simulations. The first scenario (direct disturbance) simulates the re-establishment of the community after partial removal of a small assemblage of mussels, totalizing 1 mole of carbon, in either a cold or warm environment. The aim is to determine when the stable state is reached. The second scenario (indirect disturbance) simulates flow interruptions of various duration for the coldest (C9) and warmest (C10) environments. These runs used the predicted stable states of the modelled biomasses of C9 and C10 as initial state for the simulation. The flow interruption was simulated by decreasing surrounding temperature to that of ambient water (4°C), and by suppressing all inputs of organic carbon, methane and hydrogen sulphide. This simulation was conducted during 100, 200, 300 and 400 days for each samples.

214 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire 6.3. Results

6.3.1. Model calibration and validation

The best-fit parameters bringing the equilibrium conditions of the state values closer to the data are included in Table 28. Optimized parameters for temperature correction lead to a sharp-shaped curve, with fixation and respiration rates reduced to approximately 40% of their maximum in the coldest samples (e.g. C9, mean temperature 4.9°C). Mussel biomasses and sulphide concentrations were compared to in situ measurements using t-test, resulting in a non-significant probability (p=0.65, p=0.11 and p = 0.82), indicating a non-significant difference between the means of observed and modelled data. The predictive power of the model is less good for the biomass (R²=0.1) than for total dissolved sulphide concentrations (R²=0.7). For total dissolved sulphides, it is noted that the model tends to overestimate final concentrations in the colder samples and underestimate them in the warmer ones (Figure 65B).

Table 28. Final values of optimized parameters, i.e. changed from initial estimates (Table 26) to fit the sample estimated biomasses Parameter Optimized value

uptS 1993 mol H2S uptaken /mol C fixed

uptM 1362 mol CH4 uptaken /mol C fixed TransRate 0.048 /d AEoc 0.17/d AEbac 0.98/d NGE 0.79/d Tmax 29.7°C Beta 53.7 -4 BasalResp 7 x 10 /d

Figure 64. Curve of the correction of fixation and respiration by temperature, using the Blanchard et al. (1996) equation and the parameters Tmax =29.7°C, Beta=53.7 (Table 28) and Topt=8.8 (Table 25)

215 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Figure 65. Predicted (y-axis) and observed (x-axis) (or estimated) coordinates of the 15 samples from MoMARETO 2006 and MoMARSAT 2014 cruises. Dotted lines are 1:1 axis indicating equality between observed and predicted values. A: mussel biomass (mol C/m²). Horizontal bars represent range between sample biomass estimates B1 (right end) and B2 (left end of the bar). Point is the mean of these two estimates, used to calibrate the model. B: modelled hydrogen sulphide concentrations (µmol H2S/L, y-axis) and observed total dissolved sulphide concentrations (µmol TdS/L, x-axis). No sulphide data were available for 14-4, 14-3 and 14-2 samples, hence the missing data.

216 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

6.3.2. Mussel carbon budget

The first important result is that the model fails to reproduce the dual symbiosis. The MOX biomass predicted by the model is close to zero for all samples (mean ± se: 3.4x10-14 ± 2.4x10- 14 mol C MOX/m²), and, consequently, so is the uptake of methane (9.2x10-19± 7.8 x10-19 mol

CH4/mol C/d). SOX symbiont biomass reaches a mean of 0.8 ± 0.08 mol C/m². The number of SOX per mussel, calculated from the predicted SOX biomass and their estimated individual weight (Table 24) varies between 2.4 x 1011 and 2.3 x 1012 SOX/ mussel, thus reaching 95.5 ± 1.7% of maximum gills carrying capacity.

Figure 66. Carbon budget of the mussels in the system. A: input flows, B: output flows. Samples are organised from the cold habitat (left side) to the warmer one (right side). “Growth respiration” is the active respiration, corresponding to the feeding activity cost. “Basal respiration” represents the respiration occurring constantly for organism maintenance.

Resulting uptake of hydrogen sulphide by the SOX range from 2.9 mmol H2S/mol C of mussels/d in a warmer sample (C8) to 4.8 mmol H2S/mol C/d in a cold one (C12). Contrastingly, the uptake of organic carbon (Figure 66, red) ranges from 17.4 to 1506 µmol OC/mol C/d (mean 504 ± 1166 µmol OC/mol C/d) without a clear pattern along the temperature gradient. Uptake of symbiotic carbon by the mussels (Figure 66, blue) is almost 3 times higher, with a mean of 1.23 ± 0.04 mmol C/mol C/d, which represents on average 74.6 ± 5.0% of the mussel nutrition. Faeces production by mussels (Figure 66, green) is on average 433 ± 99 µmol C/mol C/d, with no clear patterns along the gradient. Respiration (growth plus basal respiration, Figure 66, in purple and orange) is the highest loss of carbon for mussels in all samples, with a mean of 1.1 ± 0.03 mmol C/mol C/d, decreasing from 1.3 to 0.9 mmol C/mol

217 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

C/d from the cold environment (small mussels) to the warm environment (large mussels). Similarly, the total consumption of oxygen by the mussel, through respiration, and by the symbionts, for the chemosynthetic reactions, displays a slightly decreasing trend, from 11.1 mmol O2/mol C/d in a cold sample (C12) to 10 to 12 mmol O2/mol C/d in the warmest (14-2, C8, C10). Mortality is a fixed part of the biomass and does not vary between the samples.

6.3.3. Growth limitations

Maximum sulphide uptake rate is limited from 5% in the colder samples to 24% in the warmer ones (Figure 67, in green). Maximum methane uptake rate is even more limited, ranging from only 1 to 6% of its maximum, and follows the same trend as sulphide limitation (Figure 67, in red).

Figure 67. Limitations and carrying capacities of the model. They have no unit and range from 0 to 1. They multiply a maximum rate to limit it. Green: limitation of SOX thiotrophy maximum rate by lack of hydrogen sulphide. Red: limitation of MOX methanotrophy maximum rate by lack of methane. Brown: limitation of mussel filtration maximum rate by lack of organic carbon. Blue: limitation of methanotrophy and thiotrophy maximum rates by lack of oxygen. Purple: correction of mussel fixation and respiration rates by temperature effect on enzymatic reactions. Yellow: mussel carrying capacity: limitation of all uptake maximum rates by mussel densities. Orange: symbiont carrying capacity: limitation of symbiont uptake by the symbiont densities.

Contrastingly, because of the uniform concentration in OC used in the model, uptake rate of organic carbon reaches 5% of its maximum in all samples (Figure 67, in brown). Symbiotic

218 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire uptake rates are evenly impacted by the lack of oxygen, whatever the size, and thus the position of the mussels in the dilution gradient (Figure 67, in blue). They are reduced to 60% of their maximum, and final concentrations range from 226 µmol O2/L in C10 to 229 µmol O2/L in C9.

Temperature correction (Figure 67, in purple) reduces fixation and respiration to 41% of their maximum in the coldest samples to 99% in the warmest ones.

Mussel and symbiont carrying capacities strongly limit uptake rates. All uptake rates are more or less impacted by the mussel density along the temperature gradient: mussels occupy between 24 to 99% of the available surface, leading to uptake rates that are reduced to 1 to 76% of their maximum (Figure 67, in orange). Symbiotic uptake rates are limited by 82 to 99% by the symbiont density in the gills (Figure 67, in yellow).

6.3.4. Sensitivity analysis

The model exhibited the highest sensitivity for the yield of thiotrophy (ys). Assimilation efficiency of organic carbon (AEoc), the shape parameter of the curve of the Blanchard’s correction by the temperature (Beta) and the converter from literature incorporation rates of carbon from thiotrophy to uptake rates of hydrogen sulphide (uptS) are also parameters for which small changes in their values can cause large variations in the model outputs. On the contrary, the rate of non-metabolic carbon loss (mortality, through parameter NatMort) and the height of the water column to which the mussels have access (H) have a low influence on the model output.

6.3.5. Dynamics of mussel interactions with the fluid

The first simulation (Figure 68) shows that stable state is very slowly reached in both environments; taking about 23 400 days (~64 years) in a cold environment (C9, S1a) against 12 100 days (~33 years) in a warm environment (C10, S1b). Although both simulations were conducted with the same density of mussels (2200 ind./m²), temperature and associated environmental factors allowed different stable-state biomasses, with 57 mol C/m² in C10 against 22 mol C/m² in C9.

219 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Figure 68. Direct disturbance simulation: re-establishment dynamics of a small biomass (1 mol C/m²) mussel assemblage in a cold (C9) and a warm habitat (C10) after partial removal of the fauna.

The second simulation (Figure 69) predicts the response of mussel biomass in the same sampling units to various modification of hydrothermal fluid supply. In the cold sample (C9), hydrogen sulphide concentrations decreased rapidly to 0 mol/L after the flow interruption due to symbionts consumption, and immediately (<1 day) reached back their initial concentrations when hydrothermal fluid flows again. SOX biomass decreased by more than 99.9% in all simulations, while mussel biomass decreased much more slowly corresponding to a decrease of 3.3% in 100 days, 6.9% in 200 days, 10.7% in 300 days, and 14.2% in 400 days (Figure 69).

Following fluid flow interruptions varying from 100 to 400 days, SOX biomass in C9 reached 97.2 to 89 % of their initial state after 300 days of recovery, but neither of these simulations recovered completely to stable state. Mussel biomass recovery in the cold sample was less than 0.1% of its initial state after 100 days of interruption, 0.3% after 300 days and 0.4% after 400 days. Similar results can be observed on the warm sample C10, associated with higher concentrations of hydrogen sulphide, although recovery was slightly more efficient with SOX biomass reaching 97.8% of their initial value after a 100 days interruption, 94.8% after 200 days, 92.2% after 300 days and 89.6% after 400 days of flow interruption. Similarly, mussel biomass recovery was slightly more efficient than in the cold sample with 0.3% of its initial value recovered after 300 days following a 100 days interruption, 0.5% after 200 days, 0.8% after 300 days and 0.9% after a 400 days interruption.

220 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Figure 69. Indirect disturbance simulation: hydrogen sulphide concentration as well as SOX and mussel biomasses response to a flow interruption of 100, 200, 300 or 400 days.

221 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire 6.4. Discussion

This study aims at understanding the deep-sea vent mussel Bathymodiolus azoricus spatial and temporal dynamics through a modelling approach. A simple model was built successfully, representing the trophic fluxes between mussels in an assemblage, their symbionts and their environment. It brings valuable insights on species interactions with the fluid and its biology.

6.4.1. Best fitting model

Data used to constrain this model were chosen mainly from deep sea hydrothermal or cold seep mussels (e.g. Bathymodiolus brevior, Beinart et al., 2015; Henry et al., 2008, Bathymodiolus sp., Kochevar et al., 2008; Bathymodiolus puteoserpentis, Duperron et al., 2016), and as much as possible from B. azoricus (e.g. Husson et al., 2016; Khripounoff et al., 2016; Salerno et al., 2005; Riou et al., 2008; 2010). The main constrain to consumption flows are incorporation rates reported by Riou et al. (2008, 2010). Using conversion factors shown in Table 3, these rates scale up to 0.0032% of carbon biomass fixed per day through methanotrophy, 0.0131% through thiotrophy, 0.004% through filtration of particulate organic carbon and 0.0070% on dissolved organic carbon. To compensate these low incorporation rates, the optimization routine selected low rates of basal respiration (reaching 0.0007% of carbon biomass per day), while the rest of the fixed carbon is compensated by the other losses (growth respiration, faeces production, mortality) to reach the stable state.

These low metabolic rates are further constrained by the selection, in the optimization routine, of parameters (Tmax and Beta) which resulted in a sharp-shaped curve of correction of fixation and respiration rates by the temperature. This highlights a potential important effect of temperature on mussel metabolic activity, with mussels in the cold habitat having metabolic rates approximately twice lower than in the warmer ones, as can be seen in Figures 2 and 5. This could explain the spatial segregation of mussel according to their sizes: the presence of small mussels in the cold part of the mixing gradient could result from lower growth rates than closer to the vent influence. However, it is probable that this strong influence of temperature is the result of the optimization routine trying to compensate for the lack of size-related metabolic data. Additional metabolic measurements on different mussel size classes could help understand the life cycle and spatial organisation of the species, as several metabolic rates such as uptake, growth, and respiration are known to evolve with size (Hamburger et al., 1983; Speakman, 2005; Vahl, 1973; Widdows, 1978).

Taken together, these observations could explain the difficulty of the model to predict the right biomass for each sample. Indeed, even if the average of predicted biomasses is statistically

222 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire similar to that of the observed biomass, the model fails to reproduce correctly the assemblage biomasses. It suggests that mussels’ biomass may not be only linked to temperature in their natural habitat. Their study along a thermal gradient resulted in the same observation (Husson et al., 2016). Temperature has been identified as a good proxy for several components in the hydrothermal fluid such as methane, and sulphides (Cuvelier et al., 2011; Sarradin et al., 1999), which are used by the symbiotic association of B. azoricus to increase its biomass. Other compounds, such as hydrogen, can also be used by some hydrothermal mussels (Peterson et al., 2011), and are not taken into account in the model. Similarly, elements not correlated to temperature, such as copper, could influence mussel biomass. Moreover, it has to be noted that the carrying capacity term, in the model, only allows one layer of mussels to exist on 1m², whereas in some places of the Eiffel Tower edifice, mussels can pile up on several layers (in sample 14-3 for example). It is probable that, by modifying the mussel carrying capacity in the model, as for example in Guiñez et al. (1999), the model could reach some of the highest biomasses. Also, it would permit to apply the model on other hydrothermal mussels such as Bathymodiolus brevior, which form dense multi-layered assemblages in the Pacific (e.g. Podowski et al., 2009).

