UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
O Papel das Galhas Senescentes sobre a Estrutura de Comunidades de
Formigas Arbóreas em Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeish
(Asteraceae)
Leonardo Rodrigues dos Santos
Ouro Preto – MG Dezembro de 2015 UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
O Papel das Galhas Senescentes sobre a Estrutura de Comunidades de
Formigas Arbóreas em Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeish
(Asteraceae)
Leonardo Rodrigues dos Santos
Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Ecologia.
ORIENTADOR: Dr. MARCO ANTÔNIO A. CARNEIRO
CO-ORIENTADOR: Dr. RODRIGO DOS SANTOS MACHADO FEITOSA
Ouro Preto – MG Dezembro de 2015
FICHA CATALOGRÁFICA
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AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus, à minha família pelo apoio incondicional mesmo nos momentos em que até eu mesmo duvidei dos meus sonhos. À minha Vó Zenita, exemplo de carinho, que me ensinou a ter fé e amor à vida e a meus semelhantes.
Larissa, meu braço direito, minha companheira, amiga, confidente. Que dividiu os quentes dias de campo e laboratório comigo. Uma das minhas maiores incentivadoras e sem a qual eu não teria feito uma linha desse trabalho que também é seu! Amo-te!
Outros que também foram de extrema importância para a realização deste trabalho seja no campo ou em laboratório ou ainda na leitura e revisão dos textos, foram meus queridos amigos do Lab. de Entomologia Ecológica: Felipe Gatti (meu lindo),
Taís Araújo (não é a atriz), Carlos Henrique (quero cerveja) e Luiz Antônio (o jovem) e
Letícia. Outras pessoas também fizeram a diferença dedicando um pouquinho (ou um monte) do seu tempo para socorrer o amigo desesperado: Filipe Moura (Lindão) que me ajudou em quase todos os processos, Ana Laura, Ana Clara, Marcelinha, Lorena, Dani
Boanares, Jaque, Sebastião (ôh saudades), Polegada e Cinthia (me ajudou imensamente na identificação das formigas). Fiz alguns amigos no meio do caminho que me ajudaram também: Tae, Amanda, PJ, Thiago e todos os mirmecólogos que me auxiliaram na identificação das formigas e fizeram com que eu me sentisse um pouco mirmecólogo também.
À Maria Fernanda, por toda sua dedicação, paciência, disponibilidade e incentivos. Além é claro da sua amizade!!
Algumas pessoas são importantes só por existirem, mas também sou grato pela amizade e incentivo: Fernanda, Dany, Kedma e Lucas Graça.
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Também sou grato pela amizade dos queridos amigos do PIVICantina pelos momentos de descontração pós almoço e nos cafezinhos. Em especial ao Fábio (prof., amigo, exemplo de profissional e caráter), Lelê e toda sua sinceridade, Ana Maria e toda sua beleza, Gabi e toda sua inteligência, Ana Laura e toda sua delicadeza, Bruninha e toda sua confusão, Laila e todas as suas gargalhadas. Em especial também por me suportarem desde 2007/2008, Sarah, Renata, Priscila, Ana Cláudia e Lucas.
Às pessoas que moraram comigo em Ouro Preto e também são importantes:
Gilson, Luís, Cadim, Roger.
À Ouro Preto, cidade que passei os melhores anos da minha vida!
Aos professores que fizeram a diferença na minha formação e são exemplos de profissionais para mim: Rodrigo Feitosa (obrigado também pela co-orientação),
Leandro Moreira, Cristiano, Sérvio e Alessandra.
Ao professor Marco Antônio pela oportunidade, aprendizado e incentivo.
Google acadêmico e Sci-hub por desbloquear os artigos que precisei.
Ao IEF-MG e ICMBio pelas licenças e autorizações de coleta e ainda pelas hospedagens nas Unidades de Conservação onde fiz este trabalho.
À UFOP pela infraestrutura e RU. Ao setor de transporte da UFOP em especial ao Sapo, Sr. Hélio, Sérgio e Paulinho que deixaram as idas aos campos mais divertidas e seguras.
À CAPES pela bolsa. Ao BIOMAS pelo aprendizado e ao Rubens por toda dedicação e incômodo que eventualmente causei.
Este trabalho foi realizado com o apoio financeiro da Universidade Federal de
Ouro Preto e com recursos do autor e do professor orientador.
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“As pessoas precisam dos insetos para sobreviver, mas os insetos não precisam de nós.
