Filogenia E Revisão Taxonômica De Bulbophyllum Thouars
ERIC DE CAMARGO SMIDT
FILOGENIA E REVISÃO TAXONÔMICA DE BULBOPHYLLUM THOUARS
(ORCHIDACEAE) OCORRENTES NO NEOTRÓPICO
FEIRA DE SANTANA – BAHIA
2007
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
FILOGENIA E REVISÃO TAXONÔMICA DE BULBOPHYLLUM THOUARS
(ORCHIDACEAE) OCORRENTES NO NEOTRÓPICO
ERIC DE CAMARGO SMIDT
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em Botânica.
ORIENTADOR: PROF. DR. EDUARDO LEITE BORBA (UFMG)
CO-ORIENTADOR: PROF. DR. CASSIO VAN DEN BERG (UEFS)
FEIRA DE SANTANA – BA 2007 BANCA EXAMINADORA
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PROF. DR. FÁBIO DE BARROS
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PROF. DR. RENATO DE MELLO-SILVA
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PROFA. DRA. ANA MARIA GIULIETTI HARLEY
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PROF. DR. LUCIANO PAGANUCCI DE QUEIROZ
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PROF. DR. EDUARDO LEITE BORBA
ORIENTADOR E PRESIDENTE DA BANCA
FEIRA DE SANTANA 2007
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS
RESUMO
ABSTRACT
INTRODUÇÃO GERAL ...... 1
CAPÍTULO 1. Filogenia molecular das espécies Neotropicais de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae): contribuição de espaçadores nucleares e plastidiais na delimitação das seções do novo mundo e na origem do gênero no Neotrópico ...... 15
CAPÍTULO 2. Filogenia morfológica de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae) Neotropicais através de abordagens de Máxima Parcimônia e de Análise Bayesiana .. 52
CAPÍTULO 3. Revisão taxonômica de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae) Neotropicais ...... 76
CAPÍTULO 4. Richness, distribution and important areas to preserve Bulbophyllum in the Neotropics …………………………………………………………………………… 328
CAPÍTULO 5. Bulbophyllums in Brazil: collection history and distribution …….....… 337
CONSIDERAÇÕES FINAIS …………………………………………………..…………. 343
ÍNDICE PARA AS ESPÉCIES
(1) Bulbophyllum sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb. …………..……..………... 84 (1.1) Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl. …..……………………….….…….. 85 (1.2.1) Bulbophyllum bracteolatum Lindl. ……………………………….……….…. 87 (1.2.2) Bulbophyllum bracteolatum subsp. kegelii (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba …………………………………………………………………………..……. 92 (1.3) Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams …………………………………..….. 93 (2) Bulbophyllum sect. Furvescens E. C. Smidt, Borba & van den Berg ……………. 95 (2.1) Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst. ………………………..………. 96 (2.2) Bulbophyllum nagelii L. O. Williams …………………….……………………. 97 (2.3) Bulbophyllum quadrisetum Lindl. …………………...... ………. 99 (2.4) Bulbophyllum setigerum Lindl. ……………………...... ……. 100 (2.5) Bulbophyllum steyermarkii Foldats …………………………………..………. 102 (3) Bulbophyllum sect. Napelli Rchb. f. ……………………………………………. 104 (3.1) Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr. …………...... ………………. 106 (3.2) Bulbophyllum boudetianum Fraga ………………...... …………. 108 (3.3) Bulbophyllum campos-portoi Brade …………...... ………………. 109 (3.4) Bulbophyllum cantagallense Barb. Rodr. ………………….…………………. 111 (3.5) Bulbophyllum dusntervillei Garay ……………………………………………. 112 (3.6) Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn. ………………………………. 113 (3.7) Bulbophyllum granulosum (Barb. Rodr.) Cogn. ……….……..………………. 116 (3.8) Bulbophyllum kautskyi Toscano ………………………….……..……………. 117 (3.9) Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn. ……...... …….………………. 119 (3.10) Bulbophyllum micropetaliforme Leite ………...... …………………. 120 (3.11) Bulbophyllum napelli Lindl. ……………...... …….………. 122 (3.12) Bulbophyllum regnellii Rchb. f. ………...... …….……………. 124 (4) Bulbophyllum sect. Micranthae Barb. Rodr. ……...... …….………………. 128 (4.1) Bulbophyllum adiamantinum Brade …………...... ….……………. 130 (4.2) Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm. ……….……………………. 132 (4.3) Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr. …………………………..……………. 134 (4.4) Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr. ……………………….…..…………. 136 (4.5) Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr. ………………………………………. 137
(4.6) Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr. ………………….……..………………. 139 (4.7) Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr. ………………………………………. 141 (4.8) Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm. ….…………………………. 142 (4.9) Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr. ……………………….…..……………. 144 (4.10) Bulbophyllum tricolor Smith & Harris …………………..….………………. 145 (5) Bulbophyllum sect. Didactyle (Lindl.) Cogn. ………………..…………………. 147 (5.1.1) Bulbophyllum exaltatum Lindl. ………………………………….…………. 150 (5.1.2) Bulbophyllum exaltatum subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba …..………. 156 (5.2) Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros ……………….…………. 157 (5.3) Bulbophyllum meridense Rchb. f. ………………………………….…………. 159 (5.4.) Bulbophyllum perii Schltr. ………………………………………...…………. 161 (5.5) Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl. ……………………………. 162 (5.6) Bulbophyllum tripetalum Lindl. ………………………………………………. 164 (5.7) Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f. ……………………………………. 166 (5.8) Bulbophyllum xcipoense Borba, Semir ……………………….………………. 168 (6) Bulbophyllum sect. Xiphizusa Rchb. f. …………………………………………. 171 (6.1) Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams ………………..…………………. 175 (6.2) Bulbophyllum antioquiense Kraenzl. …………………………………………. 176 (6.3) Bulbophyllum arianeae Fraga & E. C. Smidt ……...... ……………………. 177 (6.4) Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr. …………………………………………. 179 (6.5) Bulbophyllum bidentatum (Barb. Rodr.) Cogn. ……...... ……………………. 180 (6.6) Bulbophyllum carassense Mota, R. C., F. Barros & Stehmann ……...... …. 182 (6.7) Bulbophyllum chloropterum Rchb. f. ……………………………………..…. 183 (6.8) Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J.A.N.Bat. ………….…………...... ……. 185 (6.9) Bulbophyllum dusenii Kraenzl. ………………...... …………. 186 (6.10) Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & Cribb ……………..……………. 188 (6.11) Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt ………………………………. 189 (6.12) Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba …………………………………. 190 (6.13) Bulbophyllum gladiatum Lindl. ………………………………………..……. 192 (6.14) Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba ……..………………. 195 (6.15) Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba ………………..………………. 197 (6.16) Bulbophyllum jamaicense Cogn. ……………………………………………. 198 (6.17) Bulbophyllum manarae Foldats ………………………………..……………. 199
(6.18) Bulbophyllum melloi Pabst ……………………………………….…………. 201 (6.19) Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn. …………………..…………. 202 (6.20) Bulbophyllum solteroi R. González …………………………………………. 205 (6.21) Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba ………….…………………. 206 (6.22) Bulbophyllum vareschii Foldats ………………………………….…………. 207 (6.23) Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl. …………….……………………. 208
AGRADECIMENTOS À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pela concessão da bolsa de estudos e auxílio financeiro ao projeto (BOL 0368A/05 e APR 340/04). À American Orchid Society, Fundação Margareth Mee, Universidade de Harvard e ao Projeto Flora da Bahia pelo apoio financeiro para as visitas aos herbários nacionais e estrangeiros, sem o qual este trabalho não seria possível. Ao Programa de Pós-Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana (PPGB/EUEFS). Ao Laboratório de Sistemática Molecular de Plantas (LAMOL), ao Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS) e ao Laboratório de Taxonomia Vegetal (Taxon) por proverem estrutura e condições adequadas ao desenvolvimento deste trabalho. Aos curadores do Royal Botanical Garden, Kew, Dr. Phillip Cribb e do Oak Ames Orchid Herbarium, Harvard, Dr. Gustavo Romero, pelo auxílio e colaboração nas discussões. À Dra. Bárbara Gravendeel (Leiden, Holanda) e Dr. Gunter Fischer (Salzburg, Áustria) pelas discussões ao longo do trabalho. A todos os curadores que confiaram os empréstimos e tornaram possível o estudo dos espécimes, em especial Dr. Luciano Paganuci de Queiroz (HUEFS). Aos colegas e sempre orientadores, Antonio Luis Toscano de Brito e Fábio de Barros pelas discussões e ensinamentos. Aos colegas Cláudio Nicolleti de Fraga, Fábio Pinheiro, André Fontana, João Batista, Luciano Bianqueti, Luis Menini, Cristiano Verola, Melissa Bocayuva, Gerardo Salazar e Mario Blanco pelo auxilio na obtenção de materiais para estudo de filogenia molecular, bibliografias e imagens, e em especial a colega Patrícia Luz Ribeiro por se dedicar ao estudo do complexo Bulbophyllum exaltatum. A todos os colegas, funcionários e professores envolvidos com os trabalhos realizados no Programa de Pós-Graduação em Botânica e na Universidade Estadual de Feira de Santana, Bahia, em especial a Silvana Monteiro, Cecília Azevedo, Teonildes S. Nunes e Hilder pela convivência e amizade. À professora Ana Maria Giulietti pelas constantes palavras de apoio e incentivo. E principalmente, à minha família, à minha companheira Viviane da Silva Pereira e aos meus orientadores Eduardo Leite Borba e Cássio van den Berg pela inestimável contribuição no meu crescimento intelectual, e pelo estímulo e participação constante e fundamental na construção deste trabalho.
RESUMO Esta tese trata do estudo do gênero Bulbophyllum no Neotrópico, incluindo abordagens filogenéticas na delimitação de categorias infra-específicas, revisão taxonômica de todas as espécies e inferências sobre a riqueza, distribuição e conservação no Neotrópico e especialmente no Brasil. Para se estabelecer categorias infra-genéricas e as relações entre elas, utilizamos abordagens filogenéticas de Máxima Parcimônia e análise Bayesiana. No Capitulo 1, utilizamos dois espaçadores não codificantes de DNA plastidial: psbA-trnH e trnS-trnG e um do genoma nuclear, ITS. Como resultado, seis seções monofiléticas são reconhecidas para o Neotrópico. Cinco delas já existiam, mas necessitaram de uma recircunscrição para se tornarem monofiléticas e uma nova seção é proposta neste trabalho. Duas linhagens ocorrem predominantemente acima da linha do Equador e quatro linhagens mais derivadas, são mais diversas no sudeste do Brasil. Estes resultados sugerem um evento de colonização único no Neotrópico através de dispersão da África para o norte da América do Sul, seguido por eventos de dispersão através dos Andes para o sudeste do Brasil. No Capítulo 2, apresentamos hipóteses filogenéticas para as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico, baseadas em dados morfológicos e dados combinados com seqüências de espaçadores nuclear (ITS) e plastidiais (psbA-trnH e trnS-G). Os resultados foram largamente congruentes no reconhecimento das seções. O padrão de evolução dos caracteres encontrado com dados morfológicos e combinado com dados moleculares reforça o suporte da evolução deste grupo no Neotrópico em relação à “permanência” de algumas características plesiomórficas em espécies irmãs de seções que possuem uma circunscrição morfológica e nucleotídica clara, dificultando o estabelecimento de uma sistemática para o grupo baseada em sinapomorfias. A evolução de características ecológicas como os grupos de polinizadores, mecanismos de polinização e sistemas de reprodução, assim como a ocorrência de auto- incompatibilidade e a potencialidade de hibridação, são discutidas e fornecem evidências importantes sobre o relacionamento entre as seções. No Capitulo 3 é apresentada a revisão do gênero Bulbophyllum (Orchidaceae) para o Neotrópico, que inclui 63 táxons reconhecidos, sendo 60 espécies, duas subespécies e uma notoespécie. São propostas cinco novas espécies, uma nova subespécie, 35 novas sinonimizações, um nome novo, uma nova combinação, 30 lectotipificações e uma neotipificação. É excluída a ocorrência de seis espécies originalmente descritas erroneamente para o Neotrópico, e detectados quatro nomina nuda. Nos Capítulos 4 e 5 são apresentado um
estudo sobre a riqueza, distribuição e indicação de um número mínimo de áreas para que se conserve todas as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico e no Brasil respectivamente. A maior riqueza de espécies está concentrada no sudeste do Brasil e, com base na ocorrência destas espécies, o bioma Amazônia está mais relacionado aos biomas da América Central e México e a região Andina está mais fortemente relacionada com os biomas Mata Atlântica, Cerrado e Semi-árido. No Brasil, as áreas mais importantes, em termos de riqueza de espécies, estão concentradas nos biomas de Mata Atlântica e de Cerrado, mas há áreas no Semi-árido e Amazônia que também são essenciais para a conservação destas espécies.
ABSTRACT
This thesis is a study of the genus Bulbophyllum in the Neotropics, including phylogenetic approaches to delimit infra-generic categories, taxonomic revision of all species and inferences about richness, distribution and conservation of this genus in the Neotropics and especially Brazil. For establishing infrageneric categories and the relationships among them, we used phylogenetic approaches with Maximum Parsimony and Bayesian analyses. In Chapter 1, we used two non-coding spacers of cpDNA: psbA- trnH and trnS-trnG and one of the nrDNA (ITS). As result, six monophyletic sections are recognized for the Neotropics. Five of them already existed, but needed to be re- circumscribed to be monophyletic and one new section is proposed in this work. The two first lineages occur predominantly north of the Equator and the four derived lineages south, being more diverse in Southeast Brazil. These results suggest a single colonization event in the Neotropics through dispersion of Africa for the north of South America, followed by dispersion events through the Andes towards southeast Brazil. In Chapter 2, we present phylogenetic hypotheses for the Neotropical species, based on morphological data and combined morphological and molecular data (sequences of nuclear (ITS) and plastid (psbA-trnH and trnS-G) spacers. The results were broadly congruent in the recognition of the sections. The evolution patterns of the characters found with morphological and combined morphological/molecular data reinforces the support of the patterns of the evolution of this group in the Neotropics in relation to the maintenance of some plesiomorphic character states in the sisters species of sections that possess a clear morphological and molecular circumscription, hindering the establishment of a classification for the group based on unequivocal sinapomorphies. The evolution of ecological features such as the pollinator groups, pollination mechanisms and reproductive systems, as well as the occurrence of self-incompatibility and the hybridization potential are discussed and supply important evidences on the relationships among sections. In Chapter 3, the taxonomic revision of Bulbophyllum in the Neotropics is presented, in which 63 taxa, 60 of which at specific level, two subspecies and one notospecies are recognized. Five new species, one new subspecies, 35 new synonymies, one new name, one new combination are proposed. Furthermore, 30 taxa are lectotipified and one neotipification is proposed. The occurrence of six species originally described erroneously for the Neotropics is excluded, and four nomina nuda are detected. In the Chapters 4 and 5, a study about richness, distribution
and indication of a minimum number of areas to conserve all of the species of Bulbophyllum in the Neotropics and Brazil are respectively presented. The largest richness of species is concentrated in southeast of Brazil and, based on the occurrence of these species, the Amazonian biome is more related to Central America and Mexico biomes whereas the Andean area is more closely related to the Atlantic forest, Cerrado and Semi-arid biomes. In Brazil, the most important areas for conservation are included within the Atlantic forest and Cerrado biomes, but there are also areas in the Semi-arid and Amazonian biomes which are also essential for the conservation of these species.
Para efeito do Código Internacional de Nomenclatura Botânica, esta tese não constitui publicação efetiva para os nomes e tipificações aqui utilizados. Estas mudanças serão efetivas somente a partir da publicação dos manuscritos aqui apresentados. 1
INTRODUÇÃO GERAL
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Introdução Geral
O gênero Bulbophyllum foi descrito por Thouars em 1822, com o nome derivando do grego Bulbos (bulbo) e Phyllon (folha), em referência aos pseudobulbos conspícuos e foliosos de muitas espécies. Bulbophyllum é um dos maiores gêneros de Orchidaceae, com mais de 2000 espécies descritas, e cerca de 1700 aceitas atualmente. Possui distribuição pantropical, mas sua maior diversidade encontra-se no sudeste Asiático e regiões adjacentes. O gênero ocorre também na África, Australásia e trópicos americanos (Vermulen 1987, 1993, Dressler 1993, Siegerist 2001, Sieder et al. 2007). Gravendeel et al. (2003), utilizando terminais representados por espécies de todos os continentes, hipotetizaram, através de seqüências de DNA, que a origem do gênero está no continente asiático e que as espécies neotropicais constituem o grupo monofilético e irmão das espécies africanas. A descrição da primeira espécie neotropical (B. setigerum Lindl.) ocorreu em 1838 por John Lindley. Em 1852, Reichenbach filius, descreveu dois gêneros, Bulbophyllaria e Xiphizusa, e John Lindley, no mesmo ano, descreveu o gênero Didactyle, para acomodar as espécies do Novo Mundo. Em 1887, Barbosa Rodrigues considerou os gêneros Bulbophyllum e Didactyle, dentro da Tribo Dendrobidae Lindl., ao tratar das espécies ocorrentes no Brasil. Os gêneros foram separados da seguinte forma: • Sépalas livres, pétalas ligeiramente menores, labelo trilobado. Coluna pequena, bi-cornuda – Bulbophyllum. • Sépalas inferiores (laterais) conadas, pétalas menores, labelo com ápice estreito. Coluna com ápice bi-cornudo, anteriormente bi-dentado – Didactyle. Em Bulbophyllum, este autor considerou dois subgêneros, que foram subdivididos em vários grupos de espécies: • B. subgen. Micranthae o seção A: pseudobulbos agregados, escapo flexuoso, multifloro. Grupo a. – Folhas plano-coriáceas; espécies: B. punctatum, B. macroceras, B. barbatum, B. micranthum. Grupo b. – Folhas carnoso-cilíndricas; espécies: B. rupicola, B. epiphytum, B. insectiferum. o seção B: pseudobulbos disjuntos. Escapo filiforme, unifloro; espécie: B. monosepalum. 3
• B. subgen. Macranthae - pseudobulbos disjuntos. o Grupo a. – Escapo ereto, ancipíte, multifloro; espécie: B. mentosum. o Grupo b. – Escapo ereto, claviforme, ápice geniculado; espécie: B. micropetalum. Em Didactyle, Barbosa Rodrigues considerou dois subgêneros, B. subgen. Latiflorae (que corresponde ao conceito original de Lindley, 1852) e B. subgen. Longiflorae (que corresponde ao gênero Xiphizusa Rchb. f.): • D. subgen. Latiflorae. Escapo ereto, raque clavada, curva, muitas vezes granuloso. Sépalas breves, livres; labelo breve, convexo, recurvo; espécies: D. antenifera, D. regnellii, D. atropurpurea, D. glutinosa, D. granulosa, D. cantagallense. • D. subgen. Longiflorae. Escapo ereto. Sépalas longas, inferiormente conadas, raro livres; labelo com porção arcada de margens vilosas, raro lisas; espécies: D. nemorosa, D. laciniata, D. plumosa, D. bidentata, D. ochracea, D. quadricolor. D. galeata. Nesse trabalho, Rodrigues (1877) reconheceu 19 espécies de Bulbophyllum para o Brasil. Alfred Cogniaux (1902) reconheceu para o Brasil 41 espécies de Bulbophyllum. Na verdade, no seu trabalho foram descritas 42 espécies, porém B. cryptatum não ocorre nos Neotrópicos sendo atualmente considerado sinônimo de B. sessile J. J. Sm., uma espécie asiática. Dessas 41 espécies, Cogniaux descreveu uma nova espécie, B. longispicatum, e forneceu nomes novos, B. warmingianum e B. malachadenia, para duas espécies que eram homônimas com espécies africanas descritas anteriormente. Neste tratamento para a Flora Brasiliensis, Cogniaux considerou que Bulbophyllum deveria ter uma circunscrição maior, fazendo as seguintes mudanças nomenclaturais: • Reduziu o gênero Didactyle Lindl. a B. sect. Didactyle (Lindl.) Cogn.; • Reduziu o gênero Xiphizusa Rchb. f. a B. sect. Xiphizusa (Rchb. f.) Lindl.; • Reduziu o gênero Bulbophyllaria Rchb. f. a B. sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Cogn.; • Considerou B. sect. Micranthae Barb. Rodr., mantendo-a como B. seção Micrantha (Barb. Rodr.) Cogn.; • Manteve B. sect. Napelli Rchb. f.; • Criou B. sect. Cryptantha Cogn., contendo uma espécie exótica que, por engano, havia sido descrita para o Brasil. 4
Entre 1902 e 1975, muitas espécies foram descritas por todo o Neotrópico, quando Pabst & Dungs (1975, 1977) publicaram os dois volumes de “Orchidaceae Brasilienses”, com 53 espécies de Bulbophyllum para o Brasil. Neste tratamento foram consideradas algumas seções com alianças informais de espécies, descritas a seguir: • B. sect. Didactyle, B. glutinosum Alliance: Flores com dois dentes embaixo dos braços da coluna. Sépalas quase tão largas quanto compridas, contendo 17 espécies. • B. sect. Xiphizusa, B. plumosum Alliance: Flores com dois dentes embaixo dos braços da coluna. Sépalas muito mais compridas do que largas, contendo 12 espécies. • B. sect. Bolbophyllaria, B. pachyrhachis Alliance: Flores sem dentes embaixo dos braços da coluna. Raque espessada, pendulosa, contendo duas espécies. • B. sect. Bolbophyllaria, B. micropetalum Alliance: Flores sem dentes embaixo dos braços da coluna ou pouco evidentes. Raque espessada em inflorescência genuflexa, contendo 10 espécies, sendo B. cogniauxianum erroneamente considerada como nativa. • B. sect. Micranthae, B. micranthum Alliance: Flores sem dentes nem braços da coluna. Raque não espessada, inflorescência curvada, contendo 11 espécies. • B. sect. Napellii, B. napelli Alliance: Flores sempre solitárias, labelo longamente ungüiculado, inflorescências mais altas que as folhas, contendo apenas B. napelli Lindl. Este foi o último grande tratamento taxonômico realizado para o gênero Bulbophyllum nos Neotrópicos. Em outros países Neotropicais, o número máximo de espécies publicadas se refere à Venezuela, com nove espécies publicadas por Garay & Dunsterville (1979). A única seção a receber um tratamento taxonômico após a publicação de Orchidaceae Brasilienses foi B. sect. Bulbophyllaria, por Hamer & Garay (1997). Nessa revisão, os autores trataram das espécies bifoliadas, que caracterizam esta seção, e consideraram oito espécies distribuídas predominantemente no norte da América do Sul, estendendo-se de Manaus até o México. No total, 116 nomes haviam sido descritos até o ano de 2005 para o gênero na região Neotropical.
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Morfologia A morfologia geral de Orchidaceae é descrita extensivamente em Dressler (1993) e especificamente do gênero Bulbophyllum em Vermeulen (1987, 1993). Aqui serão considerados aspectos morfológicos encontrados nas espécies ocorrentes no Neotrópico.
Hábito Plantas do gênero Bulbophyllum são ervas perenes, pequenas, de 3 a 40 cm de altura, incluindo as inflorescências. Possuem crescimento simpodial, geralmente como epífitas, mas com muitas espécies de hábito rupícola.
Folhas As folhas são simples, inteiras com base constrita; nervação paralela, discreta, apenas a nervura central pronunciada. Variam em comprimento de 1,5 a 15 cm e de 0,1 a 3 cm de largura. A maioria das espécies possui folhas lanceoladas ou oblongas, mas algumas possuem folhas filiformes ou aciculares. A consistência na maioria das espécies é coriácea, mas há grupos de espécies com folhas carnosas, tanto planas quanto cilíndricas. Das seis seções consideradas neste trabalho, apenas uma possui plantas bifoliadas (B. sect. Bulbophyllaria) e apenas uma possui folhas carnosas, tanto planas, quanto aciculares (B. sect. Micranthae).
Inflorescências As inflorescências são laterais, surgindo da base do pseudobulbo mais recente na maioria das espécies. Na base do escapo, as inflorescências sempre surgem protegidas por uma bráctea basal, porém nas seções Bulbophyllaria e Furvescens essa bráctea é normalmente persistente, e nas demais seções praticamente ausente ou indiferenciada das demais brácteas do escapo, que são amplexicaules e não imbricadas. A orientação do escapo, apesar de fortemente influenciada pela posição da planta em seu hábitat, i.e. crescendo em um ramo vertical ou de forma pendente em ramos menores, possui diferenças entre os grupos de espécies. A orientação mais comum do escapo é ereta, porém em três das seções há espécies com escapo pêndulo (B. bracteolatum na seção Bulbophyllaria, B. nagellii na seção Furvescens, B. boudetianum na seção Napelli). Uma outra modificação ocorre em B. mentosum, a única espécie a possuir escapo ancípite, em forma de fita, e não cilíndrico como nas demais. 6
A raque é delgada na maioria das espécies, porém é espessa e carnosa nas espécies das seções Bulbophyllaria e Furvescens. A orientação da raque também é diversa e característica para algumas espécies. A posição mais comum é pêndula, mas em todas as seções ocorrem espécies com a raque geniculada, i.e., com curvatura de 180° em relação ao eixo inicial do escapo, a partir da primeira bráctea floral. As brácteas florais normalmente cobrem apenas o ovário, mas em algumas espécies (e.g., B. nagellii) chegam a cobrir grande parte do perianto e tornam-se imbricadas. Bulbophyllum steyermarkii possui como característica diagnóstica a presença de brácteas muito maiores que as flores e unidas à raque apenas por um filamento, apresentando mobilidade pela ação do vento. A disposição das flores é outra característica importante na taxonomia do gênero. Nas seções Bulbophyllaria e Furvescens as flores são praticamente sésseis, surgindo de uma depressão no tecido da raque e dispostas espiraladamente ao longo da raque. A seção Micranthae, apesar da disposição espiralada das flores, não possui raque carnosa, e as flores possuem pedicelo distinto. As demais seções possuem as flores com pedicelos nítidos, porém estão dispostas disticamente ao longo da raque. O conjunto de variações entre escapo, raque e pedicelo tem grande efeito na ressupinação das flores deste gênero. A ressupinação é um conjunto de alterações na forma que as flores se comportam no desenvolvimento para que, na antese, o labelo esteja disposto em posição inferior (voltado para baixo), e está relacionada ao mecanismo de polinização. Na maioria das espécies, a ressupinação se dá simplesmente pela posição pêndula da raque (e.g., seções Bulbophyllaria, Furvescens, Micranthae e Napelli), em outros casos as flores se tornam ressupinadas pela torção do pedicelo (seção Didactyle) ou simplesmente não ressupinam (seção Xiphizusa). Neste último caso, a orientação dística das flores e a torção do pedicelo tornam as flores pêndulas, e isso tem profundas implicações sobre o sistema de polinização. A antese é normalmente simultânea, porém em algumas espécies (e.g., B. involutum, B. kautskyi e B. boudetianum) a antese é sucessiva, e isso também tem um importante impacto no sistema de polinização, restringindo a possibilidade de geitonogamia e prolongando o período de floração do indivíduo.
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Flores O gênero Bulbophyllum possui grande diversidade de formas, tamanhos e cor das flores, e assim como em toda a família Orchidaceae isso é reflexo de uma diversidade de mecanismos de polinização. Como em toda espécie de Orchidaceae, a flor possui três sépalas, sendo uma dorsal normalmente diferenciada e livre das laterais e duas sépalas laterais, que são semelhantes, livres ou conadas até o ápice formando um sinsépalo; duas pétalas livres e semelhantes entre si, e um labelo. O labelo é a estrutura mais complexa de se descrever e também o órgão que diferencia a maioria das espécies. As espécies da seção Bulbophyllaria, Furvescens e Napelli possuem labelo inteiro, e as demais, labelo trilobado. Os lobos laterais do labelo são característicos em cada seção, sendo dentiformes na seção Micranthae, eretos e obtusos na seção Xiphizusa e orbiculares na seção Didactyle. Nestas duas últimas seções, devido à complexidade morfológica e para maior conveniência taxonômica, o labelo é descrito em duas partes, uma basal, o hipoquilo, que abriga os lobos laterais, a região do disco e o calo do labelo, e o epiquilo, a porção terminal do labelo com diversas morfologias e consistências. A coluna (ou ginostêmio) possui grande diversidade morfológica. A maioria das espécies possui coluna glabra, mas duas espécies não relacionadas (B. adiamantinum e B. arianae) possuem coluna pilosa na porção ventral. O pé da coluna (extensão ventral da coluna, na qual o labelo é fixado), possui duas formas entre as espécies ocorrentes no Neotrópico. Na maioria das espécies o pé é curto (i.e., a distância entre a coluna é o pé é menor que o comprimento da própria coluna), enquanto na seção Napelli o pé é comprido e característico nessa seção. Na porção ventral, em direção ao ápice, existem duas estruturas digitiformes. A mais basal é denominada dente e a mais distal denominada estelídeo, sendo que ambas possuem diferentes tipos de orientação e formato do ápice. Em ambas a função está provavelmente ligada a auxiliar o posicionamento do polinizador durante a polinização. Na porção ventral, em direção à base, a maioria das espécies possui um pé com ápice inteiro, porém as espécies da seção Didactyle possuem dois lobos terminais, provavelmente associados à orientação do labelo que é bastante móvel. O estigma é sempre inteiro, e em algumas espécies (e.g., B. involutum e B. glutinosum) está inserido em uma cavidade com abertura estreita, que exerce a função de evitar a auto-polinização (Borba & Semir 1999). As anteras são incumbentes, e o 8 polinário formado por dois pares de polínias sem qualquer apêndice. Em cada par, há uma polínia maior, mais externa e uma menor mais interna.
Frutos Cápsula deiscente por três valvas longitudinais, com pouca variação qualitativa. A maioria das espécies possui fruto com superfície lisa, enquanto B. cirrhosum possui frutos com superfície verrucosa. Algumas espécies da seção Napelli possuem o ápice do fruto truncado em função das flores possuírem um longo pé da coluna.
Sementes As sementes da família Orchidaceae são minúsculas, secas e sem endosperma, na maioria das espécies. Porém a escultura das células da testa da semente tem se mostrado útil na delimitação de grandes grupos (Dressler 1993). Em Bulbophyllum, as sementes variam em comprimento de 91-200 µm, são ovadas a fusiformes, possuem em média oito células de largura e apenas uma célula de comprimento e uma conformação espiralada (Augustine et al. 2001).
Polinização e sistema reprodutivo A morfologia floral nas espécies Neotropicais de Bulbophyllum é muito variável, e tem levado alguns pesquisadores a levantar hipóteses sobre a evolução floral mediada por pressões de ambiente e especificidade de agentes polinizadores (Borba & Semir 1998a, b, 1999, Verola 2002, Teixeira et al. 2004), principalmente entre as espécies ocorrentes nos campo-rupestres. O mecanismo básico de polinização no gênero foi descrito por Ridley (1890) em um estudo desenvolvido com B. macranthum Lindl., uma espécie epífita do sudeste da Ásia. Segundo este autor, a mosca ao pousar no ápice do labelo, que é bastante móvel, faz com que este se mova para baixo. Ao se dirigir à base do labelo, o inseto passa de um determinado ponto (o ponto de equilíbrio) que faz com que o labelo volte à sua posição original, pressionando o inseto contra a coluna, e causando a remoção do polinário. A partir deste sistema, considerado mais comum no gênero, há alguns sistemas incomuns em plantas, como o descrito para uma espécie da Malásia por Tan & Nishida (2000) que encontraram evidências de mecanismos de polinização semelhantes aos de machos de Euglossini (Hymenoptera – Apidae) com a subtribo Stanhopeinae (Whitten et al. 2000), em que machos de Bactroceras (Diptera: 9
Tephritidae) visitam as flores de Bulbophyllum atrás de voláteis utilizados como precursores de feromômio para atraírem fêmeas. Na região neotropical, outros interessantes mecanismos de polinização foram descritos, entre eles, um que necessita do auxílio de um fator abiótico (vento), para que a polinização ocorra (Sazima 1978, Borba & Semir 1998b, Verola 2002). Estes trabalhos têm apontado somente para a polinização por moscas fêmeas de diversas famílias, provavelmente por ovoposição, instinto de agregação ou alimentação em espécies nectíferas. Inicialmente estes estudos foram realizados por Braga (1977), estudando a polinização de B. setigerum (seção Furvescens, basal no Neotrópico) na Amazônia. Esta espécie apresenta o mesmo mecanismo descrito por Ridley (1890) e que pode ser considerado basal também no Neotrópico (Capítulo 2). Posteriormente Sazima (1978) e Borba & Semir (1998b) identificaram em três espécies, a necessidade do auxílio do vento para que o labelo pressione o inseto contra a coluna. Nestes primeiros estudos envolvendo quatro espécies diferentes, a polinização por Milichiidae foi hipotetizada como sendo exclusiva para as espécies Neotropicais (Borba & Semir, 1998b). Verola (2002) estudou uma série de espécies em diferentes ambientes e com diferentes morfologias florais e encontrou fêmeas de outras famílias (Tachinidae, Chloropidae e Sciaridae) e outros mecanismos, como o “gullet-flower” (Dressler, 1993) e variações do modelo mais geral para o gênero. O auxílio do vento para efetivar a polinização ocorre predominantemente nas seções Xiphizusa e Didactyle, porém algumas espécies basais da seção Xiphizusa não apresentam este mecanismo (e.g., B. ciluliae), e há indícios de que B. atropurpureum (seção Napelli) também necessite de uma corrente de ar para ser polinizado. Em relação à especificidade de polinizadores, os dados de literatura apontam para pelo menos quatro grandes grupos de Diptera. Moscas da família Milichiidae polinizam espécies das seções Furvescens e Didactyle e a porção basal da seção Micranthae (B. insectiferum). Moscas Tachinidae são registradas como polinizadores de B. glutinosum, (seção Napelli), Chloropidae para a seção Xiphizusa e moscas Sciaridae para a seção Micranthae sensu estrito, compostos por espécies próximas a B. epiphytum (Verola 2002). As espécies Neotropicais exibem também interessantes mecanismos de atratividade visual que teoricamente atraem as moscas devido ao extinto de agregação destes insetos (Christensen 1992). Bulbophyllum steyermarkii (seção Furvescens) possui brácteas florais unidas ao escapo apenas na região da nervura central, o que as 10 torna móveis com o vento. Mecanismo semelhante ocorre em B. insectiferum (seção Micranthae), porém neste caso a atratividade se dá pelo movimento das pétalas que também são fixadas apenas na região da nervura central. As seções Xiphizusa e Didactyle, como dito anteriormente, possuem o labelo extremamente móvel e pêndulo, causando o mesmo efeito, principalmente em B. weddellii. Em relação ao sistema de reprodução, apesar de não haver registro para as seções basais (seção Bulbophyllaria e seção Furvescens), entre as quatro seções mais derivadas, apenas na seção Didactyle há espécies auto-compatíveis, enquanto as três demais (Micranthae, Napelli e Xiphizusa) possuem auto-incompatibilidade, provavelmente do tipo gametofítica (Borba et al. 1999, Verola 2002). Há duas espécies que apresentam populações aparentemente cleistogâmicas, uma na seção Xiphizusa (B. jamaicense) e outra na seção Napelli (B. granulosum). O principal mecanismo evitando a auto-polinização descrito para as espécies Neotropicais está relacionado com a incompatibilidade de tamanho do polinário com a cavidade estigmática, sendo necessário cerca de duas horas para que o polinário, após ser retirado das flores, desidrate no dorso do polinizador e possa ser depositado no estigma (Borba & Semir 1999). Este mecanismo, proposto inicialmente para a seção Didactyle, aparentemente também ocorrem em diversas espécies da seção Napelli. Em espécies simpátricas da seção Didactyle, este mecanismo também tem sido registrado como uma barreira parcial à hibridação natural, entre espécie que possui polinário que não diminui de tamanho e entrada alargada da cavidade estigmática (B. weddellii) e espécie que possui polinário que diminui de tamanho e entrada estreita da cavidade (B. involutum) (Borba & Semir 1998a, 1999). Os maiores problemas taxonômicos específicos encontram-se justamente na seção Didactyle, assim como a ocorrência de hibridação natural entre espécies desta seção (Borba & Semir 1998a, Azevedo et al. 2006, Ribeiro et al. 2007).
Variabilidade genética Espécies miiófilas no Neotrópico, em geral, apresentam elevada variabilidade genética e morfológica. Nas espécies de Bulbophyllum estudadas até o momento, foi encontrada grande variabilidade intra-populacional e uma baixa diferenciação inter- populacional e/ou inter-específica quando analisado por aloenzimas ou morfometria de caracteres florais (Azevedo et al. 2006, 2007, Ribeiro et al. 2007). O fato das plantas serem perenes, com grande número de clones fragmentados nas populações, principalmente entre as rupícolas e possuirem polinizadores de vôos restritos (Dípteras), 11
é contrabalanceado com a dispersão de sementes pelo vento, que poderia explicar migrações a longas distâncias e isso acarretaria na baixa variabilidade inter- populacional. Entre espécies, seria mais plausível admitir uma grande proximidade filogenética do que eventos de introgressão e evolução reticulada, ainda que estes dois eventos devam ocorrer neste gênero e em Orchidaceae em geral. Até o momento estas são as informações publicadas sobre Bulbophyllum para a região Neotropical. Visando entender as relações deste importante e numeroso gênero de Orchidaceae nos Neotrópicos, é proposto um estudo amplo sobre este grupo de espécies. Para tal, realizamos estudos filogenéticos com base em seqüências de DNA através de espaçadores intergênicos de origem nuclear e plastidial (Capítulo 1) e dados de macromorfologia vegetativa e reprodutiva (Capítulo 2), na tentativa de se estabelecer uma sistemática infra-genérica para as espécies Neotropicais. Para que estes estudos pudessem ser realizados, foi necessário realizar também a revisão taxonômica das espécies ocorrentes no Neotrópico (Capítulo 3), pois o grande número de nomes publicados, a escassez de informações bibliográficas e a dificuldade de análise de tipos e coleções históricas, que em sua maioria estão em herbários fora do Brasil, dificultavam a identificação das espécies. Neste sentido, todas as espécies são descritas, ilustradas e são fornecidos mapas de distribuição e chaves de identificação, sendo esta a primeira proposta sistemática para o gênero abrangendo todo o Neotrópico. Nos Capítulos 4 e 5 são apresentados estudos sobre a riqueza, distribuição e indicação de um número mínimo de áreas para que se conserve todas as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico e no Brasil respectivamente.
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CAPÍTULO 1
Filogenia molecular das espécies Neotropicais de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae): contribuição de espaçadores nucleares e plastidiais na delimitação das seções do novo mundo e na origem do gênero no Neotrópico. 16
Resumo
A utilidade sistemática de dois espaçadores não codificantes de DNA plastidial: psbA-trnH e trnS-trnG e um do genoma nuclear, ITS, foram analisados para o estabelecimento das relações entre as seções Neotropicais do gênero Bulbophyllum (Orchidaceae: Dendrobieae). Os espaçadores plastidiais psbA-trnH e trnS-trnG apresentaram baixa variação molecular (2, 32% e 3, 17% respectivamente) em Bulbophyllum. A região ITS contém uma relativa alta variação molecular (24%) e forneceu uma filogenia bem resolvida ao nivel de seção. Comparativamente a região de ITS evolui de oito a dez vezes mais rapidamente do que os espaçadores plastidiais individualmente e mais de cinco vezes mais rápido do que os espaçadores plastidiais analisados em conjunto. Além disso, as seqüências de ITS fornecem um maior número de sítios informativos para a análise e conseqüentemente geram árvores mais resolvidas com grande número de clados bem suportados (denominados seções), tanto nas análises de Máxima Parcimônia, quanto na análise Bayesiana, sendo com isso, mais útil para comparações filogenéticas em níveis taxonômicos mais baixos do que os espaçadores psbA-trnH and trnS-trnG juntos. Como resultado, seis seções monofiléticas são reconhecidas para o Neotrópico. Cinco delas já existiam, mas necessitaram de uma recircunscrição para se tornarem monofiléticas e uma nova seção é proposta neste trabalho. Não foi encontrada nenhuma incoerência entre os resultados das análises de Máxima Parcimônia e Bayesiana, mas a última mostrou as relações entre as seções de forma mais bem resolvida, possuindo caracteres morfológicos que a sustente. As duas linhagens basais ocorrem predominantemente acima da linha do Equador e as quatro linhagens mais derivadas, são mais diversas no sudeste do Brasil. Estes resultados sugerem um evento de colonização único no Neotrópico através de dispersão da África para o norte da América do Sul, seguido por eventos de dispersão através dos Andes para o sudeste do Brasil.
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Introdução
Bulbophyllum Thouars é provavelmente o maior gênero Pantropical da família Orchidaceae. Entretanto, sua distribuição não é homogênea por toda sua extensão. A região Paleotropical é a mais rica em espécies, com centenas delas ocorrendo na Ásia, seguidas em número de espécie pelo continente Africano e pelo Neotrópico (Vermeulen 1991, Dressler 1993, Sieder et al. 2007). O gênero foi descrito por Thouars (1822) e a primeira espécie Neotropical foi descrita por John Lindley (1838), B. setigerum, a partir de uma planta originária das Guianas. Na última década, vários trabalhos envolvendo filogenia através de dados moleculares foram publicados em Orchidaceae (e.g., Cameron et al. 1999, utilizando rbcL; Cameron & Chase 2000, 18S; Freudenstein & Chase 2001, o intron nad1b-c; Cameron 2004, psaB; Freudenstein et al. 2004, rbcL e matK entre outros). Nestes trabalhos o nível de variação encontrado permitiu aos autores conclusões sobre a delimitação e relação entre as subfamílias, mas pouco contribuíram para o esclarecimento das relações entre tribos e subtribos previamente estabelecidas com base em dados morfológicos (Dressler 1993), se considerarmos os baixos índices de suporte que estes táxons têm recebido nestas análises. Por exemplo, van den Berg et al. (2005) analisando cinco regiões moleculares, sendo quatro plastidiais e uma nuclear, obtiveram índices de suporte de bootstrap alto (i.e. acima de 85%) apenas para das 8 dos 17 clados considerados na análise envolvendo a subfamília Epidendroideae. Neste trabalho é enfatizado também que as análises Bayesianas realizadas com os mesmos táxons geraram clados semelhantes, porém com uma resolução bem mais consistente (i.e. maior número de clados com mais de 95 PP), e isso é explicado em parte pelos autores pelo fato de as análises Bayesianas possuírem uma maior robustez na identificação de clados com poucas substituições que os sustentem em relação à parcimônia e o suporte dado pelo bootstrap, fato já enfatizado por Alfaro et al. (2003). Uma das questões ainda não esclarecidas até o momento é o posicionamento e as relações entre táxons superiores que incluem o gênero Bulbophyllum e gêneros próximos (i.e., subtribo Bulbophyllinae e tribo Dendrobieae). Em parte, este posicionamento ainda não foi resolvido pela baixa amostragem destes táxons nessas análises, pois muitos trabalhos simplesmente não incluíram estes gêneros no estudo (e.g., Freudenstein et al. 2000 – utilizando o intron mitocondrial nad1), ou amostraram apenas uma única espécie de Bulbophyllum e de Dendrobium em análises combinadas 18 com dados de núcleo e plastídeo (van den Berg et al. 2005), não permitindo sequer o estabelecimento do monofiletismo destes gêneros. Apesar desta falta de conhecimento sobre a relação entre os gêneros próximos a Bulbophyllum, estudos recentes demonstram que este gênero está subordinado à subfamília Epidendroideae, tribo Dendrobieae, subtribo Bulbophyllinae (Cameron et al. 1999, Chase et al. 2003, van den Berg et al. 2005). A elucidação entre as relações filogenética dos gêneros da tribo Dendrobieae e da subtribo Bulbophyllinae ainda demandam mais estudos, pois os poucos trabalhos publicados neste sentido enfatizaram apenas o gênero Dendrobium e táxons próximos (Yukawa et al. 1996, Clements 2003). Gravendeel et al. (2003) apresentaram o primeiro estudo filogenético com base em dados moleculares tanto do genoma nuclear (ITS) quanto plastidial (matK) utilizando espécies de todos os continentes em que Bulbophyllum ocorre. Neste trabalho, ficou demonstrado que o gênero Bulbophyllum provavelmente originou-se no continente asiático, e que as espécies africanas e as espécies Neotropicais formam agrupamentos monofiléticos irmãos do clado asiático. Este resultado é bastante plausível, pois o gênero irmão, Dendrobium, possui uma distribuição quase inteiramente asiática, com alguns representantes na Oceania. Nos Neotrópicos, são registrados 116 binômios que atualmente se referem a cerca de 60 espécies de Bulbophyllum (Capítulo 3). Entre as espécies Neotropicais foram propostas cinco seções, baseadas em características morfológicas florais e apenas com base nas espécies que ocorrem no Brasil (ca. 80% das espécies Neotropicais; Cogniaux 1902, atualizado por Pabst & Dungs 1975). Nesse último trabalho, os autores mantiveram as seções já reconhecidas por Cogniaux (1902), e criaram várias “alianças” informais para acomodar a heterogeneidade morfológica dentro das seções. Nestes trabalhos, a sistemática do grupo é baseada em caracteres da inflorescência e das flores, tais como orientação e espessura da raque, a relação entre largura e comprimento das sépalas e o grau de fusão entre as sépalas laterais e o número de apêndices ventrais e apicais da coluna, aqui referidos como “dentes” os apêndices ventrais, não ligados à estrutura que mantêm o polinário, e “estelídeos”, aqui considerados como projeções dos estaminódios (Dressler 1993). Recentemente, Azevedo et al. (2007), utilizando aloenzimas, estudaram a estrutura genética de sete espécies ocorrentes no sudeste brasileiro. Neste estudo, ficou claro que a variabilidade genética intrapopulacional das espécies estudadas é relativamente alta, assim como reportado para algumas espécies de Acianthera (Borba et al. 2001), 19 pertencente ao outro grande grupo de Orchidaceae miófililas no Neotrópico, a subtribo Pleurothallidinae. Neste estudo, foi realizada também uma análise fenética entre estas espécies baseada em 14 locos aloenzimáticos. Como resultado, algumas espécies muito semelhantes vegetativamente, mas agrupadas em diferentes seções devido à morfologia floral, foram agrupadas, e espécies supostamente proximamente relacionadas não formaram clusters distintos, indicando uma possível introgressão ou simplesmente uma grande proximidade filogenética. Devido a essas incongruências em relação à sistemática do grupo baseada em poucos caracteres morfológicos, é apontada a necessidade de trabalhos envolvendo estudos filogenéticos para que estas relações entre espécies sejam esclarecidas. Neste trabalho realizamos diferentes análises filogenéticas através de abordagens Bayesiana e de Máxima Parcimônia para avaliar as relações entre as espécies Neotropicais e averiguar a possível ocorrência de agrupamentos que justifiquem uma delimitação infragenérica entre as espécies do Novo Mundo. Para isso utilizamos dados de seqüências do espaçador nuclear (ITS) e de dois espaçadores de plastídeo (psbA-trnH e trnS-trnG). A escolha destes espaçadores é devida à ampla utilização do espaçador nuclear em estudos filogenético ao nível específico em Orchidaceae (e.g. Ryan et al. 2000, van den Berg et al. 2000, Koehler et al. 2002, e praticamente todos os demais trabalhos filogenéticos envolvendo relações específicas em Orchidaceae) e à recente revisão sobre espaçadores plastidiais realizada por Shaw et al. (2005) que indicaram estes dois espaçadores plastidiais como os mais variáveis entre os 21 testados em todas as ordens de angiospermas consideradas pelo APG (2003).
Material e métodos Os espécimens testemunho das espécies utilizadas neste estudo encontram-se indicados na tabela 1. Para a região ITS foram amostradas 51 espécies, sendo que destas, três espécies são da subtribo Dendrobiinae (duas de Dendrobium e uma de Epigeneium), duas espécies são da subtribo Bulbophyllinae (Adelopetalum e Oxysepala) e quatro espécies de Bulbophyllum Paleotropicais, entre elas a espécie tipo do gênero (B. nutans) e B. falcatum, nativa da África. Em relação ao Neotrópico, 42 espécies foram amostradas, incluindo representantes de todas as seções e alianças previamente propostas na literatura. 20
Para os espaçadores plastidiais, foram amostradas 34 espécies Neotropicais e uma espécie Africana de Bulbophyllum, sendo 35 do espaçador psbA-trnH e 34 do espaçador trnSG. Esta amostragem engloba 60% de todas as espécies reconhecidas na região Neotropical (Capítulo 3), englobando essencialmente toda a diversidade morfológica encontrada do grupo nesta região, e inclui as espécies anteriormente não classificadas em nenhuma seção (insert sedis). Todas as amostras foram extraídas de plantas vivas depositadas nas coleções botânicas dos Jardins Botânicos de São Paulo e Rio de Janeiro, Universidade Estadual de Feira de Santana, Embrapa Recursos Genéticos, Biotecnologia/CENARGEN e Museu Paranaense Emílio Goeldi, além de amostras enviadas por pesquisadores colaboradores. O DNA foi extraído através de uma versão modificada do protocolo 2X CTAB (brometo de trimetil-hexadecil amônio catiônico) (Doyle & Doyle 1987). O DNA genômico total foi usado na amplificação da região ITS do genoma nuclear e dos fragmentos do DNA plastidial através da reação em cadeia da polimerase (Polymerase Chain Reaction - PCR). A amplificação de todos os fragmentos foi realizada em um volume final de 25μl contendo 1X buffer, 2,5mM MgCl2, 0,2mM dNTPs, 0,5mM de cada primer, 10ng de BSA (albumina bovina sérica), 1,0 unidade de Taq DNA polymerase (Phoneutria Biotec. Ser. Ltda, Belo Horizonte, Brasil) e 1 µl de DNA genômico. No mix de amplificação da região ITS também foi acrescentado 20% de Betaína 5M e 0,5% de DMSO. A região ITS foi amplificada com o auxílio dos primers 92 (5’ AAG GTT TCC GTA GGT GAA C 3’) e 75 (5’ TAT GCT TAA ACT CAG CGG G 3’) descritos por Desfeaux et al. (1996) ou dos primers 17SE e 26SE (Sun et al. 1994). Para os primers de Desfeaux (1996), a amplificação foi realizada através da técnica de PCR com um ciclo de desnaturação inicial de 94°C por 1 min, seguido de 40 ciclos de 30 seg a 94°C, 40 seg 49-55°C, 40 seg a 72°C, e um ciclo de extensão final de 72°C por 5 min. Com os primers de Sun et al. (1994), foi utilizando o mesmo programa, porém com 28-30 ciclos. O espaçador plastidial intergênico trnS-trnG foi amplificado com o auxílio dos primers trnSGCU (5’ AGA TAG GGA TTC GAA CCC TCG 3’) e trnGUUC (5’ GTA GCG GGA ATC GAA CCC GCA TC 3’) (Shaw et al. 2005). A amplificação foi realizada através da técnica de PCR com um ciclo de desnaturação inicial de 94°C por 1 21 min, seguido de 30 ciclos de 30 seg a 94°C, 40 seg a 52-55°C, 40 seg a 72°C, e um ciclo de extensão final de 72°C por 5 min. O espaçador plastidial intergênico psbA-trnH foi amplificado com o auxílio dos primers trnHGUG (5’ CGC GCA TGG TGG ATT CAC AAT CC 3’) (Tate & Simpson, 2003) e psbA (5’ GTT ATG CAT GAA CGT AAT GCT C 3’) (Sang et al. 1997). A amplificação foi realizada através da técnica de PCR com um ciclo de desnaturação inicial de 95°C por 3 min, seguido de 35 ciclos de 30 seg a 95°C, 1 min 52-55°C, 1 min 30 seg a 72°C, e um ciclo de extensão final de 72°C por 4 min. Todas as reações de amplificação foram realizadas em termociclador Perkin Elmer GeneAmp 9700. Os fragmentos de PCR foram purificados através de reação enzimática com as enzimas Exonuclease I e Shrimp Alkaline Phosphatase da USB (Cleveland, Ohio, USA). A reação de seqüenciamento foi realizada com o kit Big Dye Terminator version 3.1 (Applied Biosystems, Foster City, California, USA). Os primers utilizados na reação de seqüenciamento foram os mesmos utilizados na reação de PCR. O seqüenciamento foi realizado em ambas as direções no seqüenciador automático SpectruMedix SCE2410, seguindo os protocolos fornecidos pelo fabricante. As seqüências obtidas foram superpostas e editadas através do software Staden Package (Staden et al. 2003). O alinhamento foi realizado inicialmente pelo programa Clustal W (Thompson et al. 1994) e corrigido manualmente no programa PAUP 4.0b10a (Swofford 2002). Os indels foram considerados dados faltantes.
Análise Filogenética Foram realizadas análises de Máxima Parcimônia (MP) utilizando parcimônia de Fitch (1971) através do software PAUP 4.0b10a (Swofford 2002) e Bayesiana (AB) pelo programa MRBAYES 3.1 (Ronquist & Huelsenbeck 2003). Nas análises de parcimônia foi utilizada uma busca heurística utilizando 2.000 réplicas com adições aleatórias retendo 20 árvores por replicação, algoritmo TBR, seguida de uma análise de TBR para explorar todas as topologias obtidas na análise inicial, estabelecendo-se um limite de 10.000 árvores. Para análise do suporte, foram utilizadas 2.000 pseudo-replicações de bootstrap (Felsenstein 1985), adição simples e algoritmo TBR com o número de árvores limitado a 20 por replicação e calculado o Índice de Decaimento (Bremer 1988). A otimização dos comprimentos de ramos foi do tipo ACCTRAN. Na análise Bayesiana, o modelo de substituição nucleotídica utilizado 22 foi selecionado através do programa MrModeltest versão 2.2 (Nylander 2004) através do Teste de Razão de Verossimilhança Hierárquico (hLRTs), e posteriormente analisado pelo programa MrBayes (Ronquist & Huelsenbeck 2003). As Probabilidades Posteriores (PP) do modelo escolhido são estimadas como parte da análise Bayesiana utilizando Cadeias de Markov Monte Carlo (MCMC) amostrando através do algoritmo de Metrópolis - Hastings-Green, correndo simultaneamente quatro cadeias com “temperaturas” diferentes. Esta análise utiliza uma distribuição inicial uniforme das probabilidades anteriores (PA) para o parâmetro alpha da distribuição gamma (0-10), de proporção de sítios invariantes (0-1), matriz de taxas instantâneas de substituição (1- 100), e comprimento de ramos (1-10). Esta PA homogênea é usada na construção da topologia, e uma distribuição Dirichlet é usada no cálculo de freqüência das bases. Uma única árvore aleatória é utilizada para iniciar as análises, e a cada 100 árvores produzidas uma é retida para ser avaliada ao final da análise da MCMC com o intuito de incrementar a independência entre as amostras. No cálculo, inicialmente há um período de “aquecimento” até que as amostragens pela MCMC atinjam um perfil estacionário. As árvores de interesse estão neste conjunto que atingiu este perfil. Para determinar este período, os valores de verossimilhança e os comprimentos de ramos são plotados contra o número de gerações, determinando o número em que encontram o platô do perfil. Neste trabalho adotamos o procedimento de correr 1.000.000 de gerações e descartar os 25% iniciais de árvores encontradas. As quatro corridas simultâneas utilizadas nesta análise convergiram rapidamente, sendo esta convergência estabelecida através de duas medidas. A primeira, diagnosticada pelo desvio padrão das freqüências das partições (Stdev(s)), e apresentada na forma de probabilidades posteriores dos clados, e a segunda que estabelece a convergência dos comprimentos de ramos pelo potencial do fator de redução (PSRF) proposto por Gelman & Rubin (1992). Na convergência, é esperado que o desvio padrão das freqüências das partições (Stdev(s)) se aproxime de zero e que o PSRF se aproxime de um. O resultado final das análises é apresentado construindo-se uma árvore de consenso de maioria (corte de 50%) de todas as árvores amostradas. Após realizarmos as análises de cada uma das três regiões separadamente, utilizamos o teste de homogeneidade de partição - ILD (Farris et al. 1995) na análise de parcimônia, para verificar a possibilidade de se combinar tanto os dados dos dois espaçadores plastidiais, quanto combinar os dados plastidiais junto aos dados de ITS. Tanto as análises combinadas de dados de PLASTÍDEO (psbA-trnH + trnS-trnG) e 23
COMBINADA (plastídeo + ITS) foram analisadas de forma padrão para MP sem atribuição de pesos e para a AB os dados foram particionados de acordo com o modelo evolutivo de cada região e analisados em conjunto, conforme proposto por Ronquist & Huelsenbeck (2003).
Resultados
O resultado do Teste de Homogeneidade de Partição (Farris et al. 1995), indica que não há incongruência em se analisar os dois espaçadores de plastídeo de forma combinada. Por isso, realizamos esta análise denominada aqui como Plastídeo. Os dados referentes a cada espaçador em separado são sumarizados na tabela 2. O mesmo teste de Homogeneidade de Partição – IDL (Farris et al. 1995), porém, rejeitou fortemente a análise conjunta dos dados de plastídeo e núcleo, considerando-se somente as mesmas espécies para os dois conjuntos de dados. Após a inspeção visual das árvores, detectamos táxons com posicionamento incongruente (B. glutinosum e B. mentosum). Após a exclusão dos mesmos da análise, o teste aceitou congruência de todos os conjuntos de dados para análise combinada, e por isso a árvore da análise combinada de parcimônia é apresentada sem estes táxons. As possíveis causas dessa incongruência serão discutidas mais adiante. Em todas as árvores apresentadas, os mesmos clados foram denominados desde A até H, sendo que A se refere à subtribo Bulbophyllinae, B às espécies Neotropicais de Bulbophyllum e C-H aos clados identificados dentro da região Neotropical, que se referem às seções definidas para o Novo Mundo e serão formalmente abordadas ao final da discussão.
Análise do espaçador nuclear ITS – Máxima Parcimônia (MP) A matriz alinhada entre as sequências de ITS possui 859 pares de base (pb), dos quais 495 são constantes e 207 (24%) informativos para a parcimônia (i.e. não- autapomórficos). A análise produziu 10.000 árvores (por limitação estabelecida na análise) igualmente parcimoniosas (AMP), com 694 passos de comprimento, índice de consistência (CI) de 0,642 (excluindo caracteres não informativos) e índice de retenção (RI) de 0,743. Uma das árvores igualmente parcimoniosas com os valores das porcentagens de bootstrap (BP), Índice de Decaimento (ID) e indicação de clados 24 colapsados com consenso estrito é apresentada na figura 1, e todos os parâmetros da análise resumidos na tabela 1. Nesta análise, o clado referente às Bulbophyllinae (A) recebeu alto suporte (96 BP, 8 ID), as espécies Neotropicais (B) apenas um suporte moderado (72 BP, 2 ID), e seis linhagens monofiléticas dentro do grupo Neotropical puderam ser reconhecidas. Cinco destas linhagens receberam suporte moderado a alto (entre 77 e 100 BP), mas a seção mais basal (C) colapsou no consenso estrito. Nesta análise a relação entre as seções Neotropicais não pode ser identificada, pois colapsaram no consenso estrito.
Análise Bayesiana (AB) O MrModeltest 2.2 (Nylander 2004) estabeleceu através de comparação via hLRTs o modelo evolutivo GTR+G (com nove parâmetros), entre os 26 modelos testados. A árvore resultante possui um valor de - lnL= 2825.4922 (Fig. 2). Nesta análise, o clado Bulbophyllinae (A) recebeu alto suporte de probabilidade posterior (99 PP), as espécies Neotropicais (B) receberam 98 PP, e seis linhagens monofiléticas dentro do clado Neotropical puderam ser identificadas. As quatro linhagens mais derivadas receberam alto suporte com 100 PP cada, mas as duas seções basais receberam um suporte moderado para análise Bayesiana com apenas 82 e 90 PP (considerando como suporte elevado apenas PP superiores a 95).
Análise dos espaçadores plastidiais (psbA-trnH + trnS-trnG)- Máxima Parcimônia (MP) A matriz resultante da análise combinada dos marcadores plastidiais contém 2.171 pares de base, dos quais 2.063 são constantes e apenas 57 (2,6%) são informativos para parcimônia. A análise produziu 10.000 árvores (por limitação estabelecida na análise) igualmente parcimoniosas com 145 passos, índice de consistência (CI) excluindo caracteres não informativos de 0,800 e índice de retenção (RI) de 0,881. Uma das árvores igualmente parcimoniosas com os valores das porcentagens de bootstrap (BP), Índice de Decaimento (ID) e indicação de clados colapsados com consenso estrito é apresentado na figura 3, e os parâmetros das árvores são apresentados na tabela 2. Nesta análise a resolução dos grupos melhorou muito em relação às análises dos dois marcadores separados (árvores não apresentadas), apesar de insuficientes para o estabelecimento das relações entre as espécies em estudo. Como resultado geral, podemos observar que a resolução dos grupos é extremamente baixa, sendo que através 25 destes marcadores, nem mesmo o monofiletismo das espécies Neotropicais pode ser comprovado devido a B. glutinosum não possuir diferenças significativas em relação à espécie africana B. falcatum. Apenas três clados tiveram valores de bootstrap acima de 50% (E-F-G), e apenas dois pequenos grupos de espécies muito relacionadas morfologicamente obtiveram alto suporte (100%), correspondendo ao clado F. Apesar do baixo suporte de maneira geral, os agrupamentos são os mesmos obtidos pela análise de ITS. A única grande incongruência é o posicionamento de B. mentosum, que nesta análise aparece dentro do clado G, com suporte moderado, e na análise de ITS aparece com um suporte alto no clado F. Além disto, ocorreram incongruências relativas ao posicionamento das espécies indicadas como basais pelos dados de ITS (clados C e D), que não apresentaram suporte e colapsaram nesta análise, aparecerendo entre outros clados, mas sem suporte (e.g. B. nagellii).
