Ciencia, Ambiente y Clima, Vol. 1, No. 1, julio-diciembre, 2018 • ISSN: 2636-2317 (impreso) | 2636-2333 (en línea) DOI: https://doi.org/10.22206/cac.2018.v1i1.pp45-59

FITOPLANCTON DEL REFUGIO DE FAUNA SILVESTRE ISLA DE AVES: EL TERRITORIO VENEZOLANO MÁS SEPTENTRIONAL of the Wildlife Refuge Isla de Aves: the northern most Venezuelan territory

Carlos Pereira Vanessa Hernández Dirección Ejecutiva de Ambiente, Petróleos de Dirección Ejecutiva de Ambiente, Petróleos de Venezuela, S.A., Caracas. Venezuela Venezuela, S.A., Caracas. Venezuela Rubén Quiñones Servicio de Hidrografía y Navegación, Armada Bolivariana de Venezuela, Caracas. Venezuela

Recibido: Agosto 20, 2018 Aprobado: Septiembre 24, 2018

Cómo citar: Pereira, C., Quiñones, R., & Hernández, V. (2018). Fitoplancton del Refugio de Fauna Silvestre Isla de Aves: el territorio venezolano más septentrional. Ciencia, Ambiente Y Clima, 1(1), 45-59. https://doi.org/10.22206/ cac.2018.v1i1.pp45-59 Resumen Abstract

Como parte de una estrategia de conservación del Refugio As part of a conservation strategy for the Wildlife Refuge de Fauna Silvestre Isla de Aves, el cual representa una zona “Isla de Aves”, which represents a geostrategic zone for geoestratégica para la República Bolivariana de Venezuela, the Bolivarian Republic of Venezuela, several research las instituciones de investigación del país realizan cam- institutions conduct studies every year to learn about the pañas anuales para conocer la biodiversidad de la isla. island’s biodiversity. One of the most important biological Uno de los componentes biológicos más importantes es components is phytoplankton, since although it sustains el fitoplancton, ya que, a pesar de que sustenta las redes marine pelagic trophic networks and is an essential part of tróficas pelágicas marinas y es parte esencial del ciclo de the nutrient cycles; it has not been studied in this area, so los nutrientes, no ha sido estudiado en esta zona, por lo an inventory of marine phytoplankton was accomplished. que se presenta en este documento, un inventario del Here, we carried out several trawls with a conical phyto- fitoplancton marino. Para ello, se realizaron arrastres con net in July 2011 and July 2012. In the labora- una red cónica de fitoplancton en julio de 2011 y 2012. tory, abundance was estimated by the Utermölh method, En laboratorio, se estimó la abundancia por el método with an inverted microscope and specialized bibliography. de Utermölh, con un microscopio invertido y claves ta- The community was represented by 191 distribu- xonómicas. La comunidad estuvo representada por 191 ted in 121 , 58 dinoflagellates, 6 , especies distribuidas en 121 diatomeas, 58 dinoflagela- 3 eugleophytes and 3 silicoflagellates. The coastal marine dos, 6 cianobacterias, 3 euglenofitas y 3 silicoflagelados. zone of the island is characterized by a diverse phyto- Finalmente, destacamos que la zona marino costera de plankton community, with characteristic abundances of la isla se caracteriza por una comunidad fitoplanctónica oligotrophic waters of coral ecosystems and processes of diversa, con abundancias características de aguas oligotró- mixing the water column. ficas de ecosistemas coralinos y procesos de mezcla de la columna de agua. Keywords: Venezuelan Caribbean, marine ecology, phytoplankton, Island of birds, microalgae. Palabras clave: Caribe venezolano, ecología marina, fito- plancton, Isla de Aves, microalgas.

| 45 Esta obra está bajo la licencia de Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-SinObraDerivada 4.0 Internacional Carlos Pereira, Rubén Quiñones y Vanessa Hernández

