Variación horizontal y vertical de la comunidad oceánica de copépodos en el Caribe colombiano

Edgar Fernando Dorado Roncancio

Universidad Nacional de Colombia Instituto de Estudios en Ciencias del Mar - CECIMAR Convenio Universidad Nacional de Colombia - INVEMAR Santa Marta, D.T.C.H., Colombia 2020

Variación horizontal y vertical de la comunidad oceánica de copépodos en el Caribe colombiano

Edgar Fernando Dorado Roncancio

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de: Magister en Ciencias – Biología

Director: Ph.D., José Ernesto Mancera Pineda Codirectora: Ph.D., Johanna Medellín-Mora

Línea de Investigación: Biología Marina

Universidad Nacional de Colombia Instituto de Estudios en Ciencias del Mar - CECIMAR Convenio Universidad Nacional de Colombia - INVEMAR Santa Marta, D.T.C.H., Colombia 2020

A mi Familia, motor incansable para seguir adelante en mis luchas, éxitos y metas.

Mis padres, Rosita, Camen y Raul. Mi esposa Cristina Cedeño-Posso Mis Hermanos Miller, Fabian y John. A Juanita Banana

“If I have seen further, it is by standing upon the shoulders of giant.” - Sir Isaac Newton.

Agradecimientos

A mis directores y amigos Johanna y Ernesto, por guiarme de manera clara y paciente, y por enseñarme herramientas humanas, éticas y profesionales que seguro me seguirán acompañando en esta labor científica que nos apasiona a todos.

A mis compañeros y amigos del Museo de Historia Natural Marina de Colombia- MAKURIWA, que hicieron parte desde el inicio de esta expedición a nuevos mares.

Al instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andreis” INVEMAR y a la Agencia Nacional de Hidrocarburos ANH que por medio de los convenios interadministrativos Nº 171 del 2013, 188 del 2014, 290 del 2015, 167 del 2016, 379 del 2017 y 340 del 2018, permitieron llevar a cabo las siete expediciones científicas y resguardar la información biológica y oceanográfica del país para la elaboración de este manuscrito. También una mención especial para el Capitán Francisco Arias Isaza director del INVEMAR y a David Alonso Carvajal, Coordinador del programa de Biodiversidad de Ecosistemas Marinos-BEM por apoyar mi candidatura y acompañarme durante este proceso académico.

A la Universidad Nacional de Colombia, por haberme aceptado y permitirme hacer parte de su selecto grupo de egresados, abriéndome las puertas a nuevos conocimientos y abonando la semilla de la curiosidad infinita para seguir haciéndome preguntas día a día. De igual forma a la Vicerrectora de Investigación y al Comité Académico Administrativo de la Sede Caribe, que por medio de las resoluciones 030 del 2019 y 035 del 2020, me brindaron apoyo económico en la movilidad nacional e internacional llevada a cabo durante mis estancias académicas en Medellín y Concepción, Chile.

A todos ustedes gracias por creer en mí, y depositar su confianza en mi trabajo permitiéndome crecer personal y profesionalmente.

Resumen y Abstract IX

Resumen

Con el fin de determinar los esquemas de distribución horizontal y vertical en la estructura de la comunidad de copépodos epipelágicos y mesopelágicos de la Ecorregión Caribe Oceánico (CAO) y las variables oceanográficas que la regulan; se realizaron siete expediciones oceanográficas, entre los años 2013 y 2018, enmarcadas en los proyectos de exploración de línea base ambiental marina entre la Agencia Nacional de Hidrocarburos (ANH) y el INVEMAR. Se colectaron datos oceanográficos y 140 muestras de zooplancton en cuatro rangos de profundidad, entre los 0 y 1000 m. Se identificaron un total de 133 especies, de los cuales, 33 son nuevos registros para el Caribe colombiano y a 50 se les amplia la distribución geográfica. Se sugieren cuatro especies indicadoras para la Corriente Norecuatorial y la masa de Agua Superficial del Caribe (ASC) y dos indicadoras de masas de agua profunda como el Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y el Agua Intermedia Subantártica (AIS). El ensamblaje de copépodos responde a patrones oceanográficos locales que están regulados (24%) por la variabilidad del oxígeno disuelto y la temperatura en la columna de agua. La estructura horizontal del ensamblaje presenta una sectorización espacial: zona suroeste-centro, zona de influencia de la pluma del río Magdalena y zona noreste. Los procesos de mezcla de masas de agua, y los mecanismos de migración, favorecen la homogeneidad del ensamblaje vertical de los copépodos en la ecorregión CAO. Este estudio aportó información relevante sobre la riqueza, diversidad y densidad de individuos, brindando información clave para describir los procesos ecológicos y las diferentes respuestas a los factores oceanográficos que los modulan.

Palabras clave: Taxonomía, Diversidad, Especies Indicadoras, Epipelágico, Mesopelágico, Masas de agua.

X Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Abstract

In order to determine the horizontal and vertical distribution patterns in the structure of the epipelagic and mesopelagic copepod community in the Oceanic Caribbean Ecoregion (CAO) and the oceanographic variables that regulate them, seven oceanographic expeditions were carried out between 2013 and 2018, within the framework of the marine environmental baseline exploration projects between the National Hydrocarbons Agency (ANH) and INVEMAR. Oceanographic data and 140 zooplankton samples were collected in four depth ranges, between 0 and 1000 m. A total number of 133 species were identified, 33 of wich are new records for the Colombian Caribbean and 50 have amplified their geographical distribution. Four indicator species are suggested for the North Equatorial Current and the Caribbean Surface Water (CSW) and two species as indicators of deep water masses, such as western North Atlanctic Central Water (wNACW) and Subantartic Intermediate Water (SAIW). The copepod assemblage responds to local oceanographic patterns that are regulated (24%) by the variability of dissolved oxygen and temperature in the water column. The horizontal structure of the assemblage presents a spatial sectorization: southwest-central zone, zone of influence of the Magdalena River plume and northeast zone. The processes of mixing water masses and the mechanisms of migration favor the homogeneity of the vertical assemblage of copepods in the CAO ecoregion. This study obtained relevant information on the richness, diversity, and density of individuals, providing key information to describe the ecological processes and the different responses to the oceanographic factors that modulate them.

Keywords: Taxonomy, Diversity, Indicator Species, Epipelagic, Mesopelagic, Water masses.

Contenido XI

Contenido

Pág.

Resumen ...... IX

Abstract...... X

Lista de figuras ...... XIII

Lista de tablas ...... XVI

Lista de anexos ...... XVII

1. Introducción ...... 1

2. Metodología ...... 5 2.1 Área de estudio...... 5 2.2 Fase de campo ...... 7 2.2.1 Diseño de muestreo ...... 7 2.2.2 Variables oceanográficas ...... 9 2.2.3 Variables biológicas ...... 10 2.3 Análisis de Información ...... 10 2.3.1 Variables oceanográficas ...... 10 2.3.2 Diversidad de especies ...... 13 2.3.3 Estructura del ensamblaje de copépodos ...... 16

3. Resultados ...... 19 3.1 Variables oceanográficas de la ecorregión CAO ...... 19 3.1.1 Variación de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en la columna de agua ...... 19 3.1.2 Masas de agua...... 24 3.1.3 Patrones de asociación oceanográfica de la ecorregión CAO...... 27 3.2 Diversidad de especies ...... 30 3.2.1 Composición y diversidad taxonómica de especies ...... 30 3.2.2 Atributos ecológicos y caracteres morfológicos ...... 37 3.3 Estructura del ensamblaje de copépodos ...... 39 3.3.1 Densidad horizontal del ensamblaje de copépodos ...... 39 3.3.2 Densidad vertical del ensamblaje de copépodos ...... 41 3.3.3 Análisis exploratorio multivariado ...... 44

4. Discusión ...... 53 4.1 Variables oceanográficas y masas de agua de la ecorregión CAO ...... 53 4.2 Diversidad de especies ...... 55 XII Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

4.3 Estructura del ensamblaje de copépodos y su relación con los factores oceanográficos...... 60

5. Conclusiones y recomendaciones ...... 69 5.1 Conclusiones ...... 69 5.2 Recomendaciones ...... 70 5.3 Limitaciones y presunciones del estudio ...... 71

6. Anexos ...... 73

7. Bibliografía ...... 94

Contenido XIII

Lista de figuras

Pág.

Figura 1. Ubicación de las 35 estaciones seleccionadas de zooplancton y variables oceanograficas en la ecorregión CAO. Fuente: BEM-INVEMAR...... 9 Figura 2. (A) Perfiles de temperatura (ºC) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO entre los 0 – 1000 m, (B) ampliación de los perfiles de temperatura entre el rango 0 -200 m de profundidad...... 20 Figura 3. Secciones longitudinales de la temperatura (ºC), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre los 0 - 1000 m, de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO, entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8 ºW a 74,0 ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9ºW...... 21 Figura 4. (A) Perfiles de Salinidad (UPS) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO, (B) ampliación de los perfiles de salinidad entre el rango 0-200 m de profundidad...... 22 Figura 5. Secciones longitudinales de la Salinidad (UPS), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre 0 - 1000 m de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO. entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8ºW a 74,0ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9 ºW...... 22 Figura 6. (A) Perfiles de oxígeno disuelto (mg/L) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO, (B) ampliación de los perfiles de oxígeno disuelto entre el rango 0 - 200 m de profundidad...... 23 Figura 7. Secciones longitudinales del oxígeno disuelto (mg/L), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre 0 - 1000 m de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO. entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8ºW a 74,0ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9ºW...... 24 Figura 8. Diagrama T-S para la identificación de masas de agua encontradas en las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO...... 25 Figura 9. Porcentaje de contribución vertical de las cuatro masas de agua (A) Agua superficial del Caribe (ASC), (B) Agua Subsuperficial Subtropical (ASS), (C) Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y (D) Agua Intermedia Subantártica (AIS) registradas en la ecorregión CAO entre los meridianos 77,0ºW a 71,9ºW...... 27 XIV Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 10. Análisis de componentes principales (PCA) de las variables oceanográficas Temperatura, Salinidad y Oxígeno disuelto entre los rangos de profundidad evaluados 0 - 60 m (R1), 70 – 140 m (R2), 170 – 340 m (R3), 540 – 1000 m (R4)...... 28 Figura 11. Análisis de componentes principales de las variables oceanográficas temperatura, Salinidad y oxígeno disuelto teniendo en cuenta los promedios entre 0 - 200 m. las asociaciones A1 y A2 corresponden a las agrupaciones formadas por el Cluster basado en distancia Euclidiana...... 29 Figura 12. Riqueza general de (A) órdenes y (B) familias encontradas en la ecorregión CAO...... 30 Figura 13. Algunas de las especies más frecuentes en la ecorregión CAO pertenecientes a los ordenes (A) Calanoida, Pleuromamma abdominalis; (B) Cyclopoida, Lubbockia squillimana y (C) Harpacticoida, Macrosetella gracilis...... 31 Figura 14. Riqueza de especies en la ecorregión CAO, entre cada uno de los rangos de profundidad analizados...... 31 Figura 15. Riqueza de familias en la ecorregión CAO presentes en cada uno de los rangos de profundidad (A) 0 – 60 m, (B) 70 - 140 m, (C) 170 – 340 m y (D) 540 – 1000 m...... 33 Figura 16. Algunas de las especies más frecuentes en la ecorregión CAO: (A) Rango de profundidad 0 – 60 m, Oithona setigera; (B) Rango de profundidad 70 – 140 m, Undinula vulgaris; (C) Rango de profundidad 170 – 340 m, Farranula gracilis y (D) Rango de profundidad 540 – 1000 m, Rhincalanus cornutus...... 34 Figura 17. Diagrama de Funnel del (A) índice de distinción taxonómica promedio (Delta+) y (B) la variación de la distinción taxonómica (Lambda+). Los puntos señalan los valores de riqueza de especies taxonómicas encontradas en las aguas oceánicas del Caribe colombiano entre los rangos de profundidad estudiados. Línea continua: Intervalos de confianza al 95%, línea discontinua: media esperada...... 35 Figura 18. Diagramas de caja y bigotes de los Índices de diversidad del ensamblaje vertical de copépodos que habitan la ecorregión CAO; (A) Índice de diversidad Shannon-Weaver loge: H’; (B) Índice de homogeneidad de Pielou: J’; (C) Índice de dominancia de Simpson: 1-Lambda ...... 37 Figura 19. Atributos ecológicos y caracteres morfológicos del ensamblaje de copépodos oceánicos del Caribe colombiano, basado en literatura de las especies encontradas. Porcentaje de especies por (A) Distribución vertical: Batipelágico (Bat), Epipelágico “Epi”, Mesopelágico “Meso”; (B) Distribución de hábitat: Costero “C”, Estuarino “E”, Nerítico “N”, Oceánico “O”; (C) Gremio trófico: Herbívoro “Herb”, Omnívoro “Omn”, Detrívoro “Detri”, Carnívoro “Carn”; Desconocido “Unknown” (D). Espectro de tamaño: milímetros (mm). . 39 Figura 20. Mapa de la distribución de la densidad de individuos general del ensamblaje de copépodos en la ecorregión CAO...... 40 Figura 21. Copépodo calanoideo Clausocalanus furcatus, especie más abundante de la ecorregión CAO...... 41 Figura 22. Mapa de la distribución de las densidades de individuos del ensamblaje de copépodos entre los diferentes rangos de profundidad en la ecorregión CAO. (A) 0 - 60 m, (B) 70 – 140 m, (C) 170 – 340 m, (D) 540 - 1000 m...... 42 Figura 23. Algunas de las especies de copépodos abundantes en (A) Rango de profundidad 0 – 60 m, Calocalanus pavo; (B) Rango de profundidad 70 – 140 m, Oncaea Contenido XV venusta; (C) Rango de profundidad 170 – 340 m, Subeucalanus subtenuis y (D) Rango de profundidad 540 – 1000 m, Mormonilla phasma...... 43 Figura 24. Profundidad media ponderada (PMP) de las 16 especies seleccionadas por aportar más del 70% de densidad de individuos acumulada en toda la columna de agua. La línea roja señala los 200 m de profundidad...... 44 Figura 25. (A) Agrupación bidimensional de las estaciones muestreadas en la ecorregión CAO a partir del análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS). Asociación 1 (A1), Asociación 2 (A2) y Asociación 3 (A3). (B) Análisis de clasificación SIMPER considerando únicamente las especies que contribuyeron con los mayores porcentajes a la disimilaridad encontrada entre asociaciones...... 46 Figura 26. Análisis de redundancia basada en distancia (dbRDA) del modelo DistLM para las asociaciones biológicas y las variables oceanográficas. Gráfica de burbujas para el oxígeno disuelto, variable que mejor explica las estructura del ensamblaje de copépodos. Asociación 1 (A1), Asociación 2 (A2) y Asociación 3 (A3)...... 48 Figura 27. (A) Agrupación bidimensional de los rangos de profundidad muestreados en la ecorregión CAO, apartir del análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS). Rangos de profundidad: R1: 0 - 60 m; R2: 70 – 140 m; R3: 170 – 340 m; R4: 540 – 1000 m. (B) Análisis de clasificación SIMPER considerando únicamente las especies que contribuyen con los mayores porcentajes a la disimilaridad encontrada entre los rangos...... 49 Figura 28. Analisis de redundancia basada en distancia (dbRDA) del modelo DistLM, para los datos biológicos y las variables oceanográficas. Grafica de burbujas para la temperatura, variable que mejor explica las estructura del ensamblaje de copépodos en los rangos de profundidad: R1: 0 - 60 m; R2: 70 – 140 m; R3: 170 – 340 m; R4: 540 – 1000 m...... 52

Contenido XVI

Lista de tablas

Pág.

Tabla 1. Coordenadas de las estaciones de zooplancton muestreadas entre el 2013 y el 2018, en los bloques de exploración offshore de la ecorregión CAO. Muestreos realizados en condiciones El Niño (+) y Neutrales (*) ...... 8 Tabla 2. Referencias para la identificación y caracterización de las masas de agua del Atlántico suroccidental presentes en el Caribe colombiano...... 11 Tabla 3. Riqueza de órdenes en la ecorregión CAO entre los cuatro rangos de profundidad analizados...... 32 Tabla 4. Valores de densidad de individuos promedio de las especies abundantes entre rangos de profundidad. EE: error estándar, AR: Abundancia relativa. En verde se destacan los valores de densidad del ensamblaje (ind/m3) presentando a las especies más abundantes de cada rango de profundidad...... 43 Tabla 5. Especies exclusivas obtenidas mediante el análisis inverso de Kaandorp encontradas en las asociaciones conformadas en el análisis nMDS ...... 47 Tabla 6. Modelo lineal (DistLM) incluyendo el test marginal y la mejor solución de las variables oceanográficas que explican las asociaciones biológicas. Suma de cuadrados de los datos multivariados completos (SS), probabilidad de una relación entre la variable oceanográfica y la variable biótica como predictor (Pseudo-F), ponderación de la credibilidad del modelo según el criterio de información Akaike (AICc), proporción de la variación explicada por el modelo (R2), suma de cuadrados residual (RSS)...... 48 Tabla 7. Especies exclusivas en los rangos de profundidad estudiados, obtenidas mediante el análisis inverso de Kaandorp...... 50 Tabla 8. Modelo lineal (DistLM) incluyendo el test marginal y la mejor solución de las variables oceanográficas que explican el ensamblaje vertical de copepodos. Suma de cuadrados de los datos multivariados completos (SS), probabilidad de una relación entre la variable oceanográfica y la variable biótica como predictor (Pseudo-F), ponderación de la credibilidad del modelo según el criterio de información Akaike (AICc), proporción de la variación explicada por el modelo (R2), suma de cuadrados residual (RSS)...... 51 Contenido XVII

Lista de anexos

Pág. Anexo A. Dendrograma de análisis de clasificación usando la distancia Euclidiana aplicada para el análisis vertical a las variables oceanográficas para medidas en la ecorregión CAO...... 73 Anexo B. Dendrograma de análisis de clasificación usando la distancia Euclidiana aplicada para el análisis horizontal (0-200 m) a las variables oceanográficas para medidas en la ecorregión CAO...... 74 Anexo C. Inventario de clasificación taxonómica y autoridades de las especies encontradas en la ecorregión CAO. Nuevos registros para el caribe colombiano (*); nuevas distribuciones para el ambiente oceanico (+)...... 75 Anexo D. Tabla de atributos ecológicos y caracteres morfológicos de las especies de copépodos reportadas en este estudio para las aguas oceánicas del Mar Caribe colombiano...... 79 Anexo E. Especies clasificadas por el análisis inverso de Kaandorp como exclusivas (100%), características (70 – 99%) y Generalistas (<70%), en las tres asociaciones definidas por el nMDS entre las estaciones evaluadas en todo el Caribe colombiano. Prom: promedio. EE: error estándar. FR (%): Frecuencia relativa. FA(%): Frecuencia de aparición...... 83 Anexo F. Especies clasificadas por el análisis inverso de Kaandorp como exclusivas (100%), características (70 – 99%) y Generalistas (<70%), en los 4 rangos de profundidad. Prom: promedio. EE: error estándar. FR (%): Frecuencia relativa. FA(%): Frecuencia de aparición...... 89

1. Introducción

Los copépodos son microcrustáceos conocidos por ser el taxón más importante del zooplancton en todos los océanos del mundo (Mauchline, 1998; Boxshall y Hasley, 2004), con una representatividad superior al 70%, aportan la mayor biomasa, densidad y diversidad del zooplancton. Dominan los niveles tróficos intermedios por su función como eslabón directo entre los productores primarios (fitoplancton) y consumidores superiores como peces, crustáceos y moluscos, que generalmente son de importancia comercial; convirtiéndolos en un elemento estructural de la productividad marina y de las redes tróficas pelágicas en los ecosistemas marinos tropicales y subtropicales (Björnberg, 1981; Bradford-Grieve et al., 1999; Cifuentes et al., 2000; Huskin et al., 2001). Los copépodos marinos se distribuyen en todos los mares del mundo, en su mayoría planctónicos, con algunos representantes bentónicos y parásitos; presentan una gran diversidad de formas, tamaños y habitos alimentarios, que van desde herbívoros pequeños a grandes omnívoros, carnívoros, detritívoros y pueden ocupar uno o varios niveles tróficos a lo largo de su ciclo de vida. Es reconocido que mayoritariamente los copépodos oceanicos son herbívoros, carnivoros u omnívoros (Bradford-Grieve et al., 1999; Boxshall y Hasley, 2004; Medellín- Mora y Navas, 2010).

Una de las características más importantes que tienen los copépodos, como los demás zoopláncteres, es que viven a merced de las corrientes tanto para su desplazamiento horizontal como vertical, sin embargo, algunos tienen la capacidad de desplazarse libremente en la columna de agua agrupándose en parches y haciendo migraciones verticales diurnas y nocturnas (Folt y Burns, 1999; Avois-Jacquet et al., 2002). Los patrones de distribución son influenciados por procesos ambientales, biológicos y ecológicos, produciendo cambios en la riqueza, diversidad, abundancia y estructura trófica (Michele y Foyo, 1976; Folt y Burns, 1999; Huskin et al., 2001; Longhurst, 2007). Se ha determinado que más del 52% de la variación en la estructura del plancton marino es atribuido exclusivamente a los procesos físicos y químicos de la columna de agua, como es el caso de la temperatura, la salinidad y el oxígeno disuelto, que cumplen funciones de reguladores 2 Introducción específicos (Folt y Burns, 1999) condicionando de manera directa procesos como la migración vertical, depredación, metabolismo y reproducción (Steele, 1976; Folt y Burns, 1999; Cifuentes et al., 2000; Huskin et al., 2001), así como la presencia o ausencia de algunas a especies en determinadas regiones (Pinel-Alloul, 1995; Gasca et al., 1996; Currie et al., 1998).

Los estudios realizados sobre la diversidad de copépodos holoplanctónicos marinos, registran más de 2000 especies a nivel mundial y 724 especies para el Atlántico sudoccidental tropical (Mar de las Antillas, el Golfo de México, el Caribe, la Florida y el Mar de los Sargazos). En el mar Caribe colombiano se han registrado 214 especies en aguas neríticas y oceánicas (Bradford-Grieve et al., 1999; Medellín-Mora y Navas, 2010; Gaviria et al., 2019; Razouls et al., 2005-2020); muchos de los estudios realizados centran sus resultados en la riqueza y abundancia de especies de un ecosistema o una región de la zona costera, evaluando en algunos casos sus roles en la comunidad y en el ecosistema en general (Campos y Plata,1990; Marino y Merchan, 1993; Bernal y Zea, 2000; Franco- Herrera et al., 2006; Fisco, 2006; Martinez-Barragán et al., 2009; Dorado-Roncancio, 2015), los estudios realizados para las aguas oceánicas y que además incluyan los ecosistemas de aguas profundas (epipelágicos, mesopelágicos y batipelágicos), que han llegado mas allá de los 500 m de profundidad en el Caribe colombiano son escasos (Medellín-Mora y Martínez-Ramírez, 2010, Gutiérrez-Salcedo, 2011; Medellín-Mora et al., 2018). En estos trabajos se destaca la gran abundancia y diversidad del ensamblaje de copépodos, su estructura vertical, sus hábitos tróficos y la estrecha relación entre la distribución y la abundancia con los patrones de circulación ciclónica y anticiclónica (Giro Panamá-Colombia y estructuras de mesoescala) y estructura de la columna de agua. Integrar esta información es clave ya que permite determinar la manera en que los procesos oceanográficos condicionan los ensamblajes en aguas oceánicas tropicales, ayudando a comprender y describir el comportamiento a escala local (Bernal y Zea, 1993; Bernal y Zea, 2000; Medellín-Mora y Martínez-Ramírez, 2010; Gutiérrez-Salcedo, 2011; Medellín-Mora et al., 2018) regional (Grice y Hart, 1962; Park, 1970; Michele y Foyo, 1976; Suárez-Morales y Gasca, 2000; Bonecker et al., 2014; Becker et al., 2018) y global (Longhurst, 1967a; Longhurst y Harrison ,1989; Folt y Burns, 1999; Bathmann et al., 2001; Hays et al., 2005).

La ecorregión Caribe Oceánico (CAO) definida así por sus atributos naturales caracteristicos que le otorgan una identidad ambiental y paisajística particular, entre las Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 3 que se destacan sus aguas oceánicas, fondos blandos profundos y organismos predominantemente pelágicos que viven en la columa de agua (INVEMAR, 2000; Díaz y Acero, 2003), y también por la clasificación climatológica y oceanográfica propuesta por Bastidas-Salamanca et al. (2017), se caracteriza por presentar estabilidad climática caracterizada por la alta frecuencia de los vientos Alisios del noreste y la oscilación latitudinal de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT), entre los meses de noviembre a mayo; a excepción de los meses de junio a octubre, periodo caracterizado por una disminución en la frecuencia de los vientos, que corresponden con la temporada de huracanes y tormentas tropicales en el Atlántico Sudoccidental tropical (Bernal et al., 2006; Ortiz, 2007; Andrade, 2015; Velandia-Bohórquez et al., 2017). La circulación marina de la ecorregión CAO, está dominada por los efectos de la corriente Norecuatorial que proviene del océano Atlántico y que al entrar a la Cuenca Caribe por el arco de las Antillas recibe el nombre de corriente del Caribe, derivando hacia el sector noroeste, la cuenca de Venezuela se comunica con la Cuenca colombia por el Paso de Aruba con un umbral de 4000 m en la zona Noreste (López y Mesa, 1984; Hernández-Guerra y Joyce, 2000, Ruiz- Ochoa, 2011; Bastidas-Salamanca et al., 2017). Estos patrones de circulación, caractersticias geomorfológicas y procesos locales como la surgencia de La Guajira, las descargas de aguas continentales del río Magdalena y la contracorriente de Panamá- Colombia, modulan el ambiente oceánico y tienen un efecto sobre la estructura de la columna de agua, haciendo que los ensamblajes de copépodos cambien de un lugar a otro (Andrade y Barton, 2005; Medellín-Mora y Martínez-Ramírez, 2010; Gutiérrez-Salcedo, 2011; Medellín-Mora et al., 2018).

Estudiar este complejo sistema ecológico oceánico resulta importante, debido a que el ensamblaje de copépodos es sensible a los cambios de su entorno, esto les permite a algunas especies ser indicadoras de procesos hidrográficos como, eventos de surgencia, presencia de corrientes marinas y masas de agua, debido principalmente a sus estrategias de vida, alta diversidad de especies, densidad de individuos y tolerancia al estrés ambiental, explicando posibles patrones de distribución en ecosistemas epipelágicos, de forma que, según las características de la masa de agua en la que estén habitando, así será la distribución vertical del ensamblaje de copépodos que las defina, por lo tanto, cualquier cambio puede afectar a esta comunidad, base estructurante del ecosistema pelágico, lo que lo convierte en un sistema que merece especial atención (Banse, 1964; Björnberg, 1981; Boltovskoy, 1999; Gajbhiye, 2002; Longhurst, 2007; Acha et al., 2015). 4 Introducción

La exploración y caracterización de los ambientes costa afuera, sobre la plataforma continental colombiana, se han centrado en los estudios técnicos ambientales de línea base enmarcados en los convenios de cooperación entre el INVEMAR con la Agencia Nacional de Hidrocarburos-ANH; entre el 2008 y 2010 se llevaron a cabo caracterizaciones zooplanctónicas hasta los 200 m de profundidad, cuyos resultados obtenidos han sido publicados por Medellín-Mora y Martinez-Ramirez (2010) y Medellín-Mora et al. (2018). Si bien el estado del conocimiento sobre el acoplamiento biológico y oceanográfico de la comunidad de copépodos se ha estudiado principalmente para las zonas neríticas y costeras del Caribe colombiano, en los ecosistemas profundos de la ecorregión CAO, es poco lo que se sabe sobre su diversidad taxonómica, los patrones de distribución vertical y su respuesta a las condiciones oceanográficas. Por esta razón, los proyectos INVEMAR- ANH realizados entre los años 2013 y 2018, buscaban caracterizar verticalmente a la comunidad zooplanctónica en siete bloques de exploración costa afuera hasta los 1000 m. Con los datos y muestras colectados en estos proyectos, se buscó determinar los esquemas de distribución horizontal y vertical en la estructura del ensamblaje de copépodos epipelágicos y mesopelágicos (0-1000 m) de la Ecorregión Caribe Oceánico (CAO) y las variables oceanográficas que la regulan. Para lograr este objetivo, se estableció la distribución horizontal del ensamblaje de copépodos y su relación con reguladores temperatura, salinidad y oxígeno disuelto, y también se determinó la estructura vertical de la comunidad de copépodos en las masas de agua encontradas en la columna de agua. Este estudio aportará información relevante sobre la riqueza, diversidad y abundancia de los copépodos, brindando información clave para describir con precisión los procesos ecológicos y las diferentes respuestas a los factores oceanográficos que los modulan.

2. Metodología

2.1 Área de estudio

El Mar Caribe es una cuenca semicerrada que hace parte del océano Atlántico, delimitado por las plataformas de Centroamérica al oeste y Suramérica al sur, y la cadena de islas que forman el arco insular de las Antillas al este y al norte. Con una profundidad promedio de 2490 m y una máxima de 7686 m en la fosa de las Caimán que separa la placa norteamericana de la placa Caribe. Este complejo sistema semicerrado esta divido en cuatro cuencas profundas, separadas por crestas submarinas, Granada, Venezuela, Yucatán y Colombia (Díaz, 2014; Hughes et al., 2016; Bastidas-Salamanca et al., 2017).

La ecorregión CAO incluye las aguas oceánicas territoriales más allá de la plataforma continental y llega hasta la Zona Económica Exclusiva de Colombia, donde se encuentran profundidades que van desde los 130 hasta los 4200 m; se localiza geográficamente entre las latitudes 17ºN y 9ºN y las longitudes 83ºW y 70ºW, su biodiversidad es poco conocida y algunas áreas se destacan por su productivdad moderadamente alta debida a los procesos de surgencia y giros de mesoescala (INVEMAR, 2000; Díaz y Acero, 2003; Paramo et al. 2011; Bastidas-Salamanca et al. 2017). La temperatura superficial oscila entre los 26,5 y 30ºC, debido a la variabilidad climática estacional entre los meses de inverno boreal (periodo de vientos) y verano boreal (periodo de lluvias, tormentas y huracanes), se han registrado temperaturas superficiales de alrededor de 20ºC las cuales se relacionan a los procesos de surgencia que se originan principalmente en la zona costera de La Guajira (Bernal et al. 2006; Ortiz, 2007; Andrade, 2015; Bastidas-Salamanca et al., 2017). Basándose en las condiciones climaticas, la ecorregión CAO responde a la variablidad del ENOS (El NIÑO-Oscilación del Sur) el cual es un patrón climático que responde a la oscilación de parámetros meteorológicos que puede presentar fases de calentamiento (El Niño), neutras o enfriamiento (La Niña) (Poveda, 2004). La corriente del Caribe, es una importante fuente de conectividad física y biológica entre las diferentes

6 Metodología cuencas del mar Caribe, fluye en sentido este-oeste ingresando por el arco de las Antillas a través de los pasos de Granada, Saint Vincent y Santa Lucia en el Sureste y continúa hacia el oeste, pasando por la ecorregión CAO hasta el estrecho de Yucatán en donde ingresa al Golfo de México (Coats, 1992, Frantantoni, 2001; Rivera-Monroy et al., 2004).

La circulación oceánica en la ecorregión CAO se ve influenciada tanto por procesos regionales como la ZCIT que varía en intensidad durante el ciclo anual, como por los procesos locales que ocurren tanto vertical como horizontalmente en la columna de agua, lo que permite definir ambientes oceánicos, los cuales presentan una gran heterogeneidad haciendo que la estructura de la columna de agua y los ensamblajes de las especies varíen de un lugar al otro, conformándose tres zonas geográficas en la región nerítica, definidas por factores climáticos, oceanográficos, hidrográficos y ecológicos (Ávila de Tabares, 1971; Campos y Plata, 1990; Bernal y Zea, 1993; Bernal y Zea 2000; Bernal et al., 2004; Franco-Herrera et al., 2006, Velandia-Bohórquez et al., 2017), la zona noreste ubicada frente del departamento de La Guajira, entre los meridianos 71,9ºW y 74,0ºW, modulada por los focos de surgencia y el ingreso de las aguas al Caribe colombiano por el este, la zona centro, entre los meridianos 74,0ºW y 75,8ºW, ubicada frente a los departamentos del Magdalena, Atlántico y Bolívar modulada por los aportes continentales del río Magdalena y la Ciénaga Grande de Santa Marta y la zona suroeste, entre los meridianos 75,8ºW y 77,0ºW, ubicada en frente de los departamentos Sucre, Córdoba, Antioquia y Choco modulada por la contracorriente y el giro Panamá-Colombia (Andrade y Thomas, 1988; Castellanos et al., 2002; Andrade y Barton, 2005; Bernal et al. 2006; Paramo et al. 2011; Bastidas-Salamanca y Ricaurte-Villota., 2017).

