- Université Montpellier 2 -

SCIENCES ET TECHNIQUES DU LANGUEDOC

T H È S E

En vue d’obtenir le grade de

DOCTEUR DE L'UNIVERSITE MONTPELLIER 2

Discipline : Evolution, Ecologie, Ressources Génétiques, Paléontologie

École Doctorale : Systèmes Intégrés en Biologie, Agronomie, Géosciences, Hydrosciences et Environnement

Présentée et soutenue publiquement le 7 décembre 2011 par

Thomas LAMY

De la génétique des populations à l’écologie des communautés : le cas des mollusques d’eau douce aux Antilles françaises

JURY

Olivier HARDY Chercheur, Université Libre de Bruxelles, Belgique Rapporteur Jérôme CHAVE Directeur de recherche, CNRS, Toulouse Rapporteur Isabelle OLIVIERI Professeur, Université Montpellier II, Montpellier Examinateur Patrice DAVID Directeur de recherche, CNRS, Montpellier Directeur de thèse Philippe JARNE Directeur de recherche, CNRS, Montpellier Membre invité

Remerciements

Je souhaiterais commencer cette partie en remerciant chaleureusement mes deux directeurs de thèse. Philippe, tu es le premier à m’avoir motivé à venir en thèse à Montpellier, et franchement ça en valait le coup ! Je sais qu’il n’est pas facile d’assurer à la fois le rôle de directeur de labo et celui de directeur de thèse. Pourtant tu as toujours été disponible et présent pour discuter, notamment lors de la dernière ligne droite. Bravo pour ton organisation irréprochable et ce fut un réel plaisir de travailler avec toi. Je regrette toutefois une chose : ne avoir connu les joies du terrain avec toi, car moi aussi, je voudrais prétexter de partir échantillonner des mélanos pour en fait boire des bières ! Je me souviens encore d’une des premières discussions que j’ai eues avec toi : tu soutenais que les questions scientifiques sont bien plus importantes que le choix du système d’étude. Je crois que j’ai cogité sur cette question durant toute ma thèse … et je n’arrive pas à me résoudre à l’idée qu’on puisse faire de l’écologie et de l’évolution sans s’intéresser à certains groupes en particuliers. Heureusement j’aime à la fois les petites bêtes et les questions scientifiques !

Patrice, en acceptant une thèse à Montpellier je ne savais pas avec qui je m’engageais. Et pourtant quelle chance j’ai eue de tomber sur un directeur de thèse comme toi ! Toujours disponible pour discuter, pour répondre à mes nombreuses questions, pour venir griffonner des petites formules sur des feuilles de papier (qui deviennent ensuite des collectors) et pour m’encourager ! Tu as une capacité incroyable à synthétiser les questions les plus compliquées en un raisonnement simple. Tes qualités de pédagogue et ta gentillesse font qu’il est vraiment très agréable de travailler, de réfléchir et de discuter avec toi. J’ai beaucoup appris à tes côtés, du terrain (où j’ai adoré passer des heures à patauger dans les mares de Guadeloupe ou à savoir qui se déciderait le premier à retourner à la voiture ...), aux analyses (au final je pense que tu es bien plus pointilleux que moi !), en passant par la mise en mots des idées (même si là, entre Philippe et toi c’est toute une histoire !) en finissant par le ti-punch de 19h et les Tom Kha ultra épicées. Merci pour tout !

Un grand merci à notre maître mollusque à tous à l’expérience quasi-millénaire Jean-Pierre. Je garde un super souvenir de nos missions à trois, à la recherche de l’escargot perdu sous les tropiques Antillais et asiatiques. On repart quand vous voulez, maintenant que je suis contaminé !

Merci aussi à Olivier de m’avoir initié aux joies du Bayésien, même si j’ai encore beaucoup à apprendre de ce coté-là ! Je pense qu’on a dû intriguer plus d’une personne à parler de sec et de mouillé. J’espère que nous pourrons continuer à travailler ensemble sur d’autres mollusqueries.

Merci à John Pannell et Rick Relyea pour d’intéressantes discussions sur mon sujet de thèse lors de vos séjours au CEFE ainsi qu’aux membres de mes comités de thèse, Arnaud Estoup, Nicolas Mouquet et Finn Kjellberg.

Fraichement débarqué sur Montpellier en début de thèse je termine celle-ci avec la grande satisfaction d’avoir rencontré de nombreuses et fantastiques personnes qui m’ont permis de m’épanouir dans cette ville. Entre autre, je voudrais remercier Thomas (je commence par toi, comme ça tu ne pourras pas faire ton calimero, chercheur en zone humide), Fred (révise ta chorégraphie pour le jour de ma soutenance, par contre tu n’auras pas accès au micro …), Ricou (Olé), Marie (cereja), Thibaut (laranja), Laurène (cerveja), PAC, Stéphanie, Xavier (oliva), Marie-Pierre, Nico (master glm), Marjo, Nath. Un grand Merci à big buddy Ben, compagnon de bureau et surtout de moustache (Olé), Adri (Master Cobra). Un grand merci à Cath pour toutes les bonnes soirées passées ensemble. Merci à Sarah (Guillaume Canet !!!), Julio, Romain, Lulu in the sky, Marine, Salem et Alex Caf pour tous les bons moments (de décadence ?) passés ensemble en début de thèse ! Merci aussi à la jeune génération que j’ai eu l’occasion de rencontrer au CEFE et ailleurs notamment à Joy (australian), Menad, Saliha, Flo : j’ai adoré nos parties de cartes ;). Et à la plus vieille génération aussi : Hélène, Mathieu, Aud, etc… Merci à tous les gens du CBGP et du BGPI que j’ai rencontré (petite pensée à Dounia, Juju et Fab en phase terminale) qui se reconnaitront.

Un merci à tous les compagnons de galère en troisième année et avec qui j’ai passé de très bons moments : Sarah, Mathieu, Romain, Julio, Roxane, Nico …

Merci à tous les basketteurs du midi, on a un super petit groupe !

Merci à toute l’équipe, anciennement GenDyn et maintenant GENEV. Merci aux anciens qui m’ont montré le chemin Ben, Hélène (notre maman à tous !), Josh, François, Elo (Attention aux mares, ça glisse ;)). Merci à tous les gens de l’équipe qui m’ont gentiment encouragé tout au long de la fin de thèse : Adeline, Nico, Luis, Fabien et Romain. Merci aussi à tous les autres membres de l’équipe.

Merci à tous les gens du bâtiment 4 de la fac d’avoir rendu ma vie de moniteur plus simple et à toutes les personnes avec lesquelles j’ai interagi.

J’aimerais aussi chaleureusement remercier toutes les personnes qui ont pris le temps de commenter ou de relire des parties de ma thèse : tout d’abord un grand merci à François d’y avoir consacré du temps malgré son emploi du temps bien chargé. Merci à Luis, Anne, PAC et Delph pour vos remarques très intéressantes ou les discussions enrichissantes.

Merci à toutes les personnes du service des marqueurs génétiques du CEFE où j’ai passé pas mal de temps : Marie-Pierre, Véro, Mathieu, Laure, Marjo. Je crois que plus de 3000 escargots ont été sacrifiés sur l’autel de la génétique des populations durant ma thèse. Toutefois cela n’aurait pas été possible sans l’aide finale d’Adeline, merci à toi.

Merci aussi à Laurène et Géraldine. C’était très agréable de vous encadrer durant vos stages et de pouvoir réfléchir ensemble à de nombreuses problématiques.

Merci aux amis qui sont là depuis plus longtemps, Fafa, Tom, Mika, Alex. Enfin, Seb, un grand merci pour tous les bons moments que nous avons passé ensemble sur Montpellier et pour tes encouragements à la fin de la thèse.

Je pensais que la fin de thèse serait très dure, pourtant une personne m’a aidé à rendre ces moments beaucoup plus simples voir même agréables. Merci beaucoup ma Delph de m’avoir soutenu tout au long de ma thèse et d’avoir rendu la fin de celle-ci presque indolore. Tu m’as aidé à garder les pieds sur terre et tu m’as insufflé l’énergie nécessaire pour que je me donne à fond.

Pour finir, merci à ma famille de m’avoir toujours soutenu : je vais enfin terminer mes études …. !

Et à tous ceux que j’oublie : merci ! Sommaire

INTRODUCTION ...... 4 I. Qu’est ce qu’un paysage fragmenté ? ...... 6 A. Dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté : la Mélitée du plantain sur les îles Åland ...... 6 B. Quels sont les critères à remplir pour que la dynamique d’une espèce soit affectée par la fragmentation ? ...... 8 a. Distinguer les habitats dans une matrice de non-habitat ...... 8 b. Estimer la discontinuité dans une carte d’habitat ...... 9 c. Une dynamique indépendante entre des fragments hétérogènes d’habitat ...... 11 d. Le concept de métapopulation ...... 11 C. Une fragmentation de plus en plus importante des paysages ...... 13 D. Fragmentation des espèces er fragmentation des communautés ...... 15

II. Dynamique des gènes et des espèces dans un paysage fragmenté ...... 16 A. Des processus similaires soumis à des forces analogues ...... 16 B. Fondements de la théorie en génétique des populations et en écologie des communautés ... 17 a. Dynamique autonome des allèles et des espèces dans un fragment isolé ...... 17 b. Spatialisation de la dynamique des allèles et des espèces ...... 21 C. Pourquoi la génétique des populations et l’écologie des communautés ont-elles tardé à se rapprocher ? ...... 29 a. Les deux disciplines sont parties d’un point de départ différent ...... 29 b. L’hypothèse neutre est une référence empirique en génétique des populations, mais une expérience de pensée pour l’écologie des communautés ...... 31

III. Utilisation conjointe de données issues de la génétique des populations et de l’écologie des communautés dans un paysage fragmenté ...... 33 A. La génétique des populations : un outil pour mieux comprendre la dynamique des espèces dans un paysage fragmenté ...... 33 a. Limites des données démographiques pour étudier la dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté ...... 34 b. Comment les données génétiques et démographiques peuvent-elles être utilisées pour obtenir des modèles cohérents de dynamique ? ...... 36 c. Comprendre l’importance de l’hétérogénéité environnementale des fragments d’habitats sur la dynamique ...... 38 B. La génétique des populations : une référence neutre afin de caractériser les processus neutres dans une métacommunauté ...... 39

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IV. La métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe, un cadre idéal à l’application des concepts de métapopulation et de métacommunauté ...... 41 A. Un réseau dense de milieux d’eau douce aux caractéristiques écologiques diverses ...... 41 B. Une communauté très dynamique et sensible aux invasions ...... 43 C. Suivi annuel de la métacommunauté ...... 49 D. Une métacommunauté qui commence à livrer ses secrets ...... 53

V. Plan de la thèse ...... 54 Bibliographie introduction ...... 55

CHAPITRE 1. Vie dans les milieux instables et autofécondation (Article 1) ...... 64

CHAPITRE 2. Test de la dynamique en métapopulation à l’aide de données génétiques, démographiques et écologiques (Article 2) ...... 84

CHAPITRE 3. Etude de la dynamique en métapopulation à l’aide de modèles multi-états de l’occupation des sites (Article 3) ...... 145

CHAPITRE 4. Impact des processus neutres sur l’assemblage des métacommunautés (Article 4) ...... 177

DISCUSSION ...... 205 I. Drepanotrema depressissimum : espèce modèle de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe ...... 205 A. Potentiel de colonisation de Drepanotrema depressissimum ...... 205 a. Apport de la génétique et de la démographie ...... 205 b. Traits associés à la colonisation...... 206 B. Persistance et extinction locales ...... 207 a. Une persistance locale liée à l’estivation ...... 207 b. confirmation par la dynamique : D. depressissimum persiste mieux dans les sites stables ...... 207 II. Quels sont les critères nécessaires pour définir une métapopulation ? ...... 208 A. Taux d’extinction et fonctionnement des populations ...... 208 B. L’étude des populations fragmentées se fonde souvent sur une seule des deux méthodes (génétique et démographie) ...... 209 III. Impact des processus neutres et déterministes sur l’assemblage des communautés ...... 211 A. La dynamique renseigne sur la nature des processus déterministes ...... 211 a. Un compromis persistance-compétition pour D. depressissimum ...... 211 b. Vers une approche permettant de modéliser explicitement l’effet de la compétition sur les taux d’extinction et de colonisation ...... 211

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B. Un test empirique afin de mesurer l’impact des processus neutres sur l’assemblage des communautés ...... 212 C. Les métacommunautés : part des processus neutres et des processus déterministes .... 213 IV. La métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe, quelles directions pour la suite ? ...... 214 Bibliographie discussion ...... 215

ANNEXES...... 219

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Introduction

Dans la nature, la diversité biologique se décline en trois niveaux hiérarchiques emboités les uns dans les autres. La plus petite échelle de la diversité biologique est celle des gènes au sein des espèces. N’étant pas nécessairement visible à l’œil nu, ce n’est pas la plus évidente à appréhender et pourtant elle est fondamentale. En effet, cette diversité permet aux espèces de s’adapter aux conditions toujours changeantes de leurs environnements (Parmesan 2006). Ces gènes se structurent naturellement au sein des espèces qui forment le deuxième niveau de la diversité biologique. Aujourd’hui on estime à environ 9 millions le nombre d’espèces vivantes sur terre (Mora et al. 2011). Enfin, ces espèces se structurent naturellement au sein des écosystèmes dont leur diversité constitue le dernier niveau. Par ailleurs, la diversité biologique est aussi une histoire d’échelle spatiale. En effet il existe de nombreuses échelles auxquelles la diversité se structure : l’échelle des biomes, l’échelle des régions, jusqu’à la plus petite échelle, locale, qui est celle de fragments de paysage. Enfin, la diversité ne peut se réduire à une image instantanée : les gènes, les espèces et les paysages sont des unités très dynamiques. Ces unités changent au cours du temps. A une large échelle temporelle, des gènes, des espèces et des paysages s’éteignent à des rythmes différents. Au contraire des nouveaux gènes apparaissent par mutation et de nouvelles espèces apparaissent par spéciation ou encore par hybridation. Il est aussi possible d’observer cette dynamique sur des échelles de temps plus courtes. C’est le cas, par exemple et de manière très accentuée, des espèces envahissantes (Davis 2009). D’autres espèces décalent les frontières de leurs aires de distribution sous l’effet du changement climatique. Enfin, même sur des échelles de temps très courtes, comme une année, certains gènes ou certaines espèces apparaissent ou disparaissent localement dans les paysages. L’étude de la diversité biologique fait depuis longtemps l’objet de deux disciplines bien séparées (Urban et al. 2008). D’un côté la biologie évolutive s’intéresse à la diversité génétique au sein des populations en ignorant les interactions potentielles entre les espèces concernées. De l’autre côté, l’écologie s’intéresse à la dynamique des communautés et ignore souvent la variabilité génétique et les processus évolutifs (Vellend et Geber 2005, Fussmann et al. 2007, Johnson et Stinchcombe 2007). L’un des enjeux de l’écologie actuelle est de relier ces deux niveaux, intra-spécifique et inter- spécifique, de la diversité biologique. Les travaux effectués durant ma thèse s’intègrent dans ce cadre conceptuel. Plus particulièrement, mon travail se focalise sur un paysage naturellement fragmenté de mares localisées au sein d’une île de 800 km² de Guadeloupe. L’objectif de cette thèse est de quantifier, à partir de l’exemple de la communauté de mollusques des eaux douces de la Guadeloupe, l’importance des processus responsables du maintien de la diversité génétique au sein des espèces et de la diversité spécifique au sein des communautés. J’essaie par ailleurs de distinguer la part respective des processus sélectifs (la sélection, la compétition) et des processus neutres (dérive génétique, extinctions, colonisations) dans la dynamique de cette diversité.

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I. Qu’est ce qu’un paysage fragmenté ?

La plupart des paysages qui nous entourent forment des mosaïques composées de nombreuses petites unités plus ou moins similaires, mais séparées dans l’espace. Ces unités peuvent être des fragments de forêts de types différents, des parcelles agricoles, des mares, des rivières, pouvant potentiellement servir d’habitat à de nombreuses espèces. Le fait que les unités soient séparées dans l’espace peut avoir des impacts importants sur la dynamique de ces espèces. C’est à la dynamique des espèces dans ce type de paysage que je vais m’intéresser durant ma thèse. Afin de comprendre dans quelle mesure la fragmentation peut influencer la dynamique d’une espèce, je me baserai tout d’abord sur un exemple. Ensuite, je définirai certains critères auxquels doivent répondre des populations pour que leur dynamique soit affectée par la fragmentation des paysages. Je discuterai aussi de la fragmentation croissante des paysages naturels. Enfin, je tenterai de savoir si les particularités relevées pour une espèce peuvent aussi s’avérer pertinentes pour plusieurs espèces.

A. Dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté : la Mélitée du plantain sur les îles Åland

La Mélitée du plantain (Melitaea cinxia) est un papillon aux ailes orangées (Encadré 1a) que l’on rencontre fréquemment au printemps sur la plupart du continent européen. C’est au cours de cette période qu’a lieu sa reproduction, dont l’une des particularités est que son support de ponte se limite principalement aux plantes du genre Plantago ou Veronica. Une fois les œufs déposés, des petites chenilles noires écloront avant d’hiverner, abritées au sein de toiles de soie. L’aire de répartition de la Mélitée du plantain comprend les petites îles Åland au large de la Finlande (Encadré 1). Sur ces îles, tous les milieux ne sont pas favorables à la reproduction du papillon. L’espèce se reproduit principalement au niveau de taches d’habitat correspondant à des prairies composées à la fois d’une espèce de plantain (Plantago lanceolata) et d’une espèce de véronique (Veronica spicata), lesquelles représentent les deux supports de ponte privilégiés du papillon (Kuussaari et al. 2000). Ces taches d’habitat forment un paysage fragmenté et discontinu sur les îles Åland (Encadré 1). Le papillon « perçoit » ces îles comme une mosaïque d’habitats favorables dispersés au sein de zones dépourvues d’un quelconque support de ponte et donc défavorables à sa reproduction. Bien que le nombre de ces taches d’habitat soit très élevé (environ 4000) et que toutes puissent potentiellement accueillir l’espèce, seule une fraction est occupée chaque année (Hanski 1999, 2011). D’une année à l’autre, certains fragments serviront à nouveau de site de reproduction, tandis que d’autres taches occupées deviendront inoccupées (extinction) et qu’enfin des taches vides accueilleront une nouvelle population (colonisation). Dans ce cadre, la distribution de l’espèce ne peut être considérée à une échelle locale et « figée » (à l’échelle de chaque tache d’habitat), mais plutôt à une échelle régionale et de manière dynamique, au sein de laquelle la distribution de l’espèce à un moment donné résulte d’un équilibre entre les évènements d’extinction et de colonisation. 6

(a)

(b) (c)

(d) (e)

occupé non occupé

(f) Extinctions colonisations / Extinctions

Année

Encadré 1. La vie dans un paysage fragmenté : la Mélitée du plantain (Melitaea cinxia) sur les îles Åland au large de la Scandinavie. Le papillon (a) se rencontre généralement d’avril à juin dans les prairies, puis passe l’hiver sous forme d’un cocon (c) duquel émergeront au printemps suivant des chenilles (b). Les cocons, ainsi que les chenilles se développent préférentiellement dans des prairies formées par deux espèces de plantes, Plantago lanceolata et Veronica spicata. Ces prairies forment une mosaïque d’habitats fragmentés. (d) Chaque point sur la carte représente un fragment isolé de prairie où l’abondance relative de Veronica spicata est indiquée par l’intensité du rouge (valeur moyenne entre 1993 et 2010 ; Hanski 2011). (e) Ces mêmes prairies peuvent (en noir) ou non (en blanc) être occupées par la Mélitée du plantain (ici en 2005). L’occupation des taches se caractérise par une dynamique d’extinction-colonisation : d’une année à l’autre, certaines taches restent occupées, alors que d’autres peuvent ne plus l’être (extinction) ou d’autres encore le deviennent (colonisation). Le nombre de ces extinctions / colonisations dans les 1600 fragments d’habitat entre 1993 et 2010 est indiqué en (f).(Source : a-c : http://daysontheclaise.blogspot.com ; e : http://www.helsinki.fi/science/metapop/Field_sites/Aland.htm ; Hanski 2011).

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Enfin il existe une grande hétérogénéité entre les taches d’habitat qui diffèrent par leur taille, leurs propriétés édaphiques ou leur distance à la prairie la plus proche. Les taches d‘habitat peuvent présenter des taux d’extinction et de colonisation plus ou moins importants qui dépendent de leur qualité (Hanski 1994).

B. Quels sont les critères à remplir pour que la dynamique d’une espèce soit affectée par la fragmentation ?

a. Distinguer les habitats dans une matrice de non-habitat

De la même façon que la Mélitée du plantain a besoin de plantes spécifiques pour accueillir ses pontes, la plupart des espèces vivantes ont besoin qu’un ensemble de facteurs favorables soient réunis pour s’installer et se reproduire. Ces facteurs peuvent être autant abiotiques (température, humidité, pH, etc.) que biotiques (présence d’une plante hôte particulière, ou absence d’un compétiteur). L’habitat considéré comme optimal pour une espèce peut être vu comme la conjonction de ces facteurs (Franklin et al. 2002). Toutefois il est rare qu’un milieu réunisse tous les facteurs optimaux à une espèce. Une espèce peut, toutefois, choisir parmi une série d’habitats ceux qui sont suffisants à sa persistance et sa reproduction (Van Horne 1983 ; Hall et al. 1997). Les habitats favorables à une espèce se répartissent donc le long d’un gradient et il existe un seuil, que l’observateur doit souvent placer de manière arbitraire, au-delà duquel on considère qu'une espèce n’est plus capable de se maintenir. C’est ce seuil qui sert à définir une limite entre l’habitat d’une espèce donnée et son « non-habitat ». Cela revient, en quelque sorte, à discrétiser une fonction continue qui décrit la réponse de l’espèce en fonction de variables environnementales. Cette réponse pourrait se fonder sur les critères modernes utilisés pour définir les niches écologiques (puisque niche et habitat sont liés), c’est-à-dire son taux de croissance (Chase et Leibold 2003), qui devrait alors être supérieur à zéro. Cependant, beaucoup de modèles et de situations expérimentales ne se fondent pas sur ce critère. Par exemple, dans un modèle dit « source-puits », les puits peuvent avoir un taux de croissance négatif tout en étant considérés comme « habitat » puisque des individus y sont présents (Amarasekare et Nisbet 2001 ; Mouquet et Loreau 2003). Dans la présente thèse, j’ai choisi de définir un « habitat » comme une zone au sein de laquelle la probabilité d’extinction de l’espèce à laquelle je m’intéresse est strictement inférieure à un. Ce critère semble plus opérationnel. A l’inverse, je définis un « non-habitat » comme une zone au sein de laquelle la probabilité d'extinction de l’espèce considérée est quasi-immédiate, c’est-à-dire que les individus y meurent sans se reproduire, même si ils peuvent ponctuellement s’aventurer dans ces milieux. Dans certains cas, il peut s’avérer difficile de discrétiser les habitats. C’est le cas de la Mélitée du plantain pour laquelle les limites de l’ « habitat » et du « non-habitat » sont placées en fonction de la présence des plantes (plantain et véronique) qui servent de support de pontes. Pourtant le papillon est probablement capable de pondre occasionnellement sur d’autres supports. Dans d’autres cas, cette discrétisation peut se faire plus aisément lorsque que les limites de l’habitat suivent des limites topographiques (pour des espèces vivant dans des mares, des cuvettes ou des récifs coralliens, par exemple).

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b. Estimer la discontinuité dans une carte d’habitat

Définir correctement l'habitat d'une espèce permet de le cartographier et d'examiner son degré de discontinuité spatiale. Une étape conceptuelle très importante dans ce processus, bien illustrée par l'exemple de la Mélitée du plantain, est de s’affranchir de la distribution actuelle de l’espèce et d’inférer l’ensemble des zones que l’espèce pourrait potentiellement occuper. Cette inférence se fonde sur la connaissance des habitats étudiés et de la biologie de l’espèce (pour la Mélitée, sa dépendance vis-à-vis des plantes hôtes). Ainsi, sur la base des caractéristiques physiques des paysages, un observateur peut placer des discontinuités et définir la trame d’habitats favorables. La fragmentation se caractérise alors par l'existence de parties d'habitats favorables non connectées entre elles sur une carte. Dans l’exemple de la Mélitée du plantain, les prairies avec plantain et véroniques forment des îles au milieu d'espaces dépourvus de ces deux espèces. Pour des poissons pélagiques, comme la carangue têtue (Caranx ignobilis), se distribuant le long de la grande barrière de corail (Figure 1), chaque îlot de corail peut être considéré comme un fragment d’habitat pour cette espèce, tandis que pour des poissons benthiques et très territoriaux comme les poissons demoiselles (Chrysiptera parasema par exemple), l’habitat peut se réduire à un pied de corail. Dans certains cas, placer des discontinuités s’avère plus difficile. Par exemple, imaginons une espèce herbacée se développant dans un sous-bois. Celle-ci peut tout aussi bien se retrouver dans des plantations adjacentes ou sur d’anciennes terres agricoles et il est ici plus difficile de définir les fragments de forêt comme l’habitat de l’espèce. Dans tous les cas présentés ci-dessus, j’ai essayé de circonscrire les habitats favorables et d’appréhender la fragmentation avec des yeux d’observateurs humains. Or, chaque espèce perçoit la fragmentation à sa propre échelle, en fonction de ses capacités à disperser (Johnson 1980). Un individu d'une espèce qui disperse très peu aura de fortes chances de rester toute sa vie dans le même fragment, tandis qu'un individu d'une espèce très dispersante pourra visiter un nombre important de fragments jusqu’à ce que finalement il ne fasse plus de différence entre fragmentation et milieu continu. Pour reprendre l’exemple de la grande barrière de corail donné plus haut, carangue et poisson demoiselle perçoivent différemment la fragmentation car la première espèce se déplace beaucoup plus que la seconde. Le cas de la Mélitée du plantain est de ce point de vue discutable. En effet, bien que pour certains papillons vivant dans des paysages fragmentés, la dispersion soit limitée (Warren 1993), la migration chez la Mélitée du plantain dans les îles Åland est très importante. Même si la plupart des papillons se déplacent à courte distance, d’autres peuvent se déplacer à plus longue distance et potentiellement visiter et pondre dans plusieurs fragments différents (Hanski et al. 1994 ; Hanski 1999). Elle ne perçoit donc pas l’ensemble des fragments comme un environnement discontinu. Cependant, le stade chenille de cette espèce reste inféodé à un fragment d’habitat toute sa vie. Il existe pour chaque espèce une échelle spatiale de la dispersion qui détermine la manière dont celle-ci perçoit les taches d’habitats. Ainsi, si l’échelle spatiale de la fragmentation est supérieure à celle de la dispersion, une majorité des individus de l’espèce restera dans son fragment natal toute sa vie tandis que certains individus pourront occasionnellement changer de fragment, et cela à raison d’une seule fois dans leur vie. Dans ce cas, la fragmentation affecte la reproduction et la dispersion de l’espèce considérée, et le concept de fragmentation est utile. Si cette condition n'est pas réalisée, les taches d'habitats cartographiées n'en sont pas moins réelles, mais le concept de fragmentation (à l'échelle concernée du moins) se révèle pas très utile pour comprendre la dynamique des populations de l'espèce. 9

(c)

(a) (b)

(d)

Figure 1. Quelques exemples d’habitats fragmentés. (a) Réseau de mares d’eau douce sur les îles de la mer baltique au sud de la Finlande. Ces mares, de taille et de profondeur variables, sont les habitats privilégiés de nombreuses espèces de zooplancton (comme des espèces du genre Daphnia [Ebert 2005]). (b) Photographie aérienne d’une mosaïque de forêts fragmentée par l’agriculture (Angleterre, http://www.forestry.gov.uk/fr/INFD-673ER6). (c) Photographie satellite d’une partie de la grande barrière de corail située le long de la côte est de l’Australie. La barrière s’étend sur plus de 2000 kilomètres, de manière discontinue, et abrite l’une des diversités marines les plus importantes au monde (Photographie NASA). (d) Photographies aériennes de mosaïques forestières en Jamaïque crées par (de gauche à droite) le développement de l’agriculture, des milieux périurbains et de l’exploitation minière. Les îlots de forêt représentent des refuges pour de nombreux oiseaux (Kennedy et al. 2010).

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c. Une dynamique indépendante entre des fragments hétérogènes d’habitat

L’un des points importants quand on considère la dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté est la synchronie de la dynamique des fragments. La dynamique de la Mélitée du plantain dans les îles Åland est de type « extinction – colonisation » (Encadré 1). Un fragment occupé à un instant t a une probabilité qui lui est propre de s’éteindre. Cette probabilité est dépendante des aléas démographiques, mais—au moins en partie—indépendante de la dynamique de ses voisins. De la même manière, des petites mares ou des cuvettes d’eau douce peuvent à tout moment s’assécher. Si elles le faisaient systématiquement toutes en même temps, la dynamique du système serait davantage celle d'un seul habitat que de multiples fragments. De la même manière, si un seul événement majeur de migration suffisait à homogénéiser la densité des populations à chaque génération, l’ensemble des fragments occupés par la Mélitée du plantain pourrait être considéré comme abritant une seule et même population. L'intérêt de prendre en compte la fragmentation suppose donc l'existence d'un certain degré d'indépendance ou d'asynchronie entre les dynamiques des différents fragments. Le caractère indépendant de la dynamique de chaque fragment est souvent fonction de leurs caractéristiques physiques. Les fragments ne possèdent pas les mêmes caractéristiques. Les prairies de plantain et de véronique peuvent avoir des tailles très différentes les cuvettes d’eau douce peuvent avoir des profondeurs très différentes, des fragments de forêt peuvent être plus ou moins isolés entre eux. L'hétérogénéité entre les fragments est une source d'explication possible des différences de dynamique locale.

d. Le concept de métapopulation

L’ensemble des considérations précédentes mène à définir un type particulier de dynamique dans les paysages fragmentés qui correspond au concept de métapopulation. Une métapopulation peut se définir comme une constellation de populations locales qui sont liées par la dispersion et sont soumises à des cycles d’extinction-colonisation. D’un point de vue théorique, Levins (1968, 1969) fut le premier à s’intéresser à la dynamique en métapopulation (Encadré 2). Toutefois, pendant 20 ans, ce concept n’évolua que très peu (Hastings 1980 ; Levin et al. 1984 ; Roughgarden et Iwasa 1986). L’intérêt pour les métapopulations reprit dans les années 1990, lorsque Hanski et Gilpin (1991) délimitèrent un peu mieux le concept, en ajoutant qu’à l’échelle locale les individus passent la plupart de leur vie dans une parcelle d’habitat et interagissent les uns avec les autres. Enfin, un point important souligné par ces mêmes auteurs est que toutes les populations fragmentées ne sont pas nécessairement des métapopulations. Susan Harrison a par exemple décrit différent types de modèles alternatifs du modèle classique de Levins (Harrison 1991, 1994 ; Harrison et Taylor 1997). Ces modèles comprennent le modèle classique de Levins (métapopulation sensu stricto), les métapopulations en île-continent, les métapopulations en source-puits, les populations « patchy », et les métapopulations en « non-equilibrium ». D’autre part, le modèle de Levins a été largement reconnu et appliqué, mais la plupart des populations naturelles

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«Chaque espèce est une population de populations qui sont fondées par des colonisateurs, survivent pour un temps, produisent des migrants et finalement disparaissent. La persistance d’une espèce dans une région dépend de l'efficacité avec laquelle le taux de colonisation contrebalance le taux d’extinction locale.» (Levins 1968)

Levins (1969) développe un modèle afin de suivre la proportion p de parcelles d’habitat occupées par une espèce d’intérêt dans un paysage fragmenté contenant N unités d’habitat. Il suppose que les processus de « naissance » (la colonisation) et de « mort » (l’extinction) des populations sont de nature stochastique. De ce fait, chaque unité d’habitat occupée par une population aura la même probabilité, e*dt, de s’éteindre pendant un temps court dt. De même, chaque unité d’habitat vide, aura la même probabilité, c*dt, d’être colonisée par unité de temps par les propagules issues d'une unité d'habitat occupée. Ainsi en considérant N unités d’habitats, dont une proportion p d’occupées, pendant un intervalle de temps dt il y a : 푒 ∗ 푝 ∗ 푁 ∗ 푑푡 événements d’extinction locale, 푐 ∗ 푝 ∗ 푁 ∗ (1 − 푝) ∗ 푑푡 événements de colonisation.

D’où une variation: 푁 ∗ 푑푝 = 푑푛 = 푐 ∗ 푝 ∗ 푁 ∗ (1 − 푝) ∗ 푑푡 − 푒 ∗ 푝 ∗ 푁 ∗ 푑푡, ou 푑푝 = 푐 ∗ 푝 ∗ (1 − 푝) − 푒 ∗ 푝 푑푡

푒 A l’équilibre, il y a une portion Min[ ,1] d’espace inoccupé et la persistance de la métapopulation à 푐 l’échelle régionale est assurée si 푐 > 푒.

Encadré 2. Dynamique des espèces dans un paysage fragmenté : le modèle en métapopulation.

12 ne répondent pas aux hypothèses simplistes du modèle (Cronin 2003 ; Hanski et Simberloff 1997 ; Harrison et Taylor 1997). Ainsi de nombreuses variantes de ce modèle ont vu le jour afin de mieux intégrer l’hétérogénéité du milieu, la variation dans la taille des habitats, les capacités de dispersion des espèces et la dynamique locale des habitats (Johnson et al. 1992 ; Adler et Nuernberger 1994 ; Hanski et Ovaskainen 2003). Ces modèles de métapopulations prennent ainsi en compte une plus grande complexité des systèmes naturels dans des habitats fragmentés.

C. Une fragmentation de plus en plus importante des paysages

La plupart des paysages que j’ai évoqué ici : les prairies de plantain, les mares, la barrière de corail, sont des paysages naturellement fragmentés. Cependant, la fragmentation et la destruction des habitats qui résultent des activités humaines sont considérées comme des causes majeures de l’érosion de la biodiversité (Saunders et al. 1991 ; Fahrig 2003). De nombreux paysages continus, comme la plupart des forêts présentes dans les pays développés, ont été fortement fragmentées par le passé et continuent à l’être (Figure 1 et 2). Pour ces paysages, la fragmentation est un processus et non un état final (Franklin et al. 2002). La fragmentation de ces paysages s’accompagne d’une réduction de la taille des habitats et de l’augmentation de leur isolement, pouvant réduire la viabilité à long terme des populations d’espèces qui y vivent. Or il est probable que le rythme actuel de la fragmentation des habitats ne va pas diminuer. Il est même indéniable que la fragmentation d’origine anthropique des habitats se produit à rythme croissant. La plupart des pays européens présentent un degré de fragmentation de leurs paysages très important (Figure 2, donnée de l’EEA1). De même, des paysages naturels (tels que la forêt amazonienne) subissent d’intenses pressions anthropiques qui entraînent une fragmentation croissante (environ 10000 km² de forêt sont préemptés chaque année au brésil d’après l’INPE2). Il est donc essentiel de comprendre l’impact de la fragmentation sur la dynamique des espèces. Il est toutefois à noter que la vision actuelle de la fragmentation est largement biaisée vers une vision négative (Wiens 1995 ; Groom et al. 2006) et l’utilisation du terme fragmentation évoque la plupart du temps un effet négatif. Ce terme est d’ailleurs tellement répandu dans la littérature traitant de la conservation des espèces ainsi qu’utilisé pour expliquer toute une variété d’observations, qu’il en devient très difficile de délimiter un concept précis et d’en comprendre ses implications (Lindenmayer et Fischer 2007). Par exemple, la fragmentation des habitats produit de nombreux fragments de différentes tailles. L’importance de la taille de ces fragments sur le devenir des populations locales n’est pas triviale et dépend des espèces considérées (Bender et al. 1998). Or beaucoup de plans de conservation prennent en compte uniquement les gros fragments, tandis que les plus petits sont délaissés. Les gros fragments sous souvent « naïvement » supposés contenir plus d’espèces, tandis que les petits fragments sont perçus comme des puits dépendant de ces premiers. Cependant, des études montrent que des petits zones humides ont un intérêt écologique très important sur la diversité d’espèces animales et végétales (Semlitsch et Bodie 1998). Dans un système de zones humides en Caroline du Nord (Etats Unis), le recrutement de juvéniles chez les amphibiens est plus important dans des petits sites qui s’assèchent fréquemment. Par la suite, ces petits sites servent de source à tous les autres milieux et notamment aux plus gros. La destruction des plus petites mares peut donc, à terme, diminuer la pression de colonisation des juvéniles et la viabilité de la métapopulation à long terme.

1 European Environment Agency 2 Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais 13

Figure 2. Degré de fragmentation dans les pays européens d’après l’agence de l’environnement européen (2011). La fragmentation est estimée dans des parcelles de territoire de 1 km² à l’échelle de l’Europe et de la manche. Le degré de fragmentation est proportionnel à l’intensité du rouge.

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D. Fragmentation des espèces et fragmentation des communautés

Dans les paragraphes précédents, j’ai seulement raisonné sur une espèce homogène vivant au sein d’un paysage fragmenté, en faisant l’hypothèse implicite que tous les individus de l'espèce perçoivent de façon similaire la distinction entre l’habitat et le « non-habitat ». On peut toutefois se demander combien d’espèces ont la même perception de la fragmentation. Cette question n’est pas triviale. Elle se situe au cœur de la théorie des métacommunautés (Leibold et al. 2004) qui considère de nombreuses communautés locales, liées entre elles par la dispersion des espèces qui les composent. Ces espèces appartiennent généralement à un même groupe taxonomique, à un même groupe fonctionnel ou à la même guilde d’espèces, ce qui permet de supposer que les différences entre espèces sont suffisamment faibles pour que toutes les espèces perçoivent la fragmentation de la même manière. Cela concerne par exemple des arbres au sein de fragments de forêts ou différentes espèces de zooplancton au sein de mares. Toutefois, il n’est pas toujours évident que les espèces considérées perçoivent la fragmentation de la même manière. Par exemple, si l’on rajoute une autre espèce de papillon à la Mélitée du plantain sur les îles Åland, celle-ci aura probablement des plantes hôtes différentes et donc une trame d’habitat différente. Par contre, si l’on considère des métacommunautés aquatiques de zooplancton, les limites topographiques nettes de l’habitat contraindront les espèces à percevoir, dans la limite de leurs capacités à disperser, la fragmentation de manière similaire. Afin de pouvoir considérer un groupe d’espèces comme une métacommunauté habitant le même habitat fragmenté, il faut que celles-ci répondent à plusieurs critères. Tout d’abord, il faut que ces espèces partagent les mêmes fragments d’habitat, et que ces fragments soient favorables à toutes les espèces considérées. Bien entendu, cela est plus facile quand les limites des habitats suivent des limites topographiques comme dans des mares et des rivières. D’autre part, il faut que les espèces perçoivent de la même manière cette fragmentation, c’est-à-dire que les taux de dispersion soient équivalents entre espèces. Pour reprendre l’exemple plus haut sur la grande barrière de corail, une carangue et un poisson demoiselle n'ont pas la même perception de la fragmentation. Une carangue parcourt de nombreux fragments de coraux différents durant son existence, tandis que chaque poisson demoiselle reste cantonné sur son pied de corail. Les deux poissons vivent donc sur des cartes d'habitat différentes. Pour considérer une communauté dans un paysage fragmenté, il faut se focaliser sur les espèces qui remplissent simultanément toutes les conditions décrites pour une espèce (partie B). Parmi les systèmes naturels, les espèces aquatiques d’eau douce répondent de manière appropriée à tous ces critères. Les limites topographiques nettes des milieux permettent une cartographie et une limitation des habitats potentiels précise. D’autre part, les mares abritent une diversité animale impressionnante, dont certains groupes se prêtent très bien à l’étude des métacommunautés. Les espèces du zooplancton sont par exemple diversifiées dans ces milieux et constituent une première guilde d’espèces fréquemment étudiée aussi bien sur le terrain (Ebert 2005 ; Haag et al. 2005 ; Altermatt et Ebert 2010) qu’expérimentalement (Chase 2007 ; Logue et al. 2011). Les amphibiens ont aussi motivé beaucoup d’études, principalement au niveau spécifique et dans un souci de conservation (Cushman 2006 ; Werner et al. 2007). Enfin, les milieux d’eaux douces abritent de nombreuses espèces de mollusques. C’est à ces dernières que je me suis intéressé dans cette thèse.

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II. Dynamique des gènes et des espèces dans un paysage fragmenté

La dynamique des gènes dans les populations et des espèces dans les communautés fait l’objet depuis longtemps de deux disciplines séparées, la génétique des populations d’une part et l’écologie des communautés d’autre part. Malgré un emboîtement hiérarchique logique (gène, individu, population, espèce) et le parallèle aujourd’hui flagrant des théories qui sous-tendent ces deux disciplines, elles sont restées indépendantes tout au long de leur histoire et ont connu un développement indépendant. Pourtant, les deux disciplines s’intéressent à la variation dans le temps et dans l’espace de l’abondance relative de deux unités discrètes de la biologie : les allèles pour la génétique des populations, et les espèces pour l’écologie des communautés (Vellend et Orrock 2009). La plupart des processus agissant sur l’évolution des fréquences alléliques au sein des populations retrouvent un équivalent au niveau des communautés. Dans cette partie, je m’attacherai dans un premier temps à montrer pourquoi le parallèle entre génétique des populations et écologie des communautés se justifie. Puis je présenterai certains modèles historiques qui ont participé au développement des deux disciplines. Les modèles traités seront tout d’abord réduits à la dynamique autonome des allèles et des espèces dans un système isolé, puis nous élargirons à la dynamique dans un ensemble de fragments interconnectés. Cette présentation de différents modèles replacera les avancées historiques dans les deux champs disciplinaires afin de mieux comprendre la part attribuée aux processus neutres et sélectifs. Cette mise en relief permettra de mieux évaluer pourquoi ces deux disciplines ont autant tardé à se rapprocher.

A. Des processus similaires soumis à des forces analogues

Les théories sous-jacentes au maintien de la diversité génétique et de la diversité spécifique partagent des ressemblances si frappantes que dans certains modèles, allèles et espèces sont pratiquement interchangeables (Amarasekare 2000 ; Johnson et al. 2000). Comme j’en discuterai plus en détail, la génétique des populations a très vite trouvé un consensus sur la nature des processus agissant sur la diversité génétique : la mutation, la dérive, la migration et la sélection – même si l’importance relative de chacune de ces forces évolutives a pu faire l’objet de vifs débats (Kimura 1968 ; Gillespie 1974, 1999, 2001). Chacun de ces quatre processus trouve un équivalent au niveau spécifique. Ainsi tout comme la mutation est responsable de l’apparition de nouveaux allèles, la spéciation est responsable de l’apparition de nouvelles espèces. Cependant ces deux processus agissent à des échelles de temps très différentes et tandis que les mutations apparaissent de manière autonome, la spéciation est bien plus complexe. Elle dépend notamment des autres forces (migration, sélection et dérive ; Rosindell et Phillimore 2011). Le parallèle est plus direct pour la migration et la dérive, qui agissent de manière similaire sur les abondances relatives des allèles et des espèces. On parle alors de dérive génétique et de dérive écologique (ou plus généralement de

16 stochasticité démographique) afin de faire référence aux variations aléatoires des fréquences relatives des allèles et des espèces. A eux seuls, ces deux processus expliquent un certain nombre de patrons de diversité observés aussi bien dans des populations (diversité moléculaire, phénotypique) que dans des communautés naturelles (Kimura 1983 ; Hubbell 2001 ; Volkov et al. 2003). Enfin, la compétition favorisant une espèce particulière dans une communauté locale peut être vue comme l’équivalent de la sélection favorisant certains allèles dans les populations locales. Au final, génétique des populations et écologie des communautés peuvent se résumer en quelques processus permettant de comprendre la diversité génétique et spécifique (Tableau 1). Par ailleurs, les deux disciplines partagent la même dualité entre des phénomènes neutres et sélectifs. Les phénomènes sélectifs (la sélection ou la compétition) correspondent à un changement de fréquence de types (allèles ou espèces) qui dépend de la nature de ces types, tandis qu’un phénomène neutre (migration, dérive, mutation) ne dépend pas de la nature des types. La sélection est aussi déterministe dans le sens où les fréquences d’un type se conservent entre toutes les répétitions d’une même histoire évolutive, tandis que pour des phénomènes stochastiques il existe une variation entre toutes ces répétitions. La dérive est un phénomène purement stochastique, tandis que la migration peut être déterministe où stochastique dans certains modèles. L’un des enjeux majeurs des deux disciplines est de comprendre l’importance relative des phénomènes sélectifs et neutres. Toutefois si ces ressemblances sont aujourd’hui de plus en plus reconnues, les disciplines ont historiquement connu des développements très différents, attribuant au cours de leur histoire une importance différente à ces deux types de phénomènes.