1. Introducción con una cobertura promedio de coral vivo estima- da de 22,30%. El Refugio de Fauna Silvestre Isla de Aves es consi- derado un bastión geoestratégico de gran importan- Una de las comunidades que sustenta la alta bio- cia para la República Bolivariana de Venezuela, ya diversidad de este ecosistema marino es el fito- que representa la porción de tierra sobre el nivel de plancton, del cual no se han publicado estudios. mar más septentrional del país, de la cual se derivan Las comunidades fitoplanctónicas incluyen a las más de 130.000 Km2 de mar territorial, platafor- microalgas suspendidas en la columna de agua que ma continental y zona económica exclusiva. Está están a la merced de la dinámica costera. Este gru- ubicada en el Mar Caribe (15° 40′ 23,7” N 63° 36′ po de organismos fotosintetizadores constituye la 59,9” W), a 435 Km al norte de la Blanquilla, 650 base de la trama alimentaria en la mayor parte de Km al noreste del Puerto de La Guaira, 520 Km las comunidades marinas, ya que además de utilizar al Norte de la Isla de Margarita, 200 Km al oeste los nutrientes elementales del agua y transformar- de Dominica y 350 Km al sureste de Puerto Rico los en materia orgánica (Yilmaz, Yardimci, Elhag & (Hubschmann et al., 1988). Dumitrache, 2018), es responsable en gran propor- ción de la productividad primaria oceánica (Arrigo Isla de Aves pertenece a una formación geológica et al., 1999; Luz y Barkan, 2000). Asimismo, el consolidada que se denomina Promontorio de Aves, fitoplancton es capaz de responder rápidamente el cual, cubre un área extensa que se proyecta al ante las fluctuaciones hidrográficas, explicando la norte del territorio insular venezolano. Esta cadena mayoría de los procesos oceánicos y es considera- submarina está asociada a la subducción, sobreco- do, el principal regulador de oxígeno y dióxido de rrimiento y desplazamiento de la Placa del Caribe o carbono de la atmósfera (Troccoli, 2001). Son estas Caribia, la cual, ha sufrido una evolución histórica las razones por lo que se planteó hacer un inventa- a partir de un levantamiento inicial y rápido de la rio de las especies de microalgas que constituyen tierra, producido por actividad volcánica, seguido la comunidad fitoplanctónica del refugio de fauna de erosión gradual y subsidencia. A pesar de esto, silvestre Isla de Aves. diversos investigadores afirman que el crecimiento de arrecifes coralinos supera a la subsidencia geo- lógica de la zona, por lo menos en un orden de 2. Materiales y Métodos magnitud (Gruber, 2003). 2.1 Área de estudio Debido a su alta diversidad biológica, incluyendo la de aves migratorias, y por ser el sitio de anida- Isla de Aves es una Dependencia Federal Venezolana ción de la tortuga verde (Chelonia mydas) más im- de forma alargada en sentido norte-sur, con su par- portante del país, y el segundo en el mar Caribe, te central más angosta. Posee 600 m de longitud luego del Parque Nacional de Tortuguero en Costa en sentido norte-sur y 130 m en sentido este-oeste Rica (Guada y Solé, 2000, p. 22); en 1972 fue de- con una superficie de 42.000 m2 (ver figura 1). Es cretada Refugio de Fauna Silvestre. Sin embargo, se un área afectada por el paso de tormentas y huraca- han realizado pocos estudios sobre sus comunida- nes, y ha sido considerada de bajo impacto antro- des marinas, destacándose el de Yranzo, Villamizar, pogénico, debido a que no tiene presión de pesca y Romero y Boadas (2014), en el que se identificaron turismo, con un desarrollo de actividades humanas 36 especies de corales pétreos y cuatro de hidroco- muy bajo, ya que la población residente en la isla rales, siendo Porites astreoides, Pseudodiploria strigo- es de 15 personas aproximadamente (Yranzo et al., sa y Siderastrea siderea las especies más abundantes, 2014).

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Figura N.° 1. Mapa del refugio deFuente: fauna Yranzosilvestre deet al.,Isla 2014de Aves, p. 116. Fuente: Yranzo et al., 2014, p. 116.

2.22.2 ObtenciónObtención de dedatos datos un microscopio invertido marca Leica. La identi- ficación taxonómica de las especies de microalgas Para la captura del fitoplancton, se realizaron 16 se realizó utilizando los trabajos de Cupp (1943), Para la captura del fitoplancton, se realizaron 16 arrastres entre 200 y 300 m alrededor de la isla, arrastres entre 200 y 300 m alrededor de la isla, con Peragallo (1965), Ferguson (1968), Saunders y unacon red una cónica red decónica plancton de plancton con diámetro con diámetro de malla de mallaGlenn de (1969),60 µm, enSournia julio de (1986), 2011 y Balechen julio (1988), de de 60 µm, en julio de 2011 y en julio de 2012. Cada 2012. Cada arrastre tuvo una duración de 10 minutosRound, aproximadamente Crawford y Manny mediante (1990), el empleo Chretiennot- de arrastre tuvo una duración de 10 minutos aproxima- Dinet Sournia, Ricard y Billard (1993), Tomas damenteuna embarcación y mediante elinflable empleo con de motoruna embarcación fuera de borda, (1996), a una velocidadYamaji (1996), promedio Berárd-Therriault, de 5 km/h. La red Poulin inflablese arrastró con motoren la fuerazona desuperficial borda, a deuna la velocidad columna dey Bosséagua en(1999), horas Soler,de la Pérezmañana. y Aguilar Las muestras (2003), Al- promedio de 5 km/h. La red se arrastró en la zona fueron recolectadas en envases de 500 ml y fijadasYamani in situ cony Saburova una solución (2011), de lugol Siqueiros-Beltrones, y formalina superficial de la columna de agua en horas de la ma- Valenzuela, Hernández, Argumedo & López, ñana.neutralizada Las muestras al 5%fueron v/v. recolectadas en envases de (2004), Siqueiros-Beltrones y Hernández (2006), 500 ml y fijadasin situ con una solución de lugol y entre otros. La revisión y actualización de los formalina neutralizada al 5% v/v. nombres científicos se realizó en la página web de En el laboratorio, se estimó la abundancia de las microalgas por el método de Utermölh (1958), En el laboratorio, se estimó la abundancia de las Algaebase.org (Guiry & Guiry, 2018). mediante el uso de cámaras de sedimentación y un microscopio invertido marca Leica. La microalgas por el método de Utermölh (1958), Con los resultados obtenidos, se elaboró una ma- medianteidentificación el uso detaxonómica cámaras dede sedimentaciónlas especies de y microalgastriz de lasse especiesrealizó utilizandodel fitoplancton, los trabajos en la decual se

