Bol. Micol. 2015; 30(2): 40-63 TAXONOMÍA

Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Boedijn: su caracterización bajo los nuevos criterios taxonómicos (Opportunistic species of clinical relevance in the Bipolaris Shoemaker & Curvularia Boedijn genera: its characterization under newest taxonomic criteria)

Eduardo Piontelli Laforet. Excátedra de Micología, Escuela de Medicina Universidad de Valparaíso, Casilla 92 V, Valparaíso, Chile. [email protected]

RECIBIDO:16 de Noviembre de 2015 APROBADO:11 de Diciembre de 2015

EL AUTOR DECLARA NO TENER CONFLICTO DE INTERESES

Palabras clave: Curvularia, Bipolaris, taxonomía Key words: Curvularia, Bipolaris,

RESUMEN el acceso a la información referente en la litera- tura moderna, que gracias a la biología molecular Los géneros fúngicos Bipolaris y Curvu- ha resuelto muchas de las dudas de la taxonomía laria, incluyen numerosas especies fitopatógenas, basada solo en el fenotipo. saprotrofas y algunas oportunistas emergentes en Las especies de ambos géneros (princi- el ser humano como en otros animales. La distribu- palmente Curvularia) pueden afectar a pacientes ción ecológica de ambos taxas es cosmopolita en inmunocomprometidos e inmunocompetentes, la gran mayoría de sus integrantes, encontrándose en especial B. cynodontis, C. australiensis C. frecuentemente en hojas, tallos y raíces de dife- hawaiensis y C. spicifera, causando cuadros clíni- rentes pastos, en especial , pero también cos diversos ya sea superficiales o profundos en en una gran variedad de dicotiledoneas, aire y sue- muchas áreas geográficas. lo en todos los continentes. , Bipola- Los objetivos de este trabajo solo preten- ris y Curvularia integran un complejo de especies den aportar para el micólogo médico dedicado al taxonómicamente confuso, debido a los constantes laboratorio, los avances más significativos en la cambios en la nomenclatura de algunos de sus in- nomenclatura, taxonomía y biología molecular de tegrantes asexuales (Bipolaris y Curvularia), los las especies comunes de importancia clínica de cuales se han diferenciado principalmente en base ambos géneros. Se incluyen además como ob- a la morfología de sus conidios, situación a veces jetivo primario, descripciones, figuras, claves y la muy dificultosa debido a que en ambos géneros literatura actual de utilidad en la identificación de algunas especies presentan similares característi- los agentes causales, sin olvidar la valoración de cas conidiales. Una cuidadosa identificación y una sus sensibilidades frente a los antifúngicos moder- nominación precisa de las especies es crucial para nos. Se aconseja además, que si el laboratorio es

micologia.uv.cl 41 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. de baja complejidad, debe derivar su aislado a un It is also advisable, if the laboratory is low centro de referencia internacional para confirmar in complexity, must derive its isolated tu a interna- mediante biología molecular su diagnóstico. tional reference center to confirm the diagnostic by molecular biology. ABSTRACT Introducción The fungal genera Bipolaris and Curvu- laria, include numerous plant pathogenic species, Shoemaker (1959), estableció el género Bi- saprophitic and some emerging opportunistic in polaris para las especies que Nisikado (1928) co- man and other animals. The ecological distribution locó en su subgenero Euhelminthosporium. Los of both taxa is cosmopolitan in the vast majority of conidios se describieron como fusoides, derechos o its members, often being in leaves, stems and roots curvos y capaces de germinar en ambos extremos of different grasses, especially Poaceae, but also in del conidio. Especie tipo: Bipolaris maydis (Nisik. a variety of dicotyledonous, air and soil on all con- & Miyake) Shoem. Teleomorfo (= Cochliobolus). tinents. Cochliobolus, Bipolaris and Curvularia Las especies de Bipolaris Shoemaker y Curvularia integrate a complex of species taxonomically con- Boedijn (, , Pleospo- fusing due to the constant changes in the nomen- rales, ), son importantes patógenos clature of some of its asexual members (Bipolaris en más de 60 géneros de plantas hospedadoras o and Curvularia), which are differentiated mainly saprotrofas (Sivanesan 1987; Rong, 2001;Schoch based on the morphology of its conidia, a situation et al, 2009; Manamgoda et al., 2011,2012, 2014, sometimes very difficult because in both genera 2015; da Cunha et al, 2012 ; Tan et al, 2014; Ma- conidial of some species have similar characteris- drid et al, 2014), sin embargo, unas pocas especies tics. Careful identification and a precise nomina- de estos géneros son ocasionalmente causantes de tion of species is crucial for access to information infecciones oportunistas en humanos u otros ani- concerning in modern literature, actually thanks to males (Hoog et al. 2000-2011). Los frecuentes molecular biology has solved many of the doubts cambios en la nomenclatura, como resultado en los of taxonomy based only on the phenotype. avances taxonómicos, son importantes para los mi- The species of both genera (mainly Cur- cólogos de las diferentes ramas científicas, ya sea vularia) can affect immunocompetent or debilitate fitopatólogos o dedicados a las diferentes ciencias patients, especially B. cynodontis, C. australien- biológicas (Sivanesan 1987-1992; Manamgoda et sis, C. hawaiensis and C.spicifera, causing va- al. 2011, 2012, 2014). Bipolaris y Curvularia pre- rious superficial or systemic clinical cases in many sentan similares morfologías (Sivanesan 1987) y geographic areas. algunas especies de Bipolaris con conidios cortos The objectives of this paper are intended y derechos presentan características intermedias only to provide for medical mycologist dedicated entre éstos 2 géneros, a diferencia de las especies to the laboratory, the most significant developments con grandes y largos conidios curvos (Bipolaris in the nomenclature, taxonomy and molecular bio- maydis). logy of the common species of clinical importance Los estudios filogenéticos moleculares of both genera. Also included as a primary objec- recientes en Bipolaris y Curvularia, demostra- tive, descriptions, figures, keys and the current li- ron que la primera no es monofilética y algunos terature useful in identifying the causative agents, de sus integrantes con conidios cortos y derechos without forgetting the value of its senbility against se agrupan con Curvularia (Goh 1998; Berbee et modern antifungals. al. 1999; Emami & Hack ,2002; Manamgoda et

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 42 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. al. 2011-2012). El teleomorfo Pseudocochliobo- genérico se divide en 2 grupos. Las especies de lus fue primariamente separado de Cochliobolus Bipolaris y Cochliobolus se agrupan en el Grupo 1 basándose en su morfología sexual (Tsuda et al. junto a sus tipos especies, mientras las especies de 1977), pero se ha tratado generalmente como sinó- Curvularia (incluyendo especies llamadas como nimo (Alcorn,1983; Sivanesan,1987). Debido a la Bipolaris, Cochliobolus y Curvularia), se agrupan alta variación intraespecífica de algunos caracteres en el Grupo 2 con sus tipos genéricos, resolviéndo- encontrados, Alcorn (1983), dudó en su uso para se el conflicto en la nomenclatura y transfiriendo una delineación genética debido a que ambos gé- algunas especies de Bipolaris a Curvularia (19 neros producen estados asexuales en Bipolaris y Bipolaris, 25 Cochliobolus y 12 Curvularia). Sin Curvularia, lo que permitió las bases para la sino- embargo, existen 95 especies de Bipolaris, 30 de nimía entre Pseudocochliobolus y Cochliobolus. Cochliobolus y 101 de Curvularia que no han sido Ecología. Las especies de Bipolaris y Curvularia secuenciadas y por ende no adscritas a sus nuevas se aíslan con frecuencia en hojas, tallos y raíces posibles especies, para clarificar su posición. Ta- de diferentes pastos, algunas especies de Bipola- zick &, Tajick (2013), al emplear datos de análi- ris y Curvularia (B. cynodontis y C. lunata) se sis de multigenes, obtuvieron similares resultados encuentran en pasto bermuda y otros pastos o di- y confirmaron la correcta posición evolutiva y el versos vegetales Chloris, Cymbopogon, Cynodon, estatus taxonómico de Bipolaris oryzae. Manag- Hordeum, Oryza, Pennisetum. Saccharum, Sor- moda et al. (2014), agregan C.spicifera (=B. spici- gum, Zea, etc. pero también desde una gran varie- fera), sin embargo, secuencias adicionales como la dad de dicotiledoneas, aire y suelo en todos los calmodulina (cmd), el factor de elongación y trans- continentes (Sivanesan, 1987;Piontelli & Grizzoli lación 1α (tef), tubulina (tub) y los espacios inter- 1994; Picco et al, 1999). génicos del DNAr (IGS), pueden emplearse en el Biología Molecular. Un árbol genético empleando análisis. Por lo tanto, las secuencias de ITS + tef + el gen Brn1, mostró que Bipolaris se separa en 2 tub+ RAPD + IGS se combinan en una matriz de mayores clados con respecto a Pseudocochliobolus datos, los cuales se analizan empleando el método y Cochliobolus (Shimizu et al. 1998), mientras las MrBayes (Huenselbeck & Ronquist, 2001; Gomez cepas de Curvularia, se agrupan solo en el grupo 2 (Berbee et al. 1999). Un análisis filogenético en las Pleosporaceae por Kodsueb et al. (2006), revela- ron que Cochliobolus y sus anamorfos se dividen ampliamente en 2 grupos: Bipolaris y Curvularia con su teleomorfo común (Cochliobolus), lo que ha sido la causa de confusiones por la ausencia de una clara distinción morfológica entre los géneros asexuales, donde algunas especies muestran una morfología bastante semejante. Manamgoda et al,(2012; 2014), al investigar este complejo me- diante un set de extipos de cultivos, junto a algunos del norte de Tailandia, empleando la combinación de análisis de genes de DNAr, ITS GPDH (glice- raldehido 3-fosfato dehidrogenasa), LSU (subuni- Figura 1. Curvularia australiensis (= Bipolaris dades largas) y EF1-α (factor de translación y elon- australiensis), conidios y conidióforos (Barra 10 gación 1-α), mostraron también que este complejo µm).

