Universidade Federal De Pernambuco Centro De Tecnologia E Geociências Departamento De Oceanografia

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE TECNOLOGIA E GEOCIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA

Felipe Monteiro Gomes de Mattos

Uso de habitat e padrões comportamentais do peixe Stegastes fuscus nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE)

RECIFE 2016

Felipe Monteiro Gomes de Mattos

Uso de habitat e padrões comportamentais do peixe Stegastes fuscus nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE)

Orientadora: Profa. Dra. Maria Elisabeth de Araújo

Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de pós- graduação em Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco, como um dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Ciências, na área de Oceanografia Biológica.

RECIFE 2016

Catalogação na fonte

Bibliotecária Valdicea Alves, CRB-4 / 1260

M435u Mattos, Felipe Monteiro Gomes de. Uso de habitat e padrões comportamentais do peixe Stegastes fuscus nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE) / Felipe Monteiro Gomes de Mattos - 2016. 87 folhas, Il., e Tabs.

Orientadora: Profa. Dra. Maria Elisabeth de Araújo.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CTG. Programa de Pós-Graduação em Oceanografia, 2016. Inclui Referências.

1. Oceanografia. 2. Comportamento de peixes recifais. 3. Espécie Stegastes fuscus. 4. Montastrea sp. I. Araújo, Maria Elisabeth de(.Orientadora). II. Título.

UFPE

551.46 CDD (22. ed.) BCTG/2016-254

Felipe Monteiro Gomes de Mattos

Uso de habitat e padrões comportamentais do peixe Stegastes fuscus nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE)

Apresentado e aprovada pela banca examinadora em: 31/05/2016

______Profa. Dra. Maria Elisabeth De Araújo (Orientadora) Departamento de Oceanografia – UFPE

______Profa. Dra. Beatrice Padovani Ferreira (Membro Interno) Departamento de Oceanografia – UFPE

______Prof. Dr. João Lucas Leão Feitosa (Membro Externo) Departamento de Zoologia - UFPE

______Profa. Dra. Caroline Vieira Feitosa (Suplente) Universidade Federal do Ceará - UFC

______Prof. Dr. José Souto Rosa Filho (Suplente) Departamento de Oceanografia – UFP

Recife, 31 de Maio de 2016

AGRADECIMENTOS

Em primeiro lugar agradeço à Terra, e ao mar. Pois sempre nos esquecemos de agradecer a eles.

A toda minha família que sempre acreditou em mim, sempre me apoiou e soube que eu rumaria por este caminho. Principalmente aos meus pais, que não só me apoiaram como me colocaram nesta área desde pequeno. Graças a eles, e os constantes documentários, hoje realizo o sonho que tive desde que me lembro, seguindo os passos do meu pai, cursando o mesmo mestrado que ele.

Agradeço à minha grande orientadora Maria Elisabeth de Araújo, por tudo que me ensinou nestes anos, pela paciência, atenção, confiança e toda a orientação que tornou possível este trabalho. Mas acima de tudo, pela amizade que só se fortaleceu. Obrigado Beth.

Aos membros da banca examinadora, Profa. Dra. Beatrice Ferreira, e futuro Professor Dr. João Lucas Feitosa, Profa. Dra. Caroline Feitosa e Dr. José Souto, por aceitarem o convite e pelas contribuições.

Ao meu namorado, Davi, pela paciência em tempos de dedicação exclusiva ao trabalho. Por me apoiar e me animar sempre que precisei. E pelos desenhos, sem eles o artigo do Etograma não teria saído.

A toda equipe de amigos e pesquisadores do Grupo de Ictiologia Marinha Tropical (IMAT), Cabelo, Daniel, Walter, Danise, Carol, Zé, Jaque, Rafael Dantas e Rafael Bispo, Ályssa, Nicole, Demétrio, Vinny, Henrique, Sidney. A Felipe Bastos. Em especial aos meus companheiros que me ajudaram em campo, Cabelo, Daniel, Rafael Dantas, Rafael Bispo, Bárbara, Patrícia, Carol, meu pai e principalmente Walter, que nunca me negou um auxilio.

Às Professoras Beatrice e Beth pela oportunidade de pesquisa na Universidad de Murcia, Espanha, participando de um projeto internacional. Ao professor Jose Charton por todo o amparo e auxilio que me ofereceu durante minhas duas estadias em Murcia. Aos integrantes do Grupo de Ecología y Conservación Marina, que me auxiliaram na execução do projeto, em especial para Ramón, Pereñiguez, Antonio e Gabi, pela ajuda em campo.

Aos amigos de turma do mestrado e Oceanografia, especialmente Cíntia, Hedyane e Walter.

Aos professores e funcionários do Departamento de Oceanografia da UFPE, em especial à secretária da pós-graduação Myrna Lins, sempre muito solícita com os alunos do departamento.

Ao Programa de Pós-Graduação em Oceanografia por todo apoio fornecido, ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado.

Sumário

Lista de Figuras 7 Lista de Tabelas 8 INTRODUÇÃO GERAL 11 Capítulo 1 13 Etograma e classificação comportamental de Stegastes fuscus (Pomacentridae) nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (Brasil) 13 INTRODUCTION 15 METHODOLOGY 16 RESULTS 17 DISCUSSION 26 Capítulo 2 44 Uso de habitat e comportamento agonístico de Stegastes fuscus em condições naturais e experimentais (in loco) nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE) 44 INTRODUÇÃO 46 ÁREA DE ESTUDO 48 51 Em cada um dos pontos estudados foram feitos 3 censos visuais, estimando-se o número total de indivíduos da espécie estudada, a fim de obter a densidade total de S. fuscus por ponto de estudo. 51 METODOLOGIA 52 DISCUSSÃO 64 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 75 CONSIDERAÇÕES FINAIS 84 REFERÊNCIAS GERAIS 85

LISTA DE FIGURAS

FIGURA 1: RECIFES DA PRAIA DE PORTO DE GALINHAS COM EVIDÊNCIA PARA OS PONTOS AMOSTRAIS...... 48

FIGURA 2: CARACTERÍSTICAS AMBIENTAIS DO PONTO DO FUNDO RECIFAL (P1) EM PORTO DE GALINHAS (PE)...... 49

FIGURA 3: CARACTERÍSTICAS AMBIENTAIS DO PONTO DA PRAIA (P2) EM PORTO DE GALINHAS (PE). 50

FIGURA 4: CARACTERÍSTICAS AMBIENTAS DO PONTO DO TOPO RECIFAL (P3) EM PORTO DE GALINHAS (PE)...... 51

FIGURA 5: MARCADORES (RETÂNGULOS) E TRENA UTILIZADOS NA MEDIÇÃO DE TERRITÓRIOS DE S. FUSCUS EM PORTO DE GALINHAS (PE). FOTO DO AUTOR...... 53

FIGURA 6: EXEMPLAR ADULTO DE STEGASTES FUSCUS REGISTRADO EM PORTO DE GALINHAS (PE) . 55

FIGURA 7: DENSIDADES DE S. FUSCUS POR M² ENTRE OS PONTOS AMOSTRAIS EM PORTO DE GALINHAS (PE). LINHAS VERTICAIS INDICAM O DESVIO PADRÃO. LINHAS VERTICAIS INDICAM DESVIO PADRÃO. LETRAS DIFERENTES INDICAM DIFERENÇA SIGNIFICATIVA...... 56

FIGURA 8: COMPARAÇÃO ENTRE AS SEGUINTES VARIÁVEIS NOS PONTOS AMOSTRADOS: ÁREAS DOS TERRITÓRIOS (A) E COMPRIMENTOS DE S. FUSCUS (B), NÚMERO DE LOCAS POR TERRITÓRIO (C), PORCENTAGEM DE COBERTURA ALGAL NO TERRITÓRIO (D). CIRCULOS VAZIOS REPRESENTAM OS VALORES DISCREPANTES . LETRAS DIFERENTES REPRESENTAM DIFERENÇA SIGNIFICATIVA...... 57

FIGURA 9: CORRELAÇÕES ENTRE OS COMPRIMENTOS DE INDIVÍDUOS DE S. FUSCUS E AS ÁREAS DO TERRITÓRIO (A), A PORCENTAGEM DE COBERTURA (B) E O NÚMERO DE LOCAS NO TERRITÓRIO (C)...... 58

FIGURA 10: NÚMERO MÉDIO DE INTERAÇÕES AGONÍSTICAS POR AMOSTRAGEM (5 MIN) (A) E NÚMERO MÉDIO DE ATOS ALIMENTARES POR AMOSTRAGEM (B) NOS PONTOS DE ESTUDO. CÍRCULOS VAZIOS E ASTERISCO MOSTRAM OS OUTLIERS...... 59

FIGURA 11: DISTRIBUIÇÃO POR PERÍODO DO DIA. TAXA DE ALIMENTAÇÃO (A). INTERAÇÕES AGONÍSTICAS EXERCIDAS POR S. FUSCUS DURANTE AS OBSERVAÇÕES (5MIN) (B) ...... 61

FIGURA 12: CORRELAÇÃO ENTRE O NÚMERO DE INTERAÇÕES AGONÍSTICAS REALIZADAS POR S. FUSCUS E A TAXA DE ALIMENTAÇÃO INDIVIDUAL A CADA 5MIN (A) E AS VARIAÇÕES NA TAXA DE ALIMENTAÇÃO (POR MINUTO) (B). LETRAS DIFERENTES INDICAM DIFERENÇA SIGNIFICATIVA...... 61

FIGURA 13: CORRELAÇÃO ENTRE OS COMPRIMENTOS TOTAIS DOS PEIXES DE STEGASTES FUSCUS E A TAXA DE ALIMENTAÇÃO (A) E O NÚMERO DE INTERAÇÕES AGONÍSTICAS (B) ...... 62

LISTA DE TABELAS

TABELA 1: FREQUÊNCIAS RELATIVAS DOS COMPRIMENTOS TOTAIS DE S. FUSCUS OBSERVADOS EM PORTO DE GALINHAS (PE) 55

TABELA 2: NÚMERO DE INTERAÇÕES AGONÍSTICAS INTRAESPECÍFICAS E INTERESPECÍFICAS EXERCIDAS POR PEIXES DE S. FUSCUS NOS TRÊS PONTOS DE ESTUDO. 59

TABELA 3: NÚMERO DE INTERAÇÕES AGONÍSTICAS INTERESPECÍFICAS E INTRAESPECÍFICAS ENTRE AS DIFERENTES POSTURAS APRESENTADAS POR INDIVÍDUOS DE STEGASTES FUSCUS EM PORTO DE GALINHAS (PE). 60

RESUMO

No Brasil os estudos um dos principais focos dos estudos etológicos com peixes recifais é a espécie Stegastes fuscus (Cuvier, 1830); a mais representativa em abundância e frequência nos recifes rasos de Pernambuco. Neste contexto, este estudo teve por objetivos; (1) descrever o repertório comportamental de S. fuscus, criando etogramas descritivos e ilustrados com todos os comportamentos observados, e (2) analisar o comportamento de defesa territorial da espécie. Dez horas de observações preliminares e 68h de observações ad libitum e animal focal, e 20h de experimento in situ foram realizadas nos recifes naturais da praia de Porto de Galinhas, Ipojuca. Três áreas foram escolhias por suas características diferentes: (1) ponto do Fundo Recifal, (2) ponto da Praia, (3) ponto do Topo Recifal. As observações geraram um etograma com nove categorias comportamentais motoras: natação, alimentação, defecação, limpeza de território, limpeza do corpo, saída do território, interação social, abrigo, agonístico; e duas sonoras: pop e burr. O ponto do fundo recifal foi o de menor densidade de S. fuscus, com 0,3 peixes/m², e onde se encontraram os maiores territórios (1,45 m² em média). Os maiores valores de densidade, cobertura e locas foram encontrados no ponto da Palythoa. As regressões obtidas para o comprimento dos indivíduos e as variáveis avaliadas mostraram tendência para a relação entre o comprimento dos indivíduos e o número de locas, no ponto do fundo. Provavelmente neste pontoo mais importante para os peixes é a presença de abrigo. Foram registrados peixes afastando-se quase 10 m de seus territórios. Pode-se afirmar que área de vida da espécie está associada ao ambiente ao redor. A taxa de alimentação diminuiu conforme aumentou o número de interações agonística. O número de atos alimentares por minuto só diminuiu de forma significativa quando houve mais de dois atos agonísticos. Este ponto representa um limiar que define até onde é vantajoso para o peixe manter a defesa de territórios. Durante as observações experimentaisforam identificados sete padrões de reação aos objetos. São elas: evitar, não interagir, observar e sair, observar e aproximar-se aos poucos, observar e examinar, observar e ameaçar com display, e observar e expulsar. As diferentes respostas demonstram como o comportamento territorialista da espécie está tão associado às variações individuais e às ambientais. O presente estudo identificou três padrões comportamentais que não foram descritos anteriormente em estudos comportamentais com a família Pomacentridae.

Palavras chave: Comportamento animal; Peixes recifais; Territorialismo; Donzelinha

ABSTRACT

In Brazil the major focus of ethological studies on reef fishes is Stegastes fuscus (Cuvier, 1830); the most representative fish species in abundance and frequency in the shallow reefs of Pernambuco. In this context, this study aimed; (1) describe the behavioral repertoire of S. fuscus, creating descriptive and illustrated ethograms with all the observed behaviors, and (2) to analyze the territorial defense behavior of the species. Ten hours of preliminary observations, 68h of ad libitum and focal animal observations and 20h of in situ experiment were performed on the natural reefs of Porto de Galinhas, Ipojuca. Three areas were chosen by their different characteristics: (1) Reef bottom site, (2) Beach site, (3) Reef flat site. The observations resulted in an ethogram with nine motor behavioral categories: swimming, feeding, defecation, territory maintenance, chafe, leaving the territory, social interaction, shelter antagonistic; and 2 sound: pop and burr. The point of the reef bottom has the lowest density of S. fuscus, with 0.3 fish / m², and where the larger territories were found (1.45 m² on average). The highest density, coverage and hollows values were found at the reef flat. The regressions obtained for the length of the individuals and the variables evaluated tended to find a relationship between the length of individuals and the number of hollows the reef bottom. Probably it’s more important for the fish the presence of shelter. Fish were recorded almost 10 m away of their territories. The home range of the species is associated with the environment around. The feed rate decreased as the number of agonistic interactions increased. The number of feeding acts per minute only decreased significantly when there were more than two agonistic actions per minute. This point is a threshold that defines how far it is advantageous for the fish to keep the protection areas. During the experiment it were identified seven reaction patterns to objects. They are: prevent, not interact, observe and leave, observe and approach slowly, observe and examine, observe and frontal display, and observe and leave. The different responses demonstrate how territorial behavior of the species is associated with individual and environmental variations. This study identified three behavioral patterns that have not been described previously in behavioral studies with the Pomacentridae family.

Keywords: Animal behaviour; Reef fishes; Territorialism; Dusky Damselfish

INTRODUÇÃO GERAL

O estudo do comportamento animal é um dos mais importantes meios para compreender as interações entre animal e ambiente. A etologia é considerada um ramo da ecologia animal que trata dos padrões comportamentais tanto em nível de população como de indivíduo (Altmann, 1974; Dawkins, 2007; Del-Claro, 2004; Souto, 2003). A etologia moderna teve seu início na década de 50 (Dawkins, 2007; Tinbergen, 2009), quando se buscou primariamente descrever as posturas comportamentais e seus padrões através de ações realizadas pelos animais, para tentar entender os mecanismos que as causam, assim como a evolução destes mecanismos (Gould, 1982).

As primeiras pesquisas etológicas com peixes recifais datam do final da década de 50 e início dos 60 (Barlow, 1963; Davenport e Norris, 1958; Emery, 1968; Myrberg et al., 1967), possibilitadas pela facilitação do acesso a equipamentos de mergulho autônomo. No Brasil os estudos etológicos desses peixes tiveram início nos anos 80, sendo os trabalhos de Sazima os pioneiros no país (Sazima, 1986; Sazima e Uieda, 1980). As pesquisas descritivas nos recifes brasileiros evidenciaram a complexidade de comportamentos e hábitos alimentares, descrevendo padrões limpadores, lepidofágicos e seguidores (Francini–Filho et al., 2000; Sazima et al., 2006, 1999; Sazima e Uieda, 1980).

A partir do final dos anos 90, peixes da família Pomacentridae tornaram-se alvo do maior número de estudos comportamentais nos recifes de corais brasileiros (Ferreira et al., 1998; Souza et al., 2011), devido principalmente ao típico comportamento territorial adotado pelos seus representantes (Bessa e Sabino, 2012; Jones, 2005). Espécies dessa família defendem territórios de forma permanente em territórios alimentares (Stegastes spp., Microspathodon spp. Parma spp.), defesa de refúgios e formação de ninhos (Amphiprion spp. Dascyllus spp.) ou de forma sazonal em sistemas reprodutivos poligínicos a exemplo de Chromis spp.; Abudefduf spp. (Davenport e Norris, 1958; Albrecht, 1969; Fishelson, 1970; Sale, 1971; Norman and Jones, 1984; Menegatti et al., 2003; Picciulin et al., 2004; Sikkel e Kramer, 2006; Barneche et al., 2008; Bessa e Sabino, 2012).

Quatro gêneros pertencentes à família Pomacentridae são encontrados na província brasileira: Abudefduf, Chromis, Microspathodon e Stegastes. Três espécies representam este último gênero: Stegastes fuscus (Cuvier, 1830), Stegastes pictus (Castelnau, 1855), Stegastes variabilis (Castelnau, 1855). Consideradas de hábito

11 alimentar herbívoro, estas espécies são conhecidas pelo comportamento territorial e por manter uma diversidade e produtividade algal maior em seus territórios quando comparados às áreas adjacentes (Feitosa et al, 2012; Hixon e Brostoff, 1996). Espécies deste gênero defendem territórios permanentes, excluindo peixes conespecíficos e heteroespecíficos ademais de invertebrados herbívoros como Pagurus sp. e ouriços, promovendo um crescimento mais abundante e diverso de algas em seus territórios (Itzkowitz, 1990; ; Hata e Kato, 2004; Osório et al., 2006

Nos recifes do litoral nordestino, a espécie S. fuscus é a mais representativa considerando abundância e frequência de observações. Tem distribuição restrita à província brasileira, sendo encontrada do Ceará a Santa Catarina (Ferreira et al., 2004; Canan, 2007). Habitam áreas rasas até 15 metros de profundidade, formando seus territórios principalmente na crista e no topo recifal (Ferreira et al., 1995). Apesar de ser mais comum na crista das bancadas recifais, S. fuscus pode ser encontrada nas paredes e em manchas recifais com baixa cobertura de algas. Feitosa e colaboradores (2012) observaram que esta espécie controla o crescimento de algas, mantendo-as em estágios de sucessão finais, mantendo a dominância de algas calcáreas articuladas. Enquanto Ceccarelli, (2007) notou que, em seus territórios, S. fuscus mantêm maior riqueza e diversidade de invertebrados. Por tais motivos, estudos consideram S. fuscus como espécie chave para muitos recifes brasileiros, incluindo aqueles que se localizam na região nordeste oriental (Ceccarelli et al., 2005, 2001; Aued, 2012; Feitosa et al, 2012).

Por tanto, observar e descrever o comportamento da espécie, para além da ecologia alimentar e territorial, trará maior informação sobre as relações entre habitat, território e animal, permitindo que respostas populacionais às variações ambientais sejam inferidas a partir dos padrões de mecanismos comportamentais da espécie; vários deles nunca antes descritos. A presente pesquisa teve por objetivos descrever o repertório comportamental de S. fuscus, criando etogramas descritivos e ilustrados para analisar o uso de habitat, delimitar o território dos espécimes observados com base nas relações intraespecíficas e interespecíficas.

Capítulo 1

Etograma e classificação comportamental de Stegastes fuscus (Pomacentridae) nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (Brasil)

Capítulo submetido na forma de artigo científico à revista Animal Behaviour.

Ethogram and behavioural classification of Stegastes fuscus (Pomacentridae) in Porto de Galinhas (Brazil) coastal reefs

Felipe. M.G. Mattosª*, Maria E. De Araújo ª

ªUniversidade Federal de Pernambuco, Departamento de Oceanografia, Recife, Brazil

*Correspondence: Felipe Mattos, Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco, Av. dos Reitores, Recife, Brazil.

E-mail address: [email protected]

The behavioural patterns of animals are commonly grouped into ethograms. These are useful tools for better understanding and standardisation of terminologies in ethological studies. The first Brazilian work with reef fish’s behaviour began between the 70s and 80s. Since then a focus has been the territorial species Stegastes fuscus, due to their aggressive behaviour. The aim of this study was to describe the behavioural repertoire of S. fuscus, based on underwater observations, creating a descriptive and illustrated ethogram with all the observed behaviour. Eight hours of preliminary observations and 68 hours of observations ad libitum and focal animal were carried out on natural reefs of Porto de Galinhas, Ipojuca, Pernambuco, Brazil. Three areas were chosen for their different characteristics: one reef spot with two small patch reefs site 1 (reef bottom site), site 2 (shore site), and site 3 (reef flat site) was occupied by S. fuscus. The observations generated an ethogram with 9 motor behavioural categories: swimming, feeding, defecation, territory maintenance, chafe, leaving the territory, social interaction, shelter antagonistic; and 2 sound: pop and burr. The categories eating and agonistic behaviours were subdivided into distinguishable patterns. Most of the time fishes were actively "swimming". The most frequently recorded activity during observations was feeding. Specimens’ average length was similar to that previously observed in other studies. The behaviour described in this work as "leaving the territory", has no similar description in the previous literature studied, probably being the first time that such a category is described and discussed. Only the categories of chafe and defecation appear to have no connection with the territorial behaviour of the species. The behaviours herein registered are the first description for the whole behavioural repertoire of the species, comprising 3 new actions never before described for Pomacentridae.

Keywords: territorialism, dominant species, dusky damselfish, tropical beach, reef patches, herbivory

INTRODUCTION

In Brazil, first records including reef fish behaviour into ethological research dated from the 70s and 80s, pioneered by Sazima and Uieda (1980) studies on reef fishes. Later, Sazima, (1986) makes a connection between coastal zones and wetland lakes habitats, by comparing feeding behaviours of fishes, finding similarities in fresh and salt waters niches. The first studies comprising the Stegastes genus date from the late 90s and early 2000s (Ferreira et al., 1998; Schwamborn and Ferreira, 2002). The delimitation of a habitat may be better evaluated if the fish species has a territoriality behaviour, as registered for Stegates fuscus (Cuvier, 1830), a species of Pomacentridae Family dominating the Pernambuco’s reefs (Ferreira et al., 1995, Araújo et al., in preparation).