Se toda a humanidade desaparecesse amanhã, não teríamos, é provável, a extinção de uma única espécie de insetos (...). No entanto, se os insetos desaparecessem, o ambiente
terrestre logo iria entrar em colapso e mergulhar no caos”.
Edward O. Wilson (A Criação, 2008).
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RESUMO
A grande ocorrência de formigas na copa das árvores pode ser atribuída a diversos fatores como, por exemplo, à presença de estruturas de plantas que fornecem alimento e abrigo às formigas. Estruturas induzidas por outros insetos em plantas hospedeiras, como as galhas senescentes nas candeias, podem servir de abrigo e sítio para nidificação de várias formigas. Este trabalho teve como objetivos principais descrever a comunidade de formigas encontradas na copa de árvores de candeias e de formigas que utilizam as galhas para nidificação, verificar o papel da presença e forma das galhas na composição da comunidade de formigas em candeias e, finalizando, conduzir um experimento para verificar a ocupação de galhas artificiais. As coletas de galhas senescentes e das formigas foram realizadas em regiões da porção sul da Cadeia do Espinhaço: em torno da cidade de Ouro Preto (MG) e no Parque Estadual do
Ibitipoca. Ao todo, 3195 galhas foram coletadas e apenas 179 estavam ocupadas por formigas pertencentes a 11 espécies. As galhas ocupadas possuíam maiores volumes e diâmetros do que as galhas não ocupadas. Não houve relação da riqueza de formigas na copa de indivíduos de candeia com a disponibilidade de galhas senescentes para nidificação. Ao todo, 55,5% das galhas artificias foram ocupadas por diferentes espécies de formigas. Porém, não encontramos nenhum efeito da presença de galhas artificiais na riqueza de formigas na copa das árvores de candeia, bem como o aumento da disponibilidade de galhas para nidificação não afetou a comunidade de formigas em copas de candeias. Galhas senescentes são utilizadas por formigas para nidificação e abrigo em árvores da região Neotropical e mesmo não sendo um recurso essencial, permitem a ocorrência de diversas espécies de formigas nas plantas.
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ABSTRACT
The wide occupations of canopy trees by ants can be attributed to many factors like the presence of structures which provide food and shelter to the ants. Structures induced by other insects in host plants, like senescent galls in candeias, can be a shelter and a nest place for many ants too. This work had as main objectives to describe the ant community found in canopy trees of candeias including the species which use galls as nesting site, verify the role of galls in the structuration of the ant mosaic in candeias and, finally, to conduct an artificial gall occupation experiment. The senescent galls were collected in localities on the south portion of Espinhaço Range: around Ouro Preto city (MG) and in the Ibitipoca State Park. In total, 3195 galls were collected of which only 176 were occupied for ants belonging to 11 species. Ants preferred galls with higher volume and diameter. The ant richness in candeias tree was not affected by senescent galls available for nesting. 55,5% of artificial galls were occupied by different ant species. However we don’t find any effects of artificial galls presence on ant richness in canopy of candeias trees. Likewise the galls available for nesting increase did not affect the ant community in candeias tree canopy.
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SUMÁRIO
FICHA CATALOGRÁFICA ...... 4 AGRADECIMENTOS ...... 5 RESUMO ...... 8 ABSTRACT ...... 9 LISTA DE FIGURAS ...... 11 Capítulo I ...... 11 Capítulo II ...... 12 LISTA DE TABELAS ...... 13 Capítulo I ...... 13 Capítulo II ...... 13 APRESENTAÇÃO ...... 14 CAPÍTULO I ...... 19 A Comunidade de Formigas Arbóreas que Utilizam Galhas Senescentes ...... 19 Introdução ...... 19 Materiais e Métodos ...... 21 Área de estudo ...... 21 Amostragem de galhas e formigas ...... 25 Análises Estatísticas...... 26 Resultados ...... 27 Discussão ...... 32 CAPÍTULO II ...... 37 A Disponibilidade de Galhas Senescentes Para a Nidificação Afeta a Comunidade de Formigas e a Herbivoria em Candeias? ...... 37 Introdução ...... 37 Materiais e Métodos ...... 40 Área de Estudo ...... 40 Desenho Experimental ...... 40 Experimento observacional: Galhas naturais, formigas e herbivoria ...... 40 Experimento manipulativo: Ocupação de galhas artificiais por formigas ...... 42 Resultados ...... 45 Experimento observacional ...... 45 Experimento manipulativo: ...... 47 Discussão ...... 49 CONCLUSÃO GERAL ...... 59 REFERÊNCIAS ...... 61
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LISTA DE FIGURAS
Capítulo I
Figura 1: Localização dos pontos de coleta no Estado de Minas Gerais, Brasil.
