Víbora Áspid – Vipera Aspis (Linnaeus, 1758)

Víbora áspid – Vipera aspis (Linnaeus, 1758)

Fernando Martínez-Freiría CIBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos, Universidade do Porto

Versión 26-04-2021

Versiones anteriores: 8-07-2009, 9-9-2015

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Origen Saint-Girons (1980a) propuso el primer escenario hipotético sobre la evolución de las víboras europeas occidentales en base a datos morfológicos, biogeográficos y ecológicos. En este escenario relacionaba la actual distribución de las especies con los principales eventos geológicos y climáticos ocurridos en Europa durante el Cuaternario. Actualmente, el descubrimiento de nuevos fósiles y el uso de técnicas moleculares han permitido una mayor comprensión de la evolución de varios miembros del grupo Vipera en Europa. Uno de los más estudiados es el grupo de las víboras del Mediterráneo occidental, donde se incluye Vipera aspis (Szyndlar y Rage, 2002; Garrigues et al., 2005; Ursenbacher et al., 2006a; Barbanera et al., 2009; Martínez-Freiría et al., 2020).2 Los fósiles más antiguos del género Vipera (V. antiqua y Vipera sp.) se conocen del principio del Mioceno (hace unos 20 m.a.) de varias regiones del norte de Europa (Weisenau, Alemania; Dolnice, República Checa; St-Gérand-le-Puy complex, Francia) y se corresponden con especies similares a la actual V. aspis (“complejo aspis”, Szyndlar, 1987; Szyndlar y Rage, 2002). El registro fósil de las especies del “complejo aspis” es muy abundante en el continente europeo durante todo el Mioceno y hasta finales del Plioceno, especialmente en áreas próximas a la cuenca del Mediterráneo occidental (Szyndlar y Rage, 2002). Registros fósiles estrictamente atribuibles a V. aspis se han encontrado a partir de finales del Plioceno en diversos yacimientos europeos dentro del área de distribución de la especie (véase Szyndlar y Rage, 2002; PaleoBiology Database, https://paleobiodb.org/navigator/). En la península Ibérica se han encontrado fósiles en los yacimientos de Begur (Pleistoceno inferior, El Baix Empordà, prov. Gerona), la Gran Dolina (Pleistoceno medio-inferior, Atapuerca, prov. Burgos), la Cova d’Olopte (Pleistoceno medio, Cerdanya, Barcelona), la Cova del Gegant (Pleistoceno final, Sitges, prov. Barcelona), la Cova dels Musclos (Pleistoceno final, Sitges, prov. Barcelona), del Abric Romaní (Pleistoceno final, Capellades, prov. Barcelona) y Cala Montgó (Pleistoceno, L’Escala, prov. Gerona) (Bailón, 1991a; Blain, 2005; Blain y Bailón, 2006; Blain et al., 2009; Burjachs et al., 2012).2 Análisis filogenéticos basados en ADN mitocondrial recuperan tres clados principales dentro de las víboras europeas (Garrigues et al., 2005; Alencar et al., 2016; Zheng y Wiens, 2016; Šmíd y Tolley, 2019; Freitas et al., 2020): Pelias, Vipera 1 y Vipera 2. El clado Pelias está formado por las especies de afinidad euro-siberiana como Vipera berus, Vipera seoanei, Vipera ursinii, Vipera renardi o Vipera kaznakovi; el clado Vipera 1, incluye las especies mediterráneas occidentales, es decir, V. aspis, Vipera latastei y Vipera monticola; y el clado Vipera 2, agrupa las dos especies mediterráneas orientales, es decir, Vipera ammodytes y Vipera transcaucasiana. Según las más recientes dataciones usando relojes moleculares (ADN mitocondrial), el clado Vipera 1 probablemente divergió de su clado hermano, el clado Pelias hace unos 13 - 11 millones de años, y el ancestro común de Pelias-Vipera 1 divergió del ancestro del clado Vipera 2 hace unos 17 - 13 m.a. (Alencar et al., 2016; Zheng & Wiens, 2016; Smíd & Tolley, 2019; Freitas et al., 2020).2 La separación de V. aspis del clado formado por V. latastei y V. monticola ocurrió aproximadamente hace unos 9 m.a. (piso Tortoniense del Mioceno) en la Península Ibérica, tal y como sugieren modelos de difusión basados en ADN mitocondrial (Martínez-Freiría et al., 2020). Sin embargo, no es hasta inicios del Plioceno (hace unos 5 m.a) cuando ocurre el primer nivel de diversificación dentro de V. aspis y que lleva a la formación de dos linajes principales, oeste y este, y que actualmente contactan a lo largo de una franja norte-sur que va desde el centro-sur de Suiza, pasando por las regiones de Piedemonte y Liguria en Italia (Ursenbarcher et al., 2006a; Barbanera et al., 2008; Martínez-Freiría et al., 2020). La diversificación de la especie continúa durante el Pleistoceno (2,6 – 0,2 m.a.) dando lugar a las cuatro subespecies parapátricas actualmente reconocidas (V. a. aspis y V. a. zinnikeri dentro del linaje occidental, V. a. francisciredi y V. a. hugyi dentro del linaje oriental), así como a distintos niveles de substructuración dentro de cada una (Ursenbarcher et al., 2006a; Barbanera et al., 2008; Martínez-Freiría et al., 2020). Las oscilaciones climáticas ocurridas durante el Plioceno y el Pleistoceno, y barreras topográficas como la cadena montañosa de los Alpes parecen haber jugado un papel principal en diversificación de la especie que se reconoce como un proceso eminentemente geográfico, resultado de subsecuentes contracciones/expansiones de los rangos de distribución y la restricción de las poblaciones en refugios climáticos (Martínez- Freiría et al., 2020). El análisis espacial de la diversidad genética (ADN mitocondrial) sugiere la ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 2 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Descripción Vipera aspis es un vipérido de mediano tamaño y aspecto robusto, con la cola proporcionalmente corta. Cabeza bien diferenciada del resto del cuerpo, moderadamente ensanchada en su parte posterior, lo que le da un aspecto triangular, y pupila vertical. Tiene el extremo del hocico ligeramente prominente y levantado, pero sin formar un apéndice (González, 1976; Braña, 1997; Barbadillo et al., 1999; Mallow et al., 2003; Trutnau et al., 2005; Kreiner, 2007; Phelps, 20101; Martínez-Freiría, 20091, 20141). Presenta grandes variaciones en cuanto a sus patrones de coloración (Bruno, 1985). La cabeza es muy variable; en algunos ejemplares es lisa, sin marcas, en otros aparecen marcas finas o en forma de lágrimas y manchas redondeadas, en otros aparecen marcas más elaboradas, lineares o curvilíneas, marcas en forma de tridente, de X, de V o de S, e incluso se puede dar una combinación de varios diseños (Mallow et al., 2003; Trutnau et al., 2005; Kreiner, 2007). La coloración dorsal del cuerpo es también muy variable; ésta ha sido ilustrada por Bruno (1985), quien reconoce una variación del color dorsal desde el claro hasta el totalmente oscuro (incluyendo tonos grises, rojizos, verde-oliváceos, etc.), con una gran variedad de diseños con rayas horizontales, rayas verticales, barras horizontales sobre una línea vertebral, puntos, manchas ovales o romboidales más o menos conectadas o un zigzag anguloso. Ejemplares sin diseño dorsal y coloración del cuerpo gris o rojiza (coloración concolor) son comunes en ciertas poblaciones de los Alpes franceses e italianos (Mebert et al., 2011; Tessa, 2016). Dubey et al (2015) han sugerido que esta coloración es resultado de un proceso de adaptación a a ambientes locales (cripsis). Así mismo, ejemplares melánicos son frecuentes en poblaciones montanas de los Alpes suizos, franceses e italianos (Naulleau, 1973; Bruno, 1985; Pottier, 2001; Muri et al., 2015). Con menor frecuencia, ejemplares melánicos también han sido encontrados en otras poblaciones a lo largo del centro-norte de Francia y en los Pirineos, tanto en la vertiente francesa como en la española (Saint-Girons y Fons, 1977; Rivera et al., 2001; Baena y Oliveras, 2015).2 Las variaciones del diseño dorsal descritas en su área de distribución Ibérica son (Kramer, 1958; Phisalix, 1968; Duguy y Saint-Girons, 1970; Bruno, 1976; Duguy et al., 1979; Saint- Girons et al., 1983; Bea, 1998; Martínez-Freiría, 2014): i) línea vertebral ancha y oscura bordeada de pequeñas manchas también oscuras formando un zigzag redondeado sobre fondo gris o pardo, descrito para las poblaciones del Pirineo central (Fig 1); ii) barras estrechas transversales con una línea vertebral fina o un diseño en zigzag fino de tipo anguloso sobre un color de fondo dorsal rojizo o pardo claro, descrito para las poblaciones del resto de Iberia (Fig 2–3).2

