UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO

A IMPORTÂNCIA DE SE LEVAR EM CONTA A LACUNA LINNEANA NO PLANEJAMENTO DE CONSERVAÇÃO DOS ANFÍBIOS NO BRASIL

MATEUS ATADEU MOREIRA

Goiânia, Abril - 2015.

TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES E DISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS (TEDE) NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás (UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações (BDTD/UFG), sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o do- cumento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou down- load, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data. 1. Identificação do material bibliográfico: [x] Dissertação [ ] Tese 2. Identificação da Tese ou Dissertação Autor (a): Mateus Atadeu Moreira E-mail: ma- teus.atadeu@gm ail.com Seu e-mail pode ser disponibilizado na página? [x]Sim [ ] Não Vínculo empregatício do autor Bolsista Agência de fomento: CAPES Sigla: CAPES País: BRASIL UF: D CNPJ: 00889834/0001-08 F Título: A importância de se levar em conta a Lacuna Linneana no planejamento de conservação dos Anfíbios no Brasil

Palavras-chave: Lacuna Linneana, Biodiversidade, Conservação, Anfíbios do Brasil, Priorização espacial Título em outra língua: The importance of taking into account the Linnean shortfall on Amphibian Conservation Planning

Palavras-chave em outra língua: Linnean shortfall, Biodiversity, Conservation, Brazili- an Amphibians, Spatial Prioritization

Área de concentração: Biologia da Conservação Data defesa: (dd/mm/aaaa) 28/04/2015 Programa de Pós-Graduação: Ecologia e Evolução Orientador (a): Daniel de Brito Cândido da Silva E-mail: [email protected] Co-orientador E-mail: *Necessita do CPF quando não constar no SisPG

3. Informações de acesso ao documento: Concorda com a liberação total do documento [ x] SIM [ ] NÃO1 Havendo concordância com a disponibilização eletrônica, torna-se imprescindível o en- vio do(s) arquivo(s) em formato digital PDF ou DOC da tese ou dissertação. O sistema da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações garante aos autores, que os ar- quivos contendo eletronicamente as teses e ou dissertações, antes de sua disponibilização, receberão procedimentos de segurança, criptografia (para não permitir cópia e extração de conteúdo, permitindo apenas impressão fraca) usando o padrão do Acrobat.

______Data: 27 /01 / 2016 Assinatura do (a) autor (a)

1 Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo suscita justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de embargo.

UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO

A IMPORTÂNCIA DE SE LEVAR EM CONTA A LACUNA LINNEANA NO PLANEJAMENTO DE CONSERVAÇÃO DOS ANFÍBIOS NO BRASIL

MATEUS ATADEU MOREIRA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução, do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Goiás, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Evolução.

Orientador: Prof. Dr. Daniel de Brito Cândido da Silva.

Goiânia, Abril de 2015. Ficha catalográfica elaborada automaticamente com os dados fornecidos pelo(a) autor(a), sob orientação do Sibi/UFG.

Atadeu Moreira, Mateus A importância de se levar em conta a lacuna linneana no planejamento de conservação de anfíbios no Brasil [manuscrito] / Mateus Atadeu Moreira. - 2015. LXIII, 63 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Daniel de Brito Cândido da Silva. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas (ICB) , Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, Goiânia, 2015. Bibliografia. Anexos. Inclui mapas, tabelas.

1. Lacuna Linneana. 2. Biodiversidade. 3. Conservação . 4. Anfíbios brasileiros. 5. Priorização espacial. I. de Brito Cândido da Silva, Daniel, orient. II. Título. Agradecimento

Diz-se por aí que ninguém vive só, diriam alguns que nossos encontros constroem nossa história. Nenhuma história que se preze é feita de um personagem só, e a história que levou à conclusão dessa dissertação aqui apresentada se fez com personagens singelos e únicos que contribuíram cada um à sua própria maneira para um final feliz. Agradeço primeiramente ao autor da vida, a quem devo eterna gratidão por cada momento da jornada existencial.

Uma pessoa em especial merece um agradecimento em destaque, não só pelo papel crucial que teve para a conclusão dessa etapa da minha vida, mas por tudo que já conquistei e posso ainda conquistar. Uma mulher guerreira que com seus incentivos, cobranças, dedicação e principalmente com seu suporte foi fundamental para a conclusão de mais esse passo na minha caminhada. Obrigado mãe, a gratidão que devo a você vai além do que palavras podem expressar.

Agradeço grandemente também a meu orientador, aquele que abriu as portas pra mim no momento em que decidi seguir os trilhos da biologia da conservação, e sempre me tratou com uma gentileza singela e marcante. Sou também muito grato à Dra. Priscila Lemes, que mostrou grande disposição a ajudar de bom grado, me ensinando com gentileza metodologias necessárias ao desenvolvimento do trabalho. Agradeço a meu pai e meu irmão pelo suporte emocional e pela torcida impassível por um final feliz. Não posso esquecer também dos meus colegas de turma e companheiros no programa de Pós- graduação, sua ajuda e companheirismo foram muito importantes para a conclusão do trabalho. Por fim, agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela provisão da bolsa, a Universidade Federal de Goiás e ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução pela provisão dos suportes físico e intelectual. Resumo

A ciência descreveu menos da metade do número total de espécies existentes. A influência do quanto conhecemos ou não a biodiversidade e o quanto isso pesa nas nossas estratégias de conservação é uma preocupação genuína e séria. O Brasil possui a maior diversidade de anfíbios do mundo com 1026 espécies, e esse número tem crescido em uma alta taxa. É provável que muitos dos anfíbios que ainda não foram descritos no Brasil estejam ameaçados. Enquanto muitas espécies têm sido descritas ultimamente o Brasil está diminuindo o tamanho e o grau de proteção de diversas áreas protegidas. Nesse estudo avaliamos o quanto a lacuna Linneana afeta a definição de áreas prioritárias para a conservação de um grupo altamente diverso e ainda pobremente conhecido como os anfíbios do Brasil, e se a principal estratégia de conservação brasileira está preparada pra lidar com essa lacuna. Nós fizemos quatro priorizações espaciais da fauna de anfíbios conhecida no Brasil em quatro cenários no tempo (1980, 1990, 2000 e 2013), em seguida sobrepusemos essas priorizações com as Unidades de Conservação Federais de cada um desses cenários e comparamos os resultados. Calculamos o quanto a configuração das áreas mais prioritárias mudou de um cenário para outro e o quanto das áreas mais prioritárias estava protegido em cada cenário. De 1980 para 1990, 921 das 4672 células mais prioritárias mudaram de lugar (19,71% das células). De 1990 para 2000, 905 das 4686 células mudaram (19,31%) e na última mudança de cenário (2000-2013) 983 das 4675 (21,01%) tiveram mudança espacial. A proporção dessas áreas mais importantes para conservação que estava protegida em cada cenário e em cada bioma foi muito pequena, mas está crescendo modestamente com o tempo. As novas Unidades de conservação criadas entre os cenários não acompanham as novas áreas mais prioritárias que surgem com o acréscimo das novas espécies. Sendo o Brasil tão importante para a proteção da tão ameaçada fauna global de anfíbios é crucial que exista um planejamento sistemático de novas áreas protegidas, e que esse planejamento use modelos científicos para levar em conta a lacuna Linneana.

Palavras-chave: Lacuna Linneana, Biodiversidade, Conservação, Anfíbios Brasileiros, Priorização espacial. Abstract

We only have described a small fraction of the world’s biodiversity. The influence of how much we know biodiversity and how that hinders our strategies for conserving it is a genuine and weighty concern. Brazil has the greatest amphibian diversity in the world with 1026 amphibian species, and the number of described species is increasing at a high rate. It is likely that many of these Brazilian amphibians still undescribed are threatened. Although many new species are being described in Brazil some protected areas are being downsized or downgraded. In this study we aim to analyze how much the Linnean shortfall impairs our ability to prioritize areas for the conservation of a highly diverse and still poorly known group such as the Brazilian amphibians, and whether the main conservation strategy in Brazil is prepared to deal with this shortfall. We made four spatial prioritizations of the known Brazilian amphibians of four arbitrarily chosen scenarios (1980, 1990, 2000 and 2013), then we overlapped these prioritizations with the existing federal protected areas of each scenario, and compared the results, calculating the proportions of the high priority areas that changed place and the proportion of high priority areas federally protected at each scenario. In the first change of scenario 921 of the 4672 cells that comprises the seventeen per cent of highest priority cells in 1980 changed place to form the seventeen per cent most priority cells in 1990 (19,71% of the cells). On the 1990-2000 change 905 of the 4686 cells changed place (19,31%) and on the last change of scenario (2000-2013) 983 of the 4675 (21,01%) highest priority cells has changed place. The percentage of these highest priority areas that was federally protected at each scenario and in each of the biomes was severely low in all cases, but is maidenly rising with time. The new protected areas created between the scenarios (both the strict protection and sustainable use areas) do not follow the new priority areas. It is crucial that Brazilian taxonomy continues to grow. Since Brazil is so important for the future of the global diversity of amphibians is also crucial a systematic planning of new protected areas, using scientific models to account for the Linnean shortfall, in order to protect such an astonishing diversity.

Keywords: Linnean shortfall, Biodiversity, Conservation, Brazilian Amphibians, Spatial Conservation Prioritization. SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO AO TEMA… ...... 06

2. ARTIGO CIENTÍFICO…… ...... 18

INTRODUCTION……………………………………………………………...18 METHODS……………………………………………………………………..21 RESULTS……………………………………………………………………...23 DISCUSSION………………………………………………………………….28

3. CONCLUSÃO DO TRABALHO……………………………………………….38

4. ANEXOS………………………………………………………………………….40 INTRODUÇÃO AO TEMA:

Vivemos em um planeta misterioso, diriam alguns. Milhares e milhares de anos atrás, grupos de caçadores e coletores se deparavam dia a dia com criaturas curiosas, algumas delas bastante temíveis, um tanto aterrorizantes; outras lendárias, algumas outras inconvenientes competidoras alimentares. Certo é que tal diversidade vívida de formas, cores, comportamentos, cantos, rugidos, vem intrigando a espécie humana desde nossas primeiras civilizações. O que fazer então com tantas criaturas misteriosas ao redor? Ao longo da história humana temos feito de tudo, inclusive nomeá-las e separá-las em grupos distintos. Desde o século IV antes de Cristo, com Aristóteles, a humanidade vem categorizando os seres vivos formalmente de uma forma sistematizada, mas é claro que já gostávamos de dar nomes a eles e separá-los em diferentes grupos bem antes disso, ordenar a natureza é uma necessidade desde as mais antigas civilizações; afinal de contas precisávamos saber o que era venenoso, o que era perigoso, o que era comestível, o que era misterioso. A sistemática Aristotélica separava os animais por coisas como o sangue e a forma com que se reproduziam; e o seu discípulo Teofrasto continuou a missão e fez também suas classificações de seres vivos, e desde então vem se desenvolvendo sistematicamente a arte de se catalogar as diferentes formas de vida. Porém, a forma como nomeamos e classificamos espécies de seres vivos hoje em dia começou através de outro personagem, que merece pelo menos um parágrafo dedicado somente a ele quando se trata do assunto que será abordado aqui.

Carl von Linné (1707-1778), ou na forma latinizada de seu nome: Carolus Linnaeus, é sem dúvida o sujeito mais importante de se destacar quando o assunto é classificação de seres vivos. Linnaeus é nada menos que o pai da taxonomia, a ciência que descreve e organiza os seres vivos em grupos separados. Era um sueco que desde pequeno mostrou gostar bastante das plantas e de seus respectivos nomes, seu pai era um pastor Luterano, mas Linnaeus não quis seguir a carreira do pai, o que deixou sua família com certo desapontamento, mas que não durou tanto tempo, pois aos vinte anos de idade o jovem Linnaeus foi estudar medicina e um ano depois se transferiu para a Universidade mais bem conceituada da Suécia. Durante o seu tempo nessa universidade Linnaeus gastou bastante tempo coletando e

6 estudando plantas, nessa época (1728) o estudo da botânica era importante na formação dos médicos. Apesar de não ser um sujeito financeiramente abastado, Linnaeus fez duas grandes expedições botânicas antes de terminar seus estudos em medicina. Em 1735, ano em que terminou sua graduação em medicina, Linnaeus lançou a primeira edição de Systema Naturae, sua primeira classificação dos seres vivos, desde então suas bases de classificação hierárquica dos organismos e de nomenclatura binomial são usadas pelos cientistas que descrevem e categorizam as diferentes formas de vida (Berkeley 2007).