Análise Bayesiana (AB) Nesta análise combinada, utilizamos a estratégia de “correr” as análises com os dados particionados, sendo que para cada espaçador foi utilizada a partição com os parâmetros obtidos para cada uma separadamente (tabela 2). O consenso de maioria deste conjunto de árvores é apresentado na figura 4. Nesta análise a resolução dos grupos melhorou muito em relação às análises dos dois espaçadores separados (árvores não apresentadas) e também em relação à análise de parcimônia para o mesmo conjunto de dados. Apesar do posicionamento de B. glutinosum junto à espécie africana B. falcatum, o clado com o restante das espécies Neotropicais obteve alto suporte (99 PP). Entre as espécies Neotropicais restantes, as espécies dos clados C e D não obtiveram suporte como grupos monofiléticos, mas os quatro clados mais derivados (E-H), à exceção do clado H, obtiveram alto suporte de probabilidades posteriores (i.e. acima de 95 PP). As relações entre estes clados também é semelhante à dos dados de ITS, com o clado E aparecendo separado dos clados F-G, que formam um grupo bem sustentado com 97 PP.
Análises COMBINADAS (Núcleo (ITS) + Plastídeo) Após o resultado do teste de Homogeneidade de Partição (IDL – Farris et al. 1995) ter rejeitado a possibilidade de uma análise combinada, optamos por realizar as análises excluindo as duas amostras (B. glutinosum e B. mentosum) causadoras dessa incongruência, apresentado os resultados nas figuras 5 e 6. Conjuntamente analisamos 26 também os resultados sem a exclusão destas espécies (dados não apresentados), de forma a tentar entender os motivos desta incongruência e de realizar as análises conjuntas com os dados que não foram rejeitados pelo IDL.
Máxima Parcimônia (MP) A matriz resultante da análise combinada dos marcadores plastidiais com o espaçador nuclear contém 3.084 pares de base, dos quais 2.760 são constantes e 199 (6,45%) são parcimoniosamente informativos. A análise produziu 10.000 árvores igualmente parcimoniosas com 483 passos, índice de consistência (CI) excluindo caracteres não informativos de 0,751 e índice de retenção (RI) de 0,868. Uma das árvores igualmente parcimoniosas com os valores das porcentagens de bootstrap (BP), Índice de Decaimento (ID) e indicação de clados colapsados com consenso estrito é apresentado na figura 5 e os parâmetros desta análise são apresentados na tabela 1. Como resultado geral, podemos observar que a resolução dos grupos é relativamente baixa e dos seis clados reconhecidos na região Neotropical (C-H), o mais basal (C) colapsa no consenso estrito, o clado D possui suporte moderado (76 PB) e os outros quatro clados possuem suporte de bom a alto (83-98 PB) no Índice de Decaimento, porém, há suporte para todas as seções Neotropicais e somente a relação entre os clados basais (C-D), não pôde ser avaliada.
Análises Bayesianas (AB) Nesta análise combinada, novamente utilizamos a estratégia de “correr” as análises com os dados particionados e, portanto um modelo misto, sendo que para cada espaçador foi utilizando-se a partição com os parâmetros obtidos para cada um separadamente. O consenso de maioria deste conjunto de árvores é apresentado na Figura 6. Nesta análise, a resolução dos grupos melhorou muito em relação às análises dos marcadores de plastídeos combinadas, porém em relação à análise com dados de ITS apenas, a resolução foi inferior, à exceção do clado C, que obteve um suporte ligeiramente superior (de 82 para 85 PP). Porém, novamente o clado C e D colapsaram com o grupo externo. Todos os outros clados (E-H) anteriormente identificadas com base nos dados do espaçador ITS foram confirmados, inclusive a relação entre os clados.
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Discussão O monofiletismo do grupo de espécies de Bulbophyllum da região Neotropical já foi estabelecido anteriormente por Gravendeel et al. (2003) e portanto nosso objetivo não foi de testar este monofiletismo, sendo aqui implícito e confirmado pelos dados de ITS. Como resultado geral, podemos observar que, exceto pela falta de resolução nas duas seções basais pela análise de parcimônia, as análises foram muito congruentes em reconhecer seis linhagens monofiléticas dentro do Neotrópico. Os resultados das análises Bayesianas tiveram uma “performance” melhor em relação ao suporte destas linhagens em todas as análises, principalmente na identificação das relações entre as seções. Embora os valores de PP de bayesiana não possam ser comparados diretamente com os valores de bootstrap em Parcimônia, Alfaro et al. (2003) mostram que as probabilidades posteriores possuem maior robustez no que diz respeito à identificação dos clados corretos, principalmente quando há poucos caracteres que os sustentem na análise. Nas análises de ITS, pela disponibilidade de mais grupos externos no GenBank, foram incluídos gêneros tanto da subtribo Bulbophyllinae quanto da subtribo Dendrobiinae, ficando claro o caráter parafilético do gênero Bulbophyllum como circunscrito atualmente, sem a inclusão de Oxysepala e Adenopetalum. A espécie irmã na análise das seções Neotropicais foi a espécie africana B. falcatum, o que novamente corrobora as hipóteses biogeográficas de surgimento do gênero na Ásia e posterior invasão para o continente africano, seguida da colonização do Novo Mundo (Gravendeel et al. 2003). As seis seções Neotropicais foram confirmadas como grupos monofiléticos com alto suporte de probabilidades posteriores e moderado suporte de bootstrap, e colapsando em análises de plastídeo e em análise combinadas, devido à baixa diferenciação destes marcadores em relação à espécie africana, B. falcatum. Os espaçadores de plastídeo utilizados neste estudo contribuíram apenas para a diminuição da resolução das análises de ITS, e quando utilizados em análises isoladas não identificaram sequer o monofiletismo das espécies Neotropicais, oferecendo muito pouco valor filogenético para as análises e não sendo incluídos na discussão sobre as relações dos clados Neotropicais, que será baseada somente nos resultados das análises Bayesianas a partir dos dados de ITS. O clado (C) agrupa espécies antes não referidas para nenhuma das seções propostas para o Neotrópico até o momento. Estas espécies possuem em comum 28 características morfológicas que as distinguem das demais, tais como o fato de possuírem flores carnosas, dispostas espiraladamente em uma raque também carnosa e pseudobulbos unifoliados. A coluna destas espécies possui um pé curto e não têm dentes na sua porção ventral. Todas estas espécies possuem distribuição restrita, ocorrendo acima da linha do Equador, à exceção de B. setigerum, que ocorre na porção leste da Amazônia brasileira. Neste trabalho uma nova seção é proposta para estas espécies, denominada seção Furvescens E. C. Smidt, Borba & van den Berg (descrita no fim deste artigo), com base nestes resultados de filogenia molecular e características morfológicas descritas acima. A espécie tipo desta seção é aqui designada como sendo B. nagellii L. O. Williams, uma espécie ocorrente nas florestas de Quercus no México e com a distribuição mais ao norte do gênero no Neotrópico. Além desta espécie, são consideradas nesta seção B. setigerum, B. steyermarkii, ambas incluídas nesta análise, e B. quadrisetum espécie próxima de B. setigerum, que apresenta as mesmas características morfológicas descritas para a seção. O segundo clado (D), corresponde à seção Bulbophyllaria (Rchb. f.) Cogn. Esta seção foi descrita para a região Neotropical por Reichenbach filius em 1864, tendo como tipo B. bracteolatum Lindl. As principais características diagnósticas desta seção são a presença de pseudobulbos bifoliados, ovóides a piriformes, folhas coriáceas, planas, raque espessa e carnosa, flores praticamente sésseis e em disposição espiralada. As flores possuem sépalas livres, eretas, trinervadas, pétalas eretas, labelo inteiro, carnoso e a coluna sem estelídeos nem dentes, e pé da coluna curto. As espécies desta seção estão presentes desde o México, toda a América Central, Floresta Amazônica, indo ao Sul pelos Andes até a Bolívia. As próximas quatro seções consideradas neste trabalho para o Neotrópico receberam em todas as análises alto suporte, tanto pelas análises de parcimônia, quanto Bayesianas. Entre estas seções, o primeiro grupo de espécies (clado E) foi atribuído tanto por Cogniaux (1902) quanto por Pabst & Dungs (1975) a varias seções diferentes, nunca tendo sido reconhecidas em conjunto como um grupo antes deste trabalho. Reichenbach filius, em 1861, descreveu a seção Napelli para o gênero Bulbophyllum inserido dentro de um grupo denominado “Uniflora”, englobando espécies de diversas regiões e considerados por outros autores dentro dos gêneros Sarcopodium e Oxysepala, entre outros. A seção Napelli como designada por Reichenbach é monotípica, e reconhecida pelos pseudobulbos cônicos, folha oblonga, obtusa, escapo unifloro do 29 comprimento das folhas, sépalas ovadas, côncavas e agudas, pétalas reduzidas, labelo linear, de âmbito obtuso, ungüiculado e a coluna na base com dentes prolongados. Posteriormente tanto Cogniaux (1902) quanto Pabst & Dungs (1977) reconheceram esta seção monotípica. Porém, segundo nossos dados, B. napelli está inserido em um grupo de espécies maior, e devido à norma de prioridade do código de nomenclatura botânica (Greuter 2003), a circunscrição desta seção deve ser ampliada para englobar espécies anteriormente dispersas em várias seções, como a seção Bulbophyllaria - B. micropetaliforme Alliance, seção Didactyle – B. glutinosum Alliance e seção Micranthae – B. micranthum Alliance (Pabst & Dungs 1977). As principais características diagnósticas desta seção são os pseudobulbos unifoliados, piriformes, folhas coriáceas, planas, raque delgada, flores pediceladas e em disposição oposta umas às outras (dísticas). As flores possuem sépalas livres, eretas, trinervadas, com ápice normalmente patente e alongado, pétalas eretas, normalmente muito reduzidas, labelo inteiro, disco liso ou com lamela, coluna sem estelídeos nem dentes presentes, e pé da coluna longo. As 12 espécies desta seção estão restritas ao Brasil, com exceção de uma espécie Venezuelana. Este é um grupo extremante consistente do ponto de vista morfológico e de distribuição geográfica, com praticamente todas as espécies restritas à Mata Atlântica do Sudeste brasileiro e matas de galeria que avançam para o Cerrado do Brasil Central. O clado (F) contém espécies da seção Micranthae Barb. Rodr., estabelecida em 1877. As principais características diagnósticas desta seção são os pseudobulbos unifoliados, piriformes a fusiformes, folhas carnosas, planas ou aciculares, raque normalmente delgada, flores pediceladas e em disposição espiralada. As flores possuem sépalas livres, eretas, normalmente uninervadas, pétalas eretas, labelo trilobado, lobos laterais dentiformes, calo ausente, disco do labelo com sulco ou lamela e a coluna com estelídeos e dentes normalmente ausentes, pé da coluna curto. As 14 espécies desta seção estão predominantemente restritas ao Brasil, com apenas uma espécie endêmica da Bolívia e algumas ocorrendo na divisa com o Paraguai, principalmente em vegetação de Cerrado com formações de campo rupestre. Bulbophyllum mentosum é o grupo irmão de todo o restante da seção, que se divide em dois clados, um deles altamente suportado formado por B. adiamantinum e B. insectiferum e o outro constituindo o core da seção Micranthae, com um clado colapsado de espécies muito próximas. O clado core desta seção tem como sinapomorfias as flores predominantemente brancas, labelo amarelo e sépalas com uma nervura, ao contrário das demais do gênero, com três nervuras. Nesta 30 seção, adotando os resultados de ITS através da análise Bayesiana, a evolução foliar de plana para aciculada e uma diminuição em todas as dimensões da planta é evidente nesta seção, havendo apenas uma reversão em duas espécies no core da seção para folhas planas, assim como a coloração das flores que na base deste grupo são púrpuras e para as espécies da seção sensu estrito são todas brancas com labelo amarelo. O clado G refere-se á espécies da seção Xiphizusa, descrita para a região Neotropical por Reichenbach filius em 1852, como gênero Xiphizusa Rchb. f., englobando algumas espécies descritas no mesmo ano por J. Lindley para o gênero Didactyle e pelo próprio Reichenbach f. como Bulbophyllum. Em 1902, Alfred Cogniaux reduziu o gênero a uma seção do gênero Bulbophyllum. A espécie tipo desta seção é B. chloropterum Rchb. f., descrita para o Brasil em 1849. As principais características diagnósticas desta seção são os pseudobulbos agregados, deltóides, unifoliados, folhas coriáceas, planas, raque delgada e flores pediceladas e em disposição oposta umas as outras (dísticas). As flores possuem sépalas normalmente fusionadas formando um sinsépalo, eretas, trinervadas, pétalas eretas, labelo trilobado, lobos laterais eretos, calo pronunciado entre os lobos e a coluna com estelídeos e dentes presentes, pé da coluna curto. As 23 espécies desta seção estão distribuídas do México e Caribe até o estado do Paraná, no Sul do Brasil, sendo que a maioria delas é micro- endêmica e a maior diversidade de espécies esta concentrada nas cadeias de montanhas do interior do Brasil entre os estados de São Paulo e Bahia. O último clado (H) refere-se às espécies descritas em 1864 por John Lindley para o gênero Didactyle Lindl., que foi reduzido a uma seção de Bulbophyllum por Alfred Cogniaux em 1902. A espécie tipo desta seção é B. exaltatum Lindl. descrito para a divisa entre o Brasil e a Venezuela em 1852. As principais características diagnósticas desta seção são os pseudobulbos unifoliados, ovóides, folhas coriáceas, planas, raque delgada, flores pediceladas e em disposição oposta umas as outras (dísticas). As flores possuem sépalas livres, a dorsal ereta e as laterais normalmente patentes, trinervadas, pétalas patentes, labelo trilobado, lobos laterais orbiculares, calo pronunciado entre os lobos e a coluna com estelídeos e dentes presentes, e pé da coluna curto. As sete espécies e um híbrido natural entre espécies desta seção estão presentes por toda a América do Sul, mas a maior diversidade está concentrada nas cadeias de montanhas do interior do Brasil entre os estados de São Paulo e Bahia. Esta seção é a que apresenta maiores problemas de delimitação intra-específica, com espécies muito variáveis 31 morfologicamente, o que rendeu a descrição de muitas “espécies” restritas geograficamente (Ribeiro et al. 2007).
Aspectos morfológicos relacionados à evolução das seções Neotropicais de Bulbophyllum Devido ao grande número de espécies descritas para o mundo no gênero Bulbophyllum, poucas destas espécies tiveram suas relações filogenéticas esclarecidas. Em relação ao Neotrópico, apesar do monofiletismo já ter sido estabelecido por Gravendeel et al. (2003), e confirmado através dos dados de ITS neste trabalho, não há nenhuma característica morfológica particular das seções que possa indicar o monofiletismo para este grupo em relação às espécies africanas ou asiáticas, o que torna pouco provável discriminá-las em uma análise filogenética a partir de dados morfológicos. A única característica que poderia indicar alguma relação com os demais táxons dos Paleotrópicos seria a presença de pseudobulbos bifoliados tanto nas espécies da seção Bulbophyllaria, quanto algumas espécies africanas e asiáticas. Porém esta característica, segundo nossos dados e dados de Gravendeel et al. (2003), indicam o caráter homoplásico desta característica por haver espécies bifoliadas em diversos clados. Além disso, o fato da seção Bulbophyllaria aparentemente não ser a mais basal nos Neotrópicos torna pouco plausível a possibilidade da dispersão para o Novo Mundo ter ocorrido através de alguma espécie com esta característica, apesar da relação entre as duas seções basais ainda necessitar de mais estudos, tanto com o aumento no número de táxons quanto de regiões seqüenciadas. Tendo as seções sido estabelecidas para a região Neotropical através de análises filogenéticas, podemos avaliar os caracteres morfológicos que tradicionalmente foram utilizados na taxonomia do grupo entre os séculos 19 e 20, com base no reconhecimento de grupos monofiléticos. Toda a taxonomia do grupo foi baseada em características vegetativas e florais, como a presença de uma ou duas folhas por pseudobulbo, consistência da raque, presença de pedicelo, fusão das sépalas laterais, presença de lobos laterais no labelo e presença de estelídeos e dentes na coluna. Todas estas características possuem grande valor na delimitação das seções, e a maioria das incongruências em relação aos grupos tradicionalmente estabelecidos se deve mais a interpretações errôneas destas características presentes nas espécies do que ao uso destas características em si, à exceção da seção Bulbophyllaria, baseada 32 exclusivamente no fato de possuir pseudobulbos bifoliados. Por exemplo, o surgimento de labelo trilobado provavelmente ocorreu apenas uma vez, e é compartilhado entre as três seções mais derivadas (clados F-H). Da mesma forma, inflorescência dística e não espiralada provavelmente surgiu uma única vez, sendo compartilhada pelos clados E-G- H, com uma reversão no clado F para disposição espiralada. Porém, neste caso, a raque é delgada e não carnosa como nos clados C e D. A presença de estelídeos e dentes na porção ventral da coluna é comum somente nos clados G e H com todas as espécies apresentando esta morfologia. Sépalas fusionadas ocorrem somente no clado G, assim como a presença de folhas carnosas restringe-se ao clado F e a presença de pétalas patentes ao no clado H.
O “problema das espécies basais” O posicionamento de algumas espécies demonstra que as modificações morfológicas entre um clado e outro passaram por transições nos caracteres que as definem e, por isso, a dificuldade de interpretar o posicionamento de algumas das espécies basais dentro de cada clado, tais como B. ciluliae, B. weddellii e B. mentosum. Bulbophyllum ciluliae foi recentemente descrita para o Brasil Central e, atualmente, sabe-se que ocorre até o centro do estado da Bahia. Esta espécie está altamente sustentada em todas as análises como espécie irmã do clado G (100 PP e PB), que compreende a seção Xiphizusa. Esta espécie possui características vegetativas típicas desta seção, porém a flor possui tanto características da seção Micranthae, possuindo o labelo trilobado com lobos eretos e dentiformes não com lobos eretos obtusos, típicos da seção Xiphizusa, e as pétalas patentes, que ocorrem somente na seção Didactyle. Na seção Xiphizusa, há uma clara gradação de características florais das espécies mais basais para as mais derivadas. As sépalas laterais das espécies mais basais da seção são livres e posteriormente sempre conadas formando o sinsépalo, o labelo pouco diferenciado em hipoquilo e epiquilo e carnoso, para labelo claramente diferenciado e com epiquilo membranáceo, duas importantes características morfológicas diagnósticas deste grupo. O labelo dividido em hipo- e epiquilo ocorre nos clados G-H, sendo sinapomorfia para este grupo. Porém, B. weddellii, que possui o labelo dividido e com epiquilo membranáceo, está na base do clado H (seção Didactyle) (100 PP e PB, 8 ID), diferindo das outras espécies mais derivadas com epiquilo carnoso e muito curto. Este clado possui também outras sinapomorfias, como pétalas patentes e os pseudobulbos 33 espaçados, 4-angulosos, enquanto a seção Xiphizusa possui pseudobulbos discóides, agregados e pétalas eretas. Porém estas características que definem claramente estes dois grupos não estão presentes nas respectivas espécies irmãs de cada seção, B. ciluliae e B. weddellii, as quais possuem flores com disposição espiralada, característica da seção Micranthae. Um dos aspectos mais interessantes revelados pelas análises é o posicionamento de B. mentosum. Esta espécie possui algumas características únicas, como escapo em fita e não cilíndrico como em todas as outras espécies. Vegetativamente aproxima-se das espécies da seção Didactyle, mas possui folhas carnosas (típicas da seção Micranthae) e não coriáceas, flores espiraladas com pedicelo muito curto e labelo praticamente inteiro, com margem ereta, espessa e ciliada como na seção Furvescens (clado C), mas que pode ser interpretado como uma transição para os lobos laterais dentiformes típicos da seção Micranthae senso estrito. A posição desta espécie nas análises de plastídio ocorre no clado G com 98 PP e 69 PB, porém na análise de ITS aparece com 100 PP e 84 PB no clado F. Na análise combinada aparece com 95 PP na base da seção Micranthae, mas isso é devido à grande diferença no número de sítios informativos entre os espaçadores plastidiais e o ITS. O mosaico de características, sejam plesiomórficas ou relacionadas a seções próximas destas espécies, em relação aos clados em que estão inseridas, parece ser um padrão que ocorre na evolução de diversos grupos de Orchidaceae, com destaque para Oncidiinae, em que existe uma morfologia plesiomórfica na base de diversos clados que por fim devem ser reconhecidos como gêneros distintos, ainda que altamente heterogêneos do ponto de vista morfológico (Williams et al. 2001a, 2001b). Outro grupo em que isto tem sido observado é Pleurothalllidinae, no qual Pridgeon et al. (2001), ao analisarem este grupo através de dados moleculares, posicionaram na base desta subtribo os gêneros Dilomilis e Neocogniauxia, impossibilitando o reconhecimento da articulação característica entre o ovário e o pedicelo como sinapomorfia do grupo. Outro grupo de Orchidaceae em que este padrão foi observado foi Malaxideae (Cameron 2005), em relação ao tipo de folha na transição de conduplicada para plicada no clado de espécies terrestres. Este tipo de padrão normalmente causa grandes divergências entre classificações baseadas em morfologia versus aquelas obtidas a partir de filogenias moleculares, mas são importantes fontes de informação para entendermos os processos das modificações morfológicas entre as linhagens ao longo do tempo. 34
Origem do gênero no Neotrópico Apesar do monofiletismo das seções Neotropicais apresentados aqui (Figura 1) já ter sido apontado por Gravendeel et al. (2003), este é o primeiro trabalho a enfatizar as relações entre as espécies do Novo Mundo. Porém outra questão interessante ainda não completamente elucidada é a origem da diversificação deste gênero no Neotrópico, se por vicariância no início da ruptura da Pangéia, ou por dispersão pelo chamado caminho “boreotropical”. SanMartin & Ronquist (2004), ao revisarem os estudos filogenético de diversos grupos de animais e plantas e a relação destes estudos com padrões biogeográficos, argumentam que a flora da América do Sul tem origem híbrida, com muitos eventos de dispersão entre a região sul da América do Sul, Austrália e Nova Zelândia, e raros eventos de dispersão entre a África e o norte da América do Sul. Nossos dados, porém, indicam que o padrão encontrado em Bulbophyllum é melhor explicado pela segunda opção. A origem da família Orchidaceae é estimada em cerca de 119 milhões de anos (Janssen & Bremer 2004), sendo o ramo mais basal da ordem Asparagales. Adotando-se esta data, a origem das Orchidaceae é a mesma da disjunção entre o norte da América do Sul e a África (SanMartin & Ronquist 2004). Chase (2001) argumenta que o local da origem da família ainda é incerto e uma questão que talvez nunca venha a ser resolvida, pois as subfamílias mais basais encontram-se atualmente na Ásia, mas em uma região que há 100 milhões de anos atrás estava submersa. O gênero Bulbophyllum pertence à subfamília mais derivada da família, tendo, portanto, surgido a menos de 119 milhões de anos. Como o gênero, segundo Gravendeel et al. (2003), surgiu na Ásia e chegou às Américas via África, a distribuição pode ser explicada pelo padrão Gondwânico Tropical (SanMartin & Ronquist 2004). Com nossos resultados essa hipótese é reforçada pelo fato das seções mais basais no Neotrópico ocorrerem acima da faixa equatorial, e por isso, estaria de acordo com a explicação deste evento via região tropical da África para o norte da América do Sul, com posterior dispersão das quatro seções mais derivadas para o sudeste brasileiro via cadeia de montanhas Andinas (Fig. 7). Esta rota já foi identificada através de análise de endemismo por parcimônia em Smidt et al. (2007) entre os biomas Neotropicais, utilizando as espécies de Bulbophyllum. Estes dois padrões identificados (a dispersão via Padrão Gondwânico Tropical e intercâmbio entre espécies do norte com o sul do continente americano), apesar de raro em plantas de maneira geral (SanMartim & Ronquist 2004), provavelmente é comum em Orchidaceae, principalmente na 35 subfamília Epidendroideae, com todos os clados basais com distribuição Asiática e os mais derivados com distribuição Neotropical (van den Berg et al. 2005).
Notas taxonômicas
Bulbophyllum section Furvescens Smidt, Borba & van den Berg sect.nov. Tipo (aqui designado): Bulbophyllum nagelii L.O.Williams, Bot. Mus. Leafl. 7: 144. 1939. México. Morelos: Tetla del Volcán, 21 Mai 1938 (fl), Williams & Nagel 3864 (holótipo, AMES).
Ervas epífitas ou rupícolas, rizomatozas; pseudobulbos unifoliados; folhas oblongas a lanceoladas, coriáceas, planas; inflorescência em espiga, escapo ereto ou pendente, bráctea basal do escapo conspícua, persistente, raque pendente ou geniculada, espessa e carnosa. Flores predominantemente púrpuras, praticamente sésseis e em disposição espiralada, ressupinadas por curvamento do escapo e ou da raque; sépalas livres, eretas, trinervadas, base séssil; pétalas eretas, planas, glabras; labelo inteiro, carnoso, sem apêndices; coluna com estelídeos desenvolvidos, dentes ausentes, pé da coluna curto, estigma amplo. Distribuição: Plantas ocorrentes do México até o norte da América do Sul e norte dos Andes. O limite de distribuição geográfica sul é o estado de Cuzco, no Peru (13°S, 71°O), ao norte e oeste o estado de Michoacan, México (29° N, 101°O) e a leste o estado do Pará, Brasil (1° S, 48°O). Notas: Esta seção compreende quatro espécies (B. nagellii L. O. Williams, espécie tipo, B. steyermarkii Foldats, B. setigerum Lindley e B. quadrisetum Lindley), que ocorrem em diferentes habitats. As três primeiras espécies ocorrem em habitats específicos e possuem distribuição restrita. Bulbophyllum nagellii ocorre principalmente como epífita em florestas de Quercus no México, B. steyermarkii vegeta tanto como epífita quanto como rupícola em áreas de floresta nos Andes entre o Peru e a Colômbia e B. setigerum vegeta como epífita em campinas de areia na região Amazônica. Bulbophyllum quadrisetum ocorre em áreas de mata Amazônica no Brasil, Guiana e Suriname. Etimologia: O nome desta nova seção se refere à obscuridade de seu reconhecimento antes de trabalhos que envolveram filogenia molecular e também ao 36 fato das flores, na maioria das espécies, estarem encobertas quase completamente por brácteas e terem coloração púrpura escuro. 37
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Tabela 1. Informação da origem dos espécimes usados neste estudo, posição das espécies segundo Pabst & Dungs (1975) e o posicionamento destas espécies segundo este estudo:
Espécie Material testemunho Seção, segundo Pabst & Seção, segundo Dungs (1975) este estudo B. adiamantinum E. C. Smidt et al., 723 (HUEFS) Brasil Micranthae Micranthae B. atropurpureum Jd. Bot. SP. 12016 Brasil Didactyle Napelli B. atropurpureum1 Miller, W., s.n. Brasil Didactyle Napelli B. bidentatum E. C. Smidt et al., 777 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. boudetiana L. Kullman, s.n. (MBML) Brasil insertae sedis Napelli B. bracteolatum B. Gravendeel, s.n. (L) México Bulbophyllaria Bulbophyllaria B. bracteolatum1 B. Gravendeel, s.n. (L) México Bulbophyllaria Bulbophyllaria B. campos-portoi E. C. Smidt et al., 790 (HUEFS) Brasil Didactyle Napelli B. cantagalense L. Kullman, s.n. (MBML) Brasil Didactyle Napelli B. carassense R. Custodio, 2819 (BHCB) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. chloroglossum M. Campacci, s.n. (spirit) Brasil Micranthae Micranthae B. ciluliae E. C. Smidt et al., 805 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. cirrhosum B. Gravendeel, s.n. (L) México Bulbophyllaria Bulbophyllaria B. cirrhosum1 G. Salazar, s.n. (AMO) México Bulbophyllaria Bulbophyllaria B. cribbianum E. L. Borba, 2127 (HUEFS) Brasil Bulbophyllaria Napelli B. epiphytum E. C. Smidt et al., 737 (HUEFS) Brasil Micranthae Micranthae B. exaltatum E. C. Smidt et al., 753 (HUEFS) Brasil Didactyle Didactyle B. falcatum E. C. Smidt, 772 (HUEFS) Brasil. African spp. African spp. B. filifolium E. C. Smidt et al., 793 (HUEFS) Brasil Didactyle Xiphizusa B. gladiatum Toscano, 1905 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. glutinosum L. Menini, 125 Brasil Didactyle Napelli B. granulosum L. Menini, 263 Brasil Didactyle Napelli B. hoehnei E. C. Smidt et al., 700 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. insectiferum E. C. Smidt et al., s.n. (HUEFS) Brasil Bulbophyllaria Micranthae B. kautskyi C. Azevedo, 183 (HUEFS) Brasil Didactyle Napelli B. malachadenia E. C. Smidt et al., 750 (HUEFS) Brasil Didactyle Napelli B. manarae E. C. Smidt et al., 747 (HUEFS) Brasil insertae sedis Xiphizusa B. melloi Mota & Marques, 656 (BHCB) Xiphizusa Xiphizusa B. mentosum Crdoso, 312 (HUEFS) Brasil Bulbophyllaria Micranthae B. meridense E. C. Smidt et al., s.n. (HUEFS) Brasil Didactyle Didactyle B. micranthum E. Saddi, 82 (RB) Brasil Micranthae Micranthae B. mucronifolium E. C. Smidt et al., 742 (HUEFS) Brasil Micranthae Micranthae B. nagellii G. Salazar, s.n. (AMO) México insertae sedis Furvescens B. napelli E. C. Smidt et al., 727 (HUEFS) Brasil Napelli Napelli B. perri Bento, s.n. Brsil, DF (Unvouchered) Didactyle Didactyle B. plumosum E. C. Smidt, 726 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. regnellii E. C. Smidt et al., 773 (HUEFS) Brasil Bulbophyllaria Napelli 43
B. rupicolum E. C. Smidt et al., 766 (HUEFS) Brasil Micranthae Micranthae B. setigerum J. Batista, s.n. (HUEFS) Brasil Micranthae Furvescens B. steyermarkii E. C. Smidt, 780 (col. líquida) Ecuador insertae sedis Furvescens B. teimosense E. C. Smidt, 308 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Xiphizusa B. tripetalum ESALQ 9738 Didactyle Didactyle B. weddellii C. Azevedo, 188 (HUEFS) Brasil Xiphizusa Didactyle
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Tabela 2. Parâmetros das análises individuais das regiões de DNA utilizados neste trabalho.
Análises Bayesianas Modelo N° de Invariantes Gamma Freq. A Freq. C Freq. G Freq. T (AB) parâmetros ITS GTR+G 9 - 0.5845 0.2300 0.2670 0.3312 0.1718 trnS-trnG HKY+G 5 - 0.0157 0.3427 0.1698 0.1717 0.3158 psbA-trnH F81+I+G 5 0.7972 0.6741 0.3170 0.1617 0.1751 0.3461 Máxima Parsimônia Pares de Sítios Sítios Sítios não Comprimento AMP IC IR (MP) base constantes informativos informativos (passos) ITS 859 495 207 (24,0%) 157 (18,0%) 694 10.000 0,642 0,743 trnS-trnG 819 766 26 (3,17%) 27 (3,30%) 66 5.265 0,794 0,934 psbA-trnH 1379 1321 32 (2,32%) 26 (1,90%) 79 10.000 0,647 0,864 Plastideo (trnSG + 2171 2063 57 (2,3%) 51 (2,34%) 145 10.000 0,800 0,881 psbA-trnH) Combinada (Plastídeo 3084 2760 199 (6,45%) 125 (4,05%) 462 10.000 0,751 0,868 + Núcleo) 45
35 Dendrobium kingianum 80 Dendrobium crumenatum 29 Epigeneium nakaharaei 41 14 Oxysepala ovalifolia 28 7 Bulbophyllum burfordiense 16 8 Bulbophyllum lobbii 14 12 Adelopetalum bracteatum 28 Bulbophyllum nutans 22 14 Bulbophyllum falcatum 1 15 Bulbophyllum cirrhosum 0 5 Bulbophyllum cirrhosum1 0 53 Bulbophyllum bracteolatum 2 Bulbophyllum bracteolatum1 29 11 Bulbophyllum mentosum 2 6 1 Bulbophyllum adiamantinum 5 Bulbophyllum insectiferum 2 2 Bulbophyllum epiphytum 0 Bulbophyllum chloroglossum 3 2 Bulbophyllum mucronifolium 0 Bulbophyllum rupicolum 1 Bulbophyllum micranthum 7 5 Bulbophyllum ciluliae 11 3 0 Bulbophyllum filifolium 1 0 Bulbophyllum bidentatum 0 1 14 0 Bulbophyllum teimosense 0 0 Bulbophyllum gladiatum 0 2 1 Bulbophyllum melloi 0 Bulbophyllum plumosum 3 0 1 Bulbophyllum hoehnei 3 2 Bulbophyllum carassense 14 Bulbophyllum manarae 2 Bulbophyllum meridense 1 0 6 Bulbophyllum exaltatum 2 0 9 Bulbophyllum perri 0 Bulbophyllum tripetalum 11 2 Bulbophyllum weddellii 4 0 Bulbophyllum granulosum 1 2 Bulbophyllum malachadenia 0 2 Bulbophyllum glutinosum 1 Bulbophyllum atropurpureum1 1 0 1 Bulbophyllum kautskyi 0 Bulbophyllum atropurpureum 0 Bulbophyllum napelli 7 2 Bulbophyllum campos-portoi 1 Bulbophyllum micropetaliforme 1 2 3 Bulbophyllum regnellii 0 Bulbophyllum cantagalense 0 Bulbophyllum boudetianum 28 6 Bulbophyllum steyermarkii 30 6 Bulbophyllum setigerum 7 Bulbophyllum nagellii Fig. 1. Uma das 10.000 árvores mais parcimoniosas através dos dados de ITS, os números acima dos ramos indicam os comprimentos de ramos calculados pelo algoritmo de Fitch (otimização ACCTRAN) as porcentagens de bootstrap acima de 50% são apresentadas em negrito abaixo dos ramos seguido do Índice de Decaimento (Comprimento= 694, IC= 0,642, IR= 0,743). A. Bulbophyliinae, B. Clado Neotropical, C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle. 46
Fig. 2. Árvore de consenso de maioria das 10.000 árvores obtidas na análise Bayesiana com modelo de evolução = GTR+Gamma através dos dados de ITS. Os números abaixo dos ramos indicam as probabilidades posteriores para os clados estimados pela proporção de ocorrência no conjunto de árvores. A. Bulbophyliinae, B. Clado Neotropical, C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle. 47
Bulbophyllum falcatum 0 Bulbophyllum cirrhosum1 5 Bulbophyllum steyermarkii 1 Bulbophyllum mentosum 0 3 Bulbophyllum hoehnei 0 1 Bulbophyllum carassense 2 2 0 Bulbophyllum teimosense 1 Bulbophyllum plumosum 0 0 1 7 Bulbophyllum gladiatum 1 1 Bulbophyllum melloi 0 0 Bulbophyllum bidentatum 3 Bulbophyllum manarae 2 0 Bulbophyllum meridense 0 1 Bulbophyllum exaltatum 1 0 3 1 Bulbophyllum perri 1 5 3 Bulbophyllum involutum 0 3 Bulbophyllum exaltatum TE 2 1 Bulbophyllum tripetalum 3 Bulbophyllum weddellii 2 9 Bulbophyllum adiamantinum 0 Bulbophyllum insectiferum 1 1 5 0 Bulbophyllum epiphytum 0 4 2 Bulbophyllum rupicolum 1 11 Bulbophyllum micranthum 2 Bulbophyllum chloroglossum 5 Bulbophyllum nagellii 0 2 Bulbophyllum granulosum 2 2 0 Bulbophyllum atropurpureum1 2 4 Bulbophyllum kautskyi 0 0 Bulbophyllum atropurpureum 1 Bulbophyllum malachadenia 0 2 2 Bulbophyllum napelli 2 Bulbophyllum campos-portoi 10 1 0 Bulbophyllum micropetaliforme 1 0 Bulbophyllum boudetianum 0 1 Bulbophyllum cantagalense 2 Bulbophyllum regnellii 14 Bulbophyllum setigerum 0 Bulbophyllum glutinosum Fig. 3. Uma das 10.000 árvores mais parcimoniosas através dos dados de Plastideo (psbA-trnH + trnS-trnG), os números acima dos ramos indicam os comprimentos de ramos calculados pelo algoritmo de Fitch (otimização ACCTRAN) as porcentagens de bootstrap acima de 50% são apresentadas em negrito seguido do Índice de Decaimento (Comprimento= 144, IC= 0,80, IR= 0,885). B. Clado Neotropical, C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle. 48
Fig. 4. Árvore de consenso de maioria das 10.000 árvores obtidas na análise Bayesiana com modelo de evolução particionado com os modelos individuais de cada partição através dos dados Plastideo (psbA-trnH + trnS-trnG). Os números abaixo dos ramos indicam as probabilidades posteriores para os clados estimados pela proporção de ocorrência no conjunto de árvores. C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle. 49
Bulbophyllum falcatum 1 15 Bulbophyllum cirrhosum 0 6 100 Bulbophyllum cirrhosum1 /5 0 75/2 53 Bulbophyllum bracteolatum 2 100 Bulbophyllum bracteolatum1 /41 4 10 Bulbophyllum adiamantinum 5 92/3 Bulbophyllum insectiferum 3 13 Bulbophyllum epiphytum 2 98/7 2 89 Bulbophyllum mucronifolium 0 0 14 74 0 Bulbophyllum rupicolum 2 89/3 Bulbophyllum micranthum 2 Bulbophyllum chloroglossum 7 Bulbophyllum ciluliae 0 Bulbophyllum filifolium 4 7 0 3 5 Bulbophyllum hoehnei -/2 15 2 66/1 85 Bulbophyllum carassense 98 1 /9 0 Bulbophyllum bidentatum 88 0 Bulbophyllum plumosum 35 3 1 1 53/1 3 98 56/1 0 Bulbophyllum teimosense 7 /3 0 Bulbophyllum gladiatum 1 5 Bulbophyllum melloi 17 Bulbophyllum manarae 2 Bulbophyllum meridense 1 Bulbophyllum exaltatum 5 1 54 1 79 0 Bulbophyllum involutum 8 1 /2 Bulbophyllum exaltatum TE -/1 2 12 0 50/1 Bulbophyllum perri 85/8 2 0 8 Bulbophyllum tripetalum 5 -/1 Bulbophyllum weddellii 7 4 Bulbophyllum granulosum 54/1 3 4 Bulbophyllum atropurpureum1 3 -/1 1 Bulbophyllum kaustkyi 0 74/1 Bulbophyllum atropurpureum 0 2 0 Bulbophyllum micropetaliforme 1 3 Bulbophyllum boudetianum 1 -/2 5 Bulbophyllum regnellii 17 0 0 98/10 81 Bulbophyllum cantagalense 4 Bulbophyllum campos-portoi 95 5 2 Bulbophyllum malachadenia 2 52/1 Bulbophyllum napelli 35 7 Bulbophyllum steyermarkii 14 -/1 Bulbophyllum nagellii 43 Bulbophyllum setigerum Fig. 5. Uma das 10.000 árvores mais parcimoniosas através dos dados Combinados (núcleo + plastídeo) os números acima dos ramos indicam os comprimentos de ramos calculados pelo algoritmo de Fitch (otimização ACCTRAN) as porcentagens de bootstrap acima de 50% são apresentadas em negrito seguidas do Índice de Decaimento (Comprimento=462, IC= 0,751, IR= 0,650). C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle.
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Bulbophyllum falcatum Bulbophyllum adiamantinum 98 Bulbophyllum insectiferum Bulbophyllum chloroglosum 97 Bulbophyllum mucronifolium 97 Bulbophyllum epiphytum Bulbophyllum rupicolum 61 Bulbophyllum micranthum Bulbophyllum ciluliae 87 Bulbophyllum manarae 97 Bulbophyllum filifolium 98 Bulbophyllum hoehnei 98 Bulbophyllum carassense 96 Bulbophyllum bidentatum Bulbophyllum gladiatum 87 97 Bulbophyllum melloi Bulbophyllum plumosum 92 Bulbophyllum teimosense Bulbophyllum weddellii Bulbophyllum meridense 95 88 Bulbophyllum exaltatum 86 Bulbophyllum exaltatum TE Bulbophyllum perri 81 Bulbophyllum tripetalum Bulbophyllum exaltatum PB 53 Bulbophyllum involutum Bulbophyllum granulosum Bulbophyllum kautskyi 91 Bulbophyllum atropurpureum Bulbophyllum malachadenia 83 Bulbophyllum napelli 91 Bulbophyllum micropetaliforme Bulbophyllum boudetianum 98 Bulbophyllum regnellii 99 Bulbophyllum cantagalense Bulbophyllum atropurpureum1 57 Bulbophyllum campos-portoi Bulbophyllum cirrhosum 98 Bulbophyllum cirrhosum1 87 Bulbophyllum bracteolatum 98 Bulbophyllum bracteolatum1 Bulbophyllum setigerum Bulbophyllum steyermarkii 85 56 Bulbophyllum nagellii 0.1 Fig. 6. Árvore de consenso de maioria das 10.000 árvores obtidas na análise Bayesiana com modelo de evolução particionado com os modelos individuais de cada partição através dos dados Plastideo (psbA-trnH + trnS-trnG e núcleo (ITS). Os números acima dos ramos indicam as probabilidades posteriores para os clados estimados pela proporção de ocorrência no conjunto de árvores. C. Seção Furvescens, D. Seção Bulbophyllaria, E. Seção Napelli, F. Seção Micranthae, G. Seção Xiphizusa, H. Seção Didactyle. 51
Fig. 7. Distribuição geral das seções Neotropicais de Bulbophyllum Thouars. A. Seção Furvescens, B. Seção Bulbophyllaria, C. Seção Napelli, D. Seção Micranthae, E. Seção Xiphizusa, F. Seção Didactyle. 52
CAPÍTULO 2
Filogenia morfológica de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae) Neotropicais através de abordagens de Máxima Parcimônia e de Análise Bayesiana
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Resumo Neste trabalho são apresentadas hipóteses filogenéticas para as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico, baseadas em dados morfológicos e dados combinados com seqüências de espaçadores nuclear (ITS) e plastidiais (psbA-trnH e trnS-G). Estas hipóteses foram geradas através de análises de Máxima Parcimônia e Bayesiana. Os resultados foram largamente congruentes no reconhecimento de alguns grupos, denominados aqui como seções. Dentre as seis seções previamente propostas para o Neotrópico, apenas duas não obtiveram grande suporte, tanto na análise morfológica quanto na análise combinada, e demandam mais estudos para o esclarecimento da relação entre elas, apesar de internamente estas se apresentarem homogêneas morfologicamente. Porém, as outras quatro seções formam agrupamentos bem sustentados em ambas as análises. O padrão de evolução encontrado com dados morfológicos e combinado com dados moleculares reforça o suporte das questões levantadas sobre a evolução deste grupo no Neotrópico em relação à “permanência” de alguns caracteres plesiomórficos em espécies irmãs de seções que possuem uma diferenciação morfológica e nucleotídica clara, dificultando o estabelecemento de uma sistemática para o grupo baseada em caracteres inequívocos ou sinapomórficos. Ao mesmo tempo, a análise de dados morfológicos inseriu questões importantes a respeito do posicionamento de táxons que apresentaram incongruências em relação às seções em que as análises o inseriram, seja a partir de espaçadores nucleares ou plastidiais. A evolução de características ecológicas como os grupos de polinizadores, mecanismos de polinização e sistemas de reprodução, como a ocorrência de auto- incompatibilidade e a potencialidade de hibridação, são discutidas e fornecem evidências importantes sobre o relacionamento das seções.
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Introdução Bulbophyllum Thouars é provavelmente o maior gênero Pantropical da família Orchidaceae, com mais de 1700 espécies aceitas em mais do que 2500 descritas. A região Paleotropical é a mais rica em espécies, com centenas delas ocorrendo na Ásia, seguido em número de espécie pelo continente Africano (ca. 100 spp.) e pelo Neotrópico (ca. 60 spp.) (Vermeulen 1991, Dressler 1993, Sieder et al. 2007, Smidt et al. 2007). O gênero foi descrito por Thouars em 1822, e a primeira espécie Neotropical foi descrita por John Lindley apenas em 1838 (B. setigerum), a partir de uma planta originária das Guianas. O gênero Bulbophyllum, está inserido dentro da subfamília Epidendroideae, tribo Dendrobiinae, subtribo Bulbophyllinae (Cameron et al. 1999, Chase et al. 2003, van den Berg et al. 2005). O primeiro estudo de filogenia através de dados moleculares para o gênero Bulbophyllum incluindo representantes de todos os continentes foi realizado recentemente por Gravendeel et al. (2003). Neste trabalho os autores sugerem que a provável origem do gênero está no continente asiático e que as espécies do Novo Mundo são grupo irmão das espécies do continente Africano. Recentemente, foi proposta uma delimitação infragenérica para as espécies Neotropicais, baseada em espaçadores de núcleo (ITS) e de plastídeo (psbA-trnH e trnS- G), tanto com abordagens de Parcimônia quanto Bayesiana (Capítulo 1). Neste estudo ficou demonstrado a ocorrência de seis linhagens monofiléticas para o Neotrópico, reconhecidas formalmente como seções, e a grande disparidade de informação contida entre os espaçadores de plastídeo e de núcleo, sendo o segundo muito mais informativo para as análises. Nos últimos anos, vários trabalhos têm utilizado uma abordagem filogenética com dados moleculares em Orchidaceae (Cameron et al. 1999, Freudenstein & Chase 2001, Cameron & Chase 2000, Cameron 2004, Freudenstein et al. 2004, van den Berg et al. 2005). Por outro lado, estudos filogenéticos baseados em dados morfológicos ainda são muito escassos em Orchidaceae. Historicamente Dressler (1993) iniciou o uso de abordagens filogenéticas na família e serve como referência para a maioria dos grupos até o momento. Freudenstein & Rasmussen (1999) apresentam o que pode ser considerado o primeiro grande estudo para a família Orchidaceae com base em critérios explícitos de análise filogenética. Neste estudo foram considerados 71 caracteres para o estabelecimento das relações entre 98 gêneros. Um dos resultados apresentados pelos autores é a falta de resolução na subfamília Epidendroideae devido a altos níveis de homoplasia, mas também 55 o reconhecimento da subtribo Bulbophyllinae, suportada por caracteres de exoderme e velame de raiz e posição da inflorescência. Em níveis hierárquicos inferiores, diversos trabalhos têm utilizado a construção de filogenias com base em dados morfológicos, com destaque para os trabalhos em Coryciinae (Kurzweil et al. 1991), Diseae (Linder & Kurzweil 1994), e no nível específico trabalhos em Disa (Johnson et al. 1998), Govenia (Garcia-Cruz & Sosa 2005, 2006) e Dendrobium (Adams et al. 2006). Tradicionalmente, estas abordagens filogenéticas que utilizam dados morfológicos são baseadas apenas em caracteres qualitativos com a utilização de parcimônia (exceções são Garcia-Cruz & Sosa 2005, 2006, onde também são utilizadas informações de caracteres quantitativos). Outro grande avanço no estudo de filogenia com dados morfológicos é a utilização de abordagem Bayesiana para caracteres morfológicos (Lewis 2001). Com esta abordagem, é possível analisar a evolução de caracteres sobre um modelo evolutivo específico e realizar análises em conjunto com dados moleculares, onde cada partição é abordada através de seu próprio modelo (Mixed Models; Ronquist e Huelsenbeck 2003). Neste estudo, é apresentada uma análise filogenética das espécies Neotropicais de Bulbophyllum baseada em dados morfológicos qualitativos utilizando análises de Máxima Parcimônia e Bayesiana. Os resultados são comparados com estudos prévios baseados nas mesmas espécies utilizadas em uma abordagem com dados moleculares (Capítulo 1), onde foram identificadas seis linhagens monofiléticas no gênero Bulbophyllum para o Novo Mundo. Adicionalmente, os dados são analisados em conjunto em uma análise de evidência total. A partir das topologias obtidas, são discutidos os padrões de evolução em relação aos sistemas de reprodução, grupo de polinizador e mecanismos de polinização conhecidos para as espécies Neotropicais até o presente.
Material e métodos Coleta das amostras Foram incluídas 38 espécies utilizadas no estudo baseado em dados moleculares (Capítulo 1). Como grupo externo, foi utilizada uma espécie africana, Bulbophyllum falcatum. Esta espécie foi escolhida por já haver conhecimento pŕevio de que as espécies africanas são o grupo irmão das espécies Neotropicais e que estas últimas formam um grupo monofilético bem sustentado (Gravendeel et al. 2003, Capítulo 1).
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Seleção dos Caracteres Foram utilizados 77 caracteres, cuja escolha foi baseada na observação da diversidade morfológica encontrada nos órgãos vegetativos (rizoma, pseudobulbo e folha) e reprodutivos (inflorescência, flores, sépalas, pétalas, labelo e coluna) (Tabela 1). A terminologia empregada na descrição dos caracteres e seus respectivos estados foram extraídos de Harris & Harris (1999) e Stearn (2004).
Análises filogenéticas A matriz foi construída com auxílio do programa DeltaAccess (Hagedorn 1999), exportada para o programa NEXUS Editor (Page 2001) (Tabela 2). Todos os caracteres foram tratados como tendo peso igual e estados não ordenados (parcimônia de Fitch; Fitch 1971). Foram realizadas análises de Máxima Parcimônia (MP) através do programa PAUP 4.0b10a (Swofford 2002) e Bayesiana (AB) pelo programa MRBAYES 3.1(Ronquist & Huelsenbeck 2003). Nas análises de parcimônia, foi utilizada uma busca heurística utilizando 10.000 réplicas com adições aleatórias retendo 20 árvores por replicação, algoritmo TBR, seguida de uma análise de TBR para explorar todas as topologias obtidas na análise inicial, estabelecendo-se um limite de 10.000 árvores. Para análise do suporte, foram utilizadas 10.000 pseudo-replicações de bootstrap (Felsenstein 1985), adição simples e algoritmo TBR com o número de árvores limitado em 20 por replicação. A otimização dos comprimentos de ramos foi do tipo ACCTRAN. A análise Bayesiana foi executada no programa MrBayes 3.1 (Ronquist & Huelsenbeck 2003), utilizando os dados particionados com o modelo Standard para dados morfológicos e o modelo GTR+Gama para ITS, HKY+G para trnS-trnG e F81+I+G para psbA-trnH. Os modelos de substituição nucleotídica utilizados foram selecionados através do programa MrModeltest versão 2.2 (Nylander 2004) pelo Teste de Razão de Verossimilhança Hierárquico (hLRTs) (Capítulo 1). Neste trabalho adotamos o procedimento de correr 2.000.000 de gerações, sendo amostradas uma árvore a cada 100 gerações e descartadas as primeiras 5.000. Em todas as análises as quatro cadeias atingiram o nível estacionário rapidamente, com desvio padrão menor que 0,01. O resultado final das análises é apresentado construindo-se uma árvore de consenso de maioria (corte de 50%) do conjunto final de 15.000 árvores.
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Resultados Utilizaremos à denominação dos clados que se referem às seções em estudo: Furvescens (A), Bulbophyllaria (B), Napelli (C), Micranthae (D), Xiphizusa (E) e Didactyle (F). Os resultados serão apresentados na seguinte ordem, análise de caracteres morfológicos por Máxima Parcimônia e por Bayesiana, análise dos dados combinados por Máxima Parcimônia e por Bayesiana.
Filogenia Morfológica: A matriz de caracteres morfológicos obtida possui 77 caracteres, dos quais 68 (91,2%) são informativos para Parcimônia. A análise produziu 1584 árvores igualmente parcimoniosas (AMP), com 367 passos de comprimento e índice de consistência (CI) de 0,397 e índice de retenção (RI) de 0,642. A primeira árvore mais parcimoniosa é apresentada na figura 1, com os valores de bootstrap (PB) e de probabilidades posteriores (PP). Nesta análise foram formados quatro agrupamentos monofiléticos. O primeiro clado contêm as seções Bulbophyllaria e Furvescens (A e B). Este clado recebeu baixo suporte (58 PB, 92 PP), porém se manteve no consenso estrito. O próximo clado se corresponde à seção Napelli (clado C), que apesar de ser mantido no consenso estrito, não recebeu suporte. Internamente há dois grupos razoavelmente suportados, um na base, formado por B. boudetianum e B. kautskyi, e outro mais interno compreendendo as espécies próximas de B. napelli. As três seções restantes foram agrupadas em um grande clado, sendo que o primeiro clado interno, clado D (seção Micranthae) se mantêm no consenso estrito, mas também aparece com suporte fraco. Internamente são formados dois clados, um com as espécies B. insectiferum e B. adiamantinum e outro com as espécies relacionadas a B. micranthum, que consideramos o clado principal da seção por conter a espécie tipo. O próximo ramo inclui as seções Xiphizusa e Didactyle. A seção Xiphizusa (clado E) aparece fracamente sustentada. A seção Didactyle (clado F) é a que possui maior suporte, porém aparece inserida na seção Xiphizusa, tornando esta última parafilética, devido à presença de B. ciluliae (seção Xiphizusa) na base deste ramo.
Filogenia com dados combinados: A matriz combinada obtida possui 3.112 caracteres, dos quais 208 (6,7%) são informativos para Parcimônia. A análise produziu 64 árvores igualmente parcimoniosas 58
(AMP), com 838 passos de comprimento, índice de consistência (CI) de 0,577 e índice de retenção (RI) de 0,728. A primeira árvore mais parcimoniosa é apresentada na figura 2 com os valores de bootstrap (PB) e de probabilidades posteriores (PP). Novamente, tanto a análise de Máxima Parcimônia quanto a análise Bayesiana produziram resultados congruentes. Todos os clados reconhecidos com os dados morfológicos, mesmo com baixo suporte, foram novamente construídos, mas com um suporte maior. A grande diferença é o posicionamento de B. ciluliae e B. mentosum. No primeiro, o posicionamento como ramo basal do clado E, torna as seções Xiphizusa e Didactyle monofiléticas e com alto suporte. No caso de B. mentosum, o posicionamento desta espécie como irmã da seção Micranthae (clado D) torna esta seção altamente suportada pela análise Bayesiana (99 PP). Porém, o suporte com Máxima Parcimônia se mantém fraco, através do baixo valor de porcentagem de bootstrap (59 PB). Na figura 3 é apresentado a distribuição dos caracteres utilizados na topologia da figura 2. Nesta análise é possível visualizar que o número de sinapomorfias presentes nas seções á baixo. As duas seções basais não apresentam nenhuma sinapomorfia clara, já o clado que possui as demais seções tem como sinapomorfia a presença da bráctea basal do escapo inconspícua e raque delgada. Internamente a este grande clado com as demais seções, a seção irmã (seção Napelli, clado C), possui como sinapomorfia a presença de um pé da coluna longo, e o clado restante (D-E-F) a presença de labelo trilobado. Neste clado restante, o grupo irmão é a seção Micranthae (Clado D), que possui como sinapomorfia a presença de folhas carnosas, e os clados E-F a presença de labelo dividiso em epiquilo e hipoquilo. Internamente a este último clado, a seção Xiphizusa (clado E) apresenta como sinapomorfia os pseudobulbos deltóides, agregados e a seção Didactyle (clado F) a presença de lóbulos na base do pé da coluna.
Discussão Os resultados gerais deste trabalho corroboram a existência de seis linhagens dentro dos Neotrópicos, já identificadas utilizando dados de seqüência de espaçadores de núcleo e plastídio (Capítulo 1). As duas seções mais basais (clados A-B), diferentemente do obtido exclusivamente com dados moleculares, aparecem mais relacionadas entre si nestas análises. As quatro seções mais derivadas (clados C-F) aparecem bem sustentadas e com a resolução entre elas bem estabelecidas nas análises combinadas. A análise de Parcimônia utilizando os dados morfológicos obteve uma boa resolução, em relação ao número de clados mantidos no consenso estrito, porém com 59 baixos suportes de bootstrap. Baixos valores de bootstrap são esperados em trabalhos filogenéticos envolvendo dados morfológicos, como os encontrados neste trabalho, apesar da boa resolução em relação ao número de clados mantidos no consenso estrito na análise de Parcimônia. Scotland et al. (2003) discutiram que trabalhos envolvendo matrizes de dados morfológicos têm em geral uma razão de 2,36 caracteres por táxon (neste estudo a razão é de 1,95 caracteres por táxon), o que dificulta a obtenção de altos valores de suporte. Bremer et al. (1999) demonstraram a relação entre quantidade de caracteres e suporte de bootstrap em um estudo com a família Rubiaceae. Wiens (2004) demonstrou que o aumento de caracteres por táxon também favorece, além do aumento de suporte de bootstrap, o grau de resolução em relação ao número de clados da árvore mais parcimoniosa mantidos no consenso estrito, utilizando a reunião de 49 filogenias morfológicas publicadas com plantas. O número de caracteres a serem codificados também não é um tema bem esclarecido em estudos filogenéticos, tendo alguns autores (e.g., Poe & Wiens 2000) enfatizado o uso de um maior número possível de caracteres, enquanto outros (e.g., Scotland et al. 2003) ressaltam a importância de se usar menos caracteres, mas com um maior esforço de se estabelecer homologias, visto que normalmente o aumento de caracteres morfológicos é diretamente proporcional a o aumento de caracteres altamente homoplásticos. Outra controvérsia em análises filogenéticas é a análise conjunta de matrizes obtidas de maneira independente (de Queiroz et al. 1995, Huelsenbeck et al. 1996) em análises de diferentes genomas, e principalmente a combinação de dados moleculares com dados morfológicos. De uma forma geral, análises combinadas normalmente aumentam a resolução do grupo em estudo, assim como o suporte dos nós internos da árvore analisada (Olmstead & Sweere 1994, Chase et al. 1995, Yukawa et al. 1996, Meerow et al. 1999, 2002, Fay et al. 2000). Nixon & Carpenter (1996) enfatizam que análises simultâneas com matrizes obtidas de forma independente melhoram as análises de Parcimônia e possibilitam a observação de sinais filogenéticos secundários.
Filogenia versus Taxonomia O posicionamento de B. mentosum, apesar de obter 99 PP na análise em conjunto como espécie-irmã da seção Micranthae (clado D), recebeu um suporte fraco de bootstrap. Analisando as mesmas espécies através de marcador nuclear esta espécie foi posicionada também como irmã da seção Micranthae (Clado D) (Capítulo 1). Entretanto, no estudo 60 envolvendo dados de plastídeo (Capítulo 1), esta espécie se agrupou na base da seção Xiphizusa (Clado E). Neste trabalho, na análise baseada em dados morfológicos, esta espécie se agrupa em uma terceira posição, junto a espécies da seção Furvescens (Clado A), que junto com a seção Bulbophyllaria formam um clado irmão das demais seções no Neotrópico. Morfologicamente esta espécie apresenta um conjunto de características que podem ser consideradas plesiomórficas (inflorescência espessa, disposição espiralada das flores, flores púrpuras com pedicelo reduzido e labelo inteiro), por ocorrerem predominantemente no clado irmão das seções mais derivadas. O mesmo acontece para B. ciluliae, que em relação aos dados moleculares é fortemente sustentado como espécie irmã da seção Xiphizusa (Capítulo 1), mas com os dados morfológicos torna esta seção parafilética, colapsando-a com a seção Didactyle, que aparece em todas as análises como um grupo monofilético fortemente sustentado. O padrão de evolução encontrado com estas análises de dados morfológicos e combinados com dados moleculares reforça o suporte do posicionamento de alguns táxons apresentando caracteres plesiomórficos em posições basais de seções cujo grupo core possui diferenciação morfológica e nucleotídica clara (Capítulo 1) entre as seções ocorrentes no Neotroópico. O posicionamento de espécies como B. ciluliae e B. mentosum nas suas respectivas seções demonstra que a evolução morfológica passa por gradações quando há a ruptura de novas linhagens e por isso a dificuldade de se estabelecer uma sistemática infragenérica para o grupo baseada em caracteres sinapomórficos não homoplásticos. Em Orchidaceae este tipo de evolução de caracteres morfológicos já foi evidenciado em Pleurothallidinae, na qual Pridgeon et al. (2001), ao analisar este grupo através de dados moleculares, posicionaram na base desta subtribo os gêneros Dilomilis e Neocogniauxia, impossibilitando o reconhecimento da articulação característica entre o ovário e o pedicelo de ser considerada com sinapomorfia do grupo. O mesmo ocorre em Malaxideae, em relação ao tipo de folha na transição de conduplicada para plicada no clado de espécies terrestres (Cameron 2005). Na análise de evolução dos caracteres envolvidos no estabelecimento das seções, fica evidente que estas se mantêm através de caracteres homoplásticos. Poucos são os caracteres sinapomórficos para os clados, porém alguns são importantes no diagnóstico dos grupos propostos para o Neotrópico, como o número de folhas por pseudobulbo, o tipo de inflorescência, a disposição das flores na raque e estruturas os apêndices da coluna (ver Fig. 3).
