Proces Wymiany Zębów U Wybranych Grup Ssaków W Ujęciu Ewolucyjnym

Tom 70 2021 Numer 1 (330) Strony 83–93

Paweł Muniak

Wydział Biologii Uniwersytet Jagielloński Gronostajowa 7, 30-387 Kraków E-mail: [email protected]

PROCES WYMIANY ZĘBÓW U WYBRANYCH GRUP SSAKÓW W UJĘCIU EWOLUCYJNYM

WSTĘP pod względem wymiany zębowej wyjątkowe, gdyż tylko u nich widać kształtującą się w Wymiana zębów u zwierząt kręgowych ciągu ewolucji tendencję do difiodoncji, czy- jest ważnym zjawiskiem zarówno w ska- li wytwarzania jedynie dwóch pokoleń zę- li osobnika, zwiększającym jego dostosowa- bów: mlecznych i stałych, wymienianych w nie do środowiska i co za tym idzie, szan- skoordynowany sposób w ciągu krótkiego se przeżycia, jak i w szerszej perspektywie czasu życia zwierzęcia (zazwyczaj pomiędzy ewolucyjnej, pokazując trendy ewolucyjne w ukończeniem stadium oseska a dojrzałością obrębie całych grup. płciową) (Szarski 1998). Wymiana uzębienia jest powszechna wśród zwierząt. Większość zwierząt posiada- TERMINOLOGIA jących zęby wymienia je na nowe, stosując różne strategie. Najczęstszym typem wymia- W niniejszej pracy będę posługiwał się ny jest polifiodoncja. Polega ona na tym, że ogólnie przyjętymi skrótami z terminolo- utracony ząb jest zastępowany przez nowy, gii anatomicznej, gdzie zęby szczęki (górne) wyrastający na jego miejscu. W taki sposób będą oznaczane wielką literą: I, C, P, M, a wymienia zęby większość gadów, u których zęby żuchwy (dolne) małą literą: i, c, p, m. wymieniane są one w sposób przypadko- I tak: wy: gdy jeden ulegnie złamaniu lub wypad- nie, na jego miejsce wyrasta nowy. U ryb I/i – siekacz, chrzęstnoszkieletowych, w tym rekinów, zna- C/c – kieł, ne są inne mechanizmy wymiany uzębienia, P/p – ząb przedtrzonowy, tzn. spirale zębowe, pozwalające na wymianę M/m – ząb trzonowy. całej serii zębów w miarę ich zużywania, po- Cyfra przy każdym zębie wskazuje na cząwszy od najstarszych i najbardziej zuży- położenie w rzędzie zębowym, np. M1 to tych, znajdujących się na krańcu spirali. pierwszy ząb trzonowy górny. U gadów wyróżniamy kilka typów osa- Zęby mleczne będą zapisywane skrótem dzenia zębów w szczękach. Najpierwotniejszy zaczynającym się od litery „d” (od łac. deci- jest typ akrodontyczny, polegający na tym, duus, ang. deciduous, przemijający), np. dI1 że ząb umieszony jest na wierzchołku kra- – mleczny pierwszy siekacz górny. wędzi kostnej. Ten typ występuje również u Zęby, które zostają zastępowane przez ryb i płazów. Większość gadów cechuje jed- nowe wiele razy, czyli mają więcej niż dwie nak typ pleurodontyczny, charakteryzujący generacje, będą zapisywane skrótem zaczy- się przyrośnięciem do wewnętrznego obszaru nającym się od litery „r”, np. rM1. Wzór zę- kości (Szarski 1978). Ostatni typ występują- bowy podawany dla każdej z omawianych cy tylko u krokodyli oraz u ssaków to typ grup będzie zatem wyglądał następująco: Ix/ tekodontyczny. Każdy ząb w tym przypad- ix–Cx/cx–Px/px–Mx/mx, gdzie „x” oznacza ku umieszczony jest w zębodole. Ssaki są liczbę zębów danego typu.

Słowa kluczowe: difiodoncja, ewolucja ssaków, polifiodoncja, wymiana zębów 84 Paweł Muniak