Atualmente, a ciência já descreveu mais de um milhão e meio de espécies (Catalogue of Life 2015). Com um número tão vasto de descrições alguém pode pensar que estamos próximos de concluir a tarefa de descrever categoricamente toda a diversidade de vida do nosso planeta, ledo engano! Estudos científicos tem mostrado que não chegamos nem mesmo na metade dessa empreitada. Um cientista chamado Mark J. Costello da Universidade de Auckland na Nova Zelândia se juntou a alguns companheiros e em 2013 fez um estudo meticuloso e bem realista tentando evitar números superestimados para prever quantas espécies existem ao todo em nosso planeta, chegaram à conclusão de que provavelmente existem entre três e cinco milhões de diferentes seres vivos na terra. Ou seja, no cenário mais otimista nós descrevemos apenas cerca de metade desse conjunto tão diverso (Costello et al. 2013). Certo é que existe uma imensa lacuna no nosso conhecimento das formas de vida desse planeta misterioso, e a essa lacuna chamamos “Lacuna Linneana” em homenagem ao digníssimo indivíduo de quem tratamos no parágrafo acima.

O termo Lacuna Linneana foi primeiramente usado pelos cientistas James H. Brown e Mark V. Lomolino no livro-texto “Biogeografia” (Brown & Lomolino 1998) se referindo à preocupação de como precisamos conhecer melhor a biodiversidade do planeta se queremos preservá-la; estes mesmos autores falam também sobre uma outra lacuna de conhecimento da biodiversidade bastante relacionada a esta, a Lacuna Wallaceana, nome dado em homenagem ao pai da Biogeografia, Alfred Russel Wallace. Esta lacuna se refere a quanto os nossos conhecimentos sobre a distribuição das espécies são também bastante incompletos e enviesados (Brown & Lomolino 1998), para se conservar a biodiversidade efetivamente não basta simplesmente cataloga-la, é preciso

7 conhecer as distribuições geográficas das espécies vivas. Há ainda outra imensa lacuna no conhecimento científico atual sobre a biodiversidade, e se refere de modo geral às incertezas sobre as relações evolutivas entre as espécies, o que é também é preocupante quando pensamos em conservar um conjunto de espécies que represente uma grande diversidade de história evolutiva, a essa lacuna deu- se o nome de Lacuna Darwiniana (Diniz-Filho et al. 2013), em homenagem ao ilustríssimo criador da revolucionária teoria da evolução, Charles Robert Darwin.

Por que a necessidade de se conhecer a diversidade biológica do planeta? Alguém poderia perguntar. Ainda para quem a resposta “por curiosidade e fascinação” não sirva como uma boa resposta existe sempre uma resposta que justifica essa empreitada, afinal a biodiversidade está em quase tudo que nos cerca; e nos provê diversos benefícios como qualidade do ar, qualidade do solo, alimentação, madeira, controle biológico, polinização, e por aí vai. As espécies vivas possuem papéis ecológicos importantes e podem ter grande impacto no funcionamento do ecossistema que nos inclui (Millennium Ecosystem Assessment 2005). Concluindo, não é muito difícil responder à pergunta que inicia esse parágrafo com uma resposta convincente e sólida. Baseado em tal grande e clara importância da biodiversidade para a nossa espécie, fica óbvio que é de grande importância que conservemos essa biodiversidade; à medida que a biodiversidade se vai nossa vida aqui fica mais difícil. E infelizmente, muitos dos seres deslumbrantes que compartilhavam a existência com a nossa espécie já se foram devido à forma com a qual temos agido nos últimos séculos; será que é essa a marca que queremos deixar?

Segundo estimativas científicas, nossas ações aumentaram em cerca de mil vezes a taxa natural de extinção (Pimm et al . 2014) . Para termos uma ideia, olhando somente para os animais vertebrados, que geralmente são considerados mais carismáticos por nós, 338 espécies foram documentadas como extintas desde 1500 (uma data aceita como representativa para o começo da onda de extinções recentes) (IUCN 2015). O número total de extinções, incluindo todos os grupos de seres vivos avaliados, documentadas pela União Internacional pela Conservação da Natureza (daqui para frente IUCN) é de 828 espécies, sendo 77 mamíferos, 140 aves, 66 peixes, 21 répteis, 34 anfíbios, 80 artrópodes e 97 plantas (IUCN 2015). O continente da América do Norte é o campeão de extinções com 257 espécies perdidas. A Oceania

8 também é responsável por um número bem grande de extinções, 191 ao todo; a África tem um número documentado de extinções próximo a esse, 163 espécies. Somente os Estados Unidos da América sumiram com 255 espécies, o que é quase a totalidade de extinções na América do Norte (257) e é um número maior do que o de qualquer continente inteiro. A Ásia tem 76 e a Europa tem 30 dessas 828 extinções na sua conta, e a América do Sul, 34 (IUCN 2015).

Falando agora dos invertebrados, 80 artrópodes foram documentados como extintos nesse mesmo intervalo de tempo (IUCN 2015), mas esse número é indubitavelmente bastante subestimado, pois quando se trata de invertebrados a

Lacuna Linneana é um problema mais sério ainda do que para os vertebrados, e o número de espécies ainda por se descrever é sem dúvida maior (Raven & Yeates 2007). Ou seja, provavelmente diversas espécies já foram extintas sem ao menos serem conhecidas por nós, o que também é verdade para os animais vertebrados e para todos os outros grupos de seres vivos. Quanto às plantas, infelizmente já conseguimos extirpar 97 espécies. Todos esses números citados até agora dizem respeito somente às extinções bem documentadas pela IUCN, e somente desde o ano 1500 pra cá; além disso, esses números não levam em conta as 69 espécies documentadas como extintas na natureza, que só possuem indivíduos vivos em cativeiro, nem as 504 espécies que são tidas como possivelmente extintas, dessas 30 são mamíferos, 17 aves, 15 répteis, 56 anfíbios, 86 peixes, 79 artrópodes, 2 corais, 117 moluscos, 1 verme, 4 protistas e 97 plantas, e outras cinco espécies que são tidas como possivelmente extintas na natureza, dessas cinco, quatro são plantas e uma pertence ao grupo das aves (IUCN 2015). Essas espécies não têm sido avistadas em seus respectivos hábitats naturais, mas não podem ser confirmadas como extintas ainda, pois para se confirmar uma extinção são necessárias repetidas buscas sem nenhum sucesso em encontrar indivíduos da determinada espécie (IUCN 2015). Se somarmos todos os números acima, possivelmente já extirpamos 1406 espécies da face da terra desde o ano 1500.

Quanto às espécies já extintas só podemos lamentar muito e usá-las como exemplo para mudar o rumo das coisas, mas quanto às que estão sendo levadas à extinção, há uma esperança à qual se apegar. A IUCN faz avaliações periódicas sobre a situação das espécies no mundo e as categoriza quanto ao nível de ameaça, e embora só tenha informações suficientes para categorizar

9 uma porcentagem bem pequena das espécies já descritas (cerca de 3,6% das espécies terrestres e 2 % das espécies marinhas (The Global Marine Species Assessment 2014), as suas avaliações nos dão uma ideia do quanto precisamos nos esforçar para amenizar o atual quadro de impacto humano na biodiversidade e quais espécies sabemos que precisam de ações mais urgentes. O fato de a IUCN só conseguir acessar uma parte tão pequena da biodiversidade devido à falta de dados nos mostra como a nossa falta de conhecimento é um impedimento para a nossa eficiência em conservar espécies, o que é o ponto central frisado aqui. A IUCN classifica as espécies ameaçadas em três categorias graduais de ameaça (Vulnerável, Ameaçada e Criticamente Ameaçada), ao todo 74.106 espécies tiveram o seu status de ameaça avaliado pela IUCN e dessas, 22.176 (29,92%) se encontram ameaçadas, dessas espécies ameaçadas, 20.62% (4.574) estão categorizadas na pior situação possível para as espécies ainda existentes: Criticamente Ameaçada! (IUCN 2015)

Você pode se perguntar então: O que é que a gente faz pra extinguir e ameaçar tantas espécies assim? A própria IUCN faz também um levantamento de quais atividades humanas ameaçam as espécies avaliadas. A campeã de ameaça é a atividade “Uso de recurso biológico”, seguida em ordem por “Agricultura e aquicultura”, “Desenvolvimento comercial e residencial”, “Modificações no sistema natural”, “Poluição”, “Espécies invasivas e problemáticas”, “Mudanças climáticas e clima severo”, “Intrusão humana e distúrbio”, “Produção de energia e mineração”, “Transporte e corredores de serviço (corredores de transporte de serviços, como por exemplo: transporte de energia, de recursos)”, “Eventos geológicos” e por fim “Outras”. A categoria “Uso de recurso biológico” se refere à forma não sustentável com que exploramos recursos biológicos como madeira, água, extrativismo não sustentável no geral. A segunda categoria toca em um ponto muito importante, a agricultura é a principal das atividades humanas que convertem terras naturais para o uso humano, e a conversão de terras naturais é considerada pelos cientistas da área uma das piores consequências do crescimento humano para a biodiversidade (Laurance et al. 2014; Pereira et al. 2010).

A conversão de terras causa perda e fragmentação de hábitat para as espécies, e esses são dois dos principais fatores que causam o declínio das

10 populações e a extinção das espécies (Gibson et al. 2011), esses dois fatores estão implícitos em várias das categorias citadas no parágrafo acima, como

“Desenvolvimento comercial e residencial”, “Modificações no sistema natural”, “Intrusão humana e distúrbio”, “Produção de energia e mineração” e também “Transporte e corredores de serviço”. As mudanças climáticas também têm sido destacadas pelos pesquisadores da área como uma das piores consequências das ações humanas para a diversidade biológica (Bond et al . 2014 ; Bush et al. 2014) e acordos internacionais têm sido feitos entre vários países com a tentativa de amenizar a emissão de gases que intensificam o efeito estufa. Na vigésima Conferência das Partes sobre Mudanças Climáticas (COP20) realizada em Lima, Peru, em dezembro de 2014 as cúpulas de 196 países assinaram um documento que ficou conhecido como “Chamamento de Lima para a ação sobre o Clima”, esse documento é um acordo de todos esses governos sobre a parcela com que cada país deve contibuir rumo ao acordo global que será firmado na COP de 2015 em Paris. A CBD (Convenção sobre a Diversidade Biológica) também estabeleceu metas (Aichi Biodiversity Targets) aos seus países signatários, uma delas estabelece que até 2020 pelo menos 17% das áreas terrestres e águas continentais, principalmente áreas de particular importância para a biodiversidade e para os serviços ecossistêmicos, estejam protegidos (Convention on Biological Diversity 2010 http://www.cbd.int/sp/targets/). Infelizmente a implementação efetiva dessas metas geralmente tem deixado bastante a desejar, e com o crescimento da população humana e os impactos que disso se segue na natureza, se torna cada vez mais importante o cumprimento efetivo de metas como essas e a implementação de ações de grande porte visando à proteção da biodiversidade.