B. Fondements de la théorie en génétique des populations et en écologie des communautés

Dans cette partie, j’essaierai de retracer l’historique des différents modèles et des différentes pensées qui ont participé à l’élaboration des deux disciplines. L’historique ne se veut pas exhaustif ni très détaillé car cela pourrait faire l’objet d’une thèse ou d’un livre entier (Provine 2001). Cependant, je vais essayer de montrer que les deux disciplines se sont principalement développées de manière opposée, ce qui apportera d’ores et déjà certains éléments de réflexion sur le rapprochement tardif de ces disciplines. Afin d’organiser la présentation des différents modèles et modes de pensées qui ont dominé la génétique des populations et l’écologie des communautés, je traiterai dans un premier temps de la nature des mécanismes qui décrivent la dynamique « autonome » des gènes et des espèces dans des populations / communautés isolées sans faire appel à l’existence d’autres populations / communautés. L’intégration d’un aspect spatial considérant la fragmentation sera traitée dans une seconde partie.

a. Dynamique autonome des allèles et des espèces dans un fragment isolé

 Génétique des populations : quand la théorie anticipe les mesures, une approche « top down » La génétique des populations est née sur la base de modèles théoriques. Au début du XXième siècle, tandis que les généticiens formels, représentés par Morgan, tentent de mettre à jour les mécanismes et le support de l’hérédité (notamment en établissant les premières cartes génétiques),

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Génétique des Ecologie des populations communautés Mutation Spéciation création de nouveaux allèles / espèces Neutre Dérive génétique Dérive écologique changement aléatoire de la fréquence relative des allèles / espèces Neutre Migration Migration mouvement entre les populations / communautés d'allèles / espèces Neutre Sélection Compétition processus qui favorise certains allèles / espèces par rapport aux autres (variant Sélectif éventuellement en fonction de la fréquence de l’allèle / de l’espèce, de la densité des populations, de l’environnement)

Tableau 1. Parallèle entre certains processus régulant la diversité génétique au sein des populations locales et la diversité spécifique au sein des communautés locales (certains processus comme l’hybridation, l’épistasie, la pléiotropie ou encore la recombinaison ne sont pas considérés).

18 les premiers généticiens des populations se proposent d'étudier la variation, d'une génération à l'autre, des fréquences alléliques au sein d'une population isolée. La première formulation mathématique de l’évolution des fréquences alléliques fut réalisée indépendamment en 1908 par le mathématicien anglais Hardy (1908) et le physiologiste allemand Weinberg (1908). Leur théorie propose, sous des hypothèses très strictes, de prédire exactement les fréquences génotypiques au sein d’une population dite idéale à partir des fréquences alléliques de la population. Surtout, ils montrent que sous l’hypothèse d’une hérédité mendélienne, les fréquences alléliques dans une population diploïde ne changent pas sous le seul effet des croisements, contrairement à une idée reçue héritée de la théorie du mélange à laquelle même Darwin adhérait. Dès les années 1920, Haldane et Fisher en Angleterre ainsi que Wright en Amérique, élaborent les bases de la théorie de la génétique des populations. Il s'agit d'un travail essentiellement théorique, même si tous, et Wright notamment, ont aussi eu recours à l’expérience. Leurs travaux cherchent à traduire l'évolution des populations par la mise en équations des résultats de la génétique formelle et du darwinisme. Ce développement est rendu possible par une série de travaux préliminaires ayant clarifié la nature de l’hérédité, notamment la redécouverte des expériences de Mendel, l’étude des lignées pures par Johannsen et la théorie de la mutation de de Vries (Provine 2001). L’un des premiers résultats majeurs de Fisher a été de montrer que des facteurs d’hérédité particulaires peuvent provoquer une variation continue des caractères, réconciliant ainsi biométriciens et mendéliens (Fisher 1918). Par la suite, Fisher et Haldane dévouèrent une grande partie de leurs recherches à caractériser les conditions permettant l’invasion initiale et l’établissement d’une mutation faiblement favorable dans une grande population (Fisher 1922, 1930 ; Haldane 1927, 1932), dans divers contextes sélectifs (évolution de la dominance). Fisher démontra tout d’abord de manière générale que la réponse à la sélection (en termes d’augmentation du succès reproducteur, ou du taux de croissance) était proportionnelle à la variance génétique du taux de croissance. Cette variance se transforme en changement de moyenne lorsque les génotypes ayant les taux de croissance les plus élevés augmentent en fréquence dans la population (“The Fundamental Theorem of Natural Selection” ; Fisher 1930 ; Edwards 1994). De son côté Wright accorda plus d’importance aux effets stochastiques dans des petites populations (Wright 1931), qui selon lui sont essentiels à l’adaptation car elle permettent de sortir hors des vallées de valeur sélective (« Shifting balance theory »). L’ensemble des travaux de ces trois auteurs, fournissent un cadre théorique à la sélection naturelle de Darwin en s’appuyant sur la génétique. La génétique des populations prendra un nouvel essor aux alentours des années 1935-1940 lorsque les évolutionnistes retourneront sur le terrain afin d’analyser les populations naturelles. Un polymorphisme très important entre les individus, morphologique et physiologique, suscite un grand intérêt, et la question de la nature des facteurs responsables de cette variabilité est alors posée. Ces observations démontrent qu’il existe une réserve de variabilité génétique importante sur laquelle la sélection naturelle peut agir. Une nouvelle synthèse est possible, emmenée notamment par trois évolutionnistes : Dobzhansky (Dobzhansky 1937), Huxley (Huxley 1942) et Mayr (Mayr 1942). Cette synthèse est fondée sur la combinaison d’observations empiriques avec les travaux théoriques de Fisher, Haldane et Wright, qui serviront alors à quantifier leurs attendus. Enfin, dès la fin des années soixante, les Américains Lewontin et Hubby, travaillant sur Drosophila pseudoobscura (Lewontin et Hubby 1966), et l'Anglais Harris travaillant sur l'Homme (Harris 1966) publient les premières évaluation du polymorphisme enzymatique. Les résultats, contre toute attente, montrent que le polymorphisme moléculaire est lui aussi très important. Cette découverte soulève la question du maintien d'un tel polymorphisme. Tandis que certains cherchent à mettre en évidence le rôle de la sélection, le Japonais Kimura et l'Américain Crow, sans nier la réalité de la

19 sélection sur d'autres caractères, émettent l'hypothèse qu’une grande majorité du polymorphisme moléculaire résulte de l’évolution par dérive d’allèles mutants neutres (Kimura 1968) : c'est la théorie neutre de l’évolution moléculaire qui déclenche une réflexion profonde sur les rôles respectifs du hasard et des processus déterministes en évolution (Lewontin 1974). Les premières études du polymorphisme de séquences d’ADN codant au début des années 1980 ont été aussi un choc (Kreitman 1983) et ont permis de mettre un terme au débat entre neutralité et sélection en montrant que de nombreuses mutations ne changent pas la nature des protéines.

 Ecologie des communautés : une théorie motivée par l’observation, une approche « bottom- up » L’un des enjeux majeurs de l’écologie des communautés depuis son origine fut de comprendre comment la diversité biologique se met en place, et comment elle répond à des perturbations. En particulier, comprendre comment des espèces en compétition peuvent coexister est l’une des questions au cœur de l’écologie. Lotka et Volterra (Lotka 1925 ; Volterra 1926) proposèrent une première réponse théorique à cette question, en modélisant le comportement de deux populations d’espèces compétitrices (Gotelli 1998). Dans leur modèle, ils confrontent deux populations en croissance logistique. Deux facteurs vont alors influencer le devenir de ces populations : la compétition entre les individus d’une même espèce (la compétition intraspécifique) et la présence de la seconde espèce (la compétition interspécifique). La résolution du modèle amène à quatre solutions. Dans l’une d’elle, les deux espèces en compétition peuvent coexister car la compétition intraspécifique est plus importante que la compétition interspécifique (Harper 1977 ; May 1981). Toutefois dans les trois autres solutions, la coexistence des deux espèces n’est pas possible : l’une ou l’autre finit par disparaitre. Deux espèces en compétition peuvent difficilement coexister de manière stable et l’une des espèces finit par exclure l’autre (c’est le principe de l’exclusion compétitive testé dans les expériences de Gause ; Hardin 1960 ; Schoener 1974 ; Armstrong et McGehee 1980). Au contraire si deux espèces coexistent sur le long terme, c’est qu’il doit exister une forme de différence dans l’exploitation des ressources car toutes les espèces n’ont pas les mêmes optimums ni les mêmes besoins. Il existe un ensemble de conditions nécessaires au développement de chaque espèce. Ainsi chaque espèce peut se définir par sa niche, c’est-à-dire par l’ensemble des conditions biotiques et abiotiques permettant la croissance démographique et/ou la persistance de l’espèce. Cette idée est au centre de la définition du concept de niche écologique proposé par Hutchinson (1957), et qui sera développée par la suite par d’autres auteurs (Macarthur et Levins 1967 ; Knowlton et Jackson 1994). MacArthur et Levins (1967) et May (1973) développèrent des modèles d’interactions entre un plus grand nombre d’espèces et démontrèrent que dans une communauté locale, il ne peut il y avoir plus d’espèces que de niches. Dans cette vision déterministe des communautés, la compétition interspécifique est le mécanisme fondamental de la coexistence des espèces, tout comme, pour les sélectionnistes, c’est la sélection naturelle qui explique le polymorphisme. Au sein d’une communauté locale, les espèces occupent des habitats différents et se partagent le milieu en fonction de sa nature et de la quantité des ressources dont chaque espèce dépend. Des espèces partageant trop de similarités ne peuvent coexister (« limiting similarity » ; MacArthur et Levins 1967). Toutefois, si la compétition peut limiter la coexistence des espèces, étant donné que le spectre des niches possibles doit être limité, les communautés ne peuvent se diversifier au-delà d’un certain seuil. Pourtant de nombreux écosystèmes présentent des degrés de diversité difficiles à justifier en termes de partition de niches. Que penser du nombre d’arbres qui coexistent au sein d’une forêt

20 tropicale humide par exemple (225 espèces d’arbres dans une parcelle de 50 hectares localisée sur l’île Barro Colorado au milieu du canal du Panama) ou bien du nombre de poissons qui peuplent les récifs coralliens (500 espèces de poissons répertoriés au sein des 130 028 hectares d’un des récifs coralliens des Philippines) ? Hutchinson (1961) fut le premier à souligner ce paradoxe en s’intéressant à des communautés de phytoplancton ultra diversifiées. Des travaux qui suivirent ces observations, proposèrent que l’augmentation de l’hétérogénéité spatio-temporelle de ces milieux puisse expliquer ce « paradoxe du plancton ». L’hypothèse des perturbations intermédiaires (Janzen 1970 ; Connell 1978 ; Huston 1979) propose que des perturbations d’intensité intermédiaire, en réduisant les densités des populations, limiteraient la compétition et donc l’exclusion compétitive. Une plus grande diversité pourrait alors se maintenir. Toutefois la diminution des densités n’agit pas nécessairement de manière différentielle sur l’intensité de la compétition entre espèces comme le suggèrent certains modèles (Chesson et Huntly 1997), si bien que cette hypothèse se révèle fausse dans la plupart des cas (Mackey et Currie 2001 ; Violle et al. 2010). Les écologistes ont très vite été impressionnés par les nombreuses différences entre les espèces qui se sont naturellement placées au cœur des théories de l’époque. Au contraire, les objets d’étude de la génétique des populations, les allèles, ont tout d’abord étaient modélisés avant que les ressources nécessaires pour les visualiser soient disponibles.

b. Spatialisation de la dynamique des allèles et des espèces

 Populations structurées spatialement Considérer non plus une population isolée, mais plusieurs populations locales interconnectées entre elles a été le sujet d’étude de Wright (Wright 1931, 1940). La première façon de modéliser le problème fut de ne considérer qu’une seule population focale dont une proportion des individus est remplacée à chaque génération par l’immigration de nouveaux individus issus d’un continent de taille infinie où les fréquences alléliques sont fixes. Ce modèle île-continent (Encadré 3-1) propose des prédictions explicites en ce qui concerne l’hétérozygotie et la différenciation génétique entre populations locales. Wright étend ce modèle à un nombre plus important d’îles dans son modèle en île (Wright 1931). Dans ce modèle classique, il considère n îles de même taille N dont une proportion m d’individus et remplacée à chaque génération par des migrants provenant d’un pool contenant un mélange équiprobable d’individus issus de toutes les autres populations (qui remplace le « continent » du modèle précédent). Par ailleurs, Wright formalise la mesure de la structure génétique des populations à l’aide des coefficients de fixation (F-statistiques) qu’il avait auparavant introduits pour l’étude de la consanguinité (Wright 1922). A l’équilibre entre la migration et la dérive, la différenciation neutre entre les n îles, exprimée sous la forme du coefficient de fixation ퟏ 푭 vaut 푭 = . 푺푻 푺푻 ퟏ+ퟒ푵풎 Par la suite, des modèles plus réalistes ont été développés afin de prendre en compte l’asymétrie dans la dispersion, c’est-à-dire en incluant une dispersion localisée dans l’espace. Le premier modèle à intégrer cette idée est le modèle des plus proches voisins (« stepping stone ») qui peut être vu comme situé à l’opposé d’un modèle en île qui n’a aucune structure. Le modèle des plus proches voisins est complétement structuré car la migration est limitée entre sous-populations adjacentes (Kimura et Weiss 1964 ; Malécot 1959). Des modèles plus réalistes ont ensuite été proposés comme

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Encadré 3. Des modèles en écologie des communautés inspirés des bases théoriques de la génétique des populations. Cet encadré présente, de manière non exhaustive, quelques modèles historiques de la génétique des populations et de l’écologie des communautés et montre en quoi ces derniers ne sont soit pas si différents des premiers voir dans certains cas carrément inspirés des premiers.

Encadré 3-1 Le modèle île-continent en génétique des populations (Wright 1940) Le modèle île-continent de Wright (1940) considère la distribution des fréquences alléliques à un locus biallèlique neutre au sein d’une population diploïde de taille constante Ne, l’île. A chaque génération, une fraction m des individus présents sur l’île sont remplacés par des migrants provenant d’un continent de taille infinie ou les individus se reproduisent de manière totalement aléatoire. Les fréquences des deux allèles sur l’île, A et a, sont noté p et q respectivement. Les fréquences de ces allèles sur le continent, p* et q* sont constantes.

Continent Ile

N = m 푁푒 A = p* A = p a = q* a = q

Fréquence de l’allèle A dans l’île

La figure, issue des travaux de Wright (1940), représente la distribution de la fréquence de l’allèle A en fonction de différentes valeurs de Nm en supposant p* = 0,5 dans le continent. La variance de ces ² distributions, qui capture la part stochastique dans l’évolution des fréquences alléliques, vaut 흈풑 = 풑∗(ퟏ−풑∗) . ퟒ푵풎+ퟏ

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Encadré 3-2 Une solution pour calculer le nombre attendu d’allèles dans le modèle île-continent (Ewens 1972)

Le modèle île-continent s’intéresse à l’évolution des fréquences alléliques et permet éventuellement d’estimer des taux de différenciation une fois l’équilibre atteint, mais il ne fournit pas de prédictions explicites sur le nombre d’allèles attendu. Toutefois pour un scénario spécifique, ce problème peut être résolu (Ewens, 1972). Etant donnée une population haploïde isolée de taille constante N, à l’équilibre mutation-dérive, le nombre d’allèles différents dans un échantillon de n allèles peut être calculé en utilisant l’équation fournie par Ewens (1972). Pour i = 1,…, n, ai dénote le nombre d’allèles qui apparaissent i fois dans un échantillon de n allèles. Dans l’échantillon, une configuration possible d’allèles se note a = (a1,…, an). L’ensemble des configurations possibles répond à ∑푖 푖푎푖 = 1. La formule d’Ewens permet de calculer la probabilité d’une configuration a:

푛! 휃 푎푖 1 푃(푎) = ∏ ( ) 휃(휃 + 1) … (휃 + 푛 − 1) 푖 푎푖! 푖 où θ = 2Nμ et μ est le taux de mutation. Contrairement au modèle île-continent de Wright (modèle bi-allélique où il est possible de rajouter des mutations d'un allèle vers l'autre et réciproquement) ce modèle suppose qu'un nouvel allèle apparaît à chaque mutation (modèle dit "à nombre d'allèles infinis"). D’autre part il s’intéresse non plus aux fréquences des allèles, mais à les compter.

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Encadré 3-3 La théorie de l'équilibre dynamique de MacArthur et Wilson (1967)

Le modèle de MacArthur et Wilson (1967) cherche à prédire le nombre d’espèces observées sur une île. Dans sa construction (une île, un continent) il ressemble au modèle île-continent de Wright (1940). Le modèle suppose que la richesse spécifique observée à un moment donné sur une île résulte d’un équilibre entre le taux de colonisation m (nombre de nouvelles espèces arrivées par unité de temps), qui apporte de nouvelles espèces à partir du continent le plus proche, et le taux d'extinction E (nombre d’espèces éteintes par unité de temps), source de disparition des espèces Plus le taux de colonisation est élevé plus la diversité sera importante. Au contraire, plus le taux d’extinction est faible, plus la diversité sera faible. Le nombre d’espèces à l’équilibre est indiqué pour quatre îles A, B, C et D différant par leurs tailles et leurs distances au continent.

Taux Taux d’immigration d’extinction Ile m E

Continent Surface A

Tauxd’extinction Taux d’immigration Taux

A B C D Nombre d’espèces

Dans son modèle île-continent, Wright modélise explicitement le rôle de la dérive tandis que le modèle de MacArthur et Wilson est très vague sur la nature des processus qui président aux colonisations et aux extinctions et les rendent dépendantes de la taille de l’île qui reste complétement implicite.

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Encadré 3-4 La théorie neutraliste des communautés (Hubbell 2001)

Dans son modèle, Hubbell (2001) considère une communauté locale de taille J reliée à un pool régionale d’espèces (un continent) par l’immigration dans la communauté locale d’individus issus de ce pool régional. L’abondance relative des espèces dans la communauté locale est déterminée par deux paramètres : λ qui contrôle l’arrivée de nouvelles espèces dans le pool régional par spéciation et m l’immigration. Hubbell utilise la formule d’Ewens afin de prédire le nombre d’espèces, E(S), attendu dans un échantillon de J individus :

휃 휃 휃 퐸(푆) = + + ⋯ + , 휃 (휃+1) (휃+퐽−1)

휃 où représente la probabilité que l’individu j appartiennent à une nouvelle espèce, et θ est un (휃+퐽−1) paramètre composite tel que θ = 2 JM λ.

Métacommunauté (pool régional)

JM, λ (μ1,…, μs)

m

Communauté locale

J Nombre d’espècesNombre

(n1,…,ns)

Nombre d’individus (échelle log)

On peut voir le modèle de hubbell comme la version communauté de la formule d’Ewens. Hubbell utilise la version haploïde de l’équation, en incluant la taille de la métacommunauté JM, à la place de la taille de la population N, et en remplaçant le taux de mutation par un taux de spéciation, λ, à la place du taux de mutation. L’exemple ci-contre (Volkov et al. 2003), représente les données issues d’une parcelle de 50 hectares sur l’île de Barro Colorado (Panama), qui comprend 21457 arbres répartis en 225 espèces différentes. Le graphique représente le nombre d’espèces regroupées en différentes catégories d’abondance suivant la méthode de Preston. Les courbes vertes et noires représentent l’ajustement correspondant soit à une distribution log-normale (verte) soit une résolution analytique (noire) afin d’estimer le paramètre θ.

25 celui de l’isolement par la distance dans lequel la migration entre sous-populations est fonction de deux paramètres : le carré moyen de la distance de dispersion parent-descendant (qui peut être vu comme l’inverse de la force de l’isolement par la distance) et de la densité d’individus (Wright 1943 ; 1946 ; Malécot 1948 ; Rousset 1997, 2004 ; Epperson 1999).

La question du maintien du polymorphisme est venue plus tard, à partir de la deuxième moitié du XXième siècle, lorsque les généticiens des populations ont cherché à comprendre comment la sélection dans un paysage hétérogène peut maintenir du polymorphisme. Le débat autour de cette question reposait surtout sur la distinction entre sélections dites « soft » et « hard ». On parle de sélection « soft » quand celle-ci est à la fois fréquence et densité-dépendante tandis qu’elle est qualifiée de « hard » lorsqu’elle est fréquence et densité-indépendante (Wallace 1975). Le modèle de Levene (1953) est le premier à s’intéresser au problème de la sélection « soft ». La régulation des populations est indépendante dans chaque habitat, c’est-à-dire que le nombre d’individu produit à chaque génération est constant. Dans le modèle de Dempster (1955) au contraire, la régulation de la population intervient avant la colonisation des habitats et le nombre de migrants arrivant dans les habitats est constant. Dans ce dernier modèle, les conditions de maintien du polymorphisme génétique sont les mêmes que pour un environnement homogène tandis que dans le cas du premier modèle les conditions sous lesquelles le polymorphisme se maintient sont plus larges. Par exemple dès qu’un allèle est dominant, il peut se maintenir sous l’hypothèse d’une sélection « soft » mais pas sous l’hypothèse d’une sélection « hard » (Maynard Smith 1962). Toutefois, les conditions nécessaires au maintien du polymorphisme sous l’hypothèse de sélection « soft » sont relativement restreintes et le sont d’autant plus lorsque certains types habitats deviennent sélectionnés.

 De la biogéographie insulaire aux métacommunautés A partir du milieu du XXième siècle, l’écologie des communautés a commencé à reconnaitre que la plupart des processus qui opèrent sur la diversité spécifique le font à des échelles spatiales et temporelles plus larges et non à la seule échelle locale des communautés. Une théorie émergea dans les années 60 (MacArthur et Wilson 1967 ; Encadré 3-3) tentant de trouver une unité en biologie des populations. L’enjeu était de comprendre la nature des processus écologiques qui produisent les patrons de distribution des espèces à différentes échelles de temps et d’espace (Birch 1960 ; Levins 1968 ; MacArthur et Wilson 1967). La théorie de la biogéographie insulaire émergea suite à différents constats empiriques propre aux îles. En effet, les îles océaniques ont toujours eu moins d’espèces que les continents auxquels elles sont rattachées. Par ailleurs, plus les îles sont grandes, plus le nombre d’espèces observées est grand. Sur une courbe aire-espèces (représentant le nombre d’espèces observées en fonction de la surface recensée, généralement la surface totale pour une île), on obtient une relation croissante dont la pente diminue. Cette relation se caractérise par : S = C.AZ, où sur une double échelle logarithmique, par la droite : log(S) = log(C)+zlog(A),

S est le nombre d'espèces, C est une constante propre au groupe biologique, A est l’aire de l’île et z < 1 est la mesure de la pente de la droite. La théorie de l'équilibre dynamique de MacArthur et Wilson (1967) propose un modèle simple qui suppose que la richesse spécifique observée à un moment donné sur une île résulte d’un équilibre entre le taux de colonisation, qui apporte de nouvelles espèces à partir du continent le plus proche, et le taux d'extinction, source de disparition

26 des espèces. Le taux de colonisation est modélisé par une fonction décroissante du nombre d'espèces présentes sur l'île. Les ressources sur l’île étant limitantes, plus le nombre d'espèces sur une île est élevé, plus le taux de colonisation diminue, car les niches écologiques disponibles deviennent très vite préemptées par les espèces déjà présentes. De la même manière, le taux d’extinction est modélisé par une fonction croissante du nombre total d'espèces sur l'île. Plus les espèces sont nombreuses, plus les interactions compétitives augmentent et provoquent une augmentation des taux d'extinction. L'intersection des deux courbes obtenues définit la richesse en espèces à l'équilibre, c'est-à-dire l'équilibre entre taux de colonisation et taux d'extinction (Encadré 3- 3). La théorie de la biogéographie insulaire reconnaît pour la première fois en écologie des communautés, quoique implicitement, le rôle des facteurs neutres (colonisation et extinction) et une hypothèse implicite d’équivalence des espèces. La diversité spécifique peut s’expliquer par un nombre limité de facteurs (isolement et taille des fragments) et à une grande échelle spatiale (biogéographique). La plupart des systèmes naturels sont pourtant fragmentés à une échelle beaucoup plus restreinte et se composent d’un ensemble de communautés locales qui sont connectées entre elles par la dispersion d’espèces potentiellement en interaction (Leibold et al. 2004). Ces systèmes sont des métacommunautés. Au sein d’une métacommunauté, aux processus déterministes décrits précédemment se rajoute une dimension spatiale qui se traduit par la dispersion dont les propriétés vont influencer la dynamique et l’assemblage des communautés locales. Par exemple, tandis que deux espèces partageant la même niche écologique ne peuvent coexister au sein d’une communauté locale, à l’échelle d’une métacommunauté la coexistence est possible lorsque l’espèce la moins compétitive présente un avantage à la colonisation des sites vacants (Hasting 1980 ; Tilman 1994 ; Calcagno et al. 2006). Beaucoup de modèles décrivant des situations spécifiques ont été développés (Lawton 1999 ; Simberloff 2004). Toutefois une synthèse de ces études (Leibold et al. 2004) conduit à reconnaitre quatre situations types dans lesquelles interviennent différents processus (Encadré 4). Il s’agit de : Patch-dynamics : Cette approche suppose que les différentes parcelles d’habitats sont homogènes. Toutefois les espèces vont différer dans leur capacité à disperser. Dans ce système, les extinctions causées par des interactions interspécifiques vont être compensées par des évènements de colonisation, si bien que des compromis évolutifs vont se mettre en place entre les capacités de compétition et de dispersion. Species-sorting : cette approche suppose que les parcelles d’habitat sont hétérogènes, de sorte qu’il puisse y avoir localement un tri des espèces en fonction de leurs préférences respectives, par compétition et exclusion des espèces. Dans ce cadre, la distribution des espèces au sein du paysage est bien plus liée à la sélection d’habitat et aux interactions interspécifiques qu’aux cycles d’extinction-colonisation. Enfin la dispersion est supposée suffisamment importante pour qu’une espèce donnée puisse potentiellement atteindre tous les types d’habitats. Mass-effect : cette approche suppose que les parcelles d’habitat sont hétérogènes. Les capacités de dispersion des espèces sont telles que l’effet de la migration est non négligeable par rapport à l’effet de la compétition interspécifique. Dans ce cadre,

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Paradigme Critères Patch-dynamics (1) Les taches d'habitat sont homogènes La dispersion dépend des espèces. Les espèces les plus aptes à coloniser sont aussi les moins bonnes compétitrices si bien qu’un compromis entre compétition et colonisation se met en place

Species-sorting (2) Les taches d'habitat sont hétérogènes La dispersion est suffisamment forte pour que toutes les espèces puissent visiter tous les habitats mais pas au point d’influencer fortement les dynamiques locales, si bien que le type favorisé reste seul à prospérer dans son milieu

Mass-effect (3) Les taches d'habitat sont hétérogènes La dispersion est tellement importante qu’elle s’oppose aux dynamiques locales ; un type localement favorisé peut coexister avec des types moins compétitifs en fréquence non négligeable, entretenue par la dispersion en provenance d’autres sites

Neutral-model (4) Les espèces ne présentent pas de différences en termes de valeur sélective et de niche. L’assemblage des communautés est avant tout gouverné par des processus stochastiques.

(1) (2)

(3) (4)

Encadré 4. Tableau bilan et représentation schématique des quatre paradigmes de la théorie des métacommunautés (Tiré de Leibold et al. 2004). Le schéma considère deux espèces A et B et trois sites différents. Chaque espèce peut développer des populations dans ces sites qui sont représentées soit par des ronds soit par des rectangles. La largeur de ces symboles représente la compétitivité de l’espèce dans le site. Les flèches représentent la migration qui peut être uni (une seule flèche) ou bidirectionnelle (deux flèches). L’intensité de la migration est proportionnelle à la largeur des flèches. (a) patch-dynamics, (b) species-sorting, (c) mass-effect et (d) neutral-model.

28 par exemple, un compétiteur supérieur peut ne pas exclure une espèce moins compétitrice d’une communauté locale, car de nouveaux individus de cette dernière espèce arrivent en continu. Neutral-model : dans cette approche, une communauté est un groupe d’espèces partageant les mêmes préférences trophiques, qui occupent des habitats similaires et qui peuvent entrer en compétition afin d’accéder aux mêmes ressources. La théorie est neutre dans le sens ou les espèces sont trophiquement similaires et égales dans leurs capacités à la compétition et en termes de valeur sélective (les espèces sont identiques en ce qui concerne leur naissance, leur mort et leur capacité de dispersion). Ce point important forme le concept de l’équivalence écologique qui est au cœur de la théorie de Hubbell (2001 ; Encadré 3-4). Ainsi les patrons de diversité sont largement déterminés par des processus stochastiques et par des interactions abiotiques. Les communautés se structurent du fait de la dérive écologique, de la migration aléatoire mais limitée, et de la création aléatoire d’espèces par spéciation. Toutes les interactions biotiques sont équivalentes et n’ont par conséquent plus aucune importance. On peut alors voir, l’assemblage des espèces comme aléatoire, fruit de processus d’échantillonnage purement stochastiques. Les trois premiers processus incorporent des aspects d’asymétrie compétitive mais pas le dernier. Au contraire, ce dernier met l’accent sur l’importance des processus neutres. D’une part, il est fortement inspiré par la génétique des populations (Encadré 3) et d’autre part en négligeant volontairement le rôle des processus sélectifs il peut être vu comme une référence neutre de l’assemblage des communautés (Chave 2004). Toutefois, ce modèle n’est pas spatialement explicite et ne permet donc pas de quantifier l’importance des processus neutres pour des populations fragmentées. Au final, ces quatre approches ne sont pas exclusives et il est fort probable que des systèmes naturels soient soumis à plusieurs de ces situations types en parallèle.

C. Pourquoi la génétique des populations et l’écologie des communautés ont-elles autant tardé à se rapprocher ?

“Perhaps ecologists find it difficult to accept that the differences they so clearly recognize among their study species have no functional significance, whereas geneticists, dealing with spots on a gel, are more inclined to neutralism” Bell (2001)

a. Les deux disciplines sont parties d’un point de départ différent

L’approche théorique a constitué le fondement de la génétique des populations dans les années 1920 (Figure 3). A cette époque, les allèles sont des unités abstraites qu’il est plus facile de concevoir à travers des équations qu’à observer. Le fondement théorique de la génétique des populations consiste à poser une hypothèse nulle, comme celle de Hardy-Weinberg, dont les alternatives représentent les différentes forces évolutives : migration, dérive ou sélection. D’autre part, les premiers modèles de la génétique des populations se sont intéressés à l’évolution temporelle d’allèles plutôt qu’à des questions sur le maintien du polymorphisme génétique, puisque celui-ci demeurait à l’époque largement méconnu (Encadré 3-1 ; modèle île-continent). Aux débuts de la génétique des populations, le renouvellement de la diversité génétique n’est attribué qu’aux mutations tandis que

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Base Théorie Théorie neutraliste théoriques synthétique de l’évolution

de l’évolution moléculaire + + Harris

Hubby

-

Mayr Weinberg

-

Haldane Fisher

Wright

Dobzhansky + Huxley

Hardy Lewontin Kimura Kimura

08 27 30 31 37 42 66 68 83

25-26 57 67 73 78-79 1994 2001 2004

Hubbell

Tilman Leibold

Lotka

Hutchinson MacArthur May Connell

-

Volterra

(patch et al.

Huston +

-

Levin - dynamics

Modèle de la niche Perturbations ) Théorie intermédiaires neutre MacArthur-Wilson

Figure 3. Frise historique des différentes théories qui ont marqué la génétique des populations (haut) et l’écologie des communautés (bas).

30 son maintien n'apparaît que dans des modèles assez particuliers ou intervient une forme de fréquence-dépendance (la superdominance, par exemple). Au contraire, l’écologie des communautés s’est construite en observant la diversité des systèmes naturels. L’écologie des communautés a donc tout de suite cherché à expliquer les patrons de diversité spécifique en se basant principalement sur le rôle des relations interspécifiques. L’évolution des théories, du modèle de Lotka-Volterra à la théorie de la niche, témoignent de cette volonté. Dans tous ces modèles, une forme de sélection fréquence-dépendante est en quelque sorte l'hypothèse nulle (Janzen 1970 ; Connell 1971 ; Schupp 1992), alors que ce n'est pas le cas dans les modèles de génétique des populations.

b. L'hypothèse neutre est une référence empirique en génétique des populations, mais une expérience de pensée pour l’écologie des communautés

La génétique des populations a très vite réussi à synthétiser l’ensemble des processus qui expliquent les patrons de diversité génétique au sein, et entre les populations locales en quatre forces majeures: la migration, la dérive génétique, la sélection et la mutation. Au début des années soixante, la théorie neutraliste de l’évolution moléculaire (Moran 1958 ; Kimura 1983) propose de volontairement ignorer les processus déterministes pour expliquer le maintien de la diversité génétique au sein d’une population afin de seulement se focaliser sur les paramètres démographiques (migration-dérive) et sur la mutation. Par ailleurs, la production massive de données moléculaires a très vite permis de rompre le débat sur la neutralité du polymorphisme génétique (Lewontin 1974 ; Kimura 1983). Les bases théoriques étant déjà posées depuis les années 20-30, la génétique des populations cherche des situations réalistes auxquelles les appliquer. Dans cette optique, beaucoup de tests de neutralités vont être développés afin d’inférer des évènements démographiques anciens ou bien de quantifier la dispersion ou la sélection. Les modèles spatiaux en particulier, qui modélisent la répartition de la diversité dans l'espace ont pris beaucoup d'importance depuis le développement de la théorie neutre. En résumé, depuis que la théorie neutre s’est imposée comme une référence en génétique des populations, cela a permis de départager, de manière quantitative et notamment dans un cadre spatialement structuré, l'influence des processus neutres et des processus sélectifs. Par exemple cela mena à la recherche de signatures de sélection à travers le développement des méthodes de FST-scans ou de comparaison des données moléculaires neutres

(FST) (Lewontin et Krakauer 1973) à des données phénotypiques (QST) (Spitze 1993). Par opposition, l’écologie des communautés n’a jamais développé de référence neutre claire et l’unification du cadre conceptuel a été tardive (Leibold et al. 2004 ; Vellend 2010). L’écologie des communautés s’est avant tout focalisée sur des patrons de diversité, puis a ensuite cherché à expliquer ces patrons en faisant intervenir des processus déterministes. Toutefois, ces processus se révèlent très peu utiles afin d’expliquer les patrons de diversité dans des communautés qui ont atteint un certain équilibre démographique et ils ne permettent pas de fournir des prédictions quantitatives. La reconnaissance de l’importance des processus neutres a eu beaucoup de mal à émerger. Le modèle de MacArthur et Wilson fut une première reconnaissance de l’importance de ces processus. Par la suite, dans les années 70, des premiers auteurs évoquent l’idée d’un modèle neutre des communautés (Watterson 1974 ; Caswell 1976 ; Hubbell 1979). Toutefois il faudra attendre le début des années 2000 et l’ouvrage de Hubbell, pour qu’un cadre conceptuel neutre se développe enfin (Hubbell 2001). Aujourd’hui la théorie neutraliste des communautés cherche par analogie avec

31 sa cousine de génétique des populations à s'imposer comme hypothèse nulle, mais rencontre différents problèmes majeurs. Tout d’abord, la théorie de Hubbell, en ignorant la plupart des processus qui ont occupé des générations d’écologistes (l’exclusion compétitive, la facilitation, la spécialisation) se heurte à une culture pour laquelle la référence est la niche écologique. D’autre part, la théorie neutraliste en écologie des communautés n'en est pas encore à utiliser une référence neutre empirique (comme l’est le polymorphisme moléculaire pour la génétique des populations) pour quantifier par différence l'action des facteurs déterministes et se contente pour le moment en grande partie de prédire théoriquement des grands patrons (rang-abondance ou aire-espèce) et de les comparer aux données. Depuis plus de 30 ans, de nombreux auteurs soulignent les liens entre génétique des populations et écologie des communautés (Amarasekare 2000 ; Antonovics 1976, 2003 ; Chave 2004 ; Harper 1977 ; Huston 1994 ; Kassen 2002) et l’écologie des communautés a su régulièrement s’inspirer des richesses théoriques de la génétique des populations afin de développer ses théories (modèle île- continent et théorie de la biogéographie insulaire ; formule d’Ewens et théorie neutraliste de Hubbell ; Encadré 3). Un cadre conceptuel dans les deux disciplines semble maintenant plus ou moins bien établi. De la même manière qu’en génétique des populations, quatre processus régissent la diversité génétique, quatre processus analogues peuvent être reconnu pour les communautés : spéciation/mutation, migration, dérive, compétition asymétrique/sélection (Tableau 1). De ces réflexions a émergé une nouvelle discipline, la génétique des communautés qui se focalise sur les interactions aussi bien directes qu’indirectes entre diversité génétique et diversité spécifique (Vellend et Geber 2005 ; Urban et Skelly 2006 ; Urban et al. 2008). Les ressemblances entre ces deux disciplines m’ont amené à me focaliser sur deux questions. Tout d’abord, étant donné que des processus neutres peuvent agir en parallèle sur les gènes et les espèces, ne serait-il pas possible d’utiliser la référence neutre intraspécifique afin de juger de l'importance des facteurs neutres dans l’assemblage des communautés ? D’autre part, qu’avons-nous à gagner de manière générale à rapprocher différents types de données issues de la génétique des populations et de l’écologie des communautés dans un même système fragmenté ?

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III. Utilisation conjointe de données issues de la génétique des populations et de l’écologie des communautés dans un paysage fragmenté

L’un des enjeux actuels de l’écologie est de comprendre dans quelle mesure les deux niveaux, intra- et inter-spécifique, de la diversité biologique peuvent être reliés (Urban et al. 2008). Ce n’est que récemment que des efforts de synthèse ont donné naissance à une nouvelle discipline, la génétique des communautés, qui cherche à comprendre les relations pouvant exister entre les gènes au sein d’une espèce et le reste de la communauté dans laquelle cette espèce se développe (Antonovics 1992 ; Neuhauser et al. 2003 ; Whitham et al. 2003). Ces relations peuvent être aussi bien directes (action de la diversité génétique sur la coexistence d’espèces ou vice versa ; Whitham et al. 2003, 2006 ; Shuster et al. 2006 ; Lankau et al. 2007) qu'indirectes, lorsque des processus neutres, comme la dérive ou la migration, agissent de manière parallèle sur les deux niveaux de diversité (Vellend 2003, 2005 ; Vellend et Geber 2005). De manière plus générale, génétique des populations et écologie des communautés ont beaucoup à gagner en travaillant de concert sur un même système d’étude, car elles peuvent apporter des informations complémentaires sur la dynamique des espèces ainsi que sur l’impact des processus sélectifs et neutres agissant aux deux niveaux. Dans cette partie, je montrerai tout d’abord comment les données génétiques issues de marqueurs moléculaires neutres peuvent compléter les informations issues d'études démographiques, dans le but de construire des modèles cohérents de la dynamique des populations fragmentées et, par extension à plusieurs espèces, de renseigner la dynamique des métacommunautés. Puis je montrerai comment ces données génétiques peuvent fournir des informations sur la nature des processus neutres qui peuvent agir de manière parallèle sur l’assemblage des gènes et des espèces au sein d’une métacommunauté.

A. La génétique des populations : un outil pour mieux comprendre la dynamique des espèces dans un paysage fragmenté

Le développement d’un modèle neutre en génétique des populations a permis d’obtenir des attendus quantifiables sous l’hypothèse d’équilibre entre les différentes forces évolutives. L’apport de la théorie de la coalescence (Kingman 1982) par la suite, et l’utilisation croissante des marqueurs neutres (Avise 2004), permet à la génétique des populations d’offrir de nombreux outils statistiques d'estimation des paramètres démographiques et de la distribution des allèles au sein des espèces (Guillot et al. 2009). Certaines de ces méthodes permettent d’estimer la taille efficace d’une population (Luikart et al. 2010), d’étudier les fluctuations démographiques passées (Cornuet et

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Luikart 1996), ou encore d’estimer la migration entre plusieurs populations (Faubet et al. 2007). A l'échelle d'un paysage fragmenté, la migration peut être étudiée sous plusieurs angles. Étudier l’isolement par la distance, par exemple, permettra de comprendre dans quelle mesure l'expansion d'une espèce est limitée par sa dispersion (Rousset 1997). Les méthodes d’assignation (Paetkau et al. 2004) quant à elles, peuvent donner des informations sur la direction des échanges d’individus afin de discriminer si certaines populations peuvent se comporter comme des sources ou au contraire comme des puits. Dans cette partie, je m’attacherai à montrer l’intérêt d’utiliser des données génétiques afin de discriminer différent types de dynamiques (métapopulation stricto sensu, source- puits ou modèle en îles, par exemple) que la démographie seule ne pourrait pas distinguer, et de comprendre comment l’hétérogénéité des différents fragments d’habitat va influencer cette dynamique.

a. Limites des données démographiques pour étudier la dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté

L’étude de la dynamique des espèces dans un paysage fragmenté se fonde souvent sur des données directes, c’est-à-dire des observations, qui consistent à visiter un sous-ensemble des fragments d’habitat et à noter si l’espèce étudiée est absente ou présente et dans quelle densité. Lorsque ces visites sont répétées dans le temps, il devient possible d’estimer les taux d’extinction et de colonisation de l’espèce à partir des transitions observées d’une année à l’autre. Par ailleurs, l’observateur peut aussi estimer la taille des populations et procéder à des études de capture- marquage-recapture afin d’estimer l’intensité de la migration (Clobert et al. 2001). A partir de ces informations, l’observateur peut alors essayer de discriminer différents types de dynamiques. Toutefois les méthodes directes peuvent être très longues à mettre en place, sont souvent logistiquement compliquées et présentent de nombreux biais.

 Détectabilité Visiter des fragments d’habitat et ne pas détecter l’espèce n’indique pas nécessairement que celle-ci est absente. L’espèce peut être présente, en très faible densité, et ne pas avoir été détectée par l’observateur. La plupart des populations fragmentées sont composées de fragments d’habitat de différentes tailles. Il est difficile de détecter une espèce lorsque celle-ci est diluée dans des gros fragments d’habitat, en particulier parce que le temps requis pour l’observateur sera trop long. L’origine taxonomique ou la taille de l’espèce considérée peuvent également influencer sa détectabilité, puisque certaines espèces de petite taille seront plus difficiles à détecter (une chenille, par exemple) que des espèces de plus grande taille (une antilope, par exemple) même si les densités que peuvent atteindre les plus petites espèces, notamment les invertébrés, sont considérables. De nombreux modèles de dynamique des populations prennent en compte cette incertitude, et la détectabilité de l’espèce devient un paramètre important à estimer (Annexe 1 ; MacKenzie et al. 2003). Beaucoup d'espèces sont faiblement détectables (Tableau 2). Par exemple, la probabilité de détecter des cocons de la Mélitée du plantain est d’environ 50 % (Hanski 2011). Une mauvaise prise en compte de la détectabilité des espèces peut avoir des conséquences importantes sur les dynamiques prédites (par exemple, surestimer l’importance des cycles d’extinction-colonisation ; Kéry 2004 ; Kéry et al. 2006).

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Groupe Espèce Détectabilité Références

Angiosperme Castanopsis eyrei 0,09 - 0,34 (Chen et al. 2009) Schima superba 0,09 - 0,34 (Chen et al. 2009) Pinus massoniana 0,09 - 0,34 (Chen et al. 2009) Amphibien Bufo calamita 0,43 (Pellet et al. 2007) Hyla arborea 0,70 (Pellet et al. 2007) Desmognathus fuscus 0,36 - 0,40 (Bailey et al. 2004) Desmognathus imitator 0,24 - 0,46 (Bailey et al. 2004) Desmognathus wrighti 0,20 - 0,57 (Bailey et al. 2004) Eurycea wilderae 0,12 - 0,32 (Bailey et al. 2004) Plethodon glutinosus 0,41 - 0,45 (Bailey et al. 2004) Plethodon jordani 0,46 - 0,67 (Bailey et al. 2004) Plethodon serratus 0,41 - 0,52 (Bailey et al. 2004) Ambystoma tigrinum 0,27 - 2,65 (MacKenzie et al. 2003) Oiseau Strix occidentalis 0,38 - 0,59 (MacKenzie et al. 2003) Cyanocitta cristata 0,2 (Royle 2006) Geothlypis trichas 0,35 (Royle 2006) Melospiza melodia 0,39 (Royle 2006) Dumetella carolinensis 0,2 (Royle 2006) Tachycineta bicolor 0,25 (Royle 2006) Anas platyrhynchos 0,5 (Wenger et Freeman 2008) Selasphorus platycercus 0,66 (Pellet et al. 2007) Picoides villosus 0,23 (Pellet et al. 2007) Troglodytes aedon 0,75 (Pellet et al. 2007) Dendroica petechia 0,81 (Pellet et al. 2007) Melospiza melodia 0,81 (Pellet et al. 2007) Passerina amoena 0,71 (Pellet et al. 2007) Papillon Speyeria nokomis 0,45 (Pellet et al. 2007) Maculinea nausithous 0,75 (Pellet et al. 2007) Poisson Etheostoma scotti 0,09 - 0,22 (Wenger et Freeman 2008)

Tableau 2. Quelques exemples de valeurs de détectabilité chez différentes espèces regroupées par taxon (liste non exhaustives).