Studies with Stegastes fuscus point it as key species on Brazilian reefs for carrying out maintenance of the diversity of algae inside their territories, keeping them in the final stages of ecological succession (Feitosa et al, 2012; Hixon and Brostoff, 1993, 1986). They are determinants in the structuring of a benthic community richer and more diverse in their territories. By changing the composition and amount of algae available in the environment, S. fuscus influences the zonation of coral and fish communities by modifying the behavior of the other herbivores, especially those of the Acanthuridae family and sub-family Scarinae (Hata et al., 2002; Jones, 2005; Menegatti et al. 2003; Souza et al. , 2011c).

The first Brazilian studies dealing with territorialism, agonistic and herbivory of S. fuscus were those of Ferreira et al., (1998) and Menegatti et al., (2012). This species is found in tropical and sub-tropical Brazilian reefs and rocky shores, inhabits shallow waters (up to 15 meters deep), colonizing and aggressively defending territories from 1 to 1.5 m² (Feitosa et al., 2012; Ferreira et al., 1995; Pacheco, 2008). But, for the territorialist behaviour to be beneficial as life strategy, the costs of defending an area should be outweighed by the benefits, either for reproduction or for feeding (Brown, 1964; Brown and Orians, 1970; Davies and Houston, 1981).

Research on feeding, fitness, and territorial behaviour comprising S. fuscus are now often found in the literature (Barneche et al., 2008; Souza et al., 2011, 2007). Nevertheless, there is a gap regarding the categorization of behavioural acts, and especially on the standardization of the used terminology. Ethograms are the basis to descriptive ethology (Dawkins, 2007; Souto et al., 2009; Tinbergen, 2009), allowing observers to clearly convey the range and structure of actions developed by animals,

15 and provide standardized terminology to facilitate the comparison of results. Also, the in deep knowledge of a key-species behaviour brings important information for the studies of brazilian reefs and reef-fish communities, by allowing us to understand what is their natural behaviour, and what every action means. The main goal of the research is to describe, classify and represent behavioural patterns of S. fuscus in an ethogram’s descriptive form.

METHODOLOGY

The research was conducted at Porto de Galinhas beach reefs formations (8°30'23 "S35°00'19"W), State of Pernambuco, Northeast Region of Brazil. The observations were made during summer (from December to April) of 2014-2015 and 2015-2016. During these months the water has the best conditions for fish observations. From May to August (wind months and rainy season), it was not possible to continue observations, due to poor visibility conditions (less than two meters), and all procedures were suspended. Observations were conducted between 07: 00h and 13: 00h, in order to avoid influence of reproductive behavior, which takes place in luscus fuscus.

For data collection, snorkelling was used in shallow waters areas (0-2 m), while SCUBA in deeper ones, up to 6 meters. Observations were taken during low tides (0.0m to 0.6m), when depths were measured. Through the research period, a single lens camera Canon Powershot G16 underwater case were used for general records of the study area, whilst an action camera, Go Pro 4, was chosen for photographic records and witness the developed performances and behaviour of Stegastes fuscus.

Three different sites were used for the observations, identified for local distinct characteristics: site 1 (reef bottom site), site 2 (shore site), and site 3 (reef flat site). All those areas are located in patch reefs and separated from the main reef, seeking the least possible interferences from other fish populations, ensuring the presence of the same fish in the studied areas. Site 1 (area of approximately 140m² and maximum depth of 6m) is the deepest among the three characterized by a reef bottom environment. Site 2 (area of 140 m², and 2m deep), where several nearby patch reefs are found also surrounded by sand, was the closest one to the shore. Site 3 was the larger patch reef (area 340 m², and 1.5 m deep), isolated from the main reef, and characterized by several colonies of Palythoa caribeorum, typical of a reef flat.

All observations were made by the same diver using the ad libitum and focal animal methods as described in Altmann (1974). The focal animal method is recommended for observing detailed behaviour patterns of individuals. The ad libitum method consists on a free observation in which the researcher registers any possible behaviour that might seem important. In total, eight hours of trial observations were made, during December of 2014 and January of 2015. The observed behavioural patterns were listed and plotted on a cumulative curve until reaching the asymptote. Later, 47 hours of field observations were taken, being and 10 hours of focal-animal and 37 hours of ad libitum. Each sample taken by focal-animal method lasted 5 minutes, resulting in 600 minutes of acts sampled through this methodology. In each one of the samples, all acts performed by the specimen were recorded, in order to achieve a more detailed analysis.

The sound patterns observed in this study, produced by S. fuscus, have written records through notes and video recordings made with the Canon G16 and GoPro cameras 4. This phase of the work is still in progress, and more detailed data are in collection process. The results described below are derived from primary data collected through ad libitum observations and analysis of the videos.

At the end of the data collection, our records were compared with those found in Fishelson (1970) and Myrberg (1972), followed by the choice of the best terminology to describe the variety of behaviours observed. Behaviours terms used and described in earlier work for Stegastes genus were kept, in order to maintain unifying descriptions, facilitating the comparison and communication between ethological studies.

RESULTS

Twenty campaigns were carried out, including four pilots, spending between 2 and 3 hours of diving in each of them, with visual and video-photographic records, the horizontal visibility ranged from 2 to 10 meters. In total, 90 individuals of the target species, distinguished by their different territories, were followed and had their behaviour recorded by the focal animal method. The average estimated length of the registered specimens was approximately 10 cm, and they spent, on average, 7 seconds per minute housed in hollows or cracks.

Motor Patterns

Behavioural patterns observed in Porto de Galinhas resulted in nine main different motor categories: swimming, feeding, defecation, territory maintenance, chafe, leaving the territory, social interaction, shelter, agonistic. Two of them (feeding and agonistic) were divided into clearly distinguishable behavioural units. The categories and behavioural units Swimming, Feeding, Nip, Spitting-out material, Chafe, Agonistic, Display and Chase, were extracted from (Myrberg, 1972); the units Bite and Threat were based on (Fishelson, 1970) work. Behaviours with no correspondence in literature involving Pomacentridae were here designated based on other ethological fish studies. The behaviours of swimming and feeding are represented in Plate I. The categories of defecation to shelter are in Plate II. The agonistic patterns are represented in Plate III.

A) Swimming:

It refers the behaviour of moving freely in the water, within the limits of the territory. During the act of swimming, fish does not interact with the substrate or with other animals, remaining a few centimetres above the substrate. Swimming can be displacements at different speed within the territory, remarkably slowly, or may consist in remaining static in the water column. The swimming pattern of Stegastes fuscus is characterized by using a combination of acts of the caudal fin, for propulsion, and the pectoral fins, for manoeuvring or remaining on static.

B) Feeding:

Represents any action developed by the fish to feed through bites, usually on algae (nip, nibbling in torn portions, lateral tug, chewing, spitting-out material), followed by the ingestion of material, evidenced by movements of the mouth and operculum, after the act of biting. Sometimes this behaviour may be preceded by a long inspection of the substrate.

B.1) Nip:

Quick biting movements, taking small pieces of algae into his mouth. Hereby, the fish is positioned a few millimetres from the substrate, remaining on the water column, using the pectoral fins, keeping the head sloped slightly downwards and the mouth pointed at the target, and the nip is most often characterized by one single bite. The specimen then swims over, nibbling the substrate and eating a small piece of organic material.

B.2) Nibbling in torn pieces:

This behaviour is observed when the torn piece of food (algae) is too large to be snapped at once. To tear the algae in pieces the fish swims slowly near the substrate, using the pectoral fins, with the head tilted toward the target (bite) point, the fish pulls a big piece of algae and nibbles while it remains floating in the water column near its territory. Usually the algae piece is bitted from 3 to 6 times.

B.3) Lateral tug:

During this behaviour, the fish oscillates the body laterally and accelerates at great speed using the caudal fin. The resulting impulse of this movement gives to the fish a chance to reach the food with much higher energy than a “nip”. Then the animal completes the act with a strong tug on algae, leading to its mouth a larger portion of food in relation to nipping. Fishes that have been sighted doing this behaviour had only one large bite from the substrate. In the eyes of a less careful observer this action can be confused with an agonistic nature act.

B.4) Chewing:

During this act, the fish performs various movements to open and close the jaws and operculum, after accumulating some food in its mouth. This behaviour is usually started after 3 or 4 followed bites directed to calcareous algae, especially Jania spp.. Such behaviour was mostly often observed in fishes from areas 1 and 2, after bites also directed to the sandy substrate.

B.5) Spitting-out:

This behaviour is directly associated and always succeeding the act of chewing. Fishes expels through the mouth or operculum the excess of material from their bites. Although mostly expelling is through the mouth, materials can be also expelled through the operculum when the fish nibbles on a thin substrate.

Plate 1

Plate 2

Plate 3

C) Defecation:

It includes all action of faeces elimination. Act rarely observed in this study, it generally occurs either inside or outside the territorial limits. In this behaviour fishes tend to swim 30 to 50 centimetres above the substrate within or outside the territorial limits, where they release their waste, without looking for any specific location where to defecate.

D) Territory maintenance:

Series of acts which S. fuscus performs to maintain it’s territory appearance. Can be either to prune and improve the cultivation of algae or simply to clean it, withdraw some object, which apparently bothers the fish. The cleanness was seen on several occasions, when the fish removed some rock or hollow shell of its territory, with no other clear reason.

E) Chafe:

To body cleansing, fishes swim near hard surfaces, and with one movement rubs its body laterally, from head to tail, against a hard surface like Jania sp., while performing rapid small undulations with the posterior region of the body. Those movements are held with intention to withdraw from the body surface potential parasites, particles that can cause illness or that simply annoy the animal.

F) Leaving the territory:

Refers to the act performed by the fish moving away some centimetres to several meters outside the limits of its territory, interacting with the surrounding environment, without being threatened by any other individual. Sometimes this behaviour was linked to social interaction, although at 80% of the times this behaviour relates with the fish apparent intention of feeding beyond territorial limits, often in neighbouring territories, or sometimes associated with social interaction.

G) Social interaction:

Behaviour in which one or more individuals of the studied species physically interacts, joining pairs or small groups, without any act of agonistic nature. Herein the fishes swims side by side, when small interactions occurs, such as a contact between pectoral fins or/and a quick touch of a fish's pectoral fin with

another fish's body lateral. Stegastes fuscus, who live in closer territories, usually form groups of 2 to 6 individuals.

H) Shelter:

Encompasses all acts performed by S. fuscus when remaining 5 or more seconds inside holes in their territories. Usually this position is held when the fish feels apparently threatened by some other fishes, mainly conspecifics, although on several occasions specimens were observed entering and staying in a shelter without a clear threat. The expended time was chosen as a standard to categorize the use of shelters. Since the observer could not see what the fish was doing inside the hole.

I) Agonistic:

Behaviour consisting of an act or a series of clearly aggressive actions directed to some other animal (included divers) or any object that arrive in its territory. This behaviour is mainly linked to the defence against invaders fishes that enter others territories limits, in order to drive them off. There are six different behaviour postures here identified: display, threat assault, persecution, bite and mouth fighting.

I.1) Display: It consists in showing the body, face to face or sideways, in order to intimidate the intruder. This behaviour is usually the first to be held by the fish, having as main objective frighten the opponent, avoiding other acts with greater energy expenditure. The fish can adopt the front or side threat, taking those postures by opening fins in order to show greater body surface, thus appearing larger to others animals. The frontal display is accompanied by expansion of the pelvic, pectoral and dorsal fins, as well as opening the mouth. The lateral threat is held with the expansion of the dorsal, anal, and pelvic fins.

I.2) Charge: A very quick behaviour, usually performed in fractions of a second, in which Stegastes fuscus accelerates toward an intruder propelled by rapid and aggressive movements of the caudal fin. Despite the charge, the attacker does not actually touch or chase the attacked, changing the direction of swimming at the last moment and returning to the centre of the territory. This act is usually enough for most intruders to flee and leave the territorial limits of the defender.

I.3) Chase: Behaviour in which S. fuscus chases any other fish, swimming at high speed, aiming at driving it off its territory limits. Being applied explosively, the pursuit is mainly short, lasting only 1 or 2 seconds, although sometimes it can reach more than 10 seconds. Persecution is promptly interrupted when the pursued fish is expelled from the territory or when it is no longer able to continue the pursuit. For instance, it occurs with small juvenile fishes that hide in little holes too small for an adult S. fuscus to reach. In those cases the defender gives up chasing.

I.4) Bite: S. fuscus uses this act when the three behaviours above described were not efficient repelling intruders. In such a case, the fish bites the body of the intruders in order to cause damage. Typically, the fish takes a bite and moves away from the opponent, watching it and, if necessary, strike again. Those postures can be observed toward much larger fishes such as large carnivores including species of the Lutjanidae family, or even against divers.

I.5) Mouth fighting: With wide open mouths, fishes can perform this act in two different ways, simply touching on each other mouths without any further action, or when there is a more intense fight, the fish pushes the opponents mouth, trying to dislocate the whole body of the other S. fuscus. This act is the rarest observed and is usually accompanied by one or more bites on the opponent's body.

I.6) Escape: A run away behaviour when suffering aggression from another S. fuscus. In this act, the individual uses all the posterior half of the body, bending it’s body like an S, in order to escape from an attack. The action ends when the tracker gives up or when the fish pursued can reach a shelter.

The swimming behaviour is the act that fishes spent in most of their time, representing almost 30% of the total time sampled. This was the second most performed behaviour. The most frequently recorded activity during observations was feeding. Within this category, "nip" is the most common pattern. The "social interaction" with other individuals, and "territory cleaning" were the less observed behaviours in this study.

The most attacked trophic group was the invertebrate eaters, followed by herbivores. Fishes of the Epinephelus adscensionis, Cephalopholis fulva and

Holocentrus adscensionis species where fully tolerated, having only one record of charge against C. fulva.

Sounds

Two types of sounds were recorded during field data collection. The descriptions and the names below were based on similar sound patterns found in Myrberg (1972) described for Stegates partitus because so far no publications were found recording sound production for the studied species.

Pop: Sound from jaw movements, possibly produced by a mechanism connected to the mouth and swim bladder. Registered during agonistic encounters, the sounds are usually associated with the defence of territory before an attacker, being more common in intraspecific conflicts. Usually it occurs simultaneously during threats, but it can happen at the time that precedes the act of biting. Occurring as individual sound pulses, the recorded sounds were executed by the defender to the attacker and never in an opposite way.

Burr: Rarer sound recorded always and exclusively in the presence of other S. fuscus, associated with a standard swimming movement with rapid flow rate, waving quickly the anal and caudal fins. It is characterized by several sound pulses like a roar, can be heard at least 5 meters apart, and apparently concerning social interactions, this sound can be a aggressive sign, or also an act of communication between neighbouring fishes. The collected data are still insufficient to determine whether this sound is produced agonistically, as part of territory defence, or have non-aggressive communication function. Overall, the sound was produced within the territorial limits, directed to the fish that have neighbouring territories. But it was possible to observe individuals who sometimes leave their territories, from 3 to 5 meters away, and then producing the burr sound in front of several other conspecifics territories distant to their own.

DISCUSSION

Many previous researches described fish behaviours on reef environments (Bshary and Schäffer, 2002; Gibran et al., 2004; Myrberg jr and Riggio, 1985; Sazima et al., 2006), some of them using species from the family Pomacentridae (Emery, 1968; Fishelson, 1970; Myrberg, 1972; Hourigan, 1986), but only Myrberg (1972) produced a

26 complete ethogram of the categories observed in Stegastes partitus (Poey, 1868), and no previous study aimed to observe all S. fuscus behaviours. This research is the first attempt to classify and analyse their patterns producing a descriptive and illustrated ethogram. When comparing the results obtained with Myrberg (1972), there are clear similarities among the patterns found for these two species. Some categories, such as "exiting", "territory cleaning", "social interaction", and "output territory" had never been described for S. fuscus, but it is likely that other fish of the genus Stegastes have similar patterns of variable intensities and frequencies to be studied.

Motor Patterns

The predominantly caudal swimming present on Stegastes fuscus follows the approach described to the genus (Emery, 1968; Myrberg, 1972). Its locomotion differs from the pattern observed in the most Pomacentridae family species, such as those belonging to the genus Chromis, Abudefduf and Amphiprion which mainly use the pectoral fins for swimming, reserving the caudal fin for emergency swimming in escaping situations (Myrberg et al., 1967; Fishelson, 1970; Russell, 1971; Prappas et al., 1991). Current observations on S. fuscus show various postures in which the pectoral fin has been widely used, mainly during feeding behaviours (nip and nibbling in torn pieces), agonistics (display and mouth fighting) and shelter, when the fish needs to remain relatively static. Although several studies explored territorialism of S. fuscus (Aued, 2012; Ceccarelli et al., 2005, 2001; Menegatti et al., 2003; Souza et al., 2011c), none of them seems to notice the importance of time spent swimming. In fact, additionally to aggressive interactions among the necessary actions to territory maintenance against invaders, are the chemical (olfactory) and visual signals (Brown and Orians, 1970; Giuggioli et al., 2011). Therefore, even when no agonistic behaviour is registered, the simple fact of swimming in its territory for most of the time may indicate an act of marking territory.

The acts of chewing and expelling sediment show that the species is food- selective, eating red filamentous algae than calcareous, like Jania sp., dominant in S. fuscus territories (Ferreira et al., 1998; Menegatti et al., 2003). These observations explain why, despite having a high rate of nibbling in calcareous algae, this kind of feeding resource represents only 25% of the algae portion in S. fuscus stomachs (Ferreira et al., 1998). It is possible that S. fuscus specimens avoid excessive intake of calcareous material, as calcium carbonate acts as a buffer to their stomach’s pH 27

(Lobel, 1981). While studying the feeding behaviour of that species, Ferreira (1998) noticed that these fishes have the lowest stomach’s pH among herbivorous fishes. This two combined information would explain why often pieces of Jania sp. calcareous algae are ingested and then expelled, as described in the act "spitting out".

It is important to emphasize the need to standardize the terms used in behavioural studies with S. fuscus. In their work of foraging, Menegatti et al. (2003) refers to any feeding act as investee (lunge), while Aued (2012) does the same generalization using the term bite. Moreover, Bessa and Sabino (2012) studying 3 damselfish species (S. fuscus, C. multilineata and A. saxatilis) used the term feeding to represent all behavioural patterns inside this category.

In this study, there were few records related to waste elimination, as well, few publications refer such behaviour to Stegastes spp. (Lassuy, 1984; Polunin, 1988). Some species of the Caribbean, as S. partitus and S. lividus (Forster, 1801), choose in which part of the territory will defecate in order to fertilize the area and provide it with nitrogen (Polunin and Koike, 1987). Apparently S. fuscus differs from their counterparts of the Caribbean, eliminating their droppings anywhere in its territory (or even beyond), letting them fall on any kind of substrate. The observations discussed here are similar to those described by Ferreira (1998), which also observed defecating act of this fish species, and was also unable to observe any pattern as to where it was performed.

Farming, and weeding behaviours, are widely known in feeding ecology works on Stegastes species (Hata and Kato, 2002, 2004; Salemaa, 1987), although for S. fuscus there is no clear description of weeding (Feitosa et al., 2012), defending the territory characterizes the species behavior as extensive farming, as described in Hata and Kato (2004) . This kind of farming is meant to protect large areas where the fish allows the growth of various species of algae, unlike intensive farming, in which the territories are smaller and the fish allows growth of only one or two species of algae (Hata and Kato, 2004). The records show that S. fuscus remove both small pieces of seaweed, as other seemingly unwanted objects (Mattos et al., in preparation), small rocks, decapods of Pagurus spp., and small sea urchins, Lytechinus variegatus. The “territory maintenance” behaviour herein described might be the first records of weeding for the species, although the objective of such act is not yet clear enough to make such assumption.

For Stegastes genus, territorialism is not only associated with reproductive success, but also the territory maintenance can be linked with life quality of these organisms (Wilson and Wilson, 1992). According to these authors, territory owners 28 simply protect their homes. Some studies reveal how females of other species, such as S. variabilis, S. partitus and S. leucostictus, even having their own territories, seek nests organized and guarded by males in other territories, to spawn (Emery, 1968; Myrberg, 1972). Although behaviours observed during this study (remove stones) may have reproductive function, the collected data and the choice of avoiding to register reproductive behaviours, do not allow us to validate this hypothesis. Since the gender of the observed fishes were not identified, it is impossible to say if only males perform such behaviour.

Body health maintenance behaviours have long been observed in reef fishes (Grutter and Poulin, 1998; Sazima et al., 1997). The need to remove parasites from their bodies as well as cleaning wounds to prevent infection is a potential problem for demersal fishes with great interaction with the substrate (Cheney and Cote, 2003; Grutter, 1995; Grutter et al., 2011). Some reef fishes, like Haemulidae, Labridae, and Epinephelidae, are able to visit a cleaning station (Campos and Sá-Oliveira, 2011; Sazima et al., 1997), but territorial herbivores developed other cleaning strategies, such as rubbing against algal substrate, as Jania sp. or Halimeda sp. Moreover, Araújo et al. (2003) attribute the aggressiveness of S. fuscus as a factor which reduces the amount of clients in fish cleaning stations in Pernambuco’s reefs.

Since the dusky-damselfishes would have to leave its territory to visit cleaning stations, those fishes need to use another known strategy reef fishes use for cleaning their bodies. Thus the fish acts by rubbing its body surface against hard materials, as described in “chafe”. Those behaviours were described previously for S. partitus and S. variabilis (Emery, 1968; Myrberg, 1972). However, S. fuscus shows smaller, fewer and simpler range of those actions than their sisters’ species. The chafe behaviour of the Brazilian species consists in only one action (see “chafe”), in which the fish tries to clean the entire body surface, from the head to the caudal fin. Meanwhile, S. partitus and S. variabilis perform 3 to 5 different behaviours for different part of the body, like chafe, fin-flick and tail-down (Emery, 1968; Myrberg, 1972).

It was common to see S. fuscus specimens leaving their territories, like described in leaving the territory pattern, to feed in other areas, mostly territories of other fish species. Few works with fishes describe fortuitous postures like those with reef fishes, and this is the first description for Stegastes genus. Studies with Mediterranean fishes, like Chromis chromis (Pomacentridae), described behaviours where animals unnoticed invade other territorial nests for variables reasons, like fecundating others females eggs or stealing food, including eggs (Picciulin et al., 2004).

A furtive behaviour has been clearly identified, but few times a fish swims up to 10m away from its territory to feed in a conspecific territory until being expelled. Thereafter, the same fish swims again to another territory repeating the action, and then finally returns to its own area, spending, sometimes, almost 2 minutes away. Stealing behaviours have been recorded since the beginning of ethological observations, on systems with limited resources and hierarchical system, where dominated individuals develop alternative behaviours to gain access to the resources of other animals (Slater et al., 2005; Tenaza, 1971).