Las masas de agua que se forman en el Caribe colombiano se estructuran mediante los procesos de mezcla que inician en el agua superficial del Caribe, los aportes continentales de ríos y las precipitaciones (Andrade, 2000; Andrade et al., 2003; Andrade, 2015) y se identifican por cambios de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto (Correa-Ramírez et al., 2020) lo que genera cambios verticales en la estructura de la columna del agua, clasificándolas conforme la distribución de las cuatro masas de agua principales encontradas para el Caribe: Agua Superficial del Caribe (ASC), Agua Subsuperficial Subtropical (ASS), Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y el Agua Intermedia Subantártica (AIS) (Emery y Meincke, 1986; Emery, 2001; Andrade et al., 2003; Andrade, 2015; Correa-Ramírez et al., 2020). Las masas de agua se encuentran en diferentes Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 7 estratos y pueden ampliarse o estrecharse dependiendo de la topografía submarina, los periodos climáticos y las características físicas de la columna de agua (Andrade, 2015).

2.2 Fase de campo

2.2.1 Diseño de muestreo

La exploración y caracterización de los ambientes costa afuera, ubicados a partir del borde de la plataforma continental colombiana hacia aguas abiertas, están enmarcados en los convenios de cooperación entre el INVEMAR con la Agencia Nacional de Hidrocarburos- ANH. Entre los años 2013 y 2018 se llevaron a cabo siete expediciones de investigación oceanográfica y biológica en los bloques de exploración de hidrocarburos costa afuera GUAOFF 3, COL 1, COL 2, COL 3, COL 4, COL 5 y COL10 (Tabla 1), desde el norte de La Guajira y hasta el sur del departamento del Chocó, cubriendo una extensión considerable de las aguas oceánicas del mar Caribe colombiano. En 63 estaciones se colectaron un total de 232 muestras de mesozooplancton (tamaño >200 µm) (Parsons et al., 1984). En la zona noreste de la Ecorregión CAO, se ubicaron los bloques GUAOFF 3 y COL 10 explorados en los años 2013 y 2018 respectivamente, en la zona centro se ubicaron los bloques COL 2, COL 1 y COL 3 explorados en los años 2015, 2016 y 2017 respectivamente, y en la zona suroeste se ubicaron los bloques COL 4 y COL 5, explorados en el 2014. Cinco de las expediciones se llevaron a cabo bajo condiciones climaticas neutras, mientras que dos fueron realizadas en condiciones de El Niño (Ordoñez et al. 2019) (Tabla 1),

Con el fin de cumplir con los objetivos propuestos para esta tesis se seleccionaron un total de 140 muestras de zooplancton provenientes de 35 estaciones (Figura 1. Ubicación de las 35 estaciones seleccionadas de zooplancton y variables oceanograficas en la ecorregión CAO. Fuente: BEM-INVEMAR), las cuales cumplen con los siguientes criterios: (1) un radio mínimo de 20 km entre punto y punto de muestreo, (2) que todas las muestras hayan sido colectadas durante la jornada diurna (entre 8 am y 4 pm) y (3) que las estaciones elegidas tuvieran asociadas toda la información oceanográfica tomada en campo. Todas las muestras biológicas, así como el material de referencia taxonómico, se encuentran depositadas en la colección de plancton del Museo de Historia Natural Marina de Colombia – MAKURIWA. 8 Metodología

Tabla 1. Coordenadas de las estaciones de zooplancton muestreadas entre el 2013 y el 2018, en los bloques de exploración offshore de la ecorregión CAO. Muestreos realizados en condiciones El Niño (+) y Neutrales (*)

Fecha Bloque Estación Latitud Longitud 2013-11 GuaOffIII 358 12.839 -73.606 2013-11 GuaOffIII 360 12.883 -73.144 2013-11 GuaOffIII 363 12.684 -73.509 2013-11 GuaOffIII 365 12.497 -73.91 2014-11 Col 4 379 10.63 -76.9011 2014-11 Col 4 380 11.178 -76.8363 2014-11 Col 4 381 11.255 -76.1936 2014-11 Col 4 382 11.038 -75.8094 2014-11 Col 4 383 10.668 -76.0893 2014-12 Col5 374 9.0312 -77.0756 2014-12 Col5 376 9.5811 -76.931 2014-12 Col5 377 10.172 -76.9453 2014-12 Col5 378 10.33 -76.5756 2015-11 Col2 412 12.417 -74.375 2015-11 Col2 414 12.25 -74.625 2015-11 Col2 425 12.083 -75.375 2016-4 Col1 435 12.917 -74.125 2016-4 Col1 437 12.583 -74.125 2016-4 Col1 446 12.75 -74.875 2016-4 Col1 451 12.421 -75.1035 2016-4 Col1 456 12.917 -75.375 2016-4 Col1 459 12.75 -75.625 2016-4 Col1 462 12.417 -75.875 2017-10 Col3 555 11.324 -74.7752 2017-10 Col3 559 11.975 -74.0592 2017-10 Col3 561 11.847 -74.3991 2017-10 Col3 564 11.982 -74.9938 2017-10 Col3 566 11.547 -75.1844 2017-10 Col3 567 11.741 -75.3954 2017-10 Col3 570 11.48 -75.8358 2018-06 Col10 599 14.304 -71.8474 2018-06 Col10 600 14.37 -72.2301 2018-06 Col10 601 14.38 -72.6628 2018-06 Col10 606 14.022 -72.035 2018-06 Col10 617 13.506 -72.6735

Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 9

Figura 1. Ubicación de las 35 estaciones seleccionadas de zooplancton y variables oceanograficas en la ecorregión CAO. Fuente: BEM-INVEMAR.

2.2.2 Variables oceanográficas

Con el fin de determinar características oceanográficas de la columna de agua, identificar las masas de agua y entender la variabilidad en cada una de las estaciones seleccionadas, se tomaron datos insitu, metro a metro, de temperatura (ºC), salinidad (UPS) y oxígeno disuelto (mg/L), utilizando un perfilador CTDO SEACAT 19 plus V2 marca SeaBird Electronics Inc., los lances se efectuaron hasta la máxima profundidad de cada estación y posteriormente, se filtraron los datos de los1000 m primeros metros de la columna de agua.

Las mediciones tomadas en campo por la CTDO se guardaron en formato hexadecimal (.HEX), a estos datos se les aplicó un procesamiento para filtrarlos, eliminando datos tomados a altas frecuencias y errores, también para alinear los parámetros respecto a la profundidad, corregir los retrasos debidos al movimiento de la embarcación y transformar los datos a las unidades deseadas usando el programa SeaBird Data Processing 2.3.0. Todos los datos oceanográficos fueron procesados y entregados bajo los protocolos de manejo de información del Programa de Geociencias Marinas del INVEMAR. Posteriormente, a partir de perfiles descargados del modelo HYCOM (HYbrid Coordinate 10 Metodología

Ocean Model) con una resolución 1/12º, se validaron los perfiles de temperatura y salinidad, utilizando el lenguaje de programación libre Python. Los metadatos oceanográficos se encuentran bajo la custodia del laboratorio de sistemas de información LabSIS del INVEMAR y se encuentran disponibles en línea en el Portal Ambiental Offshore de la ANH-INVEMAR: http://anh.invemar.org.co/descarga-datos.

2.2.3 Variables biológicas

Con el fin de determinar la variación vertical y horizontal del ensamblaje de copépodos, que habita la ecorregión CAO, en cada estación, se realizaron cuatro arrastres verticales estratificados utilizando un sistema de apertura y cierre marca General Oceanics; se colectaron muestras entre los rangos de profundidad: 0 - 60 m, 70 - 140 m, 170 - 340 m y 540 - 1000 m, estos rangos fueron elegidos buscando obtener información sobre la distribución, composición, abundancia y diversidad del ensamblaje de copépodos asociados a cada una de las secciones centrales de las masas de agua, reportadas para el mar Caribe.

Las muestras fueron colectadas con red cónica de 2,2 m de longitud, 0,62 m de diámetro de boca, poro de malla de 200 μm y un colector. Adicionalmente, se posicionó en la boca de la red un flujómetro marca HydroBios kiel previamente calibrado, con el fin de registrar el volumen de agua filtrada. Las muestras biológicas fueron narcotizadas con cloruro de magnesio y se fijaron en formol al 4%, neutralizado con tetraborato de sodio (bórax) siguiendo las recomendaciones dadas en el APHA-AWWA-WEF (Clesceri et al., 1998).Las muestras fueron almacenadas para su posterior identificación en los laboratorios del Museo de Historia Natural Marina de Colombia – MAKURIWA en el INVEMAR.

2.3 Análisis de Información

2.3.1 Variables oceanográficas . Perfiles y Secciones verticales

Los datos fueron descargados y tabulados, posteriormente se verificó la calidad de la información, para realizar el análisis descriptivo de las variables oceanográficas, se utilizó como medida de tendencia central la media aritmética y como medidas de variabilidad el error estándar, coeficiente de variación y valores máximos y mínimos (Zar, 1999). Los Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 11 datos de temperatura (ºC), salinidad (UPS) y oxígeno disuelto (mg/L), se ingresaron al programa Ocean Data View (ODV) para graficar perfiles verticales de cada variable por estación. Para las secciones longitudinales, se utilizó la herramienta de análisis de interpolación de variación de datos (DIVA), que viene incluido en el programa ODV, la cual permite interpolar espacialmente las observaciones en una cuadricula regular de manera óptima, ya que las estaciones estaban distribuidas de manera heterogénea en el espacio, mejorando asi la resolución de las isobatas (Schlitzer, 2016).

. Masas de agua

Con el fin de determinar la composición y distribución de las masas de agua presentes en la ecorregión CAO, que se encuentran entre los 0 - 1000 m, se tuvieron en cuenta valores de referencia, obtenidos de información secundaria (¡Error! No se encuentra el origen de la referencia.) y se graficó, en el programa ODV, el diagrama T-S contra la profundidad, calculando la temperatura conservativa Θ (ºC) y la salinidad absoluta Sa (g/kg).

Tabla 2. Referencias para la identificación y caracterización de las masas de agua del Atlántico suroccidental presentes en el Caribe colombiano.

Masa de Profundidad Temperatura Salinidad oxígeno disuelto Autores agua (m) (ºC) (UPS) (mg/L) (µmol/kg) Hernández-Guerra y Joyce Agua (2000), Andrade (2015) y Superficial del 0 - 50 29 < 35,5 7 312,5 Correa-Ramírez et al. Caribe (ASC) (2020). Giraldo (1994); Agua Hernández-Guerra y Joyce Subsuperficial 50 - 250 22 37 5 223,2 (2000), Andrade (2015) y Subtropical Correa-Ramírez et al. (ASS) (2020). Emery y Meincke (1986), Agua Central Emery (2001), Andrade del Atlántico 300 - 600 13 35,8 4 178,6 (2015) y Correa-Ramírez Norte (ACAN) et al. (2020). Agua Emery y Meincke (1986), Intermedia 600 – 1500 3,5 34,5 3 133,1 Emery (2001) y Correa- Subantártica Ramírez et al. (2020). (AIS)

Para obtener el porcentaje de contribución de cada masa de agua entre los 0 y 1000 m, se realizó un análisis clásico de Multiparametros Óptimos (OMP) en el software MATLAB, siguiendo los manuales y rutinas de Karstensen y Tomczak (1999) y Karstensen (2020). Este análisis se basa en un modelo simple de mezcla linear que asume que todas las propiedades de la masa de agua se someten al mismo proceso de mezcla, por lo tanto su distribución puede determinarse a partir de un conjunto lineal de ecuaciones de mezcla, que se resume asi: 12 Metodología

푇 = 푚1푇1 + 푚2푇2 + 푚3푇3 + 푚4푇4

푆 = 푚1푆1 + 푚2푆2 + 푚3푆3 + 푚4푆4

1 = 푚1 + 푚2 + 푚3 + 푚4

Donde los pares T1-S1, T2-S2, T3-S3 y T4-S4, representan los índices termohalinos de las cuatro masas consideradas en este trabajo. Las variables m1, m2, m3, y m4 representan las proporciones de cada masa de agua que se van a calcular y que son incógnitas en el sistema de ecuaciones. Finalmente T y S corresponden al valor de temperatura y salinidad, respectivamente, de cada perfil analizado y sometido al cálculo de proporciones de masas de agua (Mamayev, 1975; Karstensen y Tomczak, 1999). La suma o contribución, de las cuatro proporciones de las masas de agua, debe ser igual al 100% y no pueden ser negativas. Para este cálculo se consideraron los índices termohalinos, tomados de cada uno de los rangos de temperatura y salinidad que definen a las masas de agua: para el Agua Superficial del Caribe (ASC) (29ºC; 35,5 UPS), el Agua Subsuperficial Subtropical (ASS) (22ºC; 37 UPS), el Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) (13ºC; 35,85 UPS) y el Agua Intermedia Subantártica (AIS) (3,5ºC; 34,55 UPS).

. Análisis de clasificación de las variables oceanográficas

Con el fin de determinar patrones en las variables oceanográficas que puedan caracterizar las masas de agua de la ecorregión CAO, los datos fueron normalizados a un sistema adimensional (substrayendo la media y dividiéndola por la desviación estándar, de cada variable) (Clarke y Warwick, 2001a; Clarke y Gorley, 2001), posteriormente, se realizó un análisis de clasificación Cluster, tomando como medida de asociación la distancia Euclidiana, con el fin de determinar las posibles asociaciones horizontales, encontradas entre las diferentes estaciones y verticales, entre los diferentes rangos de profundidad estudiados (He, 1999; Clarke y Warwick, 1998), para el análisis horizontal de los datos oceanograficos, solo se tuvo en cuenta la variación de los primeros 200 m de la columna de agua, ya que es en esta capa superficial donde se da la mayor variación de los datos, que reflejan la tendencia de la capa de mezcla y la interaccion océano-atmosfera de forma comparable, promediando sus valores para cada variable (Mann y Lazier, 1995). Adicionalmente, se realizó un Análisis de Componentes Principales (PCA) (Clarke y Gorley, 2001; Clarke y Warwick, 2001a), la cantidad de ejes a graficar se definieron siguiendo el criterio de Kaiser-Guttman el cual propone que los valores de Eigen deben ser inferiores a 1 para que el análisis sea confiable, este método agrupa las variables Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 13 jerárquicamente en grupos de factores o componentes y compara su información mediante la comparación de la variabilidad, teniendo en cuenta la dispersión de los datos con respecto al promedio (Ramírez y Viña, 1998; McCune y Grace, 2002). Finalmente, se realizó un análisis de similaridad ANOSIM para las variables oceanográficas, con el fin de determinar si existían diferencias entre los rangos de profundidad y las asociaciones encontradas (Ludwing y Reynolds, 1988; Clarke y Warwick, 2001a).

2.3.2 Diversidad de especies

 Identificación de especies

Cada una de las 140 muestras colectadas fue homogenizada y posteriormente dividida, según la densidad de la muestra en 1/2, 1/4, 1/8 o 1/16 partes, utilizando un fraccionador Folsom (McEwen et al., 1957), con el fin de obtener una submuestra fiable y representativa, se analizó la totalidad de la fracción separada en cada estación y se realizaron los análisis cualitativos y cuantitativos correspondientes (Sell y Evans, 1982). Se separaron los copépodos, tanto machos como hembras, utilizando un microestereoscopio marca Leica serie DFC-450, teniendo en cuenta que cumplieran los siguientes criterios: (1) adultos desarrollados, (2) estructuras morfológicas completas y (3) No corresponder a mudas de crecimiento (Frontier, 1981; Gaviria y Aranguren, 2003, Boxshall y Hasley, 2004). La identificación hasta el nivel de especie, se realizó en un microscopio Primo Star marca Zeiss P; cada individuo se separó en láminas portaobjetos con glicerina al 5%, para realizar las disecciones de las estructuras morfológicas usadas como caracteres diagnosticos para la diferenciación e identificación taxonómica específica, como las piezas bucales y natatorias (maxilípedos, maxílulas, mandíbulas, antenas, anténulas y patas nadadoras). También se tuvieron en cuenta para la identificación, medidas de proporciones corporales y morfometria según las caracteriticas de cada especie (Björnberg, 1963; Björnberg, 1981; Bradford-Grieve et al., 1999; Gaviria y Aranguren, 2003, Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020).

. Composición y diversidad taxonómica de especies

Para contribuir al conocimiento de la composición del ensamblaje de copépodos de la ecorregión CAO, se realizó un inventario ordenado taxonómicamente (phylum, clase, orden, familia, género y especie), considerando la nomenclatura actualizada que se 14 Metodología encuentra en la base de datos en línea del World Register of Marine Species (WoRMS, 2020). El inventario se complementó con la verificación de nuevos registros y nuevas distribuciones de especies basados en publicaciones para Colombia (Medellín-Mora y Navas, 2010; Gaviria et al., 2019).

Para llevar a cabo el análisis cualitativo vertical y horizontal del ensamblaje de copépodos de la ecorregión CAO, se construyó una matriz tipo Q de presencia-ausencia agrupada, recopilando la clasificación taxonómica de cada especie. Posteriormente, se realizó una descripción general de la composición de cada una de las jerarquías taxonómicas, teniendo en cuenta la riqueza de especies, la frecuencia de aparición y la frecuencia relativa. Para este análisis exploratorio cualitativo, se tuvieron en cuenta los valores máximos y míninos de la frecuencia de aparición, la media aritmética como medida de tendencia central, el error estándar y el coeficiente de variación como medidas de variabilidad (Zar, 1999).

Para evaluar la variabilidad taxonómica del ensamblaje de copépodos encontrados en la ecorregión CAO y determinar el grado de relación que presenta, frente al listado taxonómico de referencia mas actualizado realizado por Gaviria et al., (2019), se utilizó el índice de distinción taxonómica medio (Delta+) y el índice de variación de la distinción taxonómica (Lambda+), siguiendo las rutinas TAXDTEST y Diversidad incluidas en el paquete estadístico PRIMER v.7.0.13 (Clarke y Gorley, 2015). Los índices taxonómicos se calcularon comparando los valores de Delta+ y Lambda+, obtenidos a partir de una distribución de probabilidad esperada basada en el inventario taxonómico general de especies, con una confianza del 95% que se genera mediante simulaciones aleatorias sin reemplazo como recomiendan Clarke y Warwick (2001b) y Clarke y Gorley (2001). Estos dos índices evalúan la distancia taxonómica entre cada par de individuos, definida a través de un árbol de clasificación Linneana (Clarke y Warwick, 1999; 1998; 2001b), proporcionando información sobre la variabilidad de la riqueza de especies, lo que aporta una visión adicional a las medidas convencionales de la diversidad biológica de las especies. Además, no dependen del número de especies, porque no están influenciados por el tamaño o el esfuerzo del muestreo, lo que los hace ideales para evaluar la diversidad en términos de riqueza (Clarke y Warwick, 1998; 2001b; Clarke y Gorley, 2001).

Se calcularon los índices de diversidad para estimar los cambios en la composición taxonómica del ensamblaje, teniendo en cuenta la composición y abundancia de Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 15 copépodos, con el paquete estadístico PRIMER v.7.0.13 (Clarke y Gorley, 2015). El índice de diversidad de Shannon-Weaver (H') se usó para estimar la diversidad de la comunidad; este indice varia entre 0 y 5 bits/ind, siendo el máximo cuando todos los taxones están representados por el mismo número de individuos (Shannon y Weaver, 1949). La uniformidad de las muestras se estimó utilizando el índice de Pielou (J'), cuyo valor máximo es 1, si todas las especies de una muestra tienen la misma abundancia y disminuyen a 0, a medida que las abundancias se vuelven menos equitativas (Pielou, 1969). Por último, para determinar la dominancia de especies, se calculó el índice de Simpson (1-Lambda), que representa la probabilidad de que dos individuos seleccionados al azar en una muestra pertenezcan a especies diferentes, oscilando entre 0 y 1, cuanto mayor sea este índice, mayor será la dominancia de una especie (Simpson, 1949; Clarke y Warwick, 1998, 1999, 2001a, b).

 Atributos ecológicos y caracteres morfológicos.

Con el fin de describir la dinámica de los copépodos en el ecosistema pelágico, se elaboró una tabla con información secundaria de algunos atributos del ensamblaje de copépodos encontrados en la ecorregión CAO entre los 0 – 1000 m, que contiene el listado completo de especies identificadas en orden alfabetico, sus factores de distribución, rangos de captura, gremio trófico y clasificación de tamaño. (Björnberg, 1981; Boxshall y Hasley, 2004; Hidalgo et al., 2012; WoRMS, 2020; Razouls et al., 2005-2020). Con esta información, se analizaron los atributos ecológicos y caracteres morfológicos, los cuales son rasgos fenotípicos que afectan el fitness de las especies y su contribución al funcionamiento de los ecosistemas (Pomerleau et al., 2015; Violle et al., 2007), para esto cada una de las especies encontradas fue categorizada en cuatro rasgos funcionales, implementando los protocolos de agrupamiento propuestos por Palacios Salgado (2011) y Benedetti et al. (2016).

Los cuatro rasgos funcionales se definieron así:

A. Distribución vertical en la columna de agua: Epipelágico (Epi) habitantes de la columna de agua entre 0 - 200 m, Mesopelágico (Meso) habitantes de la columna de agua entre 200 - 500 m y Batipelágico (Bat) habitantes de la columna de agua por debajo de los 500 m. (Vinogradov, 1968; Scotto di Carlo et al., 1984). 16 Metodología

B. Distribución de hábitat: Costero (C) habita en la zonas costeras, Estuarino (E) habita cuerpos de agua estuarinos, Nerítico (N) habita aguas sobre la plataforma continental, Oceánico (O) habita más allá de la plataforma continental (Björnberg, 1981; Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020). C. Gremio trófico: Carnívoro (Carn), Detritívoro (Detri), Hervíboro (Herb), Omnívoro (Omn), Desconocido (Unknow) (Björnberg, 1981; Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020). D. Clasificación de tamaño: ≤ 1 mm, ≥ 1 ≤ 2 mm, ≥ 2 ≤ 3 mm, ≥ 3 ≤ 5 mm, ≥ 5 mm (Verheye et al., 1998; Huggett et al., 2009; Hidalgo et al., 2012).

2.3.3 Estructura del ensamblaje de copépodos

. Densidad de individuos

Para el análisis cuantitativo se estandarizó el volumen de agua filtrado (V) por la red a partir de la fórmula del volumen de un cilindro aplicada por Boltovskoy (1981):

푉 (푚3) = 휋 ∗ 푟2 ∗ ℎ

Donde π corresponde a 3,1416, r2 al radio de la boca de la red y h la distancia recorrida por esta. Para la distancia recorrida por la red (h) se calcularon las revoluciones por segundo (rev/s), a partir de la diferencia entre las revoluciones indicadas por el flujómetro y el tiempo del arrastre en segundos. Con este valor y la ecuación de la curva de calibración del flujómetro, se establecieron los metros por revolución (m/rev) los cuales se multiplicaron por las revoluciones del flujómetro (Boltovskoy, 1981).

La densidad de individuos del ensamblaje fue estandarizada en individuos sobre metro cubico (ind/m3), multiplicando el conteo de individuos contabilizados en cada muestra por el factor de división de Folsom y para todas las muestras en cada uno de los rangos de profundidad estudiados (Björnberg, 1981; Bradford-Grieve et al., 1999). Se construyeron dos tipos de matrices, una con los datos horizontales que contienen los promedios de densidad de individuos de toda la columna de agua por cada estación (35 muestras), y una vertical que contiene los valores de densidad de individuos por cada rango de profundidad (140 muestras). Posteriormente, para cada matriz, se llevó a cabo un análisis exploratorio de los datos biológicos, mediante matrices descriptivas, tomando como medida de tendencia central la media aritmética y como medidas de variabilidad el error estándar, Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano 17 abundancia relativa (%), el valor máximo y el valor mínimo (Zar, 1999). Se realizaron mapas de distribución de la densidad de individuos, general y por rango de profundidad, basándose en los valores máximos, minimos, promedio y los intercuartiles de cada estación utilizando el programa SURFER 8.03 (Golden software, Inc., 2002). Con el fin de determinar a que profundidad prefieren ubicarse los copépodos, se realizó una selección de especies que aportaran más del 70% de densidad de individuos acumulada en toda la columna de agua y se calculó la profundidad media ponderada (PMP), siguiendo la siguiente ecuación: ∑(푥𝑖, 푡 ∗ 푧 ) 푃푀푃 𝑖, 푡 = 푖.푡 ∑ 푥𝑖, 푡 Donde x es la densidad de individuos por especie (i) a determinada profundidad (z) en un momento específico (t). Para el ensamblaje de copépodos de la ecorregión CAO, se estimó el punto medio de cada rango de profundidad en el arrastre vertical (zi) (Worthington 1931; Hampton et al., 2014). Así mismo, se determinó el rango de distribución, la profundidad máxima y mínina de captura de las especies.

. Análisis exploratorio multivariado

Con el fin de clasificar las estaciones (horizontal) y los rangos de profundidad (vertical), señalando los posibles agrupamientos entre las estaciones, los datos de abundancia fueron transformados usando raíz cuarta (Taylor, 1961) y se elaboró una matriz de similaridad, con el paquete estadístico PRIMER v.7.0.13 (Clarke y Gorley, 2015), tomando como medida de similaridad Bray-Curtis (Bray y Curtis, 1957; He, 1999), y posteriormente, se realizó el análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS). Para determinar si las agrupaciones encontradas en el nMDS presentaron diferencias estadísticamente significativas, en sus atributos estructurales, se realizó una técnica multivariada de análisis de similitud ANOSIM de una via (Ludwig y Reynolds, 1988; Clarke y Gorley, 2015). Con el fin de determinar cuáles fueron las especies de copépodos que contribuyeron, en mayor proporción, a la formación de cada agrupación encontrada, entre estaciones y entre rangos de profundidad, se llevó a cabo un análisis de porcentaje de similaridad SIMPER (Clarke y Warwick, 1998, 1999, 2001a).

Con base en los grupos obtenidos en el nMDS se realizó un análisis inverso de Kaandorp el cual permitió identificar aquellas especies de copépodos que son determinantes en la formación de los grupos formados en el análisis de clasificación. Este análisis, permitió 18 Metodología clasificar a las especies de copépodos, teniendo en cuenta su abundancia relativa en cada uno de los grupos, de la siguiente manera: exclusivas (100%), características (70 - 99.9%) y generalistas (< 70%) (Kaandorp, 1986).

. Análisis integral biológico y oceanográfico

Con el fin de evaluar la contribución relativa de cada variable oceanográfica a la estructura del ensamblaje de copépodos de la ecorregión CAO, se realizó un análisis multivariado a través de un Modelo Lineal Basado en Distancia (DistLM), para este análisis se utilizó la matriz de similaridad de los datos biológicos y la matriz normalizada de las variables oceanográficas, y se realizó un procedimiento de selección "step-wise" y un criterio de selección Akaike (AICc) con el paquete estadístico PRIMER v.7.0.13, a través de los métodos que se ofrecen en el paquete de expansión PERMANOVA+ (Akaike, 1974; McArdle y Anderson, 2001; Clarke y Gorley, 2015). Los resultados de DistLM, se visualizan utilizando el Análisis de Redundancia Basado en la Distancia (dbRDA) en el que el que se grafica el modelo que mejor explica la variación en la nube de datos (McArdle y Anderson, 2001).

3. Resultados

3.1 Variables oceanográficas de la ecorregión CAO

3.1.1 Variación de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en la columna de agua . Temperatura

El perfil de temperatura de las estaciones muestreadas entre los 0 y 1000 m, presentó una disminución constante con el aumento de la profundidad, pasando de un promedio de 28,12 ± 0,02 ºC en superficie, a 5,65 ± 0,004 ºC cerca de los 1000 m, la termoclina se ubicó alrededor de los 50 m. (Figura 2A). Entre los 0 y 200 m de profundidad, los datos mostraron los valores más altos de temperatura y la mayor variación entre estaciones, oscilando entre 30,31 y 16,70 ºC, con un promedio de 23,97 ± 0,04 ºC (Figura 2B). Entre los 200 y 1000 m, los valores oscilaron entre 20,68 y 4,98 ºC, con un promedio de 9,37 ± 0,02 ºC, registrando la menor temperatura a 1000 m, en la estación 382, ubicada al suroeste del Caribe colombiano con un valor de 4,98 ºC.

20 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 2. (A) Perfiles de temperatura (ºC) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO entre los 0 – 1000 m, (B) ampliación de los perfiles de temperatura entre el rango 0 -200 m de profundidad.

Entre los meridianos 77,0ºW y 74,0ºW (Figura 3 A y B), que corresponden a las secciones longitudinales suroeste y centro del Caribe colombiano, la temperatura se mantuvo estable siguiendo el mismo patrón estratificado a lo largo de la columna de agua (oscilando entre 30,31 y 4,98ºC); mientras que, en la sección longitudinal noreste, entre los meridianos 74,0ºW y 71,9ºW (Figura 3C), osciló entre 28,18 y 5.10ºC. En la sección noreste, se pudo identificar que la capa de mezcla fue un poco mas pronfunda en comparación con las secciones centro y suroeste. Cerca al meridiano 72,7ºW en las capas superficiales entre los 100 y 400 m se vio una anomalía en la sección producida posiblemente por dos estaciones alineadas que fueron muestreadas en diferentes años produciendo un patrón diferenciado de los demás, esta particularidad se repite en las secciones de salinidad y oxigeno disuelto.

Resultados 21

Figura 3. Secciones longitudinales de la temperatura (ºC), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre los 0 - 1000 m, de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO, entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8 ºW a 74,0 ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9ºW.

. Salinidad

El perfil de salinidad de las estaciones muestreadas en la ecorregión CAO, presentó los valores máximos alrededor de la haloclina, que se encontró entre 80 y 200 m (Figura 4B), con un rango que osciló entre 37,21 y 25,73, con un promedio de 36,57 ± 0,005 UPS disminuyendo progresivamente hasta los 1000 m (Figura 4A), la haloclina fue frecuentemente encontrada alrededor de los 120 m. La capa de agua entre 0 - 200 m de profundidad presentó un valor mínimo de 25,73 UPS en la estación 567, ubicada cerca de la desembocadura del río Magdalena, mientras que, el valor máximo se registró alrededor de los 116 m en la estación 446, ubicada al centro del Caribe colombiano, frente a los departamentos de Bolívar y Atlántico con un valor de 37,21 UPS.

Entre los 200 - 1000 m, el rango de salinidad osciló entre 36,77 y 34,75, con un promedio de 35,17 ± 0,003 UPS. Se presentó una disminución de la salinidad a medida que aumentó la profundidad, alrededor de los 550 m donde se ubicó la haloclina permanente, estabilizando la salinidad con un promedio de 34,91 ± 0,002 UPS, manteniendo este valor promedio hasta los 1000m. (Figura 4A).

22 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 4. (A) Perfiles de Salinidad (UPS) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO, (B) ampliación de los perfiles de salinidad entre el rango 0-200 m de profundidad.

Entre los meridianos 77,0ºW y 74,0ºW (Figura 5 A y B), que corresponden a las secciones longitudinales suroeste y centro del Caribe colombiano, la salinidad se mantuvo estable siguiendo el mismo patrón estratificado a lo largo de la columna de agua (oscilando entre 41,16 y 8,45 UPS); mientras que, en la sección longitudinal noreste, entre los meridianos 74,0ºW y 71,9ºW (Figura 5C), osciló entre 37,05 y 26,28 UPS. Cerca al meridiano 72,7ºW en las capas superficiales entre los 100 y 400 m. En la sección noreste, se pudo identificar que la capa de mezcla fue un poco mas pronfunda en comparación con las secciones centro y suroeste.

Figura 5. Secciones longitudinales de la Salinidad (UPS), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre 0 - 1000 m de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO. entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8ºW a 74,0ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9 ºW.

. Oxígeno disuelto

La concentración de oxígeno disuelto en la columna de agua, fue muy variable, alcanzando los valores máximos en la capa superficial entre los 0 - 50 m; disminuyendo hasta alcanzar bajas concentraciones (<3 mg/L) entre los 500 y 600 m de profundidad (Figura 6A); en la capa superficial entre los 0-200 m, la concentración de oxígeno osciló entre 8,52 y 3,18 mg/L, con un promedio de 4,68 ± 0,009 mg/L, presentando los mayores valores en las muestras tomadas al noreste y al suroeste del Caribe colombiano, mientras que las menores concentraciones fueron tomadas en la zona centro, en las estaciones más alejadas de la costa, ubicadas en frente de la salida del río Magdalena con concentraciones que alcanzan los 3,18 mg/L (Figura 6B). Entre los 200 y 700 m de profundidad, este comportamiento mantuvo la misma tendencia, las concentraciones más bajas se encontraron en las estaciones más alejadas de costa ubicadas en frente de la salida del Resultados 23 río Magdalena con valores mínimos de 2,65 mg/L, posteriormente se registró un aumento rápido de la concentración de oxígeno alcanzando valores similares a los encontrados en superficie.