Finally, another possible reason for the difficulty of the model to represent the observed biomass is linked to symbiont dynamics. Predicted methane uptakes are close to zero, as the biomass of MOX symbionts reaches a very low level, whereas literature reports values of relative space or volume occupied by MOX ranging from 4 to 61% of the gills (Halary et al., 2008; Le Bris and Duperron, 2010; Riou et al., 2008; Szafranski et al., 2015). This is probably due to the fact that the carrying capacity of symbionts is controlled by a common parameter: the maximal number of symbionts per mussel (Nmax). In spite of the energetic advantage of methanotrophy (Heijnen and Van Dijken, 1992), the low concentrations of methane in the mussel habitat compared to that of hydrogen sulphide favours the growth of thiotrophic symbionts over methanotrophic ones. This result suggests that the hypothesis made in the model that the host mussel would feed indifferently on both types of symbionts is not correct. An interesting modification of this model would be to make the host consumption on either of the symbionts depend on their activities. So if SOX symbionts are actively growing using available sulphide, while MOX growth is reduced due to low methane concentrations, the mussels would primarily feed on SOX or on SOX’s production. Another possibility would be to integrate the dynamics of the potential competition for space of these symbionts in the mussels’ gills. For example, this kind of competition has been modelled in Fung et al. (2011) between coral and algae.

To conclude, the best fitting model, obtained using parameters mainly issued from deep-sea mussels, suggests low metabolic rates, further constrained by the strong temperature effect

223 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire on enzymatic activity in the coldest environments. This, and the fact that the model fails to make both types of symbionts coexist, can explain the low predictive power of the model on mussel biomass. However, the consistence of predicted flows with existing data on the environment and the biology of B. azoricus (or other deep-sea mussels) tend to validate this model.

6.4.2. The biology of Bathymodiolus azoricus and its interactions with the fluid

The modelling approach allowed us to build hypotheses on the un-measured carbon flows, from the input of food sources in the system and their uptake by the mussel and its symbiont to the catabolism of ingested matter and the mussel outputs into the environment.

The modelled environment around mussel assemblages determines the availability of their food sources. Stable state concentrations of hydrogen sulphide are close to in situ measurements of concentrations in total dissolved sulphide. However, these concentrations tend to be overestimated in the cold samples and underestimated in the warmer ones. In the cold part of the gradient, overestimation of hydrogen sulphide concentrations can be explained by the fact that the model neglects the abiotic reactions and consumption by free-living microorganisms of hydrogen sulphide along the gradient, which, if taken into account, could decrease the input concentrations. A biogeochemical model (Perhirin et al., Ifremer, in preparation) is currently being built to predict the evolution of chemical species and primary production along this gradient through dilution, oxidation, transport, and chemosynthetic reactions. Coupling this biogeochemical model to the present ecological model will help precising the input conditions for hydrogen sulphide, methane and organic carbon concentrations. It should be particularly relevant for organic carbon, as our model lacks data, to spatially constrain this variable. Coupling both models would also impact limitation factors. For example, oxygen is currently equally limiting for warmer and colder samples, but this might change if the microbial and chemical uses affects its levels differently in various habitats. Another explanation for overestimation of hydrogen sulphide concentrations is that the model uses fixation rates measured on large mussels only, whereas smaller individuals usually have higher consumption rates, as reported for coastal mussels (e.g. Hamburger et al., 1983; Vahl, 1973; Widdows, 1978). In the warmer part of the gradient, predictions for hydrogen sulphide are underestimated compared to the total dissolved sulphide observations. This may be due to the absence of methanotrophy in the model predictions: in order to compensate for the lack of methane uptake and maintain a certain biomass, the model has to increase the uptake of hydrogen sulphide, thus decreasing its surrounding concentrations. Also, while the model predicts H2S concentration, in situ measurements correspond to concentrations of total

224 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire dissolved sulphides, which include H2S but also other substrates available for SOX. Thiotrophic symbionts in Bathymodiolus species are known to be able to use several forms of sulphur (e.g. sulphides, thiosulfate, polysulphides in Bathymodiolus brevior, Beinart et al 2015) and are also able to use dihydrogen (Petersen et al 2011). While these uptakes have never been shown, nor measured for B. azoricus, the uptake of dihydrogen has been measured on Bathymodiolus puteoserpentis, a mussel phylogenetically close to B. azoricus. However, low concentrations of hydrogen in Lucky Strike, a basaltic vent field (Charlou et al., 2000), and the apparent low uptake of hydrogen by B. puteoserpentis measured for non-ultramafic vent field (maximum uptake of 0.316 µmol H2/ g ww gill/h in Lilliput, Petersen et al 2011) suggest a low importance of hydrogen in B. azoricus nutrition.

This nutrition depends on the modelled environment, and especially on H2S concentrations. The measured concentrations in the mussel habitat (0 to 40 µmol TdS/L, Sarrazin et al., 2015;

0-50 µmol CH4, Sarradin, pers.comm.) are low compared to concentrations at which maximum uptake rate is reached experimentally (> 200 µmol H2S/L, Henry et al. (2008), 300 µmol CH4/L, Kochevar et al. (1992). In the model this difference explains why hydrogen sulphide and methane maximum uptake rates are strongly limited by the substrate concentrations. A better determination of uptake rates with increasing substrate concentration, taking the size of the mussels into account, and possibly the proportion of gill surface occupied by symbionts, would greatly help to further constrain our model. Some of these experiments have already been performed on hydrothermal species in pressurized (Bathymodiolus brevior, Beinart et al., 2015) or unpressurized (B. azoricus, Riou et al., 2008, 2010, used in this model) aquaria, and in a quite exhaustive experiment at atmospheric pressure on cold seep mussels (Kochevar et al., 1992). Their results were compared to the modelled uptake rates of H2S: when converted, predicted rates range between 4.1 to 6.7 µmol H2S/g dw/h, which is twice higher than maximal uptake rates measured ex-situ (3.43 µmol H2S/g dw/h, in Henry et al., 2008) on the hydrothermal vent mussel Bathymodiolus brevior. On the other hand, when converted to µmol

H2S/ g wet weight gill/h modelled uptake rates (ranging from 1.2 to 2.0 µmol H2S/ g wet weight gill/h) are approximately 3 times lower than published results on B. brevior under pressure (7.4

µmol H2S/g wet weight gills/h, Beinart et al., 2015). These observations tend to validate the prediction for this rate. Contrastingly, modelled uptake rates are 10 times lower than those obtained by calibration in the previous model on Bathymodiolus azoricus (Martins et al., 2008). In this case, such high uptake rates might have been needed to compensate high energetic losses. Recent data obtained on deep-sea mussels have contributed to improve our constraints on the model, which highlights the complementarity and interdependence between experimental and modelling approaches.

225 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

As the model fails to reproduce MOX survival, the only food sources for B. azoricus are H2S, POC and DOC. The relative contribution of symbiosis (~74%) to B. azoricus nutrition is consistent with the results of isotopic analyses that report a nutrition that mainly depends on symbiosis (Colaço et al., 2002; De Busserolles et al., 2009; Trask and Van Dover, 1999). Symbiosis would be the main food source for the mussel while filtration on organic carbon would constitute a secondary food source. In the model, this result is probably due to the fact that assimilation of organic carbon via filtration (AEoc=0.17/d) is less efficient than via symbiotic production (AEbac=0.98/d). As the transfer rate to the host is low (TransRate= 0.05/d), the symbionts are allowed to grow and occupy almost all the gill area. These results would classify the host-symbiont relationship as “milking”, where the transfer of carbon is achieved by living bacteria, as opposed to “farming”, where transfer occurs through digestion of the symbionts (Goreau et al., 1973). However, a better understanding of the host-symbiont relationship is needed to improve this model and to confirm this result.

Ingested matter from symbiosis or filtration is then assimilated. Faeces production is low as compared to losses through respiration and growth investment. When multiplied by mussel biomass, faeces production scales up to 0.8 to 34 mmol C/m²/d, varying in its magnitude like uptake of organic carbon through filtration. This faecal production is probably mainly composed of non-assimilated OC, as its assimilation efficiency (AEoc) is low (0.17/d). The resulting rate is in the range of values collected by particle traps deployed at the Lucky Strike vent field (52 to 308 mg/m²/d = 4.3 to 25.6 mmol C/m²/d on Sintra edifice, Khripounoff et al. 2008). However, more data are needed, in particular for primary production quantification, to further understand the importance of B. azoricus as a potential food source (secondary production) for the rest of the ecosystem. Assimilation of organic carbon is also an interesting parameter to study in the context of deep-sea mining. A potential impact of extraction activities is the formation of a sediment plume which may carry over particles to neighbouring active vent sites (Boschen et al., 2013; Collins et al., 2013). Assimilation efficiency of organic carbon (AEoc) is defined as constant in this model, although its value may vary according to particle concentrations and quality (e.g. Bayne et al., 1993). Taking into account the impact of concentration and quality of particles on the parameter AEoc can be used to assess the effect of particle overload on mussel filtration capacity, as those particles are likely to be mainly mineral. This is particularly interesting as AEoc was one of the most influencing parameter of the model, as revealed by the final sensitivity analysis.

Finally, the assimilated matter is partially respired, while the rest is fixed as biomass. Khripounoff et al. (2016) reported respiration rates higher for Bathymodiolus azoricus than for other deep-sea bivalves. When considering the modelled respiration rates of the mussels and their symbionts and converting them to comparable units, they range from 9.7 to 15.3 µmol

226 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

O2/g dry weight of mussel/h, which is only in average 5 ± se: 0.4 µmol O2/g dry weight of mussel/h more than previously estimated ex situ respiration rates (Martins et al., 2008), and in the range (0 ± 0.5 µmol O2/g dry weight of mussel/h) of in situ measured respiration rates (Khripounoff et al., 2016).

To conclude, predicted uptake rates of H2S, total respiration rates, and relative contribution of symbiosis in the nutrition of B. azoricus are consistent with literature, which tends to validate the model. It gives us probable rate estimates, such as faecal production, which is an important factor to consider when studying the potential importance of B. azoricus in the secondary production on the edifice, and its link to the rest of the ecosystem. The model would tend to support the hypothesis of carbon transfer to host without digestion of the symbionts, but the modelled dynamic of the dual symbiosis needs to be improved to confirm this. The validity of the model is sufficient to use it for simulations.

6.4.3. Dynamic of the interactions between Bathymodiolus azoricus and its environment

Two simulations were conducted, estimating the evolution of a mussel assemblage biomass after 2 types of disturbance: when re-establishing a new community on a new substratum after partial faunal removal (direct disturbance) and after a flow interruption of various durations (indirect disturbance). One must keep in mind that even though there were no statistical differences between predicted and observed biomass, the model predictive power is low for this state variable, and dual symbiosis could not be represented. This implies that mussel biomass simulation results should be carefully interpreted, as predicted values might not be correctly estimated. However, the dynamic is relatively reliable, as metabolic rates are consistent with the literature (see 6.4.2).

Simulation of a re-establishing assemblage of mussel shows that stable state is reached in about 30 to 60 years, depending on the temperature of the surrounding water. This confirm the hypothesis of slow metabolic rates and would imply long life span for B. azoricus, of several decades at least. Spatially, these slow rates, especially in the cold environment, could support the hypothesis of mussel migration to warmer habitats to meet energetic requirements. Temporally, this simulation would suggest that natural or anthropogenic removal would have a long term impact on the ecosystem, as B. azoricus, and all the species that depend on it, would not reach back their stable state before decades.

The second simulation highlights the dynamic of mussel biomass following a flow interruption (indirect disturbance). Such interruption could occur naturally following a seismic event or due

227 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire to the progressive decrease in substratum porosity but could also result from anthropogenic disturbance.

The biomass of the symbionts responds rapidly, first decreasing as they diminish the concentrations in H2S by consumption, then quickly approaching initial values within a few days after the return of the flow. However, they do not reach exactly their initial state, as they are limited by the slightly smaller biomass (and thus body size and gill surface) of the mussels compared with before the interruption. In the model, symbiont biomass is transferred to the host at a constant rate, which constitutes the only carbon loss of the symbionts, while it has been shown that lysosomal activity would increase in B. azoricus gills when removed from the fluid influence (Detree et al., 2016). Similarly, long term starvation experiment on the coastal symbiotic lucinid Codakia orbicularis (hosting sulfur oxydizing endosymbionts) suggested that the survival of the host relied on symbiont digestion (Caro et al., 2009). It is also hypothesized that symbionts could leave the gills when the host is placed away from the fluid (Kádár et al., 2005). These observations would suggest that symbionts (and, consequently, mussels) resilience might, in reality, be more impacted by the flow interruption than in the model. Together with the difficulty of the model to reproduce MOX and SOX co-occurrence in the gills, these results emphasize the need to increase our knowledge of B. azoricus symbiosis.

