Efeitos da sucessão florestal sobre a anurofauna (Amphibia: Anura) da Reserva Catuaba e seu entorno, Acre, Amazônia sul-ocidental

Vanessa M. de Souza 1; Moisés B. de Souza 2 & Elder F. Morato 2

1 Avenida Assis Chateaubriand 1170, ap. 304, Edifício Azul, Setor Oeste, 74130-011 Goiânia, Goiás, Brasil. E-mail: [email protected] 2 Departamento de Ciências da Natureza, Universidade Federal do Acre. Rodovia BR-364, km 04, Distrito Industrial, 69915-900 Rio Branco, Acre, Brasil. E-mail: [email protected]; [email protected]

ABSTRACT. Effect of the forest succession on the anurans (Amphibia(Amphibia: Anura) of the Reserve Catuaba and its peripheryy, Acree, southwestern Amazonia. The objective of this work it was verify the abundance, richness, and the anuran composition in plots of vegetation of different succession stages in a forest and the matrix that surrounds it, of Acre (10º04’S, 67º37’W). The sampling was carried out between August 2005 and April 2006 in twelve plots located in three different sites in the forest. In each site four kinds of environments were chosen: primary forest (wood), secondary forest (capoeira), periphery (matrix) and secondary forest (succession). A total of twenty-seven species distributed in seven families was found. Greater abundance was registered in the plots of matrix two and capoeira three and the least in succession one. The richness was greater in matrix two, with the greater number of exclusive species. The abundance of anurans correlated significantly, with the average circum- ference at the breast height of the trees of the plots. The richness however correlated only marginally, with this structural feature. The larger richness in plots of capoeira and matrix can be explained partially by the existence of temporary ponds and more structural heterogeneity is able constitute intermediary stages in a gradient of perturbation and this can increase the biodiversity. Thus environments with intermediary levels of disturbance are important for the conservation of the diversity of anuran . KEY WORDS. Cronosequence; diversity; perturbation; structure of vegetation; richness of anuran.

RESUMO. O trabalho teve como objetivo verificar a abundância, riqueza e a composição da anurofauna em diferentes estágios sucessionais em uma floresta do Acre (10º04’S, 67º37’W) e seu entorno. Os dados foram obtidos entre agosto de 2005 a abril de 2006 em doze parcelas, localizadas em três áreas diferentes da floresta. Em cada área foram escolhidos quatro tipos de ambientes: floresta primária (mata), floresta secundária (capoei- ra), entorno (matriz) e floresta secundária (sucessão). Observou-se a presença de 27 espécies distribuídas em sete famílias. Maior abundância foi constatada na matriz dois e capoeira três, e a menor na sucessão um. A maior riqueza foi constatada na matriz dois, com o maior número de espécies exclusivas. A abundância de anuros correlacionou-se significativamente com a circunferência das árvores e lianas. A riqueza de anuros correlacionou- se marginalmente com a circunferência das árvores. A maior riqueza em ambientes de capoeiras e matriz pode ser explicada em grande parte pela existência nesses locais de poças d’água, maior heterogeneidade estrutural e poderem constituir estágios intermediários de perturbação. Esses estágios têm sido apontados como fatores que promovem e mantêm níveis elevados de biodiversidade. Ambientes com níveis intermediários de perturbação são importantes para a conservação da anurofauna. PALAVRAS-CHAVE. Cronoseqüência; diversidade; estrutura da vegetação; perturbação; riqueza de anuro.

A estrutura física dos ambientes afeta a riqueza e compo- intensidade de respostas dos animais dependem do grupo sição da sua biota (SCHOENER 1970, ISHITANI et al. 2003). Nos taxonômico em questão (TERBORGH & PETREN 1991). ambientes terrestres vários componentes da estrutura da vege- A complexidade e heterogeneidade da vegetação podem tação têm sido empregados na predição de características da ser responsáveis por diferenças entre os ambientes, em relação sua fauna (PIANKA 1967, AUGUST 1983, FLOAATER & ZALUCKI 2000, à produtividade primária, disponibilidade de recursos e VIDAL & CINTRA 2006). Freqüentemente, a estrutura da vegeta- microhabitats, interações interespecíficas e diferenças micro- ção tem sido empregada nesse tipo de abordagem em termos climáticas (CONNELL & SLATYER 1977, SOUSA 1984, PICKETT & WHITE de complexidade e heterogeneidade (AUGUST 1983). O tipo e 1985).