Figura 6. (A) Perfiles de oxígeno disuelto (mg/L) de la columna de agua en todas las estaciones estudiadas en la ecorregión CAO, (B) ampliación de los perfiles de oxígeno disuelto entre el rango 0 - 200 m de profundidad.

Al analizar los valores del oxígeno disuelto, en la sección longitudinal de la columna de agua, se evidenció que es variable y dinámico a lo largo Caribe colombiano; la concentración de oxígeno disuelto en la sección longitudinal suroeste ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW (Figura 7A), presentó un comportamiento parecido al de la sección longitudinal noreste, con valores altos que decrecen conforme aumenta la profundidad, destacando una capa intermedia entre 300 y 800 m, donde la concentración fue menor, alcanzando los 3,5 mg/L de oxígeno disuelto. En la sección longitudinal centro, ubicada entre los meridianos 75,8ºW a 74,0ºW (Figura 7B), se presentaron los valores más bajos de oxígeno disuelto, entre los 150 y 800 m. Finalmente, en la sección longitudinal noreste, entre los meridianos 74,0ºW y 71,9ºW, el oxígeno disuelto en superficie alcanza valores de 6 mg/L y decrece alcanzando los 3,4 mg/L alrededor de los 500 m, para posteriormente incrementar cerca de los 800 m de profundidad (Figura 7C). Cerca del meridiano 72ºW, en la sección más noreste del Caribe colombiano, se evidenció un posible ingreso de aguas con bajas concentraciones en oxígeno en las capas intermedias y a 24 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano medida que se adentra en el Caribe, desplazándose longitudinalmente, hacia el suroeste estas aguas empiezan a aumentar sus concentraciones.

Figura 7. Secciones longitudinales del oxígeno disuelto (mg/L), interpoladas espacialmente con la herramienta DIVA del ODV, entre 0 - 1000 m de las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO. entre las secciones (A) suroeste, ubicada entre los meridianos 77,0ºW a 75,8ºW, (B) centro, ubicada entre los meridianos 75,8ºW a 74,0ºW y (C) noreste, ubicada entre los meridianos 74,0ºW a 71,9ºW.

3.1.2 Masas de agua

Con los datos de temperatura y salinidad se estimó la temperatura conservativa y la salinidad absoluta y se graficó un diagrama T-S en el cual se confirmó la presencia de cuatro masas de agua entre los 0 – 1000 m, de acuerdo con los valores de referencia para aguas del Atlántico sudoccidental presentes en el Caribe colombiano registrados en la literatura (Tabla 2). Las aguas superficiales (0 - 250 m.) se encuentran divididas en dos masas de agua principales, llamadas Agua Superficial del Caribe (ASC) y Agua Subsuperficial Subtropical (ASS), en las aguas intermedias y profundas (300 - 1000 m) se encuentra el Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) entre los 400 y 900 y finalmente se registró la masa de Agua Intermedia Subantártica (AIS) a partir de los 700 m (Figura 8). Resultados 25

Figura 8. Diagrama T-S para la identificación de masas de agua encontradas en las estaciones evaluadas en la ecorregión CAO.

Estas masas se encontraron distribuidas a lo largo de la columna de agua así: la primera masa de agua ASC comprendida entre los 0 - 50 m, presenta una temperatura promedio de 29ºC, bajas salinidades y concentraciones altas de oxígeno disuelto, una característica importante de esta masa, es que, en su límite inferior se encuentra una importante variación de la haloclina de hasta 0,5 unidades de salinidad (Figura 9A). La segunda masa de agua encontrada en el Caribe colombiano, es la ASS, se encuentra generalmente a partir de la parte inferior de la termoclina, entre los 50 y 250 m de profundidad, con temperaturas alrededor de los 22ºC y salinidades altas (37 UPS), su concentración de oxígeno disuelto es baja con respecto a la ASC (Figura 9B). La tercera masa de agua registrada, fue ACAN, encontrándose entre los 400 y 900 m, principalmente, esta es una de las masas de agua más frecuentes y distinguibles de la columna de agua intermedia, se caracteriza por tener baja temperatura, alta salinidad y bajas concentraciones de oxígeno disuelto (Figura 9C). La última masa de agua detectada en este estudio fue AIS, encontrándose a partir de los 700 m. de profundidad, se considera una masa de agua profunda y se caracteriza por presentar los menores valores de temperatura (alrededor de 3,5ºC), oxígeno disuelto (3 mg/l) y valores medios de salinidad con respecto a las otras 26 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano masas de agua descritas en la ecorregión CAO, esta masa de agua al parecer comparte algunas características con la masa de agua ACAN, en su límite superior, haciendo que en algunos momentos su separación sea difusa (Figura 9D).

 Composición vertical de las masas de agua La composición y proporción de las masas de agua, cambia conforme aumenta la profundidad, contribuyendo a la heterogeneidad de la columna de agua, estas proporciones no son estáticas y varían entre zonas del Caribe colombiano (Figura 9). Las características de las masas de agua en la sección longitudinal noreste son dinámicas y heterogéneas, mientras que en las secciones longitudinales suroeste y centro se presentan aguas con una composición vertical de las masas de agua homogéneas, a continuación se describe en detalle este comportamiento.

Agua Superficial del Caribe (ASC): En la sección longitudinal noreste, esta masa de agua fue heterogénea, presentándose de manera variable tanto en extensión vertical como en horizontal, esta masa se encontró alrededor de los 50 m donde alcanzo el 100% de contribución, pero en algunas secciones de la zona noreste cerca del meridiano 73ºW estuvo ausente totalmente, mientras que en el meridiano 72,5ºW al alcanzó casi los 200 m de profundidad (Figura 9A). Sin embargo, esta característica no se repitió en las zonas suroeste y centro, donde fue más homogénea. La ASC se diluyó rápidamente después de los 50 m a lo largo de toda la ecorregíon, y se localizó siempre en la sección más superficial de la columna de agua.

Agua Subsuperficial Subtropical (ASS): Al diluirse la ASC, se mezcla con la ASS, la cual incrementa su presencia después de los 60 m hasta aproximadamente los 250 m, esta masa de agua alcanzó el 100% de contribución alrededor de los 160 m, en las secciones longitudinales suroeste y centro se comportó estable y homogénea, sin embargo, en la sección noreste presentó una importante interacción con la ASC, donde se mezcló y ascendió llegando a superficie (Figura 9B), después de la isobata de los 250 m, la ASS se diluyó, disminuyendo su porcentaje de contribución a casi 10%, mezclándose con la ACAN.

Agua Central del Atlántico Norte (ACAN): esta masa de agua se extiende a partir de los 260 m, logrando el 100 % de contribución, alrededor de los 350 m; la sección longitudinal noreste sigue siendo heterogénea y dinámica, presentando movimientos de masas de agua, zonas de mezcla y la presencia de posibles giros, mientras que las secciones suroeste y centro las masas de agua, presentan una contribución más estratificada y Resultados 27 homogénea (Figura 9C), después de los 700 m esta masa de agua empezó a diluirse llegando a una contribución del 40% y que va disminuyendo conforme incrementa la profundidad, donde inició un poceso de mezcla con la AIS.

Agua Intermedia Subantártica (AIS): esta masa de agua aumenta su contribución a partir de los 600 m y se extiende más allá de los 1000 m. En la sección longitudinal noreste, alrededor de los 700 m, se encontró un núcleo de agua compuesto en un 90% por AIS y en un 10% por ACAN, si bien no se pudo evidenciar la profundidad donde se da el nucleo de esta masa, su presencia fue marcada en la sección centro donde alcanzó contribuciones cercanas al 90% (Figura 9D).

Figura 9. Porcentaje de contribución vertical de las cuatro masas de agua (A) Agua superficial del Caribe (ASC), (B) Agua Subsuperficial Subtropical (ASS), (C) Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y (D) Agua Intermedia Subantártica (AIS) registradas en la ecorregión CAO entre los meridianos 77,0ºW a 71,9ºW.

3.1.3 Patrones de asociación oceanográfica de la ecorregión CAO.

. Análisis de componentes principales de las asociaciones verticales 28 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Por medio del análisis de componentes principales (PCA) (Figura 10) realizado a los datos oceanográficos, se determinó que los PC 1 y 2 explican el 72,9% y el 22,7% respectivamente, del total de la variación vertical de los datos en la columna de agua. El oxígeno disuelto fue asociado al PC 1, mientras que la salinidad y la temperatura se relacionaron con el PC 2, todos relacionados positivamente. Las estaciones se agruparon siguiendo un patrón vertical, siendo dispersos los rangos de profundidad 0 – 60 m y 70 - 140 m, evidenciando que las datos oceanográficos tienen mayor variabilidad en las capas superficiales, mientras que, en el rango de profundidad 170 - 340 m y el rango 540 – 1000 m, tuvieron una menor dispersión, pero se separaron entre sí. La variable oxígeno disuelto, aportó en mayor medida a la formación de estas agrupaciones verticales, siendo más relevante en los rangos de profundidad 0 -60 m y 540 - 1000; las variables temperatura y salinidad se correlacionaron positivamente y fueron más relevantes en los rangos de profundidad superficiales.

Figura 10. Análisis de componentes principales (PCA) de las variables oceanográficas Temperatura, Salinidad y Oxígeno disuelto entre los rangos de profundidad evaluados 0 - 60 m (R1), 70 – 140 m (R2), 170 – 340 m (R3), 540 – 1000 m (R4).

Por medio de un análisis de clasificación Cluster, tomando como medida de asociación la distancia Euclidiana (Anexo A), se pudo confirmar la agrupación estratificada que se presentó en el PCA de las variables oceanográficas, al formarse cuatro grupos con una distancia Euclidiana de 1,5. Mediante una prueba de similaridad ANOSIM se logró Resultados 29 determinar que existen diferencias significativas entre las variables oceanográficas en cada rango de profundidad (R= 0,853, P<0,05).

. Análisis de componentes principales de las asociaciones horizontales

Por medio del Análisis de Componentes Principales (PCA), realizado a los datos oceanográficos para el ambiente horizontal, se encontró que el PC 1, explicó el 53,5 % de la variación horizontal de los datos oceanográficos en la columna de agua, mientras que el PC 2, el 28,5 %, lo que en conjunto representa el 81,5 % de la variabilidad. El oxígeno disuelto fue asociado al PC 1, mientras que la temperatura y la salinidad se relacionaron con el PC 2. Con este análisis, se evidenciaron dos agrupaciones: la primera asociación (A1) corresponde a tres estaciones ubicadas en la zona noreste del Caribe colombiano (599, 600, 601) y la segunda asociación (A2), compuesta por las restantes estaciones, ubicadas en la zona centro y suroeste de la ecorregión CAO (suroeste-centro). La variable oxígeno disuelto aportó de manera positiva a la formación de estas agrupaciones (¡Error!

No se encuentra el origen de la referencia.).

Figura 11. Análisis de componentes principales de las variables oceanográficas temperatura, Salinidad y oxígeno disuelto teniendo en cuenta los promedios entre 0 - 200 m. las asociaciones A1 y A2 corresponden a las agrupaciones formadas por el Cluster basado en distancia Euclidiana.

Utilizando el análisis Cluster, tomando como medida de asociación la distancia Euclidiana, para el análisis horizontal (Anexo B) se confirmaron las agrupaciones formadas en el PCA. Al contrastar esas agrupaciones con la prueba de similaridad ANOSIM se determinó que existen diferencias significativas entre las asociaciones conformadas (R= 0,666, P<0,05). 30 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

3.2 Diversidad de especies

3.2.1 Composición y diversidad taxonómica de especies

Se evaluaron un total de 35 estaciones y se analizaron 140 muestras en los cuatro rangos de profundidad propuestos (0 - 60, 70 - 140, 170 - 340 y 540 - 1000 m), se identificaron un total de 133 especies de copépodos epipelágicos y mesopelágicos, las especies pertenecen a cuatro órdenes, 36 familias y 70 géneros, el inventario taxonómico se encuentra detallado en el Anexo C. Los órdenes que aportaron los mayores valores de riqueza fueron Calanoida (89 especies) y Cyclopoida (31 especies) sumando un 90,2% de representatividad, seguido por Harpacticoida (12 especies) y Mormonilloida, con solo la especie Mormonilla phasma (Figura 12A). Las familias con mayor riqueza fueron Aetideidae (15 especies – 11,2%), Paracalanidae (10 especies – 7,5%), Sapphirinidae (10 especies – 7,5%), Augaptilidae (7 especies – 5,3%) y Candaciidae (6 especies – 4,5%) estas cinco familias sumaron el 36% del la riqueza total encontrada en el estudio (Figura 12B).

Figura 12. Riqueza general de (A) órdenes y (B) familias encontradas en la ecorregión CAO.

. Distribución horizontal del ensamblaje

Las estaciones ubicadas al suroeste del Caribe colombiano, presentaron mayores riquezas, con valores promedio que oscilan entre 35 ± 0,86 y 40 ± 2,7 especies, mientras que los valores más bajos de riqueza promedio se encontraron en la zona centro de la ecorregión CAO con rangos entre 25 ± 1,6 y 28 ± 4,5 especies.

Las especies más frecuentes encontradas en todo en el ambiente oceánico del Caribe colombiano fueron los copépodos calanoideos Calocalanus pavo, Candacia varicans, Resultados 31

Clausocalanus furcatus, Euchaeta marina, Lucicutia flavicornis, Pleuromamma abdominalis, Rhincalanus cornutus y Undinula vulgaris; los copépodos ciclopoideos Corycaeus speciosus, Farranula gracilis, Lubbockia squillimana, Oithona setigera, Oncaea venusta y el copépodo harpacticoideo Macrosetella gracilis (Figura 13).

Figura 13. Algunas de las especies más frecuentes en la ecorregión CAO pertenecientes a los ordenes (A) Calanoida, Pleuromamma abdominalis; (B) Cyclopoida, Lubbockia squillimana y (C) Harpacticoida, Macrosetella gracilis.

. Distribución vertical del ensamblaje

La riqueza de especies incrementa a medida que aumenta la profundidad, pasando de un total de 100 especies identificadas en el rango entre los 0 - 60 m, hasta 115 especies en el rango 540 - 1000 m (Figura 14 y Tabla 3). Las estaciones ubicadas al suroeste del Caribe colombiano, presentan las mayores riquezas con valores que oscilan entre 30 y 48 especies.

Figura 14. Riqueza de especies en la ecorregión CAO, entre cada uno de los rangos de profundidad analizados. 32 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

El orden que aportó los mayores valores de riqueza en los cuatro rangos de profundidad fue Calanoida, con un incremento en el número de especies conforme aumenta la profundidad (0 – 60 m: 62 especies, 540 – 1000 m: 78 especies); los ordenes Cyclopoida y Harpacticoida presentaron valores de riqueza estables en los rangos estudiados, con valores promedio de 26 ± 1 y 9 ± 1 especies; respectivamente, el orden Mormollinida presentó solo una especie frecuente en todos los rangos de profundidad (Mormonilla phasma) (Tabla 3).

Tabla 3. Riqueza de órdenes en la ecorregión CAO entre los cuatro rangos de profundidad analizados.

Rango de profundidad Calanoida Cyclopoida Harpacticoida Mormonilloida Total (m) 0 – 60 62 27 10 1 100 70 – 140 65 27 8 1 101 170 – 340 68 26 9 1 104 540 – 1000 78 25 11 1 115

Las familias con mayor riqueza en los cuatro rangos de profundidad, fueron Paracalanidae, Sapphirinidae, Corycaeidae, Oncaeidae Augaptilidae y Candaciidae, presentaron un numero de especies casi constante con valores entre 4 y 10 especies (Figura 15A-C), a excepción de la familia Aetideidae, la cual presentó un incremento en en su riqueza, encontrando 4 especies en el rango de profundidad 0 – 60 m y 15 especies en el rango de profundidad 540 – 1000 m (Figura 15D). Resultados 33

Figura 15. Riqueza de familias en la ecorregión CAO presentes en cada uno de los rangos de profundidad (A) 0 – 60 m, (B) 70 - 140 m, (C) 170 – 340 m y (D) 540 – 1000 m.

Las especies más frecuentes en el rango de profundidad (0 - 60 m), fueron los copépodos calanoideos Calocalanus pavo y Clausocalanus furcatus, el copépodo ciclopoideo Oithona setigera y el harpacticoideo Macrosetella gracilis (Figura 16A). En el segundo rango de profundidad (70 – 140 m) las especies más frecuentes encontradas en todas las estaciones fueron los copépodos calanoideos Undinula vulgaris, Clausocalanus furcatus y Euchaeta marina y los copépodos ciclopoideos Corycaeus speciosus, Farranula gracilis y Oithona setigera (Figura 16B). En el tercer rango de profundidad (170 – 340 m) los más frecuentes, en 34 de las 35 estaciones, fueron los copépodos Calanoideos Clausocalanus furcatus, Pleuromamma abdominalis y Calocalanus pavo, los copépodos ciclopoideos Farranula gracilis y Oithona setigera y el copépodo harpacticoideo Macrosetella gracilis (Figura 16C). En el ultimo rango de profundidad (540 – 1000 m) las especies más frecuentes, en 33 de las 35 estaciones, fueron los copépodos calanoideos Clausocalanus furcatus, Lucicutia 34 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano flavicornis y Rhincalanus cornutus y el copépodo harpacticoideo Macrosetella gracilis (Figura 16D).

Figura 16. Algunas de las especies más frecuentes en la ecorregión CAO: (A) Rango de profundidad 0 – 60 m, Oithona setigera; (B) Rango de profundidad 70 – 140 m, Undinula vulgaris; (C) Rango de profundidad 170 – 340 m, Farranula gracilis y (D) Rango de profundidad 540 – 1000 m, Rhincalanus cornutus.

La variación de la diversidad taxonómica a lo largo de la ecorregión CAO, fue modelada con base en el listado taxonómico de especies de copépodos registrados para el Caribe colombiano, determinando que el indice de distinción taxonómica (Delta+) tiene una media esperada de 68, y la variación de la distinción taxonómica (Lamba+) esperada un valor de 149. De manera general, tanto en Delta+, como en Lamba+, los rangos de profundidad analizados se localizaron dentro de los contornos probabilisticos de la distribución esperada, salvo por cinco muestras en el Delta+ y dos del Lamba+ que estuvieron por encima de los contornos probabilisticos (Figura 17).

Los valores de Delta+ fueron superiores a la media esperada (68), presentando diferencias significativas (P ≤ 0,05) solamente en cinco muestras ubicadas en la zona suroeste con valores Delta+ que oscilaron entre 72 y 70,5, entre los rangos de profundidad 170 – 340 m Resultados 35 y 540 – 1000; solo dos muestras, colectadas en el centro del la ecorregión CAO, entre los rangos 170 – 340 m y 540 – 1000 m, estuvieron por debajo de la media esperada (Figura 17A). Por lo tanto, como los valores medios del índice de distinción taxonómica (Delta+) se encontraron dentro de los límites de confianza del 95%, el ensamblaje de copépodos contiene el nivel esperado de diversidad de especies para la ecorregión CAO.

Los valores más altos del Delta+, que se ven en la Figura 17A, no corresponden necesariamente a un mayor número de especies; los ensamblajes que habitan a profundidades comprendidas entre 170-340 y 540-1000 m, representan una diversidad taxonómica mayor de la que se esperaría, como lo indica la ubicación de algunos puntos por encima del límite superior de confianza.

Para Lambda+, los valores entre rangos de profundidad estuvieron muy cerca de la media esperada (149), por lo tanto, no se presentan diferencias significativas considerables (P>0,05) (Figura 17B). Sin embargo, dos muestras ubicadas en el centro de la ecorregión CAO, entre el rango de profundidad 170 - 340 m, se ubicaron por fuera de la distribución esperada del contorno probabilistico superior, con valores de variación altos (190 y 185) siendo diferentes significativamente a la media esperada (P ≤ 0,05).

Figura 17. Diagrama de Funnel del (A) índice de distinción taxonómica promedio (Delta+) y (B) la variación de la distinción taxonómica (Lambda+). Los puntos señalan los valores de riqueza de especies taxonómicas encontradas en las aguas oceánicas del Caribe colombiano entre los rangos de profundidad estudiados. Línea continua: Intervalos de confianza al 95%, línea discontinua: media esperada. 36 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Los índices de diversidad del ensamblaje de copépodos se analizaron de manera integral entre los cuatro rangos de profundidad, se determinó que la diversidad de Shanon-Weaver (H’), presentó valores promedio que oscilaron entre 2,93 ± 0,033 y 2,56 ± 0,04 bits/ind, en los rangos 0 – 60 m y 170 – 340 m, respectivamente. La estación que presentó el menor valor de diversidad H’ fue la 559 ubicada en la zona centro, en el área de influencia de la pluma del río Magdalena, con un valor de 1,5 bits/ind. Mientras que, la estación 363 ubicada al noreste presentó los valores de diversidad más altos con 3,32 bits/ind.

La homogeneidad de Pielou osciló en promedio entre 0,77 ± 0,01 y 0,83 ± 0,01, en los rangos 0 – 60 m 170 - 340 m, respectivamente. En la zona central de la ecorregión CAO se presentó la menor homogeneidad en la estación 559 con 0,60 y la mayor homogeneidad en la estación 564, con un valor de 0,91. Ambas estaciones se encuentran en el área de influencia de la pluma del río Magdalena.

Finalmente, el índice de dominancia de Simpson (1-Lambda) tuvo un valor promedio entre 0,88 ± 0,01 y 0,92 ± 0,01, presentando su valor más alto en el rango de profundidad 170 – 340 m, en la estación 381 ubicada al suroeste; mientras que la menor dominancia se dio en la estación 559 ubicada en el rango de profundidad 0 – 60 m en la zona central (Figura 18). Cabe resaltar que los valores más altos de homogeneidad, diversidad y dominancia se dieron en el rango de profundidad 170 - 340 m, en su mayoría en la zona centro del CAO. Resultados 37

Figura 18. Diagramas de caja y bigotes de los Índices de diversidad del ensamblaje vertical de copépodos que habitan la ecorregión CAO; (A) Índice de diversidad Shannon-Weaver loge: H’; (B) Índice de homogeneidad de Pielou: J’; (C) Índice de dominancia de Simpson: 1-Lambda

3.2.2 Atributos ecológicos y caracteres morfológicos

Los rasgos funcionales de distribución vertical en la columna de agua, distribución de hábitat, gremio trófico y clasificación de tamaño, de los copépodos identificados en la ecorregión CAO, se tabularon y graficaron (Anexo D, Figura 19).

Distribución vertical en la columna de agua: De las 133 especies de copépodos identificados, un total de 21 especies (15,8%) tienen un amplio rango de distribución en los ecosistemas epipelágicos, mesopelágicos y batipelágicos. Mientras que 47 especies (35,3%) poseen una distribución exclusivamente epipelágica y mesopelágica; y 34 especies (25,6%) solo habitan el ecosistema epipelágico. Sólo tres especies encontradas (Bradycalanus typicus, Haloptilus longicirrus y Nullosetigera impar) habitan exclusivamente en el ecosistema batipelágico (Figura 19A).

Distribución de hábitat: 57 especies (42,8%) presentan una distribución exclusivamente oceánica, mientras que 35 especies (18,8%) habitan aguas tanto neríticas como 38 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano oceánicas, las 41 especies restantes (30,8%) tienen un amplio rango de distribución, presentando características que les permiten habitar desde aguas costeras o estuarinas hasta aguas neríticas u oceánicas. Se destaca la presencia en este estudio de tres especies pertenecientes a la familia Acartiidae (Acartia lilljeborgi, A. danae y A. tonsa), capaces de vivir en ambientes estuarinos, costeros y oceánicos (Figura 19B).

Gremio trófico: El ensamblaje de copépodos encontrado estuvo representado por cuatro gremios tróficos, 43 especies son carnívoras (32,3%) (p. ej., Bathycalanus richardi, Candacia catula, C. truncata; Haloptilus plumosus, Valdiviella brevicornis) que se alimentan de otros invertebrados de la columna de agua; el segundo gremio trófico está representado por especies herbívoras-omnívoras que poseen estructuras maxilares más desarrolladas (27,1%) (p. ej. Calocalanus minor, Centropages typicus, Clytemnestra gracilis, Ctenocalanus citer, Delibus nudus), seguidos por especies omnívoras (17,3%) (p. ej. Aegisthus mucronatus, Gaetanus brevicornis, Lubbockia aculeate, Saphirella tropica) y especies detritívoras (9,8%) (p.ej. Euchirella curticauda, Microsetella rosea, Nullosetigera impar, Triconia similis), finalmente el grupo de especies herbívoras exclusivas apenas alcanzó una representatividad del 8,3% (11 especies) (Figura 19C).

Clasificación de tamaño: La longitud total de las hembras osciló entre 0,31 y 15,5 mm, mientras que, los machos presentaron tamaños entre 0,3 y 12 mm, sin embargo, se integraron los valores de longitud tanto de machos como de hembras para hacer un análisis integral de la clasificación de tamaño, destacando que 45 especies (33,8%) se encuentran en el rango de longitud entre 1 y 2 mm (calanoideos 25 especies, cyclopoideos 10 especies y harpacticoideos 9 especies y mormoniloideos 1 especie), seguido por los copépodos con longitudes entre 2 y 3 mm con un total de 30 especies (22,5%) (23 calanoideos y 7 harpacticoideos); las especies de copépodos con logitudes entre 3 y 5 mm fueron 29 (21,8%) (calanoideos 24 especies, cyclopoideos 5 especies); 20 especies (15,03%) tienen una longitud menor a 1 mm (calanoideos 8 especies, cyclopoideos 9 especies y harpacticoideos 3 especies) y finalmente, los copépodos con tamaños superiores a 5 mm fueron apenas 9 especies pertenecientes a las familias Aetideidae (Gaetanus pileatus, Pseudochirella spectabilis y Valdiviella brevicornis), Eucalanidae (Eucalanus hyalinus), Megacalanidae (Bathycalanus richardi, Bradycalanus typicus y Megacalanus princeps), Scolecitrichidae (Lophothrix frontalis) y el copépodo ciclopoideo de la familia Sapphirinidae Copilia vítrea (Figura 19D). Resultados 39

Figura 19. Atributos ecológicos y caracteres morfológicos del ensamblaje de copépodos oceánicos del Caribe colombiano, basado en literatura de las especies encontradas. Porcentaje de especies por (A) Distribución vertical: Batipelágico (Bat), Epipelágico “Epi”, Mesopelágico “Meso”; (B) Distribución de hábitat: Costero “C”, Estuarino “E”, Nerítico “N”, Oceánico “O”; (C) Gremio trófico: Herbívoro “Herb”, Omnívoro “Omn”, Detrívoro “Detri”, Carnívoro “Carn”; Desconocido “Unknown” (D). Espectro de tamaño: milímetros (mm).

3.3 Estructura del ensamblaje de copépodos

3.3.1 Densidad horizontal del ensamblaje de copépodos

En toda la columna de agua, la densidad de individuos total osciló entre 1542 y 100 ind/m3, con un promedio de 616,6 ± 71,9 ind/m3, las estaciones con mayor densidad de individuos fueron 462, 360, 451 y 382, con 1541,8 ± 205,06 ind/m3, 1507,17 ± 230,05 ind/m3, 1468,3 ind/m3 ± 237,18 ind/m3 y 1334,05 ± 219,33 ind/m3, respectivamente, estas estaciones están ubicadas en las zonas centro y suroeste de la ecorregión CAO, mientras que las estaciones con menor densidad de individuos fueron la 564, 570 y 559 con valores promedio de 155,5 ± 20,94 ind/m3;101,7 ± 10,24 ind/m3 y 100 ± 14,6 ind/m3, respectivamente, estas estaciones se ubicaron cerca del área de influencia de la pluma del río Magdalena (Figura 20). 40 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 20. Mapa de la distribución de la densidad de individuos general del ensamblaje de copépodos en la ecorregión CAO.

En el análisis horizontal, se pudo determinar que el orden Calanoida fue el más representativo con un 63,1% del total de la densidad de individuos promedio, seguido por los ordenes Cyclopoida y Harpacticoida con un 33,3 y 2,8% respectivamente. El Orden Mormonilloida estuvo representado solo por la especie Mormonilla phasma, la cual tuvo una densidad de individuos promedio de 5,2 ± 1,1 ind/m3. Las cinco familias más abundantes fueron Clausocanalindae y Paracalanidae (orden Calanoida), Corycaeididae, Oithonidae y Oncaeidae (Orden Cyclopoida); la especie más abundante de todo el estudio fue Clausocalanus furcatus con un promedio de 111,4 ± 14,1 ind/m3 (Figura 21), seguida de Oithona setigera con 52,1 ± 14,1 ind/m3, Calocalanus pavo con 43,1 ± 7,8 ind/m3 y Farranula gracilis con 34,6 ± 5,5 ind/m3. Resultados 41

Figura 21. Copépodo calanoideo Clausocalanus furcatus, especie más abundante de la ecorregión CAO.

3.3.2 Densidad vertical del ensamblaje de copépodos

El ensamblaje de copépodos presentó una disminución considerable en el número de individuos por m3 a medida que aumentó la profundidad (Figura 22), la mayor densidad de individuos se encontró en el rango de 0 - 60 m con valores promedio de 340 ± 45,3 ind/m3 y la menor densidad de individuos se presentó en el rango de profundidad de 540 - 1000 m con valores promedio de 19,6 ± 2,7 ind/m3. 42 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 22. Mapa de la distribución de las densidades de individuos del ensamblaje de copépodos entre los diferentes rangos de profundidad en la ecorregión CAO. (A) 0 - 60 m, (B) 70 – 140 m, (C) 170 – 340 m, (D) 540 - 1000 m.

La especie mas abundante en los rangos de profundidad 0 - 60 m, 70 – 140m y 170 – 340 m, fue el copépodo calanoideo Clausocalanus furcatus, con valores que oscilaron en promedio entre 67,6 y 2 ind/m3, siendo solo superado en el rango 540 – 1000 m, por el copépodo mormonilloide Mormonilla phasma. Se destacan también los copépodos ciclopoideos Farranula gracilis, Oithona setigera y Oncaea venusta, los cuales fueron abundantes en todos los rangos de profundidad (Tabla 4; Figura 23). Si bien, se puede ver un descenso considerable en las abundancias generales de los copépodos epipelágicos y Resultados 43

mesopelágicos (Figura 22), la estructura del ensamblaje permanece muy estable siendo dominada por los copépodos calanoideos al menos hasta el rango de los 170 – 340 m de profundidad.

Tabla 4. Valores de densidad de individuos promedio de las especies abundantes entre rangos de profundidad. EE: error estándar, AR: Abundancia relativa. En verde se destacan los valores de densidad del ensamblaje (ind/m3) presentando a las especies más abundantes de cada rango de profundidad.

0-60 m 70-140 m 170-340 m 540- 1000 m Promedio AR Promedio AR Promedio AR Promedio AR Especie EE EE EE EE (ind/m3) (%) (ind/m3) (%) (ind/m3) (%) (ind/m3) (%) C. furcatus 67,6 13,6 19,9 29,1 6,8 15,8 13,0 4,8 17,7 1,75 0,3 9,0 C. pavo 31,5 8,2 9,3 8,7 1,6 4,7 2,4 0,8 3,3 0,43 0,1 2,2 F. gracilis 22,6 4,8 6,6 9,1 4,2 5,0 2,5 0,9 3,4 0,42 0,1 2,1 U .vulgaris 19,7 4,0 5,8 8,2 1,4 4,5 2,1 0,4 2,9 0,5 0,1 2,4 O. setigera 19,2 3,4 5,7 23,6 5.0 13,0 7,9 2,6 10,8 1,35 0,3 6,9 T. turbinata 18,1 9,3 5,3 14,7 11,5 8,0 1,0 0,2 1,4 0,37 0,4 1,9 O. venusta 17,3 3,6 5,1 9,5 1,7 5,2 3,8 1,2 5,2 0,9 0,2 4,6 S. subtenuis 3,7 1,3 1,1 3,9 1,8 2,0 2,8 1,2 3,8 1,6 0,4 8,3 M. phasma 0,87 0,5 0,3 0,6 0,2 0,4 1,6 0,4 2,2 2,0 0,4 10,2

Figura 23. Algunas de las especies de copépodos abundantes en (A) Rango de profundidad 0 – 60 m, Calocalanus pavo; (B) Rango de profundidad 70 – 140 m, Oncaea venusta; (C) Rango de profundidad 170 – 340 m, Subeucalanus subtenuis y (D) Rango de profundidad 540 – 1000 m, Mormonilla phasma. 44 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Se seleccionaron un total de 16 especies que aportaron más del 70% de densidad acumulada en cada uno de los rangos de profundidad, para calcular la profundidad media ponderada (PMP) (Figura 24). Estas especies, se encontraron en todos los rangos de profundidad, sin embargo, en las áreas del gráfico que no aparecen dentro del rango es porque no aportaron significativamente en la densidad acumulada en esas profundidades. Algunas especies como C. furcatus, C. pavo, F. gracilis, U. vulgaris, T. turbinada, A. flaccus y M.clausi tienen su PMP por encima de los 200 m de profundidad, mientras que otras especies como M. phasma, P. abdominalis, L. flavicornis R. cornuturs y C. rapax presentan su PMP por debajo de los 200 m de profundidad. La mayoría de las especies tienen preferencia por las aguas más superficiales y presentan una profundidad de densidad de individuos máxima aproximadamente a los 70 m; las especies P. abdominalis y C. rapax presentaron preferencia por aguas más profundas. Se vió también que la abundancia mínima se encuentra cerca de los 800 m de profundidad.