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Evolução floral A morfologia floral nestas espécies é muito variada, e tem levado alguns pesquisadores a levantar hipóteses sobre a evolução floral mediada por pressões de ambiente e especificidade de agentes polinizadores (Borba & Semir 1998 b, 1999, Verola 2002, Teixeira et al. 2004), principalmente entre as espécies ocorrentes em campo rupestre. Considerando as hipóteses filogenéticas propostas neste trabalho e no Capítulo 1, algumas considerações podem ser traçadas. As espécies de Bulbophyllum apresentam intrigantes sistemas de polinização (Ridley 1890, Sazima 1978, Borba & Semir 1998b, Verola 2002). O sistema de polinização básico no gênero foi inicialmente descrito por Ridley (1890) para B. macranthum Lindl., uma espécie epífita do sudeste da Ásia. Neste mecanismo, a mosca ao pousar no ápice do labelo, que é bastante móvel, faz com que este se mova para baixo. Ao se dirigir à base do labelo, o inseto passa de um determinado ponto (o ponto de equilíbrio) que faz com que o labelo volte a sua posição original pressionando o inseto contra a coluna e prendendo o polinário no dorso do polinizador, que então remove o polinário. Posteriormente, este mecanismo foi observado em várias outras espécies ocorrentes em florestas, como nas espécies neotropicais B. setigerum (seção Furvescens, basal no Neotrópico), B. regnelli e B. glutinosum (seção Napelli), e provavelmente está amplamente distribuído nestas seções (Braga 1977, Verola 2002). Posteriormente, um outro mecanismo onde o vento é necessário para mover o labelo e pressionar o inseto contra a coluna foi descrito por Sazima (1978) e mais recentemente observado em outras espécies das seções Didactyle (Borba & Semir 1998b) e Xiphizusa (Verola 2002), todas ocorrentes predominantemente em áreas abertas de campos rupestres. Este mecanismo é aparentemente de ampla ocorrência nestas seções irmãs, mas existem algumas particularidades no mecanismo em cada grupo devido a diferenças morfológicas, como ressupinamento da flor e forma do labelo. Porém, algumas espécies basais da seção Xiphizusa não apresentam esta característica (e.g., B. ciluliae), e há indícios que B. atropurpureum (seção Napelli) também necessite de correntes de ar para que ocorra a polinização (obs. pess.). Um mecanismo amplamente conhecido em outros grupos de Orchidaceae, "gullet-flower" (Dressler 1981), foi descrito para o grupo core da seção Micranthae (Verola 2002). Nesta seção, o pequeno clado constituído por B. insectiferum e B. adiamantinum, e provavelmente a espécie irmã do grupo, B. mentosum, 62 apresenta um mecanismo intermediário a este e ao mecanismo do ponto de equilíbrio (Verola 2002). No Brasil, diversos trabalhos têm apontado para o gênero somente a polinização por moscas fêmeas de diversas famílias, provavelmente tanto por instinto, ovoposição quanto de agregação ou alimentação em espécies nectíferas. Inicialmente, estes estudos foram realizados por Braga (1977), estudando a polinização de B. setigerum na Amazônia, e posteriormente por Sazima (1978) e Borba & Semir (1998b), em três espécies da seção Xiphizusa. Nestes primeiros estudos envolvendo quatro espécies diferentes, a polinização por Milichiidae foi hipotetizada como sendo específica para as espécies Neotropicais (Borba & Semir 1998b). Verola (2002) estudou uma série de espécies em diferentes ambientes com diferentes morfologias florais e encontrou fêmeas de outras famílias (Tachinidae, Chloropidae e Sciaridae). Aparentemente, os dados destes trabalhos associados à hipótese filogenética apresentada neste estudo indicam uma irradiação adaptativa para diversos grupos de Diptera polinizadores nos Bulbophyllum na região Neotropical. Os dados diponíveis indicam que moscas da família Milichiidae polinizam espécies das seções Furvescens (clado A), Didactyle (clado F) e um ramo de Micranthae (clado D; B. insectiferum). Moscas Tachinidae são conhecidas polinizando flores apenas da seção Napelli (clado C), Chloropidae em Xiphizusa (clado E) e moscas Sciridae o grupo core de Micranthae, compostos por espécies próximas a B. epiphytum. As espécies Neotropicais exibem também interessantes mecanismos de atratividade visual, que aparentemente atraem as moscas devido ao extinto de agregação destes insetos (Christensen 1992). Bulbophyllum steyermarkii (clado A) possui brácteas florais unidas ao escapo por um filamento, tornando-as móveis com o vento. Mecanismo semelhante ocorre em B. insectiferum (clado D), porém neste caso a atratividade se dá pelas pétalas que também são fixadas apenas por um filamento. Os clados E e F possuem o labelo extremamente móvel e pêndulo, causando o mesmo efeito, principalmente em B. weddellii. Em relação ao sistema de reprodução, apesar de não haver registro para as duas seções basais, entre as quatro seções mais derivadas apenas na seção Didactyle há espécies autocompatíveis, com as demais (Clados C-D-E) apresentando auto-incompatibilidade, provavelmente do tipo gametofítica (Borba et al. 1999, Verola 2002). Aparentemente, os níveis de variabilidade genética, considerados elevados para todas as espécies analisadas (Azevedo et al. 2007, Ribeiro et al. 2007), não apresentam diferenças significativas entre grupos de espécies autocompatíveis ou auto-incompatíveis, pelo menos quando analisados através de aloenzimas. Porém, nas espécies autocompatíveis têm sido observadas barreiras 63 mecânicas temporais que evitam a autopolinização (Borba & Semir 1999), que podem ser responsáveis pela manutenção da elevada variabilidade genética nas populações (Ribeiro et al. 2007). Este mecanismo, proposto inicialmente para a seção Didactyle, aparentemente também ocorre em diversas espécies da seção Napelli. Os maiores problemas taxonômicos específicos encontram-se justamente na seção Didactyle, assim como há a ocorrência de hibridação natural entre espécies neste grupo (Borba & Semir 1998a, Azevedo et al. 2006, Ribeiro et al. 2007). Algumas espécies da seção apresentam, além de reduzida fertilidade em cruzamentos interespecíficos, barreiras mecânicas pré-polinização relacionadas com a incompatibilidade de tamanho do polinário com a cavidade estigmática (Borba & Semir 1998a, 1999). O somatório dos estudos biossistemáticos com o auxílio de hipóteses filogenéticas torna possível a extrapolação sobre o relacionamento destas espécies e de caracteres que normalmente não são inseridos nas matrizes, como polinizadores, sistema reprodutivo e tipos de ambientes ocupados. A grande quantidade de homoplasias ou paralelismos tratados na evolução destes táxons no nível de seção é esperada. Porém, caracteres comumente homoplásticos em um nível hierárquico superior podem constituir bons caracteres em níveis inferiores, podendo aprimorar o conhecimento das relações entre as espécies dentro de cada uma das seis linhagens, possibilitando um entendimento mais local de eventos de especiação neste interessante gênero da família Orchidaceae.
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Tabela 1. Lista de caracteres utilizados na codificação da variação morfológica e seus respectivos estados de caractere.
1. Habito: 2. espesso, em forma de fita 0. Ervas preferencialmente epífitas 1. Ervas tanto epífitas quanto rupícolas 16. Bráctea basal do escapo: 2. Ervas preferencialmente rupícolas 0. conspícua 1. inconspícua 2. Rizoma: 0. conspícuo 17. Distribuição das brácteas escapais: 1. inconspícuo 0. imbricadas 1. não imbricadas 3. Forma do pseudobulbo: 0. deltóide 18. Consistência da raque: 1. piriforme 0. delgada 2. ovada 1. espessada 3. fusiforme 19. Orientação da raque: 4. Forma do pseudobulbo em corte transversal: 0. ereta 0. elíptica 1. geniculada 1. rômbica 2. pêndula
5. Coloração do pseudobulbo: 20. Brácteas da raque - base: 0. verde 0. séssil 1. amarelo 1. móvel, unida por um filamento 2. castanho 3. vermelho 21. Distribuição das brácteas florais: 0. imbricadas 6. Superfície do pseudobulbo: 1. não imbricadas 0. rugosa 1. lisa 22. Tipo da inflorescência 2: 0. disposição espiralada 7. Número de folhas no pseudobulbo: 1. disposição dística 0. unifoliado 1. bifoliado 23. Ressupinamento: 0. por curvamento da inflorescência 8. Forma da folha: 1. por torção do pedicelo 0. acicular, não sulcada 2. por curvamento da raque 1. plana, linear 3. não ressupinadas 2. plana, lanceolada 3. plana, elíptica 24. Antese: 4. plana, oblonga 0. sucessiva 5. acicular, sulcada 1. simultânea
9. Base da folha: 25. Consistência da flor: 0. séssil 0. membranácea 1. constrita 1. carnosa
10. Ápice da folha: 26. Presença de jugo: 0. agudo 0. ausente 1. obtuso 1. presente, pouco conspícuo 2. presente, muito conspícuo 11. Consistência da folha: 0. membranácea 27. Posição das sépalas: 1. coriácea 0. eretas 2. carnosa 1. dorsal ereta, laterais patentes 2. dorsal patente, laterais eretas 12. Orientação da inflorescência: 3. patentes 0. ereta 1. pendente 28. Superfície das sépalas: 0. lisa 13. Tipo de inflorescência: 1. verrugosa 0. racemo 1. espiga 29. Cor das sépalas externamente: 0. branca 14. Quantidade de flores (qualitativo): 1. verde 0. pauciflora 2. amarela 1. multiflora 3. branca com pontuações e ou nervura 2. uniflora púrpura 4. púrpuras 15. Escapo- formato transversal: 5. castanhas 0. delgado, cilíndrico 6. vináceas 1. delgado, em forma de fita 70
30. Cor das sépalas internamente: 1. patentes 0. branca 2. revolutas 1. verde 2. amarela 43. Base da pétala: 3. amarela com pontuações púrpuras 0. séssil 4. púrpura 1. unida na base por filamento 5. castanhas 6. vináceas 44. Ápice das pétalas: 0. agudo, plana 31. Forma da sépala dorsal: 1. agudo, navicular 0. linear 2. obtuso 1. lanceolada 3. caudado 2. ovada 4. emarginado 3. cordiforme 4. espatulada 45. Cor predominante da pétala: 0. verde 32. Ápice da sépala dorsal: 1. branca 0. agudo, plano 2. amarela 1. agudo, navicular 3. castanha 2. obtuso 4. púrpura 3. curtamente caudado 5. translúcida 4. longamente caudado 6. vinácea
33. Número de nervuras da sépala dorsal: 46. Cor acessória da pétala: 0. uninervada 0. nervura central púrpura 1. trinervada 1. pontuações púrpuras 2. listras púrpuras 34. Forma das sépalas laterais: 3. concolor 0. linear 4. translúcidas 1. lanceoladas 2. ovalada 47. Número de nervuras da pétalas: 3. cordiforme 0. uninervada 1. binervada 35. Base das sépalas laterais: 2. trinervada 0. fusionada com a flor 1. quilhada em ângulo reto 48. Margem das pétalas: 0. glabra 36. Orientação do ápice das sépalas laterais 1. pilosa 0. paralelo 1. convergente 49. Tricomas das pétalas: 2. divergente 0. tricomas lineares, curtos 1. tricomas lineares, longos 37. Conação da sépala lateral: 2. tricomas claviformes 0. livres 1. conadas até a metade 50. Forma do labelo: 2. conadas até o ápice 0. Labelo inteiro 3. conadas apenas no ápice 1. Labelo trilobado
38. Simetria das sépalas laterais: 51. Ápice do labelo: 0. simétricas 0. ápice ereto 1. assimétricas 1. ápice revoluto 2. ápice involuto 39. Número de nervuras das sépalas laterais: 0. uninervada 52. Labelo, apêndice basal: 1. binervada 0. apêndices basais ausentes 2. trinervada 1. apêndices basais presentes
40. Ápice das sépalas laterais: 53. Coloração predominante do labelo: 0. agudo, plano 0. branca 1. agudo, navicular 1. verde 2. obtuso 2. amarela 3. curtamente caudado 3. castanha 4. longamente caudado 4. púrpura
41. Forma da pétala: 54. Coloração acessória: 0. linear 0. com a região central púrpura 1. lanceolada 1. com pontuações púrpuras 2. ovalada 2. com listras púrpuras 3. cordiforme 3. com a região central branca 4. panduriforme 4. concolor 5. rômbica 5. com região central verde 6. com ápice branco 42. Posição das pétalas: 0. eretas 55. Forma dos lobos laterais: 71
0. ausentes 67. Base do epiquilo: 1. eretos 0. séssil 2. orbiculares 1. constrita 3. dentiformes 2. delgada
56. Diferenciação do labelo em epiquilo e hipoquilo: 68. Pilosidade da coluna: 0. não diferenciado em epiquilo e hipoquilo 0. glabra ventralmente 1. epiquilo maior que hipoquilo 1. com tricomas curtos ventralmente 2. epiquilo menor que hipoquilo 3. epiquilo reduzido à margem do hipoquilo 69. Presença dos estelídeos: 0. ausentes 57. Pilosidade no hipoquilo: 1. presentes, não ultrapassando a antera 0. glabro 2. presentes, ultrapassando a antera 1. piloso na face 2. piloso nas margens 70. Forma do estelídia: 3. papiloso nas margens 0. ápice agudo, inteiro 4. papiloso na face 1. ápice agudo, bidentado 5. papiloso no ápice 2. ápice obtuso 6. piloso apenas no ápice 3. truncado
58. Tipo de tricoma no hipoquilo: 71. Orientação do estelídio: 0. lineares, curtos 0. ereto 1. lineares, longos 1. patente 2. claviformes 2. revoluto
59. Calo do labelo: 72. Presença de dentes na coluna: 0. entre os lobos laterais 0. presentes 1. até a metade do labelo 1. ausentes 2. até o ápice do labelo 3. ausente 73. Ápice dos dentes da coluna: 0. inteiro 60. Ápice do calo: 1. bifurcado 0. inteiro, agudo 1. inteiro, obtuso 74. Pé da coluna: 2. inteiro, truncado 0. curto 3. bilobado 1. longo 4. trilobado 75. Lobo do pé da coluna: 61. Superfície do disco do labelo: 0. inteiro 0. liso 1. lobulado no ápice 1. com sulco liso 2. com sulco com travas transversais 76. Forma do estigma: 3. lamelado 0. amplo 4. papiloso 1. estreito 5. caloso 77. Fruto superfície: 62. Forma do epiquilo: 0. lisa 0. lanceolado 1. verrugosa 1. ovalado 2. espatulado 3. cordiforme 4. linear
63. Consistência do epiquilo: 0. membranáceo 1. carnoso
64. Margem do epiquilo: 0. margem glabra 1. margem pilosa 2. margem e face pilosas 3. piloso apenas na base
65. Tipo de tricoma epiquilo: 0. lineares, curtos 1. lineares, longos 2. claviformes
66. Ápice do epiquilo: 0. acuminado 1. obtuso 2. retuso 3. truncado
72
Tabela 2. Matriz de caracteres morfológicos de Bulbophyllum (Orchidaceae) ocorrentes no Neotrópico e B. falcatum, espécie Africana, como grupo externo. Ver Tabela 1 para lista e codificação dos caracteres.
caracter
Espécie 1-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70 71-77
1234567890 1234567890 1234567890 1234567890 1234567890 1234567890 1234567890 1234567
B. adiamantinum 0110210000 2001011020 1021010044 1011020120 10004000-1 1044303-3- 1------110 11-0000 B. atropurpureum 0010210311 1001011010 1121020044 2011120124 10004300-0 0044000--- 1------012 0001000 B. bidentatum 2110100210 1000011020 1131020066 1011002020 1000600101 0044110-01 1410-10021 0000000 B. boudetianum 0121100310 1101011020 1100011022 1011020124 10002000-0 0021004-3- 1------010 0001000 B. bracteolatum 0020011411 1011001120 1001120011 1011000121 20020100-0 001000--3- 1------01- -000000 B. campos-portoi 1010010410 1000011010 1121020014 3011120120 10000300-0 0031000--1 1------010 0001000 B. cantagalense 0010010210 1000011020 11210-0000 2011020123 20001300-0 1002004--- 0------010 0101000 B. carassense 1100200110 1001011020 1131020066 1011002020 1000600111 0044112120 1410-00021 0000000 B. chloroglossum 0110010210 2001011020 1021000030 1201000100 10001000-1 0024305-3- 1------010 01-0000 B. ciluliae 1100200310 1000011020 1021023044 2312000023 11004300-1 1044310-21 1110-10022 0000000 B. cirrhosum 0020011210 1011001120 1001120144 1011000121 00004000-0 004400---- 1------010 0000001 B. cribbianum 1010000210 1000011020 1120013055 2212020122 20001100-0 1034000--- 0------010 01-1000 B. epiphytum 0110010510 2001011020 1021000000 1001000100 10001000-1 0024304-3- 1------010 01-0000 B. exaltatum 2021110411 1001011020 1111021053 1111000021 1100120101 0046232011 1112010020 0000100 B. falcatum 0030011410 1001201120 1111003043 4211020120 01002300-0 1044000-3- 0------012 0000010 B. filifolium 2100200110 1002011020 1131010054 0111002020 2000600121 0044111001 0110-11020 0000000 B. gladiatum 0100010410 1000011020 1131020055 1011002020 4000300101 0031112001 0202010020 0000000 B. glutinosum 0010010410 1000011010 1121021013 3011120124 20041300-0 1144000--- 1------010 0001010 B. hoehnei 0100010410 1001011020 1121020055 1011002020 1000600111 0034102111 1000-01021 0000000 B. insectiferum 1110210000 2001011020 1021013044 1011020120 11104200-1 1043300-3- 1------022 01-0000 B. involutum 2021110411 1001011020 1111021053 1111000021 1100120101 0046232011 1132010020 0000100 B. kaustskyi 0010010411 1100011020 1100021044 1011020124 10004300-0 2044000-3- 3------010 0001000 B. malachadenia 0010010411 1000011010 1121021055 3011120124 20023100-0 1144000-3- 1------010 0001010 B. manarae 0100200210 1001011020 1121020054 1011002020 1000100101 0044112001 1310-11020 0000000 B. melloi 2110210210 1000011020 1131020066 1011002020 1000600101 0044110-01 1410-00011 0000000 B. mentosum 2020210411 2011111110 1021120044 1011000121 0000400101 1045102121 5------020 01-0000 B. meridense 1021110411 1001011020 1121021053 1111000121 2100110101 0044232021 1111110020 0000110 B. micranthum 0110110411 2001011020 1021000000 1001000100 10001300-1 0024304-3- 1------010 01-0000 B. mucronifolium 0110110510 2001011020 1021000000 1001000100 10001300-1 0024003-30 1------010 01-0000 B. nagellii 0020010411 1111001120 0001120054 1111000121 10004300-0 0043000-21 5------020 01-0000 B. napellii 0010010210 1000011020 1121021000 2012020123 20021000-0 1002000-3- 0------010 01-1000 B. plumosum 1100000410 1000011020 1131020055 1111002021 1000100111 0032112001 2200-11020 0000000 B. regnellii 0010010410 1000011020 1121021000 2012020123 20021000-0 1002000-3- 1------010 0001000 B. rupicolum 2130110510 2001011000 1011000030 1001000100 10001200-1 0024304-3- 1------010 01-0000 B. setigerum 0020010410 1011001110 1001120144 1011000121 10004000-0 1044004-3- 3------020 01-0000 B. steyermarkii 0020010411 1011001111 0001120144 1111000121 00024300-0 1031000-3- 1------020 01-0000 B. teimosense 0100010410 1001011020 1121020055 1011002020 1000600111 0034112111 1000-01021 0000000 B. tripetalum 1021110410 1001011000 1111021053 1111000021 1100110101 0021212011 1112-10020 0000110 B. weddellii 2021110411 1001011010 1021021053 1111010121 01032300-1 0032212011 1200-11020 0000100 73
Bulbophyllum falcatum 2 1 Bulbophyllum cirrhosum 10 Bulbophyllum bracteolatum 7 6 4 Bulbophyllum steyermarkii 6 58/92 4 -/72 Bulbophyllum nagellii 11 6 Bulbophyllum mentosum 3 -/84 Bulbophyllum setigerum 17 3 7 Bulbophyllum adiamantinum 8 58/62 Bulbophyllum insectiferum 1 Bulbophyllum epiphytum 4 2 2 3 -/53 Bulbophyllum chloroglossum 5 1 Bulbophyllum rupicolum 2 9 Bulbophyllum mucronifolium 97/100 2 Bulbophyllum micranthum 9 5 Bulbophyllum ciluliae -/87 10 Bulbophyllum filifolium 6 Bulbophyllum hoehnei 5 2 4 6 Bulbophyllum bidentatum 5 4 8 5 84/99 Bulbophyllum melloi 52/90 2 -/66 Bulbophyllum carassense 4 6 5 Bulbophyllum teimosense -/55 5 54/ 4 Bulbophyllum plumosum 7 70 Bulbophyllum gladiatum 6 -/78 5 2 -/96 Bulbophyllum manarae 5 Bulbophyllum meridense 15 12 Bulbophyllum weddellii 95/100 4 0 Bulbophyllum exaltatum -/64 6 5 Bulbophyllum tripetalum -/51 3 7 Bulbophyllum involutum 5 5 Bulbophyllum kaustskyi 14 -/62 Bulbophyllum boudetianum 5 4 Bulbophyllum atropurpureum 4 4 Bulbophyllum glutinosum 3 3 85/52 Bulbophyllum malachadenia 6 7 -/67 -/95 Bulbophyllum micropetaliforme 8 3 3 Bulbophyllum regnellii 5 -/100 1 5 76/ Bulbophyllum napellii -/85 56 3 75/86 Bulbophyllum cantagalense 3 Bulbophyllum campos portoi Fig.1. A primeira das 1584 árvores mais parcimoniosas obtidas na análise de Parcimônia para os dados de morfologia. Os números acima dos ramos indicam os comprimentos de ramos (Fitch, optimização ACCTRAN), os números abaixo dos ramos são os valores de bootstrap (>50), seguido pelas probabilidades posteriores da análise Bayesiana de um conjunto de 15.000 árvores. As setas indicam os clados que colapsam no consenso estrito desta análise. A. Bulbophyllum seção Furvescens, B. Seção Bulbophyllaria, C. Seção Napelli, D. Seção Micranthae, E. Seção Xiphizusa, F. Seção Didactyle. (CI=0.40, RI= 0.64). 74
Bulbophyllum falcatum 16 8 Bulbophyllum cirrhosum 64 72/98 Bulbophyllum bracteolatum 6 38 12 Bulbophyllum steyermarkii 24 19 58/- Bulbophyllum nagellii 45 60/66 Bulbophyllum setigerum 26 Bulbophyllum mentosum 7 13 Bulbophyllum adiamantinum 10 13 100/100 Bulbophyllum insectiferum 59/99 5 Bulbophyllum epiphytum 17 1 4 97/100 -/68 2 Bulbophyllum mucronifolium 5 4 -/57 Bulbophyllum micranthum 25 56/84 5 Bulbophyllum rupicolum 100/100 4 Bulbophyllum chloroglossum 19 59/97 Bulbophyllum ciluliae 14 9 94/ Bulbophyllum filifolium 100 10 3 12 Bulbophyllum hoehnei 3 21 7 64/100 Bulbophyllum caracense 3 99/ 4 Bulbophyllum bidentatum 100 5 6 Bulbophyllum melloi 74/ 91/100 7 97 2 Bulbophyllum plumosum 11 11 7 Bulbophyllum teimosense 12 -/71 98/ -/99 14 100 Bulbophyllum gladiatum 20 Bulbophyllum manarae 6 10 Bulbophyllum meridense 10 4 Bulbophyllum exaltatum 89/99 6 82/100 22 6 -/83 Bulbophyllum tripetalum 100/100 17 Bulbophyllum weddellii 14 8 Bulbophyllum kaustskyi 7 72/100 Bulbophyllum atropurpureum 9 8 Bulbophyllum glutinosum 6 6 94/100 Bulbophyllum malachadenia 13 7 Bulbophyllum micropetaliforme 64/64 5 6 6 Bulbophyllum regnellii 12 6 22 3 66/100 Bulbophyllum cantagalense -/76 98/100 5 Bulbophyllum napellii 12 Bulbophyllum campos portoi 24 Bulbophyllum boudetianum Fig.2. A primeira das 64 árvores mais parcimoniosas obtidas na análise de Parcimônia para os dados de morfologia combinados com dados de núcleo e plastídeo. Os números acima dos ramos indicam os comprimentos de ramos (Fitch, optimização ACCTRAN), os números abaixo dos ramos são os valores de bootstrap (>50), seguido pelas probabilidades posteriores da análise Bayesiana de um conjunto de 15.000 árvores. As setas indicam os clados que colapsam no consenso estrito desta análise. A. Bulbophyllum seção Furvescens, B. seção Bulbophyllaria, C. seção Napelli, D. seção Micranthae, E. seção Xiphizusa, F. seção Didactyle. (CI=0.57, RI= 0.73). 75
Fig.3. Distribuição dos caracteres morfológicos utilizados na análise, baseado na topologia da figura 2. Os caracteres sinapomórficos são indicados com círculos pretos e os homoplásticos com círculos brancos. A. Bulbophyllum seção Furvescens, B. seção Bulbophyllaria, C. seção Napelli, D. seção Micranthae, E. seção Xiphizusa, F. seção Didactyle. 76
Capítulo 3
Revisão taxonômica de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae) Neotropicais 77
Resumo
É apresentada a revisão do gênero Bulbophyllum (Orchidaceae) para o Neotrópico, que inclui 63 táxons reconhecidos, sendo 60 espécies, duas subespécies e uma notoespécie, agrupadas em seis seções monofiléticas. Esta monografia inclui a sinonímia completa, tipificações, descrições, ilustrações, mapas de ocorrência e chaves para a identificação de todos os táxons tratados. São propostas cinco novas espécies, uma nova subespécie, 35 novas sinonimizações, uma nova combinação, 30 lectotipificações e uma neotipificação. É excluída a ocorrência de seis espécies originalmente descritas erroneamente para o Neotrópico, e detectados quatro nomina nuda. 78
Introdução O gênero Bulbophyllum foi descrito por Thouars em 1822, com o nome derivando do grego Bulbos (bulbo) e Phyllon (folha), em referência aos pseudobulbos conspícuos e foliosos de muitas espécies. Bulbophyllum é um dos maiores gêneros de Orchidaceae, com mais de 1700 espécies descritas, e cerca de 1200 aceitas atualmente. Possui distribuição pantropical, mas sua maior diversidade encontra-se no sudeste Asiático e regiões adjacentes. O gênero ocorre também na África, Australásia e trópicos americanos (Vermulen 1987, 1993, Dressler 1993, Siegerist 2001, Sieder et al. 2007). Gravendeel et al. (2003), utilizando terminais representados por espécies de todos os continentes, hipotetizaram, através de seqüências de DNA, que a origem do gênero está no continente asiático e que as espécies neotropicais constituem o grupo irmão das espécies africanas. Recentemente, foi apresentada uma filogenia para as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico, baseada em dados de seqüência de espaçadores intergênicos do genoma nuclear e plastidial e de morfologia, através de análises de parcimônia e Bayesiana (Capítulos 1 e 2). Como resultado, foram reconhecidas seis seções para o Neotrópico. Cinco destas já haviam sido descritas, mas necessitaram de uma re- circunscrição para se tornarem monofiléticas, sendo proposta também uma nova seção (B. sect. Furvescens). As duas linhagens basais ocorrem predominantemente acima da linha do Equador e as quatro linhagens derivadas são altamente diversas no sudeste do Brasil. Estes resultados sugerem um único evento de colonização no Neotrópico por dispersão da África para a o norte da América do Sul e posterior dispersão pelo Andes para o sudeste do Brasil. A descrição da primeira espécie neotropical (B. bracteolatum Lindl.) ocorreu em 1842 por John Lindley. Em 1902, Cogniaux reconheceu para o Brasil 41 espécies, e entre 1902 e 1975, muitas espécies foram descritas por todo Neotrópico, quando Pabst & Dungs (1975-1977) listaram 53 espécies de Bulbophyllum para o Brasil. Neste tratamento, as espécies foram agrupadas em algumas seções com alianças informais de espécies. Em outros países Neotropicais, a Venezuela é aquele com o maior número de espécies publicadas, com nove espécies listadas por Garay & Dunsterville (1979). Durante todo este período, estas espécies foram agrupadas em diferentes arranjos de gêneros (Didactyle Lindl., Xiphizusa Rchb. f., Bulbophyllaria Rchb. f., além de Bulbophyllum) e divisões infragenéricas. No total, 116 nomes haviam sido descritos 79 até o ano de 2005 para o gênero na região Neotropical. Até o momento, a única seção a receber uma revisão taxonômica foi B. sect. Bulbophyllaria, por Hamer & Garay (1997), sendo reconhecidas oito espécies pelos autores. A proliferação de nomes, com várias espécies de ampla distribuição sendo re- descritas em diferentes regiões, e o fato de diversas espécies serem conhecidas apenas pelo material tipo, que muitas vezes é constituído apenas por ilustrações (e.g., espécies descritas por Barbosa Rodrigues), ou cujo tipo está depositado em herbários europeus, principalmente de várias espécies de difícil delimitação, tem levado a uma dificuldade na identificação das espécies neotropicais. Neste trabalho é apresentada a revisão taxonômica das seis seções do gênero Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae, Epidendroideae, Dendrobieae, Bulbophyllinae) ocorrentes na região Neotropical.
Material e métodos Esta revisão baseia-se no exame de coleções depositadas nos principais herbários que contêm significantivas coleções de plantas oriundas do Neotrópico. As descrições são baseadas na observação da diversidade morfológica encontrada nos órgão vegetativos (rizoma, pseudobulbo e folha) e reprodutivos (inflorescência, flores, sépalas, pétalas, labelo e coluna). A terminologia empregada na descrição desta morfologia foi extraída de Harris & Harris (1999) e Stearn (2004). A matriz foi construída utilizando o programa DeltaAccess 1.81 (Hagedorn, 1999), e as descrições geradas pela ferramenta “geração de descrição em linguagem natural” . A área de ocorrência das espécies foi obtida das informações contidas nas etiquetas dos materiais analisados, que foram contrastadas com diferentes Gazzeters disponíveis pela Internet nos seguintes sites: • http://www.cdbrasil.cnpm.embrapa.br/; • http://www.fallingrain.com/world/index.html; • http://www.tageo.com/index.htm. As coordenadas geográficas obtidas foram transformadas utilizando a seguinte formula: SE(Graus>=0; Graus +(Minutos/60)+(Segundos/3600);Graus-(Minutos/60)- (Segundos/3600)), tanto para latitude quanto para longitude e salvas em “.dbf”, no programa Microsoft Excel®. Estes dados foram transportados para o programa ArcView® GIS 3.3, gerando os mapas sobre o shapefile do pacote “The Americas Base Map“ fornecido pela comissão da Flora Neotrópica (Bletter et al. 2004). Os biomas (“EcoRegions”) ocupados pelas espécies seguem o estabelecido pelo World Wildlife 80
Fund. Nesta revisão, a ocorrência dos táxons é baseada exclusivamente em herbários públicos a que o autor teve acesso pessoalmente ou por intermédio de intercâmbio de imagens. Coleções particulares e ocorrências baseadas em literatura onde não foi indicado o voucher não estão incluídas nos mapas, mas serão abordadas nos comentários de cada táxon, assim como comentários pessoais de pesquisadores que colaboraram para este estudo. Os 66 herbários que tiveram suas coleções estudadas foram os seguintes (acrônimos segundo Holmgren & Holmgren 1998): ALCB, AMO, AMES, BAH, BHCB, BM, BR, CEN, CEPEC, CESJ, COR, CR, CRI, EAC, EAN, EPAMIG, ESA, FUEL, GFJP, GOETT, GUA, HAS, HB, HEPH, HRB, HRCB, HUEFS, HUFU, HXBH, IAC, IAN, IBGE, ICN, INPA, IPA, K, L, MAPR, MBM, MBML, MT, P, PABST, PACA, QCA, QCNE, R, RB, RENZ, RFA, RUSU, S, SI, SP, SPF, U, UB, UEC, UFLA, UFMT, UFRJ, USU, W, WU, VASQ, XAL, totalizando 1482 espécimes. 81
Resultados
Bulbophyllum Thouars, Orch. Iles Austr. Afr. 1822. nomen conservandum. Tipo: Bulbophyllum nutans Thouars, Orch. Iles Austr. Afr., t. esp. 3, sub u. 1822. typus conservandum. Etimologia: O nome deriva do grego Bulbos (bulbo) e Phyllon (folha), em referência aos pseudobulbos conspícuos e foliosos de muitas espécies. Phyllorkis Thouars, Nov. Bull. Sc. Soc. Philom. 1: 319. 1809. Malachadenia Lindl., Bot. Reg. 25: 67. 1839. Bulbophyllaria Rchb. f., Bot. Zeit. 10: 934. 1852. Didactyle Lindl., Fol. Orch. 16. 1852. Xiphizusa Rchb. f., Bot. Zeit 10: 934. 1852. Phyllorchis Kuntze, Ver. Gen. Pl. 2: 675. 1891.
Ervas epífitas ou rupícolas, rizomatosas. Pseudobulbos discóides a fusiformes, liso ou rugoso, verde, castanho ou amarelo, agregados ou espaçados, uni- ou bifoliado. Folha plana ou aciculada, oblonga a filiforme, base constrita, ápice agudo a obtuso, coriácea a carnosa. Inflorescência ereta a pendente, em espiga ou racemo, pauci- a multiflora, raro uniflora; escapo cilíndrico ou em fita, bráctea basal do escapo conspícua e persistente ou inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque delgada a espessa e carnosa, ereta, pêndula ou geniculada, brácteas da raque sésseis ou unidas à inflorescência na base por um filamento, normalmente não imbricadas. Flores dísticas ou espiraladas ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência ou torção do pedicelo ou não ressupinadas, antese simultânea, raro sucessiva, carnosas a membranáceas, jugo normalmente presente. Sépalas eretas a patentes, superfície lisa, raro verrucosa, amarelas, castanhas, vináceas ou púrpuras, concolores, listradas ou maculadas, sépala dorsal ovada a lanceolada, ápice normalmente agudo, plano ou navicular, trinervada, raro uninervada, margem glabra; sépalas laterais ovadas a lanceoladas, eretas ou patentes, paralelas ou divergentes, livres ou unidas até o ápice formando um sinsépalo, assimétricas, trinervadas, ápice normalmente agudo, ás vezes longamente acuminado a caudado, plano ou navicular, margem glabra. Pétalas oblongas a lineares, eretas a patentes, sésseis ou unidas à flor por um filamento, ápice agudo a obtuso, planas, brancas, amarelas, vináceas ou púrpuras, concolores, listradas ou maculadas, uninervadas, margem glabra ou com tricomas lineares ou clavados. Labelo 82 inteiro ou trilobado, ápice ereto ou revoluto, apêndices basais normalmente ausentes, amarelo, castanho, vináceo ou púrpura, concolor ou maculado, glabro ou com tricomas lineares nas margens ou face, lobos laterais eretos, obtusos, dentiformes ou orbiculares, em algumas espécies diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco liso, sulcado ou lamelado, calo presente em algumas espécies. Coluna normalmente glabra ventralmente; estelídeos, quando presentes, eretos ou patentes, ápice inteiro ou dentado; dentes, quando presentes, eretos ou patentes, ápice inteiro ou dentado; pé curto ou longo em relação ao comprimento da coluna; estigma amplo ou estreito. Fruto com superfície lisa, raro verrucosa.
Distribuição (Fig. 1). Nesta revisão são reconhecidos 63 táxons, sendo 60 espécies, duas subespécies e um híbrido natural. O gênero possui espécies amplamente distribuídas pela região neotropical, com limite ao norte no México em Córdoba (29° N), ao sul no Rio Grande do Sul, Brasil (30° S) a oeste também em Córdoba, México (110° O) e a leste em Pernambuco, Brasil (36° O). A maioria dos registros de altitude contidos no material examinado aponta para a ocorrência das espécies predominantemente entre 500 e 1300 metros de altitude. Porém, principalmente na América Central, algumas espécies ocorrem próximo ao nível do mar, e nos Andes é registrada a ocorrência acima dos 2500 metros de altitude. Em relação aos biomas vegetais ocupados, a maioria das espécies habita os Cerrados, seguidos pela Mata Atlântica, Andes e Florestas da América Central. Poucos são os registros para a Caatinga, Mata de Araucária e florestas temperadas ao norte do México, apesar deste último possuir espécies endêmicas desse tipo de vegetação. Os campos rupestres são o tipo vegetacional que abriga o maior número de espécies, principalmente em áreas de contato entre Cerrado e Mata Atlântica, mas o gênero também é muito bem representado no norte da América do Sul, principalmente na Venezuela, e nos Andes, desde a Bolívia até a Colômbia.
Chave para as seções Neotropicais de Bulbophyllum
1a. Plantas bifoliadas ...... (1) B. sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb. 1b. Plantas unifoliadas 2a. Inflorescência em espiga; raque espessa ...... (2) B. sect. Furvescens E. C. Smidt, Borba & van den Berg 83
2b. Inflorescência em racemo; raque delgada 3a. Raque com flores dispostas espiraladamente ...... (4) B. sect. Micranthae Barb. Rodr. 3b. Raque com flores dispostas disticamente 4a. Pétalas patentes; pé da coluna com ápice bilobado ...... (5) B. sect. Didactyle (Lindl.) Cogn. 4b. Pétalas eretas; pé da coluna com ápice inteiro 5a. Coluna com pé mais curto que o comprimento total da coluna; sépalas laterais normalmente conadas ...... (6) B. sect. Xiphizusa (Rchb. f.) Cogn. 5b. Coluna com pé mais longo que o comprimento total da coluna; sépalas laterais livres ...... (3) B. sect. Napelli Rchb. f. 84
1. Bulbophyllum sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb., Brit. W. Ind. 613. 1864. Espécie tipo: Bulbophyllum bracteolatum Lindl., Bot. Reg. 24: t.57 Fig. 3. 1838. Etimologia: nome em referência à juga presente externamente às pétalas, que segundo Hamer & Garay (1995), é um prolongamento dos carpelos (hipanto) sobre as pétalas e que foi inicialmente denominado bráctea por Reichenbach filius. Bulbophyllaria Rchb. f., Bot. Zeit. 10: 934. 1852. Phyllorchis sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Benth. & Hook. ex Kuntze, Post & Kuntze, Lex, Gen. Phan. 435. 1903.
Ervas rizomatozas, com pseudobulbos distantes entre si, ovados a piriformes, bifoliados. Folhas oblongas a lanceoladas, coriáceas, planas. Inflorescência com raque espessa e carnosa. Flores praticamente sésseis e em disposição espiralada; sépalas livres, eretas, trinervadas; pétalas eretas, planas, glabras; labelo inteiro, carnoso, normalmente glabro; coluna com estelídeos reduzidos, dentes presentes em algumas espécies, pé da coluna curto, estigma amplo.
Distribuição (Fig. 2). As três espécies desta seção estão presentes por toda a América Central, desde o México, e norte da América do Sul, indo em direção sul pelos Andes até a Bolívia. O limite de distribuição geográfica ao sul é o estado de Rurrenabaque, Bolívia (14°S, 67°O) ao norte e oeste o estado de Sonora, México (29° N, 110°O) e a leste o estado do Pará, Brasil (1°S, 48°O). Ocorrem como epífitas em interior de matas.
Bulbophyllaria foi proposto por Reichenbach f., em 1852, como gênero segregado de Bulbophyllum, pelas características contidas na sua espécie tipo (B. bracteolatum Lindl.): pseudobulbos bifoliados, raque carnosa, presença de uma “phylla” (juga) opostas às pétalas, e sépalas parcialmente conadas. Em 1864, Grisebach propôs que este grupo de espécies fosse subordinado a seção de Bulbophyllum e esta posição foi seguida por Cogniaux (1902) e é aceita até os dias atuais. Outras espécies foram descritas posteriormente, até que Hamer & Garay (1995) realizaram uma revisão deste grupo, na qual foram reconhecidas sete espécies entre os 10 nomes anteriormente publicados. Nessa revisão, os autores argumentaram que a coluna, principalmente o 85 formato dos estelídeos, é importante no diagnóstico das espécies, porém extremamente variável, tornando algumas das conclusões ambíguas. Neste trabalho são consideradas três espécies, sendo que duas (B. cirrhosum e B. aristatum) não apresentam problemas de delimitação taxonômica. A terceira, B. bracteolatum, espécie tipo da seção, é a que possui maior área de ocorrência e talvez por isso tenha recebido diversos nomes que se referiam a formas em uma escala regional, mas que no exame de toda a distribuição não se justificam como espécies distintas. O estudo de material herborizado neste grupo é problemático, pois as flores carnosas não retornam ao seu aspecto original quando re-hidratadas ou submetidas a tratamento com amônia. As principais características diagnósticas desta seção, a presença de duas folhas por pseudobulbo e a inflorescência espessa, ocorrem em diversos grupos não Neotropicais não relacionados, principalmente entre as espécies africanas (Vermulen 1987, Gravendeel et al. 2003, Siegerist 2001).
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb.
1a. Pseudobulbos piriformes; sépalas com superfície externa lisa; pétalas oblongas; labelo glabro, sulco marcado até metade do comprimento do labelo. 2a. Flores vináceas; pétalas aristadas ...... (1.1) B. aristatum 2b. Flores verdes; pétalas não aristadas ...... (1.2) B. bracteolatum 1b. Pseudobulbos ovóides; sépalas com superfície externa verrucosa; pétalas lineares; labelo ligeiramente piloso nas margens, sulco discreto por toda a extensão do labelo...... (1.3) B. cirrhosum
1.1. Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl., Biol. Cent.-Amer. Bot. 3: 213. 1883. Bolbophyllaria aristata Rchb. f., Beitr. Orch. Centr. Amer., 60, fig.2. 1866. Phyllorchis aristata (Rchb. f.) Kuntze, Revis. Gen. Pl. 2: 667. 1891. Tipo: Cultivated in Hort Schiller, s.n. (holótipo, W). Fig. 3.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 2,0-5,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-4,5 x 0,7-1,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, bifoliado. Folha 6,5-20,0 x 1,0-2,0 cm, plana, oblonga, base constricta, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 18,0-38,0 cm alt., ereta, espiga, multiflora, 15-50 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não 86 imbricadas; raque 4,0-15,0 cm comp., espessa, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 6,0 x 2,0 mm, lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 7,2 x 2,5 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 4,0 x 1,5 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, aristado, plano, púrpuras, concolores, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,5 x 1,5 mm, rotundo, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, glabro, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente. Coluna glabra ventralmente; estelídeos ausentes; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 10,0-12,0 x 4,0-5,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 8). Espécie amplamente distribuída, ocorrendo no México, América Central, Caribe, Colômbia e Venezuela, em florestas ou raramente sobre pedras em interior de mata, entre 100 e 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: MÉXICO. Chiapas: Ococingo, 9 Dez 1984 (fl), Martinéz, E. S. 9481 (MEXU); Huixtla 12810 (fl), Nagel, O. 4368 (AMES); Oxaca: Mongoñe, 19 Fev 1935 (fr), Nagel, O. 4569 (AMES); Sonora: Córdova, 23 Jan 1865-1866 (fl), Bourgeau, M. 19/5 (P); Vera Cruz: Jalapa Enriquez, 31 Out 1937 (fl), Matuda, E. 2055 (K); Soteapan, 18 Dez 1978 (fl), Ortega, R. et al. 1025 (XAL). GUATEMALA. Alta Verapaz: Lanquím, 21 Fev 1942 (fr), Steyermark, J. A. 44125 (F); Huehuetenango: El Raposo, 14-18 Dez 1972 (fr), Williams, L. O. et al. 41387 (F); Peten: La Libertad, 8 Apr 1933 (fl), Lundell, C. L. 2636 (AMES). HONDURAS. Comayagua: Siguatepeque, 27 Sep 1932 (fl), Edwards, J. B. 264 (AMES); Cortes: Santa Cruz di Yojoa, 12 Mar 1979 (fl), Edwards, J. B. 604 (AMES). EL SALVADOR. San Salvador: La Palma, s.d. (fl), Hamer, F. 115 (AMES). NICARAGUA. Nueva Segóvia: Jalapa, 24 Dez 1973 (fl), Marshall, S. A. & Neil, D. A. 6789 (SEL); San Fernando, 10-13 Ago 1977 (fl), Stevens, W. D. & B. A. Krukokk 3109 (SEL). COSTA RICA. Guanacaste: El Arenal, 18-19 Jan 1926 (fr), Standley, P. C. & J. Valerio 45122 (AMES); Limón: Hamburg Finca, 18-19 Fev 1926 (fr), Standley, P. C. 87
& J. Valerio 48891 (AMES); San Jose: Perez Zeledon, 31 Jan 2000 (fr), Blanco, M. et al. 1359 (CR). PANAMÁ. Chiriquí: Boquete, s.d. (fl), Terry 1270 (US); Coclé: Anton, 2 Fev 1935 (fl), Hunter, A. A. & P. H. Allen 375 (AMES); Panamá: San Juan, Dez 1923 (fl), Powell, C. W. 3492 (AMES). CUBA. Moa: Oriente, 16 Apr 1945 (fl), Acuña, J. 12384 (US); Oriente: Woodfred, s.d. (fl), Shafer, J. A.3605 (AMES); Santa Clara: Lomas de Banao, s.d. (fr), Luna, A. & F. Leon 157 (NY). REPÚBLICA DOMINICANA. Azua: Martín Garcia, 23 Fev 1987 (fr), Zanoni, T. et al. 38410 (NY); Dajabón: Partido, 22 Out 1969 (fl), Liogier, A. H. 16460 (NY); El Aguacate: La Leono Monción, 14 Out 1969 (fl), Liogier, A. H. 16327 (US); El Seibo: Los Haitises, 19 Fev 1986 (fl), Zanoni, T. et al. 36142 (NY); San Cristóbal: Loma Humeadora, 23 Mar 1994 (fr), Jiménez, F. et al. 1284 (JBSD); Santo Domingo: La Estrechura, 16 Dez 1973 (fl), Liogier, A. H. 20868 (NY). COLÔMBIA. Meta: s.l., 24 Dez 1949 (fl), Philipson, W. R. & J. M. Idrobo 1911 (BM). VENEZUELA. Anzoátegui: Quebrada Danta, 21 Fev 1945 (fr), Steyermark, J. A. 61064 (AMES).
Espécie bem característica na seção pelo porte mais alto que as demais, flores púrpuras com pétalas aristadas e labelo glabro. O período de floração vai de novembro a fevereiro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
1.2. Bulbophyllum bracteolatum Lindl., Bot. Reg. 24. t. 57, fig. 3. 1838. Bulbophyllaria bracteolata (Lindl.) Rchb. f., Bot. Zeit. 10: 934. 1852. Phyllorchis bracteolata (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Guiana. Demerara: s.d., Cultiv. Hort. Loddiges s.n. (holótipo, K). Bulbophyllum sordidum Lindl., Bot. Reg. 26: misc. 29, ilust. 1840. Tipo: Guatemala. s.d., Cult. Hort. Bateman (holótipo,K). syn. nov. Pleurothallis pachyrhachis A. Rich., La Sagra, Fl. Cub. Fan. 2: 234, pl. 74. 1850. Bulbophyllaria pachyrhachis (A. Rich.) Rchb. f., Walp. Ann. Bot. 6: 241. 1861. 88
Bulbophyllum pachyrhachis (A. Rich.) Griseb., Brit. W. I., 613. 1864. Tipo: Cuba. s.d., Sagra s.n. (holótipo, P). syn. nov. Bolbophyllaria oerstedii Rchb.f.. Bonpl. 3: 223, 1855. Bulbophyllum oerstedii (Rchb.f.) Hemsl., Biol. Cent.-Amer., Bot. 3: 213, 1883. Phyllorchis bracteolata (Rchb.f.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Nicaragua. Estipulas: Segovia, s.d., Oersted 6746 (holótipo, C). syn. nov. Bulbophyllum vinosum Schltr., Beih. Bot. Centralbl. 36 (2): 411. 1918. Tipo: Costa Rica. Nicoya: s.d., Tonduz 13734 (holótipo, +B). syn. nov. Bulbophyllum wagneri Schltr., Rep. Sp. Nov. 17: 42. 1921. Tipo: Panamá. Gorgona: s.d., Wagner s.n. (holótipo, M). syn. nov. Bulbophyllum ecuadorense Schltr., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 8: 168. 1921. Tipo: Equador. Ventanillas: s.d., Rimbach 6 (holótipo, +B). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 2,0-5,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 0,7-5,0 x 1,0-3,5 cm, ovado, transversalmente elíptico, verde, liso, bifoliado. Folha 6,0-22,0 x 1,0-2,3 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 9,0-45,0 cm alt., ereta, espiga, multiflora, 12-120 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-33,0 cm comp., espessa, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, verdes; sépala dorsal 5,0-6,0 x 3,0-3,2 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,5-8,0 x 2,0-4,0 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 1,6-2,0 x 1,4-1,0 mm, ovadas, eretas, sésseis, ápice obtuso, verdes com pontuações púrpuras, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,0-2,5 x 1,2-1,5 mm, ovado, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, predominantemente verde com a região central púrpura, glabro, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, raro presente. Coluna glabra ventralmente; estelídeos ausentes; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto; estigma amplo. Fruto 10-14 x 5-6 mm, com superfície lisa. Táxon amplamente distribuída por todo o Norte da América do Sul, Mesoamérica e Caribe. A nova combinação proposta para B. kegelli como subespécie de 89
B. bracteolatum é baseada no fato que existem apenas diferenças quantitativas que as separam e por B. kegelli ocorrer no extremo de distribuição da subespécie tipo.
Chave para as subespécies de Bulbophyllum bracteolatum Lindl.
1a. Inflorescência uma a duas vezes mais comprida que as folhas; escapo mais curto que as folhas; coluna com dentes rudimentares presentes ...... (1.2.1.) B. bracteolatum subsp. bracteolatum 1b. Inflorescência mais que duas vezes mais comprida que as folhas; escapo mais longo que as folhas; coluna sem dentes rudimentares ...... (1.2.2.) B. bracteolatum subsp. kegelii
1.2.1. Bulbophyllum bracteolatum subsp. bracteolatum Lindl., Bot. Reg. 24. t. 57, fig. 3. 1838. Tipo: Guiana. Demerara: s.d., Cultiv. Hort. Loddiges s.n. (holótipo, K). Fig. 4.
Rizoma conspícuo, 2,0-5,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 0,7-2,0 x 1,5- 3,5 cm. Folha 6,0-22,0 x 1,0-2,3 cm. Inflorescência 9,0-40,0 cm alt., multiflora, 12-60 flores; raque 4,0-15,0 cm comp. Sépalas eretas, superfície lisa, verdes com pontuações púrpuras; sépala dorsal 6,0 x 3,0 mm; sépalas laterais 8,0 x 4,0 mm. Pétalas 2,0 x 1,0 mm. Labelo 2,5 x 1,5 mm. Coluna com dentes presentes, ápice inteiro. Fruto 7,0-9,0 x 5,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 6). Subespécie com maior distribuição dentro da seção, ocorrendo em toda a América Central, desde o México, norte da América do Sul e Bolívia. Ao norte da distribuição, ocorre em matas temperadas de Quercus spp., porém na América Central e norte da América do Sul ocorre em interior de matas úmidas. Ocorre desde o nível do mar até 1300 metros de altitude. Material examinado selecionado: MÉXICO. Chiapas: Jalapa, 31 Out 1937 (fl), Matuda, E. 2055 (AMES); Las Margaritas, 11 Fev 1973 (fl), Breedlove, D. E. 33142 (AMES); Ococingo, 11 Dez 2002 (fl), Aguilar, G. et al. 4574 (MEXU); Quintana: Othón P. Blanco, 6 Jan 2000, González, L. I. et al. 101 (fl) (AMO); Vera Cruz: Tezonapa, s.d., (fl), Nagel, O. 3556 (US). 90
GUATEMALA. Alta Verapaz: Cubilquitz, Fev 1901 (fr), Tuerckheim, H. von 7997 (AMES); Chiquimula: Vera Paz, 1885 (fr), Watson, S. 356b (AMES). BELIZE: s.d. (fl), Gentle 4339, 6377, 7301 (LL). HONDURAS. Atlántida: Lancetilla, s.d. (fr), Ames, O. II-192 (AMES); Yoro: Guaymas, s.d. (fr), Ames, O. II-222 (AMES). EL SALVADOR. San Salvador: La Palma, 12 Fev 1946 (fr), Carlson, M. C. 582 (F); Sonsonete, 25 Mai 1975 (fl), Pank, O. 447 (AMES). NICARÁGUA. Chontales: Samosa, s.d. (fl), Heller, A. H. 5814 (SEL); Zelaya: Amparo, Abr 1983 (fr), Ortiz, F. 1268 (SEL); Boca La Tigra, 17 Mai 1978 (fr), Stevens, W. D. & B. A. Krukokk 8935 (SEL); Rosita, 27 Fev 1979 (fl), Pipoly, J. J. 3666 (SEL); Wani, 13 Mar 1979 (fr), Pipoly, J. J. 4631 (AMES). COSTA RICA. Alajuela: São Mateus, s.d., Endress 627 (fr) (W); Guanacaste: Nicoya, Abr 1933 (fl), Valerio, M. 532 (F); Limón: Guápiles, 12-13 Mar 1924 (fl), Standley, P. C. 37522 (US); Puntarenas: Buenos Aires, 15 Out 1980 (fl), Ocampo, S. R. A. 2822 (CR); Golfito, 21 Jan 1995 (fl,fr), Márten, S. 778 (CR). PANAMÁ. Canal Zone: Barro Colorado, s.d. (fl), Shattuck, O. 777 (F); Chiriqui: San Felix, Dez 1911 (fl), Pittier, H. 5285 (US); Colon: Frijoles, s.d. (fl), Powell, C. W. 364 (AMES); Matum, Fev 1860 (fl), Hayes, S. 509 (NY); Panamá: Barro Colorado, s.d. (fl), Standley, P. C. 31503 (US); Corozal, 31 Dez 1923 (fl), Standley, P. C. 29102 (AMES); Panamá, s.d. (fl), Powell, C. W. 269 (AMES); San Juan, Dez 1923 (fl), Powell, C. W. 3492 (Herb. Powell 269) (AMES); Summit, s.d. (fl), Standley, P. C. 29678 (US); Veraguas: 21 Jan 1947 (fr), Allen, P. H. 4243 (S). CUBA. Camaguey: 19-21 Fev 1909 (fl), Shafer, J. A. 539 (NY); Granma: Las Villas s.d. (fl), Dressler, R. L. 1309 (US); La Habana: Guanapo s.d., s.col. (fl) (K); Oriente: Woodfred, 18 Jan 1910 (fl), Shafer, J. A. 3605 (US); Pinar del Rio: 1905 (fl), Herman, V. 3266 (NY); Bahia Honda (fl), Ekman, E. L. 12732 (NY, S); San Diego de Los Banos, Abr 1915 (fl), Olgathayde, Bro. 4988 (NY); Sumidero, 2 Sep 1912 (fl), Shafer, J. A. 13885 (NY). JAMAICA. Hanover: Belvidere, 12 Jan 1899 (fl), Harris, W. 7634 (BM, K); Santa Elizabeth: s.d. (fl), Syme, G. 525 (NY). REPÚBLICA DOMINICANA. La Veja: 1 Fev 1969 (fl), Liogier, A. H. 13587 (NY); Santo Domingo: La Cumbre, 5 Mai 1929 (fr), Ekman, E. L. 12373 (AMES). PORTO RICO. Utuado: Guano, 6 Mar 1887 (fl), Sintenis, P. 6471 (F); Salto Arriba, 6 Mar 1887 (fl), Sintenis, P. 6471 (WU). 91
COLÔMBIA. Buenaventura: (fl), Lehman, B. J. 412 (K); Cauca: El Navauro, Jun 1882 (fl), Lehman, B. J. 413 (K); Juntas, s.d. (fl), Lehman, B. J. 58 (K); Meta: Serra de Macarena, 24 Dez 1949 (fl), Philipson, W. R. & J. M. Idrobo 1911 (NY); Tolima: Juntas Dágua, s.d. (fl), Lehman, B. J. 1301 (AMES); Las Juntas, Ximenes, s.d. (fl), Lehman, B. J. 414 (K). VENEZUELA. Aragna: San Casimiro, 5 Nov 1956 (fl), Renz, J. 8137 (RENZ); Barinas: Out 1949 (fl), Renz, J. 5976 (RENZ); Mérida: s.d. (fl), Liesner, R. & González, A. 10657 (NY); Miranda: Lander, 1958 (fl), Renz, J. 9233 (RENZ); Tachira: 1951 (fl), Renz, J. 6653 (RENZ); Raudal Monserrat: Alto Orinoco, 19 Set 1951 (fl), Croizat, L. 676 (NY); Zulia: 17 Dez 1950 (fl), Renz, J. 6583 (RENZ). TRINIDAD & TOBAGO. 30 Nov 1845 (fl), Crueger, M. 40 (K, W), 1845, Bradford s.n. (Herb. Hance 5311) (K); Aripo: 10-26 Jan 1922 (fr), Broadway, W. E. 9895 (AMES 22684); Biche: s.d. (fl), Schultes, R. E. s.n. (AMES 67316); Caparo: 28 Abr 1908 (fr), Broadway, W. E. s.n. (AMES 10712); Chaguanas: 12 Mar 1892 (fl), Alexander, D. W. s.n. (AMES 7619); Maraval: 5 Abr 1911 (fr), Broadway, W. E. s.n. (AMES 39725). Maraval: 12 Mar 1911 (fl), Broadway, W. E. s.n. (BM); Santa Cruz: 28 Jan 1911 (fr), Baptiste s.n. (K). GUIANAS. Cuyuni-Mazaruni: Pakaraima Mt., 8 Ago 1992 (fr), Hoffman, B. & G. Marco 2348 (US). SURINAME. Paramaribo: 1857 (fl), Kegell 680 (GOETT, W). GUIANA FRANCESA: Cayenne: s.d. (fl), s.col. (G 2535). EQUADOR. Los Rios: Quevedo-Santo Domingo, 19 Set 1972 (fl), Dodson, C. H. 5183 (F); Santo Domingo, 4 Jun 1983 (fr), Dodson, C. H. & P. M. Dodson 13905 (QCA); Pastaza: Canton, 13 Set 1990 (fl), Gudinô, E. 784 (QCNE); Pichincha: Santo Domingo, 13 Sep 1980 (fl), Dodson, C. H. et al. 10407 (SEL); 13 Sep 1980 (fr) Dodson, C. H. et al. 3738 (SEL). PERU. Cuzco: Convención, Ago 1959 (fl), Vargas, C. 12974 (AMES); Lorena: s.d. (fl), Moore, L. 8040 (AMES). BRASIL. Amapá: 29 Set 1960 (fr), Westra, L. Y. Th. 48509 (NY); 24 Ago 1961 (fl), Pires, J. M. et al. 50457 (NY); Pará: Apeú, Ago 1968 (fl), Corrêa, G. 41 (HB). BOLÍVIA. Rurrenabaque: 10 Ago 1921 (fl), White, O. E. 877 (AMES).
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Subespécie amplamente distribuída, com vários nomes atribuídos, possivelmente à escassez de material vivo para a análise e de boas ilustrações. À exceção da ilustração de John Lindley (K), contida na exsicata do espécime tipo, esta espécie é ilustrada normalmente com o labelo visto lateralmente, não mostrando os detalhes do sulco do labelo. O material herborizado é de difícil análise, dificultando a observação dos detalhes de coluna e labelo. Freqüentemente, no exame de mais de uma flor por inflorescência, há uma grande discrepância no formato do sulco, provavelmente devido a diferenças no grau de desenvolvimento floral e ao processo de secagem e herborização. Na maioria dos registros de coloração, predomina a cor verde nas flores, porém há registros de gradações com pontuações púrpuras até flores púrpuras concolores. Todas as novas sinonímias propostas neste trabalho baseiam-se no fato da diferenciação entre elas estar baseada em caracteres variáveis e, portanto, pouco consistentes (e.g., comprimento das folhas, das inflorescências e forma do estelídeo), tendo sido observada uma variação aproximadamente contínua de todos esses caracteres. A subespécie pode ser reconhecida pelas inflorescências pouco maiores que as folhas, pétalas com ápice obtuso, dentes rudimentares na porção ventral da coluna e fruto com superfície lisa. A floração ocorre de outubro a abril. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Subespécie não ameaçada, amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo. Esta espécie foi encontrada no sul da Flórida em 1956, em área pantanosa de Fahkahatchee. A localidade exata desta planta foi mantida em segrego pelo seu primeiro coletor (Fred Fuchs Jr.) até ser encontrada novamente por cultivadores em 1962 e a partir desta data nunca mais foi encontrada (Williams & Williams 1993, Nir 2000, Brown 2003).
1.2.2. Bulbophyllum bracteolatum subsp. kegelii (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba, comb. nov., stat nov. Bulbophyllum kegelii Hamer & Garay, Bol. Inst. Bot. Univ. Guadalajara 3 (1-3): 5-26, 1995. Tipo: Brasil. Amazonas: Manaus, 23 Ago 1949 (fl), Fróes, R. L. 25090 (holótipo, AMES; isótipos, IAN, RB,SP). Fig. 5.
Rizoma conspícuo, 2,5-4,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 4,5-5,0 x 1,0- 1,5 cm. Folha 12,0-14,0 x 1,2-1,4 cm. Inflorescência 30,0-45,0 cm alt., multiflora, 80- 120 flores; raque 15,0-33,0 cm comp. Sépalas eretas, superfície lisa, verdes; sépala 93 dorsal 5,0 x 3,2 mm; sépalas laterais 4,5 x 2,0 mm. Pétalas 1,6 x 1,4 mm. Labelo 2,0 x 1,2 mm. Coluna sem dentes. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 6). Subespécie de distribuição restrita, ocorrendo a noroeste da cidade de Manaus, em igapós em baixas altitudes. É conhecida apenas para a localidade tipo.
Bulbophyllum kegelii foi o último binômio descrito para esta seção, muito próximo a B. bracteolatum, porém com inflorescências muito maiores do que as folhas. Hamer & Garay (1995), ao descreverem este táxon, basearam-se no holótipo (Fróes 25090) coletado em Manaus, Brasil, porém a nomearam em homenagem a Kegel, que havia coletado supostamente a mesma espécie no Suriname em 1844. O exame de todos os tipos e parátipos desta espécie, porém, mostra que apenas o holótipo condiz com a descrição, e que os parátipos pertencem, na verdade, a B. bracteolatum Lindl. Por se tratar de uma coleta no extremo de distribuição de B. bracteolatum e haver apenas diferenças quantitativas, estabelecemos esta nova combinação. É necessário, também, atentar para o nome do coletor indicado pelos autores deste táxon (Fries), na verdade é R. L. Fróes. O período de floração é em agosto. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CN A4, B1ab(iii)2a]. Subespécie conhecida apenas do material tipo, às margens do rio Tarumã. Atualmente essa região esta altamente antropizada (João Batista F. da Silva com. pess.) com diferentes tipos de degradação, desde o crescente avanço de áreas para pecuária até a instalação de aterros sanitários no local (Santos et al. 2006), ficando claro o declínio de área e qualidade de habitat do local onde este táxon foi descrito.