Figura 1. Hembra de V. aspis de los Pirineos centrales en Huesca. © F. Martínez-Freiría. ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 3 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Figura 2. Hembra de V. aspis del pre-Pirineo en Navarra. © F. Martínez-Freiría.

Figura 3. Macho de V. aspis de la Sierra de la Demanda (La Rioja). © O. Zuazo Velasco.

En la cabeza presenta dos o tres escamas apicales, dos cantales (raramente tres), una media de 5,25 loreales, una media de 10,05 perioculares, de 9 a 10 labiales superiores, dos hileras de pequeñas escamas entre el ojo y las escamas labiales superiores, y una elevada fragmentación de las placas cefálicas (24-38 escamas intercantales + intersupraoculares) (Saint-Girons, 1978a). Hay 21 hileras de escamas dorsales alrededor del cuerpo, en ocasiones 19 o 23 (Saint-Girons, 1978a). Las hembras presentan entre 137-159 escamas ventrales y 27- 42 pares de escamas subcaudales, mientras que los machos muestran 136-158 ventrales y 22- 50 pares de subcaudales (Saint-Girons, 1978a; Saint-Girons et al., 1983). El número de escamas ventrales es un carácter variable y específico de las diferentes subespecies que actualmente se reconocen en V. aspis (Zuffi, 2002). El análisis de 369 ejemplares (166 hembras y 203 machos) procedentes de toda el área de distribución Ibérica ha revelado una mayor frecuencia de ejemplares con dos escamas apicales (81,5%) que con tres (18,5%), diferentes valores en el número de loreales (media 7,10, rango 4-11), supralabiales (media 9,80, rango 8-12), perioculares (media 9,77, rango 7-13) e intercantales + intersupraoculares (media 24,41, rango 9-48) en relación a las poblaciones europeas arriba detalladas, así como, la existencia de dimorfismo sexual en el número de escamas ventrales (media 147,82 y 146,32, rango 132-158 y 137-160, en hembras y machos, respectivamente), subcaudales (media 32,04 y 39,65, rango 23-38 y 34-46, en hembras y machos, respectivamente) e infralabiales (media 11,60 y 11,33, rango 8-14 y 9-14, en hembras y machos, respectivamente) (Martínez-Freiría, 20091, 20141).

Tamaño Presenta variaciones de tamaño notables entre las diferentes poblaciones, tanto en lo que se refiere a sus dimensiones extremas como al tamaño medio de la población (Duguy y Saint- Girons, 1970). La longitud total media varía entre los 60-70 cm (50–63 cm de longitud cabeza- cloaca) y alcanza un máximo de 82 cm (Boscá, 1879; Tourneville, 1881; Saint-Girons, 1978a). La talla máxima registrada en la península Ibérica es de 68,5 cm de longitud total (59 cm de longitud cabeza-cloaca) para un macho de Esterri de Cardós (Lleida) y de 65,5 cm de longitud

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Dimorfismo sexual El dicromatismo sexual se manifiesta básicamente en el color de las manchas cefálicas, del dorso y de los flancos, pues suelen ser negras en los machos y marrón oscuro en las hembras (Duguy y Saint-Girons, 1970); en estas últimas además la coloración se destaca menos (véase Shine y Madsen, 1994). La cola es proporcionalmente más larga en los machos (Saint-Girons, 1957, 1958; datos reelaborados en Bea, 1998e): en estos representa el 15,01% de la longitud total, mientras que en las hembras supone el 11,89%. En relación a la lepidosis, el conjunto de las poblaciones europeas exhibe dimorfismo sexual en el número de escamas subcaudales, con un mayor número de pares en los machos que en las hembras (Duguy y Saint-Girons, 1970; Saint-Girons, 1978a; Saint-Girons et al., 1983). El análisis de 369 ejemplares (166 hembras y 203 machos) procedentes de toda el área de distribución ibérica ha revelado la existencia de dimorfismo sexual en el número de escamas sublabiales (hembras: media= 11,60 y rango= 8-14; machos: media= 11,33 y rango= 9-14), ventrales (hembras: media= 147,82 y rango= 132-158; machos: media= 146,32 y rango= 137-160) y subcaudales (hembras: media= 32,04 y rango= 23-38; machos: media= 39,65 y rango= 34-46) (Martínez-Freiría, 20091, 20141).

Datos genéticos y bioquímicos El número cromosómico es 2n= 42, con 22 macrosomas y 20 microsomas (Kobel, 1963; Saint- Girons, 1977). Los híbridos entre V. aspis y V. seoanei (2n = 36) tienen 2n = 39 cromosomas, con 19 macrocromosomas y 20 microcromosomas (Saint-Girons, 1990a, b). El número de eritrocitos varía entre 660.000 y 1.240.000/mm3 de sangre para los machos y entre 500.000 y 1.280.000 para las hembras, y sufre variaciones a lo largo del año (Duguy, 1970). El número de leucocitos varía de 900 a 10.000 para los machos y de 700 a 5.000 para las hembras, con diferencias estacionales. Los eritrocitos tienen en promedio 17,3 µm de diámetro mayor y 20 µm de diámetro menor, con una superficie total de 154,5 µm2; los granulocitos eosinófilos poseen entre 16 y 20 µm de diámetro mayor, y los basófilos entre 9 y 16 µm (Saint-Girons, 1970). Se han identificado 26 líneas diferentes de veneno para V. aspis zinnikeri, con una densidad comprendida entre 12.500 y 268.000 D. El veneno puede ser de color amarillo o blanco, aunque en V. aspis zinnikeri predomina la coloración blanca (Duguy y Saint-Girons, 1970; Saint-Girons et al., 1983). El veneno está compuesto por varias proteínas que incluyen enzimas proteolíticas, L-amino ácido oxidasas, phospholipasas, hyaluronidasa, factores hemorrágicos y aceleradores e inhibidores de la coagulación (Boquet, 1967a). Aunque no hay proteasas, sí existe necrosis en los animales envenenados. El veneno de los especímenes del sur de Francia no tiene L-amino oxidasa y riboflavina, con lo que no causan necrosis (Sarkar y Devi, 1967). La toxicidad varía mucho entre las diferentes poblaciones, con DLM (dosis letal, DL, al 50% para ratones de 20g) desde 4,6 a 20,1 mg; las poblaciones pirenaicas francesas de V. aspis zinnikeri presentan una toxicidad media de 9,6 mg (Saint-Girons et al., 1983). Cabe destacar la elevada toxicidad de las poblaciones de V. aspis del País Vasco (Saint-Girons y Detrait, 1992). En países mediterráneos como Italia, V. aspis es la responsable del 90% de los envenenamientos por mordedura de serpiente, habiéndose registrado en la Toscana unos 526 casos de mordedura para el período 1960-1970, de los que 7 fueron fatales (Street, 1979). En el sureste de Francia, se han registrado 174 casos de envenenamiento por V. aspis para el período 1996-2008, de los que 106 casos tuvieron que ser tratados con antiveneno debido a su gravedad, falleciendo 3 personas (de Haro et al., 2009). Los estudios sobre la ocurrencia de mordeduras de víboras en humanos en España son muy dispares en cuanto al número de casos registrados, y pocas veces consiguen diferenciar la especie causante (véanse Chippaux, 2012). González (1991) refiere unos 80 casos de envenenamiento por mordedura de V. aspis entre 1965 y 1980. Posteriormente, Ballesteros et al. (2006), constatan 482 casos de mordedura por víboras en España para el período 1991-2003, y Saz-Parkinson et al. (2012), ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 5 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Martínez-Freiría, F. (2021). Víbora áspid – Vipera aspis. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. López, P., Martín, J., Martínez-Freiría, F. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org / http://dx.doi.org/10.20350/digitalCSIC/8651 usando como base los datos del Ministerio de Sanidad y Política Social de España, registró 1.649 casos de envenenamiento por las tres especies ibéricas de víboras para el período 1997- 2009.2 La mordedura de V. aspis es dolorosa y destructiva (Street, 1979). Los síntomas incluyen dolor seguido de edema y decoloración. Tras pocas horas de la mordedura puede seguir necrosis hemorrágica (Boquet, 1967b). Además, la visión puede verse afectada, probablemente debido a la degradación de los vasos sanguíneos de los ojos (Flichy, 1978). El veneno tiene efectos coagulantes y anticoagulantes, pero se desconocen los mecanismos que equilibran estos efectos. La estructura glomerular puede verse afectada, causando muerte por fallo renal (Hofstetter y Stolz, 1982). También se pueden dar fallos en el sistema cardiovascular debido a daños en el músculo cardíaco o a la reducción en el intercambio de oxígeno (Tu et al., 1969). El veneno de V. aspis puede tener efectos neurotóxicos. Se han encontrado genes codificando neurotoxinas (fosfolipasas A2) en el genoma de los ejemplares de las poblaciones del sudeste de Francia (V. aspis aspis) y se han comprobado los síntomas neurotóxicos (principalmente molestias en el nervio craneal) en una gran proporción de los casos de envenenamiento para esta región (de Haro et al., 2002; Ferquel et al., 2007; Giribaldi et al., 2020). Casos de mordedura de víbora que han desarrollado efectos neurotóxicos han sido citados también en España (González, 1991) y el centro de Italia (Lonati et al., 2014; Marano et al., 2019).2