Figura 24. Profundidad media ponderada (PMP) de las 16 especies seleccionadas por aportar más del 70% de densidad de individuos acumulada en toda la columna de agua. La línea roja señala los 200 m de profundidad.

3.3.3 Análisis exploratorio multivariado

. Análisis horizontal Resultados 45

Mediante el análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS), se establecieron tres asociaciones denominadas A1, A2 y A3. El valor de estrés de 0,13 de la gráfica del nMDS, indica que la representación bidimensional del análisis es bastante precisa y útil para definir las similitudes entre las diferentes asociaciones (Figura 25A). Las tres asociaciones representadas, no forman un agrupamiento espacial estricto, que coincida con las zonas suroeste, centro y noreste; sin embargo, la prueba ANOSIM determinó que SÍ existen diferencias significativas entre estas tres asociaciones (R global: 0,84; p = 0,001), además también se presentaron diferencias en todas sus combinaciones (A1 - A2, R=1; p=0,001),(A3 – A2; R=0,718; p=0,001) y (A3 – A1; R=0,885; p=0,001).

La asociación A1, presentó una similitud cercana al 70%, este grupo estuvo compuesto por siete estaciones ubicadas en el área de influencia de la pluma del río Magdalena agrupadas por las características estructurales del ensamblaje que habita en esta zona, con valores de densidad de individuos que variaron entre 286,69 ind/m3 y 100,05 ind/m3. La asociación A2, estuvo conformada por cinco estaciones ubicadas al noreste del Caribe colombiano, específicamente, sobre el Paso de Aruba, con valores de densidad de individuos que variaron entre 861,98 ind/m3 y 214,62 ind/m3. La asociación A3, se conformó por las 22 estaciones restantes distribuidas a lo largo del Caribe colombiano, en la zona suroeste y centro, con valores de densidad de individuos que variaron entre 1541,83 ind/m3 y 330,51 ind/m3. Solo la estación 425, ubicada frente al departamento de Bolívar, se aisló de las tres asociaciones conformadas debido a valores bajos en la densidad de copépodos encontrados, esta estación no se tuvo en cuenta en las figuras para evitar sesgos en los agrupamientos.

La contribución de las especies que aportaron en mayor medida a la diferenciación de las asociaciones, se calculó con el análisis de similaridad SIMPER. La comparación entre A3 y A1, presenta una disimilaridad del 44,09%, los copépodos que más contribuyeron a esta diferenciación fueron Agetus flaccus (3,4%), Clausocalanus furcatus (2,5%) y Farranula gracilis (2,5%). La comparación entre A3 y A2 presenta una disimilaridad de 41,21%, esta diferenciación está dada por los copépodos Calocalanus minor (3,7%), Agetus flaccus (3,7%) y Subeucalanus subtenuis (2,7%), finalmente la comparación entre A1 y A2 con una disimilaridad del 44,69%, fue dada en mayor porcentaje por las especies Calocalanus minor (4,7%), Undinula vulgaris (3,3%) y Scolecithrix danae (3,1%) (Figura 25B). 46 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 25. (A) Agrupación bidimensional de las estaciones muestreadas en la ecorregión CAO a partir del análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS). Asociación 1 (A1), Asociación 2 (A2) y Asociación 3 (A3). (B) Análisis de clasificación SIMPER considerando únicamente las especies que contribuyeron con los mayores porcentajes a la disimilaridad encontrada entre asociaciones.

Las especies que caracterizan a cada una de las tres asociaciones formadas en el análisis nMDS, se determinaron mediante el análisis inverso de Kaandorp; La mayor cantidad de especies características (FR: 70 – 99%) se encontraron en la A3, con un total de 31 especies, mientras que la mayor cantidad de especies generalistas (FR: <70%) se encontraron en la A1, con un total de 66 especies. Esta información esta consignada detalladamente en el Anexo E. Se encontraron un total de 12 especies exclusivas para la A1 (Tabla 5), ubicada cerca al área de influencia de la pluma del río Magdalena, estas especies pertenecen a los ordenes Calanoida (siete especies), Cyclopoida (tres especies) y Harpacticoida (dos especies). Para la asociación 2 se encontraron cuatro especies de copépodos exclusivos (dos calanoideos y dos ciclopoideos) y para la asociación 3 se registraron un total de 29 especies exclusivas, en la Tabla 5 solo se representan 12 de estas especies.

Resultados 47

Tabla 5. Especies exclusivas obtenidas mediante el análisis inverso de Kaandorp encontradas en las asociaciones conformadas en el análisis nMDS

Asociación 1 Asociación 2 Asociación 3 Bestiolina mexicana Arietellus aculeatus Agetus flaccus Candacia truncata Euchirella rostrata Bathycalanus richardi Clytemnestra gracilis Onychocorycaeus giesbrechti Bradycalanus typicus Copilia quadrata Triconia similis Calocalanus contractus Delibus nudus Candacia bipinnata Farrania frígida Candacia bispinosa Lubbockia aculeata Centropages typicus Lucicutia magna Chiridius poppei Microsetella norvegica Conaea rapax Parvocalanus crassirostris Copilia vitrea Sapphirina sp. Euchaeta media Scolecithrix bradyi Euchirella pulchra

 Análisis integral de las asociaciones biológicas y las variables oceanográficas.

Las variables que explicaron mejor el ordenamiento horizontal del ensamblaje de copépodos, en las tres asociaciones realizadas por el nMDS, se basaron en el modelo lineal basado en distancia (DistLM), el cual señaló a la temperatura y el oxígeno disuelto, como los dos factores que explicaron el 25,9% de la contribución relativa de la variabilidad horizontal en las asociaciones biológicas (Tabla 6). El test marginal se consideró significativo (p < 0,05) y la ponderación de la credibilidad del modelo (criterio de información AICc) fue de 226,87, el cual determinó la mejor combinación de las variables ambientales predictivas que explican la mayor cantidad de la variación del ensamblaje de copépodos. El valor de R2 fue de 0,319; si bien no es muy alto, la variación restante puede ser explicada por otros factores adicionales que no fueron medidos en el modelo. El valor Pseudo-F, de la variable oxígeno disuelto (7,57) demuestra que esta viariable es la que presenta una estrecha relación entre la estructura horizontal del ensamblaje de copépodos, tal y como se visualiza en el Análisis de Redundancia Basado en la Distancia (dbRDA) (Figura 26), donde se observa un agrupamiento de 17 estaciones, que corresponden a los bloques de exploración COL 1, COL 2 y COL 3, cuya relación con el oxígeno las separa del resto de las estaciones y que corresponden espacialmente a la zona de influencia del rio Magdalena (Figura 11).

48 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Tabla 6. Modelo lineal (DistLM) incluyendo el test marginal y la mejor solución de las variables oceanográficas que explican las asociaciones biológicas. Suma de cuadrados de los datos multivariados completos (SS), probabilidad de una relación entre la variable oceanográfica y la variable biótica como predictor (Pseudo-F), ponderación de la credibilidad del modelo según el criterio de información Akaike (AICc), proporción de la variación explicada por el modelo (R2), suma de cuadrados residual (RSS).

Test Marginal Variable SS(trace) Pseudo-F Valor P % Explicado Temperatura (ºC) 1872,2 2,59 0,009 7,29 Salinidad (UPS) 2286 3,22 0,005 8,9 Oxígeno disuelto (mg/L) 4801,2 7,57 0,001 18,6 Mejor solución AICc R2 RSS Variables combinadas Predictores Oxígeno disuelto, 226,87 0,319 17511 3 Temperatura y Salinidad

Figura 26. Análisis de redundancia basada en distancia (dbRDA) del modelo DistLM para las asociaciones biológicas y las variables oceanográficas. Gráfica de burbujas para el oxígeno disuelto, variable que mejor explica las estructura del ensamblaje de copépodos. Asociación 1 (A1), Asociación 2 (A2) y Asociación 3 (A3).

. Análisis vertical.

Para determinar el grado de asociación entre los cuatro rangos de profundidad, se utilizó el análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS), comparando los rangos de 0 – 60 m, 70 - 140 m, 170 - 340 m y 540 – 1000 m. El valor de estrés de 0,17 de la gráfica del nMDS, señala que la representación bidimensional del análisis es bastante Resultados 49 precisa y útil para definir las similitudes entre las diferentes asociaciones (Figura 27A). No se presentaron asociaciones que coincidan con los rango de profundidad estudiados, esto se pudo confirmar mediante de la prueba ANOSIM determinando que NO existen diferencias significativas entre los rangos de profundidad evaluados (R global: 0,306; p=0,001), sin embargo, las estaciones se agruparon con una tendencia a permanecer distribuidas según su rango de profundidad como se observó en la Figura 27A, también se observó un grupo de 5 estaciones del rango de profundidad 540 – 1000 m que presentan una tendencia a alejase del grupo principal, estas estaciones se caracterizan por tener baja densidad de individuos.

Al comparar la contribución de las especies entre rangos de profundidad, se destaca que los mayores porcentajes de disimilaridad se presentan cuando se comparan los tres primeros rangos con el rango de 540 – 1000 m (R1 - R4: 66,26%; R2 - R4: 59,95%; R3 - R4: 55,06%) siendo las especies que más aportan a la diferenciación Clausocalanus furcatus en R1 - R4 con 3,65% y en R3 - R4 con 2,38% y Oithona setigera en R2 - R4 con 1,61% (Figura 27B).

Figura 27. (A) Agrupación bidimensional de los rangos de profundidad muestreados en la ecorregión CAO, apartir del análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS). Rangos de profundidad: R1: 0 - 60 m; R2: 70 – 140 m; R3: 170 – 340 m; R4: 540 – 1000 m. (B) Análisis de clasificación SIMPER considerando únicamente las especies que contribuyen con los mayores porcentajes a la disimilaridad encontrada entre los rangos.

Si bien no se presentan asociaciones claras que correspondan a los rangos de profundidad, se observó que tienden a organizarse conforme aumentaba la profundidad; con el análisis de Kaandorp, se buscó determinar cuales eran las especies generalistas, caracteriticas y exclusivas que pueden explicar esa tendencia. La mayor cantidad de 50 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano especies características (FR: 70 – 99%) se encontró en el rango de 0 – 60 m con un total de 29 especies y la mayor cantidad de especies generalistas (FR: <70%) se encontraron en los rangos 540 – 1000 m y 170 - 340 m, con un total de 102 y 97 especies respectivamente. Esta información esta detallada en el Anexo F. Respecto a las especies exclusivas se encontraron un total de cuatro especies de copépodos para el rango de profundidad 0 – 60 m, los cuales pertenecen a los ordenes Calanoida (una especie), Cyclopoida (dos especies) y Harpacticoida (una especie). Para el rango de profundidad 70 - 140 m se encontraron tres especies exclusivas igual que para el rango de 170 – 340 m, y finalmente para el rango de 540 -1000 m un total de 11 especies resultaron siendo exclusivas entre las que se encontraron Euchirella curticauda, Pseudochirella spectabilis y Valdiviella brevicornis entre otras (Tabla 7).

Tabla 7. Especies exclusivas en los rangos de profundidad estudiados, obtenidas mediante el análisis inverso de Kaandorp.

0 - 60 m 70 - 140 m 170 - 340 m 540 - 1000 m Centropages typicus Candacia truncata Nullosetigera helgae Arietellus aculeatus Lubbockia aculeata Copilia vitrea Paraheterorhabdus vipera Bradycalanus typicus Microsetella norvegica Nullosetigera impar Pontellopsis brevis Chiridius poppei Sapphirina ovatolanceolata Ctenocalanus citer Euchirella curticauda Euchirella rostrata Farrania frigida Gaetanus kruppii Lophothrix frontalis Pseudochirella spectabilis Valdiviella brevicornis

 Análisis integral biológico y oceanográfico de los rangos de profundidad.

Debido a que no exiten diferencias significativas entre la estructura del ensamblaje de copépodos y los rangos de profundidad de la ecorregión CAO, se realizó el análisis del Modelo Lineal Basado en Distancia (DistLM) y su correspondiente Análisis de Redundancia Basado en la Distancia (dbRDA), con los datos de toda la columna de agua entre los 0 - 1000 m, estos análisis arrojaron los mismos resultados que en el análisis horizontal: la combinación del oxígeno disuelto y la temperatura son las variables que mejor explican la variabilidad (27,7%) de la estructura del ensamblaje de copépodos (Tabla 8).

El test marginal se consideró significativo (p < 0,05) y la ponderación de la credibilidad del modelo (criterio de información AICc) fue de 994,79, el cual determinó la mejor Resultados 51 combinación de las variables ambientales predictivas que explican la mayor cantidad de la variación vertical del ensamblaje de copépodos. El valor de R2 fue de 0,251, si bien no es muy alto, la variación restante puede ser explicada por otros factores adicionales que no fueron medidos en el modelo. El valor Pseudo-F, de la variable temperatura (24,72) demuestra que esta viariable es la que presenta una estrecha relación entre la estructura vertical del ensamblaje de copépodos, tal y como se visualiza en el Análisis de Redundancia Basado en la Distancia (dbRDA) (Figura 28).

Tabla 8. Modelo lineal (DistLM) incluyendo el test marginal y la mejor solución de las variables oceanográficas que explican el ensamblaje vertical de copepodos. Suma de cuadrados de los datos multivariados completos (SS), probabilidad de una relación entre la variable oceanográfica y la variable biótica como predictor (Pseudo-F), ponderación de la credibilidad del modelo según el criterio de información Akaike (AICc), proporción de la variación explicada por el modelo (R2), suma de cuadrados residual (RSS).

Test Marginal Variable SS(trace) Pseudo-F Valor P % Explicado Temperatura (ºC) 32628 24,72 0,001 15,2 Salinidad (UPS) 21866 15,65 0,001 10,18 Oxígeno disuelto (mg/L) 26858 19,72 0,001 12.5 Mejor solución AICc R2 RSS Variables combinadas Predictores Temperatura, 994,79 0,251 1,6+5 3 Salinidad y Oxígeno disuelto

52 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Figura 28. Analisis de redundancia basada en distancia (dbRDA) del modelo DistLM, para los datos biológicos y las variables oceanográficas. Grafica de burbujas para la temperatura, variable que mejor explica las estructura del ensamblaje de copépodos en los rangos de profundidad: R1: 0 - 60 m; R2: 70 – 140 m; R3: 170 – 340 m; R4: 540 – 1000 m.

4. Discusión

4.1 Variables oceanográficas y masas de agua de la ecorregión CAO

Las aguas oceánicas de la ecorregión CAO son estratificadas, con una capa de mezcla, termoclina, oxiclina y haloclina bien definidas, especialmente en los primeros 200 m de la columna de agua, que son, por lo general, aguas más cálidas y menos densas; mientras que, las capas profundas entre los 300 y 1000 m suelen aguas mas estables, saladas, frías y densas; esto concuerda con las características oceanográficas típicas de aguas tropicales durante periodos climáticos con influencia de la ZCIT (Gordon, 1967; Andrade y Barton, 2000; Andrade y Barton, 2005; Ortiz, 2007; Stewart, 2008; Bastidas-Salamanca et al., 2017). Los diagramas T-S y las Masas de agua que se encontraron, también son típicas como se ha registrado por Andrade y Barton (2000), Hernández-Guerra y Joyce (2000), Gutiérrez-Salcedo (2011), Andrade (2015), Bastidas-Salamanca y Ricaute-Villota (2017) y Correa-Ramírez et al., (2020); se caracterizan por permanecer relativamente constantes durante el año, ampliándose o estrechándose verticalmente, pero manteniendo una estructura definida, esto indica que la región es homogénea, estable y no presenta importantes accidentes geomorfológicos que las modifiquen (Stewart, 2008; Andrade, 2009; Oliveira Dias, et al., 2010),

La masa de Agua Superficial del Caribe (ASC), fue identificada en este estudio, sin embargo, fue poco frecuente en algunas de las estaciones muestreadas en la zona noreste, bien sea por que fue muy superficial o porque su amplitud fue estrecha. Este resultado concuerda con lo registrado en otros estudios en la cuenca, describiendo el mismo patrón en la zona noreste indicando que esta condición puede ser debida a procesos de interacción océano-atmosfera como precipitación y temperatura superficial o a procesos de mesoescala como remolinos ciclónicos o eddies (Reid et al., 1978; Longhurst, 1985 a), procesos de mezcla y variabilidad termohalina por encima de la

54 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano termoclina que es donde generalmente se detecta esta masa de agua (Pinel-Alloul, 1995, Molares et al., 2004, INVEMAR-MCS, 2013).

Nuestros resultados señalan que el núcleo de la ASS se encontró alrededor de los 200 m y se mantuvo estable entre las zonas muestreadas, esto es debido a que esta masa de agua se forma en medio del Atlántico tropical, entre los 100 y 200 m, y se mantienen a esa profundidad a medida que recorren la cuenca donde adquiere todas las características termohalinas que la definen (Gordon, 1967), una termoclina marcada entre los 50 y 100 m y una picnoclina formando un máximo de salinidad subsuperficial entre 100 - 200 m de profundidad, que se extiende por todo el Caribe (Hernández-Guerra y Joyce, 2000), estas dos condiciones físicas de la columna de agua producen una barrera importante para muchas especies cuyas condiciones fisiológicas no permiten atravesar estos cambios bruscos de la columna, principalmente especies de menor tamaño y alta relación superficie volumen (Carpenter, 2002), sin embargo, mediante procesos de conectividad mecánica entre masas de agua con diferentes gradientes termohalinos, como los que se vieron en la zona centro y noroeste, posiblemente, se permita el paso de especies entre estos límites.

El sistema oceánico de la ecorregión CAO ha sido descrito como un sistema tropical de baja productividad biológica (oligotrófico) en comparación con otras regiones con afloramientos de latitud media con sistemas de corrientes de limite oriental como Humboldt, Benguela, California y Canarias, esto debido principalmente al bajo contenido de nutrientes del Agua Subsuperficial Subtropical (ASS) la cual es la principal fuente de aguas de afloramiento en la región (Corredor, 1979). La profundidad de la ASS, alejada de superficie, hace que, por lo general no estén sujetas a procesos biológicos importantes que podrían consumir o aumentar su contenido de nutrientes, como la fotosíntesis. Por lo tanto, las principales variaciones de la concentración de nutrientes de ASS, se deben casi exclusivamente a los procesos físicos de mezcla con las masas de agua adyacentes, con importantes efectos sobre las comunidades que las habitan debido al enriquecimiento de sus aguas; algunas estimaciones sugieren que, los turbulentos procesos de mezcla transportan a la superficie alrededor del 25% de los nutrientes ascendentes ((Corredor, 1979; McDougall y Ruddick, 1992; Hales, 2005).

Después de la ASS, se evidenció la presencia de una capa de mezcla extensa, con una amplitud de aproximadamente 600 m donde se registraron las masas de Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y el Agua Intermedia Subantártica (AIS), el núcleo de la ACAN se Discusión 55 registró alrededor de los 400 m, mientras que el núcleo de la AIS es más profundo y se encuentra alrededor de los 1000 m. Estos rangos de amplitud pueden variar estando entre los 200m a casi 1000 m dependiendo de la estructura termohalina de la columna de agua, como han sido documentadas en otras cuencas como las de México (Vidal et al, 1990, 1994) y Brasil (Jullion et al., 2010), e incluso para la cuenca Colombia estas masas se han registrado a profundidades inferiores (Urbano-Rosas, 1993; Giraldo, 1994; Gutiérrez- Salcedo, 2011; Andrade, 2015). Son las masas de agua mas extensas del Caribe colombiano, además son consideradas aguas jóvenes y pobres en comparación con las demás, por casi no tener incidencia de la luz solar (<1%), bajos niveles de oxígeno, bajas temperaturas y alta salinidad (Longhurst, 1985 a, b; Emery y Meincke, 1986; Emery, 2001; Bastidas-Salamanca et al., 2017).

4.2 Diversidad de especies

 Composición y diversidad taxonómica de especies

En la ecorregión CAO, se identificaron copépodos epipelágicos y mesopelágicos, pertenecientes a los órdenes Calanoida (89 especies), Cyclopoida (31 especies), Harpacticoida (12 especies) y Mormonilloida (una especie) (Gaviria et al., 2019; Bradford- Grieve et al., 1999; Boxshall y Hasley, 2004).

Para el orden Calanoida, se identificaron un total de 89 especies, de las cuales 63 ya han sido registradas previamente y 26 corresponden a nuevos registros; este orden tiene la mayor riqueza de especies en el Gran Caribe con 560 especies planctónicas (77,34 %) (Razouls et al., 2005-2020), de las cuales han sido registradas 158 especies para aguas neríticas y costeras colombianas (Gaviria et al., 2019), esto representa el 32,85% del total de especies registradas para aguas del Caribe, lo que indica la necesidad de continuar con los estudios taxonómicos en la región para este importante grupo. Las familias con mayor riqueza del orden Calanoida fueron: Aetideidae, Paracalanidae y Sapphirinidae, este resultado es similar a lo que se ha descrito en los ecosistemas epipelágicos y mesopelágicos tropicales (Michele y Foyo. 1976; Boxshall y Halsey, 2004; Lim et al, 2011; Becker et al., 2018); la gran riqueza de estas familias puede deberse a que tienen especies con comportamientos particulares como las migraciones verticales (diurnas y nocturnas) y tienen atributos ecológicos y morfológicos que les permiten desempeñar multiples funciones tróficas en los ecosistemas pelágicos, también pueden influir en su riqueza, las 56 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano variables oceanográficas de la columna de agua, que proporcionan condiciones estables y óptimas para que las especies y sus nichos ecológicos sean dominantes y exitosos (Boxshall y Halsey, 2004; Berasategui et al, 2005; Huggett et al., 2009; Matsuura et al., 2010; Lim et al., 2011; Hidalgo et al., 2012 y Razouls et al., 2005-2020). Algunas especies pertenecientes a estas familias han desarrollado modificaciones en sus apéndices bucales y natatorios que les permiten obtener alimento de múltiples fuentes en aguas oceánicas oligotróficas. Algunas especies carnívoras altamente especializadas, como Aetideus armatus, Valdiviella brevicornis, Euaugaptilus hecticus, Copilia mirabilis y Calocalanus pavo, tienen la capacidad de alternar sus patrones de alimentación según la disponibilidad de alimento, pasando de capturar activamente sus presas, a filtrarlo del agua (Boxshall y Halsey, 2004; Matsuura et al. 2010).

Para Orden Cyclopoida, se identificaron un total de 31 especies, de las cuales, 27 ya han sido previamente encontradas y cuatro corresponden a nuevos registros para el ambiente oceánico (Lubbockia aculeata, Saphirella tropica, Sapphirina scarlata y Triconia similis). En el Gran Caribe hay registradas un total de 105 especies (Razouls et al., 2005-2020) de las cuales 38 ya han sido identificadas para aguas colombianas (Gaviria et al., 2019),

Para los copépodos marinos del orden Harpacticoida, se identificaron un total de 12 especies que corresponden al 92,30% del total de la riqueza de especies conocida, de las cuales tres son nuevos registros (Aegisthus mucronatus, Clytemnestra gracilis y Oculosetella gracilis). Para el Gran Caribe, se han registrado un total de 178 especies entre bentónicas y planctónicas, de las cuales 33 especies han sido registradas para Colombia (Suárez-Morales et al., 2006), de estas, un total de 13 habitan exclusivamente el ambiente pelágico (Razouls et al., 2005-2020), sin embargo, para el Caribe colombiano se registran solo 9 especies planctónicas en aguas neríticas y costeras , lo que señala un importante trabajo taxonómico en este orden para las aguas colombianas y su importancia en el ensamblaje planctónico (Gaviria et al., 2019).

El orden Mormollinoidea, es un grupo que solo cuenta con 2 especies registradas para el Caribe colombiano (Gaviria et al., 2019; Razouls et al., 2005-2020), sin embargo, para la ecorregión CAO, solo se encontró la especie Mormonilla phasma.

Todas las especies identificadas en este estudio han sido previamente registradas en el mar Caribe o en cuencas oceánicas adyacentes (Venezuela, México) del Atlántico Norte Occidental (Owre y Foyo, 1964, 1967, 1972; Campos, 1980; Michele y Foyo, 1976; Discusión 57

Campos y Suárez-Morales, 1994; Suárez-Morales y Gasca, 1997, 1998) confirmando que ninguna de las 133 de copépodos registrados en este estudio es endémica o exclusiva para la ecorregión CAO (Razouls et al., 2005-2020).

Los índices de diversidad, homogeneidad y dominancia, están estrechamente relacionados, lo cual indica, una alta diversidad de especies, debido principalmente, a que las especies se encontraban distribuidas a lo largo de la columna de agua utilizando de manera homogénea los recursos disponibles, por lo tanto, su estructura y complejidad fue similar. Asi como ocurre, con otras comunidades de mesozooplancton, en el Pacífico subantártico (Pomerlaeau et al., 2015), en la plataforma sur del Brasil (Becker et al., 2018), en el Atlántico Sur, en la zona de confluencia entre el Brasil y las Maldivas (Berasategui et al., 2005) e incluso estudios sobre el borde de la plataforma continental del mar Caribe (Gutiérrez-Salcedo, 2011; Medellín-Mora et al., 2018).

El inventario taxonómico de copépodos marinos actual, describe la presencia de 214 especies confirmadas (Medellín-Mora y Navas, 2010; Gaviria et al., 2019). Con las 133 especies registradas en este estudio para la ecorregión CAO, el índice de distinción taxonómica (Delta+) mostró valores superiores comparados al promedio calculado del inventario de referencia previamente registrada por Gaviria et al. (2019). Esto se debe principalmente al gran número de especies no registradas (33 especies) y que se consideran nuevos registros para el Caribe. Los cuales incrementan considerablemente el conocimiento de este ensamblaje para la ecorregión (Anexo C), por lo tanto, se puede indicar con un grado de significancia del 95%, que la diversidad encontrada, es una buena representación de la reserva real de especies de copépodos para los ecosistemas epipelágicos y mesopelágicos del Caribe colombiano oceánico.

Este estudio permitió aumentar la diversidad de copépodos planctónicos marinos a 247 especies en el Caribe colombiano, esto representa un incremento del 15,42%, con base en el inventario taxonómico anterior y un 34,11% de los registros de especies conocidas para el Gran Caribe, el cual se estima en 724 especies (Razouls et al., 2005-2020) ubicándolo como una de las listas más completas y diversas del Gran Caribe. Se amplía también, la distribución a las aguas oceánicas colombianas de 50 especies anteriormente registradas, sólo en aguas costeras y neríticas; lo cual demuestra el importante esfuerzo que se ha hecho para conocer la biodiversidad, ecología y dinámica del ensamblaje de copépodos en la ecorregión CAO, ya que por primera vez se analizó el ensamblaje de 58 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano copépodos en aguas profundas (0 – 1000 m), y sobre todo, los aportes específicos en algunos órdenes que habitan exclusivamente ambientes mesopelágicos y batipelágicos que habían sido subestimados en estudios anteriores.

 Atributos ecológicos y caracteres morfológicos del ensamblaje de copépodos en la ecorregión CAO

Para el análisis de los rasgos funcionales, el gremio trófico se consideró como el atributo principal ya que se considera el más interconectado con la función de las especies en el ambiente pelágico (Barnett et al., 2007), y se relacionó con los otros tres rasgos funcionales estudiados (Distribución vertical, Distribución de hábitat y Clasificación de tamaño). En la ecorregión CAO se encontraron 43 especies depredadoras (carnívoros) de más de 3 mm y un comportamiento alimenticio principalmente de emboscada. Dentro de este grupo destacan especies, que son nuevos registros para la ecorregión CAO, los cuales, además, presentan una distribución epipelágica, mesopelágica y batipelágica y se encuentran en diferentes tipos de hábitat: Bathycalanus richardi, Haloptilus plumosus, Megacalanus princeps, Pseudochirella spectabilis, Sapphirina scarlata y Valdiviella brevicornis. Este grupo de especies se alimenta de los estadios juveniles de sus congéneres o de otras especies más pequeñas de géneros como Clausocalanus, Pseudocalanus, Oithona y Oncaea (Pomerleau et al, 2015; Benedetti, et al., 2018; Razouls et al., 2005-2020). Ademas, se sabe que compite por el alimento con las larvas de peces y otros estadios larvales del zooplancton, controlando la población de mesozooplancton (Björnberg, 1981; Parsons et al., 1984; Bailey y Houde, 1989; Bradford-Grieve et al., 1999; Boxshall y Hasley 2004; Pomerleau et al, 2015); es ecológicamente importante, ya que se encuentra entre los taxones numéricamente más abundantes y entre los principales productores mesozooplanctónicos en las aguas oceánicas (Kiorboe, 2011, Pomerleau et al, 2015).

El Caribe colombiano al ser un sistema oligotrófico, presenta baja productividad (Corredor, 1979) esto genera que la cantidad de alimento disponible para los copépodos herbívoros sea escaso en comparación con sistemas costeros (Dias et al., 2010). Es por esto, que el segundo gremio trófico importante, esta compuesto por especies facultativas que son omnívoras-herbívoras (36 especies), en su mayoría con tamaños que oscilan entre 1 y 2 mm, con especies principalmente cosmopolitas, se consideran oportunistas ya que consumen el recurso más disponible, habitan en ecosistemas epipelágicos y mesopelágicos, en hábitats asociados a aguas neríticas y con influencia continental como Discusión 59

Acartia (Odontacartia) lilljeborgi, Clausocalanus furcatus, Nannocalanus minor, Pseudodiaptomus acutus, Temora turbinata y Undinula vulgaris, entre otros (Björnberg, 1981, Bradford-Grieve et al., 1999; Boxshall y Hasley 2004). Este grupo de copépodos, idealmente se alimenta de microalgas, convirtiéndolos en enlaces vitales entre los productores primarios y los consumidores secundarios (Rosenfeld, 2002), a su vez dependen en cierta medida de los detritos, lo que contribuye al reciclado de la materia orgánica particulada, cadáveres y los depósitos que se acumulan en la columna de agua (Yamaguchi et al., 2002; Mackas, y Coyle, 2005; Kiorboe, 2011; Pomerleau et al, 2015; Benedetti et al., 2016). Cabe señalar, que la longitud del cuerpo puede considerarse un rasgo morfológico clave en el zooplancton que influye en la relación depredador-presa, el contenido de energía y las tasas metabólicas como el crecimiento y la fertilidad (Barnett et al., 2007; Hidalgo et al., 2012; Barton et al., 2013), sin embargo, estos análisis de relación predador-presa no se llevaron a cabo en este estudio y pueden brindar información adicional sobre los atributos ecológicos del ensamblaje de copépodos.

Particularmente, la especie Arietellus aculeatus es un nuevo registro para la ecorregión CAO, habita exclusivamente en aguas oceánicas, tiene una distribución mesopelágica y un tamaño que oscila entre 3 y 5 mm, sin embargo, se sabe muy poco sobre los hábitos tróficos de esta especie por lo que esta es la única especie que se describe como desconocida (Unknown) para la información de nivel trófico, que para este estudio fue capturada sólo entre 540 y 1000 m de profundidad (Björnberg, 1981, Bradford-Grieve et al., 1999, Boxshall y Hasley 2004, Razouls et al., 2005-2020).

La descripción de la diversidad taxonómica y rasgos funcionales, identificados en este estudio revela los primeros indicios de los vínculos entre las especies de copépodos pelágicos en términos de su función ecológica, en lugar de un enfoque basado simplemente en su abundancia y composición comúnmente descrita en los ensamblajes de especies. En el futuro, sugerimos que se apliquen medidas funcionales como las tasas de ingestión y producción, las proporciones de sexos, el transporte vertical de materia orgánica, índices bioquímicos y producción secundaria; también, medidas ambientales como la estructura de la columna de agua y la variabilidad del clima. Que juntos con análisis taxonómicos especificos, permitirán comprender la relación de los atributos morfológicos, su interacción y el posible efecto de las condiciones ambientales en la diversidad funcional dentro de la comunidad y cómo estas interacciones pueden influir en las funciones del ecosistema, a escalas regionales y temporales, del ensamblaje de copépodos en aguas 60 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano costeras y oceánicas. Este enfoque integrado entre la diversidad taxonómica y los rasgos funcionales, puede servir de modelo útil para predecir posibles cambios y vínculos tróficos en la función del ecosistema pelágico en un océano cambiante.