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 43 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. et al, 2005). En la filogenia estimada, los aislados de las Pleosporáceae, donde pertenecen impor- de Curvularia sp., C. hawaiiensis, C.australiensis tantes fitopatógenos y relevantes hongos clínicos y C. spicifera se agrupan en 4 distintos clados. tales como: Alternaria y Exserohilum (Olivier et Aunque C. australiensis y C.spicifera pueden ser al. 2000; Zhang et al. 2009- 2012). Manamgoda et separadas en este filograma, la respuesta en rela- al.(2012), en una revisión extensa de especies y ción a cuan distintas son estas dos especies o si co- mediante análisis de ITS, la gran subunidad (LSU) rresponden a dos variedades de la misma especie, rDNA, GPD y el gen del factor de elongación queda sin resolver (Magnamoda et al, 2012, Jean 1-α(EF1-α), confirman la existencia de los mismos et al, 2015). 2 grupos reportados por Berbee et al.(1999) y puso Nomenclatura Taxonomía y oportunismo en en sinonimía Cochliobolus y Pseudocochliobolus humanos. El nombre Bipolaris, se emplea mucho con el nombre genérico más usado Bipolaris y más en la literatura que Cochliobolus en especial Curvularia respectivamente, expandiendo además para los fitopatólogos, por ende, parece aconseja- el concepto de Curvularia para acomodar algunas ble conservar el nombre genérico Bipolaris Shoe- especies con conidios más bien derechos formal- maker (1959) sobre Cochliobolus Drechsler y mente incluidos en Bipolaris, pero que se agrupa- conservar el nombre Bipolaris maydis sobre Co- ban en el clado Curvularia, incluyendo importantes chliobolus heterostrophus, basándonos en el nue- agentes de enfermedades oportunistas en vertebra- vo código de los hongos (Vea: Rossmann et al), dos (B. australiensis, B. hawaiiensis y B. spicifera (2013; Nalin et al, 2014). Los estados sexuales de (de Hoog et al. 2000), el ultimo género conside- Curvularia y Bipolaris incluidos en Cochliobolus, rado anteriormente como Curvularia por Boedijn presentan estructuras con un ascoma ostiolado con (1933). Las especies del género Curvularia se han seudoparáfisis y ascos bitunicados, que contienen identificado mayormente mediante morfología, sin ascosporas multiseptadas y filiformes, las cuales se embargo, los nombres aplicados a menudo no se presentan reunidas más o menos en forma helicoi- correlacionan con las identificaciones en bases de de dentro del asco (Sivanesan 1987, Zhang et al. secuencias de DNA. Tal es el caso de C. lunata 2012). Pseudocochliobolus, un género similar fue que parece ser un complejo de (Berbee et al. 1999, segregado por (Tsuda et al. 1977, Tsuda & Ueyama Yanagihara et al. 2010). Da Cunha et al. (2013), 1981) de Cochliobolus, para acomodar las especies recientemente caracterizaron mediante secuencias que producen ascomas en estromas columnares, de 4 loci un set de 99 aislados de Curvularia en con ascosporas dispuestas linearmente o laxamen- clínica (USA), pudiendo identificar el 73.2 % de te enroscadas en los ascos y los estados asexuales los aislados, incluyendo C. aeria (la más común), asociados que no incluyen las especies de Curvula- seguida de C.geniculata/senegaliensis, C.lunata, ria y Bipolaris que presentan conidios cortos y más C.verruculosa, C.protuberata. Tres especies ais- bien derechos. Muchos autores no han aceptado ladas, fueron clasificadas morfológicamente por Pseudocochliobolus como un taxa adicional sepa- faltas de cepas de referencia y secuencias conse- rado, argumentando que el grado de enroscamiento guibles como: C. intermedia, C, sorghina y C. cla- de las ascosporas puede variar ampliamente entre vata. Algunas especies que se han descrito desde las especies, introduciendo una complejidad inne- humanos, también se han reportado desde material cesaria en la taxonomía del grupo. Dennis, 1978; vegetal ya sea como patógenas o saprotrofas, ta- Barr 1979; Alcorn, 1988; Sivanesan 1984-1987, les como: C. asianensis, C. borreriae, C. hominis, colocan ambos estados sexuales y asexuales en las C.muehlen-beckiae, C. trifolii y C. verruculosa y la biología molecular confirma este (Manamgoda et al, 2015). Los remanentes aislados orden y en forma más precisa en la gran familia se distribuyeron en 3 diferentes linajes (I-II-II) que

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 44 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. no se correlacionan con ninguna especie conocida. mente oliváceos, que germinan por la producción Posteriormente Madrid et al, (2014), estudiaron de 2 tubos germinales polares, uno desde el ápice mediante morfología y filogenia estos 3 linajes, y el otro cercano a la cicatriz. (Shoemaker, 1959; describiendo 5 nuevas especies (C. americana, C. Sivanesan, 1987, Alcorn 1988, Managmoda et al, chlamidospora, C. hominis, C. muehlenbeckiae, 2013- 2014). C. pseudolunata)(vea también para Curvularia da El género contiene unas 50 especies disper- Cunha, 2014). sas en zonas tropicales y subtropicales (Managmo- da et al, 2014. Descripción del género Bipolaris La morfología de las especies de Bipolaris Especie tipo: Bipolaris maydis (Y. Nisik. & C. Mi- debe ser reservada para las especies que presentan yake) Shoemaker. mitosporas en forma cilíndrica o elipsoide-fusoide Micelio hialino, café pálido, gris o negro. con su parte más ancha cerca del medio o hacia la Colonias de crecimiento rápido, grises a gris os- base, con un largo por ancho de 5 o más veces. Las curo, con micelio aéreo generalmente algodonoso. especies donde sus mitosporas se estrechan pro- Descripción del teleomorfo (cochliobolus mor- minentemente hacia el ápice, deben considerarse ph): Ascomata de hasta 700 μm diám. incrustado en Bipolaris. Estas especies tienen una preferencia o superficial, libre o en un estroma plano, general- por hospedadores graminícolas. La formación del mente globoso a elipsoidal, a veces ampuliforme tubo germinal en ambos polos o en uno solo, pue- o aplanado, que se forma en un sustrato duro del de observarse mediante un procedimiento simple hospedador, liso o cubierto con filamentos vege- como colocar una gota de medio de cultivo líqui- tativos, ostíolo central, a menudo papilado o con do nutritivo sobre un portaobjeto, agregarles una un cuello que puede ser subcónico o cilíndrico. cantidad de mitosporas con el asa y luego cubrir Peridio de células seudoparenquimatosas, con cé- con cubreobjeto. Se incuba a 25ºC por 12-24 h en lulas de igual grosor o levemente gruesas en el cámara húmeda y se observa al microscopio. La ápice. Hamathecium que contiene seudoparáfisis presencia mediana del primer septo conidial, pue- septadas, filiformes, y ramificadas, con ascos con de observarse en los cultivos jóvenes, revisando el 2–8 esporas, clavadas, cilíndricas-clavadas o am- nacimiento de los más nuevos. La más clara sepa- pliamente fusoides, derechas o levemente curvas, ración entre Bipolaris y Exerohilum es el protube- de paredes delgadas, bitunicadas (fissitunicadas), a rante hilum de las mitosporas en este último, sus menudo se hacen más alargadas antes de la dehis- acentuados distoseptos y su diferente teleomorfo cencia, cortamente pediceladas y redondas en los en Setosphaeria. La fuerte similitud entre Curvu- ápices. Ascosporas fasciculadas, filiformes o flage- laria y Bipolaris en algunas especies, indica más liformes, hialinas o a veces amarillo pálido o café bien una unidad que una heterogeneidad y la pre- pálido al madurar, septadas, enrolladas levemente sencia de un solo teleomorfo (Cochliobolus) para o fuertemente en el asco, a veces con extremos li- ambos géneros no es algo nuevo en las Pleospora- bres y a menudo con una vaina mucilaginosa. ceae (Sivanesan, 1984; Kirk et al, 2008). Anamorfo. Conidióforos únicos, ramificados y En el complejo Bipolaris-Curvularia, los a veces dispuestos en pequeños grupos, derechos aspectos morfológicos más importantes para la o flexuosos, a veces geniculados. Nodos conidió- delimitación genérica de sus miembros consiste genos lisos, verrugosos u obclavados. Conidios en: la presencia en Curvularia de una célula muy generalmente curvos, en forma de canoa, fusoides abultada y oscura con relación a las restantes, la u obclavados, raramente derechos, 2–14 pseudo- forma predominante de los conidios y la presen- septos (usualmente más que 6), hialinos a fuerte- cia de septos verdaderos. Las especies de Bipolaris

