Composição, Distribuição Espacial E Sazonal Da Anurofauna De Córrego E Lagoa Em Uma Região Montana No Sudeste Do Brasil

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS

Dissertação de Mestrado

Composição, distribuição espacial e sazonal da anurofauna de córrego e lagoa em uma região montana no sudeste do Brasil

Ana Clara Franco de Magalhães

Ouro Preto, agosto de 2015

Composição, distribuição espacial e sazonal da anurofauna de córrego e lagoa em uma região montana no sudeste do Brasil

Autor: Ana Clara Franco de Magalhães

Orientadora: Profa. Dra. Maria Rita Silvério Pires

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, do Instituto de Ciências Exatas e Biológicas da Universidade Federal de Ouro Preto, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Ouro Preto, agosto de 2015

M188c Magalhães, Ana Clara Franco de. Composição, distribuição espacial e sazonal da anurofauna de córrego e lagoa em uma região montana no sudeste do Brasil [manuscrito] / Ana Clara Franco de Magalhães. - 2015. 67f.: il.: color; grafs; tabs; mapas.

Orientadora: Profa. Dra. Maria Rita Silvério Pires.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente. Ecologia de Biomas Tropicais.

1. Comunidade Partilha de recursos (Ecologia) . 2. Habitat. 3. Anfibio . 4. Nicho (Ecologia). I. Pires, Maria Rita Silvério. II. Universidade Federal de Ouro Preto. III. Titulo.

CDU: 597.6

Catalogação: www.sisbin.ufop.br

"A natureza deve ser considerada como um todo, mas deve ser estudada em detalhe." (Mário Bunge)

AGRADECIMENTOS

Felizmente contei com o apoio de muitas pessoas durante as várias etapas conquistadas nestes dois anos de mestrado.

Primeiramente gostaria de agradecer a minha família que sempre torceu muito por mim, mesmo estando longe.

Agradeço a Deus pelas realizações e por me ajudar a enfrentar as adversidades.

À professora Maria Rita por todas as oportunidades concedidas, pelos ensinamentos, por acreditar no meu trabalho e, acima de tudo, pelos conselhos, paciência e amizade durante todos esses anos!

Gostaria de agradecer a todos aqueles que me ajudaram na realização das atividades de campo. Aos funcionários do transporte da UFOP por serem sempre solícitos. Em especial ao Serginho, ao Jesser e ao Senhor Eduardo pelas várias viagens divertidas ao Tripuí. Também aos amigos pelas caronas durante a greve dos servidores.

À Aléssika que foi fundamental para o projeto. Muito obrigada pela companhia, por passar aperto comigo e por sempre estar do meu lado! Agradeço também à sua família pelo carinho.

Às demais pessoas que me ajudaram no campo e na confecção das armadilhas: Mariana, Canjica, Ceres, Ana Laura, Léo, Fifi, Joice. E principalmente ao Felipe Gatti, que esteve presente durante o ano todo, sempre me ajudando em tudo o que precisava e, além disso, aguentando os momentos de estresse comigo. OBRIGADA!

As amigas de casa, Ceres, Denise, Nath, Xora, Vi, Alice e Lívia pelos momentos de descontração e por me acolherem sempre que precisei. A todos os amigos do Biomas pela parceria, pela diversão e pelas risadas. Em especial Ana Laura, Laís, Iuri, Felipe, Léo, Filipe, Marcelinha e Gustavo, amigos pra vida toda! E, também, aos amigos de BH que foram compreensivos com as minhas ausências prolongadas! Amo vocês!!

Ao pessoal do LZV: Adriele, Fifi, Joice, Dyana e Cristopher. Obrigada por tornarem todo o trabalho mais divertido. À Camila pela troca de conhecimentos e por toda ajuda durante este tempo.

Aos funcionários da Estação Ecológica do Tripuí pela simpatia e ajuda nos campos, principalmente ao Paulo que me auxiliou na escolha das áreas de estudo e na instalação das armadilhas.

Ao Filipe pela ajuda na confecção do mapa. À Grazi pelas ajudas estatísticas. Aos professores Renato Neves Feio e Felipe Sá Fortes Leite, e ao Difunto pela ajuda na identificação das espécies do estudo. Ao Zach pela correção do Abstract.

Gostaria, também, de agradecer ao Roberth por todo o conhecimento compartilhado, por me apresentar à teoria de redes ecológicas e por toda ajuda nas análises.

Ao programa de pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais e seus professores pela oportunidade e ensinamentos. Ao Rubens por resolver meus problemas e aguentar o desespero sempre.

À UFOP pela concessão da bolsa de estudos e pela estrutura oferecida.

E aos membros da banca pela disponibilidade, leitura e considerações sobre minha dissertação.

OBRIGADA!!!

Índice

Resumo ...... 1 Abstract ...... 2 Introdução ...... 3 Material e Métodos ...... 8 Área de estudo ...... 8 Métodos de amostragem ...... 10 Análise dos dados ...... 14 Resultados ...... 16 Riqueza, abundância e composição de espécies ...... 16 Distribuição temporal ...... 22 Influência de fatores abióticos ...... 27 Distribuição espacial ...... 31 Marcação, recaptura e deslocamentos da anurofauna ...... 36 Discussão ...... 37 Conclusões ...... 45 Referências ...... 46 Anexo 1: Fotos das espécies de anuros coletados na Estação Ecológica do Tripuí de outubro de 2013 a setembro de 2014...... 57 Anexo 2: Animais coletados e tombados na Coleção Herpetológica do Laboratório de Zoologia dos Vertebrados da Universidade Federal de Ouro Preto...... 59

Lista de tabelas

Tabela 1: Coordenadas e altitude dos transectos de cercas guias contendo armadilhas de funil...... 11

Tabela 2: Lista de espécies encontradas na Estação Ecológica do Tripuí, localidade e método de coleta, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014...... 18

Tabela 3: Abundância total e relativa (em parênteses) de indivíduos das espécies presentes nos três ambientes de estudo da Estação Ecológica do Tripuí, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014, e modo reprodutivo (MR) de cada uma delas...... 20

Tabela 6: Regressões entre variáveis abióticas e riqueza, abundância e número de machos vocalizando na Lagoa dos Fortes...... 28

Tabela 7: Regressões entre variáveis abióticas e riqueza, abundância e número de machos vocalizando no Córrego Tripuí...... 30

Tabela 8: Número de indivíduos marcados e recapturados e taxa de recaptura de anuros da Estação Ecológica do Tripuí, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014...... 36

Lista de Figuras Figura 1: Localização dos pontos amostrais na Estação Ecológica do Tripuí, município de Ouro Preto, estado de Minas Gerais...... 10

Figura 2: Armadilhas de funil na lagoa, no córrego e no interior de mata...... 11

Figura 3: Curvas de acumulação de espécies; A- para a Estação Ecológica do Tripuí; B- para a Lagoa dos Fortes; C- para o Córrego Tripuí...... 22

Figura 4: Pluviosidade média nos últimos dez anos para a região de Ouro Preto, MG (dados obtidos junto à Novelis)...... 27

Figura 5: Pluviosidade e temperatura nos meses de outubro de 2013 a setembro de 2014...... 28

Figura 6: Regressões significativas entre fatores abióticos e variáveis resposta para a Lagoa dos Fortes...... 29

Figura 7: Regressão entre Abundância de indivíduos & Temperatura média para o Córrego Tripuí...... 30

Figura 8: Diagrama da distribuição das espécies entre as áreas de estudo, Córrego Tripuí, Lagoa dos Fortes e Interior de Mata, na Estação Ecológica do Tripuí, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014...... 31

Figura 9: Rede de interação entre as espécies de anuros registradas na Estação Ecológica do Tripuí e os microambientes que estas ocupam...... 34

Figura 10: Rede de interação mostrando o grau de dependência entre as espécies de anuros registradas na Estação Ecológica do Tripuí e os microambientes que ocuparam...... 35

Resumo Anfíbios anuros geralmente vivem associados a ambientes úmidos, sendo muito comum o encontro destes em lagoas ao longo da estação chuvosa e quente. Contudo, existem também espécies que ocupam córregos, ou riachos de corredeira em regiões montanhosas e preferem a estação mais fria e seca do ano como período de maior atividade. O presente trabalho teve como objetivos analisar comparativamente o que define a ocupação de anfíbios anuros em lagoas e córregos. Para tanto, foi avaliado como a composição de espécies, riqueza e abundância são influenciadas pela temperatura, umidade, pluviosidade ao longo de um ano; como estes animais se distribuem espacial e temporalmente; e se ocorrem deslocamentos de indivíduos. O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Tripuí, no município de Ouro Preto, MG, Brasil, de outubro de 2013 a setembro de 2014. Foram amostrados um trecho do córrego Tripuí e a Lagoa dos Fortes através da busca ativa. Armadilhas de funil foram instaladas nestes locais e também em uma área no interior de mata, em região de ligação entre estes ambientes. Todos os animais capturados foram marcados com elastômero. Foram encontradas 23 espécies de anuros pertencentes a oito famílias: Brachycephalidae (2), Bufonidae (2), Centrolenidae (1), Craugastoridae (1), Hylidae (13), Leptodactylidae (2), Microhylidae (1) e Odontophrynidae (1). O esforço amostral foi suficiente para registrar a maior parte das espécies. O fator abiótico determinante para a atividade dos anuros foi a temperatura, sendo que as maiores abundâncias ocorreram durante os meses mais quentes na lagoa e nos meses mais frios no córrego. A sazonalidade na ocupação do córrego foi bem marcada, sendo observada uma composição de espécies distinta entre as estações seca e chuvosa. Por outro lado, na lagoa ocorrem espécies que se reproduzem o ano todo. A análise de interações entre espécies e microambientes ocupados resultou em quatro módulos especializados: (1) espécies que ocupam os ambientes mais baixos da lagoa; (2) espécies que utilizam os microambientes mais altos da lagoa; (3) espécies que utilizam todos os microambientes do córrego e (4) exclusivamente a espécie Proceratophrys boiei, ocupando a serrapilheira da lagoa. A fauna de lagoa e a fauna de córrego foram agrupadas em módulos distintos, bem como, os diferentes estratos da lagoa, refletindo as adaptações das espécies para a ocupação desses ambientes. Essa segregação também refletiu a proximidade filogenética entre as espécies e, em menor intensidade, os seus modos reprodutivos.

Palavras chaves: Comunidade, Taxocenose, Amphibia, Partição de nicho, marcação e recaptura.

Abstract Anuran amphibians usually live in humid environments and are very commonly found in ponds during the hot/rainy season. However, there are also species that occupy streams in montane regions and seem to prefer the cold/dry season as the period of higher activity. The aim of this study was to compare what determines the distribution of anuran amphibians in ponds and streams. Thus, the following were evaluated: how the species’ composition, richness and abundance are influenced by temperature, humidity and rainfall over one year; how these animals are distributed in space and time; and if individuals moved between ponds and streams. The study was performed at the Estação Ecológica do Tripuí in Ouro Preto, MG, Brazil, from October 2013 to September 2014. We sampled one stretch of the Tripuí stream and the dos Fortes pond through active searching. Funnel traps were installed in these locations and also in an area inside the forest, in a region that connects these environments. All captured animals were marked with elastomer. We found 23 anuran species belonging to eight families: Brachycephalidae (2) Bufonidae (2), Centrolenidae (1), Craugastoridae (1), Hylidae (13), Leptodactylidae (2), Microhylidae (1) and Odontophrynidae (1). The sampling effort was enough to record most of the species. Temperature was the crucial abiotic factor for frogs’ activity, and the greatest abundances occurred during the warmer months at the pond and the colder months at the stream. Seasonality was well defined in the stream occupancy, and we observed a different composition of species between the dry and rainy seasons. On the other hand, there are species that breed in the pond during the entire year. The interaction network analysis between the species and occupied microhabitats resulted in four specialized modules: (1) species occupying the lower pond microhabitats; (2) species using the highest microhabitats of the pond; (3) species that use all stream microhabitats and (4) exclusively Proceratophrys boiei, occupying the leaf litter of the pond. The pond and the stream fauna were grouped into distinct modules, as well as the different pond strata, reflecting the species adaptations in occupying these environments. This segregation also reflected the phylogenetic closeness between species and, to a lesser degree, their reproductive modes.