4.3 Estructura del ensamblaje de copépodos y su relación con los factores oceanográficos.

 Distribución horizontal del ensamblaje de copepodos

La estructura de la comunidad oceánica de copépodos presentó una sectorización espacial, pero no coincide de manera estricta con la sectorización (sur, centro, norte) descrita por otros autores para ambientes neriticos sobre la plataforma continental (Ávila de Tabares, 1971; Campos y Plata, 1990; Bernal y Zea, 1993; Bernal y Zea; 2000; Bernal et al., 2004; Franco-Herrera et al., 2006), por el contrario, responde a características fisicoquímicas y oceanográficas propias de la provincia oceánica costa afuera del Caribe colombiano, agrupando al ensamblaje en tres zonas:

La zona suroeste-centro: corresponde a la asociación A3 obtenida a partir del análisis nMDS, se denominó suroeste-centro debido a que ambas zonas comparten características oceanográficas y biológicas similares, como altas temperaturas, menores concentraciones de salinidad, masas de agua con una composición homogénea. y las mayores densidades de individuos (1541,8 ind/m3).

Biológicamente, esta zona presentó un total de 29 especies exclusivas, entre las que se encuentran 14 carnívoras (eg. Agetus flaccus y Bathycalanus richardi), cuatro detritívoras (eg. Bradycalanus typicus y Euchirella pulchra), seis herbívoras-omnivoras (eg.Centropages typicus y Chiridius poppei), tres omnívoras (Gaetanus brevispinus, Haloptilus oxycephalus y Paracalanus quasimodo) y dos exclusivamente herbívoras (Conaea rapax, y Subeucalanus crassus). La diversidad de habitos tróficos que presentaron estas especies exclusivas, pueden ser dadas por las características heterogeneas de la región, esto se ve reflejado en que casi la mitad de las especies exclusivas en la zona son carnívoras, esto posiblemente a la mayor variabilidad de alimento disponible en sus aguas calidas, convirtiendo a esta zona en un mosaico de diferentes microhábitats a escala espacial y temporal que pueden ser aprovechados por el ensamblaje de copépodos para seleccionar su alimento (Barnes y Hughes, 2000; Boxshall y Hasley, 2004; Webb et al., 2010; Sutton, 2013). Discusión 61

Esta zona es considerada una subcuenca de dilución, con aguas superficiales calidas, debido a tres factores, (1) la afluencia de agua dulce, proveniente de las precipitaciones y las descargas de los ríos Atrato, Sinú y Magdalena, y accidentes geográficos importantes como el Golfo del Darien y la Cienaga Grande de Santa Marta (Restrepo et al., 2006; Bernal, et al., 2006), (2) la persistencia de la circulación ciclónica de la contracorriente del Darién (también conocida como contracorriente de Panamá-Colombia) y (3) la orientación de la costa que brinda protección de los vientos (Restrepo et al, 2006; Bernal et al., 2006; Correa-Ramirez et al., 2020). Estos factores transportan y recirculan material suspendido, haciendo posible que los procesos de mezcla tengan mayor duración, las aguas tengan tiempos prolongados de residencia y una mayor concentración de nutrientes disponibles para sustentar la base de las redes tróficas, lo cual contribuye a incrementar la densidad de individuos del ensamblaje (Centurioni y Niiler, 2003; Medellín-Mora et al., 2018; Correa- Ramírez et al., 2020).

Estas aguas superficiales tambien se desplazan en sentido noroeste – este, cerca a la costa, llegando hasta La Guajira e incluso a las costas de Venezuela, en los meses de septiembre y noviembre (Gordon, 1967; Ruiz-Ochoa, 2011), posteriormente se unen a la Corriente del Caribe y circulan de nuevo hacia el oeste, produciendo procesos locales de circulación ciclónica, haciendo que la interacción entre estas dos corrientes, predominantemente superficiales y sus anomalías sean una importante fuente de conectividad física y biológica entre las aguas cálidas de las diferentes cuencas del mar Caribe (Coats, 1992, Fratantoni et al., 1995; Frantantoni, 2001; Rivera-Monroy et al., 2004; Ruiz-Ochoa, 2011; Bastidas-Salamanca et al, 2017).

La zona de influencia de la pluma del río Magdalena: corresponde a la asociación A1 obtenida a partir del análisis nMDS, presenta los valores más bajos de densidad de individuos (100,05 -106,4 ind/m3), conforme a lo encontrado por Medellín-Mora et al., (2018) (60,3 ind/m3) y Gutiérrez-Salcedo, (2011) (32,6 ind/m3) en aguas oceánicas. Los ensamblajes de copépodos típicamente oceánicos, tienen menos densidad de individuos en zonas costeras, con influencia de descargas de ríos, con aguas turbias y menos salinas (Hopcroft et al., 1998), sin embargo, en los bordes distales de estas plumas, donde la turbidez disminuye, se producen zonas de alta productividad asociada a un mayor enriquecimiento que favorece los afloramientos algales, y consecuentemente aumenta la abundancia de organismos zooplanctónicos (DeMaster et al. 1996; Hopcroft et al., 1998; Salisbury et al. 2001; Rivera-Monroy et al., 2004). La formación de estas zonas de 62 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano productividad son importantes, si se considera que la descarga media del río Magdalena puede alcanzar los 228 km3/año (Restrepo y Kjerfve, 2000), y su pluma puede llegar hasta el centro de la cuenca del Caribe (Andrade y Thomas, 1988; Rivera-Monroy et al., 2004; Bastidas-Salamanca et al., 2017), e incluso hasta los bancos costa afuera de Jamaica (Andrade, 2015).

Biológicamente, esta zona tuvo un total de 12 especies exclusivas, entre las que se encuentran tres carnívoras (eg. Candacia truncata y Copilia quadrata), tres detritívoras (eg. Farrania frígida y Microsetella norvegica), cuatro herbívoras-omnivoras (eg. Lucicutia magna y Parvocalanus crassirostris), una omnívora (Lubbockia aculeata) y una exclusivamente herbívora (Bestiolina mexicana). Todas habitan ambientes epipelágicos, y cuatro de las especies exclusivas se consideran especies típicas para ambientes neríticos y costeros, asociadas al margen continental y a zonas con descargas de aguas continentales (Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020)

La zona noreste: Corresponde a la asociación A2 obtenida a partir del análisis nMDS, presenta densidades de individuos entre 861,98 ind/m3 y 214,62 ind/m3. Se encontraron cuatro especies exclusivas (Arietellus aculeatus, Euchirella rostrata, Onychocorycaeus giesbrechti y Triconia similis) todas habitantes típicas de ambientes mesopelágicos y batipelágicos, exclusivamente oceánicas y con características detritívoras y carnívoras (Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020). Son pocas las especies exclusivas halladas en la zona noreste, en comparación con las otras dos zonas, esto puede ser efecto de la condiciones de circulación y corrientes, estos procesos pueden tener un efecto directo sobre el ensamblaje de copépodos, disminuyendo la densidad de individuos y reduciendo la riqueza de especies en las capas superficiales, desplanzandolos en dirección este-oeste, por la circulación dominante, debido a que esta comunidad vive a merced de las corrientes para su desplazamiento (Michele y Foyo, 1976; Folt y Burns, 1999; Huskin et al., 2001; Longhurst, 2007; Paramo et al. 2011; Medellín-Mora et al., 2018).

Oceanográficamente presenta, entre los 0 y 200 m, una alta variabilidad de los perfiles y secciones de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto, con masas de agua dinámicas y heterogéneas, que concuerdan con estructuras posiblemente asociadas a remolinos (superficiales o intratermoclina), movimientos de masas de agua y procesos de mezcla bien definidos por la fuerte interacción océano atmosfera, que ocurren a la entrada de la cuenca Colombia en el Paso de Aruba (Kinder et al., 1985; Andrade y Barton, 2000, 2005; Discusión 63

Ruiz-Ochoa, 2011). La corriente superficial del Caribe pasa casi en un 70% a través del Cinturón de las Antillas, con dirección oeste y en su paso produce y transporta remolinos de mesoescala de tamaños que van desde los 100 hasta casi los 500 km de ancho, con una velocidad de desplazamiento de entre 5 y 30 cm/s, a profundidades entre 40 y 600 m y que en muchas ocasiones pueden ser influenciados por la topografía o geomorfología de los sistemas a su paso (Kinder et al., 1985; Nystuen y Andrade, 1993; Fratantoni et al., 1995; Andrade y Barton, 2000; Díaz, 2014; Hughes et al., 2016; Correa-Ramírez et al., 2020). Los remolinos de mesoescala juegan un papel importante en el transporte de aguas costeras hacia el océano (Andrade et al., 2014) favoreciendo el transporte horizontal y vertical de nutrientes conocido como bombeo por remolinos ciclónicos que dan lugar a eventos de surgencia, de la masa de Agua Subsuperficial Subtropical. Con los resultados obtenidos para la zona noreste, entre los 100 y 400 m, se puede sugerir que se encontraron condiciones favorables para que se dieran estos procesos de mezcla y posibles condiciones de afloramientos, con temperaturas bajas, salinidades altas, que corresponde a uno de los mecanismos asociados al aumento de la producción biológica en estas zonas oceánicas (Falkowski et al., 1991; Aristegui et al., 1997; McGillicuddy et al., 2007; Ruiz- Ochoa, 2011; Correa-Ramirez et al., 2020).

 Distribución vertical del ensamblaje de copepodos

La estructura vertical de la comunidad oceánica de copépodos no esta determinada por la distribución de las masas de agua, por lo tanto, no existe un gradiente vertical definido en el ensamblaje de copépodos que responda de manera directa a las masas de agua, ya que los rangos de profundidad se clasificaron principalmente por diferencias en la densidad de individuos, siendo este un posible gradiente mas claro de las características del ensamblaje de copépodos oceánicos. En aguas oligotróficas tropicales y subtropicales, la densidad del ensamblaje disminuye considerablemente, como ocurrió en este estudio, donde la densidad pasó de 340 ± 45,3 ind/m3 en el rango superficial, a 19,6 ± 2,7 ind/m3, en el rango más profundo; estos resultados concuerdan con los rangos reportados para el borde de la plataforma continental de Colombia, hasta los 200 m, entre 120,9 ± 22,7 ind/m3 y 19,9 ± 5,6 ind/m3 (Medellín-Mora y Martinez-Ramírez, 2010) y hasta los 600 m, entre 110,6 ind/m3 para las capas superficiales y 8,6 ind/m3 para las capas profundas (Gutiérrez- Salcedo, 2011); para el sureste de Brasil, las densidades de individuos variaron entre 555,4 ± 989,12 ind/m3 y 14,21 ± 24 98 ind/m3 (Dias et al. 2010) y entre 6417 ± 361,1 ind/m3 y 100 64 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

± 23,1 ind/m3 (Becker, 2014). El ensamblaje de copépodos de la ecorregion CAO, presentó un típico patrón de distribución vertical costa afuera, donde la disminución de la abundancia y el reemplazo de especies a medida que aumenta la profundidad, sugieren la transición entre aguas superficiales con actividad fotosintética a aguas profundas oligotróficas (Banse, 1964; Vinogradov, 1968; Dias et al. 2010; Oliveira Dias, et al., 2010). La baja densidad de individuos en aguas profundas en ecosistemas tropicales y subtropicales no es necesariamente el resultado de un uso ineficiente de los recursos por parte del ensamblaje de copépodos de las profundidades, sino más bien el resultado directo de una baja producción en la superficie y un flujo reducido de material orgánico desde las capas superficiales hacia las aguas profundas (Vinogradov 1968; Scotto di Carlo et al., 1984; Huys y Boxshall., 1991; Dias et al. 2010; Oliveira Dias, et al., 2010).

El análisis de la profundidad media ponderada (PMP) permitió determinar los núcleos de abundancia de las especies que influyeron de forma más importante en la similaridad entre los grupos formados, aquellas especies que presentan su PMP por encima de los 200 m de profundidad, que responden a las condiciones epipelágicas y la interacción océano atmosfera, son en su mayoría especies de habitos herbívoros y omnívoros (Razouls et al. 2005 - 2020), para estos copépodos su distribución vertical está relacionada con los regímenes fisiológicos del fitoplancton, presentando las mayores densidades en zonas donde se producen afloraciones fitoplanctónicas (Cummings, 1984); como es el caso de C. furcatus, C. pavo, F.gracilis, U. vulgaris , T. turbinata, A.flacus y M. clausi (Boltvoskoy, 1999; Suárez-Morales y Gasca, 2000; Boxshall y Hasley 2004). La especie dominante en este estudio, C. furcatus, tiene hábitos herbívoros, altas tasas reproductivas y habilidad para reunirse en parches a lo largo de la columna de agua, que le permiten ser altamente eficiente en la consecución de alimento en ambientes oceánicos, convirtiéndola en la especie abundante, no solo en superficie sino también en las aguas subsuperficiales (70 – 140 m) e intermedias (170 – 340 m), esta especie es dominante en regiones oligotróficas tropicales y subtropicales, y altamente frecuente en los ecosistemas epipelágico y mesopelágico, y menos frecuente entre los 500 y 1000 m, (Frost y Fleminger 1968; Fragopoulu et al., 2001; Oliveira Dias, et al., 2010).

Las especies que habitaron profundidades superiores a los 200 m se consideran en su mayoría especies carnívoras-detritivoras-onmivoras, de mayor tamaño y con habilidad para realizar largas migraciones, con preferencia por aguas más profundas y particularmente resistentes a condiciones de bajo oxígeno, como es el caso de las Discusión 65 especies P. abdominalis L. flavicornis y R. cornutus (Boltvoskoy, 1999; Suárez-Morales y Gasca, 2000; Boxshall y Hasley 2004). Las especies Mormonilla phasma y Conaea rapax presentan su PMP alrededor de los 700 m y su abundancia máxima alrededor de los 450 m, estas dos especies tienen las características para ser consideradas especies indicadoras de masas de agua profundas como ACAN y AIS, porque han sido descritas como poblaciones concentradas entre los 400 y 700 m, donde se puede encontrar entre el 85% - 90% de su población en el Atlántico Sudoccidental (Gutiérrez-Salcedo, 2011; Boltvoskoy, 1999; Boxshall y Hasley, 2004; Razouls et al., 2005-2020), estas especies de hábitos tróficos herbívoros-omnívoros, de tallas inferiores a 2 mm han desarrollado estructuras bucales especializadas, cuerpos delgados compactos y musculaturas complejas que les permiten hacer importantes migraciones verticales de al menos 300 m, se han adaptado por completo a las condiciones mesopelágicas y batipelágicas convirtiéndolas en especies exitosas en estos ambientes oligotróficos (Banse, 1964; Huys y Boxshall., 1991; Boxshall y Hasley, 2004; Oliveira Dias, et al., 2010),

Los copépodos Clausocalanus furcatus, Oncaea venusta, Temora stylifera y T. turbinata son especies que se consideran indicadoras de la corriente Norecuatorial y posiblemente de las masas de Agua Superficial del Caribe, debido a su amplio rango de distribución se encuentran en un gradiente latitudinal desde aguas neríticas hasta oceánicas desde el noreste (14ºN) hasta suroeste (9ºN), incluso se registran de manera frecuente y abundante en aguas abiertas del Océano Atlántico Sudoccidental(Björnberg, 1981; Becker, 2014; Oliveira Dias, et al., 2010; Razouls et al., 2005-2020). Su abundancia y frecuencia de aparición responden a las condiciones de los sistemas oceánicos, por lo que pueden ser indicadores de buenas condiciones en las capas superficiales (Michele y Foyo, 1976; López y Mesa, 1984; Dias et al. 2010; Oliveira Dias, et al., 2010; Becker et al., 2018), estas especies constituyen parte importante de la fauna local del ensamblaje de la ecorregión CAO.

Especies importantes que se encuentran de manera habitual en ecosistemas epipelágicos, también lo hicieron en ambientes mesopelágicos y batipelágicos; como se evidenció en la prueba SIMPER, siendo este el caso de C. furcatus, O. setigera y F. gracilis y viceversa, es decir especies profundas encontradas en las capas superficiales, como fue el caso de R. cornutus, P. abdominalis, M. phasma y C. rapax. Esto puede deberse a los mecanismos de migración vertical que intervienen en la competencia interespecifica, al ocupar diferentes posiciones en la columna de agua, esto quiere decir que, si las poblaciones 66 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano ocupan diferentes posiciones en la columna de agua, van a tener a disposición diferente tamaño y calidad de alimento, con lo que se reduce potencialmente la competencia interespecífica por el alimento y el espacio (Steele, 1976; Williams, 1985; Ambler y Miller, 1987; Oliveira Dias, et al., 2010). Otra explicación, puede ser debida a los patrones locales de circulación de mesoescala, permitiendo que estos procesos favorezcan la homogeneidad del ensamblaje local de copépodos en la región (Huys y Boxshall., 1991; Suárez-Morales y Gasca, 2000; Andersen et al., 2004).

Las especies características (frecuencia relativa 70-99%) juegan un rol importante en el ensamblaje de copépodos, ya que pueden llegar a convertirse en la base estructural de la comunidad, soportando la ausencia o desplazamiento de alguna especie, permitiendoles ocupar nichos disponibles y cumplir varias funciones en el ensamblaje, esto radica en que gran parte de la capacidad de recuperarse de las alteraciones del medio, provienen de la diversidad y riqueza de este grupo (Kaandorp, 1986; Alvarez-Silva et al., 2006), basado en los resultados del análisis de Kaandorp, los rangos de profundidad entre 0-60 m y 70-140 m presentan la mayor cantidad de especies características con 29 y 7 respectivamente, esto puede ser debido a que, en las capas superficiales hay mayor diversidad de especies y es ahí donde se concentra la mayor cantidad de alimento disponible (Scotto di Carlo, 1984), así mismo, son las capas superficiales las que presentan mayor variabilidad termohalina y una importante interacción océano atmosfera (Centurioni, y Niller, 2003; Bastidas-Salamanca et al., 2017) haciendo que las especies estén más adaptadas a los cambios locales que se presenten en su entorno. Mientras que los rangos de profundidad 170-340 m y 540-1000 m presentan pocas especies características (4 y 2 respectivamente), eso puede indicar que si bien son ambientes con menor diversidad de especies, las condiciones homogéneas y estables de los sistemas profundos, con baja variabilidad termohalina y ambientes con mucha menor actividad biológica que los de superficie, hacen que las especies estructurantes sean sustancialmente menores (Longhurst, 1985 a, b; Emery y Meincke, 1986).

 Análisis integral biológico y oceanográfico de la ecorregión CAO

La variación en la distribución, abundancia y dominancia de algunas especies del ensamblaje de copépodos, responden a las variaciones oceanográficas locales, como lo revela el modelo lineal basado en distancia (DistLM), el cual describe que las principales variables que explican el comportamiento del ensamblaje, son el oxígeno disuelto y las Discusión 67 variaciones termohalinas, modulando principalmente el descenso en la abundancia del ensamblaje de copépodos verticalmente, así como su distribución horizontal en dos asociaciones particulares a lo largo de la ecorregión CAO. Una de estas asociaciones, la que corresponde a las estaciones más alejadas de costa, en la sección centro, se destaca por la presencia de una amplia zona con bajos niveles de oxígeno disuelto, que coincide con bajas densidades de copepodos entre los 150 y 800 m, alcanzando en su núcleo concentraciones de oxigeno disuelto de 3,18 mg/L.

El mar Caribe se caracteriza por ser anormalmente bajo en oxígeno llegando a concentraciones de 1,5 mg/L (Rabalais et al. 2002; INVEMAR-MCS 2013; Garrido-Linares et al., 2014; Murcia et al, 2015; Bastidas-Salamanca et al., 2017); en la Fosa de Cariaco en Venezuela se han presentado las concentraciones de oxígeno disuelto más bajas registradas para el Caribe, donde cerca de los 300 m de profundidad, se pueden encontrar interfases de zonas totalmente anóxicas (La Barbera-Sánchez et al., 1999) y señalan como principal fuente de desoxígenación a los procesos de descomposición de materia orgánica que es arrastrada por los ríos cercanos (De Baar et al., 1988, La Barbera-Sánchez et al., 1999). De acuerdo con Seiwell y Seiwell (1938) y Richards y Vaccaro (1956), el oxígeno disuelto es mayor en el Atlántico noroccidental y cerca de los pasos del cinturón de las Antillas y gradualmente se reduce en la parte este debido al cerramiento topográfico de la Cuenca Caribe. Las zonas que presentan concentraciones inferiores a 2,85 mg/L, se conoce como zona subóxica, su extensión vertical y distribución geográfica, depende de múltiples factores como procesos fotosintéticos, respiración, descomposición de materia orgánica y desplazamiento de masas de agua profundas, baja solubilidad del oxígeno en aguas cálidas, alta estratificación vertical y una circulación profunda lenta, respondiendo de manera activa a interacciones de múltiples procesos biogeoquímicos que consumen oxígeno a su paso (Banse, 1964; Wishner et al., 1999;.Bastidas-Salamanca y Ricaurte- Villota, 2017; Stewart, 2008; Naqvi, 2019).

Cada especie es capaz de responder de manera diferente a los cambios fisicoquímicos de la columna, en función de sus hábitos tróficos, su metabolismo o su capacidad de desplazarse alejándose de la anomalía producida en su ambiente, en el caso del oxígeno disuelto, el límite inferior critico para el metabolismo aeróbico es de aproximadamente 0,2 mg/L, superando los limites de tolerancia de las especies, afectando su comportamiento, crecimiento, reproducción y la supervivencia (Childress, 1975; Wishner et al., 1998); en la ecorregión CAO, no se encontraron valores cercanos a ese limite critico, sin embargo, se 68 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano ha documentado que algunas especies de copépodos epipelágicos y mesopelágicos como Undinula vulgaris, Nanocalanus minor, Pleuromama abdominalis y Rhincalanus cornutus pueden desplazarse a través de zonas con bajo oxígeno disuelto, durante periodos de tiempo limitados, viviendo de forma anaeróbica o disminuir su metabolismo para ingresar a etapas de diapausa (Longhurst, 1967a; Boyd et al., 1980; Alldredge et al., 1984; Wishner et al., 2008).

En las capas superficiales de la columna de agua, el ensamblaje no se ve limitado por la concentración de oxígeno disuelto, a menos que, un aumento significativo de la temperatura incremente la demanda de oxígeno por encima de la capacidad del sistema (Breitburg et al., 2018), sin embargo, a mayor profundidad, los limites superior e inferior de las franjas de bajo oxígeno (interfases óxico-anóxico) generan lugares de elevada actividad biogeoquímica de bacterias, produciendo incremento en los ciclos y flujos de carbono(Wishner et al., 2008). Si bien, no se pudo determinar con claridad en este estudio, estas interfases límite, además de servir como refugio durante condiciones fisiológicas estresantes, representan un importante recurso alimentario para organismos filtradores, los cuales atraen a consumidores superiores, convirtiéndolas en lugares con importantes recursos alimentarios, haciendo que se presenten regiones con parches importantes de zooplancton, especialmente copépodos, alrededor de las zonas con bajo oxígeno (Longhurst, 1967a y b; Wishner et al., 1998; Breitburg et al., 2018).

Cualquier cambio local producido en la columna de agua puede influir de manera directa en la distribución y abundancia del zooplancton por procesos de advección y mezcla de masas de agua, lo que genera desplazamiento e interacción entre especies de diferentes rangos batimétricos que incrementan la diversidad de especies entre una misma población en ambientes oceánicos (Suárez Morales y Gasca, 2000; Dias et al,. 2010; Morales et al., 2010; Hidalgo et al., 2012; Medellín-Mora et al. 2018; Menezes et al., 2019).

5. Conclusiones y recomendaciones

5.1 Conclusiones

 La estructura horizontal del ensamblaje de copépodos en la región CAO, presenta una sectorización espacial en tres zonas, definidas por características oceanográficas y biológicas: la zona suroeste-centro, la zona de influencia de la pluma del río Magdalena y la zona noreste, regidas principalmente por el Giro Panamá-Colombia, los aportes de aguas continentales y la entrada de agua de la Corriente del Caribe.

 La estructura vertical del ensamblaje de copépodos en la región CAO, no presenta un gradiente vertical definido en términos de diversidad de especies asociado a las masas de agua, encontrando especies importantes de los ecosistemas epipelágicos, de manera frecuente, en ecosistemas mesopelágicos y batipelágicos, debido a que los mecanismos de migración y los procesos de mezcla de aguas favorecen la homogeneidad del ensamblaje local de los copépodos, lo que sugiere una tendencia vertical que responde mas a condiciones biológicas como la densidad y composición.

 El presente estudio añade un total de 33 nuevos registros de copépodos epipelágicos, mesopelágicos y batipelágicos (26 Calanoideos, 4 Cyclopoideos y 3 Harpacticoideos), además expande la distribución de 50 especies hacia ambientes oceánicos, siendo este un aporte al conocimiento de la diversidad de este grupo en 15,42%, incrementando el listado de especies de copépodos marinos registrados para el mar Caribe colombiano de 214 a 247 especies.

 Las especies carnívoras (32,3%) y las especies herbívoras-omnívoras (27,1%) fueron el gremio trófico mas importante en la ecorregión CAO, debido a que es un sistema oligotrófico que presenta baja productividad en donde puede presentarse

70 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

producción regenerada, por lo tanto, los copépodos no tienen tanta disponibilidad de alimento como en los sistemas costeros, por lo que han desarrollado técnicas facultativas para aprovechar los recursos disponibles en la columna de agua.

 Los patrones oceanográficos locales están dominados por la variabilidad del oxígeno disuelto y la temperatura en la columna de agua explicando el 25,9% de la variabilidad horizontal y 27,7% de la variabilidad vertical del ensamblaje.

 Se proponen a las especies Clausocalanus furcatus, Oncaea venusta, Temora stylifera y T. turbinata para que sean consideradas como especies indicadoras de la corriente Norecuatorial y de la masa de Agua Superficial del Caribe (ASC). Asi mismo a las especies, M. phasma y C. rapax como indicadoras de masas de agua profundas como el Agua Central del Atlántico Norte (ACAN) y el Agua Intermedia Subantártica (AIS).

5.2 Recomendaciones

 Realizar estudios sobre distribución, diversidad y abundancia de los copépodos batipelágicos y abisopelágicos, ya que son ecosistemas con un vacio de información notable, si se tiene en cuenta que la zona batipelágica ocupa el 60% de los océanos del mundo, haciéndolo el hábitat marino más grande de la tierra  Cuantificar la distribución de los grupos funcionales de los copépodos a lo largo de los gradientes ambientales, para (1) desarrollar modelos de ecosistemas marinos más realistas, (2) comprender mejor los impulsores ambientales subyacentes de la estructura de la comunidad, (3) desentrañar cómo el clima afecta la tasa y la amplitud de los procesos mediada por tipos funcionales, y 4) predecir la forma en que los tres aspectos mencionados pueden evolucionar en un contexto de cambio mundial.  Desarrollar estudios específicos sobre la ecológia trófica, con el fin de comprender el papel que desempeñan los copépodos en el funcionamiento de los sistemas pelágicos.  Determinar la concentración de nutrientes, clorofila y la composición del microplancton, entre otros, brinda información importante para comprender completamente el equilibrio del sistema marino oceánico y la diversidad y abundancia del ensamblaje de copépodos, es necesario comprender mejor estos Conclusiones y Recomendaciones 71

procesos y sus efectos directos sobre las comunidades pelágicas, así como su variación y los periodos de mayor influencia y su contribución a la diversidad y productividad entre las diferentes zonas del Caribe colombiano Oceánico.  Establecer el comportamiento y la distribución del ensamblaje en otras épocas climáticas para obtener información complementaria con el fin de determinar el comportamiento bajo condiciones oceanográficas cambiantes que permitan comprender la variabilidad anual de los copépodos oceánicos de la ecorregión CAO.

5.3 Limitaciones y presunciones del estudio

Algunas limitaciones del conjunto de datos tanto oceanográficos como biológicos, sobre la interpretación de los mismos merecen ser mencionadas, es difícil dilucidar los patrones zonales horizontales al momento de comparar cualquier estación en particular y separar las tendencias espaciales amplias de los eventos a pequeña escala o locales, ya que cada estación fue muestreada solo una vez en cada crucero lo que puede incrementar el sesgo asociado al muestreo, dado que cada estación no posee una réplica, por lo que efectos como los procesos de mezcla, las agremiaciones en parches o las migraciones verticales pueden afectar la densidad y composición siendo este un posible limitante en la interpretación de los datos. Algunas estaciones del mismo crucero distan una de otra casi 20 días y las zonas muestreadas pueden distar incluso años unos de otros. Esto debido a que el proyecto se ejecutó en etapas por bloques de exploración independientes y las muestras resultaron de cruceros de oportunidad teniendo en cuenta la climatología y la gestión presupuestal de cada etapa. Estos factores pudieron afectar la distribución de los datos, aunque el ensamblaje de copépodos tiene una respuesta más lenta que el resto de las comunidades del zooplancton.

Basados en la clasificación de espectro de tallas propuesto por Boltovkoy (1981), vale la pena destacar que la baja representatividad de especies pequeñas (<1 mm) puede ser atribuida a la poca eficiencia de captura de la red sobre estos organismos durante los muestreos, produciendo un submuestreo sobre este grupo, teniendo en cuenta el poro de malla de la red (200 µm); sin embargo, los copépodos pertenecientes al mesozooplancton comprendido entre 0,2 y 20 mm fueron el principal objeto de este estudio, teniendo en cuenta la representatividad taxonómica de este grupo en ambientes oceánicos, además 72 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano que forman parte importante de la alimentación de la red trófica, ya que es en este rango donde los consumidores primarios y superiores encuentran las mayores fuentes de alimento (Boltovskoy, 1981; Lalli y Parsons, 1997).

El punto fuerte del conjunto de datos es que todas las muestras fueron tomadas en los mismos periodos de tiempo (diurno), bajo condiciones climáticas similares y siguiendo estrictamente la misma metodología, tanto de captura como de tratamiento de datos; así mismo, la cobertura de los datos a lo largo de toda la ecorregión CAO permiten tener una visión preliminar clara, global y muy completa, lo que reduce la susceptibilidad a malas interpretaciones.

73 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

6. Anexos

Anexo A. Dendrograma de análisis de clasificación usando la distancia Euclidiana aplicada para el análisis vertical a las variables oceanográficas para medidas en la ecorregión CAO.

74 Anexos

Anexo B. Dendrograma de análisis de clasificación usando la distancia Euclidiana aplicada para el análisis horizontal (0- 200 m) a las variables oceanográficas para medidas en la ecorregión CAO.

75 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Anexo C. Inventario de clasificación taxonómica y autoridades de las especies encontradas en la ecorregión CAO. Nuevos registros para el caribe colombiano (*); nuevas distribuciones para el ambiente oceanico (+).