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Eventos de perturbação nos ambientes terrestres podem próxima ao entroncamento das Rodovias BR-364 e 317 no promover o processo de sucessão secundária da vegetação, o município de Senador Guiomard, Acre. qual altera a composição florística e estrutura da vegetação lo- A área, como um todo, consiste de um fragmento flores- cal (SOUSA 1984). Isso, por sua vez, pode alterar a fauna tanto de tal de vegetação, com cerca de 2.111 ha, isolado de porções de invertebrados (RICHARDS 1926, SCHOENER 1970, BROWN & floresta primária aproximadamente por distâncias variáveis en- SOUTHWOOD 1987, BROWN 1991, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE tre 0,8 e 7,4 km. Sua vegetação é constituída principalmente 2001) como de vertebrados (RICHARDS 1926, FONSECA 1989, por floresta tropical de terra firme e inclui floresta aberta com NICHOLS & NICHOLS 2003). Os efeitos da sucessão florestal sobre bambus e palmeiras (forma predominante), floresta densa, flo- a estrutura das assembléias de anuros são muito pouco conhe- restas secundárias (capoeiras) e pastagens. O sub-bosque é muito cidos, em particular no bioma amazônico (TOCHER 1998). fechado e possui predomínio de cipós e bambus. O dossel é Atualmente existem no mundo cerca de 5.362 espécies aberto e possui altura variando entre 20-40 m. O relevo é sua- de anfíbios anuros, distribuídas entre 45 famílias (FROST 2007). vemente ondulado salvo próximo a rede de drenagem a qual é Cerca de 45% dessas espécies ocorrem na América tropical constituída por nove igarapés. Os principais tipos de solo são (DUELLMAN 1978). No Brasil existem 776 (SBH 2005), espécies latossolo vermelho e podzólico vermelho (ACRE 1991, MORATO distribuídas em 10 famílias e somente na última década foram & MARTINS 2005). descritas no país cerca de 60 espécies, o que sugere que a diver- A matriz da paisagem que envolve o entorno da REC é o sidade desse grupo deve ser ainda maior (CALDWELL 1991, HEYER resultado do processo comum de uso da terra na região (FUNTAC & HARDY 1991, ETEROVICK & SAZIMA 1998). 1990, ACRE 1991, 2000): bordas de floresta, pastagens, campos No Estado do Acre existem cerca de 126 espécies, distri- agrícolas, pomares, habitações e estradas. buídas em oito famílias (SOUZA et al. 2003). Essa diversidade é A temperatura média anual na região varia entre 22 a 24ºC. grande, em relação a outros biomas (CARDOSO & SOUZA 1996, Contudo, nos períodos de mais frios (em geral, no mês de agos- SOUZA & CARDOSO 2002, SOUZA et al. 2003). Contudo, pouco se to) a temperatura pode variar entre 12 a 14ºC. O total médio de conhece sobre a biologia e ecologia do grupo nessa região precipitação anual é de 1.973 mm, sendo janeiro o mês mais (BERNARDE et al. 1999, SOUZA et al. 2002, SOUZA & HADDAD 2003). chuvoso com uma média de 298,6 mm e julho o menos com Os anfíbios são muito sensíveis as modificações no 25,2 mm (MESQUITA & PAIVA 1995, MESQUITA 1996). Há três esta- habitat, poluentes e a mudanças climáticas globais (PHILLIPS ções definidas, em relação à precipitação: 1) estação chuvosa 1990, ALFORD & RICHARDS 1999). Estas perturbações têm provo- (dezembro, janeiro, fevereiro e março = 55,8% das chuvas); 2) cado declínio e até mesmo extinção local de suas populações estação seca (junho, julho e agosto = 5,7%); e 3) estação inter- no sudeste do Brasil (HEYER et al. 1988). Por isso, são considera- mediária (setembro, outubro, novembro, abril e maio = 38,5%). dos excelentes bioindicadores de alterações ambientais (PHILLIPS Os anuros foram amostrados em 12 parcelas de aproxi- 1990, VITT et al. 1990) e têm adquirido grande relevância nas madamente 1 ha, localizadas em três locais diferentes da REC. avaliações ecológicas (HEYER et al. 1988). Em cada local foram escolhidos quatro tipos de ambientes (tra- O presente trabalho teve como objetivo verificar a abun- tamentos): 1) floresta primária, aqui denominada de mata, a dância, a riqueza e a composição da anurofauna em ambientes qual representa a área menos perturbada e em estágio sucessio- de diferentes estágios sucessionais de cronoseqüências de uma nal mais avançado e constitui a floresta típica da região; 2) floresta do Acre e seu entorno. Mais especificamente pretende floresta secundária, aqui denominada capoeira, a qual também testar as seguintes hipóteses: 1) ambientes menos perturbados está em processo sucessional, porém mais lento; 3) entorno, e em estágios sucessionais mais avançados possuem maior ri- aqui denominado de matriz, a qual é constituída por áreas queza e abundância de anuros; 2) a riqueza, composição florís- desmatadas, em geral fora do perímetro da reserva, ocupadas tica e a estrutura da vegetação afetam a abundância, riqueza e por fazendas que possuem pastagens, plantações, habitações composição de anuros; e 3) a complexidade e a heterogeneidade humanas, bordas de floresta e corpos d’água de tamanhos vari- estruturais da vegetação são preditoras da abundância e rique- áveis e 4) floresta secundária, aqui denominada sucessão, a qual za de espécies. foi experimentalmente desmatada na estação seca de 2001, Este trabalho faz parte de um estudo maior cujo objetivo queimada, limpa, pulverizada de forma homogênea com principal é verificar os efeitos da sucessão florestal sobre a fauna, herbicida e deixada em regeneração. de invertebrados (MORATO & MARTINS 2005) e representa o pri- Cada área constituiu uma unidade amostral. Portanto, meiro esforço no sentido de investigar esses efeitos sobre um cada conjunto de áreas de diferentes ambientes representa um grupo de vertebrados na Amazônia Sul-Ocidental. gradiente sucessional: mata, capoeira, sucessão e matriz. Cada tipo de ambiente (tratamento) foi repetido três vezes. Dessa MATERIAL E MÉTODOS forma, cada tratamento e suas respectivas repetições foram O trabalho foi realizado na Reserva Experimental Catuaba designados como: mata 1, mata 2, mata 3, capoeira 1, capoeira (REC) (10º04’S, 67º37’W e altitude média de 214 m). A REC 2, capoeira 3, matriz 1, matriz 2, matriz 3, sucessão 1, sucessão pertence à Universidade Federal do Acre (UFAC) e localiza-se 2 e sucessão 3. Ambientes diferentes, mas com o mesmo núme-