As an example, fishes from Batrachoididae family maintain a furtive behaviour in which small not dominant males, hide and sneak into the nest of other males, trying to impregnate a female’s spawning (Brantley and Bass, 1994). S. fuscus specimens live in constant competition for space and food, thus, leaving the territory with the objective of stealing some food from others territories seems to be another typical furtive behaviour. In this study, nearly 90% of bites performed in algae of neighbouring areas were performed by 10 cm or smaller fishes (equal to, or below the average). It is also possible that the animals seen leaving and coming back doing nothing more than swim, are unsuccessful in the attempt of stealing food.

Social groups are able to recognize each other in reef fish communities (Wilson and Wilson 1995), and Stegastes fuscus behaviours seem to follow this precept. The pattern observed by forming groups among neighbours fish of adjacent or close territories, should be described as a social interaction on this species. Often these groups make up 4 or 5 fish side by side driving to distant territories, which caused an aggressive reaction of the "owners” of these areas that can dissipate the group. The fact of S. fuscus forming groups with neighbours of adjacent territories, which sometimes are attacked by a fish from a distant area supports the hypothesis that these fish might recognize and tolerate their adjacent neighbours.

The acts performed inside a shelter are commonly described to reef fish, including territorial herbivores species (Myrberg, 1972; Myrberg and Riggio, 1985). Usually aggressive interactions or predators can induce the fishes to hide from their potential attackers to avoid encounters (Almany, 2004; Beukers and Jones, 1998). However, search for shelter does not seem to be necessarily associated with running away from a threat, but also a part of their resting behaviours, as registered in Bessa and Sabino (2012).

For fishes that live in shallow waters, more exposed to the waves and sunlight, the demand for shelter is often associated with the presence of more stable conditions; 30 calmer waters and lower temperatures, since big temperature changes can affect the fish metabolism (Barlow, 1993; Morinière et al., 2003; Rosa et al., 1997) These two possibilities, refuge for better environmental conditions and hiding, also explain the variation (0 to 27s / min) found in the time spent in acts of this behaviour. Only in 2% of the time that individuals entered in hole was possible to see some kind of threat; as the presence of barracudas and sounds of boats approaching. Fish with more exposed areas, territories to unfavourable physical conditions, or more aggressive neighbours would tend to shelter longer, to prevent from spending more energy than their feeding input.

The chemical marking may also explain why these individuals spend part of their time in shelters. These hollows are also used by juveniles who remain hidden in adults territories. Studies with species of the genus Dascyllus and Pomacentrus showed that recruits are able to identify adult fishes of the same species by the chemical cues (Coppock et al., 2016). This suggests that the time spent on shelter by some individuals might also result in chemical marking, and not only an act hiding or resting.

Acts of chase, display and threat were observed in previous studies with S. fuscus (Aued, 2012; Osório et al., 2006; Souza et al., 2011c) while the behaviour "bite", registered for S. variabilis and S. partitus (Emery, 1968), was still not described for S. fuscus. Mouth fighting behaviour, although is more often described for freshwater fishes (Vierke, 1988), is also widely described for species of the families Labridae and Haemulidae (DeLoach and Humann, 1999). The act "escaping" was quoted in Bessa and Sabino (2012), but it was not described. In the present work, this act was the lowest representation within the agonistic category. The threat and mouth fighting behaviours were exclusively intraspecific.

Species that most suffer from S. fuscus attacks were: Pseudopeneus maculatus, Coryphopterus glaucofraenum, Halichoeres brasiliensis, Acanthurus coeruleus and Acanthurus bahianus. These observations differ from (Aued, 2012; Feitosa, 2010), for whom species of the families Scarinae and Acanthuridae are the ones that suffered more agonistic actions from S. fuscus. However, the results resemble with those found by Myrberg (1972), which indicates the substrate feeders Thalasoma, Halichoeres and Pseudopeneus species, as generally most attacked by S. partitus. That might indicate that the rate of agonistic behaviours depends mostly on the abundance of the invader species.

The assumptions made by Ferreira (1998), argue that S. fuscus is a key species for reef community, because it can maintain high diversity and richness of small invertebrates that live in the surrounding areas. This idea is supported by the fact that the two most often species attacked by S. fuscus in this study – Pseudupeneus maculatus and Halichoeres brasiliensis - are mobile invertebrates feeders (Ferreira et al., 2004a).

The similarities between the herein results for S. fuscus and those found by Myrberg (1972) can be explained mainly by the similarity of areas 1 and 2 of this study with the environments occupied by S. partitus. The latter species tends to occupy mainly isolated patch reef, characterized by low tops in relation to the sandy matrix (Cervigón, 1991; DeLoach and Humann, 1999; Myrberg, 1972). The environment formed by the reef spots in Porto de Galinhas’s sampling points 1 and 2 are closer to the habitat described above, characterized by small hilltops surrounded by sandy substrate, facilitating interaction between bottom and top reef fishes (see Ferreira, 1995). Those characteristics attract mobile invertebrate feeders, thus being more abundant in the habitats found on areas 1 and 2, therefore this is the main trophic group attacked by S. fuscus in this study. No agonistic encounter with the species H. brasilienis, P. macullatus and C. glaucofraenum was registered in point 3.

Two studies on different reefs, in Pernambuco State also pointed mobile invertebrates predators among the most attacked by S. fuscus (Leal et al., 2015a, 2013). In these studies, the specimens defended territories established in Millepora sp colony. As some territories in the present study, the substrate was different from predominantly dominated by macro algae, which consequently attracts invertebrates eaters, for example. The variation in the substrate defended causes the differences between the main invasive species. In areas with greater coverage of algae, most of the interactions will be against roving herbivores. And, in areas with presence of corals as Millepora sp., most interactions will be against predators of small invertebrates (Leal et al., 2013; Pereira, 2011).

Observations made in Pernambuco reefs, point Cephalopholis fulva (Linnaeus, 1758) as frequently present in S. fuscus territories, being fully tolerated, recording one single act of aggression against this species. The same behaviour occurs when these two species are using the colonies of Millepora sp. as habitat (Pereira et al., 2012). It is possible that the presence of C. fulva in damselfish territories bring benefits to the species, possibly driving away potential invaders as small crustaceans and juvenile fish of Blenniidae, Acanthuridae and Labridae Families. The mutualistic relation between S.

32 fuscus and Epinephelus marginatus shows fitness increasing of dusky-damselfish due to the presence of the grouper (Bessa and Sabino, 2012). The last one helps keep predators away from eggs of S. fuscus territories, eventually feeding on potential invaders and decreasing nest defence efforts for S. fuscus (Bessa, 2011). Myrberg (1972) also found tolerance by two species of the genus Serranus (evolutionarily close to Epinephaelidae Family) on territories of S. partitus.

Sound Patterns

The sounds recorded here fall within the categories observed for reef fishes, such as cutting behaviors and agonistic (Myrberg, 1981, 1972; Winn, 1972). The sound production by S. diencaeus during reproductive periods was registered in Florida by Emery (1968). The pop sound performed by S. fuscus is very similar to what Myrberg (1972) described for S. partitus. This behaviour is understood as an agonistic sound jointly performed with acts of chase and threat. For S. partitus, the pop sound was also produced while performing the behaviour "circle" described by Myrberg when opponents swim drawing a small circle, as the head of one individual pursues the tail of the other.

The burr sound was rarely observed and is still difficult to determine its function. It is possible that this pattern is associated with reproductive behaviour, similarly to the "drumming sounds" described by Emery (1968). The sound here registered is very similar the one described in Myrberg (1972), not only by the sound itself but when it comes to the situation when the sound was performed. It was always registered in front of another conspecific, and associated with the fish moving rapidly in water column. The fact of being perfomed only for conspecifics might indicate a kind of communication between male-female, or simply some kind of hierarchical demonstration. Nevertheless, it might explain why Myrberg (1972) was unable to register those sounds in laboratory.

Although there are differences in the description of the latter to the sound recognized in the present study, we can address a specific variation, and deeper observations with S. fuscus are necessary to validate this hypothesis. Therefore, research should be expanded with the use of appropriate equipment, such as hydrophones, to understand the type, duration, frequency, speed and range of these sounds. This work is in progress, aiming at providing a more complete study of this species sound production.

Conclusion

From the patterns herein observed, it is clear that resources and territory defence is the main factor influencing S. fuscus behaviour, since only the patterns of chafe and defecation appear to have no connection with the territorial behaviour of this species. Three behaviours described in this work; nibbling in torn pieces, lateral tug and leaving the territory; have no matching records in the literature for reef fishes, probably being the first time that such patterns are described and discussed. The first two behaviours represent wider feeding activities compared to another Stegastes species. While, leaving the territory shows how those fishes expand their home range beyond territory limits, continuously interacting with the surrounding individuals and environment.

Many reef fish behaviour studies, although having the intention to create an ethological research, rarely describe their behaviour patterns in details, highlighting ecological interpretation and the numerical approaches of the actions. Those studies of observations in loco are important in order to learn about the behaviour of this species and how they interact with the environment. In addition to acquiring in-depth knowledge about the species behaviour, the standardization of terms and concepts create an interdisciplinary basis. The organization and categorization facilitates communication between different areas of scientific knowledge, promoting dialogue between areas such as physiology and conservation.

A behavioral repertoire similar to Caribbean Stegastes species was identified, although behaviour variations and different acts found in S. fuscus differ from those described earlier for species of this genus. Body cleansing has a different pattern when compared to that described for S. partitus, once the behavior of the specie herein studied is much simpler, comprising one single movement. In addition, 3 new recorded behaviors were never before described in Caribbean Pomacentridae, namely: biting in torn pieces, lateral tug and leaving the territory. Thus S. fuscus, although resembling to its congeners, proved to have a sole behavioral pattern, different from the fishes studied in the Caribbean.

ACKNOWLEDGEMENTS

We would like to thank the researches of the Ichthyology Marine Tropical Group (IMAT). To the CNPq, for the scholarship, essential for the implementation of this work. And especially Sergio Mattos, for the contribution to the text, the translation and the assistance in all phases of the work, and to David Moraes, author of the illustrations.

REFERENCES

Albrecht, H., 1969. Behaviour of four species of Atlantic damselfishes from Colombia, South America (Abudefduf saxatilis, A.taurus, Chromis multilineata, C.cyanea; Pisces Pomacentridae). Z Tierpsychol 26, 662–676. Almany, G.R., 2004. Does increased habitat complexity reduce predation and competition in coral reef fish assemblages? Oikos 106, 275–284. doi:10.1111/j.0030-1299.2004.13193.x Altmann, J., 1974. Observational Study of Behavior: Sampling Methods. Behaviour 49, 227–267. Aued, A.W., 2012. Comportamento territorial e alimentar do peixe-donzela comum, Stegastes fuscus (Pisces: Pomacentridae) ao longo da costa brasileira (Dissertação (Mestrado)). UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA CATARINA, Florianópolis. Baerends, G.P., 1976. The functional organization of behaviour. Anim. Behav. 24, 726– 738. doi:10.1016/S0003-3472(76)80002-4 Bardach, J.E., Case, J., 1965. Sensory Capabilities of the Modified Fins of Squirrel Hake (Urophycis chuss) and Searobins (Prionotus carolinus and P. evolans). Copeia 1965, 194–206. doi:10.2307/1440724 Barlow, G.W., 1993. The puzzling paucity of feeding territories among freshwater fishes. Mar. Behav. Physiol. 23, 155–174. doi:10.1080/10236249309378863 Barlow, G.W., 1963. Ethology of the Asian teleost Badis badis. II. Motivation and signal value of the colour patterns. Anim. Behav. 11, 97–105. doi:10.1016/0003- 3472(63)90016-2 Barneche, D.R., Floeter, S.R., Ceccarelli, D.M., Frensel, D.M.B., Dinslaken, D.F., Mário, H.F.S., Ferreira, C.E.L., 2008. Feeding macroecology of territorial damselfishes (Perciformes: Pomacentridae). Mar. Biol. 156, 289–299. doi:10.1007/s00227-008-1083-z Barnett, C.W., Pankhurst, N.W., 1996. Effect of density on the reproductive behaviour of the territorial male demoiselle Chromis dispilus (Pisces: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 46, 343–349. doi:10.1007/BF00005011 Bass, S.L.S., Gerlai, R., 2008. Zebrafish (Danio rerio) responds differentially to stimulus fish: The effects of sympatric and allopatric predators and harmless fish. Behav. Brain Res. 186, 107–117. doi:10.1016/j.bbr.2007.07.037 Begon, M., 2007. Ecologia. De Indivíduos a Ecossistemas, Edição: 4a. ed. Artmed, Porto Alegre. Bessa, E., 2011. The fitness of the Brazilian damsel Stegastes fuscus is increased by sharing the territory with the dusky grouper Epinephelus marginatus. Acta 35

Ethologica 14, 97–102. doi:10.1007/s10211-011-0094-9 Bessa, E., Sabino, J., 2012. Territorial hypothesis predicts the trade-off between reproductive opportunities and parental care in three species of damselfishes (Pomacentridae: Actinopterygii). Lat. Am. J. Aquat. Res. Beukers, J.S., Jones, G.P., 1998. Habitat complexity modifies the impact of piscivores on a coral reef fish population. Oecologia 114, 50–59. doi:10.1007/s004420050419 Boer, B.A.D., 1981. Influence of Population Density On the Territorial, Courting and Spawning Behaviour of Male Chromis Cyanea (Pomacentridae). Behaviour 77, 99–120. doi:10.1163/156853981X00185 Brantley, R.K., Bass, A.H., 1994. Alternative Male Spawning Tactics and Acoustic Signals in the Plainfin Midshipman Fish Porichthys notatus Girard (Teleostei, Batrachoididae). Ethology 96, 213–232. doi:10.1111/j.1439- 0310.1994.tb01011.x Brown, J.L., 1964. The Evolution of Diversity in Avian Territorial Systems. Wilson Bull. 76, 160–169. Brown, J.L., Orians, G.H., 1970. Spacing Patterns in Mobile Animals. Annu. Rev. Ecol. Syst. 1, 239–262. Bshary, R., Schäffer, D., 2002. Choosy reef fish select cleaner fish that provide high- quality service. Anim. Behav. 63, 557–564. doi:10.1006/anbe.2001.1923 Budaev, S., Zworykin, D., 2002. Individuality in fish behavior:ecology and comparative psychology. J. Ichthyol. 42, S189–S195. Budaev, S.V., Zhuikov, A.Y., 1998. Avoidance learning and “personality” in the guppy (Poecilia reticulata). J. Comp. Psychol. 112, 92–94. doi:10.1037/0735- 7036.112.1.92 Burt, W.H., 1943. Territoriality and Home Range Concepts as Applied to Mammals. J. Mammal. 24, 346–352. doi:10.2307/1374834 Campos, C.E.C., Sá-Oliveira, J.C., 2011. Cleaning activity and fish clients of Elacatinus figaro (Pisces: Gobiidae) on coral reefs of Parrachos de Muriú, Northeastern Brazil. Biota Neotropica 11, 47–51. doi:10.1590/S1676-06032011000100004 Canan, B., 2007. Dinâmica populacional e alimentar de Stegastes fuscus, (Osteichthyes:pomacentridae) em arrecifes da praia de Búzius, no Rio Grande do Norte. Canan, B., do Nascimento, W.S., da Silva, N.B., Chellappa, S., 2012. Morphohistology of the digestive tract of the damsel fish Stegastes fuscus (Osteichthyes: Pomacentridae). ScientificWorldJournal 2012, 787316. doi:10.1100/2012/787316 Canan, B., Pessoa, E.K.R., Volpato, G.L. [UNESP, Araújo, A., Chellappa, S., 2011. Feeding and reproductive dynamics of the damselfish, Stegastes fuscus in the coastal reefs of northeastern Brazil. Anim. Biol. J. 113–126. Ceccarelli, D.M., 2007. Modification of benthic communities by territorial damselfish: a multi-species comparison. Coral Reefs 26, 853–866. doi:10.1007/s00338-007- 0275-1 Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2005. Effects of territorial damselfish on an algal-dominated coastal coral reef. Coral Reefs 24, 606–620. doi:10.1007/s00338-005-0035-z Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2001. Territorial damselfishes as determinants of the structure of benthic communities on coral reefs. Oceanogr. Mar. Biol. 39, 355–389. Cervigón, F., 1991. Los peces marinos de Venezuela. Volumen I, II y III. Caracas,

Venezuela. Cheney, K.L., Cote, I.M., 2003. Indirect consequences of parental care: sex differences in ectoparasite burden and cleaner-seeking activity in longfin damselfish. Mar. Ecol. Prog. Ser. 262, 267–275. Coppock, A.G., Gardiner, N.M., Jones, G.P., 2016. Sniffing out the competition? Juvenile coral reef damselfishes use chemical cues to distinguish the presence of conspecific and heterospecific aggregations. Behav. Processes 125, 43–50. doi:10.1016/j.beproc.2016.02.001 Craig, J.L., Douglas, M.E., 1986. Resource distribution, aggressive asymmetries and variable access to resources in the nectar feeding bellbird. Behav. Ecol. Sociobiol. 18, 231–240. doi:10.1007/BF00290827 Csányi, V., Dóka, A., 1993. Learning interactions between prey and predator fish. Mar. Behav. Physiol. 23, 63–78. doi:10.1080/10236249309378857 Davies, N.B., Houston, A.I., 1981. Owners and Satellites: The Economics of Territory Defence in the Pied Wagtail, Motacilla alba. J. Anim. Ecol. 50, 157–180. doi:10.2307/4038 Dawkins, M.S., 2007. Observing Animal Behaviour: Design and Analysis of Quantitive Controls, 1 edition. ed. Oxford University Press, Oxford ; New York. de Araújo, M.E., Paiva, A.C.G., Mattos, R.M.G., 2004. PREDAÇÃO DE OVOS DE Abudefduf saxatilis (POMACENTRIDAE) POR Elacatinus figaro (GOBIIDAE) EM POÇAS DE MARÉ, SERRAMBI, PERNAMBUCO. Trop. Oceanogr. 32, 135–142. DeLoach, N., Humann, P., 1999. Reef Fish Behavior: Florida, Caribbean, Bahamas, 1 edition. ed. New World Publications, Jacksonville, FL. Dill, L.M., 1974. The escape response of the zebra danio (Brachydanio rerio) II. The effect of experience. Anim. Behav. 22, 723–730. doi:10.1016/S0003- 3472(74)80023-0 Emery, A.R., 1968. Comparative ecology of damselfishes (Pisces: Pomacentridae) at Alligator Reef, Florida Keys. [s.n.], Coral Gables, FL. Emlen, S.T., Oring, L.W., 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating systems. Science 197, 215–223. doi:10.1126/science.327542 Ewert, P.D. rer nat J.-P., 2013. Innate Releasing Mechanism, IRM, in: Runehov, A.L.C., Oviedo, L. (Eds.), Encyclopedia of Sciences and Religions. Springer Netherlands, pp. 1059–1059. Feitosa, J.L.L., 2010. Alimentação e ecomorfologia trófica de stegastes fuscus e s. variabilis (actinopterygii: pomacentridae) nos recifes de Tamandaré, Pernambuco. Feitosa, J.L.L., Concentino, A.M., Teixeira, S.F., Ferreira, B.P., 2012. Food resource use by two territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) on South-Western Atlantic algal-dominated reefs. J. Sea Res. 70, 42–49. doi:10.1016/j.seares.2012.03.006 Ferreira, B.P., Maida, M., Souza, A.E.T., 1995. Levantamento inicial das comunidades de peixes recifais da região de Tamandaré - PE. Bol. Tecnol. Científica CEPENE 3 1, 211–230. Ferreira, C.E.L., Floeter, S.R., Gasparini, J.L., Ferreira, B.P., Joyeux, J.C., 2004a. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. J. Biogeogr. J Biogeogr 31, 1093–1106. Ferreira, C.E.L., Floeter, S.R., Gasparini, J.L., Ferreira, B.P., Joyeux, J.C., 2004b. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. J. Biogeogr. 31, 1093–1106. doi:10.1111/j.1365-2699.2004.01044.x

Ferreira, C.E.L., Gonçalves, J.E.A., Coutinho, R., Peret, A.C., 1998. Herbivory by the Dusky Damselfish Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) in a tropical rocky shore: effects on the benthic community. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 229, 241–264. doi:10.1016/S0022-0981(98)00056-2 Fishelson, L., 1970. Behaviour and ecology of a population of Abudefduf saxatilis (Pomacentridae, Teleostei) at Eilat (Red Sea). Anim. Behav. 18, Part 2, 225– 237. doi:10.1016/S0003-3472(70)80032-X Floeter, S.R., Krohling, W., Gasparini, J.L., Ferreira, C.E.L., Zalmon, I.R., 2006. Reef fish community structure on coastal islands of the southeastern Brazil: the influence of exposure and benthic cover. Environ. Biol. Fishes 78, 147–160. doi:10.1007/s10641-006-9084-6 Foster, S.A., 1985. Size-dependent territory defense by a damselfish. Oecologia 67, 499–505. doi:10.1007/BF00790020 Francini–Filho, R.B., Moura, R.L., Sazima, I., 2000. Cleaning by the wrasse Thalassoma noronhanum, with two records of predation by its grouper client Cephalopholis fulva. J. Fish Biol. 56, 802–809. doi:10.1111/j.1095- 8649.2000.tb00873.x Galis, F., 1993. Morphological constraints on behaviour through ontogeny: The importance of developmental constraints. Mar. Behav. Physiol. 23, 119–135. doi:10.1080/10236249309378861 Gibran, F.Z., Santos, F.B., Santos, H.F. dos, Sabino, J., 2004. Courtship behavior and spawning of the hairy blenny Labrisomus nuchipinnis (Labrisomidae) in southeastern Brazil. Neotropical Ichthyol. 2, 163–166. doi:10.1590/S1679- 62252004000300009 Giuggioli, L., Potts, J.R., Harris, S., 2011. Animal Interactions and the Emergence of Territoriality. PLOS Comput Biol 7, e1002008. doi:10.1371/journal.pcbi.1002008 Grand, T.C., Grant, J.W.A., 1994. Spatial predictability of food influences its monopolization and defence by juvenile convict cichlids. Anim. Behav. 47, 91– 100. doi:10.1006/anbe.1994.1010 Grant, J.W.A., 1993. Whether or not to defend? The influence of resource distribution. Mar. Behav. Physiol. 23, 137–153. doi:10.1080/10236249309378862 Grutter, A.S., 1995. Relationship between cleaning rates and ectoparasite loads in coral reef fishes. Mar. Ecol. Prog. Ser. 118, 51–58. Grutter, A.S., Crean, A.J., Curtis, L.M., Kuris, A.M., Warner, R.R., McCormick, M.I., 2011. Indirect effects of an ectoparasite reduce successful establishment of a damselfish at settlement. Funct. Ecol. 25, 586–594. doi:10.1111/j.1365- 2435.2010.01798.x Grutter, A.S., Poulin, R., 1998. Cleaning of Coral Reef Fishes by the Wrasse Labroides dimidiatus: Influence of Client Body Size and Phylogeny. Copeia 1998, 120– 127. doi:10.2307/1447707 Gurgel, L. de L., Canan, B., Nascimento, W.S., Chellappa, S., 2013. Estrutura populacional e período reprodutivo do peixe donzela Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) das poças de maré da praia de Búzios, Rio Grande do Norte, Brasil. Biota Amaz. 3, 85–93. Haley, M.P., Müller, C.R., 2002. Territorial behaviour of beaugregory damselfish (Stegastes leucostictus) in response to egg predators. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 273, 151–159. doi:10.1016/S0022-0981(02)00144-2 Hata, H., Kato, M., 2004. Monoculture and mixed-species algal farms on a coral reef are maintained through intensive and extensive management by damselfishes. J.