Taxón Autoridad Phylum Arthropoda von Siebold, 1848 Clase Hexanauplia Oakley, Wolfe, Lindgren & Zaharof, 2013 Orden Calanoida Sars G.O, 1903 Familia Acartiidae Sars G.O, 1903 Acartia (Acanthacartia) tonsa + Dana, 1849 Acartia (Acartia) danae Giesbrecht, 1889 Acartia (Odontacartia) lilljeborgi + Giesbrecht, 1889 Familia Aetideidae Giesbrecht, 1892 Aetideus acutus Farran, 1929 Aetideus armatus (Boeck, 1872) Chiridius poppei Giesbrecht, 1893 Euchirella curticauda * Giesbrecht, 1888 Euchirella pulchra (Lubbock, 1856) Euchirella rostrata + (Claus, 1866) Farrania frigida (Wolfenden, 1911) Gaetanus brevicornis * Esterly, 1906 Gaetanus brevispinus * (Sars G.O., 1900) Gaetanus kruppii + Giesbrecht, 1903 Gaetanus minor Farran, 1905 Gaetanus pileatus * Farran, 1903 Gaetanus tenuispinus * (Sars G.O., 1900) Pseudochirella spectabilis * (Sars G.O., 1900) Valdiviella brevicornis * Sars G.O., 1905 Familia Arietellidae Sars G.O., 1902 Arietellus aculeatus * (Scott T., 1894) Familia Augaptilidae Sars G.O., 1905 Euaugaptilus hecticus (Giesbrecht, 1892) Haloptilus acutifrons + (Giesbrecht, 1893) Haloptilus longicirrus Brodsky, 1950 Haloptilus longicornis (Claus, 1863) Haloptilus mucronatus (Claus, 1863) Haloptilus oxycephalus (Giesbrecht, 1889) Haloptilus plumosus * (Claus, 1863) Familia Calanidae Sars G.O., 1905 Nannocalanus minor (Claus, 1863) Undinula vulgaris (Dana, 1849) Familia Candaciidae Giesbrecht, 1893 Candacia bipinnata + (Giesbrecht, 1889) Candacia bispinosa (Claus, 1863) Candacia catula * (Giesbrecht, 1889) Candacia pachydactyla (Dana, 1849) Candacia truncata * (Dana, 1849) Candacia varicans + (Giesbrecht, 1893) Familia Centropagidae Giesbrecht, 1893 Centropages bradyi + Wheeler, 1900 Centropages furcatus + (Dana, 1849) Centropages typicus * Krøyer, 1849 Familia Clausocalanidae Giesbrecht, 1893

76 Anexos

Clausocalanus furcatus (Brady, 1883) Ctenocalanus citer * Heron & Bowman, 1971 Familia Eucalanidae Giesbrecht, 1893 Eucalanus hyalinus * (Claus, 1866) Pareucalanus sewelli + (Fleminger, 1973) Familia Euchaetidae Giesbrecht, 1893 Euchaeta acuta + Giesbrecht, 1893 Euchaeta marina (Prestandrea, 1833) Euchaeta media Giesbrecht, 1888 Familia Heterorhabdidae Sars G.O., 1902 Heterorhabdus papilliger (Claus, 1863) Heterorhabdus spinifrons (Claus, 1863) Paraheterorhabdus vipera * (Giesbrecht, 1889) Familia Lucicutiidae Sars G.O., 1902 Lucicutia clausi (Giesbrecht, 1889) Lucicutia flavicornis (Claus, 1863) Lucicutia magna Wolfenden, 1903 Familia Megacalanidae Sewell, 1947 Bathycalanus richardi * Sars G.O., 1905 Bradycalanus typicus * Scott A., 1909 Megacalanus princeps * Wolfenden, 1904 Familia Metridinidae Sars G.O., 1902 Pleuromamma abdominalis (Lubbock, 1856) Pleuromamma xiphias (Giesbrecht, 1889) Familia Nullosetigeridae Soh, Ohtsuka, Imabayashi & Suh, 1999 Nullosetigera helgae * (Farran, 1908) Nullosetigera impar (Farran, 1908) Familia Paracalanidae Giesbrecht, 1893 Bestiolina mexicana * Suárez-Morales & Almeyda-Artigas, 2016 Calocalanus contractus + Farran, 1926 Calocalanus minor * Shmeleva, 1980 Calocalanus pavo (Dana, 1852) Calocalanus plumulosus * (Claus, 1863) Delibus nudus * (Sewell, 1929) Mecynocera clausi Thompson I.C., 1888 Paracalanus aculeatus Giesbrecht, 1888 Paracalanus quasimodo + Bowman, 1971 Parvocalanus crassirostris + (Dahl F., 1894) Familia Phaennidae Sars G.O., 1902 Phaenna spinifera + Claus, 1863 Familia Pontellidae Dana, 1852 Calanopia americana Dahl F., 1894 Labidocera acutifrons + (Dana, 1849) Labidocera scotti + Giesbrecht, 1897 Pontella securifer + Brady, 1883 Pontellina plumata (Dana, 1849) Pontellopsis brevis + (Giesbrecht, 1889) Familia Pseudodiaptomidae Sars G.O., 1902 Pseudodiaptomus acutus + (Dahl F., 1894) Familia Rhincalanidae Geletin, 1976 Rhincalanus cornutus (Dana, 1849) Rhincalanus nasutus * Giesbrecht, 1888 Familia Scolecitrichidae Giesbrecht, 1893 Lophothrix frontalis * Giesbrecht, 1895 Scolecithrix bradyi Giesbrecht, 1888 Scolecithrix danae (Lubbock, 1856) 77

Scottocalanus securifrons (Scott T., 1894) Familia Subeucalanidae Giesbrecht, 1893 Subeucalanus crassus + (Giesbrecht, 1888) Subeucalanus longiceps * (Matthews, 1925) Subeucalanus monachus + (Giesbrecht, 1888) Subeucalanus mucronatus + (Giesbrecht, 1888) Subeucalanus pileatus (Giesbrecht, 1888) Subeucalanus subtenuis (Giesbrecht, 1888) Familia Temoridae Giesbrecht, 1893 Temora stylifera (Dana, 1849) Temora turbinata (Dana, 1849) Orden Cyclopoida Burmeister, 1834 Familia Clausidiidae Embleton, 1901 Saphirella tropica * Wolfenden, 1906 Familia Corycaeidae Dana, 1852 Agetus flaccus + (Giesbrecht, 1891) Agetus limbatus + (Brady, 1883) Corycaeus speciosus + Dana, 1849 Farranula gracilis (Dana, 1849) Onychocorycaeus giesbrechti + (Dahl F., 1894) Urocorycaeus lautus + (Dana, 1849) Familia Cyclopoida incertae sedis Pachos punctatum + (Claus, 1863) Familia Lubbockiidae Huys & Böttger-Schnack, 1997 Lubbockia aculeata * Giesbrecht, 1891 Lubbockia squillimana + Claus, 1863 Familia Oithonidae Dana, 1853 Oithona Baird, 1843 Oithona hebes + Giesbrecht, 1891 Oithona nana + Giesbrecht, 1893 Oithona plumifera Baird, 1843 Oithona setigera + (Dana, 1849) Familia Oncaeidae Giesbrecht, 1893 Conaea rapax + Giesbrecht, 1891 Oncaea Philippi, 1843 Oncaea media + Giesbrecht, 1891 Oncaea mediterranea (Claus, 1863) Oncaea venusta Philippi, 1843 Triconia similis * (Sars G.O., 1918) Familia Sapphirinidae Thorell, 1859 Copilia mirabilis + Dana, 1852 Copilia quadrata + Dana, 1849 Copilia vitrea + (Haeckel, 1864) Sapphirina Thompson J., 1829 Sapphirina angusta + Dana, 1849 Sapphirina metallina + Dana, 1849 Sapphirina nigromaculata + Claus, 1863 Sapphirina opalina + Dana, 1849 Sapphirina ovatolanceolata + Dana, 1849 Sapphirina scarlata * Giesbrecht, 1891 Orden Harpacticoida Sars G.O., 1903 Familia Aegisthidae Giesbrecht, 1893 Aegisthus aculeatus Giesbrecht, 1891 Aegisthus mucronatus * Giesbrecht, 1891 Familia Ectinosomatidae Sars G.O., 1903 Microsetella norvegica + (Boeck, 1865) 78 Anexos

Microsetella rosea (Dana, 1847) Familia Miraciidae Dana, 1846 Distioculus minor + (Scott T., 1894) Macrosetella gracilis + (Dana, 1846) Miracia efferata + Dana, 1849 Oculosetella gracilis * (Dana, 1849) Familia Peltidiidae Claus, 1860 Clytemnestra gracilis * (Claus, 1891) Clytemnestra scutellata + Dana, 1847 Goniopsyllus rostratus + Brady, 1883 Familia Tachidiidae Sars G.O., 1909 Euterpina acutifrons + (Dana, 1847) Orden Mormonilloida Boxshall, 1979 Familia Mormonillidae Giesbrecht, 1893 Mormonilla phasma Giesbrecht, 1891

79 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Anexo D. Tabla de atributos ecológicos y caracteres morfológicos de las especies de copépodos reportadas en este estudio para las aguas oceánicas del Mar Caribe colombiano.

Factores de distribución basados en la clasificación propuesta por Gaviria et al. (2019): Nuevo registro (NR), Registrado (R), Nueva distribución (ND), Distribuido (D); Distribución en las ecorregiones marinas del Caribe: Archipiélagos coralinos (ARCO), Caribe oceánico (CAO), Darién (DAR), Guajira (GUA), Magdalena (MAG), Morroquillo (MOR), Palomino (PAL), San Andrés y Providencia (SAN) y Tayrona (TAY); Distribución vertical: Epipelágica (Epi), Mesopelágica (Meso), Batipelágica (Bat); Distribución del hábitat: Costero (C), Estuarino (E), Nerítico (N), Oceánico (O); Gremio trófico: Herbívoro (Herb), Omnívoro (Omn), Detríveo (Detri), Carnívoro (Carn), Clasificación de tamaño: ≤ 1 mm, ≥ 1 ≤ 2 mm, ≥ 2 ≤ 3 mm, ≥ 3 ≤ 5 mm, ≥ 5 mm. Rango de Registro Distribución Distribución Distribución Gremio Tamaño Especies Distribución en las ecorregiones del Caribe captura en CAO en CAO en CAO vertical de hábitat trófico (mm) (m) Acartia (Odontacartia) lilljeborgi R ND CAO GUA MAG MOR TAY 0-1000 Epi C E O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Acartia (Acartia) danae R D CAO 0-1000 Epi E O Omn ≤ 1 Acartia (Acanthacartia) tonsa R ND CAO MAG MOR SAN TAY 0-1000 Epi C E O Omn ≥ 1 ≤ 2 Aegisthus aculeatus R D CAO 170-1000 Meso Bat O Omn ≥ 1 ≤ 2 Aegisthus mucronatus NR D CAO 0-60, 170-1000 Epi Meso Bat O Omn ≥ 1 ≤ 2 Aetideus acutus R D ARCO CAO DAR MOR PAL TAY 0-1000 Epi Meso C O Carn ≥ 1 ≤ 2 Aetideus armatus R D CAO SAN 0-1000 Epi Meso Bat O Carn ≥ 1 ≤ 2 Agetus flaccus R ND CAO SAN 0-1000 Epi Meso O Carn ≥ 1 ≤ 2 Agetus limbatus R ND CAO MAG 0-60, 170-1000 Epi Meso C O Carn ≥ 1 ≤ 2 Arietellus aculeatus NR D CAO 540-1000 Meso O Unknown ≥ 3 ≤ 5 Bathycalanus richardi NR D CAO 170-1000 Meso Bat O Carn ≥ 5 Bestiolina mexicana NR D CAO 0-140, 540-1000 Epi C O Herb ≤ 1 Bradycalanus typicus NR D CAO 540-1000 Bat O Detri Carn ≥ 5 Calanopia americana R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi C N O Omn ≥ 1 ≤ 2 Calocalanus contractus R ND CAO SAN 0-60, 540-1000 Epi Meso O Herb Omn ≤ 1 Calocalanus minor NR D CAO 0-1000 Epi N O Herb Omn ≤ 1 Calocalanus pavo R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb ≤ 1 Calocalanus plumulosus NR D CAO 0-1000 Epi Meso O Herb ≤ 1 Candacia bipinnata R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL 0-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 2 ≤ 3

80 Anexos

Candacia bispinosa R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL 0-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 1 ≤ 2 Candacia catula NR D CAO 0-140 Epi O Carn ≥ 1 ≤ 2 Candacia pachydactyla R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso Bat C N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Candacia truncata NR D CAO 70-140 Epi O Carn ≥ 1 ≤ 2 Candacia varicans R ND CAO MOR 0-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Centropages bradyi R ND CAO SAN 0-1000 Epi Meso Bat O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Centropages furcatus R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi N O Omn ≥ 1 ≤ 2 Centropages typicus NR D CAO 0-60 Epi O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Chiridius poppei R D CAO 540-1000 Epi Bat O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Clausocalanus furcatus R D CAO MOR SAN TAY 0-1000 Epi Meso N O Herb ≥ 1 ≤ 2 Clytemnestra gracilis NR D CAO 0-60 Epi Meso O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Clytemnestra scutellata R ND CAO TAY 0-1000 Epi Meso O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Conaea rapax R ND CAO 0-1000 Meso Bat O Herb ≤ 1 Copilia mirabilis R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Copilia quadrata R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 70-340 Epi Meso C N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Copilia vitrea R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 70-140 Epi Meso C N O Carn ≥ 5 Corycaeus speciosus R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Carn ≥ 1 ≤ 2 Ctenocalanus citer NR D CAO 540-1000 Epi Meso O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Delibus nudus NR D CAO 0-60, 540-1000 Epi O Herb Omn ≤ 1 Distioculus minor R ND CAO SAN 0-1000 Epi O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Euaugaptilus hecticus R D CAO SAN 70-1000 Epi Meso O Carn ≥ 2 ≤ 3 Eucalanus hyalinus NR D CAO 0-1000 Epi Meso Bat O Herb ≥ 5 Euchaeta acuta R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi Meso C N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Euchaeta marina R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Euchaeta media R D CAO SAN 0-1000 Epi Meso Bat O Carn ≥ 3 ≤ 5 Euchirella curticauda NR D CAO 540-1000 Epi Meso Bat O Detri ≥ 3 ≤ 5 Euchirella pulchra R D CAO 170-1000 Epi Bat O Detri ≥ 3 ≤ 5 Euchirella rostrata R ND CAO SAN 540-1000 Epi Bat O Detri ≥ 3 ≤ 5 Euterpina acutifrons R ND CAO MAG MOR TAY 0-140, 540-1000 Epi C E N O Detri ≤ 1 Farrania frigida R D CAO 540-1000 Meso Bat O Detri ≥ 2 ≤ 3 Farranula gracilis R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso Bat C N O Carn ≤ 1 Gaetanus brevicornis NR D CAO 540-1000 Meso Bat O Omn ≥ 3 ≤ 5 Gaetanus brevispinus NR D CAO 0-140, 540-1000 Meso Bat O Omn ≥ 3 ≤ 5 Gaetanus kruppii R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 540-1000 Meso Bat N O Omn ≥ 3 ≤ 5 Gaetanus minor R D CAO 170-1000 Epi Bat O Omn ≥ 2 ≤ 3 Gaetanus pileatus NR D CAO 170-1000 Meso Bat O Omn ≥ 5 Gaetanus tenuispinus NR D CAO 70-1000 Epi Bat O Omn ≥ 2 ≤ 3 Goniopsyllus rostratus R ND CAO MOR 0-1000 Epi Meso N O Herb ≥ 1 ≤ 2 81

Haloptilus acutifrons R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi Bat C N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Haloptilus longicirrus R D CAO 70-1000 Bat O Carn ≥ 2 ≤ 3 Haloptilus longicornis R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Bat C N O Omn Carn ≥ 1 ≤ 2 Haloptilus mucronatus R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Bat C N O Omn Carn ≥ 2 ≤ 3 Haloptilus oxycephalus R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-340 Epi Meso Bat C N O Omn Carn ≥ 3 ≤ 5 Haloptilus plumosus NR D CAO 0-1000 Epi Bat O Carn ≥ 3 ≤ 5 Heterorhabdus papilliger R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-60, 170-1000 Epi Meso Bat C N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Heterorhabdus spinifrons R D CAO 0-1000 Epi Meso Bat O Carn ≥ 2 ≤ 3 Labidocera acutifrons R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Labidocera scotti R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C E N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Lophothrix frontalis NR D CAO 540-1000 Meso Bat O Herb Omn ≥ 5 Lubbockia aculeata NR D CAO 0-60 Epi Meso O Omn ≥ 2 ≤ 3 Lubbockia squillimana R ND CAO MAG SAN 0-140, 540-1000 Meso N O Omn ≥ 1 ≤ 2 Lucicutia clausi R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C E N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Lucicutia flavicornis R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso Bat C N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Lucicutia magna R D CAO 0-340 Epi Meso Bat O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Macrosetella gracilis R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb ≥ 1 ≤ 2 Mecynocera clausi R D CAO TAY 0-1000 Epi N O Herb ≥ 1 ≤ 2 Megacalanus princeps NR D CAO 0-1000 Meso Bat O Carn ≥ 5 Microsetella norvegica R ND CAO 0-60 Epi Bat O Detri ≤ 1 Microsetella rosea R D CAO MOR TAY 0-1000 Epi N O Detri ≤ 1 Miracia efferata R ND CAO SAN 0-1000 Epi O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Mormonilla phasma R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Meso Bat N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Nannocalanus minor R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Nullosetigera helgae NR D CAO 170-340 Epi Meso Bat O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Nullosetigera impar R D CAO 70-140, 540-1000 Bat O Detri ≥ 2 ≤ 3 Oculosetella gracilis NR D CAO 70-1000 Epi Meso O Herb ≥ 1 ≤ 2 Oithona hebes R ND CAO MAG MOR TAY 0-1000 Epi C E N O Omn ≤ 1 Oithona nana R ND CAO MAG MOR TAY 0-1000 Epi C E N O Omn ≤ 1 Oithona plumifera R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso Bat C E N O Omn ≤ 1 Oithona setigera R ND CAO 0-1000 Epi Meso Bat C E N O Omn ≥ 1 ≤ 2 Oithona sp. R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso Bat C E N O Omn ≥ 1 ≤ 2 Oncaea media R ND CAO MAG 0-1000 Epi Meso N O Detri ≤ 1 Oncaea mediterranea R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso N O Detri ≥ 1 ≤ 2 Oncaea sp. R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso N O Detri ≥ 1 ≤ 2 Oncaea venusta R D CAO MAG TAY 0-1000 Epi Meso N O Detri ≥ 1 ≤ 2 Onychocorycaeus giesbrechti R ND CAO MAG MOR TAY 0-1000 Epi Meso N O Carn ≤ 1 Pachos punctatum R ND CAO MAG 70-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 2 ≤ 3 82 Anexos

Paracalanus aculeatus R D CAO SAN 0-1000 Epi O Omn ≥ 1 ≤ 2 Paracalanus quasimodo R ND CAO MAG MOR SAN TAY 0-1000 Epi C N O Omn ≤ 1 Paraheterorhabdus vipera NR D CAO 170-340 Meso Bat O Carn ≥ 2 ≤ 3 Pareucalanus sewelli R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Parvocalanus crassirostris R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi C E N O Herb Omn ≤ 1 Phaenna spinifera R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 70-1000 Epi Meso N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Pleuromamma abdominalis R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi Meso Bat N O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Pleuromamma xiphias R D CAO 0-1000 Epi Meso Bat O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Pontella securifer R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-340 Epi N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Pontellina plumata R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 1 ≤ 2 Pontellopsis brevis R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 170-340 Epi N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Pseudochirella spectabilis NR D CAO 540-1000 Epi Meso Bat O Carn ≥ 5 Pseudodiaptomus acutus R ND CAO 0-1000 Epi C E N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Rhincalanus cornutus R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Meso Bat N O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Rhincalanus nasutus NR D CAO 0-1000 Epi Meso Bat O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Saphirella tropica NR D CAO 0-1000 Epi Meso O Omn ≥ 1 ≤ 2 Sapphirina angusta R ND CAO SAN TAY 0-1000 Epi N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Sapphirina metallina R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 70-140, 540-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Sapphirina nigromaculata R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Sapphirina opalina R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-60, 170-340 Epi Meso N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Sapphirina ovatolanceolata R ND CAO SAN 0-60 Epi Meso O Carn ≥ 2 ≤ 3 Sapphirina scarlata NR D CAO 0-340 Epi O Carn ≥ 3 ≤ 5 Sapphirina sp. R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-140, 540-1000 Epi Meso N O Carn ≥ 3 ≤ 5 Scolecithrix bradyi R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi N O Detri Omn ≥ 1 ≤ 2 Scolecithrix danae R D CAO MAG SAN TAY 0-1000 Epi Meso N O Omn ≥ 2 ≤ 3 Scottocalanus securifrons R D CAO 170-1000 Meso Bat O Detri Omn ≥ 3 ≤ 5 Subeucalanus crassus R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 170-1000 Epi N O Herb ≥ 3 ≤ 5 Subeucalanus longiceps NR D CAO 0-1000 Epi O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Subeucalanus monachus R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi Meso N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Subeucalanus mucronatus R ND CAO SAN 0-140, 540-1000 Epi Meso O Herb Omn ≥ 3 ≤ 5 Subeucalanus pileatus R D CAO DAR GUA MAG MOR TAY 0-140, 540-1000 Epi N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Subeucalanus subtenuis R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Temora stylifera R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi C N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Temora turbinata R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL TAY 0-1000 Epi C N O Herb Omn ≥ 1 ≤ 2 Triconia similis NR D CAO 0-1000 Meso O Detri ≤ 1 Undinula vulgaris R D ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Herb Omn ≥ 2 ≤ 3 Urocorycaeus lautus R ND ARCO CAO DAR GUA MAG MOR PAL SAN TAY 0-1000 Epi Meso C N O Carn ≥ 2 ≤ 3 Valdiviella brevicornis NR D CAO 540-1000 Meso Bat O Carn ≥ 5 83 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Anexo E. Especies clasificadas por el análisis inverso de Kaandorp como exclusivas (100%), características (70 – 99%) y Generalistas (<70%), en las tres asociaciones definidas por el nMDS entre las estaciones evaluadas en todo el Caribe colombiano. Prom: promedio. EE: error estándar. FR (%): Frecuencia relativa. FA(%): Frecuencia de aparición.

Asociación 1 Asociación 2 Asociación 3

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Bestiolina mexicana 0,05 0,02 100 57,14 Candacia truncata 0,00 0,00 100 14,29 Clytemnestra gracilis 0,04 0,03 100 42,86 Copilia quadrata 0,01 0,01 100 42,86 Delibus nudus 0,02 0,02 100 28,57 Farrania frigida 0,00 0,00 100 14,29 Lubbockia aculeata 0,01 0,01 100 14,29 Lucicutia magna 0,54 0,38 100 100,00 Microsetella norvegica 0,04 0,03 100 28,57 Parvocalanus crassirostris 1,33 0,53 100 100,00 Sapphirina sp. 0,09 0,04 100 57,14 Scolecithrix bradyi 0,00 0,00 100 14,29

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Arietellus aculeatus 0,00 0,00 100 20,00 Euchirella rostrata 0,00 0,00 100 20,00 Onychocorycaeus giesbrechti 0,66 0,15 100 100,00 Triconia similis 0,13 0,05 100 100,00

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Agetus flaccus 7,26 1,59 100 100,00 Bathycalanus richardi 0,17 0,15 100 18,18 Bradycalanus typicus 0,01 0,01 100 9,09 Calocalanus contractus 0,10 0,10 100 9,09 Candacia bipinnata 0,49 0,39 100 45,45 Candacia bispinosa 0,44 0,28 100 36,36 Centropages typicus 0,01 0,01 100 4,55

84 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Chiridius poppei 0,00 0,00 100 4,55 Conaea rapax 1,08 0,27 100 72,73 Copilia vitrea 0,00 0,00 100 4,55 Euchaeta media 1,43 0,49 100 50,00 Euchirella pulchra 0,01 0,00 100 22,73 Gaetanus tenuispinus 0,02 0,01 100 31,82 Haloptilus longicirrus 0,19 0,09 100 36,36 Haloptilus oxycephalus 0,02 0,01 100 13,64 Haloptilus plumosus 0,08 0,03 100 45,45 Heterorhabdus papilliger 0,02 0,01 100 22,73 Lophothrix frontalis 0,00 0,00 100 4,55 Nullosetigera helgae 0,00 0,00 100 4,55 Nullosetigera impar 0,01 0,01 100 9,09 Paracalanus quasimodo 4,20 1,37 100 45,45 Paraheterorhabdus vipera 0,00 0,00 100 4,55 Pontellopsis brevis 0,00 0,00 100 4,55 Sapphirina angusta 0,07 0,03 100 36,36 Sapphirina ovatolanceolata 0,01 0,01 100 4,55 Sapphirina scarlata 0,15 0,07 100 22,73 Scottocalanus securifrons 0,01 0,00 100 27,27 Subeucalanus crassus 0,01 0,01 100 9,09 Subeucalanus mucronatus 0,04 0,03 100 18,18

Asociación 1 Asociación 2 Asociación 3

Especie Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Acartia (Acartia) danae 0,09 0,04 13,45 57,14 0,33 0,05 50,36 100,00 0,24 0,07 36,19 54,55 Aetideus acutus 0,07 0,02 46,93 85,71 0,04 0,02 22,87 60,00 0,05 0,02 30,20 27,27 Aetideus armatus 0,03 0,01 7,26 71,43 0,11 0,02 31,43 100,00 0,22 0,06 61,31 77,27 Calocalanus pavo 2,97 1,14 13,95 100,00 2,95 0,61 13,86 100,00 15,37 3,35 72,19 100,00 Calocalanus plumulosus 0,02 0,01 3,40 28,57 0,17 0,15 35,22 40,00 0,30 0,08 61,37 72,73 Candacia varicans 0,65 0,23 15,74 100,00 1,51 0,29 36,90 100,00 1,94 0,63 47,37 100,00 Centropages bradyi 0,18 0,08 31,29 85,71 0,15 0,05 26,73 100,00 0,24 0,06 41,98 54,55 Centropages furcatus 0,09 0,04 48,18 100,00 5,30 1,71 10,50 100,00 0,10 0,04 51,82 36,36 Copilia mirabilis 0,15 0,04 13,99 100,00 0,24 0,04 22,24 100,00 0,70 0,20 63,77 90,91 Corycaeus speciosus 1,14 0,33 22,19 100,00 1,38 0,69 26,97 100,00 2,60 0,40 50,84 100,00 Clytemnestra scutellata 0,74 0,40 75,62 100,00 0,01 0,01 1,33 40,00 0,23 0,05 23,05 68,18 Distioculus minor 0,50 0,26 51,47 100,00 0,01 0,01 1,24 20,00 0,46 0,14 47,29 77,27 85

Euchaeta marina 0,97 0,20 7,56 100,00 7,49 4,38 58,49 100,00 4,35 0,51 33,95 100,00 Euterpina acutifrons 0,02 0,01 40,99 42,86 0,02 0,02 45,43 40,00 0,01 0,01 13,58 4,55 Farranula gracilis 0,27 0,10 1,68 100,00 2,77 0,39 17,38 100,00 12,88 3,07 80,93 100,00 Gaetanus minor 0,02 0,01 58,26 28,57 0,01 0,01 26,72 40,00 0,01 0,00 15,02 18,18 Haloptilus mucronatus 0,47 0,11 16,87 100,00 0,05 0,03 1,69 60,00 2,28 0,58 81,44 95,45 Haloptilus longicornis 0,31 0,13 30,25 85,71 0,39 0,11 38,13 100,00 0,33 0,09 31,63 59,09 Lubbockia squillimana 0,74 0,10 31,93 100,00 0,23 0,17 10,01 100,00 1,35 0,26 58,05 100,00 Lucicutia clausii 0,28 0,10 21,03 85,71 0,12 0,04 9,04 100,00 0,92 0,33 69,93 68,18 Lucicutia flavicornis 0,48 0,11 12,22 100,00 0,77 0,13 19,51 100,00 2,70 0,34 68,27 100,00 Macrosetella gracilis 1,39 0,25 21,57 100,00 0,41 0,13 6,33 100,00 4,66 0,91 72,10 100,00 Mecynocera clausi 0,65 0,24 11,64 100,00 0,17 0,13 3,07 80,00 4,79 1,01 85,29 95,45 Microsetella rosea 0,08 0,05 54,00 42,86 0,00 0,00 0,97 20,00 0,07 0,05 45,04 18,18 Miracia efferata 0,02 0,02 6,52 28,57 0,06 0,04 16,05 40,00 0,28 0,13 77,43 54,55 Mormonilla phasma 0,03 0,01 1,65 100,00 0,03 0,01 1,62 100,00 2,04 0,33 96,74 100,00 Nannocalanus minor 0,10 0,05 3,69 57,14 1,98 0,57 75,12 100,00 0,56 0,13 21,19 86,36 Oithona nana 0,83 0,25 50,80 100,00 0,01 0,01 0,64 20,00 0,79 0,30 48,56 59,09 Oithona plumifera 1,17 0,13 25,47 100,00 1,55 1,01 33,51 100,00 1,89 0,37 41,02 95,45 Oithona setigera 4,27 0,46 15,12 100,00 5,97 3,23 21,18 100,00 17,97 2,47 63,70 100,00 Oithona sp. 1,67 0,43 95,39 100,00 0,08 0,05 4,50 60,00 0,00 0,00 0,11 4,55 Oncaea media 0,30 0,11 4,60 85,71 2,41 0,99 36,81 100,00 3,84 1,18 58,59 100,00 Oncaea sp. 0,57 0,15 20,52 100,00 0,01 0,01 0,23 20,00 2,22 1,20 79,25 27,27 Oncaea venusta 0,77 0,19 4,42 100,00 5,56 2,24 31,97 100,00 11,06 1,26 63,60 100,00 Paracalanus aculeatus 1,54 0,57 21,59 100,00 0,94 0,36 13,24 100,00 4,65 1,32 65,18 68,18 Pareucalanus sewelli 0,00 0,00 0,23 14,29 0,05 0,04 16,22 40,00 0,26 0,14 83,55 40,91 Phaenna spinifera 0,03 0,01 20,23 85,71 0,07 0,02 50,42 100,00 0,04 0,01 29,35 50,00 Pleuromamma abdominalis 1,39 0,60 44,46 100,00 0,95 0,19 30,17 100,00 0,79 0,17 25,37 100,00 Pleuromamma xiphias 0,36 0,27 43,90 100,00 0,07 0,07 8,83 20,00 0,39 0,09 47,27 68,18 Pontellina plumata 0,02 0,01 9,60 28,57 0,02 0,02 11,72 20,00 0,14 0,09 78,68 50,00 Pseudodiaptomus acutus 0,01 0,01 2,61 14,29 0,00 0,00 0,43 20,00 0,23 0,18 96,96 45,45 Rhincalanus cornutus 0,16 0,09 10,65 100,00 0,68 0,14 45,45 100,00 0,65 0,10 43,90 100,00 Sapphirina nigromaculata 0,06 0,03 9,64 42,86 0,23 0,11 39,62 100,00 0,30 0,10 50,75 81,82 Scolecithrix danae 0,13 0,08 1,55 71,43 6,20 1,62 71,54 100,00 2,33 0,52 26,91 100,00 Subeucalanus longiceps 0,02 0,02 0,40 42,86 5,33 4,96 95,74 100,00 0,21 0,09 3,86 50,00 Subeucalanus monachus 0,04 0,04 11,08 28,57 0,12 0,09 34,20 80,00 0,19 0,10 54,72 50,00 Subeucalanus pileatus 0,05 0,05 52,90 14,29 0,01 0,01 15,03 40,00 0,03 0,03 32,08 63,64 Temora stylifera 1,78 0,40 57,40 100,00 0,62 0,56 19,91 100,00 0,70 0,26 22,69 100,00 Temora turbinata 4,08 1,15 31,72 100,00 0,96 0,84 7,43 60,00 7,83 4,63 60,85 95,45 Undinula vulgaris 0,30 0,08 1,23 100,00 15,98 5,76 65,48 100,00 8,12 0,84 33,29 100,00 86 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Urocorycaeus lautus 3,79 1,00 48,52 100,00 1,36 0,52 17,40 100,00 2,66 0,55 34,09 95,45

Asociación 1 Asociación 3

Especie Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Acartia (Odontacartia) lilljeborgi 0,29 0,14 47,01 100,00 0,32 0,16 52,99 36,36 Acartia tonsa 0,12 0,09 31,20 42,86 0,27 0,14 68,80 27,27 Aegisthus acuelatus 0,01 0,01 50,41 14,29 0,01 0,00 49,59 40,91 Aegisthus mucronatus 0,02 0,01 65,80 28,57 0,01 0,00 34,20 31,82 Calanopia americana 0,01 0,01 2,93 14,29 0,34 0,21 97,07 54,55 Clausocalanus furcatus 3,45 0,50 6,84 14,29 41,73 5,74 82,66 100,00 Ctenocalanus citer 0,00 0,00 58,28 100,00 0,00 0,00 41,72 4,55 Euaugaptilus hecticus 0,00 0,00 8,76 14,29 0,03 0,01 91,24 31,82 Eucalanus hyalinus 0,01 0,01 0,88 14,29 1,20 0,93 99,12 13,64 Goniopsyllus rostratus 0,00 0,00 30,65 28,57 0,01 0,00 69,35 18,18 Haloptilus acutifrons 0,13 0,05 70,48 71,43 0,05 0,04 29,52 22,73 Labidocera acutifrons 0,01 0,01 6,73 14,29 0,10 0,07 93,27 22,73 Oculosetella gracilis 0,00 0,00 2,29 28,57 0,05 0,02 97,71 31,82 Oithona hebes 0,01 0,00 2,40 28,57 0,23 0,11 97,60 40,91 Oncaea mediterranea 2,63 1,61 80,60 100,00 0,63 0,18 19,40 63,64 Pontella securifer 0,00 0,00 17,94 14,29 0,01 0,01 82,06 9,09 Rhincalanus nasutus 0,35 0,17 28,44 100,00 0,87 0,43 71,56 72,73 Subeucalanus subtenuis 1,27 0,62 23,97 100,00 4,04 1,45 76,03 86,36

Asociación 2 Asociación 3

Especie Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Calocalanus minor 12,01 4,59 92,53 100,00 0,97 0,61 7,47 27,27 Candacia pachydactyla 0,86 0,17 34,66 100,00 1,62 0,67 65,34 59,09 Euchirella curticauda 0,00 0,00 18,03 40,00 0,01 0,01 81,97 13,64 Gaetanus brevicornis 0,01 0,01 66,08 20,00 0,01 0,00 33,92 9,09 Gaetanus brevispinus 0,10 0,06 45,23 80,00 0,13 0,08 54,77 45,45 Gaetanus kruppii 0,01 0,01 84,41 20,00 0,00 0,00 15,59 4,55 Gaetanus pileatus 0,00 0,00 12,50 20,00 0,02 0,01 87,50 22,73 Heterorhabdus spinifrons 0,18 0,06 16,54 100,00 0,89 0,20 83,46 86,36 Labidocera scotti 0,01 0,01 26,45 20,00 0,03 0,03 73,55 13,64 Megacalanus princeps 0,02 0,01 6,08 40,00 0,24 0,17 93,92 27,27 87

Pachos punctatum 0,01 0,01 24,22 20,00 0,03 0,01 75,78 31,82 Pseudochirella spectabilis 0,00 0,00 28,57 20,00 0,00 0,00 71,43 13,64 Saphirella tropica 0,01 0,01 9,67 60,00 0,09 0,08 90,33 31,82 Sapphirina metalina 0,00 0,00 6,83 20,00 0,01 0,00 93,17 9,09 Sapphirina opalina 0,00 0,00 17,91 20,00 0,01 0,01 82,09 4,55 Valdiviella brevicornis 0,00 0,00 75,29 40,00 0,00 0,00 24,71 4,55

Asociación 1 Asociación 2

Especie Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Candacia catula 0,00 0,00 26,32 14,29 0,01 0,01 73,68 20,00 Euchaeta acuta 0,65 0,43 99,08 100,00 0,01 0,01 0,92 20,00

89 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Anexo F. Especies clasificadas por el análisis inverso de Kaandorp como exclusivas (100%), características (70 – 99%) y Generalistas (<70%), en los 4 rangos de profundidad. Prom: promedio. EE: error estándar. FR (%): Frecuencia relativa. FA(%): Frecuencia de aparición.