Variación geográfica Vipera aspis es una especie politípica y polimorfa, con variaciones geográficas muy importantes, lo que ha llevado a la descripción de seis subespecies en diferentes regiones (Golay et al., 1993; McDiarmid et al., 1999): i) V. aspis aspis (Linnaeus, 1758), en el norte y centro de Francia; ii) V. aspis francisciredi Laurenti, 1768, en el norte y centro de Italia; iii) V. aspis atra Meisner, 1820, en el centro-oeste de Suiza, noroeste de Italia y sureste de Francia; iv) V. aspis hugyi Schinz, 1833, en el sur de Italia y Sicilia; v) V. aspis montecristi Mertens, 1956, en la isla de Montecristo y en el archipiélago Toscano, en Italia; vi) V. aspis zinnikeri Kramer, 1958, en el sur y suroeste de Francia y noreste de España. La existencia de la subespecie montecristi ha sido debatida en varios trabajos (Pozio, 1980; Corti et al., 1991; Golay et al., 1993; McDiarmid et al., 1999; Zuffi y Bonnet, 1999) que han concluido que es sinónima de la subespecie hugyi. De hecho, Barbanera et al. (2009) han comprobado que las poblaciones de V. aspis de la isla de Montecristo son genéticamente idénticas a las poblaciones de V. aspis hugyi de Sicilia, achacando la existencia de estas poblaciones a introducciones humanas durante los siglos VIII – III AC por parte de la Milicia de la Magna Grecia. Recientemente, las restantes cinco subespecies han sido revisadas a fondo por medio de estudios morfológicos y moleculares que, sin embargo, no ofrecen resultados congruentes (Zuffi, 2002; Garrigues et al., 2005; Ursenbacher et al., 2006a; Golay et al., 2008; Barbanera et al., 2009; Martínez-Freiría et al., 20202). Los estudios morfológicos, en base a diferencias en el número de escamas ventrales, número de marcas dorsales y morfología de los hemipenes, abogan por la elevación de las subespecies atra, hugyi y zinnikeri a rango específico (Zuffi, 2002). Los moleculares, establecen la existencia de dos linajes separados por la cordillera de los Alpes, que están compuestos a su vez por dos sub-linajes cada uno, con distribución parapátrica, pero con zonas de hibridación e introgresión genética: linaje del oeste, que incluye los sub-linajes aspis, sinónima de atra, y zinnikeri, y linaje del oeste, que incluye los sub-linajes francisciredi y hugyi (Garrigues et al., 2005; Ursenbacher et al., 2006a; Barbanera et al., 2009; Martínez-Freiría et al., 20202). Por lo tanto, parece claro que V. aspis atra es sinónimo de V. aspis aspis (Ursenbacher et al., 2006a; Barbanera et al., 2009). En la península Ibérica, aunque tradicionalmente se ha reconocido la existencia de dos subespecies V. aspis zinnikeri en los Pirineos centrales y V. aspis aspis en el resto del área (Bea, 1997; Gosá, 2002; Mallow et al., 2003; Kreiner, 2007), los actuales estudios morfológicos y moleculares concuerdan en la existencia de una sola subespecie, V. aspis zinnikeri, ocupando todo el área de distribución ibérica (Zuffi, 2002; Garrigues et al., 2005; Ursenbacher et al., 2006a; Martínez-Freiría et al., 20202). Sin embargo, en la península Ibérica existen dos fenotipos de coloración dorsal diferenciados correspondientes a las subespecies consideradas anteriormente (Kramer, 1958; Phisalix, 1968; Duguy y Saint-Girons, 1970; Bruno, 1976; Duguy ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 6 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Martínez-Freiría, F. (2021). Víbora áspid – Vipera aspis. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. López, P., Martín, J., Martínez-Freiría, F. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org / http://dx.doi.org/10.20350/digitalCSIC/8651 et al., 1979; Saint-Girons et al., 1983; Bea, 1998; Martínez-Freiría, 20142): (1) en los Pirineos centrales los ejemplares frecuentemente presentan el color de fondo gris o pardo, con una línea vertebral ancha y oscura bordeada de pequeñas manchas igualmente oscuras que forman un marcado zigzag anguloso o redondeado a lo largo de todo el cuerpo; (2) en el resto del área ibérica los ejemplares presentan a menudo un color de fondo dorsal rojizo o pardo claro, con manchas aisladas o formando barras estrechas transversales sobre una fina línea vertebral de color marrón claro. Puede formarse un diseño en zigzag sobre todo el cuerpo o bien en una parte del mismo, y en ocasiones incluso puede llegar a faltar (Martínez-Freiría, 20141). Duguy et al. (1979) han descrito convergencia morfológica de esta especie con V. seoanei en las zonas de contacto del País Vasco y los Pirineos atlánticos, y con V. latastei, especie hermana filogenéticamente, en la zona de contacto de la sierra de la Peña (Navarra-Huesca). Además, también se han descrito formas morfológicas intermedias entre V. aspis y V. latastei en la zona de contacto del Alto curso del río Ebro, en el noroeste de la provincia de Burgos (Martínez-Freiría et al., 2006), así como en la región de Oja-Tiron en el noroeste de la Sierra de la Demanda, entre el este de Burgos y el oeste de La Rioja (Zuazo et al., 2019).2 Estos especímenes poseen un número intermedio de escamas apicales, ventrales y mezcla de patrones dorsales o alternancia de alguna de estos rasgos con los propios para cada especie (Martínez-Freiría et al., 2006; Zuazo et al., 2019).2 En base al escenario descrito para el Alto Ebro, Martínez-Freiría et al. (2009) han estudiado la variación morfológica de V. aspis y V. latastei en el área noreste de la península Ibérica, incluyendo todas las zonas de contacto conocidas, y han encontrado un patrón de convergencia morfológica norte-sur entre las dos especies en cuanto al número de escamas apicales, intercantales, ventrales y marcas dorsales. Esta convergencia morfológica parece ser resultado de una adaptación a las mismas condiciones ambientales (precipitación y temperatura), así como, a la existencia de flujo genético entre las dos especies (Martínez- Freiría et al., 2009; Tarroso et al., 20142).