1.3. Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams, Amer. Orchid Soc. Bull. 9: 21. 1940. Tipo: México. Guerreiro: 25 Abr 1939 (fl), Hinton, G. B. 14191 (holótipo, AMES). Fig. 7. Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 2,0-3,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-2,5 x 2,0-3,0 cm, ovado, transversalmente elíptico, verde, liso, bifoliado. Folha 7,0-8,0 x 0,6-1,0 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 23,0-40,0 cm alt., ereta, espiga, multiflora, 25-45 94 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0-10,0 cm comp., espessa, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície externa verrucosa, púrpuras; sépala dorsal 5,0 x 2,2 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,5 x 1,7 mm, triangular-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 2,7 x 1,0 mm, lineares, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, uninervadas, nervura central púrpura escuro, margem glabra. Labelo 2,0 x 1,0 mm, ovado, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, margem pilosa, tricomas lineares, curtos, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto; estigma amplo. Fruto 8,0 x 4,0 mm, superfície verrugosa.
Distribuição (Fig. 9). Endêmica da costa oeste do México, em florestas temperadas de encinos (Quercus spp., Fagaceae, Hágsater et al. 2005) acima dos 1500 metros de altitude.
Material examinado selecionado: MÉXICO. Oaxaca: Luz de Luna, 26 Nov 1992 (fl), Soto, M. A. et al. 7467 (AMO); San Jeronimo Coatlan, 3 Jun 1992 (fl), Campo, A. V. 4639 (MEXU); San Juan Lachao, 20 Dez 1973 (fl), Pollard, G. E. 1A-75- 2 (MEXU).
Espécie com distribuição mais restrita e mais ao norte dentro da seção. Diferencia-se facilmente das outras espécies pelas flores e frutos com aspecto verrucoso, pétalas lineares e labelo com margem levemente pilosa. As flores são vinosas e o período de floração ocorre de novembro a abril. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente para cinco localidades. 95
2. Bulbophyllum sect. Furvescens E. C. Smidt, Borba & van den Berg, sect. nov. Espécie tipo: Bulbophyllum nagelii L. O. Williams, Bot. Mus. Leafl. 7: 144. 1939. Etimologia: Furvescens, obscuro em latim, em referência à descoberta desta seção através de dados moleculares e a suas flores cobertas por brácteas.
Ervas epífitas ou rupícolas, rizomatozas, com pseudobulbos unifoliados; folhas oblongas a lanceoladas, coriáceas, planas; inflorescência em espiga, escapo ereto ou pendente, bráctea basal do escapo conspícua, persistente, raque pendente ou geniculada, espessa e carnosa. Flores predominantemente púrpuras, praticamente sésseis e em disposição espiralada, ressupinadas por curvamento do escapo e ou da raque; sépalas livres, eretas, trinervadas, base séssil; pétalas eretas, planas, glabras; labelo inteiro, carnoso, sem apêndices; coluna com estelídeos desenvolvidos, dentes ausentes, pé da coluna curto, estigma amplo.
Distribuição (Fig. 10). Plantas ocorrentes do México até o norte da América do Sul e norte dos Andes. O limite de distribuição geográfica sul é o estado de Cuzco, no Peru (13°S, 71°O) ao norte e oeste o estado de Michoacan, México (29° N, 101°O) e a leste o estado do Pará, Brasil (1° S, 48°O).
Esta seção compreende cinco espécies (B. meristorhachis Garay & Dunst., B. nagellii L. O. Williams, B. quadrisetum Lindl., B. setigerum Lindl. e B. steyermarkii Foldats), que ocorrem em diferentes habitats. As três primeiras espécies ocorrem em habitats específicos e possuem distribuição restrita. Bulbophyllum nagellii ocorre principalmente como epífita em florestas de Quercus no México, B. steyermarkii vegeta tanto como epífita quanto como rupícola em áreas de mata nos Andes entre o Peru e Colômbia e B. setigerum vegeta como epífita em campinas de areia na região Amazônica. Bulbophyllum quadrisetum ocorre em áreas de mata Amazônica no Brasil, Guiana e Suriname e B. meristorhachis é conhecido apenas da localidade tipo, na Venezuela.
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Furvescens E. C. Smidt, Borba & Van den Berg
1a. Inflorescência pêndula ...... (2.2) B. nagelii 96
1b. Inflorescência, ou pelo menos o escapo, ereta 2a. Raque geniculada 3a. Brácteas florais sésseis ...... (2.4) B. setigerum 3b. Brácteas florais unidas à inflorescência por um filamento...... (2.5) B. steyermarkii 2b. Raque não geniculada 4a. Inflorescência pauciflora (1 a 3 flores), flores membranáceas, labelo obovado ...... (2.1) B. meristorhachis 4b. Inflorescência multiflora (mais de 5 flores), flores carnosas, labelo ovado ...... (2.3) B. quadrisetum
2.1. Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst., Venez. Orchid. 3 (6): 72. 1976. Tipo: Venezuela. Bolivar: s.d. (fl), Dunsterville, C. G. K. 13 (holótipo, AMES coleção líquida). Fig. 11.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo, Pseudobulbo 0,6 x 0,4 cm, ovado, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha ca. 3,5 x 0,7 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência ca. 4,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 1-3 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,0-3,0;cm comp., espessada, ereta, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanha, internamente amarela com pontuações púrpuras; sépala dorsal ca. 7,5 x 3,4 mm, oval- lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais ca. 8,0 x 3,3 mm, oval-lanceoladas, paralelas, livres, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas ca. 4,0 x 1,8 mm, obovadas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, castanhas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo ca. 4,0 x 1,0 mm, inteiro, obovado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho concolor, margens laterais carnosas, eretas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco liso, calo ausente, papiloso nas margens e no ápice. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto; estigma amplo. Fruto não observado. 97
Distribuição (Fig. 13). Espécie conhecida apenas da localidade tipo, em área de borda de mata amazônica baixa, a cerca de 500 metros de altitude, entremeada por campos rupestres em maiores altitudes, na Venezuela, próximo à região do Salto Angel.
É a menor espécie desta seção e facilmente reconhecida pela inflorescência ereta, pauciflora, flores não carnosas, castanhas e labelo com margem e ápice papilosos. O posicionamento desta espécie nesta seção se deve às flores sésseis, labelo carnoso e com alguma textura no ápice. Estudos adicionais, como a obtenção de seqüências de DNA são necessários para a confirmação desse posicionmento, pois algumas características, como o fato das flores não serem carnosas e não estarem dispostas espiraladamente na raque sugerem grande proximidade também com espécies da seção Napelli. O período de floração é desconhecido e não há informação sobre polinização e sistema reprodutivo desta espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, esta área é historicamente bem coletada, e a existência de somente um material indica a raridade de ocorrência, mesmo na localidade tipo.
2.2. Bulbophyllum nagelii L. O. Williams, Amer. Orchid Soc. Bull. 9: 21. 1940. Tipo: México. Morelos: Tetla del Volcán, 21 May 1938 (fl), Williams & Nagel 3864 (holótipo, AMES). Fig. 12.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,5-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-6,0 x 0,5-1,2 cm, ovalado, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 4,0-13,0 x 0,8-2,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 3,0-6,5 cm alt., pendente, em espiga, multiflora, 6-20 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,5-3,0 cm comp., espessa, pêndula, brácteas da raque sésseis, imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanha, internamente púrpura; sépala dorsal 6,0-7,0 x 3,0 mm, triangular-lanceolada, ápice agudo, navicular, 98 trinervada, margem glabra; sépalas laterais 10,0-11,0 x 4,0 mm, triangular-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas ca. 4,0 x 1,0 mm, linear-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 3,0-3,5 x 2,0-2,5 mm, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura, com a região central branca, margens laterais carnosas, eretas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco caloso, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 10,0 x 8,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 14). Espécie endêmica das regiões montanhosas da porção central da costa oeste mexicana, entre 1800 e 2300 metros de altitude. Nesta área predominam florestas temperadas, dominadas por encinos (Quercus spp., Fagaceae), onde B. nagelii vegeta como epífita.
Material examinado selecionado: MÉXICO. Guerrero: Chilpancingo, 2 Jul 1985 (fl), Salazar, G. A. 862 (AMO); Huecaltenango, 16 Jul 1991 (fl), Sánchez, L. et al. 259 (AMO); México: Valle del Bravo, 1-2 Nov 1949 (fl), Moore, H. E. & M. Cetto 5488 (AMES 65892); Michoacán: Charo, 7 Jul 1997 (fl), Jiménez, R. M. & J. Garcia- Cruz 2097 (AMO); Coeneo, 27 Ago 1997 (fl), Jiménez, R. M. 1896 (AMO); Morelos: Ahuacatitlan, Jun 1941 (fl), Sawyer, H. D. 499 (AMES 1259263); Alpanocan, 09 Jun 1997, Jiménez, R. M. 2049 (AMO). Espécie com distribuição mais restrita e mais ao norte dentro da seção. Diferencia-se facilmente das outras espécies pela inflorescência pendente, pétalas linear-lanceoladas com ápice agudo e labelo com a região central branca. O período de floração ocorre de abril a julho. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iv)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente para sete localidades.
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2.3. Bulbophyllum quadrisetum Lindl., Lond. Journ. Bot. 2: 670. 1843. Phyllorchis quadriseta (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Guiana: s.d. (fl), Schomburgk s.n. (holótipo, K). Fig. 15.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,3-0,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 4,0-7,0 x 0,5-0,9 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 12,0-15,0 cm alt., ereta, em espiga, multiflora, 5- 12 flores; escapo cilíndrico, bractea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-7,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 4,0 x 2,5 mm, oval- lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,0 x 3,0 mm, lanceoladas, paralelas, livres, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 1,5-2,5 x 1,0-1,5 mm, linear-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 3,0 x 3,0 mm, inteiro, ovado, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, margens laterais membranáceas, eretas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco lamelado, calo ausente, papiloso nas margens e no ápice. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 17). Espécie pouco conhecida, mas com grande área de ocorrência ao norte da América do Sul, na Amazônia ocidental, em florestas baixas.
Material examinado selecionado: SURINAME. Brokopondo: Village Bronsweg, 9 Dez 1964 (fl), Donselaar, J. van 1945 (U). GUIANA. s.d. (fl), Herb. L. C. Richard s.n. (P); (fl), Rich., L. C. s.n. (W); (fr), Martim s.n. (NY). GUIANA FRANCESA. Arataye: Montagnes d Nouraguese, Nov 1989 (fl), Larpin, D. 658 (P). BRASIL. Amazonas: Manaus, Mai 1971 (fl), Maas, P. J. & H. Maas 321a (U).
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Espécie morfologicamente muito próxima de B. setigerum da qual se diferencia por possuir inflorescência ereta e com raque pêndula, não geniculada, pelo labelo ovado, não obovado e disco lamelado, não sulcado. O período de floração descrito no material examinado indica maio para a região de Manaus e novembro-dezembro para as populações mais ao norte. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Espécie não ameaçada, amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo, sendo conhecida somente para quatro localidades.
2.4. Bulbophyllum setigerum Lindl., Bot. Reg. 24, t. 21. 1838. Phyllorchis setigera (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Guiana. Demerara: Loddiges s.n. (ilustração) (holótipo, K). Fig. 16. Bulbophyllum correae Pabst, Bradea 1 (20): 177-186. 1972. Tipo: Brasil. Pará: Vigia, 12 Jun 1966 (fl), Pabst, G. F. 8968 (holótipo, HB). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,5-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,8 cm, ovado, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 4,0-8,0 x 0,8-1,2 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 10,0-15,0 cm alt., ereta, em espiga, multiflora, 8-15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., espessada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície verrucosa, púrpuras; sépala dorsal 4,0-5,0 x 1,5- 2,5 mm, lanceolada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,0- 5,0 x 2,0-2,5 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 2,0 x 0,7 mm, triangular-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,0-2,2 x 1,0-1,2 mm, inteiro, obovado, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, margens laterais membranáceas, eretas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco sulcado, calo ausente, papiloso em ambas as faces. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice 101 agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 5,0-6,0 x 3,0-4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 18). Espécie descrita pata a Guiana e amplamente distribuída pela região norte do Brasil. Cresce como epífita próxima ao solo em igapós e em arbustos em campinas arenosas abertas na Amazônia.
Material examinado selecionado: GUIANA. Demerara: Mahaica, s.d. (fl), Martim s.n. (BM). BRASIL. Amazonas: São Gabriel da Cachoeira, 16 Nov 1947 (fr), Murça, J. 1102 (IAN); Mato Grosso: Juruena, 1 Dez 1911 (fl), Hoehne, F. C. 5323 (R).
Juntamente com B. bracteolatum, foram as duas primeiras espécies neotropicais descritas. Bulbophyllum setigerum difere das demais espécies da seção por ser a única espécie com flores pequenas e raque geniculada. As espécies com flores de tamanho semelhante (B. quadrisetum), possuem infloresências arqueadas, pendentes em posição natural, quando a planta esta na horizontal, crescendo sobre galhos de árvores, enquanto B. setigerum a inflorescência é sempre geniculada. A espécie com raque geniculada, B. steyermarkii é no geral três a quatro vezes o tamanho de B. setigerum e possui brácteas florais unidas somente por um filamento, vacilantes. A nova sinonimização proposta se baseia no exame do material tipo de ambas as espécies. Pouco se sabe sobre o habitat em que ocorre na Guiana, porém no estado de Amazonas, Braga (1977), a descreve como ocorrendo em campinas em meio à floresta amazônica. As flores são vinosas, carnosas e polinizadas por moscas da família Milichiidae (Diptera), através do mecanismo básico de deslocamento do ponto de equilíbrio do labelo, ocasionado quando o polinizador pousa na flor em busca de alguma recompensa no fundo da flor (Braga 1977). Não há informações sobre o sistema de reprodução da espécie. Estado de conservação: Espécie não ameaçada, amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo, sendo conhecida somente para quatro localidades.
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2.5. Bulbophyllum steyermarkii Foldats, Acta Bot. Venez. 3: 311, fig. 2a. 1968. Tipo: Venezuela. Tachira: s.d., Steyermark, J. A. et al. 100818 (holótipo, AMES) Fig. 19. Bulbophyllum bracteosum C. Schweinf., Fieldiana, Bot. 33: 48. 1970. Tipo: Peru. Cuzco: Ago 1959, Vargas, C. 12974 (holótipo, AMES; isótipos, F, NY).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,5-4,0 x 1,3-2,0 cm, ovado, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 10,0-16,0 x 2,5-3,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 20,0-30,0 cm alt., ereta, em espiga, multiflora, 15- 20 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-8,0 cm comp., espessada, geniculada, brácteas da raque móveis, unidas por um filamento, imbricadas 0,7-1,0 x 0,4-0,5 cm, ultrapassando as flores. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície verrucosa, púrpuras; sépala dorsal 5,5-7,0 x 3,5-4,0 mm, largamente oval-lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 7,5- 8,5 x 2,3-3,0 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 2,5-3,0 x 0,3-0,5 mm, lineares, eretas, sésseis, ápice obtuso, claviforme, púrpuras concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,5 x 2,0 mm, inteiro, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, predominantemente castanho com pontuações púrpuras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 20). Espécie amplamente distribuída, ocorrendo por toda região noroeste da América do Sul, nas encostas norte e central dos Andes, ocorrendo normalmente como epífita em áreas acima de 1400 metros de altitude, sendo registrada a ocorrência a 2800 metros de altitude na Venezuela.
Material examinado selecionado: VENEZUELA. Mérida: 18 Dez 1948 (fl), Renz, J. 5144 (RENZ). 103
ECUADOR. s.d. (fl), Lehman, B. J. 37 (W), Pidelig s.n. (W); Azuay: Cuenca, 18 Out 1888 (fl), Lehman, B. J. & H. B. K. 410 (K); Pichincha: Quito, s.d. (fl), Dodson, C. H. et al. 3747 (F); Loja: Cachaco, s.d. (fl), Dodson, C. H. et al. 13221 (SEL).
Espécie com ampla distribuição nas encostas norte e central dos Andes, ocorrendo normalmente como epífita. É a maior espécie desta seção, e facilmente reconhecida pela inflorescência ereta, raque geniculada, espessa com brácteas maiores que as flores, móveis, unidas à inflorescência somente por um filamento. As pétalas lineares com ápice obtuso claviforme também ocorrem somente nesta espécie. As flores são púrpuras com labelo castanho e o período de floração ocorre entre junho e agosto. Não há informação sobre polinização e sistema reprodutivo desta espécie. Estado de conservação: Espécie não ameaçada, amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo, sendo conhecida somente para quatro localidades. 104
3. Bulbophyllum sect. Napelli Rchb. f., Walp. Ann. Bot. 6: 249. 1861. Espécie tipo: Bulbophyllum napelli Lindl., Ann. Nat. Hist. 10: 165. 1842. Etimologia: nome sugerido por Mr. Descourtilz (coletor da espécie tipo) em referência à semelhança com as flores de Aconitum napellus (Ranunculaceae). Malachadenia Lindl., Bot. Reg. (misc.) 67. 1839. syn. nov.
Ervas rizomatozas, com pseudobulbos normalmente espaçados, ovados a fusiformes, unifoliados. Folhas oblongas a lanceoladas, coriáceas, planas. Inflorescência pêndula a ereta com raque delgada, pêndula ou geniculada. Flores pediceladas e em disposição dística, ressupinadas por curvamento da raque. Sépalas livres, eretas, trinervadas, sépalas laterais normalmente com ápice longamente atenuado a caudado, em algumas espécies com a base quilhada na margem voltada para a sépala dorsal; pétalas eretas, planas, normalmente reduzidas e glabras; labelo inteiro, normalmente não carnoso, plano ou convexo, glabro, em algumas espécies com apêndices basais. Coluna com estelídeos reduzidos; dentes normalmente presentes; pé da coluna longo, ápice inteiro; estigma amplo na maioria das espécies. Fruto com ápice truncado em função do comprimento do pé da coluna, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 21). Onze das 12 espécies desta seção ocorrem na Mata Atlântica em toda a extensão da costa brasileira, chegando a áreas mais interiores de encrave com Cerrado através de matas de galeria. Bulbophyllum dunstervillei é a única espécie fora deste padrão de distribuição, sendo descrita para áreas montanhosas na Venezuela. O limite de distribuição geográfica ao sul é o estado do Rio Grande do Sul, Brasil (29°S, 53°O), ao norte e oeste no estado de Bolívar, Venezuela (6°N, 61°O) e a leste o estado da Bahia, Brasil (12°S, 39°O). Ocorrem normalmente como epífitas desde o nível do mar até 2100 metros de altitude.
A seção Napelli foi proposta por Reichenbach filius em 1861, como seção de Bulbophyllum, consistindo apenas de uma espécie, B. napelli Lindl. e delimitada por conter flores grandes, próximas ao eixo da inflorescência (“flore majusculo postico”). Estudos filogenéticos utilizando espaçadores intergênicos de genoma nuclear e plastidial indicam que B. napelli encontra-se inserido em um grupo de espécies anteriormente dispersas em diversas seções consideradas por Cogniaux (1902) e Pabst & Dungs (1975) (Capítulo 1 e 2). 105
Neste trabalho, são consideradas na seção Napelli espécies anteriormente incluídas na B. glutinosum Alliance (sensu Pabst & Dungs 1975) da seção Didactyle (B. atropurpureum, B. campos-portoi, B. cantagalense, B. glutinosum), na seção Bulbophyllaria, B. micropetalum Alliance (B. micropetliforme e B. regnellii), além de B. dunstervillei e outras publicadas posteriormente e que são descritas a seguir. Além do comprimento do pé da coluna, as sépalas laterais quilhadas na base da margem da junção com a sépala dorsal, as pétalas reduzidas, o labelo inteiro e com apêndices basais em algumas espécies e o fruto com ápice truncado são caracteres importantes no reconhecimento da seção.
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Napelli Rchb. f.
1a. Plantas pequenas, altura total menor que 10 cm 2a. Flores com sépalas unidas no ápice ...... (3.5) B. dunstervillei 2b. Flores com sépalas livres no ápice 3a. Pétalas reduzidas, com menos que 2 mm comp, escamiformes, rômbicas 4a. Inflorescência mais de 5 vezes o comprimento das folhas; labelo plano, ovado, sem papilas ...... (3.10) B. micropetaliforme 4b. Inflorescência 2-3 vezes o comprimento das folhas; labelo côncavo, oblongo, com papilas ...... (3.4) B. cantagallense 3b. Pétalas desenvolvidas, com mais de 3 mm comp, membranáceas, oblongas a largo-lanceoladas 5a. Labelo oblongo, não ungüiculado, com espessamento lateral na base ...... (3.12) B. regnellii 5b. Labelo oblongo, ungüiculado, sem espessamento lateral na base ...... (3.11) B. napelli 1b. Plantas grandes, altura total maior que 15 cm 6a. Inflorescência com escapo e raque pêndulos; flores com antese sucessiva 7a. Flores amarelas; labelo carnoso, com ápice ereto ...... (3.2) B. boudetianum 7b. Flores vináceas; labelo membranáceo, com ápice revoluto . (3.8) B. kautskyi 6b. Inflorescência com escapo ereto e raque geniculada, flores em antese simultânea 8a. Labelo completamente carnoso ...... (3.9) B. malachadenia 8b. Labelo carnoso somente na base da porção ventral, ápice membranáceo 9a. Labelo com apêndices basais 106
10a. Flores externamente verdes, internamente amarelas com pontuações púrpuras; sépala dorsal 11,0-13,0 mm comp; labelo 7,0-8,0 x 3,5-4,5 mm ...... (3.6) B. glutinosum 10b. Flores púrpuras; sépala dorsal 7,0-8,0 mm comp; labelo 4,0-5,0 x 1,5 mm ...... (3.7) B. granulosum 9b. Labelo sem apêndices basais 11a. Flores externamente verdes, internamente púrpuras; sépala dorsal 13,0-14,0 mm comp; labelo 13,0-16,0 x 4,5-5,0 mm ...... (3.3) B. campos-portoi 11b. Flores púrpuras; sépala dorsal 6,0-7,0 mm comp; labelo 6,0-8,0 x 4,0 mm ...... (3.1) B. atropurpureum
3.1. Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov. 1: 41. 1877. Didactyle atropurpurea (Barb. Rodr.) Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orch. Nov. 2: 123. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Itamonte, Serra do Picu, 21 Apr 1877, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 237”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil 2: 362. 1996. Fig. 22. Bulbophyllum paranaense Schltr., Notizbl. Bot. Gart. Berlin-Dahlem 7: 326. 1919. Tipo: Brasil. Paraná: Nov 1918, Dusén s.n. (holótipo, M). syn. nov. Bulbophyllum paranaense var. pauloense Hoehne & Schltr., Arch. Bot. São Paulo 1: 258. 1926. Tipo: Brasil. São Paulo: Estação Biológica do Alto da Serra, Mai 1921 (fl), Gehrt, A. s.n. (holótipo, M; isótipo, NY). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 2,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-2,5 x 1,0-1,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, castanho, liso, unifoliado. Folha 8,0-12,0 x 1,0-1,5 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice obtuso, consistência coriácea. Inflorescência 15,0-20,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 5-10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-10,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, 107 ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 6,0- 7,0 x 5,0-5,5 mm, ovada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 14,0-15,0 x 4,0-5,0 mm, lanceoladas, base quilhada em ângulo reto, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas 1,0-1,5 x 3,0-3,5 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 6,0-8,0 x 4,0 mm, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura, concolor, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice obtuso, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Fruto 8,0 x 6,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 24). Espécie endêmica de Mata Atlântica no sudeste e sul do Brasil. É registrada em altitudes desde o nível do mar até 2100 metros de altitude ocorrendo em interior de mata como epífita. Bulbophyllum atropurpureum foi descrito para o estado de Minas Gerais, na Serra do Picú, atualmente município de Itamonte, onde nunca mais foi recoletado, podendo ser muito rara ou eventualmente pode ter ocorrido um equívoco na procedência do material tipo, como parece também ser o caso de outras espécies de Barbosa Rodrigues.
Material examinado selecionado: BRASIL. Espírito Santo: Domingos Martins, 2 Abr 1965 (fl), Kautsky, R. 87 (HB); Santa Teresa, 28 Set 1985 (fl), Fernandes, H. Q. B. 1449 (MBML); Vargem Alta, 31 Mai 1949 (fl), Brade, A. C. 19942 (RB); Minas Gerais: Bocaína de Minas, 21 Abr 2001 (fl), Kirazawa, M. 3432 (SP); Paraná: Piraquara, 18 Nov 1951 (fl), Hatschbach, A. G. 2659 (SP); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, 19 Jan 1966 (fl), Dungs, F. s.n. (HB 40875); Teresópolis, 1 Ago 1940 (fl), Brade, A. C. 16757 (RB); Santa Catarina: Joinville, Mar 1890 (fl), Schwacke 6946 (RB); São Paulo: Biritiba Mirim, 11 Mai 1984 (fl), Filho, A. C. 2453 (SP); Miracatu, 16 Jun 1985 (fl); Martuscelli, P. 126 (SP); São Paulo, 16 Mai 1951 (fl), Brade, A. C. 20990 (HB); Paranapiacaba, 28 Ago 1955 (fl), Handro, O. 502 (HB).
A análise do protólogo e dos materiais tipo de B. atropurpureum e B. paranaense mostram que são a mesma espécie, como indicado na própria descrição de Schlechter (1919), que as considera espécies afins, distintas pela diferença de 108 espaçamento entre pseudobulbos e dimensões florais. Hoehne e Schlechter (1926) ao descreverem a variedade pauloense, reforçam a não existência de apêndices basais no labelo, nem na espécie tipo, nem na variedade, o que poderia, a princípio, distingüi-las de B. atropurpureum. Pabst & Dungs (1975) ao ilustrarem B. paranaense mostram erroneamente o labelo com estes apêndices. É distinto das demais espécies da seção por possuir sépalas longamente caudadas, labelo delgado, sem apêndices basais, com margens revolutas e coloração vinácea passando a castanha com o desenvolvimento da flor. Ocorre em área de mata e observações pontuais de polinização (E. C. Smidt com. pess.) indicam a necessidade de correntes de ar para que seja efetivada a polinização, como descrito para diversas espécies da seção Didactyle (Borba & Semir 1998b). O período de floração é de abril a agosto. Não há informações sobre sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.2. Bulbophyllum boudetianum Fraga, Novon 14 (1): 40-42. 2004. Tipo: Brasil. Espírito Santo, Serra, 11 Jul 2000 (fl), Fraga, C. N. 636 (holótipo, MBML; isótipo, RB). Fig. 23.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo, Pseudobulbo 0,6-0,8 x 0,5-0,8 cm, amplo, transversalmente rômbico, amarelo, rugoso, unifoliado. Folha 2,0- 3,0 x 0,5-0,8 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 20,0-30,0 cm alt., pendente, em racemo, multiflora, 10-15 flores, escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas, raque 10,0-12,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese sucessiva, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, amarelas; sépala dorsal 3,5-4,5 x 2,0-3,0 mm, lanceolada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-6,5 x 3,0-3,5 mm, lanceoladas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas ca. 0,5 x 2,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, amarelas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 4,5-5,5 x 1,5-2,0 mm, inteiro, ápice ereto, apêndices basais 109 ausentes, predominantemente amarelo com pontuações púrpuras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso na face. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Fruto 3,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 25). Espécie endêmica de Mata Atlântica do estado do Espírito Santo. Ocorre como epífita em inselbergs de afloramentos rochosos. É conhecida apenas para a localidade-tipo e regiões próximas, mas pode-se esperar que seja encontrada em inselbergs adjacentes a cerca de 300 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Espírito Santo: São Roque do Canaã, 16 Out 2004 (fr), Fontana, A. P. et al. 947 (MBML).
Bulbophyllum boudetianum é reconhecido por suas flores amarelas salpicadas de creme, rizomas abreviados, pseudobulbos agregados e ovóides, labelo espessamente carnoso e disco ligeiramente sulcado com margens não-revolutas. É próximo de Bulbophyllum kautskyi, que possui flores púrpuro-escuras, geralmente com pintas castanhas e amarelas na base, rizomas conspícuos, pseudobulbos piriformes, labelo com margens revolutas e ápice involuto. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente da localidade tipo e proximidades.
3.3. Bulbophyllum campos-portoi Brade, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 11: 77. 1951. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Alto Caparaó, 30 Out 1923 (fl), Porto, P. C. 1136 (holótipo, RB). Fig. 26.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma conspícuo, 2,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-3,0 x 1,0-2,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 6,0-10,0 x 1,2-1,6 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 20,0-35,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3- 110
6 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-7,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese sucessiva, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente verde, internamente púrpura; sépala dorsal 13,0-14,0 x 11,0 mm, largamente ovada a cordiforme, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 14,0-15,0 x 5,0-6,0 mm, longamente triangular- lanceoladas, base quilhada em ângulo reto, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 1,5 x 3,0 mm, triangular-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, verdes concolores, uninervadas, margem glabra. Labelo 13,0-16,0 x 4,5-5,0 mm, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, predominantemente castanho, com pontuações púrpuras, margens revolutas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, ápice inteiro, obtuso, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Fruto 10,0 x 6,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 28). Espécie endêmica de Mata Atlântica no sudeste do Brasil. É registrada em altitudes entre 600 e 2100 metros, ocorrendo em interior de matas como epífita ou em bordas de mata como rupícola.
Material examinado selecionado: BRASIL. Espírito Santo: (fl), Mexia, Y. 4041 (AMES); Castello, 6 Out 1973 (fl), Kautsky, R. 415 (HB); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, 21 Mai 1986 (fl), Ribeiro, R. 852 (GUA); Santa Maria Madalena, Nov 1936 (fl), Santos Lima, J. s.n. (RB); Teresópolis, 27 Fev 1933 (fl), Brade, A. C. 12496 (RB); São Paulo: São Paulo, 16 Mai 1951 (fl), Brade, A. C. 20990 (RB).
Bulbophyllum campos-portoi é reconhecido por suas flores relativamente grandes para esta seção, verdes com labelo castanho salpicado de púrpura, sem apêndices basais e dentes da coluna com ápice truncado. É próximo de Bulbophyllum glutinosum, que possui flores verdes, geralmente com máculas marrons ou púrpuras, até flores praticamente púrpuras, labelo verde com apêndices basais e dentes com ápice agudo. O período de floração vai de agosto a fevereiro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. 111
Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.4. Bulbophyllum cantagallense (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3: 595. 1902. Didactyle cantagallense Barb. Rodr., Gen. Spec. Orch. Nov. 2: 126. 1882. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Cantagalo, s.d. (fl), Schreiner 3 (holótipo, R; isótipo, BR). Fig. 27. Bulbophyllum mirandaianum Hoehne, Arq. Bot. Est. São Paulo 2: 19. 1946. Tipo: Brasil. São Paulo: Limeira, 15 Nov 1946 (florido em 1 Mar 1947), Hoehne, F. C. & A. S. Pires s.n. (holótipo, SP 54236). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 0,5-1,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,4-0,7 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 2,0-2,5 x 0,8-1,2 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 8,0-10,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-6 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,0-3,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas; sépala dorsal 3,5-4,0 x 3,0-3,5 mm, largamente elíptico-ovada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-6,0 x 5,0 mm, triangular- lanceoladas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice curtamente caudado, margem glabra. Pétalas 1,0 x 2,0 mm, rômbicas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, concolores, uninervadas, margem glabra. Labelo 3,5-4,0 x 2,0 mm, inteiro, ovado, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, branco com listras púrpuras, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco liso, papiloso na face. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 29). Espécie de Mata Atlântica no sudeste do Brasil. É registrada em altitudes entre 400 e 850 metros, ocorrendo em interior de mata como epífita. 112
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Divino, 11 Mar 1992 (fl), Leoni, L. S. et al. 1810 (GFJP); Carangola, 30 dez 1985 (fl), Leoni, L. S. 56 (GFJP); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, 6 Feb 1957 (fl), Mackay, s.n. (HB); São Paulo: Botucatu, s.d. (fl), Hammel, A. s.n. (BR).
Bulbophyllum cantagalense é reconhecido por suas flores brancas, com sépalas ovadas, as laterais curtamente alongadas, pétalas reduzidas e labelo com margens revolutas e face papilosa. É próximo de Bulbophyllum regnellii e B. napelli, que possuem flores com pétalas maiores e labelo mais membranáceo e ovado. O período de floração vai de janeiro a março. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.5. Bulbophyllum dunstervillei Garay, Venez. Orchid. 3 (6): 70. 1976. Tipo: Venezuela. Bolívar: Sta. Elena de Uairén, s.d. (fr), Dunsterville, G. C. K 1207 (holótipo, AMES). Fig. 30.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo, Pseudobulbo 1,0-1,3 x 1,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 4,0 x 0,7 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 10,0- 15,0 cm alt., ereta, em espiga, pauciflora, 4-5 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., espessada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 5,0 x 4,0 mm, ovada, ápice obtuso, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,5 x 4,0 mm, triangular-lanceoladas, base fusionada com a flor, paralelas, coniventes apenas no ápice, assimétricas, uninervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas 1,8 x 2,3 mm, ovada, oblíquas eretas, sésseis, ápice obtuso, púrpura concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 3,5 x 1,7 mm, inteiro, ovado, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, predominantemente púrpura com a região central branca, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em 113 epiquilo e hipoquilo, disco liso, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma não observado. Fruto 5,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 32). Espécie conhecida somente para a localidade tipo e proximidades, ocorre em florestas em áreas montanhosas da Amazônia como epífita a cerca de 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: VENEZUELA. Bolívar: El Dorado,19-22 Feb 1972 (fr), Steyermark, J. A. et al. 105470 (AMES).
Bulbophyllum dunstervillei é descrito para uma área montanhosa da Venezuela, com fisionomia muito parecida com os campos rupestres do leste do Brasil, onde se concentra a maior riqueza de espécies desta seção. Possui morfologia única entre as espécies do gênero, sendo incluída nesta seção pelo formato e consistência da folha, tipo de inflorescência e formato das partes florais. Porém, a raque espessa e as flores praticamente sésseis a aproximam da seção Bulbophyllaria. Pelas dimensões e coloração das flores, pode ser considerada próxima de B. granulosum. Assim como B. granulosum, esta espécie possui populações com plantas cujas flores sempre frutificam, sendo, provavelmente, cleistógamas. O período de floração é fevereiro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie, apenas a indicação de formação de frutos em todas as flores, sem a indicação de autopolinização ou cleistogamia. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Conhecida somente para uma área bem coletada na Venezuela, o que indica a raridade de ocorrência, mesmo no único hábitat registrado para esta espécie.
3.6. Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 597. 1902. Didactyle glutinosa Barb. Rodr., Gen. Spec. Orch. Nov. 2: 126. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Itamonte, Serra do Picu, 21 Abr 1877, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 237”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por 114
Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 362. 1996. Fig. 31. Bulbophyllum luederwaldtii Hoehne & Schltr., Arch. Bot. São Paulo 1: 257. 1926. Tipo: Brasil. São Paulo: Mata do Governo, 17 Jul 1920 (fl), Luederwaldt s.n. (holótipo, SP 4291). syn. nov. Bulbophyllum ricaldonei J. E. Leite, Revista Verdade e Vida 1: 3-4. 1942. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro, Nova Friburgo, Mai 1948 (fl), Leite, J. E. s.n. (holótipo, Herbário J. E. Leite 4293 n.v.). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,5-2,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-3,0 x 1,5-2,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 7,0-10,0 x 1,5-2,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 15,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3- 6 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-8,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, externamente verde, internamente amarela com pontuações púrpuras; sépala dorsal 11,0-13,0 x 10,0-12,0 mm, cordiforme a largo-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 13,0-17,0 x 10,0-14,0 mm, triangular-lanceoladas, base quilhada em ângulo reto, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas 1,0-1,5 x 2,5-3,5 mm, ovadas, oblíquas, eretas, sésseis, ápice inteiro a emarginado, brancas, uninervadas, margem glabra. Labelo 7,0-8,0 x 3,5-4,5 mm, inteiro, ovado, ápice revoluto, apêndices basais presentes, predominantemente púrpura, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso ou com espessamento próximo ao sulco, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma normalmente estreito. Fruto 8,0-9,0 x 4,0-6,0 mm, superfície lisa, ápice truncado.
Distribuição (Fig. 33). Espécie endêmica de Mata Atlântica, com ampla distribuição no sudeste e sul do Brasil. Ocorre como epífita desde o nível do mar até 1200 metros de altitude. 115
Material examinado selecionado: BRASIL. Espírito Santo: Conceição do Castello, 25 Jun 1974 (fl), Kautsky, R. 440 (HB); Domingos Martins,13 Abr 1982 (fl), Kautsky, R. 734 (HB); Minas Gerais: Bom Jardim de Minas, 10 Abr 1961 (fl), Saléh, E. 54 (HB); Caldas, 6-16 Jun 1857 (fl), Regnell, A. F. ser.III-1137 (S); Carrancas, 06 Abr 2002 (fl), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC); Itabirito, 25 Abr 1994 (fl), Texeira, W. A. s.n. (BHCB 2612); Paraná: Cerro Azul, 05 Fev 1961 (fl), Hatschbach, A. G. 7795 (L); Guaratuba,10 Jun 1961 (fl), Leinig, M. G. 253 (HB); Paranaguá, 29 Mai 1966 (fl), Hatschbach, A. G. 14390 (US); Rio de Janeiro: Macaé de Cima, 06 Mar 2003, Pansarin, E. R. & L. Mickeliunas 1020 (UEC); Paratí, s.d. (fl), Seidel, A. 949 (HB); Petrópolis, 01 Jan 1933 (fl), Justei, A. s.n. (SP 25481); Teresópolis, 15 Jun 1968 (fl), Sucre, D. et al. 3222 (RB); Santa Catarina: Florianópolis, s.d. (fl), Rohr, J. A. 721 (HB); Governador Celso Ramos, 11 Dez 1971 (fl), Klein, R. M. 9654 (HB); Nova Trento, 14 Jul 1956 (fl), Rohr, J. A. 2296 (HB); Orleans, 06 Ago 1993 (fl), Zanette, C. R. 1853 (CRI); Palhoça, 02 Ago 1956 (fl), Reitz & Klein 3554 (HB); São Paulo: Jacareí, 04 Jun 1915 (fl), Dusén, P. 17057 (S); São Paulo, 29 Mai 1935 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 33212); Serra da Bocaina, 11 Feb 1959 (fl), Pabst, G. F. J. 4723 (HB); Suzano, 09 Jun 1937 (fl), Spaet, W. 164 (SP).
Bulbophyllum glutinosum foi descrito por Barbosa Rodrigues para a região de Caldas em Minas Gerais. É uma espécie com coloração variando do verde ao púrpura em todas as peças florais, inclusive na localidade tipo, são encontradas flores com esta gradação de coloração (Verola 2002). Bulbophyllum luederwaldtii Hoehne & Schltr foi descrito posteriormente, sendo destacadas como diferenças as pétalas com ápice agudo, labelo um pouco maior e presença de apêndices na base do labelo. Essas características são inconsistentes, pois B. glutinosum também possui esses apêndices, o labelo possui a mesma dimensão e há plantas com pétalas de ápice agudo. Por exemplo, Hoehne (1926) ilustra um exemplar considerado por ele como B. glutinosum com estas mesmas características distintivas de B. luederwaldtii, não sendo, portanto possível o reconhecimento destas duas espécies. O mesmo acontece com B. ricaldonei, descrito como intermediário entre B. glutinosum e B. luederwaldtii. Verola (2002) estudou a polinização e o sistema reprodutivo desta espécie, encontrando moscas da família Tachinidae como polinizadores e sistema de auto-incompatibilidade provavelmente do tipo gametofítico. 116
Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.7. Bulbophyllum granulosum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 1: 41. 1877. Didactyle granulosa (Barb. Rodr.) Barb. Rodr., Gen. Spec. Orch. Nov. 2: 123. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Caldas, Pedra Branca, Cachoeira Grande, Rio das Antas, 20 Out 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 238”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 363. 1996. Fig. 34.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo; 1,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-3,0 x 1,5-2,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 7,0-11,0 x 1,5-2,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 15,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 6- 12 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-8,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpura-claro a lilás; sépala dorsal 4,0-6,0 x 4,0-5,0 mm, ovada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 6,0- 8,0 x 3,0-4,0 mm, triangular-lanceoladas, base quilhada em ângulo reto, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice curtamente caudado, margem glabra. Pétalas 0,5 x 1,5-2,0 mm, triangular-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, verdes, com pontuações púrpuras, uninervadas, margem glabra. Labelo 4,0-5,0 x 1,5 mm, inteiro, oblongo, ápice revoluto, apêndices basais presentes, predominantemente lilás, com a região central púrpura, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Fruto 5,0-6,0 x 4,0-5,0 mm, superfície lisa.
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Distribuição (Fig. 36). Espécie endêmica de Mata Atlântica, com ampla distribuição no sudeste e sul do Brasil, ocorrendo como epífita entre 800 e 1300 metros de altitude. As populações mais a oeste estão sempre ligadas a áreas de matas de galeria, chegando ao Cerrado.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Nova Lima, 30 Mar 1945 (fl), Williams, L. O. & V. Assis 6498 (RB); Paraná: Piraquara, 30 Nov 1962 (fl), Leinig, M. G. 293 (HB); Rio de Janeiro: Itatiaia, Mai 1936 (fl), Porto, C. 2903 (RB); Nova Friburgo, 14 Jan 1949 (fl), Polo, L. s.n. (RB); Petrópolis, 20 Jan 1983 (fl), Glaziou, A. 14308 (P); Rio de Janeiro, 8 Mai 1935 (fl), Occhioni, P. s.n. (RB); Rio Grande do Sul: Itaimbezinho, 28 Out 1977 (fl), Birck, S. A. 5 (HB); Santa Catarina: Garuva, 4 Nov 1960 (fl), Reitz & Klein 10334 (HB); São Paulo: Campos do Jordão, 16 Jun 1926 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 17212).
É próxima de B. dunstervillei, porém difere pela raque não espessada, flores pediceladas e sépalas livres, não unidas no ápice. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie, apenas a indicação de populações com formação de frutos em todas as flores, sem a indicação de autopolinização ou cleistogamia, tanto no estado do Paraná (Dalton Holand com. pess. e fotografia enviada, sem material em herbário) e possivelmente em Macaé, Rio de Janeiro (W. Miller com pess., sem material depositado em herbário para conferência da espécie). Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.8. Bulbophyllum kautskyi Toscano, Lindleyana 15 (3): 184. 2000. Tipo: Brasil. Espírito Santo: Domingos Martins, 23 Mar 1998 (fl), Kautsky, A. 1057 (holótipo, RB). Fig. 36.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,5-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-2,0 x 0,5-1,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 4,5-8,0 x 1,0-1,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 40,0-50,0 cm alt., pendente, em racemo, pauciflora, 2-8 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não 118 imbricadas; raque 8,0-10,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese sucessiva, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 7,0-9,0 x 5,0 mm, elíptico-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 7,0-9,0 x 3,5-4,0 mm, triangular-lanceoladas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas 1,0 x 1,0 mm, triangulares, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras concolores, uninervadas, margem glabra. Labelo 5,5-7,0 x 1,5 mm, inteiro, oblongo, constrito na porção mediana e linear para o ápice, ápice involuto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura, na base com mácula amarela, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco lamelado, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Frutos não observados.
Distribuição (Fig. 37). Espécie endêmica de Mata Atlântica entre os estados do Espírito Santo e Bahia, Brasil, ocorrendo como epífita entre 400 e 700 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Elísio Medrado, 29 Mar 2003 (fl), Azevedo, C. 184 (RB, HUEFS). Espírito Santo: Vargem Alta, Cachoeira do Itpemirim, 31 Mai 1949 (fl), Brde, A. C. 19942 (RB).
Bulbophyllum kautskyi é conhecido apenas pelas duas localidades descritas no protólogo da espécie. É próxima de Bulbophyllum boudetianum pelas longas inflorescências pendentes com floração sucessiva, mas difere pela coloração das flores que são púrpuras e não amarelas, e pelo labelo membranáceo com margens revolutas e ápice involuto, contrariamente a B. boudetinum que possui labelo inteiro, carnoso e com ápice ereto. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Conhecida somente para duas áreas bem coletadas de Mata Atlântica, o que indica a raridade de ocorrência, mesmo no único hábitat registrado para esta espécie.
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3.9. Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3: 596. 1902. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: 1836, Hooper s.n. (holótipo, K). Malachadenia clavata Lindl., Bot. Regist. 25: 67. 1839. Bulbophyllum clavatum Lindl., Engl. Und Kuntl, Naturl. Pfanzen 11 (6): 179. 1888, non Thouars, Orch. Afr. t. 99. 1822. Fig. 38.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-2,5 x 0,7-1,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 6,0-12,0 x 1,5-2,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 15,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 2- 4 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 2,0-5,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 13,0-14,0 x 11-12 mm, cordiforme, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 13,0-15,0 x 8,0-9,0 mm, longamente triangular-lanceoladas, base quilhada em ângulo reto, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice longamente caudado, margem glabra. Pétalas 3,0 x 1,0-1,5 mm, ovadas, assimétricas, eretas, sésseis, ápice obtuso, castanhas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem glabra. Labelo 9,0-11,0 x 5,0-6,0 mm, inteiro, ovado, carnoso, ápice revoluto, apêndices basais presentes, púrpuro concolor, margens revolutas, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma estreito. Frutos não observados.
Distribuição (Fig. 40). Espécie endêmica de Mata Atlântica. Ocorre como epífita entre 400 e 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Paraná: Cerro Azul, 05 Feb 1961 (fl), Hatschbach, A. & G. 7795 (HB); Rio de Janeiro: Macaé de Cima, 2006 (fl), Miller s.n. (HUEFS); Nova Friburgo, 14 Jan 1949 (fl), Pólo, L. s.n. (RB 71470); Teresópolis, 08 Feb 1959 (fl), Abendroth, A. 141 (HB); Vargem Grande, s.d. (fl), Spannagel, C. 242 (SP); São Paulo: São Paulo, Rio Tietê, 1894 (fl), Lane, s.n. CGGSP 6047 (SP). 120
Bulbophyllum malachadenia foi descrito por Lindley em 1839, como pertencente a um novo gênero, Malachadenia Lindl. Posteriormente o próprio Lindley a transferiu para o gênero Bulbophyllum, mas utilizando um nome já publicado por Thouars para uma espécie da África, e coube a Alfred Cogniaux dar um nome novo. As flores grandes, castanhas e o labelo completamente carnoso, tornam fácil o reconhecimento desta espécie. O período de floração é fevereiro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.10. Bulbophyllum micropetaliforme Leite, Arch. Bot. Est. São Paulo 2: 19. 1946. Tipo: Brasil. São Paulo, Campos do Jordão, Jul 1945 (fl), Coelho, V. s.n. (holótipo, SP 3568). Fig. 39. Bulbophyllum cribbianum Toscano, Kew Bull. 47: 774. 1991. Bulbophyllum micropetalum Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orchid. Nov. 1: 39. 1881, non Lindl., Journ. Linn. Soc. 6: 127. 1861. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Rodeio, s.d., Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo: desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 251a”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 377. 1996. syn. nov.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,0-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 0,5-1,5 x 0,5-1,3 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 2,0-7,0 x 1,0-1,5 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 15,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3- 7 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-10,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese sucessiva, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas ereto-patentes, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 6,0-10,0 x 4,0-6,0 mm, ovada ápice obtuso, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 9,0-11,0 x 6,0-7,0 mm, 121 ovadas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice obtuso, margem glabra. Pétalas 0,4 x 1,5-2,0 mm, rômbicas, oblíqua, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem glabra. Labelo 6,0-9,0 x 4,0-7,0 mm, inteiro, rotundo, plano, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, castanho concolor, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco liso, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé longo; estigma amplo. Fruto 5,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 41). Espécie endêmica de Mata Atlântica do Brasil do estado de São Paulo até a Bahia. É registrada em altitudes entre 600 e 2000 metros, ocorrendo em interior de mata como epífita. No estado da Bahia, é encontrada fora do domínio da Mata Atlântica, na região central do estado, na Chapada Diamantina, porém em áreas de matas de grotão ou de galeria, que possuem fisionomia semelhante ao bioma Mata Atlântica.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Mucugê, 17 Nov 2001, Borba, E. L. 2127 (HUEFS); Espírito Santo: Domingos Martins, Mai 1965 (fl), Kautsky, R. 92 (HB); Santa Teresa, 30 Nov 2000 (fl), Kollmann, L. & R. R. Vervloet 3434 (MBML); Minas Gerais: Caraça, 1885 (fl), Wainio, E. 33641 (AMES); Conceição, 12-13 Jul 1940 (fl), Foster, M. & R. Foster 625 (AMES); Lima Duarte, 05 Mai 1987 (fl), Souza, H. C. s.n. (BHCB); São Gonçalo do Rio Preto, 2 Abr 2004 (fl), Viana, P. L. et al. 1643 (BHCB); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, 27 Fev 1955 (fl), Pabst, G. F. s.n. (HB); Teresópolis, Jul 1878 (fl), Glaznevin (recebido do Herb. Binot) s.n. (K); São Paulo: Juquitiba, 31 Mar 1966 (fl), Ghillány, A. 2-66 (HB); Pilar do Sul, 1 Abr 1945 (fl), Krug, C. R. s.n. (IAC); Ubatuba, 25 Jan 2000 (fl), Singer, R. B. 2000/21 (UEC).
Bulbophyllum micropetaliforme é reconhecido por sua longa inflorescência, flores castanhas, com sépalas ovadas, não alongadas, pétalas reduzidas e labelo glabro, não papiloso, com margens não revolutas. É próximo de Bulbophyllum regnellii e B. napelli, que possuem inflorescências pouco maiores que as folhas, flores com pétalas desenvolvidas e labelo com margens revolutas. Devido à suas flores abrirem em sucessão, ficando várias semanas em flor e à grande área de ocorrência, é registrado 122 período de floração de novembro a maio. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.11. Bulbophyllum napelli Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 185. 1842. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Serra dos Órgãos, s.d. (fl), Miers s.n. (holótipo, K). Phyllorchis napelli (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Fig. 42. Bulbophyllum monosepalum Barb. Rodr. Gen. Sp. Orch. 2: 121. 1882. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Rodeio, s.d., Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 245”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 370. 1996. Bulbophyllum napelloides Kraenzl., Kongl. Svenska Vetenskapsakad. Handl. 46 (10): 67, pl. 10, fig 5. 1911. Lectótipo (aqui designado): Brasil. Rio Grande do Sul: Ijuhy, 5 Abr 1893, Lindman 1359a (S). syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo; 1,0-1,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 0,5-1,0 x 0,3-0,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 1,5-3,0 x 0,3-0,7 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 4,0-6,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 1-3 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 0,5-1,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, brancas; sépala dorsal 3,0-5,0 x 2,5-4,0 mm, ovada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,0-5,0 x 5,0-5,5 mm, ovadas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice curtamente caudado, margem glabra. Pétalas 2,5-3,5 x 2,0-2,5 mm, ovadas, eretas, sésseis, ápice obtuso, brancas com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 8,0-10,0 x 2,5-3,0 mm, ovado, inteiro, oblongo, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, predominantemente branco com listras 123 púrpuras, margens revolutas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé longo; estigma amplo. Frutos 5,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 44). Espécie distribuída por toda a extensão da Mata Atlântica, ao sul ocorrendo até as matas de Araucárias no Rio Grande do Sul, e ao norte, no estado da Bahia, é encontrada fora do domínio da Mata Atlântica, porém em áreas de matas de grotão ou de galeria, que possuem fisionomia semelhante a este bioma. É encontrada de 850 a 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Mucugê, 24 Fev 2005 (fl), Conceição, A. A. 1169 (HUEFS); Santa Teresinha, 20 Jan 1998 (fl), Azevedo, C. & R. M. O. Alves 12 (HRB); Espírito Santo: Santa Teresa, 10 Dez 2002 (fl), Vervloet, R. R. et al. 1471 (MBML); Minas Gerais: Caeté, 18 Dez 1986 (fl), Eliasaro, S. s.n. (BHCB 8022); Catas Altas, 15 Dez 2000 (fl), Mota, R. C. 1106 (MBM); Conceição do Mato Dentro, 10 Fev 2003 (fl), Mota, R. C. & P. L. Viana 1991 (BHCB); Poços de Caldas, 27 Abr 1968 (fl), Lima, A. 155-68 (HUEFS); Paraná: Bocaíuva do Sul, 14 Jan 1969 (fl), Hatschbach, G. 20732 (MBM); Campina Grande do Sul, 27 Dez 1966 (fl), Hatschbach, A. G. 15559 (HB); Morretes, 12 Jan 1967 (fl), Lindeman, J. C. & J. H. de Haas 4080 (SP); Palmeira, 30 set 1982 (fl), Hatschbach, G. 45497 (MBM); Piraquara, 03 Jul 1908 (fl), Dusén, P. 7436 (S); São José dos Pinhais, 10 Dez 1947 (fl), Hatschbach, A. G. 845 (PACA); Telêmaco Borba, 23 Nov 1909 (fl), Dusén, P. s.n. (S); Rio de Janeiro: Resende, 5 Mar 1931 (fl), Kaempfe, R. W. s.n. (RB); Rio Grande do Sul: Colônia Silveira Martins, 23 Mar 1893 (fl), Lindman 1359b (S); Morro Reuter, 23 Abr 1972 (fl), Waser, R. s.n. (PACA 82074); Vacaria, 28 Jan 1951 (fl), Sehnem, A. 5789 (PACA); Santa Catarina: Benedito Novo, 20 Dez 1972 (fl), Bresolin, A. 663 (HB); Garuva, 21 Dez 1960 (fl), Reitz & Klein 10440 (US); Governador Celso Ramos, 17 Dez 1971 (fl), Bresolin, A. 427 (HB); Palhoça, 13 Dez 1951 (fl), Reitz, 4256 (HB); São Joaquim, 24 Jan 1966 (fl), Mattos, J. 13104 (HAS). Vidal Ramos, 30 Dez 1957 (fl), Reitz & Klein 5952 (HB); São Paulo: Biritiba Mirim, 28 Dez 1983 (fl), Filho, A. C. 2121 (SP); Itanhaém, 20 Dez 1996 (fl), Garcia, R. J. F. et al. 991 (SP); Jaraguá, 22 124
Dez 1912 (fl), Brade, A. C. 6257 (S); Salesópolis, 28 Jan 1949 (fl), Kuhlmann, M. 1734 (SP); São Paulo, 9 Fev 1974 (fl), Pabst, G. F. et al. 9571 (HB).
Bulbophyllum napelli foi descrito para a Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. É uma planta comum em áreas de Mata Atlântica e muito próxima de B. regnellii sendo, inclusive, registrada como co-ocorrente e com floração na mesma época em Macaé de Cima, Rio de Janeiro (Miller et al. 1996). A coloração indicada nas etiquetas dos materiais vai do branco ao verde ou castanho com nervuras púrpuras. Nos indivíduos analisados em campo tanto de São Paulo quanto na Bahia encontramos somente flores brancas com nervuras púrpuras a rosadas. Esta espécie possui ampla distribuição e grande variação nas dimensões florais. Tal variação provavelmente está ligada a condições mesológicas, pois em campo é fácil observar que plantas próximo à bordas de mata, expostas ao sol e ao vento são menores que as que vegetam no interior das matas. Por exemplo em Buerarema, extremo sul do estado da Bahia, a uma distância de poucos metros, são encontradas plantas em interior de mata com pseudobulbos desenvolvidos, verdes, enquanto em borda de mata, exposta ao sol, as plantas produzem pseudobulbobos menores, púrpuras. O período de floração vai de outubro a março. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
3.12. Bulbophyllum regnellii Rchb. f., Linnaea 22: 835. 1849. Didactyle regnellii (Rchb. f.) Barb. Rodr. Gen. et Spec. Orch. Nov. 2: 123. 1882. Lectótipo (aqui designado): Brasil. Minas Gerais: Caldas, Serra de Caldas, s.d., A. F. Regnell ser.II- 270 (W). Fig. 43. Bulbophyllum sturmhoefelii Hoehne, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 11: 78. 1951. Tipo: Brasil. Rio Grande do Sul: Gramado, Taquara, s.d., Sturmhoefel, R. s.n. (SP 55330).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-1,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 0,5-1,0 x 0,3-0,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 2,0-4,0 x 0,5-0,8 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 5,0-8,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 1-4 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não 125 imbricadas; raque 0,5-1,5 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, brancas; sépala dorsal 4,0-5,0 x 4,0-5,0 mm, largamente ovada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-6,0 x 4,0-5,0 mm, ovadas, base fusionada com a flor, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice curtamente caudado, margem glabra. Pétalas 2,5- 3,0 x 1,5-2,0 mm, oblongas, eretas, sésseis, ápice obtuso, brancas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 5,0-6,0 x 2,0-3,0 mm, ovado, inteiro, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, coloração predominante branca com listras púrpuras, margens revolutas, glabras, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé longo; estigma amplo. Frutos não observados.
Distribuição (Fig. 45). Espécie endêmica de Mata Atlântica, amplamente distribuída no sudeste e sul do Brasil, chegando à Argentina na província de Misiones. Ocorre como epífita entre 750 e 1800 metros de altitude. Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Carrancas, 16 Fev 2000 (fl), Kinoshita, L. S. et al. 2000/33 (UEC); Caldas, Serra de Caldas, A. F. Regnell ser.II-270 (sintipo, BR; isosíntipos S, P); Campos da Bocaina, 10 Abr 1894 (fl), Loefgren & Edwal s.n. (SP 27205); Passa Quatro, 6 Abr 1921 (fl), Zikán, J. F. s.n. (SP 5447); Poços de Caldas, 27 Mar 1920 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 3808); Paraná: Água Doce, 4 Dez 1964 (fl), Smith, L. B. & R. M., Klein 13530 (HB); Balsa Nova, 7 Dez 1964 (fl), Leinig, M. G. 344 (HB); Catanduvas, 13 Jun 1974 (fl), Hatschbach, A. & G. 34516 (HB); Clevelândia, 26 Out 1959 (fl), Hatschbach, G. 22697 (MBM); Guarapuava, 22 Out 1960 (fl), Hatschbach, A. & G. 7517 (L); Palmas, 19 Out 1966 (fl), Hatschbach, G. 15022 (HB); Rio de Janeiro: Itatiaia, 6 Mar 1942 (fl), Brade, A. C. 17207 (RB); Rio Grande do Sul: Bom Jesus, 25 Out 1951 (fl), Pabst, G. F. J. et al. 6314 (HB); Canela, s.d. (fl), Richter, E. s.n. (HB); Esmeralda, 9 Nov 1981 (fl), Waechter, J. L. 1859 (ICN); Nova Petrópolis, 26 Set 1967 (fl), Fertsch, D. s.n. (HB); Ronda Alta, 14 Dez 1976 (fl), Waechter, J. L. 386 (ICN); São Leopoldo, Out 1926 (fl), Dutra, J. 966 (ICN); Vacaria, 25 Out 1961 (fl), Pereira, E. 6487 & G. F. Pabst 6314 (HB); Santa Catarina: Abelardo Luz, 26 Ago 1964 (fl), Klein, R. M. 5543 (RB); Água 126
Doce, 4 Dez 1964 (fl), Smith, L. B. & R. M. Klein 13530 (P); Irani, Nov 1964 (fl), Smith, L. B. & R. M. Klein 13042 (F); Lages, 1 Dez 1963 (fl), Klein, R. M. 4514 (HB); São Paulo: Amparo, 26 Mar 1943 (fl), Kuhlmann, M. 359 (SP); Atibaia, 15 Mar 2001 (fl), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC); Bocaina, 14 Mai 1951 (fl), Brade, A. C. 20984 (RB); Campos do Jordão, Abr 1936 (fl), Porto, C. 2893 (RB); Itatinga, s.d. (fl), Hummel, A. 87-13 (BR); São Paulo, 14 Mai 1951 (fl), Brade, A. C. 20984 (HB). ARGENTINA. Misiones: San Pedro, 26 Abr 1997 (fl), Morrone, O. et al. 2122 (SI).