Falamos sobre Lacuna Linneana e logo após sobre a necessidade de conservação da biodiversidade, e não é difícil dizer a razão pela qual esses dois fatores podem ser tratados em conjunto. Artigos científicos tem mostrado que a maioria das espécies descritas ultimamente tem distribuições geográficas restritas (Blackburn & Gaston 1995; Costello et al. 2013), e isso nos faz pensar que a maioria das várias espécies ainda por se descrever possuem distribuições geográficas pequenas, o que as deixa mais suscetíveis à processos de extinção (Birand et al. 2012). É de se esperar que as espécies mais abundantes, ou com um tamanho corporal maior são mais facilmente descobertas e descritas

11 formalmente pela ciência e que as peças que nos faltam no quebra- cabeça sejam em sua grande maioria espécies raras, endêmicas e muito possivelmente ameaçadas (considerando o quanto as atividades humanas têm ameaçado a biodiversidade como dissemos no parágrafo acima e que espécies de distribuição restrita estão mais suscetíveis a processos de extinção). É possível que diversas espécies tenham sido ou estejam sendo extintas antes mesmo de que nós as conheçamos; como já falamos anteriormente. Como já foi dito, somente uma porcentagem pequena da biodiversidade existente possui dados suficientes para ter o seu status de conservação avaliado, ainda dentre as espécies existentes no banco de dados da IUCN, 12.206 espécies são categorizadas como “Deficiente de Dados”, pois os dados sobre aquela espécie não são suficientes para que ela tenha um status de conservação definido (IUCN 2015). Fora isso, de acordo com as estimativas científicas, temos pelo menos cerca de mais um milhão e meio de espécies que nem sequer são conhecidas; e a ciência tem feito seus estudos de áreas prioritárias para a conservação sem conhecer pelo menos metade da biodiversidade global (Estudos que são ainda assim indispensáveis e que obviamente não podem esperar até que toda a biodiversidade seja conhecida para serem feitos). Ou seja, temos que admitir que o impacto que estamos causando na biodiversidade pode ser bem maior do que o que conseguimos medir. Daí a importância de desenvolvermos formas de lidar com a deficiência de dados no planejamento de áreas para a conservação da biodiversidade (Moilanen 2012).

O Brasil é considerado um dos países megadiversos do mundo (Mittermeier et al. 2005), e estima-se que cerca de 13.1% da biodiversidade mundial esteja presente dentro de suas fronteiras (Lewinsohn & Prado 2005). É também o país com o maior número de áreas protegidas do mundo (WDPA 2012), mas infelizmente a eficiência dessas áreas protegidas brasileiras em conservar a biodiversidade é questionável (Cabral & Brito 2013). O Brasil começou a implantar áreas protegidas nos anos 30, mas até os anos 60 o investimento no estabelecimento de áreas protegidas era pequeno, a partir dos anos 70 a figura começou a mudar acompanhando um crescimento global na preocupação com o estado da biodiversidade frente aos impactos humanos. A partir de 2003 pôde-se observar um crescimento exponencial do número de áreas protegidas, cerca de três quartos das áreas protegidas criadas no mundo

12 de 2003 a 2008 foram criadas no Brasil (Jenkins & Joppa 2009). Porém desde 2009 o Brasil parece ter desistido dessa estratégia e poucas unidades de conservação têm sido criadas nos últimos anos (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade 2014). Tem sido notório nos últimos anos uma mudança de postura do governo brasileiro frente à questão ambiental; pressões de um grupo de políticos ligados ao setor rural fizeram recentemente o país aprovar um código florestal; o qual se estima que possa levar indiretamente várias populações biológicas a declínios e/ou extinções (Metzger 2010). Além disso, nas últimas décadas o Brasil tem diminuído o tamanho de diversas áreas protegidas, reclassificando algumas outras (algumas vezes passando de uma categoria de proteção integral para uso sustentável) e se livrando de outras, simplesmente liberando algumas áreas que eram protegidas e permitindo que sejam convertidas a outros usos (Bernard et al. 2014).

Dentre essa biodiversidade que, como dissemos anteriormente, conhecemos pouco e que tem sido tão ameaçada ultimamente, um grupo se destaca negativamente: cerca de 30% dos anfíbios avaliados pela IUCN estão ameaçados de extinção (IUCN 2015), e uma série de declínios em espécies de anfíbios tem sido reportada no mundo inteiro nas últimas décadas, caracterizando uma verdadeira crise na situação global do grupo (Stuart et al. 2004). O Brasil abriga uma diversidade exuberante de anfíbios, atualmente com 1026 espécies descritas (Segalla et al. 2014), e o número de espécies descritas tem crescido rapidamente; por exemplo, somente em 2013 houveram 32 novas descrições de espécies de anfíbios no Brasil (Frost 2015) . Ou seja, possivelmente ainda existem diversas espécies de anfíbios aguardando serem descritas no Brasil. De acordo com a IUCN 35 espécies de anfíbios no Brasil foram avaliadas como ameaçadas (IUCN 2015) já o Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade avalia 41 espécies de anfíbios brasileiros como ameaçados (ICMBio 2014). É possível que vários dos anfíbios brasileiros ainda não descritos estejam ameaçados, levando em conta o fato de que a maioria das espécies descritas nos últimos anos tem distribuições geográficas restritas (Diniz - Filho et al. 2005) e que o Brasil tem perdido muitas áreas naturais nas últimas décadas (Arima et al. 2014). Tudo isso faz com que a postura do Brasil em relação à conservação da biodiversidade seja de extrema importância para a proteção desse grupo.

13 Concluindo, baseado no que foi dito nos parágrafos anteriores fica perceptível que a lacuna Linneana pode estar atrapalhando seriamente a nossa eficiência em conservar a biodiversidade, e que um caso preocupante é o dos anfíbios brasileiros. O principal objetivo do trabalho aqui apresentado foi a investigação científica do tamanho do efeito que essa lacuna pode ter em um planejamento espacial de conservação para esse grupo no Brasil. A lacuna Linneana é preocupante para a seleção de prioridades para a conservação principalmente nos grupos com alta diversidade de espécies e em casos onde essa alta diversidade ainda não se faz devidamente conhecida; considerando isso, os anfíbios do Brasil podem ser considerados um grupo ideal para a investigação científica deste tema. No artigo científico que se segue, nos propusemos a responder às seguintes questões: Qual é a magnitude de mudança na configuração espacial das áreas prioritárias para a conservação dos anfíbios no Brasil quando acrescentamos um novo conjunto de espécies recentemente descritas? A medida que a configuração das áreas mais importantes para se conservar anfíbios no Brasil sofrem mudança devido às novas espécies descritas as Unidades de Conservação Federais que são criadas acompanham as “novas” áreas prioritárias? Usando ferramentas computacionais fizemos quatro priorizações espaciais da fauna de anfíbios conhecida no Brasil em quatro cenários no tempo (1980, 1990, 2000 e 2013), em seguida sobrepusemos essas priorizações com as Unidades de Conservação Federais de cada um desses cenários e comparamos os resultados. Calculamos o quanto a configuração das áreas mais prioritárias mudou de um cenário para outro e o quanto das áreas mais prioritárias estava protegido em cada cenário.

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REFERÊNCIAS:

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17 THE CRITICAL INFLUENCE OF THE LINNEAN SHORTFALL ON SPATIAL CONSERVATION PRIOTIZATION FOR HIGHLY DIVERSE AND YET POORLY KNOWN GROUPS. Brazilian Amphibians as a case study.

Mateus Atadeu1,2 & Daniel Brito1

1 Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução, Departamento de Ecologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás. Caixa Postal 131 74001-970, Goiânia, Goiás, Brazil 2 Corresponding author. E-mail: [email protected]

Abstract: We only have described a small fraction of the world’s biodiversity . The influence of how much we know biodiversity and how that hinders our strategies for conserving it is a genuine and weighty concern. Brazil has the greatest amphibian diversity in the world with 1026 amphibian species, and the number of described species is increasing at a high rate. It is likely that many of these Brazilian amphibians still undescribed are threatened. Although many new species are being described in Brazil some protected areas in Brazil are being downsized or downgraded. In this study we aim to analyze how much the Linnean shortfall impairs our ability to prioritize areas for the conservation of a highly diverse and still poorly known group such as the Brazilian amphibians, and whether the main conservation strategy in Brazil is prepared to deal with this shortfall. We made four spatial prioritizations of the known Brazilian amphibians of four arbitrarily chosen scenarios (1980, 1990, 2000 and 2013), then we overlapped these prioritizations with the existing federal protected areas of each scenario, and compared the results, calculating the proportions of the high priority areas that changed place and the proportion of high priority areas federally protected at each scenario. In the first change of scenario 921 of the 4672 cells that comprises the seventeen per cent of highest priority cells in 1980 changed place to form the seventeen per cent most priority cells in 1990 (19,71% of the cells). On the 1990-2000 change 905 of the 4686 cells changed place (19,31%) and on the last change of scenario (2000-2013) 983 of the 4675 (21,01%) highest priority cells has changed place. The percentage of these highest priority areas that was federally protected at each scenario and in each of the biomes was severely low in all cases, but is maidenly rising with time. The new protected areas created between the scenarios (both the strict protection and sustainable use areas) do not follow the new priority areas. It is crucial that Brazilian taxonomy continues to grow. Since Brazil is so important for the future of the global diversity of amphibians is also crucial a systematic planning of new protected areas, using scientific models to account for the Linnean shortfall, in order to protect such an astonishing diversity.

Keywords: Linnean shortfall, Biodiversity, Conservation, Brazilian Amphibians, Spatial Conservation Prioritization.

INTRODUCTION

The diversity of life has been enchanting, inspiring and intriguing humanity for a long time, and we are on the pursuit to know and categorize this diversity since the dawn of civilization. The knowledge of biodiversity is important for several reasons, for example biodiversity provides several benefits to humanity and play important roles in ecosystems, being crucial for the operation of the environment in which humans live (Millennium Ecosystem Assessment 2005). Therefore, is clearly important for us to know and conserve such biological diversity. The issue of how much do we know biodiversity and how that influences our strategies for conserving it has been largely discussed lately (Marignani et al. 2014; Niemiller et al. 2013) and it is a genuine concern.

In 1735, Carolus Linnaeus published the very first edition of his classification of the organisms, the systema naturae, bringing out the system of binomial nomenclature that we still use to classify taxa (Engel & Kristensen 2013). Today

18 we have described more than one and a half million species (Catalogue of Life 2015). But the fraction we have described is probably just a small piece of the existing diversity. A recent study (Costello et al. 2013) argues that the whole number of the Earth’s species is approximately between three and five million. This vast shortfall in our knowledge about biodiversity is called the Linnean shortfall (Brown & Lomolino 1998), after the father of taxonomy. This shortfall is also enhanced by the number of synonyms (a single species with two or more scientific names) and cryptic species (complexes of species being erroneously seen as a single species).

Such biodiversity, of which we know just a modest portion, is disappearing at an accelerated rate, and the situation of a particular group is cause of worry, 41% of the world’s amphibians are considered threatened (Pimm et al. 2014), and 1615 amphibian species are “Data Deficient” (IUCN 2015), which means scientists do not have enough data to access their conservation status. Due to the urgent situation of this group and to the fact that science still have a large number of amphibians to describe (Giam et al. 2012), it is possible that many species of amphibians are being extinct before we even have a chance to know them (Coloma et al. 2010).

Brazil is one of the megadiverse countries of the world (Mittermeier et al. 2005) with two biodiversity hotspots (Atlantic Forest and Cerrado) (Myers et al. 2000) and four other important biomes (Amazon Rainforest, Caatinga, Pampas and Pantanal) each one of them with different environmental attributes and different rates of human impact and biodiversity protection, also the amphibian fauna is different between this six biomes, showing a high beta diversity (Campos et al. 2014). Brazil is the leading country when it comes to amphibian diversity (IUCN 2008), currently with 1026 amphibian species (Segalla et al. 2014), and the number of described species is increasing at a high rate. For example, only in 2013 we had 32 new amphibian species descriptions in Brazil (Frost 2015); in other words, we possibly still have a large number of amphibians to describe in Brazil. It is likely that several of these Brazilian amphibians still undescribed are threatened, taking into account that the majority of new species being described recently has small distributions and that Brazil has lost a great amount of natural areas in the last decades (Arima et al. 2014). Therefore, the Linnean shortfall can

19 be a serious problem for the conservation of such a group in such a megadiverse and developing country, as we are designing protected areas and making biodiversity policies knowing of just a portion of the wide biodiversity we aim to protect.

A possible alternative to address this lack of data is to apply conservation actions based on the use of biodiversity surrogates; groups of organisms or environmental attributes that represent the biodiversity of a specific place effectively (Bonn & Gaston 2005; Trindade-Filho et al. 2012). Conservation scientists often draw attention to this option because when it comes to conservation, there is no time to spare, we need to take urgent actions; and this option helps us to find better solutions than if we simply ignore the lack of data. But the urgent need for more complete catalogues of life and species distribution information is imperative and undoubtedly the only way to really solve the problem. This urgent need has been extensively pointed out by conservationists (Bini et al. 2006; Marignani et al. 2014; Niemiller et al. 2013; Wilson 2004) and some argue that we still have time to describe the majority of species before they become extinct (Costello et al. 2013).