Key words: Community, taxocenose, Amphibia, niche partitioning, mark-recapture.

Introdução

Anfíbios anuros ocorrem nos mais diferenciados tipos de ambientes, como riachos, lagoas, brejos, poças permanentes e temporárias ou na serrapilheira no interior de florestas. A grande maioria das espécies de anuros se reproduz nas proximidades de ambientes aquáticos devido ao ciclo de vida bifásico com girino aquático e adulto terrestre (Duellman & Trueb 1986). Estes animais necessitam de corpos d’água para algumas etapas reprodutivas, como a fertilização externa, a deposição de seus ovos e o desenvolvimento da larva, geralmente aquática, até que esta sofra a metamorfose e seja capaz de conquistar o meio terrestre. Além disso, locais úmidos são importantes para a alimentação e a dispersão dos anuros (Guerry & Hunter Jr. 2002).

Os diferentes modos reprodutivos apresentados pelas espécies de anuros determinam a escolha de sítios reprodutivos (Duellman & Trueb 1986, Pombal Jr. & Haddad 2005). Salthe & Duellman (1973) conceituaram modo reprodutivo em anuros associando um conjunto de aspectos, como as características da desova, do ovo e da larva, além do local onde é depositada a desova, a taxa e duração do desenvolvimento larval e as formas de cuidado parental, quando existe. Diversos estudos demonstram que a diversidade de modos reprodutivos tem implicações diretas na composição de espécies de uma determinada área (e.g.: Haddad & Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad 2005, Almeida-Gomes & Rocha 2015). Segundo Silva et al. (2012) locais com maior umidade suportam mais modos reprodutivos e, como consequência, uma maior diversidade filogenética. São descritos 39 modos reprodutivos para anfíbios anuros, sendo 31 destes para espécies da região neotropical (Haddad & Prado 2005), no entanto, muitas espécies são descritas atualmente, e, dessa forma, é grande a possibilidade de serem descobertos novos modos reprodutivos (Crump 2015).

Como são animais associados ao ambiente aquático, os anuros apresentam certa sensibilidade a alterações bruscas na água e na vegetação de entorno dos corpos d’água (Duellman & Trueb 1989, Parris 2004). Dentre os anfíbios anuros, são conhecidas espécies que dependem de ambientes lênticos para a deposição de ovos e também aquelas que são especializadas em ambientes lóticos (Haddad & Prado 2005). No entanto, a maior parte delas não consegue se reproduzir em águas correntes, devido às mudanças no regime de correntezas e volume de água que estes locais estão sujeitos ao longo do ano (Richards 2002). Eventos de cheias repentinas em águas correntes ocasionam perda de hábitats marginais e ocorrem de forma mais abrupta em regiões

serranas, onde há maiores declives dos corpos d´água, como o local do presente estudo (Resh et al. 1988).

As fortes correntezas podem acarretar a perda de desovas e de girinos, ou transportá-los para locais impróprios para o seu desenvolvimento (Grandinetti & Jacobi 2005). Para garantir o sucesso reprodutivo, espécies dependentes de ambientes lóticos tendem a apresentar especializações reprodutivas, como desovas que se aderem à vegetação, e girinos que conseguem resistir à correnteza, se fixar no substrato ou que se desenvolvem enterrados no substrato (Richards 2002). Este é o caso de algumas espécies de centrolenídeos que depositam seus ovos aderidos a folhas mais altas da vegetação sobre o corpo d’água, deles eclodem larvas de corpo alongado e nadadeiras bastante reduzidas como adaptações para manterem-se no meio da areia, lodo e detritos do fundo de riachos (Pimenta et al. 2014).

Os ambientes lênticos são mais apropriados à reprodução de anuros, quando comparados com os lóticos devido à sua estabilidade, garantindo a segurança de girinos e desovas (Richards 2002). A reprodução da maioria das espécies de anuros em lagoas e poças ocorre na época mais úmida e quente do ano, época em que as condições climáticas são mais favoráveis para garantir o sucesso reprodutivo (Eterovick & Sazima 2000). Entretanto, ocorrem também espécies associadas ao período mais seco e frio do ano (Navas 1996). Para que estas espécies tolerem o frio, elas necessitam apresentar adaptações fisiológicas ou comportamentais, como, por exemplo, a ocupação de microambientes que retenham mais calor (Navas 1996). Nas regiões tropicais, fatores abióticos, principalmente, a pluviosidade e a temperatura, parecem exercer maior influência na diversidade de anuros do que fatores bióticos, tais como, competição e predação (Parris 2004).

O volume e a distribuição das chuvas definem o hidroperíodo dos corpos d´água. Dessa forma, a disponibilidade de microhábitats varia, podendo ocorrer um aumento da heterogeneidade ambiental como consequência da maior quantidade de ambientes úmidos formados no entorno, ou uma homogeneização, quando o nível da água se eleva a ponto de alagar diversos ambientes marginais (Silva et al. 2011). A heterogeneidade ambiental é um fator explicativo para variações na diversidade de espécies, sendo que ambientes complexos permitem a coexistência de uma maior riqueza em anuros (Bernarde & Kokubum 1999, Vasconcelos & Rossa-Feres 2008). Segundo Vasconcelos et al. (2009) um ambiente mais heterogêneo, com uma vegetação de entorno mais densa

favorece a composição e a riqueza de espécies por prover umidade, mais abrigos e microambientes reprodutivos, além de proteger os anuros da predação durante o período de vocalização.

A partilha espacial inclui a exploração de diferentes microambientes (Toledo et al. 2003), podendo existir uma estratificação vertical das espécies (Bertoluci & Rodrigues 2002b). Fatores que podem influenciar a escolha destes locais utilizados como sítios reprodutivos são as características morfológicas, como o tamanho corpóreo e estruturas de fixação no substrato, e características fisiológicas e comportamentais das espécies (Cardoso et al. 1989). Além disso, a disposição de microambientes favorece a ocorrência de espécies com modos de reprodução distintos (Haddad & Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad 2007). Algumas espécies de anuros procuram sítios alternativos quando há grandes agregados de machos da mesma espécie. Isso pode ocorrer para a manutenção de espaçamento entre os machos, evidenciada pelas interações agressivas apresentadas por indivíduos que defendem sítios de corte como observado por Wells (1977) e por Bertoluci & Rodrigues (2002b).

Segundo Semlitsch (2008) machos ou fêmeas de espécies com reprodução associada a corpos d’águas, sejam de ambientes lênticos ou lóticos, podem procurar interiores de florestas durante uma parte do ano para forragear ou se abrigar. Como abrigos elas utilizam o interior de bromélias, cupinzeiros ou mesmo abrigos artificiais, como foi observado por Silva & Rossa-Feres (2007). Também existem registros de espécies se abrigando enterradas no solo, em alguns casos com mais de 50 cm de profundidade (Nomura 2003). Durante a estação reprodutiva, indivíduos de diversas espécies de anuros migram para o entorno do corpo d’água, podendo formar agregados, nos quais ocorrem interações intra e interespecíficas (Crump 1982). O deslocamento de indivíduos também pode ocorrer diariamente durante o período reprodutivo, principalmente em espécies que não defendem territórios e em que indivíduos podem se locomover entre abrigos, durante o dia, e sítios reprodutivos, no período noturno (Pough et al. 2008, Lemckert 2004).

Os anuros com reprodução associada ao interior de matas comumente apresentam desenvolvimento direto, podendo colonizar ambientes terrestres distantes de corpos d’água (Duellman & Trueb 1986, Pombal Jr. & Haddad 2007). Estes anuros de chão de floresta, ou serrapilheira, apresentam deslocamento limitado para sítios de reprodução, diferentemente das espécies que se reproduzem em corpos d’água, pois encontram em

um mesmo local todas as condições necessárias para a sua sobrevivência e reprodução (Donnelly & Crump 1998). Espécies que apresentam desenvolvimento direto compõem as famílias Brachycephalidae, Craugastoridae, Eleutherodactylidae e Strabomantidae, as quais foram reunidas no grupo Terrarana por Hedges et al. (2008).

Nos agregados reprodutivos, as espécies de anuros partilham nichos espacial, temporal e trófico (Schoener 1974, Toft 1985), podendo apresentar desde segregação total, até a sobreposição completa destas dimensões de nicho (Bernarde & Kokubum 1999, Rossa-Feres & Jim 2001). O nicho espacial pode ser entendido como a dependência das espécies por diferentes estratos da vegetação e, ainda, dentro desses, a utilização de diferentes microambientes. Por outro lado, o nicho temporal se relaciona tanto aos horários de atividade quanto a preferência por estações do ano e suas variações climáticas. O nicho trófico se refere à preferência por itens alimentares, entretanto, essa dimensão do nicho não foi objeto do presente estudo. Um único parâmetro, espaço, tempo ou disponibilidade de alimentos, pode afetar diferentes comunidades de forma distinta, devido às particularidades de cada ambiente (Schoener 1974). Como exemplo, temos que a competição interespecífica deve ser maior nas lagoas, onde ocorrem grandes agregados de espécies de anuros, do que em ambientes como córrego e interior de floresta, onde estes agregados não costumam ocorrer (Wells 1977).

As espécies podem coexistir em um mesmo agregado reprodutivo quando diferem em uma ou mais dimensões do nicho ecológico, seja quanto ao comportamento, ocupação de sítios reprodutivos, ou período de atividade (Pianka 1973, Duellman 1978). Estes são importantes mecanismos de isolamento reprodutivo em anuros, no entanto, a vocalização específica é considerada o mais eficiente deles (Wells 1977), pois as espécies exibem cantos de anúncio distintos que funcionam como barreiras reprodutivas pré-zigóticas (Bernarde & Anjos 1999).

O presente trabalho constitui uma análise da ocupação de anfíbios anuros em dois ambientes distintos: lagoa e córrego, visando verificar comparativamente como a riqueza, composição de espécies e abundância são influenciadas pela sazonalidade na ocupação desses ambientes. Por constituir ambiente de ligação entre lagoa e córrego, foi analisada também a composição de espécies do interior de floresta, visando avaliar o deslocamento de indivíduos entre as áreas.

O objetivo do presente trabalho é compreender a dinâmica da ocupação de lagoas e córregos por anfíbios anuros. Para tanto, são formuladas as questões de estudo abaixo:

 Em que difere a composição da anurofauna em ambientes de lagoa e córrego?  A sazonalidade e os fatores abióticos, temperatura, umidade relativa e pluviosidade estruturam os ambientes de lagoa e córrego, filtrando espécies em relação ao seu nicho e, dessa forma, atuam na ocupação e atividade de anuros?  As características desses ambientes são determinantes no período reprodutivo das espécies?  A sobreposição de nichos que ocorre em agregados reprodutivos pode levar à partição temporal ou espacial das espécies para diminuir a competição existente?  A proximidade da correnteza pode acarretar a presença de espécies com especializações reprodutivas?

Material e Métodos Área de estudo

O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Tripuí (E.E.T.), localizada no município de Ouro Preto, Minas Gerais, no Quadrilátero Ferrífero, próximo ao limite sul da Cadeia do Espinhaço (Figura 1). A Cadeia do Espinhaço representa uma importante barreira geográfica entre o Cerrado e a Mata Atlântica e elevada importância para a conservação da fauna de anuros, devido ao grande número de espécies endêmicas. O número de espécies existentes na porção mineira do Espinhaço representa 35% do total de anuros registrados para o estado de Minas Gerais (Leite et al. 2008). Contudo, existem ameaças a este grupo animal, relacionadas à destruição de habitats, devido a atividades urbanas, agrícolas e mineração (Silvano & Segalla 2005). A área está em uma região de ecótone entre a Mata Atlântica e o Cerrado, biomas que são considerados “hotspots” mundiais de conservação (Myers et al. 2000). Esta Unidade de Conservação possui uma área de 337 ha, correspondendo à porção inferior da sub-bacia do córrego Botafogo, entre o meridiano 43° 34’ 33’’ W e o paralelo 20º 23’ 45’’S (FEAM 1995).