Mussel biomass dynamics depends on that of its symbionts. Contrastingly to the symbiont biomass, although the flow is interrupted for 100 to 400 days, the decrease in mussel biomass is relatively low. This would imply that mussels can maintain a relatively high biomass after a flow interruption, unless they are consumed by the rest of the hydrothermal ecosystem or taken away by external predators. Bivalves are known to resist well to food source shortages. In fact, coastal bivalves display reduced metabolic rates during starvation periods (Bayne, 1973; Widdows, 1973b). In addition, the high survival rates (93.5%) of bivalves observed after 60 days of starvation, could be explained by the consumption of their lipid reserves and eventually to a switch to a proteinaceous diet (Hong-Sheng et al., 2001). Temperature also has an effect on the impact of starvation period. Indeed, Chase and McMahon (1995) showed that the zebra mussel, Dreissena polymorpha, displayed 100% mortality after 166 days of starvation at 25°C, whereas no mortality was observed at 5 and 15°C after 229 days. Metabolic rates in the cold deep-sea are known to be lower than in coastal environments. This property is observed in the first simulation, as well as in the second one since the biomass growth rate after flow return was higher in the warmer sample than in the colder one. Such low biomass decrease after 100-400 days of flow interruption would suggest a high resistance (capacity to maintain a stable state after a disturbance), while low growth rates would imply a low resilience (low capacity to return to the stable state) of mussel biomass after a natural disturbance.

228 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

To conclude, simulation results show that direct disturbances like mussel removal would have a long term impact on the ecosystem. Indirect disturbances like flow interruptions also exhibit a long term impact on mussel biomass but in a smaller order of magnitude. Low metabolic rates allows mussel biomass to resist the disturbance, while the quick recovery of symbiont biomass after the end of the flow interruption ensures mussel resilience.

6.5. Conclusion

A model has been built to better understand the spatial and temporal dynamics of Bathymodiolus azoricus through the study of carbon exchanges between the mussels and their environment, and the potential limiting factors that influence their growth. The model significantly improves the previous model related to B. azoricus (Martins et al., 2008) by integrating recent published data, and adding environmental conditions. Coupling with an upcoming biogeochemical model will help to precise its predictions, and thus improve our understanding of the interactions between the mussels and their ecosystems. The observed and predicted mussel biomasses are not statistically different. Also, predicted uptake rates of

H2S, respiration rates and relative contribution of symbiosis to mussel nutrition are consistent with the available literature, which tend to validate the model. The low metabolic rates predicted lead to low growth rates, further constrained by a strong impact of temperature on enzymatic activity in the coldest samples. The model shows that, under the hypothesis that the host feeds indifferently on both types of symbionts, co-existence of SOX and MOX cannot be reached. This suggests the existence of a competition for gill space by the two types of symbionts, and/or the selective use of either one of the symbiotic production by the host. Quantification of flows by the model would suggest that the mussels may represent significant secondary producers for the ecosystem, which reinforce the role of B. azoricus as foundation species. Simulation of mussel biomass during the establishment on a new substratum and following a disturbance would indicate that mussel low metabolic rates and the rapid dynamics of symbionts allows the mussels to resist relatively well to flow interruption, although potential increased consumption of symbiotic carbon by the host might affect both the symbiont and mussel resilience. The structure of this model, with its three components (environmental conditions-symbionts-foundation species) can be applied on most symbiotic foundation species to better understand their role in the functioning and maintenance of hydrothermal ecosystems.

229 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire 6.6. Acknowledgment

We are grateful to the crews, ROV Victor6000 pilots and captains Philippe Guillemet, Thierry Alix and Gilles Ferrand of the French vessel Pourquoi Pas? for their precious help during the three cruises during which the data were collected for this model (MOMARETO 2006: http://dx.doi.org/10.17600/6030130 , MoMARSAT 2014: http://dx.doi.org/10.17600/14000300 and 2015: http://dx.doi.org/10.17600/15000200). We are also grateful to the Dutch/French FRNL network and to the Université Bretagne Loire (UBL) for their financial support which favoured the collaboration between the two laboratories. BH was supported by the "Laboratoire d'Excellence" LabexMER (ANR-10-LABX-19) and co-funded by a grant from the French government under the program "Investissements d'Avenir”. The project is also part of the EMSO-Acores research programme (http://www.emso-fr.org/) partly funded by an ANR research grant (ANR Lucky Scales ANR-14-CE02-0008-02). This research has also received funding from the European Union Seventh Framework Programme (FP7/2007-2013) under the MIDAS project, grant agreement n° 603418.

6.7. Appendix

6.7.1. Appendix A

Initialisation of the calculation of the consumption flow OCuptake: Calculation of the maximum uptake rate: Consumption rate of organic carbon by the mussels is estimated using available fixation rates of POC and DOC from the literature (Riou et al., 2010). Firstly, they are converted to the system units. Secondly, resulting fixation rates are used to estimate a maximum fixation rate of organic carbon OC. Thirdly, this rate is converted to a maximum uptake rate.

Fixation rates of DOC (IncDOC, in µmol C fixed/g dry weight muscle/h, Table 25) and POC (IncPOC, in µmol C fixed/g dry weight muscle/h, Table 25) were measured at concentrations of CDOC=302 x 10-6 mol DOC/L and CPOC=263 x 10-6 mol POC/L respectively (Riou et al., 2010, Table 24). These rates were converted from µmol C fixed/g dry weight muscle/h to mol C fixed/mol C of mussel/d by multiplying them by the converter C1 (Table 29).

Widdows et al. (1979) observed for Mytilus edulis a maximum uptake rate at 200 mg/L of particles containing a maximum of 50% organic carbon which is equivalent to CmaxOC =8 mmol OC/L. The model assumes that the maximum fixation rate of dissolved organic carbon occurs at the same concentration and assumes a linear uptake rate below this concentration.

230 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

Fixation rates of POC and DOC at CPOC and CDOC respectively are converted to maximum fixation rates of POC and of DOC at CmaxOC=8 x 10-3 mol OC/L, using a cross product, and added as MaxfixationOC (Eq. 13):

������������� (��� ��⁄��� � �� ������⁄�) ������ × �1 × ������ ������ × �1 × ������ Eq.13 = + ���� ����

This fixation rate is converted to uptake rates by dividing them (Eq. 14) by the assimilation efficiency of organic carbon (AEoc, Table 25) and the ratio of fixed carbon on carbon fixed and respired (Net Growth Efficiency, NGE, Table 25):

������������������ Eq.14 �������� (��� ��⁄��� � �� ������⁄�) = ��� × ����

Table 29: Names, values, definitions and units of used data from the literature (Riou et al., 2008, 2010) and converters used. Name Value Definition Unit

CDOC 302 x 10-6 Experimental concentration of DOC mol DOC/L CPOC 263 x 10-6 Experimental concentration of POC mol POC/L

-6 CM 30 x 10 Experimental concentration of CH4 mol CH4/L

-6 CS 6 x 10 Experimental concentration of H2S mol H2S/L surfM 5.4 Ratio of gill surface occupied by MOX No unit symbionts of fresh to experimental mussels surfS 3.3 Ratio of gill surface occupied by SOX No unit symbionts of fresh to experimental mussels propM 39 Relative proportion of MOX % propS 96 Relative proportion of SOX % sizeS 65.8 Shell length of mussels incubated with mm

H2S sizeM 62.2 Shell length of mussels incubated with mm

CH4 C1 MuscDW x 10-6 x Conversion for organic carbon fixation (mol C/mol C of mussel/d) 24 x Mol2dw rates /(µmol C/g DW muscle/h) C2 GillDWx 10-6 x Conversion for methane and hydrogen (mol C/mol C of mussel/d) 24 x Mol2dw sulphide fixation rates /(µmol C/g DW gill/h)

231 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

6.7.2. Appendix B

Initialisation of the calculation of the consumption flow Muptake: Calculation of the maximum uptake rate: Fixation rates of carbon of IncM=0.23 µmol C fixed/g dry weight gills/h

-6 were measured by Riou et al. (2008) in gills of mussels exposed to CM=30 x 10 mol CH4/L (Table 24). They need to be converted to mol C fixed/mol C of MOX/d so that the fixation follows a dynamic that depends on symbiont biomass: the higher the biomass of MOX, the higher the fixation of carbon when exposed to methane, and vice versa. This is done in four steps:

Firstly, the fixation rate is converted from µmol C fixed/g dry weight gills/h to mol C fixed/mol C of mussel/d by multiplying the measured fixation, IncM, by the conversion factor C2 (Table 29).

Secondly, it is converted to mol C fixed/individual/d by inferring the weight in mole of the mussel using its length. Mussels in Riou’s experiment had a mean length of sizeM=62.2 mm (Table 24), so their weight was approximately W.exp (mol C) = MusselDW (sizeM) /Mol2dw, hence an individual fixation rate IncM.Ind (mol C/individual/d) = IncM x C2 x W.exp.

Thirdly, it is possible to estimate the biomass of MOX that allowed this fixation, i.e. the biomass of MOX present in the gills of the incubated mussel. Indeed, a maximum number of symbiont in the gills of a mussel of 62.2 mm can be estimated using Duperron et al. (2016) size to symbiont number relationship. This number can be converted to biomass by multiplying it by the weight in mol C of one MOX (Table 22). Riou et al. (2008) observed that symbionts of mussels kept under this treatment covered approximately surfM=5.4 times less surface than freshly collected mussels (Table 24). In addition, propMOX=39% of the observed symbionts were MOX (Table 24). Thus the MOX biomass (BiomMOX in mol C) in the incubated individuals can be estimated: BiomMox (mol C MOX) = (Nmax(sizeM) × MolMOX⁄surfM) × propMOX

Fourth, the fixation rate can be converted from mol C/individual/d to mol C fixed/ mol C of MOX/d by dividing individual fixation by the estimation of the MOX biomass: IncM.MOX (mol C fixed/mol C of MOX/d) = IncM.Ind/ BiomMox.

This fixation rate, however, is probably not the maximal one. Kochevar et al. (1992) have shown that the fixation of methane was linear up to CmaxM=300 µmol CH4/L, where it reaches its maximum. Considering this, the maximum fixation rate MaxFixationM can be estimated through the cross product using the converted fixation (IncM.MOX) at CM=30 µmol CH4/L and the concentration of maximum fixation (Eq. 15):

232 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

����������������� (��� � ������������ �� �ℎ� ������⁄��� � ���⁄�) Eq.15 ����� × ����. ��� = . ��

Our model assumes that uptake of methane is linear (Kochevar et al. 1992) with maximum uptake rate occurring at similar concentration as maximum fixation, CmaxM=300 µmol CH4/L (Kochevar et al. 1992).The obtained fixation rate can be converted to a maximum uptake rate

(MaxUptM) by multiplying it by a constant uptM >1 (in mol CH4 uptaken by the MOX/mol C fixed by the mussel, Table 25) (Eq.16):

������� (��� ��4 �������⁄��� � ���⁄�) = ������������ × ���� Eq.16

6.7.3. Appendix C

Initialisation of the calculation of the consumption flow Suptake: Sulphide uptake flow is calculated exactly as methane uptake, only differing by the available data. Riou et al. (2008) measured IncS=0.37 µmol C fixed/g dry weight gills/h in mussels exposed to CS=6 µmol H2S/L. Mussels were on average sizeS=65.8 mm (Table 29), and had propSOX~96% of SOX symbionts on a surface surfS~3.3 times smaller than in fresh mussels. According to Henry et al. (2008), maximal uptake rates occurred in Bathymodiolus brevior, a hydrothermal mussel of the Pacific, at CmaxS=200 µmol H2S/L (Table 25).

233 Chapitre 6 : Paramétrer, valider, prédire

234

Chapitre 7. Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème

Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème 7.1. Retour sur la construction du modèle

Grâce aux avancées technologiques et aux campagnes océanographiques, les quarante années de découvertes scientifiques ont permis de mieux connaitre et comprendre les différentes composantes des écosystèmes hydrothermaux, au sens du biotope (e.g. profondeur, nature du substrat, hydrologie, composition du fluide hydrothermal) et de la biocénose (êtres vivants). Cet état des connaissances est cependant plutôt statique, alors qu’un écosystème est, par définition, dynamique : par exemple les mécanismes à l’origine de la distribution et des évolutions des communautés, et en particulier, en réponse aux changements physico-chimiques du fluide hydrothermal, sont encore mal compris. Cette compréhension passe par l’intégration des connaissances acquises sur ces écosystèmes particuliers. De plus, la possibilité d’une future exploitation des sulfures hydrothermaux qui constituent les édifices et les cheminées des zones hydrothermales inactives pose la question de la résilience et de la résistance de ces écosystèmes face aux potentielles perturbations anthropiques.

L’objectif de cette thèse était de développer un tel modèle en utilisant les connaissances acquises depuis plus de 20 ans sur l’édifice Tour Eiffel du champ hydrothermal Lucky Strike, sur la ride médio-Atlantique.

