“COMPOSIÇÃO E ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE PEIXES RECIFAIS EM RELAÇÃO A QUATRO VARIÁVEIS AMBIENTAIS NO PARQUE ESTADUAL MARINHO DA LAJE DE SANTOS, ESTADO DE SÃO PAULO” 1 Dedico este trabalho ao meu filho, Pedro Henrique Sanches Luiz e a minha esposa, Alessandra Sanches Luiz. Um amor maior que o mar. 2 “To be a naturalist is better than to be a king” William Beebe, 1893 3 AGRADECIMENTOS A minha família, Alessandra e Pedro Henrique, pelo apoio e amor incondicional e por terem suportado os momentos em que estive ausente em decorrência deste trabalho. Sergio Ricardo Floeter, Carlos Eduardo Leite Ferreira e João Luiz Gasparini por serem ao mesmo tempo amigos, professores, irmãos, mestres, companheiros e por serem os principais responsáveis por hoje eu seguir esta carreira, sou eternamente grato. Ao Professor Ivan Sazima pela confiança, orientação e imenso apoio durante todas as etapas deste trabalho e de outros trabalhos realizados. João Paulo Krajewski, Angela Correa da Silva e Roberta Martini Bonaldo pela imensa amizade e por me acolherem como um membro da família quando precisei de abrigo em Campinas. Aos companheiros do Instituto Laje Viva: Guilherme Kodja, Ana Paula Balboni Pinto, Ricardo Coelho, Paula Romano, Cristiane Morgado, Vilma Lira, José Eduardo Guariglia Filho, Andreia Gondim, Luis Fernando Waib, Big Paul, Lucia Silva e Rogério Brito pela amizade, ajuda no campo e apoio logístico. Ao amigo Clóvis B. de Carvalho, por ter me ensinado a amar a “Grande Pedra Mágica”. Carlo Leopoldo B. Francini, Luis Fernando Cassino, Maurício Andrade, Augusto Valente, Ivan Cavas, Armando de Luca Jr., Alfredo Carvalho-Filho, Renata Linger, Lara Cheidde e Rafael Leite pelas inúmeras fotografias cedidas para a utilização neste trabalho. Alfredo Carvalho-Filho, Luiz A. Rocha, Cláudio “Buia” Sampaio, João Pedro Barreiros, Carlos Augusto Rangel, Jean-Christophe Joyeux, Alasdair Edwards, Peter Wirtz, Áthila B. Andrade, Leonardo Machado, Raphael Macieira, José Policarpo Mendonça Neto, Diego Barneche Rosado, Marcelo Silveira, Bertran Feitoza, Werther Khroling, Ramon Noguchi, Carlos “Guga” Ferreira, 4 Leopoldo Gerhandinger, Maurício Hostim-Silva e demais colegas da ictiologia pela constante troca de idéias, companheirismo e discussões sobre a vida dos peixes. Aos Professores Paulo Sergio Oliveira, Thomas M. Lewinsohn e Wooldruff W. Benson pela dedicação e excelentes aulas no programa de pós-graduação em ecologia da UNICAMP. Maria Célia Duarte Pio pela excelência dos serviços prestados a frente da secretaria da pós-graduação em ecologia da UNICAMP. Julio Vellardi, atual diretor e Mabel Augustowski, ex-diretora do Parque Estadual Marinho da Laje de Santos, por apoiarem e incentivarem a pesquisa científica no Parque. 5 CONTEÚDO Resumo ..................................................................................................................................................... 07 Abstract .................................................................................................................................................... 09 Introdução ............................................................................................................................................... 11 Capítulo 1. The reef fish assemblage of the Laje de Santos Marine State Park, Southwestern Atlantic: annotated checklist with comments on abundance, distribution, trophic structure, symbiotic associations, and conservation ................................................................................................................................….. 14 Capítulo 2. Community structure of fishes in a mid-shelf rocky reef in the southwestern Atlantic: The influence of depth, habitat complexity, and wave exposure ................................................................... 51 Capítulo 3. Upwelling effects upon reef fish community structure ....................................................... 89 Conclusões.............................................................................................................................................. 119 Referências (Introdução e Conclusões) ……………….....………………………….........…….....….. 121 Anexo 1. Halichoeres sazimai, a new species of wrasse (Perciformes: Labridae) from the Western South Atlantic .................................................................................................................................................. 124 Anexo 2. Seasonal occurrences of Manta birostris (Chondrichthyes: Mobulidae) on southeastern Brazil …………………………………………………………………….…………………………………... 