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 Formes dormantes/de résistance Une autre source de problèmes avec les données démographiques est que de nombreuses espèces présentent des formes de résistance qui sont invisibles aux yeux de l’observateur et qui peuvent être présentes dans un site tandis que la forme principale disparait. Certaines espèces de plantes peuvent ainsi produire des graines qui resteront dans le sol jusqu’au début de la saison suivante, ou bien plusieurs années, voire plusieurs dizaines d’années chez certaines espèces (Fenner et Thompson 2005). La disparition de la forme végétative suggère une extinction, mais l’espèce persiste dans le sol sous forme de banque de graines. Tout comme les plantes, de nombreuses espèces d’animaux présentent des formes de résistance (Brendonck et De Meester 2003 ; Brönmark et Hansson 2005). Par exemple, de nombreuses espèces du zooplancton d’eau douce sont capables de produire des œufs ou des cystes de résistance lorsque leur milieu s’assèche temporairement, tels les Daphnia (Cáceres 1998 ; Cousyn et al. 2001), les rotifères (Pourriot et Snell 1983) et les espèces du genre Artemia. Les cystes sont viables plusieurs dizaines d’années. Certaines espèces sont aussi capables de s’abriter dans le sol afin de résister à l’asséchement temporaire des milieux mais sans changer de forme. Leur métabolisme est en revanche modifié lors de cette période d’estivation. Certaines espèces d’amphibiens sont capables de s’enfouir dans le sol (Kayes et al. 2009) ainsi que plusieurs espèces de mollusques d’eau douce. La présence de ces stades cryptiques et non observables sur le terrain est, la plupart du temps, ignorée des modèles de dynamique des populations. Or, les formes de résistance servent de réservoir de diversité génétique, augmentent la taille efficace des populations locales (Vitalis et al. 2004) et permettent aux populations de persister localement pendant des perturbations.

b. Comment les données génétiques et démographiques peuvent-elles être utilisées pour obtenir des modèles cohérents de dynamique ?

Les données génétiques peuvent pallier les biais inhérents aux limites de l’observation et au suivi de terrain. D’un point de vue théorique, des populations soumises à des cycles d’extinction- colonisation présenteront une variance de diversité génétique plus importante que si ces cycles étaient absents (Slatkin 1977). Cela dépend notamment du nombre d’individus participant à la colonisation de sites vides et de leur apparentement relatif (Encadré 5 ; Wade et McCauley 1988 ; Whitlock et McCauley 1990), mais dans la plupart des cas, la colonisation implique un nombre suffisamment faible d’individus pour que les populations nouvellement fondées présentent moins de diversité génétique, ainsi qu’une différenciation génétique plus importante, que des populations plus vieilles (Whitlock 1992b). Ainsi, l’un des moyens de tester empiriquement une dynamique en métapopulation avec des cycles d’extinction et de recolonisation consiste à mesurer la corrélation entre la différenciation génétique des populations et leur âge (Whitlock 1992a ; McCauley et al. 1995 ; Giles et Goudet 1997 ; Ingvarsson et al. 1997 ; Haag et al. 2005). De tels tests restent toutefois relativement rares, notamment car il est difficile d'avoir à la fois suffisamment de connaissances sur l’historique de populations et des données génétiques. Il est aussi problématique d’estimer l’âge des populations car s’assurer qu’une extinction observée est réelle est souvent difficile. Pour pallier ce problème, certaines études ont recours à des systèmes en expansion. Par exemple, au large de la Suède dans

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« Migrant-pool » model « Propagule-pool » model Les k colonisateurs proviennent de k sites Les k colonisateurs proviennent d’un seul site différents

N N N N

N N N N k k k k N N

N N N N

k < 2Nm différentiation ↗ différentiation ↗ toujours k > 2Nm différentiation ↘

Model mixte = probabilité d’apparentement des colonisateurs 1 + différentiation ↗ 1−

Encadré 5. Effet de la dynamique en extinction-colonisation sur la différenciation génétique par rapport à un modèle en île sans extinction (Wade et McCauley 1988 ; Whitlock et McCauley 1990). L’effet de la dynamique en extinction-colonisation dépend principalement du mode de colonisation et du nombre k de colonisateurs. N représentent la taille des îles.

37 l’archipel des Skeppsvik le rebond postglaciaire est responsable de la formation régulière de nouvelles îles qui sont colonisées, entre autres, par la plante Silene dioica (Giles et Goudet 1997). Dans ce cas, l’âge des populations peut être connu avec précision mais le système en lui-même ne correspond pas vraiment à une métapopulation à l’équilibre mais plutôt à un ensemble de populations fragmentées en expansion. Une autre façon de tester la dynamique en métapopulation consiste non pas à regarder la différenciation spatiale, mais la différenciation temporelle des fréquences alléliques. Cela revient à

échantillonner un sous-ensemble de populations une première fois à un temps t1 puis une deuxième fois à t2. L’intervalle de temps entre t1 et t2 doit être de quelques générations. La différenciation génétique entre deux échantillons temporels d’une même population peut renseigner sur la démographie de l’espèce. Par exemple, si l’espèce n’a pas été observée par l’observateur entre t1 et t2, la génétique permet de confirmer qu’une extinction est bien survenue. En effet, si une extinction est survenue entre t1 et t2, alors la structure allélique à t2 ne devrait pas être plus proche de celle identifiée à t1 que de celles identifiées dans l’ensemble des sources potentielles de migrants. Au contraire, si l’espèce est détectée à t1 et à t2 mais dans des densités très variables la génétique permettra d’estimer la taille efficace de la population et donc l’intensité de la dérive. Cette méthode permet de tester si les extinctions observées sur le terrain correspondent bien à un renouvellement total du pool génétique. Toutefois il peut être difficile d’obtenir suffisamment d’échantillons représentatifs de l’ensemble du système. D’autre part si la différenciation entre des sites très proches est très faible, il peut être difficile de distinguer une extinction suivie d'une recolonisation par des migrants en provenance d'un site voisin d’un goulot d’étranglement local. Cependant en ayant connaissance de la diversité génétique des sites voisins, certaines méthodes permettent de partitionner l’effet de la dérive et de la migration sur l’évolution temporelle des fréquences alléliques (Wang et Whitlock 2003). Toutefois cette technique, ou bien toute autre méthode temporelle, n’a pour le moment que rarement été utilisée afin de tester l’existence d’extinctions locales (Jacquemyn et al. 2006 ; Barrantes et al. 2008 ; Honnay et al. 2009). La méthode développée par Wang et Whitlock (2003) reste pour le moment utilisée afin d’estimer la taille efficace des populations fragmentées conjointement à la migration sans se soucier des extinctions (Ostergaard et al. 2003 ; Hoffman et al. 2004 ; Jehle et al. 2005). Même si ces études apportent des informations importantes sur le fonctionnement des populations fragmentées, la place des extinctions locales dans de nombreux système est une question souvent mise de côté.

c. Comprendre l’importance de l’hétérogénéité environnementale des fragments d’habitats sur la dynamique

Depuis quelques années, la génétique du paysage, cherche à étudier des systèmes naturels en combinant des données environnementales et génétiques (Manel et al. 2003). Lorsque des marqueurs neutres sont utilisés, la génétique du paysage propose de comprendre l’effet de certaines caractéristiques du paysage (barrière physique naturelle, présence de corridors, relief, etc.) sur la structure génétique estimée à l’aide des outils de la génétique des populations. Ces paramètres peuvent être des taux de migration, des fluctuations démographiques ou encore la structure des populations à différentes échelles. D’autre part, lorsque des marqueurs non neutres sont utilisés, des informations sur les mécanismes de l’adaptation locale peuvent être obtenues (Lenormand et al. 1999). L’avantage de se placer au niveau d’un paysage fragmenté est que la structuration des

38 populations est en partie contrainte par la structuration naturelle du paysage. Les unités de base, les populations, peuvent naturellement se définir à l’échelle des fragments d’habitat contrairement à des paysages continus (Waples et Gaggiotti 2006). La dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté va essentiellement dépendre de la migration entre les fragments et de la dynamique locale des populations (cycles d’extinction-colonisation). L’étude des caractéristiques écologiques des sites (taille, isolement, etc.) qui influencent ces paramètres peut se faire grâce à la méthode développée par Foll et Gaggiotti (2006). Cette méthode permet de comprendre l’effet des caractéristiques écologiques des sites sur la différenciation génétique (Foll et Gaggiotti 2006 ; Gaggiotti et al. 2009), fruit de la dérive qui a modifié les fréquences alléliques au sein de cette population par rapport à une population ancestrale. Ces méthodes permettent donc de comprendre l’effet des caractéristiques d’habitats (taille, isolement des fragments par exemple) sur la distribution spatiale « instantanée » d’un système donné. Elles n’englobent pas de vision dynamique qui est inhérente aux populations fragmentées et surtout aux métapopulations. L’étude conjointe de la distribution spatiale et temporelle de la diversité génétique, ainsi que de l’effet des caractéristiques de l’environnement sur ces dernières, devient alors pertinente. Les études menées dans ma thèse cherchent à combiner l’ensemble de ces méthodes : distribution spatiale et temporelle de la diversité génétique, comparaison aux caractéristiques écologiques des sites et démographie, afin de caractériser avec précision la dynamique d’une espèce dans un paysage fragmenté (Articles 2 et 3). La connaissance du fonctionnement démographique des espèces, considérées individuellement, dans un paysage fragmenté est une base essentielle avant de passer au niveau de la métacommunauté. Les données génétiques, environnementales et démographiques sont, à cette fin, complémentaires et permettent de caractériser avec précision l’importance des taux de colonisation et d’extinction chez différentes espèces. De plus, les caractéristiques des habitats peuvent influencer ces taux de manière complètement différente selon l’espèce considérée. Comparer la dynamique de différentes espèces appartenant à la même métacommunauté est une première manière de quantifier l'écart à l'hypothèse nulle d'équivalence écologique.

B. La génétique des populations : une référence neutre afin de caractériser les processus neutres dans une métacommunauté

La théorie neutraliste de la biodiversité de Hubbell (2001) a permis de souligner le parallèle qui existe entre la nature des processus neutres qui agissent sur la distribution des allèles et des espèces (Partie II ; Vellend 2003, 2005 ; Vellend et Geber 2005). A l’échelle d’une métacommunauté, cette idée est intuitive si l’on considère l’effet de certaines variables environnementales sur la diversité génétique et spécifique. Par exemple, dans un habitat fragmenté, une variation de la taille des fragments d’habitat affecte à la fois la dérive génétique d’allèles au sein d’une espèce et celle d’espèces au sein d’une communauté locale. Une variation de connectivité entre les habitats affecte à la fois l’arrivée de nouveaux allèles et celle de nouvelles espèces en provenance d’un ensemble régional. Enfin, une variation de stabilité (sites plus ou moins soumis à des extinctions ou à de fortes réductions de ressources) a un effet semblable à la variation de la taille des fragments d’habitat. Bien entendu, les processus neutres ne peuvent, à eux seuls, expliquer l’ensemble de la distribution des espèces. Différents types de processus sélectifs, dont ceux synthétisés par Leibold et al. (2004), peuvent aussi agir. Ce qui est important est donc de connaitre (1) les paramètres démographiques (extinction, colonisation, migration, dérive) qui seront affectés par des processus aléatoires

39 d’échantillonnage et (2) l’importance relative de ces derniers par rapport aux processus déterministes quant à la distribution des espèces. Pour répondre à ces questions, l’écologie des communautés ne propose pas de cadre théorique suffisamment précis pour quantifier l’impact des processus neutres dans une métacommunauté. Ne pourrait-on pas, alors, utiliser la référence neutre des données moléculaires pour quantifier la part stochastique dans la diversité des communautés locales ? Si des processus neutres peuvent mener à des distributions similaires des allèles et des espèces, ne serait-il pas possible en corrélant les deux niveaux de caractériser l’impact des processus stochastiques qui sont communs aux deux niveaux de la diversité ? Vellend (2005) fut le premier à souligner, grâce à des simulations, la possibilité théorique de corrélations indirectes liées à l’action parallèle des conditions environnementales sur la diversité génétique et spécifique (Species-Genetic Diversity Correlation, SGDC). Les corrélations entre les deux niveaux de diversité ont été testées par des méta-analyses regroupant des données sur la variation intraspécifique pour des locus supposés neutres (microsatellites, par exemple) et sur la richesse spécifique de plantes, d’oiseaux ou de mammifères dans des îles. Sur 14 archipels étudiés, 8 corrélations positives sont observées par Vellend (2003). D’autres études sur des invertébrés (gastéropodes, papillons) ou des plantes, ont montré l’existence de réponses parallèles des deux types de diversité après une perturbation récente de l’habitat au sein de communautés (Vellend 2004 ; Cleary et al. 2006 ; Evanno et al. 2009 ; Struebig et al. 2011). Ces études soulignent pour la première fois empiriquement la possibilité d’une SGDC. Toutefois elles présentent un caractère limité car :  En comparant diversité génétique et spécifique entre différentes îles, Vellend (2003) se place à une échelle biogéographique où prédominent des processus historiques anciens ayant présidé à la constitution des pools régionaux d’espèces et de gènes.  Les autres études (Vellend 2004 ; Cleary et al. 2006 ; Evanno et al. 2009 ; Struebig et al. 2011) se placent à une échelle plus réduite, mais se concentrent sur des systèmes soumis à une augmentation du régime des perturbations liée le plus souvent à l’action directe de l’homme. La corrélation n’est mise en relation avec aucun autre facteur, comme la connectivité ou la stabilité des habitats, qui restent en général implicites et non mesurés.  Ces études sont réalisées sur un nombre limité de populations (souvent inférieur à 10). Aucune étude n’a testé l’hypothèse d’une corrélation positive à l’échelle d’une métacommunauté (Leibold et al. 2004) où la stochasticité démographique liée aux évènements de colonisation et d’extinction serait un élément clé d’une telle corrélation. D’autre part, l’écologie des communautés n’a jamais eu de vraie référence neutre empirique. Il existe de nombreux modèles théoriques (Hubbell 2001 ; Volkov 2003, 2007), mais ceux-ci ne sont pas adaptés pour des métacommunautés présentant une forte hétérogénéité entre les îlots d’habitats (âge, taille, connectivité). De plus, ces modèles sont encore moins adaptés pour des systèmes où la dynamique locale est très rapide et les variations d’abondances importantes. Dans de tels cas, les hypothèses du modèle neutre ne sont pas respectées (nombre d’individus constant dans les îles). Cette hypothèse peut s’avérer juste pour des arbres tropicaux ayant une dynamique très lente, mais pas pour beaucoup d’espèces d’invertébrés vivant dans des paysages fragmentés. Pour étudier l’impact des processus neutres dans ces guildes d’espèces, les allèles au sein des espèces peuvent probablement être utilisés comme référence empirique neutre. J’explorerai cette possibilité dans l’article 4.

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IV. La métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe, un cadre idéal à l’application des concepts de métapopulation et de métacommunauté

J’ai focalisé mes études sur la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe. Bien que moins diversifié qu’une forêt tropicale ou qu’un récif corallien, un tel système présente l’avantage d’être extrêmement dynamique et présente de nombreuses communautés locales dont la limite des habitats est clairement définie. Il devient alors possible d’observer la dynamique des espèces et des gènes en temps réel et de tester l’influence de différents facteurs sur cette dernière.

A. Un réseau dense de milieux d’eau douce aux caractéristiques écologiques diverses

Les îles océaniques ont toujours été une source d’inspiration et un modèle d’étude précieux pour le développement et l’étude de l’écologie et de l’évolution (Ricklefs et Bermingham 2008). J’ai montré par exemple, que la théorie de la biogéographie insulaire (Encadré 3-3) cherche à estimer le nombre d’espèces au sein d’une île lorsqu’un équilibre entre migration et extinction est atteint. Dans ce cadre, les îles océaniques sont perçues comme l’unité d’étude, ou une « boîte noire » au sein de laquelle les interactions entre les espèces ne sont pas bien connues. Toutefois, les îles sont aussi caractérisées par une dynamique interne avec des espèces qui se déplacent entre différents îlots d’habitats présents au sein des îles. Parmi les îles océaniques, les petites Antilles sont le fruit d’une activité volcanique ancienne (environ 20 M d’années) et d’une activité actuelle qui ont formé deux arcs volcaniques très proches géographiquement. On retrouve de façon remarquable cette situation en Guadeloupe qui est en fait constituée de deux îles connexes : Basse Terre et Grande Terre (Figure 4 ; Wasson et al. 2004). Basse Terre est le produit de l’activité géologique récente et présente un relief marqué où les précipitations sont importantes. Le réseau hydrographique, essentiellement des rivières à régime torrentiel, y est dense et permanent. Grande Terre et les îlots de même origine (Marie-Galante et les Saintes), résultent d’une activité géologique ancienne et se présentent aujourd’hui sous forme de plateaux coralliens. Le relief y est peu marqué, et les précipitations y sont moins importantes qu’en Basse Terre. L’environnement aquatique de Grande-Terre est principalement constitué de mares naturelles

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Marie Galante

Nord

Grands- Fonds Est

Figure 4. (A) Localisation de la Guadeloupe au sein des petites Antilles (en vert ; les Grandes Antilles sont en jaune et les Bahamas en rouge). (B) La Guadeloupe et ses dépendances. L’île principale est divisée en deux parties : Basse-Terre et Grande-Terre auxquelles sont associées les îles de Marie- Galante, les Saintes et la Désirade (Saint-Barthélemy et Saint Martin, localisés bien plus au nord, ne sont pas représentés). (C) Les milieux d’eau douce de la Guadeloupe. Les 2059 mares de Guadeloupe recensées par la DIREN en 2001 sont indiquées par des points gris (Bruyere et Questel 2001) tandis que les 274 sites suivis par l’équipe depuis 2001 sont indiqués par des figurés noirs. Les cercles représentent les mares et les ravines tandis que les carrés représentent les arrières mangroves d’eau douce. Grande-Terre peut être découpée en trois parties, la pointe Nord, la pointe Est et les grands- Fonds situés au Sud-Ouest. (Source : A :http://patrimoines-de-guadeloupe.over-blog.com/categorie-11138550.html)

42 ou artificielles, de ravines3 temporaires et de lacs. On y trouve aussi un milieu d’eau douce très particulier : l’arrière-mangrove. Cette zone située en arrière des mangroves à Pterocarpus officinalis est alimentée par des sources d’eau douce. Un total de 2059 mares a été recensé en Grande-Terre par la DIREN de Guadeloupe en 2001 (Bruyere et Questel 2001). Ces milieux d’eau douce présentent des caractéristiques environnementales particulières :

 Un gradient de précipitations net caractérise la Grande Terre, passant de moins de 1000 mm dans le Nord et l’Est à 1500-2000 mm dans la partie occidentale (Annexe 2). Les milieux d’eau douce sont donc plus ou moins temporaires – certains sites peuvent être à sec pendant de nombreux mois. Par ailleurs, le régime des précipitations est saisonnier : la grande saison des pluies (environ de juillet à décembre) met les milieux en eau, et peut, pour une bonne partie d’entre eux les interconnecter (Figure 5 g- h). En fonction de leur position géographique ou topographique, les sites présentent des stabilités hydriques et des connectivités différentes.  Ils se distinguent par leurs tailles. Les mares (ou étangs) peuvent ainsi avoir un diamètre variant de 10 mètres à plus de 200 mètres. Les ravines, quant à elles, font au maximum plusieurs mètres de large mais la plupart ont des petits diamètres de moins d’un mètre. Ces milieux d’eau douce peuvent aussi varier en profondeur. Certains sites se réduisent à des prairies humides en bordure de mangrove d’eau douce. Certaines mares sont profondes de moins d’un mètre et les plus gros sites peuvent être creusés de plusieurs mètres. Enfin, les environnements immédiats sont très différents d’un site à l’autre. Certains sont localisés en milieu rural, à proximité de champs de cannes ou d’habitations. D’autres sites sont en milieux urbains ou sauvage.  La couverture végétale (espèces d’eau douce) est variable d’un milieu à l’autre, certains sites ne présentent aucune végétation alors que d’autres sont totalement ou partiellement recouverts d’espèces végétales formant une ceinture autour des mares. Les espèces les plus répandues sont assez peu nombreuses. On peut citer Hymenachne amplexicaulis (Poaceae), Paspalum conjugatum (Poaceae), Polygonum punctatum (Polygonaceae), Ipomea aquatica (Convolvulaceae), Cyperus sp. (Cyperaceae), Nymphoides indica (Menyanthaceae), Nymphaea ampla (Nymphaeaceae) ainsi que de nombreuses espèces invasives (Chara sp., Lemna minor, Pistia stratiotes et Eichhornia crassipes). La mangrove d’eau douce est dominée par une seule espèce d’arbre (Pterocarpus officinalis) tandis que d’autres arbres supportant bien l’exondation peuvent aussi être présents dans des mares de grande taille (Sastre et Breuil 2007).

B. Une communauté très dynamique et sensible aux invasions

Les milieux d’eau douce de Grande-Terre représentent un écosystème complexe où interagissent une grande diversité d’espèces. On y retrouve de nombreux groupes : faune microbienne, larves d’insectes, ostracodes, amphibiens et poissons. Les mollusques constituent une des parties la plus importante du mesobenthos (Pointier 2008). D’autre part, ils sont aussi représentés dans tous les

3 Nom vernaculaire des petites rivières aux Antilles françaises. 43

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Figure 5. Quelques milieux d’eau douce caractéristiques de la Grande Terre de Guadeloupe. (a) Mare Barbès (zone des Grands-Fonds): mare d’une quarantaine de mètres, très creusée, au niveau hydrique très stable, présentant peu de couverture végétale, peu connectée à d’autres sites lors de la saison des pluies. (b) Mare de Gentilly ouest localisée dans la partie est de Grande-Terre, d’environ 70 mètres de diamètre, moins stable que la précédente, mais tout aussi peu connectée lors de la saison des pluies. La couverture végétale est ici particulièrement développée : on note la présence d’une large ceinture à Hymenachne amplexicaulis ainsi qu’une large zone recouverte de Pistia stratiotes (i.e. la laitue d’eau, espèce invasive maintenant fréquente dans les eaux douces de Guadeloupe). (c) Mare de la Porte d’Enfer Vigie localisée dans la partie Nord de Grande-Terre. Ce site est fréquemment sec et n’est par ailleurs jamais connecté aux autres sites. Toutefois plusieurs espèces de mollusques y sont régulièrement détectées, notamment dans les cypéracées que nous pouvons voir sur cette photo. (d) L’étang Cocoyer localisé à l’Est de Grande-Terre est l’un des plus grands sites visités par l’équipe. Très stable, son diamètre est d’environ 250 mètres. La ceinture de végétation composée de Cyperacées et d’Hymenachne amplexicaulis abrite de nombreux mollusques. (e) Ravine Corneille, localisée à l’est de grande-Terre ; sites stables et fortement connectés. (f) Mangrove d’eau douce (Grande Ravine), caractérisée par la présence de Pterocarpus officinalis, très stable. (g-h) Mare Fond Bambou, localisée dans la région des Grands Fonds pendant la saison sèche (g) et la saison des pluies (h). La mare, localisée en fond de vallée, se retrouve fortement connectée avec le reste du bassin hydrique lors de la saison des pluies. (Photos : Jean-Pierre Pointier, clichés de 2009 (a-c) ; 2011 (d-e)

45 types de milieux. Les premiers inventaires de la faune malacologique de la Guadeloupe remontent à la fin du IXXième siècle : 16 espèces de mollusques ont été reportées par Schramm (1869) puis par Mazé (1883). L’intérêt pour la transmission bilharzienne (Encadré 6) va conduire vers le milieu du XXième siècle à des inventaires plus exhaustifs (Pointier 1974), tant en Guadeloupe que dans l’ensemble des petites Antilles. A ce niveau régional, 21 espèces de mollusques natives sont connues (Pointier 2008). Toutefois, au cours des dernières décennies, une dizaine d’espèces invasives sont venues se greffer à cette liste. Pour la majeure partie, il s’agit d’espèces introduites accidentellement probablement par le commerce des plantes aquatiques. Physa acuta et Melanoides tuberculata sont les meilleurs exemples de mollusques introduits en Guadeloupe (Facon et David 2006). Une espèce originaire d’Amérique du Sud (Marisa cornuarietis) a cependant été introduite délibérément en 1973, dans le cadre d’un programme de lutte biologique contre Biomphalaria glabrata (Pointier 2008). En cumulant espèces invasives et indigènes, le système d’eau douce de Guadeloupe abrite 29 espèces de mollusques que l’on peut séparer en deux grands groupes taxonomiques : les pulmonés (Ordre des Pulmonata) d’une part et les prosobranches4 d’autre part (voir Tableau 3). Il faut y ajouter une espèce de bivalve. Les deux grands groupes de gastéropodes correspondent en première approximation à des groupes fonctionnels. Les pulmonés ont un cycle de vie court (quelques semaines à quelques mois), une dynamique locale très rapide, pouvant passer par des explosions démographiques relativement spectaculaires, et se développent avec succès dans des milieux instables (Brown 1994 ; Dillon 2000). Les prosobranches constituent un autre groupe fonctionnel, avec des cycles de vie beaucoup plus longs (quelques mois à quelques années), une taille plus grande, présentent peu d’explosions démographiques (à l’exception des Thiaridae qui peuvent présenter des densités extraordinaires) et remportent moins de succès dans les milieux instables. La distribution des mollusques d’eau douce en Guadeloupe varie beaucoup d’une espèce à l’autre (Table 3 et Figure 6). Les espèces les plus représentées dans les différents milieux étudiés en Grande Terre de Guadeloupe sont des pulmonés : Aplexa marmorata, Physa acuta, Drepanotrema depressissimum, Drepanotrema surinamense, Pseudosuccinea columella, Biomphalaria kuhniana. Les autres espèces sont présentes de manière très localisée. Cela est, par exemple, le cas de Biomphalaria glabrata, qui trouve refuge dans les mangroves d’eau douce après avoir été éliminé des mares par Marisa cornuarietis (Pointier et David 2004), mais aussi de Drepanotrema cimex qui ne se rencontre que dans les sources des mangroves d’eau douce et les milieux un peu saumâtres. D’autres espèces, introduites, n’ont pas eu un succès spectaculaire. C’est le cas d’Indoplanorbis exustus apparu en 2002 dans un site pour disparaître en 2005, avant de réapparaître récemment. Il existe enfin une intéressante diversité des systèmes de reproduction au sein de cette communauté, qui recoupe les groupes fonctionnels mentionnés plus haut. En effet tous les pulmonés sont des espèces hermaphrodites simultanés et possèdent la capacité de féconder leurs propres œufs (autofécondation) ou bien de se reproduire par reproduction croisée (allofécondation). Le système de reproduction a été caractérisé à l’aide de marqueurs génétiques chez les espèces les plus représentées en Guadeloupe. Par exemple, P. acuta est une espèce allofécondante, alors que Aplexa marmorata, proche phylogénétiquement, est autofécondante (voir Escobar et al. 2011 pour revue). Certaines espèces invasives préférentiellement autofécondantes ne présentent qu’un seul « clone »

4 Les prosobranches ne constituent pas un groupe monophylétique, et ce terme devrait donc être abandonné. Il sera cependant utilisé ici dans un souci de simplicité afin de désigner l’ordre des Caenogastropoda 46

Les milieux d’eau douce de la Guadeloupe ont été au centre d’études sur les schistosomes depuis les années 1970. Les schistosomes (Schistosoma mansoni) sont des trématodes responsables de la Bilharziose intestinale dont l’humain est, avec le rat noir (Rattus rattus), l’un des principaux hôtes définitifs en Guadeloupe. Le mollusque d’eau douce Biomphalaria glabrata est l’hôte intermédiaire. L’un des objectifs des premières études sur les milieux d’eau douce de la Guadeloupe était d’éradiquer cette parasitose humaine. Aujourd’hui, grâce notamment à l’efficacité de la lutte biologique contre Biomphalaria glabrata (Pointier et David 2004), les risques d’infection sont devenus très faibles. La mangrove d’eau douce est aujourd’hui le dernier foyer actif de Bilharziose intestinale en Guadeloupe et la transmission du parasite se fait essentiellement par les rats noirs.

Homme Rat noir

oeufs

cercaire

Compétition

M. cornuarietis B. glabrata miracidium

Encadré 6. Les milieux d’eau douce de Guadeloupe et la Bilharziose intestinale.

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48 microsatellite entièrement homozygote sur toute l’île (Pseudosuccinea columella et Biomphalaria kuhniana). Les prosobranches sont gonochoriques, mais certaines espèces présentent en Guadeloupe sont capables de se reproduire par parthénogénèse (Tableau 3), notamment les espèces appartenant au groupe des Thiaridae. Enfin il existe des paires d’espèces proches phylogénétiquement (Aplexa marmorata/Physa acuta ou Drepanotrema depressissimum/Drepanotrema surinamense) ce qui permet des analyses comparatives intéressantes.

C. Suivi annuel de la métacommunauté

Parmi tous les milieux d’eau douce présents en Guadeloupe, 279 sites (234 mares, 34 ravines et 11 mangroves) ont été sélectionnés en Grande-Terre (244 sites), à Marie-Galante (30 sites) et aux Saintes (5 sites) pour mener un suivi annuel de la métacommunauté de mollusques et de son environnement (Figure 4). Ce suivi a été initié en 2000 par P. David, P. Jarne et J.-P. Pointier. Le choix des sites a été élaboré afin de représenter au mieux tous les types d’habitats tout en ayant une bonne représentativité spatiale. A noter que certains des sites sélectionnés étaient déjà visités depuis une trentaine d’années dans le cadre de travaux sur la transmission de la bilharziose et l’écologie des populations de mollusques (Pointier et David 2004). Les prospections annuelles sont conduites quelques semaines après la fin de la saison des pluies (décembre à février) à un moment où les milieux d’eau douce présentent en général un niveau d’eau assez élevé (certains peuvent cependant déjà être à sec) et les communautés de mollusques sont à maturité. Une durée de 10 à 20 minutes est consacrée à chaque site par trois échantillonneurs afin de déterminer la composition de la communauté de mollusques par une évaluation semi-quantitative et déterminer quelques composantes du milieu physique (site et son environnement) et écologique (Tableau 4). Depuis 2006, cet échantillonnage est répliqué dans un sous-ensemble de sites (environ 30) à intervalle de quelques jours de façon à estimer la répétabilité de l’échantillonnage.

Figure 6. Quelques espèces caractéristiques de la métacommunauté de mollusques d’eau douce de Guadeloupe. Les deux grands groupes taxonomiques, les Pulmonés (a-f) et les Caenogastropodes (g-i) sont représentés. Pour les Pulmonés, les espèces préférentiellement autofécondantes sont représentées dans un cadre noir pointillé, tandis que les espèces majoritairement allofécondantes sont représentées dans un cadre noir continu. Les espèces invasives sont représentées par une étoile. Pour plus de détails, voir le tableau 3. (a) Aplexa marmorata ; (b) Physa acuta ; (c) Drepanotrema depressissimum ; (d) Drepanotrema surinamense ; (e) Biomphalaria kuhniana ; (f) Pseudosuccinea columella (g) Pomacea glauca ; (h) Melanoides tuberculata PAP et (i) Marisa cornuarietis. Taille approximative des Pulmonata : de 5 à 10 mm de diamètre ; taille approximative des Caenogastropoda : de 30 à 50 mm. (Photos : Jean-Pierre Pointier).

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Ordre Famille Espèce Statut Système de reproduction Représentativité Pulmonata Planorbidae Biomphalaria glabrata Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Biomphalaria schrammi Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Biomphalaria kuhniana Invasive (1985) Hermaphrodite ++ Pulmonata Planorbidae Helisoma duryi Invasive (1968) Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Drepanotrema aeruginosum Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Drepanotrema surinamense Indigène Hermaphrodite +++ Pulmonata Planorbidae Drepanotrema cimex Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Drepanotrema depressissimum Indigène Hermaphrodite +++ Pulmonata Planorbidae Indoplanorbis exustus Invasive (2002) Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Gundlachia radiata Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Planorbidae Plesiophysa guadeloupensis Indigène Hermaphrodite + Pulmonata Physidae Aplexa marmorata Indigène Hermaphrodite +++ Pulmonata Physidae Physa acuta Invasive (avant 1970) Hermaphrodite +++ Pulmonata Lymnaeidae Pseudosuccinea columella Invasive Hermaphrodite ++ Pulmonata Lymnaeidae Galba cubensis Indigène Hermaphrodite + Caenogastropoda Ampullarriidae Pomacea glauca Indigène Gonochorique ++ Caenogastropoda Ampullarriidae Marisa cornuarietis Invasive (1973) Gonochorique ++ Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata PAP Invasive (1979) Gonochorique/Parthéno ++ Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata GOS Invasive (1984) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata FAL Invasive (1986) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata MAD Invasive (1986) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata CPF Invasive (1993) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Thiaridae Melanoides tuberculata SEN Invasive (2002) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Thiaridae Tarebia granifera Invasive (2003) Gonochorique/Parthéno + Caenogastropoda Hydrobiidae Pyrgophorus parvulus Indigène Gonochorique/Parthéno + Neritimorpha Neritidae Neritina virginea Indigène Gonochorique + Neritimorpha Neritidae Neritina punctulata Indigène Gonochorique + Neritimorpha Neritiliidae Neritilia succinea Indigène Gonochorique + Bivalvia Sphaeriidae Eupera viridans Indigène hermaphrodite/ovovivipare +

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Tableau 3. Les 29 espèces de la métacommunauté de mollusques d’eau douce de Guadeloupe (Pointier 2008) classées par groupe zoologique. Pour Melanoides tuberculata, le morphe est aussi indiqué (code en trois lettres). Pour chaque espèce, j’ai aussi fourni le statut (indigène des petites Antilles ou invasive) et le système de reproduction. Les chiffres entre parenthèses correspondent aux dates d’introduction des espèces invasives en Guadeloupe. Sont considérés comme indigènes les espèces appartenant à la faune néotropicale et recensées dans les petites Antilles avant le milieu du vingtième siècle. Fréquence de l’espèce : + peu représentée ; ++ commune ; +++ très commune.

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Paramètres Etats Environnement environnement rural, urbain ou habitation bordant mises en valeur cannes, élevage bovin, cultures, jardins

végétation bordante arbre, herbe, arbuste

Site Eau site en eau ou sec -Turbidité très claire, claire, moyenne, sale, très sale

-Courant aucun, lent, moyen, rapide, très rapide

-Conditions hydrologiques indice intuitif de permanence hydrique de 1 : marges stables à 5 rarement en eau Type mare, ravine ou mangrove

Taille diamètre pour les mares ; largeur pour les ravines

Ombre pourcentage d’ombre

Litière aucune, un peu, moyen, beaucoup

Végétation aquatique pourcentage de couverture occupée par chaque espèce

Profondeur maximale en metre

Substrat roche, graviers, sable, boue

isolement indice intuitif d’isolement des mares : de 1 toujours connectée à 4 jamais connectée

composition estimée sur une échelle semi-log comprenant 10 niveaux de 0 (espèce non détectée), 1 (<1

spécifique ind/m²), 2 (1-5 ind/m²), 3 (5-10 ind/m²), jusqu’à 9 (5000-10000 ind/m²)

Tableau 4. Caractérisation environnementale et spécifique des sites étudiés en Guadeloupe, incluant l’environnement bordant et le site lui-même.

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D. Une métacommunauté qui commence à livrer ses secrets

Depuis le début des années 70 la faune malacologique de Guadeloupe est suivie par Jean-Pierre Pointier. Ses études ont tout d’abord permis de mieux comprendre la dynamique de Biomphalaria glabrata afin de limiter les risques liés à la transmission de la bilharziose. D’autre part, de nombreuses espèces de mollusques associées aux mêmes milieux ont aussi été étudiées, parallèlement à B. glabrata. L’ensemble de ces travaux a permis de mieux comprendre l’écologie et la dynamique des populations locales des mollusques d’eau douce et s’est conclu par la mise en place d’une action de lutte biologique efficace contre B. glabrata (Pointier et David 2004 ; Encadré 6). Cette espèce, autrefois présente dans une grande partie des mares de Grande-Terre, a régressé de manière spectaculaire et se restreint aujourd’hui essentiellement à quelques zones d'arrière-mangrove, où se produit encore la transmission de bilharziose.

Les suivis de terrain ont également permis d'observer l'arrivée et l'invasion de plusieurs espèces, dont les pulmonés Pseudosuccinea columella et Physa acuta. L’invasion du pulmoné Physa acuta en Guadeloupe a été spectaculaire : en moins de 10 ans l’espèce, initialement présente dans quelques sites périurbains (canaux), a envahi l’ensemble des milieux d’eau douce de Grande-Terre (Annexe 1). Aujourd’hui P. acuta est retrouvée dans environ 70 % des sites visités et présente souvent des densités importantes. P. acuta est proche phylogénétiquement de l’espèce indigène A. marmorata, qui occupe depuis toujours l'essentiel des mares de l'île. On peut se demander si la dynamique d’invasion de la première ne nuit pas à la dynamique de la deuxième. Une étude récente (Canard 2008) suggère que les deux espèces sont en compétition mais tendent à prospérer dans des environnements un peu différents. P. acuta tolère bien les sites avec très peu de végétation tandis qu’A. marmorata préfère des sites présentant une forte couverture végétale.

Enfin, il existe des différences de diversité spécifique entre les différents milieux d’eau douce. Les mangroves et les ravines sont, en moyenne, plus diversifiées que les mares instables. D’autre part, les précipitations sont aussi un facteur important. Ainsi le gradient Sud-Ouest/Nord-Est de sécheresse explique une partie de la variation de diversité entre ces milieux, plus riches en espèces au Sud-Ouest (Massol 2008).

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V. Plan de la thèse

Comme nous venons de le voir en détail dans la partie précédente, les milieux d’eau douce de la Guadeloupe sont naturellement fragmentés et instables. A ce titre, ils constituent un système d’étude particulièrement propice à l’application des concepts de métapopulation et de métacommunauté. Au cours de cette thèse, je me suis attaché à étudier la dynamique des gènes et des espèces au sein de ces milieux d’eau douce. J’ai par ailleurs cherché à distinguer la part respective des processus déterministes et des processus neutres dans ces dynamiques. Une part importante de mon travail (présenté dans les chapitres 1 à 3) a porté sur un des membres les plus représentés de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe : le pulmoné Drepanotrema depressissimum. J’ai ensuite ouvert mon travail (au chapitre 4) à l’ensemble des espèces de la métacommunauté. Dans le chapitre 1, j’ai cherché à comprendre dans quelle mesure D. depressissimum peut s’appuyer sur l’autofécondation afin de recoloniser des sites vides. Cette partie se base sur des estimations du taux d’autofécondation de populations naturelles ainsi que sur une expérience en conditions contrôlées. Dans les chapitres 2 et 3, j’ai couplé des données démographiques et génétiques afin de déterminer si le concept de métapopulation est applicable à la dynamique de D. depressissimum. Dans un premier temps (chapitre 2) je montrerai dans quelle mesure la distribution spatiale et temporelle de la diversité génétique de cette espèce reflète les observations démographiques de terrain (densité, détection de l’espèce, extinction-colonisation). Dans un second temps (chapitre 3), je présenterai un modèle de dynamique d’occupation des sites permettant de quantifier les taux d’extinction et de colonisation en intégrant (1) la capacité de D. depressissimum à estiver dans des mares sèches et (2) l’effet des caractéristiques de l’habitat. Enfin, dans le chapitre 4, je montrerai comment utiliser la distribution des allèles au sein des espèces comme référence empirique afin de quantifier l’impact des processus neutres sur l’assemblage des espèces d’une métacommunauté.

Bien que mon objectif initial fût de comprendre les parallèles existant entre diversité génétique et diversité spécifique au sein d’une métacommunauté, une grande partie de mes travaux porte sur la dynamique en métapopulation de l’une des espèces de la métacommunauté. Toutefois, cette approche m’a permis d’établir différents cadres méthodologiques afin d’étudier la dynamique des gènes et des espèces au sein d’un paysage fragmenté. Etendues aux différentes espèces de la métacommunauté, ces méthodes permettront par la suite d’appréhender la métacommunauté espèce par espèce, afin d’obtenir non seulement des indications sur les processus responsables de l’assemblage des communautés locales, mais aussi des indications sur la dynamique de la métacommunauté.

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Chapitre 1

Vie dans des milieux instables et autofécondation

Accepté dans Evolutionary Ecology

Photo : Drepanotrema depressissimum 81 64 Evol Ecol DOI 10.1007/s10682-011-9520-8

ORIGINAL PAPER

Does life in unstable environments favour facultative selfing? A case study in the freshwater snail Drepanotrema depressissimum (Basommatophora: Planorbidae)

T. Lamy • L. Le´vy • J. P. Pointier • P. Jarne • P. David

Received: 19 May 2011 / Accepted: 22 August 2011 Ó Springer Science+Business Media B.V. 2011

Abstract One of the main advantages of self-fertilization is to provide reproductive assurance when pollen or mates are scarce. In plants, partial or facultative selfing limits the risk of pollination failure. In preferentially outcrossing species, this may result in mixed- mating. In hermaphroditic animals, recent studies suggest that mixed mating might be much rarer than in plants. However more studies are required to substantiate this claim, especially focusing on species whose lifestyle entails a high potential benefit of repro- ductive assurance via selfing. We studied a hermaphroditic snail, Drepanotrema depres- sissimum, which inhabits very unstable and fragmented freshwater habitats. Individuals often have to recolonize newly refilled ponds after long droughts, a situation of low population density and hence low mate availability in which selfing could be an advantage. We estimated selfing rates in natural populations from Guadeloupe (Lesser Antilles), and used laboratory experiments to characterize the reproductive behaviour and success of individuals with or without mates. We detected no sign of selfing in natural populations. Even when given no other option, isolated individuals were extremely reluctant to self. They produced either no or very small clutches, and in the latter case initiated egg-laying later than non-isolated individuals. Self-fertilized clutches suffered near-total (98%) inbreeding depression at the juvenile stage. The example of D. depressissimum therefore shows that a species can overcome periods of mate shortage and habitat instability without the potential to rely on facultative selfing. We hypothesize that metapopulation persistence in this landscape is probably related to a form of dormancy (aestivation in dry ground) rather than to recolonization by rare immigrants and reproductive assurance.

Electronic supplementary material The online version of this article (doi:10.1007/s10682-011-9520-8) contains supplementary material, which is available to authorized users.

T. Lamy (&) L. Le´vy P. Jarne P. David UMR 5175 CEFE, Campus CNRS, 1919 Route de Mende, 34293 Montpellier, Cedex 5, France e-mail: [email protected]

J. P. Pointier USR 3278 CNRS-EPHE, 52 Avenue Paul Alduy, 66860 Perpignan, Cedex, France 123 Evol Ecol

Keywords Life-history traits Mating system Waiting time Selfing rate Molluscs Double-copulation

Introduction

The evolution of the selfing rate in simultaneous hermaphrodites is a central issue in evolutionary biology. While the U-shaped distribution of selfing rates in plants has sug- gested that extreme selfing and extreme outcrossing were more evolutionary stable than mixed mating (Schemske and Lande 1985), the addition of new data has recently revealed a more substantial fraction of intermediate (0.3–0.7) selfing rates than previously thought (Vogler and Kalisz 2001; Goodwillie et al. 2005). Until recently, the distribution of selfing rate in animals was thought to be similar to that in plants, with an even higher fraction of mixed-maters (Jarne and Auld 2006). This idea has been challenged recently by Escobar et al. (2011) who argued that the selfing rates compiled by Jarne and Auld (2006) were partly compromised by methodological problems. Indeed, most of them rely on FIS esti- mates, which are very sensitive to technical artefacts such as null alleles, and consequently overestimate selfing rates (Jarne and David 2008). A multilocus method insensitive to technical artefacts has been recently developed (David et al. 2007) but has not yet been widely used. In contrast to Jarne and Auld (2006), the data compiled by Escobar et al. (2011), based on this method, indicated a lack of mixed-maters (Escobar et al. 2011)ina set of hermaphroditic snails, the most represented group in the dataset of Jarne and Auld (2006). However, the sample size of Escobar et al. (2011) is too small (11 species), and we definitely need robust estimates in more species. In contrast to animals, estimates of selfing rates in plants are not compromised by technical artefacts because they mostly rely on progeny-arrays, which are more robust than FIS-based estimates (Jarne and David 2008). The significant frequency of mixed-mating in plants has mostly been discussed as a response to variation in environmental conditions, especially in metapopulations with frequent extinction-colonization cycles, where new populations must be founded by dispersing seeds (Pannell and Barrett 1998) and more generally to pollination uncertainty (Goodwillie et al. 2005; Cheptou and Massol 2009). By analogy, mixed-mating could be expected in animal species living in fragmented and fluctuating habitats with extinction-colonization dynamics or frequent population crashes. In such contexts, the possibility to self-fertilize eggs could provide reproductive assurance (Baker 1955), even in species where outcrossing is favoured under conditions of high mate/ pollen availability. Thus, a variety of mating strategies can emerge between the two extreme strategies of obligate outcrossing and preferential selfing (Table 1). Among intermediate strategies, prior mixed-maters unconditionally self-fertilize a given fraction of their eggs, while occasional mixed-maters only rely on self-fertilization under specific conditions (mate or pollen scarcity) (Table 1). To place one species in this classification, we need not only good estimates of selfing rates in natural populations, but also infor- mation on how individuals react to changes in mate or pollen availability (Table 1). In this study we focused on a hermaphroditic snail that lives in very unstable and fragmented habitats exposed to periodic population crashes (small tropical ponds that frequently dry out). Several strategies may facilitate species persistence in such conditions. Adult individuals can stay alive for some time in the dry ground (aestivation, Pointier and Combes 1976), which could be a way to avoid extinction and limit potential effects of mate shortage (as for seed dormancy in plants). However, self-fertilization could also be useful

123 vlEcol Evol

Table 1 A classification of mating systems in hermaphroditic animals (or plants, excluding the last line on copulation frequency) in relation to self-fertilization and expectations for several traits strongly associated to the evolution of the mating system (Selfing rate, reproductive output, inbreeding depression and copulation frequency) Type A Type B Type C Type D

Mating system Obligate outcrosser Preferential outcrosser/ Prior mixed-mater Preferential selfer occasional mixed-mater Definition Practically no viable Selfing occurs only under Some intermediate degree of Most eggs (80-100%) selfed offspring specific conditions (i.e., unconditional selfing (prior are selfed in all mate scarcity) selfing) usually occurs circumstances Traits Selfing rates in random samples Always null Usually null, sometimes Always positive Always close to 1 from natural populations positive Reduction in reproductive Very strong or total Moderate None or moderate None output in the absence of mates Inbreeding depression High or total (= 1) High Intermediate Low Copulation frequency in the High High Intermediate Low presence of mates 123 Evol Ecol when population density is very low (e.g., following recolonization by immigrants after local extinction when it occurs). We explored this possibility by investigating the mating strategy of this species. To this end, we sample natural populations and obtain robust molecular estimates of selfing rates. We then investigate the response of this species to situations of low mate availability. To this aim we quantify (1) how reluctant to self- fertilization individuals are in such situations; (2) how efficient self-fertilization is at producing viable offspring. Point (1) can be approached by studying experimentally how reproductive behaviour and reproductive output vary in response to mate availability while point (2) requires quantifying inbreeding depression. Traits associated with different mating systems, and especially the negative correlation between inbreeding depression and selfing rate, are well-known in plants (Husband and Schemske 1996; Kalisz et al. 1999; Barrett et al. 2000; Stoeckel et al. 2008; Goodwillie et al. 2010) but less so in animals. However Escobar et al. (2011) have recently identified strong associations between the selfing rate, inbreeding depression, and the ‘‘waiting time’’ in animals. The waiting time is typical of predominant outcrossers, and refers to a tendency of individuals to delay their age at first reproduction when they have no mating oppor- tunities (Tsitrone et al. 2003a; Escobar et al. 2009, 2011). Escobar et al. (2011) have compiled data on 22 pulmonate species (plus 3 other hermaphroditic animals) and con- cluded that most species fall into three ‘‘syndromes’’: the first combined very high or total inbreeding depression, no selfing in natural populations, and very long waiting times (type A in Table 1); the second associated moderate inbreeding depression, rare selfing in the wild, and moderate waiting times (type B); and the third was characterized by very little inbreeding depression, high selfing rates and no waiting time (type D). Copulation fre- quency has also been suggested to correlate with the outcrossing rate (Doums et al. 1996, Tian-Bi et al. 2008). However very few studies simultaneously report behavioural traits (copulation frequency), life-history traits (waiting time), estimates of inbreeding depres- sion and robust estimates of selfing rates. Our study illustrates how a combination of experimental, behavioural and molecular data can be used to place a species in the con- tinuum of mating system strategies that exist (Table 1). Our expectation is that the lifestyle of the species studied here (Drepanotrema depressissimum) should encourage some degree of self-fertilization (types B, C or D; Table 1).