Dans le but d’en faire un outil qui pourra être amélioré par le Laboratoire Environnement Profond sur le long terme, le modèle a d’abord été imaginé comme un réseau trophique reposant sur quelques espèces- clés de l’écosystème, et dont la finalité sera d’être couplé à un modèle biogéochimique développé en parallèle au laboratoire.

Dans un premier temps, la construction de ce modèle s’est focalisée sur la calibration des flux entrant et sortant de la modiole Bathymodiolus azoricus. En effet, ce bivalve domine largement la biomasse de l’édifice Tour Eiffel et joue probablement un rôle fondamental dans le fonctionnement de l’écosystème à l’échelle du champ Lucky Strike. Le premier modèle conceptuel proposé s’est inspiré d’un modèle précédemment développé par Martins et al. (2008) sur la même espèce, et l’actualise en intégrant les variables et les flux liés aux conditions environnementales.

Afin de valider ce modèle, des données de biomasses ont été récoltées pendant la campagne MoMARSAT14 (juillet 2014) sur environ la moitié des espèces recensées de l’édifice Tour Eiffel. Ces données ont été utilisées pour analyser sous un nouvel angle celles des campagnes précédentes (ExoMAR, en 2005 et MoMARETO, en 2006). Leur intégration dans un cadre statistique original dans une première publication a permis de visualiser la répartition de la biomasse le long de la zone de mélange entre l’eau de mer et le fluide hydrothermal (Husson et al., 2016, Chapitre 4). Cette étude confirme la ségrégation spatiale des classes de tailles des modioles, déjà observée dans de précédents travaux (e.g. Cuvelier et al. 2009, Sarrazin et al., 2015), et permet de visualiser l’évolution de l’étendue de la niche thermale de B. azoricus avec la taille. Contrairement à la densité des espèces, qui diminue face à l’augmentation de l’influence hydrothermale, la biomasse ne montre pas d’évolution particulière en relation

237 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème avec la proximité du fluide, bien que la plus forte biomasse ait été mesurée dans un échantillon appartenant au pôle chaud. L’analyse a également révélé les limites de température dans lesquelles les espèces sont observées, permettant ainsi de préciser les taxons partageant la même niche thermique. En plus de fournir des données indispensables à la calibration et la validation du modèle, cette étude a permis de montrer que l’essentiel (~90%) de la biomasse de la communauté de Tour Eiffel est constitué par la modiole B.azoricus. Cela implique que les flux de carbone par et vers la modiole sont au moins numériquement plus important que ceux de tout autre espèce de l’édifice. Par conséquent, il est fort probable que B. azoricus ait un impact significatif sur son habitat et celui de la faune associée, ce qui conforte le rôle d’espèce fondatrice qui lui est attribué (Cuvelier et al., 2009; Desbruyères et al., 2000; Trask and Van Dover, 1999). Ces résultats soulignent l’importance d’avoir un modèle sur la modiole qui soit robuste avant d’y ajouter le reste de l’écosystème.

Les biomasses estimées au cours de cette thèse ont permis de vérifier les prédictions du modèle. Celui- ci n’atteignait les bonnes biomasses qu’en utilisant des taux d’ingestion nettement plus élevés que ceux présentés dans la bibliographie. J’en ai donc déduit que la respiration utilisée dans le modèle était trop forte. Ayant l’opportunité de mesurer la respiration et l’excrétion in situ grâce à la chambre d’incubation benthique CALMAR, cette expérience a été réalisée lors de la campagne MoMARSAT15 (avril 2015). Utilisée pour la première fois en milieu hydrothermal, elle a permis de comparer des taux métaboliques observés sur B. azoricus à ceux de bivalves provenant d’autres écosystèmes profonds. La respiration semble plus forte chez la modiole des sources hydrothermales que chez les autres espèces étudiées, ce qui peut être lié à sa plus petite taille, ou à la présence du polychète polynoidé Branchypolynoe seepensis dans sa cavité paléale (Khripounoff et al., 2016, Chapitre 5). Bien que l’intégration au modèle des données récoltées in situ ait été encourageante, Les contribution relatives des différentes sources de nourritures de la modiole ne correspondaient pas à la bibliographie, poussant à ré-envisager le concept du modèle. Le concept suivant révéla que les zones auparavant utilisées en « boîtes noires », c’est-à-dire les étapes entre la consommation de substrats chimiosynthétiques et l’incorporation de carbone par les modioles, qui sont moins bien connues, devaient être modélisées pour mieux compartimenter les flux de carbone chez B. azoricus et ses symbiontes. Cette conclusion a mené à la conceptualisation d’un dernier modèle.

Ce modèle inclut parmi les variables d’état (i) la biomasse des modioles et des symbiontes ainsi que (ii) les concentrations des sources de nourriture : matière organique particulaire et dissoute, méthane et sulfure d’hydrogène. Une version préliminaire de ce modèle a également considéré l’hydrogène afin de tester son importance dans la nutrition de B. azoricus, mais sa contribution s’est révélée plutôt anecdotique (résultats non montrés). Les biomasses prédites par le modèle sont proches des valeurs estimées pour 12 des 15 échantillons utilisés. Les erreurs de prédictions de biomasses peuvent être liées tant aux conditions du modèle (e.g. pas de possibilité d’empilement des modioles, non-prise en compte de certains paramètres environnementaux qui peuvent influencer la biomasse) qu’aux estimations de biomasse sur les échantillons (e.g. erreurs d’estimation de surface, différence d’échantillonnage, problèmes techniques

238 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème lors du prélèvement). Le modèle peut donc être utilisé pour représenter qualitativement la dynamique des assemblages de modioles. En revanche, le modèle parvient à prédire les concentrations finales en hydrogène sulfuré, bien que la prise en compte d’autres sources d’alimentation et le couplage avec le modèle biogéochimique puisse améliorer ce résultat. L’oxygène ne serait que moyennement limitant, tandis que la température semble être un contrôle déterminant du rythme de vie des modioles. Les flux de consommation d’hydrogène sulfuré, de respiration et la contribution relative des différentes sources de l’alimentation de la modiole ont des valeurs cohérentes avec celles de la bibliographie, ce qui tend à valider le modèle. Ces flux sont plutôt faibles et imposent un rythme de vie lent à la modiole. Ces taux métaboliques sont de plus d’avantage contraints dans le pôle froid, où l’effet de la température sur l’activité métabolique serait particulièrement fort. Néanmoins, la dynamique des symbiontes n’est pas bien représentée. Le modèle montre que sous l’hypothèse d’une consommation indifférenciée de l’un ou de l’autre type de symbiontes, les MOX ne peuvent pas survivre, et laissent à penser qu’il pourrait y avoir compétition pour l’espace entre les deux types de symbiontes dans les branchies. Une autre possibilité est que la modiole se nourrisse de façon sélective sur l’une ou l’autre des bactéries, ou sur leur production, en fonction de leur activité ou des conditions environnementales par exemple. Les prochains développements du modèle devraient intégrer des modifications pour prendre en compte ces éventualités. De plus nombreuses données de biomasses pourraient permettre de renforcer le pouvoir prédictif de ce modèle.

Enfin, notre modèle a été utilisé pour comparer la réponse de B. azoricus à deux perturbations, l’une directe et l’autre indirecte. La perturbation directe consiste en une élimination partielle de la biomasse des modioles (jusqu’à ce qu’il ne reste que 1 mol C/m²), tandis que la perturbation indirecte est simulée par une interruption du flux de durée variable, dans le pôle froid et le pôle chaud de son habitat. La première simulation confirme la lenteur de la croissance de la modiole et suggère qu’un retrait des assemblages, naturellement ou suite à une activité humaine, aurait un impact long terme sur la communauté puisqu’il faudrait plusieurs décennies aux modioles pour atteindre la biomasse à l’équilibre. Dans la deuxième simulation, ces faibles taux métaboliques, surtout à de faibles températures, procurent aux modioles une capacité de résistance à la perturbation, avec une biomasse peu variable au cours des 100 à 400 jours d’interruption de flux. Cette résistance est néanmoins assurée par la capacité des symbiontes à retourner rapidement à l’état d’équilibre, quelle que soit la durée de l’interruption. La mécanique du modèle, très simple, n’autorise cependant pas certaines subtilités qui peuvent avoir lieu en situation de stress, telles que la consommation des symbiontes par l’hôte, ce qui limiterait d’avantage leur reprise. On peut donc imaginer que plus l’interruption dure, moins les symbiontes, et donc les modioles, vont avoir la capacité de revenir à leur état initial. La deuxième simulation suggère également une faible résilience des assemblages de modioles, déduite en raison d’une lente reprise de la croissance. Cependant ceci pourrait être aussi être dû à la trop courte durée d’interruption du fluide, et d’autres simulations seraient nécessaires pour confirmer ce résultat. La faible résilience des assemblages suggère qu’en cas de

239 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème perturbations prolongées, les assemblages de modioles pourraient être durablement impactés, ainsi que leurs espèces associées. En conclusion, ce premier modèle présente des résultats prometteurs et devra être amélioré, notamment en incluant une gestion différente de la dynamique des symbiontes.

L’approche modélisatrice s’est donc révélée utile pour mieux comprendre le fonctionnement et la dynamique de l’écosystème de Tour Eiffel, en permettant de développer des hypothèses sur la réponse de l’espèce dominante Bathymodiolus azoricus aux variations des caractéristiques. Les avantages évoqué par Fennel et Neumann (2014), et cités en introduction de cette thèse (améliorer la compréhension du système, quantifier des processus, synthétiser et consolider les connaissances, tester des hypothèses, développer des outils prédictifs, et simuler des scénarios de développement futurs), se sont révélés vrais, non seulement pour le modèle en lui-même, mais aussi pour toutes les étapes qui ont mené à sa construction.

7.2. « Synthétiser et consolider les connaissances »… et identifier les manques

La première étape de la modélisation est d’une importance primordiale. La synthèse des connaissances acquises sur un sujet permet de cerner les processus majeurs et ainsi de poser les bases de la conceptualisation. C’est également une étape qui permet de repérer les lacunes.

La recherche en écologie terrestre a commencé par l’étude des espèces, de la taxonomie, à leur disposition spatiale avant de s’interroger sur les relations qui les lient en un même écosystème (voir 3.1.1). De même, depuis leur découverte, la recherche sur les communautés hydrothermales a rassemblé de nombreuses données sur leur taxonomie, leur répartition, et quelques données sur la biologie, principalement des espèces dominantes et/ou symbiotiques. Les problématiques actuelles concernent de plus en plus la dynamique spatiale et temporelle de l’écosystème. Quelques informations semblent nécessaires pour la compréhension de cette dynamique.

Comme précisé dans ce manuscrit, il est probable que la variabilité spatiale de la production chimiosynthétique soit l’un des déterminants de la distribution des espèces. Pourtant, peu de données permettent de quantifier cette production primaire, spatialement et temporellement, en particulier sur Tour Eiffel. Pour cela, l’approche modélisation est prometteuse. Il est en effet plus probable que la production primaire soit davantage liée aux conditions environnementales que les biomasses animales. Le modèle biogéochimique (Perhirin et al., en préparation) prédit pour chaque voie de production primaire la quantité de carbone créée, et peut être appliqué à des fluides diffus. Cependant, peu de données viennent confirmer ses prédictions : malgré un échantillonnage régulier des communautés microbiennes sur la cheminée AISICS, peu de résultats sont à ce jour publiés sur Tour Eiffel. Une thèse est en projet et devrait

240 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème permettre d’analyser la dynamique spatiale et temporelle des microorganismes sur cet édifice (Anne Godfroy, Ifremer/LM2E, communication personnelle).

Dans les niveaux trophiques supérieurs, les interactions biotiques ne sont qu’en partie comprises. Les isotopes stables permettent de donner une idée des niveaux trophiques mais ne permettent pas encore de quantifier les flux de carbone entre les espèces. Une étude récente a combiné analyses des isotopes stables et des acides gras sur plusieurs champs hydrothermaux de l’Atlantique, incluant notre site d’étude Tour Eiffel, et utilise une approche bayésienne pour estimer les contributions relatives des différentes sources de nourriture chez un consommateur (Portail et al. Ifremer/LEP, en préparation). Une telle étude devrait permettre de préciser les interactions trophiques, qui pourront ensuite être intégrées au modèle trophique présenté dans cette thèse (Chapitre 3). Des études éthologiques (en particulier grâce au module d’observation TEMPO ou de la caméra autonome EVAA) pourraient participer à la quantification de ces flux, au moins pour la macrofaune, en confirmant visuellement les relations trophiques et en estimant, par exemple, les taux de prédation. De plus, même si les interactions non-trophiques ne sont pas prises en compte dans le modèle, il a déjà été montré que les analyses d’images pouvaient apporter de nouvelles connaissances sur la dynamique des espèces face aux variations temporelles du fluide (Sarrazin et al., 2014, Matabos et al., 2015, Cuvelier et al., 2016, Lelièvre et al., soumis), ce qui permettrait de compléter les données récoltées pendant cette thèse de niche thermale des espèces.