WYMIANA ZĘBÓW U SSAKÓW ssaków (w szczególności u sinokonodona) istotne było zróżnicowanie się przedtrzonow- Formowanie całych generacji zębowych ców i trzonowców. Tylne trzonowce nadal jest u ssaków zjawiskiem wieloczynnikowym, były w tych grupach wymieniane na nowe niewątpliwie częściowo związanym z powsta- zęby. Zmiany, które dokonały się na przeło- niem zróżnicowanego uzębienia (heterodon- mie triasu i jury doprowadziły do całkowi- cja) w tej grupie i z determinacją wzrostu tej difiodoncji u morganukodona. Natomiast czaszki u dorosłych osobników. Czaszka ga- niektóre gatunki z wczesnej kredy posiadały dów rośnie przez całe życie zwierzęcia, stąd cechy prymitywne, takie jak unikatową jak pojawia się konieczność zastępowania mniej- na ssaki, wymianę części trzonowców na szych zębów młodocianych proporcjonalnie nowe. Kolejne wymarłe grupy ssaków, po- większymi, bardziej dopasowanymi do roz- cząwszy od rodzaju Sinoconodon, wykazują miarów czaszki osobnika dorosłego. U więk- stopniowe zmiany procesu wymiany zębów, szości gadów, oprócz niektórych dinozaurów które doprowadziły do difiodoncji, czyli typu i zaawansowanych gadów ssakokształtnych wymiany uzębienia obserwowanej u większo- (Kemp 2005, Weishampel i współaut. 2007), ści dzisiejszych ssaków (dwie generacje zę- brak jest zróżnicowanego uzębienia; mają bów: mleczne i stałe). one uzębienie homodontyczne, czyli takie, w którym każdy ząb (przeważnie stożkowatego TYPY WYMIANY ZĘBÓW U SSAKÓW kształtu) jest zbliżony do innych kształtem MEZOZOICZNYCH i rozmiarami (Luo i współaut. 2004, Ben- ton 2015). Ssaki natomiast mają uzębienie Ssaki pojawiły się około 220 milionów heterodontyczne, charakteryzujące się zróż- lat temu w późnym triasie. Za najwcześniej- nicowaniem zębów w rzędzie zębowym pod szego przedstawiciela tej grupy uważany jest względem wielkości, kształtu i funkcji (Kemp Sinoconodon rigneyi (Crompton i Luo 1993, 2005). W pełnym uzębieniu ssaków wyróż- Kemp 2005). Historia ewolucyjna ssaków w niamy zatem: siekacze, kły, przedtrzonowce mezozoiku stanowi około 155 mln (z 185 i trzonowce. Siekacze, kły i przedtrzonowce mln) lat jego trwania, czyli ponad 80% tej mają dwie generacje uzębienia, natomiast ery (Kielan-Jaworowska i współaut. 2004). trzonowce jako jedyne nie są wymieniane Można więc śmiało twierdzić, iż w triasie, i są częścią stałego uzębienia. Co istotne, jurze i kredzie zaszły kluczowe etapy ewolu- każdy ząb policzkowy wymieniany na nowy cji wymiany zębów u ssaków. W ciągu mi- ząb jest uważany za przedtrzonowiec, nawet lionów lat, odkąd ssaki zaczęły ewoluować, jeżeli jego struktura jest trzonowcowa (Luo i pojawiły się stopniowo różnorodne wzory i współaut. 2004). Istotna jest definicja trzo- specjalizacje uzębienia, oraz schematy wy- nowców ze względu na to, że uwzględnia rzynania się i wymiany zębów. ona tylko gatunki współczesne, natomiast znane są gatunki wymarłe wymieniające SINOKONODONTY (SINOCONODONTIDAE) tylne zęby zakłowe, które nie są nazywane Sinokonodonty należały do rodziny Sino- przedtrzonowcami, tylko zębami trzonowco- conodontidae, zawierającej tylko jeden ga- kształtnymi. tunek Sinoconodon rigneyi (Ryc. 1) o znacz- Już na przełomie triasu i jury (czyli oko- nym zróżnicowaniu morfologicznym. Zwierzę- ło 200 mln lat temu) zaszły przekształce- ta te były najprawdopodobniej drapieżne, ży- nia, które doprowadziły do powstania swo- wiąc się owadami lub innymi bezkręgowca- istej cechy, jaką jest difiodoncja u ssaków. mi, ewentualnie polowały na inne kręgowce; Przejście od polifiodoncji do difiodoncji było żyły we wczesnej jurze (synemur), pomiędzy spowodowane w szczególności tym, że ssa- 202 a 195 milionów lat temu. Szeroki za- ki w czasie swojej wczesnej ewolucji utraciły kres masy sinokonodona, od 13 g do 517 g, cechę, jaką jest niezdeterminowany wzrost wskazuje, że rósł on przez większość życia czaszki (i całego ciała). Badania paleontolo- (Kielan-Jaworowska i współaut. 2004). Jego giczne dotyczące morganukodona i sinokono- czaszka powiększała się stale, co upodabnia- dona wykazały, że im większy wzrost czaszki ło go do gadów, także pod względem sposo- u osobnika, tym większa, liczniejsza genera- bu wymiany uzębienia. Proces wymiany uzę- cja zębów. Sinoconodon charakteryzował się bienia u sinokonodontów charakteryzuje się większym zakresem rozmiarów czaszki, co mieszaniną cech plezjomorficznych (a stąd korelowało z wielokrotną wymianą uzębienia. nieinformatywnych dla odtwarzania filogene- Z kolei Morganucodon miał dwie generacje zy) i apomorficznych. Zęby przednie, sieka- uzębienia i, jak wykazują badania, zarazem cze i kły były wymieniane wiele razy, co jest znacznie mniejszy zakres rozmiaru czaszki cechą gadzią, występującą również u przod- (Luo i współaut. 2004). Kolejną cechą, któ- ków sinokonodontów, gadów ssakokształt- ra przybliżała ssaki do difiodoncji, było po- nych z grupy cynodontów. Cechami zawan- wstanie zróżnicowania zębów. U pierwotnych sowanymi, które zbliżają sinokonodonty do Proces wymiany zębów u wybranych grup ssaków w ujęciu ewolucyjnym 85