Figura 2: Localização dos pontos de coleta no entorno da cidade de Ouro Preto – MG.
Figura 3: Localização dos pontos de coleta no Parque Estadual do Ibitipoca.
Figura 4: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes em árvores
de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae). O
volume (W = 342370; p = 0,001; A) e o diâmetro (W = 336890, p < 0,001; B)
das galhas ocupadas foram maiores em comparação ao das galhas não
ocupadas por formigas.
Figura 5: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes fusiformes
em árvores de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch
(Asteraceae). Galhas fusiformes com maiores volume (W = 124240, p <
0,001; A) e maior diâmetro (W = 119160, p < 0,001; B) foram mais ocupadas
em comparação com as galhas menores de mesmo aspecto.
Figura 6: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes globosas em
árvores de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch
(Asteraceae). Galhas globulares com maiores volume (W = 57604; p < 0,001;
A) e maior diâmetro (W = 57236; p = 0,001; B) foram mais ocupadas em
comparação com as galhas menores de mesmo aspecto.
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Capítulo II
Figura 1: Galha artificial de bambu fixada em E. erythropappus (A) e galha artificial
ocupada por Camponotus rufipes, detalhe da abertura que permite a entrada
de formigas (B).
Figura 2: Disposição das galhas artificiais de bambu implantadas em um indivíduo de E.
erythropappus.
Figura 3: Riqueza de formigas na copa de E. erythropappus com e sem galhas naturais
em função do tempo. A riqueza de formigas não foi afetada pela presença ou
ausência de galhas naturais (F= 0,002; p =0,9).
Figura 4: Crematogaster sp. (A) e Camponotus rufipes (B) atendendo a hemípteros em
E. erythropappus no Parque Estadual do Itacolomi.
Figura 5 A e B: Camponotus rufipes atendendo hemípteros em E. erythropappus no
Parque Estadual do Itacolomi.
Figura 6: Galha artificial implantada em candeia sendo ocupada por colônia de
Brachymyrmex sp. Detalhe do fechamento da abertura pelas formigas dessa
espécie.
Figura 7 A e B: Galhas artificiais de bambu implantadas em E. erythropappus e
nidificadas por C. rufipes. Detalhe da cobertura de serrapilheira feita pelas
formigas no interior do bambu.
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LISTA DE TABELAS
Capítulo I
Tabela 1: Espécies de formigas encontradas em galhas de caule e na copa de E.
erythropappus.
Tabela 2. Formigas que nidificam em cavidades arbóreas formadas por insetos
herbívoros endofíticos (galhadores e brocadores) no Cerrado brasileiro.
Modificado de Almeida et al. (2014).
Capítulo II
Tabela 1: Espécies de formigas coletadas diretamente na copa e em galhas senescentes
de E. erythropappus em duas áreas do Parque Estadual do Itacolomi. Com a
posição do comportamento frente a dominância de acordo com a literatura.
Tabela 2. Herbivoria foliar em Eremanthus erythropappus: A riqueza total de formigas
e o tratamento (com galhas naturais disponíveis para nidificação; sem galhas
naturais disponíveis para nidificação) na copa das árvores não afetou a área
foliar consumida por herbívoros.
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APRESENTAÇÃO
A grande diversidade de seres vivos na Terra só é possível graças às diversas interações bióticas como herbivoria e outros tipos de predação, mutualismos, competição, polinização e dispersão de sementes (Price 2005; Del-Claro & Torezan-
Silingardi 2012). Ehrlich e Raven (1964) apontaram a interação planta-herbívoro como sendo a principal força evolutiva geradora e mantenedora da diversidade de seres vivos.
As plantas e os insetos coexistem há mais de 400 milhões de anos e assim desenvolveram uma ampla gama de complexas relações. Estas relações pressionaram e impulsionaram evolutivamente os dois grupos, levando-os a uma irradiação colonizadora que permitiu o domínio e a ocupação de quase todo o ambiente terrestre
(Price 2005; Schoonhoven et al., 2005; Rico-Gray & Oliveira 2007; Del-Claro &
Torezan-Silingardi 2012; Lach et al., 2010; Vilela et al., 2014). Os insetos podem ser inimigos naturais ou organismos mutualísticos e, portanto, benéficos para as plantas.