Na E.E.T. são encontradas florestas estacionais semideciduais, campo limpo e campo sujo de cerrado, além de áreas de brejo, uma lagoa artificial e córregos. Também podem ser observadas sucessões secundárias em vários estágios de desenvolvimento (Pedralli et al. 2000). A E.E.T. apresenta níveis altimétricos variando entre 1100 a 1450 metros, estando inserida em uma região de domínio climático do tipo CWb, segundo a classificação de Köppen, Subtropical Moderado Úmido, com duas estações climáticas bem definidas (Álvares et al. 2013). As precipitações são abundantes no verão, com médias entre 1450 e 1800 mm anuais. As temperaturas são baixas com médias anuais oscilando entre 14°C e 19°C (FEAM 1995).

Anteriormente, Pedralli et al. (2001) registraram uma riqueza de 21 espécies de anuros a partir de amostragens no Córrego Botafogo, no Córrego Tripuí e na Lagoa dos Fortes, no interior desta unidade de conservação. Além disso, a partir de estudos realizados na E.E.T., foi descrita a espécie Scinax tripui (Lourenço et al. 2009a), bem como a vocalização de anúncio da espécie Scinax luizotavioi (Lourenço et al. 2009b). Também foi realizado um estudo sobre a comunidade de anuros da Lagoa dos Fortes, sendo registradas 13 espécies entre agosto de 2011 a julho de 2012 (Magalhães et al. in prep.b).

No presente trabalho, foi realizado o monitoramento da anurofauna em três diferentes ambientes na E.E.T.: um trecho de aproximadamente 200 metros ao longo do Córrego Tripuí, a Lagoa dos Fortes e uma área no interior de mata. A E.E.T. constitui uma oportunidade para o estudo comparativo proposto, por apresentar os ambientes de interesse bastante próximos entre si e, portanto, sujeitos às mesmas variações de temperatura e pluviosidade.

O trecho do Córrego Tripuí apresenta diversas áreas de remanso em suas margens e a vegetação de entorno é conservada e densa. O local amostrado apresenta uma média de 239,8 centímetros de largura e profundidade de aproximadamente sete centímetros em período seco. Esse córrego perfaz um trajeto sinuoso e de corrente rápida, sendo um tributário da margem esquerda do Córrego Botafogo e o principal canal de drenagem da E.E.T. (FEAM 1995). A Lagoa dos Fortes é uma lagoa particular que constitui um açude artificial localizado em meio a uma área com vegetação densa, e interior repleto de macrófitas aquáticas, sendo o único ecossistema lacustre da E.E.T. Apesar da Lagoa dos Fortes estar no interior de uma unidade de conservação, ela se encontra sujeita a ações antrópicas, devido à uma pequena vila de moradores que ainda persiste no interior dessa estação. A lagoa é utilizada para recreação e são eventualmente encontrados animais de criação, como cavalo, cachorro e gato em suas proximidades. A área de interior de floresta amostrada está localizada entre os outros dois ambientes de estudo.

Figura 1: Localização dos pontos amostrais na Estação Ecológica do Tripuí, município de Ouro Preto, estado de Minas Gerais. R1 e R2 representam as duas linhas de armadilhas do Córrego Tripuí, L1 e L2 são as linhas de armadilhas da Lagoa dos Fortes e F1 e F2 são as linhas de armadilha do interior de mata.

Métodos de amostragem

As visitas à área de estudo para coleta de dados ocorreram em semanas alternadas com duração de quatro dias cada, ao longo de 12 meses, de outubro de 2013 a setembro de 2014. Para a amostragem dos anfíbios anuros foram utilizadas duas metodologias: busca ativa noturna no córrego e na lagoa (96 horas de observação em cada área) e armadilhas de funil para todas as áreas (4320 observações). As armadilhas de funil ou covo (double-ended funnel traps) foram construídas segundo o proposto por Hudson et al. (2006), e instaladas juntamente com cercas guias (drift fences) (Corn 1994). Em cada área foram instalados dois transectos de 20 metros cada, contendo cinco funis em cada lado da cerca, alternadamente (Tabela 1, Figura 2). Em cada um dos lados, foi mantido o distanciamento de quatro metros entre os funis.

As armadilhas de funil foram vistoriadas sempre pela manhã ao longo de todos os dias das campanhas. Este método tem sido descrito como eficiente para a coleta da herpetofauna (Crosswhite 1999, Farallo et al. 2010, Waldez et al. 2013). Porém, por não

amostrar um número elevado de indivíduos, é recomendado o uso de metodologias complementares (Greenberg et al. 1994).

Tabela 1: Coordenadas e altitude dos transectos de cercas guias contendo armadilhas de funil.

Pontos Coordenadas Altitude Latitude (S) Longitude (W) Lagoa 1 (L1) 20º 23' 06'' 43º 32' 24'' 1185,552 Lagoa 2 (L2) 20º 23' 02'' 43º 32' 25'' 1198,485 Córrego1 (R1) 20º 22' 50'' 43º 32' 52'' 1204,694 Córrego2 (R2) 20º 22' 53'' 43º 32' 52'' 1200,565 Mata 1 (F1) 20º 22' 43'' 43º 32' 28'' 1299,336 Mata 2 (F2) 20º 22' 44'' 43º 32' 27'' 1297,206

Figura 2: Armadilhas de funil na lagoa, no córrego e no interior de mata. Fotos: Magalhães, A.C.F. 2014. A busca ativa foi realizada em torno dos corpos d’água, lagoa e córrego, que são os principais sítios reprodutivos para os anuros e, dessa forma, geralmente foi facilitada pela vocalização emitida pelos machos. A Lagoa dos Fortes foi amostrada durante duas noites a cada semana de coleta e o Córrego Tripuí, em outras duas noites. A busca se iniciou no crepúsculo, com início das vocalizações dos anuros e teve duração de duas horas a cada noite. Cada evento de busca ativa foi realizado por duas pesquisadoras, que

utilizavam lanternas para auxiliar a procura. A cada noite foram coletados dados de riqueza, abundância total de indivíduos e número de machos vocalizando.

Todo animal, jovem ou adulto, encontrado foi marcado com Elastômero, conforme detalhamento apresentado abaixo, e foram registradas as características dos indivíduos, como idade e sexo, bem como do ambiente ocupado. Em seguida, os indivíduos marcados foram soltos no local da captura. Foram registradas todas as evidências indicativas de período reprodutivo, tais como, comportamento de corte, amplexos, desovas e fêmeas ovígeras, objetivando confirmar a temporada e o modo reprodutivo das espécies.

Os animais capturados foram marcados através do uso do implante visível de elastômero ou VIFE – Visible Implant Fluorescent Elastomer (Northwest Marine Technology – NMT). Esse método foi empregado, visando detectar deslocamentos de indivíduos entre as áreas amostradas e também para evitar superestimativa da abundância. O método de captura, marcação e recaptura é geralmente empregado para evitar que um mesmo animal seja registrado mais de uma vez (Begon 1979). O implante de elastômero foi inicialmente utilizado no estudo de peixes e, mais recentemente, vem sendo implementado, com sucesso, para marcação de anfíbios anuros (Nauwelaerts et al. 2000). Esse método consiste na injeção subcutânea de polímero colorido fluorescente em diferentes localizações, que pode ser visto externamente, para criar marcas únicas. Esse material é biocompatível, não causando rejeição por parte dos animais (Hoffmann et al. 2008). O método é relativamente simples de ser aplicado, sendo que o produto é preparado na forma de um líquido espesso que, após a injeção com seringa hipodérmica, se transforma em um sólido maleável.

Foram coletados poucos indivíduos de cada espécie como material testemunho, conforme autorizações emitidas pelo ICMBIO (29219-3) e pelo IEF-MG (UC 087/2013). Os animais coletados foram sacrificados com superdosagem do anestésico Xilocaína 5%, sendo posteriormente fixados com o uso de formalina (formol 10% em água destilada) e mantidos em potes contendo álcool 70%. Todos os espécimes coletados foram tombados na Coleção Herpetológica do Laboratório de Zoologia dos Vertebrados (LZV) da Universidade Federal de Ouro Preto (Anexo B). Os procedimentos de coleta, morte, fixação e marcação foram aprovados pelo comitê de ética no uso animal, CEUA-UFOP (2013/47). A identificação dos exemplares foi obtida por meio de guias de identificação de anuros, através da comparação com animais tombados na Coleção Hepetológica do LZV-

UFOP e com a ajuda de especialistas. A nomenclatura empregada seguiu o proposto por Frost (2015).

O córrego e a lagoa constituíram os ambientes amostrados por busca ativa noturna. Para esses locais, os substratos ou microambientes utilizados pelos anuros foram descritos e são apresentados a seguir:

Na Lagoa dos Fortes:

 Estrato arbóreo (EAL): vegetação da margem, com altura acima de 1,5m.  Estrato arbustivo (ERL): vegetação da margem com altura de 0,5m até 1,5m.  Estrato herbáceo (EHL): vegetação da margem com altura de até 0,5m.  Vegetação emergente (VEL): ramos que emergem de dentro do espelho d’água.  Vegetação flutuante (VFL): tapete flutuante no espelho d’água constituído de macrófitas aquáticas do gênero Salvinia.  Samambaia (SML): amontoados de samambaia no entorno.  Lírio do brejo (LBL): folhas da espécie exótica Hedychium coronarium encontradas no entorno.  Margem (MRL): área de solo exposto que envolve parte da lagoa.  Poças marginais (PÇL): poças formadas na margem da lagoa, pela pegada de cavalos ou construídas pelos anuros.  Água (AGL): espelho d’água sem nenhuma cobertura vegetal.  Serrapilheira (SRL): parte do solo no entorno coberto por folhas, galhos caídos e matéria orgânica depositada.

No Córrego Tripuí:

 Estrato arbóreo (EAR): vegetação da margem com altura acima de 1,5m.  Estrato arbustivo (ERR): vegetação da margem com altura até 1,5m.  Estrato herbáceo (EHR): vegetação da margem com altura de até 0,5m.  Serrapilheira (SRR): parte do solo no entorno coberto por matéria orgânica depositada.  Margem (MGR): solo exposto no entorno do córrego.  Remansos (RMR): ambientes formados ao longo do córrego onde a intervenção da correnteza é mínima e ocorre acúmulo de matéria orgânica.

 Instalações antrópicas (IAR): caixas d’água e canos instalados para a captação de água.  Raízes (RZR): raízes de árvores nas margens do córrego, que por ação da erosão do solo se tornam expostas, formando ambientes semelhantes a pequenas grutas.  Pedras marginais (PMR): grandes pedras ao longo do curso d’água, geralmente cobertas por musgo.  Samambaia (SMR): folhas de samambaiaçu.  Cipós (CPR): lianas presentes ao longo de todo o curso d’água.

No início e ao fim de cada evento de amostragem foram aferidos dados de temperatura e umidade através do uso de um termohigrômetro digital Testo 660. Dados diários de pluviosidade na região foram fornecidos pela Área de Controle Ambiental da Novelis do Brasil LTDA, localizada no município de Ouro Preto, distante aproximadamente 1,5 km da área de estudo.