Revista Brasileira de Zoologia 25 (1): 49–57, March, 2008 Efeitos da sucessão florestal sobre a anurofauna da Reserva Catuaba e seu entorno... 51 ro, pertencem à mesma repetição ou conjunto dentro da REC. (altura Ն 0,5 m), altura de arbustos, densidade de troncos no Cada repetição equivale a uma cronoseqüência (TERBORGH & chão e riqueza florística. Considerou-se como árvore todo ele- PETREN 1991) ou gradiente, em relação aos estágios de sucessão mento lenhoso com altura igual ou superior a 3 m e como ar- da vegetação. busto toda forma vegetal entre 0,5 e 3 m de altura. Áreas de uma mesma repetição situam-se mais próximas A partir dos valores de todas essas variáveis foi gerado entre si do que de repetições diferentes. As distâncias entre as um índice operacional de complexidade e outro de heteroge- áreas variam de aproximadamente 107 a 6.430 m. As áreas da neidade estrutural da vegetação de cada parcela a partir de repetição 1 são mais distantes entre si do que as das outras repe- AUGUST (1983) e WADDINGTON et al. (1986). Cada parcela foi tições e as da repetição 3 são as mais próximas. O conjunto de ranqueada em relação aos valores médios para cada variável áreas da repetição 1 é também o mais distante dos demais. estrutural. Não foram atribuídos pesos diferentes às variáveis. Cada uma das áreas, independentemente do tipo de es- As parcelas com os valores mais baixos receberam escores me- trutura da sua vegetação, foi dividida, por trilhas de aproxima- nores. Após, os escores de cada variável foram somados para damente um metro de largura, em 12 sub-parcelas de 30 x 20 m. cada parcela. Essa quantidade final foi denominada “índice de As trilhas foram feitas com a finalidade de facilitar a locomo- complexidade estrutural” da vegetação. Portanto, a parcela com ção dos pesquisadores, tendo em vista que, tanto nas florestas o maior valor desse índice foi aquela com valores elevados para secundárias como nas primárias do Acre, o sub-bosque é muito a maior parte das variáveis consideradas. Procedimento seme- fechado e de difícil trânsito. lhante foi adotado para o cômputo do “índice de heterogenei- As amostragens foram realizadas num período de nove dade estrutural” da vegetação. Contudo, neste caso cada parce- meses entre agosto de 2005 e abril de 2006, totalizando 22 dias la foi ranqueada em relação aos valores das variâncias de cada e cerca de 126 horas. Os dados foram tomados através de ob- variável. De forma similar, a parcela mais heterogênea foi, por- servações visuais e auditivas, por meio de caminhadas diurnas tanto, a que apresentou o maior valor dessa soma de escores. e noturnas através das parcelas. Nas matrizes as caminhadas Neste trabalho, uma parcela com grande complexidade estru- foram feitas ao acaso e nas demais áreas foram sistematizadas tural é aquela com valores elevados para as variáveis conside- ao longo das trilhas. O esforço amostral em cada área foi de radas da vegetação. Por outro lado, uma parcela com grande 1h30min. Alguns espécimes foram capturados, fotografados, heterogeneidade é aquela com uma grande variação em rela- sacrificados, fixados em solução de formalina a 10% e posteri- ção a essas mesmas variáveis. A complexidade aqui considera- ormente transferidos para solução alcoólica a 70% e deposita- da é determinada, portanto, pela magnitude de qualquer vari- dos na Coleção de anfíbios da Universidade Federal do Acre, ável da vegetação e a heterogeneidade pela magnitude de sua servindo como material testemunho. variação. Os dados climatológicos correspondentes ao período de As análises estatísticas foram realizadas através dos pro- amostragem foram obtidos na Estação de Meteorologia do gramas Statistica 5.0 (1995), BioDiversity Professional 2.0 (1997) Campus da UFAC, Rio Branco (Tab. I). e Bioestat 2.0 (2000) e foram baseadas em LUDWING & REYNOLDS Em cada parcela, concomitantemente a amostragem de (1988), SIEGEL & CASTELLAN (1988) e SOKAL & ROHLF (1995). Para anuros, foram medidas treze variáveis a fim de caracterizar a todas as análises considerou-se ␣ = 0,05. estrutura geral da vegetação: altura das árvores, circunferência As analises de correlações foram realizadas através do á altura do peito (CAP) de árvores e lianas (CAP Ն 8 cm), den- coeficiente de Pearson. Os padrões de riqueza de espécies de sidade de árvores, densidade de caules, área basal, cobertura do anuros obtidos em cada cronoseqüência foram correlacionados dossel, densidade de colmos de bambus, densidade de arbustos através do coeficiente de concordância de Kendall.

Tabela I. Dados Climatológicos obtidos durante o período de amostragem do trabalho. Temperatura máxima Temperatura média Precipitação total Umidade relativa Mês/ano Temperatura mínima (C°) (C°) (C°) (mm) (%) Agosto/2005 18,4 34,6 25,1 0 71,0 Setembro 18,1 34,2 25,0 23,2 69,0 Outubro 22,2 33,5 26,5 195,3 81,0 Novembro 22,4 31,7 25,9 130,9 88,0 Dezembro 22,5 30,8 25,6 338,8 90,2 Janeiro/2006 22,5 30,7 25,5 270,2 90,0 Fevereiro 22,7 30,4 25,5 371,9 92,0 Março 22,9 31,7 25,9 181,7 89,0 Abril 22,1 30,6 25,2 230,0 90,0

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A similaridade em relação à composição faunística foi uma concordância significativa (W = 3,649; p = 0,0000; g.l. = 3) analisada através da geração de uma matriz de similaridade entre as três cronoseqüências, em relação aos padrões de riqueza empregando o índice binário de Jaccard. Os valores obtidos das parcelas. Resultado semelhante foi obtido em relação à abun- foram posteriormente empregados em uma amalgamação atra- dância de registros (W = 5,689; p = 0,0000; g.l. = 3). vés do método de agrupamento por pares de médias não pon- Um dendrograma de similaridade (índice de Jaccard) em deradas (UPGMA). relação á composição da anurofauna entre as parcelas é mos- trado na figura 2. As espécies registradas na mata 1 foram as RESULTADOS mesmas que as registradas na sucessão 1. A matriz 2 apresen- tou o menor valor de similaridade em relação as outras parce- Foram registradas 27 espécies, distribuídas em sete famíli- las. De modo geral, as parcelas da cronoseqüência 1 apresenta- as: (3), Brachycephalidae (2) Bufonidae (2), ram pequena similaridade com parcelas das outras cronoseqüên- Dendrobatidae (2), Hylidae (10), Leptodactylidae (7) e cias. As parcelas de mata apresentaram entre si maior similari- Microhylidae (1) (Tab. II). As espécies mais abundantes foram dade média (39,7%) do que as parcelas de capoeira (37,3%), Leptodactylus andreae (Muller, 1923) (27%), Eleutherodactylus sucessão (37,1%) e matriz (28,8%). conspicillatus (Günther, 1858) (19%) e Rhinella margaritifer (Laurenti, 1768) (10%). Leptodactylus andreae ocorreu em todas as parcelas e Eleutherodactylus conspicillatus somente não foi re- Matriz 2 gistrada na matriz 2. A nomenclatura utilizada segue Frost (2007). Matriz 3 Maior abundância foi constatada na matriz 2 e capoeira Sucessão 3 3, e a menor na sucessão 1. A maior riqueza foi constatada na Capoeira 3 matriz 2 (12 espécies), matriz 3 (9), capoeira 2 (9) e capoeira 3 Capoeira 2