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 45 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. que poseen pocos distoseptos, están más relacio- potente toxina, B.carbonum produce la toxina HC nadas con las especies de Curvularia que aquellas (un potente polipéptido), B. sacchari produce una que presentan muchos. También se ha demostrado toxina HS (helmintosporosina) y B.maydis la toxi- que además de los caracteres morfológicos, son na T, todas ellas específicas para su hospedador. de gran ayuda los culturales y biológicos como el B. oryzae, es el agente de la mancha café del arroz aspecto y crecimiento lineal de las colonias y su y su toxina la ofiobolina (terpenoide), es capaz esporulación (Mena Portales 2004). de producir parte de los síntomas de la enferme- dad. Cuando las células epidérmicas del arroz se Descripción del género Curvularia ponen en contacto con la toxina, se presenta ge- Especie tipo C.lunata (Wakker) Boedjin neralmente una acumulación de polifenoles, acti- Morfológicamente Curvularia se caracteri- vándose varias polifenolasas. Estos cambios en el za por la producción de conidióforos simpodiales metabolismo fenólico, son parte de la inducción de con células conidiógenas tréticas (poro), termina- los síntomas de la enfermedad y la oxidación de les e intercalares que dan origen a conidios elon- los fenoles produce las manchas café. Esta toxi- gados y transversalmente septados con una cicatriz na produce además otros síntomas (ver: Goodman basal oscura. Los conidios son a menudo curvos y t al.,1986;Carson et al, 1991; Franco & Zavaleta, asimétricamente dilatados en su célula intermedia, 2001; ). Bipolaris maydis y taxas relacionados, son sin embargo, se han descrito especies con conidios conocidos por su habilidad para producir selecti- derechos (Sivanesan 1987). Autores tales como: vas toxinas (HSTs), un grupo de compuestos con Ellis (1971, 1976), de Hoog et al. (2000) and Re- diversos pesos moleculares, que sirven como fac- vankar & Sutton (2010), han descrito los conidios tores de virulencia o de patogenicidad. como verdaderamente septados o ‘euseptados’o sea, compuestos de una sola pared con septos que Examen microscópico de los ejemplares y me- se han formado de la extensión interna de ésta (Lut- dios de cultivo trell 1963). Un género similar es la especie tipo de Los cultivos obtenidos de fuentes vegetales Bipolaris (B.maydis), que tradicionalmente se dis- diversas u otras en estudio, son muy útiles, si se tingue de Curvularia por producir conidios que presenta poca esporulación o los cultivos emplea- carecen de una célula brotante intermedia asimétri- dos tienen más de 20 días, es preferible transfe- ca y ‘distoseptada’ (Domsch et al. 2007; Revankar rir las muestras a placas con agar agua (TWA) y & Sutton 2010), con una pared común externa que fragmentos esterilizados de paja de trigo (Triti- encierra una célula más o menos esférica, cada una cum aestivum), como también Sorghum halepense de las cuales es rodeada por una pared individual (Nombre común: cañota, hierba Johnson, paja Jo- (Luttrell 1963). La separación de los 2 géneros ha hnson (Ve), zacate Jonhson, pasto silvestre, sorgo sido controversial en la literatura, sin embargo mu- silvestre, sorgo de Alepo). Pueden emplearse tam- chos autores han comprobado que las especies de bién tallos de Urochloa maxima (Colonial, guineo, Curvularia, también presentan conidios distosep- hoja fina, pasto guineo, privilegio, rabo de mula, tados (Alcorn, 1983; Sivanesan,1987; Seifert et al, zacatón, panizo de guinea, pasto Tanzania). 2011; Madrid et al, 2014). El material vegetal a usar para la buena producción del anamorfo o teleomorfo (menos Metabolitos secundarios y toxinas frecuente) en cultivo, puede preparase de diversas Las toxinas producidas por algunas especies maneras: en autoclave o por esterilización super- de Bipolaris, pueden ser hospedador específicas o ficial con cloro al 3-5% durante 5 minutos y lue- no específicas. B.victoriae, produce victorina una go 3 lavados con agua estéril. Las preparaciones

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 46 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. microscópicas deben realizarse a partir de colonias el tamaño de los conidios y el número de distosep- con 10 días de crecimiento a 20-26ºC en oscuridad, tos (los pseudo-septos son aquellos donde solo la bajo luz fluorescente o UV (12 horas de claridad pared interna de la pared está comprometida). Las y 12 de oscuridad) (Sivanesan,1987). Pueden em- especies de Bipolaris, Curvularia y Exserohilum plearse también agar papa zanahoria o agar avena, son agente causantes de faeohifomicosis, conside- así como PDA en cultivos de 10 - 20dias a 25ºC en rada en la actualidad como micosis emergente por oscuridad. Los medios pobres son los mejores en la hongos filamentosos en humanos y otros animales. fructificacion así como los trozos esterilizados de Estas infecciones que incluyen hongos pigmenta- vegetales mencionados. dos deben separarse de aquellas donde los tejidos Los ejemplares se examinan bajo lupa es- involucrados presentan granos (micetoma micóti- tereoscópica para detectar los conidióforos y co- co) o cuerpos esclerotiales (Cromoblastomicosis). nidios. Las preparaciones permanentes se efectúan Las micosis broncopulmonares alérgicas en diversos medios de montajes: alcohol polivinilo consisten en enfermedades pulmonares de hiper- o lactofenol con azul de algodón. Las preparacio- sensibilidad que presentan alta distribución mun- nes con alcohol polivinilo se colocan en estufa du- dial, causadas por múltiples etiologías donde rante 48 horas a 40 °C, para su sellado definitivo. Aspergillus fumigatus es el agente etiológico más Las con lactofenol, se pueden sellar con esmalte común, pero también Curvularia hawaiiensis pue- de uñas incoloro u otros sellantes. de causarla en pacientes pediátricos (Chowdhary et al. 2011). Algunas especies del género Bipola- ris, en especial, son agentes causantes de varios tipos de faeohifomicosis. El espectro clínico es di- verso e incluye desde: sinusitis alérgicas invasivas y crónicas, queratitis, endoftalmitis, endocarditis, endoarteritis, osteomielitis, meningoencefalitis, peritonitis, otitis media (en trabajadores agrícolas), fungemia así como infecciones cutáneas y pulmo- nares, junto a enfermedades broncopulmonares, diálisis peritoneal asociada a peritonitis. Bipolaris, Figura 2. Curvularia spicifera (= Bipolaris spi- puede infectar ya sea individuos inmunocompeten- cifera) conidióforos y conidios (Figura tomada tes o con compromiso inmune (McGinnis et al, de:www. windows search-exp.com). 1986; Strada et al, 1986;Adam et al, 1986; Marcus et al ,1992; Stringer & Riyan. 2000; de Hoog et Bipolaris como agente causal de al, 2000; Buzina et al, 2003; Castelnuovo et al, enfermedades oportunistas en humanos 2004; Pimentelet al,2005; Kobayashi et al, 2008; Las especies de Bipolaris o Curvularia que Revankar &. SuttoN, 2010; Da Cunha et al, 2012). usualmente se reconocen como saprotrofas o fito- Los casos más frecuentes se deben a Curvularia patógenas, pueden afectar a pacientes principal- spicifera que generalmente coloniza frecuente- mente con compromiso inmune o inmunocompe- mente los senos nasales en áreas de climas cáli- tentes, en especial: C.australiensis, C.hawaiiensis dos (Buzina et al ,2003). Schubert (2001), hizo y C.spicifera (Fig.2) (Adam et al., 1986; Walsh, & las mismas observaciones, reportando C. spicifera Groll, 1999; Schell, 2000; Buzina, et al., 2003; El como la causa más común de sinusitis alérgica en Khizzi et al., 2010; Krizan, (2012); Minkler et al, el sudeste de USA. Con una incidencia mayor si se 2014). Éstas se diferencian morfológicamente por compara con Europa, donde Bipolaris se encuentra