Ryc.1. Wymiana górnego uzębienia u Sinoconodon rigneyi. A. Osobnik młodociany. B. Starszy osobnik (Luo i współaut. 2004, zmieniona). ssaków, jest zróżnicowanie zębów zakłowych stosunku do stale powiększającej się czaszki na przedtrzonowe i trzonowe (Luo i współ- (Luo i współaut. 2004). aut. 2004). Dorosłe osobniki miały dużą Siekacze i kły miały dwie generacje, co diastemę między trzecim trzonowcem a kłem jest cechą apomorficzną (nową) w stosunku (Luo i współaut. 2004 fig. 2A, B) (Ryc. 1). do sinokonodontów, które wykazywały, jak Spowodowane było to przez stopniową utra- wspomniano, w obrębie kłów i siekaczy po- tę zębów przedtrzonowych, które z mlecz- lifiodontyzm. Morganucodon miał jedno po- nych zastępowane były stałymi, wypadają- kolenie stałych zębów przedtrzonowych, w cymi następnie u starszych osobników. Po- związku z tym ten locus wymieniany był dobnie tracone były przednie zęby trzonowe tylko raz. Trzonowce nie były wymieniane i (M1-M2), co jeszcze przyczyniało się do po- stanowiły część stałego uzębienia. Sekwencja większania diastemy. Tylne zęby trzonowe w wymiany zębów przedtrzonowych postępuje szczęce (M3-M5) były wymieniane tylko raz. w kierunku przednio-tylnym, podobnie jak u Funkcjonalne zęby trzonowe, wskutek po- sinokonodona (Luo i współaut. 2004). Mor- wstania diastemy, były przesunięte ku tyło- ganucodon jest jednym z pierwszych ssaków, wi, co obserwuje się również u cynodontów, u których najprawdopodobniej występowała takich jak Thrinaxodon czy Probainognathus. całkowita difiodoncja. Sekwencja wyrzynania się zębów przedtrzonowych i trzonowych była przednio-tylna, EUTRYKONODONTY (EUTRICONODONTA) zaczynając od P1 a kończąc na M5 (Zhang i Eutrykonodonty były mięsożernymi ssa- współaut. 1998, Luo i współaut. 2004). kami o dużym zakresie rozmiarów ciała, od niewielkiego Jeholodens po takie rodzaje, jak MORGANUKODONTY (MORGANUCODONTA) Gobiconodon czy Repenomamus, będące jed- Morganucodon jest najbardziej znanym nymi z największych ssaków ery mezozoicz- rodzajem rodziny Morganucodontidae. Był nej (Hu i współaut. 2005). Gobiconodon żył to owadożerny ssak żyjący w późnym tria- we wczesnej kredzie (walanżyn do albu) po- sie (noryk), około 220-210 mln lat temu. między 137 a 99 mln lat temu (Kielan-Ja- Wzór zębowy Morganucodon oehleri to: I4/ worowska i współaut. 2004). i4 – C1/c1 – P4/p5 – M3/m3-4 (Kielan-Ja- Gobiconodon ostromi miał w połówce żu- worowska i współaut. 2004). Morganucodon chwy pojedynczy siekacz, jeden kieł i czte- miał o wiele mniejszy zakres masy ciała niż ry przedtrzonowce (Ryc. 2) (Jenkins i Schaff sinokonodon, a szacowany ciężar wahał się 1988), natomiast w szczęce trzy siekacze, pomiędzy 27 a 89 g, co wskazuje, że także kieł i dwa przedtrzonowce. Lopatin i Averi- rozmiary czaszki tego zwierzęcia nie miały anov (2015) sugerują, że gobikonodon miał dużej rozpiętości. W związku z tym nie za- taki sam wzór uzębienia w żuchwie jak i w chodziła konieczność wielokrotnej wymiany szczęce, czyli trzy siekacze, kieł i dwa przed- zębów na nowe, proporcjonalnie większe w trzonowce. Zęby trzonowe u gobikonodontów 86 Paweł Muniak