Exp. Mar. Biol. Ecol. 313, 285–296. doi:10.1016/j.jembe.2004.08.009 Hata, H., Kato, M., 2002. Weeding by the herbivorous damselfish Stegastes nigricans in nearly monocultural algae farms. Mar. Ecol. Prog. Ser. 237. Hata, H., Nishihira, M., 2002. Territorial damselfish enhances multi-species coexistence of foraminifera mediated by biotic habitat structuring. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 270, 215–240. doi:10.1016/S0022-0981(02)00029-1 Hata, H., Nishihira, M., Kamura, S., 2002. Effects of habitat-conditioning by the damselfish Stegastes nigricans (Lacepède) on the community structure of benthic algae. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 280, 95–116. doi:10.1016/S0022- 0981(02)00395-7 Hixon, M.A., Brostoff, W.N., 1996. Succession and Herbivory: Effects of Differential Fish Grazing on Hawaiian Coral-Reef Algae. Ecol. Monogr. 66, 67–90. doi:10.2307/2963481 Hixon, M.A., Webster, M.S., 2002. Density Dependencein Reef Fish Populations, in: Coral Reef Fishes: Dynamics and Diversity in a Complex Ecosystem. Academic Press, pp. 303–325. Hoelzer, G.A., 1990. Male-male competition and female choice in the Cortez damselfish, Stegastes rectifraenum. Anim. Behav. 40, 339–349. doi:10.1016/S0003-3472(05)80929-7 Holder, J.L., Barlow, G.W., Francis, R.C., 1991. Differences in Aggressiveness in the Midas Cichlid Fish (Cichlasoma citrinellum) in Relation to Sex, Reproductive State and the Individual. Ethology 88, 297–306. doi:10.1111/j.1439- 0310.1991.tb00284.x Hourigan, T.F., 1986. An experimental removal of a territorial pomacentrid: effects on the occurrence and behavior of competitors. Environ. Biol. Fishes 15, 161–169. doi:10.1007/BF00002991 Huntingford, F.A., Wright, P.J., 1991. The development of adaptive variation in predator avoidance in freshwater fishes. Behav. Ecol. Fishes. Ingle, D., 1967. Two visual mechanisms underlying the behavior of fish. Psychol. Forsch. 31, 44–51. doi:10.1007/BF00422385 Jones, K.M.M., 2005. The effect of territorial damselfish (family Pomacentridae) on the space use and behaviour of the coral reef fish, Halichoeres bivittatus (Bloch, 1791) (family Labridae). J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 324, 99–111. doi:10.1016/j.jembe.2005.04.009 Kaiser, M.J., Hughes, R.N., 1993. Factors affecting the behavioural mechanisms of diet selection in fishes. Mar. Behav. Physiol. 23, 105–118. doi:10.1080/10236249309378860 Karino, K., Kuwamura, T., 1997. Plasticity in spawning visits of female damselfish, Stegastes nigricans : effect of distance to mates. Behav. Ecol. Sociobiol. 41, 55– 59. doi:10.1007/s002650050363 Karino, K., Nakazono, A., 1993. Reproductive behavior of the territorial herbivoreStegastes nigricans (Pisces: Pomacentridae) in relation to colony formation. J. Ethol. 11, 99–110. doi:10.1007/BF02350043 Koeck, B., Alós, J., Caro, A., Neveu, R., Crec’hriou, R., Saragoni, G., Lenfant, P., 2013. Contrasting Fish Behavior in Artificial Seascapes with Implications for Resources Conservation. PLOS ONE 8, e69303. doi:10.1371/journal.pone.0069303 Kohda, M., 1981. Interspecific Territoriality and Agonistic Behavior of a Temperate Pomacentrid Fish, Eupomacentrus alius (Pisces; Pomacentridae). Z. Für Tierpsychol. 56, 205–216. doi:10.1111/j.1439-0310.1981.tb01297.x

Lassuy, D.R., 1984. Diet, intestinal morphology, and nitrogen assimilation efficiency in the damselfish, Stegastes lividus, in Guam. Environ. Biol. Fishes 10, 183–193. doi:10.1007/BF00001125 Leal, I.C.S., de Araújo, M.E., da Cunha, S.R., Pereira, P.H.C., 2015a. The influence of fire-coral colony size and agonistic behaviour of territorial damselfish on associated coral reef fish communities. Mar. Environ. Res. 108, 45–54. doi:10.1016/j.marenvres.2015.04.009 Leal, I.C.S., de Araújo, M.E., da Cunha, S.R., Pereira, P.H.C., 2015b. The influence of fire-coral colony size and agonistic behaviour of territorial damselfish on associated coral reef fish communities. Mar. Environ. Res. 108, 45–54. doi:10.1016/j.marenvres.2015.04.009 Leal, I.C.S., Pereira, P.H.C., Araújo, M.E. de, 2013. Coral reef fish association and behaviour on the fire coral Millepora spp. in north-east Brazil. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 93, 1703–1711. doi:10.1017/S0025315413000234 Lehner, P.N., 1987. Design and Execution of Animal Behavior Research: An Overview. Anim. Sci. 65, 1213–1219. Letourneur, Y., 2000. Spatial and Temporal Variability in Territoriality of a Tropical Benthic Damselfish on a Coral Reef (Réunion Island). Environ. Biol. Fishes 57, 377–391. doi:10.1023/A:1007658830339 Lobel, P.S., 1981. Trophic biology of herbivorous reef fishes: alimentary pH and digestive capabilities. J. Fish Biol. 19, 365–397. doi:10.1111/j.1095- 8649.1981.tb05842.x Magurran, A.E., Seghers, B.H., Carvalho, G.R., Shaw, P.W., 1993. Evolution of adaptive variation in antipredator behaviour. Mar. Behav. Physiol. 23, 29–44. doi:10.1080/10236249309378855 Medeiros, P.R., Souza, A.T., Ilarri, M.I., 2010. Habitat use and behavioural ecology of the juveniles of two sympatric damselfishes (Actinopterygii: Pomacentridae) in the south-western Atlantic Ocean. J. Fish Biol. 77, 1599–1615. doi:10.1111/j.1095-8649.2010.02795.x Menegatti, J.V., Vescovi, D.L., Floeter, S.R., 2003. Interações agonísticas e forrageamento do peixe-donzela, Stegastes fuscus (Peciformes: Pomacentridae). Nat. Line 1, 45–50. Morinière, E.C. de la, Nagelkerken, I., Meij, H. van der, Velde, G. van der, 2003. What attracts juvenile coral reef fish to mangroves: habitat complexity or shade? Mar. Biol. 144, 139–145. doi:10.1007/s00227-003-1167-8 Myrberg, A.A., 1981. Sound Communication and Interception in Fishes, in: Tavolga, W.N., Popper, A.N., Fay, R.R. (Eds.), Hearing and Sound Communication in Fishes, Proceedings in Life Sciences. Springer New York, pp. 395–426. Myrberg, A.A., 1972. Ethology of the Bicolor Damselfish, Eupomacentrus partitus (Pisces: Pomacentridae): A Comparative Analysis of Laboratory and Field Behaviour. Anim. Behav. Monogr. 5, 197–IN2. doi:10.1016/0003- 3472(72)90002-4 Myrberg, A.A., Brahy, B.D., Emery, A.R., 1967. Field Observations on Reproduction of the Damselfish, Chromis multilineata (Pomacentridae), with Additional Notes on General Behavior. Copeia 1967, 819–827. doi:10.2307/1441893 Myrberg jr, A.A., Riggio, R.J., 1985. Acoustically mediated individual recognition by a coral reef fish (Pomacentrus partitus). Anim. Behav. 33, 411–416. doi:10.1016/S0003-3472(85)80065-8 Nakamura, Y., Sano, M., 2005. Comparison of invertebrate abundance in a seagrass bed and adjacent coral and sand areas at Amitori Bay, Iriomote Island, Japan. Fish.

Sci. 71, 543–550. doi:10.1111/j.1444-2906.2005.00998.x Neudecker, S., Lobel, P.S., 1982. Mating Systems of Chaetodontid and Pomacanthid Fishes at St. Croix. Z. Für Tierpsychol. 59, 299–318. doi:10.1111/j.1439- 0310.1982.tb00344.x Noble, G.K., 1939. The Rôle of Dominance in the Social Life of Birds. The Auk 56, 263–273. doi:10.2307/4079047 Norman, M.D., Jones, G.P., 1984. Determinants of territory size in the pomacentrid reef fish, Parma victoriae. Oecologia 61, 60–69. doi:10.1007/BF00379090 Osório, R., Rosa, I.L., Cabral, H., 2006. Territorial defence by the Brazilian damsel Stegastes fuscus (Teleostei: Pomacentridae). J. Fish Biol. 69, 233–242. doi:10.1111/j.1095-8649.2006.01095.x Pacheco, A.C.G., 2008. Partilha de habitat entre peixes territorialistas nos recifes de Tamandaré - PE. Pereira, P.H.C., 2011. Variação ontogenética na alimentação e relações comportamentais de peixes do gênero Haemulon nos recifes costeiros de Tamandaré - PE. Pereira, P.H.C., Leal, I.C.S., Araújo, M.E. de, Souza, A.T., 2012. Feeding association between reef fishes and the fire coral Millepora spp. (Cnidaria: Hydrozoa). Mar. Biodivers. Rec. 5, e42 (4 pages). doi:10.1017/S1755267212000073 Picciulin, M., Verginella, L., Spoto, M., Ferrero, E.A., 2004. Colonial Nesting and the Importance of the Brood Size in Male Parasitic Reproduction of the Mediterranean Damselfish Chromis chromis (Pisces: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 70, 23–30. doi:10.1023/B:EBFI.0000022851.49302.df Pitcher, T.J., Green, D.A., Magurran, A.E., 1986. Dicing with death: predator inspection behaviour in minnow shoals. J. Fish Biol. 28, 439–448. doi:10.1111/j.1095- 8649.1986.tb05181.x Pitelka, F.A., 1959. Numbers, Breeding Schedule, and Territoriality in Pectoral Sandpipers of Northern Alaska. The Condor 61, 233–264. doi:10.2307/1365497 Polunin, N.V.C., 1988. Efficient uptake of algal production by a single resident herbivorous fish on the reef. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 123, 61–76. doi:10.1016/0022-0981(88)90109-8 Polunin, N.V.C., Koike, I., 1987. Temporal focusing of nitrogen release by a periodically feeding herbivorous reef fish. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 111, 285– 296. doi:10.1016/0022-0981(87)90034-7 Prappas, J.M., Greene, L.E., White, R., 1991. Reproductive behavior of the sergeant major,Abudefduf saxatilis, within a closed system aquarium. Environ. Biol. Fishes 31, 33–40. doi:10.1007/BF00002157 Ricklefs, R.E., 2010. A Economia da Natureza, Edição: 6. ed. Guanabara Koogan. Robertson, D.R., 1984. Cohabitation of Competing Territorial Damselfishes on a Caribbean Coral Reef. Ecology 65, 1121–1135. doi:10.2307/1938320 Rosa, R.S., Rosa, I.L., Rocha, L.A., 1997. Diversity of the tidal pool ichthyofauna of Cabo Branco beach, João Pessoa, Paraíba, Brazil. Rev. Bras. Zool. 14, 201–212. doi:10.1590/S0101-81751997000100019 Russell, B.C., 1971. Underwater observations on the reproductive activity of the demoiselleChromis dispilus (Pisces: Pomacentridae). Mar. Biol. 10, 22–29. doi:10.1007/BF02026762 Sale, P.F., 1971. Extremely Limited Home Range in a Coral Reef Fish, Dascyllus aruanus (Pisces; Pomacentridae). Copeia 1971, 324–327. doi:10.2307/1442839 Salemaa, H., 1987. Herbivory and microhabitat preferences of Idotea spp. (Isopoda) in the northern Baltic Sea. Ophelia 27, 1–15.

doi:10.1080/00785236.1987.10422007 Sazima, C., Krajewski, J.P., Bonaldo, R.M., Sazima, I., 2006. Nuclear-follower foraging associations of reef fishes and other animals at an oceanic archipelago. Environ. Biol. Fishes 80, 351–361. doi:10.1007/s10641-006-9123-3 Sazima, I., 1986. Similarities in feeding behaviour between some marine and freshwater fishes in two tropical communities. J. Fish Biol. 29, 53–65. doi:10.1111/j.1095- 8649.1986.tb04926.x Sazima, I., Moura, R.L., Rosa, R.S., 1997. Elacatinus figaro sp. n. (Perciformes: Gobiidae) a new cleaner goby from the coast of Brazil. Aqua Int. J. Ichthyol. 2, 33–38. Sazima, I., Uieda, V., 1980. Comportamento lepidofágico de Oligoplites saurus e registro de lepidofagia em O. palometa e O. saliens (Pisces, Carangidae). Rev. Bras. Biol. 40, 701–710. Schaper, S., 2015. La comunidad de peces en el arrecife de Puerto Viejo (Limón, Costa Rica). Rev. Biol. Trop. J. Trop. Biol. Conserv. 44, 923–925. Schwamborn, S.H.L., Ferreira, B.P., 2002. Age Structure and Growth of the Dusky Damselfish, Stegastes Fuscus, From Tamandaré Reefs, Pernambuco, Brazil. Environ. Biol. Fishes 63, 79–88. doi:10.1023/A:1013851532298 Shpigel, M., Fishelson, L., 1986. Behavior and physiology of coexistence in two species of Dascyllus (Pomacentridae, Teleostei). Environ. Biol. Fishes 17, 253–265. doi:10.1007/BF00001492 Slater, P.J.B., Rosenblatt, J.S., Snowdon, C.T., Roper, T.J., Brockmann, H.J., Naguib, M., 2005. Advances in the Study of Behavior. Academic Press. Smith, B.R., Blumstein, D.T., 2008. Fitness consequences of personality: a meta- analysis. Behav. Ecol. 19, 448–455. doi:10.1093/beheco/arm144 Souto, A., Araújo, J.P. de, Geise, L., Araújo, M.E. de, 2009. The surface behavior of the estuarine dolphin in Baía dos Golfinhos, RN, Brazil: a field and comparative study. Rev. Bras. Zoociências 8. Souza, A.T., Ilarri, M.I., Medeiros, P.R., Sampaio, C.L.S., Floeter, S.R., 2011a. Unusual colour patterns of territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) in the south- western Atlantic. Mar. Biodivers. Rec. 4, e101 (5 pages). doi:10.1017/S1755267211001035 Souza, A.T., Ilarri, M.I., Rosa, I.L., 2011b. Habitat use, feeding and territorial behavior of a Brazilian endemic damselfish Stegastes rocasensis (Actinopterygii: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 91, 133–144. doi:10.1007/s10641-010- 9765-z Souza, A.T., Ilarri, M.I., Rosa, I.L., 2011c. Habitat use, feeding and territorial behavior of a Brazilian endemic damselfish Stegastes rocasensis (Actinopterygii: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 91, 133–144. doi:10.1007/s10641-010- 9765-z Souza, L. de L.G., Chellappa, S., Gurgel, H. de C.B., 2007. Reproductive biology of the damselfish, Stegastes fuscus Cuvier, in the coastal rocky reefs of northeastern Brazil. Rev. Bras. Zool. 24, 419–425. doi:10.1590/S0101-81752007000200020 Számadó, S., 2008. How threat displays work: species-specific fighting techniques, weaponry and proximity risk. Anim. Behav. 76, 1455–1463. doi:10.1016/j.anbehav.2008.07.010 Tachon, G., Murray, A.-M., Gray, D.A., Cade, W.H., 1999. Agonistic Displays and the Benefits of Fighting in the Field Cricket, Gryllus bimaculatus. J. Insect Behav. 12, 533–543. doi:10.1023/A:1020970908541 Tenaza, R., 1971. Behavior and Nesting Success Relative to Nest Location in Adelie

Penguins (Pygoscelis adeliae). The Condor 73, 81–92. doi:10.2307/1366127 Tilman, D., 1982. Resource Competition and Community Structure. Princeton University Press. Tinbergen, N., 2009. On aims and methods of ethology, in: Tinbergen%27s Legacy. Cambridge University Press. Victor, B.C., 1991. CHAPTER 9 - Settlement Strategies and Biogeography of Reef Fishes A2 - Sale, Peter F., in: The Ecology of Fishes on Coral Reefs. Academic Press, San Diego, pp. 231–260. Vierke, J., 1988. Bettas, Gouramis and Other Anabantoids. Tfh Pubns Inc, Neptune, N.Y. Warner, R.R., 1980. The coevolution of behavioral and life-history characteristics. Sociobiol. Naturenurture 151–188. Warner, R.R., Hoffman, S.G., 1980. Population Density and the Economics of Territorial Defense in a Coral Reef Fish. Ecology 61, 772–780. doi:10.2307/1936747 Warner, R.R., Schultz, E.T., 1992. Sexual Selection and Male Characteristics in the Bluehead Wrasse, Thalassoma bifasciatum: Mating Site Acquisition, Mating Site Defense, and Female Choice. Evolution 46, 1421–1442. doi:10.2307/2409947 Wiens, J.A., 1976. Population Responses to Patchy Environments. Annu. Rev. Ecol. Syst. 7, 81–120. Wilson, R., Wilson, J.Q., 1992. Pisces Guide to Watching Fishes: Understanding Coral Reef Fish Behavior. Pisces Books, Houston, Tex. Winn, H.E., 1972. Acoustic Discrimination by the Toadfish with Comments on Signal Systems, in: Winn, H.E., Olla, B.L. (Eds.), Behavior of Marine Animals. Springer US, pp. 361–385. Yabuta, S., 1997. Spawning migrations in the monogamous butterflyfish,Chaetodon trifasciatus. Ichthyol. Res. 44, 177–182. doi:10.1007/BF02678695

Capítulo 2

Uso de habitat e comportamento agonístico de Stegastes fuscus em condições naturais e experimentais (in loco) nos recifes costeiros de Porto de Galinhas (PE)

RESUMO

Os recifes abrigam uma grande diversidade e abundância de organismos que competem por seus recursos como espaço e alimento. Espécies como S. fuscus adotam o comportamento territorial e esta defesa traz custos que podem, com o aumento da competição, reduzir ou até sobrepor os benefícios obtidos com a monopolização do alimento e espaço. Este trabalho objetivou determinar como a espécie utiliza o habitat através de seu comportamento agonístico, analisado em três diferentes pontos da praia de Porto de Galinhas. Dez horas de observações preliminares e 48h de observações ad libitum e animal focal, foram realizadas nos recifes naturais da praia de Porto de Galinhas, Ipojuca, Pernambuco. Vinte horas de observações experimentais foram desenvolvidas in situ, utilizando-se pequenas borrachas coloridas inseridas nos territórios de S. fuscus. Três áreas foram escolhidas por suas características ambientais diferentes entre si: (1) uma mancha recifal com dois pequenos cabeços a 6 metros de profundidade formando um ambiente semelhando ao de fundo recifal (ponto do fundo recifal), (2) uma mancha com 5 cabeços próxima à zona de arrebentação a 2 metros de profundidade (ponto da praia), (3) um grande cabeço de aproximadamente 20m x 10m onde o topo recifal (1m de profundidade) era ocupado por S. fuscus (ponto do topo recifal). Foram medidos os tamanhos dos territórios (área), a porcentagem de cobertura algal e o número de locas, dentro dos territórios. Foram observados 94 indivíduos com comprimentos totais variando entre 7 e 13 cm, com média de 10 cm, semelhante a estudos anteriores. Os maiores territórios de S. fuscus foram encontrados no ponto da Montastrea (média de 1,45m²), sendo este o ponto de menor densidade (0,3 peixes/m²). Os peixes desta área foram menores em relação aos outros pontos, também foi encontrada menor cobertura algal e número de locas, dentro dos territórios. Somente neste ponto houve algum tipo de correlação entre as variáveis comportamentais e ambientais. Os peixes maiores ocuparam territórios com mais locas e fendas. Pelas características do ponto de Montastrea, com menor proteção natural, menor porcentagem de cobertura algal (67% ±11) maior profundidade e baixa densidade, o mais importante para os peixes seja a presença de abrigo. A taxa de alimentação por minuto diminuiu conforme aumentou o número de interações agonísticas. O número de atos alimentares por minuto diminuiu de forma significativa quando houve mais de 2 atos agonísticos. Este limiar parece diminuir os benefícios de manter a defesa de territórios. O experimento de inserção de objetos estranhos (borrachas coloridas) nos territórios de S. fuscus , causou sete padrões de reação. São elas: evitar, não interagir, observar e sair, observar e aproximar-se aos poucos, observar e examinar, observar e ameaçar com display, e observar e expulsar. As reações que envolveram “observar” indicam ações de natureza exploratória, enquanto o ato de evitar indica o medo ou cautela. A reação de não interagir parece não se enquadrar em nenhuma destas categorias anteriormente descritas. O comportamento territorialista da espécie é influenciado tanto por pressões ambientais, quanto por variações individuais nos comportamentos dos peixes. O home range de S. fuscus compreende também territórios vizinhos, divergindo de estudos anteriores com a espécie no Brasil, que o restringem aos limites territoriais do indivíduo. O comportamento de defesa de território parece ser favorável até o limiar de 2 atos/ min. As diferentes respostas e suas variáveis demonstram a existência de um comportamento individualista na espécie.