Análise dos dados

Para definir o padrão de ocorrência de cada espécie no local de estudo ao longo dos meses de amostragem foi utilizado o índice de constância de Dajoz (1973). Segundo este autor as espécies podem ser classificadas como constantes quando são registradas em mais de 50% dos meses amostrados, acessórias se presentes entre 25% e 50% dos meses, e ocasionais quando ocorrem em até 25% dos meses.

A eficiência da amostragem foi avaliada através da curva de acumulação de espécies (Gotelli & Colwell 2001), com 10.000 aleatorizações, a partir da matriz de dados de presença/ausência das espécies registradas, em cada campanha, pelos dois métodos de amostragem empregados. Foram realizadas análises de forma global, para a Lagoa dos Fortes e para o Córrego Tripuí. A riqueza de espécies foi estimada por modelos de extrapolação da curva de acumulação de espécies pelo estimador Jackknife de primeira ordem. Este método estima a riqueza total utilizando o número de espécies que ocorrem em apenas uma amostra (uniques) (Magurran 2011). Estas análises foram realizadas através do programa estatístico EstimateS 7 (Colwell 2009).

Visando avaliar a influência dos fatores ambientais temperatura média, umidade média e pluviosidade diária sobre as variáveis-resposta, riqueza, abundância e número de machos vocalizando no córrego e na lagoa, foram empregados modelos lineares generalizados (GLM) com distribuição de erros usando o modelo de Poisson ou

Quasipoisson. Para tanto, foram utilizados apenas os dados obtidos por meio da busca ativa. As variáveis ambientais foram consideradas co-variáveis na análise. Testou-se modelos com as variáveis isoladas e também levando em consideração as interações entre elas. Estas análises foram realizadas através do programa estatístico R (R Core Team 2014).

Foi confeccionada uma rede de interação ecológica para determinar o padrão de ocupação e a dependência de microambientes na lagoa e no córrego pelas espécies existentes. Para tanto, foi feita uma matriz utilizando o número de indivíduos de cada espécie encontrados em cada microambiente. Foram agrupados os dados dos dois ambientes. O grafo desta rede foi plotado utilizando o programa PAJEK 4.01 (Nooy et al. 2005). Para descrever o resultado encontrado foram calculados índices de dependência no software R, com o uso do pacote Bipartite (Dormann et al. 2009). O padrão de ocupação das espécies em relação ao microambiente foi avaliado através da análise de modularidade ‘M’ usando o programa MODULAR (Marquitti et al. 2014). O índice ‘M’ avalia se existem espécies que interagem mais com os mesmos microambientes do que com o restante deles formando subgrupos (módulos). A significância do índice de modularidade foi testada por comparação com 10.000 matrizes aleatórias.

A partir da análise anterior, foi realizado um teste de correlação de matrizes de Mantel (Mantel 1967), com o objetivo de verificar quais fatores melhor explicariam a divisão dos módulos encontrados. Para tanto, foram comparadas matrizes de modos reprodutivos e de proximidade filogenética entre as espécies, com a matriz gerada através da análise de modularidade. Estas matrizes foram construídas utilizando o índice de similaridade, sendo que na matriz filogenética, para espécies mais próximas taxonomicamente foram atribuídos números menores. O número total de indivíduos registrados de cada espécie foi utilizado como co-variável. Esta análise foi realizada no programa estatístico PAST versão 2.14 (Hammer et al. 2001).

Resultados Riqueza, abundância e composição de espécies

No período de estudo, foram registradas 23 espécies de anuros pertencentes a oito famílias (respectivo número de espécies entre parêntesis): Brachycephalidae (2), Bufonidae (2), Centrolenidae (1), Craugastoridae (1), Hylidae (13), Leptodactylidae (2), Microhylidae (1), Odontophrynidae (1) (Tabela 2, Anexo A). Nenhuma espécie registrada para a E.E.T. se encontra sob algum grau de ameaça segundo a Lista Brasileira de espécies ameaçadas de extinção (MMA 2014).

Algumas espécies apresentam incertezas quanto à taxonomia. A espécie aqui tratada por Bokermannohyla gr. circumdata se assemelha à Bokermannohyla nanuzae e à B. circumdata. Scinax aff. perereca se encontra em processo de descrição por pesquisadores do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro. Ela se assemelha a S. curicica, S. eurydice e S. fuscovarius. No entanto, ela difere destas espécies por algumas características, principalmente o tamanho corporal e o padrão dorsal de manchas. Os espécimes de Chiasmocleis encontrados provavelmente pertencem à Chiasmocleis schubarti, segundo a chave de identificação para os anuros de Conceição do Mato Dentro (Pimenta et al. 2014), apresentando as características: ausência de membranas interdigitais e tímpano, pontuações brancas na lateral da cabeça, flanco, braços e pernas, abdômen com machas cor creme e uma linha branca estreita na coxa, que se estende até a cloaca. Além disso, apresentam dedos fimbriados com espinhos dérmicos nas margens das fímbrias. O modo reprodutivo, assim como o girino, é desconhecido para esta espécie.

Dezoito espécies foram encontradas na Lagoa dos Fortes. Na área do Córrego Tripuí foram observadas 10 espécies e no Interior de Mata, quatro. As espécies Chiasmocleis schubarti, Hadaddus binotatus e Proceratophrys boiei estiveram presentes em todas as áreas de estudo. Ischnocnema surda e Vitreorana uranoscopa foram exclusivas do córrego. Rhinella crucifer, R. rubescens, Dendropsophus elegans, D. minutus, Hypsiboas albopuncatus, H. faber, H. polytaenius, Leptodactylus latrans, Physalaemus cuvieri, Scinax curicica e Scinax aff. perereca ocorreram somente na lagoa e Phyllomedusa burmeisteri foi exclusiva do Interior de mata. Houve um grande predomínio de espécies da família Hylidae, representada por 13 das 23 espécies presentes na E.E.T. (Tabela 2).

A busca ativa foi o principal método de coleta, tendo sido amostradas por esse método 20 espécies do total registrado, sendo que 15 foram encontradas exclusivamente dessa forma. Por meio da amostragem através de armadilha de funil foram capturados 49 indivíduos, sendo 29 pertencentes a uma única espécie, H. binotatus. No entanto, as espécies C. schubarti e P. burmeisteri foram amostradas somente por este método. Cinco espécies foram coletadas através das duas metodologias empregadas. Um único indivíduo de Phyllomedusa ayeaye foi coletado por funcionários da E.E.T. em uma localidade afastada das áreas de estudo.

Tabela 2: Lista de espécies encontradas na Estação Ecológica do Tripuí, localidade e método de coleta, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014.

Família Espécie Córrego Lagoa Mata Ischnocnema izecksohni (Caramaschi & Kisteumacher, 1989 “1988″) AF/BA BA Brachycephalidae Ischnocnema surda Canedo, Pimenta, Leite, and Caramaschi, 2010 BA Rhinella crucifer (Wied-Neuwied, 1821) AF/ BA Bufonidae Rhinella rubescens (A. Lutz, 1925) BA Centrolenidae Vitreorana uranoscopa (Müller, 1924) BA Craugastoridae Haddadus binotatus (Spix, 1824) AF/BA AF AF Bokermannohyla gr.circumdata (Cope, 1871) AF/BA BA Dendropsophus elegans (Wied-Neuwied, 1824) BA Dendropsophus minutus (Peters, 1872) BA Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) BA Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) BA Hypsiboas polytaenius (Cope, 1870″1869″) BA Hylidae Phyllomedusa ayeaye (B. Lutz, 1966)* Phyllomedusa burmeisteri Boulenger, 1882 AF Scinax curicica Pugliesse, Pombal & Sazima, 2004 BA Scinax fuscovarius (Lutz, 1925) BA Scinax luizotavioi (Caramaschi & Kisteumacher, 1989) BA BA Scinax tripui Lourenço, Nascimento and Pires, 2010 BA BA Scinax aff. perereca BA Leptodactylus latrans (Steffen, 1815) BA Leptodactylidae Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 BA Microhylidae Chiasmocleis schubarti Bokermann, 1952 AF AF AF Odontophrynidae Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1824) AF AF/BA AF TOTAL 23 espécies 10 18 4 Abreviaturas: AF- Armadilha de funil; BA- Busca ativa. *Espécie encontrada ocasionalmente fora das áreas de coleta.

Dentre os ambientes estudados, a Lagoa dos Fortes apresentou o maior número de indivíduos, 389. A espécie mais abundante na lagoa foi H. faber, com 101 indivíduos, representando 25,9% dos amostrados para o local, seguida de L. latrans, com 75 indivíduos (19,2%). No Córrego Tripuí foram registrados 281 indivíduos, sendo que S. luizotavioi apresentou a maior abundância, com 174 indivíduos e 61,9% dos registros, seguido de S. tripui, com 48 indivíduos (17%). No Interior de Mata, foram coletados apenas 15 indivíduos, sendo que a grande maioria pertencia à espécie H. binotatus, 11 indivíduos (73,3%). No entanto, neste último local, foram feitas apenas coletas através das armadilhas de funil (Tabela 3).

Para as espécies registradas na Lagoa dos Fortes foram encontrados seis modos reprodutivos distintos, segundo a classificação de Haddad & Prado (2005), tendo sido o modo 1 (ovos e girinos exotróficos em corpos d’água lênticos) o mais frequente dentre as espécies, sendo a estratégia reprodutiva de oito das 18 espécies observadas. Dentre elas estão P. boiei, as duas espécies da família Bufonidae e a grande maioria das espécies da família Hylidae. As demais espécies de Hylidae apresentaram os modos 4, ovos e estágios larvais em piscinas naturais ou construídas, (B. gr. circumdata e H. faber) e 2, ovos e girinos exotróficos em corpos d’água lóticos, (S. luizotavioi e S. tripui). O modo 11 (ovos em ninho de espuma flutuante em corpo d’água lêntico) caracteriza as duas espécies da família Leptodactylidae (Tabela 3). Os modos 11 e 4 foram encontrados exclusivamente na lagoa.

As espécies registradas no Córrego Tripuí apresentaram cinco modos reprodutivos distintos, sendo que o modo 23 (desenvolvimento direto com ovos terrestres) foi o mais representativo, por ser característico de três espécies, todas elas representantes do grupo Terrarana. As espécies mais abundantes apresentam o modo reprodutivo 2, com ovos e girinos exotróficos em corpos d’água lóticos. Vitreorana uranoscopa apresenta ovos arborícolas, aderidos a folhas, modo 25, que foi exclusivo deste ambiente, Bokermannohyla gr. circumdata deposita ovos em poças naturais ou construídas. As demais espécies apresentam o modo reprodutivo 1 (Tabela 3). O modo 24 (ovos arborícolas das quais eclodem girinos exotróficos que caem em corpo d’água lênticos), apresentado por P. burmeisteri foi exclusivo de interior de mata.