Materials and methods

Study species and sampling

Drepanotrema depressissimum is a hermaphroditic freshwater snail (Gastropoda: Ba- sommatophora: Planorbidae) with a Neotropical distribution, mostly found in small trop- ical ponds with abundant vegetation (Pointier 2008). Our study was conducted in the Grande-Terre of Guadeloupe, Lesser Antilles where D. depressissimum is common. In this region the species inhabits a network of fragmented water bodies, and is mostly found in ponds that occasionally or regularly dry out (for periods of a few days to several months) during the dry season (December to June). Even when found in permanent water bodies, D. depressissimum is often more abundant on the ephemeral periphery of the habitat (puddles on pond or river margins temporarily flooded during the rainy season). Snail density show rapid fluctuation in time, with an alternation of long periods during which the species is not detected and fast development of dense populations (Pointier and Combes 1976; Pointier and David 2004; Pointier 2008). Individuals were collected at seven localities in 2007 or 123 vlEcol Evol

Table 2 Characteristics of seven populations of Drepanotrema depressissimum sampled in Guadeloupe Blonval Poucet Desbonnes Geffrier Pico Grosse Roche Sainte Rose Mean

Coordinates N 16°150 4100 N16°130 2400 N16°290 1200 N16°190 6200 N16°210 1100 N16°140 9400 N16°160 7400 – W61°190 3100 W61°300 3400 W61°270 4900 W61°290 9200 W61°270 4200 W61°260 2700 W61°2009300 – Sampling year 2009 2009 2009 2009 2007 2007 2009 – Waterbody Temporary pond Permanent canal Ditch (to pond) Permanent mangrove Permanent pond Temporary pond Permanent pond – n29303130283223203

Na 14.0 16.8 7.0 16.7 13.5 16.4 7.1 13.1

Ho 0.798 0.848 0.670 0.854 0.858 0.750 0.660 0.777

He 0.895 0.909 0.740 0.906 0.914 0.828 0.760 0.850 f 0.108 0.066 0.092 0.058 0.065 0.094 0.100 0.081 sˆ(f) 0.195 0.124 0.168 0.109 0.122 0.172 0.182 0.153 P(f = 0) 0 0 0.04 0.01 0 0.02 0 –

sˆ(g2) 0 0 0 0.01 0.027 0.004 0.004 0

P(g2 = 0) 0.543 0.555 0.879 0.173 0.117 0.372 0.415 - sˆ (ML) 0.036 0 0 0 0 0 0 0.000a CI95 0–0.103 0–0.040 0–0.063 0–0.034 0–0.049 0–0.074 0–0.077 0–0.014a P(sˆ(ML) = 0) 0.18 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.50a

Geographic coordinates are in WGS 84. n is the sample size, Na the mean number of alleles, He the gene diversity, Ho the observed heterozygosity, and f the inbreeding coefficient

We also provide the P-value for the null hypothesis f = 0 based on 10,000 permutations. Estimates of the selfing rate (sˆ) are based on the inbreeding coefficient (sˆ(f)), on g2 (sˆ(g2)) and on a maximum-likelihood method (sˆ(ML); with CI95 the confidence interval at 95%). The P-values associated to the null hypotheses f = 0 or sˆ = 0 are also given a 123 Estimates using the ML method assuming that all populations have the same selfing rate Evol Ecol

2009 (minimum sample size = 23 individuals) spanning a range of habitats (Table 2). Snails were killed in 70°C water for 1 min and preserved in 95% ethanol prior to genetic analysis.

Population genetic analysis

DNA was extracted using a ChelexÒ method (BIORAD). Genotypes were obtained at 12 polymorphic microsatellite loci (Supplementary Table S1; Nicot et al. 2009) based on three multiplex amplifications. PCRs were conducted in 10 lL final volume including 1 lLof primers (2 lM), 5 lL of QIAGEN multiplex PCR kit (QIAGEN, Inc.), 3 lL of water and 1 lL of genomic DNA (1/10 dilution). The PCR conditions were as in Nicot et al. (2009). Three micro litre of diluted amplicon from each multiplex amplification were pooled with 15 lL of de-ionized formamide and 0.2 lL GeneScan-500 LIZ Size Standard, and ana- lysed on an ABI PRISM 3100 Genetic Analyser. The number of polymorphic loci, number of alleles per locus (Na), observed hetero- zygosity (Ho) and gene diversity (He, corrected for small sample size; Nei 1987) were computed for all populations and loci. Deviations of genotypic frequencies from Hardy– Weinberg equilibrium (HWE) at each locus and deviation from genotypic equilibrium between locus pairs were tested in each population using exact tests (Raymond and Rousset 1995a). Departures from HWE over all loci were tested using Fisher’s method for combining probabilities (Sokal and Rohlf 1995). Significant deviations from HWE were further investigated with specific tests for global heterozygote deficiency or excess. All calculations and tests were performed using Genepop version 4.0.9 (Raymond and Rousset 1995b) and Genetix 4.05.2 (Belkhir et al. 2000). Wright’s inbreeding coefficient FIS was estimated using Weir and Cockerham (1984)‘s estimator, f. Its significance was assessed using a permutation method (10,000 permutations) implemented in Genetix 4.05.2 (Belkhir et al. 2000). The selfing rate (sˆ) was estimated using the two multilocus methods imple- mented in the software RMES (Robust Multilocus Estimates of Selfing, David et al. 2007). As these methods do not make use of heterozygote deficiencies and rely only on the correlations in heterozygosity among loci, they are not sensitive to null alleles and mis- scoring. Indeed scoring errors may reduce apparent heterozygosity at some loci, but only selfing produces individuals that tend to be homozygous at all loci at the same time. The first multilocus method is a point estimation based on g2, the two-locus heterozygosity disequilibrium; the second is based on direct maximization of the likelihood of the mul- tilocus heterozygosity distribution (David et al. 2007). We also provide estimates based on the relationship sˆ(f) = 2f/(1 ? f) known to be sensitive to scoring errors (especially null alleles; see Jarne and David 2008) for comparison.

Copulatory behaviour and response to mate availability in controlled conditions

We set up a quantitative genetic experiment so as to estimate three important parameters, namely (1) the frequency of copulations when mates are available (2) the changes in female reproductive investment when mates are lacking, quantified through the waiting time, Dmax (see below) and differences in egg output between treatments, and (3) apparent inbreeding depression. We collected live individuals from one of the sampled populations (Sainte Rose Ouest). Thirty mature individuals (G0 snails) were brought back to the lab- oratory in Montpellier, France (Fig. 1). To minimize potential effects of the initial pop- ulation state (environment, initial inbreeding) we used second-generation (G2) offspring obtained from paired G1 individuals. G0 adults were kept in groups in 150 mL plastic 123 Evol Ecol

Sainte Rose Ouest population (N~30)

G0

Stock population

G1

Pair

Pairing Family (N=21) (twice a week)

n = 268

G2 T2 (Selfed) T1 (Paired) Age at first reproduction

Fecundity (F10 and number of eggs per egg-masses)

G3

Survival at 20 days

Fig. 1 Schematic diagram of the experimental protocol. Gi refers to generations. The waiting time was measured in G2 individuals as the difference in age at first reproduction between paired and selfed treatments. The copulatory behaviour was monitored in the paired treatment twice a week. The life-history traits measured were fecundity in G2 individuals and survival at 20 days in G3 individuals

boxes and allowed to lay eggs. We collected forty-four offspring (G1) and raised them in pairs of virgin individuals from different families in 75 mL boxes from which egg capsules were collected daily. The day on which egg-laying occurred was taken as age 0 for G2 individuals. G2 offspring of a given pair of G1 individuals will be referred to as a family. From each family we isolated approximately 10 G2 offspring, half of which were attributed to experimental treatment 1 (i.e., paired) while the other was to treatment 2 (i.e., selfed, see below). The remaining offspring were grown collectively in two tanks, all members of a given family being maintained in the same tank, and marked with a dot of car paint. They will be referred to as stock populations. Throughout the experiments, snails were main- tained at 25°C under a 12:12 photoperiod regime, and fed with finely-ground dried lettuce. Water collected from a subterranean spring (Lez, 10 km north of Montpellier) was changed twice a week. Our study of the mating system in D. depressissimum included two experimental treatments (see Tsitrone et al. 2003b; Escobar et al. 2009, 2011 for similar protocols). In both treatments, G2 snails were isolated in 75 mL boxes. Snails from treatment 1 (paired) were paired for 3 h, twice a week, with a sexually mature mate (i.e., [6–7 mm in shell diameter) randomly drawn from the unrelated stock populations or from unrelated families in the same treatment. A different partner was used at each encounter. This treatment 123 Evol Ecol provides enough contact time for mating to occur while limiting competition or other effects of social interactions due to pairing (see Doums et al. 1994). Snails from treatment 2 (selfed) never encountered mating partners and reproduced through selfing only. The experiment was initiated with 268 individuals from 22 families (1–16 individuals per family), but this reduced to 164 individuals and 21 families (1–8 individuals per family) because of mortality of G2 individuals. Mating observation was initiated when individuals were 3–4 weeks old in the paired treatment that is before sexual maturity, in order to maximize our chance to record the first copulations. Preliminary observations (data not shown) indicated that copulation usually lasts for more than 30 min, and pairs were therefore checked every 20–30 min for the whole duration of the pairing period. A few pairs (N = 6 individuals) had to be discarded from subsequent analysis of first copulations because copulations were not recorded. We obtained complete records of the sex role played by individuals and age at first copulation for 76 individuals (= 82 in the paired treatment minus the 6 with incomplete recordings). These individuals were paired for a few more sessions after first copulation until they had laid 10 eggs (see below). The number of egg masses and eggs per egg mass laid by focal individuals was recorded twice a week in both treatments. Individuals from the paired treatment were discarded once they had laid more than 10 eggs. Individuals from the selfed treatment laid very few eggs, and fecundity was therefore monitored until death. Fecundity was compared between treatments based on the time required to lay the first 10 eggs—this will be referred to as F10. A total of 532 and 300 egg masses (corresponding to 3,593 and 675 eggs) were counted in the paired and the selfed treatment, respectively. A subset of eggs (2,435 and 529 from treatments 1 and 2, respectively) was kept to estimate juvenile survival of G3 snails (number of living hatchlings 20 days after egg-laying). The waiting time (WT) is defined as the difference in age at first reproduction between the selfed treatment and the paired treatment. However, the waiting time does not appropriately describe the mating system in species extremely reluctant to self-fertilization since many isolated individuals die before ever starting to reproduce (Escobar et al. 2011). In such situations, the mating system is better described through Dmax, which is the maximum difference, over all ages, between the cumulative proportions of individuals that have initiated egg production in the paired and the selfed treatment. Large significant values are expected in outcrossing species while values are close to 0 in selfing species. Positive waiting times and Dmax, as well as reduced egg output under selfed treatment, are typical of preferentially outcrossing species (Tsitrone et al. 2003a; Escobar et al. 2011). Apparent inbreeding depression was estimated based on juvenile (G3) survival using the formula 1 - W2/W1 where W2 and W1 stand for juvenile survival in treatments 2 (selfed) and 1 (paired), respectively (Charlesworth and Charlesworth 1987). This is dubbed apparent inbreeding depression rather than inbreeding depression because we did not check that pairing resulted here in 100% outcrossing. If anything, apparent inbreeding depression therefore underestimates true inbreeding depression.

Statistical analysis

The mating probability as male and as female was analysed as a function of age (poly- nomial fit) using an analysis of deviance with logit-link and Binomial error distribution. Age at first egg-laying in G2 individuals was analyzed using a mixed-model analysis of variance (ANOVA) with treatment as a fixed effect and family as a random effect. The additive genetic variance (VA) of age at first reproduction was estimated as twice the 123 Evol Ecol

among-family component of variance, and the narrow-sense heritability as the ratio of VA to phenotypic variance (h2; Falconer and Mackay 1996). The variance among full-sib families, in addition to additive variance (1/2 VA), includes an unknown amount of dominance (1/4 VD) and maternal effects (VM). Therefore our estimates represent an upper 2 limit to the true VA and h . To test whether the observed Dmax value exceeded the expectation under the null hypothesis of no effect of treatment on age at first egg-laying, we used the permutation procedure (1,000 permutations) described in Escobar et al. (2011). The number of eggs per capsule was compared between treatments. Because the dis- tributions were not normally distributed in both treatments, we tabulated the numbers of egg masses from paired and selfed treatments for each egg mass size, and tested whether the proportion of egg masses from the paired treatment increased or decreased with egg mass size using an analysis of deviance with logit-link and Binomial error distribution. F10 was similarly analysed using an inverse-link and Gamma error distribution. G3 survival was compared between treatments using an analysis of deviance by fitting a generalized linear model (GLM) with logit link and Binomial error distribution. All these analyses were computed using both R 2.11.0 (R-project, www.r-project.org) and JMPÒ 7.0 (2007 SAS Institute Inc.). To account for overdispersion, model comparison was conducted based on deviance ratios (approximately F-distributed; see Crawley 2005).

Results

Selfing rates and genetic diversity in the field

All loci were polymorphic in all populations (see Supplementary materials)—one of them, DDE14 failed to amplify in the Grosse Roche and Pico populations. The mean number of alleles per population ranged from 7.0 to 16.8 (Table 2). Gene diversity ranged from 0.74 to 0.91. Heterozygote deficiencies were detected in 19, out of 83, locus-population com- binations. Three loci, DDE07, DDE08 and DDE23 accounted for 12 of these deviations (Supplementary Table S2). This resulted in significant departures from HWE (multilocus test, P \ 0.0001) in all populations. The inbreeding coefficient f value ranged from 0.058 to 0.108 (Table 2), producing estimates of the selfing rate, sˆ(f), ranging from 0.109 to 0.195. In contrast, none of the multilocus estimates of selfing rate, whether based on sˆ(g2) or on the ML method, significantly differed from 0 (Table 2). The ML method indicated no significant differences in selfing rates among populations, and the pooled estimate was 0.000, the upper bound of the 95% confidence interval being 0.014. This is much lower than the average sˆ derived from FIS (0.153). 19 significant (P \ 0.05) genotypic disequi- libria were detected out of 424 locus pairs-population combinations which is less than expected by chance at the 5% level.

Copulatory behaviour

Copulations were recorded in 76 focal individuals from 21 families. Copulation usually started within the first 30 min of observation and lasted for more than 30 min. The fre- quency of copulation of focal individuals increased from 30 to 70 days of age then sta- bilized around 70% for both sex roles (Fig. 2). The first copulation occurred at 51.59 days (± 8.01SD; N = 67) and 55.12 (± 8.85SD; N = 52) for the male and female roles, respectively. Some snails (N = 27) laid eggs without prior observation of copulation as female (Fig. 3). However the number of eggs of their first egg capsules ranged between 123 Evol Ecol

1

0.8

0.6

0.4

0.2 Probability of copulation

0 30 40 50 60 70 80 90 100 Age (in days)

Fig. 2 Mating probability (per 3-h pairing session) as a function of age. The observed means (± SD) are based on 52 and 67 data points for the female and male functions, respectively, and are indicated by squares (female: white; male: grey; both: black). Lines are fitted probabilities using a polynomial logit model with a quadratic effect (female: black dashed line; male: grey dashed line; both: black line)

five and eight, values which are large enough to suggest outcrossing (see below); this suggests that we failed to record their first copulation. We often observed two successive copulations with role-switching in the observation period; occasionally the second copu- lation sometimes started before the first one ended, with a transient situation of simulta- neous reciprocal copulation (although we could not ascertain that simultaneous reciprocal sperm transfer actually occurred).

Life-history traits

Twenty-four selfed and eleven paired individuals (29 and 11%, respectively) never reproduced and were excluded from subsequent analyses. Selfed individuals initiated reproduction significantly later than paired individuals (6.67 days; Table 3; Fig. 3). The

1 M T1 0.8 F T2 0.6 max

0.4

0.2

initiated copulation or egg-laying 0 30 40 50 60 70 80 90 Cumulative proportion of individuals having Age (in days)

Fig. 3 Cumulative proportion of reproducers as a function of age in individuals from the paired treatment (black squares-T1) and the selfed treatment (grey squares-T2), and cumulative proportion of paired snails which copulated as male (dash black line-M) and female (grey dash line-F). Dmax is represented as a black arrow 123 Evol Ecol

Table 3 Analysis of variance on the effect of treatment and family on the age at first reproduction in G2 2 individuals, and estimates of genetic variance (VA) and heritability (h )

2 Treatment Factor (df) var P VA h

Both treatments Treatment (1) 2 9 10-4 Family (12) 20.57 0.008 41.13 0.30 Interaction (12) 2 9 10-6 1.00 Error (82) 115.26 Paired treatment Family (12) 8.80 0.26 17.60 0.12 Error (45) 135.13 Selfed treatment Family (12) 21.05 0.12 42.09 0.33 Error (37) 104.80

The analysis was conducted on both treatments (108 individuals, 13 families) and separately for the paired treatment (58 individuals, 13 families) and the selfed treatment (50 individuals, 13 families). Treatment has no estimate of variance because it is a fixed effect

maximum difference between selfed and paired curves (Dmax = 0.35; Fig. 3) occurred at 65.5 days and was highly significant (P \ 0.001). The ANOVA indicated no significant family-by-treatment interaction, but a significant family effect on the age at first repro- duction (Table 3). The heritability estimate for age at first reproduction, combined over the two treatments, was 0.30. It was much higher in the selfed (0.33) than in the paired (0.12) treatment, though not significant in both cases due to limited statistical power. The family means of the age at first reproduction were positively correlated between treatments (r = 0.56, P = 0.05). The age at first egg-laying was also highly correlated with the age of first copulation as female (r = 0.62, P \ 0.0001; Fig. 3). Individuals began laying eggs on average 9.15 days (± 9.94SD) after the first copulation as female. The number of eggs per egg mass was much larger in the paired treatment than in the selfed treatment (6.75 ± 3.32SD vs. 2.25 ± 2.10SD; Fig. 4a), and we significantly found more eggs in egg masses from the paired treatment than from the selfed treatment (F1,15 = 170.78, P \ 0.0001). Egg masses from the selfed treatment were mainly com- posed of one or two eggs. In addition, F10, the time required to lay 10 eggs, was signifi- cantly longer in the selfed treatment than in the paired treatment (21.9 ± 15.3SD and 7.7 ± 10.1SD, respectively; F1,111 = 35.36, P \ 0.00001; Fig. 4b). Offspring survival at 20 days (after egg-laying) was generally low, but paired snails survived much better than selfed ones (10.59% ± 0.46SE vs. 0.19% ± 0.17SE, F1,132 = 14.34, P = 0.0002). Only one selfed juvenile indeed survived out of 529 eggs produced. The estimate of apparent inbreeding depression was 0.98 ± 0.02. The survival of juveniles produced by paired individuals that had not been seen copulating as female did not differ from the survival of juveniles produced by other paired individuals, suggesting again that they were outcrossed and that we missed the corresponding copulations.

Discussion

Environmental instability is expected to result in frequent cycles of local extinction and colonization in the D. depressissimum metapopulation. In this context, it is usually assumed that selfing species, or species that can occasionally self-fertilize, are favoured because selfing provides reproductive assurance when mates are lacking. For example, in 123 Evol Ecol

160 (a)

120

80

40 Number of egg masses

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1011121314151617 Number of eggs per egg mass

0.8 (b)

0.4 Frequency

0 20 40 60 Time required to lay 10 eggs (F10 in days)

Fig. 4 a Distribution of the number of eggs per egg mass and b distribution of the time required to lay 10 eggs (F10) in the paired(black chart) and the selfed (grey chart) treatment. The lines in A correspond to fitted values from binomial models

plants, selfing is more frequent in early-succession annuals than in perennials (Barrett et al. 1996; Morgan et al. 1997). Contrary to this expectation none of the studied samples from natural populations of D. depressissimum showed any sign of self-fertilization, irrespective of their degree of polymorphism and environment type (river margins, ponds, mangroves, permanent or temporary habitats). It is important to note here that a different conclusion might have been reached if selfing rates had been computed from heterozygote deficiency (the FIS method) rather than from the multilocus methods. Indeed all populations exhibited significant heterozygote deficiencies, and FIS-based selfing rates ranged between 0.109 and 0.195 classifying D. depressissimum as a predominantly outbred species with some selfing. This reflects the fact that the FIS method is highly sensitive to genotyping errors (e.g., null alleles or short-allele dominance), which tend to transform heterozygotes into apparent homozygotes (Jarne and David 2008). In agreement with this idea, heterozygote defi- ciencies were concentrated in a few loci (three), as expected if they were due to technical problems but not if they arise from inbreeding. Thus, the example of D. depressissimum 123 Evol Ecol illustrates how purely outcrossing species can be mis-classified as occasional selfers using the FIS-method. In their large-scale analysis, Jarne and Auld (2006) obtained an almost flat distribution of selfing rates in hermaphroditic animals. However, these estimates were essentially derived from FIS, and the authors cautioned against biased estimates in supposed mixed- maters. In contrast, the more recent analysis of Escobar et al. (2011) based on multilocus methods found a markedly U-shaped distribution in 11 snail species which were either pure outcrossers (selfing rate not significantly different from 0), or predominant selfers (selfing rate from 0.8 to 1). Drepanotrema depressissimum clearly ranks with the outcrossers. We are therefore still short of confirmed mixed-mating species in snails, and perhaps among hermaphroditic animals in general. The exceptions might be species exhibiting sexual polymorphisms such as the androdioecious freshwater shrimp Eulimnadia texana (Weeks et al. 2008). More studies are required to substantiate this claim. It also remains to be explained which forces might drive the selfing rate to extreme values in animals and less so in plants. The molecular data clearly indicate that outcrossing is the dominant reproductive mode in natural populations of D. depressissimum. This shows that this species does not belong to preferential selfers nor to prior mixed-maters (i.e., strategies characterized by some degree of ‘‘prior’’ (unconditional selfing, Table 1). Yet we do not exclude the possibility that selfing occurs occasionally in the wild and has not been detected in our study. Assuming that selfing allows populations to persist and grow during episodes of very low density, such situations could be under-represented in our samples as collecting 20–30 individuals for genetic analysis then becomes too difficult. However, laboratory experi- ments allow us to measure how reluctant individuals were to self-fertilize when mate availability was reduced. When opportunities to encounter mates were reduced to two 3-h periods per week (paired treatment), sexually mature individuals were eager to mate. Copulations in both roles take place in more than half of the occasions, mating probability ranging from 0.67 ± 0.08SD (for 70–80 days old snails) to 0.96 ± 0.04SD (for 80–90 days old snails), sometimes (21%) with bilateral copulation. In other predominantly outcrossing species such as Physa acuta, the same behaviour (swift mating after a few days of isolation) has been observed (e.g., Escobar et al. 2009). Individuals from predominantly selfing species are much more reluctant to copulate in similar conditions. For example, Tian-Bi et al. (2008) observed one copulation every (about) ten observation sessions in two populations of Biomphalaria pfeifferi. It therefore seems that monitoring the mating behaviour of sexually mature individuals, which have been isolated for a long enough time, is a simple and informative way to characterize the dominant mating system, at least in freshwater snails (Doums et al. 1996; Escobar et al. 2011). Complete suppression of mating opportunities (selfed treatment) results in a drastic reduction in female reproductive output in D. depressissimum: many individuals (29%) never laid eggs, and egg-laying (when present) was delayed compared to paired individ- uals. The waiting time is approximately 6.7 days, or 11% of the age at first reproduction. This value is very significant, but might be deemed low in comparison to what has pre- viously been measured in predominantly outcrossing animals, including snails (Escobar et al. 2011). Escobar et al. (2011) found positive waiting times in five Basommatophoran species: Lymnaea stagnalis (20.8 days), Radix peregra (12.6 days), Physa acuta (14.1 days), Physa gyrina (3.2 days) and Biomphalaria glabrata (3.5 days). The waiting time of D. depressissimum seems intermediate. Nevertheless, its mating system is better described through Dmax because many isolated individuals die before starting to reproduce, 123 Evol Ecol and do not contribute to the estimation of the waiting time. We accordingly found a large and significant estimate of Dmax (35%), which is consistent with the mean Dmax estimated for outcrossed species in Escobar et al. (2011) of 41%. The age at first reproduction appears to be genetically variable, but the significant correlation in age at first reproduction between the two treatments, and the lack of significant interaction between treatment and family, suggests that the waiting time itself has little genetic variance. In addition to delayed reproduction, isolated individuals exhibited a much lower fecundity. Few egg masses were laid and usually contained a single egg, while the typical size in the paired treatment was 5–10 eggs. Additionally, we noted that many selfed egg masses differed in shape from outcrossed ones and sometimes included no egg at all (pers. Obs.). The decrease in reproductive output in isolated snails may be induced by the lack of either copulatory activity or other social interactions. However the positive correlation between age at first copulation (in the female role) and age at first egg-laying suggests a direct effect of copulation. Finally, studying inbreeding depression allows us to evaluate the potential for the (few) selfed eggs to allow isolated individuals to found new populations and colonize available empty habitats. In our experiment the apparent inbreeding depression on early survival was extreme (0.98 ± 0.02, at the juvenile stage). This estimation can only increase if we account for the fact that some of the individuals in the paired treatment might have self- fertilized some of their eggs. This implies that many lethal and sublethal recessive mutations are probably segregating in D. depressissimum populations (review in Jarne and Charlesworth 1993; Husband and Schemske 1996; Goodwillie et al. 2005). Juvenile sur- vival was also low (even for outbred offspring), presumably because we have not been able to provide the optimal rearing conditions. However, it was clearly much lower in the selfed treatment with a single survivor at the juvenile stage (this individual was reared in isolation but died before reaching sexual maturity). Although field conditions might modify survival rates compared to laboratory conditions (Henry et al. 2005), it seems safe to assume that selfing can only exceptionally provide reproductive assurance to Drepanotrema depressissimum. In summary, D. depressissimum presents an association of traits typical of a near- obligate outcrosser (type A in Table 1) and has very little opportunity to rely on self- fertilization to produce viable offspring in the absence of mates. Although the type A can be called a ‘‘near-obligate outcrosser’’ it is not comparable to a self-incompatible plant because most species retain the possibility to produce selfed eggs, although most of them are doomed to early mortality. In these conditions, the little selfing that might occur is probably not often a great help in demographic terms. Why the possibility to self-fertilize persists in these species is not clear. It might be complicated to eliminate any possibility of selfing in pulmonates where male and female gametes are produced in the same organ (Jarne et al. 2010); on the other hand when the production of selfed eggs is very low (as in D. depressissimum) the energetic cost of these few eggs is not very high and selection for a further reduction (or a higher delay before the onset of egg-laying) is probably not very strong. Heritable variation in waiting times also exists within species, and in Physa acuta, for example, it is correlated to inbreeding depression across populations (Escobar et al. 2009). It is therefore possible that populations of D. depressissimum that we have not sampled have lower inbreeding depression and less reluctance to self-fertilization than we observed in this study. The characterization of D. depressissimum as a near-obligate outcrosser is contrary to our initial expectation and shows that a species can live in a frequently disturbed envi- ronment (sites that either dry out or substantially shrink during the dry season; Pointier and 123 Evol Ecol

Combes 1976; Pointier and David 2004) and form a viable metapopulation without relying on facultative self-fertilization to overcome episodes of low population density and associated Allee effects (i.e., mate shortage). In the metapopulation literature, there are two main categories of mechanisms, apart from selfing, that can play this role. The first is dispersal, provided that the number of immigrants is large enough to overcome Allee effects (Olivieri et al. 1995). The second is the constitution of seed banks (i.e., dormancy), or banks of resistant stages in animals, that can be characterized as ‘‘dispersal in time’’ (Venable and Brown 1988). Recent theoretical studies have indicated that dispersal and selfing can evolve as alternative strategies to persist in a metapopulation when mate or pollen shortage occurs occasionally within sites. This results in outcrossing-high dispersal versus selfing-low dispersal syndromes, because efficient dispersal suppresses the repro- ductive assurance advantage of selfing and vice versa (Cheptou and Massol 2009). A similar argument can probably be made for dormancy and selfing. Unfortunately we know little about dispersal in D. depressissimum. This species relies on passive terrestrial/aerial transport by birds or cattle to re-colonize sites because most of them are never connected to other sites through water, and although individual snails can survive some time in open air, they never actively move in this situation (pers. obs.). On the other hand, dormancy could play a role as this snail species can aestivate for several weeks in protected areas (e.g., under rocks or vegetation) of dried out sites (Pointier and Combes 1976). How many individuals can survive dry episode of several months (as commonly observed in natural habitats) is not known. However we found very high genetic diversity (overall gene diversity around 0.85) in our populations of D. depressissimum (indeed, the highest genetic diversities ever found in freshwater snails using any kind of molecular markers), which tends to suggest that bottleneck or founder effects are not as intense or common in this system as we previously thought. More studies are required to confirm the role of aestivation in this species as well as in other species. Indeed, the ability to resist dessication for some time is a capacity shared by many pulmonate snails, a group that dominates the dataset of Jarne and Auld (2006)on selfing rates in hermaphroditic animals and makes the totality of the dataset of Escobar et al. (2011). The absence of mixed-maters in the latter study could therefore reflect the fact that when inbreeding depression is high (as in predominantly outcrossing species), partial selfing is a more costly or infrequent evolutionary response to the constraints of living in unstable environments than aestivation or dispersal. As mentioned in the introduction, mixed-mating seems frequent in plants, and is often perceived as a response to environmental instability. Many plant species, just like snails, are capable of efficient dispersion and seed dormancy, so why should mixed-mating be more frequent in plants than in snails? While population density, and mate encounter rates are probably the main determinant of outcrossing opportunities in mobile animals, plants are sessile and rely on the action of wind or insects for pollination. Then, pollination may fail even when the density of adult plants is high (Kalisz et al. 1999). In that case individual fitness cannot be restored through dormancy or dispersal, but only by autonomous polli- nation, especially in annual plants which cannot store energy for later reproduction epi- sodes. This speculative idea has to be substantiated through more studies of mating systems in plant and animal species with different life styles.

Acknowledgments The authors thank V. Sarda for maintaining the mollusk room in working order, the SMGE at CEFE and the environmental genomics platform of the ‘‘Montpellier Environnement Biodiver- site´’’ Research Federation for help with genotyping. T. Lamy was supported by a fellowship from the French Ministry of Research. This work was funded by the CNRS, ANR JCJC-0202 to P. David; the Ecosyste`mes

123 Evol Ecol

Tropicaux program (French ministry of environment) and a ‘‘Chercheurs d’avenir’’ Grant to P. David from the Re´gion Languedoc-Roussillon.

Conflict of interest The authors declare no conflict of interest.

References

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123 Evol Ecol

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123 supplementary materials – Lamy et al. (2011) Does life in unstable environments favour facultative selfing? A case study in the freshwater snail Drepanotrema depressissimum (Basommatophora: Planorbidae).

Polymorphism at the twelve microsatellite loci used in this study. Size range gives the size (in base pairs) of the smallest and largest alleles. Nall is the total number of alleles found at each locus.T is the annealing temperature corresponding to the Multiplexe.

Locus Multiplexe T size range Nall DDE16 1 57 156-256 22 DDE04 1 57 219-334 29 DDE09 1 57 247-380 42 DDE12 2 57 231-343 36 DDE22 2 57 232-357 30 DDE07 2 57 217-376 48 DDE08 2 57 311-398 24 DDE20 4 60 191-271 21 DDE06 4 60 156-171 12 DDE14 4 60 262-310 15 DDE23 4 60 198-480 42 DDE03 4 60 230-357 52

82

Estimate of Wright’s inbreeding coefficient FIS, f, calculated following Weir and Cockerham (1984). Significant value are shown in bolt (0.05). Its significance was assessed using a permutation method

Population DDE16 DDE4 DDE9 DDE12 DDE22 DDE7 DDE8 DDE20 DDE6 DDE14 DDE23 DDE3 - Blonval 0.0502 0.1301 0.0378 0.0021 0.0210 0.4619* 0.3739* 0.0562 0.0383 0.0709 0.1447* 0.0071 - - - Poucet 0.0539 0.0291 0.0844 0.0137 0.0616 0.1043 0.5991* 0.0201 -0.0821 0.0120 0.1123 0.0636 - Desbonnes 0.0722 0.0746 0.0676 0.0177 0.0497 0.3123* 0.0601 0.2540* 0.2405* -0.1013 0.2678* 0.0732 - - - - Geffrier 0.0200 0.0300 0.0175 0.0528 0.0454 0.2759* 0.2642* -0.0364 -0.0530 0.2204* 0.0660 0.0262 - - Pico 0.1049 0.0295 0.0426 0.0605 0.0517 0.2912* 0.1324 -0.0736 0.0795* 0.0000 0.1008 0.0805 Grosse - - - Roche 0.0017 0.0313 0.0265 0.0389 0.0425 0.3466* 0.5272* 0.0334 -0.0438 - 0.0775 0.0292 - - - Sainte Rose 0.1743 0.1000 0.5402 0.2010 0.1193 0.8812 -0.0270 0.0184 -0.0688 0.0184 0.2131 0.0347

83

Chapitre 2

Test de la dynamique en métapopulation à l’aide de données génétiques, démographiques et écologiques

Soumis à Molecular Ecology

Photo : mare de Présec Ecole en janvier 2009 84 84

Article 2

Testing metapopulation dynamics using genetic, demographic and ecological data

T Lamy1, JP Pointier2, P Jarne1, P David1

1UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende, 34293 Montpellier cedex 5, France

2 USR 3278 CNRS-EPHE, 52 avenue Paul Alduy, 66860 Perpignan cedex, France

Keywords: metapopulation, genetic structure, effective size, dispersal, seed bank, extinction, colonization, snails

Author for correspondance: T. Lamy, UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende,

34293 Montpellier cedex 5; [email protected]

Running title: Testing metapopulation dynamics

Word count for main text (excluding references, tables and figures): ca. 6,409 (summary:

228 words; introduction: 603 words; materials and methods: 2,308 words; results: 1,139 words; discussion: 2,354 words; 68 references)

Number of figures and tables: 3 figures and 6 tables.

7 items to be published as online appendix

85

Summary

The metapopulation concept is a cornerstone in the recent history of ecology and evolution. However, determining whether a natural system fits a metapopulation model is a complex issue. Extinction-colonization dynamics is indeed often difficult to quantify because species detectability is not one, resulting in an imperfect record of extinctions. Here we explore whether combining population genetics with demographic and ecological surveys can yield more realistic estimates of metapopulation dynamics. We apply this approach to the freshwater snail Drepanotrema depressissimum in a fragmented landscape of tropical ponds. In addition to studying correlations between genetic diversity and demographical or ecological characteristics, we undertake, for the first time, a detailed search for genetic signatures of extinction-recolonization events using temporal changes in allele frequencies within sites. Surprisingly, genetic data indicate that extinction is much rarer than suggested by demographic surveys. Consequently, this system is better described as a set of populations with different sizes and immigration rates than as a true metapopulation. We identify several cases of apparent extinction due to non-detection of low-density populations, and of aestivating individuals in desiccated ponds. More generally we observed a frequent mismatch between genetic and demographical / ecological information at small spatial and temporal scales. We discuss the causes of these discrepancies and show how these two types of data provide complementary information on population dynamics and history, especially when temporal genetic samples are available.

86

Introduction

The metapopulation concept is central in modern ecological and evolutionary literature (Hanski & Gaggiotti 2004). According to the original definition (Levins 1969) a metapopulation is composed of separate subpopulations that have limited lifespans, and its dynamics depends on a balance between extinction and colonization. This has deep influences on demography, evolution, and community dynamics. For instance it affects the degree of genetic variation (Whitlock & Barton 1997), it increases stochasticity in invasion dynamics (Facon & David 2006), it influences the evolution of dispersal (Olivieri et al. 1995), dormancy (Rajon et al. 2009) and self-fertilization (Pannell & Barrett 1998), and it can allow species coexistence through colonization / competition tradeoffs (Calcagno et al. 2006).

Yet, we have surprisingly few indubitable examples of natural metapopulations.

Although spatial fragmentation of habitats is extremely common (e.g., forest patches, butterflies living on patchily distributed plants, frogs inhabiting ponds, fishes inhabiting coral reefs, etc.), extinction-colonization cycles are less well documented. Observations, when available, consist in demographic surveys in which population presence / absence is recorded in a set of habitat patches along a time-series (e.g., Hanski 1994; 1999). However, seed banks in plants (e.g., Bekker et al. 1998) and resting stages in animals (e.g., De Stasio

1989) remain undetected in most demographic censuses, and even adult individuals may go unnoticed when their density is very low, resulting in erroneous records of extinction and recolonization. Symmetrically, true extinction events can be overlooked when recolonization occurs between surveys (i.e., the "rescue-effect" sensu Hanski 1994). Intensifying demographic surveys is certainly an option to improve reliability, but systematic biases seem unavoidable (e.g., non-capturable life stages). In this paper, we explore another possibility, i.e., to use genetic data as an independent validation of observed extinction and colonization

87 events. Indeed, recolonization by immigrants after a true extinction and population reconstitution from local individuals after an apparent extinction are expected to leave different genetic signatures: in the first case, the new population derives from an external gene pool, while in the second case it comes from the local gene pool. In principle, temporal changes in genetic structure should therefore allow to distinguish true extinctions from apparent ones. However, although many genetic studies have investigated fine-scale spatial structure (Guillot et al. 2009), relatively few have explored temporal changes in allele frequencies (see Luikart et al. 2010). Moreover the latter focused on effective population size within supposedly isolated populations rather than on metapopulation structure. So far, the only genetic test of the metapopulation concept has been to correlate estimates of apparent population age (e.g., date of most recent apparent extinction) or habitat age (most recent perturbation) with diversity and differentiation (Whitlock 1992; McCauley et al. 1995;

Giles & Goudet 1997; Ingvarsson et al. 1997; Haag et al. 2005): younger populations of a metapopulation tend to exhibit less diversity and more differentiation than older ones.

Nevertheless we are not aware of any study that directly tested the validity of demographic extinction records using temporal genetic analysis.

Our aim here is to show how spatial and temporal genetic data can be combined with demographic and ecological observations to test the metapopulation concept. We illustrate this approach in a snail living in fragmented and unstable aquatic habitats, and exhibiting high apparent rates of local extinction and recolonization. On this basis, this system could qualify as a textbook example of the metapopulation concept. We confront demographic and ecological observations with an analysis of spatial and temporal genetic structure to test whether apparent population extinctions or perturbations of habitat patches indeed

88 correspond to extinctions of local gene pools. More generally we evaluate whether metapopulation dynamics inferred from demography remains valid after genetic evaluation.

Materials and methods

Alternative models of population structure and predictions

In order to test the metapopulation concept, we must consider alternative, competing models of structured population, and associated predictions (Table 1). Although no natural system perfectly matches a given model, such predictions should allow identifying which model best describes a natural situation. The simplest alternative to the metapopulation model is the island model (Wright 1931), in which extinction-colonization cycles do not occur. Yet the original island model is highly idealized because of the symmetry assumption (all demes have equal size and immigration rate). Therefore, we also consider a more realistic version that relaxes this assumption, the ‘asymmetric island model’. In this model, the source of asymmetry is not the same as in a metapopulation: demes differ in size and connectivity rather than in population age. For each model (symmetric island, asymmetric island and metapopulation model) we listed predictions that can be tested by confronting genetic, ecological and demographic data. They are summarised in Table 1, and explained in more detail in the supplementary materials (S1). Importantly, spatial genetic structure is not sufficient to distinguish metapopulation dynamics from alternative models.

This requires studying correlations between genetic changes and ecological / demographic ones in space / time, and especially the analysis of temporal changes in allele frequencies. To summarize, stronger inferences can be drawn by observing genetic structure before and after observed extinction–recolonization events than by looking for the phantoms of past extinction and recolonization.

89

Species, habitats and sampling

Our work was conducted in the Grande-Terre of Guadeloupe, an Island of the Lesser

Antilles (French West Indies). Grande-Terre is a plateau of about 800 km2 harboring many small ponds (ca. 2,000), and a few small rivers and swamp grasslands connected to mangroves. The 29 recorded species of molluscs (Pointier 2008) constitute a major fraction of the macrobenthos in these environments. Here, we focus on Drepanotrema depressissimum (Gastropoda: Basommatophora: Planorbidae), a very common hermaphroditic snail found mostly in small ponds with abundant aquatic vegetation. A fraction of these ponds completely dry out either yearly, or more irregularly. Sites can stay dry for up to several months, especially in the Northern and Eastern parts of Grande-Terre.

An extensive survey was initiated in 2001 with yearly visits in 244 sites distributed over the whole Grande-Terre; D. depressissimum was observed at least once in 214 of these sites.

Each year, we repeated some visits in approximately 30 randomly chosen sites, from which we derived an estimate of species detectability (77.5%; 95% CI [73.9-81.0]). The apparent yearly extinction rate (presence at year t, absence at t+1) was 21.7 % over the 2001-2011 period, and the apparent colonization rate (absence at t, presence at t+1) was 19.6 %. The yearly fraction of dry sites was on average 4.9 %. This underestimates the true frequency as sampling is performed at the beginning of the dry season (January - February), when water level is high and molluscs are very abundant. Many sites may dry out later in the season. In short, population dynamics and habitat perturbation (drought) strongly suggest a metapopulation structure, with yearly extinction and recolonization of a significant fraction of populations. However, (i) populations at very low density can be overlooked; (ii) previous field observations suggested that this species can survive for several weeks under rocks or

90 vegetation when sites are dry (‘aestivation’; Pointier & Combes (1976)); (iii) populations can go extinct and be recolonized during the time interval between two visits.

We defined a spatially-and temporally-stratified sampling scheme for population genetic analysis (Fig. 1). (i) Twenty five populations were sampled all over the island (mean pairwise Euclidean distance = 16.3 km); (ii) Twelve of these formed four well-separated clusters of three neighbouring sites (mean Euclidean distance within clusters = 3.1 km) allowing to explore fine-grained differentiation. (iii) Twelve sites were repeatedly sampled in different years (two to four times). These sites were chosen to cover most of Grande-Terre and to be representative of habitat types. However, sampling was constrained by the possibility of collecting large-enough numbers of individuals (N > 22). On the whole 42 samples (i.e., site by year; 1270 individuals) were collected (Table 2). Snails were killed in

80°C water for 1 min and preserved in 95° ethanol prior to genetic analysis.

Demographical and ecological information on sampled sites

Yearly field surveys including (among others) all sites sampled for the genetic analysis have been performed since 2001. Each site was explored by at least three people for 10 to

15 minutes. Snails were caught using a scoop (0.5 m) allowing to forage both the sediment and plant strata. We also visually surveyed rock surfaces or floating debris when present. A set of environmental variables was characterized at each site. For the present analysis, we retained size (pond diameter or river width) and vegetation cover (in %) (Table 3). We also assessed two permanent characteristics of sites: overall hydrological regime (five levels; from fully permanent to frequently dry) and water connectivity to neighbouring watersheds

(four levels; 0: always completely isolated; 1: connected to the local watershed through water flow less than once a year; 2: connected to the local watershed on most years during

91

Figure 1. Distribution of the 25 sites from Grande-Terre Island (Guadeloupe, Lesser Antilles) studied in the genetic analysis. Sites sampled several times (see Table 2) are indicated by either squares, or stars (the latter are sites that were dry in 2010 and in which samples were collected in 2009 and 2011). Shaded areas correspond to clusters of three neighbouring populations. Grey dots are sites that have been surveyed annually since 2001.