Les études intégratives sont nécessaires pour analyser conjointement toutes ces données. L’analyse intégrative réalisée pendant cette thèse (Chapitre 4) a montré quels avantages pouvaient être retirés de ce genre de démarche, comme la représentation de situations plus diverses (17 échantillons représentant une variété d’assemblages ont été rassemblé au Chapitre 4), la consolidation des connaissances (confirmation de la ségrégation spatiale des modioles), ou l’émergence de nouvelles informations (évolution de l’étendue de la niche thermale de Bathymodiolus azoricus, partage de niches le long du gradient). Ce travail se complexifie lorsque les différences dans le « design expérimental » sont trop importantes, l’idéal étant, bien sûr, de prélever les échantillons en adéquation avec l’analyse souhaitée. Cependant, les campagnes annuelles et les aléas techniques ne permettent pas toujours de prélever suffisamment d’échantillons, ou de mesures associées (température, composition du fluide etc.). C’est pourquoi les approches dédiées à une thématique en particulier sont importantes. Une expérimentation axée sur les flux et le fonctionnement de l’écosystème (mesures de biomasses, mesure de flux métaboliques et de dispersion, recrutement, croissance, expérimentation de dépôts de sulfures etc.), est nécessaire pour récupérer des données supplémentaires pour contraindre ce modèle.

Le modèle a permis de mettre en lumière les données manquantes et de consolider certains acquis. Les trois principaux manques du modèle sont des données ou des concepts qui permettraient de contraindre la dynamique des symbiontes, de préciser la distribution de la production primaire et secondaire sur l’édifice, et d’acquérir un plus large spectre de mesures de taux métaboliques. La dynamique des

241 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème symbiontes est au cœur de la recherche des équipes de l’UPMC à Paris (Equipe 3 : Adaptation aux milieux extrêmes) et à la Station Biologique de Roscoff (Adaptation et diversité en milieu marin). En particulier, une thèse commencée l’année dernière (Bérénice Piquet, Adaptation et diversité en milieu marin, Station Biologique de Roscoff) se focalise entièrement sur la compréhension des mécanismes de régulation de la symbiose par l’hôte. En attendant les résultats de ce travail, la compétition pour l’espace des branchies par les symbiontes pourrait être testée dans le modèle. Quantifier et étudier la répartition des productions primaires et secondaires sont également des étapes importantes. En effet, de nombreuses espèces seraient détritivores, mais peu de données existent sur les concentrations en matière organique dissoute et particulaire, et sur leurs variabilité spatiale et temporelle. Cette étude fait partie des problématiques actuelles du laboratoire Chimie Marine du LEMAR, de l’Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), et du laboratoire de Géoscience Marine de l’Ifremer. Enfin, la dernière donnée manquante de ce modèle, la variabilité des taux métaboliques, doit être quantifiée, par taille et en fonction des concentrations d’oxygène, de méthane ou d’hydrogène sulfuré (en ne faisant varier qu’un de ces paramètres à la fois).

7.3. « Quantifier des processus » et « Développer des outils prédictifs »

Les moyens techniques du laboratoire offrent la possibilité d’étudier le fonctionnement de l’écosystème à une plus petite échelle, en quantifiant les flux de carbone. Au cours de cette thèse, plusieurs expériences concernant principalement la mesure de flux métaboliques ont été réalisées.

Les expériences in situ de mesure de taux métaboliques ont été réalisées avec succès (Chapitre 5, Khripounoff et al., 2016), bien que des aléas techniques aient empêché la réalisation d’une incubation de contrôle. De même, l’effet du stress dû au prélèvement n’a pas pu être testé (les modioles étant sorties de la chambre d’incubation pendant le temps de récupération). Ces deux expériences devraient néanmoins être tentées lors de prochaines expérimentations. Le design expérimental idéal serait de (i) mesurer la température (au minimum), et certaines concentrations comme les sulfures totaux dissous, le méthane (si possible), les matières organiques particulaires et dissoutes sur un assemblage de faune, (ii) de le prélever (immédiatement après, ou en laissant un temps de repos pour éliminer le stress de la manipulation1, (iii) et le déposer dans une chambre d’incubation CALMAR (Caprais et al., 2010), pendant que l’autre chambre d’incubation sert de contrôle, et (iv) remonter ensuite l’échantillon pour en faire l’inventaire faunistique et le peser pour en connaitre sa biomasse fraîche (si le poids est suffisamment

1 Cette expérience à été tenté en 2015 pendant la campagne MoMARSAT, mais en revenant plusieurs heures plus tard sur le site pour déclencher l’incubation, les modioles avaient disparu…

242 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème important pour être mesuré sur un bateau, ce qui n’est pas évident, sinon, la biomasse fraiche pourrait être estimée à partir de la relation taille-poids). L’échantillon peut être ensuite congelé à -80°C avant de mesurer les poids sec et sans cendres à terre, ou alors mis en aquarium afin de poursuivre les expériences de flux métaboliques à bord (voir annexe 3). Il est à noter que ce type d’expérience requiert beaucoup de temps de plongée, des connaissances sur le fonctionnement du CALMAR, et beaucoup de travail à bord. Le nombre d’échantillons possibles dépend beaucoup de ces paramètres, sachant qu’il n’y a que deux CALMARs, qui occupent une grande part des ascenseurs qui permettent de les amener au fond. En ne faisant que deux réplicas sur deux assemblages similaires, le modèle n’aurait qu’un point pour contraindre les flux. Deux autres expériences, en réplicas, sur des moules plus petites, seraient nécessaires et nous permettraient de mieux comprendre la biologie de la modiole. En revanche, les CALMARs ne peuvent pas être utilisés pour la mesure de taux filtration en raison de la faible vitesse de l’agitation (Cf. annexe 3). Il faudrait pour cela développer une chambre avec une agitation plus forte, qui ne pourrait pas être utilisée sur du sédiment mais pourrait permettre l’homogénéisation des suspensions de particules qui y seraient injectées.

Cette chambre pourrait également permettre de retenter les expériences de marquage in situ (Annexe 2). Les raisons pour lesquelles aucune marque de calcéine n’a été retrouvée dans les coquilles sont sans doute le manque d’étanchéité du dispositif, allié au fait que le fluide injecté n’est pas resté suffisamment longtemps en suspension. Tada et al. (2009) utilisent une chambre benthique capable d’isoler le contenu pendant un temps voulu, puis de d’assurer une circulation de l’eau à travers la chambre pour maintenir en vie les animaux incubés. L’utilisation des données d’imagerie pourrait permettre de contourner la difficulté de l’expérimentation in situ.

Cependant, même avec une chambre d’incubation plus élaborée, certaines mesures, comme la consommation de sulfures et de méthane, ou la variation des taux métaboliques en fonction des concentrations initiales, nécessitent d’être réalisées sur du long terme, en surface. Des expériences assez exhaustives, telles que celles réalisées par Kochevar et al. (1992), permettraient une plus grande précision dans la contrainte des flux du modèle, en faisant varier les concentrations et les tailles des individus, en mesurant les surfaces occupées par les symbiontes et en contrôlant les conditions d’incubation. Il faudrait pour cela travailler avec un dispositif à pression atmosphérique, par exemple en collaborant avec le LabHorta (Colaço et al., 2011), situé à l’Université des Açores, au département DOP-Horta (Department of Oceanography and Fisheries). Ce laboratoire permet l’étude de la physiologie des modioles B. azoricus provenant de sites peu profonds comme Menez Gwen qui peuvent être gardées vivantes plusieurs mois à pression atmosphérique, au contraires des moules de Lucky Strike,(e.g. Bettencourt et al., 2011) , L’autre solution serait d’envisager une collaboration similaire avec l’équipe Adaptation aux milieux extrêmes UPMC, pour réaliser ces expériences sous pression mais les possibilités d’expérimentation ne seront pas les mêmes. En effet, si cette même équipe a montré que le type de récupération de la faune, isobare ou non, avait peu d’impact sur la quantité de symbiontes une fois à bord (e.g. Szafranski et al.,

243 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème

2015), de nombreuses études à long terme à pression atmosphérique témoignent d’une diminution du nombre de symbiontes (e.g. Kochevar et al., 1992 ; Riou et al., 2008).

L’un des avantages de la modélisation est de pouvoir compléter cette approche expérimentale en permettant d’émettre des hypothèses sur des valeurs de flux qui ne sont pas faciles à mesurer. Dans cette thèse, le modèle utilise comme postulat de base que les incorporations mesurées par Riou et al. (2008, 2010) sont justes et applicables en milieu profond, et l’optimisation fournit des estimations des flux qui n’ont pas encore été mesurés. Ainsi, le modèle a permis entre autres d’estimer l’apport des modioles en production secondaire, les taux et efficacité de transfert de matière organique des symbiontes à l’hôte et les taux de respiration basale. Les valeurs obtenues seraient proches des valeurs de la littérature, bien que d’autres prélèvements soient nécessaires pour valider les estimations de production de fèces (mesures des concentrations de POC et de DOC in situ, utilisation de chambres benthiques, analyse biogéochimiques).

Une fois ces processus quantifiés et validés, le modèle a pu être utilisé comme outil de simulation et a permis d’évaluer l’impact d’une interruption du fluide hydrothermal, sans avoir recours à l’expérimentation. Cependant, pour valider ses prédictions, un modèle a besoin de données, et c’est pourquoi son utilisation vient en complément de l’expérimentation.

Dans son état actuel et pendant sa construction, le modèle a de plus permis de tester plusieurs hypothèses.

7.4. « Tester des hypothèses » et « Simuler des scénarios de développement futurs »

Plusieurs concepts ont été testés au cours de la construction du modèle, ce qui a permis de tester plusieurs hypothèses.

Par exemple, dans le tout premier concept, les taux de consommation mesurés par Beinart et al. (2015) et Kochevar et al. (1992), ne parvenaient pas à compenser les pertes de carbone par respiration selon la formule publiée par Martins et al. (2008). Cette structure de modèle suggère donc que ces données sont incompatibles avec la survie de Bathymodiolus azoricus. Ce même concept, avec une respiration corrigée, montre que si les modioles étaient capables de recycler leur propre matière organique, leur régime alimentaire serait essentiellement basé sur la filtration, ce qui n’est pas le cas (e.g. De Busserolles et al., 2009). Ce problème venait du fait que le modèle était basé sur l’hypothèse que les concentrations de composés chimiques mesurées in situ seraient des concentrations initiales du système. Or, les concepts suivants tendent à montrer qu’en réalité, il s’agit en fait des concentrations finales, après consommation

244 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème par la faune. Enfin, la contribution potentielle du dihydrogène dans la nutrition de la modiole a pu être testée.

Le modèle a également permis d’émettre des hypothèses sur les impacts potentiels d’une suppression partielle d’un assemblage déjà présent ainsi que d’une interruption du fluide hydrothermal. La première simulation montre que, les taux métaboliques étant très faibles, la dynamique d’un assemblage est très lente et la colonisation progressive par les modioles jusqu’à l’état d’équilibre peut prendre plusieurs dizaines d’années. La deuxième simulation montre une grande capacité de résistance à la perturbation (car le système dévie peu de son état d’équilibre) grâce à la dynamique rapide des symbiontes, mais une faible résilience (car le retour à cet équilibre est lent) à cause des faibles taux métaboliques. Plus de scénarios similaires peuvent être testés, mais étant donné le faible pouvoir prédictif du modèle pour la biomasse, les résultats ne devraient être interprétés que qualitativement.

Pour pouvoir servir d’outil d’aide à la décision, le modèle devrait d’abord inclure les améliorations mentionnées (en particulier, un mécanisme contrôlant la dynamique des symbiontes), ainsi que des contraintes permettant de prédire les effets des fortes concentrations en particules ou en sulfures dissous, en mesurant la consommation ou l’assimilation de particules à diverses concentrations, par exemple, ou en étudiant les effets de différentes concentrations en sulfures sur la condition des modioles. Il suffirait alors d’intégrer la forme de ces réponses fonctionnelles dans le modèle pour lui permettre d’estimer la réponse de la modiole aux perturbations dues aux activités anthropiques. En effet, les impacts potentiels d’un nuage de particules émis par une activité d’extraction minière à proximité incluraient l’augmentation de la concentration en particules et en sulfures dissous. Cependant, à l’heure actuelle, peu de données permettent de contraindre la réponse de B. azoricus à ces changements.

7.5. « Améliorer la compréhension du système » et faire naître de nouveaux questionnements

Les différents travaux réalisés pendant la construction du modèle ont apporté de nombreuses pistes de réflexions sur le fonctionnement de l’écosystème de Tour Eiffel et sur le rôle de Bathymodiolus azoricus en particulier.

Le modèle actualise le précédent modèle sur Bathymodiolus azoricus et le lie aux conditions environnementales. Il apporte plusieurs pistes de réflexion sur la plasticité trophique de la modiole et sur l’impact qu’a la température sur son métabolisme.