Espécies Ambiente MR Interior de Mata Córrego Tripuí Lagoa dos Fortes Bokermannohyla gr. circumdata 0 8(2,8%) 5(1,3%) Modo 1 Chiasmocleis schubarti 1 (6,6%) 1(0,3%) 1(0,2%) Modo ? Dendropsophus elegans 0 0 1(0,2%) Modo 1 Dendropsophus minutus 0 0 33(8,5%) Modo 1 Haddadus binotatus 11(73,3%) 19(6,7%) 4(1,0%) Modo 23 Hypsiboas albopunctatus 0 0 53(13,6%) Modo 1 Hypsiboas faber 0 0 101(25,9%) Modo 4 Hypsiboas polytaenius 0 0 44(11,3%) Modo 1 Ischnocnema izecksohni 0 19(6,7%) 2(0,5%) Modo 23 Ischnocnema surda 0 1(0,3%) 0 Modo 23 Leptodactylus latrans 0 0 75(19,2) Modo 11 Phyllomedusa ayeaye 0 0 0 Modo 24 Phyllomedusa burmeisteri 1(6,6%) 0 0 Modo 24 Physalaemus cuvieri 0 0 12(3,1%) Modo 11 Proceratophrys boiei 2(13,3%) 3(1,0%) 7(1,8%) Modo 1 Rhinella crucifer 0 0 13(3,3%) Modo 1 Rhinella rubescens 0 0 18(4,6%) Modo 1 Scinax aff. perereca 0 0 15(3,8%) Modo 1 Scinax curicica 0 0 2(0,5%) Modo 1 Scinax fuscovarius 0 1(0,3%) 0 Modo 1 Scinax luizotavioi 0 174(61,9%) 3(0,7%) Modo 2 Scinax tripui 0 48(17,0%) 0 Modo 2 Vitreorana uranoscopa 0 7(2,5%) 0 Modo 25 TOTAL 15 281 389

A curva de acumulação de espécies para a E.E.T. apresentou uma tendência à estabilização, demonstrando que o esforço de amostragem realizado foi suficiente para registrar a grande maioria das espécies, registrando 96% das espécies esperadas (Figura 3 A). O estimador empregado indicou que a riqueza provavelmente é de 24 espécies (Jackniffe1= 23.95 ± 1.38). Quando avaliado separadamente o esforço de amostragem através da busca ativa nas duas áreas, as curvas geradas mostraram que a amostragem na lagoa está dentro do esperado (Figura 3 B), com estimativa de 19 ± 1 espécies. No entanto, pelo menos mais uma espécie poderia ter sido coletada no córrego se as coletas se estendessem por um período maior (Figura 3 C), podendo ser registradas 12 ± 1.39 espécies.

Número deespécies 5 A 0 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 Amostras

5 Número Número espécies de B 0 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 Amostras

Número deespécies 2 C 0 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 Amostras

Figura 3: Curvas de acumulação de espécies; A- para a Estação Ecológica do Tripuí; B- para a Lagoa dos Fortes; C- para o Córrego Tripuí.

Distribuição temporal

Quanto à distribuição de anuros ao longo do ano, de forma geral para a E.E.T., o mês de dezembro de 2013 apresentou a maior riqueza de espécies (16) e o mês de julho de 2014 a menor, com seis espécies. Para as espécies Dendropsophus elegans, Ischnocnema surda, Phyllomedusa burmeisteri e Scinax fuscovarius um único indivíduo foi registrado durante o período de estudo.

Para a Lagoa dos Fortes, os meses da estação chuvosa foram mais ricos que os da estação seca, sendo que a maior riqueza, 12 espécies, ocorreu nos meses de novembro e dezembro de 2013 e a menor em maio de 2014, três espécies. Leptodactylus latrans e Hypsiboas polytaenius foram registradas em todos os meses de coleta. Entretanto, L. latrans foi vista o ano todo e vocalizou somente de outubro a janeiro e no mês de setembro. H. polytaenius vocalizou durante todo o ano de estudo.

A maioria das espécies apresentou pico de abundância durante a estação chuvosa. No entanto, as duas espécies do gênero Rhinella, S. luizotavioi e S. tripui foram mais abundantes no período mais frio e seco do ano. Os meses da estação chuvosa apresentaram maior número de espécies vocalizando, com pico em dezembro. Ao final desta, este número começou a diminuir, até os meses de maio e junho, nos quais ele foi mais baixo, com apenas duas espécies vocalizando (Tabela 4).

Em relação à frequência de ocorrência na lagoa, D. minutus, H. albopunctatus, H. faber, H. polytaenius e L. latrans foram consideras “constantes” ocorrendo em mais de

seis meses de coleta. C. schubarti, D. elegans, P. cuvieri, S. curicica e S. tripui foram “ocasionais”, ocorrendo entre um a três meses de amostragem (Tabela 4). As outras oito espécies se enquadraram na categoria “acessórias”, sendo registradas em um período entre quatro e seis meses.

Hypsiboas faber foi a espécie mais abundante na Lagoa dos Fortes durante os meses da estação chuvosa. Esta mesma estação do ano apresentou as maiores abundâncias gerais para a lagoa. H. polytaenius e L. latrans, que ocorreram em todos os meses de amostragem, e R. rubecens e R. crucifer, que ocorrem apenas no inverno, foram as espécies com maiores números de indivíduos na estação seca.

Para a espécie Hypsiboas faber foram visualizados sete casais em amplexo, em poças marginais formadas por lama. Em um dos casos, o casal estava em um espaço, semelhante a uma poça, formado por uma abertura no emaranhado de raízes de Salvinia no interior da lagoa, próximo à borda. Os amplexos foram registrados nos meses de novembro, dezembro, janeiro e fevereiro. Em quatro ocasiões, duas em novembro, uma em dezembro e uma em fevereiro, foram vistos machos da espécie próximos às desovas, apresentando certo cuidado sobre ela. Além disso, foram observadas quatro desovas em novembro, uma em dezembro e quatro em fevereiro. Além desta espécie, foi registrada uma fêmea ovada de D. minutus em dezembro, uma de B. gr. circumdata no mês de março e uma de H. polytaenius no mês de maio. Para a espécie P. cuvieri, foi observada uma desova em outubro e outra em novembro (Tabela 4).

Tabela 4: Distribuição temporal, abundância mensal, temporada de vocalização, frequência de ocorrência (FO) e padrão de ocorrência (PO) das espécies encontradas pelos dois métodos de amostragem na Lagoa dos Fortes no período de outubro de 2013 a setembro de 2014. Em cinza estão representados os meses da temporada de vocalização. Asteriscos (*) indicam meses em que foram observadas evidências de reprodução, como amplexo, fêmeas ovadas ou desovas.

Espécies Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set FO PO Bokermannohyla gr. circumdata 1 2 2* 25% Acessória

Chiasmocleis schubarti 1 8,3% Ocasional

Dendropsophus elegans 1 16,6% Ocasional

Dendropsophus minutus 8 4 13* 8 58,3% Constante

Haddadus binotatus 1 1 1 1 33,3% Acessória

Hypsiboas albopunctatus 15 10 9 5 8 5 1 58,3% Constante Hypsiboas faber 6 19* 21* 29* 23* 3 66,6% Constante

Hypsiboas polytaenius 3 6 1 3 3 2 7 9* 5 5 100% Constante

Ischnocnema izecksohni 2 41,6% Acessória

Leptodactylus latrans 14 13 2 5 9 5 3 4 5 3 2 10 100% Constante Physalaemus cuvieri 4* 8* 25% Ocasional

Proceratophys boiei 2 2 1 2 41,6% Acessória

Rhinella crucifer 2 2 1 6 2 50% Acessória

Rhinella rubescens 1 11 5 1 33,3% Acessória

Scinax aff. perereca 6 2 5 1 1 41,6% Acessória

Scinax curicica 2 8,3% Ocasional

Scinax luizotavioi 1 2 33,3% Acessória

Scinax tripui 25% Ocasional

Riqueza mensal de espécies 11 12 12 10 8 6 6 3 4 5 6 8 Número de espécies 8 9 11 9 7 5 3 2 2 4 5 6 vocalizando Estação do ano Chuvosa Seca

O Córrego Tripuí não apresentou sazonalidade bem marcada em relação à riqueza de espécies, como a lagoa. Os meses mais ricos foram dezembro e abril com seis espécies. As espécies Scinax luizotavioi e S. tripui foram as mais abundantes, sendo que o pico de atividade ocorreu nos meses mais secos e frios do ano. Na estação chuvosa, V. uranoscopa, I. izecksohni e H. binotatus foram as espécies mais abundantes. Em relação ao número de espécies vocalizando também não ocorreu uma diferenciação entre estações, sendo que na maioria dos meses apenas duas espécies vocalizaram (Tabela 5).

Em relação à frequência de ocorrência no córrego, as espécies C. schubarti, I. surda e S. fuscovarius foram consideradas “ocasionais”, ocorrendo em apenas um mês de amostragem. Duas espécies, B. gr. circumdata e P. boiei, se enquadraram na categoria “acessórias”, tendo sido registradas de quatro a seis meses e, as outras cinco espécies foram consideras “constantes” ocorrendo em mais de seis meses de coleta (Tabela 5).

Para o Córrego Tripuí, a maior abundância de indivíduos foi observada nos meses mais frios e secos do ano. A espécie dominante foi S. luizotavioi, que esteve mais abundante na estação seca. Em seguida, foi S. tripui. Na estação chuvosa H. binotatus, I. izecksohni e V. uranoscopa foram as mais representativas. No córrego foi observada uma composição de espécies distinta entre as estações seca e chuvosa.

As evidências de período reprodutivo registradas para o Córrego Tripuí foram duas fêmeas ovadas de S. luizotavioi, sendo uma em julho e outra em setembro. Além disso, foi observada uma desova em julho e um casal em amplexo em agosto. A poça, onde se encontravam agregados indivíduos de S. luizotavioi, estava repleta de girinos em boa parte das coletas de novembro até abril. Para V. uranoscopa, uma desova foi registrada em dezembro, com os girinos se movimentando no interior dos ovos.

Tabela 5: Distribuição temporal, abundância mensal, temporada de vocalização, frequência de ocorrência (FO) e padrão de ocorrência (PO) das espécies encontradas pelos dois métodos de amostragem no Córrego Tripuí no período de outubro de 2013 a setembro de 2014. Em cinza estão representados os meses da temporada de vocalização. Asterisco (*) indica o mês em que foram observadas evidências reprodutivas.

Espécies Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set FO PO Bokermannohyla gr. circumdata 1 3 1 3 33,33% Acessória Chiasmocleis.schubarti 1 8,3% Ocasional

Haddadus binotatus 1 2 2 1 3 3 5 1 1 75% Constante Ischnocnemai zecksohni 6 3 3 1 3 1 1 1 91,66% Constante Ischnocnema surda 1 8,3% Ocasional Proceratophrys boiei 1 1 1 16,66% Acessória Scinax fuscovarius 1 8,3% Ocasional Scinax luizotavioi 1 3 3 16 38 32 34 * 27 * 20* 75% Constante

Scinax tripui 2 1 3 1 12 13 9 7 66,66% Constante Vitreorana uranoscopa 2 1 6* 1 1 1 1 58,33% Constante Riqueza mensal de espécies 5 3 6 4 5 5 6 5 4 2 3 5

Número de espécies vocalizando 3 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 3

Estação do ano Chuvosa Seca

Influência de fatores abióticos Analisando uma série histórica da pluviometria referente aos nove anos anteriores na região de Ouro Preto, a pluviosidade média do ano de estudo foi a mais baixa (Figura 4). Ainda assim, foi possível diferenciar as estações seca e chuvosa, pois apesar da pluviosidade ter sido inferior a encontrada em anos anteriores, ainda houve um maior volume médio de chuvas nos meses da estação chuvosa, 151,9 mm, em relação aos meses da estação seca, cuja média foi de 25,21 mm. As temperaturas mais altas foram registradas nos meses de dezembro, janeiro e fevereiro e as mais baixas em julho e agosto. A média de temperatura na estação chuvosa foi de 20,13ºC e na seca foi 17,63ºC (Figura 5).

200,00

180,00

160,00 140,00 120,00 100,00 80,00 60,00

40,00 Pluviosidade média (mm) 20,00 0,00

Figura 4: Pluviosidade média nos últimos dez anos para a região de Ouro Preto, MG (dados obtidos junto à Novelis).

Figura 5: Pluviosidade e temperatura nos meses de outubro de 2013 a setembro de 2014. As relações entre os fatores abióticos pluviosidade (dados da estação meteorológica da Novelis), temperatura média e umidade média (médias do início e fim de cada campanha) e as variáveis respostas analisadas mostraram que na lagoa a riqueza de espécies é influenciada positivamente pela temperatura média e pela umidade média. A abundância de indivíduos e o número de machos vocalizando aumentaram quando as temperaturas estavam mais altas (Tabela 6, Figura 6).

Tabela 6: Regressões entre variáveis abióticas e riqueza, abundância e número de machos vocalizando na Lagoa dos Fortes. (*) valores significativos.