(8). Na matriz 2 também foi encontrado o maior número de Mata 2 espécies exclusivas (6). A abundância de registros nas parcelas Mata 3 correlacionou-se significativamente com a sua riqueza em es- Sucessão 2 pécies (r = 0,862; p = 0,0003; g.l. = 10). De modo geral, as espé- Capoeira 1 cies mais abundantes foram as que também ocorreram em maior Mata 1 número de parcelas (r = 0,9546; p = 0,000; g.l. = 25). Cerca de Sucessão 1 48% do total de espécies foram registradas uma única vez. Matriz 1 Nas três cronoseqüências o menor número de espécies foi constado nas parcelas de sucessão e o maior nas parcelas de matriz 0 Índice de Jaccard (%) 50 100 e capoeira (Fig. 1). O número de espécies registrados nas parce- Figura 2. Dendrograma de similaridade (índice de Jaccard) em las de mata também foi pequeno nas três cronoseqüências. Houve relação à composição da anurofauna das parcelas amostradas.

12 12

10 10

8 8

6 6

Riqueza

Riqueza 4 4

2 2

0 0 Sucessão 1 Matriz 1 Capoeira 1 Mata 1 Sucessão 2 Matriz 2 Capoeira 2 Mata 2 Ambiente Ambiente 12 20 18 10 16 8 14 12 6 10 8

Riqueza

Riqueza 4 6 4 2 2 0 0 Sucessão 3 Matriz 3 Capoeira 3 Mata 3 Sucessão Matriz Capoeira Mata Ambiente Ambiente Figura 1. Cronoseqüências e parcelas amostradas durante o trabalho.

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Tabela II. Lista das espécies de anfíbios anuros encontrados na Reserva Catuaba (AC) durante o período de agosto de 2005 a abril de 2006 e parcelas utilizadas durante o estudo. (MTZ1) Matriz 1, (SUC1) sucessão 1, (CAP1) capoeira 1, (MAT1) mata 1, (MTZ2) matriz 2, (SUC2) sucessão 2, (CAP2) capoeira 2, (MAT2) mata 2, (MTZ3) matriz 3, (SUC3) sucessão 3, (CAP3) capoeira 3, (MAT3) mata 3. Espécies MTZ1 SUC1 CAP1 MAT1 MTZ2 SUC2 CAP2 MAT2 MTZ3 SUC3 CAP3 MAT3 Total Aromobatidae femoralis (Boulenger, 1884) 1 1 Allobates sp. 1 1 2 Allobates marchesianus (Melin, 1941) 1 1 1 3 Brachycephalidae Eleutherodactylus conspicillatus (Günther, 1 2 2 3 3 4 3 1 2 3 2 26 1858) Eleutherodactylus gr. lacrimosus (Jiménez 1 1 de la Espada, 1875) Eleutherodactylus sp. 1 1 Bufonidae Chaunus marinus (Linnaeus, 1758) 4 3 1 8 Rhinella gr. margaritifer (Laurenti, 1768) 2 3 1 2 2 1 1 2 14 Dendrobatidae Ameerega hahneli (Boulenger, 1884) 1 1 Ameerega trivittata (Spix, 1824) 1 1 Hylidae Dendropsophus acreanus (Bokermann, 1 1 1964) Dendropsophus gr. minutus Peters, 1872 2 1 3 Dendropsophus leucophyllatus (Beireis, 2 2 1783) Hypsiboas granosus (Boulenger, 1882) 1 1 Hypsiboas lanciformis (Cope, 1871) 1 1 Hypsiboas punctatus (Schneider, 1799) 1 1 Phyllomedusa camba De La Riva, 1999 1 1 Scinax garbei (Miranda-Ribeiro, 1926) 2 2 4 Scinax ruber (Laurenti, 1768) 1 1 1 1 1 5 Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768) 1 1 Leptodactylidae Leptodactylus andreae (Muller, 1923) 4 2 2 5 3 3 1 4 2 3 5 2 36 Leptodactylus sp. 3 2 1 1 1 1 9 Leptodactylus bolivianus Boulenger, 1898 1 1 Leptodactylus pentadactylus (Laurenti, 1 1 1 2 5 1768) Leptodactylus petersii (Steindachner, 1864) 1 1 2 Leptodactylus rhodomystax Boulenger, 1 1 2 1884 "1883" Microhylidae Elachistocleis ovalis (Schneider, 1799) 1 1 Total de registros 12 5 9 9 20 10 12 12 11 9 16 9 134 Riqueza de espécies 6 3 5 3 12 4 8 5 9 6 9 6 27 Riqueza de espécies exclusivas 2 2 6 1 2 1 14