92 the rainy season; 3: nearly always connected to the local watershed). Hydrological regime and connectivity were estimated based on field experience, the visual aspect of water margins, and topographical considerations (outlets, slopes, etc.), independently at each visit, and then averaged over years. We also defined site stability as the first axis (56 % of total variance) of a principal component analysis (PCA) including hydrological regime, the proportion of visits during which the site was dry over the 2001-2011 period, the temporal variance in size of the water body and the temporal variance in the percentage of vegetation cover during the same period. We also used detailed maps (Bruyere & Questel 2001) to estimate the number of water bodies (including those not surveyed) within a radius of 2,000 meters around each site. This estimated the local ‘density’ of favourable habitats (Table 3).

Note that metapopulation connectivity is often defined as a function of patch area and a dispersal kernel that scales the effect of distance on migration rate (Moilanen & Hanski

2001). This is not the definition we retained here: connectivity does not vary from year to year and characterizes the overall probability that the focal population has to be connected to surrounding freshwater habitats (i.e., the closest watershed) during the rainy season when flood occurs.

The density of D. depressissimum was estimated visually on a semi-log scale (10 levels: 0 (species not detected), 1 (<1 ind/m²), 2 (1 to 5 ind/m²), 3 (5-10 ind/m²), up to 9

(5000-10000 ind/m²)). The apparent population age (APA) was defined per year and site as the number of years since the last record of null density (including when the site was dry).

APA got the maximum score (i.e., the total number of years in the survey) when densities were always non-null.

93

Population size can be approximated by the product of pond perimeter (favourable habitat is usually only at pond margins) by snail density. Long-term population size (over years) was computed on a log scale as:

NLT = Mean (1/2 dt + Log10(sizet)) (1) where dt is the semi-log density index, sizet is site diameter and t refers to years. The scaling factor 1/2 reflects the fact that dt increases by two units (not one) when actual densities are multiplied by 10. The arithmetic mean of logarithms gives weight to years with very low population size, which have a stronger influence on long-term diversity (Wright 1938).

Microsatellite amplification

DNA was extracted using a Chelex® method (BIORAD). Genotypes were obtained at ten polymorphic microsatellite loci (Table S3; Nicot et al. 2009). PCRs were conducted in 10

µL final volume including 1 µL of primers (2 µM), 5 µL of QIAGEN multiplex PCR kit (QIAGEN,

Inc.), 3 µL of water and 1 µL of genomic DNA (1/10 dilution). PCR conditions were as in Nicot et al. (2009). Three μL of diluted amplicon were pooled with 15 μL of de-ionized formamide and 0.2 μL GeneScan-500 LIZ Size Standard, and analysed on an ABI PRISM 3100 Genetic

Analyser.

Statistical analyses

Genetic diversity. The number of polymorphic loci, allelic richness (RA, Petit et al. 1998; see

S2) and gene diversity (He, unbiased estimator; Nei 1987; see S2) were computed for all populations and loci. Deviations from Hardy-Weinberg equilibrium (HWE) were tested at each locus using exact tests (Raymond & Rousset 1995a), and a global P-value for all loci was obtained using Fisher’s method (Sokal & Rohlf 1995). All calculations were performed using

94

Genepop 4.0.9 (Raymond & Rousset 1995b), Genetix 4.05.2 (Belkhir et al. 2000) and Fstat

2.9.3 (Goudet 2001). The estimator of Wright’s inbreeding coefficient FIS, f, was calculated following Weir & Cockerham (1984). Its significance was assessed using 10,000 permutations using Genetix 4.05.2 (Belkhir et al. 2000). The selfing rate (ŝ) was estimated using the maximum-likelihood multilocus method implemented in RMES (David et al. 2007).

Spatial genetic structure. The estimator θ of FST between population pairs was calculated following Weir & Cockerham (1984), and their significance assessed by exact tests, using genepop 4.0.9 (Raymond & Rousset 1995a). Hereafter, we refer to these estimates as pairwise FST (between sites) or temporal FST (between samples from the same site). Isolation by distance (IBD) was tested using Euclidian distance between populations with Genetix

4.05.2 (Belkhir et al. 2000), based on 10,000 permutations. An analysis of molecular variance

(AMOVA) was performed to quantify variance within and between the four clusters of three populations using Arlequin 3.5.1.2 (Excoffier et al. 2005), with significance tests based on

10,000 permutations. The effect of patch characteristics (size, vegetation cover, connectivity, stability and density of favourable habitat), long-term population size and apparent population age on population genetic structure were investigated using the Bayesian method GESTE 2.0 (Foll & Gaggiotti 2006). This method estimates the genetic differentiation between each local population and the overall metapopulation (hereafter, site-specific FST) and relates it to environmental factors using a generalized linear model. We used 10 pilot runs of 5,000 iterations to obtain proposal distributions. Posterior probabilities were obtained by a MCMC with 5.104 burn-in iterations, a thinning interval of 20 and a sample size of 10,000.

95

Estimates of effective size and migration rate from time series of genetic data. We used temporal samples to jointly estimate the effective population size (Ne) and immigration rate

(m) using the likelihood method of Wang & Whitlock (2003). The method assumes an infinitely large source population providing immigrants to the focal population in which Ne and m are estimated. The maximum Ne was set at 4,000 and generation time was fixed at two months (based on laboratory cultures, Lamy et al. 2011). The runs often failed to converge due to a very high polymorphism. We therefore binned alleles into eight size categories at each locus. This potentially entails a loss of precision because size homoplasy increases. However, microsatellites alleles always display homoplasy (Estoup et al. 2002), and homoplasy cannot bias estimates of Ne and m because drift and immigration are independent of allelic states. In addition pooling alleles into size categories, minors the potential impacts of misreading and of mutations occurring between sampling dates

(assumed to be absent in Wang & Whitlock’s model (2003)), as erroneous or mutant allele sizes are likely to be binned with the original allele. The source population was composed of all other populations except the focal one. We also tested more specific sources composed of neighbouring populations only, and estimates of Ne and m were not affected (results not shown).

Clustering and assignment. We performed a Bayesian clustering of all temporal samples (12 sites and 29 samples) with STRUCTURE version 2.3.1 (Pritchard et al. 2000). We completed

20 runs under the constraint that the number of clusters (K) equals the number of sites

(K=12). Our goal was not to assess the number of groups that best fits our data but rather to test whether genotypes collected at different times in the same site cluster together, without prior information. We applied the admixture model with a burn-in of 106 and a run

96 length of 106. Summary output was displayed graphically using the software DISTRUCT

(Rosenberg 2004).

We also used an assignment method (Rannala & Mountain 1997) implemented in

GeneClass 2 (Piry et al. 2004) to identify whether individuals from the 12 sites are related to their local gene pool, or to external ones, at the previous time step. In each site sampled at year t we estimated the likelihood that multilocus genotypes are drawn from the same site at year t-1 and from each of the other 24 sites using Rannala & Mountain’s method (1997).

In addition, we computed the probability that each individual sampled at year t belongs to the same site at year t-1 using a Monte-Carlo resampling method (Paetkau et al. 2004, 1,000 simulations). Type I error was set to 0.01. We then computed the number of individuals, N P <

0.01, for which this probability was lower than the type I error threshold.

When significant, migration rates derived from Wang and Whitlock’s (2003) method were used to estimate total genetic turnover between two temporal samples (t1, t2) taking into account the time interval (in generations) between t1 and t2. Indeed, even in the absence of extinction and recolonization, repeated immigration during several generations may dilute local gene pools in such a way that most genes sampled at t2 do not originate from the local gene pool at t1. The genetic turnover coefficient is simply the probability that the nth-generation ancestor of a gene resided outside the local population, computed as:

R =1(1 m)n with n being the number of generations elapsed between the two samples. Populations that went extinct and were refounded by immigrants during the time interval studied, should have R = 1, whereas R = 0 in the absence of migration.

97

Results

Genetic diversity within populations

All loci were polymorphic in all populations. Allelic richness (standardized for a sample size of

N = 14) was high but variable among sites, ranging from 6.26 to 14.16 alleles per locus, while gene diversity, He, ranged from 0.736 to 0.921. Moderate heterozygote deficiencies (average f = 0.030, maximum = 0.096) were observed in 19 out of the 42 samples, and in 48 out of 418 sample-locus combinations (Table S5). Selfing rates were not significantly different from zero in most populations (Table 2). Three populations exhibited very low, though significant selfing rates (4 to 7 %, or ~1-2 individuals out of ~30), and one had a higher value (Pointe des

Châteaux, 17 %, or ~4 selfed individuals out of 24).

Patterns of spatial differentiation

All pairwise FST were significant, ranging from 0.006 to 0.191 (Table S6). The overall FST was

0.060 (95% CI [0.054 - 0.065]). Mantel test of isolation by distance was significant (r = 0.318;

P = 0.020), though the influence of distance on pairwise FST was moderate (Fig. 2). For example, the mean pairwise FST within clusters of neighbouring sites was 0.059 ± 0.036 SD, not much lower than that among pairs from different clusters (0.062 ± 0.030 SD). The amount of molecular variance among clusters was indeed low (AMOVA, 0.40 %, P = 0.032) in comparison to the variance among populations within clusters (5.74 %; P < 0.001). On the other hand, the site-specific FST was predicted quite accurately by the average genetic diversity per site (Pearson r² = -0.953; Fig. 2).

We explored the influence of five patch characteristics on site-specific FST using

GESTE: size, vegetation cover, connectivity, density of favourable habitats and stability

(Table 4). Two models, out of the 32 explored, exhibited higher posterior probabilities (PP)

98

Figure 2. Relationships between genetic, geographic, demographic and ecological variables.

(a) Genetic distance (FST/(1-FST)) between population pairs as a function of log-transformed geographic distance in km. Black triangles represent populations within clusters of neighbouring populations and black circles samples within the same sites. Genetic differentiation (site-specific FST from GESTE) as a function of: (b) genetic diversity (He), (c) site connectivity, and (d) long-term population size. Dashed lines represent linear regressions.

99 than the null model (which has PP = 0.07; PP < 0.05 in all other models). The best model (PP

= 0.37) included the effects of connectivity and size while the second-best model (PP = 0.36) included connectivity only. Connectivity and size had negative effects on FST (mode of slope estimate: connectivity = -0.442, 95% CI [-0.699;-0.168]; size = -0.334, 95% CI [-0.609;-

0.0644]) Similar results were obtained using multivariate linear regressions with site-specific

FST or genetic diversity (He) as the dependent variable: connectivity and size were the only significant variables, and had positive effects on diversity (size slope = 0.052, P = 0.03; connectivity slope = 0.029, P = 0.006).

The same analyses were run using long-term population size and apparent population age in addition to habitat connectivity (Table 4). Habitat size was discarded because it is included in the computation of long-term population size. Using GESTE, the best model (PP = 0.86) did not include apparent population age as a predictor but included connectivity and long-term population size, both having a negative effect on FST (mode of slope estimate: connectivity mode = -0.394, 95% CI [-0.655;-0.173]; long-term population size mode = -0.408, 95% CI [-0.648;-0.154]; Fig. 2). Similarly, using multivariate regressions, apparent population age (APA) influenced neither FST, nor He, while both connectivity and long-term population size had a significantly positive effect on He (long-term population size slope = 0.039, P = 0.002; connectivity slope = 0.028, P = 0.003).

Temporal genetic turnover

Seven populations, out of 12, did not undergo apparent population extinction (hereafter, non-APE sites) during the sampling period. Temporal FST were extremely low in these populations (< 0.006), well below those estimated among populations (0.060). An exception is the Couronne Conchou population (0.049). Five populations underwent apparent

100 population extinction (APE sites), four of which were found dry in 2010 while sampled in

2009 and 2011. In the last one (L'Ecluse), D. depressissimum was absent between the two samples but the pond was not dry. Among these sites, temporal FST were not significant in

Pistolet and Ecluse (-0.0007 and 0.001 respectively), low but significant in Porte Enfer Vigie

(0.012, P < 0.001), and much larger in Fond Rose and Mahaudière (0.042 and 0.042, P <

0.001 in both cases). In no site did we observe any detectable drop in He or allelic richness between temporal samples, all values being consistently high (> 0.8 and > 9 respectively;

Table 2).

In sites with temporal FST < 0.01 (six non-APE and two APE), Wang & Whitlock's

(2003) method either yielded very high values of Ne (> 400) and low values of m (< 0.009), or failed to converge (Table 5 and Fig. 3). In the latter case, the maximum likelihood estimates for m was zero. That of Ne was beyond the maximum authorized value (4,000), i.e., indistinguishable from infinity. In the four populations with temporal FST > 0.01 effective sizes were around 50 (except in Porte Enfer Vigie, Ne = 176) and immigration rates ranged between 1.6 and 10.2% per generation (all significantly different from 0). The genetic turnover R could be as high as 70% in some sites (Mahaudière and Fond Rose; Table 5).

STRUCTURE was run to produce 12 genetic clusters using the 884 individuals from the

29 temporal samples, without any prior information on site or sample. A striking match was detected between clusters and site boundaries. Indeed, temporal samples from a given site were consistently classified in the same cluster (Fig. 3) with few exceptions. In Réjoui Nord (a population with very high genetic diversity), the three temporal samples seemed to be of mixed origin (i.e., several clusters), but remained very similar to each other. Differences in cluster distribution among temporal samples were only observed in the two sites with the highest turnover rates, Mahaudière and Fond Rose (Fig. 3). In Mahaudière, the 2009 sample

101

No apparent population extinction apparent population extinction

2007 2006 2008 2006 2008 2009 2006 2007 2008 2006 2009 2006 2009 2009 2011 2009 2011 2009 2011

2007 2007 2009 2011

2006 2007 2009 2006

2006 2007 STRUCTURE

4000

400 e N 40

0

0.14

m 0.07

0

0.10

ST 0.05 * F * * *

0 * *

re

è

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Pico

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é Fond

Nord

Porte

Roche

Ecluse

R

Grosse Grosse

’

Pistolet

Geffrier

L

Valet Valet Est

Conchou

Couronne

Senneville Enfer vigie Mahaudi

Figure 3. Results of STRUCTURE analysis, estimates of effective size (Ne in Log scale) and immigration rate (m) from Wang and Whitlock’s (2003) method, and mean pairwise FST between temporal samples in the twelve sites (names are given at the bottom of the figure) that were sampled several times (29 samples in total). STRUCTURE analysis: each colour refers to one of the 12 clusters considered in the analysis, and bar plots (one per individual) to cluster membership. Plots were produced with Distruct based on 20 replicate runs, with a close-up on two populations Fond Rose and Mahaudière (see results). Ne and m are reported with their 95% confidence interval, and dotted line (Ne row) represents maximum Ne value. Black stars (FST row) refer to significant FST value (p < 0.01) and orange stars to sites that dried out in 2010. See Table 5 for estimate values.

102 contains mostly two types of genotypes with distinct cluster memberships (see Fig. 3); the

2011 sample is composed mostly of one of these types. In Fond Rose, the 2009 sample is entirely assigned to a single genetic cluster, and very few individuals in the 2011 sample have the same profile; nearly all of them are of a different, mixed genetic makeup (Fig. 3).

Results of assignment tests are reported in Table 6. In all samples except Fond Rose and Couronne Conchou, the most likely population of origin of the sample at year (t) was the same site at (t-1), and the number of individuals whose genotype was unlikely to be of local origin (NP<0.01) was low (0 to 5 out of a total of around 30). For both Couronne Conchou (non-

APE site) and Fond Rose (APE site), the most likely site of origin was Réjoui Nord. However, the likelihood of being the potential origin of its own population, respectively three and two

th years later, was much higher in Couronne Conchou (Δ-Log(L) = 51, ranks 6 among all 24 possible candidate populations; NP<0.01 = 13 out of 22) than in Fond Rose (Δ-Log(L) = 198, ranks

th 16 ; NP<0.01 = 31 out of 32).

Discussion

Asymmetric island model versus metapopulation

D. depressissimum showed virtually no selfing, confirming a previous study (Lamy et al.

2011) and exhibited a higher polymorphism than any other freshwater snail we know of

(Jarne 1995; Escobar et al. 2011). However, genetic diversity was highly variable among sites, and so was genetic differentiation, the two variables being strongly correlated. This variation indicates that the symmetry assumption is not met in our system. This feature is probably frequent in natural fragmented populations, and is shared by asymmetric-island and metapopulation models (Table 1). In the former, population sizes and immigration rates remain constant in time, but differ among subpopulations, while in the latter,

103 subpopulations differ with respect to age, recently recolonized ones being less diverse and more differentiated. A given system may combine both sources of asymmetry, the important question for metapopulation studies being to assess their relative importance (i.e. a sensitivity analysis).

To address this question, we have to study the effect of ecological variables and temporal genetic structure (Table 1). Among ecological variables, patch connectivity and size had a negative effect on genetic differentiation and a positive effect on genetic diversity.

However, neither habitat stability (an indicator of both perturbation frequency and potential extinction), nor apparent population age had any detectable effect. Thus, our system seems to be better described by an asymmetrical island model than by a metapopulation model.

Temporal changes in allele frequencies in 12 sites with (5) and without (7) apparent extinction further confirmed this conclusion. In general, temporal samples from the same site were very weakly differentiated, had the same genetic diversity, and clustered together using STRUCTURE. Assignment tests also showed that, irrespective of apparent extinctions, genes sampled in a site at t mostly came from the local gene pool at t-1 (to a few exceptions discussed below). Importantly, in three cases (Ecluse, Pistolet and Porte d'Enfer Vigie), apparent population extinction was not associated to any genetic change. This does not mean that extinction never happens, rather that its rate is much lower than estimated based on field surveys (21.7%), since most of, if not all, apparent extinctions turned out not to be true extinctions. Our study therefore illustrates that demographical surveys can suggest a metapopulation structure that is later invalidated by genetic data.

104

Apparent versus real extinction-recolonization cycles

Several studies have previously found an increase in genetic diversity with population age (Whitlock 1992; McCauley et al. 1995; Giles & Goudet 1997; Ingvarsson et al. 1997; Haag et al. 2005). Only two focused on a metapopulation (Giles & Goudet 1997; Haag et al. 2005), and they probably estimated population age with good accuracy. In the Daphnia metapopulation of Haag et al. (2005) habitats were small rock pools, and the temporal frequency of visits was high enough to state extinction with some certainty. In Giles &

Goudet (1997) population age was based on the date of emergence of new islands, before which the absence of population was certain. However population age might not in general be known so precisely when extinction records are imperfect, as in our system. Note that the detectability of D. depressisimum (78%) is not particularly low; for example, detectability metapopulation of Glanville fritillary butterfly is around 0.5 (Hanski 2011). More generally field ecologists can never be certain that presence / absence data are 100% reliable. A species can go undetected due to dilution in large sites (Kéry et al. 2006), or because it is present as a cryptic form (such as seed banks, Honnay et al. 2008).

Detection probability depends on many factors including density, season, individual size and sampling effort (Royle & Nichols 2003; Bailey et al. 2004; Chen et al. 2009).

Sampling effort per unit area often decreases with patch size (Altermatt & Ebert 2010), especially when the latter is very variable. Indeed, maintaining a constant sampling effort would require unrealistic amounts of time in the largest sites (e.g., a 100-fold longer time in a 150 m-diameter pond than in a 15 m pond). Many “false extinctions” may thus occur in large sites, although true extinctions are probably less frequent there. This primarily concerns invertebrate or plant species inhabiting habitat fragments with considerable size variation, spanning several orders of magnitude (e.g., butterflies (Hanski 1999), Daphnia

105

(Haag et al. 2005)). Although one may want to target landscapes with small habitat fragments in which extinction / colonization are both more frequent, and easier to characterize, real metapopulations often combine very large and very small sites (Massol et al. 2011).

In addition, cryptic forms, such as banks of seeds or resting stages, can buffer local populations against demographic stochasticity (Kalisz & McPeek 1992) and increase population effective size (Vitalis et al. 2004). Seed bank effects (sensu lato) have an important impact in our system as illustrated by the Pistolet and Porte d'Enfer Vigie ponds.

These ponds completely dried out in 2010, without any genetic signature of extinction or of bottleneck. Therefore, substantial numbers of individuals must have persisted in the ground

(aestivation; Pointier & Combes (1976)), preventing extinction. Although aestivation has previously been observed in freshwater snails (Brown 1994), our study is the first demonstration that population resurrection after a long drought can rely on local recruitment and does not require recolonization. More generally, genetic evidence for seed bank effects is scarce and indirect in all organisms, including plants, where it relies on comparisons of spatial genetic structure between species with long- and short-lived seeds

(Honnay et al. 2008). Our study provides a more direct approach to the contribution of resting stages to persistence during unfavourable periods. Direct quantification of seed banks (sensu lato) is often challenging, and temporal genetic studies represent an interesting, and accessible, alternative.

Genetic bottlenecks are not always associated with detected demographic accidents

Even if apparent extinction does not result in true extinction, it might be associated with a demographic bottleneck, and therefore a large genetic turnover. Such events were

106 detected here in three populations, resulting in significant temporal FST and changes in cluster membership (STRUCTURE). Two of them (Mahaudière and Fond Rose) underwent desiccation during the time interval considered and one did not undergo apparent extinction

(Couronne Conchou). For Mahaudière and Couronne Conchou, genetic data are incompatible with total genetic resetting, and rather reflect the combined action of drift

(bottleneck) and immigration. The case of Fond Rose is more ambiguous because local genotypes in 2011 were not more assigned to Fond Rose in 2009 than to any other population. Although this is compatible with extinction and recolonization, Wang &

Whitlock's (2003) method suggests that a moderate bottleneck (Ne = 50) together with a large immigration rate (m = 0.1) during 12 generations are also compatible with the data. On the whole, large genetic turnovers sometimes occur in our system, but it seems hard to predict where and when, as they are not systematically associated with detected demographic accidents or apparent extinction. We know of no other study that tried to match small-scale genetic changes to demographic estimates. However, differences between genetical Ne and demographical N are frequently detected (Luikart et al. 2010).

Although previous studies focused on large populations and long temporal scales, they put forward two explanations that also apply to the smaller spatio-temporal scale of our study:

(i) genetic and demographical surveys are not sensitive to the same range of variation in population size; (ii) dispersal affects the two types of data in a different way. We consider them in turn.

Changes in effective size affect genetic diversity as a saturating function. In most situations, bottlenecks become detectable when Ne remains below a few tens of individuals for several generations. A true extinction-recolonization, a bottleneck of a few individuals and a bottleneck of a few tens of individuals leave different genetic signatures (Cornuet &

107

Luikart 1996). However, in small animals or plants all these situations may correspond to relatively low densities, difficult to distinguish using demographic surveys. Reciprocally, demographic changes easily detected by observation (for instance, from 1000 ind/m² to a few ind/m² in our data) leave no significant trace on genetic diversity, as total population size remains large and genetic drift in a few generations remains negligible. For example D. depressissimum was not found in 2008 in the Ecluse pond, but allele frequencies remained stable from 2006 to 2009. Indeed, given the large diameter (150 m) of the pond, even densities that we can hardly detect (<< 1 ind/m²) can represent a local population of a few hundreds, not small enough to leave a detectable genetic signal of bottleneck. Thus demography and genetics are sensitive to different ranges of variation in population size.

This may not hold in large species, such as mammals or birds, in which demographic observations are more efficient at detecting changes in small populations. Note however, that long-term population size is clearly related to genetic diversity and differentiation in our system. Therefore, although genetic data do not fit year-to-year variation in demography, demographic data reflect true long-term properties of populations with significant impact on genetic diversity at a larger temporal scale. This illustrates that genetics and demography are complementary because they document both different ranges of population size variation and different time scales.

Propagule movement is very difficult to observe (Clobert et al. 2001), which is why many studies must rely on genetic data (Bohonak 1999). In our dataset, Wang & Whitlock's

(2003) method revealed an unsuspected intensity of migration among ponds in D. depressissimum. In some populations the effective size was so high that even a substantial number of migrants per generation would not change allele frequencies (dilution effect).

However, the genetic impact of immigrants became very important in small populations,

108 where they resulted in large genetic turnover rates (20 to 70 %). The effective number of immigrants per generation (Ne m) ranged between 2 and 5 (which can represent as much as

10% of the effective size). There is little reason to believe that Ne m is any smaller in larger populations, given the confidence intervals, although the actual estimates may be non- significant because of dilution. Thus, most sites are probably submitted to constant immigration, maintaining high genetic diversity despite demographic fluctuations.

Gene flow among sites can occur through passive transportation in the rainy season, when neighboring sites can be connected through water flow. The importance of connexions is revealed here by the positive effect of connectivity on genetic diversity. However distance is only weakly correlated to genetic differentiation in D. depressissimum, suggesting that dispersal also occurs over long distance. Possible vectors are water birds (Figuerola & Green

2002), although estimating their role directly is difficult (Bohonak 1999; Bilton et al. 2001).

Frequent long-distance dispersal should allow empty sites to be quickly colonized, and to rapidly reach high genetic diversity. Importantly, this inference can be drawn only when gene flow and colonization rely on the same process (here, snail movement). Similar reasoning may not apply to other organisms. For example, gene flow in plants results from both pollen and seed dispersal, but colonization can be initiated by seeds only.

Generalization, methodological issues, and future directions

This study raises an important general question: which fraction of extinction-colonization cycles observed in natural systems are real? While the extinction-colonization assumption lies at the heart of the metapopulation theory, solid evidence for metapopulation dynamics in nature boils down to very few examples (Hanski 1999, Haag et al. 2005), and too few systems have been intensively studied, especially from both a demographic and genetic

109 point of view. Our study shows that temporal genetic studies would be a useful complement to demographic surveys to gain insight into metapopulation dynamics. Small invertebrates and plants seem particularly appropriate for this approach, owing to the difficulty of exhaustive samples and to the presence of seed banks and resting stages.

Can our methodology be generalized to species that do not share the particulars of our system? Clearly, the high levels of genetic diversity and spatial differentiation found in our study create favorable conditions to detect genetic signatures of extinction / recolonization. However very high diversities can limit the range of FST. Other measures of differentiation, such as G’ST (Hedrick 2005) or D (Jost 2008) do not share this limitation.

Replacing FST by G’ST or D does not alter our conclusions though (data not shown). However we do not advise the use of G’ST and D to test metapopulation dynamics in general, even when diversity is high. Indeed, high diversity derives from high mutation rate, which obliterates the effects of migration and/or recolonization. Changing the differentiation measure does not cure this problem (Whitlock 2011), and in such cases, the narrow range of

FST honestly reflects the weakness of the genetic signal, overwhelmed by mutational noise.

The only solution would then be to find markers with lower mutation rates. Fortunately, our study shows that even with genetic diversity as high as He = 0.8-0.9, FST carries significant information on migration and extinction-colonization dynamics.

A further possible limitation to the approach developed here is limited genetic differentiation, reducing the performances of FST, STRUCTURE, and genetic assignment.

However, multilocus methods such as STRUCTURE behave surprisingly-well even with FST of a few percents (Coulon et al. 2008; Schwartz & McKelvey 2008), as they use linkage disequilibrium information in addition to within-locus differentiation. An important requirement of our methods, however, is the existence of clearly delimited populations.

110

Indeed, continuous landscapes complicate the interpretation of assignment and STRUCTURE outputs (Schwartz & McKelvey 2008). They also represent situations under which local extinction and recolonization can hardly be defined (a reason not to test metapopulation dynamics in such systems).

In conclusion, our methodology has a large range of applicability, as soon as populations are clearly delimited, genetic diversity is not extremely high and differentiation not too low. Although no population ever fits perfectly any simple model, the importance of the metapopulation concept in ecological and evolutionary sciences is such that it is worth knowing to how many natural systems it can, even roughly, be applied. The increasing availability of molecular markers opens the way to routinely checking the validity of metapopulation models in systems hitherto studied only demographically, and potentially to develop future methods combining genetics and demography to precisely quantify extinction and recolonization rates.

Conflict of interest

The authors declare no conflict of interest.

Acknowledgements

The authors thank Christoph R Haag for fruitful comments on the manuscript, Arnaud Estoup for discussion on STRUCTURE and for access to CBGP bioinformatics cluster, and the SMGE at CEFE and the environmental genomics platform of the "Montpellier Environnement

Biodiversité" Research Federation for help with genotyping. T. Lamy was supported by a fellowship from the French Ministry of Research. This work was funded by the CNRS, ANR

111

JCJC-0202 to P. David, the Ecosystèmes Tropicaux program and a “Chercheurs d’Avenir”

Grant to P. David from the Région Languedoc-Roussillon.

112

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118

Symmetric patch model Asymmetric patch model Metapopulation model Symmetric Yes No No

Extinction / No No Yes recolonization

Spatial distribution of genetic diversity

Genetic diversity and allelic Identical in all patches Variable Variable richness

Spatial FST Only dependent on distance dependent on distance and He dependent on distance and He

Effect of patch characteristics on FST and genetic diversity

Connectivity none + on diversity, - on FST + on diversity, - on FST

Size none + on diversity, - on FST + on diversity, - on FST

Stability none none + on diversity, - on FST

Apparent none none + on diversity - on FST population age

119

Temporal distribution of genetic diversity

Genetic diversity No significant change or slight No significant change between No significant change between and allelic increase in diversity in some patches, successive generations successive generations richness important loss of diversity in others

Equal and small; a fraction of genes Variable among sites; a fraction of A few very large values; in some Temporal FST in the (t+1) sample comes from the genes in the (t+1) sample comes patches, all genes in the (t+1) sample same patch at t from the same patch at t come from different patches at t

Effect of patch history

+ on temporal FST; in sites with Apparent apparent extinction, genes at time none none extinction t+1 come from other sources than the same patch at t

Table1. Expectations on spatial and temporal distribution of genetic variation and on demography in three models of subdivided populations. The models considered are the symmetric patch model (island or stepping stone model with identical patches) and two asymmetric models, namely the asymmetric patch model (island model with differences in size or connectivity among patches and without extinction / recolonization) and the metapopulation model (with extinction / recolonization). We consider how variation (mean genetic diversity and FST over loci) is distributed and how it is affected by demographic characteristics. Apparent extinction refers to the non-detection of species in a patch between t and t+1 (null apparent density or disturbed site).

120

Table 2. Characteristics of the 42 populations (25 sites) of Drepanotrema depressissimum sampled in Grande-Terre. Year is the sampling year and n the sample size. Populations considered in the spatial analysis are indicated by x, and those in the temporal analysis by a and b. a indicates populations that have not gone extinct (non APE) and b those that have gone extinct (APE) between temporal samples. RA is the allelic richness based on a sample size of 14 individuals, He the gene diversity, and f the inbreeding coefficient. Estimates of the selfing rate (ŝ) are based on a multilocus maximum-likelihood method. Values in bold characters are significantly higher than 0 at P < 0.05. Underlined values are significant after Bonferroni correction (P < 0.0012). c estimate using the ML method assuming that all populations have the same selfing rate.

Site Year n Ra He f ŝ Picoa 2006 34 11.21 0.897 0.038 0 2007 24 11.36 0.911 0.022 0 x 2009 32 11.4 0.896 0.024 0.03 Grosse Rochea 2006 32 11.21 0.831 0.005 0 x 2007 32 11.04 0.82 0.018 0 Sennevillea 2006 32 11.2 0.876 -0.008 0 x 2007 30 11.59 0.88 0.046 0.026 Valet Esta 2006 31 10.54 0.864 0.034 0.03 2007 32 11.27 0.854 0.044 0.033 x 2008 31 11.18 0.871 0.014 0 Geffriera 2006 29 11.27 0.89 -0.038 0 2007 29 12.33 0.905 0.039 0 2008 32 12.07 0.899 -0.001 0 x 2009 30 11.92 0.901 0.012 0 Réjoui Norda 2006 31 13.82 0.897 0.031 0 2007 31 13.67 0.908 0.034 0 x 2008 31 14 0.919 0.017 0 L'Eclusea 2006 31 12.4 0.898 0.024 0.068 x 2009 30 11.75 0.884 0.064 0 Couronne Conchoua 2006 31 10.77 0.878 -0.022 0.036 x 2009 22 10.74 0.875 0.025 0 Fond Roseb 2009x 32 10.56 0.861 -0.003 0 2011 32 12.5 0.895 0.015 0.039 Mahaudièreb 2009x 31 11.62 0.878 0.087 0 2011 29 9.05 0.823 0.087 0 Pistoletb 2009x 30 10 0.82 0.054 0 2011 31 11.31 0.839 0.056 0 121

Porte Enfer Vigieb 2009x 32 9.84 0.848 0.005 0 2011 30 9.71 0.848 -0.014 0 Blonval Nord 2009x 29 10.82 0.887 0.04 0.043 Poucet 2009x 30 12.21 0.904 0.013 0 Desbonnes 2009x 31 6.26 0.736 0.075 0 Bamboche 2009x 32 9.65 0.83 0.068 0 Bazin 2009x 32 12.66 0.892 0.052 0.025 L'Henriette 2009x 24 8.01 0.786 0.02 0 Mammé 2009x 31 12.04 0.901 0.021 0 Titon 2009x 28 12.57 0.904 0.019 0 Delisle 2010x 32 10.49 0.863 0.096 0 Pavillon 2009x 31 14.16 0.921 0.02 0 Saint Jacques 2010x 30 12.77 0.904 0.041 0 Kancel 2010x 32 12.41 0.895 0.03 0 Pointe des Châteaux 2009x 24 6.62 0.761 0.049 0.168

Mean - 30 11.24 0.870 0.030 0.006c

122

Table 3. Variables used to characterize patches and the demography of Drepanotrema depressissimum populations in the 25 sites studied based on yearly surveys (2001-2011). Symbols used as well as transformation for statistical analyses are also indicated. More details in text.

Variable Symbol Description Transformation Patch characteristics Size Size Largest diameter in meters Log(1+X) Fraction of site covered by aquatic vegetation (macrophytes and Vegetation cover V algae) Log(1+X) Connectivity C Connectivity to neighbouring sites - Number of water bodies within a radius of 2 km Density of favorable habitats D - Stability Stab Temporal stability (first axis of a PCA including four variables) - - Hydrological regime - Fraction of years at which the site was dry - Variance of site size (S) over years - Variance of vegetation cover (PC) over years

Population demography Apparent population age APA Time in years since the most recent potential founder effect -

Long-term population size NLT Combination of observed density and site size averaged over years -

123

Table 4. Characteristics of the 25 sites sampled in the analysis of spatial genetic structure.

Type is habitat type (p = pond, r = small river and s = swamp grasslands). FST GESTE is population-specific FST as returned by GESTE. Size refer to site size, V to vegetation cover, C to connectivity, Stab to stability, D to density of favorable habitats, APA to apparent population age and NLT to long-term population size (see Table 3).

Site type FST GESTE Size V C Stab D APA NLT

Pico m 0.055 1.61 1.89 0.50 0.14 35 6 3.29 Grosse Roche m 0.095 1.41 0.99 0.25 -0.09 37 4 2.06 Senneville m 0.048 1.21 0.98 0 -0.47 40 3 2.24 Valet Est m 0.055 1.36 1.90 1.00 -0.20 36 5 2.83 Geffrier mg 0.043 1.19 1.34 2.00 -1.78 9 9 2.87 Réjoui Nord m 0.012 1.55 1.48 2.13 0.93 34 5 2.60 L'Ecluse m 0.057 1.93 1.16 0.13 -0.93 56 1 3.02 Couronne Conchou m 0.07 1.29 1.40 0.13 -2.39 29 6 2.36 Fond Rose m 0.071 0.84 1.02 0.13 -3.93 36 1 2.12 Mahaudière m 0.045 1.64 1.73 0.13 -1.41 32 3 3.00 Pistolet m 0.079 1.42 1.23 0.29 -3.31 27 1 2.42 Porte Enfer Vigie m 0.088 1.00 1.34 0 -5.56 14 1 2.18 Blonval Nord m 0.072 1.17 0.62 0 -2.27 103 6 1.95 Poucet r 0.035 0.87 0.86 2.63 0.16 7 2 1.51 Desbonnes m 0.243 1.06 0.45 0 -1.81 35 3 1.79 Bamboche m 0.087 1.33 0.76 1.00 1.09 172 2 2.36 Bazin m 0.037 1.58 1.62 0 0.78 75 9 3.49 L'Henriette m 0.14 1.13 1.50 0 1.29 189 1 1.68 Mammé m 0.041 2.39 1.82 0 1.02 164 2 3.12 Titon mg 0.038 1.84 1.67 2.13 -1.09 13 9 3.34 Delisle m 0.072 1.52 1.72 0 0.95 72 7 3.30 Pavillon m 0.015 1.88 1.32 0.43 0.43 88 6 3.93 Saint Jacques m 0.032 1.17 0.97 0.88 -0.21 38 1 1.90 Kancel m 0.035 0.93 1.96 2.13 -0.30 26 2 1.68 Pointe Châteaux m 0.21 1.38 1.26 0 -1.20 0 NA 1.71

124

Table 5. Estimates of effective size (Ne), migration rate (m), genetic turnover (R) and temporal FST in the 12 populations considered in the temporal analysis. The first seven sites correspond to populations that apparently did not go extinct. The five other sites experienced an apparent population extinction because either the site dried out in 2010, or D. depressissimum was not detected between two samples

(Ecluse). n is the number of temporal samples. Ne and m were derived according to Wang and Whitlock (2003) assuming six generations per year, and are reported together with their 95 % confidence intervals. FST is the mean pairwise FST between temporal samples within site. Significant values (P < 0.05) are in bold characters.

Site n Ne m R FST

No apparent population extinction Pico 3 448.7 [185.4-1691.9] 0.009 [0.003-0.02] 0.15 0.006* Grosse Roche 2 ∞ [240.1-∞] 0 [0-0.001] 0 -0.005 Senneville 2 512.2 [132.7-∞] 0 [0-0.12] 0 0.001 Valet Est 3 ∞ [958.62-∞] 0 [0-0.005] 0 -0.001 Geffrier 4 ∞ [458.3-∞] 0 [0-0.011] 0 0.005* Réjoui Nord 3 ∞ [958.62-∞] 0 [0-0.027] 0 0.001 Couronne Conchou 2 49.5 [25.1-96.1] 0.07 [0.03-0.15] 0.73 0.049*

Apparent population extinction Ecluse 2 ∞ [603.3-∞] 0 [0-0.12] 0 0.001 Fond Rose 2 51.1 [25.4-98.0] 0.1 [0.05-0.23] 0.72 0.042* Mahaudière 2 52.1 [29.03-95.6] 0.05 [0.026-0.1] 0.46 0.042* Pistolet 2 ∞ [469.7-∞] 0 [0-0.023] 0 -0.001 Porte Enfer Vigie 2 175.9 [80.2-532.9] 0.016 [0.005-0.035] 0.18 0.012*

125

Table 6. Results of assignment tests in the 12 populations considered in the temporal analysis. Year is the sampling year. L is the likelihood that the set of individuals sampled at year t entirely comes from the same site at year t-1 or from one of the 24 other samples of the metapopulation according to Rannala and Mountain (1997). Rank refers to the rank of the likelihood of the focal site. When rank ≠ 1, Best indicates the sample displaying the highest likelihood, and Δ-Log(L) the difference in likelihood between the two sites. Mean (Δ-Log(L)) represent the average pairwise difference in likelihood between the focal sample and the 24 other samples. N P < 0.01 is the number of individuals for which the probability of being assigned to the same site was lower than 0.01.

Site Year Rank Best Δ-Log(L) Mean(Δ-Log(L)) N P < 0.01

Non-apparent population extinction Pico 2007 1 - 0 293 ± 104 0/24 2009 1 - 0 279 ± 126 2/32 Grosse Roche 2007 1 - 0 387 ± 145 0/32 Senneville 2007 1 - 0 262 ± 117 2/30 Valet Est 2007 1 - 0 337 ± 140 0/32 2008 1 - 0 335 ± 135 1/31 Geffrier 2007 1 - 0 248 ± 109 4/29 2008 1 - 0 329 ± 133 0/32 2009 1 - 0 306 ± 131 3/30 Réjoui Nord 2007 1 - 0 210 ± 106 0/31 2008 1 - 0 195 ± 113 3/31 Couronne Conchou 2009 6 REJ2008 51 109 ± 84 13/22

Apparent population extinction L'Ecluse 2009 1 - 0 257 ± 103 0/30 Fond Rose 2011 16 REJ2008 198 175 ± 106 31/32 Mahaudière 2011 1 - 0 220 ± 95 2/29 Pistolet 2011 1 - 0 324 ± 122 5/31 Porte Enfer Vigie 2011 1 - 0 321 ± 146 2/30 126

Supplementary materials – Lamy et al. Testing metapopulation dynamics using genetic, demographic and ecological data.

Paragraph S1. Types of population structure and associated predictions

Paragraph S2. Different measures and associated equations used in the main text

Table S3. Polymorphism at the ten microsatellite loci studied in Drepanotrema depressissimum.

Table S4. Population codes used in Table S5 and S6.

Table S5. Wright’s inbreeding coefficient FIS, f, estimated following Weir and Cockerham (1984), per sampling year and locus.

Table S6. Estimates of pairwise FST, θ, calculated following Weir & Cockerham (1984) for the 25 populations of Drepanotrema depressissimum included in the spatial analysis.

Table S7. Estimates of pairwise FST, θ, calculated following Weir & Cockerham (1984) for the 12 populations (29 samples) of Drepanotrema depressissimum included in the temporal analysis.

127

Paragraph S1. Types of population structure and associated predictions

The metapopulation model is one among several models which have been proposed to describe the structure of natural populations. Historically, the first (and still extremely influential) model of fragmented population was Wright's island model (Wright 1931). In its simplest version, it assumes that all populations have identical and constant size (N) and immigration rate (m), and that immigrants come from independent, randomly drawn populations. This model is both symmetrical (all populations are similar) and spatially- implicit (migration is independent of distance). These two assumptions can be relaxed for the sake of realism. Relaxing the symmetry assumption leads to a model with islands differing with respect to N and / or m (which will be referred to as the asymmetrical island model), while relaxing the assumption of distance-independent migration leads to spatially- explicit models (such as lattice or stepping-stone models; Kimura & Weiss (1964)). These extensions of the island model have metapopulation equivalents when local extinction and colonization events are added. Extinction-colonization cycles introduce a new source of asymmetry among populations, i.e. an age structure determined by the distribution of the time to the last extinction event (Slatkin 1977). These models are of course idealizations, and intermediate models might well be the rule in natural habitats, for example a mix of populations undergoing (or not) extinction / colonization cycles. In practice this means that the question is not to identify which is the "right" model for a given system, but rather which one is the best approximation.

We here assume that several sources of information are available: (i) spatial and temporal data on genetic structure (neutral markers); (ii) ecological information on habitat patch characteristics (e.g., size or connectivity) and history (e.g., perturbation events expected to coincide with population extinction); (iii) demographical information on

128 population characteristics (e.g., population density or size) and history (e.g., time to the most recent demographic crash).

The spatial distribution of genetic diversity is the first criterion that can be used to contrast models (Table 1). In Wright's symmetric island model, the genetic diversity (He), averaged over loci, is expected to be identical in all populations and average FST should be constant across population pairs (equal to 1 / (1+4Nm); where N stand for population size and m stand for immigration rate, Wright (1931)). When the symmetry assumption is not met (i.e. in an asymmetric island model or in a metapopulation), He and FST are expected to differ among populations (Table 1). Average He and FST may also differ from those expected under the symmetric island model, and are sensitive to extinction-colonization cycles (Slatkin

1977). However they depend on parameters which often are beyond our grasp, such as effective sizes, the number of founders during colonization or their relatedness (Wade &

McCauley 1988; Whitlock & McCauley 1990). Thus, obtaining precise quantitative expectations is usually impossible. Ecological and demographical information can then be used to qualitatively infer the most important sources of variation, as follows. Under the asymmetric island model, estimates of size of populations and habitat patches, as well as habitat connectivity, should explain a significant part of the variation in He and FST. This may, or not, be true under a metapopulation model, but in addition correlates of extinction rates, such as estimates of habitat / population instability (perturbations and demographic crashes), should also influence He and FST (Table 1). Similarly, estimates of population age

(e.g., most recent apparent extinction) or habitat age (most recent perturbation), if available, should correlate positively with diversity and negatively with differentiation in a metapopulation (Whitlock 1992b). This property has been the basis of most genetic tests of the metapopulation concept so far (Whitlock 1992a; McCauley et al. 1995; Giles & Goudet

129

1997; Ingvarsson et al. 1997; Haag et al. 2005): younger populations tend to exhibit less diversity and more differentiation than older ones.

We have up to now considered spatially-implicit models, i.e. with no form of isolation by distance. In spatially-explicit models, whatever the underlying dynamics (island or metapopulation), FST between two sites is also expected to increase with distance (Rousset

1997; Table 1). The extent to which variation in FST depends on distance versus on local diversity (He) reflects the relative importance of distance-limited dispersal versus asymmetry in patch characteristics (size, connectivity, age) in generating spatial genetic differentiation.

Temporal genetic data can also be used to infer the forces acting on genetic diversity.