The establishment of protected areas is the primary strategy for conservation worldwide (Rodrigues et al. 2004). Protected areas can be effective in protecting biodiversity from several anthropogenic threats such as land clearing, grazing, logging, hunting and fire (Bruner et al. 2001). Brazil has the largest protected areas system in the world, although its protected area system is biased favoring few of the Brazilian biomes and recently most of the areas created are destined for sustainable use instead of strict protection (Cabral & Brito 2013). However, many new species are being described, and instead of expressively expand the protected areas system, Brazil is downsizing or downgrading some protected areas (Bernard et al. 2014). Taking into account the imperative situation of the group, and that Brazil is a country that can make a great difference in conserving the global fauna of amphibians; it is of paramount importance that we have well designed protected areas capable of safeguarding the amphibians of Brazil.

The Linnean shortfall has been frequently mentioned in conservation studies

(Bini et al. 2006; Brito 2010; Possingham et al. 2007; Schaefer et al. 2011; Wilson 20 2003) because it is an obvious problem for the development of conservation policies, but in order to develop strategies to deal with this shortfall when planning conservation strategies first we need to clarify the effect of such shortfall on spatial conservation prioritization. In this study we aim to analyze how the Linnean shortfall impairs our ability to prioritize areas for the conservation of a highly diverse and still poorly known group, such as the Brazilian amphibians, and whether the main conservation strategy in Brazil is prepared to deal with such shortfall. For that purpose, we have addressed the following questions: How much difference does it make a decade of new amphibian species description in defining priority areas for the conservation of this group in Brazil? Do the protected areas that are created, as time passes by, contemplate the new priority areas for amphibian conservation (as we are constantly adding species)?

METHODS

In order to evaluate our issue, we have made four spatial prioritizations of the known Brazilian amphibians of four arbitrarily chosen scenarios (1980, 1990, 2000 and 2013), then we overlapped these prioritizations with the existing federal protected areas of each scenario, and compared the results, calculating the proportions of the high priority areas that changed place and the proportion of high priority areas federally protected at each scenario. We also calculated the proportion of these most important areas that is federally protected in each of the Brazilian biomes, in order to also look at the situation at a more regional scale.

We acquired the available range maps of Brazilian Amphibians species (we used 871 range maps in total) from International Union for Conservation of Nature (IUCN version 2013; http://www.iucnredlist.org/technical-documents/spatial-data). Using SAM (Spatial Analysis in Macroecology; Rangel et al. 2010) we gridded each of these species extent of occurrence maps to the resolution of 0.025ºx0.025º of latitude/longitude across the whole extent of Brazil, then we obtained species presence absence from these gridded maps, considering all cells inside the species extent of occurrence as presence and all the others cells

21 as absence. We also acquired an extent of occurrence map that contains all Brazilian Federal protected areas; the map was obtained from Chico Mendes Institute for Biodiversity Conservation (ICMBio 2014). We separated the protected areas into four groups according to their creation date, to organize them accordingly with the four scenarios of species description, in order to evaluate the level of protection at each scenario (created until 1980, until 1990, until 2000 and until 2013; see table 5 in the annex).

The Brazilian amphibian species distribution maps were then separated into four groups, according to the year of description of the species. The first group comprises all species descripted until 1980; our first prioritization was made using 548 species. The second group comprises the available distributions of all species described until 1990 (632 species); the third group has the available distributions of all species described until 2000 (737 species); and the last group incorporate all available Brazilian amphibians distributions at IUCN database in 2013 (see table 4 in the annex). Each of these groups corresponds to a particular scenario of biodiversity knowledge, and we have identified the priority areas for the conservation of the Amphibians of Brazil at each of these four scenarios.

The priority areas were identified at each scenario using Zonation framework and software (Lehtomäki & Moilanen 2013). Zonation is software designated for finding out spatially good conservation solutions. Zonation creates a hierarchical prioritization of the landscape according to the conservation value of each cell, taking into account the principle of complementarity. The zonation algorithm proceeds removing iteratively the least valuable cells from the landscape, therefore the last cells to be removed are the most valuable cells for conservation, and you can choose between different cell removal rules. We used basic core- area zonation as our cell removal rule. Using basic core-area zonation, the cell removal process is done in a way that minimizes biological loss by removing the cell that has the smallest value for the most valuable occurrence over all species

22 in the cell, which means that the cell gets high value if even one species has an important occurrence there (Moilanen 2007), giving an implied value for rarity besides species richness.

After the identification of the priority areas we selected, we used a GIS program to calculate the 17 per cent of areas most valuable for conservation at each scenario. We choose 17 per cent based on the target 11 of the Aichi Biodiversity Targets established by the Convention on Biological Diversity (CBD), which states that by 2020, at least 17 per cent of terrestrial and inland water, especially areas of particular importance for biodiversity and for ecosystem services, are conserved effectively (CBD 2010 http://www.cbd.int/sp/targets/). Then, still using the GIS program, we overlapped the 17 per cent of most priority areas of each scenario with the existing protected areas of each scenario. Therefore, we were able to calculate the proportion of the 17 per cent of most priority areas, identified with the knowledge we had in 1980 that were protected in that given time, and the same with 1990, 2000 and the current scenario. We also calculated these proportions within each of the Brazilian biomes (Amazon, Pantanal, Cerrado, Caatinga, Atlantic Forest and the Pampas) and the proportion that were protected by strict protection areas. These calculi were made overlapping the shapefiles and counting the proportion of overlapping area in relation to the total area of the seventeen percent most priority areas. After that, we calculated the relation between how many species was added at each following scenario and how many of the 17 per cent most priority cells have changed place at each change of scenario.

RESULTS

We created a spatial ranking of the entire area of Brazil. The Zonation rank maps show us the most valuable areas for the conservation of Brazilian amphibians at each of the four scenarios (Figure 1).

The first scenario was comprised by 548 species distributions, and to the second prioritization 84 more species was added, increasing in 15,33% the amount of data. 921 of the 4672 cells (0.025x0.025º latitude/longitude) that comprises the seventeen per cent of highest priority cells in 1980 changed place to form the seventeen per cent most priority cells in 1990 (19,71% of the cells). These same

23 calculus was made for all the scenario changes: On the 1990-2000 change 105 species was added (16,61% more data) and 905 of the 4686 seventeen per cent of highest priority cells changed place (19,31%). Finally on the last change of scenario (2000-2013) 132 species was added (17,91% more data) and 983 of the 4675 (21,01%) seventeen per cent of highest priority cells has changed place (see figure 5).

Figure 1. Prioritization of the Brazilian territory for conserving the amphibian fauna at each of the four scenarios of species description (1980 (548 species), 1990 (632 species), 2000 (737 species), 2013 (871 species)).

Figure 2. The 17% of highest priority areas for the conservation of Brazilian amphibians at each of the four scenarios, and the Federal Protected areas of each of these scenarios. The protected areas (Federal Protected areas) are transparent so we can see how much they overlap with the high priority areas.

24 The federal protected areas system was expanded at each change of scenario (figure 2, see table 5 in the annex for a list of the protected areas present at each scenario) and as we would expect, the percentage of priority areas protected increased at each following scenario. In 1980, 1.34% of the seventeen per cent most priority area was protected by Federal Protected areas; in 1990, 4.75%; in 2000, 5.41% and in 2013, 9.28% (Figure 2).

Figure 3. The 17% of highest priority areas for the Amphibians of Brazil and the protected areas (Federal protected areas) of each of the scenarios, this time with the biome divisions.

Table 1. Proportion of the highest priority areas which were federally protected in each scenario in each of the Biomes:

Amazon Atlantic Forest Caatinga Cerrado Pampas Pantanal

1980 2.59% 0.81% 0.00% 1.14% 0.00% 0.00% 1990 8.85% 3.39% 0.006% 2.61% 0.41% 0.99% 2000 10.33% 3.68% 1.56% 3.20% 0.5% 0.16% 2013 16.6% 4.73% 1.94% 6.77% 0.5% 0.23%

25 Table 2. Proportion of the most priority areas which were protected by Strict Protection Federal Protected areas at each scenario in each of the Biomes: Amazon Atlantic Forest Caatinga Cerrado Pampas Pantanal

1980 2.59% 0.8% 0.0% 1.14% 0.00% 0.00% 1990 4.60% 1.04% 0.006% 1.88% 0.34% 0.99% 2000 4.63% 1.16% 1.45% 1.76% 0.42% 0.16% 2013 8.5% 4.73% 1.8% 3.58% 0.42% 0.23%

The proportions of the 17 per cent areas of highest priority distributed in each of the biomes is shown in table 3 and it is interesting to observe because it also shows how much influence the increase of data makes on priority selection. Looking at table 3 and figure 5 we can see that the changes in spatial configuration between the 2000-2013 scenario is greater than between any of the previous scenarios, as we would expect because the difference between these scenarios included 13 years of data increase instead of the ten years used in the previous scenario changes, this same reason explains why the number of cells changing place in the 17 per cent highest priority areas was also greatest in this last scenario.

Table 3. Proportion of the 17% of highest priority areas distributed in each of the Biomes at each scenario:

Amazon Atlantic Forest Caatinga Cerrado Pampas Pantanal

1980 35.38% 36.92% 5.34% 14.49% 2.69% 5.17% 1990 34.98% 35.14% 7.57% 15.91% 2.22% 4.17% 2000 33.64% 35.98% 7.73% 17.24% 1.79% 3.61% 2013 38.52% 34.24% 6.24% 16.69% 1.79% 2.52%

Figure 4. The 17% of highest priority areas for the Amphibians of Brazil and the Strict Protection Areas (Federal Protected areas of Strict Protection) of each of the scenarios; with the biome divisions. 26

Figure 5. The new high priority areas and the new Federal Protected areas (FCUs) created at each change of scenario. A = The change between 1980 and 1990, B = The change between 1990 and 2000, C = The change between 2000 and 2013.

27 DISCUSSION

Looking at figure 5 and to the values of table 1 and 2 allow us to see clearly that the new protected areas created between the scenarios (both the strict protection and sustainable use areas) does not follow the new priority areas. Furthermore, the proportions of the 17 per cent of highest priority areas protected by Federal protected areas at each scenario and in each of the Brazilian biomes (table 1 and 2; figures 2, 3 and 4) makes we see that Brazil is very far from attending the Aichi Biodiversity target of protecting 17 per cent of terrestrial and inland water most important for biodiversity areas. Although we have to look at the priorities for all biodiversity groups instead of just for amphibians to achieve this target, that the target do not demand that all of the 17 per cent of areas protected are necessarily the most important areas for biodiversity, and that we were not able to calculate the percentage of areas protected by state and municipal levels; the low values of protection that we found are so low that becomes easy for us to say how far Brazil is from achieving this target.

By dividing the number of cells that changed place by the number of species added we obtained an average of how much influence one species add to the scenario. In the first change this number was 10.96 cells per species; in the second change 8.62 cells per specie and in the last change of scenario 7.39 cells per species. Although this number is not so real because the difference that adding one species does to the prioritization actually depends on the richness and endemism of the species in the specific place that the species was added, this number gives us an average of how much difference adding one species could make in the case of megadiverse and poorly known groups. Also, the fact that this number gets lower at each following scenario shows how adding one species to a larger set of species makes less difference than to a smaller one. The magnitude of the change in the spatial configuration of the seventeen percent of highest priority areas at each change of scenario is due to the high rate of species description in Brazilian amphibians, as we only used new species descriptions as the increase of data between the scenarios. This high rate of description in the time frame that we included in our analysis is explained by several reasons like the high environmental suitability of some Brazilian territories like the Amazon Rainforest (Duellman 1999) and the Atlantic Forest (Haddad et al. 2013) that

28 allowed a remarkably high diversity of amphibian species; the fact that some areas in Brazil are historically less explored than others (Campos et al. 2014) and still have a lot to be explored (Pimm et al. 2010); and the taxonomic revisions that transforms one cryptic species into two, three or more different species (Frost 2015). It is important to remember that we cannot extrapolate this magnitude of change in spatial priority selecting due to the Linnean shortfall to other cases where the taxa has a low rate of species description. Nevertheless, the results we found probably follow a similar pattern for all highly diverse and poorly known groups.