Ciencia, Ambiente y Clima 2018; 1(1): 45-59 | 47 Carlos Pereira, Rubén Quiñones y Vanessa Hernández incluye su abundancia y riqueza. Posteriormente, karianus, Nitzschia sp.1, Coscinodiscus perforatus, se elaboró una matriz de similaridad, usando la Licmophora abreviatta, Prosbocia alata, Skeletonema distancia de Bray Curtis para cuantificar la contri- costatum, Haslea wawrikae y Cylindrotheca closte- bución de cada especie a la disimilaridad temporal rium. El segundo grupo más importante es el de de la estructura comunitaria del fitoplancton; y un las cianobacterias con un 27 % de la abundancia, ANOSIM, para estimar si existen diferencias signi- siendo thiebauthii la especie más ficativas entre las muestras. Los análisis estadísticos importante. A pesar que los dinoflagelados sólo se realizaron con el paquete PAST 3.2 (Hammer, representan cerca del 4% de la abundancia, la es- Harper & Ryan, 2001). pecie que contribuye en mayor proporción a este porcentaje es Tripos azoricum. En el año 2012, la 3. Resultados abundancia fue muy similar al año anterior, obte- niéndose una media de 1,546 células/litro, en la En las muestras analizadas, se identificaron 191 que las diatomeas contribuyeron en un 62% con especies distribuidas en 121 diatomeas (63% de la las especies Skeletonema costatum, Pseudoguinardia comunidad), 58 dinoflagelados (30%), 6 cianobac- recta y Leptocylindrus danicus, seguidas por las cia- terias (3%), 3 euglenofitas (2%) y 3 silicoflagelados nobacterias con un 33% y los dinoflagelados con (2%). El grupo de las diatomeas se distribuyó en 4%, siendo las especies más importantes, la ciano- 3 clases, 29 órdenes y 45 familias, mientras que : Trichodesmium thiebauthii y los dinofla- los dinoflagelados en 2 clases, 8 órdenes y 15 fa- gelados: Ostreopsis ovata, Gymnodinium cinctum y milias; las cianobacterias en 1 clase, 3 órdenes y Scrippsiella acuminata. 5 familia; las euglenofitas en 2 clase, 2 órdenes y 3 familias; y los silicoflagelados en 1 clase, 2 ór- Al aplicar una prueba Anosim, para establecer las denes y 3 familias, tal como se indica en la lista diferencias de la comunidad fitoplanctónica en los de especies. Las especies más frecuentes fueron las dos años muestreados, se obtuvo que no hay diferen- diatomeas: Asterionellopsis glacialis, Asteroplanus cias significativas (R = 0,25; p = 2,1 %). La prueba karianus, dydimus, Cocconeis ornata, SIMPER indica una similaridad entre las muestras Coscinodiscus perforatus, Haslea wawrikae, Isthmia del año 2011 de 42,5 % en la que Trichodesmium enervis, Lauderia annulata, Leptocylindrus dani- thiebauthii, Asteroplanus karianus, Coscinodiscus cus, Leptocylindrus minimus, Lyrella lyra, Nitzschia perforatus, Skeletonema costatum, Nitzschia sp. 1, sp., Pseudoguinardia recta, Rhizosolenia styliformis, Leptocylindrus danicus y Haslea wawrikae contribu- Skeletonema costatum, Thalassiosira nordenskioldii; yeron con más del 70% a la similaridad encontra- la cianobacteria: Trichodesmium thiebauthii; los di- da. Mientras que en 2012, la similaridad fue un noflagelados:Gymnodinium cinctum, Ornithocercus poco menor (25,6%), siendo las especies que con- magnificus, Ostreopsis ovata, Ostreopsis siamen- tribuyeron en mayor proporción a esta similaridad ses, Tripos spp., y las euglenofitas: Phacus sp. y Trichodesmium thiebauthii, Skeletonema costatum, Eutreptiella gymnastica. Pseudoguinardia recta, Nostoc sp. y Leptocylindrus danicus. Al comparar ambos años, la similaridad En cuanto a la abundancia, durante los muestreos fue del 21% con la contribución mayor de las espe- realizados en el año 2011 se obtiene una media cies mencionadas anteriormente. de 1999 células/litro, de las cuales las diatomeas contribuyen con el 68 %, siendo las especies más A continuación, se presenta la lista de especies de importantes: Leptocylindrus minimus, Chaetoceros microalgas identificadas en el refugio de fauna sil- dydimus, Leptocylindrus danicus, Asteroplanus vestre de Isla de Aves.

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Diatomeas Fragilaria Lyngbye 1819 PHYLUM: BACILLARIOPHYTA Karsten 1928 Podocystis adriatica (Kützing) Ralfs en Pritchard CLASE: BACILLARIOPHYCEAE Haeckel 1878 1861 ORDEN: Bacillariales Hendey 1937 emend. Round et al. 1990 ORDEN: Licmophorales Round 1990 FAMILIA: Bacillariaceae Ehrenberg 1831 FAMILIA: Licmophoraceae Kützing 1844 Bacillaria paxillifera (O. F. Müller) T. Marsson Licmophora abbreviate C. Agardh 1831 1901 Licmophora gracilis (Ehrenberg) Grunow 1867 Cylindrotheca closterium (Ehrenberg) Reimann Licmophora remulus (Grunow) Grunow 1867 & J. C. Lewin 1964 Licmophora tenuis (Kützing) Grunow 1867 Nitzschia sp. Hassall FAMILIA: Ulnariaceae E. J. Cox 2015 Nitzschia acicularis (Kützing) W. Smith 1853 Tabularia fasciculate (Agardh) Williams & Nitzschia angularis W. Smith 1853 Round 1986 Nitzschia fasciculata Grunow en Van Heurck Ulnaria capitata (Ehrenberg) Compère 2001 1881 Nitzschia hyalina Gregory 1857 ORDEN: Lyrellales D. G. Mann 1990 Nitzschia incurvata var. lorenziana Ross 1986 FAMILIA: Lyrellaceae D. G. Mann 1990 Nitzschia lanceolata Smith 1853 Lyrella lyra (Ehrenberg) Karajeva 1978 Nitzschia longissima (Brébisson) Ralfs en ORDEN: Mastogloiales Mann 1990 Pritchard 1861 FAMILIA: Achnanthaceae Kützing 1844 Pseudo-nitzschia pungens (Grunow ex Cleve) Achnanthes longipes Agardh 1824 Hasle 1993 Pseudo-nitzschia seriata (Cleve) H. Peragallo en ORDEN: Naviculales Bessey 1907 H. Peragallo & M. Peragallo 1899 FAMILIA: Amphipleuraceae Grunow 1862 Halamphora turgida (Gregory) Levkov 2009 ORDEN: Cocconeidales Cox 2015 FAMILIA: Cocconeidaceae Kützing 1844 FAMILIA: Diploneidaceae Mann 1990 Cocconeis ornata W. Gregory 1857 Diploneis crabro (Ehrenberg) Ehrenberg 1854 Cocconeis scutellum Ehrenberg 1838 FAMILIA: Naviculaceae Kützing 1844 ORDEN: Cymbellales Mann en Round, Crawford Gyrosigma attenuatum (Kützing) Rabenhorst & Mann 1990 1853 FAMILIA: Gomphonemataceae Kützing 1844 Haslea ostrearia (Gaillon) Simonsen 1974 Gomphonema acuminatum Ehrenberg 1832 Haslea wawrikae (Husedt) R. Simonsen 1974 Navicula sp. Bory 1822 ORDEN: Eunotiales Silva en Lewin 1962 Navicula arenicola Grunow 1882 FAMILIA: Eunotiaceae Kützing 1844 Navicula palpebralis Brébisson ex Smith 1853 Eunotia sp. Ehrenberg 1837 Pinnunavis yarrensis (Grunow) Okuno 1975 ORDEN: Fragiliarales Silva 1962 emend. Round FAMILIA: Pinnulariaceae Mann 1990 1990 Pinnularia Ehrenberg 1843 FAMILIA: Fragilariaceae Greville 1833 Asteroplanus karianus (Grunow) C. Gardner FAMILIA: Plagiotropidaceae Mann en Round, & R.M.Crawford en R.M. Crawford & C. Crawford & Mann 1990 Gardner 1997 Plagiotropis lepidoptera (Gregory) Kuntze 1898