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A abundância de anuros correlacionou-se significativamen- Poucos estudos têm abordado os efeitos da sucessão sobre te com a circunferência das árvores e lianas (CAP), (r = 0,670; as espécies de animais e outros organismos. A maioria enfatiza p = 0,017; g.l. = 10). No entanto, a abundância não correlacionou- as assembléias de vertebrados como mamíferos, aves e lagartos se com a complexidade, nem com a heterogeneidade da vegeta- (MARGALEF 1977, BROWN & SOUTHWOOD 1987, FONSECA 1989, BROWN ção. 1991, NICHOLS & NICHOLS 2003). Contudo, algumas característi- A riqueza de anuros correlacionou-se marginalmente com cas específicas do ambiente podem influenciar as assembléias de a circunferência das árvores (CAP), das parcelas amostrais (r = anuros, tais como a disponibilidade de determinados micro- 0,569; p = 0,053; g.l. = 10) de uma maneira semelhante à abun- hábitats e poças d’água. dância. E não houve correlação entre riqueza, complexidade e TOCHER et al. (1997) investigou na Amazônia Central os heterogeneidade, no ambiente. efeitos da fragmentação florestal sobre a comunidade de anuros por um período de 10 anos. Após o isolamento, os maiores DISCUSSÃO fragmentos apresentavam maior número de espécies e a rique- A única variável da estrutura da vegetação que individu- za diminuiu com o tamanho do fragmento. Contudo, algumas almente correlacionou-se com a abundância e riqueza de anuros espécies foram mais comuns em fragmentos de um tamanho foi á circunferência das árvores e lianas (CAP). Os índices de com- do que de outro. Outras ainda apresentaram uma ocorrência plexidade e heterogeneidade não apresentaram correlação signi- muito menor em áreas de floresta primária contínua do que ficativa com a abundância e riqueza de anuros. Entretanto, a em fragmentos de menores tamanhos. Individualmente, por- abundância e a riqueza de anuros das áreas podem ser explicadas, tanto, as respostas podem ser muito idiossincráticas e depen- pelo menos em parte, pela estrutura geral da vegetação, uma vez dentes da espécie. que os sapos foram mais comuns na área de matriz 2. Isso sugere A riqueza de espécies encontrada no presente estudo (27) que esses parâmetros das assembléias de anuros devem sofrer a foi relativamente elevada, quando comparada com a obtida (31) influência conjunta de um grande número de variáveis que não no único levantamento de anfíbios realizado anteriormente para apenas as consideradas neste trabalho, em especial da vegeta- toda a Reserva Catuaba (CARDOSO & SOUZA 1996). O número en- ção. Por outro lado, nenhuma dessas variáveis possui uma rela- contrado no presente trabalho foi ligeiramente menor possivel- ção direta com a existência de corpos d’água, os quais foram mente por ter sido realizado em apenas algumas parcelas locali- mais comuns na matriz 2 e são provavelmente o componente zadas dentro da reserva e em seu entorno, diferentemente do do ambiente mais importante para a reprodução desses animais. realizado por CARDOSO & SOUZA (1996), no qual, as amostragens GIARETTA et al. (1999) mostrou que a abundância de anuros foram realizadas em toda a reserva. No entanto, CARDOSO & SOU- da serapilheira em uma floresta do sudeste do Brasil ZA (1996) não informaram o esforço amostral realizado em seu corrrelacionou-se positivamente com a cobertura do solo por estudo o que impossibilita uma comparação mais segura. serapilheira, com a profundidade da camada de serapilheira no Todas as espécies aqui registradas são conhecidas para o solo, massa seca de serapilheira e a densidade de troncos no Estado do Acre (SOUZA & CARDOSO 2002). No entanto, três enti- solo. A altitude também correlacionou-se positivamente com a dades não tiveram suas identificações ao nível de espécie preci- densidade e a biomassa dos anuros. samente definidas (Allobates sp., Eleutherodactylus sp. e ALLMON (1991) em seu estudo na Floresta Amazônica mos- Leptodactylus sp.). O maior número de espécies foi constatado trou que a densidade de anuros da serapilheira varia muito entre na matriz 2, possivelmente por apresentar uma poça temporá- florestas tropicais do mundo todo. Este fato pode estar relacio- ria, a qual é sítio de reprodução para várias espécies. nado às variações na disponibilidade de nutrientes e caracterís- A maior riqueza em ambientes de capoeira e matriz pode ticas de diferentes tipos de solo, juntamente com as idades das ser explicada em grande parte pela existência nesses locais de florestas em questão e, portanto, com o estágio sucessional. A poças d’água, pela sua maior heterogeneidade estrutural e pelo abundância e a riqueza de anuros foram comparadas com variá- fato desses ambientes poderem constituir estágios intermediá- veis da estrutura da vegetação, inclusive com a espessura da rios de perturbação (CONNELL 1978, SOUSA 1984, HUSTON 1994, serapilheira. Contudo, essa variável não correlacionou-se com a ROSENZWEIG 1995, TOKESHI 1999). Mudanças na composição das abundância de anuros. A abundância e a diversidade dentro das assembléias de vários grupos de animais, vertebrados e parcelas foram fortemente sazonais e apresentaram um pico no invertebrados, ao longo da sucessão da vegetação também vêm final da estação úmida. As abundâncias de árvores, ervas e pal- sendo relatadas em diferentes biomas (RICHARDS 1926, MARGALEF meiras não correlacionou-se com a abundância geral de anuros. 1977, SOUSA 1984, USHER & JEFFERSON 1991, THOMAS 1995, STEFFAN- A abundância de troncos no chão e a topografia também não DEWENTER & TSCHARNTKE 1997, BALMER & ERHARDT 2000, IMBEAU et explicaram a abundância de anuros. A massa de serapilheira tam- al. 2003, NICHOLS & NICHOLS 2003). bém não explicou a abundância de anuros. Portanto, isso mos- Leptodactylus andreae foi encontrada em todos os ambi- tra que variáveis do ambiente tomadas isoladas talvez não sejam entes, sendo considerada generalista, corroborando outros es- tão importantes como preditoras da ocorrência de anuros pelo tudos na Amazônia (TOCHER et al. 1997, TOCHER 1998, BRANDÃO menos as associadas á estrutura da vegetação. 2002).