It is noteworthy the increase in the percentage of highest priority areas present in the Amazon rainforest as time passes by (Table 3; figure 3) this is due to the fact that Amazon rainforest is historically less explored by researchers because the human occupation pattern in Brazil is skewed to the southeast (by far the most populated region), south and central regions (IBGE 2013) and researchers have been given more attention to these regions over the years, mostly the Atlantic Forest (which has by far the largest concentration of researchers and the greatest number of studies) and the Cerrado (Campos et al. 2014). But the attention given to the Amazonian amphibians is increasing and many species are being described in this region recently (Frost 2015). Peloso (2010) stresses how the number of amazonian threatened amphibians present in red lists is underestimated (Peloso 2010) and Funk et al. (2011) highlights how common are cryptic species in Amazonian frogs (Funk et al. 2012). Nevertheless, the Atlantic Forest is still of tremendous importance for amphibians, with an astonishing diversity (534 species (Campos et al. 2014) and a high number of endemic species (Toledo et al. 2014) and it is of paramount importance that decision makers work to expand the protection in this severely deforested biodiversity hotspot. It is easier to establish new protected areas in the Amazon rainforest than in any other biome, this could be explained by the amount of extant natural areas and for complex social and political reasons, and table 1 shows how much this has been proved to be truth in the last decades. So considering all of these factors, it is very important for the conservation of Brazilian amphibians that the creation of protected areas in the Brazilian Amazon rainforest returns to grow significantly, as since 2009 the number of new protected areas has been low (Cabral & Brito 2013). Although

29 Brazil has to invest in new well planned and well managed protected areas in all of the six biomes, the Amazon has been proven to be extremely important for the future of Brazilian amphibians and less difficult to implement protected areas. It is also important to expand the protected area system in the Cerrado biome, as it was also proved to be an important area for amphibian biodiversity (Table 3). The difference between the values on table 1 and table 2 shows how important it is to create new strict protection areas in all of the biomes, mainly in the Amazon rainforest. The decrease in the percentage of high priority areas protected in the Pantanal from 1990 to 2000 and the rase in this percentage from 2000 to 2013, all of this without losing or creating any Federal protected areas in this biome at this time period (see the annex for a detailed figure), shows how much important is the change caused by the Linnean shortfall on spatial conservation prioritization and how much this shortfall can hinders our conservation efforts.

Amphibians are not a priority group in Brazilian conservation science, Campos et al. (2014) showed that amphibians do not get enough attention by the Brazilian scientific community, even being the most threatened vertebrate group in the world (Campos et al. 2014;Stuart et al. 2004). As we highlighted before, Brazil is the most important country in the world to safeguard the diversity of this disappearing group (IUCN 2008) and amphibians may also be the most threatened vertebrate group in Brazil and decision-makers just did not see that yet; considering that the species being currently described have very small ranges and that many species could have been extinct recently in Brazil before we have the chance to describe them and the fact that 31.38% of the Brazilian amphibians accessed by IUCN are considered Data Deficient (262 of 835 species (IUCN 2015)). Two good examples to illustrate this issue are Anomaloglossus tepequem and Anomaloglossus apiau, the first is a recently described Brazilian amphibian which has been collected in the field a few years ago without scientists realizing it was a new species then, and it has been elevated to valid species status now (Fouquet et al. 2015); a recent expedition did not find a single specimen in its natural habitat and this may be one more case of a species being described after extinct (Coloma et al. 2010). The same group of researchers who described

Anomaloglossus tepequem also described Anomaloglossus apiau, which has a very small geographical distribution, and is already considered as Critically

30

Endangered, even that the species was not accessed by IUCN yet (Fouquet et al. 2015). These two examples match with our results and also show how much the Linnean shortfall has been impairing our awareness of the conservation status of Brazilian amphibian fauna and how much we need to develop strategies to deal with the Linnean shortfall in order to protect Brazilian amphibians.

The distribution of protected areas in Brazil is inadequate (Cabral & Brito 2013) as it is the distribution of protected areas worldwide, mostly the strict protection areas (WDPA 2012); this is because the protected areas in Brazil are not usually established by scientifically driven conservation planning but by opportunity (Cabral & Brito 2013; Bernard et al. 2014). Also many protected areas in Brazil are poorly managed and their effectiveness for actual biodiversity protection is doubtful (Cabral & Brito 2013; Bernard et al. 2014). The results we found show how little protection has been given to conservation priority areas such as 17 per cent most important areas for amphibian taxonomical diversity in the country and that when we look at the strict protection areas the scenario is worse (Table 2). Our results also alarm us of how important it is that the next protected areas established in Brazil be made by scientifically driven conservation planning; including the representation of threatened amphibians as a priority and trying to develop forms to deal with the Linnean shortfall. One way to deal with this shortfall using scientific tools is proposed by Bini et al. (2006) and consists of modelling the distributions of the new species yet to be discovered based on the range size frequency distributions of the last species discovered and modelling where these new species are going to be found based on gradients of knowledge and environmental suitability. Brito (2010) complements this perspective showing that the areas with the highest number of Data Deficient species are the areas where we are more likely to found new amphibian species. Most of the new high priority areas of each change of scenario in our results (Figure 4) are close to the previous high priority areas suggesting that most places where scientists are describing new species are close to the places where they use to describe species years ago, and that more spread and well guided expeditions should be made in order to scan the unexplored areas.

It is of paramount importance that Brazilian decision makers starts treating amphibians as an important group when selecting new conservation strategies 31 and our map of the spatial conservation prioritization made for the current scenario could serve as a guide to know where are the 17 percent most important areas for conserving Brazilian amphibians with the data we have today, but as our results shows, is extremely important that we do not use just that kind of information. These areas must be complemented with a perspective of where the next strictly distributed and possibly threatened amphibians will be described, in other words we have to account for the Linnean shortfall. Also, it is important to use information about the socio-economic related issues and land costs to make a systematic conservation planning, looking at the needs of everyone involved in the decision process and making the conservation opportunities less difficult to be actually implemented (Faleiro & Loyola 2013). Futhermore, it is important to consider phylogenetic and functional diversity in the prioritization (Hidasi-Neto et al. 2013), we did not used these metrics here because we were analyzing the influence of the Linnean shortfall so we needed to focus on taxonomical diversity.

It is easy to see how taxonomy plays a tremendously important rule on conservation, so it was obvious that the four different scenarios of spatial conservation prioritization that we made here would be different from each other, but our numbers gave us a magnitude of this difference for the case of the Brazilian amphibians. Although the use of biodiversity surrogates in conservation planning is sometimes necessary because we cannot wait, the only way to really solve the problem of the paucity of data is to invest in biodiversity inventories. Notwithstanding the lack of data problem of a huge country like Brazil is not going to be solved promptly, massive investments in taxonomic expeditions may significantly hasten the process. It is crucial that Brazilian taxonomy continues to grow; although Brazil is one of the leading countries in this science (de Carvalho et al. 2007) the fact that species are being extinct before we know them makes the situation still urgent. So it is important to develop ways to attract more young students to work with taxonomy, to invest resources in their formation and keep creating and investing in research programs such as the PPBio (Programa de Pesquisa em Biodiversidade) and the Protax (Programa de capacitação em taxonomia), biodiversity research programs that has been helping to describe new species for years. Such investments are vital if we want to describe the threatened amphibians yet unknown while we still are able to take actions for their

protection. It is also required that Brazilian taxonomists keep working with the 32 amphibian cryptic species complexes in order to clarify the taxonomy of the group in the country. As Brazil is so important for the future of the global diversity of amphibians is also crucial that the scientific community and the decision makers work together in order to develop a systematic planning of new protected areas, using scientific models to account for the Linnean shortfall, and certify that these new areas and that the already established ones has an efficient management to protect such an astonishing diversity.

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CONCLUSÃO DO TRABALHO

O acréscimo de espécies novas a cada cenário obviamente mudaria de alguma forma a priorização espacial de áreas para conservação, pois logicamente espera-se que com esse acréscimo o padrão de riqueza de espécies e de áreas de maior endemismo se altere pelo menos em um grau pequeno. Os nossos resultados são de grande proveito, pois mostram a magnitude dessa mudança. É de grande importância para todos os envolvidos em conservação entender a magnitude da diferença causada por esse acréscimo de espécies constante em um caso como o dos anfíbios brasileiros, um grupo megadiverso e ainda não devidamente conhecido e a tendência geral da direção na mudança das áreas mais prioritárias com o acréscimo das novas espécies. Acreditamos ter atingido esses objetivos mostrando um valor de magnitude, atualmente com uma média de 7.39 células mudando de lugar a cada nova espécie acrescentada e também mostrando uma tendência geral na mudança direcionada principalmente à Amazônia, onde se tem ainda muitas áreas a serem exploradas e espécies crípticas necessitando de um esclarecimento taxonômico, tornando assim possível uma miríade de novas descobertas para esse bioma em um futuro próximo. E não podemos nos deixar esquecer também de como os nossos resultados mostraram que a Mata Atlântica continua sendo de suma importância para a diversidade de anfíbios, se mantendo altamente prioritária mesmo com todas as mudanças de cenário.

Olhando os resultados que obtivemos e a situação global dos anfíbios, que se encontram em uma crise notória de declínios e extinções por todo mundo, é de suma importância que os anfíbios comecem a ser tratados mais seriamente no planejamento de conservação no Brasil, nossos resultados deixam claro que o planejamento federal de Unidades de Conservação não é feito de forma a levar em conta significativamente as áreas mais importantes para a conservação desse grupo. Como destacamos mais de uma vez no trabalho, o Brasil pode fazer uma enorme diferença no combate à crise de declínios na fauna global de anfíbios, mas para isso é necessária uma séria mudança de postura no planejamento de conservação brasileiro. Planejamento esse que deve passar a levar em conta a lacuna Linneana, usando modelos científicos para tentar prever os locais que

38 serão mais afetados por novas descobertas de espécies, a tendência que mostramos aqui pode servir como ajuda nesse processo. É também necessário que a taxonomia brasileira continue a crescer, e para isso seriam importantes incentivos aos jovens estudantes que se interessam por taxonomia, é muito importante também o investimento em mais programas de estudo da biodiversidade, como por exemplo, o PPBio, que vem ajudando na descrição de novas espécies a mais de dez anos. Programas específicos e bem direcionados para a descrição de novas espécies podem ajudar bastante no planejamento de áreas para conservação. Com um investimento massivo em taxonomia e em um planejamento sistemático (levando em conta também aspectos socioeconômicos, custos e oportunidades de conservação para aumentar a chance de uma implementação real do planejamento) de novas áreas protegidas o Brasil ainda pode fazer um papel exemplar na conservação de sua deslumbrante diversidade de anfíbios.