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FAMILIA: Pleurosigmataceae Mereschowsky 1903 Iconella biseriata (Brébisson) Ruck & Nakov en Pleurosigma formosum W. Smith 1852 Ruck et al. 2016 Surirella librile (Ehrenberg) Ehrenberg 1845 ORDEN: Rhabdonematales Round & Crawford 1990 ORDEN: Tabellariales Round 1990 FAMILIA: Grammatophoraceae Lobban & FAMILIA: Tabellariaceae Kützing 1844 Ashworth 2014 Asterionella formosa Hassall 1850 Grammatophora marina (Lyngbye) Kützing Meridion circulare (Greville) Agardh 1831 1844 Grammatophora oceanica Ehrenberg 1840 ORDEN: Thalassiophysales Mann 1990 FAMILIA: Catenulaceae Mereschkowsky 1902 FAMILIA: Rhabdonemataceae Round & Crawford Cocconeis costata Gregory 1855 1990 Amphora crassa Gregory 1857 Rhabdonema Kützing 1844 Amphora ocellata Donkin 1861 Amphora proteus Gregory 1857 ORDEN: Rhaphoneidales Round in Round et al., 1990 ORDEN: Thalassionematales Round 1990 FAMILIA: Asterionellopsidaceae, Medlin 2016 FAMILIA: Thalassionemataceae Round 1990 Asterionellopsis glacialis (Castracane) Round in Thalassionema nitzschioides(Grunow) Round, Crawford & Mann 1990 Mereschkowsky 1902

FAMILIA: Psammodiscaceae Round & D. G. CLASE: COSCINODISCOPHYCEAE (Round Mann 1980 & Crawford 1990) Psammodiscus nitidus (W.Gregory) Round & D. ORDEN: Aulacoseirales Crawford en Round, G. Mann 1980 Crawford & Mann 1990 ORDEN: Rophalodiales Mann 1990 FAMILIA: Aulacoseiraceae Crawford 1990 FAMILIA: Rhopalodiaceae (Karsten) Topachevs’kyj Aulacoseira crenulata (Ehrenberg) Thwaites 1848 & Oksiyuk 1960 ORDEN: Coscinodiscales Round & Crawford en Epithemia Kützing 1844 Round, Crawford &Mann 1990 ORDEN: Striatellales Round1990 FAMILIA: Coscinodiscaceae Kützing 1844 FAMILIA: Striatellaceae Kützing 1844 Coscinodiscus perforates Ehrenberg 1844 Striatella unipunctata (Lyngbye) Agardh 1832 Coscinodiscus wailesii Gran & Angst 1931 Palmerina hardmaniana Hasle 1996 ORDEN: Surirellales D. G. Mann 1990 FAMILIA: AuriculaceaeHendey 1964 FAMILIA: Hemidiscaceae Hendey ex Hasle in Auricula sp. Castracane 1873 Hasle & Syvertsen 1996 Pseudoguinardia recta Stosch 1986 FAMILIA: Entomoneidaceae Reimer en Patrick & Reimer 1975 ORDEN: Melosirales Crawford in Round, Entomoneis paludosa (Smith) Reimer en Patrick Crawford & Mann 1990 & Reimer 1975 FAMILIA: Melosiraceae Kützing 1844 Melosira nummuloides Agardh 1824 FAMILIA: Surirellaceae Kützing 1844 Campylodiscus neofastuosus Ruck & Nakov en ORDEN: Rhizosoleniales P. C. Silva en R. A. Ruck et al. 2016 Lewin 1962