Ryc. 2. Wymiana uzębienia w prawej żuchwie Gobiconodon ostromi (Luo i współaut. 2004, zmieniona). były wymieniane, co jest niespotykane wśród bowa trzonowców m1-m4 na nowe, co daje dzisiejszych ssaków i jest charakterystycz- w sumie dwie generacje zębów trzonowych. ne dla całej tej grupy (Kielan-Jaworowska G. borissiaki cechował się, podobnie jak G. i współaut. 2004). Zęby trzonowe nowocze- ostromi, dwukrotną wymianą trzonowców, snych ssaków należą do pokolenia zębów ale w porównaniu z tym ostatnim, najpierw stałych i nie są wymieniane na nowe. Luo i wymieniał m1-m5, a drugiej wymianie podle- współaut. (2004) zaznaczają, że zęby znajdu- gały już tylko m1-m2. Ta cecha wielokrotnej jące się za kłem, a podlegające wymianie, są wymiany trzonowców mogła spowodować, uznawane za przedtrzonowce, a nie za trzo- że gatunki z rodzaju Gobiconodon osiągnęły nowce. Jednak silniej wyrażona molaryzacja rozmiary dużo większe w porównaniu z in- ostatnich pięciu zębów w rzędzie zębowym nymi mezozoicznymi ssakami, a co za tym gobikonodontów sprawia, że różnią się one idzie, mogły żywić się większymi ofiarami od przedtrzonowców, wskazując tym samym, (Lopatin i Averianov 2015). Być może zęby że zęby te były raczej trzonowcami. G. ostro- trzonowe gobikonodona zużywały się, a zwie- mi wymieniał pierwsze trzy dolne trzonowce rzęta nie potrafiły odnowić ich powierzch- (m1-m3); zęby te były dwukrotnie wymie- ni trącej, tak jak to robią dzisiejsze gatun- niane, co daje ostatecznie, łącznie z poko- ki ssaków drapieżnych w przypadku zębów leniem zębów mlecznych, aż trzy generacje. zwanych łamaczami (Kielan-Jaworowska i Pozostałe zęby trzonowe, m4 i m5, były współaut. 2004). W związku z tym, wymia- częścią stałego uzębienia, tak jak u współ- na tych zębów w trakcie życia osobnika na czesnych ssaków (Ryc. 2). U G. hoburensis nowe była niezbędną, aczkolwiek odrębną następowała tylko jednokrotna wymiana zę- adaptacją, pozwalającą gobikonodontom za- Proces wymiany zębów u wybranych grup ssaków w ujęciu ewolucyjnym 87 chować powierzchnię tnącą poprzez wymianę nowców była znaczna, ponieważ obecny był „zużytych” zębów. Jeśli faktycznie tak było, jedynie przedtrzonowiec p4. Arboroharamiya znaczyłoby to, iż gobikonodonty mogły, tak miała nieliczne trzonowce zarówno w szczęce, jak dzisiejsze ssaki drapieżne, kruszyć kości jak i żuchwie, gdyż obecne były tylko M1/ swoich ofiar i, cytując Kielan-Jaworowską i m1 i M2/m2. Prawdopodobnie jako pierwszy współaut. (2004: 232) „dlatego mieć dostęp z przedtrzonowców mógł wyrzynać się P4, a do składników odżywczych, które były nie- następnie P3; wskazuje na to większy sto- dostępne dla innych ssaków mezozoicznych”. pień starcia zęba P4 w stosunku do P3 w W rodzinie Gobiconodontidae występowały badanym okazie, co sugeruje, iż P4 był już również gatunki niewielkich rozmiarów, jak wykorzystywany do żucia pokarmu jako w Spinolestes xenarthrosus, ważący od 52 do pełni funkcjonalny ząb, podczas gdy P3 do- 72 g, który również wymieniał trzonowce piero się wyrzynał (Mao i współaut. 2019). Z (Martin i współaut. 2015). Zapewne również badań paleontologicznych wynika, że A. jen- u spinolestesa wymiana trzonowców była kinsi wykazywała difiodoncję, czyli dwie -gene adaptacją ułatwiającą odnowę powierzchni racje siekaczy, przedtrzonowców, a pojedyn- trącej zębów. czą generację trzonowców (Mao i współaut. W rzędzie Eutriconodonta obserwuje się 2019), podobnie jak współczesne ssaki. znaczną różnorodność pod względem typów WIELOGUZKOWCE (MULTITUBERCULATA) wymiany uzębienia (Kielan-Jaworowska i współaut. 2004). Badania wskazują, że ro- Wieloguzkowce to jedna z najdłużej ży- dzaj Acinacodus, będący przedstawicielem jących grup ssaków; w zapisie kopalnym amfidontidów, jak i bazalny trechnoter, Kiy- znane są od jury do końca eocenu, czy- atherium, mogły mieć podobną jak gobikono- li występowały na Ziemi ponad 125 milio- donty wymianę trzonowców (Lopatin i Ave- nów lat. Wieloguzkowce były najprawdopo- rianov 2015). Ponadto, Repenomamus, naj- dobniej roślinożerne lub wszystkożerne, a większy przedstawiciel rodziny Gobiconodon- ich zęby, jak nazwa wskazuje, cechowała tidae (czaszka miała ponad 10 cm długości), obecność licznych drobnych guzków na po- będący równocześnie jednym z największych wierzchni zwarciowej. Wśród wieloguzkow- ssaków ery mezozoicznej, cechował się po- ców wyróżnia się dwie podstawowe grupy lifiodontyzmem siekaczy i kłów, co upodob- różniące się wzorem zębowym. Pierwsza niało go zarówno do sinokonodona, jak i to Plagiaulacida, charakteryzująca się pię- cynodontów (Kielan-Jaworowska i współaut. cioma górnymi przedtrzonowcami. Druga 2004). grupa, Cimolodonta, miała od jednego do czterech przedtrzonowców (Kielan-Jawor- HARAMIYIDY (HARAMIYIDA) owska i współaut. 2004). Wieloguzkowce Haramiyida były jedną z wcześniejszych najprawdopodobniej wykazywały difiodoncję. grup ssaków, znaną już w późnym triasie i Siekacze, kły i przedtrzonowce występowały szeroko rozpowszechnioną w jurze. Zwierzęta w dwóch generacjach, natomiast trzonowce te były najprawdopodobniej roślinożerne lub były częścią zębów stałych. Sugeruje się, wszystkożerne (Luo i współaut. 2015). Więk- iż rodzaj Kielanodonz linii Paulchoffatiida szość z nich nie miało kłów, ponadto cecho- wymieniał przedtrzonowce w sekwencji tyl- wały się znaczną redukcją zębów. Ostatnie no-przedniej, jak u prymitywnych gadów badania Mao i współaut. (2019) znacznie ssakokształtnych, takich jak Thrinaxodon. poszerzyły wiedzę na temat wymiany uzębie- Natomiast wczesnopaleogeński Taeniolabis nia w tej zagadkowej grupie ssaków, uważa- z Ameryki Północnej wykazywał już przed- nej niekiedy za blisko spokrewnioną z wielo- nio-tylną sekwencję wymiany. Kwestią dys- guzkowcami (Multituberculata). kusyjną jest, czy przednio- tylna sekwencja Jednym z przedstawicieli haramiyidów była rozpowszechniona tylko u północno- jest Arboroharamiya jenkinsi, charakteryzują- amerykańskich gatunków z paleogenu, czy ca się wzorem uzębienia: I1/i1 – C0/c0 – P może też u pozostałych wieloguzkowców, a 2/p1 – M2/m2. Dorosłe zwierzę odznaczało tylno-przednia sekwencja wymiany jest cha- się znaczną redukcją liczby siekaczy, mając rakterystyczna tylko dla linii Paulchoffatiida tylko jeden po każdej stronie żuchwy i szczę- (Luo i współaut. 2004). ki. Górny siekacz to stały ząb drugiej pary Jednym z przedstawicieli grupy Cimo- (I2), natomiast dolny siekacz to i1, czyli sta- lodonta jest Catopsbaatar catopsaloides, ły siekacz pierwszej pary. Brak kłów u A. znany z późnej kredy (późny kampan, ok. jenkinsi jest również charakterystyczny dla 75 mln lat temu). W odróżnieniu od in- większości haramiyidów. Nastąpiła u nich nych wieloguzkowcówz podrzędu Cimolo- również redukcja przedtrzonowców. A. jenkin- donta miał on trzy przedtrzonowce, zamiast si nie miała w uzębieniu pierwszych dwóch czterech. (Kielan-Jaworowska i współaut. górnych przedtrzonowców (P1 i P2), ale mia- 2004). ła P3 i P4. W żuchwie redukcja przedtrzo- 88 Paweł Muniak