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Em ambientes menos perturbados provavelmente algu- No presente estudo, as matrizes não constituem gradi- mas espécies excluem outras, reduzindo a diversidade (TOWNSEND entes naturais de sucessão, mas as mesmas podem estar funci- et al. 2006). Os ambientes mais perturbados serão colonizados onando como ambientes estruturalmente intermediários, por por espécies pioneiras que são mais adaptadas a essa situação possuírem árvores frutíferas, bordas de floresta, árvores rema- (WHITE & PICKETT 1985, ROSENZWEIG 1995, LERTZMAN & FALL 1998). nescentes o que acarreta uma maior heterogeneidade do ambi- Ambientes heterogêneos devem promover maior diversidade, ente e favorece uma maior diversidade. uma vez que favorecem a coexistência de espécies com dife- A análise de similaridade realizada mostrou que áreas rentes graus de especialização. Uma explicação adicional para amostrais de estágios sucessionais e estrutura da vegetação se- a alta diversidade nesses ambientes é a hipótese dos níveis in- melhantes não apresentaram composição da anurofauna se- termediários de perturbação, segundo a qual a freqüência e melhante. Isso mais uma vez mostra que a vegetação teve uma intensidade de distúrbios afetam os padrões de diversidade. Um influência direta pequena sobre a composição de anuros. nível moderado de perturbação favoreceria tanto espécies de A riqueza de vespas e abelhas obtidas por MORATO & MARTINS estágios sucessionais avançados como pioneiras, o que resulta- (2005) nas mesmas áreas amostrais do presente estudo corre- ria em uma alta diversidade geral de espécies (GRIME 1973, HORN lacionou-se com a riqueza da anurofauna. Isso indica que possi- 1975, SOUSA 1984, WHITE & PICKETT 1985, ROSENZWEIG 1995, velmente, os anuros podem funcionar como biondicadores da LERTZMAN & FALL 1998, TOKESHI 1999). diversidade de outros grupos da biota, inclusive de invertebrados, Níveis intermediários de perturbação têm sido aponta- ou então grupos diferentes da fauna podem responder de forma dos como fatores que promovem e mantêm níveis elevados de semelhante aos efeitos da perturbação e sucessão. biodiversidade (FONSECA 1989, BROWN 1991). Ambientes que são De modo geral, as parcelas de floresta primária foram mais mais heterogêneos espacialmente podem acomodar mais espé- semelhantes entre si em relação á composição de anuros do que cies, porque eles provêm uma maior quantidade de micro- as demais áreas. A estrutura da vegetação e composição florística hábitats, uma gama maior de microclimas e mais esconderijos de áreas sucessionalmente mais jovens é em grande parte influ- as presas, aumentando assim a diversidade de recursos enciada pela estocasticidade, características biológicas das espé- (TOWNSEND et al. 2006). Além disso, a heterogeneidade espacial cies, interações entre elas e entre os demais componentes bióticos promoveria uma maior variação espacial também nos fatores e abióticos (GUARIGUATA & OSTERTAG 2001). Portanto, a ocupação abióticos do ambiente o que poderia favorecer no final uma dessas áreas pela fauna também deve ser um evento influencia- maior riqueza de espécies (TOWNSEND et al. 2006). do pela estocasticidade. Os únicos outros grupos faunísticos GASCON et al. (1999) também encontraram resultados amostrados nas áreas onde foi realizado o presente trabalho fo- semelhantes com grupos de vertebrados na Amazônia Central. ram vespas e abelhas solitárias (MORATO & MARTINS 2005). Os re- Seu estudo chamou a atenção para a importância de áreas de sultados de maior riqueza presente em capoeira e matriz foram matriz e pequenos fragmentos de floresta para a manutenção muito semelhantes aos obtidos neste trabalho para os anuros. da diversidade de vertebrados e contemplou quatro grupos de Isso mostra que florestas secundárias e ambientes de entorno animais: aves, mamíferos de pequeno porte, anfíbios e formi- são muitos importantes para a conservação da diversidade gas. As espécies mais abundantes na matriz foram os mamífe- faunísticas tanto de vertebrados como de invertebrados. ros de pequeno porte e os sapos, que aumentaram depois do Portanto, ambientes com níveis intermediários de per- isolamento do fragmento, enquanto que aves e formigas dimi- turbação são importantes para a conservação da anurofauna. nuíram. Para todos os quatro grupos uma alta proporção de espécies de floresta primária foi encontrada em ambientes de AGRADECIMENTOS matriz. Os três grupos de vertebrados exibiram correlações po- Ao CNPq pela concessão da bolsa de Iniciação Científica sitivas e significativas entre abundância na matriz e a V.M.S e aos amigos e companheiros de campo: Alexandre S. vulnerabilidade á fragmentação florestal. Isso sugere que espé- da Cruz e Marilene V. da Silva. cies que evitam a matriz tendem a se extinguir ou apresenta- rem uma pequena abundância nos fragmentos, enquanto aque- LITERATURA CITADA las que toleram ou exploram a matriz permanecem frequente- mente estáveis ou apresentam uma abundância relativamente ACRE. 1991. Atlas Geográfico Ambiental do Acre. Rio Branco, maior do que as outras. Secretaria do Meio Ambiente, Instituto de Meio Ambiente Resultados encontrados por MORATO & MARTINS (2005), do Acre, 48p. na mesma região, em um estudo sobre vespas e abelhas solitá- ACRE. 2000. Zoneamento ecológico-econômico do Acre: re- rias são parecidos com os aqui encontrados, mostrando que cursos naturais e meio ambiente. Rio Branco, Acre, áreas de capoeira e matrizes por apresentarem uma maior SECTMA, 116p. heterogeneidade da vegetação também possuem maior riqueza ALFORD, R.A & S.J. RICHARDS.1999. Global declines: A desses organismos. Isso explica, em parte, uma maior diversi- problem in applied ecology. Annual Review of Ecology and dade de espécies. Sistematics 30: 133-165.

Revista Brasileira de Zoologia 25 (1): 49–57, March, 2008 56 V. M. de Souza et al.