INTRODUÇÃO

Os recifes são estruturas tridimensionais que proporcionam recursos como substrato, abrigo e alimento para uma grande diversidade e abundância de organismos, gerando disputa por recursos e intensa competição. Ricklefs (2010) define a competição como o uso de qualquer recurso por um organismo que cause redução de disponibilidade deste recurso para outros. As principais interações competitivas ocorrem em disputas por alimento, abrigo, espaço ou escolha de parceiros (reprodução) (Brown, 1964; Ricklefs, 2010), utilizando-se diversas estratégias competitivas dependendo da natureza do recurso (Begon, 2007).

A defesa de qualquer área com um recurso monopolizável, que garante acesso exclusivo ou quase exclusivo a um indivíduo ou grupo de indivíduos, impedindo que outro tenha acesso a este recurso (interferência), caracteriza-se como territorialismo (Barlow, 1993; Begon, 2007; Noble, 1939; Pitelka, 1959). É comum, entre algumas famílias de peixes recifais, como Labridae, Acanthuridae, Pomacentridae e Chaetodontidae, a presença territórios gerados durante o período de acasalamento, onde normalmente um macho defende uma área ocupada uma fêmea (p.ex. Chaetodon sp. ) ou um harém (Labrisomus nuchipinnis, Thalassoma bifasciatum) que está sob seu domínio (Neudecker e Lobel, 1982; Warner e Hoffman, 1980; Warner e Schultz, 1992; Yabuta, 1997).

Outro tipo de territorialismo desenvolvido por peixes recifais é a defesa de recursos alimentares. A família Pomacentridae, tipicamente recifal, com 29 gêneros e 388 espécies, é uma das mais estudadas quanto a este tema (Albrecht, 1969; Barneche et al., 2008; Emery, 1968; Feitosa et al., 2012; Medeiros et al., 2010). As espécies do gênero Stegastes (n=37) estão entre as mais citadas como territorialistas nos ambientes recifais (Haley e Müller, 2002; Hata et al., 2002; Hoelzer, 1990; Karino e Kuwamura, 1997; Karino e Nakazono, 1993). Essas tem hábito alimentar herbívoro, e em sua maioria apresentam comportamento de cultura ou jardinagem, que consiste em defender o seu território, evitando que outros animais se alimentem, promovendo crescimento de mais espécies e maior biomassa de algas nestas áreas (Hata e Kato, 2004, 2002). Conjuntamente, espécies desse gênero defendem seus territórios permanentemente, excluindo peixes conespecíficos e heteroespecíficos (Haley e Müller, 2002; Menegatti et al., 2003).

Peixes do gênero Stegastes são considerados espécies-chave por realizarem a manutenção da diversidade de algas, mantendo-as em estágios finais de sucessão ecológica (Ceccarelli et al., 2005; Ferreira et al., 1998; Hixon e Brostoff, 1996). São determinantes na estruturação de uma comunidade bentônica mais rica e diversa em seus territórios. Influenciam a zonação de comunidades de corais e peixes ao modificarem o comportamento dos demais herbívoros, principalmente aqueles da família Acanthuridae e subfamília Scarinae (Hata et al., 2002; Jones, 2005; Menegatti et al., 2003; Souza et al., 2011c).

A competição por recursos como espaço, refúgio e alimento está diretamente ligada aos processos dependentes da densidade populacional que determinam as distribuições de territórios nesta espécie. Os fatores populacionais podem refletir nas interações interespecíficas e intraespecíficas, afetando o nível de agressividade e defesa dos indivíduos (Barnett and Pankhurst, 1996; Boer, 1981). Da mesma forma, as interações agonísticas podem trazer um custo energético ao espécime, sobrepondo os benefícios da defesa de recursos (Barlow, 1993; Brown, 1964; Brown e Orians, 1970).

A interação ecológica de peixes com outros organismos, ao longo de seu desenvolvimento ontogenético, é capaz de moldar o comportamento de uma populacional ou individual (Csányi and Dóka, 1993). Cada peixe pode responder de maneiras diferentes a um mesmo estímulo, a exemplo dos padrões ativo-exploratório e passivo-cauteloso (Budaev and Zhuikov, 1998). Porém, alguns trabalhos citam que as diferenças individuais (inatas ao espécime) podem ter tanta influência nos padrões de resposta a um estímulo quanto, o aprendizado a partir da interação com o ambiente (Budaev and Zworykin, 2002; Huntingford and Wright, 1991).

Muitos trabalhos restringem a área de vida de S. fuscus ao seu território (Aued, 2012; Medeiros et al., 2010; Menegatti et al., 2003; Souza et al., 2011c). Acredita-se, porém, que a interação com o ambiente ao redor detenha maior importância no comportamento e sobrevivência de S. fuscus do que se conhece até o momento.

O objetivo central da pesquisa é determinar o uso de habitat de Stegastes fuscus, tanto a nível territorial como ao ambiente envolta, estudando toda sua área de vida, e entender se existe variação individual nestes padrões de comportamento dentro de uma mesma população. Para tanto foi preciso analisar o comportamento de defesa territorial em condições naturais e experimentais (in loco) em três diferentes pontos da bancada recifal costeira de Porto de Galinhas (PE). Sendo assim, os objetivos específicos deste estudo foram os seguintes:

 Determinar as características morfológicas e biológicas do ambiente estudado para determinar as condições mínimas que caracterizam os territórios da espécie estudada.  Comparar os tamanhos, porcentagens de cobertura algal e números de locas dos territórios de S. fuscus, em 3 diferentes pontos.  Relacionar a taxa de forrageio com o número de interações agonísticas e verificar se existe correlação negativa.  Realizar um experimento in loco para testar as variações individuais nos padrões comportamentais de S. fuscus.

ÁREA DE ESTUDO A praia de Porto de Galinhas (08°30’25.66”N / 34°59'.54.03”S) está localizada no litoral sul de Pernambuco, município de Ipojuca. Formada por recifes costeiros associados aos bancos de arenito (Dominguez et al., 1990), possui geralmente uma camada superficial biogênica formada por corais, algas calcárias e moluscos vermetídios (Maida & Ferreira, 1997).

Figura 1: Recifes da praia de Porto de Galinhas com evidência para os pontos amostrais.

Encontram-se duas grandes bancadas recifais separadas por canais. Nesta praia, foram escolhidos três diferentes pontos com características distintas para as amostragens de campo (Figura 1). O P1 (ponto do Fundo Recifal) está a 200 metros da linha do supralitoral, e a profundidades que variaram de 6 a 5m na baixa mar. Este ponto é caracterizado por 3 cabeços, com alturas variando 0,6m a 0,8m, comprimentos de 0,5 a 1,5 m e larguras de aproximadamente 0,5m. Estes cabeços estão distribuídos em uma matriz semi-consolidada de detritos sedimentados (rochas, cascalho e restos de corais), que apresenta baixo crescimento de algas, e algumas rochas dispersas, que oferecem abrigos a indivíduos de S. fuscus (Figura 2). Essa área de substrato não consolidado é rodeada por cascalho e localizada a mais de 10 metros da bancada recifal mais próxima.

Figura 2: Características ambientais do ponto do Fundo Recifal (P1) em Porto de Galinhas (PE). Foto do autor.

Mais próximo ao supralitoral (75 metros), o P2 (ponto da Praia) atinge uma profundidade máxima de 2m, na baixa mar. É formado por 6 cabeços, dispostos em uma matriz formada principalmente por pequenas rochas e conchas, cascalho e areia.

Os cabeços possuem altura variável de 0,3 a 1 metro de comprimento de 0,5 a 2 metros, e largura de 0,5 a 1,5 metros. Com exceção dos cabeços, a área não oferece potenciais abrigos a espécies como S. fuscus, e o crescimento de algas se restringem as superfícies dos cabeços e rochas (Figura 3). Esta zona está isolada da bancada recifal por uma faixa arenosa com extensão superior a 20 metros.

Figura 3: Características ambientais do ponto da Praia (P2) em Porto de Galinhas (PE). Foto do autor.

O ponto do Topo Recifal (P3) fica a aproximadamente 130 metros da linha de supralitoral. Trata-se de um único cabeço de formato circular e diâmetro aproximado de 20m. A profundidade máxima em volta do cabeço é de 4m, na baixa-mar, e a profundidade do topo recifal varia de 1m a porções que ficam expostas nas marés

50 mais baixas. O local é característico de topo recifal das formações pernambucanas, onde há o domínio de algas do gênero Jania, e a presença de alguns cnidáros; como Millepora spp. e Palythoa caribaeorum (Figura 4). O substrato arenoso que delimita o cabeço, o separa da segunda linha da bancada recifal principal por uma distância superior a 10m.

Figura 4: Características ambientas do ponto do Topo Recifal (P3) em Porto de Galinhas (PE). Foto do autor.

Em cada um dos pontos estudados foram feitos 3 censos visuais, estimando- se o número total de indivíduos da espécie estudada, a fim de obter a densidade total de S. fuscus por ponto de estudo.

METODOLOGIA Observações de comportamento

Para observações visuais (coleta de dados), foi utilizado mergulho livre (snorkel) em áreas de águas rasas (até 2 m), enquanto o equipamento de mergulho autônomo foi necessário no ponto mais profundo (até 6 m). As observações foram tomadas em baixa-mar (0.0m a 0.6m), quando as profundidades foram medidas. Durante o período da pesquisa, uma câmera Canon Powershot G16 com caixa estanque foi utilizada para registros gerais da área de estudo, enquanto uma câmera de ação (Go Pro 4) foi escolhida para registros fotográficos das posturas e performances desenvolvidas por indivíduos de Stegastes fuscus.

Todas as observações foram feitas pelo mesmo mergulhador (e autor principal) usando os métodos ad libitum e animal focal, tal como descrito em (Altmann, 1974). O método de animal focal é recomendado para as espécies em grandes grupos e que permitem a aproximação do observador. Oito horas de observações experimentais foram feitas em total nos meses de dezembro de 2014 e janeiro de 2015. Para verificar se o tamanho amostral era suficiente para representar número dos padrões comportamentais registrado, foi feita uma curva cumulativa até que a assíntota fosse alcançada.

Foram tomadas 68 h de observações em campo entre as 07:00h e 13:00h. As observações iniciaram-se após as 7h para evitar a interferência de comportamento reprodutivo durante as análises. Foram 10 h destinadas ao método animal focal, 38h ad libitum e 20h de experimento. Cada amostragem feita pelo método de animal focal teve duração de 5 min., totalizando 600 min. de atos amostrados por esta metodologia. Em cada uma das amostras, todos os atos praticados pelos espécimes foram registrados, com o objetivo de se conseguir uma análise mais detalhada possível.

Para definir o território de um indivíduo de S. fuscus, três critérios foram aqui criados a partir das observações piloto. 1o. Critério - Delimitação da área, propriamente dita: O cálculo foi baseado na área de defesa delimitada pelos peixes ao expulsar invasores intraespecíficos e interespecíficos que tentam utilizar os recursos presentes no território. 2o. Critério - Tempo gasto pelos peixes na área: considera o tempo de permanência em que o peixe passa em seu território; pelo menos 90% do tempo dentro dos limites da área defendida. 3o. Critério - Cuidado de limpeza com a área: necessita ter registro de comportamento de manutenção territorial pelos peixes nessa área. Para ser considerado seu território, pelo menos dois dos três critérios deveriam ser atendidos. 52

Em seguida, os territórios foram medidos com uso de uma fita métrica, tomando como limites duas características: marcas de limpeza e perímetro de fuga dos invasores (Figura 5). Durante a limpeza de territórios os peixes jogam objetos (rochas ou pedaços de algas) indesejados logo após o limite de sua área, gerando a primeira evidência. A defesa do território normalmente é finalizada quando o peixe expulso deixa os limites desta área, o que gera a segunda evidência em relação as suas fronteiras. Após analisar estas evidências e identificar os limites territoriais, foram utilizadas marcações de plástico coloridas para validar a área estimada a ser medida (Figura 5). Posicionadas as marcações, utilizou-se uma fita para tomar as medidas de comprimento, largura, altura (quando for o caso), e perímetro dos territórios. Ainda em campo, foram contabilizados o número de locas dentro de cada território, foram levadas em conta apenas aquelas que serviriam de abrigo para os espécimes adultos de S. fuscus. Com auxílio da câmera digital, foram tomadas fotografias dos territórios, posteriormente analisadas em software de manipulação de imagem ImageJ, para calcular a porcentagem de cobertura algal dentro dos territórios.

Figura 5: Marcadores (retângulos) e trena utilizados na medição de territórios de S. fuscus em Porto de Galinhas (PE). Foto do autor.

Experimento: reação dos peixes à presença de um objeto estranho colocado no território

Realizaram-se 20 horas de observações subaquáticas nos pontos 2 e 3 onde há facilidade de acesso, pela pouca profundidade, o que permitiu observações com Snorkel. Foram selecionadas 6 borrachas de cores diferentes, de aproximadamente 3cm, para serem inseridas nos territórios. Foram utilizadas cores diferentes para testar possíveis reações diferentes relacionadas à coloração.

O objeto era solto acima do território, na porção central, de forma a que o peixe somente o visse quando o polígono estivesse no substrato, para que a ação não fosse associada à presença do objeto ao mergulhador. Se isso ocorresse, poderia haver indução de reações agressivas do peixe. O tempo de observação tinha início quando o animal detectava o objeto, e era finalizado quando o peixe deixava de interagir com o objeto, o que era evidenciado por mordiscagem no substrato e natação próximas ao objeto. As observações duravam de 3 a 6 minutos. Mesmo os peixes que não interagiram em nenhum momento com o objeto seriam observados por um tempo mínimo de 3 min., para assegurar a confiabilidade dos dados.

Análise de dados

Para as análises estatísticas foi utilizado o software PAST opensource. Foram feitos box-plots para representar as distribuições dos valores entre as variáveis territoriais e comportamentais em cada ponto.Box-plots representam o 25-75% das distribuições. A mediana é representada por uma linha horizontal dentro da caixa. As linhas verticais representam o desvio padrão. Círculos vazios representam valores discrepantes com 1,5 vezes o valor máximo. Valores maiores de 3 vezes o máximo da caixa são representados por asteriscos.

Os dados foram testados quanto à normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk. Testes entre mais de duas médias com valores normais, foram feitos através de Anova de um fator. Os testes entre dados não normais, com mais de duas médias foram realizados por Kruskal-Wallis, não paramétrico.

Correlações de Spearman (não paramétrica) foram utilizadas a fim de comparar as variáveis territoriais relacionar contagens dos atos comportamentais mais representativos (alimentação e interações agonísticas) com o comprimento dos peixes. O valor de correlação é dado por r. A probabilidade das colunas não estarem correlacionadas é dada por p.

RESULTADOS

Foram analisadas as observações referentes a 94 indivíduos de Stegastes fuscus, sendo 24, 40 e 30 peixes observados nos pontos 1, 2 e 3 da área de estudo, respectivamente. Os comprimentos totais dos peixes estudados variaram de 7 a 13 (Tabela 1) centímetros, com média igual a 10 cm. O teste ANOVA não encontrou diferença significativa entre os minutos de 1 a 5, excluindo a possibilidade de influência do mergulhador nos primeiros momentos de observação.

Tabela 1: Frequências relativas dos comprimentos totais de S. fuscus observados em Porto de Galinhas (PE)

Comprimentos (cm) Frequências relativas 7 2% 8 2% 9 8% 10 41% 11 31% 12 14% 13 1%

Todos os indivíduos estudados possuíam o padrão de coloração típico de peixes adultos, caracterizado por uma cor marrom fosca cobrindo todo o corpo, com a cabeça azulada (Figura 6) e também um território definido pelos critérios aqui adotados.

Figura 6: Exemplar adulto de Stegastes fuscus registrado em Porto de Galinhas (PE)

Densidades Populacionais de S. fuscus e Variações Ambientais entre os Pontos Amostrados

A menor densidade foi obtida no ponto 1, com menos de 0,3 peixes por m², e as densidades entre os três pontos foram significativamente diferentes (Figura 7). Nos pontos aqui estudados, a maior densidade foi obtida nas áreas centrais, muitas vezes deixando terrenos livres nas zonas periféricas.

Figura 7: Densidades de S. fuscus por m² entre os pontos amostrais em Porto de Galinhas (PE). Linhas verticais indicam o desvio padrão. Linhas verticais indicam desvio padrão. Letras diferentes indicam diferença significativa.

No ponto 1 foram encontrados territórios significativamente maiores que nos pontos 2 e 3, com média de 1,45 m². Não houve diferença significativa entre a medida das áreas territoriais dos pontos 2 e 3 (Figura 8A). A comparação entre os comprimentos de S. fuscus mostrou diferença significativa entre o ponto 1 e os demais (Figura 8B), mas não entre os pontos 2 e 3. O número de locas por território foi significativamente maior no ponto 3, quando comparado aos demais (Figura 8C), e não houve diferença significativa para os percentuais de cobertura de algas dentro dos territórios

Figura 8: Comparação entre as seguintes variáveis nos pontos amostrados: Áreas dos territórios (A) e comprimentos de S. fuscus (B), número de locas por território (C), porcentagem de cobertura algal no território (D). Circulos vazios representam os valores discrepantes . Letras diferentes representam diferença significativa.

A relação entre as áreas dos territórios e os tamanhos dos indivíduos, ainda que baixa, foi positiva para os pontos 2 e 3, não havendo relação entre as duas variáveis no ponto 1 (Figura 9A). Por outro lado, foi somente neste ponto que se encontrou uma relação direta entre o tamanho dos peixes e o número de locas (Figura 9C). O mesmo aconteceu na relação ao tamanho dos peixes e a porcentagem de cobertura algal nos territórios (Figura 9B).

Figura 9: Correlações entre os comprimentos de indivíduos de S. fuscus e as áreas do território (A), a porcentagem de cobertura (B) e o número de locas no território (C).

Considerando as observações de comportamento dos peixes de S. fuscus, não houve diferença significativa entre o número de interações agonísticas, quando se comparou os três pontos amostrados, embora tenha sido verificado no ponto 3 a menor taxa de atos em defesa do território, com menos de 2 atos por minuto, em média (Figura 10A). A taxa de alimentação foi menor no ponto 2 (média 3,7 atos/min), enquanto não houve diferença entre os pontos 1 e 3 (Figura 10B).

Figura 10: Número médio de interações agonísticas por amostragem (5 min) (A) e número médio de atos alimentares por amostragem (B) nos pontos de estudo. Círculos vazios e asterisco mostram os outliers.

As interações agonísticas foram exclusivamente intraespecíficas, tampouco foram significativamente diferentes entre os pontos estudados, embora tenham sido menores no P1 (Tabela 2). Dentre as interações interespecíficas foi encontrada diferença significativa entre o P2 e P3, com p = 0,0028.

Tabela 2: Número de interações agonísticas intraespecíficas e interespecíficas exercidas por peixes de S. fuscus nos três pontos de estudo.

Espécies P1 P2 P3 TOTAL Stegastes fuscus Adulto (Cuvier, 1830) 16 34 20 70 Stegastes fuscus Juvenil 5 18 9 32 Stegastes spp. Juvenil 1 8 2 11 Pseudupeneus maculatus (Bloch, 1793) 8 3 0 11 Coryphopterus glaucofraenum (Gill, 1863) 3 3 0 6 Halichoeres brasiliensis (Bloch, 1791) 1 5 0 6 Acanthurus coeruleus (Bloch & Schneider, 1801) 1 3 0 4 Acanthurus bahianus (Castelnau, 1855) 0 4 0 4 Haemulon aurolineatum (Cuvier, 1830) 4 0 0 4 Halichoeres poeyi (Steindachner, 1867) 1 2 0 3 Eucinostomus sp. 1 2 0 3 Sparisoma axillare (Steindachner, 1878) 1 2 0 3 Stegastes variabilis (Castelnau, 1855) 0 1 0 1 Holocentrus adscensionis (Osbeck, 1765) 0 1 0 1 Synodus intermedius (Spix & Agassiz, 1829) 1 0 0 1 Cephalopholis fulva (Linnaeus, 1758) 1 0 0 1 Brachyura 0 0 1 1 Lytechinus variegatus (Lamarck, 1816) 1 10 0 11 TOTAL 45 96 32 172

TERRITORIALISMO

Dos 94 indivíduos, 65 realizaram algum ato agonístico durante as observações. Dentre os atos agonísticos, a categoria investida (charge [ver cap.1]) foi a mais comum, seguida por perseguição (chase), com frequência média de 0,18±0,5 e 0,04±0,28, respectivamente. Ocorreram 1.981 atos de alimentação, com média de 4,2±2,5 por minuto. Considerando o período das 7h às 13h, os peixes se alimentaram mais entre as 11h e 13h, e menos entre as 7h e 9h. Neste estudo foi possível notar várias mordidas alimentares (164) dirigidas ao substrato arenoso, sem cobertura de algas, em sua maioria executadas no ambiente de fundo recifal do ponto da Montastrea.

Tabela 3: Número de interações agonísticas interespecíficas e intraespecíficas entre as diferentes posturas apresentadas por indivíduos de Stegastes fuscus em Porto de Galinhas (PE).

Luta de Espécies Ameaça Perseguição Display Mordida bocas S. fuscus Adulto 54 6 5 3 2 S. fuscus Juvenil 26 6 - - - Stegastes. spp. 9 2 - - - P. maculatus 11 - - - - C. glaucofraenum 3 3 - - - H. brasiliensis 6 - - - - A. coeruleus 4 - - - - A. bahianus 4 - - - - H. aurolineatum 4 - - - - H. poeyi 3 - - - - Eucinostomus sp. 3 - - - - S. axillare 3 - - - - S. variabilis 1 - - - - H. adscensionis 1 - - - - S. intermedius 1 - - - - C. fulva 1 - - - - Brachyura - - - 1 - L .variegatus - - - 11 - TOTAL 134 17 5 12 2

O número de mordidas direcionadas ao substrato apresentou uma relação inversa ao número de interações agonísticas realizadas pelos peixes de S. fuscus (Figura 12A). Durante as observações foi possível notar que os

peixes realizavam normalmente até duas interações agonísticas por minuto, porém houve registros de até 4 atos agonísticos em 1 minuto de observação.

Figura 11: Distribuição por período do dia. Taxa de alimentação (A). Interações agonísticas exercidas por S. fuscus durante as observações (5min) (B)

Figura 12: Correlação entre o número de interações agonísticas realizadas por S. fuscus e a taxa de alimentação individual a cada 5min (A) e as variações na taxa de alimentação (por minuto) (B). Letras diferentes indicam diferença significativa. Verificou-se uma relação inversa entre a taxa de alimentação e o tamanho dos peixes (Figura 13A). A correlação entre o tamanho e o número de atos agonísticos foi baixa (R² = 0,018), ainda assim, os peixes com 12 cm ou mais tiveram os menores registros de comportamentos agressivos (Figura 13B).