W wymianie zębów u multituberkula- współaut. 1996). Co więcej, u dzisiejszych tów jako pierwszy stały ząb przedtrzonowy torbaczy taka wymiana uzębienia jest ści- w szczęce wyrzynał się P4, następnie P1 i śle związana z wczesnym rozwojem, tzn. P3, a na końcu P2. W przypadku siekaczy faktem, że młode bardzo szybko i na dłu- stałych najpierw wyrzynał się I2 a następnie go przytwierdza się do sutka matki (Nowak I3. 1991). Może to wskazywać, iż już Alphadon mógł charakteryzować się typowym dla tor- METATHERIA I EUTHERIA baczy sposobem rozrodu (Cifelli i współaut. 1996). Wszyscy współcześni przedstawiciele Eutery jest to grupa, do której należą Metatheria należą do kohorty torbaczy. Są dzisiejsze łożyskowce, natomiast drugą gru- one znacznie mniej liczne niż współczesne pą są metatery, obejmujące torbacze, a kil- ssaki łożyskowe. Torbacze, w przeciwieństwie ka cech uzębienia łączy obie te grupy. Ich do łożyskowców, mają od siedmiu do ośmiu zęby są zróżnicowane na cztery typy: sieka- zębów zakłowych, w zależności od gatunku. cze, kły, przedtrzonowce i trzonowce, przy Wszystkie gatunki mają trzy przedtrzonowce czym te ostatnie rosną jako część stałego i od czterech do pięciu trzonowców (Nowak uzębienia. Już na wczesnym etapie ewolucji 1991). Cechą charakterystyczną współcze- tych grup, wymiana uzębienia była ograni- snych torbaczy jest wyrzynanie się tylko czona do dwóch generacji, czyli difiodoncji. trzeciego zęba stałego P3, reszta zębów nie Jednak największe zmiany, prowadzące do jest wymieniana na zęby stałe, natomiast monofiodontyzmu, widoczne są u torbaczy. trzonowce pojawiają się jako część stałego uzębienia (Cifelli i współaut. 1996). Dydelf PIERWOTNE I WSPÓŁCZESNE SSAKI NIŻSZE wirginijski (Didelphis virginiana) jest jednym (METATHERIA) z największych oposów, żyjącym obecnie w Alphadon to prymitywny torbacz żyją- Ameryce Północnej. Waży od 2 do 5,5 kg. cy w późnej kredzie Ameryki Płn. (Cifelli i Prowadzi nocny tryb życia. Wzór uzębienia współaut. 1996). W żuchwie dorosłego al- dydelfa to: I5/i4 – C1/c1 – P3/p3 – M4/ fadona znajdowały się trzy mleczne sieka- m4 (Nowak 1991). W żuchwie ma on cztery cze (di1-di3), mleczny kieł i trzy przedtrzo- mleczne siekacze, co odróżnia go od kredo- nowce, z których dwa pierwsze były zębami wego alfadona, który miał w żuchwie tylko mlecznymi i nie były wymieniane (dp1-dp2), trzy siekacze. a trzeci to ząb, który u młodych osobni- PRYMITYWNE EUTHERIA ków był zastępowany stałym przedtrzonow- cem. Alphadon miał cztery trzonowce, przy Kulbeckia kulbecke to prymitywny ssak czym jako ostatni z trzonowców wyrzynał się łożyskowy, który w późnej kredzie żył na te- m4 (Ryc. 3) (Luo i współaut. 2004). Podob- renach dzisiejszego Uzbekistanu (Averianov i nie jak u współczesnych torbaczy, wymie- Archibald 2015). Mogła ona mieć trzy, czte- niany był tylko trzeci przedtrzonowiec (oraz ry lub nawet pięć górnych siekaczy i cztery sposób wymiany zębów, identyczne z cha- dolne (Ryc. 3) (Wible i współaut. 2004). Po- rakterystycznymi dla dzisiejszych torbaczy), nadto, zwierzę miało od czterech do pięciu co sugeruje, że Alphadon mógł być bliskim przedtrzonowców. Pierwszy przedtrzonowiec krewnym współczesnych torbaczy (Cifelli i K. kulbecke był zębem mlecznym i nigdy nie ulegał wymianie na ząb stały. Kieł, podob-

Ryc. 3. Porównanie uzębienia Kulbeckia i Alphadon. Proces wymiany zębów u wybranych grup ssaków w ujęciu ewolucyjnym 89 nie jak drugi przedtrzonowiec, wyrzynał się chy (osobniki z dp3 i bez) (Averianov i Ar- w tym samym czasie. Jako ostatni w żu- chibald 2015). Averianov i Archibald (2015) chwie wyrzynał się przedtrzonowiec p5. Z wysuwają hipotezę, iż wspólny przodek przedtrzonowców tylko P2/p2, P4/p4, P5/p5 wszystkich ssaków łożyskowych posiadał ząb miały dwie generacje zębów. U większości mleczny dP3/dp3, zaś utrata tego locus jest okazów K. kulbecke obecne były tylko czte- synapomorfią tej grupy. ry przedtrzonowce, ponieważ mleczny ząb dP3/dp3 ulegał najczęściej wchłonięciu i nie WSPÓŁCZESNE ŁOŻYSKOWCE wyrzynał się. Natomiast jeśli u młodszych osobników powstawała diastema między P2/ Wszystkie współczesne eutery należą do p2 a P4/p4, i w tej przestrzeni wyrzynał się ssaków łożyskowych (Placentalia) (Nowak ząb mleczny dP3/dp3, który nigdy nie był 1991, Kielan-Jaworowska i współaut. 2004, wymieniany na stały trzeci przedtrzonowiec, Kemp 2005). Jest to grupa, która osiągnęła powodowało to chwilowe zwiększenie liczby bardzo duży sukces ewolucyjny, jej przed- przedtrzonowców do pięciu. Takie efemerycz- stawiciele żyją na wszystkich kontynentach ne pojawianie się dP3/dp3 nie jest typowe i zamieszkują prawie wszystkie środowiska, jedynie dla kulbekii, ale obserwuje się je włączając oceany, pustynie czy mroźne te- również u wielu innych prymitywnych eute- reny podbiegunowe. Ssaki łożyskowe cechu- rów. Jeden z najprymitywniejszych euterów, je również ogromna różnorodności form, od jurajska Eomaia scansoria, miała zarówno niewielkich gryzoni czy nietoperzy, po olbrzy- dP3/dp3, jak i P3/p3 w uzębieniu. Inne ga- mie gatunki wodne, takie jak płetwal błękit- tunki, jak Bobolestes zenge czy Maelestes ny, czy lądowe, jak np. słoń afrykański. Ta gobiensis, również miały dP3/dp3, ale już duża zdolność przystosowawcza współcze- o zredukowanej wielkości. Najprawdopodob- snych ssaków ma odzwierciedlenie w róż- niej utrata dP3/dp3 następowała niezależ- norodnych wzorach zębowych i schematach nie w wielu liniach, a K. kulbecke, podobnie wymiany uzębienia. jak Kennalestes gobiensis, są przykładami Wśród współczesnych łożyskowców wy- gatunków, u których zaznaczała się pewna różniamy cztery zasadnicze klady: Afrotheria, zmienność osobnicza pod względem tej ce-