Otras contribuciones. 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

Hábitat Típica de regiones de clima mediterráneo, también ocupa zonas para-mediterráneas con climas atlántico y alpino (Martínez-Freiría, 2014)1. Se trata de una especie que ocupa una amplia variedad de hábitats, como bosques de coníferas, encinas, melojos, quejigos y pinos, prados de montaña y pastizales subalpinos, y campos de cultivo intensivos (Barbadillo, 1987; Barbadillo et al., 1999; Gosá, 1997, 2002; Zuazo & Martínez-Freiría, 2016; Zuazo et al., 20192). Sin embargo, sus requerimientos térmicos la llevan a utilizar en general hábitats provistos de sustrato pedregoso, con suelos relativamente secos, bien soleados, orientados al sur y con cierta cobertura de vegetación: taludes y setos, muros de separación de campos, canchales y pedrizas, argomales, brezales, bordes de bosque, e incluso, bosques de ribera y pequeños humedales durante el verano (Duguy, 1972; Duguy et al., 1979; Saint-Girons, 1980a; Bea 1985a, 1985b; Luiselli y Rugiero, 1990; Monney, 1992; Gosá, 1997, 2002; Zuazo & Martínez- Freiría, 2016; Zuazo et al., 20192). En la península Ibérica su rango de variación altitudinal va desde los 400 m. en las cercanías de la costa de Barcelona hasta más de los 2.000 m el Sistema Ibérico y 2.900 m en el Pirineo central (Duguy, 1972; Bea, 1997; Barbadillo, 1987; Barbadillo et al., 1999; Gosá, 1997, 2002; Martínez-Freiría, 20142). Cuando V. aspis coincide con V. seoanei prefiere las zonas más soleadas y menos húmedas; cuando lo hace con V. latastei selecciona zonas más altas y frescas, aunque las preferencias de hábitat de las dos especies pueden llegar a ser muy parecidas dándose casos de zonas de simpatría (Duguy et al., 1979; Bea, 1985b; Barbadillo, 1987; Barbadillo et al., 1999; Gosá, 1997, 2002; Martínez-Freiría et al., 2007, 2008; Zuazo et al., 20192). En el Alto Ebro (noroeste de Burgos), donde contactan las tres especies de víboras ibéricas, V. aspis selecciona las áreas soleadas, con elevada pendiente, precipitación y evapotranspiración, situadas entre los 600-1000 m de altitud (Fig. 4) (Martínez-Freiría et al., 2008, Tarroso et al., 20141). En esta zona V. aspis y V. latastei seleccionan hábitats muy ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 7 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Martínez-Freiría, F. (2021). Víbora áspid – Vipera aspis. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. López, P., Martín, J., Martínez-Freiría, F. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org / http://dx.doi.org/10.20350/digitalCSIC/8651 similares, dando lugar a una zona de simpatría observada de 8 km2 (Martínez-Freiría et al., 2006) y potencial, obtenida a través de técnicas de modelación del hábitat, de 76 km2 (Martínez-Freiría et al., 2008). En la zona de contacto de Oja-Tirón en el noroeste de la Sierra de la Demanada (este de Burgos – oeste de La Rioja), V. aspis y V. latastei ocupan campos de cultivo de cereales, aunque la primera especie tiene tendencia a seleccionar los ambientes más húmedos y con menor exposición solar (Fig. 5) (Zuazo et al., 2019). En esta zona de contacto se han observado 15 celdas UTM 1x1 km de simpatría entre las dos especies que, a diferencia del Alto Ebro, se encuentran separadas y restringidas a los valles de los ríos que discurren en dirección norte desde la Sierra de la Demanda (Zuazo et al., 2019).2 Monney (1992) ha descrito diferentes usos del hábitat durante el ciclo anual para V. aspis en una zona prealpina de Suiza: tanto machos como hembras no reproductoras usan preferentemente las zonas pedregosas durante el verano, mientras que durante la hibernación se refugian en bosques de hoja caduca o en proceso de regeneración. Luiselli y Filippi (2006) han encontrado que en el centro de Italia V. aspis suele ocupar las áreas de matorral espinoso, las zonas con árboles caídos, ciertas zonas de actividad antropogénica, como muros de fincas, y áreas con elevada densidad de lagartos. El radio-seguimiento de 4 machos adultos en la zona de simpatría del Alto Ebro ha revelado el uso de diferentes microhábitats a lo largo del ciclo anual de actividad (Martínez-Freiría et al., 2009): i) en primavera selecciona zonas con gran cobertura de matorral y rocas; ii) en verano con gran cantidad de matorral, rocas y árboles (Fig. 6); iii) en otoño zonas de matorral, con elevada pendiente y gran cantidad de árboles. Para hibernar utiliza zonas de rocas (como muros derruidos), grietas o agujeros en el suelo, pero siempre cerca de zonas con elevada humedad. Sin embargo, el uso de estos microhábitats puede estar condicionado por la competencia con V. latastei y los híbridos entre ambas especies (Martínez-Freiría et al., 20101).

Figura 4. Hábitat de V. aspis en el Alto Ebro (NO Burgos). © F. Martínez-Freiría.

Figura 5. Hábitat de V. aspis en La Rioja Alta. © O. Zuazo Velasco.

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Figura 6. Microhábitat utilizado por V. aspis durante el verano en el Alto Ebro (NO Burgos). © F. Martínez- Freiría.

Abundancia La densidad estimada (número de ejemplares/ha) para las poblaciones de las regiones prealpinas del oeste y norte de Suiza varía entre 0,9 y 9,0 (Moser et al., 1984; Monney, 1995) y para una población del centro-oeste de Francia es de 2,9 a 9,1 (Naulleau y Bonnet, 1995).2 En la península Ibérica no existen estimaciones de densidad, aunque donde existe es una especie relativamente abundante (Barbadillo et al., 1999; Martínez-Freiría, 2009). La abundancia relativa en la zona de simpatría del Alto Ebro es aproximadamente de un macho y una hembra por cada 2 km (Martínez-Freiría et al., 20101). Sin embargo, la abundancia de V. aspis en esta zona debe estar condicionada por la competencia con V. latastei y los híbridos entre ambas especies.

Estatus de conservación Categoría global IUCN (2008): Preocupación Menor LC (Corti et al., 2009). Se justifica por su amplia distribución, su gran tolerancia que la lleva a usar multitud de hábitats y a que, presuntamente, existe en grandes poblaciones (Corti et al., 2009). La subespecie V. aspis aspis está categorizada como CR “críticamente amenazada” en Suiza, V. aspis atra como VU “vulnerable” y V. aspis francisciredi como EN “amenazada” (Monney y Meyer, 2005). También figura en el Anexo III de la Convención de Berna y en el Anexo IV de la Directiva de Hábitat y Especies de la Unión Europea (Pleguezuelos et al., 2002; Corti et al., 2009). Categoría España IUCN (2002): Preocupación Menor LC (Gosá, 2002). Aunque no se han realizado estudios concretos, en España la víbora áspid se encuentra catalogada como Preocupación Menor, pues está presente en una amplia variedad de biotopos, incluyendo zonas de alta montaña (Gosá, 2002). Sin embargo, la especie no aparece catalogada en el Catálogo Nacional de Especies Amenazadas (CNEA, 2008).