This approach has been widely taken for inferring population effective size, Ne, in supposedly isolated populations (see review in Luikart et al. 2010), more rarely to infer Ne and m in structured populations (Wang & Whitlock 2003). They can also be used to detect signatures of extinction and recolonization (Table 1). If an extinction, followed by immigrant colonization, occurs between two temporal samples at a given site, none of the genes in the second sample (S2) comes from the local gene pool (S1). This genetic resetting has several consequences: (i) genetic diversity should decrease, as a consequence of the founder effect

(Nei et al. 1975); (ii) FST between temporal samples (temporal FST) should become as high as or even higher than that between two populations; (iii) estimates of Ne and m obtained using

Wang and Whitlock's (2003) method, based on the (asymmetrical) island model, should provide very small Ne estimates and / or very high m; (iv) genetic resetting effect should be detectable directly using genetic assignment techniques (Berry et al. 2004): the most likely source population for S2 individuals among sampled populations should not be the S1 population more often than expected by chance. Alternatively, if S1 is assigned as the most likely origin of some individuals, extinction has probably not occurred between the two

130 samples. Of course, only a fraction of sites in a metapopulation is expected to undergo extinction and colonisation at a given time. Genetic data could therefore be confronted to demographic and ecological data to evaluate whether apparent population extinctions and / or habitat perturbation indeed result in genetic resetting.

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132

Paragraph S2. Different measures and associated equations used in the main text

Allelic richness (Petit et al. 1998)

Allelic richness, RA, is the number of different alleles found when g genes (the specified sample size) are sampled at a locus. If a total of N (N > g) genes are examined at this locus, the expected number of different alleles in a sample of g genes may be obtained by the formula:

∑ [ ( )⁄( )]

th where Ni represents the number of occurrences of the i allele among the N sampled genes.

Gene diversity (He, corrected for small sample size; Nei 1987)

Gene diversity per locus and population is estimated using an unbiased estimator (Nei 1987):

( ∑ )

where nk is the size of sample k, pik the frequency of allele Ai in sample k and Hok the observed proportion of heterozygotes in sample k. Mean Gene diversity He per population is then computed as the arithmetic mean over all loci.

Weir & Cockerham (1984) estimate θ of Wright’s FST

This parameter is estimated for each locus and overall based on the different variance

components, (the among sample variance component), (the between individual

within sample component) and (the within individual component). θ is defined as follow:

where variance components , and are estimated for one allele at a locus as:

133

∑ ̅ ∑ ̅ ̅ ∑ ∑ ̅

∑

∑ (∑ ) ∑

∑ ̅ ̅ ∑ ∑ ̅ ∑

∑ ∑

∑

∑ with nk is the size of sample k, np the number of samples, Hok the proportion of individuals carrying the allele that are heterozygous, pk its frequency in sample k and ̅ its overall weighted frequency. Expression for each locus and over all loci are obtained by summing over alleles and loci respectively. In this method allele frequencies are weighted according to sample sizes.

Population-specific FST using GESTE (Foll and Gaggiotti 2006)

The model underlying the estimation of population-specific FST in GESTE considered a collection of J populations that evolved in isolation after splitting from an ancestral population. The derived populations may have been subject to different amounts of genetic drift and, therefore, their allele frequencies will show different degrees of differentiation from the ancestral allele frequency. The extent of differentiation between population j and

the ancestral population is measured by and is the result of its demographic history. A

th set of I loci is considered and Ki is the number of alleles at the i locus. { } denote the allele frequencies of the ancestral population at locus i, where pik is the frequency of the allele k at locus i. { } denote the entire set of allele frequencies of the ancestral population and ̃ { ̃ } denote the current allele frequencies at locus i for

134 subpopulation j. Under these assumptions, the allele frequencies at locus i in populations j follow a Dirichlet distribution with parameters θjpi,

̃

Where

is very closely related to Wright FST parameter and can be interpreted as a measure of the shared ancestry within populations.

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135

Table S3. Polymorphism at the ten microsatellite loci studied in Drepanotrema depressissimum. They were characterized in three PCR multiplex. T is the annealing temperature. Size range gives the size (in base pairs) of the smallest and largest alleles. N is the total number of alleles.

Locus Multiplex T Size range N DDE16 1 57 156 - 260 29 DDE04 1 57 215 - 368 44 DDE09 1 57 235 - 395 46 DDE12 2 57 223 - 355 42 DDE22 2 57 215 - 364 49 DDE20 3 60 187 - 284 28 DDE06 3 60 155 - 185 21 DDE14 3 60 253 - 324 18 DDE23 3 60 197 - 492 45 DDE03 3 60 230 - 368 50

136

Table S4. Population codes used in Table S5 and S6. Year indicates the sampling year.

Site Year Code Pico 2006 PICO2006 2007 PICO2007 2009 PICO2009 Grosse Roche 2006 ROC2006 2007 ROC2007 Senneville 2006 SEN2006 2007 SEN2007 Valet Est 2006 VEE2006 2007 VEE2007 2008 VEE2008 Geffrier 2006 GEF2006 2007 GEF2007 2008 GEF2008 2009 GEF2009 Réjoui Nord 2006 REJ2006 2007 REJ2007 2008 REJ2008 L'Ecluse 2006 ECL2006 2009 ECL2009 Couronne Conchou 2006 COU2006 2009 COU2009 Fond Rose 2009 FDR09 2011 FDR11 Mahaudière 2009 MAH09 2011 MAH11 Pistolet 2009 PIS09 2011 PIS11 Porte Enfer Vigie 2009 PEV2009 2011 PEV11 Blonval Nord 2009 BLON2009 Poucet 2009 POU2009 Desbonnes 2009 DESB2009 Bamboche 2009 BAM2009 Bazin 2009 BAZ2009 L'Henriette 2009 HEN2009 Mammé 2009 MAM2009 Titon 2009 TIT2009 Delisle 2010 DEL2010 Pavillon 2009 PAV2009 Saint Jacques 2010 STJ2010 Kancel 2010 KAN2010 Pointe des Châteaux 2009 PTC2009

137

Table S5. Wright’s inbreeding coefficient FIS, f, estimated following Weir and Cockerham (1984), per sampling year and locus. Significant values are shown in bold (P < 0.05). Significance was assessed using a permutation method. pop/year DDE16 DDE04 DDE09 DDE12 DDE22 DDE20 DDE06 DDE14 DDE23 DDE03 PICO2006 0.097 -0.003 -0.033 0.071 -0.036 0.057 -0.043 0.050 0.205 0.024 PICO2007 0.091 -0.029 -0.043 0.069 0.052 -0.085 0.092 - 0.065 -0.016 PICO2009 -0.080 0.030 0.038 -0.059 0.014 0.161 0.018 0.164 -0.019 -0.011 ROC2006 -0.004 0.020 -0.042 0.103 -0.029 -0.022 -0.045 0.030 0.019 -0.011 ROC2007 -0.002 0.031 -0.031 -0.041 0.068 0.033 -0.044 - 0.072 0.028 SEN2006 -0.019 -0.034 0.021 0.046 0.043 -0.023 -0.036 -0.078 0.079 -0.060 SEN2007 0.063 0.060 0.011 -0.020 -0.040 -0.050 0.077 0.104 0.114 0.136 VEE2006 0.036 0.054 0.071 0.038 0.137 -0.001 -0.030 0.003 0.030 -0.005 VEE2007 -0.070 0.104 0.150 0.010 -0.012 0.151 -0.097 -0.090 0.179 0.048 VEE2008 -0.087 -0.031 0.107 0.009 0.097 0.141 -0.021 -0.089 0.041 -0.029 GEF2006 -0.110 0.012 -0.081 -0.086 -0.048 0.084 -0.173 0.073 -0.014 -0.069 GEF2007 0.027 0.149 -0.035 0.042 0.010 -0.029 0.055 0.078 0.088 -0.002 GEF2008 -0.123 -0.075 0.136 0.004 -0.046 -0.012 -0.033 0.054 0.036 0.036 GEF2009 0.020 -0.030 -0.025 0.052 -0.045 -0.036 -0.053 0.219 0.062 -0.034 REJ2006 0.097 0.027 -0.055 -0.054 -0.014 0.059 -0.037 0.009 0.108 0.152 REJ2007 -0.001 -0.047 0.080 0.044 -0.015 0.012 0.092 0.075 0.121 0.001 REJ2008 0.197 0.020 0.034 -0.049 0.009 0.031 0.039 0.004 -0.062 -0.044 ECL2006 -0.030 0.008 0.042 0.081 0.013 -0.020 -0.024 -0.004 0.175 -0.019 ECL2009 0.043 0.032 0.131 0.043 0.007 0.006 0.100 0.164 0.142 -0.048 COU2006 -0.108 -0.015 -0.046 -0.046 -0.001 0.044 -0.011 -0.105 0.092 -0.016 COU2009 0.159 -0.069 -0.054 0.105 0.037 0.035 -0.109 -0.069 0.016 0.182 FDR09 0.110 -0.019 -0.041 0.105 0.078 -0.155 -0.132 -0.047 0.098 -0.058 FDR11 0.041 0.011 -0.035 0.046 0.035 0.070 -0.117 0.099 -0.049 0.031 MAH09 -0.068 0.112 0.128 0.057 -0.006 0.077 0.043 0.169 0.384 -0.030 MAH11 0.288 -0.062 0.027 0.029 0.065 0.073 -0.087 0.150 0.198 0.194

138

PIS09 0.011 0.063 -0.071 0.012 -0.006 0.022 0.246 0.049 0.319 0.008 PIS11 0.143 0.086 0.099 -0.038 -0.016 0.025 0.118 0.032 0.163 -0.011 PEV2009 0.054 0.005 -0.038 0.020 0.032 0.056 -0.123 -0.070 0.152 -0.054 PEV11 0.021 0.066 -0.118 -0.017 -0.034 -0.049 -0.011 0.054 -0.064 0.008 BLON2009 -0.050 0.130 0.038 0.002 0.021 0.056 0.038 0.071 0.121 -0.015 POU2009 -0.054 0.029 0.083 -0.014 0.054 0.020 -0.082 0.012 0.134 -0.067 DESB2009 0.072 0.075 0.068 0.018 -0.050 0.254 0.241 -0.101 0.268 0.073 BAM2009 -0.002 0.024 0.075 0.018 -0.041 -0.034 0.009 0.040 0.558 0.049 BAZ2009 0.058 0.047 0.074 0.066 0.163 0.049 -0.050 0.045 0.015 0.045 HEN2009 0.034 -0.021 0.028 -0.081 -0.084 0.138 0.406 -0.099 0.025 -0.040 MAM2009 -0.073 -0.035 -0.021 0.020 0.024 0.028 -0.056 0.072 0.251 0.009 TIT2009 0.006 0.005 -0.013 0.050 0.018 -0.002 0.196 -0.092 0.045 0.003 DEL2010 0.112 0.069 0.040 0.074 0.134 -0.041 0.059 0.407 -0.015 0.098 PAV2009 0.051 -0.043 -0.016 0.026 -0.038 0.002 0.041 0.121 0.021 0.045 STJ2010 0.091 -0.064 0.059 -0.024 0.018 0.098 0.173 0.042 0.067 -0.018 KAN2010 -0.094 0.091 0.017 -0.037 0.015 -0.003 0.058 0.136 0.050 0.071 PTC2009 -0.065 0.047 0.119 0.081 -0.132 0.064 0.094 0.070 0.066 0.165

139

Table S6. Estimates of pairwise FST, θ, calculated following Weir & Cockerham (1984) for the 25 populations of Drepanotrema depressissimum included in the spatial analysis. All values are significant (P < 0.001). Significance was assessed using exact tests (Raymond & Rousset 1995).

PIS09

FDR09

MAH09

REJ2008

ECL2009

VEE2008

PEV2009

SEN2007 GEF2009

ROC2007

COU2009 POU2009 PICO2009 BLON2009 ROC2007 0.073 SEN2007 0.047 0.054 VEE2008 0.051 0.067 0.041 GEF2009 0.041 0.08 0.049 0.059 REJ2008 0.028 0.043 0.021 0.024 0.031 ECL2009 0.047 0.07 0.034 0.043 0.052 0.025 COU2009 0.05 0.071 0.049 0.055 0.051 0.028 0.051 FDR09 0.057 0.076 0.043 0.053 0.053 0.033 0.052 0.066 MAH09 0.054 0.065 0.04 0.052 0.044 0.028 0.034 0.054 0.056 PIS09 0.081 0.08 0.044 0.069 0.081 0.046 0.056 0.083 0.056 0.06 PEV2009 0.06 0.101 0.067 0.088 0.05 0.053 0.065 0.074 0.078 0.056 0.107 BLON2009 0.048 0.066 0.054 0.045 0.052 0.027 0.045 0.045 0.066 0.042 0.08 0.068 POU2009 0.039 0.063 0.03 0.045 0.033 0.015 0.028 0.044 0.048 0.035 0.065 0.051 0.038 DESB2009 0.117 0.135 0.098 0.115 0.125 0.089 0.115 0.132 0.091 0.093 0.102 0.139 0.124 0.101 BAM2009 0.075 0.073 0.041 0.065 0.065 0.04 0.056 0.07 0.059 0.06 0.069 0.098 0.075 0.058 BAZ2009 0.031 0.048 0.035 0.044 0.038 0.017 0.036 0.046 0.043 0.043 0.059 0.065 0.045 0.029 HEN2009 0.095 0.106 0.077 0.092 0.093 0.074 0.077 0.094 0.095 0.075 0.11 0.111 0.079 0.08 MAM2009 0.03 0.067 0.04 0.048 0.033 0.024 0.039 0.04 0.053 0.046 0.073 0.055 0.042 0.03 TIT2009 0.035 0.051 0.036 0.04 0.031 0.019 0.04 0.041 0.044 0.046 0.066 0.063 0.045 0.025 DEL2010 0.059 0.077 0.059 0.053 0.06 0.032 0.058 0.064 0.064 0.065 0.081 0.09 0.065 0.048 PAV2009 0.03 0.051 0.025 0.031 0.029 0.006 0.028 0.033 0.034 0.029 0.044 0.058 0.035 0.018 STJ2010 0.031 0.063 0.029 0.041 0.023 0.017 0.037 0.044 0.038 0.027 0.047 0.045 0.039 0.025 KAN2010 0.041 0.08 0.042 0.043 0.042 0.028 0.038 0.047 0.05 0.044 0.064 0.06 0.044 0.031 PTC2009 0.102 0.12 0.108 0.123 0.116 0.094 0.1 0.115 0.131 0.119 0.121 0.14 0.119 0.1 140

TIT2009

STJ2010

DEL2010

BAZ2009

PAV2009

HEN2009 KAN2010

BAM2009 DESB2009 MAM2009 BAM2009 0.119 BAZ2009 0.097 0.059 HEN2009 0.149 0.09 0.087 MAM2009 0.102 0.06 0.031 0.086 TIT2009 0.117 0.054 0.034 0.082 0.03 DEL2010 0.109 0.076 0.041 0.103 0.05 0.057 PAV2009 0.094 0.043 0.019 0.078 0.023 0.023 0.038 STJ2010 0.098 0.054 0.028 0.076 0.028 0.029 0.049 0.019 KAN2010 0.11 0.063 0.037 0.082 0.032 0.037 0.053 0.028 0.035 PTC2009 0.191 0.127 0.106 0.162 0.105 0.1 0.114 0.097 0.103 0.113

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141

Table S7. Estimates of pairwise FST, θ, calculated following Weir & Cockerham (1984) for the 12 populations (29 samples) of Drepanotrema depressissimum included in the temporal analysis. Bold values indicate estimates that are not significant (P > 0.05; all other values had P < 0.001). Significance was assessed using exact tests (Raymond & Rousset 1995).

Pico

Roche

Grosse Grosse

Geffrier Valet Est

Senneville

2007 2009 2006 2007 2006 2007 2006 2007 2008 2006 2007 2008 2009 2006 Pico 2006 0,000 2007 -0.003 0,000 2009 0.011 0.01 0,000 Grosse Roche 2006 0.069 0.075 0.073 0,000 2007 0.073 0.077 0.073 -0.005 0,000 Senneville 2006 0.052 0.05 0.047 0.053 0.055 0,000 2007 0.051 0.045 0.047 0.05 0.054 0.002 0,000 Valet Est 2006 0.056 0.057 0.053 0.08 0.078 0.05 0.048 0,000 2007 0.063 0.065 0.059 0.073 0.07 0.05 0.049 0,000 0,000 2008 0.052 0.053 0.051 0.067 0.067 0.05 0.041 -0.001 0.001 0,000 Geffrier 2006 0.044 0.04 0.042 0.067 0.071 0.04 0.042 0.048 0.048 0.048 0,000 2007 0.035 0.028 0.036 0.076 0.079 0.041 0.043 0.046 0.048 0.049 0.001 0,000 2008 0.039 0.035 0.036 0.06 0.064 0.036 0.034 0.042 0.044 0.044 -0.002 0.002 0,000 2009 0.041 0.038 0.041 0.077 0.08 0.048 0.049 0.053 0.057 0.059 0.011 0.006 0.008 0,000 Rejoui 2006 0.036 0.037 0.035 0.035 0.04 0.024 0.023 0.037 0.033 0.034 0.03 0.029 0.022 0.038 2007 0.033 0.035 0.032 0.04 0.045 0.026 0.019 0.033 0.03 0.025 0.029 0.024 0.021 0.033 2008 0.028 0.029 0.028 0.039 0.043 0.023 0.021 0.028 0.03 0.024 0.025 0.023 0.019 0.031 Ecluse 2006 0.045 0.046 0.038 0.072 0.076 0.049 0.041 0.055 0.057 0.047 0.039 0.035 0.034 0.042

142

2009 0.052 0.052 0.047 0.064 0.07 0.042 0.034 0.051 0.051 0.043 0.046 0.045 0.04 0.052 Couronne 2006 0.054 0.054 0.05 0.084 0.082 0.053 0.046 0.06 0.06 0.058 0.054 0.051 0.048 0.051 Conchou 2009 0.046 0.057 0.05 0.07 0.071 0.049 0.049 0.062 0.056 0.055 0.052 0.051 0.045 0.051 Fond Rose 2009 0.061 0.053 0.057 0.077 0.076 0.04 0.043 0.055 0.053 0.053 0.041 0.044 0.037 0.053 2011 0.045 0.049 0.046 0.064 0.063 0.038 0.039 0.043 0.042 0.042 0.039 0.033 0.033 0.043 Mahaudière 2009 0.054 0.055 0.054 0.066 0.065 0.037 0.04 0.057 0.059 0.052 0.049 0.044 0.044 0.044 2011 0.077 0.082 0.081 0.086 0.087 0.066 0.061 0.089 0.087 0.082 0.084 0.076 0.075 0.075 Pistolet 2009 0.079 0.086 0.081 0.076 0.08 0.049 0.044 0.075 0.066 0.069 0.063 0.071 0.062 0.081 2011 0.069 0.078 0.071 0.059 0.063 0.044 0.039 0.063 0.052 0.057 0.055 0.063 0.051 0.072 Porte Enfer Vigie 2009 0.071 0.075 0.06 0.094 0.101 0.063 0.067 0.096 0.093 0.088 0.057 0.051 0.054 0.05 2011 0.068 0.069 0.057 0.079 0.083 0.052 0.055 0.087 0.083 0.078 0.055 0.051 0.051 0.056

143

Vigie

Rejoui Ecluse

Pistolet

Conchou

Couronne Couronne

Fond Rose Fond Porte Enfer

Mahaudière

2007 2008 2006 2009 2006 2009 2009 2011 2009 2011 2009 2011 2009 2011 2006 Rejoui 2006 0,000 2007 0.002 0,000 2008 0.002 -0.001 0,000 Ecluse 2006 0.031 0.03 0.029 0,000 2009 0.025 0.027 0.025 0.001 0,000 Couronne 2006 0.044 0.042 0.035 0.039 0.05 0,000 Conchou 2009 0.037 0.029 0.028 0.048 0.051 0.049 0,000 Fond Rose 2009 0.031 0.033 0.033 0.054 0.052 0.063 0.066 0,000 2011 0.025 0.026 0.023 0.043 0.045 0.049 0.049 0.042 0,000 Mahaudière 2009 0.025 0.024 0.028 0.039 0.034 0.064 0.054 0.056 0.044 0,000 2011 0.054 0.052 0.058 0.058 0.058 0.082 0.076 0.082 0.061 0.042 0,000 Pistolet 2009 0.038 0.048 0.046 0.068 0.056 0.089 0.083 0.056 0.062 0.06 0.086 0,000 2011 0.026 0.035 0.035 0.058 0.048 0.076 0.069 0.048 0.05 0.053 0.074 -0.001 0,000 Porte Enfer Vigie 2009 0.056 0.054 0.053 0.063 0.065 0.078 0.074 0.078 0.059 0.056 0.088 0.107 0.092 0,000 2011 0.048 0.047 0.047 0.06 0.057 0.078 0.068 0.07 0.063 0.054 0.085 0.086 0.074 0.012 0,000

Reference

Raymond M, Rousset F (1995) An exact test for population differentiation. Evolution, 49, 1280-1283.

144

Chapitre 3

Etude de la dynamique en métapopulation à l’aide de modèles mutli-états de l’occupation des sites

Soumis à Ecology

Photo : mare de Sainte Marguerite Nord (2009)

145 145

Article 3

A multistate occupancy model to infer metapopulation dynamics with hidden life stages

T Lamy1, O Gimenez1, J-P Pointier2, P Jarne1, P David1

1UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende, 34293 Montpellier cedex 5, France

2 USR 3278 CNRS-EPHE, 52, avenue Paul Alduy, 66860 Perpignan cedex, France

Keywords: colonization, extinction, metapopulation, multistate occupancy model, resting form, seed bank, snails

Author for correspondence: T. Lamy, UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende,

34293 Montpellier cedex 5; [email protected]

146

Summary

Many species living in fragmented landscapes exhibit unobservable resistance forms (e.g. seeds, resting eggs). However, these hidden life stages are usually ignored in population dynamic models possibly yielding flawed inference about metapopulation dynamics. Here, we develop multistate occupancy models implemented in a Bayesian framework to account for such resistance forms. We apply this model to a 11-year dataset on the freshwater snail

Drepanotrema depressissimum that relies on aestivation to persist in a network of 229 pounds located on the island of Grande-Terre (West-Indies) that frequently dries out. First, the metapopulation dynamics was better explained when specificities of its resistance form were accounted for while extinction and colonization rates were biased upward when D. depressissimum was not assumed to persist in dry sites. Second, D. depressissimum exhibited a higher persistence rate aestivating in dry sites than in site in water. Third, colonization and persistence were higher in unstable sites prone to drought and in years with very low rainfall. We suggest that D. depressissimum is a weak competitor in stable sites and has shifted its distribution toward unstable sites where it can rely on aestivation to persist.

147

Introduction

Many species live in highly fragmented landscapes composed of discrete habitat patches.

For such species, a large body of theoretical work has been dedicated to metapopulation dynamics with special emphasis on the estimation of extinction and colonization rates

(Hanski 1999; MacKenzie et al. 2003). Indeed extinction and colonization can impact several important processes, such as trait evolution, species coexistence and persistence (Harrison and Hastings 1996; Leibold et al. 2004). Moreover the extinction and colonization rates have become critical parameters to inform management and conservation decisions with increasing habitat fragmentation (Fahrig 2002). Empirical estimates of these rates generally rely on time-series of presence/absence data in sets of sites. Extinction and colonization rates are viewed as transition probabilities between two site states (occupied, not occupied) in a Markov process (i.e. independent of the past history of occupancy; Hanski (2003)). A pitfall is to overestimate extinction and colonization when detection is imperfect. A solution comes from hierarchical patch occupancy models which distinguish the process of interest

(site occupancy) from its observation. They incorporate (i) a state process capturing the transitions between states (presence/absence) and (ii) an observation process linking the data (detection/non-detection) to the state process, hence accommodating uncertain species detection (MacKenzie et al. 2003; Royle and Kéry 2007).

To apply these models, some form of repeated sampling (independent observations of the same underlying state) is required to estimate detectability and to disentangle process (i) from observation (ii). Heterogeneity in detection can also be incorporated with covariates such as season, location, or environmental variables (Royle 2006). However, these models do not deal with biases that can arise when a species displays different forms throughout its lifecycle, some of which not being accessible to observation. For example,

148 consider a highly detectable form that disappears from a habitat patch, while another, undetectable, form persists. In this situation, extinction does not occur, but standard models will suggest extinction with high certainty because the presence / absence record of the detectable form is highly repeatable. Such situations are common since cryptic forms occur in several major taxonomic groups. For example, plant species produce seeds that often persist in the soil or the litter while the observable, upper-ground form disappears. Similarly, insect species may persist as larvae or resistance eggs in the soil. Whenever the presence of cryptic forms is suspected, one could simply record a ‘missing data’. However, this makes the strong assumption that transition rates are unaffected by life stages whereas the latter may exhibit very different lifestyles.

Recent patch occupancy models can afford not only two (absence and presence), but several states (Mackenzie et al. 2009). These multistate occupancy models have not yet been used to model cryptic stages. We here develop such a model. We then apply it to the metapopulation of the tropical freshwater snail Drepanotrema depressissimum that inhabits a network of highly unstable and temporal ponds. These habitats indeed often experience yearly cycles of drought during the dry season and refilling a few months later during the rainy season. In sites that dry out completely, snails may persist as a resting stage in the ground (aestivation). This state cannot be detected, unless investing huge amounts of time digging and sieving. However whether a site is completely dry or not is easily recorded. Our model accounts for both the probability of snail detection in wet sites and the presence of cryptic aestivating snails in dry sites. The impact of cryptic stages on the inference of metapopulation dynamics is discussed by contrasting the results obtained from the new model to those obtained from a model ignoring these stages. We also discuss the potential of the new approach for studying community assembly.

149

Materials and methods

Species and study system

Our study was carried out in Grande-Terre (Guadeloupe), a 800 km2 Island from the

Lesser Antilles. This island harbors several types of freshwater habitats, including many ponds (ca. 2,000), a few small rivers and swamp grasslands connected to mangroves. Some sites are permanent, but many ponds completely dry out either yearly or more irregularly during the dry season (January to March). Sites can be dry for up to several months, especially in the driest parts of Grande-Terre (North and East). These sites may then refill either during the so-called ‘little rainy season’ (from March to May) or during the rainy season (July to January). Freshwater snails make up the major part of the benthos in these environments (Pointier and David 2004; Pointier 2008). We focus on Drepanotrema depressissimum (Gastropoda: Basommatophora: Planorbidae), one of the most common species in the freshwater snail community. It is found in predominantly stagnant water bodies with abundant aquatic vegetation. Previous studies indicated that it is able to aestivate under rocks or vegetation in dry sites (Pointier and Combes 1976). At the metapopulation level, the persistence of D. depressissimum thus depends on two processes: recolonization of truly extinct sites and avoidance of extinction through aestivation. Genetic data (Lamy et al., submitted) suggests that snails re-appearing after long droughts are more often related to the local gene pool than from external gene pools, and that aestivation is more important than recolonization for persistence in temporary habitats.

From 2001 to 2011, 229 sites were surveyed annually (SM1, supplementary materials). Surveys were conducted at the beginning of the dry season when the density of mollusk populations is high and water levels start to decrease. Each site was explored by at least three persons for 10 to 15 minutes. We searched for D. depressissimum in wet sites but

150 not within dry sites as aestivating snails are almost undetectable. Snails were caught using a scoop (0.5 m) that allowed to forage both the sediment and plant strata. We also visually surveyed rock surfaces or floating debris when present. For a random subset of these sites

(ca. 30), surveys were repeated within a few days. This ‘robust design’ protocol (Pollock

1982; Kendall et al. 1995) is a conventional way to obtain presence/absence data and estimate detectability.

A set of environmental variables was also characterized in each site, including size

(pond diameter or river width) and vegetation cover (in %). Sites were also classified with respect to two permanent characteristics: overall hydrological regime (five levels; from fully permanent to frequently dry) and water connectivity to neighbouring freshwater habitats

(four levels; from always completely isolated to always connected). Connectivity characterizes the overall probability that the focal population has to be connected to surrounding freshwater habitats during the rainy season when flood occurs. These were estimated based on field experience, the visual aspect of water margins, and topographical considerations (outlets, slopes, etc.).

The Model

Multistate occupancy model

We consider occupancy data from M sites over T primary time periods (i.e., one year for D. depressissimum). Within each primary period, a sub-sample of sites is surveyed twice.

The observation status of site i for survey j within primary period t is denoted yj(i,t) (=1 if detected, 0 if not detected). The true occupancy status of site i is denoted as x(i,t) (= 1 if

151 present, 0 if absent). To model occupancy dynamics, we make the simplifying assumption of a yearly seasonal cycle between two surveys, with extinction occurring before colonisation

(Fig. 1). The extinction risk is indeed higher during the dry season as water availability decreases, and both competition abiotic stress (pH, temperature, etc.) increase. Sites may, or not, dry out completely during this season (Fig. 1). Colonisation is more likely to occur during the rainy season when water level is higher and environmental conditions improve, and when overflow often allows water connections with neighbouring sites. Note that assuming that colonization follows extinction automatically incorporates rescue effects (i.e., when extinction is immediately followed by recolonization within a seasonal cycle; Hanski

(1994)).

Standard patch occupancy models (MacKenzie et al. 2003; Royle and Kéry 2007) deal with two occupancy states only (i.e., presence or absence) which depend on two parameters: persistence Ф, or its complement, local extinction, (1 – Ф) and colonization γ.

Here the extinction probability differs between sites found dry and wet at the beginning of the dry season (Fig. 1), because the aestivation time of snails differ between these two types of sites. We therefore consider four possible site states: present or absent in wet sites and present (i.e., aestivating) or absent in dry sites. The persistence probability in a dry site

(respectively wet site) is ФD (respectively ФW). On the other hand, the colonisation probability between t and t+1 will be more influenced by the dry/wet status of the site at time t+1 than by site status at t because dry sites at t+1 have on average been in water for a shorter time during the preceding rainy season. The colonization rate is noted γD for dry sites at t+1, and γW for wet sites at t+1.

The dynamics described above can be represented by four transition probability matrices (TPMs; MacKenzie et al. 2009), each one standing for a different situation (A = dry

152

(a) (b)

(c) (d)

Figure 1. Schematic representation of the model. Each diagram represents one of the four possible transitions between year t and t+1 according to the dry or wet status of the site at t and t+1. Representative dynamics of water levels are pictured for each situation. The four corresponding transition probability matrices are given below each diagram, where the rows and columns represent states (non-occupied and occupied, in that order) at year t and t+1 respectively.

153 site at both t and t+1; B = dry at t, wet at t+1; C = wet at t, dry at t+1; D = wet at t and t+1).

The four matrices PxA, PxB, PxC, PxD are given in Fig. 1 and can be combined into a single TPM:

P  q q P  q 1 q P  1 q q P  1 q 1 q P x i,t i,t1 xA i,t  i,t1  xB  i,t  i,t1 xC  i,t  i,t1  xD , where qi,t is the autocovariate describing the status of site i at time t (= 1 if dry, 0 if wet). Our approach can be considered as an extension of MacKenzie et al. (2003), where the TPM is conditional on site status (dry or wet).

Effect of covariates on extinction and colonization rates

We incorporated information on factors that may affect transition parameters. We considered four site-specific covariates (see above), namely site size (Si), vegetation cover

(Vi), water connectivity (Ci), and site stability (Stabi). The first three variables were averaged over the eleven years of survey and Si and Vi were log-transformed. Stabi was computed as the first axis (56 % of total variance) of a principal component analysis (PCA) including average hydrological regime, the proportion of visits during which the site was dry over the

2001-2011 period, the temporal variances in size of the water body and in vegetation cover during the same period. We also considered two year-specific covariates (i.e., identical for all sites within a year), LRSt and RSt, representing the cumulated rainfall during the ‘little’ rainy season (March and April, LRSt) and during the rainy season (from July to the survey date,

RSt), prior to each survey. We also constructed an index of potential propagule pressure per site i and year t, by estimating the number of D. depressissimum populations in the vicinity of site i as Di,t = Ni,r Di,r,t where Ni,r is the number of freshwater habitats occurring within a 4 km radius circle around site i, based on detailed maps of freshwater pounds in Grande-Terre

154

(including surveyed and non-surveyed sites; Bruyere and Questel 2001) and Di,r,t is the proportion of occupied sites at time t, among those surveyed sites within that circle.

Size, vegetation cover, stability and the little rainy season are suspected to increase both the persistence and colonization rates because they tend to increase the duration of favorable periods for snails; the colonization process can also be positively influenced by connectivity and potential propagule pressure. Thus, transition probabilities were modelled as linear-logistic functions of the covariates:

logit(Wi,t )  a1  1Si  2Vi  3Stabi  4LRSt

logit(Di,t )  a2  5Si  6Vi  7Stabi  8LRSt

logit(Wi,t )  a3  9Si  10Vi  11Stabi  12Ci  13Di,t  14RS t

logit( Di,t )  a4  15Si  16Vi  17Stabi  18Ci  19Di,t  20RS t where the α’s are intercepts and β’s are regression coefficients to be estimated. All covariates were centered and reduced in order to have identical (zero) mean and (unity) variance so that the regression coefficients were expressed in comparable and non- dimensional scales.

Observation model

One of our model specificities is that snail detectability, pD, is zero in dry sites, as we cannot capture aestivating snails. The matrix of state-dependent detection probabilities is therefore

pO  qi,t POA  1 qi,t POB ,

155

 p 1 p  where W W is the detection matrix in wet sites (p being the detectability of POA    w  0 1 

0 1 the non-aestivating form of the snail) and is the detection matrix in dry sites. In POB    0 1 these matrices, rows correspond to true states (occupied and not-occupied) and columns to observations (species observed or not-observed).

Model implementation

Bayesian framework. In line with recent works (Royle and Kéry 2007), we performed our analyses in a Bayesian framework using Markov chain Monte Carlo (SM2), implemented with

WinBUGS 1.4.3 (Lunn et al. 2000) called by the R package R2WinBUGS (Sturtz et al. 2005).We used three chains and based our inferences on 100,000 samples from the posterior distribution of parameters after 10,000-iterations as burn-in. Chain mixing was visually assessed while convergence was checked using the BGR diagnostic.

Model and covariates selection. Different models can be derived from the above parameterization. If the auto-covariate qi,t is not included (i.e. set to 0) the model reduces to a standard patch occupancy model (hereafter model 0) in which no distinction is made between dry and wet sites (ФD and γD are then not identifiable and arbitrarily set to zero; and detectability is constrained to be equal in all sites).

Including the auto-covariate qi,t generates a family of candidate models which were explored using Stochastic Search Variable Selection (SSVS; George and McCulloch 1993;

O’Hara and Sillanpää 2009). In a first step, we considered models in which ФD and γD were either estimated, or set to zero; in the latter, we ignored the existence of aestivating snails or neglected their contribution to survival over long dry periods. To compare these models,

156 we used indicator variables ai = 1 or 0 that acted by including or excluding a given parameter. In a Bayesian framework, a way to constrain a parameter to a certain value (zero, in our case) is to specify an extremely informative prior concentrated on this value; conversely, a non-informative prior U(0,1) is used for parameters to be estimated. The prior distribution of ФD and γD over the whole model space is:

ФD ~ (1 – α1)*0 + α1*U(0,1)

γD ~ (1 – α2)*0 + α2*U(0,1) where α1 and α2 are Bernoulli variables whose probabilities are model parameters with prior values set to 0.5 (giving equal weight to all parts of the model space). Their posterior means indicate the weight of evidence for including a non-zero estimate of ФD or γD. In a second step, we incorporated ФD and γD and explored the model space generated by including or excluding covariates (βj), using SSVS as previously. The priors for regression parameters were:

βj ~ (1 – αj)N(0,0.0001) + αjN(0, 1),

(prior mean of αj is 0.5). A final model was run including only covariates that had posterior mean of αj > 0.6 (SM4).

Results

Extinction and colonization rates were not specific to dry sites (ФD and/or γD) in two models

(SM3): model 0 made no distinction between dry and wet sites and model 1 assumed that snails were always absent in dry sites (SM3). Model 0 exhibited a lower detectability estimate than model 1 (posterior mean 0.72, 95% CI [0.68;0.76] vs. 0.79 [0.75;0.82] respectively), a lower colonization rate (0.22 [0.17;0.27] vs. 0.32 [0.28;0.36] ) and a higher persistence rate (0.87 [0.81;0.91] vs. 0.76 [0.69;0.82]). However the metapopulation

157 dynamics of D. depressissimum was better explained when accounting for aestivation.

Indeed, among those four models (models 1 to 4, SM3) including or excluding ФD and/or γD, model 4, which included both, had by far the highest posterior probability (P = 0.99).

Surprisingly, the persistence rate in dry sites ФD from model 4 was close to 1 (0.96

[0.88;1.00]), somewhat higher than in wet sites (ФW = 0.86 [0.81;0.90]; Fig. 2). The colonization rate also seemed higher in dry sites (γD = 0.64 [0.23;0.95]; γW = 0.21 [0.16;0.26];

Fig. 2) but the estimation was too imprecise in dry sites to draw any firm conclusion. The probability to detect D. depressissimum in wet sites was 0.78 [0.74;0.81].

We tested for the effect of 20 covariates on persistence and colonization rates. Seven of them only were conserved in the final model (SM4). The covariate effects that received the strongest support concerned wet sites: persistence, ФW, was negatively affected by rain during the little rainy season, and positively by vegetation cover (Table 1). Persistence in dry sites, ФD, decreased in stable sites and in years with abundant rain during the little rainy season (SM5, Table 1). Colonization in wet sites, γW, increased in large and connective sites, but decreased in relatively stable sites. None of the variables affected colonization in dry sites, γD.

Discussion

Multistate occupancy modeling (MacKenzie et al. 2009) enabled us to incorporate a specific dynamic in dry sites that was not primarily accessible to observation. Our results clearly indicate that the metapopulation dynamics of D. depressissimum was better explained when this specificity was included. Given the complexity of the multistate occupancy model likelihood, the Bayesian MCMC approach turned out to be particularly

158

model 4 model 1 prior

24 ФD

18 γ Ф W γW

12 Ф Posterior probability Posterior 6

γD

0

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1

Persistence rate Colonization rate

Figure 2. Plot of (a) persistence and (b) colonization posterior probabilities from the model that includes either both ФD and γD or that does not incorporate any of these two parameters (model 4 and model 1 respectively; see SM3). The dark-blue line represents the posterior probability of ФD (respectively γD) and the light blue line represents the posterior probability of ФW (respectively γW, model 4). Red line represents the posterior probability of ФW (respectively γW) when ФD and γD are set on 0 (model 1). Uniform prior distributions are also pictured as grey dotted lines.

159 efficient for estimating parameters and retain relevant covariates in the final model using

SSVS.

In our model, the non-observable life-stage was associated with a specific, unambiguously observable, state of sites: dryness. This allowed parameterizing the metapopulation dynamics conditionally on this state. Non-observable life stages associated with a special state of sites is a characteristic shared by many other invertebrate freshwater species living in temporary environments, such as zooplankton communities for which resting eggs are a way to survive long periods of time without water (Brönmark and Hansson 2005). In other species such as plants, using multistate occupancy modeling with low or null detection rates for some life stages remains valid, but cryptic stages are not necessarily associated to a specific, observable, site state, and/or may coexist with adult stages. Future extensions will have to take this specificity into account to broaden the applicability of our method.

In a metapopulation, the production of resistance forms tends to buffer local populations against demographic stochasticity and extinction (MacDonald and Watkinson

1981; Kalisz and McPeek 1992; Jarry et al. 1995). Ignoring these resistance forms in patch- occupancy models bias extinction and colonisation rates upwards, to an extent that depends on the frequency of populations represented exclusively by resistance forms (here, dry sites). In our biological model, if the species is assumed to be totally extinct in dry sites (i.e., when ignoring aestivation; model 1), extinction and colonization rates are increased by more than 50% compared to the full model (extinction: 24% vs. 14%; colonization: 32% vs. 21%).

This bias is remarkable, given the modest frequency of dry sites (4.9% of visited sites were found dry overall years). A larger bias would be expected with higher frequencies of such sites, which could have occurred if, for example, sampling was carried out later on in the dry season. On the other hand, one might simply not differentiate dry and wet sites (model 0).

160

As the species is never recorded in dry sites, this model will consider that it is either absent or present but not detected (with probability 1-pW). The resulting estimates of extinction and colonization rates were quite accurate (SM3) but the detectability was underestimated (72% vs.79%), which is how the model accounted for an excess of ‘false extinctions’ in the dataset.

More importantly, incorporating resistance forms uncovers important and original aspects of metapopulation dynamics that could not previously be documented. Indeed, our most novel and surprising result is the extremely high persistence (near 100%, with a narrow

CI) of D. depressissimum in dry sites. Although the aestivation ability of freshwater snails had already been recognized (review in Brown 1994; Dillon 2000), its importance with regard to metapopulation dynamics had never been previously assessed. It comes as a surprise that a species can exhibit a higher persistence rate resting in the dry ground than through its active adult form in the water. The ability to persist in dry sites is confirmed by covariate effects.

Indeed, colonization and persistence tend to be higher in unstable sites (i.e. prone to frequent drying-up) and in years with very low rainfall during the ‘little rainy season’.

Although the dry or wet state of sites during surveys at the beginning of the dry season is a robust binary indicator, more sites may dry out later on, and covariates capture more of the quantitative variation in drought impact. It is therefore not surprising to observe several effects that all point to the same direction. The other covariate effects, such as the positive effects of vegetation on persistence and of both site size and connectivity on colonization rate, have simple interpretations, not related to water availability. It is worth mentioning that these results are fully consistent with conclusion from a recent population genetic analysis: no genetic signatures of extinctions were detected when comparing populations in sites sampled before and after drying-out, and connectivity positively affected genetic diversity (Lamy et al. submitted).

161

It remains to be understood why D. depressissimum undergoes frequent extinctions in large, stable sites that remain wet year-round. Most freshwater species preferentially inhabit such sites, and species diversity is consequently higher there (Brown 1994; Dillon

2000). This is also true in the snail metacommunity of Grande-Terre (Pointier 2008) where stability affects species diversity (Regression coefficient of stabilty on mean species diversity over the 2001-2011 period = 0.24; P < 0.001). We hypothesize that D. depressissimum is a weak competitor which is locally driven to extinction in stable sites by the abundance of competing species while it has developed a strategy to persist in very unstable sites. This hypothesis of course awaits further confirmation but is consistent with one of the prevailing paradigms in metacommunity theory which suppose that diversity is maintained because inferior competitors have more access to patches recently impacted by perturbation, either because they are better colonists or because they have lower extinction rates during perturbation (Leibold et al. 2004). Evidence from experimental ponds suggests that assemblages of drought-resistant species can persist in temporary habitats, protected from more competitive species that invade permanent sites (Chase 2007). Our approach is a way to obtain realistic parameterizations of metapopulation models while accounting for species ability to overcome perturbation through resistant life-forms. Applied to several species in a metacommunity, this could be a step forward towards testing metacommunity theory in natural rather than experimental systems.

162

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Tilman, D. 1994. Competition and biodiversity in spatially structured habitats. Ecology 75: 2– 16.

165

Table 1. Posterior means of intercept and covariate effects in the final model and their 95 % credible interval (CI). For each parameter (ФWi,t, ФDi,t, γWi,t and γDi,t) the predicted mean is given conditional on the mean value of covariates in dry and wet sites (see SM5 for further explanations).

Mean 95 % CI Predicted mean

Intercept a1 1.31 [0.883;1.758] 0.787

Vegetation β2 0.961 [0.650;1.297] ФWi,t Little rainy β4 -0.631 [-0.998;-0.298] season

Intercept a 2 1.285 [-0.288;2.902] 0.967

Stability β7 -0.831 [-2.336;0.621] ФDi,t Little rainy β8 -0.895 [-2.318;0.460] season

Intercept a 3 -0.843 [-1.100; -0.599] 0.288

Size β9 0.382 [0.166;0.604] γWi,t Stability β11 -0.839 [-1.180;-0.538]

Connectivity β12 0.353 [0.142;0.575]

γ Di,t Intercept a 4 0.007 [-1.670;1.621] 0.502

p x0 Initial occupancy 0.535 [0.444;0.625]

pW Detectability 0.777 [0.742;0.811]

166

Supplementary materials – Lamy et al. ‘A multistate occupancy model to infer metapopulation dynamics with hidden life stages’

SM1. Distribution of Drepanotrema depressissimum in the 229 sites studied from 2001 to

2011 in Grande-Terre of Guadeloupe (Lesser Antilles).

SM2. Winbugs code of the model including Stochastic Search Variable Selection (SSVS).

SM3. The models studied, their parameter estimates and posterior probability.

SM4. Influence of environmental variables on the persistence and colonization probabilities

(in dry and wet sites) based on linear-logistic regression slopes (βj).

SM5. Effects of covariates selected with the SSVS on persistence and colonization rates.

167

SM 1. Distribution of Drepanotrema depressissimum in the 229 sites studied from 2001 to 2011 in Grande-Terre of Guadeloupe (Lesser Antilles). Black, white and red squares represent sites where D. depressissimum was detected, was not detected and dry sites respectively. Black dots represent missing data.

2001 2002

10 km

2003 2004

2005 2006

168

2007 2008

2009 2010

2011

169

SM2. Winbugs code of the model including Stochastic Search Variable Selection (SSVS).