Le carbone organique ne serait qu’un apport d’appoint pour le bivalve, qui se nourrirait essentiellement de la production symbiotique. Les faibles taux de transferts de cette production vers l’hôte et la prolifération des bactéries dans les branchies suggèrent une relation symbiotique de type « milking », où l’hôte tire

245 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème parti de la production symbiotique indirectement, au contraire du « farming » (Goreau et al., 1973), où l’hôte « cultive » des symbiontes pour les digérés (ce qui pourrait se traduire dans le modèle par de forts taux de transferts de la production symbiotique vers l’hôte). Ce résultat, associé à la forte efficacité d’assimilation de la production bactérienne, montrerait que la modiole est très bien adaptée à sa symbiose. Tel quel, le modèle ne parvient pas à représenter la dynamique des symbiontes, ce qui laisse penser qu’il y aurait compétitions entre les deux types de bactéries pour l’espace dans les branchies. Cette dynamique est indispensable à la validation et la compréhension su modèle et doit donc impérativement y être ajoutée. De plus, d’autres composés réduits qui pourraient participer à la nutrition de la modiole. Leur utilisation (ou non) devrait être testée sur B. azoricus.

Le modèle ne manque que de peu de données pour encore améliorer notre compréhension de la biologie de de cette espèce. Il pourrait facilement, par exemple, fournir des hypothèses sur les causes de la ségrégation spatiales des modioles. Il a besoin pour cela de données de consommation et de résistance à la toxicité mesurées sur des individus plus petits. Si cela est fait, des simulations transposant des assemblages de petites modioles dans des habitats de grandes modioles (et vice-versa) pourraient indiquer si les petites modioles sont capables d’atteindre la taille adulte là où elles sont, si elles doivent migrer vers des habitats potentiellement plus riche pour remplir des besoins énergétiques (la reproduction notamment), ou si elle ne peuvent pas y migrer tant qu’elles ne possèdent pas assez de symbiontes pour contrer la toxicité du milieu. Comprendre la nature du lien entre la modiole Bathymodiolus azoricus et le polychète Branchipolynoe seepensis qui occupe systématiquement sa cavité branchiale est également une étape importante de la compréhension de la dynamique de cette espèce. En particulier, est-ce que le polychète joue un rôle dans la mortalité de la modiole, ou impact sa consommation ?

Le modèle nous a également fourni des pistes de réflexions sur le rôle de la modiole dans l’écosystème. La nature des habitats hydrothermaux en fait des laboratoires naturels pour étudier la structure des communautés le long d’un gradient de stress. L’hypothèse du gradient de stress (Menge et Sutherland, 1987) propose que les interactions biotiques positives augmenteraient avec la sévérité des conditions environnementales, à cause notamment, de l’amélioration de l’habitat par les espèces, par l’apport de substrat, ou la modification physico-chimique de l’environnement. De telles interactions auraient un rôle primordial sur la structure et la dynamique des espèces (Bertness et Callaway, 1994). L’édifice Tour Eiffel est dominé par la modiole B. azoricus, non seulement visuellement mais également en terme de biomasse. Sa probable importance dans la production secondaire et dans la diminution des concentrations en hydrogène sulfuré viennent s’ajouter aux autres caractéristiques (e.g. production d’habitat) qui feraient de ces modioles une espèce fondatrice. Crain et Bertness (2006) suggèrent que les espèces ingénieures (dont la définition est proche de celle de l’espèce fondatrice) occupant la partie du gradient où le stress est le plus fort diminuent ce stress et ont donc un rôle primordial dans le fonctionnement de l’écosystème. Les espèces ingénieurs occupant la partie distale du gradient offriraient au contraire un abri contre les

246 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème prédateurs et limiteraient la compétition. Les auteurs suggèrent d’utiliser ces espèces comme indicatrices pour la conservation des écosystèmes.

D’autres études simples pourraient permettre d’améliorer la compréhension de l’écosystème. En parallèle des derniers développements à apporter à ce modèle et du couplage avec le modèle biogéochimique, il pourrait être intéressant de construire un second modèle sur la crevette Mirocaris fortunata. La présence à Océanopolis d’élevage de ces crevettes et d’un aquarium sous pression, l’AbyssBox, offre une opportunité unique d’expérimenter sur cette espèce qui colonise un pôle plus chaud. Ainsi, les deux espèces dominantes des assemblages de faune de Tour Eiffel seraient représentées. Le modèle trophique, tel que conceptualisé au début de cette thèse, pourrait ensuite être construit.

Le modèle construit pendant cette thèse montre que l’intégration des données disponibles sur les espèces fondatrices peut permettre de comprendre comment elles interagissent avec leur environnement, et le modifient pour les autres espèces. Puisque la double symbiose est difficilement représentée dans ce modèle, il pourrait être appliqué à des espèces de bivalves possédant un seul type de symbionte, à condition d’avoir les données pour le contraindre. De plus, en changeant simplement une condition du modèle, celui-ci pourrait représenter l’empilement des modioles, tel qu’il peut être observé dans le Pacifique. Enfin, la compréhension du fonctionnement de l’écosystème ne saurait se passer de l’étude des structures de population, des capacités de recrutement et de dispersion de ces espèces. De nombreuses données existent d’ores et déjà sur les écosystèmes hydrothermaux, qui pourraient, in fine, être incorporées au modèle trophique couplé au modèle biogéochimique. Cela permettrait de disposer d’un outil prédictif complet, pouvant servir à la prise de décision dans la gestion de l’exploitation des ressources minérales des grands fonds.

Bilan sur les apports de cette thèse En conclusion, cette thèse a permis:

L’intégration des données sur l’écosystème de Tour Eiffel. Un document de synthèse regroupant toutes les informations récupérées sur chacune des espèces recensées a été écrit (Catalogue des espèces de Tour Eiffel) La récolte de nouvelles données de biomasse (Husson et al., 2016, Chapitre 4), et l’intégration des données de plusieurs campagnes afin d’analyser la répartition de cette biomasse le long du gradient de dilution L’analyse de la niche réalisée des températures pour chacune des espèces recensées. L’essai de différents protocoles pour l’étude de la croissance de la coquille de Bathymodiolus azoricus (à long terme : cage in situ, et à court terme : marquage calcéine, bleu de Mutvei, attaqua acides)

247 Chapitre 7 : Conclusion générale: modéliser pour mieux comprendre l’écosystème

La mesure de données de flux métaboliques in situ sur B. azoricus (Khripounoff et al., 2016, Chapitre 5) L’étude de la faisabilité de l’utilisation des chambres d’incubation CALMAR pour la mesure de taux de filtration (Annexe 3) et de l’étude de taux métaboliques ex situ des modioles La construction d’un modèle prédisant la réponse de la biomasse de la modiole face aux changements du fluide, intégrant de nouvelles données et prenant en compte les conditions environnementales La simulation de scénarios d’arrêt de fluide hydrothermal menant à des hypothèses sur la résilience et la résistance de cette espèce La proposition de nouvelles expériences

248

Annexes

ANNEXE 1 : Résultats supplémentaires de l’analyse des biomasses

ANNEXE 1 : Résultats supplémentaires de l’analyse des biomasses

Figure supplémentaire de l’article

Figure 70. Similarity test results on mussel size categories. Orange squares indicate when a pair of size categories has a similar niche. Analyses supplémentaires pour l’estimation de la biomasse de l’édifice

Pour estimer la biomasse à l’échelle de l’édifice, chaque unité d’échantillonnage mentionnée dans le chapitre 4 s’est vu attribuer des assemblages, tels que définis par Cuvelier et al. (2009), sur la base de la taille moyenne des modioles et la présence ou non de tapis bactériens (Cuvelier et al., 2012). Une biomasse totale (i.e. sur toutes les espèces dont le poids moyen individuel est connu) a été calculée pour chaque assemblage en faisant la moyenne des

251 ANNEXE 1 : Résultats supplémentaires de l’analyse des biomasses biomasses estimées sur les unités d’échantillonnage Les surfaces occupées par chaque assemblage sur la totalité de l’édifice (D. Cuvelier, communication personnelle) ont permis d’estimer

Les échantillons 06_2, 06_6, 06_8 et 06_10 (nomenclature C2, C6, C8 et C10 dans Sarrazin et al., 2015 et dans le chapitre 6) ont des longueurs de coquille médiane supérieures à 6 cm et ont été considérés comme appartenant à l’assemblage 1. Les échantillons 05_3, 05_4, 06_7 et 06_9 (06_7=C7 et 09_9=C9) ont une longueur de coquille médiane supérieure à 2 cm et ne présentent aucune bactérie et ont été attribués à l'assemblage 2a. Tous les autres échantillons présentent des bactéries et ont donc été considéré comme faisant partie de l'assemblage 2b, à l'exception de l'échantillon 06_11 (C11), dont la longueur de la coquille médiane est de 12 mm, et est donc considéré comme représentatif de l'assemblage 4b.

Le poids sec moyen était de 1085.6 g poids sec /m² pour l'assemblage 1, de 1065.7 g poids sec / m² pour l'assemblage 2a, de 699.6 g poids sec /m² pour l'assemblage 2b et de 1054.9 g poids sec /m² pour l'assemblage 4b.

La superficie moyenne de colonisation au cours des années 1994, 1998, 2001, 2002, 2005, 2006 et 2008 était de 17.25 m² pour l'assemblage 1, de 27.71 m² pour l'assemblage 2a, de 27.84 pour l'assemblage 2b et de 24.80 pour l'assemblage 4b, pour un total de 97.6 m², sur les 167.75 m² de surface totale de l'édifice. Des substrats nus occupent 31.98 m² sur l'édifice, de sorte que 135.77 m² sont en fait colonisés. Par conséquent, les quatre surfaces des assemblages étudiés constituent 71.9% de la surface colonisée de l'édifice. La biomasse totale estimée atteint 18726.0 g poids sec pour l'assemblage 1, 27732.2 g poids sec pour l'assemblage 2a, 19480.1 g poids sec pour l'assemblage 2b et 26157.3 g poids sec pour l'assemblage 4b, pour un total de 93895.6 g poids sec. L'extrapolation de cette biomasse à la surface colonisée de l'édifice donne une biomasse totale approximative de 130 619 g soit environ 105 g de poids sec. Malheureusement, aucune estimation de la production primaire sur l’édifice Tour Eiffel n'est encore publiée. À l'aide de modèles géochimiques, McCollom (2000) a estimé que la production primaire totale à l'édifice OBS (EPR) était d'environ 1012 g de poids sec/an. Évidemment, il faut garder à l'esprit que le contexte géologique, chimique et biologique de cet édifice est complètement différent des conditions autour de Tour Eiffel. Cependant, si la production primaire totale de Tour Eiffel était proche de cet ordre de grandeur, alors la comparaison de cette valeur avec la biomasse totale de l'édifice soulève quelques questions intéressantes. Le temps de séjour de cette production primaire au-dessus de l'édifice pourrait-il être trop court pour maintenir une biomasse supérieure? L'efficacité du transfert entre le premier et le deuxième réseau trophique est-elle trop forte, si bien que peu de production primaire est intégrée? Le recyclage de la matière par la communauté totale est-

252 ANNEXE 1 : Résultats supplémentaires de l’analyse des biomasses il si élevé que la biomasse entière peut être renouvelée plusieurs fois par an? L'expansion des communautés est-elle fortement limitée par le substrat disponible? Cette dernière hypothèse est cohérente avec Cuvelier et al. 2011b, dont l'étude temporelle a montré que la couverture globale de l'édifice était stable dans le temps, ce qui suggère que cet édifice avait atteint sa capacité limite.

253 ANNEXE 1 : Résultats supplémentaires de l’analyse des biomasses

254 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

La croissance est une donnée importante qui aurait permis d’émettre des hypothèses sur le rythme de vie de la modiole, sa longévité et les raisons de sa ségrégation spatiale. Au cours de la campagne MoMARSAT 2014, deux types d’expérience de croissance ont été initiées : une expérience de croissance à long terme et une expérience de croissance à court terme.

Expérience de croissance à long terme

L’objectif de cette expérience était de mesurer la croissance des modioles, approximée par la croissance de la coquille, au cours d’une année. Pour cela, le principe était de déposer dans une cage des modioles, de mesurer visuellement leur taille grâce à la caméra du ROV au moment de la déposer sur le fond, à proximité d’une zone de diffusion hydrothermale, et de la récupérer, l’année suivante, afin de mesurer de nouveau leurs tailles.

Les parois et le couvercle de la cage étaient en grillage, afin de laisser passer l’eau environnante (et donc l’oxygène, mais aussi le fluide hydrothermal). Une grande feuille plastifiée avait été disposée au fond de la cage, avec un motif en damier, dont chaque case mesurait 2 cm de côté, ce qui permettait d’évaluer la taille des modioles posées dessus. La feuille a été perforée afin de permettre la circulation du fluide. La cage a été séparée en 9 compartiments grâce à du plexiglas transparent.

Pendant la campagne MoMARSAT 2014, cette cage a été descendue à proximité du mont hydrothermal Monségur, sur le champ Lucky Strike. Il a été trop difficile pour le ROV Victor 6000 de mettre une seule modiole par compartiment, et l’une des parois en plexiglas a été cassée pendant la manipulation. Cependant, cette partie de la manipulation s’est bien passée, et la cage a pu être disposée sur une zone de l’édifice où un moirage était visible. Différentes photos haute définition ont permis d’estimer la taille des modioles dans chaque case.

Au cours de la campagne MoMARSAT 2015, la cage a été récupérée en assez mauvais état : une petite cheminée hydrothermale avait poussé juste en dessous, jusqu’à complètement rogner l’un des pieds sur lequel la cage reposait (Figure 71). L’espace entre les parois en plexiglas et le couvercle était suffisant pour laisser passer les modioles. Ces dernières étaient soit regroupées dans une partie de la cage moins exposée au fluide, soit mortes.