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 47 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. en menor proporción (Ebner et al, 1989). En un es- café dorado cuando maduros,(3-)7(-9) distoseptos. tudio reciente sobre biodiversidad de presencia en Hilum inconspicuo o levemente protuberante 3-4 el mucus nasal de 234 pacientes con rinosinusitis μm de ancho. Ontogenia del primer septo, gene- crónica, C.hawaiiensis fue aislada en 2 pacientes ralmente basal, raramente mediano, segundo septo y C. australiensis en uno; estos pacientes fueron distal. Germinación conidial bipolar, con la célula analizados en el medio Oeste y la india (Buzina et final a veces brotante, para formar una vesícula al, 2003). globosa delgada, desde donde se origina un tubo En un set de 104 aislados clínicos, por da Cunha germinativo. et al, (2012), la especie dominante fue C. spicifera La forma sexual en agar Sach’s con hojas (67.3%), seguida por C. hawaiiensis (18.2%), B. de Zea mays: Ascomata 300-450 x 200-400 μm, cynodontis (8.6%), B. micropus (2.9%), C. austra- negro globoso o elipsoidal, con largas setas café y liensis (2%), y B. setariae (1%).La correlación en- conidióforos con conidios que se desarrollan en la tre la identificación morfológica y molecular fue parte alta del ascoma. Cuello ostiolar subcónico de 89.7% (bastante aceptable). 30-90 μm largo con una masa de células hialinas en su parte superior. Seudoparáfisis, hialinas, sep- Descripción de la especies comunes en clínica tadas, filamentosas. Ascos 130-210 x 16-28, que se del genero Bipolaris y Curvularia producen entre las seudoparáfisis, que nacen desde la base del lóculo. Ascos, 160-320 x 5-10 μm, con 1. Bipolaris cynodontis (Marignoni) Shoemaker 1-8 ascosporas enroscadas en una apretada hélice, (Fig.3) = Helminthosporium cynodontis Marignoni cilíndricas o clavadas, derechas o levemente cur- = cynodontis (Marignoni) Subram. & vas. Ascosporas filiformes a flageliformes, a veces B.L. Jain = Cochliobolus cynodontis R.R. Nelson adelgazándose en los extremos, ascosporas madu- Colonias en PDA, blancas en juventud, tor- ras típicamente hialinas, 3-9 septos después de ma- nándose gris a negro al madurar. Puede presentar durar, ascosporas a menudo rodeadas con una fina la forma asexual en PDA: Conidióforos (43-)60- capa de mucus. Germinación ya sea terminal como 145(-160) x 4-6 (-8) μm), que se proyectan únicos lateral. Especie heterotálica. o en pequeños grupos, ramificados, septados, dere- Distribución: aparentemente cosmopolita. chos o flexuosos, geniculados en su parte superior, Bipolaris cynodontis es considerada un pa- café a oliváceos café. Nudos conidiógenos café os- tógeno secundario o saprófito en un amplio rango curos, levemente verrugosos bajo los nudos. Coni- de hospederos vegetales. No se le conoce ser cau- dios (27-) 40-80(-100) x(10-)12-18(-20) μm, lisos sa de serias enfermedades en éstos, salvo produ- a levemente curvos o derechos, cilíndricos a elip- ciendo manchas en las hojas en soidales, de color hialino cuando inmaduros, que (Datnoff & Rutherford 2004, Hagan 2005). En clí- se tornan oliváceos verdes y en el tiempo café a nica se describe raramente. Una fitotoxina llama- da bipolaroxina se produce por las cepas de esta especie. B. cynodontis muestra un amplio rango de A B medidas en los conidios y conidióforos. La brotante célula final de la germina- ción del conidio, es una estructura característica a considerar. Acorde a los datos filogenéticos, B. Figuras 3. A. Bipolaris cynodonti, conidios (Barra cynodontis es altamente similar a B. coffeana. Sin 20 µm), B. Conidióforos y conidios en sustrato na- embargo, para evitar confusiones, Manamgoda et tural (Tomado de: http://micologia.mcnetworks.org/). al. (2014), las consideran especies distintas.

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 48 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

2. Bipolaris setariae (Sawada) Shoemaker (Fig. 4) Taiwán, Turquía, Uganda, USA, Venezuela (Farr Sínónimo básico: Helminthosporium setariae & Rossman 2013). Sawada, Bull. = Drechslera setariae (Sawada) Su- bram. & B.L. Jain, = Helminthosporium setariae 3. Bipolaris micropus(Drechsler) Shoemaker Lind. = Ophiobolus setariae S. Ito & Kurib.(fide (Fig. 5) = Helminthosporium micropus Drechsler Sivanesan 1987).= Cochliobolus setariae (S. Ito = Drechslera micropus (Drechsler) Subram. & & Kurib.) Drechsler ex Dastur, B.L. Jain, = Drechslera micropa (Drechsler) Su- Morfo asexual en Setaria italica: Conidióforos bram. & B.L. Jain (96-) 145-207(-218) x 4-6 µm , café pálido a oli- Conidióforos solitarios o en pequeños gru- váceo café, que nace único o en pequeños grupos, pos, café oscuro, septados, hasta 200 x 4-6µm, septado, derecho o flexuoso, a veces geniculado en Conidios subhialinos a levemente fuliginosos, de- la ultima parte, cilíndrico, célula basal brotante. rechos o a veces levemente curvados, que se an- Nodos conidiógenos café oscuros. Conidios (50- gostan lentamente hacia el ápice desde el centro, ) 65-100(-108) x (10-)13-16 µm, derechos o cur- cilíndricos a elipsoidales, con célula basal obcó- vos, fusoides o naviculares, café pálidos a dorados nica con un corto hilum protuberante, 3-9 disto- café, con (5-)8(-10)-distoseptos. Hilum inconspi- septos, constreñidos en los septos, lisos, 28-92 x cuo o ligeramente protuberante. Germinación en 10-18 µm. Germinación por la célula polar. Primer ambos polos del conidio. Morfo sexual en agar septo se forma cerca de la base del conidio, como Sach’s: Ascomata negro 240-505 x 220-315 µm, las especies de Exserohilum. café, globosos o cortamente elipsoidales, seudo- Distribución limitada: USA, India, Japón, Nueva parenquimatosos. Cuello ostiolar 60-125 x 50-110 Zelanda. µm, paraboloide, cilíndrico. Ascos 130-150 x 22- Nota: Manamgoda et al. (2014), consideran que el 32 µm, numerosos, fusiformes, derechos o leve- hilum protuberante corto, no se observa en otras mente curvos anchos a veces bajo la mitad, con especies de Bipolaris y la formación del primer ápices redondos, cortamente estipitados, hialinos, septo basal se presenta en las especies de Exse- de paredes delgadas con 1-8 esporas. Ascosporas rohilum, situación que podría considerarse para 200-315 x 6-7 µm, hialinas o con tonos oliva, fi- incluirlo en este género (son necesarios mayores liformes, con puntas obtusas en ambos extremos, datos moleculares). 5-9 septos, enroscadas en una hélice cerrada (mo- dificado de Ito 1930). Distribución: Australia, Ca- nadá, China, Egipto, Etiopía, India, Korea, Myan- mar, Nueva Zelanda, Pakistán, Perú, Sierra Leona,

Copyright : NGRI (Japan) Figura 5. Bipolaris micropus, conidios con un Figura 4. Bipolaris setariae. Conidios y seudosep- corto hilum protuberante. (Tomado de: Sivanasan tos (Barra 20 µm). 1987) Barra 10 µm.