################################################################## # BUG MODEL # ##################################################################

# parameters used # phiM persistence wet site # phiS persistence dry site # gammaM probability of colonization in wet site # gammaS probability of colonization in dry site # pM species detectability in dry site (species detectability in dry site in set on 0) # psi initial occupancy probability

########################################## # SSM for multistate occupancy data # ##########################################

# OBSERVATIONS (O)

# With regard to the state dry or wet of the site # 1 visited wet site # 2 visited dry site

# Wit regard to the presence of the species # 1 species not detected (i.e. dry or wet site) # 2 species detected (i.e. only wet site since species detectability in dry site is set on 0)

# STATES (X)

# 1 occupied site # 2 non-occupied site model {

#################### # PRIORS and SSVS # #################### psi ~ dunif(0, 1) pM ~ dunif(0,1) for(j in 1:20){ beta[j] ~ dnorm(0,prec[j]) prec[j] <- 1/var[j] var[j] <- (1-gamma[j])*0.0001 + gamma[j]*1 gamma[j] ~ dbern(0.5) } for(j in 1:4){ alpha[j] ~ dnorm(0,1) }

############################################### #Extinction colonization parameterization # ###############################################

170

for(i in 1:nsite){ for(j in 1:(nyear-1)){ logit(phiM[i,j]) <- alpha[1] + beta[1] * taille[i] + beta[2] * veg[i] + beta[3] * stability[i] + beta[4] * petitesaison[j] logit(phiS[i,j]) <- alpha[2] + beta[5] * taille[i] + beta[6] * veg[i] + beta[7] * stability[i] + beta[8] * petitesaison[j] logit(gammaM[i,j]) <- alpha[3] + beta[9] * taille[i] + beta[10] * veg[i] + beta[11] * stability[i] + beta[12] * connec[i] + beta[13] * grandesaison[j] + beta[14] * colsource[i,j] logit(gammaS[i,j]) <- alpha[4] + beta[15] * taille[i] + beta[16] * veg[i] + beta[17] * stability[i] + beta[18] * connec[i] + beta[19] * grandesaison[j] + beta[20] * colsource[i,j] } }

for (i in 1:nsite) # for each site

{

##################### # DEFINE PARAMETERS # #####################

# probabilities for each initial state px0[i,1] <- 1-psi px0[i,2] <- psi

# probabilities of observations given states and states given states for (j in 1:(nyear-1)) # loop over time

{

# define probabilities of X(t+1) given X(t) / transition probability matrices

px[1,i,j,1] <- X[i,j] * X[i,j+1] * PxA[1,i,j,1] + X[i,j] * (1-X[i,j+1]) * PxB[1,i,j,1] + (1-X[i,j]) * (1-X[i,j+1]) * PxC[1,i,j,1] + (1-X[i,j]) * X[i,j+1] * PxD[1,i,j,1] px[1,i,j,2] <- X[i,j] * X[i,j+1] * PxA[1,i,j,2] + X[i,j] * (1-X[i,j+1]) * PxB[1,i,j,2] + (1-X[i,j]) * (1-X[i,j+1]) * PxC[1,i,j,2] + (1-X[i,j]) * X[i,j+1] * PxD[1,i,j,2] px[2,i,j,1] <- X[i,j] * X[i,j+1] * PxA[2,i,j,1] + X[i,j] * (1-X[i,j+1]) * PxB[2,i,j,1] + (1-X[i,j]) * (1-X[i,j+1]) * PxC[2,i,j,1] + (1-X[i,j]) * X[i,j+1] * PxD[2,i,j,1] px[2,i,j,2] <- X[i,j] * X[i,j+1] * PxA[2,i,j,2] + X[i,j] * (1-X[i,j+1]) * PxB[2,i,j,2] + (1-X[i,j]) * (1-X[i,j+1]) * PxC[2,i,j,2] + (1-X[i,j]) * X[i,j+1] * PxD[2,i,j,2]

#### transition probability matrices between a site dry at(j) and dry at (j+1) PxA[1,i,j,1] <- 1-gammaS[i,j] PxA[1,i,j,2] <- gammaS[i,j] PxA[2,i,j,1] <- (1-phiS[i,j]) * (1-gammaS[i,j]) PxA[2,i,j,2] <- phiS[i,j] + (1-phiS[i,j]) * gammaS[i,j]

#### transition probability matrices between a site dry at(j) and wet at (j+1) PxB[1,i,j,1] <- 1-gammaM[i,j] PxB[1,i,j,2] <- gammaM[i,j] PxB[2,i,j,1] <- (1-phiS[i,j]) * (1-gammaM[i,j]) PxB[2,i,j,2] <- phiS[i,j] + (1-phiS[i,j]) * gammaM[i,j]

#### transition probability matrices between a site wet at(j) and wet at (j+1) PxC[1,i,j,1] <- 1-gammaM[i,j] PxC[1,i,j,2] <- gammaM[i,j] PxC[2,i,j,1] <- (1-phiM[i,j]) * (1-gammaM[i,j]) PxC[2,i,j,2] <- phiM[i,j] + (1-phiM[i,j]) * gammaM[i,j]

171

#### transition probability matrices between a site wet at(j) and dry at (j+1) PxD[1,i,j,1] <- 1-gammaS[i,j] PxD[1,i,j,2] <- gammaS[i,j] PxD[2,i,j,1] <- (1-phiM[i,j]) * (1-gammaS[i,j]) PxD[2,i,j,2] <- phiM[i,j] + (1-phiM[i,j]) * gammaS[i,j] }

for (j in 1:nyear) # loop over time

{ # define probabilities of O(t) given X(t)

po[1,i,j,1] <- (1-X[i,j]) * PoA[1,i,j,1] + X[i,j] * PoB[1,i,j,1] po[1,i,j,2] <- (1-X[i,j]) * PoA[1,i,j,2] + X[i,j] * PoB[1,i,j,2] po[2,i,j,1] <- (1-X[i,j]) * PoA[2,i,j,1] + X[i,j] * PoB[2,i,j,1] po[2,i,j,2] <- (1-X[i,j]) * PoA[2,i,j,2] + X[i,j] * PoB[2,i,j,2]

# probabilities of O(t) given X(t) in wet site PoA[1,i,j,1] <- 1 PoA[1,i,j,2] <- 0 PoA[2,i,j,1] <- 1-pM PoA[2,i,j,2] <- pM

# probabilities of O(t) given X(t) in dry site PoB[1,i,j,1] <- 1 PoB[1,i,j,2] <- 0 PoB[2,i,j,1] <- 1 PoB[2,i,j,2] <- 0

} }

################################ # STATE-SPACE MODEL LIKELIHOOD # ################################

for(i in 1:nsite)

{

# t=1 z[i,e[i]] ~ dcat(px0[i,1:2])

for(j in (e[i]+1):fin[i]){ ## STATE EQUATIONS ## # draw X(t) given X(t-1) z[i,j] ~ dcat(px[z[i,j-1],i,j-1,1:2])

}

}

## OBSERVATION EQUATIONS ## # draw O(t) given X(t)

for(i in 1:nsite){ for(j in e[i]:fin[i]){

172

for(t in 1:nrep){ y[i,j,t] ~ dcat(po[z[i,j],i,j,1:2])

} } }

}

173

SM3. The models studied, their parameter estimates and posterior probability. The five models included or not the autocovariate for site status

(dry or wet; qi,t ), and the probability of persistence in / colonization of dry sites (ФD and γD). When they were not included, parameters are not identifiable (model 0) or set to zero (other models). Estimates are mean posterior probabilities, together with their 95 % credible interval (CI). P refers to the posterior probability (models 1 to 4), i.e. the number of times the model was explored during the Stochastic Search Variable

Selection (i.e. using α1 and α2) on ФD and γD.

Estimates

Model qi,t Parameter P pM ФW γW ФD γD

0 - ФW + γW 0.72 [0.68;0.76] 0.87 [0.81;0.91] 0.22 [0.17;0.27] - - - 1 + ФW + γW 0.79 [0.75;0.82] 0.76 [0.69;0.82] 0.32 [0.28;0.36] - - 0.00 2 + ФW + γW +γD 0.79 [0.75;0.82] 0.76 [0.69;0.82] 0.32 [0.28;0.36] - 0.50 [0.03;0.98] 0.00 3 + ФW + γW + ФD 0.74 [0.71;0.78] 0.86 [0.81;0.90] 0.22 [0.17;0.27] 0.97 [0.90;1] - 0.01 4 + ФW + γW + ФD + γD 0.74 [0.71;0.78] 0.86 [0.81;0.90] 0.21 [0.16;0.26] 0.96 [0.88;1] 0.64 [0.23;0.95] 0.99

174

SM4. Influence of environmental variables on the persistence and colonization probabilities

(in dry and wet sites) based on linear-logistic regression slopes (βj). The variables considered are site size, vegetation cover, habitat stability, rain fall during the little rainy season or during the rainy season, and local density of favorable habitats (see main text for more details). Posterior means of βj are given along with their 95 % confidence intervals. Stochastic Search Variable Selection (SSVS) explored the model space generated by including or excluding each covariate and returned its posterior probability of inclusion αj. This probability indicates the weight of evidence for keeping this covariate in the final model. We choose to keep regression coefficients whose αj were > 0.6 (bold font). These were also the covariates that were more frequently retained in the 40 best models out of the 1,048,576 possible models.

Parameter Variable βj Mean 95 % CI αj Mean

ФWi,t Size β1 0.02 [-0.11;0.37] α1 0.19

Vegetation β2 0.90 [0.51;1.29] α2 1

Stability β3 -0.07 [-0.71;0.26] α3 0.31 Little rainy β -0.64 [-1.01;-0.28] α4 0.99 season 4

ФDi,t Size β5 -0.21 [-2.04;1.12] α5 0.51

Vegetation β6 0.17 [-1.01;1.68] α6 0.50

Stability β7 -0.61 [-2.22;0.41] α7 0.65 Little rainy β -0.54 [-2.17;0.35] α8 0.61 season 8

γWi,t Size β9 0.27 [-0.01;0.59] α9 0.77

Vegetation β10 0.10 [-0.02;0.44] α10 0.42

Stability β11 -0.79 [-1.19;-0.42] α11 1

Connectivity β12 0.28 [-0.01;0.56] α12 0.84

Rainy season β13 0.07 [-0.02;0.37] α13 0.33

Density β14 -0.02 [-0.21;0.03] α14 0.14

γDi,t Size β15 0.43 [-0.77;2.13] α15 0.57

Vegetation β16 0.13 [-0.96;1.57] α16 0.43

Stability β17 0.01 [-1.4;1.46] α17 0.43

Connectivity β18 -0.39 [-2.32;0.86] α18 0.55

Rainy season β19 0.00 [-1.34;1.39] α19 0.46

Density β20 -0.09 [-1.61;1.24] α20 0.47

175

100 100

ФD

80 80

60 60

ФW

FrequencyFrequency Frequency 40 γW 40

20 20

0 0

0 70 140 210 280 350

Connectivity Little rainy season (mm)

100 100

Ф 80 80 D

60 60

Frequency Frequency Frequency 40 γW 40

20 20

γW

0 0

0 25 50 75 100 -8 -6 -4 -2 0 2

Size Stability

100

ФW

80

60 Frequency 40

20

0

0 20 40 60 80 100

Vegetation cover

SM5. Effects of covariates selected with the SSVS on persistence rates in dry (light blue line) and wet sites (dark blue line) and on colonization rate in wet sites (red line, γW). No covariate was selected on colonization rate in dry sites (γD). Because covariates have not the same distribution in dry and wet sites, we estimated for each of them two different means in dry and wet sites respectively (i.e., conditional mean for dry and wet sites). Distributions of each selected covariate (vegetation cover, size, stability, connectivity and little rainy season) conditionally on sites being dry (dark line) or wet (grey) are represented as smoothed histograms (frequencies are scaled to a maximum height of 100 to increase visibility, although the total number of occurrences of dry sites is much lower than that of wet sites).To avoid extrapolation, effects are represented only in the relevant conditional distribution (10%-90% interval) of each covariate. In each graph, all non-focal covariates were set to their conditional means (for dry or wet sites, as needed).

176

Chapitre 4

Impact des processus neutres sur l’assemblage des métacommunautés

En préparation

Photo : Physa acuta mare Gorot (2006)

177 177

Article 4

Parallel processes drive species and genetic diversity in a freshwater snail metacommunity

T Lamy1, G Huth1, A Segard1, JP Pointier2, P Jarne1, P David1

1UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende, 34293 Montpellier cedex 5, France

2 USR 3278 CNRS-EPHE, 52, avenue Paul Alduy, 66860 Perpignan cedex, France

Author for correspondance: T. Lamy, UMR 5175 CEFE, campus CNRS, 1919 route de Mende,

34293 Montpellier cedex 5; [email protected]

178

Summary

The relative impact of neutral sampling processes versus deterministic niche-based processes on species richness in communities has recently been hotly debated. To date, this debate has mostly focused on how well neutral theory predicts diversity patterns in communities such as tropical forests or coral reefs. However this methodology cannot apply to metacommunities of smaller organisms where local population sizes rapidly fluctuate.

Here we illustrate a generally applicable and empirical measure of the impact of neutral sampling processes which is the correlation between species diversity and genetic diversity in habitat patches or species-genetic-diversity correlation (SGDC). The intensity of SGDC reflects the degree of similarity between sampling processes affecting species and neutral alleles. We study a metacommunity of freshwater snails inhabiting a network of small tropical ponds and observe highly significant SGDC across ponds, using genetic diversity measured at more than 30 sites in each of two dominant species. This suggests that neutral processes were important factors controlling species diversity. We further show that the main driver of co-variation between species and allelic diversity is variation in connectivity which affects the inflow of both new alleles and new species into habitat patches.

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Introduction

The neutral theory of biodiversity (1) has recently challenged traditional, niche-oriented views in community ecology. Recent studies on tropical forests or coral reefs (2-3) have suggested that models of neutral sampling processes, assuming ecological equivalence among all species, may often suffice to explain many aspects of the distribution of species richness. Unfortunately this approach cannot apply to many smaller organisms. Aquatic invertebrates inhabiting freshwater ponds, herbivorous insects living on patches of their host plants or parasite communities developing in hosts, all live in patchy environments and undergo rapid fluctuations in population density within patches. Such fluctuations violate the basic assumption of a zero-sum game, whereby exactly one live individual can fill the space made available by the death of another individual. Yet metacommunities of small organisms are also affected by stochastic, neutral sampling processes. In such metacommunities habitat patches vary in immigration rates, local community size, and turnover rates, all of which affect neutral sampling processes, but these parameters are usually not precisely known. Hence we do not know enough on these systems to assess their goodness-of-fit to neutral models directly.

One can overcome this difficulty by using an empirical, rather than theoretical, neutral reference. This reference is allelic diversity at neutral markers, measured in a representative species of the community. Allelic diversity in a patch registers the impact of neutral sampling processes due to immigration, drift and extinction-colonisation dynamics, and population geneticists have used them for a long time as a reference to test the neutrality at candidate traits (FST-QST comparisons) or loci (FST-scan, hitchiking theory). If species names were neutral labels put on individuals in the same way as microsatellite allele names, both would undergo parallel sampling processes and local species richness would be

180 highly correlated to allelic richness. More generally, the intensity of correlations between species and allele diversity (SGDC) reflects the degree of similarity in neutral processes between the two, and therefore is an indirect measure of the impact of stochasticity on species richness in a metacommunity. This principle has been recently put forward by

Vellend (4-5) at a much higher temporal and spatial scale, that of island biogeography.

Available data supported the idea that large islands harbour both more species and higher genetic diversity, generating overall positive SGDCs (4). In addition, several studies document parallel decreases of genetic diversity and species diversity in response to recent, dramatic alteration of habitats (6-9). In this study we use SGDC to show the importance of naturally occurring stochastic processes in a metacommunity that is a set of communities linked by dispersal of individuals in a fragmented landscape (10). Our large sample size, and the use of two different focal species, allows us to ensure the robustness of the pattern, and to decompose the correlation into effects of different habitat characteristics, showing that it arises mainly from variation in connectivity among sites.

The island of Grande-Terre (Lesser Antilles) is a small island (800 km2) practically devoid of permanent rivers, but displaying a dense network of ca. 2000 small ponds. The dominant macrofauna in these ponds consists in freshwater mollusks (29 species, (11), all of which have a mixed herbivorous-detritivorous regime. We conducted yearly surveys to follow species assemblages in 232 sites from 2000 to 2011 (Fig. 1). We measured species richness (SG) in each site as the mean number of species recorded per site per year. A subset of sites, distributed over the whole island, were sampled in 2006-2011 to assess genetic diversity in the two most widespread snail species in the metacommunity Drepanotrema depressissimum (32 sites) and Physa marmorata (43 sites), using 10 and 8 microsatellite loci

181

Figure 1. Localization of the 57 sites sampled for the genetic analysis (Grey squares, Figure 1A) and species diversity in the 259 sites surveyed since 2001 (Figure 1B, from white squares: poor, to black squares: rich).

182 and an average of 22 individuals per site. We detected strongly significant, positive correlations between species richness and genetic diversity indices in both D. depressissimum (Fig. 2A; r = 0.540, P = 0.0007) and P. marmorata (Fig. 2B; r = 0.484, P =

0.0005). This indicates that a large fraction of the variation in species diversity among ponds shares common causes with neutral genetic variation, indicating a strong impact of neutral sampling processes on local communities.

Of course, the impact of neutral processes is a matter of scale: here we have shown that even at a local scale, and in systems that violate the zero-sum assumption, neutral processes are a major determinant of species richness, thereby extending the scope of previous results. Another scale issue is that of phenotypical similarity among the studied taxa. Purely neutral models assume complete ecological equivalence of all species. In the real world, species are never completely equivalent, but this hypothesis will be more strongly violated if they are so different that stochastic processes such as colonization, extinction, and fluctuation in population sizes, are uncorrelated among them. Conversely, communities including species that perceive stochastic processes in similar ways should be closer to neutrality. Freshwater snails from the Guadeloupe metacommunity belong to two ecologically, phenotypically and phylogenetically contrasted groups: Pulmonates, which are small, light-shelled, and short-lifespan forms mainly associated with aquatic vegetation near the water surface, and Caenogastropods, which are larger, have heavy shells, long lifespans, and live on the bottom. Although our two focal species belong to the Pulmonate group, the

SGDC were similar whether we counted all species, only Pulmonates, or only

Caenogastropods in our species richness index (Pulmonates, D. depressissimum: r = 0.436, P

= 0.006; P. marmorata: r = 0.359, P = 0.009; Prosobranchs species, D. depressissimum: r =

0.471, P = 0.003; P. marmorata: r = 0.454, P = 0.001). This suggests that life history

183

Figure 2. Correlations between species richness (SG) and genetic diversity indices (GD) in (A) 32 populations of D. depressissimum and (B) 43 populations of P. marmorata. r is the parametric Pearson correlation coefficient (Significance code: *** P < 0.001; similar results are obtained using Spearman non-parametric correlations: ρ = 0.752, P = 0.0003 and ρ = 0.449, P = 0.001 respectively). Genetic diversity is measured as average allele richness per locus in D. depressissimum and as average multilocus genotype richness in P. marmorata, to account for the different mating systems of the two species (outcrossing for D. depressissimum, selfing for P. marmorata). Both estimates have been corrected for unequal sample sizes among sites using rarefaction methods (see Supplementary Material). Note that these correlations are robust to the choice of the metric (allelic richness, genotypic richness, or expected heterozygosity, cf. Supplementary material)

184 differences between these two groups, although important, were not necessarily relevant to the stochastic processes of colonisation, population fluctuation, and extinction at the scale of a pond.

SGDC can also be used to identify the most important sources of common stochastic processes affecting both allele and species richness (12). At the scale of a metacommunity, three main stochastic processes can affect diversity: the first is the input of new alleles or species through immigration of individuals (i.e. gene flow for alleles, colonisation for species); the second is the random variation in species or allele frequencies due to finite population or community size (genetic or ecological drift); the third is extrinsic perturbations, such as desiccation of a pond, which wipes off many individuals (and therefore alleles and species) from time to time. To understand the role of these three processes, we characterized pond habitats with respect to three variables (1) connectivity, which represents the frequency of water connexions with surrounding water systems, and hence of potential inflow of external individuals into a pond (2) average pond size and (3) a synthetic index of stability which is a negative indicator of the risk of perturbation. We also added vegetation cover because the size of the favorable habitat may be better represented by the abundance of aquatic plants than by total pond area.

We first tested separately the effects of these four habitat characteristics on species richness and genetic diversity. Genetic diversity in D. depressissimum and P. marmorata was mainly explained by the positive effect of connectivity (Table 1). Pond size also had a positive effect on P. marmorata genetic diversity. Species richness was positively affected by all habitat characteristics (Table 1), but less significant regressions were obtained when restricting to the sites studied in the genetic analysis, which might simply due the smaller number of sites. In total, connectivity stands out as the single habitat characteristic that was

185 significant in all analyses (Table1). A simple way to quantify the impact of habitat variables on SGDC is to use covariance decomposition (see Appendix). In this analysis, the total covariance between standardized genetic diversity (G) and standardized species richness (S) is decomposed as a sum of terms: some terms reflect the parallel effects of underlying variables (connectivity, size etc) on G and S, other terms reflect how these effects might be reinforced or attenuated by pairwise correlations among the variables (for example connectivity and size), and the residual term represents a covariation between G and S that is not explained by any of the variables. ,Differences in connectivity among ponds had the strongest incidence on SGDC for both species (D. depressissimum: 71 %; P. marmorata: 59 %,

Fig. 3). In D. depressissimum other components had negligible contributions. In P. marmorata site size also contributed positively to the SGDC (39 %) but this contribution was counterbalanced by a negative covariance between connectivity and size (-30 %).

Importantly, the residual variation in SGDC was significant in neither D. depressissimum (24

%) nor P. marmorata (27 %) indicating that the habitat characteristics used in this study captured most of the covariation in species and genetic diversity. The predominant contribution of connectivity means that most of the variation in sampling processes in our system comes from variation in the inflow of individuals among habitat patches, and therefore of new genes or new species from the rest of the metacommunity. This implies that the species in our community are sufficiently similar in their colonization process to perceive the same patches as easily accessible (or not).

Community ecology has long been through a dichotomic debate to elucidate which of deterministic based and neutral based approaches were the best to explain species assemblage. Ecologists just start to recognize that no system can perfectly fit any of these two approaches. Any community lies in a continuum between these two extremes (13-14).

186

rSD,GD Residuals Connectivity x Stability Vegetation x Stability Vegetation x Connectivity Size x Stability Size x Connectivity Size x Vegetation Stability Connectivity Vegetation Size A B -0.2-0.2 0 0.2 0.4 0.6 -0.2-0.2 0 0.2 0.4 0.6

Figure 3. Decomposition of the correlation between species and genetic diversity (SGDC; rSD,GD) in (A) D. depressissimum and (B) P. marmorata.

Black bars are the total SGDC (rSD,GD), dark grey bars represent how each habitat characteristic contributes (positively or negatively) to the total SGDC, and light grey bars represent the negative or positive effect of correlations between habitat characteristics on the total SGDC. Dashed grey bars are residual correlations, i.e. the part of the SGDC that is not explained by habitat characteristics (which is not significant in either species). The black bar is the algebraic sum of all negative and positive components (grey bars).

187

In this context, the use of genetic diversity as a neutral reference to unravel the importance of stochastic processes in natural communities has a great potential. Indeed, as molecular analyses become cheaper, they allow to routinely analyse many populations in a few species, providing the necessary sample sizes to obtain robust SGDC and decompose them into causal components. With data of that kind, one can investigate which causal component are relevant in different systems and at different scales. For example, island area rather than distance to continent seemed to be the main driver of SGDC in archipelagoes (4), suggesting that at this scale habitat accessibility was not the dominant factor, unlike in our smaller-scale metacommunity system. SGDC also provides a potential way to classify species into groups based on the similarity with which they perceive environmental stochasticity, hence to explore the taxonomical limits of the species-equivalence assumption. Indeed, until now, studies of species diversity usually limit their extent to groups of organisms (e.g. birds, corals, fishes, trees, butterflies, bats, or all vascular plants) without justification. Having an independent indication of where to place the relevant taxonomical limit at a given scale would be a great advantage. Finally, an important possible application is the possibility to use genetic diversity in a widespread species as an indicator of species diversity, e.g. to optimally design nature reserves. To this aim, one still has to validate that SGDC are also relevant to indicate the presence of rare species, which are usually of higher conservation concern. .Nevertheless, as more and more systems become fragmented and prone to demographic stochasticity, due to human activity, we anticipate multiple opportunities for the SGDC approach to be promoted

.

188

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189

Table 1. Partial standardized regression coefficients of genetic diversity and species diversity on site ecological characteristics estimated in all sites (metacommunity scale) and in sites sampled for the genetic analysis of D. depressissimum and P. marmorata only (Supplementary mat).(*: 0.5 > P > 0.01; **: 0.01 > P > 0.001; ***: 0.001 > P).

Vegetation Size Connectivity Stability Genetic diversity D. depressissimum 0.10 0.29 0.52** -0.16 P. marmorata 0.04 0.32* 0.37* 0.02

Species diversity 0.27** Metacommunity 0.27*** 0.52*** 0.19*** * D. depressissimum sites 0.12 0.10 0.75*** 0.26** P. marmorata sites 0.24* 0.29** 0.77*** -0.01

190

Lamy et al. - Parallel processes drive species and genetic diversity in a freshwater snail metacommunity

Materials and methods

Study system - the freshwater snail metacommunity of Guadeloupe (Lesser Antilles)

The Guadeloupe archipelago, located in the Lesser Antilles (French West Indies) is composed of: (i) a main island divided into two geological structures, a recent volcanic island (Basse-

Terre) connected to an older limestone plateau (Grande-Terre); (ii) different smaller islands:

Marie Galante, Les Saintes, La Désirade, Saint Martin and Saint Barthélemy. Grande-Terre

(about 800 km2) harbor different types of freshwater habitats, including many ponds (ca.

2,000) but also some small rivers and swamp grasslands connected to mangroves (Bruyere and Questel 2001; Pointier and David 2004; Lamy et al. 2011). Some of these sites are permanent, but many ponds completely dry out either yearly or more irregularly during the dry season (i.e. from January to March) up to several months and may then refill during the following rainy season. This is during this last season that precipitation considerably increases causing the overflow of many of these freshwater environments and the transient aquatic connection between neighbouring environments depending on their topographical characteristics.

Freshwater snails are common species in these environments and compose the most important part of the macrobenthos. Their distribution and ecology have been particularly well studied in Guadeloupe for about 40 years (i.e. J-P Pointier; Pointier 1974, Leveque and

Pointier 1976; Pointier and Combes 1976; Pointier et al. 1977; Pointier and David 2004;

Pointier 2008) and intensively studied for the past eleven years (see below). 29 species of molluscs (Table S1; Pointier 2008) have been recorded in Guadeloupe and essentially span two major phylogenetic groups: pulmonates and prosobranchs. Pulmonates are represented

191 by the Basommatophoran order (Dayrat et al 2011) which includes simultaneous hermaphrodite species exhibiting short life cycles and which occupy a wide variety of habitats, spanning to very unstable ponds to large stable rivers and lakes (Brown 1994 Dillon

2000). On the other hand, prosobranchs exhibit longer life-cycles and are less tolerant to a large variety of ecological characteristic especially in regard to water level stability.

Annual survey of the freshwater snail metacommunity of Guadeloupe (Lesser Antilles)

From 2001 to 2011, 232 freshwater sites, distributed over the whole Grande-Terre were surveyed annually. Surveys were conducted at the beginning of the dry, right after the end of the rainy season. Mollusk densities are then high and snail communities mature. Each site was explored by at least three persons for 10 to 15 minutes. Snails were caught using a scoop (0.5 m) that allowed us to forage both the sediment and the various plant strata. The density of each of the 29 species found is estimated visually on a semi-log scale (10 levels: 0

(species not detected), 1 (<1 ind/m²), 2 (1 to 5 ind/m²), 3 (5-10 ind/m²), up to 9 (5000-10000 ind/m²)). During each surveys we also recorded a set of ecological characteristics including: size (pond or river diameter), the percentage of site covered with vegetation (in %), hydrological regime (five levels; from fully permanent to frequently dry during the dry season) and water connectivity to neighbouring watersheds (four levels; from 0: always completely isolated to 3: always connected). Connexion here means the existence of a water flow during the rainy season that may consequently connect neighbouring sites to the focal one. Site ecological characteristics were estimated yearly based on field experience, the visual aspect of water margins, and topographical considerations.

192

Estimation of habitat characteristics

From the set of ecological characteristics annually recorded we defined four summary habitat characteristics. We defined vegetation cover (V), size (Si) and connectivity

(C) as the arithmetic mean over the eleven years of survey of the percentage of site covered with vegetation, the pond or river diameters and the connectivity to neighbouring watersheds respectively. Besides we defined stability (St) as the first axis (56 % of total variance) of a principal component analysis (PCA) including hydrological regime, the proportion of visits during which the site was dry over the 2001-2011 period, the temporal variance in size of the water body and in the percentage of vegetation cover during the same period.

Estimation of genetic diversity in the two most represented species of the metacommunity

We assess genetic diversity in 57 sites, in at least one of the two most represented snail species of the metacommunity, Drepanotrema depressissimum and Physa marmorata. Both are Bassomatophoran simultaneous hermaphrodite native species. P. marmorata

(Gastropoda: Basommatophora: Physidae) is the most represented species in the metacommunity (mean site occupancy over the eleven year of survey: 71%; Lamy unpublished data) that mostly reproduce trough selfing (Dubois et al. 2008; Escobar et al.

2011). D. depressissimum (Gastropoda: Basommatophora: Planorbidae) is the second most represented species in the metacommunity (mean site occupancy over the eleven year of survey: 58%; unpublished data) that mostly reproduce through outcrossing (Nicot et al.

2009, Lamy et al. 2011). At each site, 8 to 32 snails were collected corresponding to a total of

1633 snails (902 and 731 snails in 32 and 43 sites for Drepanotrema depressissimum and

Physa marmorata respectively). Snails were killed in 80°C water for 1 min and preserved in

193

95° ethanol prior to genetic analysis. Genetic diversity was assessed at 10 and 8 microsatellite markers (Dubois et al. 2008; Nicot et al. 2009). DNA was extracted using a

Chelex® method (BIORAD). PCR were based on multiplex amplifications and conditions were as in Nicot et al. (2009) for D. depressissimum and as in Dubois et al. (2008) for P. marmorata.

Genetic diversity was estimated as allelic richness (RA, Petit et al. 1998) and gene diversity (HE, Nei 1987). Selfing species exhibit many repeated homozygote genotypes along with some few heterozygotes genotypes (i.e. genotypes including at least one heterozygote marker due to recombination). We then also estimated the genotypic diversity (RG) in Physa marmorata. We used the rarefaction method from Petit et al. (1998) to estimate the number of repeated genotypes in a minimum sample size of 7. To the ease of clarity we will define genetic diversity in D. depressissimum as RA and in P. marmorata as RG. Nevertheless, RA, HE and RG for P. marmorata are highly correlated and give similar results (see Table S4).

Estimation of species diversity in the metacommunity

α-species diversity was estimated overall years in the 259 sites of the metacommunity

(arithmetic mean over the eleven years) as: the mean number of species (NS). We also computed separately the mean number of pulmonate and prosobranch species.

Statistical analysis

The association between species diversity (SD) and genetic diversity (GD) in the two species was tested using Pearson's product moment correlation coefficient r. Its significance was tested assuming r follows a t distribution with N-2 degrees of freedom (with N the sample

194 size). The null hypothesis tested assumes that a positive correlation between species and genetic diversity is expected and then an one-tailed tests was performed.

The effect of habitat characteristics on both level on diversity was assess using multiple regression analyses on genetic diversity (GD) and on species diversity (SD) adding habitat characteristics as dependent variables:

Where αi and βi are covariate coefficients on GD and SD respectively. All αi and βi were kept for subsequent analysis while their significance was tested using nested model simplification and ANOVA for model comparisons (i.e., by removing covariate coefficient with the highest p-value until only significant covariate coefficients remain in the model)

To understand how each habitat characteristic contributes to the SGDC, we decompose the covariance between GD and SD as follow:

With cov(SD,SD) the covariance between GD and SD and σSD and σGD their standard deviations. Standardizing SD and GD we obtain:

195

These terms identify which habitat characteristics, if any, contribute to the SGDC. The four first terms represent the combined effect of each site characteristics while the fifth to tenth terms are the component of the SGDC due to covariance between each pair of habitat characteristics. They show whether covariance in habitat characteristics has a shared effect on SGDC. The last term describes the covariance between the unexplained part of the SGDC.

This residual variation may capture the effect of unmeasured habitat characteristics or capture the effects of deterministic processes such a competition.

References

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Bruyere F, Questel Y (2001). Etude de recensement des mares et des canaux en Guadeloupe, Basse-Terre. DIREN Guadeloupe.

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Pointier J-P (2008). Guide to the Freshwater Molluscs of the Lesser Antilles. Conch Books, Hackenheim.

197

Table S1. List of the 29 species of the freshwater snail metacommunity of Guadeloupe. All species belong to the Gastropoda class. Pulmonata is now an informal order but is used there for convenience. See Pointier (2008) for further details.

Order Family Species Pulmonata Planorbidae Biomphalaria glabrata Pulmonata Planorbidae Biomphalaria schrammi Pulmonata Planorbidae Biomphalaria straminea Pulmonata Planorbidae Helisoma durui Pulmonata Planorbidae Drepanotrema aeruginosum Pulmonata Planorbidae Drepanotrema surinamense Pulmonata Planorbidae Drepanotrema cimex Drepanotrema Pulmonata Planorbidae depressissimum Pulmonata Planorbidae Indoplanorbis exustus Pulmonata Planorbidae Gundlachia radiata Pulmonata Planorbidae Plesiophysa guadeloupensis Pulmonata Physidae Physa marmorata Pulmonata Physidae Physa acuta Pulmonata Lymnaeidae Lymnaea columella Pulmonata Lymnaeidae Lymnaeus cubensis Caenogastropoda Ampullarriidae Pomacea glauca Caenogastropoda Ampullarriidae Marisa cornuarietis Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata PAP Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata GOS Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata FAL Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata MAD Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata CPF Caenogastropoda Thiaridae melanoides tuberculata SEN Caenogastropoda Thiaridae Tarebia granifera Caenogastropoda Hydrobiidae Pyrgophorus parvulus Neritimorpha Neritidae Neritina virginea Neritimorpha Neritidae Neritina punctulata Neritimorpha Neritiliidae Neritilia succinea Bivalvia Sphaeriidae Eupera viridans

198

Table S2. Characteristics of the 32 populations of Drepanotrema depressissimum sampled in

Grande-Terre. Year is the sampling year, N the sample size, RA is the allelic richness based on a sample size of 14 individuals, HE the gene diversity, FIS the inbreeding coefficient and P(0.95) the polymorphism level at 0.95. Significant values: *: 0.5 > P > 0.01; **: 0.01 > P > 0.001; ***: 0.001 > P. Underlined values are significant after Bonferroni correction (P < 0.0016).

Population Year N HE RA FIS P(0.95) Bamboche 2009 32 0.831 9.645 0.072*** 1 Bazin 2009 32 0.893 12.662 0.054* 1 Belin 2010 22 0.826 9.004 0.035 1 Blonval Nord 2009 29 0.888 10.819 0.041 1 Couronne Conchou 2009 22 0.876 10.744 0.027 1 Delisle Sud 2010 32 0.864 10.494 0.096*** 1 Desbonnes GV Sud 1 2009 31 0.738 6.263 0.08 1 Fauvette Nord 2009 23 0.884 11.759 0.055 1 Fond Rose 2009 32 0.861 10.558 -0.001 1 Geffrier 2009 30 0.901 11.923 0.012* 1 Gorot (mare) 2009 15 0.787 6.565 -0.02 1 Grosse Roche 2006 32 0.831 11.205 0.006 1 Kancel 2010 32 0.896 12.406 0.03 1 Lamarre 2009 24 0.801 6.793 0.089*** 1 L'Ecluse 2009 30 0.885 11.747 0.061* 1 L'Henriette Nord 2009 24 0.787 8.014 0.02 1 Mahaudière 2009 31 0.879 11.624 0.086*** 1 Malakoff 2009 23 0.830 9.621 0.011 1 Mam'mé 2009 31 0.902 12.037 0.023 1 Mare de la pointe des 2009 24 0.762 6.617 0.049*** 1 châteaux Pavillon 2009 31 0.922 14.156 0.02 1 Pico 2009 32 0.897 11.395 0.024 1 Pistolet 2009 30 0.821 10.003 0.054* 1 Porte D'Enfer Vigie 2009 32 0.848 9.837 0.005 1 Poucet 2009 30 0.904 12.207 0.013 1 Ravine Favreau 2009 23 0.885 12.417 0.108*** 1 Réjoui Nord 1 2008 31 0.919 14.003 0.017* 1 Sainte Rose Ouest 2009 23 0.766 6.491 0.078*** 1 Saint-Jacques 2010 30 0.905 12.772 0.041 1 Senneville 2007 30 0.881 11.588 0.045** 1 Titon 2009 28 0.905 12.573 0.019 1 Valet Est Est 2008 31 0.871 11.185 0.014 1

199

Table S3. Characteristics of the 43 populations of Physa marmorata sampled in Grande-Terre. Year is the sampling year, N the sample size, RA is the allelic richness based on a sample size of 7 individuals, HE the gene diversity, FIS the inbreeding coefficient, P(0.95) the polymorphism level at 0.95, N* is the number of sampled individuals scored at all microsatellite markers used for the estimation of RG, NG-Hetero is the number of heterozygote genotype (i.e. with at least one heterozygote locus), NG-Homo is the number of homozygote genotype, NG is the total number of genotypes and RG is the genotype richness based on a sample size of 7 individuals. Significant values: *: 0.5 > P > 0.01; **: 0.01 > P > 0.001; ***: 0.001 > P. Underlined values are significant after Bonferroni correction (P < 0.0012).

Population Year N HE RA FIS P(0.95) N* NG-Hetero NG-Homo NG RG Alleaume Sud 2010 20 0.024 1.105 1** 0.13 20 0 2 2 1.589 Beaufond 2010 20 0.026 1.165 0.744** 0.25 18 0 1 1 1.000 Beauplan 2009 12 0.349 1.958 0.91*** 0.75 12 2 3 5 3.598 Bel Etang 2009 22 0.277 2.162 1*** 0.75 21 0 7 7 4.246 Belin 2009 12 0.148 1.652 0.788*** 0.25 12 2 7 9 5.886 Couronne Conchou 2010 12 0.077 1.235 1*** 0.13 10 0 3 3 2.700 Dadoud 2007 31 0.273 1.822 0.956*** 0.63 31 2 5 7 3.468 David 2010 20 0.166 1.702 0.962*** 0.75 19 1 5 6 3.346 Delisle Sud 2010 12 0.233 2.024 1** 0.50 9 0 6 6 5.083 Duteau 2009 23 0.364 2.045 1*** 0.63 21 0 6 6 4.225 Etang Cocoyer 2009 10 0.115 1.363 0.783** 0.25 10 1 4 5 4.092 Fauvette Nord 2009 12 0.061 1.314 1*** 0.25 12 0 3 3 2.167 Fond Bertrand 2010 19 0.053 1.201 1*** 0.25 16 0 3 3 1.875 Gentilly Nord 2010 20 0.079 1.428 1*** 0.25 20 0 6 6 3.229 Girard 2009 12 0.178 1.602 1*** 0.25 12 0 5 5 4.225 Gorot (mare) 2009 12 0.085 1.250 1*** 0.13 12 0 3 3 2.909 Goudenave 2010 20 0.133 1.677 1*** 0.63 20 0 5 5 3.301 Grand-Maison 2009 12 0.114 1.559 1*** 0.25 12 0 6 6 4.182 Grosse Roche 2007 31 0.172 1.700 0.977*** 0.25 30 1 12 13 5.352

200

Kancel 2009 23 0.101 1.459 0.946*** 0.13 23 1 6 7 3.912 Lamarre 2009 12 0.051 1.125 1** 0.13 12 0 2 2 1.955 Laroche-Picard 2010 20 0.035 1.178 1*** 0.13 20 0 3 3 1.939 Lebraire 2009 12 0.378 1.989 0.917*** 0.75 12 2 3 5 3.705 Loery Sud 2009 8 0.141 1.374 0.874** 0.25 7 1 3 4 4.000 Lubeth 2010 20 0.066 1.298 0.905*** 0.13 20 1 4 5 3.039 Mahaudière 2009 12 0.084 1.249 0.876*** 0.13 12 1 3 4 3.386 Malakoff 2009 12 0.161 1.648 1*** 0.63 12 0 3 3 2.582 Mam'mé 2009 12 0.216 1.896 1*** 0.50 12 0 8 8 5.568 Mangrove Dans Fond 2007 31 0.466 2.816 0.956*** 0.88 30 4 15 19 5.532 Médaille 2009 24 0.031 1.189 1*** 0.13 24 0 3 3 1.583 Montmain 2009 11 0.218 1.500 1*** 0.50 11 0 2 2 1.976 Moulin Belcourt 2009 24 0.164 1.755 0.905*** 0.63 24 2 5 7 3.181 Pavillon 2009 12 0.116 1.352 1*** 0.25 12 0 4 4 3.386 Pico 2010 10 0.247 2.070 1*** 0.75 8 0 5 5 4.625 Port Blanc 2010 20 0 1 - 0.00 20 0 1 1 1.000 Poucet 2009 21 0.500 2.859 0.988*** 0.88 18 0 14 14 6.451 Ravine Favreau 2009 12 0.114 1.559 1*** 0.25 12 0 6 6 4.446 Ravine Mon Chéri à Pont de 2009 12 0.282 2.097 0.816*** 0.63 11 1 5 6 4.921 Caraques Réjoui Nord 1 2009 14 0.298 1.864 0.97*** 0.63 14 1 5 6 4.542 Sainte Marguerite Nord 2010 20 0.180 1.776 1*** 0.50 20 0 6 6 3.866 Sainte Rose Ouest 2009 12 0.123 1.449 1*** 0.38 9 0 5 5 4.306 Terrasson 2009 23 0.360 2.165 0.983*** 0.63 20 1 10 11 5.398 Valet Est Est 2009 22 0.094 1.395 1*** 0.13 22 0 3 3 2.251

201

Table S4. Summary on Two-Tailed correlation tests between the different genetic diversity indexes in each of the three species of the study. RA is the genetic diversity index kept for the analysis with D. depressissimum while RG is the genetic diversity index kept for the analysis with the selfing species P. marmorata. Significant values: *: 0.5 > P > 0.01; **: 0.01 > P > 0.001; ***: 0.001 > P.

Species HE RG

D. depressissimum RA 0.955***

P. marmorata R A 0.946*** 0.774***

HE - 0.701***

202

Table S5. Table of Pearson's product moment correlation coefficient rSD,GD, between genetic diversity within the two most common species of the metacommunity and species diversity estimated as the mean number (over the eleven year of survey) of all Gastropoda species (Gastropoda), pulmonates or prosobranchs species. Significant values: *: 0.5 > P > 0.01; **: 0.01 > P > 0.001; ***: 0.001 > P.

genetic Species diversity (N) Species diversity Gastropoda Pulmonates Prosobranchs

D. depressissimum RA 0.540*** 0.436** 0.471**

HE 0.537*** 0.445** 0.459**

P. marmorata RA 0.466*** 0.239 0.532***

HE 0.354** 0.139 0.444**

RG 0.484*** 0.359** 0.454**

203

Table S6a. Summary on correlation between site ecological characteristics used in this study for the total dataset (i.e. the whole metacommunity of 232 sites).

Vegetation Connectivity Stability Size 0.312*** -0.144* 0.476*** Vegetation -0.008 0.140* Connectivity 0.139*

Table S6b. Summary on correlation between site ecological characteristics used in this study for D. depressissimum genetic diversity

Vegetation Connectivity Stability Size 0.311 -0.142 0.455** Vegetation 0.158 0.257 Connectivity 0.173

Table S6c. Summary on correlation between site ecological characteristics used in this study for P. marmorata genetic diversity

Vegetation Connectivity Stability Size 0.455** -0.203 0.585*** Vegetation -0.055 0.395** Connectivity 0.161

Table S6d. Summary on correlation between site ecological characteristics used in this study for D. surinamense genetic diversity

Vegetation Connectivity Stability Size 0.254 -0.464** 0.579*** Vegetation 0.055 0.477** Connectivity 0.012

204

Discussion

Les résultats obtenus durant ma thèse m’ont amené à réfléchir sur différents points. Tout d’abord l’ensemble des études menées sur Drepanotrema depressissimum soulève la question des critères permettant de définir une métapopulation ainsi que des outils, démographiques et génétiques, qui sont nécessaires pour comprendre le fonctionnement des populations fragmentées. D’autre part, la dernière partie de ma thèse soulève des questions sur la place des processus neutres au sein d’une métacommunauté et sur la façon de les mettre en évidence. Comprendre la dynamique individuelle d'une espèce m’a semblé essentiel avant de passer à la dynamique globale de la métacommunauté. Ce deuxième aspect a n’a été que partiellement abordé dans ma thèse mais j’exposerai ici différents projets sur la dynamique de la communauté que j’espère poursuivre dans un avenir proche. Une fois mes résultats replacés dans le cadre de mon système d’étude, je discuterai de leurs implications sur l’étude des métapopulations et des métacommunautés en général.

I. Drepanotrema depressissimum : espèce modèle de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe

Du fait du caractère saisonnier marqué du climat, les milieux d’eau douce de la Guadeloupe connaissent une dynamique d’inondation et d’assèchement (lequel peut être total) chaque année. La première contribution de ma thèse est d’avoir permis de mieux identifier les traits d’histoire de vie qui permettent à D. depressissimum de persister dans cette mosaïque de milieux instables.