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ANEXOS

Table 4. The species of Brazilian Amphibians that we used on the spatial prioritizations divided according to their description date to fit our four scenarios:

Described until 1980 Described between Described between Described between

1980 and 1990 1990 and 2000 2000 and 2013

Adelphobates Adelophryne adiastola Adelophryne baturitensis Adelophryne patamona

galactonotus

Adelphobates Adelophryne gutturosa Adelophryne Adenomera ajurauna

quinquevittatus maranguapensis

Adenomera andreae Adelphobates Adelophryne Adenomera heyeri

castaneoticus pachydactyla

Adenomera bokermanni Anomaloglossus stepheni Ameerega macero Adenomera thomei

Adenomera diptyx Aplastodiscus arildae Anomaloglossus Allobates

baeobatrachus caeruleodactylus

Adenomera marmorata Aplastodiscus callipygius Anomaloglossus parimae Allobates conspicuus

Adenomera martinezi Aplastodiscus cavicola Anomaloglossus Allobates crombiei

tamacuarensis

Adenomera nanus Aplastodiscus flumineus Aparasphenodon Allobates fuscellus

bokermanni

Allobates brunneus Aplastodiscus Bokermannohyla Allobates gasconi

leucopygius gouveai

Allobates femoralis Aplastodiscus weygoldti Bokermannohyla Allobates granti

luctuosa

Allobates goianus Bokermannohyla Brachycephalus Allobates masniger

carvalhoi hermogenesi

Allobates marchesianus Bokermannohyla hylax Brachycephalus pernix Allobates nidicola

Allobates olfersioides Bokermannohyla Ceuthomantis Allobates paleovarzensis

ibitiguara cavernibardus

Allobates trilineatus Bokermannohyla Chiasmocleis alagoanus Allobates

ibitipoca subfolionidificans

Allophryne ruthveni Bokermannohyla Chiasmocleis atlantica Allobates sumtuosus

sazimai

Ameerega braccata Ceratophrys joazeirensis Chiasmocleis capixaba Allobates vanzolinius

Ameerega flavopicta Crossodactylodes Chiasmocleis carvalhoi Aplastodiscus eugenioi

bokermanni

Ameerega hahneli Crossodactylodes Chiasmocleis mehelyi Aplastodiscus

izecksohni ibirapitanga

Ameerega petersi Crossodactylus Chthonerpeton arii Aplastodiscus sibilatus

bokermanni

Ameerega picta Cycloramphus Crossodactylus Bokermannohyla ahenea

bandeirensis caramaschii

Ameerega pulchripecta Cycloramphus Crossodactylus dantei Bokermannohyla

boraceiensis caramaschii

Ameerega trivittata Cycloramphus carvalhoi Crossodactylus lutzorum Bokermannohyla

diamantina

Anomaloglossus Cycloramphus Dendrophryniscus Bokermannohyla feioi

degranvillei catarinensis berthalutzae

Aparasphenodon brunoi Cycloramphus cedrensis Dendrophryniscus Bokermannohyla itapoty

bokermanni

Aparasphenodon Cycloramphus izecksohni Dendrophryniscus Bokermannohyla

venezolanus carvalhoi lucianae Aplastodiscus Cycloramphus Dendrophryniscus Bokermannohyla oxente

albofrenatus jordanensis stawiarskyi

Aplastodiscus Cycloramphus juimirim Dendropsophus Bokermannohyla ravida

albosignatus araguaya

Cycloramphus lutzorum Dendropsophus

Aplastodiscus cochranae cachimbo Bokermannohyla

vulcaniae

40

Aplastodiscus ehrhardti Cycloramphus migueli Dendropsophus Brachycephalus alipioi cerradensis

Aplastodiscus musicus Cycloramphus Dendropsophus cruzi Brachycephalus brunneus mirandaribeiroi Aplastodiscus perviridis Cycloramphus Dendropsophus dutrai Brachycephalus rhyakonastes ferruginus Arcovomer passarellii Cycloramphus valae Dendropsophus elianeae Brachycephalus izecksohni Atelopus spumarius Dendropsophus koechlini Dendropsophus haddadi Brachycephalus pombali Barycholos ternetzi Dendropsophus miyatai Dendropsophus jimi Brachycephalus vertebralis Bokermannohyla Dendropsophus ruschii Dendropsophus Chiasmocleis alvarengai pseudomeridianus avilapiresae Bokermannohyla Dendropsophus soaresi Dendropsophus rhea Chiasmocleis cordeiroi astartea Bokermannohyla Dendropsophus timbeba Elachistocleis Chiasmocleis crucis circumdata erythrogaster Bokermannohyla Dendropsophus Hyalinobatrachium Chiasmocleis gnoma claresignata xapuriensis crurifasciatum Bokermannohyla Elachistocleis piauiensis Hyalinobatrachium Chiasmocleis jimi clepsydra nouraguense Bokermannohyla Euparkerella cochranae Hyla warreni Chiasmocleis izecksohni mantiqueira Bokermannohyla langei Euparkerella robusta Hylodes heyeri Chiasmocleis sapiranga Bokermannohyla Euparkerella tridactyla Hylodes sazimai Chthonerpeton martinsi noctinectes Bokermannohyla Hylodes babax Hypsiboas atlanticus Crossodactylus nanuzae cyclospinus Bokermannohyla Hylodes charadranaetes Hypsiboas buriti Cycloramphus pseudopseudis acangatan Bokermannohyla saxicola Hylodes otavioi Hypsiboas caingua Cycloramphus faustoi Bolitoglossa Hylodes phyllodes Hypsiboas ericae Dendrophryniscus altamazonica krausae Bolitoglossa paraensis Hylodes vanzolinii Hypsiboas phaeopleura Dendropsophus delarivai Brachycephalus Hylomantis granulosa Hypsiboas stenocephalus Dendropsophus joannae didactylus Brachycephalus Hypsiboas hutchinsi Ischnocnema manezinho Dendropsophus studerae ephippium Brachycephalus Ischnocnema epipeda Ischnocnema Elachistocleis nodoterga paranaensis bumbameuboi Brasilotyphlus Ischnocnema Ischnocnema sambaqui Elachistocleis carvalhoi braziliensis erythromera Caecilia gracilis Ischnocnema izecksohni Leptodactylus diedrus Elachistocleis helianneae Caecilia tentaculata Ischnocnema oea Leptodactylus Elachistocleis lithonaetes matogrosso Ceratophrys aurita Ischnocnema randorum Leptodactylus myersi Elachistocleis surumu Ceratophrys cornuta Ischnocnema spanios Leptodactylus sabanensis Frostius erythrophthalmus Ceratophrys cranwelli Leptodactylus riveroi Megaelosia bocainensis Gastrotheca flamma Ceratophrys ornata Leptodactylus spixi Megaelosia boticariana Hemiphractus helioi Chiasmocleis Megaelosia lutzae Melanophryniscus Holoaden pholeter albopunctata klappenbachi Chiasmocleis bassleri Osteocephalus subtilis Odontophrynus salvatori Hylodes amnicola Chiasmocleis centralis Paratelmatobius Osteocephalus oophagus Hylodes cardosoi poecilogaster Chiasmocleis hudsoni Phyllodytes kautskyi Osteocephalus yasuni Hylodes dactylocinus Chiasmocleis leucosticta Phyllomedusa Otophryne pyburni Hylodes fredi atelopoides Physalaemus Paratelmatobius Chiasmocleis schubarti bokermanni cardosoi Hylodes pipilans

41

Chiasmocleis Physalaemus crombiei Paratelmatobius Hylodes uai shudikarensis mantiqueira

Chiasmocleis Physalaemus deimaticus Phrynomedusa Hyloxalus ventrimaculata bokermanni chlorocraspedus Chthonerpeton Proceratophrys laticeps Phrynomedusa vanzolinii Hypsiboas beckeri indistinctum Chthonerpeton viviparum Proceratophrys Phyllodytes Hypsiboas exastis moehringi melanomystax Cochranella ritae Pseudopaludicola Phyllomedusa camba Hypsiboas freicanecae ceratophryes Corythomantis greeningi Ranitomeya vanzolinii Phyllomedusa Hypsiboas latistriatus tetraploidea Crossodactylodes pintoi Scarthyla goinorum Physalaemus caete Hypsiboas leucocheilus Crossodactylus aeneus Scinax agilis Physalaemus maximus Hypsiboas pombali Crossodactylus dispar Scinax atratus Physalaemus rupestris Hypsiboas stellae Crossodactylus Scinax canastrensis Pristimantis avius Hypsiboas tepuianus gaudichaudii Crossodactylus grandis Scinax carnevallii Pristimantis buccinator Ischnocnema penaxavantinho Crossodactylus schmidti Scinax chiquitanus Pristimantis dundeei Leptodactylus caatingae Crossodactylus Scinax heyeri Pristimantis Leptodactylus cupreus trachystomus eurydactylus Cruziohyla craspedopus Scinax hiemalis Pristimantis memorans Leptodactylus lauramiriamae Ctenophryne geayi Scinax littoreus Pristimantis skydmainos Leptodactylus paraensis Cycloramphus asper Scinax luizotavioi Pristimantis Leptodactylus sertanejo zimmermanae Cycloramphus Scinax melloi Proceratophrys avelinoi Megaelosia apuana bolitoglossus Cycloramphus brasiliensis Scinax ranki Proceratophrys Melanophryniscus concavitympanum admirabilis Cycloramphus Thoropa Proceratophrys cururu Melanophryniscus alipioi diringshofeni megatympanum Cycloramphus dubius Thoropa saxatilis Proceratophrys palustris Melanophryniscus langonei Cycloramphus duseni Zachaenus carvalhoi Proceratophrys Melanophryniscus phyllostoma peritus Cycloramphus Proceratophrys Melanophryniscus eleutherodactylus subguttata simplex Cycloramphus fuliginosus Pseudis cardosoi Melanophryniscus spectabilis Cycloramphus granulosus Pseudis tocantins Oreophrynella weiassipuensis Cycloramphus ohausi Pseudopaludicola Phasmahyla spectabilis mineira Cycloramphus Ranitomeya biolat Phasmahyla timbo semipalmatus Cycloramphus stejnegeri Rhinella bergi Phyllodytes edelmoi Dasypops schirchi Rhinella castaneotica Phyllodytes gyrinaethes Dendrobates leucomelas Rupirana cardosoi Phyllodytes maculosus Dendrobates tinctorius Scinax cardosoi Dendrophryniscus Scinax centralis Phyllodytes punctatus brevipollicatus Dendrophryniscus Scinax jureia Phyllomedusa araguari leucomystax Dendrophryniscus Scinax kautskyi Phyllomedusa itacolomi minutus Dendropsophus acreanus Scinax lindsayi Phyllomedusa nordestina Dendropsophus Scinax littoralis Phyllomedusa oreades anataliasiasi Dendropsophus anceps Scinax pedromedinae Physalaemus angrensis 42

Dendropsophus baileyi Scinax perereca Physalaemus atlanticus Dendropsophus Stefania tamacuarina Physalaemus camacan berthalutzae Dendropsophus bifurcus Syncope tridactyla Physalaemus erikae Dendropsophus Trachycephalus Physalaemus erythros bipunctatus hadroceps Dendropsophus Typhlonectes cunhai Physalaemus insperatus bokermanni Dendropsophus branneri Xenohyla eugenioi Physalaemus irroratus Dendropsophus Proceratophrys brauni brevifrons Dendropsophus decipiens Proceratophrys paviotii Dendropsophus elegans Pseudopaludicola canga Dendropsophus giesleri Ranitomeya uakarii Dendropsophus Rhinella abei haraldschultzi Dendropsophus leali Rhinella achavali Dendropsophus Rhinella boulengeri leucophyllatus Dendropsophus limai Rhinella cerradensis Dendropsophus Rhinella hoogmoedi marmoratus Dendropsophus Rhinella jimi melanargyreus Dendropsophus Rhinella magnussoni meridianus Dendropsophus Rhinella martyi microcephalus Dendropsophus microps Rhinella pombali Dendropsophus minimus Rhinella scitula Dendropsophus minutus Rhinella veredas Dendropsophus nahdereri Scinax arduous Dendropsophus nanus Scinax belloni Dendropsophus novaisi Scinax cabralensis Dendropsophus oliveirai Scinax constrictus Dendropsophus parviceps Scinax curicica Dendropsophus Scinax faivovichi pauiniensis Dendropsophus Scinax iquitorum rhodopeplus Dendropsophus riveroi Scinax tigrinus Dendropsophus rossalleni Sphaenorhynchus caramaschii Dendropsophus Sphaenorhynchus mirim rubicundulus Dendropsophus sanborni Strabomantis aramunha Dendropsophus Trachycephalus sarayacuensis dibernardoi Dendropsophus schubarti Trachycephalus lepidus Dendropsophus seniculus Dendropsophus tintinnabulum Dendropsophus triangulum Dendropsophus tritaeniatus Dendropsophus walfordi Dendropsophus werneri Dermatonotus muelleri Ecnomiohyla tuberculosa Edalorhina perezi 43

Elachistocleis bicolor Elachistocleis ovalis Engystomops freibergi Engystomops petersi Epicrionops niger Euparkerella brasiliensis Eupemphix nattereri Flectonotus fissilis Flectonotus goeldii Flectonotus ohausi Frostius pernambucensis Gastrotheca albolineata Gastrotheca ernestoi Gastrotheca fissipes Gastrotheca fulvorufa Gastrotheca microdiscus Haddadus binotatus Hamptophryne boliviana Hemiphractus johnsoni Hemiphractus proboscideus Hemiphractus scutatus Holoaden bradei Holoaden luederwaldti Hyalinobatrachium taylori Hydrolaetare dantasi Hydrolaetare schmidti Hyla imitator Hyla inframaculata Hylodes asper Hylodes glaber Hylodes lateristrigatus Hylodes magalhaesi Hylodes meridionalis Hylodes mertensi Hylodes nasus Hylodes ornatus Hylodes perplicatus Hylodes regius Hylomantis aspera Hyloscirtus albopunctulatus Hyloxalus peruvianus Hyophryne histrio Hypodactylus nigrovittatus Hypsiboas albomarginatus

Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas bischoffi Hypsiboas boans Hypsiboas calcaratus Hypsiboas cinerascens Hypsiboas cipoensis Hypsiboas crepitans Hypsiboas cymbalum Hypsiboas dentei Hypsiboas faber 44

Hypsiboas fasciatus Hypsiboas geographicus Hypsiboas goianus Hypsiboas guentheri Hypsiboas hobbsi Hypsiboas joaquini Hypsiboas lanciformis Hypsiboas lemai Hypsiboas leptolineatus Hypsiboas lundii Hypsiboas marginatus Hypsiboas microderma Hypsiboas multifasciatus Hypsiboas ornatissimus Hypsiboas pardalis Hypsiboas polytaenius Hypsiboas prasinus Hypsiboas pulchellus Hypsiboas punctatus Hypsiboas raniceps Hypsiboas secedens Hypsiboas semiguttatus Hypsiboas semilineatus Hypsiboas sibleszi Hypsiboas wavrini Ischnocnema bilineata Ischnocnema bolbodactyla Ischnocnema gehrti Ischnocnema gualteri Ischnocnema guentheri Ischnocnema henselii Ischnocnema hoehnei Ischnocnema holti Ischnocnema juipoca Ischnocnema lactea Ischnocnema nasuta Ischnocnema nigriventris Ischnocnema octavioi Ischnocnema parva Ischnocnema paulodutrai Ischnocnema pusilla Ischnocnema ramagii Ischnocnema venancioi Ischnocnema verrucosa Ischnocnema vinhai Itapotihyla langsdorffii Leptodactylus bolivianus Leptodactylus bufonius Leptodactylus camaquara Leptodactylus chaquensis Leptodactylus cunicularius Leptodactylus discodactylus Leptodactylus elenae Leptodactylus flavopictus Leptodactylus furnarius Leptodactylus fuscus 45

Leptodactylus gracilis Leptodactylus hylodes Leptodactylus jolyi Leptodactylus knudseni Leptodactylus labyrinthicus Leptodactylus latinasus Leptodactylus latrans Leptodactylus leptodactyloides Leptodactylus lineatus Leptodactylus longirostris Leptodactylus marambaiae Leptodactylus mystaceus Leptodactylus mystacinus Leptodactylus natalensis Leptodactylus notoaktites Leptodactylus pallidirostris Leptodactylus pentadactylus Leptodactylus petersii Leptodactylus plaumanni Leptodactylus podicipinus Leptodactylus pustulatus Leptodactylus rhodomystax Leptodactylus rhodonotus Leptodactylus rugosus Leptodactylus stenodema Leptodactylus syphax Leptodactylus tapiti Leptodactylus troglodytes Leptodactylus vastus Leptodactylus viridis Leptodactylus wagneri Limnomedusa macroglossa Lithobates catesbeianus Lithobates palmipes Luetkenotyphlus brasiliensis Macrogenioglottus alipioi Megaelosia goeldii Megaelosia massarti Melanophryniscus atroluteus Melanophryniscus cambaraensis Melanophryniscus dorsalis Melanophryniscus fulvoguttatus Melanophryniscus macrogranulosus Melanophryniscus montevidensis

46

Melanophryniscus moreirae

Melanophryniscus pachyrhynus Melanophryniscus tumifrons Microcaecilia rabei Mimosiphonops vermiculatus Myersiella microps Myersiohyla kanaima Nectocaecilia petersii Noblella myrmecoides Odontophrynus americanus Odontophrynus carvalhoi Odontophrynus cultripes Oreobates heterodactylus Oreobates quixensis Oreophrynella quelchii Oscaecilia hypereumeces Osteocephalus buckleyi Osteocephalus cabrerai Osteocephalus leprieurii Osteocephalus pearsoni Osteocephalus planiceps Osteocephalus taurinus Otophryne robusta Otophryne steyermarki Paratelmatobius gaigeae Paratelmatobius lutzii Phasmahyla cochranae Phasmahyla exilis Phasmahyla guttata Phasmahyla jandaia Phrynomedusa appendiculata Phrynomedusa fimbriata Phrynomedusa marginata Phyllodytes acuminatus Phyllodytes luteolus Phyllodytes tuberculosus Phyllodytes wuchereri Phyllomedusa ayeaye Phyllomedusa azurea Phyllomedusa bahiana Phyllomedusa bicolor Phyllomedusa boliviana Phyllomedusa burmeisteri Phyllomedusa centralis Phyllomedusa distincta Phyllomedusa hypochondrialis Phyllomedusa iheringii Phyllomedusa megacephala Phyllomedusa palliata

47

Phyllomedusa rohdei Phyllomedusa sauvagii Phyllomedusa tarsius Phyllomedusa tomopterna Phyllomedusa vaillantii Physalaemus aguirrei Physalaemus albifrons Physalaemus albonotatus Physalaemus barrioi Physalaemus biligonigerus Physalaemus centralis Physalaemus cicada Physalaemus cuvieri Physalaemus ephippifer Physalaemus evangelistai Physalaemus fernandezae Physalaemus gracilis Physalaemus henselii Physalaemus jordanensis Physalaemus kroyeri Physalaemus lisei Physalaemus maculiventris Physalaemus marmoratus Physalaemus moreirae Physalaemus nanus Physalaemus obtectus Physalaemus olfersii Physalaemus riograndensis Physalaemus signifer Physalaemus soaresi Physalaemus spiniger Phyzelaphryne miriamae Pipa arrabali Pipa aspera Pipa carvalhoi Pipa pipa Pipa snethlageae Pleurodema bibroni Pleurodema brachyops Pleurodema diplolister Pleurodema fuscomaculatum Potomotyphlus kaupii Pristimantis aaptus Pristimantis acuminatus Pristimantis altamazonicus Pristimantis carvalhoi Pristimantis chiastonotus Pristimantis conspicillatus Pristimantis crepitans Pristimantis diadematus Pristimantis fenestratus Pristimantis gutturalis

48

Pristimantis inguinalis Pristimantis lacrimosus Pristimantis lanthanites Pristimantis malkini Pristimantis marmoratus Pristimantis martiae Pristimantis ockendeni Pristimantis peruvianus Pristimantis pulvinatus Pristimantis toftae Pristimantis variabilis Pristimantis ventrimarmoratus Pristimantis vilarsi Pristimantis zeuctotylus Proceratophrys appendiculata Proceratophrys bigibbosa Proceratophrys boiei Proceratophrys cristiceps Proceratophrys fryi Proceratophrys goyana Proceratophrys melanopogon Proceratophrys moratoi Proceratophrys schirchi Pseudis bolbodactyla Pseudis boliviana Pseudis caraya Pseudis fusca Pseudis laevis Pseudis limellum Pseudis minuta Pseudis paradoxa Pseudis platensis Pseudopaludicola boliviana Pseudopaludicola falcipes Pseudopaludicola mystacalis Pseudopaludicola saltica Pseudopaludicola ternetzi Ranitomeya ventrimaculata Rhaebo anderssoni Rhaebo glaberrimus Rhaebo guttatus Rhaebo nasicus Rhinatrema bivittatum Rhinella acutirostris Rhinella arenarum Rhinella ceratophrys Rhinella crucifer Rhinella dapsilis Rhinella dorbignyi Rhinella fernandezae Rhinella granulosa Rhinella henseli Rhinella icterica

49

Rhinella margaritifera Rhinella marina Rhinella ocellata Rhinella ornata Rhinella proboscidea Rhinella pygmaea Rhinella roqueana Rhinella rubescens Rhinella schneideri Scinax acuminatus Scinax albicans Scinax alter Scinax angrensis Scinax argyreornatus Scinax ariadne Scinax auratus Scinax berthae Scinax boesemani Scinax brieni Scinax caldarum Scinax camposseabrai Scinax catharinae Scinax crospedospilus Scinax cruentommus Scinax cuspidatus Scinax duartei Scinax eurydice Scinax flavoguttatus Scinax funereus Scinax fuscomarginatus Scinax fuscovarius Scinax garbei Scinax granulatus Scinax hayii Scinax humilis Scinax longilineus Scinax machadoi Scinax maracaya Scinax nasicus Scinax nebulosus Scinax obtriangulatus Scinax pachycrus Scinax parkeri Scinax perpusillus Scinax pinima Scinax proboscideus Scinax rizibilis Scinax rostratus Scinax ruber Scinax similis Scinax squalirostris Scinax trapicheiroi Scinax trilineatus Scinax uruguayus Scinax v-signatus Scinax x-signatus Scythrophrys sawayae Siphonops annulatus Siphonops hardyi Siphonops insulanus 50

Siphonops paulensis Sphaenorhynchus bromelicola Sphaenorhynchus carneus Sphaenorhynchus dorisae Sphaenorhynchus lacteus Sphaenorhynchus orophilus Sphaenorhynchus palustris Sphaenorhynchus pauloalvini Sphaenorhynchus planicola Sphaenorhynchus prasinus Sphaenorhynchus surdus Stefania evansi Stefania scalae Stereocyclops incrassatus Stereocyclops parkeri Strabomantis sulcatus Synapturanus mirandaribeiroi Synapturanus rabus Synapturanus salseri Syncope carvalhoi Teratohyla midas Thoropa lutzi Thoropa miliaris Thoropa petropolitana Trachycephalus atlas Trachycephalus coriaceus Trachycephalus imitatrix Trachycephalus mesophaeus Trachycephalus nigromaculatus Trachycephalus resinifictrix Trachycephalus venulosus Typhlonectes compressicauda Vitreorana eurygnatha Vitreorana oyampiensis Vitreorana parvulum Vitreorana uranoscopa Xenohyla truncata Zachaenus parvulus

51

Table 5. The federal protected areas of Brazil divided by their creation date to fit each of the four scenarios that we created:

Created until 1980 Created between 1980 Created between 1990 Created between 2000

and 1990 and 2000 and 2013

Itatiaia National Park Aracuri-Esmeralda Anhatomirim Castanhão Ecological (1937) Ecological Staion Environmental Station (2001)

(1981) Protection Area (1992)

Iguaçu National Park Maracá Ecological Ibirapuitã Murici Ecological (1939) Station (1981) Environmental Station (2001)

Protection Area (1992)

Araripe-Apodi National Maracá-Jipioca Marinha do Pirajubaé Serra da Cutia National Forest (1946) Ecological Station Extractive Reserve Park (2001)

(1981) (1992)

Araguaia National Park Lençóis Maranhenses Ipanema National Juami-Japurá (1959) National Park (1981) Forest (1992) Ecological Station

(2001)

Ubajara National Park Rio Acre Ecological Mata Grande Extractive Nascentes do Rio (1959) Station (1981) Reserve (1992) Vermelho

Environmental

Protection Area (2001)

Aparados da Serra Taiamã Ecological Extremo Norte do Auati-Paraná Extractive

National Park (1959) Station (1981) Tocantins Extractive Reserve (2001) Reserve (1992)

Monte Pascoal National Iquê Ecological Station Quilombo Flexal Lagoa do Jequiá Marine and Historical Park (1981) Extractive Reserve Extractive Reserve

(1961) (1992) (2001)

Caparaó National Park Uruçuí-Una Ecological Serra Geral National Rio do Cautário Station (1981) Park (1992) Extractive Reserve

(2001)

Sete Cidades National Pantanal Matogrossense Ciriaco Extractive Mulata National Forest

Park (1961) National Park (1981) Reserve (1992) (2001)

Emas National Park Anavilhanas National Barra do Rio Silvania National Forest (1961) Park (1981) Mamanguape (2001)

Environmental

Protection Area (1993)

Chapada dos Veadeiros Jari Ecological Station Delta do Parnaíba Santa Rosa do Purus National Park (1961) (1982) Environmental (2001)

Protection Area (1993)

Tijuca National Park Seridó Ecological Serra da Ibiapaba São Francisco National (1961) Station (1982) Environmental Forest (2001)

Protection Area (1996)

Caxiuanã National Serra Negra Biological Carste de Lagoa Santa Barreiro das Antas Forest (1961) Reserve (1982) Environmental Extractive Reserve