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FAMILIA: Probosciaceae Nikolaev & Harwood en FAMILIA: Ralfs en Pritchard Nikolaev et al. 2001 1861 Proboscia alata (Brightwell) Sundström 1986 Chaetoceros affinis Lauder 1864 Chaetoceros atlanticus Cleve 1873 FAMILIA: Rhizosoleniaceae De Toni 1890 Chaetoceros bacteriastrius G. C. Wallich Dactyliosolen fragilissimus (Bergon) Hasle en Chaetoceros coarctatus Lauder 1864 Hasle & Syvertsen 1996| Chaetoceros compressus Lauder 1864 Guinardia delicatula (Cleve) Hasle en Hasle & Chaetoceros costatus Pavillard 1911 Syvertsen 1997 Chaetoceros curvisetus Cleve 1889 Guinardia fláccida (Castracane) H.Peragallo Chaetoceros danicus Cleve 1889 1892 Chaetoceros decipiens Cleve 1873 Guinardia striata (Stolterfoth) Hasle en Hasle Chaetoceros dydimus Ehrenberg 1845 & Syvertsen 1996 Chaetoceros gracilis Pantocsek 1892 Pseudosolenia calcar-avis Schultze Sundström Chaetoceros holsaticus F. Schütt 1895 1986 Chaetoceros lorenzianus Grunow 1863 Rhizosolenia acuminata H. Peragallo en H. Chaetoceros peruvianus Brightwell 1856 Peragallo & M. Peragallo 1907 Chaetoceros sociales Lauder 1864 Rhizosolenia castracanei Peragallo 1888 Chaetoceros teres Cleve en Aurivillius 1896 Rhizosolenia imbricata Brightwell 1858 Chaetoceros pseudocurvisetus Mangin 1910 Rhizosolenia obtusa Hensen 1887 Rhizosolenia setigera Brightwell 1858 FAMILIA: Leptocylindraceae Lebour 1930 Rhizosolenia styliformis Brightwell 1858 Leptocylindrus danicusCleve 1889 Leptocylindrus minimusGran 1915 ORDEN: Triceratiales Round & Crawford 1990 FAMILIA: Triceratiaceae (Schütt) Lemmermann ORDEN: Cymatosirales Round & Crawford en 1899 Round et al., 1990 Triceratium balearicum Cleve & Grunow en FAMILIA: Cymatosiraceae Hasle, Stosch & Cleve 1881 Syvertsen 1983 Triceratium dubium Brightwell 1859 Plagiogrammopsis vanheurckii (Grunow) Hasle, Triceratium favus Ehrenberg 1839 Stosch & Syvertsen 1983 Triceratium gibbosum Harvey & Bailey 1854 ORDEN: Eupodiscales Nikolaev & Harwood en CLASE: MEDIOPHYCEAE (Jousé & Proshkina- Witkowski & Sieminska 2000 Lavrenko) Medlin & Kaczmarska 2004 FAMILIA: Eupodiscaceae Ralfs en Pritchard 1861 ORDEN: Biddulphiales Krieger 1954 Odontella aurita (Lyngbye) Agardh 1832 FAMILIA: Bellerocheaceae Crawford 1990 Odontella obtusa Kützing 1844 Bellerochea malleus (Brightwell) Van Heurck Trieres regia (M.Schultze) Ashworth & Theriot 1885 en Ashworth et al., 2013 FAMILIA: Biddulphiaceae Kützing 1844 ORDEN: Hemiaulales Round & Crawford 1990 Biddulphia sp. Gray 1821 FAMILIA: Hemiaulaceae Heiberg 1863 Biddulphia alternans (Bailey) Van Heurck 1885 Cerataulina bicornis (Ehrenberg) Hasle ORDEN: Chaetocerotales Round & Crawford en Cerataulina pelagica (Cleve) Hendey 1937 Round et al. 1990 Hemiaulus hauckii Grunow ex Van Heurck 1882

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Hemialus membranaceus Cleve 1873 FAMILIA: Oxyphysiaceae Sournia 1984 Hemialus sinensis Greville 1865 Phalacroma doryphorum Stein 1883 Phalacroma favus Kofoid & Michener 1911 FAMILIA: Isthmiaceae Schütt 1896 Phalacroma mitra Schütt 1895 Isthmia enervis Ehrenberg 1838 ORDEN: Gonyaulacales Taylor 1980 ORDEN: Lithodesmiales Round & Crawford FAMILIA: Ceratiaceae Kofoid 1907 1990 Tripos arietinus (Cleve) Gómez 2013 FAMILIA: Lithodesmiaceae Round 1990 Tripos azoricus (Cleve) Gómez 2013 Ditylum brigthwellii (T.West) Grunow en Van Tripos brevis (Ostenfeld & Johannes Schmidt) Heurck 1885 Gómez 2013 Lithodesmium undulatum Ehrenberg 1839 Tripos candelabrum (Ehrenberg) Gómez 2013 ORDEN: Thalassiosirales Glezer & Makarova Tripos dens (Ostenfeld & Johannes Schmidt) 1986 Gómez 2013 FAMILIA: Lauderiaceae (Schütt) Lemmermann Tripos furca (Ehrenberg) Gómez 2013 1899 Tripos fusus (Ehrenberg) Gómez 2013 Lauderia annulata Cleve 1873 Tripos karstenii (Pavillard) Gómez 2013 Tripos lineatum (Ehrenberg) Gómez 2013 FAMILIA: Skeletonemataceae Lebour 1930 Tripos longinum (Karsten) Gómez 2013 Detonula pumila (Castracane) Gran 1900 Tripos longipes (Bailey) Gómez 2013 Skeletonema costatum (Greville) Cleve 1873 Tripos macroceros (Ehrenberg) Gómez 2013 FAMILIA: Thalassiosiraceae Lebour 1930 Tripos massiliensis (Gourret) Gómez 2013 Planktoniella sol (Wallich) Schütt 1892 Tripos muelleri Bory en Lamouroux, Bory & Thalassiosira eccentrica (Ehrenberg) Cleve 1904 Deslongschamps 1827 Thalassiosira nordenskioeldii Cleve 1873 Tripos pentagonus (Gourret) Gómez 2013 Tripos reticulatus (Pouchet) Gómez 2013 ORDEN: Toxariales Round 1990 Tripos vultur (Cleve) Gómez 2013 FAMILIA: Climacospheniaceae Round 1990 Climacosphenia elongata Bailey 1854 FAMILIA: Gonyaulacaceae Lindemann 1928 Gonyaulax Diesing 1866 DINOFLAGELADOS FAMILIA: Ostreopsidaceae Lindemann 1928 PHYLUM: MIOZOA Cavalier-Smith 1987 Coolia monotis Meunier 1919 CLASE: DINOPHYCEAE Fritsch en West & Ostreopsis lenticularis Fukuyo 1981 Fritsch 1927 Ostreopsis siamensis Johs. Schmidt 1901 ORDEN: Dinophysiales Kofoid 1926 FAMILIA: Amphisoleniaceae Lindemann 1928 FAMILIA: Protoceratiaceae Lindemann 1928 Amphisolenia bidentata Schröder 1900 Ceratocorys horrida Stein 1883 Amphisolenia bifurcata Murray & Whitting ORDEN: Gymnodiniales Apstein 1909 1899 FAMILIA: Gymnodiniaceae Lankester 1885 FAMILIA: Dinophysaceae Bütschli 1885 Amphidinium longum Lohmann 1908 Dinophysis caudata Kent 1881 Amphidinium schroederi Schiller 1928 Ornithocercus magnificusStein 1883 Gymnodinium sp. Stein 1878 Ornithocercus quadrates Schütt 1900 Gymnodinium cinctum Kofoid & Swezy 1921