0-60 m 70-140 m 170-340 m 540-1000 m

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Centropages typicus 0,019 0,019 100 2,86 Lubbockia aculeata 0,009 0,009 100 2,86 Microsetella norvegica 0,029 0,021 100 5,71 Sapphirina ovatolanceolata 0,021 0,021 100 2,86

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Candacia truncata 0,002 0,002 100 2,86 Copilia vitrea 0,006 0,006 100 2,86 Nullosetigera impar 0,031 0,022 100 5,71

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Nullosetigera helgae 0,004 0,004 100 2,86 Paraheterorhabdus vipera 0,002 0,002 100 2,86 Pontellopsis brevis 0,003 0,003 100 2,86

Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Arietellus aculeatus 0,001 0,001 100 2,86 Bradycalanus typicus 0,025 0,018 100 5,71 Chiridius poppei 0,001 0,001 100 2,86 Ctenocalanus citer 0,011 0,008 100 5,71 Euchirella curticauda 0,024 0,019 100 14,29 Euchirella rostrata 0,000 0,000 100 2,86 Farrania frigida 0,001 0,001 100 2,86 Gaetanus kruppii 0,008 0,006 100 5,71 Lophothrix frontalis 0,003 0,003 100 2,86 Pseudochirella spectabilis 0,010 0,008 100 11,53 Valdiviella brevicornis 0,006 0,004 100 8,57

90 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

0-60 m 70-140 m 170-340 m 540-1000 m

Especie Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Prom. E.e FR(%) FA (%) Acartia (Acanthacartia) tonsa 0,62 0,30 79,83 14,29 0,03 0,03 3,68 22,86 0,12 0,09 16,08 11,43 0,00 0,00 0,42 8,57 Acartia (Acartia) danae 0,28 0,08 32,74 31,43 0,40 0,14 46,44 48,57 0,15 0,08 17,91 31,43 0,02 0,01 2,91 22,86 Acartia (Odontacartia) lilljeborgi 0,19 0,09 18,00 17,14 0,74 0,36 71,29 2,86 0,10 0,08 10,06 11,43 0,01 0,00 0,65 2,86 Aetideus acutus 0,04 0,02 19,49 8,57 0,05 0,03 27,02 11,43 0,06 0,03 32,62 22,86 0,04 0,02 20,86 20,00 Aetideus armatus 0,03 0,02 4,72 5,71 0,52 0,15 80,31 54,29 0,06 0,02 9,60 37,14 0,03 0,01 5,38 40,00 Agetus flaccus 12,06 3,60 63,36 60,00 4,77 1,56 25,08 51,43 2,02 1,14 10,64 51,43 0,18 0,05 0,93 51,43 Calanopia americana 0,67 0,53 77,39 11,43 0,12 0,06 13,55 14,29 0,04 0,02 4,59 14,29 0,04 0,02 4,46 17,14 Calocalanus minor 6,45 2,91 69,33 17,14 2,47 1,11 26,58 20,00 0,29 0,13 3,14 22,86 0,09 0,04 0,95 17,14 Calocalanus pavo 31,51 8,25 73,13 100,00 8,71 1,66 20,22 100,00 2,44 0,77 5,66 97,14 0,43 0,09 0,99 80,00 Calocalanus plumulosus 0,58 0,19 67,68 34,29 0,20 0,07 23,58 28,57 0,07 0,04 8,05 22,86 0,01 0,00 0,68 8,57 Candacia bipinnata 0,14 0,09 11,22 8,57 0,99 0,94 76,66 11,43 0,15 0,08 11,43 14,29 0,01 0,01 0,69 8,57 Candacia bispinosa 1,01 0,72 90,76 8,57 0,08 0,05 6,94 8,57 0,02 0,01 1,85 8,57 0,00 0,00 0,45 5,71 Candacia pachydactyla 2,72 1,44 59,67 25,71 1,61 0,94 35,27 31,43 0,20 0,07 4,41 31,43 0,03 0,02 0,65 17,14 Candacia varicans 4,74 1,61 73,06 85,71 1,14 0,22 17,64 91,43 0,50 0,09 7,68 82,86 0,11 0,04 1,62 74,29 Centropages bradyi 0,59 0,15 71,67 48,57 0,15 0,07 18,41 20,00 0,07 0,03 8,22 31,43 0,01 0,01 1,70 25,71 Centropages furcatus 0,25 0,11 71,96 17,14 0,03 0,02 8,93 14,29 0,06 0,03 18,69 22,86 0,00 0,00 0,41 2,86 Clausocalanus furcatus 67,59 13,63 60,69 97,14 29,06 6,81 26,09 100,00 12,97 4,80 11,65 97,14 1,75 0,32 1,57 94,29 Clytemnestra scutellata 0,47 0,25 40,03 25,71 0,27 0,10 23,19 25,71 0,37 0,13 31,74 45,71 0,06 0,06 5,04 8,57 Conaea rapax 0,30 0,15 10,97 14,29 0,25 0,09 9,12 22,86 0,51 0,18 18,76 37,14 1,66 0,51 61,15 42,86 Copilia mirabilis 1,39 0,50 69,29 71,43 0,48 0,10 23,62 74,29 0,11 0,03 5,39 45,71 0,03 0,01 1,70 37,14 Corycaeus speciosus 6,69 2,05 63,89 91,43 2,57 0,75 24,52 100,00 1,06 0,27 10,15 85,71 0,15 0,05 1,44 82,86 Distioculus minor 0,63 0,40 39,51 20,00 0,53 0,14 33,34 54,29 0,38 0,11 23,72 48,57 0,05 0,01 3,43 54,29 Eucalanus hyalinus 1,77 1,76 58,48 5,71 0,00 0,00 0,15 2,86 0,23 0,23 7,51 2,86 1,03 0,72 33,86 5,71 Euchaeta acuta 0,34 0,34 64,82 2,86 0,01 0,01 0,99 2,86 0,17 0,09 33,53 20,00 0,00 0,00 0,66 2,86 Euchaeta marina 9,20 2,31 56,96 88,57 5,12 0,84 31,69 100,00 1,37 0,18 8,50 94,29 0,46 0,14 2,85 77,14 Euchaeta media 1,25 0,59 33,87 22,86 1,43 0,54 38,78 22,86 0,96 0,77 26,13 20,00 0,05 0,02 1,23 17,14 Farranula gracilis 22,57 4,85 65,23 85,71 9,11 4,19 26,34 100,00 2,50 0,93 7,23 97,14 0,42 0,09 1,20 77,14 Gaetanus brevispinus 0,24 0,20 64,36 8,57 0,06 0,03 16,57 14,29 0,04 0,01 11,97 28,57 0,03 0,01 7,10 28,57 Goniopsyllus rostratus 0,06 0,06 75,02 2,86 0,01 0,01 17,11 8,57 0,00 0,00 4,11 2,86 0,00 0,00 3,76 5,71 Haloptilus acutifrons 0,08 0,04 34,22 11,43 0,12 0,09 52,24 8,57 0,02 0,01 9,31 11,43 0,01 0,01 4,23 5,71 Haloptilus longicornis 0,17 0,07 13,08 20,00 0,84 0,23 64,88 48,57 0,24 0,08 18,73 34,29 0,04 0,02 3,31 22,86 Haloptilus mucronatus 0,96 0,63 15,58 20,00 3,08 1,17 50,10 65,71 1,91 0,45 31,05 77,14 0,20 0,06 3,28 45,71 Haloptilus plumosus 0,09 0,05 46,62 8,57 0,07 0,04 36,27 14,29 0,03 0,01 16,66 20,00 0,00 0,00 0,44 5,71 91

Heterorhabdus spinifrons 0,39 0,21 16,75 17,14 0,89 0,26 38,19 48,57 0,87 0,25 37,11 60,00 0,19 0,06 7,94 48,57 Labidocera acutifrons 0,25 0,18 89,13 8,57 0,02 0,02 8,59 5,71 0,00 0,00 0,92 5,71 0,00 0,00 1,36 2,86 Lubbockia squillimana 1,02 0,28 24,34 57,14 1,72 0,33 40,98 85,71 1,28 0,53 30,68 94,29 0,17 0,04 3,99 85,71 Lucicutia clausi 1,18 0,83 42,07 17,14 0,81 0,26 28,88 34,29 0,78 0,29 27,54 54,29 0,04 0,02 1,51 22,86 Lucicutia flavicornis 0,53 0,18 7,01 40,00 4,49 0,82 58,86 88,57 2,07 0,43 27,13 91,43 0,53 0,09 7,00 94,29 Lucicutia magna 0,18 0,17 41,56 5,71 0,08 0,06 18,32 11,43 0,17 0,14 39,99 17,14 0,00 0,00 0,13 5,71 Macrosetella gracilis 8,09 1,97 60,92 100,00 3,51 1,00 26,44 94,29 1,34 0,59 10,12 97,14 0,33 0,10 2,51 94,29 Mecynocera clausi 11,26 4,85 63,41 77,14 4,74 1,56 26,71 74,29 1,46 0,49 8,23 60,00 0,29 0,14 1,66 51,43 Megacalanus princeps 0,12 0,09 18,48 8,57 0,00 0,00 0,76 2,86 0,47 0,43 72,84 8,57 0,05 0,03 7,92 8,57 Microsetella rosea 0,23 0,13 94,38 17,14 0,00 0,00 1,05 2,86 0,00 0,00 1,05 5,71 0,01 0,01 3,51 5,71 Miracia efferata 0,51 0,31 67,13 17,14 0,21 0,12 27,27 22,86 0,04 0,02 4,83 14,29 0,01 0,00 0,76 11,43 Mormonilla phasma 0,87 0,48 16,88 20,00 0,66 0,21 12,68 42,86 1,64 0,42 31,79 74,29 2,00 0,38 38,65 71,43 Nannocalanus minor 1,60 0,52 59,41 48,57 0,83 0,24 30,74 37,14 0,17 0,08 6,23 37,14 0,10 0,04 3,61 31,43 Oithona hebes 0,11 0,07 18,19 8,57 0,21 0,12 33,17 20,00 0,29 0,25 46,30 8,57 0,01 0,01 2,35 8,57 Oithona nana 2,07 0,72 71,52 45,71 0,51 0,20 17,69 45,71 0,27 0,11 9,45 31,43 0,04 0,03 1,34 14,29 Oithona plumifera 3,41 0,89 51,25 62,86 2,01 0,45 30,21 77,14 1,18 0,31 17,76 85,71 0,05 0,02 0,78 40,00 Oithona setigera 19,23 3,45 36,91 97,14 23,63 4,95 45,37 100,00 7,88 2,61 15,13 97,14 1,35 0,26 2,59 91,43 Oithona sp. 1,10 0,48 78,56 22,86 0,04 0,02 2,73 8,57 0,23 0,10 16,72 22,86 0,03 0,01 1,98 25,71 Oncaea media 6,31 1,70 49,96 71,43 4,75 1,80 37,59 71,43 1,22 0,31 9,66 77,14 0,35 0,09 2,79 60,00 Oncaea mediterranea 2,48 1,19 60,38 40,00 0,79 0,27 19,24 31,43 0,76 0,28 18,56 37,14 0,07 0,03 1,83 28,57 Oncaea sp. 1,01 0,63 16,51 20,00 4,24 2,97 69,14 8,57 0,74 0,53 12,14 11,43 0,14 0,05 2,21 31,43 Oncaea venusta 17,34 3,57 54,85 85,71 9,54 1,69 30,16 91,43 3,84 1,19 12,13 88,57 0,90 0,17 2,86 77,14 Onychocorycaeus giesbrechti 0,16 0,10 43,86 11,43 0,15 0,09 40,50 11,43 0,04 0,02 11,75 14,29 0,01 0,01 3,89 11,43 Paracalanus aculeatus 13,79 4,64 77,31 65,71 2,76 0,67 15,47 60,00 0,93 0,31 5,21 48,57 0,36 0,14 2,01 45,71 Paracalanus quasimodo 3,77 1,50 35,70 22,86 3,44 1,51 32,60 20,00 2,63 1,24 24,93 25,71 0,71 0,25 6,77 25,71 Pareucalanus sewelli 0,51 0,32 74,01 20,00 0,11 0,06 15,69 8,57 0,04 0,02 5,88 11,43 0,03 0,02 4,43 11,43 Parvocalanus crassirostris 0,94 0,50 70,07 11,43 0,23 0,11 17,55 20,00 0,11 0,05 8,43 20,00 0,05 0,05 3,95 5,71 Pleuromamma abdominalis 0,59 0,45 16,19 20,00 0,60 0,18 16,46 42,86 1,99 0,32 54,26 97,14 0,48 0,08 13,09 82,86 Pleuromamma xiphias 0,26 0,21 19,96 8,57 0,12 0,08 9,46 17,14 0,82 0,21 62,88 62,86 0,10 0,03 7,70 42,86 Pontellina plumata 0,28 0,22 75,12 14,29 0,03 0,02 8,91 14,29 0,05 0,02 13,22 17,14 0,01 0,01 2,75 11,43 Pseudodiaptomus acutus 0,02 0,02 2,99 2,86 0,51 0,46 88,89 8,57 0,01 0,01 2,59 5,71 0,03 0,02 5,53 17,14 Rhincalanus cornutus 0,64 0,15 29,12 45,71 0,42 0,10 18,90 65,71 0,77 0,13 34,64 94,29 0,38 0,11 17,34 94,29 Rhincalanus nasutus 0,23 0,12 9,25 17,14 1,39 0,97 56,32 28,57 0,78 0,43 31,70 45,71 0,07 0,02 2,72 45,71 Saphirella tropica 0,22 0,20 89,43 5,71 0,01 0,01 3,44 5,71 0,01 0,01 6,18 11,43 0,00 0,00 0,95 8,57 Sapphirina angusta 0,13 0,08 74,93 8,57 0,04 0,03 20,71 5,71 0,01 0,00 2,88 5,71 0,00 0,00 1,47 2,86 Sapphirina nigromaculata 0,57 0,24 59,89 40,00 0,29 0,11 30,92 42,86 0,08 0,02 7,98 31,43 0,01 0,00 1,22 17,14 Scolecithrix danae 6,39 1,66 63,59 82,86 2,92 0,57 28,99 80,00 0,62 0,12 6,15 74,29 0,13 0,03 1,27 57,14 Subeucalanus longiceps 2,08 1,64 57,36 25,71 1,09 0,88 30,22 37,14 0,24 0,21 6,66 22,86 0,21 0,15 5,75 34,29 92 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Subeucalanus monachus 0,24 0,17 31,08 14,29 0,27 0,20 35,85 17,14 0,08 0,04 11,00 17,14 0,17 0,07 22,07 37,14 Subeucalanus subtenuis 3,75 1,34 31,96 54,29 3,58 1,80 30,49 51,43 2,79 1,17 23,73 71,43 1,62 0,42 13,82 65,71 Temora stylifera 2,94 0,89 64,81 54,29 1,00 0,45 22,12 60,00 0,50 0,15 11,11 54,29 0,09 0,03 1,96 34,29 Temora turbinata 18,15 9,35 52,90 71,43 14,76 11,54 43,00 77,14 1,04 0,23 3,02 77,14 0,37 0,12 1,08 65,71 Triconia similis 0,04 0,03 58,20 5,71 0,01 0,01 13,28 5,71 0,01 0,00 8,20 5,71 0,01 0,01 20,31 14,29 Undinula vulgaris 19,71 3,97 64,62 88,57 8,21 1,39 26,92 100,00 2,12 0,37 6,95 77,14 0,46 0,10 1,51 74,29 Urocorycaeus lautus 7,59 1,45 72,01 77,14 2,18 0,35 20,65 82,86 0,62 0,26 5,92 62,86 0,15 0,03 1,42 71,43

0-60 m 70-140 m 170-340 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Haloptilus oxycephalus 0,03 0,03 67,40 2,86 0,01 0,01 18,03 2,86 0,01 0,01 14,56 2,86 Labidocera scotti 0,07 0,06 76,20 5,71 0,02 0,02 20,02 2,86 0,00 0,00 3,78 2,86 Pontella securifer 0,03 0,03 78,05 2,86 0,01 0,01 15,45 2,86 0,00 0,00 6,50 2,86 Sapphirina scarlata 0,23 0,15 53,61 8,57 0,09 0,07 21,72 5,71 0,10 0,10 24,67 2,86

0-60 m 70-140 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Bestiolina mexicana 0,03 0,02 74,82 5,71 0,00 0,00 5,76 2,86 0,01 0,01 19,42 5,71 Euterpina acutifrons 0,01 0,01 17,65 2,86 0,03 0,02 79,41 11,43 0,00 0,00 2,94 8,57 Sapphirina sp. 0,07 0,04 98,76 11,43 0,00 0,00 0,41 2,86 0,00 0,00 0,83 2,86 Subeucalanus mucronatus 0,07 0,07 63,68 2,86 0,03 0,03 24,21 2,86 0,01 0,01 12,11 8,57 Subeucalanus pileatus 0,11 0,08 88,58 5,71 0,01 0,01 5,83 2,86 0,01 0,00 5,59 8,57

0-60 m 170-340 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Aegisthus mucronatus 0,01 0,01 17,91 2,86 0,02 0,01 42,99 8,57 0,02 0,01 39,10 17,14 Agetus limbatus 0,97 0,97 97,34 2,86 0,03 0,03 2,58 2,86 0,00 0,00 0,08 2,86 Gaetanus minor 0,01 0,01 24,19 2,86 0,02 0,01 57,26 11,43 0,01 0,00 18,55 8,57 Heterorhabdus papilliger 0,02 0,02 31,68 2,86 0,03 0,02 48,65 5,71 0,01 0,01 19,67 5,71

70-140 m 170-340 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Euaugaptilus hecticus 0,05 0,02 61,48 17,14 0,03 0,02 36,30 11,43 0,00 0,00 2,22 2,86 Gaetanus tenuispinus 0,01 0,01 25,69 5,71 0,01 0,01 31,25 8,57 0,02 0,01 43,06 14,29 Haloptilus longicirrus 0,20 0,12 43,27 11,43 0,16 0,11 35,07 11,43 0,10 0,06 21,66 14,29 93

Oculosetella gracilis 0,07 0,04 56,93 11,43 0,03 0,02 24,68 11,43 0,02 0,02 18,39 8,57 Pachos punctatum 0,04 0,03 44,74 8,57 0,04 0,02 41,39 8,57 0,01 0,01 13,86 5,71 Phaenna spinifera 0,12 0,03 69,44 40,00 0,05 0,01 26,25 40,00 0,01 0,00 4,32 17,14

0-60 m 70-140 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Candacia catula 0,00 0,00 66,67 2,86 0,00 0,00 33,33 2,86

0-60 m 170-340 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Sapphirina opalina 0,03 0,03 95,28 2,86 0,00 0,00 4,72 2,86

0-60 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Calocalanus contractus 0,26 0,26 98,48 2,86 0,00 0,00 1,52 2,86 Clytemnestra gracilis 0,03 0,02 95,73 5,71 0,00 0,00 4,27 5,71 Delibus nudus 0,01 0,01 91,49 2,86 0,00 0,00 8,51 2,86

70-140 m 170-340 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Copilia quadrata 0,01 0,00 87,50 5,71 0,00 0,00 12,50 2,86 Scolecithrix bradyi 0,00 0,00 28,57 2,86 0,01 0,01 71,43 2,86

70-140 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Gaetanus brevicornis 0,00 0,00 10,23 2,86 0,02 0,01 89,77 8,57 Sapphirina metallina 0,02 0,01 98,36 5,71 0,00 0,00 1,64 2,86

170-340 m 540-1000 m Especie Prom. EE FR(%) FA (%) Prom. EE FR(%) FA (%) Aegisthus aculeatus 0,01 0,01 24,44 2,86 0,02 0,01 75,56 25,71 Bathycalanus richardi 0,37 0,37 87,62 2,86 0,05 0,03 12,38 11,43 Euchirella pulchra 0,01 0,01 30,51 2,86 0,01 0,01 69,49 14,29 Gaetanus pileatus 0,03 0,02 70,44 11,43 0,01 0,01 29,56 11,43 Scottocalanus securifrons 0,01 0,00 37,74 5,71 0,01 0,01 62,26 11,43 Subeucalanus crassus 0,01 0,01 46,54 2,86 0,01 0,01 53,46 2,86 94 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

7. Bibliografía

Acha, E., Piola, A., Iribarne, O. y E. Mianzan. 2015. Ecological Processes at Marine Fronts: Oases in the Ocean. Springe., pp 243.

Akaike, H. 1974. A New Look at the Statistical Model Identification. Aulomalic Control. 19: 716-723.

Alldredge, A., Robison, B., Fleminger, A., Torres, J., King, J. y W. Hamner. 1984. Direct sampling and in situ observation of a persistent copepod aggregation in the mesopelagic zone of the Santa Barbara Basin. Marine Biology, 8: 75-81.

Álvarez-Silva, C., Miranda, G., De Lara-Issasi, G. y L. Gomez-Aguirre. 2006. Zooplancton de los sistemas estuarinos de Chantuto y Penzacola, Chiapas en época seca y lluvias. Hydrobiologia. 16. (2): 175-182.

Ambler, J. y C. Miller. 1987. Vertical-partitioning by copepodites and adults of subtropical oceanic copepods. Marine Biology, Berlin, 94: 561-577.

Andersen, V., Devey, C., Gubanova, A., Picheral, M., Melnikov, V., Tsarin, S. y L. Prieur. 2004. Vertical distributions of zooplankton across the Almeria-Oran frontal zone (Mediterranean Sea). J. Plankton Res., 26: 275–293.

Andrade, C. 2000. Circulation and variability of the Colombian Basin in the Caribbean Sea. Tesis doctoral de la Universidad de Wales, U.K., Menai Bridge. 223 pp.

Andrade, C. 2009. Variaciones temporales termo-halinas en la Cuenca de Colombia, Boletín Científico CIOH. 27: 8-21.

Andrade, C. 2015. Oceanografía dinámica de la Cuenca Colombia. Alpha editores. 202 p.

Bibliografía 95

Andrade, C. y E. Barton. 2000. Eddy development and motion in the Caribbean Sea. Journal of Geophysical Research- Part C-Oceans 105(11): 26191-26201.

Andrade, C. y E. Barton. 2005. The Guajira Upwelling System. Continental Shelf Research 25(9): 1003- 1022.

Andrade, C. y Y. Thomas. 1988. Sedimentos en suspensión e hidrodinámica al sureste del delta del Río Magdalena, Mar Caribe (Colombia). Boletín Científico CIOH, 8: 27-34.

Andrade, C., Barton, E. y C. Mooers. 2003. Evidence for an eastward flow along the Central and South American Caribbean Coast. Journal of Geophysical Research 108(C6): 1-11.

Andrade, I., Hormazábal, S. y V. Combes. 2014. Intrathermocline eddies at the Juan Fernández Archipelago, southeastern Pacific Ocean. Lat. Am. J. Aquat. Res., 42 (4): 888- 906.

Aristegui, J., Tett, P., Hernández-Guerra, A., Basterretxea, G., Montero, M., Wild, K., Sangrà, P., Hernández-León, S., Canton, M., García-Braun, J., Pacheco, M. y E. Barton. 1997. The influence of island-generated eddies on chlorophyll distribution: a study of mesoscale variation around Gran Canaria. Deep-Sea Res. I, 44(1): 71–96.

Ávila de Tabares, E. 1971. Zooplancton de la Alta y Media Guajira. División de Pesca del INDERENA, 12(1): 1-11.

Avois-Jacquet, C., Legendre, P. y M. Louis. 2002. Coastal Tropical Zooplankton: Patterns and processes over spatial scales. Prepint. Coral Reefs, 1-38.

Bailey, K. y E. Houde. 1989. Predation on eggs and larvae of marine fishes and the recruitment problem. Adv. Mar. Biol., 25: 1–67.

Banse, K., 1964. On the vertical distribution of zooplankton in the sea. Progress in Oceanography, 2: 53–125.

Barnes, R. y R. Hughes. 2000. An introduction to Marine Ecology. Blackwell publishing Company. Tercera Edicion. pp. 270. 96 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Barnett, A., Finlay, K. y B. Beisner. 2007. Functional diversity of crustacean zooplankton communities: Towards a trait-based classification. Freshwater Biology, 52: 796–813.

Barton, A., Pershing, A., Litchman, E., Record, N., Edwards, K., Finkel, Z., Kiorboe, T. y B. Ward. 2013. The biogeography of marine plankton traits. Ecol. Lett., 16: 522–534.

Bastidas-Salamanca, M. y C. Ricaurte-Villota. (Eds.), 2017. Regionalización oceanográfica, una visión dinámica del Caribe. In Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives De Andréis (INVEMAR). Serie de Publicaciones Especiales de INVEMAR # 14.Santa Marta, Colombia, 180 p.

Bastidas-Salamanca, M., Ricaurte-Villota, C., Santamaría-del-Angel, E., Ordoñez- Zúñiga, A., Murcia-Riaño, M. y D. Romero-Rodríguez. 2017. Capitulo 1. Regionalización dinámica del Caribe. En: Bastidas-Salamanca, M. y C. Ricaurte-Villota. (Eds.), Regionalización oceanográfica, una visión dinámica del Caribe. In Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives De Andréis (INVEMAR). Serie de Publicaciones Especiales de INVEMAR # 14.Santa Marta, Colombia, 180 p.

Bathmann, U., Bundy, M., Clarke, T., Cowles, K., Daly, H., Dam, M., Dekshenieks, P., Donaghay, D., Gibson, D., Gifford, B., Hansen, D., Hartline, E., Head, E., Hofmann,R., Hopcroft, R., Jahnke, S., Jonasdottir, T., Kiørboe, G., Kleppel, J., Klinck, P., Kremer, M., Landry, R., Lee, P., Lenz, L., Madin, D., Manahan, M., Mazzocchi, D., McGillicuddy, C., Miller, J., Nelson, T., Osborn, A., Paffenhöfer, R., Pieper, I., Prusova, M., Roman, S., Schiel, H., Seim, S., Smith, J., Torres, P., Verity, S., Wakeham, S. y K. Wishner. 2001. Future marine zooplankton research a perspective. Marine Ecology Progress Series, 222: 297–308.

Becker, E. 2014. Comunidade Planctônica, Especialmente Copépodes, Da Plataforma Continental De Santa Catarina (26-29°S): Associação Com Processos Oceanográficos E Estrutura De Tamanho De Fitoplâncton. Journal of Chemical Information and Modeling, 53(9): 1689–1699.

Becker, E., Eiras Garcia, C. y A, Santarosa. 2018. Mesozooplankton distribution, especially copepods, according to water masses dynamics in the upper layer of the Southwestern Atlantic shelf (26°S to 29°S). Continental Shelf Research 166: 10–21. Bibliografía 97

Benedetti, F., Gasparini, S., y S. Ayata. 2016. Identifying copepod functional groups from species functional traits. Journal of Plankton Research, 38(1): 159–166.

Benedetti, F., Vogt, M., Righetti, D., Guilhaumon, F. y S. Ayata. 2018. Do functional groups of planktonic copepods differ in their ecological niches? Journal of Biogeography, 45(3): 604–616.

Berastegui, A., Ramírez, F. y A. Schiariti. 2005. Patterns in diversity and community structure of epipelagic copepods from the Brazil–Malvinas Confluence area, south-western Atlantic. Journal of Marine Systems, 56: 309–316.

Bernal, A. y S. Zea. 1993. Variaciones nictemerales en la comunidad de zooplancton de la Bahía de Santa Marta, mar Caribe colombiano. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, 22: 5-20.

Bernal, A. y S. Zea. 2000. Estructura taxonómica y trófica de la comunidad de zooplancton bajo un régimen alternante entre descarga continental y afloramiento costero en Santa Marta, Caribe colombiano. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, 29: 3-26.

Bernal, A., Werding, B. y S. Zea. 2004. Variación espacial y temporal de biomasa zooplanctónica en el sector nerítico del mar Caribe colombiano. REMAR. pp. 187-196.

Bernal, G., Poveda, G., Roldán, P. y C. Andrade. 2006. Patrones de variabilidad de las temperaturas superficiales del mar en la costa Caribe colombiana. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 30(115): 195-208.

Björnberg, T. 1963. On the marine free-living copepods off Brazil. Bolm Inst. Oceanogr. 13: 3-142.

Björnberg, T. 1981. Copepoda. En: Boltovskoy, D. (Ed.), Atlas del Zooplancton del Atlántico Sudoccidental y métodos de trabajo con el zooplancton marino. Mar del Plata, Argentina: INIDEP, pp. 587-679.

Boltovskoy, D. 1981. Atlas del zooplancton del Atlántico Sudoccidental y métodos de trabajo con el zooplancton marino. Publicación Especial del INIDEP. Mar del Plata, Argentina. 936 p. 98 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Boltovskoy, D. 1999. South Atlantic zooplankton. Backhuys Publishers. pp. 869-1098.

Bonecker, S., Araujo, A., Carvalho, P., Dias, C., Fernandes, L., Migotto, A. y O. de Oliveira. 2014. Horizontal and vertical distribution of mesozooplankton species richness and composition down to 2,300 m in the southwest Atlantic Ocean. Zoologia 31 (5): 445– 462.

Boxshall, G. y S. Hasley. 2004. An introduction to copepod diversity. The Ray Society. London. 849 p.

Boyd, D., Smith, S. y T. Cowles. 1980. Grazing patterns of copepods in the upwelling systems offPeru. Limnology and Oceanography 2, 583—596.

Bradford-Grieve, J. M., Markhaseva, E.L., Rocha, C. y B. Abiahy. 1999. Copepoda. En: Boltovskoy, D. Ed. South Atlantic zooplankton. Backhuys Publishers. 869-1098.

Bray, J. y J. Curtis. 1957. An ordination of the upland forest communities of Southern Wisconsin. Ecological Monograph, 27: 325-349.

Breitburg, D., Levin, L., Oschlies, A., Grégoire, M., Chavez, F. P., Conley, D. J., Garçon, V., Gilbert, D., Gutiérrez, D., Isensee, K., Jacinto, G., Limburg, K., Montes, I., Naqvi, S. W., Pitcher, G., Rabalais, N., Roman, M., Rose, K., Seibel, B., Yasuhara, M. y J. Zhang. 2018. Declining oxygen in the global ocean and coastal waters. Science, 359 (6371): 1-11.

Campos, A. 1980. Distribución y abundancia relativa de los copépodos planctónicos en el Golfo de México y el Mar Caribe. Cienc. Biol., Cuba, 5: 57-74.

Campos, A. y E. Suárez-Morales, 1994. Copépodos pelágicos del Golfo de México y Mar Caribe. I. Biología y Sistemática. Editorial CIQRO/ CONACYT, México. pp. 1-359.

Campos, N. y J. Plata. 1990. Crustáceos epiplanctónicos de la región de Santa Marta, Caribe Colombiano. Memorias VII Seminario Nacional de Ciencias y Tecnologías del Mar, Cali. pp. 255-264. Bibliografía 99

Carpenter, K. 2002. The living marine resources of the Western Central Atlantic. FAO Species Identification Guide for Fishery Purposes and American Society of Ichthyologists and Herpetologists Special Publication No. 5. Vols 1-3. Rome, FAO. 2150 p.