Regnell, o coletor do exemplar tipo da espécie, era um dos coletores de planta mais importantes no seu tempo, tendo enviado algumas coleções do Brasil a Reichenbach filius, especificamente do estado de Minas Gerais. Porém ele tinha alguns procedimentos que causam problemas enormes no reconhecimento atual de suas coleções. Regnell enumerava suas coleções pelas espécies não pelos espécimes, assim, todo Bulbophyllum regnellii recebia o número "ser.II-270" (como também todo o Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr. era "Regnell ser.III-1138", entre outros exemplos). Especificamente em relação a B. regnellii, há 10 coleções diferentes sob o mesmo número, coletados em um período de 14 anos posterior à descrição da espécie por Reichenbach. Todas essas coleções foram feitas no Brasil, estado de Minas Gerais, no município de Caldas, mas em lugares diferentes, como Serra de Caldas, Pedra Branca ou Serra da Gineta. Só quatro materiais sob a mesma numeração não contêm nenhuma data, e poderiam ser reconhecidos como possíveis tipos. Reichenbach f. tem suas coleções depositadas no herbário W (Viena), onde trabalhou, e por isto este material é escolhido aqui como lectótipo. Não é possível estar certo de que os outros três materiais são duplicatas da coleção de W, e por isto os estamos escolhendo como síntipos em vez de isolectótipos. É importante notar que as outras coleções não têm nenhum valor nomenclatural, e são listadas aqui para serem reconhecidas como tal: BRASIL. Minas Gerais: Caldas, Serra de Caldas, Nov 1861, A. F. Regnell ser.II-270 (S); 23 Fev 1869, A. F. Regnell ser.II-270 (S); 8 Mar 1869, A. F. Regnell ser.II-270 (S); 30 Mar 1875, A. F. Regnell ser.II-270 (S); Caldas, Serra do Gineta, 19 Mar 1870, A. F. Regnell ser.II-270 (BM); sine loco, A. F. Regnell ser.II-270 (P). Assim como B. napelli, esta espécie possui ampla distribuição e grande variação nas dimensões florais. Esta variação provavelmente está ligada a condições 127 mesológicas, pois em campo é fácil observar que plantas próximo a bordas de mata, expostas ao sol e ventos são menores que as que vegetam no interior das matas. É muito próxima de B. napelli, da qual se distingue por flores sempre brancas e não brancas a castanhas ou verdes, labelo com porção basal dilatada e não paralela como em B. napelli e por possuir dentes, mesmo que discretos na coluna. Não há informações sobre o polinizador desta espécie, porém Verola (2002) reporta a ocorrência de auto- incompatibilidade gametofífica. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
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4. Bulbophyllum sect. Micranthae Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orch. Nov. 2: 117. 1882. Espécie tipo (aqui designado): Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orch. Nov. 1:39, t. 352. 1877. Etimologia: nome em referência às pequenas flores alvas presentes em algumas espécies desta seção. Bulbophyllum sect. Micrantha (Barb. Rodr.) Cogn., Mart., Fl. Bras. 3(5): 623. 1902.
Ervas rizomatozas, com pseudobulbos normalmente agregados, ovados a fusiformes, unifoliados. Folhas oblongas a lineares, normalmente carnosas, planas ou aciculadas, geralmente sulcadas. Inflorescência com raque delgada. Flores normalmente pediceladas e em disposição espiralada; sépalas livres, eretas, normalmente uninervadas; pétalas eretas, planas, normalmente glabras; labelo trilobado, carnoso, normalmente glabro, mas com superfície verrucosa, lobos laterais dentiformes, eretos, normalmente agudos; coluna com estelídeos reduzidos na maioria das espécies, dentes ausentes, pé da coluna curto, estigma amplo.
Distribuição (Fig. 46). As dez espécies desta seção estão distribuídas na região central da América do Sul, principalmente no Brasil e Bolívia. O limite de distribuição geográfica ao sul é o estado do Paraná, no Brasil (24°S, 49°O) ao norte e leste no estado da Bahia, Brasil (12°S, 42°O) e a oeste na Bolívia, estado de Cochabamba (16° S, 66°O). Ocorrem normalmente como epífitas em áreas de Cerrado e Restingas ou ainda como rupícola em ambiente de campos rupestres, tanto no Cerrado, quanto no Semi- árido
A seção Micranthae foi proposto por João Barbosa Rodrigues, em 1882, como seção de Bulbophyllum, dividindo o gênero entre a seção Micranthae e seção Macranthae, sendo a última pouco natural segundo o próprio autor. Alfred Cogniaux em 1902 propôs uma nova circunscrição para a seção Micranthae (escrita como Micrantha), sinonimizando a seção de Barbosa Rodrigues. Tanto a proposta de Barbosa Rodrigues quanto a de Cogniaux atualmente se apresentam polifiléticas, necessitando alguns rearranjos em relação ao conceito original (Capítulo 1 e 2). A seção como proposta por Barbosa Rodrigues, porém, além de mais antiga, retirando-se apenas a espécie B. monosepalum Barb. Rodr. (atualmente considerado sinônimo de B. napelli Lindl.), é monofilética e por isso este nome é considerado nesta revisão. Tanto Barbosa Rodrigues quanto Alfred Cogniaux não indicaram nenhuma espécie como tipo de suas 129 seções. Neste trabalho escolhemos B. micranthum Barb. Rodr., por ser o nome mais antigo entre as espécies que o autor da seção reconhecia e possuir caracteres morfológicos que representam o core da seção, i.e. plantas pequenas com folhas carnosa e flores brancas com sépalas uninervadas e labelo amarelo. Estudos filogenéticos entre as espécies ocorrentes no Neotrópico indicam que além das espécies core da seção (B. chloroglossum Rchb. f. & Warm., B. epiphytum Barb. Rodr., B. macroceras Barb. Rodr., B. micranthum Barb. Rodr., B. mucronifolium Rchb. f. & Warm., B. rupicolum Barb. Rodr. e B. tricolor Smith & Harris), para constituir um grupo monofilético esta seção deve ser ampliada e incluir B. mentosum Barb. Rodr., B. insectiferum Barb. Rodr. e B. adiamantinum Brade. A inclusão destas duas últimas está em conformidade com a proposta original de Barbosa Rodrigues, porém, B. mentosum é uma espécie com posição sistemática problemática e o posicionamento dela na base da seção é reforçado somente por dados moleculares, com alto suporte. Porém, considerando-se o estudo utilizando somente dados morfológicos, esta espécie estaria inserida na seção Furvescens por conter estados de caracter plesiomórficos, como as flores praticamente sem pedicelo e a raque espessa. Esta característica de retenção de caracteres plesiomórficos em espécies irmãs de clados bem definidos comum em Orchidaceae e no gênero Bulbophyllum, o que dificulta o estabelecimento de grupos através de sinapomorfias (Capítulo 1 e 2).
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Micranthae Barb. Rodr.
1a. Folha plana 2a. Folha com mais de 2,0 cm de largura; inflorescência com escapo em fita; raque geniculada; flores vináceas; pétalas com tricomas nas margens ...... (4.7) B. mentosum 2b. Folha com menos de 1,5 cm de largura; inflorescência com escapo cilíndrico; raque ereta ou pendente; flores brancas; pétalas glabras 3a. Flores brancas, com listra e ou pontuações púrpuras ...... (4.2) B. chloroglossum 3b. Flores completamente brancas externamente 4a. Sépalas laterais delgadas; labelo comprimido na região mediana, lobos laterais dentiformes divergentes, livres desde a base, disco com 130
sulco nítido da base até a porção mediana do labelo ...... (4.6) B. macroceras 4b. Sépalas laterais dilatadas; labelo dilatado na região mediana, lobos laterais dentiformes paralelos, coniventes com o labelo até próximo ao ápice, disco com sulco nítido na porção mediana do labelo ...... (4.8) B. micranthum 1b. Folha acicular 5a. Flores brancas 6a. Flores com sépalas brancas, com listra e/ou pontuações púrpuras ...... (4.10) B. tricolor 6b. Flores com sépalas brancas concolores 7a. Flores com pétalas brancas concolores; labelo inteiro ...... (4.9) B. mucronifolium 7b. Flores com pétalas brancas com nervura púrpura; labelo trilobado 8a. Pseudobulbo fusiforme, amarelo; inflorescências com escapo e raque normalmente eretos ...... (4.4) B. rupicolum 8b. Pseudobulbo piriforme, verde; inflorescências com escapo e raque normalmente pendentes ...... (4.3) B. epiphytum. 5b. Flores púrpuras 9a. Pétalas unidas à flor por um filamento, móveis; estelídeos eretos ...... (4.4) B. insectiferum 9a. Pétalas unidas à flor por toda a base, sésseis; estelídeos reflexos ...... (4.1) B. adiamantinum
4.1. Bulbophyllum adiamantinum Brade, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 11: 79. 1951. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Diamantina, Jun 1934 (fl), Brade, A. C. s.n. (holótipo, RB 355). Fig. 47. Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,7-1,3 cm, piriforme, transversalmente elíptico, castanho, liso, unifoliado. Folha 4,0- 8,0 x 0,2-0,5 cm, acicular, base séssil, ápice agudo, consistência carnosa. Inflorescência 10,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 6-30 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-12,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas 131 espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente púrpuras; sépala dorsal 3,5-4,0 x 1,5-1,8 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 3,8-4,0 x 2,0-2,2 mm, lanceoladas, divergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,0-3,0 x 1,0-1,5 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, com nervura central púrpura escuro, uninervadas, margem glabra. Labelo 1,7- 2,0 x 1,3-1,7 mm, rotundo, trilobado, ápice revoluto, coloração predominante púrpura, lobos laterais reduzidos, dentiformes, porém obtusos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso nas margens. Coluna com tricomas curtos ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, inteiro, patente; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 49). Espécie de distribuição restrita, endêmica do estado de Minas Gerais, em ambiente rupestre de Cerrado ou mata de galeria de campos rupestres, na Cadeia do Espinhaço. É registrada em altitudes entre 700 e 1100 metros e floresce de junho a outubro.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Joaquim Felício, 15 Set 2001 (fr), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122332); Patrocínio, 16 Out 1989 (fl), Salles, A. H. 1517 (HEPH).
Espécie que, juntamente com B. insectiferum Barb. Rodr., compreende uma linhagem de plantas com folhas aciculares, carnosas e de flores púrpuras. Diferencia-se de B. insectiferum pelas pétalas sésseis e pelo ápice do labelo reflexo, além de detalhes na superfície e no sulco do labelo e pelos estelídeos revolutos e não eretos como em B. insectiferum. Verola (2002) reporta que a espécie possui auto-incompatibilidade gametofítica. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente para três localidades.
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4.2. Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm., Gard. Chron., 1195. 1871. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Berrington s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Warming, depositado em Viena (W - Reichenbach Herb. Orchid nr. 35752). Fig. 48. Bulbophyllum punctatum Barb. Rodr., Gen Sp. Orch. Nov. 1: 40. 1887. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro, Serra do Engenho Novo, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 248”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 373. 1996. syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,5-2,0 x 0,9-1,2 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 3,0-8,0 x 0,9-1,2 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência carnosa. Inflorescência 8,0-20,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-45 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-15,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, com algumas flores não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente branca com pontuações púrpuras, internamente branca, sépala dorsal 4,0-5,0 x 1,2-1,5 mm, oblongo-lanceolada, ápice obtuso, uninervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-6,0 x 2,0-2,5 mm, oval- lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,5-4,0 x 0,7-1,0 mm, oblongo-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 5,0- 6,0 x 1,2-1,5 mm, oblongo, trilobado, ápice ereto, porção mediana dilatada, coloração predominante amarela, concolor, lobos laterais dentiformes, agudos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso no ápice. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 4,0-5,0 x 3,0mm, superfície lisa.
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Distribuição (Fig. 50) Espécie endêmica do Brasil, com ampla distribuição, normalmente em área de contato entre Mata Atlântica e Cerrado, entre 450 e 1300 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Reichenbach Her. Orchid 35766 (W); Goiás: Pirenópolis, 16 Abr 1957 (fl), Smith, L. B. 4661 (HB18953); Minas Gerais: Caxambú, 25 Jan 1957 (fl), Welter, N. 205 (HB 3124); Lagoa Santa, s.d., Warming s.n. (W); Paraopeba, Jan 1957 (fl), Heringer, E. P. 5462 (HB 3118); Santana do Riacho, 27 Abr 1978 (fr), Martinelli, G. 4387 (RB); Paraná: Marungava, 5502 (fl), Dusén, P. 16477 (AMES 86416); Senges, 19 Jan 1965 (fl), Hatschbach, A. G. et al. 12324 (HB); Rio de Janeiro: Nov 1879 (fl), Glaziou, A. 11617 (K); Areal, 16 Out 1949 (fl), Pabst, G. F. 429 (RB 71414); São Paulo: Guarujá, 15 Nov 1932 (fl), Muus, R. s.n. (SP 28786); Ipanema, 23 Jan 1934 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 26233); Paraibuna, 16 Out 1949 (fl), Pabst, G. F. s.n. (HB 429); Pirapora do Bom Jesus, 3 Jan 1939 (fl), Blanco, H. G. s.n. (IAC 4121); Porto Feliz, 24 Jan 1935 (fl), Gehrt, A. s.n. (SP 32219); Santos, 21 Jan 1929 (fl), Marques, M. W. s.n. (SP 24041); São Paulo, 6 Dez 1922 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 8135).
Espécie característica na seção, pelas folhas relativamente grandes, planas, pouco carnosas, inflorescências longas, pêndulas e flores brancas com máculas púrpuras. Este tipo de coloração é comum entre as espécies do grupo core desta seção, indo do branco puro até flores bem maculadas. A nova sinonímia aqui proposta é devida ao desconhecimento da ilustração de Warming do material coletado por Berrington que se perdeu e ao fato das diferenças entre as duas espécies se basearem no comprimento da bráctea floral (Cogniaux 1902), caráter variável que não sustenta a manutenção de B. punctatum. As espécies mais próximas, B. macroceras e B. micranthum são distintas pelo porte da planta, dimensões das flores, principalmente da sépalas laterais, detalhes do labelo, como forma dos lobos laterais, localização das papilas e o formato do sulco central. A época de floração vai de outubro a fevereiro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo desta espécie.
Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
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4.3. Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 1: 40. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Caldas, 27 Nov 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 246”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 371. 1996. Fig. 51. Bulbophyllum morenoi Dodson & Vasquez, Icon. Plan. Trop. 2: 305. 1989. Tipo: Bolívia. Santa Cruz: 21 Jan 1987 (fl), Vasquez 931 (holótipo, MO n.v.). syn.nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,9-1,2 x 0,6-1,0 cm, piriforme, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 4,0-6,0 x 0,4-0,7 cm, aciculada, sulcada, base constrita, ápice agudo, consistência carnosa. Inflorescência 10,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-30 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-10,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas, sépala dorsal 3,5-4,0 x 1,0-1,3 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 4,0-4,5 x 1,0-1,3 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,0-2,2 x 0,8-1,0 mm, oblongo-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 1,8-2,0 x 0,6-0,8 mm, ovado, trilobado, ápice ereto, predominantemente amarelo, lobos laterais dentiformes, agudos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso da base até a metada da face superior. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 5,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 53). Espécie com maior área de ocorrência na seção, com ampla distribuição no Brasil e Bolívia. Ocorre normalmente como epífita em área de Cerrado pelo Brasil ou em bordas de matas subtropicais em Santa Cruz, na Bolívia, entre 400 e 1300 metros de altitude.
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Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Rio de Contas, 18 Out 1998 (fl), Toscano de Brito 1851 (HUEFS); Goiás: Alto da Samambaia, 21 Jan 1966, Heringer, E. P. 10948 (UB); Alto Paraíso, 29 Out 1999 (fl), Batista, J. A. N. 950 (CEN); Goiás Velho, 19 Jan 1966 (fl), Irwin, H. S. et al. 11759 (F 11759); Mineiros, Fev 1979 (fl), Kinish, D. s.n. (HB 69227); Pirenópolis, 16 Jan 1972 (fl), Irwin, H. S. et al. 3422 (HB); Mato Grosso: Amambai, 14 Dez 1983 (fl), Hatschbach, A. G. 47226 (HUEFS); Minas Gerais: Bom Jardim de Minas, Jan 1961 (fl), Saléh, E. 6-A (HB); Caldas, s.d., Regnell, A. F. 521 (BR); Carrancas, 11 Nov 1998 (fl), Simões, A. O. et al. 442 (UEC); Formiga, 27 Abr 1956 (fl), Welter, N. 172 (HB); São João Del Rei, 26 Fev 2000 (fl), Cavalcanti, T. B. et al. 2563 (CEN); Paraopeba, 22 Nov 1956 (fl), Heringer, E. P. s.n. (HB); São Lourenço, Mar 1944 (fl), Pabst, G. F. 35 (HB); Paraná: s.d. (fl), Seidel, A. 1220 (HB); São Paulo: Amparo, Nov 1899 (fl), Edwall, G. s.n. CGGSP 6049 (SP); Brotas, Set 1961 (fl), Perazolli, E. 263 (HB); Campinas, Set 1896, Edwards, J. B. s.n. (BR); Cidade Jardim, 5 Out 1930 (fl), Gehrt, A. s.n. (SP29439); Itirapina, 1 Out 1944, Althausen, H. s.n. (SP 52067); Mogi Guaçu, 16 Out 1981 (fl), de Barros, F. 652 (SP); São Paulo, 5 Out 1930 (fl), Gehrt, A. 29439 (NY 414928). BOLÍVIA. San Javier: 27 Jan 1976 (fl), Fuchs, F. s.n. (SEL).
Espécie muito próxima de B. rupicolum, da qual se diferencia pelo pseudobulbo piriforme, não fusiforme e pelas inflorescências pêndulas, não eretas e flores ligeramente menores. Na Bolívia, recentemente foi descrita sob o nome de B. morenoi Dodson & Vasquez, sendo claramente a mesma espécie, segundo a ilustração fornecida e as dimensões florais, que diferem de B. epiphytum apenas por possuir pétalas cerca de 1,0 mm mais longas. Recentemente, Azevedo et al. (2007), estudando a variabilidade genética através de marcadores isoenzimáticos de algumas espécies do gênero, incluiram algumas populações de B. epiphytum e B. rupicolum no estudo. O resultado da análise foi que algumas populações destas espécies se misturaram no dendrograma, sendo sugerido pelos autores tanto uma grande proximidade filogenética quanto eventos de introgressão. Através de estudos filogenéticos envolvendo seqüências de espaçadores intergênicos de núcleo e plastídeo, também foi evidenciado a grande proximidade filogenética entre estas duas espécies, assim como em todo o core desta seção, sustentando a hipótese de proximidade filogenética (Capítulo 1). Verola (2002), estudando o sistema reprodutivo e a polinização desta espécie, encontrou auto- incompatibilidade e polinização por moscas da família Sciaridae (Bradisia spp.) através 136 do mecanismo “gullet flower” (Dressler 1993), comum em Orchidaceae, mas reportado pela primeira vez em Bulbophyllum. Neste trabalho o autor também, reporta odor cítrico e produção de néctar. O período de floração se estende de novembro a fevereiro. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
4.4. Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 2: 120. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: São João del Rei, 25 Ago 1881, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 251”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 376. 1996. Fig. 52.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 2,0-2,5 x 1,0-1,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, castanho, liso, unifoliado. Folha 6,0- 13,0 x 0,3-0,6 cm, acicular, base séssil, ápice agudo, carnosa. Inflorescência 12,0-25,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10-30 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-6,5 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas patentes, superfície lisa, púrpuras, sépala dorsal 5,0-5,5 x 2,0-2,5 mm, oval-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra, sépalas laterais 5,0-6,0 x 3,0-3,5 mm, oval-lanceoladas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 5,0-5,5 x 2,0-2,5 mm, largo-lanceoladas, patentes, unidas na base por filamento, móveis, ápice agudo, plano, púrpuras, com listras púrpura mais escuro, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,0-2,5 x 1,5 mm, trilobado, ápice revoluto, coloração predominante púrpura, com a região central branca, lobos laterais dentiformes, obtusos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, glabro. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ultrapassando a antera, ápice obtuso, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 6,0 x 3,0 mm, com superfície lisa. 137
Distribuição (Fig. 54). Espécie endêmica do Brasil, amplamente distribuída pelos campos rupestres do Sudeste e Centro-oeste, predominantemente em áreas de Cerrado. Os registros de herbário indicam Lizarda, no Tocantins, como o limite norte da espécie. Silva & Silva (2004) reportam a ocorrência desta espécie no Pará, Amazônia, ampliando a área de ocorrência da espécie, porém sem material herborizado para a confirmação. Nesta localidade ocorre como epífita a cerca de 600 metros. Nas outras localidades, ocorre preferencialmente como rupícola entre 700 e 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Distrito Federal: 26 Abr 2000 (fl), Nobrega, M. G. et al. 1083 (HEPH); Goiás: Alto Paraíso, 15 Out 1980 (fr), Martinelli, G. et al. 7502 (RB); Cristalina, 23 Jun 1997 (fl, fr), Proença, C. & R. S. Oliveira 1785 (UB); Ipameri, 3 Out 1996 (fl, fr), Cavalcanti, T. B. et al. 2109 (CEN); Pirenópolis, 14 Jan 1972 (fr), Irwin, H. S. et al. 34110 (UB); Serranópolis, 20 Dez 1994 (est), Ramos, A. E. 1088 (HEPH); Mato Grosso: Chapada dos Guimarães, 14 Ago 1998 (fl), Amaral, A. M. 39 (UFMT); Minas Gerais: Carrancas, 21 Set 2000 (fl), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122334); Paraopeba, 30 Out 1957, (est), Heringer, E. P. 5796 (UB); Tocantins: Lizarda, 19 Ago 1992 (fl), Santos, E. & S. Eliasaro s.n. (SP). Esta espécie é caracterizada pelas folhas aciculares, carnosas, flores púrpuras e um diferente mecanismo de atração dos polinizadores. As pétalas nesta espécie são unidas à flor somente por um filamento (no caso, a nervura central), o que as torna móveis com correntes de vento. Segundo Christensen (1994) este tipo de atratividade visual teoricamente atrai as moscas devido ao instinto de agregação destes insetos. Diferencia-se de B. adiamantinum, por possuir estelídeos eretos, não revolutos, e pétalas móveis. Há registro de floração de outubro a abril. Verola (2002) reporta que nesta espécie há incompatibilidade gametofítica e a polinização se dá por moscas do gênero Pholeomya (Millichidae). Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
4.5. Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 2: 118. 1882. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: 1 Dez 1878, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui 138
designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 250”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 375. 1996. Fig. 55.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,3 x 0,5-0,8 cm, piriforme, transversalmente elíptico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 2,5-3,5 x 0,5-0,8 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, carnosa. Inflorescência 8,0- 11,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-25 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0-8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas, sépala dorsal 4,2-4,5 x 1,0 mm, estreitamente elíptico-lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 5,0 x 1,5-2,0 mm, linear-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,9-4,0 x 0,8-1,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,5-3,0 x 0,5-0,8 mm, elíptico, trilobado, ápice ereto, predominantemente amarelo, lobos laterais dentiformes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, profundo, até a metade do labelo, calo ausente, papiloso na face superior. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice obtuso, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 3,0-4,0 x 2,5-3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 57). Espécie de distribuição restrita, ocorrendo apenas no Rio de Janeiro, em áreas de Mata Atlântica, em altitudes de cerca de 850 m.
Material examinado selecionado: BRASIL. s.d. (fl), Glaziou, A. 11617 (BR); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Nov 1947, Polo, L. s.n. (RB 62448).
Espécie próxima de B. micranthum, pode ser reconhecida pelas folhas planas, pequenas, flores brancas com sépalas laterais mais delgadas, labelo mais delgado, sem dilatação na região mediana e papilas por toda a face do labelo. A época de floração vai 139 de novembro a dezembro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo desta espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente para uma localidade.
4.6. Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 1: 42. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Sabará, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 251b”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 378. 1996. Fig. 56.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,5-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,5-3,0 x 1,5-2,0 cm, amplo, transversalmente elíptico, castanho, liso, unifoliado. Folha 10,0-15,0 x 2,5-3,5 cm, plana, elíptico a oblonga, base constrita, ápice agudo, carnosa. Inflorescência 30,0-45,0 cm alt., ereta, em espiga, multiflora, 8-15 flores; escapo achado lateralmente em forma de fita, bráctea basal do escapo conspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 8,0-12,0 cm comp., espessa, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, carnosas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras, sépala dorsal 10,0-13,0 x 3,0-4,0 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra, sépalas laterais 10,0-13,0 x 5,0-6,0 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 8,0-10,0 x 2,0-3,0 mm, linear-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, com nervura central púrpura escuro, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 3,0-4,0 x 3,0-5,0 mm, inteiro, ápice revoluto, coloração predominante púrpura, com região central verde, lobos laterais eretos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco caloso, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso, piloso nas margens, tricomas lineares, longos. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 9 x 8 mm, superfície lisa. 140
Distribuição (Fig. 58). Espécie endêmica do Brasil, com ampla distribuição, porém conhecida de poucas localidades. Foi descrita para Minas Gerais, posteriormente coletada no Rio de Janeiro e Goiás em área rupestre, e também no estado da Bahia, sendo, neste último, comum em áreas de campos rupestres entremeados com Caatinga na Chapada Diamantina, em altitudes acima dos 1100 metros. Estudos de campo adicionais são necessários para a confirmação das localidades fora do estado da Bahia, pois a coleta tipo foi realizada em Sabará, localidade extensivamente coletada ms na qual a espécie nunca mais foi encontrada. O material de Goiás tem indicado na etiqueta “cult.”, o que torna a ocorrência neste estado duvidosa. No Rio de Janeiro, a localidade indicada já foi visitada e não apresenta fisionomia compatível com o hábitat das populações estudadas no estado da Bahia. Devido à duvidas sobre a real existência desta espécie fora do estado da Bahia, indicamos todas as localidades registradas em herbário no mapa de distribuição e no material examinado, porém, pelo fato desta espécie possuir um porte relativamente grande, formando manchas conspícuas e expostas ao sol nas populações estudadas no estado da Bahia, acreditamos que estudos adicionais possam indicar que esta espécie seja restrita à Chapada Diamantina, e a única espécie adaptada ao bioma Caatinga.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Seabra, 22 Abr 2004 (fl), Ribeiro et al. 112 (HUEFS); Palmeiras, 2004 (fl), Smidt, E. C. 656 (HUEFS); Piatã, 26 Dez 1992 (fl), Harley, R. M. et al. 50425 (SPF 89487); Goiás: Itumbiara, 17 Dez 1979 (fl), Pech, W. s.n. (HB 70509); Minas Gerais: Itabira do Campo, 20 Dez 1888 (fl), Schwacke 6392 (RB); Rio de Janeiro: s.d., Glaziou, A. 5501 (W); Santa Maria Madalena, Fev 1980 (fl), Ventura s.n. (HB 70510).
A posição desta espécie nesta seção é confirmada por análises de seqüências de DNA e de dados morfológicos e moleculares combinados (Capítulos 1 e 2), porém dados morfológicos indicam a posição na seção Furvescens, mas com suporte menor, provavelmente por esta espécie reter uma série de características que podem ser consideradas plesiomórficas para o gênero no Neotrópico, como inflorescência em espiga, flores dísticas e com coloração púrpura, labelo inteiro, carnoso, apenas com as margens laterais eretas. Estas características, baseada na hipótese filogenética apresentada nos capíulos 1 e 2, podem ser consideradas transitórias de um estado 141 plesiomórfico para os estados derivados presentes na seção Micranthae ou indicar uma origem híbrida deste táxon. Neste sentido, mais estudos através de maior número de regiões seqüenciadas, estudos de polinização, sistema reprodutivo e micromorfologia são necessários para elucidar esta questão. Tem como apomorfia o escapo achatado lateralmente em forma de fita. Não há informações sobre a polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
4.7. Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 1: 39. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Carmo do Rio Claro, 24 Ago 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 249”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 374. 1996. Fig. 59.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,7-1,0 x 0,4-0,8 cm, piriforme, transversalmente elíptico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 2,0-3,0 x 0,8-1,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, carnosa. Inflorescência 6,0- 10,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10-15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da inflorescência, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas, sépala dorsal 3,0-3,2 x 1,0-1,2 mm, estreitamente oval-lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 3,0 x 2,0-2,5 mm, oval-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,0 x 1,2 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,0-2,5 x 0,5-0,7 mm, oblongo, trilobado, dilatado na porção mediana, ápice ereto, predominantemente amarelo, lobos laterais dentiformes, agudos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco amplo liso, calo ausente, papiloso na face superior. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não 142 ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 61). Espécie de distribuição ampla, ocorrendo predominantemente em áreas de Mata Atlântica no Paraná e Rio de Janeiro e em áreas de Cerrado no estado de Minas Gerais em altitudes entre 850 e 1000 metros em média.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Carrancas, 10 Nov 2000 (fl), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC); Extrema, 1 Nov 1980 (fl), Catharino, E. L. M. s.n. (SP247776); São Gonçalo do Rio Abaixo, 10 Fev 1994 (fl), Borba, E. L. 118 (BHCB); São Tomé das Letras, 13 Jan 1988 (fl), Kautsky, R. 962 (HB); Paraná: Arapoti, 12 Out 1968 (fl), Hatschbach, A. G. 20027 (F); Jaguariaíva, 18 Nov 1911 (fl), Dusén, P. 13400 (S); São Jerônimo da Serra, 30 Out 1964 (fl), Seidel, A. 942 (HB); Tibagi, 20 Out 1956 (fl), Hatschbach, G. 3306 (MBM); Rio de Janeiro: Itatiaia, Benfica, 9 Jan 1942 (fl), Carris, B. s.n. (RB 259639).
Espécie morfologicamente muito próxima de B. macroceras, sendo distinta pelas sépalas laterais estreitas, pelo labelo estreito na porção mediana, com sulco pronunciado desde a base e superfície papilosa por toda a face adaxial, enquanto B. micranthum possui sépalas laterais mais largas, labelo dilatado na porção mediana, sulco mais proeminente na porção mediana do labelo e superfície papilosa apenas na porção medianana. O espécime do Rio de Janeiro apresenta morfologia floral intermediária com B. macrocera. A época de floração vai de outubro a fevereiro. Não há informações sobre a polinização e sistema reprodutivo desta espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
4.8. Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm., Otia Bot. Hamburg. 2: 94. 1881. Phyllorchis mucronifolia (Rchb. f. & Warm.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Lagoa Santa, Warming, E. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): Desenho original do espécime citado no protólogo (W) e reproduzido em Warming, E., Sym. Fl. Bras. Centr. Cogn. 29: 842, tab. 4 fig. 7. 1883. Fig. 60. 143
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,5-0,8 cm, piriforme a fusiforme, transversalmente elíptico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 2,0-2,5 x 0,8-1,5 cm, aciculada, sulcada, base constrita, ápice agudo, carnosa. Inflorescência 10,0-12,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 3-15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0-8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas, sépala dorsal 4,0-6,0 x 1,5-2,0 mm, oblongo-lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 4,0-6,5 x 2,5-3,0 mm, oblongo-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,5-4,0 x 1,5-2,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,5-2,8 x 1,0 mm, oblongo, trilobado, ápice ereto, coloração predominante amarela, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, ápice inteiro, agudo, papiloso nas margens. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 61). Espécie micro endêmica, conhecida somente de áreas de campos rupestres em Cerrado na região central do estado de Minas Gerais, como rupícola.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Diamantina, s.d., Smidt, E. C. 742 (HUEFS). Única espécie da seção a possuir os lobos laterais reduzidos a um espessamento na porção basal do labelo e folhas com mais de 1 cm de largura. Há pouca informação sobre esta espécie, e o único material disponível possui poucas flores, porém na ilustração do protólogo (lectótipo) é ilustrada possuindo mais de 15 flores. Não há informação sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Conhecida somente de duas regiões bem coletadas no estado de Minas Gerais.
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4.9. Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. 1: 39. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Serra de Caldas, 31 Set 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 247”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 372. 1996. Fig. 63.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,5-2,0 x 0,5-1,0 cm, fusiforme, transversalmente elíptico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 2,0- 2,5 x 0,5-0,7 cm, acicular, sulcada, base constrita, ápice agudo, consistência carnosa. Inflorescência 6,0-8,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-25 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0-8,0 cm comp., delgada, ereta, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo, ressupinadas por curvamento da raque ou não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente brancas com pontuações púrpuras, internamente brancas, sépala dorsal 3,5-4,0 x 0,7-1,0 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 3,5-4,0 x 1,2 mm, lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,0-2,5 x 0,5-0,7 mm, oblongo-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com listra purpúra, uninervadas, margem glabra. Labelo 2,1-2,5 x 0,5-0,8 mm, trilobado, ápice ereto, coloração predominante amarela, lobos laterais dentiformes, agudos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso na base da face superior. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto 4,0-5,0 x 3,0-4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 65). Espécie amplamente distribuída pelos Cerrados dos estados de São Paulo, Minas Gerais e Goiás.
Material examinado selecionado: BRASIL. Goiás: Alto Paraíso de Goiás, 15 Fev 1966 (fl), Irwin, H. S. et al. 12911 (HB); Goiás Velho, Jan 1893 (fl), Ule, E. 3122 145
(BR); Mossamedes, 28 Jan 1991 (fl), Silveira, N. 9604 (HAS); Pirenópolis, 22 Feb 1993 (fl), Bianchetti, L., 1471 (CEN); Minas Gerais: Caldas, 21 Oct 1868 (fl), Regnell, A. F., ser.III-1138 (W); São Paulo: Botucatu, 1901, Hummel, A. (BR).
Bulbophyllum rupicolum é muito próximo de B. epiphytum, do qual pode ser distinguido pelo hábito, preferencialmente rupícola, pelo pseudobulbo fusiforme e não piriforme e pelo labelo mais esguio, estreito na base e com superfície papilosa apenas na base. É próximo, também, de B. mucronifolium pelo aspecto vegetativo, com folhas carnosas e grossas, mas difere por ter labelo com lobos laterais dentiformes nítidos, que estão ausentes em B. mucronifolium. Aparentemente há uma grande convergência floral entre B. rupicolum e B. epiphytum e na localidade de Carrancas as duas espécies são observadas crescendo próximas (E. L. Borba com. pess., sem material herborizado). Estudos biossistemáticos populacionais baseados em dados de polinização, sistema reprodutivo inter e intra específico e marcadores genéticos são necessarios para avaliar se estas espécies representam dois táxons com convergência floral ou se são apenas um táxon com grande variação vegetativa em função do hábitat em que se encontram. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
4.10. Bulbophyllum tricolor L. B. Sm. & S. K. Harris, Contr. Gray Herb. 114: 11. 1936. Tipo: Bolívia. Cochabamba: Ayopaya, 1935 (fl), Cárdenas, M. 3295 (holótipo, AMES 43491). Fig. 64.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,5 x 0,5 cm, piriforme, transversalmente elíptico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 4,0 x 0,4 cm, aciculada, sulcada, base constrita, ápice agudo, consistência carnosa. Inflorescência 6,0-7,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 8-14 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 2,0-3,0 cm comp., delgada, ereta, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo, antese simultânea, membranáceas, jugo ausente. Sépalas eretas, superfície lisa, brancas, sépala dorsal ca. 6,0 x 1,5 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, uninervada, margem glabra, sépalas laterais 6,0 x 3,0 mm, oval-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, 146 uninervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 4,0 x 1,5 mm, linear- lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem glabra. Labelo 5,0 x 1,5 mm, trilobado, ovado, ápice ereto, amarelo, lobos laterais dentiformes, agudos, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, disco com sulco liso, calo ausente, papiloso na face. Coluna glabra ventralmente, estelídeos presentes, não ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto; estigma amplo. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 66). Espécie conhecida para apenas duas localidades com a mesma latitude (18° S) porém distantes entre si cerca de 2500 km. Em ambas ocorre em ambiente rupestre, na Bolívia nos Cerrados de Cochabamba, a cerca de 2500 metros de altitude, e em Minas Gerais, Brasil, em Diamantina, também em ambiente de campo rupestre a cerca de 1000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Diamantina, 3 Dez 1991 (fl), Braga, M. M. & A. L. F. 443 (BHCB).
Última espécie descrita nesta seção, possui um conjunto de caracteres que a distingue das demais. Pode ser comparada com B. epiphytum, B. rupicolum e B. mucronifolium, por possuir folhas carnosas, aciculares, sulcadas e flores predominantemente brancas. É distinta de B. mucronifolium por possuir lobos laterais dentiformes nítidos e de B. epiphytum e B. rupicolum pelas dimensões florais maiores e diferenças na morfologia do labelo. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo. Devido à distância entre as duas localidades em que esta espécie foi encontrada e pelo histórico de poucas coletas entre estas duas localidades, acreditamos que esta espécie seja apenas mal amostrada.
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5. Bulbophyllum sect. Didactyle (Lindl.) Cogn., Fl. Bras. (Mart.). 3(5): 595. 1902. Espécie tipo: Bulbophyllum exaltatum Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 186. 1842. Didactyle Lindl., Fol. Orch. 16. 1852. Didactyle sect. Latiflorae Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orch. Nov. 2: 123. 1882.
Ervas rizomatozas, com pseudobulbos espaçados, ovados, transversalmente rômbicos. Folhas oblongas, coriáceas, planas. Inflorescência ereta com raque delgada, pendente ou geniculada. Flores pediceladas e em disposição dística, raro espiralada, ressupinadas por torção da inflorescência ou do pedicelo; sépalas livres, a dorsal normalmente ereta e as laterais patentes, trinervadas; pétalas patentes, planas, normalmente pilosas com tricomas curtos; labelo trilobado, lobos laterais orbiculares, carnoso, glabro ou piloso nas margens e face, disco com sulco liso, calo sempre presente, entre os lobos laterais até próximo ao ápice do epiquilo; hipoquilo sempre piloso; epiquilo normalmente curto e carnoso ou longo e membranáceo, pilosidade variável; coluna com estelídeos presentes, longos, superando as anteras; dentes presentes; pé da coluna curto, ápice lobado; estigma normalmente estreito. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 67). Esta seção possui ampla distribuição, sendo seu limite de distribuição geográfica sul o estado de Santa Catarina, Brasil (27°S, 48°O) ao norte o departamento de Zulia, Venezuela (10° N, 72°O), a leste Pernambuco, Brasil (8°S, 36°O) e a oeste no departamento de Amazonas, Peru (6° S, 78°O)
Atualmente, esta seção contém 25 binômios, sendo 24 espécies e um híbrido natural descritos. Esta é a seção com maiores problemas de delimitação específica, e nesta revisão são consideradas sete espécies para o grupo. Todos os nomes aqui consideradas podem ser agrupados em 5 complexos de espécies, indicados a seguir: • Complexo B. tripetalum – compreende os nomes B. tripetalum (mais antigo), B. jaguariahyvae e B. rojasii. • Complexo B. weddellii – compreende os nomes B. wedellii (mais antigo), B. incarum e B. bolivianum. • Complexo B. popayanense – compreende apenas uma espécie. 148
• Complexo B. meridense - compreende os nomes B. meridense (mais antigo) e B. sanderianum. • Complexo B. exaltatum - compreende os nomes B. exaltatum (mais antigo), B. geraense, B. longispicatum, B. roraimense, B. warmingianum, B. perii, B. proencai, B. ipanemense, B. involutum, B. machupicchuense e B. gomesii. Há quatro espécies (B. meridense, B. popayanense, B. tripetalum e B. weddellii) que não apresentam problemas de delimitação. Porém o “complexo B. exaltatum”, que nesta revisão é constituído por três espécies, uma subespécie e um híbrido natural (B. exaltatum subsp. exaltatum, B. exaltatum subsp. teimosum, B. involutum, B. perii e B. ×cipoense), apresenta grandes dificuldades quanto à delimitação de seus táxons, os quais diferenciam-se, basicamente, por caracteres quantitativos. Bulbophyllum perii possui flores pequenas (sépala dorsal menor que 5 mm), sépalas amarelas, ovadas, pétalas brancas e labelo púrpura, com contorno irregular e epiquilo orbicular. Ocorre normalmente como epífita em Cerrado, raro em Mata Atlântica. Bulbophyllum involutum possui escapo, raque e flores púrpuras, grandes (sépala dorsal com pelo menos 12 mm, lanceolada), labelo púrpura com ápice branco, a inflorescência é ereta, assim como a raque, e, diferentemente das demais, a antese é em sucessão, evitando a geitonogamia. O labelo possui epiquilo cordado, ou pelo menos com a base truncada e com margens laterais normalmente involutas. Ocorre como rupícola em campo rupestre, sendo endêmica da Cadeia do Espinhaço. Bulbophyllum exaltatum é uma espécie amplamente distribuída, com grande variação de tamanho (sépala dorsal com 6-13 mm, lanceolada) e principalmente de padrão de coloração nas flores, que podem ser amarelas com pintas púrpuras, amarelas maculadas de púrpura ou quase inteiramente púrpuras. O labelo possui epiquilo ovado com base atenuada e margens tanto inteiras quanto onduladas, muito raramente involutas. A natureza híbrida de B. ×cipoense impede que este táxon seja inequivocamente inserido em uma chave, pois alguns indivíduos tendem a apresentar características predominantemente de uma ou outra espécie parental, características intermediárias ou até mesmo ausentes nas espécies parentais. Dados de distribuição mostram também que este híbrido é de natureza politípica, sendo encontrado, até o momento, em duas localidades com mais de 1000 km de distância entre elas, com ambas as espécies 149 parentais co-ocorrendo nestas localidades. Desta forma, o híbrido é descrito e ilustrado, visando auxiliar no seu reconhecimento. A ocorrência de hibridação nesse grupo dificulta o reconhecimento de alguns espécimes. O híbrido descrito nesta seção ocorre entre espécies morfologicamente muito distintas, o que, em tese, torna relativamente fácil o seu reconhecimento. Porém, é esperado que hibridação também ocorra entre espécies mais próximas, principalmente entre B. exaltatum, B. involutum e B. meridense, e neste caso podem ocorrer gradações entre indivíduos, apresentando um contínuo de variação entre os supostos parentais. Aparentemente isso deve ocorrer com freqüência, principalmente no estado da Bahia, Brasil, em área de campo rupestre. Nesta revisão, optamos por não causar a proliferação de novos nomes baseados apenas nestes indícios, e futuramente através de estudos mais dirigidos, principalmente com base genética, indicar possíveis evidências dessas hibridações. Outra questão importante de ser esclarecida é a questão da pilosidade do labelo nestas espécies. Teixeira et al. (2004), estudando a micromorfologia de uma série de espécies deste e de outros complexos, mostra que neste grupo toda a superfície do labelo é pilosa com tricomas unicelulares. Portanto, nas chaves e descrições, é indicado se essa pilosidade se refere a tricomas curtos, presentes por todo o âmbito do labelo ou se refere a tricomas multicelulares claramente identificáveis a olho nu, especialmente em B. tripetalum e B. meridense, discutidas a seguir. Estudos sobre polinização e sistema reprodutivo indicam alto grau de especificidade entre espécies desta seção e moscas do gênero Pholeomyia (Milichiidae), e a necessidade do vento para que a polinização seja efetivada (Sazima 1978, Borba & Semir 1998). Em relação ao sistema reprodutivo, espécies desta seção são auto-compatíveis (Borba et al. 1999), diferentemente de espécies estudadas em outras seções para a região Neotropical (Verola 2002).
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Didactyle (Lindl.) Cogn.
1a. Flores dispostas espiraladamente na raque; labelo com epiquilo longo, membranáceo 2a. Inflorescência genuflexa; pétalas fortemente falcadas, lineares ...... (5.7) B. weddellii 2b. Inflorescência ereto-pendente; pétalas não falcadas, lanceoladas ...... (5.5) B. popayanense 150
1b. Flores dispostas disticamente na raque; labelo com epiquilo curto, carnoso 3a. Sépalas ovadas, com menos de 5 mm comp; epiquilo orbicular, com margens completamente onduladas ...... (5.4.) B. perii 3b. Sépalas lanceoladas, entre 6 e 20 mm comp; epiquilo elíptico a ovado, com margens inteiras ou onduladas apenas nas laterais 4a. Labelo com pilosidade muito curta, homogênea, no máximo velutino 5a. Inflorescência ereta; flores púrpuras, abertas em sucessão; sépalas com 15 mm de comprimento; epiquilo cordiforme ...... (5.2) B. involutum 5b. Inflorescência ereto-pendente; flores normalmente amarelas com pontuações púrpuras, abertas mais que uma simultaneamente; sépalas menos 15 mm de comprimento; epiquilo ovado .... (5.1) B. exaltatum 4b. Labelo com margem densamente pilosa e com tricomas longos ou com tricomas longos, esparsos pelas margens e faces 6a. Epiquilo amplo carnoso, calo ocupando menos da metade do comprimento do labelo, face adaxial do labelo nitidamente pilosa, tricomas longos, esparsos ...... (5.6) B. tripetalum 6b. Epiquilo reduzido, carnoso, calo ocupando praticamente todo o comprimento do labelo, margem do labelo nitidamente pilosa, tricomas longos, numerosos ...... (5.3) B. meridense
5.1. Bulbophyllum exaltatum Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 186. 1842. Didactyle exaltata (Lindl.) Lindl., Ann. Nat. Hist. 10: 186. 1852. Phyllorchis exaltata (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Guiana. s.d. (fl), Schomburgk s.n. (holótipo, K). Didactyle antennifera Lindl., Folia Orch., Didactyle 2. 1852. Bulbophyllum antenniferum (Lindl.) Rchb. f., Walp. Ann. Bot. Syst. 6: 250. 1861 non Rchb. f. Walp. Ann. Bot. Syst. 6: 248. 1861. Bulbophyllum geraense Rchb. f., Walp. Ann. Bot. Syst. 6: 928. 1864. Phyllorchis geraensis (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Brasil. Minas Gerais: s.d. (fl), Widgren 764 (holótipo, W; isótipo, K). syn. nov. Bulbophyllum longispicatum Cogn., J. Orchidées 4: 265-266. 1893. Tipo: Brasil. s.d. (fl), Hort. Linden (holótipo, K). syn. nov. 151
Bulbophyllum roraimense Rolfe, Trans. Linn. Soc. London, Bot. ser. 2, 6: 61. 1901. Tipo: Guiana. Monte Roraima: 7 Nov 1894 (fl), Mc Connell & Quelch 103 (holótipo, K). syn. nov. Bulbophyllum warmingianum Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 605. 1902. Bulbophyllum vittatum Rchb. f. & Warm. Otia Bot. 2: 95. 1881. non Teijsm. & Binn. in Natuurk. Tijdschr. Ned.-Indië 24: 308. 1862. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Lagoa Santa, s.d., Warming s.n. (holótipo, W). syn. nov. Bulbophyllum ipanemense Hoehne, Arq. Bot. Estado São Paulo nv. ser. 1: 20, tab. 13. 1938. Tipo: Brasil. São Paulo: Iperó, Serra do Ipanema, s.d. (fl), Hoehne, F. C. s.n. (holótipo, SP 30.512; isótipo, HB). syn. nov. Bulbophyllum teresense Ruschi, Publ. Arq. Publico Estado Esp. Santo, fig. 17. 1946. Tipo: Brasil. Espírito Santo: Santa Teresa, Pedra da Onça, s.d. (fl), Ruschi 19 (holótipo, MBML, coleção líquida). syn. nov. Bulbophyllum vaughanii Brade, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 11: 78, tab. 3, fig. 1-8. 1951. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Caxambu, 6 Jun 1950 (fl), Vaughan, R. B. s.n. (holótipo, RB). Bulbophyllum gomesii Fraga, Bradea 8(24): 135-138, fig.1. 1999. Tipo: Brasil. Espírito Santo: Ibiraçu, 26 Mai 1990 (fl), Gomes, J. M. L. et al. 1145 (holótipo, MBML). syn. nov. Bulbophyllum machupicchuense D. E. Benn. & Christenson, Icon. Orchid. Peruviarum t. 612. 2001. Tipo: Peru. Cuzco: 29 Jan 1999 (fl), Leon & Collantes 2854 (holótipo, Herb. Bennettianum; isótipo, MOL, n.v.). syn. nov.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-4,0 x 1,0-1,5 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 4,0-8,5 x 2,0-2,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 30,0-60,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 6- 40 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 8,0-40,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo e curvamento da raque, antese sucessiva com 3-7 flores abertas simultaneamente, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais normalmente patentes, superfície lisa, externamente castanhas, internamente amarelas com pontuações púrpuras a púrpuras com pontuações púrpura escuras; sépala 152 dorsal 6,4-12,7 x 2,2-5,2 mm, lanceolada ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 6,5-13,7 x 2,2-4,9 mm, triangular-lanceoladas, margens paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 2,6-5,3 x 0,8-2,8 mm, lanceoladas, normalmente patentes, sésseis, ápice agudo a obtuso, plano, brancas com listras, pontuações ou máculas púrpuras, uninervadas, margem pilosa, raro glabra, tricomas lineares, curtos. Labelo 6,0-9,0 x 3,0-5,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor ou com ápice branco, lobos laterais orbiculares; hipoquilo normalmente piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo ovado, carnoso, margem inteira, raro ondulada ou revoluta na base, margem e face pilosas, tricomas lineares, curtos, ápice obtuso, base constricta. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma normalmente estreito. Fruto 6,0-13,0 x 4,0-7,0 mm, superfície lisa.
Espécie amplamente distribuída e com grande variação morfológica em relação às dimensões das peças florais. Além da subespécie típica, é proposta uma nova subespécie que possui algumas pequenas diferenças no padrão de coloração, morfologia do labelo e posição das sépalas e pétalas em relação ao eixo floral. Esta subespécie ocorre como epífita em Mata Atlântica, diferentemente da subespécie típica, que ocorre predominantemente em áreas de campo rupestre por toda a América do Sul.
Chave para as subespécies de B. exaltatum Lindl.
1a. Flores castanho-amareladas externamente; sépalas laterais e pétalas patentes; pétalas com margens pilosas; labelo púrpura concolor ou com ápice branco; margem entre o hipoquilo e o epiquilo plana ...... (5.1.1.) B. exaltatum subsp. exaltatum 1b. Flores verde-amareladas externamente; sépalas e pétalas ereto-patentes; pétalas glabras; labelo castanho escuro na base, verde do meio para o ápice; margem entre o hipoquilo e o epiquilo revoluta ...... (5.1.2.) B. exaltatum subsp. teimosum
5.1.1. Bulbophyllum exaltatum subsp. exaltatum Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 186. 1842. Tipo: Guiana. s.d. (fl), Schomburgk s.n. (K). Fig. 68.
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Ervas rupícolas, raro epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-4,0 x 1,0-1,5 cm. Folha 4,0-8,5 x 2,0-2,5 cm. Inflorescência 30,0-60,0 cm alt., multiflora, 6-40 flores; raque 8,0-40,0 cm comp. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, castanho-amareladas externamente; sépala dorsal 6,4-12,7 x 2,2-5,2 mm, lanceoladas, sépalas laterais 6,5-13,7 x 2,2-4,9 mm, lanceoladas. Pétalas 2,6-5,3 x 0,8- 2,8 mm, patentes, pilosas, tricomas curtos. Labelo 6,0-9,0 x 3,0-5,0 mm, púrpura concolor ou com ápice branco, margem entre o hipoquilo e o epiquilo plana.
Distribuição (Fig. 71). Subespécie amplamente distribuída pela América do Sul, ocorrendo entre 600 e 2000 metros de altitude. Apenas em Santa Catarina é encontrada abaixo dos 100 metros de altitude. Ocorre predominantemente como rupícola, mas é registrada principalmente no norte da América do Sul como epífita. Atualmente há informações suficientes para estimar que esta espécie ocorra na maioria das regiões rupestres na América do Sul, acima dos 800 metros de altitude, sendo característica de campo rupestre, principalmente em áreas de Cerrado. Aparentemente não ocorre em nenhuma área de mata Amazônica.
Material examinado selecionado: COLÔMBIA. Caquetá: Fev 1939 (fl), Renz, J. 4125 (RENZ). VENEZUELA. Bolívar: Auyan-Tepui, 7 Dez 1937 (fl), Tate, G. H. H. 1222 (AMES 49334); Paray-tepui, s.d. (fl), Dunsterville, G. C. K. 1369 (K); Ptari-tepuí, s.d. (fl), Steyermark, J. A. 59674 (AMES 64441). PERU. Pasco: Oxapampa, 2 Mai 1993 (fl), Castillo, O. s.n. (NY). BRASIL. Bahia: Abaíra, 10 Jul 1995 (fl), de Queiroz, L. P. et al. 4386 (HUEFS); Barra do Mendes, 22 Abr 2004 (fl), Ribeiro, P. L. et al. 104 (HUEFS); Jacobina, 27 Out 1995 (fl), Jardim, J. G. et al. 742 (CEPEC); Jussari, 14 Mar 2003 (fl); Lençóis, 24 Set 1965 (fl), Duarte, A. P. & E. Pereira 10075 (RB); Morro do Chapéu, 17 Fev 1971 (fl), Irwin, H. S. et al. 32339 (NY 414797); Mucugê, 20 Fev 2003 (fl), Azevedo, C. 177 (HUEFS); Piatã, 11 Jun 1992 (fl), Ganev, W. 477 (HUEFS); Rio de Contas, 06 Jan 1900 (fl), Felix, L. P. & M. Guerra 9509 (HUEFS); Umburanas, 09 Abr 1999 (fl), de Queiroz, L. P. et al., 5164 (HUEFS); Utinga, 3 Abr 1986 (fl), Bautista, H. P. & A. C. Sarmento 1086 (HRB); Espírito Santo: Castello, 17 Mar 1971 (fl), Kautsky, R. 332 (HB); Santa Teresa, 25 Abr 2000 (fl), Vervloet, R. R. 1 (MBML); Goiás: Alto Paraíso, 23 Mai 1994 (fr), da Silva, M. A. et al. 1977 (IBGE); Caldas Novas, 2 Out 154
1996 (fl), Cavalcanti, T. B. et al. 2088 (CEN); Corumbaíba, 28 Ago 1997 (fl), dos Santos, H. G. P. et al. 505 (CEN); Minas Gerais: Antonio Dias, 29 Abr 1976 (fl), Kautsky, R. 544 (HB); Belo Horizonte, 15 Abr 1959 (fl), Heringer, E. P. s.n. (HB); Bom Jardim de Minas, Jan 1961 (fl), Saléh, E. 24 (HB); Bom Sucesso, 15 Abr 1996 (fl), Lourenço, R. A. 313 (ESAL); Caldas, 1 Ago 1903 (fl), Edwall, G. s.n. (SP); Caraça, Abr 1885 (fl), Wainio, E. 33333b (AMES); Carrancas, Ago 1846 (fl), Rabello, C. s.n. (R); Carrancas, 17 Fev 2000 (fl), Kinoshita, L. S. et al. 2000/63 (UEC); Datas, 16 Abr 1970 (fl), Seidel, A. 996 (HB); Diamantina, 14 Abr 1973 (fl), Anderson, W. R. 8847 (UB); Dores do Turvo, s.d. (fl), Hoehne, F. C. & A. Gehrt s.n. (SP); Grão Mongol, 2 Ago 1998 (fl), de Carvalho, A.M. et al. 6532 (CEPEC); Ingai-Itumirim, 10 Abr 1987 (fl), D. A. C. et al. s.n. (ESAL); Itabirito, 22 Mar 1994 (fl), Texeira, W. A. s.n. (BHCB); Itutinga, 19 Jan 1981 (fl), de Barros, F. 604 (SP); Lagoa Santa, s.d. (fl), Warming (W); Lavras, 15 Mai 1992 (fl), Frieiro-Costa, F. s.n. (ESAL); Lima Duarte, 27 Mai 1970 (fl), Krieger, L. & Urbano 9272 (CESJ); Medanha, 14 Abr 1973 (fl), Anderson, W. R. 8847 (HB); Monte Alegre, 6 Mai 1991 (fl), Valente, I. 32 (HEPH); Nova Lima, s.d. (fl), Williams, L. O. & V. Assis 7250 (AMES 108289); Ouro Preto, 17 Jul 1978 (fl), Martinelli, G. 4701 (RB); Rio Pomba, 3 Jun 1948 (fl), Heringer, E. P. s.n. (SP); S. J. da Chapada, 28 Mar 1970 (fl), Irwin, H. S. et al. 28532 (UB); Santana do Riacho, Dez 1950 (fl), Duarte, A. P. 3426 (RB); São Roque de Minas, 24 Mar 1996 (fl), Nakajima, J. N. & R. Romero 1727 (HUFU); São Tomé das Letras, 28 Fev 1975 (fr), Hatschbach, A. G. et al. 36553 (NY 414800); 18 Jun 1957 (fl), Pabst, G. F. 3878 (K); Tiradentes, 15 Mai 1988 (fl), Alves, R. 320 (RB); Santa Catarina: 14 Abr 1951 (fl), Roler, J. A. 2128 (HB); Brusque, 31 Mai 1950 (fl), Reitz 3573 (HB); Governador Celso Ramos, 25 Jun 1971 (fl), Bresolin, A. 264 (HB); São Paulo: Amparo, (fl), Sobral, J. 3 (SP); Jacareí, 12 Jul 1874 (fl), Dakinfield, J. E. 18 (K). BOLÍVIA. Santa Cruz: Prov. A. Ibáñez, 28 Jun 2000 (fl), Vásquez, R. et al. 3756 (Herb. VASQ).
Bulbophyllum exaltatum é a espécie que ao longo da história recebeu mais nomes. Descrita primeiramente por Lindley, o espécime tipo possui alguns pseudobulbos, uma folha, duas inflorescências sem as flores e o desenho de um botão floral, do labelo, coluna, antera e polinário. A diagnose, apesar de estar em conformidade com o desenho, é pouco informativa. Todas as espécies descritas posteriormente, incluídas aqui como sinônimos, baseiam-se no desconhecimento deste 155 material, cujo desenho nunca foi publicado, ou no desconhecimento da variabilidade desta espécie ao longo de sua área de distribuição e de particularidades ecológicas e reprodutivas que este táxon possui. Estudos de variabilidade morfológica e genética com diferentes populações de B. exaltatum demonstram que há possibilidade de evolução reticulada entre populações co-específicas e eventos de introgressão entre espécies próximas, inclusive com a descrição de um híbrido natural envolvendo espécies desta seção (Borba & Semir 1998a). Ribeiro et al. (2007), analisando amostras populacionais de trinta e três localidades, do estado de São Paulo a Roraima, verificou através de isoenzimas e morfometria de caracteres florais a impossibilidade de se reconhecer inequivocadamente táxons dentro desta amostragem, que inclui localidades tipo da maioria dos nomes propostos. Alguns nomes foram descritos em função de caracteres tidos como diagnósticos, como margens do labelo onduladas (e.g., B. machupicchuense) que aparece em diversas populações ao longo da distribuição da espécie, ou ausência de sulco no calo (B. longispicatum) resultante da má interpretação da morfologia floral, segundo a re-análise do material tipo. O fato dos indivíduos serem perenes, auto e inter-compatíveis, possuírem dispersão a longa distância e um padrão reticulado de relações entre populações, pode explicar em parte este padrão de distribuição das principais características florais atribuídas a estes sinônimos, mas dispersas em diferentes localidades e em diferentes combinações (Ribeiro et al. 2007). Em relação à coloração, esta espécie possui flores que vão do amarelo esverdeado (e.g., B. ipanemense, B. vaughanii) até púrpura concolor, com intermediários com pintas ou máculas da cor secundária (e.g., B. longispicatum, B. roraimense, B. warmingianum). Apesar de localmente constantes, há grandes variações entre populações próximas e os padrões de coloração se repetem, aparentemente sem nenhum padrão geográfico. Há um predomínio de flores mais claras do limite sul até Minas Gerais, e para o limite norte predominam as flores escuras. Mas, há muitas exceções em ambos os casos, como em Roraima, onde as duas formas crescem em uma mesma localidade. O ápice do labelo com coloração branca, também é utilizado na diagnose de alguns táxons (e.g., B. gomesii), mas está ausente em algumas localidades e presente em populações de B. exaltatum tanto com flores predominantemente amarelas quanto púrpuras. Apesar de estudos de genética de populações utilizando alozimas demonstrarem grande estruturação genética entre as populações dos estados de Minas Gerais e Bahia, 156 podendo ser consideradas como subespécies distintas (Ribeiro et al, 2007), a segregação destes grupos de populações é pouco prática do ponto de vista taxonômico. Assim, neste tratamento é assumida uma posição relativamente conservadora, sendo todas estas populações reconhecidas sob um único nome. A morfologia do labelo é muito característica e só é possível compará-la com a de B. involutum, que, além de possuir a inflorescência e os segmentos florais em média maiores, possui diferenças no padrão de coloração das flores, raque e escapo, que são sempre púrpuras, e do labelo normalmente púrpura com ápice margeado de branco, além da antese sucessiva e não simultânea como em B. exaltatum. Algumas localidades, principalmente no Semi-árido do estado da Bahia, ao longo de toda a Chapada Diamantina, há indivíduos claramente intermediários entre estas duas espécies. Tem como espécie próxima, também, B. perii. Porém neste caso, as diferenças são principalmente quantitativas, com indivíduos que apresentam flores muito pequenas, sépalas ovadas, labelo com epiquilo orbicular com margens onduladas, ocorrendo normalmente como epífita em matas de galeria de Cerrado, ao contrário de B. exaltatum que normalmente é rupícola em área rupestre. Excluindo-se B. involutum e B. perii, os materiais de B. exaltatum, são bem uniformes qualitativamente, variando apenas em relação às margens laterais do epiquilo ondulado (e.g., B. machupicchuense), ao calo atenuado no ápice (e.g., B. gomesii) ou ao hipoquilo um pouco mais desenvolvido (e.g., B. teresense) em algumas populações. O período de floração, segundo as informações das etiquetas de herbários, vai de dezembro a abril, mas há populações registradas em flor ao longo de todo ano. Sazima (1978) e Borba & Semir (1999), reportam que a espécie é polinizada por moscas da família Milichiidae e são auto-compatíveis. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.1.2. Bulbophyllum exaltatum Lindl. subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba, subsp. nov. Tipo: Brasil. Bahia: Jussari, RPPN Serra do Teimoso, 14 Mai 2003 (fl), Smidt, E. C. 309 (HUEFS). Fig. 69.
Ervas epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-2,5 x 1,0-1,5 cm. Folha 8,0-12,0 x 2,0-2,5 cm. Inflorescência 30,0-40,0 cm alt., multiflora, 15-30 flores; raque 10,0-20,0 cm comp. Sépalas eretas, verde-amareladas 157 externamente; sépala dorsal 13,0 x 2,0 mm, linear-lanceolada, sépalas laterais 12,0 x 2,2 mm, triangular-lanceolada. Pétalas 2,0 x 0,8 mm, eretas, glabras. Labelo 5,0-6,0 x 2,0- 2,5 mm, castanho escuro na base, verde do meio para o ápice, margem entre o hipoquilo e o epiquilo revoluta.
Distribuição (Fig. 71). Subspécie micro-endêmica do estado da Bahia, em área de Mata Atlântica a cerca de 400 metros de altitude, como epífita.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Jussari, 3 Fev 1998 (fl), Jardim, J. G. et al. 1480 (CEPEC).