Figura 13: Correlação entre os comprimentos totais dos peixes de Stegastes fuscus e a taxa de alimentação (A) e o número de interações agonísticas (B)

EXPERIMENTO: REAÇÃO A OBJETO EXTERNO

Foram feitos experimentos com 92 indivíduos de S. fuscus, entre os pontos 2 e 3 da área estudada. Os indivíduos reagiram de formas distintas quanto à introdução do objeto (uma borracha de apagar lápis) em seus territórios, porém cada exemplar somente demonstrou um tipo de resposta considerando os sete padrões aqui descritos. Não foram encontradas diferenças significativas entre os padrões de resposta e as cores dos objetos.

Abaixo estão descritos os padrões de resposta, e suas variáveis.

A) Evitar: Sete indivíduos agiram de forma a evitar o objeto, tão logo o avistasse. As reações variaram em três tipos. (1) Certos peixes mantiveram uma distância mínima de 20 cm do objeto, porém permanecendo nos limites territoriais e na coluna d’água. (2) Outros preferiram abrigar-se em seus territórios, permanecendo escondidos em fendas durante um período de 40 a 60 segundos. Ao sair, estes peixes mantiveram a mesma distância do objeto (mais de 20 cm). (3) Apenas um peixe optou por se afastar dos limites de seu território, voltando apenas após quase 2 min.

B) Não interagir: Após detectarem a borracha posta em seus territórios, 9 peixes não expressaram qualquer tipo de interação com o objeto, nadando ao lado sem demonstrar comportamento de cautela ou de interesse.

C) Observar e sair: 19 peixes reagiram desta forma; pararam e observaram uma única vez o objeto, por até 5 segundos, para então se afastar dele, nadando normalmente. Após esta interação nenhum outro ato foi registrado em relação ao objeto. Aparentemente eles perdiam a curiosidade ou o medo do objeto estranho.

D) Observar e se aproximar aos poucos: Cinco indivíduos expressaram cautela ao examinar o objeto desconhecido. Este comportamento consiste em um tipo

de reação complexa, podendo envolver de 3 a 5 etapas, sendo normalmente composta por quatro passos, como descrito a seguir. 1a Etapa: Após detectar a borracha, o indivíduo se aproxima para examiná-la, mantendo uma distância de até 20 cm, observando-a por um período que pode durar até 20 segundos, para então se afastar outra vez. 2a Etapa: Segundos após a primeira “observação”, o peixe repete o processo, ficando desta vez mais próximo (até 10 cm) do objeto, para então se distanciar novamente. 3a. Etapa: Após mais 10 ou 20 segundos (terceiro passo), o peixe se aproxima cerca de 5 cm do objeto, repetindo a observação e indo embora. 4a. Etapa: ele se aproxima até o ponto de nadar por cima da borracha, para observá-la bem de perto e sair, podendo tocá-la com a nadadeira ou boca.

E) Observar e examinar: Ao reagir desta forma, 36 peixes demonstravam não se assustar com o objeto. Após observá-lo por alguns segundos (de 2 a 15), o peixe se aproximava a menos de 5cm para examiná-lo visualmente ou por contato físico. Este contato pode acontecer de duas formas: mordiscando a borracha com a boca ou encostando levemente a nadadeira caudal no objeto, fazendo-a deslizar sobre o material. Alguns peixes se aproximavam até 3 vezes para examinar o objeto com a nadadeira caudal.

F) Observar e ameaçar com display: Doze peixes reagiram à presença da borracha com comportamentos de defesa, realizando posturas de alerta frontais e laterais (displays), mostrando agressividade diante do objeto. Em geral, este comportamento agonístico era iniciado após alguns segundos (de 5 a 10) de observação da borracha, sem intervalo entre as ações.

G) Observar e expulsar: Apenas 4 peixes pareceram não tolerar a presença do objetos estranhos em seus territórios. Após observar a borracha durante 5 a 20 segundos, estes peixes empurram a borracha, em geral com a boca, até conseguir tirá-las de seus territórios. Um único peixe usou a ondulação da nadadeira caudal para causar uma corrente de água que deslocou a borracha para fora de seu território.

Além destes padrões, foram observados 3 respostas individuais que não se encaixaram nos comportamentos acima descritos. Foram eles: (1) nadar por cima do objeto, aproximando a região ventral a menos de 1 cm, sem encostar no objeto; (2) bater a nadadeira caudal no substrato, levantando detritos em direção ao objeto; (3) nadar em círculos, completando um círculo, em torno do objeto.

DISCUSSÃO

O comportamento de uma espécie é um reflexo de suas características biológicas, das condições ambientais, das suas relações intra e interespecícifas que envolvem competição e colaboração, para que seus indivíduos consigam sobreviver e manter sua prole (Baerends, 1976; Dawkins, 2007; Lehner, 1987; Tinbergen, 2009). Os resultados da presente pesquisa caracterizam diferentes padrões de comportamento de peixes da espécie Stegastes fuscus com base: (1) nas delimitações de territórios e densidades populacionais, (2) variações conforme o tamanho dos indivíduos, (3) análise ecológica de fatores ambientais (como tipo de substrato e profundidade) e (4) realização de experimentos in situ para investigar as reações aos peixes a um objeto estranho.

As menores densidades encontradas corresponderam ao local com maiores territórios, e menores peixes, o que corrobora a hipótese de denso-dependência (Hixon e Webster, 2002), e indica que indivíduos menores sustentam territórios com menor qualidade por serem menos competitivos. Estas características causam explicam por que nestes ambientes o número de interações agonísticas intraespecíficas foi menor (Albrecht, 1969; Emlen e Oring, 1977; Hixon e Webster, 2002; Wiens, 1976). No entanto, na área onde há maior profundidade do local estudado, o substrato semi-consolidado e a proteção contra a ação de ondas e correntes são atrativas para as espécies de peixes que vivem tipicamente no fundo recifal, como P. maculatus, H. aurolineatum, e H. brasiliensis (Ferreira et al., 1995, 2004b); justificando o maior número de interações agonísticas entre estas espécies e S. fuscus.

Por outro lado, os menores territórios não corresponderam à maior densidade encontrada (0,8 ind./m²). Os cabeços com algumas colônias de Millepora sp. no ponto da praia estão espalhados em uma matriz arenosa, típica de uma área próxima à zona de arrebentação, separados por espaços não ocupados pelos indivíduos de S. fuscus, formando uma área bem maior do que a área real ocupada pelos exemplares. Esse mosaico de territórios, encontrado entre as áreas cobertas por algas ou rochas, dificultou o cálculo da densidade real de donzelinhas.

Características ambientais restritivas, como uma baixa cobertura algal, sendo esta principalmente composta por algas calcáreas, e menor número de locas, podem

64 explicar a baixa densidade (0,25 ind./m²) e a ocupação da área por indivíduos menores (média 10cm). Geralmente menos competitivos, estes tendem a habitar zonas periféricas com menos recursos (Letourneur, 2000; Robertson, 1984). É o que acontece com S. variabilis na costa nordestina. Menor que seu congênere, peixes desta espécie vivem nas zonas arenosas próximas à bancada recifal ou em territórios periféricos, com menor cobertura de algas e mais exposição a ondas (Feitosa et al., 2012). Em outros ambientes do Caribe, esta mesma espécie é encontrada nos topos recifais, em zonas com abundância de algas ou refúgio (Schaper, 2015). Na costa nordestina, a espécie S. fuscus tem indivíduos maiores e mais agressivos, capazes de expulsar os espécimes de S. variabilis (Floeter et al., 2006), que se veem obrigados a ocupar territórios menos vantajosos. O mesmo fato pode ocorrer entre exemplares de S. fuscus, em que os menores ocupam os territórios com menos recursos do ponto da Montastrea.

Áreas com recursos alimentares (algas) e estruturais (locas) pouco abundantes provavelmente causam a menor densidade encontrada no P1, já que ambientes com menos recursos suportam populações menores (Tilman, 1982). O substrato limitado dos cabeços próximos à praia condiciona uma maior competição por espaço, gerando territórios 60% menores aos encontrados nos cabeços mais profundos. A abundância de abrigo e alimento no topo recifal, e a baixa competição interespecífica, geraram um ambiente intermediário entre os pontos amostrados. Neste ambiente os territórios (média de 0,9±0,66m²), foram menores aos encontrados em trabalhos anteriores, sendo 1,5m² (Canan et al., 2011) e 1,4m² (Gurgel et al., 2013), indicando maior densidade nos ambientes recifais de Porto de Galinhas.

Em ambientes com intensa competição, é comum esperar que o tamanho dos indivíduos tenha relação positiva com a presença de recursos (Foster, 1985; Haley e Müller, 2002). No entanto, o comprimento dos indivíduos parece não explicar a distribuição de espaço ou alimento, pois não houve correlação entre o comprimento e as demais variáveis, não sendo possível afirmar que o tamanho dos territórios tenha uma relação direta com o tamanho dos peixes de S. fuscus.

Em seu estudo, Aued (2012) viu que indivíduos maiores de S. fuscus ocuparam territórios maiores, com exceção da praia de Porto Seguro (Bahia) onde o ambiente mais denso (0,9 ind/m²). Nos três cabeços do fundo recifal foram encontrados S. fuscus com pequenos territórios, enquanto nos ambientes periféricos, sem rochas, existiam poucos peixes com grandes territórios. Estes espaços parecem evidenciar

65 que, nos ambientes estudados, a competição pela posição do território (qualidade) é mais importante que o tamanho do território (quantidade).

Ainda neste ponto, o número de locas por território foi a única variável que apresentou correlação com o comprimento dos indivíduos (r = 0,75 e p = 0,001). Esta relação sustenta a hipótese da competição por abrigo no local onde este recurso é mais limitado, como indicado por Barlow (1993). Os resultados desta pesquisa, além de corroborar com esta hipótese, também contribuem para explicar porque indivíduos de uma espécie, tipicamente conhecida pela competição por recursos alimentares como S. fuscus (Ferreira et al., 1998; Osório et al., 2006), competem tanto por alimento quanto por refúgios. Portanto, pode-se inferir que existe uma tendência de peixes maiores ocuparem territórios com mais locas, nos ambientes de fundo recifal de Porto de Galinhas.

A maioria dos indivíduos observados tinha 10 cm e 11 cm, característica similar aquelas encontradas nas populações recifais de Natal (RN) e Porto Seguro (BA) (Aued, 2012; Canan, 2007). Nos registros para Porto de Galinhas, o comprimento mínimo dos peixes que defendiam seus territórios era de 7 cm, que coincide com a idade em que S. fuscus atinge a maturação sexual (fishbase.org 17/05/2016 as 20h).

A área de topo recifal possuía maior número de locas utilizadas como abrigo por S. fuscus. As interações agonísticas interespecíficas foram muito raras neste último ponto, sendo apenas 3, contra 24 e 44 atos registrados nos pontos de fundo recifal e da praia, respectivamente. Menos espécies de peixes frequentam o topo recifal, quando comparada às áreas de fundo (Ferreira et al., 1995). Registros de interações agonísticas interespecíficas em ambientes de topo recifal apontam as espécies de Sparisoma e Acanthurus como as mais atacadas por S. fuscus (Menegatti et al., 2003; Souza et al., 2011c). O número de atos de interação agressiva exercidos por S. fuscus contra peixes interespecíficos no ponto topo do recifal foi baixo devido, provavelmente à distância que isola a área do cabeço estudado e a bancada recifal principal. (Victor, 1991).

Na área de fundo recifal, a maioria dos atos agonísticos foi dirigido aos comedores de invertebrados móveis, como Pseudupeneus maculatus e Haemulon aurolineatum (8 e 4 atos, respectivamente). As características ambientais desse ponto são compostas por cascalho e pequenas rochas soltas (ver Feitosa e Ferreira, 2015), que o torna um ambiente propício para que pequenos invertebrados possam se abrigar entre os grãos de cascalho e areia (Nakamura e Sano, 2005).

Os atos de defesa registrados no ponto da praia foram dirigidos principalmente às espécies Halichoeres brasiliensis, Acanthurus bahianus e Acanthurus coeruleus. Este foi o local com o maior número de interações agonísticas, tanto intra, quanto interespecíficas. É provável que a proximidade do fundo recifal nesse ponto, a proximidade da praia, e a estrutura de abrigo oferecida pelas colônias de Millepora sp, tenham funcionado como atrativo para um maior número de espécies (10), principalmente comedores de invertebrados e herbívoros (Ferreira et al., 2004b).

Por manter uma cultura de algas em seus territórios, S. fuscus indiretamente sustenta uma maior diversidade de invertebrados que buscam abrigos entre as algas (Ceccarelli, 2007; Ceccarelli et al., 2001; Hata e Nishihira, 2002). A defesa desses peixes frente aos invertívoros, e não apenas aos herbívoros, já foi observada em outras espécies de Stegastes (Leal et al., 2015b; Myrberg, 1972). Por ser agressivo, S. fuscus afugenta possíveis invasores, independente de o seu hábito alimentar, por tanto, aqueles que forem mais atraídos aos territórios dessa espécie, serão os mais atacados.

Assim como S. partitus, que afasta os removedores de substrato dos seus territórios (Myrberg, 1972), S. fuscus parece defender seu terreno de quase todos os intrusos, tolerando apenas algumas espécies, principalmente aquelas da subfamília Epinephelinae. Os peixes das espécies Cephalopholis fulva (Linnaeus, 1758), Epinephelus adscensionis (Osbeck, 1765) e Holocentrus adscensionis (Osbeck, 1765) foram tolerados em territórios de S. fuscus, sendo os atos agonísticos contra indivíduos dessas espécies raros. Um indivíduo de S. fuscus foi registrado empurrando um espécime de E. adscensionis com a boca fechada, sem mordê-lo ou, para que este se afastasse cerca de 15 cm do local onde estava. A tolerância da espécie estudada frente a H. adscensionis ainda carece de evidências para uma explicação científica, porém a tolerância com as espécies C. fulva e E. adscensionis parece ocorrer pela existência de uma relação mutualística com S. fuscus, como verificado por Bessa (2011) entre S. fuscus e Epinephelus marginatus (Lowe, 1834).

A presença dos serranídeos nos territórios de S. fuscus é vantajosa para esta espécie, pois aqueles peixes de maior porte afastam pequenos peixes, principalmente juvenis das famílias Labridae e Acanthuridae. Por outro lado, as locas ocupadas por E. adscensionis e C. fulva dentro dos territórios das donzelinhas parecem estar bem posicionadas para os ataques de emboscada, típicos destes peixes (Francini–Filho et al., 2000; Leal et al., 2013; Sazima, 1986). Durante as observações em Porto de Galinhas, três ataques bem sucedidos foram registrados dentro dos territórios de S.

67 fuscus: dois deles executados por E. adscensionis a um juvenil de Sparisoma sp. e Bathygobius sp.; e um terceiro ataque executado por C. fulva também a um juvenil de Sparisoma sp. Assim como nos recifes rochosos do sul brasileiro (Bessa, 2011), em Porto de Galinhas parece haver uma interação simbiótica, em que as espécies carnívoras E. adscensionis e C. fulva conseguem abrigo e alimento mais facilmente nos territórios de S. fuscus e, portanto, gastam menos tempo e energia defendendo seus territórios.

Grandes territórios são mais difíceis de defender, e o custo energético de defender uma área muito grande de qualquer invasor pode se sobrepor aos benefícios de manter essa área (Barlow 1993; Grant 1993; Burt, 1943). Dentre os 94 peixes de S. fuscus observados na pesquisa, somente 30% não realizaram atos agonísticos durante as observações. Na maioria das vezes, esses peixes não tiveram encontros que justificassem algum tipo de defesa, durante os cinco minutos de observação.

Dois indivíduos, encontrados no ponto mais profundo da área estudada, não defenderam seus territórios diante de invasores interespecíficos e estes animais foram os que detinham os maiores territórios (2,7 m² e 3,6 m²). Esses dois territórios foram os que apresentaram menores número de locas (0 e 1, respectivamente) e possuíam baixa cobertura algal (55% em ambos); características que induzem os indivíduos a ocuparem áreas maiores. Portanto, os defensores destes territórios parecem ter se restringido a atacar somente outros S. fuscus, diminuindo o custo energético (Brown, 1964; Emlen e Oring, 1977).

A categoria mais comum de atos agonísticos (ameaça) revela a preferência da espécie por atos com menor gasto energético, garantindo maiores benefícios (Craig e Douglas, 1986; Grant, 1993). Apenas cinco atos de perseguição foram direcionados a interespecíficos, todos os demais foram ameaças. E os atos de display, mordida e luta de bocas foram dirigidos exclusivamente a peixes da mesma espécie, e também invertebrados (ouriços e um caranguejo).

Atos agonísticos dirigidos, em sua maioria, a indivíduos da própria espécie são relatados em estudos envolvendo comportamento de S. fuscus (Menegatti et al., 2003; Osório et al., 2006). As perseguições interespecíficas se restringiram aos jovens de Stegastes variabilis, e a peixes da espécie C. glaucofraenum, que se escondem em pequenas locas nos territórios de S. fuscus adultos. Encontros entre donzelinhas e C. glaucofraenum não são comuns, pois esta última espécie não habita o topo recifal. Este parece ser um registro pioneiro verificado nos ambientes de fundos arenosos.

Diversos estudos discutem o nível de tolerância de S. fuscus em compartilhar seu território com peixes jovens do mesmo gênero (Canan, 2007; Souza et al., 2011c). Estes peixes conseguem ficar nos territórios até atingirem a maturidade, com cerca de 7 cm, quando aparentemente são expulsos. Foram observados tanto os casos de tolerância, quanto de agressividade feitos por S. fuscus. No ambiente de menor densidade foram registrados mais casos de tolerância (n=8). Neste local peixes de até 7 cm, com padrão ainda juvenil, eram tolerados. Nos pontos de maior densidade foram registrados mais casos agressões que de tolerância a juvenis (apenas 2). Estas observações sugerem que o nível de agressividade com peixes jovens também esteja ligado à densidade, seguindo a hipótese da denso-dependência (Grant, 1993; Hixon e Webster, 2002).

A taxa de alimentação média de 4,2 atos por minuto esteve próxima aos valores encontrados por Ferreira et al., (1998) e Aued (2012), com 4,1 e 6 atos por minuto, respectivamente. A variação da taxa de alimentação em relação ao horário e apresentou uma tendência de aumento ao passar as horas da manhã, crescendo das 7h às 13h. Ferreira et al. (1998) encontraram um aumento gradativo na taxa de alimentação ao decorrer do dia, com pico às 15 h. Ainda que os resultados tenham indicado mais interações agonísticas entre as 9h e 11h, a diferença foi baixa e não significativa.

Alguns autores levantam a hipótese de ter S. fuscus uma dieta onívora, buscando algas como principal fonte de energia, porém ingerindo também pequenos invertebrados (Canan et al., 2011; de Araújo et al., 2004). Trabalhando com indivíduos jovens e adultos, Ferreira (1998) notou que a proporção de material animal no trato digestivo dessa espécie decai conforme o indivíduo cresce de 70% para 30%. Com isso, o autor (1998) levantou a hipótese de que esses animais necessitam de mais proteína durante o período de maior crescimento, quando buscam ingerir uma maior quantidade de invertebrados. No entando, Feitosa e colaboradores (2012) não encontraram diferenças significativas entre as porcentagens de algas e invertebrados ingeridos por S. fuscus juvenis e adultos em recifes pernambucanos. Além disso, o trato digestivo dessa espécie, mesmo quando adulta, possui estruturas morfológicas adequadas para ao hábito onívoro (Canan et al., 2012).

É possível que mesmo quando adultos esta espécie procure a fonte de proteína oferecida por pequenos invertebrados presentes em seus territórios. No presente trabalho foram registrados diversos atos alimentares dirigidos à substrato arenoso, realizado por adultos. Estes atos podem corroborar e fortalecer a hipótese de

69 que estes animais procuram ingerir intencionalmente, e não acidentalmente, pequenos invertebrados presentes em seus territórios.

Os peixes maiores (12 cm) tiveram as menores taxas de alimentação e número de interações agonísticas por amostra. Ainda que a tendência das comparações seja baixa (r = -0,25 para ambas), o valor de p foi significativo (p< 0,05), mostrando que existe correlação entre o comprimento e os dois comportamentos. Trabalhos anteriores apontam que os peixes pequenos, por terem metabolismo mais acelerado devem ter maiores taxas de alimentação (Barneche et al., 2008; Pereira, 2011), e sofrem com o maior número de intrusos em seus territórios (Aued, 2012; Barlow, 1993), tendências observadas nesta pesquisa, com peixes de 7 a 13 cm. Mesmo havendo diferença significativa (p<0,05) entre os comportamentos alimentares e agonísticos, esta variação pode ser explicada por outros fatores. Padrões comportamentais animais são induzidos por vários fatores que os moldam (Dawkins, 2007), gerando diferenças entre os atos realizados por cada indivíduo ou população (Holder et al., 1991; Magurran et al., 1993).

A taxa de alimentação por amostra (5 min) e o número de interações agonísticas mostram que existe uma relação inversa entre esses comportamentos (r = -0,31 e p< 0,05). Estes resultados diferem dos encontrados por Menegatti et al (2003), que não encontraram correlação entre a taxa de alimentação e de interações agonísticas. Em seu trabalho, os autores citados consideraram o comportamento alimentar e agonístico de peixes imaturos, que têm taxas de forrageamento e comportamento territorial diferente àquele encontrado nos adultos (Medeiros et al, 2010; Feitosa et al, 2012). Este fato provavelmente causou ruído nos dados coletados por Menegatti e colaboradores, mascarando o a relação entre taxa de alimentação e interações agonísticas.

O fato dos indivíduos realizarem mais interações agonísticas e, com isso, reduzir o seu tempo disponível para alimentação, evidenciando os custos de defesa territorial (Emlen e Oring, 1977; Grant, 1993). A tendência negativa obtida entre o número de mordidas e de interações agressivas por minuto, só foi significativa para valores superiores a dois atos agonísticos por minuto. Embora seja esperado que o tempo gasto em defesa determine menor taxa alimentar (Grant, 1993), este não foi o fator principal para justificar a diminuição de mordidas. O tempo gasto com um ato agonístico não é suficiente para diminuir significativamente a taxa alimentar. Como previsto por diversos autores (Warner e Hoffman, 1980), peixes territoriais garantem benefícios alimentares e reprodutivos maiores que o custo da defesa.