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4. Curvularia americana Da Cunha, Madrid, Además los conidios de C. verruculosa son leve- Gené, Cano sp. nov. Persoonia 33:48-60 (2014) mente más grandes (20 - 40 x 12-17µm) que los (Fig. 6) de C. americana y muestran una célula intermedia Colonias en agar avena y papa-zanahoria distintamente verrugulosa (Ellis, 1971; Sivanesan, con un diámetro de 62 y 69 mm, respectivamente 1987). en 7 días a 25 °C, funiculosas y gris verdosas a ver- Distribución: USA. de oscuro en el centro, efusas con tono gris blanco hacia la periferia y un margen fimbriado, reverso oliva a verde oscuro. Hifas vegetativas septadas, ramificadas, subhialinas a café, lisas a asperuladas, 1,5-4µm, anastomosadas. Conidióforos semi a ma- cronematosos, mononematosos, septados, usual- mente únicos, levemente geniculados, subhialinos a café oscuro, lisos a asperulados , con la pared celular a menudo más gruesa que las de las hifas A B vegetativas, 60-299 x 2-5 µm. Célula conidiógena Figuras 6. Curvularia americana, A-B. Conidió- terminal o intercalar, politrética, que prolifera sim- foros y conidios (Tomado de : Madrid et al, 2014). podialmente, subcilíndrica a levemente brotante, Barras10µm. 8-22 x 4-8 µm. Conidios 4(-5) células, derechos a levemente curvos, 13-28 x7-15 µm, usualmente 5. Curvularia australiensis (M.B. Ellis) Mana- con la tercera célula más inclinada y más grande mgoda, L.Cai. & K.D. Hyde, comb. nov. (Fig. 1,7) que las demás, con la segunda y tercera célula café = Drechslera australiensis Bugnic. ex M.B. Ellis, pálido a café, y la apical y basal subhialinas , célula = Bipolaris australiensis (M.B. Ellis) Tsuda & Ue- apical de pared lisa, la intermedia lisa (levemente yama, = Pseudocochliobolus australiensis Tsuda verrugulosa al SEM), célula basal a menudo verru- & Ueyama, Non Cochliobolus australiensis (Tsuda gulosa; hilum no protuberante, plano, oscurecido y & Ueyama) engrosado, 1,5-3 µm de ancho. Microconidiación a Colonias en PDA inicialmente blancas, veces presente, formando 1 célula, café pálida, con pero después de 3 días se tornan grises a café ne- conidios globosos, 5-6 µm de ancho. Clamidospo- gruzcas, efusas, aterciopeladas y negras en el re- ras no observadas. Teleomorfo no observado. verso. Conidióforos septados, solitarios, únicos o Nota. C. amaricana es similar a C.lunata y ramificados, geniculados y simpodiales, lisos, café C.prasadii en la morfología del conidio, sin em- rojizos, 95-205 mm de largo, con una media de 142 bargo, los conidios de C.lunata son hasta de 13 mm y 3-7 µm de ancho (media de 5 mm). Conidios µm de ancho (Manamgoda et al, 2012), mientras derechos, elipsoidales u oblongos, redondeados en en contraste con C.americana, todos los septos de los extremos, café pálidos a rojizos , mayormente los conidios de C.prasadii son hasta 2,4 µm de an- con 3 pseudoseptos (raramente 4-5), mayormente cho (Mathur & Matur, 1959, Ellis, 1971). El es- 15-40 x 6,5-10 µm (media 32 x 9µm). Un hilum tudio filogenético coloca a C.lunata y C.prasadii plano se observa en las células basales. en el clado, lunatus, linaje relativamente distante Es una especie heterotálica y el teleomor- de C.amaricana (Madrid et al, 2014). El árbol de fo se obtiene mediante el cruzamiento de pares 4 locus, indica que C. americana es el taxón her- opuestos compatibles. Distribución: cosmopolita mano de C.verruculosa, pero estas especies son Nota. Cochliobolus australiensis fue revisado a la separadas por una considerable distancia genética. luz de las evidencias que Tsuda & Ueyema (1981),

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más oscuro que los otros 2. Distribución: pantropica.

B

A 10 µ

Figuras 8. A-B.Curvularia bra- Figura 7. Curvularia australiensis, conidióforos chispora, conidios y conidioforos y conidios (Barra 20µm). (A.Tomado de: de Hoog et al, 2000). no examinaron un autentico aislado de Drechslera australiensis cuando establecieron Pseudoochlio- 7. Curvularia chlamydospora Madrid, Da Cun- bolus australiensis para su morfo sexual. Deng et ha, Gené & Guarro.(Fig. 9) al,(2015), observaron por filogenia molecular que Colonias en agar avena de 76 mm diámetro P.australiensis representaba una nueva especie de en 7 días a 25 °C, funiculosas, gris verdosas o ver- Curvularia, distinta de C. australiensis y que lla- de oscuras, de margen fimbriado; reverso oliva gris maron C.tsudae (Tsuda &Ueyama), H.deng, Y.P a verde oscuro. Colonias en PCA de 68 mm diám. Tang & R.g.Shivas. Esta especie difiere de C. aus- a la misma temperatura de incubación, funiculosas traliensis por sus conidios que son siempre con al centro, efusas hacia la periferia, verde oscuras 3 distoseptos y un promedio de 26 µm de largo, con margen fimbriado y reverso verde oscuro. Hi- mientras C.australiensis tiene 3 o raramente 4-5 fas vegetativas septadas, ramificadas, subhialinas septos y una media de 32 µm de largo. C. tsudae a café, lisas 1,5-4 µm de ancho, anastomosadas. tiene además conidios más pálidos (Deng et al, Conidioforos semi a macronematosos, mononema- 2015). tosos, septados, usualmente únicos, geniculados o curvados en el ápice, café a café oscuro, lisos a as- 6. Curvularia brachyspora Boedijn (Fig.8) perulados, 22-323 x 2-5 µm. Células conidiógenas Colonias en papa zanahoria de crecimien- terminales o intercalares, politréticas, que prolife- to rápido, aterciopelada a flocosas, gris café a café ran simpodialmente, subcilíndricas a formas irre- negruzco. Estroma a veces presente, negro, cilín- gulares, 7-18 x 5-10 µm. Conidios con 4 celulas, drico, dispuesto en pequeños grupos. Conidióforos mayormente levemente curvos, 16-25 x 7-12 µm, que nacen únicos o en grupos, en forma terminal en la parte más ancha, de pared lisa (célula basal o lateral desde las hifas o el estroma, derechos o verrugosa bajo SEM), usualmente con un septo flexuosos, pálidos hacia el ápice, hasta 700 µm central que aparece levemente marcado, la terce- de largo. Conidios usualmente levemente curvos, ra célula desde la base es ligeramente grande y de elipsoidales a ampliamente fusiformes, 20-26 x lados no iguales, segunda y tercera célula más 10-14 µm, asimétricos, lisos, café oscuros, con oscura que las otras , café a café oscuro, célula fi- 3 septos, el central verdaderamente meridional y nal pálida. Hilum no protuberante, plano, oscuro