ALLMON, W.D. 1991. A plot study of forest floor litter , Cen- vista Brasileira de Zoologia 6 (3): 381-422. tral Amazon, Brazil. Journal of Ecology 7: 503-522. FROST, D.R. 2007. Amphibian species of the world: an online AUGUST, P.V. 1983. The role of habitat complexity and reference. Version 5.0. Electronic Database available at: heterogeneity in structuring tropical mammal communities. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.php Ecology 64 (6): 1495-1507. [Accessed in 20/V/2007]. BALMER, O. & A. ERHARDT. 2000. Consequences of succession on FUNTAC. 1990. Monitoramento da cobertura florestal do Es- extensively grazed grasslands for Central European butterfly tado do Acre: desmatamento e uso atual da terra. Rio communities: rethinking conservation practices. Conser- Branco, Secretária de Indústria e Comércio, Fundação de vation Biology 14 (3): 746-757. tecnologia do Estado do Acre, 214p. BERNARDE, P.S.; M.B. SOUZA & M.C.N. KOKUBUM. 1999. Predation GASCON, C.; T.E. LOVEJOY; R.O. BIERREGAARD JR; J.R. MALCOLM; P.C. on Hyla minuta Peters, 1872 (Anura, Hylidae) by Ancylometes STOUFFER; H.L. VASCONCELOS; W.F. L AURANCE; B. ZIMMERMAN; M. spp. (Araneae, Pisauridae). Biociências 7 (1): 199-203. TOCHER & S. BORGES. 1999. Matrix habitat and species richness BRANDÃO, R.A. 2002. Avaliação ecológica rápida da herpetofauna in tropical forest remnants. Biological Conservation 91: nas reserves extrativistas de pedras negras e curralinho, Costa 223-229. Marques, RO. Brasil Florestal 74: 61-73. GIARETTA, A.A.; K.G. FACURE; J.H. DE M. MEYER & N. CHEMIN. 1999. BROWN, V.K. 1991. The effects of changes in habitat structure Diversity and abundance of litter frogs in a forest of south- during succession in terrestrial communities, p. 141-168. eastern Brazil: seasonal and altitudinal changes. Biotropica In: S.S. BELL; E.D. MCCOY & H.R. MUSHINSKY (Eds). Habitat 31 (4): 669-674. Structure: the physical arrangement of objects in space. GRIME, J.P. 1973. Competitive exclusion in herbaceous vege- London, Chapman, 438p. tation. Nature 242: 344-347. BROWN, V.K. & T.R.E. SOUTHWOOD. 1987. Secondary succession: GUARIGUATA, M.R & R.OSTERTAG. 2001. NeoTropical secondary forest patterns and strategies, p. 315-337. In: A.J. GRAY.; M.J. CRAWLEY succession: changes in structural and functional characte- & P.J. EDWARDS (Eds). Colonization, Succession and ristics. Forest Ecology and Management 148: 184-206. Stability. Oxford, Blackwell Scientific, 482p. HEYER, W.R.; A.S. RAND; C.A.G.CRUZ & O.L.PEIXOTO. 1988. Decima- CALDWELL, J.P. 1991. A new species of toad in the genus Bufo tions, extinctions, and colonizations of populations in from Pará, Brazil, with an unusual breeding site. Papéis southeast Brasil and their evolutionary implications. Avulsos de Zoologia 37 (26): 389-400. Biotropica 20: 230-235. CARDOSO, A.J & M.B. SOUZA. 1996. Distribuição temporal e espa- HEYER, W.R & L.M. HARDY. 1991. A new species of frog of the cial de anfíbios anuros no Seringal Catuaba, Estado do Acre- Eleutherodactylus lacrimosus assembly from Amazonia, South Brasil, p. 271-292. In: J.E. PÉRFAUS (Ed.). Herpetological Neo- America (Amphibia: Anura: Leptodactylidae). Proceedings tropical. Venezuela, Universidade dos Andes, Actas 2º Con- Biological Society of Washington, 104 (3): 436-447. gresso Latino Americano de Herpetologia, 451p. HORN, H.S. 1975. Markovian properties of forest sucession, p. CONNELL, J.H. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral 196-211. In: M.L. CODY & J.M. DIAMOND (Eds). Ecology and reefs. Science 199: 1302-1310. evolution of communities. Cambridge, Harvard University CONNELL, J.H & R.O. SLATYER. 1977. Mechanisms of succession in Press, 545p. natural communities and their role in community stability HUSTON, M.A. 1994. Biological Diversity: The Coexistence of and organization. American Naturalist 111: 1119-1144. Species on Changing Landscapes. Cambridge, Cambridge CONTE, C.E & D. DE C. ROSSA-FERES. 2006. Diversidade e ocorrên- University Press, 681p. cia temporal da anurofauna (Amphibia, Anura) em São José IMBEAU, L.; P. DRAPEAU & M. MONKKONEN. 2003. Are forest birds dos Pinhais, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia categorized as “edge species” strictly associated with edges? 23 (1): 162-175. Ecography 26 (4): 514-520. DUELLMAN, W.E. 1978. The biology of an equatorial herpetofauna ISHITANI, M.; D.J.KOTZE & J. NIEMELÄ. 2003. Changes in carabid in Amazonian Ecuador. Miscellaneous Publication of the beetle assemblages across an urban-rural gradient in Japan. Museum of Natural History University of Kansas 65: 1-352. Ecography 26: 481-489. ETEROVICK, P.C & I. SAZIMA. 1998. New species of Proceratophrys LERTZMAN, K & J. FALL. 1998. From forest stands to landscapes: spatial (Anura: Leptodactylidae) from southeastern Brasil. Copeia: scales and the roles of disturbances, p. 339-367. In: D.L. PETERSON 159-164. & V.T. PARKER (Eds). Ecological scale: theory and applications. FLOAATER, G.J & M.P.ZALUCKI. 2000. Habitat structure and egg New York, Columbia University Press, 615p. distributions in the processionary caterpillar Ochrogaster LUDWIG, J.A & J.F.REYNOLDS. 1988. Statistical ecology: a primer lunifer: lessons for conservation and pest management. on methods and computing. New York, John Wiley & Sons, Journal of Applied Ecology 37: 87-99. 337p. FONSECA, G.A.B. 1989. Small mammal species diversity in brazilian MARGALEF, R. 1977. Ecologia. Barcelona, Ediciones Omega, 2ª tropical primary and secondary forests of different sizes. Re- ed., 951p.

Revista Brasileira de Zoologia 25 (1): 49–57, March, 2008 Efeitos da sucessão florestal sobre a anurofauna da Reserva Catuaba e seu entorno... 57