255 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

Figure 71. Cage à modioles lors de la campagne MoMARSAT 2014 (A-D : mise en place) et de la campagne MoMARSAT 2015 (E-G, récupération). A : prise par le ROV Victor 6000. B : mise en place des moules dans les compartiments par la pince du ROV. C : vue globale utilisée pour estimer la longueur des modioles des 3 compartiments en haut de l’image. D : vue globale utilisée pour estimer la longueur des modioles des 6 compartiments visibles sur l’image. E : vue de côté. (a) clapet permettant de maintenir le couvercle de la cage fermée. (b) flotteurs permettant au couvercle de la cage de s’ouvrir une fois le clapet ouvert. (c) poignée de préhension pour le ROV Victor6000. (d) flotteur permettant au ROV de manipuler le couvercle. F : compartiment où plusieurs modioles ont été trouvées. G : cage après récupération. Les modioles ne sont plus dans les compartiments.

256 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

Expérience de croissance à court terme

De nombreuses études se sont déjà penchées sur la croissance à court terme des coquilles de bivalves hydrothermaux et d’autres écosystèmes profonds et y ont révélé des rythmes de croissance semi-diurnes : Bathymodiolus brevior (Schöne et Giere, 2005); Calyptogena soyoae et Calyptogena okutanii (Tada et al., 2009); Bathymodiolus thermophilus (Nedoncelle et al., 2013); et B. thermophilus et Bathymodiolus azoricus (Nedoncelle et al., 2014). Certaines de ces études (Tada et al., 2009 ; Nedoncelle et al., 2013,2014) se basent sur le marquage in situ au fluorochrome d’un ensemble d’individus dans une chambre d’incubation, puis leur récupération quelques jours plus tard. Des sections longitudinales des coquilles marquées sont ensuite observées au microscope à épifluorescence : la distance entre la marque fluorescente et le bord de la coquille permet d’estimer un rythme de croissance journalier. Schöne et Giere (2005) ont utilisé une méthode de coloration ex situ, la coloration au bleu de Mutvei (Schöne et al 2005). Le principe est de plonger des coupes longitudinales dans un bain légèrement acide pour attaquer les carbonates et le phosphate de calcium de la coquille et de teindre simultanément, grâce au bleu de cyan, les matrices de polysaccarides, révélant ainsi les rythmes de croissance. Nedoncelle et al. (2013,2014) ont complété leur marquage in situ par une coloration de Mutvei afin de confirmer les rythmes de croissance obtenus.

L’objectif de ce travail était tout d’abord de réaliser une coloration in situ par une solution de calcéine, en s’inspirant des protocoles existants. Les protocoles dépendent du type de chambre utilisée. Tada et al. (2009) ont utilisé une chambre d’incubation permettant d’isoler l’intérieur pendant une période définie, puis de laisser circuler l’eau de mer pour le reste de l’incubation. Les manipulations étaient faites sur des zones de suintements froids, sédimentaires, en utilisant une solution de calcéine à 0.7 g/L dans la chambre d’incubation, pendant 48 h. Les bivalves ont été récupérés 10 jours plus tard. Au contraire, Nedoncelle et al. (2013) ont réalisé une incubation sur 35 Bathymodiolus thermophilus pendant 1 h, signalé le groupe marqué, et les ont récupéré 10 jours plus tard. L’injection de calcéine était réalisée par 4 seringues de 60 mL contenant une solution à 150 mg/L de calcéine. Une fluorescence de la calcéine n’a été observée que sur 2 des 35 coquilles marquées

La chambre benthique utilisée ici est une adaptation d’un dispositif utilisé pour injecter un anesthésiant à des poissons vivant près des coraux profonds, le CORODODO. La chambre consiste en un cylindre dont l’un des côté est bouché, et d’une capacité de 15 L. Le liquide est contenu dans une poche de 2L sur le côté. Il en est aspiré par une poire sur laquelle la pince du ROV fait pression, et envoyé à l’intérieur de la chambre. Un bandeau en polaire entoure le CORODODO et dépasse de 5 cm afin de prolonger l’étanchéité du dispositif malgré la rugosité du substrat sur l’édifice.

257 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

Figure 72. Chambre d’incubation CORODODO et son dispositif d’injection. A : vue de côté. B : vue du dessus. C : vue d’en dessous. (a) : poignée pour le ROV. (b) : poire d’injection, entre deux plaques de plexiglas pour que le ROV puisse la pincer sans la déchirer. (c) canule reliant le dispositif d’injection à la poche. (d) : valve anti-retours permettant l’aspiration du liquide. (e) poche contenant le liquide à injecter (ici une solution de permanganate de potassium, pour tester le CORODODO en bassin. (f) polaire lestée par une ralingue, permettant d’assurer une relative étanchéité lors de de l’utilisation sur du substrat dur et irrégulier.

Trois assemblages de modioles (grandes, petites, moyennes) ont été marqués. La poche était remplie de 500mL de solution de calcéine à environ 350 g/L. La poire injectait environ 80mL en une fois dans la chambre benthique, qui faisait 15L. La concentration finale, dans la chambre était donc d’environ 2 mg/L (ce qui était la même concentration finale que celle obtenue pour le marquage de B. thermophilus dans Nedoncelle et al., 2013). La balnéation a duré une heure pour chaque assemblage (45 min pour les grandes). 136 coquilles (15 grandes, 19 moyennes, 102 petites) ont été ramassées 9 jours plus tard (pour des raisons de plan de plongée du ROV). Il était cependant visible dès l’injection que de la calcéine fuyait hors de la chambre benthique.

Figure 73. Exemple d’expérience de marquage in situ à la calcéine. A gauche : avant injection. A droite : juste après injection.

258 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

Une fois récupérées, les modioles ont été nettoyées et la chair a été retirée (et a servi aux mesures de poids des branchies). Les 2 valves des coquilles ont été séchées et conservées individuellement à sec jusqu’à leur utilisation en laboratoire, grâce à l’accueil généreux du LEMAR, et de Julien Thébault et d’Aurélie Jollivet en particulier.

Certaines coquilles ont été coulées dans de la résine époxy directement (24h de durcissement), mais le périostracum avait une trop forte épifluorescence. Celui-ci a donc été nettoyé sur une des valves de 51 modioles pendant 6 à 12h dans un bain d’eau oxygénée, puis rincé à l’eau déminéralisée, tel que précisé dans Nedoncelle et al. (2013). Une fois incluses dans l’époxy, 41 coquilles ont été découpées à la scie diamant à 15. µm/s, et 300 tours par minute, sur des épaisseurs de 500 µm. Chaque lamelle a ensuite été poncée (grain de 800 et 1200) et polie (poudre d’alun Al2O3, ¼ µM) avant d’être encollée sur une lame puis observée au microscope à épifluorescence. Malheureusement, aucune trace de calcéine n’a été détectée sur aucune lame.

Figure 7.5. Exemple d’observation de coupes de coquilles au microscope à épifluorescence. A droite : la fluorescence est due à du périostracum résiduel.

Des balnéations en solution de bleu de Mutvei ont été tentées sur 39 valves, coupées à 2 mm d’épaisseur. Une solution de 1L contient 500mL d’acide acétique à 1% et 500mL de glutaraldéhyde, et 5g de poudre de bleu cyan (Schöne et Giere, 2005). Les temps de balnéation testés variaient entre 1 et 6 h, et donnaient des résultats contrastés selon les coquilles (Tableau 30).

Un test d’attaque acide acétique à 10% a été tenté pour s’assurer de l’effet de l’acide sur la coquille. Là encore, aucune marque n’a été trouvée, malgré une observation toutes les 10 secondes. Quelques bains d’attaque acide ont donc été tentés avec une concentration plus forte, et une observation au microscope électronique à balayage. L’acide utilisé était de l’acide nitrique à 65%. Une première série de bains consistaient en 4 traitements (dilution à 10%, 1%, 0.1% et 0.01%) à 2, 5, 10, 20 secondes. De légères stries apparaissaient au bout de 5 sec du traitement à 10 % (2 mL d’acide dans 198 mL d’eau distillée, Figure 74), et le résultat était satisfaisant après 2 minutes. Malheureusement, par manque de temps, l’expérience n’a pas pu être répétée.

259 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014)

Tableau 30. Quelques résultats des bains de bleu de Mutvei. Pour plus de lisibilité sur une page, les photos ont été rognées avant d’être réduite, c’est pourquoi l’échelle n’est pas toujours indiquée.

EXEMPLES DE COUPES AVEC DES EXEMPLES DE STRIES VISIBLES COUPES SANS STRIES VISIBLES

1H

1H30

4H

6H

Le protocole publié par Nedoncelle et al. (2013) n’a donc pas été appliqué avec succès ici. Cela est probablement dû au manque d’étanchéité du CORODODO et au court temps d’incubation. Un dispositif plus adapté comme celui décrit dan Tada et al. (2009) pourrait permettre d’incuber plus longtemps, bien que la question de l’étanchéité sur un substrat irrégulier reste un problème. Un tel dispositif pourrait être également utile à d’autres incubations, pour des mesures de taux métaboliques par exemple (voir 7.3).

Les bains d’attaque acide avec visualisation au MEB sont prometteur car simple et rapides, bien que coûteux pour les laboratoires qui ne possèdent pas de MEB. Beaucoup d’échantillons sont encore disponibles, et le LEP a à sa disposition un MEB, le seul facteur limitant est donc

260 ANNEXE 2 : Expériences de croissance court et long terme (MoMARSAT 2014) la mise en lamelles, étape pour laquelle une collaboration avec le LEMAR ou avec le laboratoire de Géosciences Marines de Ifremer semble indispensable.

Figure 74. Vues au MEB d’une coupe de coquille plongée dans de l’acide nitrique à 10% pendant 5 secondes.

261 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ

ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ

Profitant de l’expérience de mesure de taux métaboliques grâce à la chambre d’incubation CALMAR (chapitre 5), d’autres expériences ont été conduites pendant la campagne MoMARSAT 2015. Il s’agit d’une expérience in situ de filtration et d’expériences à bord de mesures de respiration, d’excrétion et de filtration.

Expérience in situ de filtration

Trois expériences in situ de mesure de taux de respiration et d’excrétion ont été réalisées lors de la campagne MoMARSAT 2015 (Chapitre 5). Une quatrième expérience étudiait la faisabilité de l’utilisation du CALMAR pour la mesure de taux de filtration.

Figure 75. Exemple in situ du dispositif CALMAR + cuve. (a) caisson étanche contenant le circuit imprimé. (b) cellule de prélèvement de 100 mL. (c) cuve contenant les animaux prélevés. Le rebord de caoutchouc assure l’étanchéité de la chambre.

Pour cela, une culture de Tetraselmis suecica (une Prasinophyte couramment utilisée en aquaculture) a été centrifugée (300 tpm pendant 5 min), puis les culots ont été mis en vials de 20 mL en les complétant avec 6 mL d’eau de mer filtrée et 1 mL de glycérol pour assurer la conservation de la forme des algues. Les vials ont ensuite été placé à -80°C et conservés jusqu’à leur utilisation à bord.

L’incubation a duré 6h, et le taux d’élimination par les modioles incubées a été estimé en mesurant la diminution de la quantité d’algues dans les cellules de prélèvement déclenchées automatiquement pendant l’incubation. Des prélèvements d’eau ont été également filtrés et les filtres conservés à -20°C et à l’abri de la lumière afin de réaliser des estimations par fluorométrie de la chlorophylle. Malheureusement, par manque de temps, ces échantillons

262 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ n’ont jamais été analysés. Toutes les autres mesures ont été réalisées comme décrites dans le chapitre 5.

Tableau 31. Récapitulatif des expériences réalisées in situ avec les CALMARs A et B. Les lignes marron sont les résultats publiés dans Khripounoff et al. (2016, Chapitre 5). Gps : g de poids sec

Paramètres de l'expérience Oxygène CO2 Longueur Bilan moyenne Poids sec Poids sec Consommation journalier Rejet Nombre (mm) total (g) moyen (g) (µmol/g/h) (Gps/Gps/j) (µmol/g/h) QR Calmar A1 24 39.2 9.81 0.38 22.12 1.96% 27.2 1.23 Calmar B1 19 50.2 15.46 0.76 18.85 1.78% 24.7 1.31 Calmar A2 170 19.5 5.78 0.03 34.84 4.25% 59.0 1.69 Calmar B2 17 37.9 6.37 0.34 35.02 2.52% NA NA

La quantité d’algues injectées est estimée à 13000 cellules/mL, cependant, aucune confirmation n’a pu être faite, car le prélèvement à t=0 min se fait automatiquement en même temps que l’injection. La concentration en cellules à ce moment-là n’était donc pas homogène dans tout le CALMAR.

Un résultat intéressant de cette expérience est la comparaison entre l’expérience de filtration (Calmar B2) et la première expérience de respiration (Calmar A1). Pour des tailles et des poids sec moyens équivalents, la consommation d’oxygène et environ 50% plus forte dans l’expérience de filtration que dans l’expérience de respiration. Cependant, quand multipliées par le poids sec total, les respirations sont équivalentes : 217 µmol O2/h pour le Calmar A1 contre 223 µmol O2/h pour le Calmar B2. Les deux lots ont donc a priori respiré de la même façon. Or, l’activité de filtration aurait dû impliquer une consommation d’oxygène supérieure.