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Gymnodinium gracile Bergh 1881 Scrippsiella acuminate (Ehrenberg) Kretschmann Gymnodinium lohmannii Paulsen 1908 et al., 2015 Gyrodinium fusiforme Kofoid & Swezy 1921 Levanderina fissa (Levander) Moestrup et al., CLASE: NOCTILUCOPHYCEAE Fensome et 2014 al., 1993 ORDEN: Noctilucales Haeckel 1894 ORDEN: Peridiniales Haeckel 1894 FAMILIA: Noctilucaceae Kent 1881 FAMILIA: Kolkwitziellaceae Lindemann, 1928 Noctiluca scintillans (Macartney) Kofoid & Diplopsalis lenticula Bergh 1881 Swezy 1921 FAMILIA: Heterodiniaceae Lindemann, 1928 FAMILIA: Protodiniferaceae Kofoid & Swezy Heterodinium Kofoid, 1906 1921 Pronoctiluca spinifera (Lohmann) Schiller 1932 FAMILIA: Heterocapsaceae Fensome et al., 1980 Heterocapsa triquetra (Ehrenberg) Stein 1883 EUGLENOFITAS PHYLUM: EUGLENOZOA FAMILIA: Protoperidiniaceae Balech 1988 Cavalier-Smith Protoperidinium crassipes (Kofoid) Balech 1974 1981 Protoperidinium depressum (Bailey) Balech 1974 CLASE: EUGLENOPHYCEAE Protoperidinium divergens (Ehrenberg) Balech Schoenichen en 1974 Eyferth & Schoenichen 1925 Protoperidinium laticeps (Grontved & ORDEN: Euglenales Bütschli 1884 Seidenfaden) Balech 1974 FAMILIA: Euglenaceae Dujardin 1841 Protoperidinium oceanicum (Vanhöffen) Balech Euglena sp. Ehrenberg 1830 1974 FAMILIA: Phacaceae Kim, Triemer & Shin 2010 Protoperidinium ovatum Pouchet 1883 Phacus sp. Dujardin 1841 Protoperidinium pentagonum (Gran) Balech ORDEN: Eutreptiales Leedale 1967 1974 FAMILIA: Eutreptiaceae Hollande 1942 Protoperidinium rectum (Kofoid) Balech 1974 Eutreptiella gymnastica Throndsen 1969 ORDEN: Prorocentrales Lemmermann 1910 PHYLUM: FAMILIA: Prorocentraceae Stein 1883 Cavalier-Smith en Prorocentrum gracile Schütt 1895 Cavalier-Smiith & Chao 1996 Prorocentrum lima (Ehrenberg) Stein 1878 CLASE: DICTYOCHOPHYCEAE Prorocentrum micans Ehrenberg 1834 Silva 1980 ORDEN: Dictyochales Haeckel 1894 ORDEN: Pyrocystales Apstein 1909 FAMILIA: Dictyochaceae Lemmermann 1901 FAMILIA: Pyrocystaceae (Schütt) Lemmermann Dictyocha fibula Ehrenberg 1839 1899 Pyrocystis fusiformis Thomson en Murray 1876 CLASE: RAPHIDOPHYCEAEChadefaud ex Pyrocystis pseudonoctiluca Wyville-Thompson en Silva 1980 Murray 1876 ORDEN: Chattonellales Throndsen 1993 FAMILIA: Chattonellaceae Throndsen 1993 ORDEN: Thoracosphaerales Tangen 1982 Chattonella marina (Subrahmanyan) Hara & FAMILIA: Thoracosphaeraceae Schiller 1930 Chihara 1982 Goniodoma sphaericum Murray & Whitting 1899

Ciencia, Ambiente y Clima 2018; 1(1): 45-59 | 53 Carlos Pereira, Rubén Quiñones y Vanessa Hernández