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8. Curvularia clavata B.J. Jane (Fig. 10) Colonias en agar papa zanahoria de creci- miento rápido, de color café grisáceo o café, algo- donosas. Conidióforos derechos o flexuosos, a ve- ces geniculados, café, de paredes lisas, hasta unos 150 µm de largo y 2-5,5 µm de ancho, angostándo- se en la base y más gruesos hacia el ápice. Conidios café, de paredes lisas, derechos o ocasionalmente levemente curvos, usualmente clavados, con un Figuras 9. d-g. Curvu- hilum no protuberante o levemente protuberante, a laria chlamydospora, veces truncado en la base, con 3 distoseptos café a conidióforosy conidios negros, célula basal café pálida, otras células café (Barras 10µm). (Figuras a café oscuro 17-29 (23) x 7-13(9,6)µm. tomadas de: Madrid et Común en: Sorghum, Oryza, Saccharum, Tripo- al, 2014) gon, Triticium, Zea. Distribucion: pantrópica. y de pared gruesa, 1,5-3 µm de ancho. Clamidos- poras presentes, inicialmente como cadenas inter- calares pero después formando racimos de células brotantes, 13-80 µm, lisas a verrugosas y de pare- des gruesas. Microconidiación presente, formando conidios de 1-2 células, café pálidos, globosos a subglobosos, 4-6 µm diám. Teleomorfo no obser- vado. Distribución USA. Nota. C. chlamydospora es superficialmente si- milar a las 3 especies que producen conidios con 4 células con un acentuado septo mediano, tales como: C. brachyspora, C. eragrostidis y C. inter- media, sin embargo, la tercera célula desde la base Figura 10. C.clavata, conidioforos y conidios es usualmente grande y más pigmentada que la se- (Figuras tomadas de: de Hoog et al, 2000. Barras gunda en C. chlamydospora mientras en los 3 taxa 20µm similares ambas células intermedias son más bien iguales en tamaño y pigmentación. Estas especies 9. Curvularia geniculata (Tracy & Earle)Boedijn no se han reportado en cuanto a la producción de (Fig.11) clamidosporas en cultivos y tienen anchos coni- =Helminthosporium geniculatum Tracy & Earle, dios, por ej. 10-14 µm en C. brachyspora, 11-20 Conidióforos hasta 600 µm largo, 5–9 µm µm en C. eragrostidis y13-20 µm en C. interme- grosor, usualmente no ramificados, septados, café dia (Sivanesan 1987). Curvularia eragrostidis y C. rojizos a rojo oscuro o café rojizo oscuro, pálidos intermedia residen en el clado eragrostidis, mien- cerca del ápice, derechos, flexuosos o geniculados tras C. chlamydospora pertenece al clado lunata . cerca del ápice, con conspicuos y gruesas cicatri- C.brachyspora parece ser un taxón hermano de C. ces conidiales. Conidios usualmente curvos, geni- chlamydospora, pero esta relación recibe poco so- culados, fusiformes, 3-4 distoseptos, pero general- porte estadístico (Vea, Madrid et al, 2014). mente con 4 septos, raramente 5, célula terminal, 26-48 x 8-13 µm, en sustrato natural y en cultivo,

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 52 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

18-37 x 8-14 µm; la célula basal y apical son café mediano, 2-7 distoseptos (mayormente 5), 12-37 x pálidas, las células intermedias, café o café oscuro, 5-11 µm. Conidios que a menudo germinan por un lisas, (doblado como una rodilla), la célula central tubo germinal por un extremo y un conidióforo por usualmente café oscuro y brotante, lisa, grande y el otro extremo. más oscura que las otras células, cicatriz basal le- Es una especie heterotálica y el teleomorfo se vemente protruyente. obtiene por unión de polos compatibles. Distribución: La especie es heterotálica y el teleomorfo cosmopolita, aislados desde una gran variedad de se obtiene por apareamiento de polos compatibles. plantas, aire, suelo y en clínica (Minckler, et al, 2014). Distribución: pantrópica.

Figuras 11, C. geniculata conidios y conidióforo erecto Barras 20 y 5 µm (Figuras tomadas de: E. Mc- Kenzie Landcare Research). Figura 12. Curvularia hawaiensis, conidióforos y 10. Curvularia hawaiiensis (Bugnic.) Manamgo- conidios (Barra 20 µm). da, L. Cai & K.D. Hyde, comb. nov. (Fig. 12) = Helminthosporium hawaiiensis Bugnic., 11. Curvularia hominis Da Cunha, Madrid, Gené = Drechslera hawaiiensis Bugnic. ex M.B. Ellis & Cano, sp. nov. (2014) (Fig.13) = Bipolaris hawaiiensis (M.B. Ellis) J.Y. Uchida & Etimología. Hace referencia a que todos los Aragaki, = Cochliobolus hawaiiensis Alcorn, aislados fueron aislados de especímenes clínicos = Pseudocochliobolus hawaiiensis (Alcorn) Tsuda humanos. & Ueyama. Colonias en agar papa zanahoria, atercio- Colonias en agar papa zanahoria, de rápi- peladas, con un diámetro de 70-72 mm en 7 días do crecimiento, efusas, grises. Estroma a veces se a 25 °C, funiculosas y verde oscuras en el centro, forma en cultivo, erecto, derecho, más o menos ci- flocosas y de color oliva a blanco hacia la periferia, líndrico, simple o ramificado, negro. Conidióforos con un margen fimbriado y un reverso oliva a ver- únicos, flexuosos, geniculados, lisos, cilíndrico, de oscuro. Hifas vegetativas septadas, ramificadas, enroscados, septados, pálidos a café mediano, has- subhialinas a café, lisas a levemente asperuladas, ta 120 x 2-7µm, nodos conidiógenos verrugosos. 1,5 - 5 µm de ancho, anastomosadas. Conidióforos Conidios derechos, elipsoidales, oblongos o cilín- semi a macronematosos, mononematosos, septados, dricos, redondeados en sus extremos, pálidos a café simples o ramificados, geniculados hacia el ápice,

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 53 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. subhialinos a café oscuros, lisos a asperulados, con Colonias en PDA efusas, grises a negras, paredes celulares a menudo más gruesas que las de algodonosas a aterciopeladas, a menudo zonadas. las hifas vegetativas, 55-325 x 2-5 µm. Células coni- Estroma ausente pero detectado por Shear en vie- diógenas terminales o intercalares, politréticas, que jos cultivos. Conidióforos que nacen únicos o en proliferan simpodialmente, subcilíndricas a tamaño grupos terminales y laterales en las hifas, únicos o irregular, 6-26 x 4-9 µm; locus conidiógenos usual- ramificados, derechos o flexuosos, a menudo geni- mente más o menos engrosados y oscuros. Conidios culados, café pálidos, a café, lisos, septados, hasta 4-5 celulas, levemente curvadas, 18-30 x 7-14 µm 250 x 3-7µm. Conidios derechos o levemente cur- en la parte más ancha , con la tercera célula desde la vos, elipsoidales a ampliamente fusiformes, con un base a menudo grande y de lados desiguales, células hilum escasamente protruyente y a menudo trunca- intermedias a menudo verrugosas y más oscuras que do, 2-6 distoseptos, pero predominantemente 4, la las otras, café, célula final subhialina a café pálido y célula central usualmente más grande que las otras de pared lisa; hilum no-protuberante, plano, oscuro células, los 2 septos a cada extremo a menudo bas- y grueso, 1,5-3 µm de ancho. Microconidiación y tante cercanos uno a otro, a veces con todas las cé- clamidosporas no observadas. Teleomorfo no ob- lulas café o café oscuro, pero frecuentemente con servado. Distribución USA. una o ambas células finales a veces más pálidas que las otras, lisas 24-45 (32) x 9-16 (12,4) µm en la parte más ancha. Distribución: aparentemente cosmopolita.

A B Figuras 13. A-B, Curvularia hominis, conidioforos y conidios mostrando leve rugosisdad superficial (Figu- ras tomadas de: Madrid et al, 2014. Barras = 10 µm).