Amenazas De forma general, V. aspis es una especie amenazada por la pérdida de hábitat debido a la intensificación de la agricultura y por el desarrollo de infraestructuras para el turismo y la urbanización. La especie ocurre en áreas abiertas de matorral, con lo que el abandono del campo y la reforestación con coníferas es también una amenaza (ej. en las montañas del Jura en Suiza (Jaggi y Baur, 1999)). Además, es perseguida por el hombre e ilegalmente capturada para el comercio de mascotas (Corti et al., 2006). Actualmente, el conjunto de la población ibérica de V. aspis no parece presentar problemas de conservación. El descenso de efectivos apreciable en algunas áreas humanizadas, debido a la fragmentación y destrucción del hábitat, contrasta con el incremento poblacional que parece detectarse en su extremo suroriental de distribución (El Corredor y Montseny) (Gosá, 2002). Como todas las serpientes, es sensible a la muerte directa por parte del hombre en el medio rural. Sin embargo, el abandono de las tierras de cultivo en zonas de montaña ha debido paliar los posibles efectos que este hábito tan extendido ha debido tener localmente sobre las poblaciones (Gosá, 2002). ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 9 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Los atropellos suponen una causa de mortalidad no natural que va en incremento a medida que se construyen nuevas carreteras o aumenta el tráfico rodado por éstas (Tabla 1). Un estudio desarrollado durante 2004 y 2005 en el Espacio Natural de las Hoces del Alto Ebro y Rudrón (NO Burgos) ha constatado que la mortalidad de V. aspis (y V. latastei) aumenta durante los fines de semana, días festivos y verano; épocas en las que aumenta el número de visitantes al espacio natural y, por tanto, aumenta el tráfico rodado (Martínez-Freiría y Brito, 2007, 20121). Sobre los efectos del cambio global sobre la distribución, ver apartado de Distribución geográfica.

Tabla 1. Mortalidad por atropello de V. aspis en carreteras de España1.

Area Periodo Nº V. aspis Nº total reptiles Referencia España 1 1796 López Redondo y López Redondo (1992) España 1990-1992 8 2714 PMVC (2003) Cataluña 2002 9 245 Montori et al. (2007) Burgos 2005 46 176 Martínez-Freiría y Brito (2012)

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015; 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

Distribución geográfica Vipera aspis es una especie centroeuropea meridional, distribuida por el oeste de la región mediterránea, incluyendo toda Italia (también las islas de Elba, Montecristo y Sicilia), noroeste de Eslovenia, la mitad oeste de Suiza, el borde oeste de Alemania, Mónaco, el centro y sur de Francia, Andorra y el sector nororiental de España (Saint-Girons, 1980a; Rage y Saint-Girons, 1986; Bea, 1997; Mallow et al., 2003; Saint-Girons, 2004; Kreiner, 2007; Phelps, 20101). En España Vipera aspis está presente en los Pirineos (a excepción del extremo oeste Atlántico), prácticamente en toda la zona pre-pirenaica (a excepción de la zona Atlántica de Navarra, y con algunos núcleos más o menos dispersos en Huesca y Lérida), la zona noreste de las sierras prelitoral y litoral de la provincia de Barcelona, las sierras occidentales y la zona media de Navarra, la zona periférica del valle del Ebro en su tramo alto, incluyendo prácticamente toda la provincia de Álava, el tercio norte de la provincia de Burgos y las regiones septentrionales del Sistema Ibérico (este de la provincia de Burgos, prácticamente toda La Rioja y norte de Soria) (Maluquer, 1917; Müller, 1969; Salvador et al., 1970; Palaus, 1974; González, 1977; Duguy et al., 1979; Escala y Pérez-Mendía, 1979; Bergerandi, 1981; Escala y Jordana, 1982; Martínez-Rica, 1983; Vives-Balmaña, 1984, 1990; Bea, 1985a, 1985b, 1997; Falcón y Clavel, 1987; Barbadillo, 1987; Zaldívar et al., 1988; Gosá, 1997, 2002; Barbadillo et al., 1999: Martínez-Freiría et al., 2006; Martínez-Freiría, 2014; Zuazo et al., 20192). Al igual que el resto de las especies de víboras europeas, V. aspis presenta una distribución parapátrica, es decir, su área de distribución apenas se solapa con las distribuciones de las otras especies contiguas (Saint-Girons, 1980a). Sin embargo, en su área de distribución europea se han identificado varias zonas de contacto con otras especies: (1) con V. berus en el oeste (Loira Atlántico, Nantes; Saint-Girons, 1975a; Guiller et al., 2017) y centro de Francia (macizo central; Duguy y Saint-Girons, 1978), en la zona prealpina del oeste de Suiza (Oberland bernois; Monney, 1996) y en la zona alpina del norte de Italia (Valtellina, Lombardía; Scali et al., 2011). Ambas especies seleccionan hábitats diferentes, aunque puede existir cierto solapamiento de las distribuciones a escala local (en la región prealpina suiza; Monney, 1996) e incluso sintopía, con hibridación puntual (en el Loira Atlántico; Saint-Girons, 1975a; Guiller et al., 2017); (2) con V. ursinii en el centro de Italia (Gran Sasso, Apeninos; Luiselli et al., 2007), donde ambas especies se distribuyen de manera alopátrica a escala local; y (3) con V. ammodytes y V. berus en el noreste de Italia (Alpes orientales; Lapini, 1983) y en el oeste de Eslovenia (Monte Stol, Valle de Nadiza, Mebert et al., 2015). En general las tres especies se distribuyen de manera alopátrica, aunque existe solapamiento a lo largo de un gradiente ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 10 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Martínez-Freiría, F. (2021). Víbora áspid – Vipera aspis. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. López, P., Martín, J., Martínez-Freiría, F. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org / http://dx.doi.org/10.20350/digitalCSIC/8651 altitudinal (cara sur del Monte Stol, Eslovenia), donde la segregación parcial en función del micro-hábitat reduce el contacto y la hibridación.2 En la península Ibérica, V. aspis presenta varias zonas de contacto con las otras dos especies ibéricas (Pleguezuelos et al., 2002; Martínez-Freiría et al., 2009; Ferrer et al., 2018; Zuazo et al., 20192): i) con V. seoanei contacta a lo largo de una banda que va desde el este de Santander-norte de Burgos, pasando por el sur del país Vasco y el norte de Navarra, hasta los Pirineos Atlánticos; ii) con V. latastei contacta a lo largo de una amplia franja que va desde el norte de Burgos hasta el norte de Barcelona, incluyendo las zonas de contacto del Alto Ebro (Burgos) y varias sierras en el Sistema Ibérico, como la Sierra de la Demanda (Burgos - La Rioja) o la Sierra de la Cebollera (La Rioja – Soria), así como cuatro zonas al sur de los Pirineos: Sierra de la Peña (Navarra-Huesca), la región de Sobrarbe (Huesca), la región de Pallars (Lleida) y la región del Moianés (Barcelona). En muchas de estas zonas de contacto se ha constatado una distribución alopátrica a escala local (Duguy et al., 1979; Bea, 1985b; Tejado y Potes, 2005; Martínez-Freiría et al., 2009; Ferrer et al., 2018; Zuazo et al., 20192), a excepción del valle de Sedano (Alto Ebro, prov. Burgos) y la región de Oja-Tirón (noroeste de la Sierra de la Demanda, Burgos – La Rioja), donde se ha comprobado simpatría y sintopía, es decir, coexistencia entre V. aspis y V. latastei (Martínez-Freiría et al., 2006; Zuazo et al., 20192). En la triple zona de contacto del Alto Ebro (prov. Cantabria y Burgos) se han identificado una serie de factores topográficos, climáticos y de hábitat que influyen en la distribución de las tres especies, favoreciendo la alopatría entre V. seoanei y las otras dos especies, y permitiendo el contacto y el flujo genético entre V. aspis y V. latastei (Martínez-Freiría et al., 2008, 2009; Tarroso et al., 2014)1. Bajo escenarios climáticos disponibles para el siglo XXI, los modelos proyectan contracciones en la distribución potencial actual de la especie en España entre un 96% y un 97% en 2041-2070, y el nivel de coincidencia entre la distribución observada y potencial se reduce hasta un rango de entre un 6% y un 9% en 2041-2070 (Araújo et al., 2011)1.