FAMILIA: Fibrocapsaceae Cavalier-Smith en En cuanto a la estructura comunitaria, la zona Cavalier-Smith & Scoble 2013 en estudio muestra gran heterogeneidad, debido Fibrocapsa japonica Toriumi & Takano 1973 a la presencia de especies oceánicas, tales como la dinofícea: Ornithocercus y bentónicas, como: CIANOBACTERIAS Diplopsalis, Ostreopisis, Pleurosigma y Odontella, PHYLUM: CYANOBACTERIA Stanier ex lo cual indica la ocurrencia de procesos de mezcla Cavalier-Smith 2002 en la zona (Vila, Garces & Masó, 2001). Por otra parte, la presencia de las cianofitas: Trichodesmium CLASE: CYANOPHYCAEA Schaffner 1909 thiebauthii, Lyngbya birgei, Oscillatoria, Rivularia ORDEN: Nostocales Borzì 1914 y Spirulina, así comolas euglenofitas: Euglena, FAMILIA: Nostocaceae Eichler 1886 Eutreptiella y Phacus, las cuales, son indicadoras de Anabaena Bory ex Bornet & Flahault 1886 grandes aportes de materia orgánica; evidencia una influencia de aguas de origen doméstico provenien- FAMILIA: Rivulariaceae Bornet & Flahault 1886 tes de las operaciones de la base militar que ahí se Rivularia sp. Agardh ex Bornet & Flahault 1886 encuentra, sin embargo, la dinámica de las corrien- ORDEN: Schaffner 1922 tes permitiría que estas aguas sean muy diluidas FAMILIA: Strunecky et al., 2013 generando muy poco impacto ambiental. Gomont ex Gomont Al comparar con otros estudios realizados en las 1890 islas oceánicas del mar Caribe, se consiguen ri- FAMILIA: Engler 1898 quezas similares, por ejemplo Pérez-Castresana, Lyngbya sp. Agardh ex Gomont 1892 Villamizar, Varela y Fuentes, (2014) en su estu- Oscillatoria sp. Vaucher ex Gomont 1892 dio realizado en el Parque Nacional Archipiélago Los Roques, ubicado en la zona central del mar ORDEN: Spirulinales Komárek et al., 2014 Caribe Venezolano, identificaron 67 especies FAMILIA: Spirulinaceae (Gomont) Hoffmann, de 211 morfotipos observados, incluyendo dia- Komárek & Ka en Komárek et al., 2014 tomeas de los siguientes géneros: Asterionella, Spirulina sp. Turpin ex Gomont 1892 Campylodiscus, Dictyoneis, Ditylum, Guinardia, Haslea, Isthmia, Leptocylindrus, Pseudo-nitzschia, Discusión de resultados Skeletonema, Striatella, Thalassiosira, Trapidoneis y Triceratium; los dinoflagelados: Ceratocoris, En esta zona del país, no se han realizado estudios Diplopsalis, Gonyodoma y Scripsiella y las cianobac- sobre la estructura comunitaria del fitoplancton terias; Lyngbya y Trichodesmium. marino, por lo que esta investigación representa un aporte para el conocimiento de su biodiversidad, Margalef (1969) en su estudio del ecosistema pe- como parte de un estudio de línea base ambiental. lágico del NE de Venezuela registró 300 especies Las microalgas planctónicas constituyen la base de fitoplanctónicas, y menciona que con el aporte de la red trófica, sobre la cual, prosperan los demás otros autores y la información publicada de otras elementos que la conforman, debido a que repre- zonas del Caribe, no menos de 450 especies po- sentan la puerta de entrada de la energía solar en el drían ser encontradas. Actualmente existen traba- ecosistema pelágico y la base de su mantenimiento. jos sobre los principales grupos de fitoplancton que Son fotosintéticos y los principales productores de citan un mayor número de taxa para el mar Caribe. biomasa y compuestos orgánicos en los océanos Para el área del Caribe colombiano se han regis- (Livingston, 2001). trado 523 taxón, identificados en varios estudios

54 | Ciencia, Ambiente y Clima 2018; 1(1): 45-59 Fitoplancton del Refugio de Fauna Silvestre Isla de Aves: el territorio venezolano más septentrional a lo largo de la costa, de los cuales 337 taxón co- que ejercen un intercambio fuerte de especies ben- rresponden a diatomeas y 186 taxa a dinoflagelados tónicas y pelágicas (Lucas, Vidal & Navas, 2001). (Lozano-Duque et al., 2010). En este mismo orden de ideas, Spiniello (1996) Navarro y Hernández-Becerril (1997), con base señala que el grupo Chrysophyceas a nivel nacio- en una revisión de literatura disponible para el nal, presenta una riqueza de 385 especies y 25 área total del mar Caribe, encontraron 1,083 taxa variedades agrupadas en 99 géneros, de los cuales de diatomeas marinas, 305 taxa pertenecientes Coscinodiscus, Chaetoceros, Navicula sp. y Nitzschia a diatomeas centrales y 778 taxa pertenecientes sp., reúnen a más del 35% de las especies, tal como a diatomeas pennales. El número de especies de se observa en los resultados obtenidos en este es- microalgas planctónicas en el presente estudio es tudio. Por su parte, el género Nitzschia crece en muy bajo en comparación a los citados anterior- ambientes ricos en nutrientes y son capaces de mente, sin embargo, hay que considerar que Isla modificar estas condiciones para hacerlo apropiado de Aves corresponde a una isla coralina alejada de para el desarrollo de otros representantes del fito- la plataforma continental y que el resto de los es- plancton (Barber & Ryther, 1969). tudios incluye zonas productivas por la ocurrencia Asimismo, los géneros: Chaetoceros, Leptocylindrus, de surgencia costera y zonas costeras que incluyen Nitzschia y Rhizosolenia, son oportunistas y por lo ciénagas, lagunas y descargas de ríos al mar. tanto, indicadoras de las primeras etapas de una En general, el fitoplancton estuvo representado por sucesión ecológica, y el género Asterionellopsis, las diatomeas, tanto en número de especies como acompañado de altas densidades de dinoflagelados en abundancia, que en general, suelen ser el grupo y cianofitas puede indicar un ambiente con altas más abundante de la comunidad fitoplanctónica, concentraciones de nutrientes, pero sin condicio- especialmente en áreas costeras, debido a su capa- nes de eutrofización, característico de aguas aflo- cidad de asimilación rápida de nutrientes y su alta radas (Margalef, 1969; Bellinger & Sigee, 2010). tasa reproductiva, lo cual les da el calificativo de Los dinoflagelados constituyen el segundo grupo especies oportunistas (Triantafyllou et al., 2001; más representativo en cuanto a riqueza. Estos, re- Cetin & Sen, 2004). presentan solo un porcentaje del total del núme- Entre las diatomeas más relevantes en el estudio, ro de organismos donde dominan las diatomeas, se encontraron Asteroplanus karianus, Coscinodiscus a pesar de ser organismos ventajosos respecto a perforatus, Skeletonema costatum, Leptocylindrus estas, ya que presentan una movilidad que le per- mite realizar desplazamientos para la búsqueda de minimus, Nitzschia sp., Leptocylindrus danicus, nutrientes y áreas con intensidad de luz óptima Asterionella gracilis, Chaetoceros dydimus y Haslea (Lindenschmidt & Chorus, 1998). waiwrikae, las cuales, son especies costeras indi- cadoras de aguas turbulentas (Margalef, 1965). En cuanto a la presencia de la cianobacteria En cuanto a la diatomea Skeletonema costatum, su Trichodesmium thiebauthii, este grupo ha sido aso- presencia en la zona este del mar Caribe indica la ciado a fenómenos de eutrofización, debido a su influencia de aguas del río Amazonas, por lo que S. capacidad de sobrevivir en cuerpos de agua con al- costatum se asocia a aguas salobres por el aporte de tos niveles de materia orgánica. Aunque esta espe- grandes ríos (Ferguson-Wood, 1968). Además de cie suele ser característica de regiones oligotróficas las especies netamente planctónicas, se detectaron y un productor primario importante en el océano especies bentónicas, las cuales sugieren la ocurren- Atlántico tropical (Staal, Meysman, & Stal, 2003). cia de fenómenos de mezcla de la columna de agua, En general, las cianobacterias han sido usadas como