Subespécie encontrada em área bem preservada e extensa de Mata Atlântica, provavelmente ocorre em áreas similares na região sul do estado da Bahia. Difere da subespécie tipo pelas flores verde-amareladas externamente, sépalas e pétalas ereto- patentes, pétalas glabras, labelo castanho escuro na base, verde do meio para o ápice, margem entre o hipoquilo e o epiquilo revoluta. Dentre os 177 materiais herborizados examinados por toda a distribuição da subespécie tipo, que é bem variável, acreditamos que essa combinação de caracteres encontrados nesta subespécie justifique a separação desta população em uma categoria infra-específica própria, o que é corroborado também por estudos de genética de populações utilizando alozimas (Ribeiro et al. 2007). Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, esta área é historicamente bem coletada, e a existência de somente materiais da mesma localidade indica a raridade de ocorrência.
5.2. Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros, Novon 8: 225-229, fig.1-2. 1988. Tipo: Brasil. Minas Gerais: São Gonçalo do Rio Abaixo, 24 Abr 1993, Borba, E. L. 8 (holótipo, BHCB). Fig. 70.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma conspícuo, 2,0-5,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 3,0-4,1 x 1,5-2,2 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 6,5-11,5 x 2,0-3,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 40,0-50,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 158
11-30 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 12,0-38,0 cm comp., delgada, ereta, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo, antese sucessiva sempre com apenas uma flor disponível, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 10,0-15,0 x 3,3-4,4 mm, lanceolada ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 11,0-15,0 x 3,5-4,5 mm, lanceoladas, margens paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 4,0-5,7 x 2,0-2,5 mm, ovadas, patentes, sésseis, ápice obtuso a agudo, brancas, com listras púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 8,0-9,5 x 4,0-5,2 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, predominantemente púrpura com ápice normalmente branco, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo cordiforme, carnoso, margem glabra, normalmente involuta, ápice obtuso, raro dentado, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma estreito. Fruto 8,5- 14,0 x 6,0-9,4 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 72). Espécie endêmica do Brasil, ocorre na cadeia de montanhas do Brasil central denominada Cadeia do Espinhaço, nos estados de Minas Gerais e Bahia, como rupícola em ambiente de campo rupestre entre 600 e 1300 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Abaíra, 2 Mai 1992 (fl), Ganev, W. 214 (K); Jacobina, 7 Jun 2001 (fl), Junqueira, M. E. R. et al. 59 (HUEFS); Mucugê, 5 Ago 2004 (fl), Borba, E. L. et al. 1941 (HUEFS); Rio de Contas, 4 Fev 1997 (fl), Guedes, M. L. et al. PCD 5050 (ALCB); Minas Gerais: Belo Horizonte, 12 Fev 1968 (fl), Irwin, H. S. et al. 19916 (RB); Caeté, 2 Fev 2001 (fl), Mota, R. C. & A. M. Mota 359 (BHCB); Catas Altas, Serra do Caraça, Abr 1885 (fl), Wainio, E. 33326 (AMES); Conceição do Mato Dentro, 19 Fev 2004 (fl), van den Berg, C. 1346 (HUEFS); Cristália, 11 Set 2003 (fl), Rapini, A. et al. 1098 (HUEFS); Diamantina, 28 Abr 1944 (fl), Williams, L. O. & V. Assis 8156 (AMES); Grão Mogol, 19 Fev 1969 (fl), 159
Irwin, H. S. et al. 23568 (NY); Medanha, 14 Abr 1973 (fl), Anderson, W. R. 8847 (NY); Santana do Riacho, 11 Fev 1991 (fl), Arbo, M. M. et al. 4830 (AMES).
Espécie próxima de B. exaltatum, do qual se diferencia pela coloração, dimensões florais, morfologia do labelo e tipo de antese. No estado da Bahia são encontrados alguns indivíduos intermediários. O período principal de floração vai de fevereiro a abril, porém há registros pontuais ao longo de todo o ano. Assim como B. exaltatum, é polinizada por moscas da família Milichiidae, porém com elevada especificidade de polinizadores entre as duas espécies, que possuem auto- e inter- compatibilidade (Borba & Semir 1998b, Borba et al. 1999). É tida com espécie parental de B. ×cipoense, junto com B. weddellii (Borba & Semir 1998a, Azevedo et al. 2006). Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.3. Bulbophyllum meridense Rchb. f., Linnaea 22: 836. 1849. Lectótipo (aqui designado): Venezuela. Mérida: Set 1846, Funk & Schlim 735 (lectótipo, W; isolectótipo, P; fotografia e desenho do lectótipo, BM, AMES). Fig. 73. Bulbophyllum sanderianum Rolfe, Bull. Misc. Inform. Kew 4: 4-5. 1893. Tipo: Brasil. Pernambuco: s.d., Sander, F. s.n. (holótipo, K). syn. nov.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,5-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,5-3,0 x 1,5-2,0 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 8,0-10,0 x 2,5-3,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 30,0-40,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-20 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 12,0-20,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese sucessiva com 3-7 flores simultaneamente disponíveis, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, externamente castanha, internamente amarela com pontuações púrpuras; sépala dorsal 8,0 x 3,0-4,0 mm, oval-lanceolada ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 8,0-8,5 x 4,0 mm, oval-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 3,0 x 1,2-1,5 160 mm, lanceoladas a ovadas, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,5- 6,0 x 3,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, predominantemente púrpura, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo orbicular, reduzido à margem do hipoquilo, ovado, carnoso, margem densamente pilosa, tricomas lineares, longos, ápice obtuso, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma estreito. Fruto 9,0 x 5,0- 7,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 75). Espécie com ampla distribuição, ocorrendo ao norte da América do Sul e nas regiões costeiras do continente, em áreas montanhosas, tanto em Mata Atlântica, desde o nível do mar até cerca de 1000 metros de altitude, quanto em vegetação Andina na costa do Pacífico, sempre acima dos 1200 metros de altitude. Há registros desta espécie para o estado de Alagoas, Brasil, porém sem material herborizado.
Material examinado selecionado: PERU. Junin: La Merced, 1-3 Jun 1929 (fl), Killip, E. P. & A. C. Smith 24009 (US). VENEZUELA. Bolívar: Auyan-Tepui, 18 Mai 1964 (fl), Steyermark, J. A. 94209 (NY); Salto las Pavas, s.d. (fl), GCKD 977 (K); Lara: Morán, 12 Out 1974 (fl), Steyermark, J. A. & V. C. Espinoza 111021 (F); San José, 15 Fev 1944 (fl), Steyermark, J. A. 55539 (F); Mérida: Sep 1846 (fl), Funck & Schlim 735 (AMES 39079); Táchira: Cordero, 7 Nov 1974 (fl), Bunting, G. S. 4866 (K); Trujllo: Ago 1947 (fl), Renz, J. 4274 (RENZ); Zulia: sudeste de Iría e Pishikakao (fl), Steyermark, J. A. et al. 105648 (AMES). BRASIL. Bahia: Rui Barbosa, s.d. (fl), Cardoso, D. 312 (HUEFS); Ceará: Mulungu, 16 Jun 1996 (fl), Otosch, R. s.n. (EAC 24178); Espírito Santo: Santa Teresa, 18 Mai 2005 (fl), Fontana, A. P. 1436 (MBML). Minas Gerais: Carangola, 24 Abr 1990 (fl), Leoni, L. S. 134 (GFJP); Pernambuco: Águas Belas, Fev 1987, Lima, A. 69- 5613 (HUEFS); Brejo Madre de Deus, 18 Abr 1990, Ferreira, A. B. G. 135 (HB); Santa Catarina: Indaial, Dez 1997 (fl), Carneiro, J. 373 (MBM 22657).
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Quando Reichenbach filius descreveu B. meridense, citou no protólogo apenas “Funk & Schlim 735” coleta realizada em setembro de 1846 em Mérida na Venezuela. O material depositado em Kew possui o mesmo número de coletor, mas data e localidade distinta [VENEZUELA. Trujillo, Aug 1846, Funk & Schlim 735 (K-Lindl. K0000787521)], portanto não constitui duplicata do espécime tipo. A sinonimização de B. sanderianum é baseada no fato de que não há nenhuma característica morfológica que possa distingui-la de B. meridense. Esta espécie é próxima de B. exaltatum, da qual é distinta pelo labelo de âmbito mais orbicular e longos tricomas na margem do epiquilo. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.4. Bulbophyllum perii Schltr., Notizbl. Bot. Gart. Berlin-Dahlem 8: 123. 1922. Tipo: Brasil. Paraná: Out 1921, Dusén, P. s.n. (holótipo, M). Fig. 74. Bulbophyllum proencai Leite, Revista Fac. Filos. Ci. Letras Manoel Nóbrega 1: 5, tab. 3. 1948. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Nova Friburgo, s.d., Herb. J. E. Leite 4294 (holótipo, Herbário Anchieta, n.v., provavelmente perdido; isótipo, NY 9400).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma conspícuo, 1,0-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 1,5-2,0 x 1,0-1,5 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 6,0-8,0 x 2,0-2,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 30,0-45,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10-15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 15,0-20,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese sucessiva com 3-7 flores simultaneamente disponíveis, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas patentes, superfície lisa, externamente castanhas, internamente amarelas com pontuações púrpuras; sépala dorsal 4,5-5,0 x 3,0 mm, ovada, ápice obtuso, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-5,5 x 3,5 mm, ovadas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice obtuso, navicular, margem glabra. Pétalas 2,5 x 1,0 mm, lanceoladas, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, com pontuações púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,0-4,5 x 2,0 mm, trilobado, ápice ereto, púrpuro, 162 concolor, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo orbicular, carnoso, margem ondulada, glabro, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma amplo. Fruto 6,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 76). Espécie endêmica do Brasil ocorre em Mata Atlântica e Cerrado, entre 800 e 1200 metros de altitude, normalmente como epífita.
Material examinado selecionado: BRASIL. Goiás: Goiânia, 30 Dez 1985, Teixeira, M. s.n. (HB 59336); Minas Gerais: Carangola, Fev 1987 (fl), Leoni, L. S. & C. Valente 446 (GFJP); Miguel Burnier, 12 Abr 1922 (fl), Hoehne, F. C. s.n. (SP 7624); Paraná: Jaguariaíva, 22 Abr 1915 (fl, fr), Dusén, P. 17986 (S).
Como comentado na discussão de B. exaltatum, esta espécie é mantida nesta revisão por possuir flores menores que a variação média de B. exaltatum, sépalas ovadas, não lanceoladas, coloração amarela com pontuações púrpuras e por normalmente ocorrer como epífita não rupícola. Em um primeiro momento a manutenção deste nome é pouco sustentada pelos próprios caracteres aqui apresentados, porém em material de herbário a diferença com os indivíduos de B. exaltatum é facilmente notada. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.5. Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl., Bot. Jahrb. Syst. 26: 458. 1899. Lectótipo (aqui designado): COLÔMBIA. Cauca: “in silvis circa prope Popayan”, 1881, Lehman 6071 (lectótipo, K; isolectótipo, aquarela em K, AMES, L, NY, SEL, US, W). Fig. 77.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,0-1,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 3,5-4,0 x 1,5-2,0 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 10,0-12,0 x 2,0-2,5 cm, plana, oblonga, base constrita, 163
ápice obtuso, coriácea. Inflorescência 30,0-40,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10-15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 10,0-12,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, externamente castanha, internamente amarela com pontuações púrpuras; sépala dorsal 15,0-18,0 x 3,5-4,0 mm, lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 15,0- 17,0 x 3,5-4,0 mm, lanceoladas, convergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 3,0-5,0 x 1,5-2,0 mm, lanceoladas, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 14,0-16,0 x 4,0-4,5 mm, trilobado, diferenciado em epiquilo e hipoquilo, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante castanha com pontuações púrpuras, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso; epiquilo largo-lanceolado, membranáceo, margem glabra, ondulada, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma estreito. Fruto não observado. Distribuição (Fig. 79). Espécie restrita à porção noroeste da América do Sul, em vegetação rupestre andina, ocorrendo tanto como epífita quanto rupícola entre 300 e 1.300 metros de altitude.
Material examinado selecionado: PERU. Amazonas: Pururco, 5 Fev 1877 (fl), Vidal-Senegé, M. 4848 (P). ECUADOR. Francisco de Orellana: La Coca, Fev 1870 (fl), Vidal-Senegé, M. s.n. (P). COLÔMBIA. Antioquia: Medellin, 30 Set 1884 (fl), Lehman, B. J. CLXIII (BM, K); Cauca: El Tambo, 19 Jun 1956 (fl), Sweiden, W. 737 (HB); “in silvis circa prope Popayan”, s.d., Lehman 8071 (K; US - Síntipos); Huila, Abr 1939 (fl), Renz, J. 3995 (RENZ); Santander: Mesa de los Santos, 11-15 Dez 1926 (fl), Killip, E. P. & A. C. Smith 15219 (AMES 48089); Tolima: Dolores, s.d. (fl), Lehman, B. J., 6071 (AMES).
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Quando Lehmann e Kraenzlin descreveram esta espécie em 1899, mencionaram três materiais no protólogo (síntipos), coletados por Lehmann em duas localidades distintas e em diferentes datas, um destes aqui designado como lectótipo. Esta espécie é próxima de B. weddellii, da qual é distinta por não possuir raque geniculada nem pétalas falcadas, e pela forma da base do epiquilo. A época de floração é de fevereiro a outubro, dependendo da localidade. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.6. Bulbophyllum tripetalum Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 185. 1842. Didactyle tripetala (Lindl.) Lindl., Folia Orch., Didactyle 2. 1852. Phyllorchis tripetala (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Brasil. São Paulo: s.d., Descourtilz s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho do espécime tipo, depositado em K (K-LINDL 000078746). Fig. 78. Bulbophyllum jaguariahyvae Kraenzl., Ark. Bot. 16 (8): 21. 1921. Tipo: Brasil. Paraná: Jaguariaíva, 17 Abr 1911, Dusén 11721 (holótipo, S; isótipo, K). Bulbophyllum rojasii L. O. Williams, Lilloa 5: 221, tab. 222. 1940. Tipo: Paraguai. Caaguazú: Mai 1927, Rojas 5198 (holótipo, AMES).
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,5-2,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-2,5 x 1,5-2,0 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 6,0-10,0 x 2,0-2,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 30,0-40,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 8- 15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas, raque 15,0-20,0 cm comp., delgada, ereta, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por torção do pedicelo, antese sucessiva com 3-7 flores simultaneamente disponíveis, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, externamente castanhas, internamente amarela com pontuações púrpuras no terço basal; sépala dorsal 15,0-18,0 x 5,0-5,5 mm, lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 15,0-18,0 x 5,0-5,5 mm, lanceoladas, paralelas, livres, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 1,0-2,0 x 1,0- 165
1,5 mm, triângular-lanceolada, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 8,0- 12,0 x 3,0-3,5 mm, trilobado, diferenciado em epiquilo e hipoquilo, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante amarela com pontuações púrpuras, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo carnoso, ovado, margem e face pilosas, tricomas longos, esparsos, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma estreito. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 80). Espécie com ampla distribuição no sudeste da América do Sul, ocorrendo em área de Mata Atlântica no estado do Paraná até o Rio de Janeiro, com populações ocorrendo também em Cerrado nos estados de São Paulo, Paraná e a noroeste do Paraguai, normalmente como rupícola entre 500 a 1.300 metros de altitude.
Material examinado selecionado: PARAGUAI. Amambay: Serra de Amambay, 1907 (fl), Rojas, T. 10292 (BM). BRASIL. Mato Grosso: Ponta Porã, 18 Mar 1973 (fl), Endsfeld, W. s.n. (HB); Minas Gerais: Belo Horizonte, 15 Fev 1968 (fl), Irwin, H. S. et al. 20182 (UB); Carangola, 18 Abr 1990 (fl), Leoni, L. S. & C. Valente 434 (GFJP); Coronel Pacheco, 24 Mar 1941 (fl), Heringer, E. P. 491 (SP); Ibiraçi, 3 Abr 1975 (fl), Kautsky, R. 485 (HB); 3 Abr 1975 (fl), Kautsky, R. 486 (NY 414795); Ouro Branco, 27 Fev 2000 (fl), Cavalcanti, T. B. et al. 2575 (CEN); São Tomé das Letras, 28 Fev 1975 (fl), Hatschbach, A. G. et al. 36542 (HB); Paraná: Bela Vista do Paraíso, 16 Fev 2001 (fl), Ferrarezi, E. 27 (FUEL) ; Cerro Azul, 24 Apr 1957 (fl), Hatschbach, A. G. 3575 (HB); São Jerônimo da Serra, 11 Fev 1964 (fl), Seidel, A. s.n. (HB); Tibagi, s.d. (fl), Hatschbach, A. G. 3267 (HB); Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Mai 1954 (fl), Lima, J. P. 12 (HB); Resende, 1 Fev 1936 (fl), Orq. Holmes s.n. (RB 322358); Toledo, 3 Jan 1959 (fl), Leinig, M. G. 114 (HB); São Paulo: Butantã, 7 Fev 1921 (fl), Gehrt, A. 5262 (NY); São Carlos, 12 Abr 1969 (fl), Leinig, M. G. 395 (HB); Tietê, 17 Mar 1940 (fl) Handro, O. s.n. (SP 42289).
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Espécie descrita por Lindley, cujo exemplar tipo não foi encontrado, porém há uma ilustração indicando ser baseada no material enviado por Descourtilz. As sinonimizações aqui descritas baseiam-se no exame dos materiais tipo, que não deixam dúvida de se tratar da mesma espécie, como Pabst & Dungs (1975) já haviam informalmente indicado. A pilosidade em B. tripetalum é consitituída de tricomas longos e esparsos, diferentemente de B. meridense que possui tricomas longos apenas nas margens do epiquilo e labelo menor e mais largo. Pelo tamanho das sépalas, poderia ser comparado com B. involutum, mas a coloração das flores e morfologia do labelo, principalmente do epiquilo, tornam fácil a distinção destas espécies. A época de floração é entre fevereiro e abril. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo para a espécie Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.7. Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f., Walp. Ann. Bot. Syst. 6: 251. 1861. Didactyle weddellii Lindl., Folia Orch., Didactyle 2. 1852. Phyllorchis weddellii (Lindl.) O. Kuntze, Rev. Gen. Pl. 1: 678. 1891. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Serra da Piedade, s.d. (fl), Weddell 11 (holótipo, B?; isótipos, K, W). Fig. 81. Bulbophyllum bolivianum Schltr., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 10: 49 (1922). Tipo: Bolívia. La Paz: Apolo, 17 Abr 1902 (fl). Williams, R. S. 2447 (holótipo, BM; isótipo, K). syn. nov. Bulbophyllum incarum Kraenzl., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1: 86. 1905. Tipo: Peru. Puno: Sandia, s.d., Weberbauer 951 (holótipo, M). syn. nov.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma conspícuo, 1,5-3,0 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,0-3,5 x 1,5-2,5 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 6,0-12,0 x 2,0-3,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice obtuso, consistência coriácea. Inflorescência 25,0-40,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10-25 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 5,0-15,0 cm comp., delgada, geniculada, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, 167 externamente castanha, internamente amarela com pontuações púrpuras no terço basal; sépala dorsal 16,0-18,0 x 2,0-2,5 mm, longo-lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 16,0-18,0 x 2,0-2,5 mm, oblongo- lanceoladas, convergentes, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 3,5-4,0 x 0,5-0,7 mm, linear-falcadas, patentes, sésseis, ápice agudo, amarelas concolor, uninervadas, margem glabra. Labelo 14,0-16,0 x 4,0-4,5 mm, trilobado, diferenciado em epiquilo e hipoquilo, ápice ereto, apêndices basais ausentes, hipoquilo castanho a púrpura e epiquilo branco com manchas e listras púrpuras, lobos laterais orbiculares, hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo espatuliforme, membranáceo, margem glabra, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, lobulado no ápice; estigma amplo. Fruto 14,0 x 8,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 83). Espécie com ampla distribuição na América do Sul, ocorrendo em área de Mata Atlântica no estado do Espírito Santo e de Cerrado desde o estado de Minas Gerais até a região central do estado da Bahia. Fora do Brasil, ocorre na Bolívia e Peru em regiões próximas, sempre como rupícola entre 900 e 2.000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: PERU. Cajamarca: Taen, s.d. (fl), Wallis 110 (W). BRASIL. Bahia: Mucugê, 3 Mai 1976 (fl), Calderón, C. E. et al. 2423 (US); Rio de Contas, s.d. (fl), Toscano de Brito, A. L. V. 847 (K); Espírito Santo: Santa Teresa, 16 Abr 1986 (fl), Fernandes, H. Q. B. 1924 (MBML); Minas Gerais: Belo Horizonte, 16 Mar 1919 (fl), Gehrt, A., 157 (SP); Botumirim, 1 Mar 2000 (fl), Vasconcelos, M. F. & D. A. Neto s.n. (BHCB); Brumadinho, 2 Mar 2002 (fl), Viana, P. L. 681 (BHCB); Caeté, 21 Jan 1986 (fl), Braga, P. I. S. s.n. (BHCB); Caraça, 24 Mai 1987 (fl), Trindade, J. A. 16 ( BHCB); Carangola, 1988 (fl), Leoni, L. S. 1092 ( GFJP); Cocais, 13 Jan 1921 (fl), s.col. (SP 4964); Datas, 12 Fev 2001 (fl), Pansarim, E. R. & A. O. Simões 795 (UEC); Diamantina, 4 Fev 1972 (fl), Irwin, H. S. et al. 35489 (NY); Ibiraçi, 3 Abr 1975 (fl), Kautsky, R. 486 (HB); Itabirito, 11 Fev 1968 (fl), Irwin, H. S. et al. 19850 (AMES); Itacambira, 1 Jul 1999 (fl), Pinheiro, F. & F. L. Rivadavia 4 (SP); 168
Nova Lima, 13 Mar 2001 (fl), Pimentel, M. et al. 76 (BHCB); Ouro Preto, Fev 1892 (fl), Ule, E. s.n. (R); Presidente Kubischeck, 12 Fev 2001 (fl), Pansarim, E. R. & A. O. Simões 808 (UEC); Santa Barbara, 12 Abr 1933 (fl), Barreto, M. 5333 (BHCB); Santa Barbara, 5 Fev 1974 (fl), Strang, H. S. s.n. (HB); Santana do Riacho, 10 Abr 1993 (fl), Lucca, M. 104 (BHCB); Santo Antonio do Itambé, 22 Mar 1983 (fl), Miranda, F. E. & M. C. Carvalho 202 (GUA); São Gonçalo do Rio Preto, 1 Nov 2003 (fl), Viana, P. L. et al 1239 (BHCB); Serro, 11 Jan 1998 (fl), Vasconcelos, M. F. s.n. (BHCB); Tiradentes, 3 Jun 1988 (fl), Alves, R. 407 (RB). BOLÍVIA. La Paz: Choro, Abr 1949 (fl), Cardena, 4415 (AMES).
Espécie de fácil reconhecimento dentro da seção pela inflorescência geniculada, disposição espiralada das flores, pétalas liner-lanceoladas, falcadas e epiquilo membranáceo. Estas características a distingue das demais, principalmente de B. popayanense, a espécie mais próxima, que possui raque não geniculada e pétalas lanceoladas. A época de floração é entre dezembro e maio. Borba & Semir (1998b) reportam a polinização por moscas da família Milichiidae, sendo necessário que haja correntes de ar para que o vento mova o labelo, pressionando a mosca contra a coluna para efetuar a polinização. Em relação ao sistema reprodutivo, Borba et al. (1999b), relatam que a espécie é auto-compatível. É uma das espécies parentais do híbrido natural B. ×cipoense, juntamente com B. involutum (Borba & Semir, 1998a). Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
5.8. Bulbophyllum ×cipoense Borba & Semir, Lindleyana 13: 114. 1998. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Santana do Riacho, Serra do Cipó, Jul 1996, Borba, E. L. 200 (holótipo, UEC). Fig. 82.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma conspícuo, 2,0-2,5 cm entre pseudobulbos. Pseudobulbo 2,2-4,2 x 2,0-2,5 cm, ovado, transversalmente rômbico, amarelo, liso, unifoliado. Folha 6,0-10,0 x 2,5-3,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, coriácea. Inflorescência 25,0-40,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-19 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas imbricadas; raque 15,0-20,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não 169 imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese sucessiva com 3-7 flores simultaneamente disponíveis, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépala dorsal ereta, laterais patentes, superfície lisa, externamente púrpura, internamente amarela com pontuações púrpuras; sépala dorsal 11,0-13,0 x 4,0-4,5 mm, lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 12,0-14,5 x 4,0-4,5 mm, triangular-lanceoladas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 3,8-4,0 x 1,6-1,8 mm, lanceoladas, ligeiramente falcadas, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, brancas com pontuações púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 9,0 x 3,0-3,4 mm, trilobado, diferenciado em epiquilo e hipoquilo, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura com ápice branco, lobos laterais orbiculares; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, disco com sulco liso, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso; epiquilo espatuliforme, carnoso, margem glabra ou pilosa, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma estreito. Fruto 11,0-12,0 x 6,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 84). Híbrido até o momento descrito para duas localidades na Cadeia do Espinhaço, nos estados de Minas Gerais e Bahia, Brasil, em vegetação de Campo Rupestre, acima dos 900 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Mucugê, 18 Mar 2003 (fl), Azevedo, C. 182 (HUEFS). Bulbophyllum ×cipoense Borba & Semir (1998a) foi descrito para Minas Gerias e recentemente encontrado na Bahia, Brasil. Estas duas localidades fazem parte de um contínuo de montanhas denominada Cadeia do Espinhaço. Nestas localidades, as espécies supostamente parentais ocorrem em simpatria e possuem sobreposição no período de floração. O material de Minas Gerais, tipo da notoespécie, possui características intermediárias muito claras em relação aos parentais, porém o material da Bahia possui grandes diferenças inclusive possuindo características ausentes nos parentais (e.g., pilosidade nas margens e face do labelo; Azevedo et al. 2006, fig. 1e), e uma aparência floral muito mais próxima de B. tripetalum, que aparentemente não ocorre na região). Azevedo et al. (2006) testaram através de locos izoenzimáticos a 170 possível origem híbrida de 14 indivíduos da população híbrida da Bahia. Os resultados indicaram que a origem destes supostos híbridos não pode ser definitivamente confirmada, ocorrendo também grande variação genética nos indivíduos. Porém, os autores sugerem a ocorrência de múltiplos eventos de hibridação, ou que estes indivíduos estão se reproduzindo na natureza e introgredindo com B. involutum (veja discussão em B. involutum). Entre os indivíduos utilizados naquelas análises, três estão depositados em herbário, entre eles pode ser notada uma morfologia floral muito distinta. Na descrição original, Borba & Semir (1998b) relatam que na planta encontrada em Minas Gerais a morfologia do labelo e o ângulo com a coluna dificultam a polinização e que há um alto grau de esterilidade ou auto-incompatibilidade, o que aparentemente não ocorre nos indivíduos da Bahia. Portanto a identidade deste híbrido na Bahia necessita de mais estudos baseados em conhecimento da variação morfológica populacional. Estado de conservação: Não ameaçado. Táxon raro, mas de distribuição ampla e politópico, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
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6. Bulbophyllum sect. Xiphizusa Rchb. f., Bot. Zeit. 10: 919. 1852. Espécie tipo: Bulbophyllum chloropterum Rchb. f., Linn. 22: 835. 1849. Didactyle sect. Longiflorae Barb. Rodr., Gen. et Spec. Orch. Nov. 2: 123. 1882. Bulbophyllum sect. Racemosae (pro parte) Benth., in Benth. & Hook., Gen. Pl. 3: 502. 1883.
Ervas rizomatozas, com pseudobulbos agregados, discóides, transversalmente elípticos. Folhas oblongas a lineares, coriáceas, planas; Inflorescência ereta com raque delgada, pendente, uni- a multiflora. Flores pediceladas, disposição dística, raro espiralada, ressupinadas por torção da inflorescência ou do pedicelo ou não ressupinadas, antese simultânea. Sépalas livres, eretas, raro patentes, trinervadas, normalmente glabras. Pétalas eretas, raro patentes, planas, normalmente pilosas com tricomas curtos. Labelo trilobado (inteiro apenas em B. barbatum); lóbulos laterais eretos, obtusos; glabro ou piloso nas margens, raro na face, disco normalmente com sulco liso, calo normalmente presente, entre os lobos laterais até próximo ao ápice do epiquilo; hipoquilo normalmente piloso nas margens, epiquilo normalmente longo, membranáceo, raro carnoso. Coluna com estelídeos presentes, normalmente superando as anteras; dentes presentes; pé da coluna curto, ápice inteiro; estigma normalmente amplo. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 85). Esta seção possui ampla distribuição, sendo seu limite de distribuição geográfica ao sul o estado de Paraguarí, Paraguai (26°S, 56°O) ao norte e oeste o estado de Jalisco, México (20° N, 104°O) e a leste no estado da Bahia, Brasil (15°S, 39°O). As espécies ocorrem preferencialmente como epífitas em áreas de Mata Atlântica, matas de galeria e Cerrado ou como rupícolas em áreas de campo rupestre por toda a América do Sul. No México ocorrem como epífitas em florestas temperadas de encinos (Quercus sp., Fagaceae).
Reichenbach filius, em 1852, propôs o gênero Xiphizusa, para abrigar as espécies que possuíam as sépalas conadas até o ápice, escolhendo como espécie tipo B. chloropterum Rchb. f. Barbosa Rodrigues (1882), considerou estas espécies como sendo parte de Didactyle Lindl. e incluídas na seção Longiflorae, que possuía a mesma definição original do gênero Xiphizusa. Alfred Cogniaux (1902) propôs o reconhecimento de Xiphizusa como seção de Bulbophyllum, no seu tratamento para as 172 espécies de Orchidaceae brasileiras para a Flora Brasiliensis de Martius. Pabst & Dungs (1975, 1977) utilizam o mesmo tratamento de Cogniaux, reconhecendo Xiphizusa como seção de Bulbophyllum. Estudos filogenéticos através de espaçadores intergênicos de genoma nuclear e plastidial indicam que B. chloropterum encontra-se inserido em um grupo de espécies anteriormente dispersas na seção Xiphizusa e na seção Bulbophyllaria, B. micropetalum Alliance (B. barbatum, B. dusenii), segundo Pabst & Dungs (1975) (Capítulo 1 e 2). Esta seção, apesar de bastante homogênea em relação à maioria das espécies, possui alguns táxons que são aqui incluídos pelos resultados de estudos de filogenia com base em seqüências de DNA e morfologia (e.g., B. ciluliae) ou por conter caracteres morfológicos relacionados a esta seção (e.g., B. barbatum). No total, há 31 nomes válidos descritos para espécies incluídas nesta seção, e nesta revisão são reconhecidos 23 táxons.
Chave para as espécies de Bulbophyllum sect. Xiphizusa Rchb. f.
1a. Flores em disposição espiralada na raque 2a. Epiquilo não cordiforme; sépalas e pétalas patentes; pétalas lanceoladas ...... (6.8) B. ciluliae 2b. Epiquilo cordiforme; sépalas e pétalas eretas; pétalas rômbicas ...... (6.3) B. arianeae 1b. Flores em disposição dística na raque 3a. Labelo inteiro …...... (6.4) B. barbatum 3b. Labelo trilobado, lobos laterais eretos, obtusos 4a. Sépalas laterais livres ...... (6.21) B. vareschii 4b. Sépalas laterais conadas, pelo menos até próximo ao ápice 5a. Epiquilo carnoso 6a. Lobos laterais do labelo pouco diferenciados 7a. Sépalas ca. 5 mm comp.; labelo púrpura ...... (6.15) B. jamaicense 7b. Sépalas ca. 10 mm comp.; labelo amarelo ...... (6.14) B. hoehnei 6b. Lobos laterais do labelo nítidos 8a. Hipoquilo piloso 173
9a. Pétalas com tricomas claviformes, inflorescência uniflora ...... (6.11) B. filifolium 9b. Pétalas com tricomas lineares, multifloras 10a. Labelo com calo entre os lobos laterais 11a. Epiquilo ovado, mais largo que o hipoquilo ...... (6.16) B. manarae 11b. Epiquilo linear, mais estreito que o hipoquilo ...... (6.16) B. hatschbachianum 10b. Labelo com calo até o ápice 12a. Ápice do calo agudo ...... (6.6) B. carassense 12b. Ápice do calo obtuso 13a. Ápice do calo truncado ...... (6.10) B. fendlerianum 13a. Ápice do calo atenuado ... (6.19) B. solteroi 6b. Hipoquilo glabro 14a. Calo até o ápice, ápice do calo trilobado ………...... …… ...... (6.1) B. amazonicum 14b. Calo entre os lobos laterais 15a. Sépala dorsal 4,5-7,0 mm comp. ... (6.5) B. bidentatum 15b. Sépala dorsal 22,0-25,0 mm comp ...... (6.17) B. melloi 5b. Epiquilo membranáceo 16a. Labelo com lobos laterais e calo até a metade do labelo 17a. Labelo com hipoquilo glabro ...... (6.7) B. chloropterum 17a. Labelo com hipoquilo piloso ...... (6.20) B. teimosense 16b- Labelo com lobos laterais e calo restritos à base do labelo 18a. Epiquilo piloso nas margens e face ...... (6.13) B. gladiatum 18b. Epiquilo glabro ou piloso apenas na margem 19a. Epiquilo espatuliforme, com base delgada; escapo não ultrapassando as folhas ...... (6.9) B. dusenii 19b. Epiquilo linear a lanceolado, com base constrita; escapo ultrapassando as folhas 174
20a. Sépalas e labelo lineares, ca. 20 mm comp...... (6.22) B. weberbauerianum 20b. Sépalas e labelo lanceolados, < 20 mm comp. 21a. Epiquilo com tricomas longos nas margens ...... (6.2) B. antioquiense 21b. Epiquilo sem tricomas longos nas margens 22a. Labelo com epiquilo lanceolado, plano, hipoquilo piloso por toda a extensão da margen e calo com sulco com travas transversais; folhas oblongas a lanceoladas ...... (6.18) B. plumosum 22b. Labelo com epiquilo lanceolado, côncavo, hipoquilo piloso apenas no ápice e calo com sulco sem travas transversais; folhas lineares ...... (6.12) B. gehrtii
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6.1. Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams, Lilloa 5: 7, tab. 2, fig. 4-10. 1940. Tipo: Bolívia. Cãnanima: 28 Jul 1921 (fl), White 355 (holótipo, AMES 48279, flor em glicerina). Fig. 86.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 8,0-12,0 x 6,0-10,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 4,5 x 0,6-0,8 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 14,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 11 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 6,0-9,0 x 2,0-2,5 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 6,0-9,0 x 3,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,5-3,0 x 1,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, castanhas com nervura central e margem púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 5,0-6,0 x 1,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura, concolor, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo até o ápice do labelo, ápice trilobado, disco liso, lanceolado; epiquilo carnoso, margem glabra, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice bifurcado; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 88). Andes boliviamos. Coletada na Baixa Amazônia a ca. 1300 metros de altitude, ocorrendo como epífita. Recentemente encontrada também em Santa Cruz.
Material examinado selecionado: BOLÍVIA. Santa Cruz: Prov. Andrés Ibáñez, 24 Ago. 1997 (fl), Vásquez, R. et al. 2806 (Herb. VASQ).
Bulbophyllum amazonicum foi descrito por L. O. Williams em 1939. Na ocasião, o autor da espécie a comparou com B. antioquiense Kraenzl. e B. lehmannianum Kraenzl. (os quais já refere como possíveis sinônimos), distinguindo-a pelas pétalas 176 mais largas e pelo labelo ser glabro, menor, carnoso e o calo se estender até o ápice e o ápice ser trilobulado, não inteiro. É próximo também de Bulbophyllum bidentatum, mas rapidamente diferenciado pelo tipo de calo, restrito aos lobos laterais, com ápice inteiro, obtuso. O período de floração é em julho. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Dados insuficientes. Conhecida somente para duas áreas em uma das regiões menos coletadas no Neotrópico. Somente com o acúmulo de coletas na área será possível se estabelecer o critério de conservação.
6.2. Bulbophyllum antioquiense Kraenzl., Bot. Jahrb. Syst. 26: 457. 1899. Tipo: Colômbia. Medelin: s.d., Lehman, B. J. 165 (holótipo, K). Fig. 87.
Bulbophyllum lehmannianum Kraenzl., Bot. Jahrb. Syst. 26: 458. 1899. Tipo: Colômbia. Medelin: 30 Set 1884 (fl), Lehman, B. J. 8070 (holótipo, AMES 26365).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5-1,0 x 0,4-0,6 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 5,0 x 0,5-1,0 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, ca. 10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-6,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 10,0-11,0 x 2,5 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 11,0-12,0 x 3,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,0-2,5 x 1,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, ligeiramente oblíquo, plano, castanhas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 9,0 x 1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com pontuações púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo linear, membranáceo, margem 177 pilosa, tricomas lineares, longos, ápice obtuso, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 5,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 89). Andes colombianos. Espécie conhecida somente na Colômbia, como epífita, mas provavelmente encontrada também em vegetação Andina adjacente entre 700 e 2100 metros de altitude.
Material examinado selecionado: COLÔMBIA. Cauca: El Tambo, 25 Jul 1935, Sweiden, W. 374 (HB); Popayan, Nov 1882 (fl), Lehman, B. J. 59 (L 0627963); Tolima: Dolores, Mar 1892 (fl), Lehman, B. J. 7311 (AMES 23661); Gigante, s.d. (fl), Lehman, B. J. & H. R. 417 (K).
Espécie característica pelo labelo com epiquilo membranáceo e longos tricomas nas margens. Pode ser comparada com B. gerhtii e B. plumosum, mas em ambos o epiquilo é glabro nas margens. O período de floração registrado nas etiquetas dos materiais indica populações floridas de julho a novembro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida somente para cinco localidades.
6.3. Bulbophyllum arianeae C.N. Fraga & E.C. Smidt, Harvard Pap. Bot. 9(1): 7-9. 2004. Tipo: Brasil. Espírito Santo: Ibiraçu, 18 Jan 2000, Fraga, C. N. & J. M. L. Gomes 563 (holótipo, MBML). Fig. 90.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5-1,2 x 0,5-1,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, amarelo, rugoso, unifoliado. Folha 2,0- 2,5 x 0,6-0,8 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. 178
Inflorescência 12,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 4,5-5,5 x 2,5-3,0 mm, largo-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-5,5 x 3,0-4,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até próximo ao ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,0-3,5 x 1,5-2,0 mm, rômbicas, eretas, sésseis, ápice truncado, púrpura translúcidas, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 3,5-4,0 x 1,5-2,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, agudo, disco com sulco liso; epiquilo cordiforme, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base constrita. Coluna com tricomas curtos ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, revoluto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 92). Espécie endêmica de Mata Atlântica do estado do Espírito Santo, Brasil, onde ocorre como epífita a cerca de 600 metros de altitude, é conhecida somente da localidade tipo.
Espécie característica pelas pétalas com ápice obtuso, quase truncado com pilosidade de longos tricomas e labelo com epiquilo cordiforme, carnoso. É próxima de B. manarae, da qual difere por não possuir pétalas lanceoladas e labelo com epiquilo não cordiforme e piloso nas margens do hipoquilo. O período de floração é em janeiro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, a existência de somente um material indica a raridade de ocorrência, mesmo na localidade tipo.
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6.4. Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov. 2: 119. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Maruipá de Minas, Serra das Bicas, 18 Mai 1879, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 251a. fig. b”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 377, fig. a. 1996. Fig. 91.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-2,0 x 1,2-1,5 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 3,5 x 1,7-2,0 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 14,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, ca. 7 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanhas, internamente púrpuras; sépala dorsal 6,0-7,0 x 3,0 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem pilosa, tricomas lineares curtos; sépalas laterais 8,0 x 4,0 mm, ovadas, paralelas, livres, assimétricas, trinervadas, ápice obtuso, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Pétalas 2,5 x 1,0 mm, obovadas, eretas, sésseis, ápice obtuso, brancas, translúcidas, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 6,0-7,0 x 2,5-3,0 mm, inteiro, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais ausentes, não diferenciado em epiquilo e hipoquilo, calo ausente, disco com sulco liso; carnoso, margem pilosa, tricomas lineares, longos, ápice obtuso. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes ausentes; pé curto, inteiro. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 93). Espécie registrada para área de contato entre Cerrado e Mata Atlântica como epífita, é conhecida somente pelo material tipo.
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Espécie com poucas informações, com morfologia floral muito peculiar, não podendo ser comparada a nenhuma espécie do gênero. A morfologia vegetativa, típica desta seção sustenta sua posição sistemática em B. sect. Xiphizusa, porém as sépalas pilosas nas margens, as pétalas obovadas, pilosas e o labelo inteiro, carnoso com margens pilosas, a separam das demais espécies. O período de floração é em maio. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Dados insuficientes. Espécie conhecida apenas pela ilustração tipo. Este táxon é um caso típico de espécies que são conhecidas apenas por uma ilustração e aparentemente nunca mais encontradas. Pela falta de material herborizado, não foi possível estabelecer se este táxon realmente existe ou se está extinto na natureza.
6.5. Bulbophyllum bidentatum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 612. 1902. Didactyle bidentata Barb. Rodr., Gen. Spec. Orch. Nov. 2: 12. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: São José del Rei, Serra do Lenheiro, 2 Jan 1882, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 244, fig. b”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 369, fig. b. 1996. Fig. 94.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,2-1,5 x 1,0-1,2 cm, piriforme, transversalmente elíptico, amarelo, rugoso, unifoliado. Folha 1,0- 4,0 x 0,7-1,0 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 7,0-11,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 4-6 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 2,0-3,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, vináceas; sépala dorsal 4,5-7,0 x 1,7-2,0 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,5-7,0 x 2,0-2,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 1,7-2,2 x 1,5 181 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,5-6,0 x 1,3-1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo linear, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto com superfície lisa.
Distribuição (Fig. 96). Espécie endêmica do estado de Minas Gerais, Brasil, em áreas de encrave de Cerrado e matas de galeria com ambiente rupestre. Ocorre como rupícola a cerca de 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais, Carrancas, 8 Jan 2001 (fl), Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122328).
O nome desta espécie provavelmente faz referência ao ápice bidentado do estelídeo, característica compartilhada com outras espécies próximas, como B. amazonicum e B. fendlerianum. Outra espécie próxima a B. bidentatum é B. melloi, porém esta possui flores com mais de duas vezes o comprimento. Populações analisadas em campo foram encontradas acima dos 1.000 metros de altitude sobre rochas, normalmente não ensolaradas o dia todo, em grandes indivíduos, com um número grande de pseudobulbos secos e a planta se expandindo em circunferência. Nas localidades examinadas (Serra do Lenheiro, localidade tipo, Serra de Carrancas e Serra de Camargos), normalmente produzem poucas inflorescências e poucos frutos. O período de floração é em janeiro. Verola (2002) reporta que a espécie possui auto- incompatibilidade gametofítica, e não há informação sobre o polinizador desta espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, só é registrada para uma área muito pequena e de ocorrência rara nas localidades estudadas.
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6.6. Bulbophyllum carassense R. C. Mota, F. Barros & Stehmann, Novon (inédito). Tipo: Brasil. Minas Gerais: Catas Altas, Serra do Caraça, 20 Mar 2005, R. C. Mota 2819 (holótipo, BHCB; isótipos MO n.v., SP n.v.). Fig. 95.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5-0,8 x 0,6-1,3 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 4,0-6,5 x 0,3-0,6 cm, plana, linear, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 2,4-6,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 8-12 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,5-5,5 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, vináceas; sépala dorsal 6,5-8,5 x 1,8-2,5 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 7,0-8,5 x 2,5-3,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,5-3,5 x 1,0- 1,4 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 5,5-7,5 x 0,8- 1,2 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo até o ápice do labelo, atenuado para o ápice, ápice inteiro, agudo, disco com sulco liso; epiquilo linear, carnoso, margem glabra ou curtamente pilosa na base, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 4,0-5,0 x 3,5-4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 97). Espécie endêmica de Minas Gerais, Brasil, tanto como epífita quanto rupícola em ambiente rupestre de Cerrado a cerca de 1200 metros de altitude. É conhecida apenas para a localidade tipo.
Bulbophyllum carassense foi recentemente descrito. As flores pequenas e o aspecto geral da flor a tornam próxima de B. bidentatum, mas a morfologia do labelo e inflorescências longas rapidamente as separam, além do hábito diferente. O aspecto 183 geral da planta pode ser comparado a B. hoehnei, mas a coloração e o formato do labelo também tornam possível a rápida identificação. O período de floração é em março. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Conhecida somente para uma área, que apesar de relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, está inserida no bioma do Cerrado, que nos últimos anos têm sofrido grandes taxas de desmatamento.
6.7. Bulbophyllum chloropterum Rchb. f., Linnaea 22: 835. 1849. Xiphizusa chloroptera Rchb. f., Bot. Zeit. 10: 919. 1852. Phyllorchis chloroptera O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Hoffmannsegg s.n. (perdido). Neótipo (aqui designado): Brasil. São Paulo, Itu, mata do Governo, 7 Mar 1934, Gehrt, A. s.n. (SP 31583). Fig. 98.
Didactyle galeata Barbosa Rodrigues, Gen. Sp. Orch.Nov. 2: 129. 1882. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Serra de Santa Ana, s.d., Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t.240, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil., 2: 365.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,2 x 1,0-1,5 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 4,0-7,0 x 0,8-1,5 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-9 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanhas, internamente púrpuras; sépala dorsal 18,0- 20,0 x 2,5-3,0 mm, linear-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 18,0- 20,0 x 4,0-4,5 mm, linear-lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 4,0-4,5 x 2,0-2,5 mm, largo- 184 lanceoladas, eretas, sésseis, ápice gudo, ligeiramente oblíquo, vináceas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 16,0- 17,0 x 3,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com pontuações púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo espatuliforme, membranáceo, margem glabra, ápice acuminado, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 100). Espécie endêmica do Brasil ocorre em Mata Atlântica e no Semi-Árido em Matas de Galeria como epífita entre 500 e 700 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Palmeiras, 22 Dez 1996 (fl), Toscano de Brito, A. L. V. 1051 (HUEFS).
Não foi encontrado nenhum material desta espécie coletado por Hoffmannsegg nos herbários europeus e não há nenhum desenho no herbário de Viena (W), onde Reichenbach. filius trabalhou e onde são encontradas muitas ilustrações de suas espécies. No Brasil, onde é endêmica, há uma coleta realizada por Augusto Gehrt em Itú, Estado de São Paulo que consideramos um material satisfatório para Neótipo. Na Europa, há outra coleção no herbário de Paris (P, A. Glaziou 18521a, coletado em 1907), mas sem localidade precisa. Embora Reichenbach filius não tenha ilustrado esta espécie, a descrição e comentários são claros e precisos o bastante separá-la das demais espécies neotropicais de Bulbophyllum. Uma boa ilustração de B. chloropterum é fornecida por Hoehne (1949, tab.149). A única espécie que pode ser considerada próxima é B. teimosense, da qual é distinta pela ausência de tricomas nas margens do hipoquilo, flores com metade do tamanho e coloração diferente. O período de floração é em dezembro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo. 185
6.8. Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J.A.N.Bat., Sitientibus Sér. Ci. Biol. 4(1-2): 20- 24. 2004. Tipo: Brasil. Goiás: Ipameri, 23 Mar 1995 (estéril), floração em cultivo Fev 1999, Cavalcanti, T. B. et al. 1390 (holótipo, CEN; isótipos, AMES n.v., HUEFS, SP). Fig. 99.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5-0,7 x 4,0-6,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 2,0-3,5 x 0,8-1,5 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 3,0-6,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-8 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,5-3,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas espiraladamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas patentes, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 3,0-3,5 x 1,6-2,0 mm, ovalada, ápice apiculado, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 3,0-3,5 x 2,0-2,5 mm, ovadas, paralelas, livres, simétricas, trinervadas, ápice apiculado, margem glabra. Pétalas 1,7-2,0 x 0,7-1,0 mm, lanceoladas, patentes, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, concolor, uninervadas, margem glabra, serrulada. Labelo 2,0 x 1,0 mm, trilobado, ápice revoluto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais dentiformes, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso, epiquilo ovado, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice obtuso, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 3,0-5,0 x 3,0-4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 101). Espécie endêmica do Brasil, em áreas de Cerrado com formações rupestres ou matas de galeria também em Cerrado, ocorre tanto como epífita, quanto como rupícola entre 700 e 1100 metros de altitude.
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Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Morro do Chapéu, 25 Out 1970 (est), Lima, A. 70-6136 (HUEFS); Rio de Contas, Fev 2006 (fl), Smidt, E.C. 805 (HUEFS); Distrito Federal: Brasília, Lago Norte, Córrego Taquari, 12 Fev 1990 (fl), Bianchetti, L. B. & J. A. N. Batista 848 (CEN); Sobradinho, 7 Fev 2001 (fl), Santos, A. A. et al. 880 (CEN); Goiás: Cristalina, RPPN Linda Serra dos Topázios, 15 Mar 1998 (fl), Bianchetti, L. B. & R. S. Oliveira s.n. (CEN 49644).
Espécie com morfologia peculiar entre as espécies Neotropicais, a posição sistemática desta espécie é baseada em dados de filogenia através de seqüências de DNA nuclear e plastidial, que a posicionam como espécie irmã desta seção (Capítulo 1). A morfologia vegetativa é típica da seção, sendo um bom caráter taxonômico no reconhecimento de B. ciluliae como membro de B. sect. Xiphizusa. A morfologia de B. ciluliae preserva muitas características plesiomórficas entre as espécies Neotropicais, como inflorescência com disposição espiralada das flores e a coloração predominantemente púrpura. Ao mesmo tempo esta espécie possui características que só ocorrem em B. sect. Didactyle como a posição patente das sépalas e pétalas. O período de floração é entre fevereiro e março. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
6.9. Bulbophyllum dusenii Kraenzl., Kongl. Svenska Vetensk. Acad. Handl. 46 (10): 69. 1911. Tipo: Brasil. Paraná: Jaguariaiva, 25 Ago 1910 (fl), Dusén, P. 10110 (holótipo, S). Fig. 102.
Bulbophyllum longipetalum Pabst, Anais Soc. Bot. Brasil 20. 1964. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Caxambú, Out 1956 (fl), Welter, N. 190 (holótipo, HB), syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,8-1,2 x 0,8-1,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 2,0-3,0 x 0,5-1,2 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 3,0-4,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 5-8 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 187
1,5-2,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 9,0-12,0 x 1,3-1,5 mm, lanceolada, ápice atenuado, agudo, ligeiramente navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 10,0-11,0 x 1,5 mm, linear-lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 4,0 x 1,0 mm, linear-panduriformes, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 8,0 x 2,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com listras púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo espatuliforme, membranáceo, margem glabra na porção espandida, ápice obtuso, base delgada, atenuada. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Frutos não observados.
Distribuição (Fig. 104). Espécie endêmica do sudeste brasileiro em áreas de contato entre a Mata Atlântica e o Cerrado, como epífita entre 800 e 900 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Carangola, 10 Jan 1985 (fl), Leoni, S. L. 2 (GFJP).
Bulbophyllum dussenii é facilmente reconhecido por ser a única espécie entre as relacionadas a produzir flores a partir de um escapo mais curto que as follhas, e raque muito curta, tornando as flores agregadas. Na morfologia floral, o epiquilo membranáceo, com base delgada, longa e ápice espatuliforme o diferencia das espécies próximas, B. plumosum e B. gehrtii. A nova sinonimização proposta baseia-se na análise dos materiais tipo que não deixam dúvida de que se trata do mesmo táxon. O período de floração indica floração em janeiro, agosto e outubro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. 188
Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida para menos de cinco localidades.
6.10. Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & P. J. Cribb, sp. nov. Tipo: Venezuela. 26 Ago 1856 (fl), Fendler 2129 (holótipo, K-LINDL 000078752). Fig. 103.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5-1,0 x 0,3-0,5 cm, discóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 3,0 x 0,5-0,8 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 5,0-8,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-6 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 5,0-6,0 x 2,5-2,7 mm, largo-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 6,0-8,0 x 4,0-5,0 mm, largo- lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,5 x 1,2-1,6 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, oblíquos, plano, vináceas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,0 x 1,3 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante púrpura, porção basal-ventral branco, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso, atenuado, disco liso; epiquilo lanceolado carnoso, margem pilosa, tricomas lineares, curtos, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 105). Espécie endêmica da região norte da Venezuela, epífita de mata úmida em áreas rupestres a cerca de 1500 metros de altitude.
189
Material examinado selecionado: VENEZUELA. Vargas: Naiguata, s.d., Dunstervillei, G. C. K. 21 (K).
Bulbophyllum fendlerianum é afim de B. manarae, no qual se diferencia pelo formato da pétala, tamanho da flor e formato do epiquilo. Pode ser confundida, também, com B. vareschii, mas nesta espécie as flores são menores e o labelo é carnoso, sem calo delimitado. O período de floração é em agosto. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie.
Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, esta área é historicamente bem coletada, e a existência de somente uma localidade indica a raridade de ocorrência.
6.11. Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt, Novon 14: 29-32. 2004. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Grão Mogol, Serra do Barão, 7 Jan. 2002 (fl), Borba, E. L. & C. van den Berg 1999 (holótipo, HUEFS). Fig. 104.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,4-0,8 x 0,6-0,7 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 4,0 x 0,1 cm, plana, linear, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 4,0-5,0 cm alt., ereta, em racemo, uniflora; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 0,5 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores não ressupinadas, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras com pontuações castanhas; sépala dorsal 14,0 x 3,0 mm, linear, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 13,0-15,0 x 4,0-6,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 4,0 x 3,0 mm, ovadas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas claviformes. Labelo 9,0 x 1,7 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso, tricomas lineares, curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco liso; epiquilo ovalado, 190 carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 0,6 x 0,3 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 106). Espécie endêmica do estado de Minas Gerais, na região noroeste em campo rupestre de Cerrado a cerca de 900 metros de altitude como rupícola. É conhecida somente para a localidade tipo.
Bulbophyllum filifolium é uma espécie com muitas características exclusivas, como as folhas filiformes e tricomas claviformes, pode ser confundida vegetativamente com B. hoehnei e B. gehrtii pelas folhas lineares, mas em B. filifolium as dimensões da planta são menores, tornando fácil o reconhecimento, tanto em campo, quanto em herbário. O período de floração é em janeiro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Conhecida somente para uma área, que apesar de relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, é historicamente bem coletada e a existência de somente um material indica a raridade de ocorrência, mesmo na localidade tipo.
6.12. Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba, sp. nov. Tipo: Brasil. São Paulo: São Paulo, Cidade Jardim, 23 Mai 1930 (fl), Gehrt, A. s.n. (holótipo, SP 27855). Fig. 107.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,5 x 0,7 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 3,0 x 0,4 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-4 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 1,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 8,0 x 2,0 mm, 191 lanceolada ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 9,0 x 3,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até próximo ao ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 4,0 x 0,5 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, oblíquo, plano, vináceas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 7,0 x 1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com pontuações púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso apenas no ápice, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo lanceolado, côncavo, membranáceo, piloso apenas na base, tricomas lineares, curtos, ápice acuminado, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 109). Espécie endêmica do sudeste do Brasil, em áreas de encrave de Cerrado com Mata Atlântica, ocorrendo como epífita entre 700 e 1000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Carrancas, Abr 2000 (fl), E. L. Borba s.n. (HUEFS).
Bulbophyllum gehrtii é uma espécie proximamente relacionada com B. plumosum, diferindo desta por possuir tricomas curtos apenas na região distal do hipoquilo, disco com sulco liso e folhas linear-lanceoladas. Bulbophyllum plumosum possui labelo com hipoquilo densamente piloso por toda a extensão, disco com sulco profundo e dotado de travas transversais em seu interior, e folhas oblongas a largo- lanceoladas. Além disso, o epiquilo de B. gehrtii possui âmbito côncavo com ápice inteiro e obtuso, sendo que em B. plumosum o âmbito é plano e o ápice pode ser inteiro ou emarginado. Considerando estas características em conjunto, esta espécie é facilmente identificada tanto em campo quanto em herbário. O período de floração é em abril. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. 192
Estado de conservação: Vulnerável, [V B1ab(iii)], esta espécie só é conhecida de duas coletas, oriundas de duas das regiões mais bem coletadas no estado de Minas Gerais e São Paulo. Aparentemente é endêmica de áreas de encrave de cerrado, um dos biomas mais devastados do Brasil nas últimas décadas, para implantação de pastagens e agricultura extensiva.
6.13. Bulbophyllum gladiatum Lindl., Ann. Mag. Nat. Hist. 10: 185. 1842. Didactyle gladiata (Lindl.) Lindl. Folia. Orch. Didactyle 1. 1852. Xiphisuza gladiata (Lindl.) Rchb.f., Bot. Zeit. 10: 919. 1852. Phyllorchis gladiata (Lindl.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: BRASIL. Rio de Janeiro: Rio de Janeiro, Descourtilz s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): Desenho original de M. Descourtilz do espécime tipo citado no protólogo, depositado em Kew (K-LINDL 000078738). Fig. 108. Bulbophyllum laciniatum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3(5): 609. 1902. Didactyle laciniata Barb. Rodr. Gen. Sp. Orch. Nov. 1: 43. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: São Gonçalo da Campanha, 4 Jun 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 241”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil 2: 366. 1996. syn. nov. Bulbophyllum laciniatum (Barb. Rodr.) Cogn. var. janeirense Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3(5): 610. 1902. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 242”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 367. 1996. syn. nov. Bulbophyllum nemorosum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 608. 1902. Didactyle nemorosa Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov. 1: 43. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Carmo do Rio Claro, 18 Ago 1876, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues 193
em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 243a”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 368. 1996. syn. nov. Bulbophyllum ochraceum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 610. 1902. Didactyle ochracea Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov 2: 127. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: São José del Rei, 1 Ago 1881, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 243b”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 368. 1996. syn. nov. Bulbophyllum quadricolor (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 611. 1902. Didactyle quadricolor Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov 2: 128. 1882. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Serra de São José del Rei, 1 Ago 1881, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 243c”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 368, fig.c. 1996. syn. nov.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,7 x 0,8-1,3 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 3,0-6,0 x 0,5-1,3 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-16,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 6-10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 17,0-23,0 x 2,1-5,0 mm, linear-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra, sépalas laterais 18,0-23,0 x 3,0-4,5 mm, linear-lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 2,5-5,0 x 1,5-2,0 mm, panduriformes, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, 194 castanhas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 15,0-25,0 x 2,0-2,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante castanha, com pontuações púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco liso; epiquilo linear-espatuliforme, membranáceo, margem e face pilosas, tricomas lineares, curtos, ápice obtuso, base séssil a levemente constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 5,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 110). Espécie amplamente distribuída pelo sudeste da América do Sul em Cerrado e Mata Atlântica em ambiente de campo-rupestre, como epífita ou raramente rupícola entre 600 e 1200 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Rio de Contas, 13 Ago 1999 (fl), Toscano de Brito, A. L. V. 2037 (HUEFS); Distrito Federal: 3 Set 1964 (fl), Irwin, H. S. & T. R. Soderstrom 5912 (NY 547370); Espírito Santo: Santa Teresa, 10 Fev 2001 (fl), Fontana, A. P. & M. de Souza 96 (MBML); Minas Gerais: Caldas, 1 Set 1855 (fl), Regnell, A. F. ser. III-1135 (US 503418); Caxambú, 8 Set 1957, Voll, O. s.n. (HB); Lagoa Santa, Warming s.n. (W); São Tomé das Letras, 10 Jun 1957 (fl), Pabst, G. F. 4061 (HB); Paraná: Jaguariaíva, 13 Jul 1915 (fl), Dusén, P. 17086 (S); Porto Amazonas, 12 Jun 1916 (fl), Lange, R. & Dusén, P. 3531 (HB); Rio de Janeiro: Correias, 15 Ago 1962 (fl), Verboonem, J. s.n. (HB); Macaé, 9 Fev 1983, Farney, C. et al. 253 (RB); São Paulo: Brotas, Ago 1963 (fl), Perazolli, E. 63 (HB). PARAGUAI. Paraguarí: P. Nac. Ybicuí, 15 Set 1988 (fl), Zardini, E. 7277 (SEL 79445).
Espécie amplamente distribuída e morfologicamente variável, principalmente em relação à pilosidade do labelo. Neste trabalho as sinonimizações novas propostas para esta espécie baseiam-se em diversos fatos. O estudo do protólogo destas espécies demonstra que não há caracteres qualitativos inequívocos que as separem, exceto os baseados em variações de tamanho da flor e quantidade de pilosidade no labelo. Em todos os herbários europeus, mais precisamente nos herbários BM e W, que contêm os 195 materiais nos quais foi baseada a monografia do gênero na Flora Brasiliensis realizada por Cogniaux (1902), os materiais determinados como sendo B. nemorosum e B. ochraceum não diferem em nada de B. gladiatum. B. laciniatum é o nome mais utilizado, pois possui a melhor ilustração entre estes sinônimos. O tipo de B. gladiatum possui uma excelente ilustração de Lindley, o que não deixa dúvida quanto à forma das pétalas e pilosidade do labelo, que definem esta espécie. Finalmente o estudo de materiais vivos desta espécie e de outras desta seção, demonstra que condições de cultivo (ou de hábitat natural em campo) e luminosidade são fatores que promovem grande variação em um mesmo indivíduo de um ano para o outro, ou mesmo entre flores de uma mesma inflorescência caso a planta passe, por exemplo, por estresse hídrico. Estes fatos são amplamente conhecidos por cultivadores, mas normalmente ignorados quando estudos são baseados apenas em observação de material herborizado, gerando um excesso de epítetos específicos ou de níveis hierárquicos sub-específicos. O período de floração é de junho a setembro, mas algumas populações foram encontradas em flor em fevereiro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
6.14. Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba, sp. nov. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Bom Sucesso, 3 Nov 1991, Neto, E. T. & M. S. Werneck 715 (holótipo, BHCB). Fig. 111.