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015; 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

Ecología trófica Se trata de un depredador diurno que caza al acecho (Bea et al., 1992). Detecta las presas visualmente y las envenena mediante mordedura; poco después inicia su búsqueda, utilizando para ello su aparato vomeronasal: las puntas de la lengua recogen las partículas olorosas de la presa y de ahí las transmiten a los receptores químicos del órgano de Jacobson, situados en el paladar. Una vez ha localizado la presa, generalmente ya muerta, la víbora busca la cabeza de ésta para empezar a tragársela (Bea, 1997). Algunas veces, pueden llegar a arrastrar la presa a lugares menos expuestos para así empezar su deglución (Martínez-Freiría, 20091). Para los adultos, los micromamíferos constituyen sus presas principales, suponiendo en torno a un 97,8% en biomasa total y siendo los roedores el grupo predominante (Tabla 2) (Bea et al., 1992). Existen marcadas diferencias entre sus poblaciones, que afectan básicamente a la proporción en que participan los distintos grupos de micromamíferos (Saint-Girons, 1971; Capula y Luiselli, 1990; Monney, 1990a; Luiselli y Agrimi, 1991; Bea et al., 1992; Saviozzi y Zuffi, 1997; Martínez-Freiría et al., en prensa). Además, también depredan sobre reptiles (Tabla 2) y aves (Roulin, 1988); en las poblaciones suizas pre-Alpinas, se ha registrado la inclusión en la dieta de anfibios (Rana temporaria) (Monney, 1993). En la zona de simpatría con V. latastei del Alto Ebro se ha constatado la inclusión de otras víboras en su dieta (Tabla 2); esto puede ser debido a la competencia con V. latastei y los híbridos entre ambas especies (Martínez- Freiría et al., 20101).

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Tabla 2. Frecuencia de los diferentes tipos de presa en la dieta de V. aspis. Referencias: 1. Loira atlántico, NO Francia (Saint-Girons, 1971); 2. Zona pre-alpina, Suiza (Monney, 1990a); 3. Montañas de Tolfa, Italia central (Luiselli y Agrimi, 1991); 4. Alto Ebro, N. España (Martínez-Freiría, 2009; Martínez- Freiría et al., 20101).

1 2 3 4 < 34 cm > 34 cm Scincidae - - 3.8 - 5.4 Lacertidae - - 76.9 9.2 - Viperidae - - - - 2.7 Total Reptiles 7.8 - 80.7 9.2 8.1

Aves - 2.3 - 9.2 -

Soricidae 20.0 13.95 - 35.1 16.2 Talpidae - - - 6.1 - Gliridae - - - 1.0 - Cricetidae 57.8 79.07 - 5.2 43.2 Muridae 14.4 4.6 19.2 32.9 32.4 Mustelidae - - - 1.0 - Total Mamíferos 92.2 97.7 19.2 81.3 91.9

No existen diferencias en la composición de la dieta entre machos y hembras. Sin embargo, se han registrado variaciones ontogénicas de la composición de la dieta: los ejemplares inmaduros consumen casi exclusivamente reptiles, mientras que los adultos consumen fundamentalmente micromamíferos, aunque también aceptan algunos reptiles (Saint-Girons, 1980b; Luiselli y Agrimi, 1991; Bea et al., 1992). La frecuencia e intensidad de alimentación varía en esta especie a lo largo del ciclo anual y en función del sexo, estado reproductor, edad y ciclo de muda (Saint-Girons, 1979): i) los inmaduros se alimentan prácticamente a lo largo de todo el ciclo anual, desde y hasta una o dos semanas tras y antes de la hibernación; ii) los machos adultos se alimentan transcurrida la primera muda hasta aproximadamente una semana antes de la hibernación; iii) las hembras adultas en fase reproductora se alimentan tras los acoplamientos hasta la ovulación y vuelven a alimentarse tras los partos hasta una o dos semanas antes del comienzo de la hibernación; iv) las hembras adultas no reproductoras se alimentan transcurrida una semana después de la hibernación hasta los acoplamientos otoñales (cuando existen). La ración alimenticia anual es baja y varía también en función de la edad, sexo y estado reproductor, siendo un 212-310 % del peso en caso de los machos adultos, un 55 % en caso de las hembras reproductoras, entre un 250-300 % en caso de las hembras adultas no reproductoras y hasta un 800 % en caso de los juveniles e inmaduros (Saint-Girons, 1979; Bea et al., 1992). En la zona de simpatría del Alto Ebro, V. aspis, V. latastei y los híbridos entre ambas especies prácticamente tienen la misma dieta, por lo que solapan totalmente el nicho trófico. Sin embargo, existen pequeñas diferencias entre las tres formas en cuanto al período y frecuencia de alimentación y a la variación estacional en el consumo de presas. Todo esto y una gran densidad de micromamíferos en la zona de simpatría debe estar relajando las interacciones competitivas y favoreciendo la coexistencia (Martínez-Freiría et al., 20101).

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015

Biología de la reproducción Como otros miembros del género Vipera, la víbora áspid es una especie con sistema de apareamiento poligínico y reproducción ovovípara (Duvall et al., 1993; Nilson y Andrén, 1997). ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES 12 Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC

Los machos compiten entre sí (a través de combates ritualizados) por el acceso a las hembras reproductoras y, una vez efectuada la cópula, las guardan, es decir, esperan varios días en las proximidades para evitar que otros machos copulen con éstas (Duvall et al., 1993; Nilson y Andrén, 1997). Tras la cópula, las hembras retienen el esperma hasta la ovulación y, una vez fertilizados los óvulos, mantienen los huevos (desprovistos de corion) en los conductos genitales, hasta que se desarrollan los embriones y se produce el parto (Saint-Girons, 1957; Naulleau, 1981; Naulleau y Bonnet, 1995). El ciclo espermatogénico de los machos es de tipo mixto (Saint-Girons, 1957, 1976, 1982, 1992; Nilson y Andrén, 1997). La espermacitogénesis es única y postnupcial, produciéndose a finales de verano, mientras que la espermiogénesis se produce en dos períodos, a finales de verano y a principios de primavera, lo que posibilita la existencia de dos períodos de acoplamiento (Saint-Girons, 1982, 1992; Nilson y Andrén, 1997; Bea, 1997), uno en primavera (abril-mayo), que es el principal, dura unas tres o cuatro semanas, aunque su inicio y finalización dependen de las condiciones meteorológicas y la altitud; y otro en otoño (septiembre-octubre), pero parece que tiene una incidencia baja, ya que no todos los machos participan en él y su duración es más corta (Bea, 1997). En los Pirineos no parece existir segundo período de acoplamiento (Saint-Girons, 1957, 1974), sin embargo, este sí ocurre en la región pre-alpina de Suiza (Moser et al., 1984; Monney, 1990b). En la zona de simpatría con V. latastei en el Alto Ebro (NO Burgos) parece que existen también dos períodos de acoplamiento, uno primaveral (abril) y otro otoñal (septiembre-octubre) (Martínez-Freiría et al., 20101). Las hembras presentan un único período de ovulación durante la primera quincena de junio, produciéndose éste independientemente de los factores externos; la vitelogénesis se produce durante la primavera (Saint-Girons, 1957; Naulleau, 1981). Ésta se induce una vez que se ha alcanzado un determinado y elevado nivel de reservas en los cuerpos grasos abdominales y el hígado (“capital breeders”) (Bonnet et al., 1992, 1994). Por ello, los ciclos reproductores de las hembras varían de una región a otra, pudiendo ser bianuales, trianuales y también cuatrianuales, pero rara vez anuales (Saint-Girons, 1957, 1981, 1994; Saint-Girons y Duguy, 1992; Zuffi et al., 2009). En el Alto Ebro, V. aspis parece presentar un ciclo de reproducción trianual; sin embargo, la proporción de hembras reproductoras es muy variable, habiéndose detectado más del 60% de hembras reproductoras tras un año de condiciones climáticas favorables y menos del 12% el año siguiente (Martínez-Freiría et al., 20101). Vipera aspis es una especie ovovivípara, en la que la gestación de las hembras se prolonga durante dos o tres meses y su duración guarda estrecha relación con la temperatura: 92.3 días a 26ºC, 74.3 a 28ºC y 59.5 a 31ºC (Naulleau, 1986). Además, la temperatura ambiental durante la gestación repercute en la viabilidad de los embriones y en la variación fenotípica de las crías (Lourdais et al., 2004). En función de las condiciones climatológicas y la altitud, los partos se pueden producir en agosto o prolongarse hasta finales de octubre, aunque lo general es que sean en septiembre (Saint-Girons, 1957, 1981; Naulleau, 1981). En el Alto Ebro los partos se producen a finales de agosto o principios de septiembre (Martínez-Freiría et al., 20101). El número medio de crías por parto es de 6.6 para V. aspis aspis y 7.7 para V. aspis zinnikeri (Saint-Girons y Naulleau, 1981; Naulleau y Bonnet, 1995), aunque de forma excepcional se ha señalado un parto de 22 viboreznos (Naulleau, 1976). Su tamaño y peso medio son de 19.6 cm y 5.4 g para V. aspis aspis y de 17.9 cm y 4.2 g para V. aspis zinnikeri (Fig. 7); el peso total de la camada en relación al peso de la madre representa como media el 43.87% y el 46.35%, respectivamente, para cada subespecie (Saint-Girons y Naulleau, 1981). En el Alto Ebro, el mantenimiento en cautividad de ocho hembras gestantes de V. aspis durante los últimos 20 días de gestación reveló una media de 5,75 crías por parto (rango= 3- 10), con una longitud hocico-cloaca y peso medios de 16,58 cm (rango= 13,5-18,1 cm) y 5.28 g (rango= 4.0-7.3 g), respectivamente (Martínez-Freiría et al., 20101). Sin embargo, la fecundidad potencial es más elevada, habiéndose detectado una media de 7,4 folículos mayores de 1.0 cm (rango = 3-11) en la disección de 9 hembras atropelladas. De hecho, hubo una media de 0,75 huevos no desarrollados (rango = 0-2) en los partos de las hembras mantenidas en cautividad (Martínez-Freiría, no publicado). El peso total de la camada en relación al peso de la madre representa como media el 37,01%; además, se comprobó una alta tasa de crías nacidas muertas (media = 2,75, rango = 0-6) (Martínez-Freiría et al., 20101).

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El peso de la madre, sin la camada y los cuerpos grasos, y su longitud cabeza-cloaca están positivamente correlacionados con el peso total y el peso medio de la camada, respectivamente (Bonnet et al., 1992; Saint-Girons y Duguy, 1992).

Figura 7. Recién nacidos de V. aspis, pertenecientes a la misma camada. © F. Martínez-Freiría2

Estructura y dinámica de poblaciones Para las poblaciones francesas, el crecimiento de los machos se efectúa rápidamente hasta los cuatro o cinco años de edad, momento en el que se alcanza la madurez sexual, mientras que en las hembras el crecimiento es algo más lento que en los machos, hasta que alcanzan la madurez sexual a los cuatro o seis años de edad (Saint-Girons, 1957, 1958). Sin embargo, para una población del centro-oeste de Francia, se ha señalado un crecimiento juvenil más acelerado para las hembras, madurando sexualmente a los 3-4 años de edad (Bonnet et al., 1999a). La talla de maduración sexual está comprendida entre los 40,0-50,0 cm para los dos sexos (Saint-Girons, 1957, 1958) y 41,0 cm en el caso de las hembras del centro-oeste de Francia (Bonnet et al., 2001a, 2001b). En el Alto Ebro (NO Burgos) los machos y hembras alcanzan la madurez sexual alrededor de los 30,0-35,0 mm de longitud cabeza-cloaca (Martínez-Freiría et al., 20101). Tras la maduración sexual el crecimiento es del 1,7% y 1,2% anual para los machos y las hembras, respectivamente (Saint-Girons, 1957, 1958). Mediante el uso de técnicas de esqueleto-cronología se ha señalado una longevidad de 18 años (Castanet, 1974; Castanet y Naulleau, 1974, 1982). La longevidad detectada en el Alto Ebro es de 11 y 10 años para una hembra de 50,0 y un macho de 47,5 cm de longitud cabeza- cloaca, respectivamente (Martínez-Freiría, 2009). Para la región del oeste de Francia y el Alto Ebro la proporción de sexos es muy similar, aunque parece que los machos superan ligeramente a las hembras (Saint-Girons, 1994; Martínez-Freiría, 20101). En períodos de tiempo más cortos la proporción de sexos varía de forma significativa, dominando los machos en primavera y las hembras en verano. Además, las hembras reproductoras son más abundantes (2/3) al inicio del ciclo anual de actividad, mientras que a finales de ciclo anual son las no reproductoras las más frecuentes (2/3). En conjunto, las hembras reproductoras representan 1/3 del total de hembras adultas (Saint-Girons, 1994). Para la población de la región pre-Alpina suiza llega a alcanzarse una proporción 1/4 a favor de las hembras gestantes en verano (Monney, 1992).

Otras contribuciones. 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015; 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

Interacciones con otras especies La competencia interespecífica en las zonas de contacto ha sido tradicionalmente citada como un factor clave en los procesos de especiación y migración latitudinal de las especies de víboras europeas (género Vipera) durante el Cuaternario (Saint-Girons, 1980a). La existencia de competencia ha sido probada en la zona de contacto entre V. aspis y V. berus de la región pre-alpina suiza (Monney, 1996) y ha sido sugerida como un factor clave en la regulación de las dinámicas poblacionales de otras zonas de contacto en Europa (ej. V. aspis y V. berus en el Loira atlántico, Francia (Saint-Girons, 1975a) y también en la península Ibérica (Duguy et al., 1979; Bea, 1985b).

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En el Alto Ebro (NO Burgos) donde V. aspis, V. latastei y los híbridos entre ambas especies tienen un área de simpatría observada de 8 km2 y potencial de 76 km2 se ha supuesto la existencia de una elevada competencia interespecífica (Martínez-Freiría et al., 2006, 2008). A través de un estudio comparativo de los rasgos ecológicos de las tres formas (Martínez-Freiría et al., 20101), se ha constatado la superposición total del nicho trófico y parcial del espacial (micro-hábitat), lo que sugiere la existencia de competencia por las presas y el espacio; además, se ha comprobado la depredación de una especie sobre la otra, y viceversa, lo que sugiere la actuación de exclusión competitiva. Sin embargo, existe segregación de los nichos espacial y temporal, lo que puede reducir las interacciones competitivas y permitir la coexistencia (Martínez-Freiría et al., 20101).

Depredadores Entre los principales depredadores de V. aspis destacan las aves de presa diurnas, como el águila culebrera (Circaetus gallicus), el busardo ratonero (Buteo buteo), el cernícalo vulgar (Falco tinnunculus) y otras águilas (Hieraaetus sp.); también algunos mamíferos, como el erizo (Erinaceus sp.) o el jabalí (Sus scrofa) (Bea, 1997; Naulleau et al., 1997; Barbadillo et al., 1999). Probablemente, carnívoros medianos y animales domésticos como gatos o perros también depreden sobre esta especie. Recientemente, se ha constatado un caso de depredación de V. aspis por cigüeña blanca (Cicconia cicconia) durante la cosecha de un campo de cultivo en La Rioja Alta (Zuazo & Martínez-Freiría, 2016).2 Martínez-Freiría et al. (2010) en la zona de simpatría con V. latastei del valle de Sedano (prov. Burgos) encontraron restos de víboras en los contenidos estomacales de V. aspis y V. latastei, sugiriendo que cuando contactan, una especie puede depredar sobre la otra1. Los machos son depredados fundamentalmente durante las épocas de cópula, cuando aumentan sus áreas vitales en busca de hembras, mientras que las hembras lo son durante el período de gestación, cuando aumentan sus necesidades térmicas y están más expuestas a los depredadores (Bea, 1997; Bonnet et al., 1999b).