Ciencia, Ambiente y Clima 2018; 1(1): 45-59 | 55 Carlos Pereira, Rubén Quiñones y Vanessa Hernández indicadoras de calidad de agua, específicamente de las condiciones fisicoquímicas del agua y por ende entradas de nutrientes, eutrofización y diferentes de sus comunidades biológicas. formas de contaminación (Paerl & Tuker, 1995). A pesar que la zona presenta poca intervención hu- Agradecimientos mana, se considera muy productiva debido a los productos fecales de las aves que ahí habitan, los Los autores ofrecen un agradecimiento especial cuales contribuyen a un incremento en las concen- al personal de la Base Científico Naval Simón traciones de nutrientes como el fósforo. Bolívar, por toda la colaboración brindada durante la ejecución de las campañas científicas, así como En cuanto a la abundancia fitoplanctónica, se ob- al Servicio de Hidrografía y Navegación (SHN), tuvo una densidad más de 40 veces por debajo de la Cancillería de la República Bolivariana de los 65,000 células/litro, establecidos para catalogar Venezuela y el Ministerio del Poder Popular para el aguas oligotróficas. De hecho, las densidades esti- Ecosocialismo; por la organización de las campañas madas en este estudio están 10 veces por debajo de científicas y el apoyo logístico para la participación la obtenida por Pérez-Castresana et al. (2014), en de las universidades e instituciones de investigación el Parque Nacional Archipiélago Los Roques, y en del país. el mismo orden de magnitud, estimado en la zona de Palanquines en la Isla La Tortuga (Rodríguez- Centeno, Díaz-Ramos, Charzeddine, Subero-Pino Referencias bibliográficas & Troccoli-Ghinaglia, 2010), lo cual establece Al-Yamani, F. & Saburova, M. (2011). Illustrated un indicador local para las islas oceánicas del mar guide on the benthic diatoms of Kuwait’s Marine Caribe venezolano, que se caracterizan por pre- Environment. Kuwait: Kuwait Institute for sentar aguas oligotróficas, propias de ecosistemas Scientific Research. coralinos. Arrigo, K., Robinson, D., Worthen, D., Dunbar, Asimismo, Marshal y Solder (1982) indicaron que a R., Ditullio, G., Vanwoert, M. & Lizotte, M. partir de los estudios hechos por el crucero Oregón (1999). Phytoplankton community structure en el mar Caribe, se obtuvo densidades medias del and the drawndown of nutrients and CO2 in the fitoplancton en las estaciones del este de 13,382 cé- Southern Ocean. Science, 283: 365 - 367. doi: lulas/litro, 2,015 cél/l en la zona este central, 1,205 10.1126/science.283.5400.365. cél/l en la zona oeste central y 1,026 cél/l en las estaciones ubicadas al oeste, lo cual coincide con lo Balech, E. (1988). Los dinoflagelados del Atlántico encontrado en este estudio. Sudoccidental. Publicaciones del Instituto Español de En general, la zona marina y costera de Isla de Oceanografí. Madrid: Ministerio de Agricultura, Aves se caracteriza por una comunidad fitoplanc- Pesca y Alimentación. Secretaría General Técnica. tónica diversa, característica de aguas turbulentas, Barber, R. & Ryther, J. (1969). Organic chelators: pero para entender mejor estos procesos es nece- factors affecting primary production in the cro- sario el estudio de las condiciones fisicoquímicas mwell current upwelling. Journal of Experimental del medio y su interrelación con la comunidad Marine Biology and Ecology 3: 191 - 199. doi: planctónica, por lo que se recomienda hacer este 10.1016/0022-0981(69)90017-3. tipo de estudios en otras épocas del año, en la que ocurren procesos meteorológicos distintos, tales Bellinger, E. & Sigee, D. (2010). Freshwater algae. como tormentas y huracanes, los cuales cambian Oxford: Walley-Blackwell.

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