Ervas epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,2-1,5 x 1,3-1,5 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 5,0-6,0 x 0,8-1,2 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 12,0- 15,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 10-12 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-5,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, púrpuras; sépala dorsal 5,0 x 1,5 mm, lanceolada, ápice agudo, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0 x 2,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até próximo ao ápice, simétricas, trinervadas, 196
ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 2,0 x 1,2 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, base ligeiramente oblíqua, ápice agudo, plano, púrpuras, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,0 x 1,2 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, muito curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo linear, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base atenuada. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 5,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 113). Espécie endêmica do estado de Minas Gerais, Brasil, ocorrendo em Cerrado como epífita a cerca de 950 metros de altitude. É conhecida somente para a localidade tipo.
Bulbophyllum hatschbachianum é uma espécie com morfologia peculiar, cujo labelo não pode ser diretamente comparado a nenhuma outra espécie do gênero. Nesta espécie, o epiquilo é carnoso, porém mais curto que o hipoquilo e delgado, nitidamente mais estreito que o hipoquilo. B. fendlerianum e B. solteroi também possuem hipoquilo do mesmo tamanho ou pouco maior que o epiquilo, porém nestas espécies o epiquilo é da mesma largura ou pouco mais largo que o epiquilo e com morfologia do calo diferente. Os tricomas nas margens do hipoquilo são muito curtos, sendo discerníveis apenas com auxílio de lupa, ao contrário das duas espécies próximas que possuem tricomas nítidos. O período de floração é novembro. Não há informações sobre polinização e sistema reprodutivo da espécie. Estado de conservação: Dados insuficientes. Espécie descrita, de uma localidade pouco coletada e que demanda mais estudos de campo para enquadrá-la em alguma categoria de conservação. Porém, aparentemente, deve possuir uma distribuição geográfica restrita, pois ocorre em um dos estados mais bem coletados do Brasil e possui apenas uma coleta.
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6.15. Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba, sp. nov. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Joaquim Felício, Serra do Cabral, 20 Fev 2002 (fl), Smidt, E. C. et al. 699 (HUEFS). Fig. 114.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,0-1,3 x 1,5 cm, deltóide, transversalmente elíptico, vermelho, rugoso, unifoliado. Folha 4,0-5,0 x 0,5 cm, plana, linear, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 13,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 10,0 x 2,5 mm, lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 9,0 x 4,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 3,5 x 1,2 mm, triangular-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, castanhas com nervura central e margem púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 7,5 x 2,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, coloração predominante amarela, lobos laterais eretos, pouco diferenciados, pouco diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo ausente, disco com sulco liso; epiquilo lanceolado, carnoso, margem pilosa, tricomas lineares, longos, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 115). Conhecido somente pelo material tipo, até o momento, provavelmente endêmica dos Cerrados da região central do estado de Minas Gerais, onde ocorre como epífita em altitude média de 1000 metros.
Espécie recentemente descrita, não co-habita com nenhuma espécie próxima morfologicamente. Pode ser comparada com B. vareschii e B. jamaicense, ambas 198 também com epiquilo com lobos pouco diferenciados, porém é facilmente distinta destas espécies por possuir folhas lineares, não lanceoladas, flores com o dobro do tamanho e labelo amarelo, não vináceo. As folhas lineares a tornam comparável com B. filifolium, porém a inflorescência uniflora, flores com morfologia completamente diferentes e tricomas claviformes a separam facilmente. O período de floração é em fevereiro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Ocorre em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, porém em um ecossistema altamente perturbado e fragmentado. A área de ocorrência é também historicamente bem coletada e a existência de somente um material indica a raridade de ocorrência, mesmo na localidade tipo.
6.16. Bulbophyllum jamaicense Cogn., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 7: 122. 1909. Tipo: Jamaica. Saint Andrew: s.d., Harris, W. 7998 (holótipo BM, isótipos, K. AMES, NY).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,6-1,0 x 0,6-1,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, amarelo, rugoso, unifoliado. Folha 3,5 x 0,7 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 5 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, pouco conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, vináceas, sépala dorsal 5,0 x 2,0 mm, largo-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0 x 3,0 mm, largo-lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 4,0 x 1,0 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,0 x 1,3 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, lobos laterais eretos, pouco diferenciados em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, calo ausente, disco com sulco liso, lanceolado; epiquilo carnoso, margem pilosa, tricomas lineares, curtos, diminuindo para o ápice, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra 199 ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 3,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 116). Mesoamérica e norte da América do Sul, como epífita entre 800 e 1700 metros de altitude.
Material examinado selecionado: COLÔMBIA. Cauca: Popayan, s.d., Lehman, B. J. & H. B. K. 409 (K).
Espécie amplamente distribuída, muito próxima de B. vareschii, diferindo basicamente por ter sépalas conadas e detalhes no labelo. A maioria dos materiais herborizados destas duas espécies é encontrado em fruto no material de herbário, sendo algumas populações provavelmente cleistógamas. Margaret A. Dix (com. pess.) reporta a existência desta espécie também na Guatemala, porém não tivemos oportunidade de estudar nenhum material depositado em herbário, mas com isso há fortes indícios que a espécie seja apenas mal coletada e amplamente distribuída. Infelizmente Cogniaux (1909), não apresenta ilustração na descrição da espécie. O acúmulo de mais informações e materiais herborizados pode indicar que na verdade constituam a mesma espécie. O período de floração é em março. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida para menos de cinco localidades.
6.17. Bulbophyllum manarae Foldats, Acta Bot. Venez. 3: 309. 1968. Tipo: Venezuela. Naiguatá: s.d., Manara, B. J. 99. (holótipo, VEN?, n.v.). Fig. 117.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,7-1,2 x 0,5-0,7 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 4,0- 200
6,0 x 1,5 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-20,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 15-20 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 7,0-10,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanha, internamente púrpura; sépala dorsal 5,0-6,0 x 2,0-3,0 mm, oval-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 5,0-6,0 x 4,0 mm, largo-lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 4,0 x 1,5 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo ligeiramente-oblíquo, plano, brancas, com nervura central e margem púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 4,0-4,5 x 1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, atenuado, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo cordiforme, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 119). Foldats descreveu esta espécie em 1968, baseando-se em material venezuelano coletado por B. J. Manara. Contudo, Bulbophyllum manarae ocorre também na Chapada Diamantina, em área de campo-rupestre do Semi-árido Brasileiro em campo rupestre tanto como epífita quanto rupícola entre 800 e 1000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Morro do Chapéu, 9 Ago 2003 (fl), Ribeiro, P. L. et al 45 (HUEFS); Rio de Contas,18 Out 1998 (fl), Toscano, A. L. V. 1850 (HUEFS).
201
É próxima de B. arianae, da qual é distinta pelo formato das pétalas e pilosidade do labelo. Floresce de outubro a março. O período de floração é em agosto e outubro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
6.18. Bulbophyllum melloi Pabst, Bradea 2(24): 167. 1977. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Petrópolis, 25 Fev 1976 (fl), Mello, A. F. BU-5A (holótipo, HB). Fig. 118.
Ervas preferencialmente rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,7-1,5 x 0,5-0,8 cm, piriforme, transversalmente elíptico, castanho, liso, unifoliado. Folha 1,5- 3,0 x 0,7-1,0 cm, plana, lanceolada, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-13,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 5-7 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, vináceas; sépala dorsal 22,0-25,0 x 3,0-3,5 mm, linear-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 22,0-25,0 x 5,0-5,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 6,0 x 1,8 mm, estreito-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 20,0- 22,0 x 2,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpuro concolor, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo glabro, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo linear-lanceolado, carnoso, margem glabra, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
202
Distribuição (Fig. 120). Espécie endêmica do sudeste do Brasil ocorre em área de Mata Atlântica e de encrave de Cerrado em ambiente rupestre entre 800 e 1000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Minas Gerais: Caeté, 2 Fev 2001 (fl), Mota, R. C. & A. Marques 334 (BHCB).
Espécie mal descrita, com descrição do material tipo possuindo estruturas ausentes no espécime herborizado. Pabst (1977) descreve o labelo como piloso, caráter ausente no material tipo e nos indivíduos encontrados em Minas Gerais. Morfologicamente é próximo a B. weberbauerianum, mas este possui labelo membranáceo ou de B. bidentatum, que possui flores com menos da metade do tamanho e pétalas mais largas. O período de floração é em janeiro e fevereiro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida de menos de cinco localidades.
6.19. Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn., Fl. Bras. (Martius) 3 (5): 614. 1902. Didactyle plumosa Barb. Rodr., Gen. Sp. Orch. Nov 2: 123. 1877. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Caldas, Serra de Caldas, 2 Fev 1877, Barbosa Rodrigues, J. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): desenho original de Barbosa Rodrigues em seu trabalho não publicado “Iconographie des Orchideés du Brésil 5: t. 244a”, depositado na biblioteca do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e reproduzido por Sprunger, S. (ed.). João Barbosa Rodrigues. Iconographie des Orchideés du Brésil. 2: 369. 1996. Fig. 121. Bulbophyllum lundianum Rchb. f. & Warm., Otia Bot. Hamburg. 94. 1881. Phyllorchis lundiana (Rchb. f. & Warm.) O. Kuntze., Rev. Gen. Pl. 1: 677. 1891. Tipo: Brasil. Minas Gerais: Lagoa Santa, s.d., Warming, E. s.n. (perdido). Lectótipo (aqui designado): Desenho do espécime original citado no protólogo (W) e reproduzido em Warming, E., Sym. Fl. Bras. Centr. Cogn. 29: 843, tab. 4, fig. 4. 1883. syn. nov. 203
Bulbophyllum pabstii Garay, Bradea 1(27): 305. 1973. Bulbophyllum fractiflexum Pabst, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 14: 23 1956, non Bulbophyllum fractiflexum J. J. Sm., Bull. Dept. Agric. Indes Neerl. 19: 6. 1908, non Bulbophyllum fractiflexum Kraenzl., Bot. Jahrb. Syst. 68: 392. 1912. Tipo: Brasil. São Paulo: Tremembé, 12 Abr 1953 (fl), Welter, N. 66 (holótipo, HB). syn. nov.
Ervas tanto epífitas quanto rupícolas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,2-1,5 x 1,5-1,8 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 2,5- 5,0 x 0,8-1,5 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 10,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 5-12 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 4,0-8,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 15,0-20,0 x 3,0-4,0 mm, lanceolada, ápice agudo, ligeiramente navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 15,0-20,0 x 4,0-5,0 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, navicular, margem glabra. Pétalas 5,0-7,0 x 2,0-2,5 mm, largo-lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, brancas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 14,0-18,0 x 1,5-2,0 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com listras púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, curtos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco com travas transversais; epiquilo espatuliforme, membranáceo, margem glabra, ápice obtuso, raro emarginado, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 7,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 123). Espécie amplamente distribuída no Brasil, ocorrendo em Cerrado, Mata Atlântica e no Semi-Árido como rupícola em ambiente de campo rupestre ou como epífita em matas de galeria em altitudes que variam de 600 a 1100 metros.
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Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Abaíra, 31 Mar 1994 (fl), Ganev, W. 3003 (HUEFS); Espírito Santo: Santa Teresa, 24 Fev 2001 (fl), Fontana, A. P. et al. 107 (MBML); Goiás: Distrito Federal, 20 Fev 1979 (fl), Heringer, E. P. et al. 1045 (IBGE); Anápolis, 07 Dez 1963 (fl), Heringer, E. P. 9214 (HB); Minas Gerais: Caldas, 27 Jan 1877 (fl), Regnell, A. F. ser.III-1134 (S); Carrancas, 27 Abr 1999 (fl), Simões, A. O. et al. 779 (UEC); Pará de Minas, 1 Mai 1989 (fl), s.col. (BHCB); Formiga, 27 Abr 1956 (fl), Welter, N. 171 (HB); Paraopeba, 4 Fev 1957, Heringer, E .P. 5478 (HB); Paraná: Castro, 28 Fev 1965, Hatschbach, A. G. 12418 (HB); Jaguariaiva, 17 Abr 1911 (fl), Dusén, P. 11737 (S); Ponta Grossa, 26 Feb 1910 (fl), Dusén, P. 9484 (NY 414785); Porto Amazonas, 1 Abr 1916 (fl), Dusén, P. 18060 (K); Sengés, 12 Fev 1915 (fl), Dusén, P. s.n. (S).
Bulbophyllum plumosum é muito próximo de B. gehrtii. Vegetativamente são facilmente identificáveis pelo segundo possuir folhas lineares e não oblongo- lanceoladas. Nas flores a diferença está no fato de B. gehrtii possuir flores com epiquilo côncavo e pilosidade apenas na junção do hipoquilo com o epiquilo, enquanto que em B. plumosum, o epiquilo é plano e a pilosidade ocorre apenas nas margens do hipoquilo. A sinonimização proposta para B. lundianum é baseada na ilustração original desta espécie, que não deixa dúvida quanto a possuir todas as características atribuídas a B. plumosum, sendo a falta de acesso a esta ilustração responsável pela permanência de B. lundianum até o presente. A sinonimização proposta para B. pabstii se deve ao fato de a única diferença entre estes dois táxons estar baseada no ápice do epiquilo que é tido como emarginado para esta espécie. O estudo tanto de materiais de herbário, quanto em coleções vivas e plantas na natureza, demonstram que este é um caráter inconsistente e pode aparecer em apenas algumas flores de alguns indivíduos observados. O período de floração é entre fevereiro e abril. Verola (2002) reporta que esta espécie é polinizada por moscas da família Milichiidae e possui auto-incompatibilidade gametofítica. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo.
205
6.20. Bulbophyllum solteroi R. González, Bol. Inst. Bot. (Guadalajara), 1(2): 108. 1992. Tipo: México: Jalisco, Cuautitlán, 28 Abr 1987 (fl), Soltero, R. & R. G. Tamayo s.n. (holótipo, IBUG n.v.). Fig. 122.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,6 x 1,4 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, rugoso, unifoliado. Folha 6,0-7,0 x 0,8- 1,0 cm, plana, elíptica, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 7,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 3-9 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-5,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvatura da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, externamente castanhas, internamente púrpuras; sépala dorsal 6,0 x 2,5 mm, ovado- lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 6,5-7,0 x 2,0-2,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,0-3,5 x 1,0-1,2 mm, lanceoladas, ligeiramente oblíquas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, púrpuras, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 5,0-6,0 x 1,6 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura com máculas brancas na porção ventral, lobos laterais eretos, epiquilo menor que hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo até o ápice do labelo, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo ovalado, carnoso, margem glabra, ápice obtuso, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 13,0 x 5,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 124). Espécie endêmica das áreas montanhosas da costa oeste do México entre 1000 e 1400 metros de altitude, onde ocorre como epífita em Florestas temperadas dominadas por encinos e pinheiros.
Material examinado selecionado: MÉXICO. Oaxaca: Luz de Luna, 26 Nov 1992 (fl, fr), Soto, M. A. et al. 7250 (AMO). 206
Espécie próxima de B. jamaicense e B. fendlerianum. É distinto do primeiro por este não possuir calo no labelo e do segundo por diferenças na forma do calo e pelo hipoquilo glabro. O período de floração vai de novembro a abril. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida para menos de cinco localidades.
6.21. Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba, sp. nov. Tipo: Brasil. Bahia: Jussari, RPPN Serra do Teimoso, Mar 2003 (fl), Smidt, E. C. & Borba, E. L. 308 (holótipo, HUEFS). Fig. 125.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 0,7-1,0 x 0,9-1,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 2,0-4,0 x 0,4-0,6 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 13,0-15,0 cm alt., ereta, em racemo, multiflora, 10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 6,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 14,0 x 3,5 mm, lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 14,0 x 3,5 mm, lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 5,0 x 2,0 mm, lanceoladas, ligeiramente falcadas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas, com nervura central púrpura, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 10,0-12,0 x 1,0-1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo até a metade do labelo, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo lanceolado, membranáceo, margem glabra, ápice acuminado, base constrita. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, 207 ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto 5,0 x 4,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 127). Espécie endêmica da Mata Atlântica sul-bahiana, vegetando como epífita a cerca de 400 metros de altitude.
Material examinado selecionado: BRASIL. Bahia: Pau-Brasil, Ago 2005 (fr), Smidt, E. C. et al. 764 (HUEFS).
Espécie próxima de B. chloropterum, a qual se diferencia por possuir epiquilo piloso e pelas dimensões florais menores. O período de floração é em março. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Criticamente em perigo [CR B1ab(iv)]. Apesar de ocorrer em uma área relativamente bem preservada e de pouca pressão antrópica, esta área é historicamente bem coletada, e a existência de materiais de apenas duas regiões muito próximas indica a área restrita de distribuição da espécie.
6.22. Bulbophyllum vareschii Foldats, Acta Bot. Venez. 3: 314. 1968. Tipo: Venezuela. Táchira: San Antonio, s.d., Vareschi, V. 4000 (holótipo, VEN?, n.v.). Fig. 126.
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 10,0 x 10,0 cm, deltóide, transversalmente elíptico, verde, liso, unifoliado. Folha 2,5-3,0 x 0,6-0,8 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 13,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 8 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, ressupinadas por curvamento da raque, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 3,6 x 2,5 mm, ovado-lanceolada, ápice agudo, plano, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 4,0 x 2,2 mm, ovado-lanceoladas, paralelas, 208 livres, ligeiramente assimétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 3,5 x 1,6 mm, lanceoladas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, castanhas concolor, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, curtos. Labelo 3,5 x 0,8 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, púrpura concolor, lobos laterais eretos, pouco diferenciados, pouco diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso nas margens, tricomas lineares, longos, calo ausente, disco com sulco liso; epiquilo lanceolado, carnoso, margem pilosa, tricomas lineares, curtos, diminuindo em direção ao ápice, ápice acuminado, base séssil. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, inteiro, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto inteiro; estigma amplo. Fruto 6,0 x 3,0 mm, superfície lisa.
Distribuição (Fig. 128). Espécie restrita ao norte da América do Sul em região montanhosa da Amazônia venezuelana a cerca de 1100 metros de altitude, ocorrendo como epífita.
Material examinado selecionado: VENEZUELA. Lara: Morán, 18 Nov 1951 (fl), Renz, J. 7543 (RENZ).
Espécie próxima de B. jamaicense, da qual se distingue pelas sépalas laterais livres e mais largas. Estudos baseados em uma maior amostragem podem indicar que estes dois táxons sejam sinônimos. O período de floração é em novembro. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e a polinização da espécie. Estado de conservação: Em perigo [EN B1ab(iii)]. Esta espécie ocorre de forma fragmentada em uma área de menos de 5.000 km de extensão, sendo conhecida para menos de cinco localidades.
6. 23. Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1: 85. 1905. Tipo: Peru. Sandia: s.d., Weberbauer 540 (holótipo, B, fotografia, AMES). Fig. 129. 209
Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl. var. angustius C.Schweinf., Bot. Mus. Leafl. 11: 189. 1944. Tipo: Bolívia. Cochabamba: Sailapata-Ayopaya, Nov 1935, Cardenas, M. 3294 (holótipo, AMES).
Ervas preferencialmente epífitas. Rizoma inconspícuo. Pseudobulbo 1,5 x 1,5 cm, deltóide, transversalmente elíptico, castanho, rugoso, unifoliado. Folha 4,0-4,5 x 0,7-1,0 cm, plana, oblonga, base constrita, ápice agudo, consistência coriácea. Inflorescência 13,0-18,0 cm alt., ereta, em racemo, pauciflora, 6-10 flores; escapo cilíndrico, bráctea basal do escapo inconspícua, demais brácteas não imbricadas; raque 3,0-4,0 cm comp., delgada, pêndula, brácteas da raque sésseis, não imbricadas. Flores dispostas disticamente ao longo da raque, não ressupinadas, antese simultânea, membranáceas, jugo presente, muito conspícuo. Sépalas eretas, superfície lisa, castanhas; sépala dorsal 17,0-20,0 x 2,0-3,0 mm, linear-lanceolada, ápice agudo, navicular, trinervada, margem glabra; sépalas laterais 17,0-21,0 x 3,0-4,0 mm, linear- lanceoladas, paralelas, conadas até o ápice, simétricas, trinervadas, ápice agudo, plano, margem glabra. Pétalas 5,0-6,0 x 1,0 mm, lanceoladas, ligeiramente falcadas, eretas, sésseis, ápice agudo, plano, vináceas, uninervadas, margem pilosa, tricomas lineares, longos. Labelo 14,0-17,0 x 1,0-1,5 mm, trilobado, ápice ereto, apêndices basais ausentes, castanho com pontuações púrpuras, lobos laterais eretos, diferenciado em epiquilo e hipoquilo; hipoquilo piloso apenas no ápice, tricomas lineares, longos, calo entre os lobos laterais, ápice inteiro, obtuso, disco com sulco liso; epiquilo linear- lanceolado, membranáceo, margem glabra, ápice acuminado, base delgada, longamente atenuada. Coluna glabra ventralmente; estelídeos presentes, ultrapassando a antera, ápice agudo, bidentado, ereto; dentes presentes, ápice inteiro; pé curto, inteiro; estigma amplo. Fruto não observado.
Distribuição (Fig. 130). Amplamente distribuída pelos Andes, normalmente como epífita entre 1600 e 2000 metros de altitude.
Material examinado selecionado: COLÔMBIA. Cundinamarca: Santandercito, s.d. (fl), Uribe, L. U., 5570 (HB). PERU. Moquegua: Carabaya, s.d. (fl), Weddell, M., s.n. (F 1810555). 210
BOLÍVIA. Santa Cruz: Prov. Florida, 17 Set. 2001 (fl), Vasquez, R. et al. 4323 (Herb. VASQ).
Espécie facilmente reconhecida pelas flores com sépalas e labelo lineares e labelo membranáceo. Não co-habita com nenhuma espécie próxima. As sépalas podem chegar a 20 mm comp., aproximando-se no tamanho de B. melloi, porém este possui labelo carnoso e ocorre apenas no sudeste do Brasil. Pode ser comparado também com B. plumosum, mas as dimensões florais menores, a forma mais larga das sépalas e do labelo e o disco com sulco com travas transversais a distingue. O período de floração é de novembro a março. Não há informações sobre o sistema reprodutivo e polinização da espécie. Estado de conservação: Não ameaçada. Espécie amplamente distribuída, aparentemente sem pressão de coleta, porém rara em cultivo. 211
Nomes inválidos ou descritos erroneamente para o Neotrópico
Bulbophyllum martinianum Lindl. Nomen nudum Este nome aparece na coleção Martius 600 (M), de São Paulo, Brasil, município de Itu, em Glaziou 11617 (K) sem localidade, um desenho com fragmentos de uma planta em Viena (W- Reichenbach Herb. Orchid 35766) e um outro desenho no herbário de Lindley (Kew-000078739), mas nunca foi publicado e trata-se na verdade de B. chloroglossum Rchb. F. & Warm (1871).
Bulbophyllum dictyochilum Kraenzl. Nomen nudum
Espécie determinada como sendo nova por Kraenzl., tento sido até mesmo escolhido mais de um tipo (Lange & Dusen 7497, 8 Set 1909; Dusen 7436, 30 Dez 1908, S), coletada no Brasil, estado do Paraná em “restingas secas” e na região de Roca Nova respectivamente. Este nome nunca foi validamente publicado e, na verdade, trata- se de B. napelli Lindl.
Bulbophylluym diplopetalum Hoehne & Schltr. Contrib. ao Conhecimento das Orquidáceas. Archivos de Botânica do Estado de São Paulo 1(3): 337, fig. 2. 1920. Nomem nudum.
No texto deste artigo, esta figura esta relacionada com a menção da ocorrência de B. glutinossum Barb. Rodr. para o estado de São Paulo (pg. 259), porém na legenda da ilustração desta espécie, o nome B. diplopetalum Hoehne & Schltr. aparece. Como este nome nunca foi validado pelos autores, constitui também um Nomem nudum.
Bulbophyllum monteroi Leite. Nomen nudum
Espécie nunca descrita, como apontado por Barros (1985), este nome aparece em manuscritos de João Eugenio Leite, e em uma exsicata depositada no Herbárium Friburguense, Colégio Anchieta, município de Nova Friburgo, estado do Rio de Janeiro, Brasil, número 4380 (coleta de João Eugenio Leite 8517, florida em outubro de 1948, 212 proveniente do Estado de São Paulo, Município de Itaici). Barros (1985) determinou este nome como sendo sinônimo de B. epiphytum Barb. Rodr., porém, por ser um Nomem nudum, não pode ser considerado sinônimo de um nome válido, sendo apenas mais uma coleção de B. epiphytum Barb. Rodr., não tendo nenhum valor nomenclatural.
Bulbophyllum claussenii Rchb. f., Linnaea 19: 371 (1847). Tipo: Brasil. Minas Gerais: s.d. (fl), Claussen s.n. (G, holótipo; isótipo, BR).
Planta erroneamente registrada para o Brasil, estado de Minas Gerais. Na verdade trata-se de uma espécie afim de B. cocoinum Lindl. ou B. pumilum (Sw.) Lindl., ambas, espécies africanas, bem distribuídas pelo continente e com grande variação morfológica e de coloração (Vermeulen, J. J. 1987). Não foi possível, até o momento, saber se é uma espécie válida ou sinônimo, mas provavelmente sua origem é africana e não ocorre naturalmente no Neotrópico.
Bulbophyllum cryptanthum Cogn., Bull. Herb. Boissier 7: 120. 1899. Tipo: Brasil. Rio de Janeiro: Dez.1898, Orquidario Binot s.n. (n.v.). = Bulbophyllum clandestinum Lindl. Bot. Reg. (misc.) 77. 1841. Bulbophyllum sessile (Koen.) J. J. Sm. Orchid. Java, 448. 1905.
Garay (1953) ao analisar o tipo de B. cryptantum Cogn. observou que se tratava na realidade de B. sessile (Koen.) J. J. Sm. (atualmente sinônimo de B. clandestinum Lindl.), esta confusão provavelmente se deu a partir do fato desta planta ter sido recebida por Cogniaux do Orquidario Binot (Rio de Janeiro, Brasil), e com isto o autor concluiu que esta espécie asiática fosse oriunda do Brasil.
Bulbophyllum cogniauxianum (Kraenzl.) J. J. Sm. Bull., Jard. Bot. Buitenz. Ser. II. 8: 23. 1912. Cirrhopetalum cogniauxianum Kraenzl., Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1: 86. 1905. Tipo: s. loc., s.d., Cultivado em Konigl. Botan. Garten, Munchen (holótipo, M n.v.).
213
Apesar de ter sido descrita para o Brasil, esta espécie faz parte de um grupo de espécies incluidas hora em Cirrhopetalum, hora em Bulbophyllum, por possuir inflorescência umbelada. Não apenas no Brasil, mas na região Neotropical como um todo não existem espécies nativas com esta característica. Não foi possível até o momento saber se é uma espécie válida ou um sinônimo, mas provavelmente sua origem é asiática e não ocorre naturalmente no Neotrópico.
Bulbophyllum watsonianum Rchb. f., Flora 71 (n. s. 46): 155-156. 1888. =Bulbophyllum ambrosia (Hance) Schltr., Orchideologiae sino-japonicae Prodromus 247. 1919. ≡ Eria ambrosia Hance., Journ. Bot. P. 232. 1883.
Espécie descrita como ocorrente no Brasil, mas sua distribuição é Asiática (China - Hong Kong, Issac-Williams, 1988). Esta confusão esta provavelmente ligada ao fato desta espécie possuir flores muito similares a B. nappelli Lindl., amplamente distribuída no Brasil, como comentado pelo próprio Reichenbach filius em sua descrição.
Bulbophyllum makoyanum Rchb. f., Gard. Chron. 2 (11): 234. 1879. Tipo: s.l., s.d., Makay 78 (holótipo, W). Espécie Asiática, distribuída em Singapura, Bornéo e Filipinas (Ames, 1911, 1925) possui inflorescências umbeladas característica ausente nas espécies Neotropicais.
Bulbophyllum macrostachyum Kraenzl., Fedde. Repert. Nov. Sp. 6: 65. 1908. = Bulbophyllum resupinatum var. filiforme (Kraenzl.) J.J.Verm., Bull. Jard. Bot. Belg. 56: 235. 1986. Espécie africana, amplamente distribuída pela África Central e Oeste (Vermeulen 1987), errôneamente descrito para o Brasil por Kraenzl. 214
Referências Bibliográficas
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Williams, J. G. & A. E. Williams 1983. Field Guide to Orchids of North América. American Orchid Society Press. 218
Lista numérica dos táxons
(1) Bulbophyllum sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb. (1.1) Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl. (1.2.1) Bulbophyllum bracteolatum Lindl. (1.2.2) Bulbophyllum bracteolatum subsp. kegelii (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba (1.3) Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams (2) Bulbophyllum sect. Furvescens E. C. Smidt, Borba & Van den Berg (2.1) Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst. (2.2) Bulbophyllum nagelii L. O. Williams (2.3) Bulbophyllum quadrisetum Lindl. (2.4) Bulbophyllum setigerum Lindl. (2.5) Bulbophyllum steyermarkii Foldats (3) Bulbophyllum sect. Napelli Rchb. f. (3.1) Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr. (3.2) Bulbophyllum boudetianum Fraga (3.3) Bulbophyllum campos-portoi Brade (3.4) Bulbophyllum cantagallense Barb. Rodr. (3.5) Bulbophyllum dusntervillei Garay & Dunst. (3.6) Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn. (3.7) Bulbophyllum granulosum (Barb. Rodr.) Cogn. (3.8) Bulbophyllum kautskyi Toscano (3.9) Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn. (3.10) Bulbophyllum micropetaliforme Leite (3.11) Bulbophyllum napelli Lindl. (3.12) Bulbophyllum regnellii Rchb. f. (4) Bulbophyllum sect. Micranthae Barb. Rodr. (4.1) Bulbophyllum adiamantinum Brade (4.2) Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm. (4.3) Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr. (4.4) Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr. (4.5) Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr. (4.6) Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr. 219
(4.7) Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr. (4.8) Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm. (4.9) Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr. (4.10) Bulbophyllum tricolor Smith & Harris (5) Bulbophyllum sect. Didactyle (Lindl.) Cogn. (5.1.1) Bulbophyllum exaltatum Lindl. (5.1.2) Bulbophyllum exaltatum subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba (5.2) Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros (5.3) Bulbophyllum meridense Rchb. f. (5.4.) Bulbophyllum perii Schltr. (5.5) Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl. (5.6) Bulbophyllum tripetalum Lindl. (5.7) Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f. (5.8) Bulbophyllum xcipoense Borba, Semir (6) Bulbophyllum sect. Xiphizusa Rchb. f. (6.1) Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams (6.2) Bulbophyllum antioquiense Kraenzl. (6.3) Bulbophyllum arianeae Fraga & E. C. Smidt (6.4) Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr. (6.5) Bulbophyllum bidentatum (Barb. Rodr.) Cogn. (6.6) Bulbophyllum carassense Mota, R. C., F. Barros & Stehmann (6.7) Bulbophyllum chloropterum Rchb. f. (6.8) Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J.A.N.Bat. (6.9) Bulbophyllum dusenii Kraenzl. (6.10) Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & Cribb (6.11) Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt (6.12) Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba (6.13) Bulbophyllum gladiatum Lindl. (6.14) Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba (6.15) Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba (6.16) Bulbophyllum jamaicense Cogn. (6.17) Bulbophyllum manarae Foldats (6.18) Bulbophyllum melloi Pabst (6.19) Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn. 220
(6.20) Bulbophyllum solteroi R. González (6.21) Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba (6.22) Bulbophyllum vareschii Foldats (6.23) Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl. 221
Lista de exsicatas Abendroth, A., 133, 139 (3.1); 141 (3.9). Brade, A. C., 12496 (3.3); 14626 (3.1); 15078 (3.12); 16757 Acuña, J., 12384 (1.1). (3.1); 17207 (3.12); 19942 (3.8); 20984 (3.12); Brade, A. C., Aguilar, G. & D. Álvarez, 3559 (1.1). 20990 (3.1); 6257, 6257, 7551 (3.11); s.n. (4.1). Aguilar, G. et al., 4574 (1.2.1). Bradford, 5311 (Herb. H. F. Hance) (1.2.1). Alexander, D. W., s.n. (1.2.1). Braga, M. M. & A. L. F., 443 Allen, P. H., 2915 (1.1); 4243 (1.2.1). (4.10). Althausen, H., s.n. (4.3). Braga, M. M. N., s.n. (5.7). Alves, R., 20 (5.1.1); 234, 320 (5.1.1); (5.7). Braga, P. I. S., s.n. (5.7). Amaral Jr., A., 1415-1419 (3.4). Brazão, J. E. M., 54 (4.6). Amaral, A. M., 39 (4.4). Breedlove, D. E., 33142 (1.2.1). Ames, O., II-192, II-208, II-222 (1.2.1). Bresolin, A., 264 (5.1.1). Amorim, A. M. et al., 2962 (5.1.1). Bresolin, A., 344 (3.6); 454, 472, 663 (3.11). Anderson, W. R. et al., 35262, 35489 (5.7). Britton, N. L. et al., 1954 (1.2.1); 4872 (1.1). Anderson, W. R., 8847 (5.2). Broadway, W. E., 4096, 6288, 9895, s.n. (1.2.1). Arbo, M. M. et al., 3832 (4.3); 4830 (5.2). Bunting, G. S., 4866 (5.3). Arzivenca, L. 234 (3.12). C.P., s.n. (5.1.1). Atwood, J. T. et al., 6984 (1.2.1). Calderón, C. E. et al., 2423 (5.7). Azevedo, C. & J. Oliveira 182 (5.8). Campacci, M. 1631 (3.1). Azevedo, C. & O. A. Oliveira 140 (5.7). Campo, A. V., 4639 (1.3). Azevedo, C. & P. R. Oliveira 167 (3.10). Cardena, 4415 (5.7). Azevedo, C. & R. M. O. Alves 12 (3.11). Cárdenas, M., 3294 (6.23); 3295 (4.10). Azevedo, C., 149, 177 (5.2); 184 (3.8); 188 (5.7). Cardoso, D., 312 (5.3). Badim, J., 2863 (5.7). Carlson, M. C., 582 (1.2.1). Bandeira, V., s.n. (5.1.1). Carneiro, J., 351 (3.6); 373 (5.3); 397 (5.6); 1442 (5.4). Baptiste, s.n. (1.2.1). Carris, B., s.n. (4.7). Barista, J. A. N. et al., 1051 (6.19). Carvalho, A. M. V. et al., 4162 (5.1.1). Barreto, M., 5332, 5333 (5.7). Carvalho, C. A., s.n. (3.10). Barros, F., 171 (5.2); 179 (5.7); 604 (5.1.1); 652 (4.3), 754 Castillo, O., s.n. (5.1.1). (3.6). Catharino, E. L. M. et al., 1385 (3.6). Barros, S., 51 (5.1.1). Catharino, E. L. M., s.n. (4.7). Bater, M., 34 (1.1). Cavalcanti, T. B. et al., 1390 (6.8); 2088 (5.1.1); 2109 (4.4); Batista, J. A. N., 234 (4.9); 950 (4.3). 2563 (4.3); 2575 (5.2). Bautista, H. P. & A. C. Sarmento 1086 (5.1.1). Conceição, A. A., 1169 (3.11). Beasley, R. M., s.n. (1.2.1). Coradin, L. et al., 6180 (5.1.1).; Bianchetti, L. B. & J. A. N. Batista 847 (6.19); 848 (6.8); 860 Cordeiro, J. et al., 1684 (3.7). (4.4). Corrêa, G., 41 (1.2.1). Bianchetti, L. B. & R. S. Oliveira s.n. (6.8). Croizat, L., 676 (1.2.1). Bianchetti, L., 1471 (4.9), 418 (6.19). Crueger, M., s.n. (1.2.1).; Birck, S. A., 5 (3.7). Cruz, D. T. & Ramos, C. O. C., 09, 12 (5.1.1). Blanco, H. G., s.n. (4.2). Cuezzo, P. B., 3995 (5.7). Blanco, M. et al., 1359 (1.1). D. A. C. et al., s.n. (5.1.1). Blanco, N. G., 4121 (4.2). da Silva, M. A. et al., 1977 (5.1.1). Borba, E. L. s.n. (6.12); 100 (5.2); 118 (4.7); 150 (5.2); 200 Dakinfield, J. E., 18 (5.1.1). (5.8); 2072 (5.1.1); 2127 (3.10). de Carvalho, A.M. et al., 4162 (5.1.1); 6439, 6532 (5.2). Borba, E. L. & C. van den Berg 1999 (6.11). Demuner, V. & E. Bausen 1556 (3.10). Borba, E. L. et al., 1941, 1943 (5.2); 1985 (5.1.1); Dodson, C. H., 5183 (1.2.1). Bourgeau, M., 19/5 (Comissão Científica do México) (1.1). Dodson, C. H. & P. M. Dodson 13905 (1.2.1). Dodson, C. H. et al., 10407 (1.2.1); 3747, 13221 (2.5); 3738 (1.2.1). 222
Doering, R., s.n. (3.11). Fuchs, F., s.n. (4.3). Dombrowski, L. T. & Y. S. Kuniyoshi 4475 (3.11). Funck & Schlim, 735 (5.3). Dombrowski, L. T. 11809 (3.11). Ganev, W., 26, 214, 3002 (5.2); 477 (5.1.1); 932, 939 (4.6); Donselaar, J. van, 1945 (2.3). 3003 (6.19). dos Santos, H. G. P. et al., 505 (5.1.1). Garcia, R. J. F. et al., 991 (3.11). Dressler, R. L., 1309 (1.2.1). Gehrt, A., 157 (5.7); 5262 (5.6); 29439 (4.3); s.n. (3.1); s.n. Duarte, A. P. & E. Pereira 10075, 9194 (5.1.1). (4.2); s.n. (6.7); s.n. (4.3); s.n. (6.12); s.n. (5.6). Duarte, A. P. 9711, 11482 (5.7); 3426 (5.1.1). Gentle, 4339, 6377, 7301 (1.2.1). Dungs, F., s.n. (3.1); s.n. (3.7); s.n. (4.5). Ghillány, B. A., 2-66 (3.10); s.n. (3.7); s.n. (5.7). Dunsterville, C. G. K. 13 (2.1); 1054, 100818 (2.5) ; 1369 Ghillány, B. A. & R. Windisch s.n. (5.7). (5.1.1); 977, 1173 (5.3); 21 (6.10). Glaziou, A., 14308 (3.7); 15648 (5.7). Dusén, P., 10110 (6.9); 11721 (5.6); 11737 (6.19); 13400 (4.7); Glaznevin, s.n. (Herb. Binot) (3.10). 14107 (3.12); 14108 (6.9); 15055 (6.19); 15338 (6.13); 16477 Gomes, J. M. L. et al., 1145 (5.1.1). (4.2); 17057 (3.6); 17086 (6.13); 17986 (5.4); 18060 (6.19); Gomes, M., 1897 (5.7). 18060 (6.19); 18075 (5.4); 18075 (5.6); 4061 (6.19); 7436 González, L. I. et al., 101 (1.2.1). (3.11); 7629 (6.19); 8988 (3.7); 9483 (6.19); 9484 (6.19); s.n. Gudinô, E., 784 (1.2.1). (3.7); s.n. (3.11); s.n. (3.11); s.n. (5.4); s.n. (6.19). Guedes, M. L. et al., 7450 (5.1.1); PCD 5050 (5.2). Dutra, J., 966 (3.12). Hamer, F. & Hein, H. 295 (1.2.1). Edwall, G., s.n. (3.11); s.n. (CGGSP 6049) (4.3); s.n. (CGGSP Hamer, F., 115 (1.1). 6050) (5.1.1); s.n., (CGGSP 6051) (3.11). Hammel, A., s.n. (3.4). Edwards, J. B., 264 (1.2.1); 604 (1.1); s.n. (4.3). Handro, O., 502 (3.1); s.n. (5.6); s.n. (3.1); s.n. (3.6); s.n. Ekman, E. L., 12373, 12732; s.n. (1.2.1). (3.11). Eliasaro, S. & T. S. M. Grandhi, s.n. (3.11). Harley, R. M. & G. M. Barroso 11321 (4.3). Eliasaro, S., s.n. (3.11). Harley, R. M. et al., 19498 (5.2), 22701 (5.1.1), 28386 (4.6). Emmerich, M., sn. (3.12). Harris, W., 1998 (6.16), 7634 (1.2.1), 7998 (6.16). Endress, 627 (1.2.1). Hassler, E., 10292 (5.6). Endsfeld, W., sn. (5.6). Hatschbach, G., 845, 2113, 6702, 15559, 45497 (3.11); 2329, Espejo, A. & A. R. López-Ferrari 5647 (2.2). 3229, 14390, 16519, 19567 (3.6); 2659 (3.7); 2979 (6.19); 3145 Farney, C. et al., 253 (3.7). (6.13); 3267, 3575 (5.6); 3306, 20027 (4.7); 5538 (3.1); 7517 Farrey, C. & S. A. Geromel 1087 (6.13). (3.12); 7795 (3.9); 8162 (4.7); 12418 (6.19); 14009 (5.6); Félix, L. P. & G. V. Dorneles 3 (5.3); 98 (5.7); 122 (5.3). 14206 (6.19); 15022, 22697 (3.12); 1816 (3.9); 20732 (3.11); Felix, L. P. & M. Guerra 9509 (5.2). 34516, s.n. (3.12); 39603, 64546, 42392 (5.1.1); 40912 (5.7); Fernandes, H. Q. B., 1449 (3.1); 1924 (5.7). 41410 (5.2); 47226 (4.3). Ferrarezi, E., 27 (5.6). Hatschbach, G. & F. Hirzinker 44416 (3.11). Ferreira, A. B. G., 135 (5.3). Hatschbach, G. & J. H. Haas 14009 (5.6). Ferreira, M. C. et al., PCD 1828 (5.1.1). Hatschbach, G. & O. Guimarães 42392 (5.1.1). Ferreira, V. F., 3719 (5.2); 3720 (4.8). Hatschbach, G. & R. Callejas 47226 (4.3). Fertsch, D., s.n. (3.12). Hatschbach, G. & R. Kummrow 47975 (5.7). Filho, A. C., 2121 (3.11); 2453 (3.1). Hatschbach, G. et al., 12324 (4.2); 36542 (5.6); 36553 (5.1.1); Filho, H. F. L. et al., 17523 (5.2). 50948 (5.2); 59100 (6.19); 60302 (5.1.1); 70046 (4.9); 70253 Fontana, A. P. 1436 (5.3). (6.19); 36553 (5.1.1). Fontana, A. P. & M. de Souza 96 (6.13). Hayes, S., 509 (1.2.1). Fontana, A. P. et al., 06 (5.1.1); 100 (6.13); 107 (6.19); 117 Heller, A. H., 5814 (1.2.1). (6.19); 750 (3.2); 947 (3.2); 991 (3.3). Henschen, S. E., s.n. (5.1.1); s.n. (4.9). Forzza, R. C. et al., 05 (5.1.1). Heringer, E. P. et al., 1045 (6.19). Forzza, R. C., 10 (3.10); 27 (5.1.1); 34 (3.10). Heringer, E. P. et al., 57 (6.19). Foster, M. & R. Foster 625 (3.10). Heringer, E. P., 491 (5.6); 543 (6.19); 5438 (4.3); 5462 (4.2); Fraga, C. N. & J. M. L. Gomes 563 (6.3). 5478 (6.19); 5478 (4.2); 5796 (4.4); 5796a (4.4); 8447-64 (4.4); Fraga, C. N., 406 (5.1.1); 636 (3.2). 9214 (6.19; 10948 (4.3); s.n. (5.1.1); s.n. (5.2); s.n. (6.19). Frieiro-Costa, F., s.n. (5.1.1). Herman, V., 3266 (1.2.1). Fróes, R. L., 25090 (1.2.2). Hinton et al., 14191 (1.3). 223
Hoehne, F. C., 3920 (3.6); 5323 (2.4); 18510 (5.7); s.n. (3.6); Lehman, B. J., 57 (5.5); 58 (1.2.1); 59 (6.2); 412 (1.2.1); 413 s.n. (3.7); s.n. (3.11); s.n. (3.12); s.n. (4.2); s.n. (4.3); s.n. (4.7); (1.2.1); 414 (1.2.1); 162 (6.2); 163 (5.5); 1301 (1.2.1); 6071 s.n. (4.9); s.n. (5.1.1); s.n. (5.4); s.n. (5.7). (5.5); 7234 (6.2); 7311 (6.2); 8070 (6.2); 8071 (5.5). Hoehne, F. C. & A. Gehrt s.n. (5.1.1). Lehman, B. J. & H. B. K., 409 (6.16); 410 (2.5); 415 (5.5); 416 Hoehne, F. C. & R. Schltr. s.n. (3.11). (5.5); 417 (6.2). Hoffman, B. & G. Marco 2348 (1.2.1). Leinig, M. G., 22 (6.19); 67 (3.11); 114 (5.6); 293 (3.7); 335 Hoover, W. S., 205 (1.1). (3.6); 344 (3.12); 395 (5.6). Horne, C., 57 (5.1.1). Leite, J. E., 4294 (5.4). Hummel, A., 87-13 (3.12); s.n. (4.9). Leitman, M. et al., 19 (3.3). Hunter, A. A. & P. H. Allen 375 (1.1). Leoni, L. S., 2 (6.9); 56 (3.4); 134 (5.3); 448 (5.1.1); 1092 Imaguire, N., 5330 (3.7). (5.7); 4249 (3.3). Irwin, H. S. et al., 11759 (4.3); 12354 (5.1.1); 12644 (5.1.1); Leoni, L. S. & C. Valente 434 (5.6); 446 (5.4). 12911 (4.9); 19850 (5.7); 19916 (5.2); 20182 (5.6); 22180 Leoni, L. S. et al., 1810 (3.4). (5.7); 22897 (5.7); 22899 (4.9); 23568 (5.2); 27589 (5.2); Lewis, M. W., 124 (1.2.1). 27598 (5.2); 28532 (5.2); 28683 (5.7); 32339 (5.1.1); 34110 Lidman, C. A. M., 1359 (3.11); 1359b (3.11). (4.4); 34321 (4.4); 34322 (4.3); 34484 (4.4); 35489 (5.7). Liebmam, s.n. (1.1). Irwin, H. S. & T. R. Soderstrom 5912 (6.13). Liesner, R. & A. González 10657 (1.2.1). Jardim, J. G. et al., 742 (5.1.1); 1480 (5.1.2). Lima, A., 155-68 (3.11); 69-5613 (5.3); 70-6136 (6.8); 78-8605 Jiménez, F. et al., 1284 (1.1). (5.1.1). Jiménez, R. M. & J. Garcia-Cruz, 2097 (2.2). Lima, I. V., 4 (4.9); 12 (5.6). Jiménez, R. M., 1896, 2049 (2.2). Lindeman, J. C. & J. H. de Haas 4080 (3.11); 14009 (5.6). Junqueira, M. E. R. et al., 59 (5.2). Liogier, A. H., 16327, 16460, 20868 (1.1); 13587 (1.2.1). Justei, A., s.n. (3.6). Lofgren & Edwal s.n. (CGGSP 2391) (3.12). Kaempfe, R. W., s.n. (3.11). Lombardi, J. A. 3034 (5.2). Kautsky, R., 87 (3.6); 92 (3.10); 170 (3.6); 304 (3.6); 332 Lombardi, J. A. et al., 3752, 3869 (5.2). (5.1.1); 415 (3.3); 440 (3.1); 485 (5.6); 486 (5.7); 544 (5.1.1); Lourenço, R. A., 313 (5.1.1). 734 (3.6); 962 (4.7); 1057 (3.8). Lucca, M., 104, 105 (5.7). Kegell, 680 (1.2.1); s.n. (1.2.1). Luederwaldt, s.n. (3.6). Kenny, J. S., 29428 (1.2.1). Luna, A. & Fr. Leon 157 (1.1). Killip, E. P. & A. C. Smith 15219 (5.5); 24009 (5.3). Lundell, C. L., 2636 (1.1). Kinish, D., s.n. (4.3). M., P. J. & H. Maas, 321a (2.3). Kinoshita, L. S. et al., 2000/33 (3.12); 2000/63 (5.1.1). Machado, M. s.n. (4.8). Kirizawa, M., 3432 (3.1). Maciel, J., 2863 (5.7). Kleebank, K., 14 (3.12). Mackay, s.n. (3.4). Klein, R. M. & Souza, 10486 (3.11). Manara, B. J. 99 (6.17). Klein, R. M., 4514, 5543 (3.12); 9654 (3.6). Marques, M. W., s.n. (4.2). Kollmann, L., 3006 (3.11). Marshall, S. A. & D. A. Neil 6789 (1.1). Kollmann, L. & R. R. Vervloet 2818 (3.1); 3434 (3.10). Márten, S, 778 (1.2.1). Kollmann, L. et al., 1114 (3.11); 2913 (5.1.1); 4693 (3.11); Martinelli, G., 3613 (5.7); 4387 (4.2); 4412 (5.2); 4701 (5.7); 4735 (3.10); 7230 (3.3). 5901 (5.2); 9150 (5.1.1). Krieger, L. & M. Brugger s.n. (5.1.1). Martinelli, G., & B. E. Lenenberger, 9150 (5.7). Krieger, L. & Urbano, 8611, 9272 (5.1.1). Martinelli, G. et al., 7502 (4.4). Krieger, L., 324 (3.6); 329 (4.2). Martinéz, E. S. 9191, 9456, 9481, 12075, 16435 (1.1); 9134, Krug, C. R., s.n. (3.10). 9168, 10685, 11271 (1.2.1). Kuhlmann, M., 359 (3.12); 1734 (3.11). Martuscelli, P., 126 (3.1). La Sagra, M. R., s.n. (1.2.1). Mattos, J., 4393, 11339, 13104, s.n. (3.11). Lane, s.n. (CGGSP 6047) (3.9). Matuda, E., 2053 (1.2.1). Lange, R. & Dusén, P., 3531 (6.13). Mello, A. F., s.n. (6.18). Larpin, D., 658 (2.3). Melo, E. et al., 3133, 3294 (5.1.1). Menezes, N., 804 (5.7). Menezes, N. L. et al., s.n. (CFCR 1477) (5.2). 224
Mexia, Y., 4041 (3.3). Pinheiro, F. & F. R. Lopes 174 (5.2). Miers, J., s.n. (3.11). Pinheiro, F. & F. L. Rivadavia 18 (5.2); 4 (5.7). Miller, W., s.n. (3.9). Pinheiro, F. & M. R. Cunha 175 (3.10). Miranda, F. E. & M. C. Carvalho 160, 202 (5.7). Pinto, G. C. P., 83/85 (5.1.1). Monteiro, L., 193, 196 (5.1.1). Pipoly, J. J., 3666, 4631 (1.2.1). Moore, H. E. & Cetto, M., 5488 (2.2). Pires, J. M. et al., 50457 (1.2.1). Moore, L., 8040 (1.2.1). Pittier, H. & Tonduz 18 (1.1). Moraes, M. et al., 422 (3.3). Pittier, H., 2683, 5285 (1.2.1). Morris, D., 525 (1.2.1). Poeppig, s.n. (1.2.1). Morrone, O. et al., 2122 (3.12). Pollard, G. E., 1A-75-2 (1.3). Mosen, 1040 (5.1.1); 4405 (3.7); 4407 (4.9). Polo, L., s.n. (3.10); s.n. (3.7); s.n. (4.5); s.n. (3.9). Mota, R. C. 1106 (3.11); 2819 (6.6). Porto, A. C., 1061 (3.12); 1136 (3.3); 2884 (3.7); 2893 (3.12); Mota, R. C. & A. Marques 288, 1991, 1992 (3.11); 359 (5.2); 2903 (3.7); s.n. (4.2); s.n. (5.7). 289 (5.7); 334 (6.18). Powell, C. W., 269, 364, 3492 (Herb. Powell 269). Moura, J. T., 26 (ex. Herb Schwacke 5976) (3.1); 29 (3.1). Proença, C. & R. S. Oliveira 1785 (4.4). Murça, J., 1102 (2.4). Queiroz, L. P. & N. S. Nascimento 4035 (5.1.1). Muus, R., s.n. (4.2). Queiroz, L. P. et al., 1262, 4386, 5164, 7708 (5.1.1), 7688 Nagel, O., 4368 (1.1); 3556 (1.2.1). (6.19). Nagel, O. & J. Gonzáles 1022 (2.2); 1684 (1.3); 2228 (2.2). Queiroz, L. P. et al., PCD 4081 (4.6). Nakajima, J. N. & R. Romero 1727 (5.1.1). Quelch, J. J. & F. Mc Conell 103 (5.1.1). Nakajima, J. N. et al., 2322 (5.1.1). Rabello, C., s.n. (5.1.1). Neto, E. T. & M. S. Werneck 715 (6.14). Rambo, S. J., s.n. (3.6). Nobrega, M. G. et al., 1083 (4.4); 1085 (6.8); 1088 (4.9). Ramos, A. E., 1088 (4.4). Nunes, C., s.n. (CGGSP 6048) (3.4). Rapini, A. et al., 1098 (5.2). Ocampo, S. R. A., 2822 (1.2.1). Regnell, A. F., 521 (4.3); ser.II-270 (3.12); ser.III-997 (5.1.1); Olgathayde, Bro., 4988 (1.2.1). ser.III-1133 (6.13); ser.III-1134 (6.19); ser. III-1135 (6.13); Orq. Holmes, s.n. (5.6). ser.III-1137 (3.7); ser.III-1138 (4.9). Ortega, R. et al., 1025 (1.1). Reis, C. C. & C. L. M. Rocha 53 (6.18). Ortiz, F., 1268 (1.2.1). Reis, C. L., 127 (5.1.1). Ostermeyer, R., s.n. (6.19). Reitz, J. & R. M. Klein 3554, 3612 (3.6); 5952, 10426, 10440 Otosch, R., s.n. (5.3). (3.11); 10334 (3.7). Pabst, G. F. J., 355 (3.7); 429 (4.2); 906 (3.11); 3878 (5.1.1); Renz, J., 3573, 4125 (5.1.1); 3995 (5.5); 3996 (6.2); 4256 4061 (6.13); 4265 (5.1.1); 4723 (3.6); 6314 (3.12); 8968 (2.4); (3.11); 4274, 4529, 5887, 5905 (5.3), 7545 (5.3); 5144, 5149 s.n. (3.10) s.n. (3.11) ; s.n. (4.3). (2.5); 5976, 6542, 6583, 6653, 7899, 8137, 9233 (1.2.1); 7543 Pabst, G. F. et al., 8816 (4.3); 9571 (3.11). (6.22); 9536 (5.3). Pank, O., 447 (1.2.1). Ribeiro, L. P. et al., 140, 177 (5.3); 26, 27, 100, 102, 104, 92, Pansarim, E. R. & A. O. Simões 795, 808 (5.7). 93, 94, 95, 96, 97, 98, 99 (5.1.1); 101, 103, 105, 106, 107, 108, Pansarin, E. R. & L. Mickeliunas 1020 (3.6). 109, 110, 111 (5.2); 91, 112 (4.6); 45, 113 (6.17); 48 (6.19). Paula, J. A., s.n. (3.11). Ribeiro, R., 852 (3.1). Paula, J. A. & T. S. M. Grandhis s.n. (3.11). Ribeiro-Filho, L. C. S., 101 (5.1.1). Pech, W., s.n. (4.6). Richter, E., s.n. (3.12). Pedralli et al., s.n. (4.3). Rohr, J. A., 2059, 2306 (3.11); 2128 (5.1.1); 2296 (3.6); s.n. Pellizzaro, K. F. & D. S. Diniz 11 (4.9). (3.6). Perazolli, E., 63 (6.13); 263 (4.3). Rojas, T., 10292, 5198 (5.6). Pereira Neto, M. 114 (4.9). Rolfe, s.n. (5.7). Pereira Neto, M. & D. Alvarenga 367 (4.4). Romariz, D., 402 (4.8). Pereira, E., 2021 (5.1.1); 2834 (4.9); 2840 (5.2); 10075 (5.1.1). Romero, R. et al., 1941, 3855, 4070 (5.1.1). Pereira, E., 6487 & G. F., Pabst, 6314 (3.12). Ruschi, A., s.n. (3.1). Philipson, W. R. & J. M. Idrobo, 1911 (1.1). Salazar, G. A., 862, 863, 924, 928, 929 (2.2). Philipson, W. R. & J. M. Idrobo, 1911 (1.2.1). Saléh, E., 6-A (4.3); 24 (5.1.1); 54 (3.6). Pimentel, M. et al 76 (5.7). Salles, A. H., 1517 (4.4); 1522 (6.19); 1874 (4.9). 225
Salles, A. H., 2663 (6.19). Tameirão Neto, E., 3414 (5.7). Sampaio, A. J., 7372 (5.7). Tate, G. H. H., 1222 (5.1.1). Sánchez, L., 367 (2.2). Teixeira, M., s.n. (5.4). Sánchez, L. et al., 259 (2.2). Terry, 1270 (1.1). Sander, L., s.n. (5.3). Texeira, W. A., s.n. (3.6); s.n. (5.2). Santos Lima, J., s.n. (3.3). Tonduz, 13734 (1.2.1). Santos, A. A. et al., 880 (6.8). Toscano de Brito, A. L. V., 847 (5.7); 1051, 1792 (6.7); 1485 Santos, E. & S. Eliasaro, s.n. (4.4). (3.8); 1806 (3.10); 1851 (4.3); 1905, 1907, 1914, 2037 (6.13); Sawyer, H. D., 499 (2.2). 1850 (6.17). Schmeling, A. V., 6274 (1.1). Toscano de Brito, A. L. V. et al., s.n. (6.8). Schreiner, 3 (3.4). Trindade, J. A., 16 (5.7). Schultes, R. E., s.n. (1.2.1). Tuerckheim, H. von, 7997 (1.2.1). Schwacke, A., 6392 (4.6); 6946 (3.6), s.n. (5.7).. Ule, E., 499, 3122 (4.9); s.n. (5.7). Sehnem, A., 5789 (3.11). Uribe, L. U., 5570 (6.23). Seidel, A., 867 (3.6); 942, 1079 (4.7); 949 (3.9); 996 (5.1.1); Valente, I., 32 (5.1.1). 1483/07 (3.8); 1484/08 (3.1); s.n. (5.6). Valerio, M., 532 (1.2.1). Shafer, J. A., 539, 3605, 13885 (1.2.1). van den Berg, C., 1346, 1347 (5.2). Shattuck, O., 777 (1.2.1). Vareschi, V., 4000 (6.22). Silva, S. B. & J. Oliveira 51 (5.1.1). Vargas, C., 12974 (2.5). Silveira, N., 9604 (4.9). Vasconcelos, M. F., s.n. (5.7). Silveira, R. G. & R. C. Forzza 28 (5.1.1). Vasconcelos, M. F. & D. A. Neto s.n. (5.7). Simões, A. O. et al., 330, 756, 807 (5.1.1); 442, 475 (4.3); 779 Vásquez, R. et al., 2806 (6.1); 3756 (5.1.1); 4323 (6.23). (6.19). Velasco, S. R., 165 (1.3). Singer, R. B., 97/38 (5.1.1); 98/45 (4.3); 781 (3.12); 2000/21 Ventura, s.n. (4.6). (3.10); 2002/03 (5.2). Verboonem, J., s.n. (6.13). Sintenis, P., 6471 (1.2.1). Verola, C. F. et al., s.n. (3.6); s.n. (3.12); s.n. (4.1); s.n. (4.3); Smidt, E. C., 308 (6.21); 309 (5.1.2); 656 (4.6); 658 (3.11); 660 s.n. (4.4); s.n. (4.7); s.n. (6.5), s.n. (6.19).. (6.21); s.n. (6.15). Vervloet, R. R., 1 (5.1.1). Smith, L. B., 4661 (4.2). Vervloet, R. R. et al., 1471 (3.11). Smith, L. B. & R. M. Klein 13042 (3.12), 13530 (3.12). Viana, P. L. 681 (5.7). Smith, L. B. et al., 14852 (4.2); 15649 (3.12). Viana, P. L. et al., 1239 (5.7); 1643 (3.10). Sobral, J., 3 (5.1.1). Vidal-Senegé, M., 4848 (5.5); s.n. (5.5). Soltero, R & R. G. Tamayo s.n. (6.20). Voll, O., s.n. (6.13). Soto, M. A. et al., 7250, 7458 (6.20); 7467 (1.3). von Sneidern, K., 374 (6.2); K., 737 (5.5); 2035 (5.5). Souza, H. C., s.n. (3.10). Waechter, J. L., 386, 1859, 1906 (3.12). Souza, J. P. et al., 3557 (3.1). Wainio, E., 33326 (5.2), 33333a (5.7), 33333b (5.1.1), 33641 Spaet, W., 164 (3.6). (3.10). Spannagel, C., 242 (3.9). Wallis, 110 (5.6). Standley, P. C. & J. Valerio 45122, 45129, 48891 (1.1). Walter, B. M. T. 2337 (6.19); 2523 (4.4). Standley, P. C., 29102, 29678, 31503, 37522 (1.2.1). Warming, E., 11 (5.7); s.n. (4.2); s.n. (4.8); s.n. (5.1.1); s.n. Stevens, W. D. & B. A. Krukoff 8935, 12504 (1.2.1); 3109 (6.13). (1.1). Waser, R., 613 (3.11). Steyermark, J. A., 44125 (1.1); 61064, 55539 (5.3); 59674, Watson, S., 356b (1.2.1). 60611, 94209 (5.1.1); 97487A (6.17). Weberbauer, A., 540 (6.23); 591 (5.7). Steyermark, J. A. & V. C. Espinoza 111021 (5.3). Weddell, M., s.n. (6.23). Steyermark, J. A. et al., 105470 (3.5); 105648 (5.3). Welter, N., 107 (5.1.1); 171, sn. (6.19); 172 (4.3); 190 (6.9); Strang, H. S., s.n. (5.7). 205 (4.2). Sucre, D. & Pe. L. Krieger, 6839 (5.1.1). Westra, L. Y. Th., 48509 (1.2.1). Sucre, D. et al., 3222 (3.6). White, O. E., 355 (6.1); 877 (1.2.1). Sweiden, W., 374 (6.2); 737 (5.5). Williams, L. O., 3864 (2.2); 14191 (1.3). Syme, G., 525 (1.2.1). 226
Williams, L. O. & V. Assis 6342, 6498 (5.7); 7250 (5.1.1); Zanoni, T. et al., 36142, 38410 (1.1). 8156 (5.2). Zardini, E., 7277, 12635 (6.13). Williams, L. O. et al., 41387 (1.1). Zikán, J. F., s.n. (3.12). Williams, R. S., 2447 (5.7). Zuloaga, F. O. & O. Morrone 70 (3.12). Wright, C., 115, 3350 (1.2.1). Zuloaga, F. O. et al., 5556 (3.12). Zanette, C. R., 1853 (3.6).