Ryc. 4. Porównanie różnych typów uzębienia w grupie afrotheria (Szarski 1978, Rodrigues i współaut. 2011, Brocklehurst i współaut. 2016) 90 Paweł Muniak

Xenarthra, Laurasiatheria i Euarchontogli- ne tracone są przed urodzeniem, stąd mają res. one tylko jeden zestaw, zęby stałe (mono- Afrotheria to grupa ssaków obejmują- fiodontyzm). Fiszbinowce (Mysticeti), należą- ca bardzo różnorodne gatunki zwierząt wy- ce do waleni, nie mają zębów, zamiast nich stępujących na kontynencie afrykańskim i są fiszbiny, które służą im do pobierania połączone pokrewieństwami genetycznymi. pokarmu. Zębowce (Odontoceti) mają dużą Cechą charakterystyczną afroterów jest wy- liczbę identycznych zębów, a więc występu- miana zębów mlecznych na stałe później niż je u nich homodontyzm. Z kolei łuskowce u innych ssaków. U dorosłych afrotherów, (Pholidota) w ogóle nie mają zębów, podob- takich jak syreny czy słonie, wyrzynanie nie jak mrówkojady (Szarski 1978). Do rzę- się zębów stałych jest dość powszechne po du drapieżnych (Carnivora) należy siedem osiągnięciu dojrzałości płciowej, natomiast u rodzin, w tym: kotowate, psowate i niedź- małych afroterów, w tym u tenreka, nie jest wiedziowate. Obecnie żyje ok. 240 gatun- to do końca jasne (Asher i Lehmann 2008). ków drapieżnych. Z badań wynika, że rząd Z badań Ashera i Lehmanna (2008) wynika, drapieżnych powstał niezależnie od owado- że również małe afrotery wymieniały zęby żernych i że pierwsze drapieżne pojawiły się mleczne na stałe później, niż inne ssaki w późnym paleocenie (Nowak 1991, Kemp nienależące do grupy Afrotheria. Jednym z 2005, Benton 2015). Jedną z ważnych cech przedstawicieli afrotherów jest manat (Triche- charakterystycznych dla ssaków drapieżnych chus manatus) należący do rzędu syrenowa- są łamacze, czyli przekształcone P4 i m1, tych, który ma w znacznym stopniu zredu- działające w zwarciu jak nożyce. kowane uzębienie. Dorosłe manaty nie mają Do grupy Euarchontoglires należą m.in. siekaczy i kłów, natomiast aż do dziesięciu gryzonie, zajęczaki, wiewióreczniki i naczelne. zębów zakłowych (Nowak 1991). Ta znacz- Gryzonie to najliczniejszy rząd, głównie nie- na liczba trzonowców wyrzyna się stopniowo wielkich ssaków, współcześnie skupionych w przez całe życie manatów (Ryc. 4) (Asher i ok. 30 rodzinach. Siekacze gryzoni należą do Lehmann 2008), co może mieć związek z po- pokolenia zębów mlecznych (formalnie drugiej bieraniem pożywienia z dna morskiego, ra- pary, dI2/di2) (Ryc. 5), które rosną przez całe zem z piaskiem (Nowak 1991), co powoduje życie i nigdy nie są wymieniane. U niektórych szybkie ścieranie się zębów. Podobnie wie- gatunków gryzoni trzonowce również mogą lokrotna wymiana zębów występuje u sło- rosnąć przez całe życie zwierzęcia. Gryzonie, nia afrykańskiego (Loxodonta) (Ryc. 4), gdzie z większości rodzin, posiadają tylko jeden przednie trzonowce po pewnym czasie wypa- przedtrzonowiec (czwarty, dP4/dp4) i tylko dają, a w tylnej części żuchwy wyrzynają się ten wymieniają. Jedną z najliczniejszych ro- nowe zęby (Szarski 1978). dzin gryzoni są myszowate (Muridae) (Nowak Xenarthra to rząd obejmujący współcze- 1991), których wzór zębowy to: I1/i1 – C0/ śnie 30 gatunków zwierząt reprezentujących c0 – P0/p0 – M3/m3. Myszowate są całko- grupy takie jak: pancerniki, leniwce i mrów- wicie pozbawione przedtrzonowców, w związ- kojady. Przedstawiciele tego rzędu nie mają ku z tym nie ma u nich wymiany uzębienia. siekaczy i kłów, które uległy całkowitej re- Trzonowce rosną jako zęby stałe. To oznacza, dukcji. Z drugiej strony, niektóre pancerni- że u gryzoni z rodziny myszowatych doszło ki mają tak liczne zęby policzkowe, że zali- do całkowitego monofiodontyzmu, czyli - wy cza się je do zwierząt o największej liczbie stępowania wyłącznie jednej generacji zębów zębów wśród ssaków. Mrówkojady, jak np. w szczęce i żuchwie. Ciekawym przypadkiem mrówkojad wielki (Myrmecophaga tridactyla), wśród gryzoni jest kretoszczurek srebrzysty, są bezzębnymi przedstawicielami szczerba- Heliophobius argenteocinereus. Gatunek ten, ków. Żywią się mrówkami i termitami, które przez to, że spożywa pokarm razem z glebą, chwytają za pomocą długiego, lepkiego języ- ma duże zużycie zębów policzkowych. Sukce- ka (Nowak 1991). Najprawdopodobniej dieta sywnie wyrzynające się zęby w tylnej części mrówkojadów sprawiła, że w trakcie ewolucji szczęki stopniowo przesuwają się ku przodo- utraciły wszystkie zęby. wi, wymieniając bardziej zużyte zęby przednie Laurasiatheria jest to klad obejmujący (Rodrigues i współaut. 2011). Kolejnym rzę- między innymi Eulipotyphla obejmujący: je- dem ssaków należącym do grupy Euarchon- żowate (Erinaceidae), ryjówkowate (Sorici- toglires są zajęczaki (Lagomorpha). Rząd ten dae), almikowate (Soelnodontidae) i kretowa- jest blisko spokrewniony z rzędem gryzoni te (Talpidae). Ponadto do tego kladu należą i obejmuje ok. 80 gatunków (Nowak 1991, Cetartiodactyla, do których zaliczamy m.in. Wilson i współaut. 2016). Jedną z ważnych walenie (Cetacea) i przeżuwacze (Ruminan- cech jaka odróżnia zajęczaki od gryzoni, jest tia). W skład Laurasiatheria wchodzą rów- ich wzór zębowy. Ogólna formuła zębowa dla nież nietoperze (Chiroptera), nieparzystoko- rodziny zającowatych (Leporidae) to: I2/i1 – pytne (Perissodactyla), łuskowce (Pholidota) i C0/c0 – P3/p2– M3/m3. W porównaniu z drapieżne (Carnivora). U ryjówek zęby mlecz- rodziną myszowatych, już na początku moż- Proces wymiany zębów u wybranych grup ssaków w ujęciu ewolucyjnym 91