A tomar pelos resultados encontrados para S. fuscus em recifes de Porto de Galinhas, o comportamento de defender os territórios é vantajoso até duas interações agoníticas por minuto. Acima de duas interações, os custos com a defesa são prejudiciais à alimentação do peixe, porque a taxa de mordidas diminui significativamente. A defesa de territórios por S. fuscus garante acesso exclusivo ao espaço e alimento, o que assegura os benefícios do hábito (Barlow, 1993; Grand e Grant, 1994). No entanto, em ambientes com alta densidade de indivíduos, nos quais os encontros possam superar as duas interações por minuto, os custos de defesa se tornariam mais altos que os benefícios, segundo a hipótese descrita em estudos anteriores. (Warner, 1980; Wiens, 1976).

É esperado que o gasto de energia com defesa de território aumente quando objetos desconhecidos chegam a ele, como os resíduos sólidos. O experimento realizado in situ nos recifes de Porto de Galinhas mostrou que podem existir pelo menos sete diferentes reações no comportamento da espécie S. fuscus. Estudos anteriores demonstram como a variabilidade na resposta a um estímulo pode acontecer devido à exposição a diferentes estímulos durante o desenvolvimento ontogenético (Galis, 1993; Magurran et al., 1993; Ewert, 2013).

As espécies do gênero Stegastes são conhecidas por seu cuidado e defesa com seus territórios e, tanto na atual pesquisa, quanto em trabalhos anteriores, foram observados comportamentos em que o peixe retira de seu território objetos como pedras e conchas (Myrberg, 1972; Souza et al., 2011c). O número baixo de peixes (n=7) que evitaram ou ignoraram o contato com a borracha pode estar relacionado a algum tipo de comportamento aprendido em seu crescimento em confrontos com predadores (Magurran et al., 1993). O trabalho de Csányi e Dóka (1993) define o medo ou dor entre os estímulos que causam aprendizagem de peixes com experiências presa-predador. Peixes que se abrigaram após perceberem a borracha podem ter sido expostos a estímulos negativos, gerando reações de medo que foram ativadas visualmente pela borracha. No entanto, essa reação parece ser uma exceção, já que é comum ver peixes da espécie atacando potenciais predadores ou até mergulhadores.

Observar a borracha logo após ela ser detectada, ainda que por poucos apenas dois segundos, parece ser o padrão de ação comum em peixes (Barlow, 1963), executado pela maioria (80%) dos indivíduos de S. fuscus. O ato de demonstrar algum tipo de interesse, observando ou examinando o objeto, é classificado como explorador (Budaev e Zworykin, 2002). Este ato parece ser o mais próximo de um

71 mecanismo inato, caracterizados por uma reação instintiva causada por um estímulo- chave (Ewert, 2013; Kaiser e Hughes, 1993).

No total, dezesseis indivíduos expressaram reações agonísticas após observarem o objeto, tentando expulsá-lo de seus territórios, ou ameaçá-lo com display frontal. O ato de expulsar a borracha demonstra como os indivíduos de S. fuscus retiram do seu território objetos que não os agradem, evidenciando um ato de limpeza territorial, ação descrita anteriormente em outros Pomacentrídeos (Hata et al., 2002; Myrberg, 1972). Este ato pode significar também a preparação de territórios para formar um ninho, quando estes peixes retiram rochas e conchas, limpando seu território (Bessa e Sabino, 2012; Fishelson, 1970; Myrberg, 1972; Myrberg et al., 1967).

A tentativa de ameaçar o objeto com display frontal demonstra uma reação intermediária entre o ato de expulsar e o ato de cautela diante de um objeto desconhecido. Atos de display são geralmente realizados no intuito de afastar um competidor ou predador, evitando maiores gastos energéticos ou danos físicos (Számadó, 2008; Tachon et al., 1999). Diversos animais, territoriais ou não, adotam essa postura diante de objetos ou organismos desconhecidos (Koeck et al., 2013; Kohda, 1981; Shpigel e Fishelson, 1986)

As reações aproximar e/ou examinar fazem parte do comportamento exploratório, caracterizado por ações realizadas a fim de investigar um objeto ou organismo estranho, para interpretar se este representa ou não uma ameaça (Magurran et al., 1993). Registros de aproximação com cautela, exercidas pelos indivíduos de S. fuscus foram os mais raros no experimento realizado em Porto de Galinhas. O comportamento de reagir com cautela está descrito para peixes de água doce em experimentos realizados por Budaev e Zhuikov (1998) e Smith e Blumstein (2008). Nessas reações, o peixe avalia a natureza ameaçadora (ou não) do objeto, buscando sinais visuais e químicos (Pitcher et al., 1986). Após se certificar que este não representa uma ameaça, o examina normalmente com a boca, conforme constatado na presente pesquisa.

O padrão comportamental, de observar e sair do local onde o objeto se encontra, representa uma série de ações em que o peixe se guia por informações visuais e químicas (Csányi e Dóka, 1993). Os peixes que agem dessa forma aparentemente não identificam nenhum risco com a presença do objeto em seus territórios. Os sinais químicos são normalmente utilizados para investigar o estado daquele organismo (agressivo – pacífico, faminto – saciado) (Magurran et al., 1993). 72

Observações curtas de até 10 segundos indicam que provavelmente a inspeção visual foi suficiente para a avaliação.

Examinar o objeto, tocando-o com a boca ou nadadeira caudal, representa o ato mais comum entre as reações observadas. A investigação do objeto com toques da boca (pequenas mordidas) havia sido relatada para S. partitus por Myrberg (1972), porém nenhum estudo anterior descreveu este tipo de ação em espécies do gênero Stegastes. Sabe-se que as nadadeiras destes peixes são cobertas por receptores mecânicos, como células de Merkel, e terminações nervosas que, em conjunto, asseguram a recepção de estímulos tácteis, químicos, termais e de dor (Bardach e Case, 1965). Alguns peixes, como aqueles da família Trilidae, possuem nadadeiras modificadas em apêndices sensoriais (Bardach e Case, 1965). Ao tocar o objeto com a nadadeira, o animal provavelmente o investiga de forma táctil e química, identificando o tipo de objeto.

Além das categorias comportamentais acima descritas para o experimento realizado com indivíduos de S. fuscus, houve ainda um padrão de reação que não se enquadrou em nenhuma delas; o ato de não interagir. Não interagir com a borracha, sem demonstrar nenhum tipo de interesse, curiosidade ou cautela, também foi uma reação incomum, de difícil interpretação. Na literatura, até o momento, experimentos do tipo com peixes não descreveram este padrão de resposta (Bass e Gerlai, 2008; Dill, 1974; Ingle, 1967), provavelmente por se tratar de um experimento recente, pela primeira vez executado com herbívoros territoriais. Esta ação demonstra o desinteresse do peixe pelo objeto, e parece ser uma evidência de que existem padrões individuais nas respostas comportamentais de S. fuscus.

As várias formas de reação representam exposições a diferentes estímulos durante o crescimento, indicando que mesmo os peixes de uma mesma população podem sofrer pressões diferentes (Csányi e Dóka, 1993). As variações encontradas para as respostas e o modo de executá-las, demonstram a existência de individualidade comportamental na espécie. Neste contexto, as reações a estímulos podem categorizar os peixes estudados em dois grandes grupos: os passivos, aqueles que se afastaram da borracha; e os ativos, aqueles que se aproximaram para investigar, ou expulsar (Budaev e Zworykin, 2002; Budaev e Zhuikov, 1998). A maioria de reações de aproximação colocam S. fuscus como uma espécie tipicamente ativa e exploradora, característica que pode ser vantajosa para peixes territoriais.

CONCLUSÕES

Peixes da espécie mantiveram a taxa alimentar estável até mesmo quando sofreram com duas interações agonísticas por minuto. Ao realizaram mais de dois atos agressivos por minuto a taxa alimentar diminui significativamente. Esta diferença pode representar o limiar a partir do qual os custos da defesa de território se tornam maiores que os benefícios. Foi verificado que a taxa de alimentação aumenta gradativamente das 7h às 13h, indicando que os peixes da espécie são mais ativos no período do meio dia.

Stegastes fuscus defende seu território prioritariamente de outros indivíduos da mesma espécie. Em seguida a espécie expulsa qualquer outro organismo que se aproximar de seu território, malgrado ser ou não herbívoro. A única exceção verificada, de tolerância em compartilhar seu território, é estabelecida com Cephalopholis fulva e Epinephelus adscencionis que podem apresentar interações mutualísticas com S. fuscus.

O fato da maioria das respostas observadas ao estímulo experimental ser de natureza exploratória revela que a postura de atividade-exploração na espécie prevalece sobre o medo-cautela. As variações nas respostas ao estímulo indicam a existência de mecanismos individuais induzindo diferentes reações em cada peixe.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Signals in the Plainfin Midshipman Fish Porichthys notatus Girard (Teleostei, Batrachoididae). Ethology 96, 213–232. doi:10.1111/j.1439- 0310.1994.tb01011.x Brown, J.L., 1964. The Evolution of Diversity in Avian Territorial Systems. Wilson Bull. 76, 160–169. Brown, J.L., Orians, G.H., 1970. Spacing Patterns in Mobile Animals. Annu. Rev. Ecol. Syst. 1, 239–262. Bshary, R., Schäffer, D., 2002. Choosy reef fish select cleaner fish that provide high- quality service. Anim. Behav. 63, 557–564. doi:10.1006/anbe.2001.1923 Budaev, S., Zworykin, D., 2002. Individuality in fish behavior:ecology and comparative psychology. J. Ichthyol. 42, S189–S195. Budaev, S.V., Zhuikov, A.Y., 1998. Avoidance learning and “personality” in the guppy (Poecilia reticulata). J. Comp. Psychol. 112, 92–94. doi:10.1037/0735- 7036.112.1.92 Burt, W.H., 1943. Territoriality and Home Range Concepts as Applied to Mammals. J. Mammal. 24, 346–352. doi:10.2307/1374834 Campos, C.E.C., Sá-Oliveira, J.C., 2011. Cleaning activity and fish clients of Elacatinus figaro (Pisces: Gobiidae) on coral reefs of Parrachos de Muriú, Northeastern Brazil. Biota Neotropica 11, 47–51. doi:10.1590/S1676-06032011000100004 Canan, B., 2007. Dinâmica populacional e alimentar de Stegastes fuscus, (Osteichthyes:pomacentridae) em arrecifes da praia de Búzius, no Rio Grande do Norte. Canan, B., do Nascimento, W.S., da Silva, N.B., Chellappa, S., 2012. Morphohistology of the digestive tract of the damsel fish Stegastes fuscus (Osteichthyes: Pomacentridae). ScientificWorldJournal 2012, 787316. doi:10.1100/2012/787316 Canan, B., Pessoa, E.K.R., Volpato, G.L. [UNESP, Araújo, A., Chellappa, S., 2011. Feeding and reproductive dynamics of the damselfish, Stegastes fuscus in the coastal reefs of northeastern Brazil. Anim. Biol. J. 113–126. Ceccarelli, D.M., 2007. Modification of benthic communities by territorial damselfish: a multi-species comparison. Coral Reefs 26, 853–866. doi:10.1007/s00338-007- 0275-1 Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2005. Effects of territorial damselfish on an algal-dominated coastal coral reef. Coral Reefs 24, 606–620. doi:10.1007/s00338-005-0035-z Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2001. Territorial damselfishes as determinants of the structure of benthic communities on coral reefs. Oceanogr. Mar. Biol. 39, 355–389. Cervigón, F., 1991. Los peces marinos de Venezuela. Volumen I, II y III. Caracas, Venezuela. Cheney, K.L., Cote, I.M., 2003. Indirect consequences of parental care: sex differences in ectoparasite burden and cleaner-seeking activity in longfin damselfish. Mar. Ecol. Prog. Ser. 262, 267–275. Coppock, A.G., Gardiner, N.M., Jones, G.P., 2016. Sniffing out the competition? Juvenile coral reef damselfishes use chemical cues to distinguish the presence of conspecific and heterospecific aggregations. Behav. Processes 125, 43–50. doi:10.1016/j.beproc.2016.02.001 Craig, J.L., Douglas, M.E., 1986. Resource distribution, aggressive asymmetries and variable access to resources in the nectar feeding bellbird. Behav. Ecol. Sociobiol. 18, 231–240. doi:10.1007/BF00290827

Csányi, V., Dóka, A., 1993. Learning interactions between prey and predator fish. Mar. Behav. Physiol. 23, 63–78. doi:10.1080/10236249309378857 Davies, N.B., Houston, A.I., 1981. Owners and Satellites: The Economics of Territory Defence in the Pied Wagtail, Motacilla alba. J. Anim. Ecol. 50, 157–180. doi:10.2307/4038 Dawkins, M.S., 2007. Observing Animal Behaviour: Design and Analysis of Quantitive Controls, 1 edition. ed. Oxford University Press, Oxford ; New York. de Araújo, M.E., Paiva, A.C.G., Mattos, R.M.G., 2004. PREDAÇÃO DE OVOS DE Abudefduf saxatilis (POMACENTRIDAE) POR Elacatinus figaro (GOBIIDAE) EM POÇAS DE MARÉ, SERRAMBI, PERNAMBUCO. Trop. Oceanogr. 32, 135–142. DeLoach, N., Humann, P., 1999. Reef Fish Behavior: Florida, Caribbean, Bahamas, 1 edition. ed. New World Publications, Jacksonville, FL. Dill, L.M., 1974. The escape response of the zebra danio (Brachydanio rerio) II. The effect of experience. Anim. Behav. 22, 723–730. doi:10.1016/S0003- 3472(74)80023-0 Emery, A.R., 1968. Comparative ecology of damselfishes (Pisces: Pomacentridae) at Alligator Reef, Florida Keys. [s.n.], Coral Gables, FL. Emlen, S.T., Oring, L.W., 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating systems. Science 197, 215–223. doi:10.1126/science.327542 Ewert, P.D. rer nat J.-P., 2013. Innate Releasing Mechanism, IRM, in: Runehov, A.L.C., Oviedo, L. (Eds.), Encyclopedia of Sciences and Religions. Springer Netherlands, pp. 1059–1059. Feitosa, J.L.L., 2010. Alimentação e ecomorfologia trófica de stegastes fuscus e s. variabilis (actinopterygii: pomacentridae) nos recifes de Tamandaré, Pernambuco. Feitosa, J.L.L., Concentino, A.M., Teixeira, S.F., Ferreira, B.P., 2012. Food resource use by two territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) on South-Western Atlantic algal-dominated reefs. J. Sea Res. 70, 42–49. doi:10.1016/j.seares.2012.03.006 Ferreira, B.P., Maida, M., Souza, A.E.T., 1995. Levantamento inicial das comunidades de peixes recifais da região de Tamandaré - PE. Bol. Tecnol. Científica CEPENE 3 1, 211–230. Ferreira, C.E.L., Floeter, S.R., Gasparini, J.L., Ferreira, B.P., Joyeux, J.C., 2004a. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. J. Biogeogr. J Biogeogr 31, 1093–1106. Ferreira, C.E.L., Floeter, S.R., Gasparini, J.L., Ferreira, B.P., Joyeux, J.C., 2004b. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. J. Biogeogr. 31, 1093–1106. doi:10.1111/j.1365-2699.2004.01044.x Ferreira, C.E.L., Gonçalves, J.E.A., Coutinho, R., Peret, A.C., 1998. Herbivory by the Dusky Damselfish Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) in a tropical rocky shore: effects on the benthic community. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 229, 241–264. doi:10.1016/S0022-0981(98)00056-2 Fishelson, L., 1970. Behaviour and ecology of a population of Abudefduf saxatilis (Pomacentridae, Teleostei) at Eilat (Red Sea). Anim. Behav. 18, Part 2, 225– 237. doi:10.1016/S0003-3472(70)80032-X Floeter, S.R., Krohling, W., Gasparini, J.L., Ferreira, C.E.L., Zalmon, I.R., 2006. Reef fish community structure on coastal islands of the southeastern Brazil: the influence of exposure and benthic cover. Environ. Biol. Fishes 78, 147–160. doi:10.1007/s10641-006-9084-6

Foster, S.A., 1985. Size-dependent territory defense by a damselfish. Oecologia 67, 499–505. doi:10.1007/BF00790020 Francini–Filho, R.B., Moura, R.L., Sazima, I., 2000. Cleaning by the wrasse Thalassoma noronhanum, with two records of predation by its grouper client Cephalopholis fulva. J. Fish Biol. 56, 802–809. doi:10.1111/j.1095- 8649.2000.tb00873.x Galis, F., 1993. Morphological constraints on behaviour through ontogeny: The importance of developmental constraints. Mar. Behav. Physiol. 23, 119–135. doi:10.1080/10236249309378861 Gibran, F.Z., Santos, F.B., Santos, H.F. dos, Sabino, J., 2004. Courtship behavior and spawning of the hairy blenny Labrisomus nuchipinnis (Labrisomidae) in southeastern Brazil. Neotropical Ichthyol. 2, 163–166. doi:10.1590/S1679- 62252004000300009 Giuggioli, L., Potts, J.R., Harris, S., 2011. Animal Interactions and the Emergence of Territoriality. PLOS Comput Biol 7, e1002008. doi:10.1371/journal.pcbi.1002008 Grand, T.C., Grant, J.W.A., 1994. Spatial predictability of food influences its monopolization and defence by juvenile convict cichlids. Anim. Behav. 47, 91– 100. doi:10.1006/anbe.1994.1010 Grant, J.W.A., 1993. Whether or not to defend? The influence of resource distribution. Mar. Behav. Physiol. 23, 137–153. doi:10.1080/10236249309378862 Grutter, A.S., 1995. Relationship between cleaning rates and ectoparasite loads in coral reef fishes. Mar. Ecol. Prog. Ser. 118, 51–58. Grutter, A.S., Crean, A.J., Curtis, L.M., Kuris, A.M., Warner, R.R., McCormick, M.I., 2011. Indirect effects of an ectoparasite reduce successful establishment of a damselfish at settlement. Funct. Ecol. 25, 586–594. doi:10.1111/j.1365- 2435.2010.01798.x Grutter, A.S., Poulin, R., 1998. Cleaning of Coral Reef Fishes by the Wrasse Labroides dimidiatus: Influence of Client Body Size and Phylogeny. Copeia 1998, 120– 127. doi:10.2307/1447707 Gurgel, L. de L., Canan, B., Nascimento, W.S., Chellappa, S., 2013. Estrutura populacional e período reprodutivo do peixe donzela Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) das poças de maré da praia de Búzios, Rio Grande do Norte, Brasil. Biota Amaz. 3, 85–93. Haley, M.P., Müller, C.R., 2002. Territorial behaviour of beaugregory damselfish (Stegastes leucostictus) in response to egg predators. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 273, 151–159. doi:10.1016/S0022-0981(02)00144-2 Hata, H., Kato, M., 2004. Monoculture and mixed-species algal farms on a coral reef are maintained through intensive and extensive management by damselfishes. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 313, 285–296. doi:10.1016/j.jembe.2004.08.009 Hata, H., Kato, M., 2002. Weeding by the herbivorous damselfish Stegastes nigricans in nearly monocultural algae farms. Mar. Ecol. Prog. Ser. 237. Hata, H., Nishihira, M., 2002. Territorial damselfish enhances multi-species coexistence of foraminifera mediated by biotic habitat structuring. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 270, 215–240. doi:10.1016/S0022-0981(02)00029-1 Hata, H., Nishihira, M., Kamura, S., 2002. Effects of habitat-conditioning by the damselfish Stegastes nigricans (Lacepède) on the community structure of benthic algae. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 280, 95–116. doi:10.1016/S0022- 0981(02)00395-7 Hixon, M.A., Brostoff, W.N., 1996. Succession and Herbivory: Effects of Differential

Fish Grazing on Hawaiian Coral-Reef Algae. Ecol. Monogr. 66, 67–90. doi:10.2307/2963481 Hixon, M.A., Webster, M.S., 2002. Density Dependencein Reef Fish Populations, in: Coral Reef Fishes: Dynamics and Diversity in a Complex Ecosystem. Academic Press, pp. 303–325. Hoelzer, G.A., 1990. Male-male competition and female choice in the Cortez damselfish, Stegastes rectifraenum. Anim. Behav. 40, 339–349. doi:10.1016/S0003-3472(05)80929-7 Holder, J.L., Barlow, G.W., Francis, R.C., 1991. Differences in Aggressiveness in the Midas Cichlid Fish (Cichlasoma citrinellum) in Relation to Sex, Reproductive State and the Individual. Ethology 88, 297–306. doi:10.1111/j.1439- 0310.1991.tb00284.x Hourigan, T.F., 1986. An experimental removal of a territorial pomacentrid: effects on the occurrence and behavior of competitors. Environ. Biol. Fishes 15, 161–169. doi:10.1007/BF00002991 Huntingford, F.A., Wright, P.J., 1991. The development of adaptive variation in predator avoidance in freshwater fishes. Behav. Ecol. Fishes. Ingle, D., 1967. Two visual mechanisms underlying the behavior of fish. Psychol. Forsch. 31, 44–51. doi:10.1007/BF00422385 Jones, K.M.M., 2005. The effect of territorial damselfish (family Pomacentridae) on the space use and behaviour of the coral reef fish, Halichoeres bivittatus (Bloch, 1791) (family Labridae). J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 324, 99–111. doi:10.1016/j.jembe.2005.04.009 Kaiser, M.J., Hughes, R.N., 1993. Factors affecting the behavioural mechanisms of diet selection in fishes. Mar. Behav. Physiol. 23, 105–118. doi:10.1080/10236249309378860 Karino, K., Kuwamura, T., 1997. Plasticity in spawning visits of female damselfish, Stegastes nigricans : effect of distance to mates. Behav. Ecol. Sociobiol. 41, 55– 59. doi:10.1007/s002650050363 Karino, K., Nakazono, A., 1993. Reproductive behavior of the territorial herbivoreStegastes nigricans (Pisces: Pomacentridae) in relation to colony formation. J. Ethol. 11, 99–110. doi:10.1007/BF02350043 Koeck, B., Alós, J., Caro, A., Neveu, R., Crec’hriou, R., Saragoni, G., Lenfant, P., 2013. Contrasting Fish Behavior in Artificial Seascapes with Implications for Resources Conservation. PLOS ONE 8, e69303. doi:10.1371/journal.pone.0069303 Kohda, M., 1981. Interspecific Territoriality and Agonistic Behavior of a Temperate Pomacentrid Fish, Eupomacentrus alius (Pisces; Pomacentridae). Z. Für Tierpsychol. 56, 205–216. doi:10.1111/j.1439-0310.1981.tb01297.x Lassuy, D.R., 1984. Diet, intestinal morphology, and nitrogen assimilation efficiency in the damselfish, Stegastes lividus, in Guam. Environ. Biol. Fishes 10, 183–193. doi:10.1007/BF00001125 Leal, I.C.S., de Araújo, M.E., da Cunha, S.R., Pereira, P.H.C., 2015a. The influence of fire-coral colony size and agonistic behaviour of territorial damselfish on associated coral reef fish communities. Mar. Environ. Res. 108, 45–54. doi:10.1016/j.marenvres.2015.04.009 Leal, I.C.S., de Araújo, M.E., da Cunha, S.R., Pereira, P.H.C., 2015b. The influence of fire-coral colony size and agonistic behaviour of territorial damselfish on associated coral reef fish communities. Mar. Environ. Res. 108, 45–54. doi:10.1016/j.marenvres.2015.04.009