142 6 RESUMO O Parque Estadual Marinho da Laje de Santos localiza-se na costa sudeste do Brasil a 36 km da cidade de Santos, Estado de São Paulo. O Parque consiste uma pequena ilha (Laje de Santos) com vários parcéis rochosos submersos. O substrato é composto por rochas graníticas cobertas por algas e várias espécies de invertebrados. Desde 1993, foi declarada como área de proteção marinha e desde então o local é de particular interesse, pois é a única área totalmente fechada para a pesca na região mais povoada e desenvolvida do país. Uma lista com 196 espécies de peixes recifais registradas é apresentada para o Parque Estadual Marinho da Laje de Santos. A maioria das espécies tem ocorrência comum a todo o Atlântico Ocidental tropical ou ocorre nos dois lados do Oceano Atlântico. Uma parte menor das espécies tem distribuição em comum com os recifes rochosos temperados da Patagônia ou é endêmica ao Sudeste do Brasil. Moringua edwardsi, Antennarius multiocellatus, Scorpaena dispar, Aulostomus strigosus, Lutjanus buccanella, Mulloidichthys martinicus and Halichoeres penrosei tem aqui seu limite merional de distribuição estendido ao Estado de São Paulo. Há uma clara diferença na contribuição dos fatores abióticos para a estruturação da comunidade de peixes recifais. A profundidade foi o fator que mais influenciou a riqueza de espécies e abundância de indivíduos, apresentação uma clara distinção ambiental entre raso e fundo, com um decréscimo da riqueza e abundância conforme o aumento da profundidade. A complexidade do habitat também foi um fator de influência na comunidade, sendo a riqueza e abundância correlacionada com maior complexidade. Entretanto, esta relação só foi significativa na menor profundidade avaliada. A exposição às ondas não se correlacionou com nenhum dos descritores da comunidade utilizados neste estudo. Aparentemente os efeitos do hidrodinamismo em recifes rochosos se manifesta em escalas espaciais maiores entre a costa e ilhas com diferentes distâncias da costa. Espécies de diferentes categorias tróficas não respondem da mesma maneira a estes fatores. Herbívoros vagueadores são afetados pela profundidade, herbívoros territoriais pela complexidade e pela exposição a ondas, enquanto que planctívoros são afetados pela complexidade do habitat e em menor extensão pela 7 profundidade. Análises de espécies filogeneticamente relacionadas sugerem que ocorre partição de nicho, aparentemente mediada pela capacidade de natação em resposta ao grande dinamismo que ocorre nas zonas rasas. A água fria oriunda de eventos de reesurgência foi um fator de redução da abundância e número de espécies capazes de extender sua distribuição batimétrica para as zonas mais fundas, desencadeando respostas comportamentais específicas em algumas espécies como a formação de densos cardumes na camada superficial durante os eventos de ressurgência. Herbívoros vagueadores e onívoros foram os grupos tróficos que foram particularmente afetados pela intrusão de água fria. Em geral, espécies com alta capacidade de mobilidade evitam a camada de água fria abaixo da termoclina durante o verão e espécies de pequena capacidade de mobilidade ou extremamente territoriais não alteram sua abundância em resposta estes eventos. Palavras Chave: Recifes Rochosos, Subtropical, Ressurgência, Profundidade, Estrutura do Habitat, Hidrodinamismo. 8 ABSTRACT The Laje de Santos State Marine Park is located on the southeastern coast of Brazil, 36 km off the city of Santos, São Paulo State. It consists of an uninhabited islet and several sparse rocky reefs with extensive sand bottoms in between. The subtidal substrate is composed of granitic boulders of varying sizes and shapes. The rocky substrate is mainly covered with patches of algae and several species of sessile invertebrates. Since 1993 the Laje de Santos Island was declared a protected area. The area is of particular interest as this is the only Marine Protected Area totally closed to fishing in the most populated and developed region of Brazil. A check-list containing 196 species of reef fishes recorded at the Laje de Santos Marine State Park is presented. Most of them occur along the tropical western Atlantic or occur on both sides of the Atlantic Ocean. A minor part ranges to the temperate rocky reefs of Patagonia or are endemics to southeastern Brazil. Moringua edwardsi, Antennarius multiocellatus, Scorpaena dispar, Aulostomus strigosus, Lutjanus buccanella, Mulloidichthys martinicus and Halichoeres penrosei have here their ranges extended southward to the São Paulo coast. There is a clear difference among the contributions of each abiotic factors analyzed in the reef fish community structure. Depth was the most influent factor on species richness and abundance, presenting a clear distinction between shallow and deep zones with a decrease of both factors with depth increase. Habitat complexity also had an influence in the community, being species richness and abundance correlated with higher complexity.