Graus de Variável resposta Variável explicativa Liberdade p Riqueza de espécies Pluviosidade 46 0.3344 Riqueza de espécies Temperatura média 45 0.0015* Riqueza de espécies Umidade média 44 0.0255* Abundância de indivíduos Pluviosidade 46 0.8375 Abundância de indivíduos Temperatura média 45 0.0148* Abundância de indivíduos Umidade média 44 0.20561 Abundância de machos vocalizando Pluviosidade 46 0.4487 Abundância de machos vocalizando Temperatura média 45 0.0027* Abundância de machos vocalizando Umidade média 44 0.0627

y=-0.970312+0.032514*x y=0.02057+0.08078*x

a b

y=-0.18085+0.12014*x y=0.71760+0.14654*x c d

Figura 6: Regressões significativas entre fatores abióticos e variáveis resposta para a Lagoa dos Fortes: a- Riqueza & Temperatura média; b- Riqueza & Umidade média; c- Abundância & Temperatura média; d- Abundância de indivíduos vocalizando & Temperatura média.

Para o córrego, apenas a relação entre a abundância de indivíduos e a temperatura média foi significativa (Tabela 7). Esta relação foi negativa, ou seja, o número de indivíduos registrados aumentou quando as temperaturas estavam mais baixas (Figura 7). Este resultado ocorreu, principalmente, devido à alta abundância das espécies S. luizotavioi e S. tripui.

Tabela 7: Regressões entre variáveis abióticas e riqueza, abundância e número de machos vocalizando no Córrego Tripuí. (*) valores significativos.

Graus de Variável resposta Variável explicativa Liberdade p Riqueza de espécies Pluviosidade 46 0.7963 Riqueza de espécies Temperatura média 45 0.2476 Riqueza de espécies Umidade média 44 0.5218 Abundância de indivíduos Pluviosidade 46 0.1122 Abundância de indivíduos Temperatura média 45 0.0251* Abundância de indivíduos Umidade média 44 0.7113 Abundância de machos vocalizando Pluviosidade 46 0.3290 Abundância de machos vocalizando Temperatura média 45 0.7972 Abundância de machos vocalizando Umidade média 44 0.1597

y=4.39409+-0.13256*x

Figura 7: Regressão entre Abundância de indivíduos & Temperatura média para o Córrego Tripuí.

Distribuição espacial Em relação à ocupação de microambientes, tanto na Lagoa dos Fortes quanto no Córrego Tripuí foram identificados 11 microhábitats ocupados pelas espécies de anuros. Entretanto, o número de espécies que ocupam a lagoa foi maior, apresentando 11 espécies exclusivas, enquanto o córrego apresentou três espécies exclusivas (Figura 8). Devido ao agrupamento de espécies em um mesmo período na lagoa, comumente foram vistos indivíduos de diferentes espécies compartilhando mesmos microambientes ou microhábitats próximos no local. No córrego, não foram observados agregados de espécies, apenas de indivíduos de S. luizotavioi.

Na lagoa, foram utilizados microambientes em um estrato mais baixo, como água, solo exposto, poças marginais construídas pelos animais ou formadas por pegada de cavalos e vegetação flutuante, e, em um estrato mais alto, vegetação arbórea, arbustiva e

herbácea, o lírio do brejo e samambaias. Para o córrego, um importante microambiente ocupado por anuros foram os remansos, áreas que não sofrem grande interferência da corrente de água. Além deste, foram utilizados pedras marginais e os estratos arbóreo e arbustivo, além da serrapilheira, raízes expostas de árvores e cipós.

Na figura 9, é representada a análise de rede, visando avaliar a dependência das espécies com relação aos microambientes disponíveis na Lagoa dos Fortes e no Córrego Tripuí. Segundo essa análise, existem quatro módulos de ocupação (Modularity=0.479, p<0,001), que são definidos a seguir:

 O primeiro módulo de ocupação, representado pela cor cinza claro, agrupa os microambientes mais baixos da lagoa (VFL, AGL, MRL, PÇL). As espécies dependentes destes microambientes foram L. latrans, estando em todos os microhábitats do grupo; P. cuvieri, que utiliza as poças marginais; R. crucifer e R. rubescens que utilizam principalmente a água.

 O segundo módulo de ocupação, representado pela cor preta, engloba os microambientes mais altos da lagoa (EAL, ERL, EHL, LBL, SML, VEL). Todas as espécies da família Hylidae estão nesse agrupamento, exceto B. gr. circumdata, que apesar de utilizar esse estrato, foi considerada mais dependente dos microambientes do córrego. Dentro deste módulo, H. albopunctatus ocupou todos os microambientes, H. faber esteve presente principalmente no estrato arbustivo e na vegetação emergente. Hypsiboas polytaenius ocupou principalmente a samambaia e o estrato arbustivo e D. minutus esteve, principalmente, no estrato herbáceo. O único indivíduo de D. elegans registrado estava na vegetação emergente.

 Em um terceiro módulo, representado pela cor branca estavam presentes os microambientes do Córrego Tripuí, e incluiu todas as suas espécies. Destas espécies, S. luizotavioi esteve presente na grande maioria dos microambientes disponíveis, sendo que poças e pedras marginais, instalações antrópicas e a samambaia foram os mais importantes para a sua distribuição. Scinax tripui ocupou principalmente o estrato herbáceo. As duas espécies de Ischnocnema ocuparam os microambientes mais baixos, principalmente a serrapilheira para I. izecksohni e o único indivíduo de I. surda estava na raiz de plantas. A serrapilheira também foi ocupada por indivíduos de H.

binotatus. Vitreorana uranoscopa e B. gr. circumdata ocuparam os estratos mais altos do córrego, sendo a vegetação arbórea a mais importante para ambas as espécies.

 P. boiei não entrou em nenhum agrupamento, sendo que um único indivíduo foi coletado na serrapilheira da lagoa, constituindo um quarto módulo de ocupação, que é representado pela cor cinza escuro.

Segundo o índice de dependência, o microambiente Vegetação Flutuante foi o que mais influenciou as espécies da lagoa em comparação com os demais microambientes disponíveis. Para o córrego, os microambientes mais importantes foram os remansos, as pedras marginais e o estrato herbáceo (Figura 10).

Os módulos obtidos através da análise de rede puderam ser parcialmente explicados em função da proximidade filogenética, ou seja, espécies de mesmo grupo taxonômico tendem a estar no mesmo módulo (R=0,3758; p=0,001). Esse resultado pode ser atribuído ao compartilhamento do módulo “estratos altos da lagoa” pelas espécies da família Hylidae e “estratos baixos da lagoa” por todas as espécies das famílias Bufonidae e Lepdactylidae. No córrego essa relação não foi observada. Os modos reprodutivos das espécies apresentaram um poder explicativo mais baixo e, de certa forma, complementar à proximidade filogenética, na divisão em módulos de ocupação obtida (R=0,1671; p=0,0434). De fato, no módulo “microambientes mais baixos da lagoa”, L. latrans e P. cuvieri, que pertencem à família Leptodactylidae, apresentam o modo reprodutivo 11. Este se caracteriza pela construção de poças por machos para a desova em espuma ser depositada (Haddad & Prado 2005). As espécies do gênero Rhinella também ocuparam microambientes mais baixos. Elas não apresentam estruturas que permitam o uso de substratos mais altos da vegetação, além de ter um grande porte. Por outro lado, H. faber, que apresenta modo reprodutivo associado a poças marginais, foi incluída no agrupamento dos estratos mais altos da lagoa. Este resultado demonstra que suas características morfológicas, como discos digitais comuns às espécies de sua família, foram mais importantes na utilização dos microhábitats mais altos.

Microambiente de serrapilheira Microambientes do córrego da lagoa.

Microambientes altos da lagoa

Microambientes baixos da lagoa

Figura 9: Rede de interação entre as espécies de anuros registradas na Estação Ecológica do Tripuí e os microambientes que estas ocupam. Espécies (Círculos): BC- Bokermannohyla gr. circumdata; DE- Dendropsophus elegans; DM- Dendropsophus minutus; HB- Haddadus binotatus; HA- Hypsiboas albopunctatus; HF- Hypsiboas faber; HP- Hypsiboas polytaenius; II- Ischnocnema izecksohni; IS- Ischnocnema surda; LL- Leptodactylus latrans; PC- Physalaemus cuvieri; PB- Proceratophrys boiei; RC- Rhinella crucifer; RR- Rhinella rubescens; SP- Scinax aff. perereca; SL- Scinax luizotavioi; ST- Scinax tripui; VU- Vitreorana uranoscopa. Microambientes (Quadrados): quando terminados em ‘L’ pertencem à Lagoa dos Fortes e em ‘R’ ao Córrego Tripuí. AG- Água; CP- Cipó; EA- Estrato arbóreo; ER- Estrato arbustivo; EH- Estrato herbáceo; IA- Instalações antrópicas; LB- Lírio do Brejo; MG- Margem; PÇ- Poça marginal; PM- Pedra marginal; RZ- Raiz; SM- Samambaia; SR- Serrapilheira; VE- Vegetação emergente; VF- Vegetação flutuante.

Figura 10: Rede de interação mostrando o grau de dependência entre as espécies de anuros registradas na Estação Ecológica do Tripuí e os microambientes que ocuparam (Linhas cinzas internas). As barras representam a abundância das espécies e a importância de cada microambiente, segundo a análise realizada. Espécies: BC- Bokermannohyla gr. circumdata; DE- Dendropsophus elegans; DM- Dendropsophus minutus; HB- Haddadus binotatus; HA- Hypsiboas albopunctatus; HF- Hypsiboas faber; HP- Hypsiboas polytaenius; II- Ischnocnema izecksohni; IS- Ischnocnema surda; LL- Leptodactylus latrans; PC- Physalaemus cuvieri; PB- Proceratophrys boiei; RC- Rhinella crucifer; RR- Rhinella rubescens; SP- Scinax aff. perereca; SL- Scinax luizotavioi; ST- Scinax tripui; VU- Vitreorana uranoscopa. Microambientes (Quadrado): quando terminados em ‘L’ pertencem à Lagoa dos Fortes e em ‘R’ ao Córrego Tripuí. AG- Água; CP- Cipó; EA- Estrato arbóreo; ER- Estrato arbustivo; EH- Estrato herbáceo; IA- Instalações antrópicas; LB- Lírio do Brejo; MG- Margem; PÇ- Poça marginal; PM- Pedra marginal; RZ- Raiz; SM- Samambaia; SR- Serrapilheira; VE- Vegetação emergente; VF- Vegetação flutuante.

Marcação, recaptura e deslocamentos da anurofauna

No total, 218 indivíduos pertencentes a 16 espécies de anuros foram marcados. Foram realizadas 186 recapturas de indivíduos de apenas nove destas espécies, sendo que a grande maioria (125 recapturas) foi de indivíduos da espécie S. luizotavioi (Tabela 8). Por meio do encontro de animais marcados, não foi possível constatar deslocamentos de indivíduos entre as áreas de estudo.

Scinax luizotavioi apresentou a maior taxa de recapturas em relação ao número de indivíduos marcados. Com isso, foi possível acompanhar a disposição destes animais no ambiente que ocupavam. Eles formavam agregados em áreas de remanso e em um reservatório construído à margem do Córrego Tripuí, contendo em média 10 indivíduos. Nesses locais foram encontrados machos vocalizando, além de girinos e desovas. Indivíduos da Scinax tripui foram, em sua maioria, capturados no estrato herbáceo do córrego e recapturados sempre neste mesmo microhábitat. No entanto, diferentemente de S. luizotavioi, eles se distribuem ao longo toda a extensão amostrada do córrego.

Tabela 8: Número de indivíduos marcados e recapturados e taxa de recaptura de anuros da Estação Ecológica do Tripuí, no período de outubro de 2013 a setembro de 2014.