A. Potentiel de colonisation de Drepanotrema depressissimum

a. Apport de la génétique et de la démographie

Dans le chapitre 2, j’ai montré que certaines populations locales de D. depressissimum sont aussi différenciées de leurs voisines que d’autres localisées à l’autre bout de l’île. Ce résultat indique que l’intensité de l’isolement par la distance est faible, parce que le taux de migration est fort (plusieurs migrants par génération et par site : Nm ~ 2-5) et que la dispersion s’effectue en partie à longue distance. Des vecteurs tels que les oiseaux ou l’homme peuvent expliquer ces événements de migration à longue distance (Bilton et al. 2001; Figuerola et Green 2002). Il y a donc suffisamment de migrants à chaque génération pour que des mares vides soient potentiellement colonisées rapidement. Le modèle que j’ai développé dans le chapitre 3 indique, en effet, que 21 % des sites en eau dépourvus de D. depressissimum sont recolonisés chaque année. D’autre part j’ai montré que la densité de sites occupés autour d’un site n’affecte pas sa probabilité d’être colonisé. Ces résultats indiquent que la colonisation, tout comme la migration, se fait probablement à longue distance.

205

Par ailleurs, j’ai montré qu’il existe un effet majeur d’une valeur locale de connectivité, exprimant le potentiel de raccordement au réseau hydrographique en saison des pluies. Ce réseau hydrographique permet d’une part, de relier entre eux des sites assez éloignés (même s’il ne relie pas entre eux tous les sites) et permet d’autre part d'augmenter la surface de capture d'immigrants arrivés "par la voie des airs" (oiseaux ou autres vecteurs terrestres) en provenance d'autres bassins versants. De ce fait, la contrainte de la distance est assez faible. Le rayon de migration à chaque génération est suffisant pour qu'on observe à l'état "stationnaire" assez peu d'autocorrélation spatiale liée à la distance euclidienne dans les fréquences alléliques des mares. Il faudrait toutefois essayer d’étudier plus spécifiquement l’effet de la distance avec des mesures prenant en compte les connectivités hydriques (appartenance au même bassin versant, ou en utilisant la distance le long d'un réseau d'écoulement plutôt que la distance euclidienne).

b. Traits associés à la colonisation

Les espèces qui recolonisent souvent des sites vides après une perturbation le font en partant de densités très faibles. L’autofécondation peut être un avantage dans ces situations. J’ai cherché à savoir si D. depressissimum dépendait de l’autofécondation afin de recoloniser de nouveaux milieux. Le taux d’autofécondation de D. depressissimum estimé dans 42 populations est de ŝ = 0,6 % (soit 6 à 7 individus sur 1270). Seule une population sur 42 présentait un taux d’autofécondation relativement important : la population de la pointe des Châteaux (ŝ = 16,7%) située à la pointe Est de la Guadeloupe dans un site fréquemment asséché. Aucune autre population étudiée, même celles soumises aux plus fortes instabilités, ne présentait de trace marquée d’autofécondation suggérant que D. depressissimum ne dépend pas de l’autofécondation afin de recoloniser de nouveaux milieux. D’autre part, l’expérience que j’ai mené en laboratoire sur cette espèce confirme ces résultats et suggère même que D. depressissimum est pratiquement incapable de produire des individus viables par autofécondation. Cette expérience n’a été effectuée que sur une population (Sainte Rose Ouest) et devra être répétée sur des individus d’autres populations (issus de la mare de la pointe des Châteaux par exemple) pour confirmer ces résultats expérimentaux. L’autofécondation ne semble donc pas être une stratégie adoptée par D. depressissimum pour recoloniser des sites. Il n’existe, à notre connaissance, aucune espèce de pulmonés qui présente des taux d’autofécondation intermédiaires contrairement aux plantes pour lesquelles l’autofécondation représente une assurance reproductive lorsque les conditions du milieu ne permettent pas de recevoir du pollen (densités très faibles, goulot d’étranglement, colonisation de nouveaux sites). Ces aléas démographiques sont fréquents dans une métapopulation, mais les animaux sont probablement soumis à des aléas moins forts que les plantes. En effet, ils sont moins dépendants de vecteurs externes pour la fécondation (les animaux recherchent activement un partenaire) et peuvent stocker du sperme. Ainsi des migrants adultes déjà inséminés par d'autres individus peuvent s'en sortir pour recoloniser des sites vides sans recourir à l'autofécondation. Enfin, il pourrait exister d'autres stratégies que l’autofécondation pour persister dans des sites perturbés. La capacité à estiver de D. depressissimum pourrait expliquer qu’il existe très peu de pression de sélection sur son système de reproduction si au lieu d’investir dans ses capacités à coloniser cette espèce investit dans ses capacités à persister.

206

B. Persistance et extinction locales

a. Une persistance locale liée à l’estivation

Lorsque des mares sont asséchées, certaines espèces de mollusques sont capables d’estiver : elles diminuent leur métabolisme (Brooks et Storey 1997) et s’abritent dans le sol, sous la végétation ou encore sous des pierres (Brown 1994; Dillon 2000; Brönmark et Hansson 2005). En Guadeloupe différentes inspections de sites totalement secs en 1976 (Pointier et Combes 1976) avaient mis en évidence la présence d’espèces agrégées au niveau de microsites où la température était relativement basse et l’humidité élevée. Dans quatre mares, une ravine et une mangrove, les auteurs avaient classés les espèces en fonction des effectifs retrouvés en estivation : très résistantes (Eupera viridans, Biomphalaria schrammi, Drepanotrema surinamense et Pomacea glauca), intermédiaire (Biomphalaria glabrata) et sensibles (Aplexa marmorata et D. depressissimum). Toutefois ces études concernent un nombre limité de mares et se basent sur des observations instantanées des effectifs. Elles n’indiquent pas combien de temps les individus peuvent résister dans ces conditions et dans quelle mesure ils peuvent participer à la reconstruction d’une population lors du retour à des conditions favorables. Des études expérimentales existent sur Biomphalaria glabrata (Vianey-Liaud et Lancastre 1986) et chez les Thiaridés (Facon et al. 2004), toutes suggérant que les adultes résistent plusieurs semaines au moins. Dans ma thèse j’ai montré que D. depressissimum possède des capacités d’estivation très importantes, probablement sous-estimées par les premières observations de Pointier et Combes (1976). Tout d’abord, les estimations de la différenciation génétique entre des échantillons génétiques récoltés avant et après l’asséchement de mares sont rarement significatives et sont, d’autre part, très faibles en comparaison des valeurs de différenciation entre les mares. Ensuite, les populations récoltées après un asséchement sont assignées avec précision à la même population avant l’asséchement. Ces résultats indiquent que les mares sèches sont plus souvent recolonisées à partir d’un ensemble local d’individus présent dans le sol plutôt qu’à partir d’individus migrants. Enfin, le modèle de dynamique multi-états que j’ai développé (chapitre 3) permet d’estimer avec une bonne précision que D. depressissimum persiste dans 96 % (IC 95 % [88 – 100]) des sites secs. L’ensemble de ces résultats génétiques et démographiques montre que la capacité à estiver de D. depressissimum le prémunit contre certains aléas démographiques, notamment l’asséchement des mares.

b. Confirmation par la dynamique : D. depressissimum persiste mieux dans les sites instables

J’ai cherché à savoir si les extinctions avaient une place importante dans la dynamique de D. depressissimum. Pour ce faire, j’ai analysé la différenciation génétique de nombreuses populations échantillonnées à différents intervalles de temps. Aucune des différenciations génétique observées n’est compatible avec une extinction locale (avec peut-être une exception, la population de Fond Rose, où aucun assèchement n'avait eu lieu). Toutefois, le modèle de dynamique montre que 14 % des sites en eau subissent des extinctions locales. La dynamique de D. depressissimum est bien gouvernée en partie par des extinctions locales, mais celles-ci interviennent : (1) dans des populations où le nombre d’individus de D. depressissimum est incompatible avec l’échantillonnage d’une vingtaine d’individus et (2) dans les sites où l’on s’y attendait le moins. Ces extinctions sont en

207 effet plus importantes dans les sites stables tandis que D. depressissimum persiste très bien dans des sites secs ou instables. En conclusion, il me semblait au départ que la dynamique de D. depressissimum était gouvernée par de nombreuses extinctions liées à l’instabilité des milieux d’eau douce. Or la combinaison de données génétiques et démographiques montre clairement qu’il y a moins d’extinctions que supposé au départ. D’autre part, Il y a relativement peu de turnover dans les sites les plus instables. D. depressissimum surmonte les perturbations en estivant et non en recolonisant des sites asséchés, ce qui peut expliquer que l’autofécondation est rarissime dans les populations locales dans la mesure où les pressions de sélection pour l’autofécondation semblent faibles.

II. Quels sont les critères nécessaires pour définir une métapopulation ?

Une métapopulation sensu stricto telle que définie par Levin (1969) répond à deux critères : (1) les populations sont fragmentées et (2) les populations sont soumises à des extinctions locales. Si la fragmentation des paysages est un caractère indéniable de certaines populations, l’estimation des extinctions est beaucoup plus délicate. Les résultats issus de l’exemple de D. depressissimum m’ont amené à me demander si le critère d’extinction est à lui seul suffisant pour justifier d’une dynamique en métapopulations ? En effet, à partir de quel taux d’extinction peut-on attribuer une dynamique en métapopulations ? Dans cette partie je montrerai à partir de l’exemple de D. depressissimum, en quoi la définition du concept de métapopulation à partir du taux d’extinction peut-être insuffisante et en quoi les données génétique peuvent nous apprendre d’avantage sur le fonctionnement des populations.

A. Taux d’extinction et fonctionnement des populations

Dans le chapitre 2 j’ai dressé une liste de trois modèles théoriques décrivant la dynamique de populations fragmentées. J’y décris le modèle de métapopulation sensu stricto et les attendus qui lui sont associés à l’aide de données génétiques, démographiques et écologiques. Les deux autres modèles sont des alternatives au modèle de métapopulation sensu stricto : le modèle (très hypothétique) en îles symétriques et le modèle en île asymétriques. Bien qu’aucune population naturelle ne puisse correspondre parfaitement à un modèle donné, il m’a semblé intéressant de tester lequel de ces modèles est le plus adapté pour décrire la dynamique de populations fragmentées. Les populations de D. depressissimum sont naturellement fragmentées et subissent en moyenne 14 % d’extinction. Ces deux critères semblent suffisants pour définir une dynamique en métapopulation. Toutefois, les diversités génétiques intra-populations sont considérables (HE entre 0,74 et 0,92 ; RA entre 6 et 14 allèles pour une taille minimale d’échantillon de 14 individus) et, contrairement à l’attendu dans le cas d’une dynamique en métapopulation sensu stricto, la diversité génétique (ainsi que la différenciation génétique) n’est pas corrélée à l’âge apparent des populations. Au contraire, la diversité génétique dépend des différences de connectivité et de taille des sites plutôt que de l’âge des populations. Bien que les taux d’extinction suggèrent une dynamique en métapopulation, les données génétiques montrent que le fonctionnement des populations répond à un modèle en île asymétriques. D’un côté, certaines des extinctions sont des pseudo-extinctions car :

208

(1) l’espèce est capable de persister dans les sites secs, à l’abri des yeux de l’observateur et (2) il est difficile de caractériser une vraie extinction dans des sites où l’espèce est présente dans des densités très faibles. D’autre part les vraies extinctions ont un rôle probablement relativement faible sur le fonctionnement global des populations; j'entends par là que vu les taux de colonisation et de migration globalement élevés, l'essentiel des sites arrive rapidement à une diversité proche de la valeur stationnaire attendue dans un système sans extinction (équilibre mutation-migration-dérive). L'effet de fondation dû à la dernière extinction/recolonisation est en général suffisamment ancien et suffisamment vite effacé par la migration pour ne pas être détectable. Les données génétiques m’ont donc permis de hiérarchiser le problème des extinctions : pour décrire une métapopulation il me semble insuffisant de seulement se baser sur le taux d’extinction. Il faut aller au-delà et regarder le fonctionnement et les processus qui contrôlent la diversité des populations locales. Or, beaucoup d’études de démographie concluent que leur système répond à une dynamique en métapopulation sans données génétiques. Mes résultats soulèvent la question de savoir combien de systèmes fragmentés correspondent strictement à un modèle de métapopulation plutôt qu’à un modèle en îles asymétriques ? Les cycles d’extinction-colonisation associés à la dynamique en métapopulation génèrent des patrons de distribution des allèles et des dynamiques locales différents d’un paysage continu (Whitlock et Barton 1997). La dynamique en métapopulation a des conséquences importantes sur l’évolution de la migration (Olivieri et al. 1995; Ronce et al. 2000; Murrell et al. 2002), des systèmes de reproduction (Pannell et Barrett 1998), de la dormance (Kalisz et McPeek 1993; Perry et Gonzalez-Andujar 1993; Rajon et al. 2009) et sur la coexistence d’espèces en compétition (Calcagno et al. 2006; Hanski 2008). Il semble donc important de savoir si le fait de classer comme métapopulation un système fragmenté qui ne correspond pas strictement à ce modèle à des conséquences importantes ou pas. Dans cette optique, la combinaison de données démographiques et de données génétiques est essentielle.

B. L’étude des populations fragmentées se fonde souvent sur une seule des deux méthodes (génétique et démographique)

Mes études soulignent qu’il peut être difficile de caractériser une dynamique en métapopulation en se basant exclusivement sur des données démographiques. Les données génétiques permettent de comprendre dans quelle mesure les taux d’extinction inférés à l’aide des données démographiques ont un réel impact sur le fonctionnement des populations. Toutefois, l’étude de la dynamique de populations fragmentées repose le plus souvent sur des données démographiques. La métapopulation de la Mélitée du plantain (Melitaea cinxia) dans les îles Åland est principalement étudiée à partir d’observations démographiques incluant des études de Capture-Marquage- Recapture (Hanski et al. 1994) et un suivi de terrain intensif permettant d’estimer des taux de colonisation et d’extinction (Hanski 1994; 2011). Des données génétiques existent toutefois (Hanski et Saccheri 2006; Orsini et al. 2008) mais n’ont pas été utilisées pour détailler le fonctionnement des populations. Sur la base des méthodes développées par Hanski, d’autres études ont porté sur la dynamique de l’occupation de fragments d’habitats. Cela concerne, par exemple, des espèces de petits mammifères (Moilanen et al. 1998; Ozgul et al. 2006). Toutefois, dans ces études, les extinctions locales sont très faibles et concernent principalement des populations locales de très petites tailles. Définir ces systèmes comme des métapopulations, est en ce sens, discutable. Enfin, très peu d’études démographiques se focalisent sur des plantes (Snäll et al. 2005; Dornier et al. 2011). Les études reposant sur des données génétiques sont pour le moment rares (Whitlock 1992; McCauley et al. 1995; Giles et Goudet 1997; Ingvarsson et al. 1997; Haag et al. 2005), et les études

209 qui combinent à la fois démographie et génétique sont encore plus rares. Les Daphnies (D. longispina and D. magna) dans l’archipel des Skerry fournissent, selon moi, un bon exemple de système étudié à la fois démographiquement à travers un suivi de terrain initié au début des années 1980 et génétiquement, afin de tester de manière indirecte, la dynamique en métapopulation sensu stricto (Haag et al. 2005; Altermatt et Ebert 2010). Les données génétiques et démographiques sont, en revanche, très souvent utilisées conjointement en écologie de la conservation afin de décrire des populations naturelles. Par exemple, l’étude de la centaurée de la clape (Centaurea corymbosa) a fait l’objet d’un bon suivi de terrain, de la biologie de l’espèce ainsi que de sa structure génétique (Colas et al. 1997; Freville et al. 2001; Colas et al. 2008). Mais les populations de cette espèce, et de beaucoup d'autres espèces étudiées en biologie de la conservation, ne répondent pas vraiment aux critères de métapopulation. Ces études se focalisent sur la persistance à long terme de la population et celle-ci est souvent mieux décrite par des populations en taches ("patchy populations"; Harrison et Taylor 1997) que par des métapopulations. En conclusion, en dehors de quelques systèmes, très peu d’études ont une connaissance poussée de la dynamique en métapopulation.

Ainsi, si la majeure partie des exemples de métapopulation nous vient d’études de démographie que peut-on penser de la généralisation du concept de métapopulations ? Chez les plantes, l’application du concept de métapopulation est très débattu (Ehrlén et Eriksson 2003; Freckleton et Watkinson 2002). Dans ce groupe, tout d’abord, il est difficile de discriminer l’habitat favorable du non habitat. D’autres part, la présence de banque de graines chez la plupart des espèces est un problème majeur (Eriksson 1996). Chez les plantes, les graines peuvent persister plusieurs années voire plusieurs siècles dans le sol (Fenner et Thompson 2005). Très peu d’études quantifient l’importance relative des banques de graines sur la recolonisation locale. Certaines études indiquent que la recolonisation extérieure et parfois beaucoup plus importante que l’effet des banques de graines (Schott et Hamburg 1997; Molau et Larsson 2000), tandis que d’autres indiquent l’importance de la banque de graine pour la recolonisation (Kalamees et Zobel 2002). Ainsi comme j’ai pu le souligner dans ma partie 3, ne pas prendre en compte des formes de résistance présentes dans le sol peut mener à l’estimation de taux d’extinction biaisés. Ces problèmes peuvent expliquer pourquoi très peu d’études sur les plantes quantifient avec précision les extinctions et les colonisations (Dornier et al. 2011; Husband et Barrett, 1996; Snäll et al. 2005). Chez les mammifères, la notion de métapopulation est aussi débattue. Chez les mammifères de grande taille, à espérance de vie longue les cycles d’extinction/colonisation sont très difficiles à observer (Elmhagen et Angerbjorn 2001). Chez les petits mammifères il existe aussi des exemples de métapopulations (Moilanen et al. 1998; Ozgul et al. 2006). Toutefois, dans ces études, les extinctions locales sont faibles et concernent principalement des populations locales très petites. Malgré toutes ces limites, de nombreuses études arrivent à estimer des taux d’extinction- colonisation plus ou moins importants chez différents organismes. Il est certain que les espèces à temps de génération court comme les invertébrés sont propices à ce genre d’études. Toutefois à partir de quelle fréquence d‘extinction peut-on vraiment parler de dynamique en métapopulation. Harrison et Taylor (1997) soulignèrent que la plupart de populations structurées ne correspondent pas à des métapopulations sensu stricto et proposèrent différents modèles alternatifs. Plus d’une décennie après le débat semble toujours ouvert.

210

III. Impact des processus neutres et déterministes sur l’assemblage des communautés

A. La dynamique renseigne sur la nature des processus déterministes

a. Un compromis persistance-compétition pour D. depressissimum ?

Les résultats du modèle multi-états montrent que la persistance de D. depressissimum est plus importante dans des sites secs ou instables que dans des sites stables. Les analyses de la diversité spécifique révèlent par ailleurs que les sites stables sont aussi les plus riches en espèces. Bien que nous n’ayons aucune information directe sur les capacités compétitrices de D. depressissimum, on peut y voir la première trace de processus déterministes au sein de notre métacommunauté. D. depressissimum persiste remarquablement bien dans les sites secs et présente aussi des densités importantes dans les sites instables qui s’assèchent fréquemment (résultats non montrés dans la thèse). Il est possible que la présence de nombreuses espèces dans les sites les plus stables l’empêche d’y persister. Dans ce cas, sa coexistence avec les espèces plus compétitives refléterait un compromis entre sa capacité à persister dans des sites instables et sa capacité à se maintenir dans des milieux où la compétition entre les espèces est forte. La coexistence de deux espèces en compétition dans un paysage fragmenté est souvent interprétée par l’existence d’un compromis entre les capacités compétitrices et les capacités à coloniser des espèces (Tilman 1994; Calcagno et al. 2006). Il existe toutefois peu de preuves empiriques en faveur de l’existence de ce compromis dans des systèmes naturels (Lei et Hanski 1998; Yu et al. 2001). D’autres modèles théoriques suggèrent que dans un environnement variable, si chaque espèce répond différemment aux variations temporelles et spatiales de l’environnement, alors des espèces en compétition peuvent coexister (Chesson 1994; Chesson et Warner 1981). Cette idée se fonde sur des modèles théoriques (théorie du « storage effect ») et quelques études empiriques sont venues soutenir cette idée. Les premières études se focalisent sur des communautés locales de plantes annuelles (Pake et Venable 1995) ou d’espèces de daphnies (Cáceres 1997). A l’échelle d’une métacommunauté, la variation dans la qualité des taches d’habitat peut aussi permettre à différentes espèces en compétition de coexister (Sears et Chesson 2007). Toutefois aucune étude n’a jamais quantifié en termes de taux de persistance l’impact de la compétition sur différentes espèces. L’exemple de D. depressissimum permet de quantifier le succès, en termes de taux de persistance, dans des sites de stabilité différente, mais ne permet pas pour l'instant de montrer un rôle direct de la compétition.

b. Vers une approche permettant de modéliser explicitement l’effet de la compétition sur les taux d’extinction et de colonisation

 Dynamique de chaque espèce Le modèle de dynamique multi-états développé dans l’article 3 est applicable à toutes les espèces de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe. Bien que dans cette thèse les résultats ne concernent que D. depressissimum, j’ai conduit d’autres analyses sur les espèces les plus représentées de cette métacommunauté (espèces présentées dans la Figure 6). Bien que préliminaire, l’application du même modèle à toutes les espèces de la communauté permet de

211 mieux caractériser leurs dynamiques et de comprendre comment chaque espèce réagit aux caractéristiques écologiques des sites. Il semble que tout comme D. depressissimum, Drepanotrema surinamense présente une bonne capacité à estiver. Bien que l’effet des variables environnementales n’ait pas été pris en compte pour le moment, d’autres données génétiques et démographiques indiquent que D. surinamense préfère aussi les sites instables. Ces deux espèces, proches phylogénétiquement (Morgan et al. 2002), présentent des systèmes de reproduction très contrastés (Nicot et al. 2009) mais leurs dynamiques sont très similaires. Enfin le modèle multi-états montre que Pseudosuccinea columella est incapable de persister dans des sites secs, tandis qu’appliqué à d’autres espèces, le modèle ne parvient pas à estimer la persistance en condition sèche, probablement parce qu’elles ne sont pas assez représentées dans ces sites. Cela suggère que ces espèces pourraient tout simplement éviter les sites susceptibles de s’assécher.

 Dynamique de la métacommunauté Décrire de manière indépendante la dynamique de chaque espèce ne renseigne que de manière indirecte sur l’existence d’interactions compétitives entre les espèces. Par exemple il est intéressant, dans une métacommunauté, de savoir si la présence d’une espèce influence la colonisation ou l’extinction d’une autre espèce. Un cadre théorique vient d’être développé afin d’étudier la dynamique des métacommunautés (Dorazio et al. 2010). Cette approche permet de modéliser la dynamique conjointe de différentes espèces. L’un de mes objectifs est d’utiliser ce cadre méthodologique pour étudier la dynamique des espèces de la métacommunauté en incluant à la fois l’effet des paramètres environnementaux et l’effet de la compétition pour expliquer les taux d’extinction et de colonisation des espèces. Cela permettrait par exemple de tester l’hypothèse selon laquelle la présence d’autres espèces dans des sites stable peut diminuer la persistance de D. depressissimum. D’autre part, la métacommunauté a été envahie de manière spectaculaire par l’espèce de pulmoné Physa acuta. Après seulement 10 ans, l’espèce est passée d’une présence sporadique à une occupation de presque 70 % des sites. Des résultats préliminaires (Chapuis, en préparation) indiquent que cette invasion s’accompagne d’un changement de traits d’histoire de vie chez l’espèce la plus commune de la métacommunauté : Aplexa marmorata. Chez cette dernière, les caractères phénotypiques se déplacent en direction d'une stratégie de type « r » (reproduction plus précoce, survie adulte qui diminue au détriment d’une plus grande survie juvénile). L’étude de la dynamique de la métacommunauté permettrait de tester si la présence de P. acuta peut influencer la persistance d’A. marmorata. Toutefois, si les interactions compétitives impliquent des changements de taille de populations plutôt que des changements des cycles d’extinction-colonisation, le modèle ne pourra alors pas détecter d’effet.

B. Un test empirique afin de mesurer l’impact des processus neutres sur l’assemblage des communautés

Dans l’article que j’ai présenté dans le chapitre 4, je détaille les processus neutres qui agissent de manière parallèle sur la diversité génétique au sein des populations locales et sur la diversité spécifique dans les communautés locales. Vellend fut le premier à soutenir, à l’aide de méta-analyses (Vellend 2003) et de simulations (Vellend 2005), l’idée d’une corrélation entre les deux niveaux de diversité. Cette idée a depuis été soutenue par peu d’études et aucune d’entre elles n’a pu fournir d’informations précises sur la nature des facteurs responsables de cette corrélation. L’étude présentée dans l’article 4 est d’une part la première à se placer à l’échelle d’une métacommunauté

212 et d’autre part à caractériser la nature des processus qui sous-tendent cette corrélation. Pour cela, je me suis focalisé sur les deux espèces les plus représentées : D. depressissimum et A. marmorata. Pour les deux espèces, la diversité génétique est fortement corrélée à la diversité spécifique des sites. La caractérisation écologique des sites ainsi que le nombre élevé de populations étudiées par rapport aux autres études permet de décomposer cette corrélation en différents processus qui s’expriment à travers l’effet des caractéristiques environnementales. En effet l’une des caractéristiques intéressantes de la corrélation entre diversité génétique et spécifique est qu’elle capture l’ensemble des processus d’échantillonnage qui sont communs aux allèles (de D. depressissimum dans un premier temps et d’A. marmorata dans un second) et aux différentes espèces de la métacommunauté. Ceux-ci sont importants lorsqu’on s’intéresse aussi bien à l’une qu’à l’autre espèce. Les processus neutres qui contribuent le plus à cette corrélation sont l’immigration et la colonisation des allèles et des espèces. Ces processus sont neutres car ils sont gouvernés par le débordement des sites et les inondations lors de la saison des pluies qui participent à la connexion des sites entre eux et à l’échange d’allèles et d’espèces. Certains sites, en haut d’une colline, ou isolés dans une plaine ne recevront jamais de nouveaux allèles ou de nouvelles espèces par ce moyen, tandis que des sites localisés dans le creux d’une vallée recevront fréquemment des migrants issus de sites reliés. Dans ce contexte, la distribution des allèles et des gènes repose plus sur les propriétés des sites à se connecter au reste du bassin hydrique que sur les capacités des espèces à disperser d’un site à l’autre. Ces résultats sont en accord avec les données de démographie. En effet, j’ai montré que le taux de colonisation de D. depressissimum est plus élevé dans des sites connectés, tout comme sa diversité génétique.

C. Les métacommunautés : part des processus neutres et des processus déterministes

L’écologie des métacommunautés connait un débat sur l’importance des processus neutres dans l’assemblage des communautés locales. L’importance d’un processus donné y est cependant souvent analysée théoriquement et au cas par cas dans des situations très spécifiques. Leibold (2004) tenta d’une certaine manière de mettre un peu d’ordre dans la discipline en regroupant les différentes études en quatre grands paradigmes. Toutefois ces quatre paradigmes représentent des solutions discrètes de ce qui est probablement un espace continu de solutions. Une métacommunauté se structure probablement par un mélange de ces processus. Dans le système de Guadeloupe, notre approche par corrélation nous a permis de caractériser quelques éléments neutres dans l’assemblage des communautés locales : la migration en particulier. Cette dernière repose sur les inondations lors de la saison des pluies. Quelles que soient leurs identités, toutes les espèces de la métacommunauté sont affectées de la même manière ce qui favorise l’hypothèse d’équivalence écologique des espèces, du moins vis-à-vis de la migration. Mais d’autres aspects du fonctionnement de la métacommunauté ne sont pas nécessairement neutres. Par exemple, bien que la migration et la colonisation de nouveau sites par D. depressissimum soit un processus neutre, la persistance de cette espèce dans des sites instables est un processus sélectif qui dépend de sa capacité à estiver. D’autre part, la présence d’effets de niche dans cette métacommunauté est fort probable, car les environnements sont très hétérogènes. D. depressissimum semble privilégier les sites instables tandis que de nombreux prosobranches favorisent les sites stables. A l’heure actuelle, il n’existe que peu d’études à l’interface entre différents de ces processus (Amarasekare et Nisbet 2001; Mouquet et Loreau 2002). Dans ma thèse, je montre comment des processus neutres peuvent agir en parallèle avec un processus de filtrage des espèces qui préserve uniquement les espèces résistantes.

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IV. La métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe, quelles directions pour la suite ?

La métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe est un excellent système d’étude. Le cycle de vie court des espèces de la métacommunauté allié à 1) la profondeur temporelle des données de terrain, 2) la connaissance poussée des milieux d’eau douce (grâce notamment à l’expérience quasi-millénaire de Jean-Pierre Pointier), 3) la possibilité d’obtenir des données génétiques pour un grand nombre d’espèces et enfin 4) la possibilité de pouvoir étudier en conditions contrôlées la plupart des espèces, ont été un réel avantage. L’étude de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe doit cependant se poursuivre. Il me semble intéressant de continuer dans ces directions :  Etudier en laboratoire les capacités d’estivation des différentes espèces de la métacommunauté afin d’améliorer la compréhension du système.  Développer des expériences sur des mares artificielles. Cela permettrait, par exemple, de contrôler la stabilité hydrique des milieux afin de comprendre si ce facteur peut agir comme un filtre sur les espèces de la communauté (Chase 2007 ; Logue et al. 2011).  Développer l’aspect dynamique des communautés décrit plus haut, afin de modéliser l’effet de la présence (voire de l’abondance dans un second temps) de certaines espèces sur le succès de colonisation ou de persistance d’autres espèces.  Je pense aussi qu’un aspect important que je n’ai pu inclure dans mes analyses est l’aspect spatial. Il serait intéressant de tenir compte de l’autocorrélation spatiale qui peut exister dans les données de diversité génétique et de diversité spécifique.  Enfin, une piste très intéressante, est que pour de nombreux sites je dispose à la fois de données génétiques (pour trois espèces différentes) et de données sur les fréquences relatives des espèces (Entre 2006 et 2011). J’aimerais pouvoir développer un cadre méthodologique afin d’analyser ces données. En effet de la même manière que je j’ai utilisé des données génétiques pour capturer l’impact des processus neutres sur la diversité spécifique (Chapitre 4) j’aimerais me servir des données génétiques comme d’une référence neutre afin d’analyser les variations des fréquences spécifiques dans le temps afin de détecter si il peut exciter des phénomènes sélectifs sur ces dernières.

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Annexes

Photo : Mare Pinadière en cours d’asséchement (2009)

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Annexe 1 - Dynamique comparée de neuf espèces caractéristiques de la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe.

Je présente la dynamique des espèces les plus représentées dans la métacommunauté des mollusques d’eau douce de Guadeloupe (voir aussi Figure 6 pour 9 de ces espèces). Pour chaque espèce, les taux d’extinction et de colonisation annuels (d’une année sur l’autre), ainsi que l’occupation annuelle des environnements d’eau douce (2001 à 2011) sont estimés à l’aide d’un modèle hiérarchique de dynamique d’occupation (MacKenzie et al. 2003; Royle et Dorazio 2008) qui permet de prendre en compte la détectabilité des différentes espèces. Ces modèles sont mis en œuvre dans un cadre Bayésien via l’utilisation de méthodes de simulations de Monte Carlo par chaînes de Markov.

 Données utilisées. Pour les neuf espèces concernées, les données utilisées sont celles de présence / absence dans les sites décrits dans l’article 3. Pour rappel, ces données correspondent aux visites de 229 sites durant 11 ans en Grande-Terre de Guadeloupe. Chaque année, une trentaine de sites sont ré- échantillonnés à quelques jours d’intervalle afin d’estimer la détectabilité de l’espèce. D’une année sur l’autre, l’occupation des sites peut changer du fait de l’extinction locale et de la colonisation. La distribution géographique des espèces est représentée graphiquement pour chaque espèce sous forme de carte. Les croix indiquent les sites où l’espèce n’a pas était détectée, et les carrés ceux dans lesquels l’espèce est détectée. Les carrés sont proportionnels à la densité de l’espèce dans le site (correspondant à l’échelle semi-log présentée en Introduction, de 1 à 9).

 Modélisation hiérarchique de dynamique des populations La dynamique est modélisée à l’aide d’un modèle hiérarchique (MacKenzie et al. 2003; Royle et Dorazio 2008) qui permet de distinguer deux composantes :  un modèle d’état qui définit les probabilités de transition entre les vrais états de présence et d’absence de l’espèce  un modèle liant les observations sur le terrain aux vrais états ; cette composante s’appuie sur le ré-échantillonnage annuel permettant d’estimer la détectabilité de l’espèce.

 Modélisation de la dynamique entre les états (présence / absence) Les données sont obtenues en visitant anuellement i = 1, 2,…, M sites sur une période de t = 1,…,

T années. Nous appelerons zi,t le « vrai » état d’occupation du site i durant l’année t. Un site peut être soit occupé pas l’espèce (z = 1), soit inoccupé (z = 0). Le paramètre qui va nous intéresser afin de modéliser la dynamique de l’espèce est la probabilité d’occupation des sites durant l’année t, Ψt =

Pr(zi,t = 1). La dynamique en métapopulation de l’espèce peut être vue comme le changement d’occupation des sites d’une année sur l’autre sous l’effet des cycles d’extinction et de colonisation.

221

La persistance notée Фt correspond à la probabilité qu’un site occupé à t le reste à t+1. L’extinction locale est le complémentaire de la persistance ϵt = 1 - Фt. Le taux de colonisation γt correspond à la probabilité qu’un site inoccupé à t, devienne occupé à t+1. Les états initiaux des sites (i.e. à t = 1) sont supposés être des variables de Bernoulli :

zi,1 ~ Bern(Ψ1)

où Ψ1 ~ U(0,1) Les états d’occupation des sites durant les périodes suivantes sont aussi des variables de Bernoulli de paramètre :

| où

( )

Par exemple, si un site est occupé à t-1 (i.e. ), suit une distribution de Bernoulli de paramètre . Au contraire, si un site est inoccupé à t-1 (i.e. ), suit une distribution de Bernoulli de paramètre .

 Modéliser l’incertitude des observations L’espèce peut être présente dans un site et pourtant ne pas être détectée par l’observateur. Ne pas prendre en compte l’incertitude dans la détection d’une espèce peut mener à surestimer l’importance des cycles de colonisation-extinction et sous-estimer l’occupation des sites. Pour éviter ces problèmes, nous introduisons la détectabilité, p, de l’espèce. L’occupation observée du site i lors du ré-échantillonnage j de l’année t est notée yj,i,t. yi,t = (y1,i,t, y2,i,t) représente le vecteur des deux observations d’un site i lors de l’année t. La détectabilité de l’espèce est donc p = Pr(y= 1|z = 1). Le complémentaire de ce paramètre, 1-p = Pr(y = 0|z = 1), prend donc en compte le fait qu’une espèce puisse être présente sans être détectée par l’observateur.

L’observation se fait conditionnellement à l’état zi,t :

où, par exemple, si un site est occupé à t (zi,t = 1), les données suivent une loi de Bernoulli de paramètre p. Si un site n’est pas occupé à t (zi,t = 0), la probabilité que l’espèce ne soit pas observée est 1.

 Mise en œuvre Bayésienne

Ce modèle peut être mis en œuvre dans un cadre Bayésien. Les distributions a priori des paramètres (p, γt, φt, ψ1) sont des lois uniformes. Trois chaînes sont lancées en parallèle. Une période de pré-chauffage est utilisée pour permettre aux chaînes d’atteindre leur distribution stationnaire, et on échantillonne alors 100000 valeurs pour estimer les distributions a posteriori des paramètres

222 d’intérêt. En pratique, nous avons choisi de mettre en œuvre ces modèles grâce au logiciel WinBUGS sous R grâce au « package » R2WinBUGS.

 Code du modèle

model { ### définition des priors psi~dunif(0, 1) p~dunif(0,1) for(j in 1:(nyear-1)) { phi[j] ~ dunif(0, 1) gamma[j] ~ dunif(0, 1) } # Spécification de la vraisemblance for(i in 1:nsite) { z[i,1]~dbern(psi) for(j in 2:nyear) { muZ[i,j]<- z[i,j-1]*phi[j-1] + (1-z[i,j-1])*gamma[j-1] z[i,j]~dbern(muZ[i,j]) }} # Observations for(i in 1:nsite){ for (j in 1:nyear){ for(t in 1:nrep){ Py[i,j,t]<- z[i,j]*p y[i,j,t] ~ dbern(Py[i,j,t]) }}}}

 Références

MacKenzie D I, Nichols J D, Hines J E, Knutson M G, Franklin A B (2003) Estimating site occupancy, colonization, and local extinction when a species is detected imperfectly. Ecology 84: 2200- 2207.

Royle J A, Dorazio R M (2008) Hierarchical modeling and inference in ecology: the analysis of data from populations, metapopulations and communities. Academic Press.

223

Biomphalaria kuhniana

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Biomphalaria kuhniana de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

224

Biomphalaria kuhniana

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.77 [0.73 – 0.81]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Biomphalaria kuhniana entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

225

Drepanotrema depressissimum

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Drepanotrema depressissimum de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

226

Drepanotrema depressissimum

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.77 [0.74 – 0.81]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Drepanotrema depressissimum entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

227

Depranotrema surinamense

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Drepanotrema surinamense de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

228

Drepanotrema surinamense

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.75 [0.70 – 0.77]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Drepanotrema surinamense entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

229

Pseudosuccinea columella

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Pseudosuccinea columella de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

230

Pseudosuccinea columella

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.71 [0.68 – 0.73]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Pseudosuccinea columella entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

231

Aplexa marmorata

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

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2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Aplexa marmorata de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

232

Aplexa marmorata

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.84 [0.81 – 0.86]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Physa marmorata entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

233

Physa acuta

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

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2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Physa acuta de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande- Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

234

Physa acuta

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.73 [0.69 – 0.77]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Physa acuta entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

235

Melanoides tuberculata

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

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X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Melanoides tuberculata (morphe PAP) de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

236

Melanoides tuberculata (morphe PAP)

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.77 [0.74 – 0.80]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Melanoides tuberculata entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

237

Pomacea glauca

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

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2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Pomacea glauca de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

238

Pomacea glauca

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.72 [0.68 – 0.77]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Pomacea glauca entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

239

Marisa cornuarietis

2001 2002 2003 X XX X X X X X X X XX XX XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X XX X X X XX X X XX XX X X X XX XX XX XX X X X XX XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X X XXX X X XXX X XX XXX X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X XX X XXX X X X X X X XX XX X X X X XX X X X XX XX X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2004 2005 2006 X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X XX X X X X XX X X X XX X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X XX X XX X X X X X XX X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X XXX X X X X XXX X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X X XX XXX X X X X X XX XX XX X XX X XX X XX XX XX X X X X X X XX X X X X X X XXXX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2007 2008 2009 X XX X X X X XX X X XX X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X XX X XX XX XX XX

X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX XXX X X X X X X X X X XX XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X XX X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX XX X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X XX X X X X X XX X X X XX XX X XX X X X X XX XX X XX X X XX XX XX X XX X X XXX XX X X XX XX X X XX XX X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X XXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X X XXX X X X X X XXX X XX XX X XXX X X XX X XXX X XX XX X X X X X X X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

2010 2011 X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X X X X XX XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XXX X X X X XXX X X X XX X X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX XX X X X XX XX X X X X X X X XX X X X X X X XX X X X X X XX X X X XXX X X XX XX X X X XX X XX XX X X X X XX X X X X XX X XX X X X XX X X X X XX XXX X X X X XX X X X X XXX X X XXX X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XX X X X XX X X X XX X XX X X X X X X X XX X X X X X X X X X X X XX X X X X X XXXX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X XX X XX X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Cartographie de la distribution de Marisa cornuarietis de 2001 à 2011 dans 229 sites localisés sur Grande-Terre. Les carrés noirs sont proportionnels à la densité des populations locales (gris = espèce non détectée, carrés noirs de 1 à 5000 individus/m).

240

Marisa cornuarietis

1 Site occupancy

0.8

0.6

0.4 p = 0.59 [0.47 – 0.72]

0.2

0

1 1 Colonization rate Extinction rate 0.8 0.8

0.6 0.6

0.4 0.4

0.2 0.2

0 0

Estimation de l’occupation des 229 sites par Marisa cornuarietis entre 2001 et 2011. Ces estimations sont issues du modèle hiérarchique de dynamique d’occupation. Les taux d’extinction et de colonisation entre ces onze années sont aussi représentés. Les pointilés représentent l’intervalle de confiance à 95 %, et p représente la détectabilité de l’espèce avec son intervalle de confiance à 95 %.

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Annexe 2. Cartographie des précipitations de la Guadeloupe.

Référence : Wasson J-G, Chandesris A, Pella H (2004). Hydro-écorégions de la Guadeloupe. Propositions de régionalisation des écosystèmes aquatiques en vue de l'application de la Directive Cadre Européenne sur l’Eau. CEMAGREF

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Annexe 3. Exemple d’une fiche de terrain utilisée afin de noter les caractéristiques écologiques des sites et les densités des espèces.

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De la génétique des populations à l’écologie des communautés : le cas des mollusques d’eau douce aux Antilles françaises Résumé. Malgré des ressemblances frappantes dans les processus qui les contrôlent, la diversité génétique et la diversité spécifique ont été majoritairement étudiées de manière disjointe, d’une part par la génétique des populations, d’autre part par l’écologie des communautés. L’objectif de cette thèse est de quantifier les processus qui contrôlent la diversité génétique au sein des espèces et la diversité spécifique au sein des communautés. Mon étude porte sur la métacommunauté de mollusques d’eau douce présente sur l’île de Grande-Terre (800 km²) en Guadeloupe. Celle-ci se compose de 29 espèces qui vivent dans une mosaïque de milieux d’eau douce soumis à une forte instabilité temporelle (à-secs fréquents), supposée induire une dynamique en extinction-colonisation des espèces. Cependant, tout à-sec n'entraîne pas nécessairement une extinction, car certaines espèces ont la capacité de rester en vie ralentie dans le sol (estivation). Je me suis tout d’abord focalisé sur le gastéropode pulmoné Drepanotrema depressissimum en combinant trois approches complémentaires : (1) une étude de la distribution spatiale et temporelle de la diversité génétique, (2) un modèle de dynamique de l’occupation des sites qui prend en compte les formes de résistance (estivation) et (3) une expérience en laboratoire pour évaluer si cette espèce peut utiliser l'autofécondation lors de la recolonisation de sites vides. Ces approches révèlent que les extinctions ne sont pas aussi fréquentes que présumées au départ, et qu'elles ne sont pas liées aux à-secs. Au contraire, les sites instables sont les moins touchés. En effet, D. depressissimum surmonte très efficacement les périodes d'à-sec en estivant, et recourt très peu à l'autofécondation. Les extinctions sont en revanche plus importantes dans les sites stables qui correspondent aussi aux communautés les plus riches en espèces. Enfin, à l’échelle d’étude, la diversité génétique dépend des variations de taille et de connectivité des sites plutôt que de l’âge supposé de la population, suggérant un impact relativement mineur de la dynamique d'extinction-colonisation dans ce système. Dans la dernière partie de ma thèse, je mesure l’impact des processus neutres sur l’assemblage des communautés locales. Pour ce faire, j'analyse la corrélation entre la diversité moléculaire (microsatellites) des deux espèces les plus fréquentes, diversité considérée comme une référence reflétant uniquement les processus neutres d'échantillonnage, avec la diversité spécifique des communautés locales. Cette corrélation se révèle très significativement positive, et résulte de l'action parallèle d'une même variable (la connectivité des sites au réseau hydrographique lors de la saison des pluies) sur la migration et la colonisation à la fois des allèles et des espèces, révélant ainsi un rôle important de processus neutres dans la régulation de la diversité spécifique locale. Mots-clefs : métapopulation, métacommunauté, génétique des populations, extinction-colonisation, fragmentation, autofécondation, mollusque.

From population genetics to community ecology: the case of the freshwater snail metacommunity in the French West Indies. Summary. Striking similarities underlies those processes involved in the dynamics of genetic diversity and species diversity. However these diversities have been considered separately as part of the agenda of population genetics and community ecology respectively. My work aims at quantifying processes that govern genetic diversity within species and species diversity within communities. To address this question I focus on the freshwater snail metacommunity from Grande-Terre Island (800 km²) in Guadeloupe. Twenty-nine snail species inhabit a network of highly unstable freshwater habitats that frequently dry out. This instability probably triggers extinction-colonization cycles of local populations. However, drying-out periods do not necessarily lead to extinction as some species are able to aestivate. First, I focused on the pulmonate gastropod Drepanotrema depressissimum. I used three complementary approaches: (1) an analysis of the spatial and temporal distribution of genetic diversity, (2) a patch occupancy model that take into account the presence of resistance forms such as aestivating snails and (3) a laboratory experiment in order to infer whether this species can rely on selfing to recolonize empty sites. These analyses reveal that extinction is not as frequent as previously thought and is not positively related to instability. Indeed, unstable sites are less prone to extinction. D. depressissimum overcome efficiently drying-out events aestivating in the ground and do not rely on selfing. Besides, extinction is more frequent in stable environments that encompass more speciose communities. Finally, at the scale of investigation, genetic diversity depends much more on patch size and connectivity than on apparent population age, suggesting that extinction-colonization cycles play a minor role in the species dynamics. In the last chapter, I quantify the impact of neutral processes on community assemblage. To this aim, I analyze the correlation between genetic diversity (microsatellites) of the two most-commonly encountered species – this diversity reflects neutral sampling process, with species diversity of local communities. This correlation is highly positive and relies on the parallel effect of a single site characteristic (connection to the local hydrographic network during the rainy season) on migration and colonization of both alleles and species. This suggests that neutral processes play an important role on the regulation of both genetic diversity and local species occurrence. Keywords: metapopulation, metacommunity, population genetics, extinction-colonization, fragmentation, selfing, mollusk.