Ryc. 5. Porównanie różnych typów uzębienia w grupie Euarchontoglires (wg materiału z IP PAN, Nowak 1991). na zauważyć różnice w liczbie siekaczy. Za- czyli difiodoncja, pojawił się niemal -na sa jącowate mają dwa górne siekacze i pojedyn- mym początku. U Morganucodon wystąpiły czy dolny, natomiast u gryzoni występuje po po raz pierwszy dwie generacje zębów, któ- jednym górnym i dolnym siekaczu (Rekovets re dały podwaliny do następnych kroków w 1985). W obu grupach ssaków brak kłów. ewolucji. Jednak w rodzinie Gobiconodonti- Jedną z największych różnic w stosunku do dae u najwcześniejszych przedstawicieli wy- gryzoni jest liczba zębów przedtrzonowych. miana pierwszych zębów trzonowych była Jak wspomniano, rodzina myszowatych, nie powszechna, natomiast z biegiem ewolu- ma zębów przedtrzonowych, natomiast inne cji, ssaki te utraciły tę prymitywną cechę rodziny, jak wiewiórkowate (Sciuridae), mogą na rzecz jednej stałej generacji trzonowców. mieć od dwóch górnych do jednego przed- Niewątpliwie drugim krokiem ku tylko dwóm trzonowca dolnego. Z kolei zajęczaki mają generacjom uzębienia było zróżnicowanie się trzy przedtrzonowce w szczęce (Ryc 5), a zębów na siekacze, kły, przedtrzonowce i dwa w żuchwie. Zajęczaki mają taką samą trzonowce, które zaczęły spełniać konkretną liczbę zębów trzonowych jak u gryzoni, po funkcję, co miało miejsce w przypadku Sino- trzy z każdej strony w szczęce i w żuchwie. conodon i wspomnianym już Morganucodon. Ostatni rząd z grupy Euarchontoglires oma- Odrębnym trendem, obserwowanym wśród wiany w niniejszej pracy to rząd naczelnych współczesnych grup ssaków (włączając czło- (Primates). Gatunków naczelnych jest ponad wieka), jest postępująca redukcja uzębienia, 300 (Nowak 1991). Jednym z przedstawicie- szczególnie w grupie zębów trzonowych. Nie li naczelnych jest Otolemur garnetti, który obserwuje się natomiast trendów zwiększa- posiada wszystkie cztery typy zębów, co wy- nia liczby zębów. Mimo tego, także obecnie różnia go od zajęczaków czy gryzoni (Ryc. 5). występują ssaki posiadające (zapewne wtór- Do tego rzędu należy również człowiek (Homo ną) polifiodoncję lub opóźnioną wymianę sapiens), jeden z najbardziej rozpowszechnio- zębową, często zachodzącą przez całe życie nych gatunków ssaków na Ziemi. zwierzęcia, jak w przypadku słonia afrykań- skiego i manata. Monofiodoncję, cechują- PODSUMOWANIE cą np. ryjówki czy myszy, można traktować jako krańcowy przykład przyspieszonej wy- Ewolucja uzębienia u ssaków, przez 220 miany zębów. milionów lat przebiegała w kilku etapach, Zmiany jakie zachodziły przez miliony lat z których najbardziej charakterystyczny, ewolucji stały się podwalinami dla szerokiej 92 Paweł Muniak gamy morfologicznej zębów oraz ogromnej Hu Y., Meng J., Wang Y., Li C., 2005. Large Me- różnorodności sekwencji wymiany uzębienia, sozoic mammals fed on young dinosaurs. Na- którą możemy obserwować zarówno u dzi- ture 433, 149-152. Jenkins Jr. F. A., Schaff C. R.,1988. The Early siejszych, jak i u wymarłych ssaków. Ostat- Cretaceous mammal Gobiconodon (Mammalia, nie lata badań nad ewolucją ssaków przyno- Triconodonta) from the Cloverly Formation in szą pełniejszą wiedzę na temat tego długiego Montana. J. Vertebr. Paleontol. 8, 1-24. procesu i pomagają lepiej zrozumieć drogę, Kemp T. S., 2005. Origin and evolution of mammals. Oxford University Press, New York. jaką przeszły ssaki przez ponad 220 milio- Kielan-Jaworowska Z., Cifelli R. L., Luo Z., nów lat swej historii. 2004. Mammals from the Age of Dinosaurs: origins, evolution and structure. Columbia University Press, New York. PODZIĘKOWANIA Lopatin A. V., Averianov A. O., 2015. Gobicono- don (Mammalia) from the Early Cretaceous of Pragnę wyrazić moją wdzięczność Pani dr Mongolia and Revision of Gobiconodontidae. J. hab. Łucji Fostowicz-Frelik z Instytutu Pale- Mammalian Evol. 22, 17-43. obiologii PAN im. Romana Kozłowskiego za Luo Z., Gatesy S. M., Jenkins Jr. F. A.,Amaral W. W., Shubin N. H., 2015. Mandibular and merytoryczną pomoc oraz wskazówki przy- dental characteristics of Late Triassic mam- datne podczas pisania tej pracy. maliaformHaramiyavia and their ramifications for basal mammal evolution. Proc. Natl. Acad. Streszczenie Sci. USA 112, E7101-E7109. Wymiana uzębienia u ssaków to jeden z najważ- Luo Z., Kielan-Jaworowska Z., Cifelli R. L., niejszych procesów ewolucyjnych w tej grupie kręgow- 2004. Evolution of dental replacement in mam- ców. Pierwsze ssaki wykazywały dużo cech pierwotnych, mals. Bull. Carnegie Museum Nat. History 36, 159-175. odziedziczonych po gadzich przodkach. Już na bardzo Mao F. Y., Zheng X. T., Wang X. L., Wand Y.