Indivíduos Taxa de Espécie marcados Recapturas recaptura Bokermannohyla gr. circumdata 9 0 0% Dendropsophus minutus 19 1 5,2% Hadaddus binotatus 17 2 10,5% Hypsiboas albopunctatus 13 16 123% Hypsiboas faber 20 4 20% Hypsiboas polytaenius 20 15 75% Ischnocnema izecksohni 11 0 0% Leptodactylus latrans 11 3 27,2% Proceratoprhys boiei 5 0 0% Physalaemus cuvieri 2 0 0% Rhinella crucifer 4 0 0% Rhinella rubescens 3 0 0% Scinax luizotavioi 49 125 255% Scinax aff. perereca 4 0 0% Scinax tripui 24 17 70,8% Vitreorana uranoscopa 7 3 42,8% TOTAL 218 186

Hypsiboas albopunctatus também apresentou alta taxa de recaptura. No entanto, essa espécie mostrou ser generalista em relação a ocupação de microambientes. Os indivíduos foram capturados e recapturados em locais diversos, tanto em estratos mais baixos, principalmente Salvinia, quanto nos mais altos, como samambaias, ou estrato arbóreo, acima de 3 metros. H. polytaenius ocupou principalmente a samambaia e o estrato arbustivo, sendo que, por vezes, o mesmo indivíduo foi recapturado exatamente na mesma planta.

Discussão

A riqueza de espécies de anuros registrada para a Estação Ecológica do Tripuí correspondeu a aproximadamente 12% do total estimado para o Estado de Minas Gerais, segundo Drummond et al. (2005). Pedralli et al. (2001) registraram 21 espécies de anfíbios anuros na E.E.T., das quais 15 foram encontradas no presente estudo.

A E.E.T. está inserida em um conjunto de áreas protegidas da região, sendo aquela que abrange a menor área. Para a maioria dessas unidades de conservação não há estudos quanto a anurofauna. Em relação às UC’s cuja anurofauna já foi estudada, Pirani et al. (2013) compararam a similaridade da composição de espécies entre as áreas e verificaram que a Floresta Estadual do Uamií e E.E.Tripuí/Parque Estadual do Itacolomi são mais similares entre si, do que qualquer uma delas em relação ao Parque Estadual da Serra do Ouro Branco (PESOB), enquanto que a Reserva Particular do Patrimônio Natural Santuário do Caraça apresenta menor grau similaridade em relação à essas quatro. Quando comparada a riqueza de espécies de anuros entre estas unidades de conservação, a encontrada no presente estudo é a menor. Para a Floe-Uaimií são conhecidas 36 espécies de anuros (Pirani et al. 2013), para o PESOB a riqueza é de 47 espécies (São Pedro & Feio 2011), para a RPPN Santuário do Caraça foram registradas 43 espécies de anuros (Canelas & Bertoluci 2007) e no P.E.Itacolomi foram encontradas 24 espécies (Pedralli et al. 2001). No entanto, as medidas tradicionais de diversidade, levando em conta apenas número de espécies, podem ser pouco preditivas sobre a real diversidade de cada local. Como uma medida alternativa, é proposta a diversidade filogenética (Cianciaruso et al. 2009). Considerando que a classificação biológica reflita a filogenia, é esperado que a riqueza de grupos taxonômicos também expresse a diversidade filogenética de uma comunidade. Assim, considerando que a área da E.E.T. é

entre 13 e 33 vezes menor que demais UCs, a riqueza de espécies de anuros nesta unidade de conservação não pode ser considerada baixa, uma vez que abriga espécies de oito famílias e 13 gêneros, valores bastante próximos aos encontrados nas demais UCs.

No presente estudo, Hylidae foi a família mais representativa, perfazendo 13 espécies das 23 encontradas, enquanto que as demais famílias foram representadas por uma ou duas espécies cada. Este padrão é registrado para as diferentes regiões do Brasil (e.g. Gambale et al. 2014, Conte et al. 2013, Bernarde et al. 2013, Bastiani & Lucas 2013, Brassaloti et al. 2010, Siqueira et al. 2011) e reflete a grande riqueza em espécies desta família no país, que chega a aproximadamente 36% do total de espécies descritas. Além disso, a família Hylidae reúne elevado número de espécies de ampla distribuição geográfica e de hábito generalista (Bernarde & Kokubum 1999, Duellman 1999).

Scinax tripui foi descrita a partir de exemplares coletados na E.E.T. e até recentemente sua distribuição era considerada restrita a essa Unidade de Conservação. No entanto, novas localidades de coleta se tornaram conhecidas, como a Serra do Brigadeiro (Moura et al. 2012), em Minas Gerais, e no Espírito Santo, na Serra de Torres, nos municípios de Atílio Vivácqua, Mimoso do Sul e Muqui (Silva et al. 2013). Os espécimes da Serra de Torres foram encontrados em fitofisionomias de Mata Atlântica semelhantes às do presente estudo, Floresta Estacional Semidecídua, além de Floresta Ombrófila Densa Submontana e Montana. Segundo São Pedro & Feio (2011) provavelmente a espécie também ocorre no Parque Estadual da Serra do Ouro Branco.

Até recentemente, Ischnocnema izecksohni era considerada uma espécie endêmica da região do Quadrilátero Ferrífero (Leite et al. 2008). Entretanto, a partir de dados obtidos em coleções biológicas, sua distribuição foi estendida para localidades da Serra da Mantiqueira (Taucce et al. 2012).

A espécie Chiasmocleis schubarti é considerada endêmica de Mata Atlântica, sendo encontrada em áreas do sul da Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais. Em Minas Gerais, há registros da espécie no Parque Estadual do Rio Doce (Rievers et al. 2014), além dos municípios de São José do Goiabal, Rio Piracicaba, São Gonçalo do Rio Abaixo, Morro do Pilar e Alvorada de Minas (Pimenta et al. 2014). Se confirmada a identificação dos espécimes coletados no presente estudo, a distribuição geográfica desta

espécie será aumenta em aproximadamente 62 quilômetros, sendo a E.E.T. o limite mais ao sul de sua distribuição.

Magalhães et al. (in prep. a) encontrou no Parque Estadual da Serra do Ouro Branco, indivíduos de Chiasmocleis semelhantes aos encontrados no presente estudo, que foram identificados como C. mantiqueira. Acreditamos que os exemplares coletados em Ouro Branco também pertencem à espécie C. schubarti. Um destes indivíduos foi capturado na armadilha de funil, além de dois outros coletados em armadilha de pitfall. No presente trabalho, foram registrados três indivíduos, sendo um em cada ambiente estudado. Os animais foram coletados nas armadilhas de funil, após fortes chuvas. Integrantes da família Microhylidae apresentam comportamento fossorial, passando grande parte de suas vidas entocados, além de apresentar reprodução explosiva (Duellman & Trueb 1986, Wells 1977). Estes fatores dificultam o seu encontro por meio de buscas ativas.

Embora a maior parte dos espécimes tenha sido capturada por meio de busca ativa, C. schubarti foi coletada exclusivamente por meio da armadilha de funil. Essas armadilhas são amplamente utilizadas para amostragem de herpetofauna (e.g.: Waldez et al. 2013, Hudson et al. 2006). Entretanto, além de demandarem muito trabalho para confecção e manutenção, elas são realmente eficientes para animais de serrapilheira, assim como pitfall traps, como observado por outros autores (e.g.: Magalhães et al. in prep. a, Condez et al. 2009, Siqueira et al. 2009). De fato, no presente trabalho foram coletados indivíduos de H. binotaus, da família Craugastoridae, em grande número, além de I. izecksohni, da família Brachycephalidae. Essas duas famílias, juntamente com Eleutherodactylidae e Strabomantidae formam o grupo Terrarana (sensu Hedges et al. 2008), que são animais conhecidos por utilizar principalmente a serrapilheira.

Estudos que apresentam amostragem em ambientes lênticos, como poças permanentes ou lagoas, e em ambientes lóticos, como riachos ou córregos, geralmente encontraram maiores riquezas nos primeiros, assim como no presente trabalho (e.g.: Bernarde & Anjos 1999, Toledo et al. 2003, Araújo et al. 2009, Afonso & Eterovick 2007, Bastiani & Lucas 2013). Comparando esses dois tipos de ambientes, poças permanentes e lagoas parecem favorecer a maioria das espécies de anuros, por serem mais estáveis quanto ao volume de água ao longo do ano (Resh et al. 1988). De fato, um maior número de espécies registradas na lagoa apresentam o modo reprodutivo 1, o qual implica na

deposição de ovos e girinos exotróficos em corpos d’água lênticos (Haddad & Prado 2005). Esse modo reprodutivo é considerado o mais generalizado e basal entre os anuros (Duellman & Trueb 1986, Pombal Jr. & Haddad 2007).

No ambiente lótico, três entre as dez espécies registradas apresentaram desenvolvimento direto. Em regiões de altitudes elevadas, os córregos tendem a apresentar correnteza forte, o que acarreta perda de ovos e girinos, esses fatores podem consistir em uma pressão seletiva favorecendo a oviposição terrestre (Salthe & Duellman 1973). No entanto, as três espécies de desenvolvimento terrestre observadas vivem associadas à serrapilheira, podendo ocupar matas próximas às margens do córrego, estarem de passagem, ou se beneficiando da umidade, propiciada pelo corpo d’água, em épocas secas.

Em contrapartida, outras espécies se adequaram propriamente ao ambiente lótico e, comprovadamente, utilizam o corpo d’água e a vegetação ciliar como ambiente de reprodução (Haddad & Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad 2007). Uma dessas espécies registradas no presente estudo foi Vitreorana uranoscopa. Suas desovas se aderem a folhas altas, acima do corpo d’água e os girinos, após a eclosão, se escondem sob folhas e areia nos remansos dos riachos, caracterizando o modo reprodutivo 25 (Haddad & Prado 2005). O córrego também abriga espécies com girinos bentônicos que se alimentam sobre a lama em áreas de remanso ao longo do córrego, como é o caso da espécie Scinax luizotavioi (Bertoluci et al. 2007). A presença destas espécies se reproduzindo no ambiente lótico comprova que as adaptações reprodutivas para a reprodução nesses ambientes podem ser vantajosas para algumas espécies. Isso ocorre devido ao fato de ocorrer um menor número de espécies de anuros nos ambientes lóticos, ocorrendo menor sobreposição temporal e espacial, e, consequentemente, menor competição por recursos dos adultos e girinos (Pianka 1973).

No presente estudo, a temperatura foi o fator abiótico que influenciou a atividade dos anuros nos dois ambientes estudados. Diferentemente do proposto por Duellman & Trueb (1986), a pluviosidade não constituiu fator abiótico determinante para a atividade reprodutiva dos anuros. A influência da temperatura é, em geral, reportada juntamente com a influência da pluviosidade (e.g. Bertoluci & Rodrigues 2002a, Toledo et al. 2003, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Santos et al. 2007, Oda et al. 2009). Na região de estudo essas duas variáveis ambientais estão relacionadas, ou seja, o período mais

quente do ano corresponde ao período chuvoso. Entretanto, no ano de estudo o padrão de chuva foi atípico, com frequência e intensidade de chuvas inferior ao esperado. Esses resultados demonstram, assim como sugerido por Pombal Jr. (1997), que um conjunto de fatores ambientais, e não um fator isolado, é importante para a atividade dos anuros.