Protection Area (1996) (2001)

Brasília National Park Abufari Biological Chapada do Araripe Lorena National Forest (1961) Reserve (1982) Environmental (2001)

Protection Area (1997)

São Joaquim National Guaporé Biological Ilhas e Várzeas do Rio Nísia Floresta National Park (1961) Reserve (1982) Paraná Environmental Forest (2001)

Protection Area (1997)

Sobral National Forest Córrego do Veado Médio Juruá Extractive Açu National Forest

(1961) Biological Reserve Reserve (1997) (2001) (1982)

52

São Francisco de Paula Sooretama Biological Ilha Grande National Paraopeba National National Forest (1968) Reserve (1982) Park (1997) Forest (2001)

Caçador National Augusto Ruschi Arraial do Cabo Marine Aiuaba Ecological Forest (1968) Biological Reserve Extractive Reserve Station (2001) (1982) (1997) Assungui National Petrópolis Viruá National Park Serra Geral do Forest (1968) Environmental (1998) Tocantins Ecological Protection Area (1982) Station (2001) Passa Quatro National Caracaraí Ecological Restinga de Jurubatiba Pau-Rosa National Forest (1968) Station (1982) National Park (1998) Forest (2001) Irati National Forest Bacia do Rio Paraíba do Meandros do Rio Soure Marine (1968) Sul Environmental Araguaia Extractive Reserve Protection Area (1982) Environmental (2001) Protection Area (1998) Canela National Forest Guaraqueçaba Serra das confusões Cuniã Ecological (1968) Ecological Station National Park (1998) Station (2001) (1982) Passo Fundo National Serra das Araras Carajás National Forest Cristópolis National Forest (1968) Ecological Station (1998) Forest (2001) (1982) Chapecó National Saltinho Biological União Biological Baixo Juruá Extractive Forest (1968) Reserve (1983) Reserve (1998) Reserve (2001) Três Barras National Jutaí-Solimões Itacaiunas National Saint-Hilaire/Lange Forest (1968) Ecological Station Forest (1998) National Park (2001) (1983) Capão Bonito National Piaçabuçu Humaitá National Mico-Leão-Preto Forest (1968) Environmental Forest (1998) Ecological Station Protection Area (1983) (2002) Serra da bocaina Bacia do rio São Altamira National Catimbau National Park National Park (1971) Bartolomeu Forest (1998) (2002) Environmental Protection Area (1983) Serra da Canastra Cairuçu Environmental Tapajós-Arapiuns Veredas do Oeste National Park (1972) Protection Area (1983) Extractive Reserve Baiano Wildlife Refuge (1998) (2002) Poço das Antas Bacia do rio Descoberto Itaituba National Forest Sempre Vivas National Biological Reserve Environmental 1 (1998) Park (2002) (1974) Protection Area (1983) Amazônia National Raso da Catarina Itaituba National Forest Pontões Capixabas Park (1974) Ecological Station 2 (1998) Natural Monument (1984) (2002) Tapajós National Forest Serra do cipó National Serra da Mocidade Pacotuba National (1974) Park (1984) National Park (1998) Forest (2002) Pico da Neblina Guapi-Mirim Cavernas do Peruaçu Bacia do Rio São National Park (1979) Environmental National Park (1999) João/Mico-Leão- Protection Area (1984) Dourado Environmental Protection Area (2002) Pacaás Novos National Cananéia-Iguape- Seringal Nova Rio Jutaí Extractive Park (1979) Peruíbe Environmental Esperança Area of Reserve (2002) Protection Area (1984) Relevant Ecological Interest (1999) Rio Trombetas Ilha do Ameixal Area Brasília National Forest Mandira Extractive Biological Reserve of Relevant Ecological (1999) Reserve (2002) (1979) Interest (1984) Jaru Biological Reserve Vale dos Dinossauros Ritápolis National Chocoaré-Mato Grosso (1979) Area of Relevant Forest (1999) Extractive Reserve 53

Ecological Interest (2002) (1984)

Serra da Capivara Cocorobó Area of Contendas do Sicorá Maracanã Extractive National Park (1979) Relevant Ecological National Forest (1999) Reserve (2002) Interest (1984) Jaú National Park Pontal dos Latinos e Pau Brasil National São João da Ponta (1980) Pontal do Santiago Park (1999) Extractive Reserve Area of Relevant (2002) Ecological Interest (1984) Lago Piratuba Jamari National Forest Lago do Cuniã Mãe Grande de Curuçá Biological Reserve (1984) Extractive Reserve Extractive Reserve (1980) (1999) (2002) Cabo Orange National Serra dos Órgãos Descobrimento Montanhas do Park (1980) National Park (1984) National Park (1999) Tumucumaque National Park (2002) Una Biological Reserve Javari-Buriti Area of Serra da Bodoquena Cazumbá-Iracema (1980) Relevant Ecological National Park (2000) Extractive Reserve Interest (1985) (2002) Guaraqueçaba Baleia Franca Nascentes do Rio Environmental Environmental Parnaíba National Park Protection Area (1985) Protection Area (2000) (2002) Projeto Dinâmica Delta do Parnaíba Jatuarana National Biológica de Marine Extractive Forest (2002) Fragmentos Florestais Reserve (2000) Area of Relevant Ecological Interest (1985) Manguesais da Foz do Alto Tarauacá Jericoacoara National Rio Mamanguape Area Extractive Reserve Park (2002) of Relevant Ecological (2000) Interest (1985) Capetinga-Taquara Baia do Iguapé Marine Goytacazes National Mamanguape Area of Extractive Reserve Forest (2002) Relevant Ecological (2000) Interest (1985) Floresta da Cicuta Area Contagem Biological of Relevant Ecological Reserve (2002) Interest (1985) Matão de Cosmópolis Planalto Central Area of Relevant Environmental Ecological Interest Protection Area (2002) (1985) Mata de Santa Genebra Balata-Tufari National Area of Relevant Forest (2002) Ecological Interest (1985) Niquiá Ecological Mata Grande National Station (1985) Forest (2003) Chapada Diamantina Mata Escura Biological National Park (1985) Reserve (2003) Serra da Mantiqueira Restinga de Cabedelo Environmental National Forest (2004) Protection Area (1985) Lagoa do Peixe Lago do Capana National Park (1986) Grande Extractive 54

Reserve (2004) Mário Xavier National Verde para Sempre Forest (1986) Extractive Reserve (2004) Taim Ecological Station Serra do Itajaí National (1986) Park (2004) Carijós Ecological Riozinho do Anfrisio Sation (1987) Extractive Reserve (2004) Pirapitanga Ecological Jacundá National Forest Station (1987) (2004) Purus National Forest Cururupu Extractive (1988) Reserve (2004) Ibirama National Forest Piraí do Sul National (1988) Forest (2004) Bom Futuro National Ariocá Pruanã Forest (1988) Extractive Reserve Macauã National Forest Terra do meio (1988) Ecological Station (2005) Gurupi Biological Araí-Peroba Marine Reserve (1988) Extractive Reserve (2005) Tinguá Biological Tracuateua Marine Reserve (1989) Extractive Reserve (2005) Superagui National Gurupi-Piriá Marine Park (1989) Extractive Reserve (2005) Monte Roraima Ipaú-Anilzinho National Park (1989) Extractive Reserve (2005) Tapirapé Biological Itatupã-Baquiá Reserve (1989) Sustainable Use Reserve (2005) Serra do Divisor Serra de Itabaiana National Park (1989) National Park (2005) Igarapé Gelado Chapada das Mesas Environmental National Park (2005) Protection Area (1989) Cavernas do Peruaçu Anauá National Forest Environmental (2005) Protection Area (1989) Saracá-Taquera Riozinho da Liberdade National Forest (1989) Extractive Reserve (2005) Tefé National Forest Palmares National (1989) Forest (2005) Amazonas National Serra do Pardo National Forest (1989) Park (2005) Mapiá-Inauini National Nascentes da Serra do Forest (1989) Cachimbo Biological Reserve (2005) Grande Sertão Veredas Mapuá Extractive National Park (1989) Reserve (2005) Tapirape-aquiri Mata Preta Ecological National Forest (1989) Station (2005) Roraima National Batoque Extractive 55

Forest (1989) Reserve (2005) Amapá National Forest Ibura National Forest (1989) (2005)

Córrego Grande Araucárias National Biological Reserve Park (2005) (1989) Chapada dos Guimarães Caeté-Taperaçu Marine National Park (1989) Extractive Reserve (2005) Pedra Talhada Rio Novo National Park Biological Reserve (2006) (1989) Uatumã Biological Terra Grande Pracuúba Reserve (1990) Extractive Reserve (2006) Serra da Tabatinga Recanto das Araras de Environmental Terra Ronca Extractive Protection Area (1990) Reserve (2006) Morro da Pedreira Campos Gerais Environmental National Park (2006) Protection Area (1990) Serra da Abelha/Rio da Gurupá-Melgaço Prata Area of Relevant Extractive Reserve Ecological Interest (2006) (1990) Buriti de Vassununga Guanabara Ecological Area of Relevant Station (2006) Ecological Interest (1990) Alto Juruá Extractive Jamaxim National Reserve (1990) Forest (2006) Rio Preto National Trairão National Forest Forest (1990) (2006) Cerrado Pé-de-Gigante Jamaxim National Park Area of Relevant (2006) Ecological Interest (1990) Tamoios Ecological Perobas Biological Station (1990) Reserve (2006) Chico Mendes Araucárias Biological Extractive Reserve Reserve (2006) (1990) Rio Ouro Preto Campos de Palmas Extractive Reserve Wild Life Refuge (1990) (2006) Guaribas Biological Canavieiras Extractive Reserve (1990) Reserve (2006) Rio Cajari Extractive Arapixi Extractive Reserve (1990) Reserve (2006) Lago do Cedro Extractive Reserve (2006) Rio Iriri Extractive Reserve (2006) Rio Unini Extractive Reserve (2006) Campos Amazônicos 56

National Park (2006) Crepori National Forest (2006)

Tapajós Environmental Protection Area (2006) Amanã National Forest (2006) Juruena National Park (2006) Acaú Goiana Extractive Reserve (2007) Chapada Limpa Extractive Reserve (2007) Negreiros National Forest (2007) Rio dos Frades Wild Life Reserve (2007) Una Wild Life reserve (2007) Iquiri National Forest (2008) Nascentes do Lago Jari National Park (2008) Médio Purus Extractive Reserve (2008) Ituxi Extractive Reserve (2008) Rio Xingu Extractive Reserve (2008) Serra da Meruoca Environmental Protection Area (2008) Mapinguari National Park (2008) Rio São Francisco Natural Monument (2009) Renascer Extractive Reserve (2009) Cassurubá Extractive Reserve (2009) Serra das Lontras National Park (2010) Alto do Cariri National Park (2010) Boa Nova National Park (2010) Boa Nova Wild Life Refuge (2010) Furna Feia National Park (2012) Bom Jesus Biological Reserve (2012)

57

Federal protected areas in 1980 and prioritiy areas for all scenarios. Yellow = 1980Blue outline = 1990, Brown outline = 2000, Red outline = 2013.

Federal protected areas in 1990 and the highest prioritiy areas for 1990 (yellow) and the following scenarios. Brown= 2000, Red = 2013.

58

Federal protected areas of 2000 and the highest priority areas of 2000 (yellow) and 2013 (red outline).

The 2013 highest priority areas (Yellow) and the Federal protected areas that were created between the scenarios. Until 1980 (Brown outline), between 1980 and 1990 (Blue outline), between 1990 and 2000 (Green outline), between 2000 and 2013 (Red outline).

59

Pantanal 1990. Proportion of highest priority areas protected = 0.99%

Pantanal 2000. Proportion of highest priority areas protected = 0.16%

60

Pantanal 2013. Proportion of highest priority areas protected = 0.23%

Map of richness of the species described in Brazil until 1980 (only the species that has distributional data available at iucnredlist.org).

61

Map of richness of the species described between 1980 and 1990 in Brazil (only the species that has distributional data available at iucnredlist.org).

Map of richness of the species described between 1990 and 2000 in Brazil (only the species that has distributional data available at iucnredlist.org).

62

Map of richness of the species described between 2000 and 2013 in Brazil (only the species that has distributional data available at iucnredlist.org).

63