Comme précisé dans le Chapitre 5, à cause des aléas techniques pendant la campagne, il n’a pas été possible de faire d’expériences de contrôle. Celles-ci ont été réalisées plus tard, en chambre froide à 4°C à l’Ifremer, et ont révélé que l’agitation du CALMAR était insuffisante pour maintenir en suspension les particules injectées. Le CALMAR ne peut donc pas être utilisé pour mesurer des taux de filtration in situ.

Expériences à bord de respiration, excrétion et filtration

Une fois récupérées à bord, les modioles contenues dans les CALMARs ont subi plusieurs expériences, afin de tenter d’établir un protocole de mesures de taux métaboliques à bord, sans savoir combien de temps elles pouvaient survivre après dépressurisation.

Méthode

263 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ

Puisqu’il n’y a que 2 CALMARs, les 4 incubations ne se sont pas faites en même temps, in situ. Les CALMARs A1 et B1 ont été fait en premiers, puis les CALMARs A2 et B2, 9 jours plus tard, quelques jours avant la fin de la mission. Il n’a donc pas été possible de faire autant d’expériences à bord sur les individus des expériences A2 et B2 que sur ceux des expériences A1 et B1. Les expériences à bord ont été faites dans des aquariums « répliques » de CALMAR de 19 et 17 L, scellés par des couvercles de PCV épais, percé de 4 emplacements pour les cellules de prélèvement, qui peuvent être remplacés par des bouchons de PVC, et équipés d’un agitateur.

Figure 76. Chronologies des expériences de mesure de taux métaboliques in situ et à bord. Les noms des expériences sont indiqués en couleur. Les expériences de la même couleur sont considérées comme des réplicas (i.e. effectuées sur les mêmes modioles, bien que différées dans le temps). Les cercles vides sont des expériences de mesure de respiration et d’excrétion, les cercles pleins sont des expériences de filtration.

Dès la récupération des CALMARS, les modioles sont emmenées dans la cuve en chambre froide et laissées une heure pour récupération avec un bulleur. Puis, elles sont nettoyées rapidement et placées dans les aquariums. Comme lors des manipulations in situ, il y a deux types d’expériences : les expériences dites de « respiration » où l’on mesure la respiration et

264 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ l’excrétion, et les expériences dites de « filtration » qui mesurent les taux d’élimination. Entre chaque expérience, l’eau était ré-oxygénée au bulleur et changée tous les 2 jours.

Les expériences de respiration durent 3h. Trois cellules de prélèvement similaires à celles du CALMAR sont disposées dans les emplacements prévus à cet effet, tandis que l’optode occupe le quatrième et dernier emplacement. L’eau prélevée est ensuite analysée comme précisée dans le chapitre 5.

Lors des expériences de filtration, l’optode n’est pas installée et les emplacements des cellules de prélèvement sont bouchés, sauf un, laissé ouvert afin de permettre de prélever deux fois de l’eau à l’aide d’une pipette, toutes les demi-heures. Le nombre de cellules est ensuite compté grâce aux cellules de Malassez. La respiration et l’excrétion ne sont pas mesurées. Après la première expérience de filtration, en vidant l’eau, de nombreuses algues ont été retrouvées dans le fond de l’aquarium, laissant penser que les cellules avaient sédimenté. Les expériences de filtration suivante ont donc consisté en 6 comptages de cellules, trois à 5 cm de la surface environ, et 3 à ~5 cm du fond. Ces comptages et les taux d’élimination qui en ont été déduits sont dits de « Surface » ou de « Fond » selon où ils ont été prélevés.

Chronologie des expériences

Les expériences A1 et B1 devaient être effectuées en même temps in situ, mais B1 devait être une expérience pendant laquelle les modioles récupérées à la pince du ROV avaient un temps de récupération, pour éliminer l’effet du stress de manipulation, ce qui a décalé sa récupération à bord.

Une fois le CALMAR A1 récupéré, 3 expériences de respirations ont été réalisées en 36 h sur toutes les modioles récupérées (A1a-1,2 et3). Puis, pour avoir un échantillon de taille homogène, 7 moules de tailles moyennes de 54 mm ont été gardées pour une expérience de respiration (A1b-1) et les autres mesurées et conservées à -80°C. Peu après, suite à la récupération du CALMAR B1, les modioles ont suivi le même protocole. Cependant, afin de mener les deux expériences de filtration en parallèle, et puisque les modioles du CALMAR A1 avaient été gardées longtemps et n’étaient peut-être plus en bonne condition physiologique, les modioles du CALMAR B1 ont été séparée en 1 lot de 7 modioles de 65.4 mm (lot B1a), et 6 modioles de 27.8 mm de longueur moyenne (lot B1b). Les autres modioles ont été conservées à -80°C. Les modioles du lot B1a et celles du lot A1b ont donc été incubées pour une expérience de filtration avec une concentration initiale de 27000 cellules/mL (A1b-2 et B1a-1). Le lendemain, les modioles de l’aquarium A1 ont montré des signes semblant indiquer un état moribond (eau noire, remplie de filaments, odeur…) et ont donc été immédiatement congelées à -80°C. Les deux lots restants de modioles (B1b, plutôt grandes, et B1c, plutôt

265 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ petites) ont ensuite subi deux expériences de respiration. Une dernière expérience a consisté en une mesure de taux d’élimination pour le lot B1b seulement, car l’autre lot contenait des modioles plus petites et moins nombreuses, et il était fort probable que le volume de l’aquarium (19 L) soit trop grand pour mesurer une diminution des algues. De plus, il ne restait presque plus d’algues pour les expériences de filtrations des deux CALMARs suivants, A2 et B2.

Ces derniers ont été remontés neufs jours après les premiers et les modioles n’ont subi qu’une expérience de respiration et une expérience de filtration.

Résultats

Les expériences ont été traitées de deux façons : les premières expériences de respiration après récupération ont été étudiées pour comparer l’effet « in situ » versus « à bord » par un test Wilcoxon apparié. Les expériences suivantes ont permis de déterminer les facteurs influençant les métabolismes et ont été analysées par des ANOVAs sur des modèles linéaires sélectionnés sur critère d’Akaiké.

In situ vs à bord

La seule différence significative entre les expériences in situ et à bord a été observée pour la consommation d’oxygène, qui est plus faible à bord (moyenne à 10 µmol/g poids sec /h contre

22 µmol/g poids sec /h in situ). En revanche, le rejet de CO2 et de NH4 ne changent pas significativement, bien que leur variabilité augmente, ce qui est sans doute dû au plus grand nombre d’expériences menées à bord qu’in situ. Il en résulte un quotient respiratoire RQ >>2

à bord, et un ratio O:N plus faible (~25 en moyenne à bord contre ~60 µmol O2/µmol NH4 en in situ). Ces résultats indiqueraient une respiration anaérobie, ainsi qu’une utilisation des protéines des modioles après récupération.

Facteurs influençant le métabolisme

La consommation en oxygène à bord est significativement impactée par la température moyenne (bien que celle-ci soit restée autant que possible à 4°C, maximum 6.2°C) et le poids

-7 sec total (p=10 , R²=0.94). Le rejet de CO2 augmente avec le temps, en relatif par rapport au moment de la récupération de chaque CALMAR (p=0.03, R²=0.36). Les valeurs de rejet de

NH4 sont trop constantes pour discerner une tendance, et les conditions de validité du modèle linéaire ne sont pas validées.

Tous ces résultats semblent indiquer que les modioles ne parviennent pas à retrouver une activité métabolique normale une fois à bord. Mais l’absence de témoin, due au manque de matériel, empêche de valider cette hypothèse.

266 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ

Mesures du taux d’élimination

Les expériences d’élimination nécessitaient également des témoins. Les expériences ont donc été répétées sans modioles, à pression atmosphérique, dans une chambre froide à 4°C, afin d’estimer les vitesses de sédimentation. Tout comme dans le cas des expériences avec les modioles, les échantillons d’eau ont été prélevés Les taux d’élimination obtenus varient entre 19 et 1900 mL/ind/h pour des concentrations initiales entre 20 000 et 35 000 cells/mL. Pour les gammes de poids des modioles incubées, Modiolus modiolus a un taux de « clearance » de 400 à 2000 mL/ind/h (d’après la relation dans Mohlenberg et Riisgard, 1979). La variabilité de ces expériences est très importante, tout comme celle des témoins. Bien que les prélèvements au fond des aquariums montrent plus de différences entre les expériences et les témoins que ceux de surface, le manque de synchronicité entre ces deux types d’expériences empêche la validation de ces résultats.

3500

3000

2500

2000

1500

1000 Taux d'élimination Tauxd'élimination (mL/h) 500

0 Surface Fond

Expérience Témoin

Figure 77. Comparaison des taux d’élimination entre les témoins et les expériences, sur les prélèvements à 5 cm du fond ou de la surface. Les barres d’erreur indiquent l’écart type.

Conclusions

Les modioles semblent pouvoir survivre au moins 4 jours après récupération, bien que l’un des lots ait montré des signes de mauvaise condition après 4 jours et demi. Les taux métaboliques semblent peu impactés, à part la consommation d’oxygène qui diminue, pouvant indiquer la présence d’un métabolisme anaérobie. Les petites modioles semblaient mieux réagir, puisqu’elles ont été observées avec le pied sorti. Les facteurs influençant le métabolisme font partie de ceux cités dans la bibliographie, à part le rejet de CO2 qui augmente avec le temps. Les expériences de filtration montrent également des résultats prometteurs,

267 ANNEXE 3 : Expérience de filtration in situ et de mesure de taux métaboliques ex situ bien qu’une réflexion sur la force de l’agitation soit nécessaire (voir Chapitre 7). Un troisième aquarium devrait servir de témoin, malheureusement, il est probable que cela prenne beaucoup de place dans la chambre froide. Par conséquent, l’un des aquariums devrait rester vide, et le planning des expériences in situ devrait être fait en conséquence.

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Références

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306 Références mussels. Environ. Microbiol. 11, 1150– 1167.

307 Fonctionnement et dynamique des écosystèmes autour des sources hydrothermales : vers un premier modèle

Bérangère HUSSON

Résumé

En bientôt quarante ans de recherche, de nombreuses connaissances ont été acquises sur la géologie des champs hydrothermaux, la chimie des fluides qui en réchappent et l’écologie des communautés qui les habitent. Celles-ci s’organisent en assemblages denses, distribués le long de la zone de dilution du fluide hydrothermal dans l’eau de mer, et dominés visuellement par une poignée d’espèces. La forte variabilité spatio-temporelle du fluide hydrothermal a une forte influence sur la distribution des communautés. Cependant, les mécanismes à l’origine de la réponse de la faune à cette variabilité sont peu compris. Pour cela, une approche modélisatrice est présentée. Les données collectées pendant plus de 20 ans sur l’édifice Tour Eiffel, sur le champ hydrothermal Lucky Strike (ride médio-Atlantique) ont été intégrées afin d’en extraire les composantes principales. L’étude intégrative des biomasses sur l’édifice montre que celles-ci sont largement dominées par la modiole Bathymodiolus azoricus. Ce bivalve est susceptible d’avoir une influence importante sur le fonctionnement de l’écosystème, et fait donc l’objet d’un premier modèle. La recherche de données pour le contraindre ont mené à mesurer des taux métaboliques in situ. Une fois le modèle paramétré, le modèle a fourni des estimations de flux encore inconnu. La simulation d’interruption du flux hydrothermal a fourni des indices sur la réponse de la modiole à la variabilité de son environnement.

Mots clés : Sources hydothermales, Bathymodiolus azoricus, modèle de flux de carbone, champ hydrothermal Lucky Strike, Tour Eiffel

Functioning and dynamic of hydrothermal vent ecosystems: towards a first model

Abstract

In nearly forty years of research, significant insights have been gained on vent field geology, on the chemistry of emitted fluid and on the ecology of the communities inhabiting hydrothermal ecosystems. The fauna forms dense assemblages, distributed along the hydrothermal fluid/sea water mixing gradient, and visually dominated only by a few species. The high spatio-temporal variability of the hydrothermal fluid has a strong influence on species distribution. However, the mechanisms determining the species response to this variability is still poorly understood. In order to investigate this issue, a modelling approach is presented. Data collected for more than 20 years on the Eiffel Tower edifice, on the Lucky Strike vent filed (Mid-Atlantic Ridge) were integrated in order to identify meaningful elements for our problem. An integrative study of the faunal biomasses on the edifice showed that these are dominated by the mussel Bathymodiolus azoricus. This bivalve is likely to have a significant influence on the ecosystem functioning and is thus the object of a first model. The search for data to constrain it led to the measurement of in situ metabolic rates. Once parametrized, the model provided quantitative estimates of unknown fluxes. The simulation of hydrothermal flow interruption provided some insights on the mussel biomass response to its environment variability.

Key words : Hydrothermal vents, Bathymodiolus azoricus, Carbon flux model, Lucky Strike vent field, Eiffel Tower