Nota. A pesar que esta especie fue aislada de casos clínicos humanos, es también común en el ambiente. Curvularia hominis semeja otras especies del genero con 4 células por conidio y una brotación asimétri- Figura 14. Curvularia inaequelis, Conidióforos y ca, una oscura tercera célula, tal como C. aeria, C. conidios. Barra 20 µm. caricapapayae, C. lunata y C. prasadii, pero difiere de éstas en producir conidios con células intermedias 13. Curvularia lunata (Wakker) Boedijn(Fig.15) verrugosas (Fig.13 A-B). Las ultimas 4 especies son = Acrothecium lunatum Wakker, miembros del clado lunata, mientras C. hominis y = R.R. Nelson & F.A. Haasis, C.muehlenbeckiae forman un distinto linaje, como el =Pseudocochliobolus lunatus (R.R. Nelson & clado hominis (vea: Madrid et al, 2014). F.A.Haasis) Tsuda, Ueyama & Nishih =Helminthosporium caryopsidum Sacc. 12. Curvularia inaequalis (Shear) Boedijn (Fig.14) = Curvularia caryopsidum (Sacc.) S.C Teng. =Helminthosporium inaequale Shear Colonias en CMA con un diámetro de 7,2 =Acrothecium arenarium Moreau & V. Moreau cm en 7 dias a 27 °C, funiculosas a algodonosas,

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 54 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli. oliváceas a negras, con márgen fimbriado; rever- 1,5 - 3µm de ancho. Conidios atípicos bifurcados y so negro. Colonias en MEA con un diámetro de conidiación microcíclica raramente observada. 70 mm a la misma temperatura y tiempo de incu- Nota. C. lunata fue descrita primeramente como bación, algodonosas y grises en el centro, canela Acrothecium lunatum desde hojas caídas de caña y aterciopeladas hacia la periferia, con margen de azúcar en Java (Wakker & Went, 1899). Boedi- fimbriado; reverso café al centro y de color crema jin (1933), transfirió esta especie al géneroCurvu - hacia la periferia. Hifas vegetativas, septadas, ra- laria y la nombró la especie tipo, citando nuevos mificadas, subhialinas a café, lisas a asperuladas, aislamientos desde el aire, el mango y otros sustra- 15-5 µm de ancho, anastomosadas. Conidióforos tos. Los aislados existentes hacen posible confir- semimacronematosos a macronematosos, mono- mar que es una especie criptica (Manamgoda et al, nematosos, septados, simples o ramificados, a me- 2012). Distribución cosmopolita. nudo con base bulbosa, geniculada o torcida en el ápice, blanca a café oscuro, lisas a asperuladas con 14. Curvularia pallescens Boedijn (Fig. 16) pared celular a menudo más gruesa que las hifas = Cochliobolus pallescens (Tsuda & Ueyama) Sivan. vegetativas 39-430 x 4-9 µm, en la base y 2,5-6 µm =Pseudocochliobolus pallescens Tsuda & Ueyama. hacia el centro. Células conidiógenas terminales e Característica de las colonias en agar papa intercalares, politréticas, subcilíndricas, clavadas y zanahoria: de crecimiento rápido, lanosas en el subglobosas de tamaño irregular, 4-20 x 3-13µm, centro, a menudo con desarrollo de zonas concén- que proliferan simpodialmente. Locus conidióge- tricas. Conidióforos simples, raramente ramifica- nos algo engrosados y oscuros, poros hasta 1 µm dos, derecho o a veces geniculados cerca del ápice, ancho. Conidios mayormente con 4 células, lisos de color café, variables en largo, hasta 5-6 µm a asperulados, a menudo curvos en la tercera cé- de ancho. Conidios de paredes lisas, café pálidos o lula desde la base, la cual es larga como las otras con poco color, mayormente con 3 septos, elipsoi- células intermediarias, café o café oscuras y célula dales a fusiformes, usualmente levemente curvos, terminal subhialina a café claro, 21-31x 9-13 µm; 17-32 x 7-12,5 µm, a menudo desproporcional- hilum no protruyente, plano, oscuro y engrosado, mente agrandados en la tercera célula y marcada- mente geniculados o en forma de gancho. Conidios escasos en cultivos, variables en tamaño y forma según los aislados. Distribución: cosmopolita. La especie es heterotálica y el teleomorfo se obtie- ne por apareamiento de polos compatibles.

A B

Figuras 16. A-B, Curvularia pallescens, A. Coni- dióforos y conidios (Tomado de: www.plantasyhon- Figura 15. Curvularia lunata. Conidióforos y co- gos.es), B. Conidióforo y conidios (Tomado de: mi- nidios. Barra 20 µm. cologiapanama. blogspot. com, Barra 20µm)

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 55 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

15. Curvularia papendorfii (van der Aa) Alcorn en el centro, flocosa hacia la periferia, verde gri- (Fig. 17) sácea con margen fimbriado; reverso oliva verde. =Drechslera papendorfii (Aa) M.B. Ellis Hifas vegetativas septadas, ramificadas, subhiali- =Bipolaris papendorfii (Aa) Alcorn, nas a café, lisas, 1,5-5 µm de ancho. Conidiófo- =Curvularia siddiquii S.I. Ahmed & M. Qureshi ros macronematosos, mononematosos, septados, Características de las colonias en papa no ramificados, geniculados cerca del ápice, café, zanahoria: efusas, aterciopeladas grises a negras. lisos, 100-350 x 2-4,5 µm. Células conidiógenas Conidióforos solitarios, derechos o flexuosos, ge- mayormente terminales, politréticas, que prolife- niculados, pálidos a café mediano, hasta 200 µm ran simpodialmente, subcilíndricas, subglobosas a largo, 4-9 µm de ancho, de paredes lisas, septados, formas irregulares, 4,5-30 x 6-10 µm. Conidios 4 con una prominente cicatriz oscura. Nodos coni- células, mayormente curvados, 20-27 x 8-12 µm, diógenos verrugosos, distintamente brotantes hasta con la tercera célula desde la base usualmente de 5 µm ancho. Conidios curvados, en forma de riñón tamaños desiguales, grande y oscura más que las u obpiriformes, usualmente anchos en la segunda otras, café. La segunda y la célula final subhia- célula desde la base, café mediano a café oliváceo linas a café pálido, lisas, célula basal a menudo oscuro, pálidos en los extremos, lisos, con 3 disto- verrugosa; hilum no protruyente, plano, oscuro y septos, 30-40 x 15-20µm. Esta especie es fitopató- engrosado, 1,5-2,5 µm de ancho. Clamidosporas gena y raramente causa infecciones oportunistas. abundantes, inicialmente como cadenas intercala- Sus metabolitos secundarios poseen propiedades res, posteriormente formando racimos de células medicinales y anticáncer (Kuan et al,2015). Distri- brotantes, hasta de 60 µm diámetro, lisas y de pare- bución aparentemente cosmopolita. des gruesas. Microconidiación ausente. Teleomor- fo no observado. Distribución USA, Europa. B Nota. Curvularia pseudolunata es morfológica- mente similar a C. lunata y este taxón se agrupa A junto en los 4 locus de la filogenia. Sin embargo, los conidios de C. lunata son levemente más lar- gos (21-31 x 9-13 µm) y esta especie se separa de C. pseudolunata por una distancia genética consi- 20 µm derable (Madrid et al, 2014).

Figuras 17. A-B. Curvularia papendorfii, conidió- foros y conidios (Tomado de: de Hoog et al, 2000; B. Tomada de: Kuan et al, 2015)

17.Curvularia pseudolunata Da Cunha, Madrid & Gené, sp. nov. (Madrid et al, 2014) (Fig. 19) Figuras 19. d-h. Curvularia Colonias en agar avena con un diámetro de pseudolunata, conidios y co- 71 mm en 7 días a 25 °C, algodonosa a lanosa, gris nidióforos (Barras 20 µm), i. verdosa, con un margen fimbriado y un reverso ver- Clamidosporas (Barra 10µm) de oscuro. Colonias en PCA, 78 mm diámetro a la (Figuras tomadas de:Madrid et misma temperatura y tiempo de incubación, lanosa al, 2014).

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 56 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

18. Curvularia senegalensis (Speg.) Subram. = Drechslera tetramera (McKinney) Subram. & =Brachysporium senegalense Speg. (Fig. 20) B.L. Jain, Colonias en agar papa zanahoria (APZ), Colonias en agar papa zanahoria que se de rápida dispersión, efusas, aterciopeladas, negras expanden, rápidamente, de aspecto vidrioso, re- oscuras a café negras. Conidióforos simples o ra- cubierto con conidios puntiformes o peluda si la mificados o en grupos terminales y laterales en las esporulación es pobre. Óptimo crecimiento se ob- hifas, derechos o flexuosos, a veces geniculados, serva en agar avena a 32°C, lento crecimiento a18 cafesosos, de paredes lisas, hasta 150 x 3-7 µm. y 37°C. Conidióforos erectos, no ramificados, so- Conidios usualmente curvos, de lados no iguales, litarios o en pequeños grupos, septados, repetida- lisos, café oscuros, las células de los extremos mente geniculados, con numerosas cicatrices bien usualmente subhialinas o café pálidas, usualmente definidas, a menudo torcidos, hasta 300 x 4-8 µm , curvas, con 3-5 seudoseptos (mayormente 19- 30 (24 prom.) x 10-14 (11,4) µm, en la parte más an- regularmente zigzagueantes en la parte apical, con cha. C. geniculata, tiene también conidios con 4 cicatrices planas, café oscuras en la punta. Nodos septos, pero es marcadamente geniculada y brotan- conidiógenos verrugosos. Conidios de color café te, con una célula central usualmente muy dife- mediano, excepto por lo angosto y el subhialino lu- rente a las restantes. Distribución: en gramíneas en nar en las extremidades, cilíndricos con extremos zonas tropicales y subtropicales (especie rara). redondeados, 20-40 x 9-14 µm, con 3 distoseptos. Hilum de 2-3 µm de ancho, Conidios que germi- nan por un tubo germinal en un extremo y un co- nidióforo por el otro extremo o solamente desde la célula basal. Especie heterotálica: el telomorfo se obtiene apa- reando conidios de distinta polaridad. A Distribución: cosmopolita. B Nota. Se diferencia de C.australiensis por su coni- dios más anchos. Especie común como saprófito en material vegetal diverso y el suelo; frecuentemente se encuentra como agente de sinusitis humana o animal (Buzina et al, 2003) Figuras 20. A-B. Curvularia senegalensis, A. Co- nidios y conidióforos, B. Conidios (A. Tomado de: Guarro et al, 1999)