Leal, I.C.S., Pereira, P.H.C., Araújo, M.E. de, 2013. Coral reef fish association and behaviour on the fire coral Millepora spp. in north-east Brazil. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 93, 1703–1711. doi:10.1017/S0025315413000234 Lehner, P.N., 1987. Design and Execution of Animal Behavior Research: An Overview. Anim. Sci. 65, 1213–1219. Letourneur, Y., 2000. Spatial and Temporal Variability in Territoriality of a Tropical Benthic Damselfish on a Coral Reef (Réunion Island). Environ. Biol. Fishes 57, 377–391. doi:10.1023/A:1007658830339 Lobel, P.S., 1981. Trophic biology of herbivorous reef fishes: alimentary pH and digestive capabilities. J. Fish Biol. 19, 365–397. doi:10.1111/j.1095- 8649.1981.tb05842.x Magurran, A.E., Seghers, B.H., Carvalho, G.R., Shaw, P.W., 1993. Evolution of adaptive variation in antipredator behaviour. Mar. Behav. Physiol. 23, 29–44. doi:10.1080/10236249309378855 Medeiros, P.R., Souza, A.T., Ilarri, M.I., 2010. Habitat use and behavioural ecology of the juveniles of two sympatric damselfishes (Actinopterygii: Pomacentridae) in the south-western Atlantic Ocean. J. Fish Biol. 77, 1599–1615. doi:10.1111/j.1095-8649.2010.02795.x Menegatti, J.V., Vescovi, D.L., Floeter, S.R., 2003. Interações agonísticas e forrageamento do peixe-donzela, Stegastes fuscus (Peciformes: Pomacentridae). Nat. Line 1, 45–50. Morinière, E.C. de la, Nagelkerken, I., Meij, H. van der, Velde, G. van der, 2003. What attracts juvenile coral reef fish to mangroves: habitat complexity or shade? Mar. Biol. 144, 139–145. doi:10.1007/s00227-003-1167-8 Myrberg, A.A., 1981. Sound Communication and Interception in Fishes, in: Tavolga, W.N., Popper, A.N., Fay, R.R. (Eds.), Hearing and Sound Communication in Fishes, Proceedings in Life Sciences. Springer New York, pp. 395–426. Myrberg, A.A., 1972. Ethology of the Bicolor Damselfish, Eupomacentrus partitus (Pisces: Pomacentridae): A Comparative Analysis of Laboratory and Field Behaviour. Anim. Behav. Monogr. 5, 197–IN2. doi:10.1016/0003- 3472(72)90002-4 Myrberg, A.A., Brahy, B.D., Emery, A.R., 1967. Field Observations on Reproduction of the Damselfish, Chromis multilineata (Pomacentridae), with Additional Notes on General Behavior. Copeia 1967, 819–827. doi:10.2307/1441893 Myrberg jr, A.A., Riggio, R.J., 1985. Acoustically mediated individual recognition by a coral reef fish (Pomacentrus partitus). Anim. Behav. 33, 411–416. doi:10.1016/S0003-3472(85)80065-8 Nakamura, Y., Sano, M., 2005. Comparison of invertebrate abundance in a seagrass bed and adjacent coral and sand areas at Amitori Bay, Iriomote Island, Japan. Fish. Sci. 71, 543–550. doi:10.1111/j.1444-2906.2005.00998.x Neudecker, S., Lobel, P.S., 1982. Mating Systems of Chaetodontid and Pomacanthid Fishes at St. Croix. Z. Für Tierpsychol. 59, 299–318. doi:10.1111/j.1439- 0310.1982.tb00344.x Noble, G.K., 1939. The Rôle of Dominance in the Social Life of Birds. The Auk 56, 263–273. doi:10.2307/4079047 Norman, M.D., Jones, G.P., 1984. Determinants of territory size in the pomacentrid reef fish, Parma victoriae. Oecologia 61, 60–69. doi:10.1007/BF00379090 Osório, R., Rosa, I.L., Cabral, H., 2006. Territorial defence by the Brazilian damsel Stegastes fuscus (Teleostei: Pomacentridae). J. Fish Biol. 69, 233–242. doi:10.1111/j.1095-8649.2006.01095.x

Pacheco, A.C.G., 2008. Partilha de habitat entre peixes territorialistas nos recifes de Tamandaré - PE. Pereira, P.H.C., 2011. Variação ontogenética na alimentação e relações comportamentais de peixes do gênero Haemulon nos recifes costeiros de Tamandaré - PE. Pereira, P.H.C., Leal, I.C.S., Araújo, M.E. de, Souza, A.T., 2012. Feeding association between reef fishes and the fire coral Millepora spp. (Cnidaria: Hydrozoa). Mar. Biodivers. Rec. 5, e42 (4 pages). doi:10.1017/S1755267212000073 Picciulin, M., Verginella, L., Spoto, M., Ferrero, E.A., 2004. Colonial Nesting and the Importance of the Brood Size in Male Parasitic Reproduction of the Mediterranean Damselfish Chromis chromis (Pisces: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 70, 23–30. doi:10.1023/B:EBFI.0000022851.49302.df Pitcher, T.J., Green, D.A., Magurran, A.E., 1986. Dicing with death: predator inspection behaviour in minnow shoals. J. Fish Biol. 28, 439–448. doi:10.1111/j.1095- 8649.1986.tb05181.x Pitelka, F.A., 1959. Numbers, Breeding Schedule, and Territoriality in Pectoral Sandpipers of Northern Alaska. The Condor 61, 233–264. doi:10.2307/1365497 Polunin, N.V.C., 1988. Efficient uptake of algal production by a single resident herbivorous fish on the reef. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 123, 61–76. doi:10.1016/0022-0981(88)90109-8 Polunin, N.V.C., Koike, I., 1987. Temporal focusing of nitrogen release by a periodically feeding herbivorous reef fish. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 111, 285– 296. doi:10.1016/0022-0981(87)90034-7 Prappas, J.M., Greene, L.E., White, R., 1991. Reproductive behavior of the sergeant major,Abudefduf saxatilis, within a closed system aquarium. Environ. Biol. Fishes 31, 33–40. doi:10.1007/BF00002157 Ricklefs, R.E., 2010. A Economia da Natureza, Edição: 6. ed. Guanabara Koogan. Robertson, D.R., 1984. Cohabitation of Competing Territorial Damselfishes on a Caribbean Coral Reef. Ecology 65, 1121–1135. doi:10.2307/1938320 Rosa, R.S., Rosa, I.L., Rocha, L.A., 1997. Diversity of the tidal pool ichthyofauna of Cabo Branco beach, João Pessoa, Paraíba, Brazil. Rev. Bras. Zool. 14, 201–212. doi:10.1590/S0101-81751997000100019 Russell, B.C., 1971. Underwater observations on the reproductive activity of the demoiselleChromis dispilus (Pisces: Pomacentridae). Mar. Biol. 10, 22–29. doi:10.1007/BF02026762 Sale, P.F., 1971. Extremely Limited Home Range in a Coral Reef Fish, Dascyllus aruanus (Pisces; Pomacentridae). Copeia 1971, 324–327. doi:10.2307/1442839 Salemaa, H., 1987. Herbivory and microhabitat preferences of Idotea spp. (Isopoda) in the northern Baltic Sea. Ophelia 27, 1–15. doi:10.1080/00785236.1987.10422007 Sazima, C., Krajewski, J.P., Bonaldo, R.M., Sazima, I., 2006. Nuclear-follower foraging associations of reef fishes and other animals at an oceanic archipelago. Environ. Biol. Fishes 80, 351–361. doi:10.1007/s10641-006-9123-3 Sazima, I., 1986. Similarities in feeding behaviour between some marine and freshwater fishes in two tropical communities. J. Fish Biol. 29, 53–65. doi:10.1111/j.1095- 8649.1986.tb04926.x Sazima, I., Moura, R.L., Rosa, R.S., 1997. Elacatinus figaro sp. n. (Perciformes: Gobiidae) a new cleaner goby from the coast of Brazil. Aqua Int. J. Ichthyol. 2, 33–38. Sazima, I., Uieda, V., 1980. Comportamento lepidofágico de Oligoplites saurus e

registro de lepidofagia em O. palometa e O. saliens (Pisces, Carangidae). Rev. Bras. Biol. 40, 701–710. Schaper, S., 2015. La comunidad de peces en el arrecife de Puerto Viejo (Limón, Costa Rica). Rev. Biol. Trop. J. Trop. Biol. Conserv. 44, 923–925. Schwamborn, S.H.L., Ferreira, B.P., 2002. Age Structure and Growth of the Dusky Damselfish, Stegastes Fuscus, From Tamandaré Reefs, Pernambuco, Brazil. Environ. Biol. Fishes 63, 79–88. doi:10.1023/A:1013851532298 Shpigel, M., Fishelson, L., 1986. Behavior and physiology of coexistence in two species of Dascyllus (Pomacentridae, Teleostei). Environ. Biol. Fishes 17, 253–265. doi:10.1007/BF00001492 Slater, P.J.B., Rosenblatt, J.S., Snowdon, C.T., Roper, T.J., Brockmann, H.J., Naguib, M., 2005. Advances in the Study of Behavior. Academic Press. Smith, B.R., Blumstein, D.T., 2008. Fitness consequences of personality: a meta- analysis. Behav. Ecol. 19, 448–455. doi:10.1093/beheco/arm144 Souto, A., Araújo, J.P. de, Geise, L., Araújo, M.E. de, 2009. The surface behavior of the estuarine dolphin in Baía dos Golfinhos, RN, Brazil: a field and comparative study. Rev. Bras. Zoociências 8. Souza, A.T., Ilarri, M.I., Medeiros, P.R., Sampaio, C.L.S., Floeter, S.R., 2011a. Unusual colour patterns of territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) in the south- western Atlantic. Mar. Biodivers. Rec. 4, e101 (5 pages). doi:10.1017/S1755267211001035 Souza, A.T., Ilarri, M.I., Rosa, I.L., 2011b. Habitat use, feeding and territorial behavior of a Brazilian endemic damselfish Stegastes rocasensis (Actinopterygii: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 91, 133–144. doi:10.1007/s10641-010- 9765-z Souza, A.T., Ilarri, M.I., Rosa, I.L., 2011c. Habitat use, feeding and territorial behavior of a Brazilian endemic damselfish Stegastes rocasensis (Actinopterygii: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 91, 133–144. doi:10.1007/s10641-010- 9765-z Souza, L. de L.G., Chellappa, S., Gurgel, H. de C.B., 2007. Reproductive biology of the damselfish, Stegastes fuscus Cuvier, in the coastal rocky reefs of northeastern Brazil. Rev. Bras. Zool. 24, 419–425. doi:10.1590/S0101-81752007000200020 Számadó, S., 2008. How threat displays work: species-specific fighting techniques, weaponry and proximity risk. Anim. Behav. 76, 1455–1463. doi:10.1016/j.anbehav.2008.07.010 Tachon, G., Murray, A.-M., Gray, D.A., Cade, W.H., 1999. Agonistic Displays and the Benefits of Fighting in the Field Cricket, Gryllus bimaculatus. J. Insect Behav. 12, 533–543. doi:10.1023/A:1020970908541 Tenaza, R., 1971. Behavior and Nesting Success Relative to Nest Location in Adelie Penguins (Pygoscelis adeliae). The Condor 73, 81–92. doi:10.2307/1366127 Tilman, D., 1982. Resource Competition and Community Structure. Princeton University Press. Tinbergen, N., 2009. On aims and methods of ethology, in: Tinbergen%27s Legacy. Cambridge University Press. Victor, B.C., 1991. CHAPTER 9 - Settlement Strategies and Biogeography of Reef Fishes A2 - Sale, Peter F., in: The Ecology of Fishes on Coral Reefs. Academic Press, San Diego, pp. 231–260. Vierke, J., 1988. Bettas, Gouramis and Other Anabantoids. Tfh Pubns Inc, Neptune, N.Y. Warner, R.R., 1980. The coevolution of behavioral and life-history characteristics.

Sociobiol. Naturenurture 151–188. Warner, R.R., Hoffman, S.G., 1980. Population Density and the Economics of Territorial Defense in a Coral Reef Fish. Ecology 61, 772–780. doi:10.2307/1936747 Warner, R.R., Schultz, E.T., 1992. Sexual Selection and Male Characteristics in the Bluehead Wrasse, Thalassoma bifasciatum: Mating Site Acquisition, Mating Site Defense, and Female Choice. Evolution 46, 1421–1442. doi:10.2307/2409947 Wiens, J.A., 1976. Population Responses to Patchy Environments. Annu. Rev. Ecol. Syst. 7, 81–120. Wilson, R., Wilson, J.Q., 1992. Pisces Guide to Watching Fishes: Understanding Coral Reef Fish Behavior. Pisces Books, Houston, Tex. Winn, H.E., 1972. Acoustic Discrimination by the Toadfish with Comments on Signal Systems, in: Winn, H.E., Olla, B.L. (Eds.), Behavior of Marine Animals. Springer US, pp. 361–385. Yabuta, S., 1997. Spawning migrations in the monogamous butterflyfish,Chaetodon trifasciatus. Ichthyol. Res. 44, 177–182. doi:10.1007/BF02678695

CONSIDERAÇÕES FINAIS

As condições ambientais encontradas nos recifes de Porto de Galinhas permitiram registrar diferentes comportamentos naturais de S. fuscus em seu habitat. Nove categorias comportamentais, das quais três são novas para estudos etológicos com Pomacentridae. O ato de sair do território constantemente indica não só que esses peixes interagem com os seus vizinhos, mas também que o home range da espécie é maior do que se acreditava, assim como a existência da interação não- agressiva com vizinhos diretos.

Nos recifes de Porto de Galinhas, S. fuscus desenvolveu uma relação simbiôntica com duas espécies de Epinephelidae, que conseguem abrigo nos territórios das donzelinhas, enquanto esta se aproveita da presença dos Epinefelídeos para afastar potenciais intrusos. A taxa de alimentação dos S. fuscus na praia pernambucana aumenta significativamente entre as 7h e 13h. Esta mesma taxa é influenciada pelo número de interações agonísticas. Mas somente é significativa se o peixe realizar mais de 2 atos agonísticos por minuto, quando sua alimentação cai, indicando que em ambientes muito densos da praia de Porto de Galinhas, onde os encontros possam superar o valor de 2 por minuto, a energia gasta pela espécie para defender territórios prejudique seu desenvolvimento.

As observações realizadas durante o experimento revelaram que a espécie expressa padrões de reações diferentes e individuais, mesmo entre a mesma população. De modo geral, os espécimes reagiram de forma exploratória, investigando, porém alguns peixes preferiram agir com cautela, demonstrando “medo” diante do objeto. As diferentes reações a um mesmo estímulo sugerem a existência de comportamentos individuais nestes peixes, provavelmente decorrentes de pressões sofridas por predadores e de características próprias de natureza genética.

REFERÊNCIAS GERAIS

Altmann, J., 1974. Observational Study of Behavior: Sampling Methods. Behaviour 49, 227–267.

Barlow, G.W., 1963. Ethology of the Asian teleost Badis badis. II. Motivation e signal value of the colour patterns. Anim. Behav. 11, 97–105. doi:10.1016/0003- 3472(63)90016-2

Barneche, D.R., Floeter, S.R., Ceccarelli, D.M., Frensel, D.M.B., Dinslaken, D.F., Mário, H.F.S., Ferreira, C.E.L., 2008. Feeding macroecology of territorial damselfishes (Perciformes: Pomacentridae). Mar. Biol. 156, 289–299. doi:10.1007/s00227-008-1083-z

Bessa, E., Sabino, J., 2012. Territorial hypothesis predicts the trade-off between reproductive opportunities e parental care in three species of damselfishes (Pomacentridae: Actinopterygii). Lat. Am. J. Aquat. Res.

Canan, B., 2007. Dinâmica populacional e alimentar de Stegastes fuscus, (Osteichthyes:pomacentridae) em arrecifes da praia de Búzius, no Rio Grande do Norte.

Ceccarelli, D.M., 2007. Modification of benthic communities by territorial damselfish: a multi-species comparison. Coral Reefs 26, 853–866. doi:10.1007/s00338-007- 0275-1

Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2005. Effects of territorial damselfish on an algal-dominated coastal coral reef. Coral Reefs 24, 606–620. doi:10.1007/s00338-005-0035-z

Ceccarelli, D.M., Jones, G.P., McCook, L.J., 2001. Territorial damselfishes as determinants of the structure of benthic communities on coral reefs. Oceanogr. Mar. Biol. 39, 355–389.

Davenport, D., Norris, K.S., 1958. Observations on the Symbiosis of the Sea Anemone Stoichactis e the Pomacentrid Fish, Amphiprion Percula. Biol. Bull. 115, 397– 410.

Dawkins, M.S., 2007. Observing Animal Behaviour: Design e Analysis of Quantitive Controls, 1 edition. ed. Oxford University Press, Oxford ; New York.

Del-Claro, K., 2004. Comportamento Animal. Jundiaí, SP.

Emery, A.R., 1968. Comparative ecology of damselfishes (Pisces: Pomacentridae) at Alligator Reef, Florida Keys. [s.n.], Coral Gables, FL.

Feitosa, J.L.L., Concentino, A.M., Teixeira, S.F., Ferreira, B.P., 2012. Food resource use by two territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) on South-Western Atlantic algal-dominated reefs. J. Sea Res. 70, 42–49. doi:10.1016/j.seares.2012.03.006

Ferreira, B.P., Maida, M., Souza, A.E.T., 1995. Levantamento inicial das comunidades de peixes recifais da região de Tamandaré - PE. Bol. Tecnol. Científica CEPENE 3 1, 211–230.

Ferreira, C.E.L., Floeter, S.R., Gasparini, J.L., Ferreira, B.P., Joyeux, J.C., 2004. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal comparison. J. Biogeogr. 31, 1093–1106. doi:10.1111/j.1365-2699.2004.01044.x

Fishelson, L., 1970. Behaviour e ecology of a population of Abudefduf saxatilis (Pomacentridae, Teleostei) at Eilat (Red Sea). Anim. Behav. 18, Part 2, 225– 237. doi:10.1016/S0003-3472(70)80032-X

Francini–Filho, R.B., Moura, R.L., Sazima, I., 2000. Cleaning by the wrasse Thalassoma noronhanum, with two records of predation by its grouper client Cephalopholis fulva. J. Fish Biol. 56, 802–809. doi:10.1111/j.1095- 8649.2000.tb00873.x

Gould, J.L., 1982. Ethology : the mechanisms e evolution of behavior. New York.

Hata, H., Kato, M., 2004. Monoculture e mixed-species algal farms on a coral reef are maintained through intensive e extensive management by damselfishes. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 313, 285–296. doi:10.1016/j.jembe.2004.08.009

Hixon, M.A., Brostoff, W.N., 1996. Succession e Herbivory: Effects of Differential Fish Grazing on Hawaiian Coral-Reef Algae. Ecol. Monogr. 66, 67–90. doi:10.2307/2963481

Itzkowitz, M., 1990. Heterospecific intruders, territorial defense e reproductive success in the beaugregory damselfish. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 140, 49–59. doi:10.1016/0022-0981(90)90080-V

Jones, K.M.M., 2005. The effect of territorial damselfish (family Pomacentridae) on the space use e behaviour of the coral reef fish, Halichoeres bivittatus (Bloch, 1791) (family Labridae). J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 324, 99–111. doi:10.1016/j.jembe.2005.04.009

Menegatti, J.V., Vescovi, D.L., Floeter, S.R., 2003. Interações agonísticas e forrageamento do peixe-donzela, Stegastes fuscus (Peciformes: Pomacentridae). Nat. Line 1, 45–50.

Myrberg, A.A., Brahy, B.D., Emery, A.R., 1967. Field Observations on Reproduction of the Damselfish, Chromis multilineata (Pomacentridae), with Additional Notes on General Behavior. Copeia 1967, 819–827. doi:10.2307/1441893

Osório, R., Rosa, I.L., Cabral, H., 2006. Territorial defence by the Brazilian damsel Stegastes fuscus (Teleostei: Pomacentridae). J. Fish Biol. 69, 233–242. doi:10.1111/j.1095-8649.2006.01095.x

Picciulin, M., Verginella, L., Spoto, M., Ferrero, E.A., 2004. Colonial Nesting e the Importance of the Brood Size in Male Parasitic Reproduction of the

Mediterranean Damselfish Chromis chromis (Pisces: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 70, 23–30. doi:10.1023/B:EBFI.0000022851.49302.df

Sazima, C., Krajewski, J.P., Bonaldo, R.M., Sazima, I., 2006. Nuclear-follower foraging associations of reef fishes e other animals at an oceanic archipelago. Environ. Biol. Fishes 80, 351–361. doi:10.1007/s10641-006-9123-3

Sazima, I., 1986. Similarities in feeding behaviour between some marine e freshwater fishes in two tropical communities. J. Fish Biol. 29, 53–65. doi:10.1111/j.1095- 8649.1986.tb04926.x

Sazima, I., Moura, R.L., Sazima, C., 1999. Cleaning Activity of Juvenile Angelfish, Pomacanthus paru, on the Reefs of the Abrolhos Archipelago, Western South Atlantic. Environ. Biol. Fishes 56, 399–407. doi:10.1023/A:1007531925845

Sazima, I., Uieda, V., 1980. Comportamento lepidofágico de Oligoplites saurus e registro de lepidofagia em O. palometa e O. saliens (Pisces, Carangidae). Rev. Bras. Biol. 40, 701–710.

Sikkel, P.C., Kramer, D.L., 2006. Territory revisits reduce intrusion during spawning trips by female yellowtail damselfish, Microspathodon chrysurus. Anim. Behav. 71, 71–78. doi:10.1016/j.anbehav.2005.03.028

Souto, A., 2003. Etologia: Principios E Reflexões. Editora Universitária UFPE.

Souza, A.T., Ilarri, M.I., Rosa, I.L., 2011. Habitat use, feeding e territorial behavior of a Brazilian endemic damselfish Stegastes rocasensis (Actinopterygii: Pomacentridae). Environ. Biol. Fishes 91, 133–144. doi:10.1007/s10641-010- 9765-z

Tinbergen, N., 2009. On aims e methods of ethology, in: Tinbergen%27s Legacy. Cambridge University Press.