MESQUITA, C.C. DE. 1996. O clima do estado do Acre. Rio Bran- CUNHA & M.B. ALMEIDA (Eds). Enciclopédia da Floresta. São co, Secretaria de Estado de Ciência, Tecnologia e Meio Am- Paulo, Companhia das Letras, 735p. biente (SECTMA), 53p. STEFFAN-DEWENTER, I & T. TSCHARNTKE. 1997. Early succession of MESQUITA, C.C. DE & R.A. PAIVA. 1995. Estudos básicos das pre- butterfly and plant communities on set-aside fields. Oeco- cipitações do Acre. Rio Branco, Secretaria de Estado de Pla- logia 109: 294-302. nejamento, 148p. STEFFAN-DEWENTER, I. & T. TSCHARNTKE. 2001. Sucession of bee MORATO, E.F. & R.P. MARTINS. 2005. Diversidade e composição da communities on fallows. Ecography 24: 83-93. fauna de vespas e abelhas solitárias do estado do Acre, Ama- TERBORGH, J & K. PETREN. 1991. Development of hábitat structure zônia Sul-Ocidental, p. 11-40. In: P.M. DRUMOND (Ed.). Fauna through succession in Amazonian floodplain forest, p. 28- do Acre. Rio Branco. Rio Branco, Edufac, Série Estudos e 46. In: S.S. BELL; E.D. MCCOY & H.R. MUSHINSKY (Eds). Habitat Pesquisas 2, 203p. structure: the physical arrangement of objects in space. NICHOLS, O.G. & F.M. NICHOLS. 2003. Long-term trends in faunal London, Chapman, 438p. recolonization after bauxite mining in the Jarrah Forest of THOMAS, C.D. 1995. Ecology and conservation of butterfly Southwestern Australia. Restoration Ecology 11 (3): 261-272. metapopulations in the fragmented British landscape, p. 46- PHILLIPS, K. 1990. Where have all the frogs and toads gone? 63. In: A.S. PULLIN (Ed.). Ecology and conservation of BioScience 40: 422-424. butterflies. London, Chapman & Hall, 363p. PIANKA, E.R. 1967. On lizard species diversity: North American TOCHER, M.D. 1998. Diferenças na composição de espécies de flatland deserts. Ecology 48 (3): 333-351. sapos entre três tipos de floresta e campo de pastagem na PICKETT, S.T.A & P.S. WHITE. 1985. Patch dynamics: a synthesis, Amazônia central, p. 219-233. In: C. GASCON & P. MOUTINHO p. 371-384. In: S.T.A. PICKETT & P.S. WHITE (Eds). The ecology (Eds). Floresta Amazônica: dinâmica, regeneração e ma- of natural disturbance and patch dynamics. San Diego, nejo. Manaus, INPA, MCT, 373p. Academic Press, 472p. TOCHER, M.D.; C. GASCON & B.L. ZIMMERMAN. 1997. Fragmentation RICHARDS, O.W. 1926. Studies on the ecology of English heaths. effects on a central Amazonian frog community: a ten-year III. successions at Oxshott Heath, Surrey. Journal study, p.124-137. In: W.F. L AURENCE & R.O. BIERREGAARD JR (Eds). of Ecology 14: 241-281. Tropical forest remanants: ecology, management and ROSENZWEIG, M.L. 1995. Species diversity in space and time. conservation of fragmented communities. Chicago, The Cambridge, Cambridge University Press, 436p. University of Chicago Press, 632p. SBH. 2005. Lista de espécies de anfíbios do Brasil. Sociedade TOKESHI, M. 1999. Species coexistence: ecological and Brasileira de Herpetologia (SBH). Disponível na World Wide evolutionary perspectives. Oxford, Blackwell Science, 454p. Web em: http://www.sbherpetologia.org.br/checklist/ TOWNSEND, C.R.; M. BEGON & J.L. HARPER. 2006. Fundamentos anfibios.htm [Acessado em 14/IX/2005]. em ecologia. Porto Alegre, 2a ed., 592p. SCHOENER, T.W. 1970. Nonsynchronous spatial overlap of lizards USHER, M.B & R.G. JEFFERSON. 1991. Creating new and sucessional in patchy habitats. Ecology 51 (3): 408-418. habitats for arthropods, p. 263-291. In: N.M. COLLINS & J.A. SIEGEL, S & N.J. CASTELLAN JR. 1988. Nonparametric statistics for THOMAS (Eds). The conservation of insects and their the behavioral sciences. New York, McGraw-Hill, 2nd ed., habitats. London, Academic Press, 450p. 399p. VIDAL, M.D & R. CINTRA. 2006. Effects of Forest structure SOKAL, R.R & F.J. ROHLF. 1995. Biometry. New York, W.H. Freeman, components on the occurence, group size and density of 3rd ed., 887p. groups of bare-face tamarin (Saguinus bicolor – Primates: SOUSA, W.P. 1984. The role of disturbance in natural communites. Callitrichinae) in Central Amazonia. Acta Amazonica 36 Annual Review of Ecology and Systematics 15: 353-391. (2): 237-248. SOUZA, M.B & A.J. CARDOSO. 2002. Anfíbios registrados na Reser- VITT, L.J.; J.P. CALDWELL; H.M. WILBUR & D.C. SMITH. 1990. va Extrativista do Alto Juruá, p. 101-103. In: M. C. DA CUNHA Amphibians as harbingers of decaly. BioScience 40: 4-18. & M. B. DE ALMEIDA (Eds). Enciclopédia da Floresta. São WADDINGTON, K.D.; L.H. HERBST & D.W. ROUBIK. 1986. Relationship Paulo, Companhia das Letras, 735p. between recruitment systems of stingless bees and within- SOUZA, M.B & C.F.B. HADDAD. 2003. Redescrition and reevaluation nest worker size variation. Journal of the Kansas of the generic status of Leptodactylus dandasi (Amphibia, Entomological Society 59 (1): 95-102. Anura, Leptodactylidae) and description of its unusual WHITE, P.S & S.T.A. PICKETT. 1985. Natural disturbance and patch advertisement call. Journal of Herpetology 37 (3): 490-497. dynamics: an introduction, p. 3-33. In: S.T.A. PICKETT & P.S. SOUZA, M.B.; M. SILVEIRA; M.R.M. LOPES; L.J.S. VIEIRA; E.G. SILVA; WHITE (Eds). The ecology of natural disturbance and patch A.M. CALOURO & E.F. MORATO. 2003. A Biodiversidade no Es- dynamics. San Diego, Academic Press, 472p. tado do Acre: conhecimento atual, conservação e Perspecti- vas. Tecnologia e Ciência da Amazônia 3: 45-56. SOUZA, M.B & A.J. CARDOSO. 2002. Anfíbios, p. 601-614. In: M.C. Received in 19.VII.2007; accepted in 28.II.2008.

Revista Brasileira de Zoologia 25 (1): 49–57, March, 2008