227
Fig. 1. Distribuição de Bulbophyllum Thouars (Orchidaceae) na região Neotropical. 228
Fig. 2. Distribuição de Bulbophyllum sect. Bulbophyllaria (Rchb. f.) Griseb. 229
J
A
m
m
2 C
D
2 cm K B
H
m
m
1 I E F G
Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl.
Fig. 3. Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EG. Labelo ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-J; 1,0 mm, EI; 2 cm, K. Desenho a partir de Martinez 9481 (MEXU) por Carla Lima. 230
A J
C
m
m
2 D K
2 cm B
H
m
m
m
1
m
5
,
E F G I 0
Bulbophyllum bracteolatum subsp. bracteolatumLindl.
Fig. 4. Bulbophyllum bracteolatum subsp. bracteolatum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo ampliado, vista superior, lateral e inferior. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-J; 1,0 mm, EH; 0,5 mm, I; 2 cm, K. Desenho a partir de Sintenis 6471 (WU) por Carla Lima. 231
A J
C
m
m
2 D K B 2 cm
I H E F G 0,5 mm 1 mm
B. bracteolatum subsp. kegelli (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba
Fig. 5. Bulbophyllum bracteolatum subsp. kegelli (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E-G. Labelo ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-J; 1,0 mm, EH; 0,5 mm, I; 2 cm, K. Desenho a partir de Fróes, R. L. 25090 (RB) por Carla Lima. 232
Fig. 6. Distribuição de Bulbophyllum bracteolatum subsp. bracteolatum Lindl. (círculos) e de Bulbophyllum bracteolatum subsp. kegelli (Hamer & Garay) E. C. Smidt & Borba (triângulo). 233
A
I
C
m
m
2
D
J B 2 cm
m
m
1 H E F G
Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams
Fig. 7. Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EG. Labelo ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna, vista ventral. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-J, 1,0 mm, EH, 2 cm, J. Desenho a partir de Nagel, O. & González, J. 1684 (AMES) por Carla Lima. 234
Fig. 8. Distribuição de Bulbophyllum aristatum (Rchb. f.) Hemsl.
Fig. 9. Distribuição de Bulbophyllum cirrhosum L. O. Williams. 235
Fig. 10. Distribuição de Bulbophyllum sect. Furvescens E. C. Smidt, E. L. Borba & C. van den Berg. 236
A J
C
D K B 4 mm 2 cm
1 mm
I
E F G H 2 mm
Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst.
Fig. 11. Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo ampliado, vista superior, lateral e inferior. H. Coluna, vista lateral. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-J; 2,0 mm, EH; 1,0 mm, I; 2 cm, K. Desenho a partir de C. G. K. Dunsterville 13 (AMES) por Carla Lima. 237
J A 5 mm
2 mm C
2 cm
D K B
H m
m
2
m
m
2 I E F G
Bulbophyllum nagelii L. O. Williams
Fig. 12. Bulbophyllum nagelii L. O. Williams. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, A-I; 5,0 mm, J; 2 cm, K. Desenho a partir de Nagel, O. & J. Gonzáles, 1022 (MEXU) por Carla Lima. 238
Fig. 13. Distribuição de Bulbophyllum meristorhachis Garay & Dunst.
Fig. 14. Distribuição de Bulbophyllum nagelii L. O. Williams 239
A
J
C
m
m
2 D B
K E F 2 cm
H
m
m
I
G 1
Bulbophyllum quadrisetum Lindl.
Fig. 15. Bulbophyllum quadrisetum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D-F. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2,0 mm, AG-J; 1,0 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de L. C. Richard s.n. (K) por Carla Lima. 240
J
K
5 mm A
C
B L D 2 mm 2 cm H
I
0,5 mm E 1 mm F G
Bulbophyllum setigerum Lindl.
Fig. 16. Bulbophyllum setigerum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo ampliado, vista superior e inferior. H. Coluna, vista ventral. I. Antera e polinário. J. Flor, vista lateral. K. Inflorescência. L. Hábito. Escalas: 2,0 mm, AD-G-J; 1,0 mm, EF-H; 0,5 mm I; 5 mm, K, 2 cm, L. Desenho a partir de Murça, J. 1102 (IAN) por Carla Lima. 241
Fig. 17. Distribuição de Bulbophyllum quadrisetum Lindl.
Fig. 18. Distribuição de Bulbophyllum setigerum Lindl. 242
A
5 mm H C
B
I D 2 cm
5 mm
E 2 mm F G 1 mm
Bulbophyllum steyermarkii Foldats
Fig. 19. Bulbophyllum steyermarkii Foldats A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Antera. G. Polinário. H. Inflorescência. I. Hábito. Escalas: 5 mm, AD-H; 2,0 mm, E; 1 mm, F-G; 2 cm, I. Desenho a partir de Dodson, C. H. et al. 13221 (SEL 44898) por Carla Lima. 243
Fig. 20. Distribuição de Bulbophyllum steyermarkii Foldats 244
Fig. 21. Distribuição de Bulbophyllum sect. Napelli Rchb. f.
245
m
m
m
m
2 2 A J D E
C
m
m
2
m
m
1 B G
H
I 1 mm 2 mm F
K 2 cm
Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr.
Fig. 22. Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Brade, A. C., 20990 (HB) por Alano Duraes. 246
G A
C
2 cm H B D 2 mm
1 mm F E
Bulbophyllum boudetianum Fraga
Fig. 23. Bulbophyllum boudetianum Fraga. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Antera. G. Flor, vista lateral. H. Hábito. Escalas: 2 mm, AE-G; 1,0 mm, F; 2 cm, H. Desenho a partir de Fontana, A. P. et al. 947 (MBML) por Carla Lima. 247
Fig. 24. Distribuição de Bulbophyllum atropurpureum Barb. Rodr.
Fig. 25. Distribuição de Bulbophyllum boudetianum Fraga 248
A
C J
m D
m
5 K
B m
m
5
E
L 2 cm G F
H 1 mm I
Bulbophyllum campos-portoi Brade
Fig. 26. Bulbophyllum campos-portoi Brade. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Inflorescência, detalhe. L. Hábito. Escalas: 5 mm, AF-J-K; 1,0 mm, GI; 2 cm, L. Desenho a partir de Campos Porto, Pe., 1136 (HB) por Alano Duraes. 249
A I 2 mm C
D
m
m
2
B
E
J
m 2 cm
m
2
F H 1 mm G
Bulbophyllum cantagallense Barb. Rodr.
Fig. 27. Bulbophyllum cantagallense Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas lateral. C. Pétala. D-E. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-I; 1,0 mm, GH; 2 cm, J. Desenho a partir de Leoni, L. S. et al., 1810 (GFJP) por Carla Lima. 250
Fig. 28. Distribuição de Bulbophyllum campos-portoi Brade
Fig. 29. Distribuição de Bulbophyllum cantagallense Barb. Rodr. 251
A H
1 cm C I
D B
E F
2 mm G 2 cm J
Bulbophyllum dunstervillei Garay
Fig. 30. Bulbophyllum dunstervillei Garay A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DEF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Flor, vista lateral. I. Raque, detalhe. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AH; 1,0 cm, I; 2 cm, J. Desenho do hábito e inflorescência extraído de Venez. Orch. 3(6): 70 (1976) e flor a partir de Steyermark, J. A. et al., 105470 (AMES) por Carla Lima. 252
A
J
C
m
m
5
D B
K 2 cm
H
I E F G 2 mm 5 mm
Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn.
Fig. 31. Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EG. Labelo, ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna, labelo e pétala, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 5 mm, AH-J; 2,0 mm, I; 2 cm, K. Desenho a partir de Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122331) por Carla Lima. 253
Fig. 32. Distribuição de Bulbophyllum dunstervillei Garay
Fig. 33. Distribuição de Bulbophyllum glutinosum (Barb. Rodr.) Cogn. 254
A J
C m m
5
D B
E F K 2 cm
G m m
H I 1
Bulbophyllum granulosum (Barb. Rodr.) Cogn.
Fig. 34. Bulbophyllum granulosum (Barb. Rodr.) Cogn. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 5 mm, AG-J; 1,0 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de Mosen 4405 (S) por Alano Duraes. 255
A
B L
D C
2 mm H
M 2 cm
I
m
m
2 E F G K J 1 mm
Bulbophyllum kautskyi Toscano
Fig. 35. Bulbophyllum kautskyi Toscano. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D Labelo, vista superior. EG. Labelo ampliado, vista inferior, superior e lateral. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Polinário. L. Flor, vista lateral. M. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Toscano de Brito, A. L. V., 1485 (RB) por Carla Lima. 256
Fig. 36. Distribuição de Bulbophyllum granulosum (Barb. Rodr.) Cogn.
Fig. 37. Distribuição de Bulbophyllum kautskyi Toscano 257
A
C
5 mm D J
E B 5 mm
G 1 mm
F K H I 2 cm
Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn.
Fig. 38. Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 5 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Lane, s.n. CGGSP 6047 (SP) por Carla Lima. 258
A
C L
D B
E F 2 mm
I 1 mm
G 2 cm 2 mm H M K J
Bulbophyllum micropetaliforme Leite
Fig. 39. Bulbophyllum micropetaliforme Leite. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DEFG. Labelo, vista superior, inferior e lateral, distendido em vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Polinário. L. Flor, vista lateral. M. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-L; 1,0 mm, IK; 2 cm, M. Desenho a partir de Toscano de Brito, A. L. V. 1806 (HUEFS) por Carla Lima. 259
Fig. 40. Distribuição de Bulbophyllum malachadenia (Lindl.) Cogn.
Fig. 41. Distribuição de Bulbophyllum micropetaliforme Leite 260
A K C m m
5
D B
G L 2 cm
H 1 mm
E F J I
Bulbophyllum napelli Lindl.
Fig. 42. Bulbophyllum napelli Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EF. Labelo, ampliado, vista inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 5 mm, AF-J; 1,0 mm, HJ; 2 cm, K. Desenho a partir de Pabst, G. F. et al. 9571 (HB) por Carla Lima. 261
A
C
J
D B E 2 mm 2 mm G
H
I 1 mm
K
F 2 cm
Bulbophyllum regnellii Rchb. f.
Fig. 43. Bulbophyllum regnellii Rchb. f. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e ampliado em detalhe. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Regnell, A. F. ser.II-270 (BM) por Carla Lima. 262
Fig. 44. Distribuição de Bulbophyllum napelli Lindl.
Fig. 45. Distribuição de Bulbophyllum regnellii Rchb. f. 263
Fig. 46. Distribuição de Bulbophyllum sect. Micranthae Barb. Rodr. 264
A
J C
2 mm
m
m
2
D B H
2 mm E F
I G 2 mm K 2 cm 0,5 mm
Bulbophyllum adiamantinum Brade
Fig. 47. Bulbophyllum adiamantinum Brade. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo vista inferior e lateral. G.Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera e Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-J; 0,5 mm, I; 2 cm, K. Desenho a partir de Brade, A. C. s.n. (RB) por Carla Lima. 265
K
A L 2 mm
C
m
m
m
m
1
2
m
m
G 1 I D B
J m
m
E F 1
M 2 cm H
Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm.
Fig. 48. Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo vista inferior e lateral.G. Labelo ampliado, vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. e Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Inflorescência, detalhe. M. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-H-K-L; 1,0 mm, G-I-J; 2 cm, M. Desenho a partir de Pabst, G. F. 429 (RB) por Alano Duraes. 266
Fig. 49. Distribuição de Bulbophyllum adiamantinum Brade
Fig. 50. Distribuição de Bulbophyllum chloroglossum Rchb. f. & Warm. 267
L
m
m
A 2
m m
M 1
G
C
B D
2 cm N E F
K J I H 2 mm 1 mm
Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr.
Fig. 51. Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo vista inferior e lateral.G. Labelo ampliado, vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Polinário. L. Flor, vista lateral. M. Inflorescência, detalhe. N. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-LM; 1,0 mm, IK; 2 cm, N. Desenho a partir de Irwin, H. S. et al. 3422 (HB) por Alano Duraes. 268
A
K
C
B
D
E F 2 cm L
2 mm G I J H 1 mm
Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr.
Fig. 52. Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo vista inferior e lateral.G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-K; 1,0 mm, IJ; 2 cm, L. Desenho a partir de Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122334) por Carla Lima. 269
Fig. 53. Distribuição de Bulbophyllum epiphytum Barb. Rodr.
Fig. 54. Distribuição de Bulbophyllum insectiferum Barb. Rodr. 270
K
A
m m
m L
m
C 1 2 G
D B I
1 mm E F
J 1 mm H M 2 mm 1 cm
Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr.
Fig. 55. Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. DEF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Labelo ampliado, vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Flor, vista lateral. L. Inflorescência. M. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-H-K-L; 1,0 mm, G-J-I; 1 cm, M. Desenho a partir de Glaziou, A. 11617 (BR) por Alano Duraes. 271
A H
C
m
m
5
D
B m
c
2 I
F G E J 1 mm 5 cm
Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr.
Fig. 56. Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Flor, vista lateral. I. Inflorescência. J. Hábito. Escalas: 5 mm, AF-H; 1,0 mm, G; 2 cm, I; 5 cm, J. Desenho a partir de Harley, R. M. et al. 50425 (SPF 89487) por Carla Lima. 272
Fig. 57. Distribuição de Bulbophyllum macroceras Barb. Rodr.
Fig. 58. Distribuição de Bulbophyllum mentosum Barb. Rodr. 273
m
m
K 2
A
L
C
m
m
1
G
m
m
1
B I D
1 mm
E F J M 1 cm
H 2 mm
Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr.
Fig. 59. Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. DEF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Labelo ampliado, vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera e Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Inflorescência. M. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-H-K-L; 1,0 mm, G-J-I; 1 cm, M. Desenho a partir de Kautsky, R. 962 (HB) por Alano Duraes.
274
m
m
J 5 A
E m K
m
1
C
m
m
1
G
D B H
I 1 mm F L 2 mm 2 cm
Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm.
Fig. 60. Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E. Labelo ampliado, superior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Inflorescência. L. Hábito. Escalas: 2 mm, AD-F-J; 1,0 mm, E-G-H-I; 2 cm, L. Desenho a partir de Machado, M. s.n. (HUEFS) por Alano Duraes. 275
Fig. 61. Distribuição de Bulbophyllum micranthum Barb. Rodr.
Fig. 62. Distribuição de Bulbophyllum mucronifolium Rchb. f. & Warm. 276
L
m
m
A M 2
m m
C 1
G
B I D
J
m
m
E F 2
m
c
2 K N 0,5 mm
H
Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr.
Fig. 63. Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E-F. Labelo vista inferior e lateral.G. Labelo ampliado, vista superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Polinário. L. Flor, vista lateral. M. Inflorescência, detalhe. N. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-KL; 0,5 mm, IJ; 2 cm, M. Desenho a partir de Irwin, H. S. et al., 22899 (UB) por Carla Lima. 277
A
J
C
D B
K 2 cm
I E F
H
G 1 mm 2 mm
Bulbophyllum tricolor L.B.Sm. & S.K.Harris
Fig. 64. Bulbophyllum tricolor L.B.Sm. & S.K.Harris. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D-F. Labelo, vista superior, inferior e lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-J; 1,0 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de Cárdenas, M., 3295 (AMES 43491) por Carla Lima. 278
Fig. 65. Distribuição de Bulbophyllum rupicolum Barb. Rodr.
Fig. 66. Distribuição de Bulbophyllum tricolor L.B.Sm. & S.K.Harris 279
Fig. 67. Distribuição de Bulbophyllum sect. Didactyle (Lindl.) Cogn. 280
A K C 2 mm
D
B
H E F 2 mm
I J 2 mm G L 1 mm 2 cm
Bulbophyllum exaltatum subsp. exaltatum Lindl.
Fig. 68.Bulbophyllum exaltatum subsp. exaltatum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-K; 1,0 mm, IJ; 2 cm, L. Desenho a partir de Regnell, A. F., ser.III-997 (W) por Carla Lima. 281
I
A
m m
C 2
D
B
E
G m
m
1
J 2 cm H
F
Bulbophyllum exaltatum subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba
Fig. 69. Bulbophyllum exaltatum subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Labelo vista inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-I; 1,0 mm, GH; 2 cm, J. Desenho a partir de Smidt, E. C. 309 (HUEFS) por Carla Lima. 282
F 5 mm
A
C
D
5 mm B
E 2 cm G
Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros
Fig. 70. Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Flor, vista lateral. G. Hábito. Escalas: 5 mm, AF; 2 cm, G. Desenho AD,a partir de van den Berg, C., 1346 (HUEFS) por Carla Lima, EG, extraído de Borba et al. 1998. 283
Fig. 71. Distribuição de Bulbophyllum exaltatum Lindl. (círculos), Bulbophyllum exaltatum subsp. teimosum E. C. Smidt & Borba (triângulo).
Fig. 72. Distribuição de Bulbophyllum involutum Borba, Semir & F. Barros 284
A J
C
D
B K 2 cm E
F
2 mm H I G 1 mm
Bulbophyllum meridense Rchb. f.
Fig. 73. Bulbophyllum meridense Rchb. f. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Labelo vista inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Ribeiro et al. 177 (HUEFS) por Carla Lima. 285
A
C
D
B
E
2 mm
G 2 cm F
Bulbophyllum perii Schltr.
Fig. 74. Bulbophyllum perii Schltr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E. Labelo vista inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Hoehne, F. C. s.n. (SP 7624) por Carla Lima. 286
Fig. 75. Distribuição de Bulbophyllum meridense Rchb. f.
Fig. 76. Distribuição de Bulbophyllum perii Schltr. 287
A
m I
C
m
5
D B F
G E
H 2 cm J 1 mm
Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl.
Fig. 77. Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 5,0 mm, AE-I; 1,0 mm, FH; 2 cm, J. Desenho a partir de Lehman, B. J., 6071 (AMES) por Carla Lima. 288
A
I C
F
m m
B 2 G
H 1 mm D E 2 mm
2 cm J
Bulbophyllum tripetalum Lindl.
Fig. 78. Bulbophyllum tripetalum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Labelo vista lateral. F. Coluna, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-I; 1,0 mm, H; 2 cm, K. Desenho a partir de Hatschbach, A. G. & J. H. Haas, 14009 (HB) por Alano Duraes. 289
Fig. 79. Distribuição de Bulbophyllum popayanense F. Lehm. & Kraenzl.
Fig. 80. Distribuição de Bulbophyllum tripetalum Lindl. 290
I A
m
m C
5
E
B 4 mm
m
m
D
2 F G 1 mmH J 2 cm
Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f.
Fig. 81. Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo ampliado, vista superior. E. Coluna e labelo vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 5 mm, AC-E-J; 4,0 mm, D; 2,0 mm, F; 1 mm, GH; 2 cm, J. Desenho a partir de Irwin, H. S. et al., 19850 (HB) por Alano Duraes. 291
A 5 mm F
C
B D 5 mm
E
2 cm G
Bulbophyllum xcipoense Borba & Semir
Fig. 82. Bulbophyllum xcipoense Borba & Semir. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétalas. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo vista lateral. F. Flor, vista lateral. G. Hábito. Escalas: 5 mm, AF; 2,0 cm, G. Desenho extraído de Borba & Semir (1998), a partir de Borba, E. L. 200 (UEC). 292
Fig. 83. Distribuição de Bulbophyllum weddellii (Lindl.) Rchb. f.
Fig. 84. Distribuição de Bulbophyllum xcipoense Borba & Semir 293
Fig. 85. Distribuição de Bulbophyllum sect. Xiphizusa Rchb. f. 294
A
C
B
D
E 2 mm G 2 cm
Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams
Fig. 86. Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. G. Hábito. Escalas: 2 mm, AF; 2 cm, G. Desenho extraído de Williams (1940), a partir de White 355 (AMES). 295
A
J
5 mm
C
B D F K 2 cm
E
G 2 mm I H 1 mm
Bulbophyllum antioquiense Kraenzl.
Fig. 87. Bulbophyllum antioquiense Kraenzl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AG; 1,0 mm, HI; 5mm, J; 2 cm, K. Desenho a partir de Lehman, B. J. 165 (K) por Carla Lima. 296
Fig. 88. Distribuição de Bulbophyllum amazonicum L. O. Williams
Fig. 89. Distribuição de Bulbophyllum antioquiense Kraenzl. 297
K
m
c
2 J
F
C A
m
m
I 1
D E
m
m
5 B
G H
Bulbophyllum arianeae C. N. Fraga & E. C. Smidt
Fig. 90. Bulbophyllum arianeae C. N. Fraga & E. C. Smidt. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e lateral. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera, vista superior e inferior e Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 5 mm, AE; 1,0 mm, FJ; 2 cm, K. Desenho extraído de Fraga & Smidt (2004), a partir de Fraga & Gomes 563 (MBML). 298
A
C
B 3 mm
D E
H 2 cm
F G 1 mm
Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr.
Fig. 91. Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. DEF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. F. Coluna. G. Polinário, vista superior e inferior. H. Hábito. Escalas: 3 mm, AF; 1,0 mm, G; 2 cm, H. Desenho de cópia em branco e preto do lectótipo, Barbosa Rodrigues, J. s.n. 299
Fig. 92. Distribuição de Bulbophyllum arianeae C. N. Fraga & E. C. Smidt
Fig. 93. Distribuição de Bulbophyllum barbatum Barb. Rodr. 300
A
C
J D E B
G
F 2 mm
H
m m I K 2 cm 1
Bulbophyllum bidentatum Barb. Rodr.
Fig. 94. Bulbophyllum bidentatum Barb. Rodr. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Verola, C. F. et al. s.n. (UEC 122328) por Alano Duraes. 301
A
C K
L 2 cm
B D 2 mm
H 1 mm G
E F I J 2 mm
Bulbophyllum carassense R. C. Mota, Barros & Stehmann
Fig. 95. Bulbophyllum carassense R. C. Mota, Barros & Stehmann. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EF. Labelo, ampliado, vista inferior e superior. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-K; 1,0 mm, IJ; 2 cm, L. Desenho a partir de R. C. Mota 2819 (BHCB) por Carla Lima. 302
Fig. 96. Distribuição de Bulbophyllum bidentatum Barb. Rodr.
Fig. 97. Distribuição de Bulbophyllum carassense R. C. Mota, Barros & Stehmann 303
A 2 cm I J C
F 1 mm 5 mm
G H B D E 1 mm
Bulbophyllum chloropterum Rchb. f.
Fig. 98. Bulbophyllum chloropterum Rchb. f. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 5 mm, AE-I; 1,0 mm, FH; 2 cm, J. Desenho a partir de Toscano de Brito, A. L. V. 1051 (HUEFS) por Alano Duraes. 304
A m
m
I 2
C D
B F 1 mm
G H J E 2 mm 2 cm
Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J. A. N. Bat.
Fig. 99. Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J. A. N. Bat. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AE-I; 1,0 mm, FH; 2 cm, J. Desenho a partir de Cavalcanti, T. B. et al. 1390 (HUEFS) por Carla Lima. 305
Fig. 100. Distribuição de Bulbophyllum chloropterum Rchb. f.
Fig. 101. Distribuição de Bulbophyllum ciluliae Bianch. & J. A. N. Bat. 306
A J
C
B D 2 cm K 2 mm
H 1 mm
I
G E F
Bulbophyllum dusenii Kraenzl.
Fig. 102. Bulbophyllum dusenii Kraenzl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EF. Labelo, ampliado, vista lateral e superior. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-J; 1,0 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de Dusén, P. 10110 (S) por Carla Lima. 307
A
H 2 mm C
D
B I 2 cm
G E F
Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & Cribb
Fig. 103. Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & Cribb. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EF. Labelo, ampliado, vista lateral e superior. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Inflorescência, detalhe. I. Hábito. Escalas: 2 mm, AH; 2 cm, I. Desenho extraído de Dunsterville & Garay (1979) e reproduzido por Carla Lima. 308
Fig. 104. Distribuição de Bulbophyllum dusenii Kraenzl.
Fig. 105. Distribuição de Bulbophyllum fendlerianum E. C. Smidt & Cribb 309
A F m
C m
5
E D B
1 cm G
Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt
Fig. 106. Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e inferior. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Hábito. Escalas: 5 mm, AF; 1 cm, G. Desenho a partir de Borba, E. L. & C. van den Berg 1999 (HUEFS) por Alano Duraes. 310
A
C J
B D E F 2 mm
H 1 mm G I K 2 cm
Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba
Fig. 107. Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DF. Labelo, vista superior, lateral e inferior. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AG-J; 1,0 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de Gehrt, A. s.n. (SP 27855) por Carla Lima. 311
Fig. 108. Distribuição de Bulbophyllum filifolium Borba & E. C. Smidt
Fig. 109. Distribuição de Bulbophyllum gehrtii E. C. Smidt & Borba 312
A
C I
F 2 mm 2 cm J
B H G 1 mm 5 mm D E
Bulbophyllum gladiatum Lindl.
Fig. 110. Bulbophyllum gladiatum Lindl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 5 mm, AE-I; 1,0 mm, GH; 2 cm, J. Desenho a partir de Toscano de Brito, A. L. V. 2037 (HUEFS) por Alano Duraes. 313
A
I C
B
H 2 cm J D E
G F 2 mm 1 mm
Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba
Fig. 111. Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e vista lateral. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-I; 1,0 mm, GH; 2 cm, J. Desenho a partir de Neto & Werneck 715 (BHCB) por Carla Lima. 314
Fig. 112. Distribuição de Bulbophyllum gladiatum Lindl.
Fig. 113. Distribuição de Bulbophyllum hatschbachianum E. C. Smidt & Borba 315
A
C K 2 cm J
B D G E 1 mm 2 mm
H I
F
Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba
Fig. 114. Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. EF. Coluna e labelo, vista lateral, com e sem as pétalas. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AF-J; 1,0 mm, GI; 2 cm, K. Desenho a partir de Smidt, E. C. et al. 699 (HUEFS) por Alano Duraes. 316
Fig. 115. Distribuição de Bulbophyllum hoehnei E. C. Smidt & Borba
Fig. 116. Distribuição de Bulbophyllum jamaicense Cogn. 317
I
E A
B
J D 2 cm K C
2 mm F 1 mm G 1 mm H
Bulbophyllum manarae Foldats
Fig. 117. Bulbophyllum manarae Foldats. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna, vista ventral. G. Antera. H. Polinário. I. Flor, vista lateral. J. Flor, vista superior. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AE-IJ; 1,0 mm, FH; 2 cm, K. Desenho a partir de Toscano, A. L. V. 1850 (HUEFS) por Alano Duraes. 318
K
2 cm m m
A 5
C
I
H 1 mm J
B D E G
5 mm 3 mm F
Bulbophyllum melloi Pabst
Fig. 118. Bulbophyllum melloi Pabst. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Coluna e labelo, vista lateral, ampliado. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 5 mm, AE-J; 3,0 mm, FG; 1 mm, HI; 2 cm, K. Desenho a partir de Mello, A. F. BU-5A (HB) por Alano Duraes. 319
Fig. 119. Distribuição de Bulbophyllum manarae Foldats
Fig. 120. Distribuição de Bulbophyllum melloi Pabst 320
J
A
m
m
C 2 cm K 1
F
m m
I m
m
1
1 B D E G H 2 mm
Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn.
Fig. 121. Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Coluna e labelo, vista lateral. F. Labelo, detalhe do sulco do calo. G. Coluna, vista ventral. H. Antera. I. Polinário. J. Flor, vista lateral. K. Hábito. Escalas: 2 mm, AE-J; 1,0 mm, FH; 2 cm, K. Desenho a partir de Welter, N. 171 (HB) por Alano Duraes. 321
A K
C
m
m
2
B D I L 1 mm 2 cm J
H
E F G 2 mm
Bulbophyllum solteroi R. González
Fig. 122. Bulbophyllum solteroi R. González. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. D. Labelo, vista superior . EG. Labelo, ampliado, vista inferior, lateral e superior. H. Coluna e labelo, vista lateral. I. Coluna, vista ventral. J. Antera. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 2 mm, AH-K; 1,0 mm, IJ; 2 cm, L. Desenho a partir de Soto, M. A. et al. 7250 (AMO) por Carla Lima. 322
Fig. 123. Distribuição de Bulbophyllum plumosum (Barb. Rodr.) Cogn.
Fig. 124. Distribuição de Bulbophyllum solteroi R. González 323
2 cm A
L K C
H 1 mm F B D
E I J G 5 mm
Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba
Fig. 125. Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DF. Labelo, vista superior, inferior e lateral. G. Coluna e labelo, vista lateral. H. Coluna, vista ventral. I. Antera. J. Polinário. K. Flor, vista lateral. L. Hábito. Escalas: 5 mm, AG-K; 1,0 mm, HJ; 2 cm, L. Desenho a partir de Smidt & Borba 308 (HUEFS) por Carla Lima. 324
E
A
C
B
D 2 mm
F
2 cm
Bulbophyllum vareschii Foldats
Fig. 126. Bulbophyllum vareschii Foldats. A. Sépala dorsal. B. Sépala lateral. C. Pétala. D. Labelo, vista superior. E. Labelo vista lateral, detalhe em corte transversal. F. Hábito. Escalas: 2 mm, AE; 2 cm, F. Desenho extraído de Foldats (1968), a partir de Vareschi, V. 4000 (n.v.). 325
Fig. 127. Distribuição de Bulbophyllum teimosense E. C. Smidt & Borba
Fig. 128. Distribuição de Bulbophyllum vareschii Foldats 326
H
A
B
5 mm D E
C
F 2 cm I G 1 mm Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl.
Fig. 129. Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl. A. Sépala dorsal. B. Sépalas laterais. C. Pétala. DE. Labelo, vista superior e lateral. F. Coluna e labelo, vista lateral. G. Coluna, vista ventral. H. Flor, vista lateral. I. Hábito. Escalas: 5 mm, AF-H; 1,0 mm, G; 2 cm, I. Desenho a partir de Cardenas, M. 3294 (AMES) por Carla Lima. 327
Fig. 130. Distribuição de Bulbophyllum weberbauerianum Kraenzl. 328
Capítulo 4
Richness, distribution and important areas to preserve Bulbophyllum in the Neotropics 329
Resumo É apresentado um estudo sobre a riqueza, distribuição e indicação de um número mínimo de áreas para que se conserve todas as espécies de Bulbophyllum ocorrentes no Neotrópico. Os dados de localização das espécies foram extraídos de cerca de 900 exsicatas, depositadas em 65 herbários no Brasil, Europa e outros países Americanos que puderam ser georreferenciadas. Para o estudo de riqueza foram utilizados alguns estimadores de riqueza para se ter uma idéia do número provável de espécies a serem descobertas no Neotrópico e em que bioma isso seria mais provável. Na análise de complementaridade, procuramos estabelecer um número mínimo de áreas de conservação in situ para que todas as espécies consideradas estejam protegidas. Utilizamos a analise de endemismo por parcimônia (PAE), para estabelecer relações hierárquicas entre os Biomas Neotropicais baseados na presença de espécies de Bulbophyllum. Os resultados mostram que a maior riqueza de espécies esta concentrada no sudeste do Brasil, que são necessários pelo menos 35 áreas de 1° x 1° para que se conserve todos os táxons incluídos na análise e que baseado na ocorrência destas espécies, o bioma Amazônia esta mais relacionado aos biomas da América Central e México e que a região Andina está mais fortemente relacionada com os biomas Mata Atlântica, Cerrado e Semi-árido. 330
RICHNESS, DISTRIBUTION AND IMPORTANT AREAS TO PRESERVE BULBOPHYLLUM IN THE NEOTROPICS
'Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciencias Biologicas, Laboratory of Plant Molecular Systematics (LAMOL), BR 116, Krn 03, Feira de Santana, Bahia, 44130-460, Brazil. 'Universidade Federal de Minas Gerais, Institute de CiEncias Biologicas, Departamento de Botknica, Av. Antanio Carlos, 6627, Pampulha, Belo Horizonte, Minas Gerais, 3 1270-1 10, Brazil. 3Authorfor correspondence: [email protected]
KEYWORDS: Bulbophyllum, Neotropics, richness, complementarity analysis, PAE, orchid
Introduction In this study, the richness patterns, relationships of the Neotropical biomes and complementarity analy- Bulbophyllum is probably one of the largest genera ses of the genus were accomplished by using,a GIs in the orchids with Pantropical occurence, but the dis- framework, considering the proposed phytogeograph- tribution is not homogeneous across the world. The ical areas for the American Continent (Atlantic Rain Paleotropics is the richest area and there are hundreds Forest, Cerrado, Semi-arid, Andean region, Amazon, of species in Asia (Vermeulen 1991). The genus was Highlands Guayana, Mesoamerica, Caribbean and described by Thouars in 1822, and the first Mexico). Neotropical species was described only in 1838 (B. setigerum Lindl.) from a plant collected in Guayana Methodology by George Loddiges and sent to John Lindley. Until SAMPLEDATA - The specimen database was generated today, one hundred and ten species names were pub- during the taxonomic review of Neotropical lished for the Neotropics, however only ca. 70 species Bulbophyllum species and the information was could be recognized in five sections supported by phy- obtained from ca. 1400 specimens deposited in 65 logenetic studies based on nuclear and chloroplast herbaria in Brazil, Europe and other American coun- genome sequence data (Smidt unpubl. data). tries. All analyses of this study was undertaken using Richness is a fundamental measurement of communi- free DIVA-GIs software v. 5.4 (Hijmans et al. 2000, ty and regional diversity, and underlays many ecologi- 2001) and Arcview GIs 3.3 (ESRI 1999) using the cal models and conservation strategies (Magurran Americas Base Map for Flora Neotropica. 1988). Due to the vast area of the Neotropical region, we know that the sample effort is not consistent RICHNESS- This study explored the species richness throughout the range. Some areas could be richer than of Neotropical Bulbophyllum, by the number of taxa others because they are near cities and others could be occurring in cells with lox losize in a grid map. This considered poor in number of species because they are approach permits us to evaluate where are and the rarely or never sampled. Keeping this in mind, we can range size of this areas to employ conservation deci- use richness estimation to infer the richness from sions about this taxa. We applied five non-parametric incomplete collections and projecting the probable species richness estimators (Chao 1, Chao 2, number of species to be found. The literature about esti- Jackknife 1, Jackknife 2 and ACE, see Colwell & mation of species richness is extensive (e.g. Colwell & Coddington (1994) for explanation of these estima- Coddington 1994, Walther & Morand 1998, Hellmann tors), to know how many species of Bulbophyllum are & Fowler 1999, Gotelli & Colwell 2001), and have probable to be discovered in the Neotropical region, been used to evaluate global richness of different organ- and which biomes are potentially richer. Each estima- isms (e.g. Jarvis et al. 2002, Meier & Dikow 2004). tor used here presents different assumptions and bias, 331
108 3"" IOCC PROCEEDINGS but the overall difference between them is how it Nexus Editor Software (Page 2001), where presence works with species collected one time (singletons) was indicated with a ' 1' and absence with a '0'. and two times (doubletons) in the analyses. Many Using this program, areas were entered in the place of studies with simulation or empiric data have showed taxa, while taxa were entered in the place of charac- .w that the behavior of these estimators is influenced by ters. Once we constructed the matrix, the analyses of the data set, but are of great utility to compare the parsimony were done using PAUP 4.10 (Swofford estimates between different groups in the same envi- 2000). A hypothetical outgroup area with all 0s (no ronment or compare different environment for the species) was used in the analyses in order to root the same taxa, e.g. Colwell & Coddington (1994), Meier trees. Exhaustive search was carried out to look for & Dikow (2004). the most parsimonious trees, which indicate the COMPLEMENTARITYANALYSIS - In order to determine floristic affinities among studied areas. We obtained a optimal locations for in situ reserves to conserve Majority Rule Consensus Trees for equally parsimo- maximum species diversity, a study based on species nious trees founded and assessed the clade robustness complementarity was carried out using the algorithm using bootstrap proportions with 1000 replicates described by Rebelo (1994) and Rebelo & Sigfried (Felsenstein 1985). (1992). The aim was identify grid cells with defined Results and Discussion size, which complement each other in terms of species composition. The process is iterative, where- GENERALDISTRIBUTION - Although there are ca. 1400 by the first cell is the richest in number of species. specimens available from different herbaria, only ca. The second iteration locates a grid cell that is richest 900 could be geographically referenced based on _- in species not already represented in the first itera- specimen labels, due to the uncertainty or lack of the tion. This iterative process continues until all species locality indications. Some species were plotted on have been represented. We computed the minimum map only from type specimens or protologue infor- number of grid cells needed to capture all 7 1 mation because of absence of field sample. Neotropical Bulbophyllum species. The generic distribution of Bulbophyllum in the \*' Neotropics is limited at the South by Rio Grande do PAE ANALYSIS - The parsimony analysis represents a direct tool for searching the most parsimonious Sul (Brazil) and Mexico at the North; at the East it is arrangement of shared species among areas, aiming to limited by Pernambuco, Brazil and West by Cordova, reveal the biogeographical affinities in a hierarchical Mexico. The historical record of North limit of the pattern (Rosen & Smith 1988, Trejjo-Torres & genus in Everglades, Florida (Luer 1972) was not Ackerman 2001, Garcia-Barros et al. 2002). This confirmed by herbarium specimens' approach was originally called parsimony analysis of RICHNESS- The "global" richness through the endemicity (PAE), developed by Rosen & Smith Neotropics is obviously different from richness of (1988), and employed in the study of orchids of any political boundaries, and the richness of a partic- Caribbean islands (TreJJo-Torres& Ackerman 2001). ular country needs to be evaluated in another scale The units of comparison that have usually been with smaller grids than those used in this work. applied are sites, quadrants or sections of regions, According to our results, the highest number of biogeographical areas, or natural geographical areas. Neotropical Bulbophyllum species can be found in In this work, we used well accepted phytogeographi- Southeast Brazil (22" S - 42" W) more specifically in cal areas, as those discussed by Gentry (1982) for the the contact areas between Cerrado and Atlantic Neotropics. Among them, nine areas or Biomes Rainforest (fig. 1). Among the biomes or phytogeo- (Atlantic Rain Forest, Cerrado, Semi-arid, Andean, graphical regions considered, the greatest richness Amazon and Guayana Highlands, Mesoamerica, were reported for South American Cerrado biome (35 Caribbean Islands and Mexico) were considered. spp) followed by Atlantic Rainforest (31 spp), and A presencelabsence matrix of the 7 1 Bulbophyl- Andean region (17 spp) (tab. 1). Despite the low rich- lum species (including varieties) was constructed in ness, three species are endemic to Mexico, while the ,;.. LANKESTERIANA 7(1-2). marzo 2007. O Universidad de Costa Rica, 2007. 332
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- FIGURE1. Species richness of Bulbophyllurn data set plotted into grid cells of equal area (ca. 12,000 ~m~,the lo x lo Flora Neotropica grid). Values are represented by the number of species present in each cell and the phytogeographi- cal areas by the follow letters: A. Atlantic Rain Forest, B. Semi-arid, C. Cerrado, D. Amazon, E. Guayana Highlands, F. Caribbean Islands, G. Andean, H. Mesoamerica, I. Mexico.
Central America and Caribbean Islands did not pre- A pattern that emerges from the Bulbophyllum +--- sent any endemic species. diversity seems to be the affinities of this genus with Considering the estimation of global richness in the outcropping mountain habitats. The Brazilian south- Neotropics, the indexes applied indicate that, until east mountain area presents half of the collected today, 50-90% of Bulbophyllum species were collect- species for the Neotropics, constituting the richest ed (tab. 1). Although different estimations have been vegetation in species of Bulbophyllum for the obtained among the biomes, once the richness estima- American continent. The conglomerate of mountains tors seem to be sensible to poorly sampled areas and considered in this work extends from Rio de Janeiro positive biased with highly collected areas, some to Bahia State and do not present a unique geological regional richness patterns for different phytogeo- origin, being usually divided in three blocks: 1- the graphical regions can be explained. adjacent mountains of the National Park of Itatiaia on In general, according to the richness estimation the south portion, 2- mountains adjacent to Serra do analysis, the Cerrado and the Atlantic Forest have the Cip6 in the central area, in Minas Gerais State and 3- largest number of species and also great amount of Chapada Diamantina in Bahia State in the north. Each collections too, probably being the best sampled of these portions of mountains is in contact with dif- areas. In this context, the Andean region is supposed ferent biomes, especially Cerrado and Atlantic Forest. to be one of the richest areas rather than other sites The low richness found in other ecosystems can be - with more samples and species collected. Although explained by different reasons. In the Amazon few .;' only 17 species have been registered, the quantitative collections have been carried out, except around estimators Chaol and Chao2 indicate more than 40 Manaus - BelCm area. In fact, lots of mountain forma- species to be discovered in that region, probably due tions in this phytogeographical area have never been to the effect of few collections (and consequently explored for plant collection, being this place proba- more single and doubletons) for the estimations. bly the most suitable to find Bulbophyllurn species. \ '-
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TABLE1. Species richness estimation for Bulbophyllum using five estimator indexes for different phytogeographical areas in the Neotropics. Estimator / Richness (S) Observation I Chao-1 Chao-2 / Jackknife-1 1 Jackknife-2 I ACE
Neotropics Cevrado Atlantic Rain Forest 32 240 47 43 43 53 33 Mountains of Southeastern Brazilian 30 3 02 40 37 39 47 32 Andes 17 69 64 40 26 35 19 -- Semz-and 10 90 14 12 13 16 12 Guayana Highlands 9 35 2 1 15 13 17 16 Mexico 7 39 8 7 9 10 8 Amazon 4 9 6151 5 / 6 7 Caribbean Islands 14 I32 14414 5 5 Mesoamerica
Other poor region for richness of this group is the results thirty five main areas were identified using Semi-arid, one of the less adequate biomes for complementarity analysis and considered as priori-
Orchidaceae, due to low air humidity and rainfall. In taire for the conservation of total diversity of --. :- accordance to the dataset the relative high observed Bulbophyllum in the Neotropics (Fig. 3). and estimated richness in this biome is due to species The eight most important areas in the map encom- sampled in interior mountain formations with humid pass 54% of the 71 species considered in this study. forest growing around high altitude places. A low richness was detected in Northern South America to Mesoamerica and in Caribbean islands, where mainly species of section Bulbophyllaria Rchb.f. (bifoliated plants with thickened inflores- cence, known as "rat-tail orchid") are present. ---- Finally, Mexico presents low richness but a relatively high number of endemic species growing especially in Oak forest and in high altitude places too. PAE ANALYSIS - The parsimony analysis of endemici- I ty, with the nine phytogeographical regions consid- Atrdciln ered for the Neotropics using shared Bulbophyllum
species, produced seven equally most parsimonious Semi-arid trees (fig. 2) with: tree length = 82, Consistency index (CI) = 0.8537, Retention index (RI) = 0.7600. A strong floristic relationship was detected between: (1) Cerrado, Atlantic Rain Florest, Semi-arid and Andean biomes and (2) Amazon and Guayana Highlands, FIGURE2. Relationship between Neotropical phytogeo- graphical areas using Parsimony Analysis of Mesoamerica, Caribbean and Mexico. The other Endemicity of Bulbophyllum species. The value above Neotropical biomes do not have any Bulbophyllum the branch is the Majority-Rule Consensus index of the species or are considered within the broader concepts seven most parsimonious trees and bootstrap support is used here to avoid small areas with few collections. below the branches. Nodes with less than 50% of boot- COMPLEMENTARITYANALYSIS - According to our strap support are indicated with arrows.
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rn FIGURE3. The minimum set of areas for the conservation of all Neotropical Bulbophyllurn species included in the data set h * according to Complementarity analysis. The values represent an order of importance between the areas.
As expected, four of eight grids coincide with areas collected places are still preserved. of high species richness identified in fig. 1, which For those reasons, a program for conservation in indicates that each of the high diversity areas has a situ based exclusively in this type of data set could be
.?.+.-- distinct species composition. Some of these areas are a critical point and need to be observed in future located in previously proposed Hotspots for other political decisions concerning protected areas. We plant and animal groups in the American continent can exemplify practical situation based on field (Meyers et al. 2000). observation during this investigation: 1. Well collected places but actually strongly dis- Conclusion turbed such as inland forests in Jaguariaiva, Parani One of the central theoretical tasks of conservation State, a historical site for plant collections. This biology is to prioritize places on the basis of their bio- was an important area in the complementarity diversity value and to devise management strategies analysis with several taxa and some endemic to conserve biodiversity in these places (Meyers et al. species in a grid cell. Nowadays the advance of 2000). This study shows how some tools can be use- Pinus forests for wood exploration seems to have ful for the fast identification of priority areas. been causing strong disturbance on original vegeta- However, we have to be aware of some problems tion, bringing a large number of species to become when we accomplish studies of this nature: 1. under- seriously vulnerable. estimation of the richness, once we know there are 2.Rare and endemics species. There are lots of very few collections in herbaria; 2. use of only species considered rare, but this is due to lack of herbarium material (data of literature and personal knowledge. For example, an outcropping rock communications are very useful information, but mountain area in Bahia State, known as Chapada uncertain and non reproductible); 3. there is not a Diamantina was recently investigated about consensus about which estimator should be used and Bulbophyllum occurrence (Ribeiro et al. 2005), sometimes the results among them are conflicting increasing the number of species from five to and; 4 - the most important: we do not know if the twelve in two years of study.
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In this sense, another topic that should be pointed is ESRI. 1999. ArcViewmGIS 3.2a. Environmental Systems the importance of distinguishing the regional definition Research Institute, Inc. New York. (endemism) from areal definition (range restriction), Felsenstein, J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evol. 39: 783-791. (Peterson & Watson 1998). Bulbophyllum manarae Garcia-Barros, E., P. Gurrea, M.J. Lucianez, J.M. Cano, Foldats is an example of species described for M.L. Munguira, J.C. Moreno, H. Sainz, M.J. Sanz & J.C. Venezuela and is recently found in Northeast Brazil. In Sim6n. 2002. Parsimony analysis of endemicity and its richness analyses of Brazilian species it might be con- application to animal and plant geographical distribu- sidered endemic of an area as well as for analyses for tions in the Ibero-Balearic region (western Venezuela. Considering the whole of the Neotropical Mediterranean). J. Biogeogr. 29: 109-124. range it will be a widely distributed species showing Gentry, A.H. 1982. Neotropical floristic diversity: phyto- geographical connections between Central and South the relationship among the mountains chain of America, Pleistocene climatic flutuations, or an accient Southeast Brazil and the Andean mountains. of the Andean orogeny? Ann. Missouri Bot. Gard. 69 The occurrence and richness patterns described (3): 557-593. here for the Bulbophyllum records were very similar Giulietti, A.M. & J.R. Pirani. 1988. Patterns of geographic to those for other organisms (e.g. butterflies, Brown distribution of some plant species from Espinha~orange, 1987) and was described for many plant groups Minas Gerais and Bahia, Brazil. In: P.E. Vanzolini& before (e.g. Prance 1987, Giulietti & Pirani 1988, W.R. Heyer (eds.). Proceedings of a workshop on Neotropical distribution patterns. Academia Brasileira de Knapp 2002), but it is still little explored and dis- Cisncias, Rio de Janeiro. cussed in Orchidaceae. Gotelli, N.J. & R.K. Colwell. 2001. Quantifying biodiver- To understand the diversity patterns of the orchid sity: procedures and pitfalls in the measurement and family in the Neotropical region is necessary to cany comparison of species richness. Ecol. Letters 4: 379-391. out investigations with similar approach exploring Hellmann, J.J. & G.W. Fowler. 1999. Bias, precision, and different taxa. Once the orchids are clearly a mono- accuracy of four measures of species richness. Ecol. phyletic family, the study of groups with different Applic. 993: 824-834. Hijmans, R.J., L. Guarino, M. Cruz & E. Rojas. 2000. biological and ecological features, such as preference Computers tools for spatial analysis of plant genetic of habit and habitats, dispersive potential and pollina- resources data: 1. DIVA-GIs. Plant Genet. Res. Newsl. tion strategies could bring new insights about the 127: 15-19. diversification of orchid family in the American Hijmans, R.J., M. Cruz, E. Rojas & L. Guarino. 2001. Continent. DIVA-GIs, Version 1.4. A geographic information sys- tem for the management and analysis of genetic ACKNOWLEDGMENTS.We thank to American Orchid resources data. Manual. International Potato Center, (CIP), Lima, Peru. http://www.cipotato.org/gis/; verified Society and FAPESB for financing the first author's study, 5 October 2006; to the Pos-Graduate Program in Botany of the Feira de Jarvis, A,, M.E. Ferguson,D.E. Williains, L. Guarino, P.G. Santana State University (UEFS), to National Council of Jones, H.T. Stalker, J.F.M. Valls, R.N. Pittman, C.E. Scientific and Technological development (CNPq) and to Simpson & P. Bramel. 2002. Biogeography of wild Douglas C. Daly (NYBG) for consenting the use of Arachis: assessing conservation status and setting future Americas Base Map. priorities. Crop Sc. 43(3): 1100-1108. Knapp, S. 2002. Assessing patterns of plant endemism in Neotropical uplands. Botan. Rev. 68 (1): 22-37. Luer, C.A. 1972. The native orchids of Florida. The New LITERATURECITED York Botanical Garden. W.S. Cowell Ltd, Butter Market, Brown, K.S. 1987. Biogeography and evolution of Ipswich, England. Neotropical butterflies. In: Withmore, T.C. and Prance, Magurran, A.E., 1988. Ecological diversity and its mea- G.T. Biogeography and Quaternary history in tropical surement. Princeton University Press, Princeton, U.S.A. America. Clarendon Press. Oxford. p. 66-99. Meier, R. & T. Dikow. 2004. Significance of specimen Colwell, R.K. & J.A. Coddington. 1994. Estimating terres- dataset from taxonomic revision for estimating and map- trial biodiversity through extrapolation. Philos. Trans. R. ping the global species diversity of invertebrates and repa- Soc. Lond. B. 345: 101-1 18. tring reliable specimen data. Conserv. Biol. 18 (2): 478-488.
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Meyers, N., R.A. Mittermeier, C.G. Mittemeier, G.A.B. Ribeiro, P.L., E.L. Borba & A.L.V. Toscano-de-Brito, Fonseca & J. Kent. 2000. Biodiversity hotspots for con- 2005. 0 g&neroBulbophyllum Thouars (Orchidaceae) na servation priorities. Nature 403: 863-858. Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Rev. Bras. Bot. 28 Page, R.D.M. 2001. NEXUS data editor, v. 0.5.0. (3): 423-439. (http:lltaxonomy.zoology.gla.ac.uWrod/NDE/nde.html - Rosen, B.R. & A.B. Smith. 1988. Tectonics from fossils? Accessed September 2006) Analysis of reef-coral and sea-urchin distributions from Peterson, A.T. & D.M. Watson. 1998. Problems with areal late Cretaceous to Recent, using a new method. In: M.G. definitions of endemism: the effects of spatial scaling. Audley-Charles & A. Hallman (eds.). Gondwana and Diversity and Distributions 4: 189- 194. Tethys. Special Publication of the Geological Society of Prance, G.T. 1987. Biogeography of Neotropical plants. London 37: 275-306. In: Withmore, T.C. and Prance, G.T. Biogeography and Swofford, D.L. 2000. PAUP: Phylogenetic analysis using Quaternary history in tropical America. Clarendon Press. parcimony and others methods, version 4.10. Oxford. p.46-65. Sunderland: Sinquer. Rebelo, A.G. 1994. Iterative selection procedures: Centers Trejjo-Torres, J.C. & J.D. Ackerman. 2001. Biogeography of endemism and optimal placement of reserves. of the Antilles based on a parsimony analysis of orchid Strelitzia 1: 231-257. distributions. J.Biogeogr. 28: 775-794. Rebelo, A.G. & W.R. Sigfried. 1992. Where should nature Walther, B.A., Morand, S. 1998. Compare performance of reserves be located in the Cape Floristic Region, South species richness estimation methods. Pamitilogy 116: 395405. Africa? Models for the spatial configuration of a reserve Vermeulen, J.J. 1991. Orchids of Borneo vol. 2 network aimed at maximizing the protection of diversity. Bulbophyllum. Toihaan Publishing Company. Sabah. Conserv. Biol. 6: 243-252. Malaysia. 342p.
Eric Smidt initiated his studies in Orchidaceae in 1996, during his undergraduation, working in several orchid projects, such as "Phanerogamic flora of Slo Paulo State - Orchidaceae", and "The Orchidaceae of the Anchieta Island State Reserve", a rain forest park. His MSc. Degree in Botany was entitled "The subtribe Spiranthinae in the Chapada Diamantina, Bahia, Brazil". Since then, he has been involved with some projects regarding reproductive biology, genetics and conservation of Brazilian orchids. At the moment, he is doing his PhD thesis at Feira de Santana State University, Bahia, Brazil, working with "Taxonomic revision and phylogeny of Neotropical species of Bulbophyllum" under supervision of Dr. Eduardo L. Borba and Dr. Cassio van den Berg. Viviane Silva-Pereira is graduated in Biology at Universidade Estadual Paulista, Brazil, has a master degree in Botany at Universidade Estadual de Feira de Santana, Brazil. Currently she is doing her PhD at the same University, with research focus on plant reproductive biology and plant population genetics associated with GIs framework. Eduardo Leite Borba is graduated in Biology at Universidade Federal de Minas Gerais, Brazil, has a master degree and a PhD in Botany both at Universidade Estadual de Campinas, Brazil. Currently he is associate professor at Universidade Federal de Minas Gerais, Brazil, with research focus on orchid systematics, plant reproductive biology and plant population genetics. Cassio van den Berg is graduated in Agriculture at Universidade de Siio Paulo, Brazil, has a master degree in Ecology at Universidade Estadual de Campinas, Brazil, and a PhD in Botany from the Royal Botanical Gardens, Kew and University of Reading, UK. Currently he is full professor at Universidade Estadual de Feira de Santana, Brazil, with research focus on orchid systematics, plant molecular systematics and plant population genetics.
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Capítulo 5
Bulbophyllums in Brazil: collection history and distribution 338
Resumo É apresentado um breve histórico do gênero Bulbophyllum no Brasil, com ênfase em aspectos do histórico de coletas deste gênero no país e da distribuição das espécies pelo território brasileiro. Os dados de localização das espécies foram extraídos de cerca de 650 exsicatas, depositadas em 65 herbários no Brasil, Europa e outros países Americanos que puderam ser georreferenciadas. Em relação ao gênero Bulbophyllum, a região sudeste em áreas montanhosas de encrave entre a Mata Atlântica e o Cerrado concentra a maior riqueza de espécies. Para que estas espécies possam ser conservadas in situ é necessário que se preserve pelo menos 23 áreas delimitadas pela análise de complementaridade. Entre estas áreas, as cinco mais importantes estão concentradas em áreas de Mata Atlântica e Cerrado, mas há áreas no Semi-árido e Amazônia que também são essenciais para a conservação destas espécies no Brasil. A análise destes materiais depositados em herbários revela que o número de coletores envolvidos, localidades e de espécies coletadas desde o registro da primeira coleta no Brasil, tiveram aumento continuo até a década de 1970, e a partir de então, todos estes parâmetros tiveram um decréscimo acentuado até os dias atuais. Com este tipo de abordagem sendo realizada para um maior número de gêneros em Orchidaceae (assim como para o maior número possível de organismos nativos), estaremos aptos a empreender esforços mais direcionados e procurar formas mais precisa de conservação tanto in situ quanto ex situ. 339 340 341 342
343
CONSIDERAÇÕES FINAIS
344
Considerações Finais
Neste trabalho, foi apresentada a primeira compilação de informações para o gênero Bulbophyllum no Neotrópico desde a descrição da primeira espécie para o continente americano há cerca de 170 anos. Os estudos filogenéticos aqui apresentados mostram a ocorrência de seis linhagens monofiléticas, denominadas seções, para o Neotrópico, sustentadas tanto por caracteres baseados em seqüências de DNA do genoma nuclear e plastidial, quanto por dados morfológicos, de forma independente ou analisados em conjunto, seja por Máxima Parcimônia ou por análise Bayesiana (Capítulos 1 e 2). Com estes resultados, foi possível, além de estabelecer as relações infra-genéricas, baseadas no princípio do monofiletismo, discutir a evolução de caracteres relacionados à biologia da polinização e à evolução do sistema reprodutivo (Capítulo 2). Os únicos trabalhos amplos de revisão taxonômica apresentados anteriormente a este foram a monografia do gênero para o Brasil, realizada por Cogniaux (1902) e a revisão da seção Bulbophyllaria por Hamer & Garay (1997). A revisão do gênero Bulbophyllum (Orchidaceae) para o Neotrópico, aqui apresentada, inclui 63 táxons, sendo 60 espécies, duas subespécies e uma notoespécie, agrupados em seis seções monofiléticas. Esta monografia inclui a sinonímia completa, tipificações, descrições, ilustrações, mapas de ocorrência e chaves para a identificação de todos os táxons tratados. São propostas cinco novas espécies, uma nova subespécie, 35 novas sinonimizações, um nome novo, uma nova combinação, 30 lectotipificações e uma neotipificação. É excluída a ocorrência de seis espécies originalmente descritas erroneamente para o Neotrópico e detectados quatro nomina nuda (Capítulo 3). Os dados deste estudo relacionados à biogeografia, tratando da riqueza, distribuição e identificação de áreas prioritárias para a conservação in situ, mostram que a região sudeste do Brasil é a área com maior número de espécies, que as espécies do bioma Amazônia estão mais relacionadas aos biomas da América Central e México e que os demais biomas sul americanos estão mais relacionados entre si, com a região Andina agrupando com o Cerrado, Mata Atlântica e Semi-árido (Capítulo 4). A análise do histórico em relação às coletas no Brasil, país com maior número de espécies registradas, mostra o declínio de número de coletas, coletores e de locais amostrados ao longo da história (Capítulo 5). Levando-se em conta que a degradação dos ambientes 345 aumenta anualmente, a diminuição de esforço amostral indicada pelos dados resulta em uma combinação desastrosa e que torna urgente o aumento de esforços em programas de conservação tanto in situ, quanto ex situ para este gênero de Orchidaceae no Neotrópico. Outra questão importante, resultante da coleta de informações em herbários, é o estado de conservação dos espécimes em herbários principalmente no Brasil. A maioria dos espécimes tipos analisados encontram-se em péssimo estado de conservação, muitos armazenados em condições precárias quanto à umidade, temperatura, a infestação de insetos, e à não identificação como tipo nomenclatural nos respectivos herbários. É urgente a união de esforços no sentido de se preservar este material, mesmo que em mídia eletrônica, para evitar a necessidade de criação de futuros neótipos ou lectótipos, baseados em ilustrações ou fotografias. A quantidade de novas sinonímias aqui propostas pode parecer a princípio, pouco coerente com a descrição de novos táxons, principalmente para localidades historicamente bem amostradas, como o sudeste brasileiro. Muitos nomes aqui sinonimizados têm sido consistentemente utilizados por conterem boas ilustrações de fácil acesso (por exemplo, B. ipanemense). Extrapolando o conhecimento reunido para o gênero Bulbophyllum, em uma análise crítica desta situação, pode-se perceber que a falta de acesso à bibliografia histórica e, principalmente, a falta de exame de espécimes tipo, resulta em conceitos errôneos sobre a delimitação do número de táxons em Orchidaceae para o Brasil (e provavelmente para o Neotrópico como um todo), gerando uma dificuldade de comunicação, excesso de descrições de nomes novos e incongruência nas análises de biodiversidade baseados em elementos da família Orchidaceae. Neste sentido, todo esforço para se estabelecer padrões de descrições, como por exemplo, a linguagem Delta, irão no futuro auxiliar no rápido intercâmbio de informações, permitindo estabelecer maneiras interativas de identificação e padronização de termos botânicos em relação a estruturas morfológicas complexas, para serem efetivamente codificados e possibilitarem análises morfológicas mais amplas e integradas entre diferentes grupo de plantas. Especificamente para o Brasil, a origem de materiais tipo e de outras importantes coleções históricas, principalmente das espécies descritas por João Barbosa Rodrigues devem ser tomadas com cautela. Muitas localidades citadas para o material tipo são equivocadas, ou, provavelmente, recebidas de coletores que cultivavam as plantas vindas de outras localidades. Isto atualmente é reconhecido para diversas espécies, 346 como por exemplo, Cattleya elongata Barb. Rodr., descrita para Minas Gerais, mas endêmica do estado da Bahia. Em Bulbophyllum, muitas espécies descritas por Barbosa Rodrigues nunca foram recoletadas no estado da localidade tipo, que normalmente são localidades que possuem historicamente um grande número de coletas botânicas. Em relação a Bulbophyllum, o fornecimento de hipóteses filogenéticas robustas, permite, agora, estudos mais dirigidos para o entendimento de outras questões, como datação dos eventos de migração e dispersão das espécies pelo continente americano através de técnicas baseadas em análise de seqüências de DNA, evolução de caracteres contínuos, anatomia e citologia comparada, assim como a identificação de pares de espécies problemáticos (e.g., B. epiphytum x B. rupicolum, B. micranthum x B. macroceras e B. napelli x B. regnellii) tornam possível a orientação de estudos populacionais, empregando-se abordagens biossistemáticas para o entendimento de processos de especiação locais, temas que deverão ser abordados em futuros projetos.