Parásitos Las víboras europeas son depredadores en los que la frecuencia de consumo de presas es relativamente baja, por ello mantienen sus aparatos digestivos vacíos durante grandes períodos de tiempo, lo que dificulta la existencia de una rica comunidad de endoparásitos en el tracto digestivo. De hecho, la disección y examen del tracto digestivo de 19 ejemplares de V. aspis procedentes del Alto Ebro (NO Burgos) y del Pirineo catalán ha revelado la existencia de 4 especies de helmintos, con una prevalencia total del 26,3%: i) dos especies en estado adulto Kalicephalus viperae y Ophidascaris sp., localizadas en el esófago e intestino, respectivamente; ii) dos especies en estado larvario, Ascarops strongylina y Spirurida gen. sp., localizadas en la cavidad del cuerpo (Santos et al., 2006). No se tienen constancia de otros endoparásitos en V. aspis. Sí se han detectado ácaros ectoparásitos en algunos individuos capturados en el Alto Ebro (Martínez-Freiría, 2009).

Otras contribuciones. 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015; 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

Actividad Al igual que otras especies de amplia distribución, el período de actividad para V. aspis varía con la altitud, la latitud y las condiciones climáticas locales. De forma general la actividad se inicia en febrero-marzo para los machos y tres semanas más tarde para las hembras, prolongándose hasta mediados o finales de octubre (Duguy, 1958, 1963; Saint-Girons, 1952, 1957, 1975b; Moser et al., 1984; Monney, 1990b, 1992, 1994). En las poblaciones de las zonas montañosas más altas, como los Pirineos y los Alpes, el período de actividad es más corto y dura unos 6 meses (Duguy, 1972; Monney, 1990b, 1992), mientras que en las poblaciones de las zonas costeras del centro de Italia el período de actividad es más largo, ya que las víboras suelen estar activas durante los inviernos más cálidos (Zuffi, 1999; Zuffi et al., 1999).

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En la zona de simpatría con V. latastei en el Alto Ebro (NO Burgos) el radio-seguimiento de cuatro machos reveló que la actividad de estos empieza a principios de marzo y se prolonga hasta finales de octubre (Martínez-Freiría, 2009; Martínez-Freiría et al., 20101). En las zonas bajas hiberna aisladamente, mientras que en montaña pueden agruparse varios individuos (Duguy, 1963). En el Alto Ebro hiberna aisladamente en la cercanía de zonas húmedas, como cauces de ríos y cárcavas, aunque se han encontrado lugares (o refugios) donde hiberna con varios ejemplares de V. latastei e híbridos entre ambas especies (Martínez- Freiría et al., 20101). Es una especie con actividad diurna (Saint-Girons, 1952; Naulleau, 1968), aunque en verano y en días con temperatura muy elevada presenta actividad nocturna (Naulleau, 1975; Zuffi, 1999). Presenta un ritmo circadiano de actividad unimodal en primavera y otoño, y bimodal en verano (Saint-Girons, 1952; Naulleau, 1965, 1966, 1975; Zuffi, 1999). Este patrón de actividad parece ser el que presenta V. aspis en el Alto Ebro (Martínez-Freiría, 2009). El ciclo de muda varía en función de la edad, el sexo y el estado reproductor (Saint-Girons, 1980c): i) en los neonatos se producen cuatro mudas anuales; ii) en los inmaduros se producen tres mudas anuales a principios de mayo, en junio-julio y a principios de agosto; iii) en los machos adultos se producen dos (V. aspis zinnikeri) o tres mudas anuales (V. aspis aspis), siendo la primera siempre postnupcial, ocurriendo en mayo, la segunda en julio y la tercera en agosto; parece que las poblaciones de montaña de V. aspis zinnikeri también pueden realizar una tercera muda entre agosto y septiembre (Duguy, 1972); iv) en las hembras reproductoras se producen dos mudas al año en junio y en agosto; v)en las hembras en estado de reposo reproductor se producen dos mudas en mayo-junio y en agosto (normalmente antes que las hembras reproductoras) o incluso tres, en junio, en julio-agosto y en septiembre, en las poblaciones con ciclos de reproducción trianual. En el Alto Ebro se ha observado la existencia de dos períodos de muda para los adultos: entre marzo-mayo y agosto-octubre en los machos, y entre abril-junio y agosto-septiembre en las hembras (Martínez-Freiría et al., 20101).

Biología térmica No existen datos sobre termorregulación en V. aspis para la península Ibérica. Estudios en cautividad han revelado que la temperatura mínima voluntariamente tolerada es de 11,0-11,5º C; la temperatura preferida de una víbora sin presa y no gestante es de unos 30,5º C y el máximo voluntariamente tolerado varía entre 32,0 y 37,0º C; la temperatura preferida a lo largo de la digestión es algo menor (Duguy, 1963, 1972; Saint-Girons, 1975b, 1978b; Naulleau, 1979). V. aspis no acepta presas por debajo de 15º C. La duración de la digestión sigue una función inversa a la temperatura, aunque parece que los machos digieren las presas más rápidamente que las hembras (Naulleau, 1982, 1983). En condiciones de laboratorio se ha puesto en relieve la influencia de los refugios en los niveles de estrés y la eficacia digestiva de esta especie; la falta de estos provoca un aumento metabólico en condiciones de calor y un descenso de la actividad digestiva en condiciones frías (Bonnet et al., 2013).2 Se ha comprobado que en las hembras la duración de la gestación guarda estrecha relación con la temperatura (Naulleau, 1986). En condiciones de laboratorio, variaciones de temperatura durante la gestación influencian la duración de la misma, la viabilidad de los embriones y la variación fenotípica de las crías (Lourdais et al., 2004).2 La variación fenotípica en la coloración parece tener ciertas repercusiones en la temperatura interna de las hembras gestantes. Así, la temperatura interna registrada para hembras gestantes melánicas fue superior a la de las hembras gestantes no melánicas en un estudio realizado en el cantón de Vaud en los Alpes suizos (Muri et al., 2015).2

Dominio vital Aunque presenta importantes diferencias individuales y poblacionales, los machos se desplazan a lo largo del año más que las hembras. Naulleau (1966) se refiere a una distancia

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Dispersión Al igual que el resto de las víboras europeas, los adultos de V. aspis son animales esencialmente sedentarios, viviendo prácticamente cada año sobre el mismo terreno; son los juveniles los que efectúan movimientos de dispersión, ya sea inmediatamente después de nacer, en el caso de nacimientos precoces, o tras la primera hibernación (Saint-Girons, 1981). Las distancias recorridas por varios juveniles en el Loira Atlántico (Francia) difieren bastante de manera individual, dándose distancias de 64-90m en un día y medio, así como de 75-280m entre el nacimiento y la entrada en hibernación (Saint-Girons, 1981). No existen datos de dispersión para V. aspis en la península Ibérica.

Patrón social y comportamiento Al igual que el resto de las especies del género Vipera, la víbora áspid es un animal principalmente solitario (Saint-Girons, 1971): los adultos solamente interaccionan con otros miembros de su especie bien durante los períodos de reproducción, bien durante la hibernación. De hecho, durante la mayor parte del ciclo anual, machos y hembras reproductoras suelen seleccionar diferentes hábitats (Martínez-Freiría, observación personal), probablemente para reducir la competencia intraespecífica. Aunque se trata de una especie ovovivípara, no se ha descrito ningún tipo de cuidado parental por parte de la madre hacia sus crías.

Otras contribuciones. 1. Alfredo Salvador. 9-09-2015; 2. Fernando Martínez-Freiría 23-04-2021

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