Castellanos, P., Varela, R. y F. Muller-Karger. 2002. Descripción de las áreas de surgencia al sur del Mar Caribe examinadas con el sensor infrarrojo AVHRR, Mem Soc Cien Nat Salle, 154: 55–76.

Centurioni, L. y P. Niiler. 2003. On the surface currents of the Caribbean Sea. Geophys. Res. Lett., 30(6): 1279.

Childress, J. 1975. The respiratory rates of midwater crustaceans as a function of depth of occurrence and relation to the oxygen minimum layer off Southern California. Comparative Biochemistry and Physiology. 50 (A): 787-799.

Cifuentes, J., Torres-García, P. y M. Frías. 2000. El océano y sus recursos: Plancton. 2 Ed. Fondo de Cultura Económica. México. pp. 161.

Clarke, K. R. y R. N. Gorley. 2001. PRIMER (Plymouth Routines In Multivariate Ecological Research) v5: User Manual/Tutorial PRIMER-E Plymouth (pp. 91). UK: Plymouth Marine Laboratory.

Clarke, K. R. y R. N. Gorley. 2015. PRIMER (Plymouth Routines In Multivariate Ecological Research) v7: User Manual/Tutorial PRIMER-E Plymouth (pp. 300). UK: Plymouth Marine Laboratory.

Clarke, K. y R. Warwick. 1998. A taxonomic distinctness index and its statistical properties. Journal of Applied Ecology 35: 523-531.

Clarke, K. y R. Warwick. 2001a. Changes in Marine Communities: An Approach to Statistical Analysis and Interpretation, 2nd Edition. Plymouth Marine Laboratory, Plymouth, United Kingdom. 86 pp.

Clarke, K. y R. Warwick. 2001b. A further biodiversity index applicable to species lists: variation in taxonomic distinctness. Marine Ecology Progress Series, 216 :265-278. 100 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Clarke, K.R. y R.M. Warwick. 1999. The taxonomic distinctness measure of biodiversity: weighting of step lengths between hierarchical levels. Marine Ecology Progress Series 184: 21-29.

Clesceri, L., Greenberg, A. y A. Eaton. 1998. Standard methods for the examination of water and wastewater. 20th edition. Washington. 1983.

Coats, D. 1992. Chapter 6: The Loop Current. En: Milliman J, y E. Imamura. (Eds.), Physical Oceanography of the U.S. Atlantic and Eastern Gulf of Mexico. Herndon (VA): US Department of the Interior.

Correa-Ramírez, M., Rodríguez-Santana, Á., Ricaurte-Villota, C., y J. Paramo. 2020. The Southern Caribbean upwelling system off Colombia: Water masses and mixing processes. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers. 155: 1-16.

Corredor J. 1979. Phytoplankton response to low level nutrient enrichment through upwelling in the Colombian Caribbean basin. Deep Sea Research Part A, 26: 731-741.

Cummings, J. 1984. Habitat dimensions of calanoid copepods in the western Gulf of Mexico. Journal of Marine Research, 41: 163-188.

Currie, W, Claereboudt, M. y J. Roff. 1998. Gaps and patches in the ocean: a one- dimensional analysis of planktonic distributions. Mar Ecol Prog Ser., 171: 15–21.

De Baar, H., German, C., Elderfield, H. y P. van Gaans. 1988. Rare earth element distributions in anoxic waters of the Cariaco Trench. Geochimica et Cosmochimica Acta, 52(5): 1203–1219.

DeMaster, D., Smith, W., Nelson, D. y J. Allers. 1996. Biogeochemical processes in Amazon shelf waters: chemical distributions and uptake rates of silicon, carbon and nitrogen. Continental Shelf Research.16 (516): 617-643.

Dias, C., Araujo, A., Paranhos, R. y S. Bonecker. 2010. Vertical copepod assemblages (0-2300 m) off southern Brazil. Zoological Studies, 49( 2): 230-242.

Díaz, J. 2014. Región Caribe de Colombia. Banco de Occidente. iM editores. pp. 58. Bibliografía 101

Díaz, J. y A. Acero. 2003. Marine biodiversity in Colombia: achievements, status of knowledge, and challenges. Gayana 67(2): 261-274

Dorado-Roncancio, E. 2015. Estructura del zooplancton de la bahia de Cartagena (Caribe colombiano) en tres épocas climáticas de 2010. Trabajo grado Biol. Mar., Univ. Jorge Tadeo Lozano, Santa Marta. 89 p.

Emery, W. 2001. Water types and water masses. En: Holton. J., Curryy J. y A. Pyle. Elsevier 2 ed. Encyclopedia of Atmospheric Sciences. 1556-1567

Emery, W. y J. Meincke. 1986. Global water masses: Summary and review. Oceanologica acta, 9 (4): 383-391.

Falkowski, P., Ziemann, D., Kolber, Z. y P. Bienfang. 1991. Role of eddy pumping in enhancing primary production in the ocean. Nature, 352(6330): 55-58.

Fisco, P. 2006. Contribución al conocimiento de la subclase Copepoda (Milne-Edwards, 1840) en un ecosistema estuarino del Caribe colombiano (bahía de Cispatá) durante los meses de agosto a diciembre de 2005. Trabajo grado Biol. Mar., Univ. Jorge Tadeo Lozano, Santa Marta. 99 p.

Folt, C. y C. Burns. 1999. Biological drivers of zooplankton patchiness. Trends in Ecology and Evolution 14 (8): 300-305.

Fragopoulu, N., Siokou-Frangou. I., Christou, E. y M. Mazzocchi. 2001. Patterns of vertical distribution of Pseudocalanidae and Paracalanidae (Copepoda) in pelagic waters (0 to 300 m) of the Eastern Mediterranean Sea. Crustaceana, 74(1):49–68.

Franco-Herrera, A., Castro L. y P. Tigreros. 2006. Plankton dynamics in the South- Central Caribbean Sea: strong seasonal changes in a Coastal Tropical System. Caribbean Journal of Science, 42(1): 24-38.

Fratantoni, D. 2001. North Atlantic surface circulation during the 1990’s observed with satellite-tracked drifters. Journal of Geophysical Research, 106: 22067–22093. 102 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Fratantoni, D., Johns, W. y T. Townsend. 1995. Rings of the North Brazil Current: Their structure and behavior inferred from observations and a numerical simulation. Journal of Geophysical Research: Oceans, 100(C6): 10633-10654.

Frontier, S. 1981. Cálculo del error en el recuento de organismos zooplanctónicos. En Boltovskoy, D. (Ed.), Atlas del Zooplancton del Atlántico Sudoccidental y métodos de trabajo com el zooplancton marino. Mar del Plata, Argentina: INIDEP, pp. 163-167.

Frost, B. y A. Fleminger. 1968. A revision of the genus Clausocalanus (Copepoda Calanoida) with remarks on distributional patterns indiagnostic characters. Bull Scripps Inst Oceanogr., 12:1–91.

Gajbhiye, S. 2002. Zooplankton study methods, importance and significant observations. Proc. The national seminar on Creeks, Stauarine and Mangroves. Polution and Conservation, 21-27.

Garrido-Linares, M., D. Alonso-Carvajal, M. Rueda, C. Ricaurte, A. Polanco, A. Cárdenas, C. Cedeño, E. Montoya, E. Escarria, F. Dorado, J.M. Gutiérrez, K. Ayala, L. Tavera, M.A. Mutis, M.I. Aguilar, M. Vides- Casado, O. Rodríguez, V. Yepes-Narváez, J. Pizarro, F. Valencia, A. Rodríguez-Jiménez, M. Murcia, C. Peña, M. Bastidas- Salamanca, C. Giraldo. 2014. Informe técnico final “Línea base ambiental preliminar de los bloques de exploración de hidrocarburos Caribe colombiano: Fase COL 4 y COL 5, INVEMAR-ANH, Santa Marta, Colombia. 284 p.

Gasca, R., Segura, L. y E. Suárez-Morales. 1996. El zooplancton marino. En: Gasca, R. y E. Suárez (Eds.), Introducción al estudio del zooplancton marino. ECOSUR-CONACYT. México, pp. 1-36.

Gaviria, S. y N. Aranguren. 2003. Guía de laboratorio para identificación de cladóceros (Anopoda y Ctenopoda) y copépodos (Calanoida y Cyclopoida). Curso: técnicas de determinación taxonómica de cladóceros y copépodos limneticos de Colombia universidad pedagógica y tecnológica de Colombia. Escuela de biología. Tunja. 22 p.

Gaviria, S., Dorado-Roncancio, J. y M. Ahrens. 2019. Revisión y actualización de la lista de especies de copépodos (Crustacea: Hexanauplia) del Caribe colombiano. Bol. Inv. Mar. Cost., 48(1): 119-151. Bibliografía 103

Giraldo, L. O. 1994. Análisis de masas de agua y control de calidad de la información oceanográfica, Boletín Científico CIOH, 15: 17-38.

Golden Software, Inc. 2002. Surfer, version 8.03. Golden Software, Inc., Golden, CO, USA.

Gordon, A. 1967. Circulation of the Caribbean Sea. Journal of Geophysical Research, 72(24): 6207–6223.

Grice, G. y A. Hart. 1962. The abundance, seasonal occurrence and distribution of the epizooplankton between New York and Bermuda. Ecological monographs, 32: 287-309.

Gutiérrez-Salcedo, J. 2011. Estructura vertical del zooplancton oceánico del mar Caribe colombiano. Trabajo de M. Sc. Ciencias Biología. Bogotá: Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. 124 p.

Hales, B. 2005. Irreversible nitrate fluxes due to turbulent mixing in a coastal upwelling system, J. Geophys. Res., 110: 1-19.

Hampton, S., Gray, D., Izmest, L. Moore, M. y T. Ozersky. 2014. The Rise and Fall of Plankton: Long-Term Changes in the Vertical Distribution of Algae and Grazers in Lake Baikal, Siberia. PLOS ONE 9 (2): 1-10.

Hays, G., Richardson, A. y C. Robinson. 2005. Climate change and marine plankton, Trends in Ecology & Evolution, 20(6): 337-344.

He, Q. 1999. A Review of Clustering Algorithms as Applied in IR. Graduate School of Library and Information Science. University of Illinois at Urbana-Champaign. UIUCLIS. 33 p.

Hernández-Guerra, A. y T., Joyce. 2000. Water masses and Circulation in the surface layers of the Caribbean at 66°W. Geophysical Research Letters. 27(21): 3497- 3500.

Hidalgo, P., Escribano, R., Fuentes, M., Jorquera, E. y O. Vergara, O. 2012. How coastal upwelling influences spatial patterns of size-structured diversity of copepods off central-southern Chile (summer 2009). Progress in Oceanography, 92–95: 134–145. 104 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Hopcroft, R., Roff J., Webber M. y J. Witt. 1998. Zooplankton growth rates: the influence of size and resources in tropical marine copepodites. Mar Biol 132: 67–77.

Huggett, J., Verheye, H., Escribano, R. y T. Fairweather. 2009. Copepod biomass, size composition and production in the Southern Benguela: Spatio-temporal patterns of variation, and comparison with other eastern boundary upwelling systems. Progress in Oceanography, 83: 197–207.

Hughes, C. W., J. Williams, A. Hibbert, C. Boening y J. Oram. 2016. A Rossby whistle: A resonant basin mode observed in the Caribbean Sea. Geophys. Res. Lett. 43: 7036- 7043.

Huskin, I., Anadon, R., Medina, G., Head, R. y R. Harris. 2001. Mesozooplankton distribution and copepod grazing in the Subtropical Atlantic near the Azores: Influence of mesoscale structures. Journal of Plankton Research, 23 (7): 671-691.

Huys, R. y G. Boxshall. 1991. Copepod Evolution. The Ray Society, London, 468 pp.

INVEMAR, 2000. Programa Nacional de Investigación en Biodiversidad Marina y Costera PNIBM. Díaz, J y D. Gómez Lopéz (Eds.), Santa Marta: INVEMAR, FONADE, MMA. pp 80.

INVEMAR-MCS, 2013. Caracterización biológica, hidroacústica y oceanográfica de la columna de agua en el área de régimen común con el fin de generar el levantamiento de información de línea base ambiental para la elaboración del plan de manejo ambiental del proyecto de sísmica 2d del área de régimen común Colombia-Jamaica. Informe Técnico Final, Santa Marta, pp 111.

Jullion, L., Heywood, K., Neira-Garabato, A., y D. Stevens. 2010. Circulation and Water Mass Modification in the Brazil–Malvinas Confluence. J. Phys. Oceanogr. (2010) 40 (5): 845–864.

Kaandorp, J. 1986. Rocky substrate communities of the infralittoral fringe of the Boulonnais coast, NW France: a quantitative survey. Mar. Biol. 92: 255-265. Bibliografía 105

Karstensen, J. 2020. OMP Analysis. Disponible en: (https://www.mathworks.com/matlabcentral/fileexchange/1334-omp-analysis), MATLAB Central File Exchange. Fecha de Acceso: Julio 1, 2020.

Karstensen, J. y M. Tomczak, 1999. OMP Analysis Software Package. Disponible en: https://omp.geomar.de/node3.html. Fecha de acceso: Julio 1, 2020.

Kinder, T., Heburn, G. y A. Green. 1985. Some aspects of the Caribbean circulation, Marine Geology, 68(1): 25-52.

Kiorboe, T. 2011. What makes pelagic copepods so successful? Journal of Plankton Research, 33(5): 677-685.

La Barbera-Sánchez, A., Gamboa-Márquez, J y W. Senior. 1999. Fitoplancton del Golfo de Cariaco, estado Sucre, Venezuela. Rev. Bio. Trop., 47 (1): 57-63.

Lim. B., Song. S. y G. Min. 2011. Three Aetideid Species of Copepods (Copepoda: Calanoida: Aetideidae) from East Sea of Korea. Korean J. Syst. Zool. Vol. 27, No. 1: 35- 46.

Longhurst, A. 1967 a. Vertical distribution of zooplankton in relation to the eastern Pacific oxygen minimum. Deep-Sea Research, 14: 51–63.

Longhurst, A. 1985 a. Relationship between diversity and the vertical structure of the upper ocean. Deep-Sea Research, 32: 1535-1570.

Longhurst, A. 1985 b. The structure and evolution of plankton communities. Progress in Oceanography, 15: 1-35.

Longhurst, A. 2007. Ecological Geography of the Sea. 2nd edition. Academic press. Elsevier. Oxford, UK. pp. 556.

Longhurst, A. y W. Harrison. 1989. The biological pump: Profiles of plankton production and consumption in the upper ocean. Progress in Oceanography, 22: 47-123.

Longhurst. A. 1967 b. Diversity and trophic structure of zooplankton communities in the California Current. Deep-Sea Research, 14: 393-408. 106 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

López, W. y N. Mesa. 1984. Distribución y abundancia del zooneuston en el Caribe colombiano, crucero Océano V, áreas II y III. IV Seminario Nacional de Ciencias del Mar, Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas, Comisión Colombiana de Oceanografía, CE-BM-11: 15 p.

Ludwig, J y J. Reynolds. 1988. Statistical Ecology. A primer on methods and computing. Ed. John Wiley and Sons. New York, USA. 338 p.

Mackas, D. y K. Coyle. 2005. Shelf-offshore exchange processes, and their effects on mesozooplankton biomass and community composition patterns in the northeast Pacific. Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography 52(5-6): 707-725.

Mamayev, O. 1975. Temperature -salinity analysis of world ocean waters. Elsevier Oceanography Series 11: 1-374.

Mann, K. y Lazier, J. 1995. Dinamics of Marine Ecosystem. Biological-Physical Interactions in the Oceans. Blackwell Scientific Publications, Inc. Boston, 496 p.

Marino, S. y J. Merchán. 1993. Estimación cualitativa y descripción cuantitativa del zooplancton del noreste de La Guajira (Puerto Estrella – Punta Espada) y su relación con parámetros físico-químicos del agua. Tesis Biol. Mar., Univ. Jorge Tadeo Lozano, Bogotá. 156 p.

Martínez-Barragán, M., J. Medina-Calderón, A. Franco-Herrera y A. Santos-Martínez. 2009. La comunidad de copépodos (Crustacea) en las islas de Providencia y Santa Catalina (Caribe colombiano) durante el período lluvioso de 2005. Bol. Inv. Mar. Cost. 38 (1): 85-103.

Matsuura, H., Nishida, S. y J. Nishikawa. 2010. Species diversity and vertical distribution of the deep-sea copepods of the genus Euaugaptilus in the Sulu and Celebes Seas. Deep- Sea Research II, 57: 2098–2109.

Mauchline, J. 1998. The biology of Calanoid copepods. Adv. Mar. Biol., 33: 1-710.

McArdle, B. y M. Anderson, 2001. Fitting multivariate models to community data: A comment on distance-based redundancy analysis. Ecology, 82(1): 290–297. Bibliografía 107

Mccunee, B y J. Grace. 2002. Analysis of ecological comunities Oregon State University, Corvallis. Gleneden Beach. Oregon, USA. 300 p.

McDougall, T. y B. Ruddick. 1992: The use of ocean microstructure to quantify both turbulent mixing and salt-fingering, Deep Sea Res. Part Oceanogr. Res. Pap., 39(11): 1931–1952

McEwen, G., Johnson, M. y T. Folsom. 1957. A statistical analysis of the performance of the Folsom plankton sample splitter, based upon test observations. Arch. Meteor. Geophys. Biochem. Bioklimatol. 7: 502-527.

McGillicuddy, D., Anderson, L., Bates, R., Bibby, T., Buesseler, K. Carlson, C., Davis, C. Ewart,. Falkowski, P., Goldthwait, S., Hansell, D., Jenkins, L., Johnson, R., Kosnyrev, V., Ledwell, J., Li, Q., Siegel, D. y D. Steinberg. 2007. Eddy/wind interactions stimulate extraordinary mid-ocean plankton bloom. Science, 316(5827): 1021-1026.

Medellín-Mora J. y O. Martínez-Ramírez. 2010. Distribución del mesozooplancton en aguas oceánicas del mar Caribe colombiano durante mayo y junio de 2008. p. 121-149. En: Navas G.R., C. Segura-Quintero, M. Garrido-Linares, M. Benavides-Serrato y D. Alonso (Eds.), Biodiversidad del margen continental del Caribe colombiano, Serie de publicaciones especiales, INVEMAR, Santa Marta, número 20, 458 p.

Medellín-Mora, J. y G. Navas. 2010. Listado taxonómico de copépodos (Arthropoda: Crustacea) del mar Caribe Colombiano. Santa Marta, Colombia. Bol. Invest. Mar. Cost. 39 (2): 265-306.

Medellín-Mora, J., Escribano, R., Shneider, W., Correa-Ramírez, M. y N. Campos. 2018. Spatial variability of zooplankton community structure in Colombian Caribbean waters during two seasons. Revista de Biologia Tropical, 66(2): 688-708.

Menezes, B., Macedo-Soares. L. y A. Santarosa. 2019. Changes in the plankton community according to oceanographic variability in a shallow subtropical shelf: SW Atlantic. Hydrobiologia. 5: 1-14. 108 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Michele H. y M. Foyo. 1976. Studies of Caribbean zooplankton. Rosenstiel School of Marine and Atmospheric Science. University of Miami. Miami. Florida. U.S.A. pp. 275-289.

Molares, R., Vanegas, T. Bustamante J. y C. Andrade. 2004. Aspectos oceanográficos de las aguas sobre la depresión Providencia en mayo de 2004. Boletín Científico CIOH, 22: 11-25.

Morales, C., Loreto-Torreblanca, M., Hormazabal, S., Correa-Ramírez, M., Nuñez, S. y P. Hidalgo. 2010. Mesoscale structure of copepod assemblages in the coastal transition zone and oceanic waters off central-southern Chile. Progress in Oceanography, 84(3–4): 158–173.

Murcia-Riaño, M., C. Ricaurte-Villota., C. E. Peña Mejía y M. L. Bastidas Salamanca. 2015. Variabilidad termohalina y acoplamiento físico-biológico en relación con las masas de agua en un área oceánica de los departamentos de Córdoba y Sucre, Caribe colombiano. XVI Congreso Latinoamericano de ciencias del Mar COLACMAR y XVI Seminario Nacional de Ciencias y Tecnologías del Mar SENALMAR, Santa Marta, Colombia. Libro de Resúmenes. 575 p

Naqvi, S. 2019. Evidence for ocean deoxygenation and its patterns : Indian Ocean. In D. Laffoley & J. M. Baxter (Eds.), Ocenan deoxygenation: Everyone’s problem. Causes, impacts, consequences and solutions. UICN. 51–71.

Nystuen, J. y C. Andrade. 1993. Tracking mesos- cale ocean features in the Caribbean Sea using Geosat altimetry. Journal of Geophysical Research, 98 (5): 8389-8394.

Oliveira Dias, C., Valente de Araujo, A., Paranhos, R. y S. Costa Bonecker. 2010. Vertical Copepod Assemblages (0-2300 m) off Southern Brazil. Zoological Studies 49, (2): 230- 242.

Ordoñez Zuñiga, S., Calle Bonilla, I., Murcia Riaño, M., Rivera Gómez, M., Morales Galindo, D., Giraldo Vargas, J., Ricaurte-Villota, C. y M. Bastidas-Salamanca. 2019. Componente 1.03 Establecimiento de escalas temporales y espaciales de la configuración geológica y oceanográfica que permita evaluar las presiones de las actividades de exploración y explotación de hidrocarburos costa afuera. pp 147 – 202. En: Vides, M y D. Alonso (Ed.) 2019. Integración, análisis y diagnóstico de información de línea base Bibliografía 109

ambiental de la cuenca Caribe como apoyo a nuevas a fronteras del desarrollo del sector de hidrocarburos costa afuera. Informe Técnico Final. Convenio 399 -19. Agencia Nacional de Hidrocarburos ANH e Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives de Andréis – INVEMAR. Santa Marta. 497 p.

Ortiz, J. 2007. Huracanes y tormentas tropicales en el mar Caribe colombiano desde 1900. Bol. Cient. CIOH (25): 54-60.

Owre, H. y M. Foyo. 1964. Report on a collection of Copepoda from the Caribbean Sea. Bull. mar. Sci. Gulf Caribb., 14: 359-372.

Owre, H. y M. Foyo. 1967. Copepods of the Florida Current. Fauna Caribaea, (Crustacea) 1: 1-137.

Owre, H. y M. Foyo. 1972. Studies on Caribbean zooplankton. Description of the program and results of the 1rst cruise. Bull. mar. Sci., 22: 483-521.

Palacios Salgado, D. 2011. Patrones latitudinales de composición y diversidad funcional de peces asociados a la pesca de camarón del pacífico mexicano. Tesis doctoral de Instituto Politécnico Nacional, La Paz, B.C.S., México.168 p.

Paramo, J., Correa, M. y S. Núñez. 2011. Evidencias de desacople físico-biológico en el sistema de surgencia en La Guajira, Caribe colombiano, Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 46(3): 421–430.

Park, T. 1970. Calanoid copepods from the Caribbean Sea and Gulf of Mexico. 2. New species and new records from plankton samples. Bulletin of Marine Science, 20 (2): 72- 546.

Parsons, T., Takahashi, M. y B. Margrave. 1984. Biological Oceanographic processes. 3th ed. Pergamon Press, Great Britain, 330 pp.

Pielou, E. 1969. An Introduction to Mathematical Ecology. WileyInterscience, John Wiley, New York, pp. 385. 110 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Pinel-Alloul, B. 1995. Spatial heterogeneity as a multiscale characteristic of zooplankton community. Hydrobiologia. 300: 17–42.

Pomerleau, C., Sastri, A. y B. Beisner. 2015. Evaluation of functional trait diversity for marine zooplankton communities in the Northeast subarctic Pacific Ocean. Journal of Plankton Research, 37(4): 712–726.

Poveda, G. 2004. La hidroclimatología de Colombia: una síntesis desde la escala interdecadal hasta la escala diurna. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 28(107): 201- 222.

Rabalais, N., Turner, R. y W. Wiseman, 2002. Gulf of Mexico Hypoxia, A.K.A. “The Dead Zone”. Annu. Rev. Ecol. Syst. 33: 235–63.

Ramírez, A. y G. Viña, 1998. Limnología colombiana. Aportes a su conocimiento y estadísticas de análisis. Univ. Jorge Tadeo Lozano. 84 p.

Razouls C., De Bovée, F., Kouwenberg, J. y N. Desreumaux. 2005-2020. Diversity and Geographic Distribution of Marine Planktonic Copepods. Disponible en http://copepodes.obs-banyuls.fr/en (fecha de acceso: 2020-08-10).

Reid, J., Brinton, E., Fleminger, A., Venrick, E. y J. McGowan. 1978. Ocean circulation and marine life. En: H. Charnock y Sir George Deacon, (Eds), Advances in Oceanography. Plenum Press, New York, and London, England. 65-130.

Restrepo, J. y B. Kjerfve. 2000. Magdalena River: Interannual variability (1975–1995) and revised water discharge and sediment load estimates. Journal ofHydrology, 235: 137–149.

Restrepo, J., Zapata, P., Díaz, J., Garzón-Ferreira, J. y C. García. 2006. Fluvial fluxes into the Caribbean Sea and their impact on coastal ecosystems: The Magdalena River, Colombia. Global and Planetary Change, 50 (1, 2): 33-49.

Richards, F., y R. Vaccaro. 1956. The Cariaco Trench, an anaerobic basin in the Caribbean Sea. Deep Sea Research, 3(3): 214–228.

Rivera-Monroy, V., Twilley, R., Bone, D., Childers, D., Coronado-Molinam C., Feller, I., Herrera-Silveira, J., Jaffe, R., Mancera, E., Rejmankova, E., Salisbury, J., y E. Weil. Bibliografía 111

2004. A Conceptual Framework to Develop Long-Term Ecological Research and Management Objectives in the Wider Caribbean Region. BioScience, 54 (9): 843 – 856.

Rosenfeld, J. 2002. Functional redundancy in ecology and conservation. Oikos, 98(1): 156-162.

Ruiz-Ochoa. 2011. Variabilidad de la Cuenca Colombia (mar Caribe) asociada con El Niño-Oscilación del Sur, vientos Alisios y procesos locales Variabilidad de la Cuenca Colombia ( mar Caribe ) asociada con El Niño-Oscilación del Sur , vientos Alisios y procesos locales. Tesis Doctoral, Fac. de Minas, UNAL, Colombia: 1-202.

Salisbury, J., Campbell, J., Meeker, L. y C. Vörösmarty. 2001. Ocean color and river data reveal fluvial influence in coastal waters. Eos, Transactions American Geophysical Union, 82 (20): 221-227.

Schlitzer, R., 2016. Ocean Data View. Disponible en: http://odv. awi.de.

Scotto di Carlo, B., Ianora, A., Fresi, E. y J. Hure. 1984. Vertical zonation patterns for Mediterranean copepods from the surface to 3000 m at a fixed station in the Tyrrhenian Sea. Journal of Plankton Research, 6(6): 1031–1056.

Seiwell, H., y G. Seiwell. 1938. The sinking of decomposing plankton and its relationship to oxygen consumption and phosphorus liberation. Proc. Amer. Phil. SOC.,78 (3): 465-481

Sell, D. y M. Evans. 1982. A Statistical analysis of subsampling and an evaluation of the Folsom plankton Splitter. Hydrobiología, 94: 223-230.

Shannon, C. y W. Weaver. 1949. The Mathematical Theory of Communication. Univ. Illinois Press, Urbana, USA.

Simpson, E. 1949. Measurement of Diversity. Nature, 163: pp. 688.

Steele, J. 1976. Chapter 5: Patchiness. En: Cushing, E. y J. Walsh (Eds.), The ecology of the Seas. W.B. Saunders Company, Phyladelphia. Toronto. pp. 467.

Stewart, R. 2008. Introduction to physical oceanography, department of Oceanography, Texas A y M University, 353p. 112 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Suárez-Morales, E. 1992. Composición, distribución, abundancia y zoogeografía de los copépodos pelágicos (Crustacea) del Golfo de México y Mar Caribe mexicanos. Tesis Doctoral, Fac. de Ciencias, UNAM, Mexico: pp. 1-227.

Suárez-Morales, E. y R. Gasca, 1997. Copépodos (Crustacea) de aguas superficiales del Mar Caribe Mexicano (mayo, 1991). Revista de Biología tropical., 45: 1523-1529.

Suárez-Morales, E. y R. Gasca, 1998. Updated checklist of the marine Copepoda (Crustacea) of Mexico. An. Inst. Biol. Univ. Nac. Autón. México, (Zool.) 69: 105-119.

Suárez-Morales, E. y R. Gasca. 2000. Epipelagic copepod assemblages in the Western Caribbean Sea ( 1991 ). Crustaceana, 73(10): 1247–1257.

Suárez-Morales, E., de Troch, M. y F. Fiers. 2006. A checklist of the marine Harpacticoida (Copepoda) of the Caribbean Sea. Zootaxa, 1285: 1-19.

Sutton, T., 2013. Vertical ecology of the pelagic ocean: classical patterns and new perspectives. J. Fish. Biol. 83: 1508–1527.

Taylor, L.R. 1961. Aggregation, Variance, And The Mean. Nature. 189: 732-735.

Urbano-Rosas, J. 1993. Masas de agua en el Caribe colombiano. Boletín Científico del CIOH, 14: 3-30.

Velandia-Bohórquez, A., Ricaurte-Villota, C., Bastidas-Salamanca, M., Murcia-Riaño, M., Romero-Rodríguez, D. y A. Ordoñez-Zúñiga. 2017. Capitulo 5. Región 4: Caribe Oceánico. En: Bastidas-Salamanca, M. y C. Ricaurte-Villota. (Eds.), Regionalización oceanográfica, una visión dinámica del Caribe. In Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives De Andréis (INVEMAR). Serie de Publicaciones Especiales de INVEMAR # 14.Santa Marta, Colombia, 180 p.

Verheye, H. Richardson, A., Hutchings, L., Marska, G.y D. Gianakouras. 1998. Long- term trends in the abundance and community structure of coastal zooplankton in the southern benguela system, 1951-1996. South African Journal of Marine Science, 19 (1): 317–332. Bibliografía 113

Vidal, V., Vidal, F. y O. Hernández. 1990. Atlas Oceanográfico del Golfo de México, Volumen III. Cuernavaca, Morelos, México: Instituto de Investigaciones Eléctricas, Grupo de Estudios Oceanográficos. 586 pp.

Vidal, V., Vidal, F., Hernández, A., Meza, E. y L. Zambrano. 1994. Winter water mass distributions in the western Gulf of Mexico affected by a colliding anticyclonic ring. Journal of Oceanography 50: 55 p.

Vinogradov. M. 1968, Vertical distribution of the oceanic zooplankton', Akad. Nauk. SSSR Inst. Oceanol. Moscow, (Transl. by Israel Program for Scientific Transl. Ltd., Jerusalem, Keter Press, 1970), pp. 338.

Webb, T., Vanden Berghe, E. y R. O‘Dor. 2010. Biodiversity's big wet secret: the global distribution of marine biological records reveals chronic under-exploration of the deep pelagic ocean. PLoS ONE 5, e10223: 1-6.

Williams, R. 1985. Vertical distribution of Calanus finmarchicus and C. helgolandicus in relation to the development of the seasonal thermocline in the Celtic Sea. Marine Biology, Berlin, 86: 145-149.

Wishner, K., Gelfman, C., Gowing, M., Outram, D., Rapien, M. y R. Williams. 2008. Vertical zonation and distributions of calanoid copepods through the lower oxycline of the Arabian Sea oxygen minimum zone. Progress in Oceanography, 78: 163 – 191.

Wishner, K., Gowing, M., y C. Gelfman. 1998. Mesozooplankton biomass in the upper 1000 m in the Arabian Sea: overall seasonal and geographic patterns, and relationship to oxygen gradients. Deep-Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography, 45: 2405– 2432.

WoRMS (2020). Hexanauplia. Disponible en: http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=889925 (Fecha de acceso: 2020-07-31).

Worthington, E. 1931. Vertical movements of fresh-water macroplankton. Zoological Laboratory, Cambridge. 25 (5): 394-436. 114 Variación horizontal y vertical de copépodos oceánicos en el Caribe colombiano

Yamaguchi, A., Watanabe, Y., Ishida, H., Harimoto, T., Furusawa, K., Suzuki, S., Ishizaka, J., Ikeda, T. y M. Takahashi. 2002. Community and trophic structures of pelagic copepods down to greater depths in the western subarctic Pacific (WEST-COSMIC). Deep- Sea Res. Part I (49): 1007–1025.

Zar, J. 1999. Biostatistical analysis. Prentice-Hall International, Fourth Edition. New Jersey. 663.