Algumas espécies foram registradas exclusivamente na estação seca, que corresponde também ao período mais frio do ano, com temperaturas que podem chegar a zero grau Celsius. Navas (1996) reconhece que algumas espécies de anuros apresentam tolerância a altitudes elevadas e baixas temperaturas. Na Lagoa dos Fortes, Hypsiboas polytaenius vocalizou durante todo o ano, inclusive nos meses mais frios. Canelas & Bertoluci (2007) registraram indivíduos dessa espécie vocalizando em temperaturas próximas de 5°C, corroborando com os resultados aqui encontrados. Rhinella crucifer e Rhinella rubescens, assim como Scinax luizotavioi e S. tripui, têm seu período reprodutivo comumente associado à estação seca, como observado também em outros estudos (e.g.: Oliveira et al. 2014, Pirani et al. 2013, Ferreira et al. 2012, Silveira et al. 2009, Lourenço et al. 2009a, Lourenço et al. 2009b). Grandinetti & Jacobi (2005) consideram que, dependendo do tempo de desenvolvimento da larva, a atividade reprodutiva no inverno pode ser uma estratégia para que o período de maior disponibilidade de presas no ambiente coincida com o período em que a prole apresenta maior necessidade de se alimentar, além de ser o período em que a competição interespecífica é menor.

No presente trabalho foram encontradas espécies ocorrendo prioritariamente na estação seca e fria do ano. Para tolerarem baixas temperaturas, assim como altitudes elevadas e a grande amplitude térmica diária, típicas dos ambientes montanos, os anuros dependem de adaptações fisiológicas ou comportamentais que permitam um aquecimento corpóreo (Navas 1996). Para anuros das elevadas altitudes dos Andes, na Colômbia, Navas (1996) observou a preferência pelo uso de microambientes que conservem mais calor como estratégia para manter a temperatura do corpo. Não são conhecidas as estratégias utilizadas pelas espécies de inverno encontradas neste trabalho, mas é possível a escolha de microambientes que conservem calor, como é o caso das espécies do gênero Rhinella, que vocalizam sempre dentro da água no período noturno e S. luizotavioi utilizando preferencialmente as pedras.

Em ambientes como a Lagoa dos Fortes em que a atividade da maioria das espécies de anuros se concentra em um período do ano, existe uma grande sobreposição

na atividade destes animais, gerando agregados compostos por várias espécies. Devido a isso, a partição do nicho espacial é um importante mecanismo para a coexistência destas (Pombal Jr. 1997, Bernarde & Anjos 1999). Esta partição pode ser evidenciada pela segregação dos microambientes da lagoa em três dos quatro módulos encontrados na análise de rede. Diferentemente, no córrego ocorreram apenas agregados de indivíduos de S. luizotavioi, não ocorrendo sobreposição de espécies.

Um dos agrupamentos encontrados na análise de rede ecológica indicou a especificidade no uso do ambiente de serrapilheira da lagoa pela espécie Proceratophrys boiei, sendo que apenas um indivíduo dessa espécie foi registrado. Entretanto, outros autores reconhecem que os machos dessa espécie utilizam o folhiço para vocalizar durante a temporada reprodutiva (Pombal Jr. 1997). Além disso, estudos de anuros de serrapilheira, como Magalhães et al. (in prep. a), Santos-Pereira et al. (2011) e Dixo & Verdade (2006), comumente amostram indivíduos dessa espécie. A partir dos resultados destes trabalhos é possível considerar que, ainda que mais indivíduos fossem registrados, este módulo continuaria existindo isoladamente.

Tanto as relações filogenéticas, quanto os modos reprodutivos dos anuros influenciaram na definição dos módulos de ocupação espacial. A influência da proximidade filogenética das espécies nos módulos de ocupação corrobora com o encontrado por Zimmerman & Simberloff (1996), que afirmaram que famílias inteiras podem ocupar determinados tipos de substrato ou alturas. Este foi o caso do módulo formado pelos ambientes do estrato mais alto da lagoa, que foram ocupados exclusivamente por espécies da família Hylidae e o fato de que todas as espécies das famílias Bufonidae e Leptodactylidae foram dependentes dos ambientes mais baixos da lagoa. Esta dominância de hilídeos em estratos altos também foi observada por Bertoluci & Rodrigues (2002b). Esses autores evidenciaram a vantagem desta família em relação às demais na exploração de diferentes microambientes, devido à capacidade de adesão ao substrato que permite maior extensão vertical na ocupação espacial.

Os modos reprodutivos das espécies também constituíram fator explicativo para a divisão em módulos obtida, porém com menor intensidade e de forma complementar à proximidade filogenética das espécies. De fato, o modo reprodutivo restringe a utilização de determinados microambientes, como sugerido nos trabalhos de Bertoluci & Rodrigues (2002b) e Moraes et al. (2007). Segundo os resultados encontrados por Silva et al. (2012),

o modo reprodutivo é considerado filogeneticamente conservado em anuros, e ambos são influenciados por mesmas variáveis ambientais, como a umidade.

A análise de ocupação espacial indicou que a vegetação flutuante é uma das mais importantes para a manutenção da anurofauna na Lagoa dos Fortes. Entretanto, essa vegetação, juntamente com a vegetação emergente da lagoa, é periodicamente removida em época de queimadas, para facilitar a retirada de água da lagoa para o combate aos incêndios. Quando comparados os dados relativos a um estudo anterior (Magalhães et al. in prep. b), antes desta retirada, e o estudo atual, após a remoção, houve modificação na abundância de espécies, principalmente de D. minutus e D. elegans, que co-ocorrem neste microambiente. Além disso, é comum o encontro de desovas e casais em amplexo na vegetação flutuante, principalmente da espécie Hypsiboas faber. Este manejo da vegetação aquática pode ser prejudicial aos anuros, devido à eliminação parcial ou completa de substratos específicos, afetando a diversidade e distribuição de algumas espécies, como foi observado por Grandinetti & Jacobi (2005), em um condomínio na região de Rio Acima, MG.

A teoria de redes surgiu nas áreas matemáticas e vem sendo empregada na análise de interações biológicas em diversos grupos zoológicos (Guimarães Jr. et al. 2006, Scherer et al. 2007, Pigozzo & Viana 2010). O estudo da ecologia de redes pode ser considerado complementar ao da ecologia de comunidades (Mello 2010). Esta abordagem ainda não havia sido utilizada no estudo de ocupação espacial de anuros, no entanto, ela se mostrou eficiente para tal finalidade. Através da análise de redes ecológicas é possível determinar a dependência de cada espécie a determinado microambiente, além de definir os módulos de agrupamentos na qual um grupo de espécies ocorre em um determinado grupo de microambiente. Além disso, a partir dos módulos gerados pela análise, é possível identificar especificidades em relação à ocupação de microhábitats.

A observação de deslocamentos de indivíduos entre as áreas do córrego, lagoa e mata não foi verificada diretamente, mesmo com os esforços de armadilhas e marcação individual. No entanto, foram constatadas espécies que ocorrem tanto no córrego quanto na lagoa, como B. gr. circumdata e I. izecksohni. Dessa forma, é possível inferir que exista deslocamento de indivíduos entre as áreas. O ambiente de mata adjacente às áreas de córrego e lagoa pode ser utilizado como áreas de refúgio, abrigos diurnos ou

área de forrageio, assim como foi encontrado por Silva & Rossa-Feres (2007), em experimentos com abrigos artificiais, em fragmentos de mata no estado de São Paulo. Estes autores encontraram a espécie P. cuvieri, também registrada no presente estudo, ocupando estas armadilhas. No entanto, no presente estudo, não foram distribuídos abrigos artificiais, como no trabalho anteriormente citado, que poderiam ser mais eficazes na recaptura desses animais. Os resultados encontrados no presente trabalho, assim como os encontrados pelos referidos autores, demonstram que as áreas de matas conservadas próximas aos corpos d’água são tão importantes quanto os ambientes aquáticos para a conservação de populações de anfíbios anuros.

Conclusões

Esse trabalho aborda alguns fatores que determinam a ocupação de anuros em ambiente de córrego e lagoa. A anurofauna desses dois ambientes responde de forma distinta às variáveis ambientais. Para o córrego, as maiores abundâncias foram observadas na estação seca e fria, enquanto na lagoa as maiores abundâncias foram observadas na estação chuvosa e quente. Algumas espécies vocalizam na lagoa ao longo de todo o ano, enquanto que no córrego, a sazonalidade das espécies é mais definida. A temperatura exerceu influência sobre a riqueza e abundância de espécies de anuros, independentemente da pluviosidade. Esse padrão difere do esperado para a região Neotropical, sendo importante ressaltar que o ano de observação foi atípico para a região.

A ocupação de microambientes refletiu a proximidade filogenética dos grupos taxonômicos e associado a isso, o modo reprodutivo das espécies. Essa afirmativa vale, tanto para o córrego, quanto para a lagoa, uma vez que a ocupação dos diferentes ambientes ou estratos implica em adaptações das espécies. A interferência da correnteza e a instabilidade do curso d’água e dos microambientes do entorno ao longo do ano nos ambientes lóticos exigem adaptações para a reprodução de anuros. Por outro lado, as lagoas sofrem menores variações quanto ao volume d´água e do ambiente marginal ao longo do ano, permitindo o predomínio de espécies que apresentam a forma mais generalizada de reprodução entre os anfíbios anuros.

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ZIMMERMAN, B. & D. SIMBERLOFF. 1996. An historical interpretation of habitat use by frogs in a Central Amazonian forest. Journal of Biogeography, 23(1), 27- 46.

Anexo 1: Fotos das espécies de anuros coletados na Estação Ecológica do Tripuí de outubro de 2013 a setembro de 2014.

A B C

D E F

G H I

J K L L Legenda: (A) Bokermannohyla gr. circumdata; (B) Chiasmocleis schubarti; (C) Dendropsophus elegans; (D) Dendropsophus minutus; (E) Haddadus binotatus; (F) Hypsiboas albopunctatus; (G) Hypsiboas faber; (H) Hypsiboas polytaenius; (I) Ischnocnema izecksohni; (J) Ischnocnema surda; (K) Leptodactylus latrans; (L) Phyllomedusa ayeaye. Fonte: C, D e I – Leandro Oliveira Drummond; L- António Jorge Cruz.

M N O

P Q R N

T S U

V W

(M) Phyllomedusa burmeisteri; (N) Physalaemus cuvieri; (O) Proceratophrys boiei; (P) Rhinella crucifer; (Q) Rhinella rubescens; (R) Scinax aff. perereca; (S) Scinax curicica; (T) Scinax fuscovarius; (U)Scinax luizotavioi; (V) Scinax tripui; (W) Vitreorana uranoscopa. Fonte: U e V – António Jorge Cruz; O, P, S, T e W – Leandro Oliveira Drummond.

Anexo 2: Animais coletados e tombados na Coleção Herpetológica do Laboratório de Zoologia dos Vertebrados da Universidade Federal de Ouro Preto. Bokermannohyla gr. circumdata: 2420A; 2502A; 2503A. Chiasmocleis schubarti: 2482A; 2493A; 2494A. Dendropsophus minutus: 2430A; 2448A. Haddadus binotatus: 2401A; 2424A; 2425A; 2426A; 2427A; 2480A; 2485A; 2500A; 2826A; 2827A; 2830A; 2831A; 2835A; 2836A; 2846A. Hypsiboas faber: 2498A; 2499A. Hypsiboas polytaenius: 2478A; 2479A; 3026A. Ischnocnema izecksohni: 2429A; 2472A; 2473A; 2474A; 2477A; 2487A; 2491A. Ischnocnema surda: 2550A. Leptodactylus latrans: 2496A. Phyllomedusa ayeaye: 3022A. Phyllomedusa burmeisteri: 2398A. Physalaemus cuvieri: 2428A. Proceratophrys boiei: 2402A; 2403A; 2418A; 2475A. Rhinella crucifer: 2484A; 2832A. Scinax aff. perereca: 2399A; 2400A; 2483A. Scinax luizotavioi: 2419A; 2492A; 2497A; 2551A; 3020A; 3024A; 3025A; 3027A; 3028A; 3029A; 3030A; 3031A; 3032A. Scinax tripui: 2489A; 2490A; 2495A; 2501A; 2824A; 2825A; 2833A; 3019A; 3023A. Vitreorana uranoscopa: 2421A; 2422A; 2476A.