19. Curvularia spicifera (Bainier) Boedijn (Fig. 2 y 21) A = Helminthosporium spiciferum (Bainier) Nicot, = Bipolaris spicifera (Bainier) Subram., = Dendryphion spiciferum (Bainier) Sacc. & Traverso =Pseudocochliobolus spicifer (R.R. Nelson) Tsuda, Ueyama&Nishih. = Helminthosporium tetramera = Curvularia tetramera (McKinney) Boedijn ex J.C. Gilman, Figura 21. A. Curvularia spicifera, conidióforos y = Bipolaris tetramera (McKinney) Shoemaker, conidios (A. Tomada de: de Hoog et al , 2000)

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 57 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

20. Curvularia verruculosa Tandon & Bilgrami B (Fig.22) = Curvularia verruculosa Tandon & Bil- grami ex M.B. Ellis, A Colonias en papa zanahoria de crecimiento rápido, de color café, lanosa o aterciopelada, re- verso café oscuro a negro. Conidióforos simples, raramente ramificados a veces geniculados cerca del ápice, café a café oscuros, variables en largo, hasta 5-6 µm de ancho. Conidios café, elipsoida- les a clavados, derechos o curvos, a menudo de lados desiguales, célula mediana café, a veces la Figuras 22. A-B. C. verruculosa. A. Conidios y segunda célula desde la base es similar en color a conidióforos (Tomado de: de Hoog et al, 2000), la tercera, las células basales y apicales de color B. Conidios mostrando su rugosidad ( Tomado de: café claro, normalmente con 3 distoseptos, distin- Matsuchima 1971). tamente verrugosa, especialmente en las 2 centra- les. En sustratos naturales los conidios miden 25- Clave tentativa dicotómica/politómica para 32 (29) x 12-14 (13.3) µm, en cultivo 20-40 x las especies más comunes de Curvularia 12-17 (14) µm. Común en hojas de. Oryza sativa. en clínica (Modificada de Sivanesan, 1987) Distribución cosmopolita. La especie es cercana a Curvularia trifolii (Kauff.) Boed., pero difiere en 1. - Conidios verugosos o levemente asperu la naturaleza verrugosa de la pared conidial y en la lados, mayormente con 3 distoseptos...... 2 ausencia del marcado hilum protuberante presente - Conidios lisos con 3 distoseptos...... 4 en C. trifolii. - Conidios lisos con 4 distoseptos...... 8 Notas. Curvularia muehlenbeckiae Madrid, Da - Conidios lisos con hasta 7 distoseptos ...9 Cunha, Gené, Guarro & Crous, sp. nov (2014), es un taxón hermano de C. hominis, el cual tie- 2. - Clamidosporas presentes, conidios con 3 ne conidios un poco mas grandes (18-30 x 7-14 septos, levemente verrugosos en la célula µm) con similares ornamentaciones que consis- basal, 16- 25 x 7-12 µm, microconidia- ten en pequeñas y conspicuas verrugas. Algunas ción presente ...... C. chlamydospora especies de Curvularia, fuera del clado hominis, - Clamidosporas ausentes...... 3 producen conidios verrugosos, ej, C. tuberculata, C. verruculosa y C. verruciformis. las primeras 2 3. - Conidios verrugosos, mayormente 3 sep- especies producen grandes conidios ( 23-52 x 13- tos 20- 40 x 12-17 µm...... 20 µm (con 3-5 septos o más) y 20-40 x 12-17 µm, ...... C. verruculosa respectivamente), mientras la tercera, difiere de - Conidios levemente verrugosos en la cé los miembros del clado hominis por tener mayo- lula basal, con 3 septos, microconidiación ritariamente 5 células conidiales mas fuertemente a veces presente, 13-28 x 7-15µm ornamentadas (Ellis 1966, Sivanesan 1987). Las ...... C. americana especies de Curvularia con conidios verrugosos - Conidios levemente verrugosos princi- aparecen en diferentes clados lo que sugiere que palmente en las células intermedias, con 3 este tipo de ornamentación ha evolucionado varias septos, 17-26 x 8,5-12µm, microconidia veces en el género( Madrid et al,2014). ción ausente vea ...... C.muehlenbekiae (no incluida en el texto, vea Madrid et al. 2014)

Bol. Micol. 2015; 30(2): 40- 63 micologia.uv.cl 58 Especies oportunistas de importancia clínica de los géneros Bipolaris Shoemaker y Curvularia Boedijn - E. Piontelli.

- Conidios levemente verrugosos, princi- - Conidios sin septo mediano grueso y os- palmente en las células intermedias, con 3 curo…...... …7 septos, 18-30 x7- 14 µm, microconidiación ausente ...... C. hominis 7. - Conidios café pálidos, elipsoidales a fu- - Conidios con célula basal a menudo ve siformes, levemente curvos, 17-32 x 7-12 rrugosa, con 3 septos, mayormente curvos, µm...... C.pallescens con la tercera célula desde la base más - Conidios, lisos típicamente curvos, en grande, 20-27 x 8-12µm, ...... forma de riñon u obpiriformes, usualmente ...... C.pseudolunata anchos en la segunda célula desde la base, - Conidios lisos o asperulados, con 3 sep- 30-40 x15-20 µm...... C.papendorfii tos, a menudo curvos en la tercera célula desde la base (que es más grande), células 8. - Conidios café oscuros, con 4 septos, dis- intermedias café y las finales más claras, tintamente geniculados, con célula central 21-31 x 9-13 µm ...... C. lunata dilatada,18 -37 x 8-14 µm...... C.geniculata 4. - Conidios mayormente 3 pseudoseptos, - Conidios café oscuros, con 4 septos, no derechos o curvos...... 5 distintamente geniculados, con las células - Conidios mayormente de 4 pseudoseptos terminales pálidas, 19-20 x 10- 14 µm...... 8 ...... C. senegalensis

5. - Conidios con 3 seudoseptos, mayormente 9. -Conidios con hasta 6 distoseptos, la célula derechos, clavados, célula basal palida, central más grande que las otras, 25 x 45 17-29 x 7- 13 µm...... x 9 - 16 µm ...... C .inaequalis ...... C.clavata - Conidios con 2-7 septos (mayormente 5), - Conidios siempre con 3 seudoseptos, de- derechos elipsoidales o cilíndricos, redon- rechos, usualmente no más de 11µm de an deados en sus extremos,12-37 x 5-11 ...... cho, 14-40 x 9-11µm ...... C.hawaiiensis ...... C. australiensis - Conidios siempre con 3 seudoseptos, cilín La clave es solo orientativa, la similitud de dricos u oblongos, usualmente mayores algunas especies dificulta su diferenciación y debe que 11µm de ancho, 20-40 x 9-14 µm compararse con las descripciones originales en la lite- ...... C. spicifera ratura. Actualmente es necesario el empleo secunda- - Conidios usualmente levemente curvos a rio de la biología molecular para la real confirmación curvos ...... 6 final del aislado. No debe olvidarse, que antes de una determinación definitiva el tratamiento del paciente es 6. - Conidios con septo mediano oscuro y primordial y debe valorarse con premura la sensibili- grueso...... C.brachyspora dad del aislado frente a los antifúngicos modernos.

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