-Q., wczesnym etapie zęby zróżnicowały się na siekacze, kły, Bi S.-D., Meng J., 2019. Evidence of diphy- przedtrzonowce i trzonowce, pojawiła się też tendencja odonty and heterochrony for dental develop- do redukcji liczby zębów. Przełomowe znaczenie miało ment in euharamiyidan mammals from Juras- powstanie difiodoncji, czyli występowania dwóch pokoleń sic Yanliao Biota. Vertebrata PalAsiatica 57, zębów, mlecznych i stałych, co jest charakterystyczną 51-76. cechą ssaków, w odróżnieniu od polifiodontycznych ga- Martin T., Marugán-Lobón J., Vullo R., Martín- dów. Ewolucja wymiany uzębienia szła w kierunku coraz Abad H., Luo Z., Buscalioni D. A., 2015. A mniejszej liczby wymienianych zębów. Celem niniejszego Cretaceous eutriconodont and integument evolution in early mammals. Nature 526, 380- artykułu jest przybliżenie Czytelnikom głównych etapów 384. zapoczątkowanego przed ponad 200 mln lat procesu, Nowak M. R., 1991. Walker’s mammals of the który doprowadził do znacznego zróżnicowania zarówno world. Vol. 1, 2. Johns Hopkins University wzorów uzębienia, jak i typów wymiany zębów, co obser- Press, Baltimore. wujemy u współczesnych ssaków. Rekovets L. I. 1985. Microtheriofauna of the of Desna-Dnieper Late Paleolithic. Kiev, Naukova Dumka, 1-166 (po rosyjsku). LITERATURA Rodrigues H. G; Marangoni P., Sumbera R., Taf- foreau P., Wendelen W., Viriot L., 2011. Asher R. J., Lehmann T., 2008. Dental eruption Continuous dental replacement in a hyper-chis- in afrotherian mammals. BMC Biology 6, doi: el tooth digging rodent. Proc. Natl. Acad. Sci. 10.1186/1741-7007-6-14. USA 108, 17355-17359. Averianov A. O., Archibald J. D., 2015. Evolu- Szarski H., 1978. Anatomia porównawcza krę- tionary transition of dental formula in Late gowców. PWN, Warszawa. Cretaceous eutherian mammals. Sci. Nat. 102, Szarski H., 1998. Historia zwierząt kręgowych. doi: 10.1007/s00114-015-1308-1. PWN, Warszawa. Benton M. J., 2015. Vertebrate palaeontology. Weishampel D. B., Dodson P., Osmólska H., Wiley Blackwell, Oxford. 2007. Dinosauria. University California Press, Brocklehurst R. J., Crumpton N., Button E., Oakland. Asher R. J., 2016. Jaw anatomy of Potamo- Wible J. R., Novacek M. J., Rougier G. W., gale velox (Tenrecidae, Afrotheria) with a focus 2004. New data on the skull and dentition in on cranial arteries and the coronoid canal in the Mongolian late Cretaceous eutherian mam- mammals. PeerJ. 4, doi: 10.7717/peerj.1906. mal Zalambdalestes. Bull. Am. Museum Nat. Cifelli R. L., Rowe T. B., Luckett P. W., Banta History 281, 1-144. J., Reyes R., Howes R. I., 1996. Fossil evi- Wilson D. E., Lacher T. E., Mittermeier R. dence for the origin of the marsupial pattern A., 2016. Handbook of the mammals of the of tooth replacement. Nature 379, 715-718. world: lagomorphs and rodents. I. vol. 6. Lynx Crompton A. W., Luo Z., 1993. Relationships of Editions, Barcelona. the Liassic Mammals Sinoconodon, Morganu- Zhang F., Crompton A. W., Luo Z., Schaff C. codonoehleri, and Dinnetherium. [W:] Mam- R., 1998. Pattern of dental replacement of mal phylogeny. Szalay F. S., Novacek M. J., Sinoconodon and its implications for evolution McKenna M. C. (red.). Springer, New York, of mammals. Vertebrata PalAsiatica 36, 197- 30-44. 217. Proces wymiany zębów u wybranych grup ssaków w ujęciu ewolucyjnym 93

KOSMOS Vol. 70, 1, 83–93, 2021

Paweł Muniak

Faculty of Biology, Jagiellonian University, 7 Gronostajowa Str., 30-387 Kraków, E-mail: [email protected]

THE PROCESS OF DENTAL REPLACEMENT IN SELECTED GROUPS OF MAMMALS IN AN EVOLUTIONARY APPROACH

Summary Dental replacement in mammals is one of the most important evolutionary processes in these vertebrates. First mammals had many primitive features inherited from the reptilian ancestors. Already at a very early stage the teeth diversified into the incisors, canines, premolars, and molars. A tendency to reduce the tooth count also appeared. The groundbreaking innovation was the emergence of diphyodont replacement pattern (two generations of dentition, deciduous and permanent), which is a characteristic feature of mammals, in contrast to the polyphyodont reptiles. The evolution of dental exchange went towards the decreasing number of teeth being replaced. This paper aims at providing readers with information on main stages of the process initiated over 200 million years ago, which re- sulted in a notable diversification of both the dentition patterns and dental replacement types, observed in living mammals.

Key words: dental replacement, diphyodonty, mammalian evolution, polyphyodonty