Desta forma, as plantas desenvolveram diversas estratégias de defesa contra a ação de animais herbívoros, parasitas e competidores. Assim como estratégias de atração de organismos polinizadores, dispersores de sementes e também de presas (no caso das plantas carnívoras) oferecendo recompensas como locais para abrigo e nidificação, substâncias nutritivas e várias fontes alimentares (Coley & Baroni 1996; Rico-Gray &
Oliveira 2007; Whitney & Federle 2013). Em contrapartida, os animais herbívoros desenvolveram contra-adaptações frente às defesas apresentadas pelas plantas; mudando seu comportamento, alterando seus ciclos de vida e se associando às suas plantas hospedeiras (Oliveira et al., 2011; Del-Claro & Torezan-Silingardi 2009, 2012).
Quase a metade de todos os insetos existentes são fitófagos, ou seja, alimentam-se de plantas ou parte delas, o que representa aproximadamente 26% de todos os seres vivos existentes (Schoonhoven et al., 2005). Os insetos herbívoros podem ser agrupados 14
em cinco guildas alimentares principais: mastigadores, sugadores, brocadores, minadores e galhadores; todos, alimentando-se de um ou mais tecidos da planta, interna ou externamente (Price 1997; Stiling 1999).
Os insetos galhadores estão entre os insetos herbívoros mais especializados e sofisticados (Shorthouse et al., 2005). As fêmeas depositam seus ovos nos tecidos meristemáticos das plantas e o desenvolvimento das larvas resulta na formação das galhas. As galhas ou cecídeas são tumores vegetais, livres de compostos químicos e ricos em nutrientes nas quais os insetos galhadores se desenvolvem (Mani 1964; Price et al., 1987; Dreger-Jauffret & Shorthouse, 1992; Raman et al., 2005; Fernandes & Santos
2014).
As galhas permanecem nas plantas após a eclosão do inseto indutor (Dreger-
Jauffret & Shorthouse 1992). Tal fato, associado à capacidade das larvas de manipular e modificar a planta hospedeira resulta na criação de “novos hábitats” capazes de abrigar outros organismos (Craig et al., 1991; Andrade et al., 1995; Sanver & Hawkins 2000;
Wright & Jones 2006). Desta forma, os insetos galhadores podem ser considerados
“engenheiros de ecossistemas” (Jones et al., 1994, 1997; Wright & Jones 2006).
Os insetos galhadores são especialistas em suas plantas hospedeiras, geralmente induzindo galhas em uma única espécie ou poucas espécies de plantas relacionadas do mesmo gênero (Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992; Carneiro et al., 2009a). Desta forma, é esperado que a composição taxonômica da vegetação exerça um papel determinante sobre a riqueza e a composição de espécies de insetos galhadores
(Carneiro et al., 2014; Fernandes et al., 2014). Veldtman e McGeoch (2003) cunharam o termo “super-hospedeiro” para se referirem ao fato de que determinados gêneros de plantas são muito mais ricos em espécies quando comparados a outros gêneros da mesma família de plantas. Na porção sul da Cadeia do Espinhaço, em Minas Gerais,
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alguns gêneros de plantas da família Asteraceae são considerados como super- hospedeiros, por exemplo, espécies do gênero Baccharis e do gênero Eremanthus
(Carneiro et al., 2009b).
Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae), popularmente conhecida como candeia é uma espécie pioneira e nativa que forma densas manchas monodominantes em áreas em estágios iniciais de sucessão natural. A madeira da candeia é altamente energética, muito utilizada como lenha, mourões de cerca, além de produzir um óleo essencial de propriedades terapêuticas, utilizado também na indústria farmacêutica (Pedralli et al., 2000). Até o momento, foram descritos sete morfotipos de galhas induzidas por insetos em vários tecidos das candeias (Carneiro et al., 2009b).
As galhas induzidas por insetos em candeais são comumente ocupadas por espécies de formigas (Wheeler & Longino 1988; Craig et al., 1991; Almeida et al.,
2014). Em seu recente estudo, Almeida et al., (2014) encontraram oito espécies de formigas ocupando galhas senescentes em candeias e sugeriram que a presença de galhas senescentes por ser um recurso abundante, pode aumentar a diversidade da assembleia de formigas na copa das candeias.
As formigas (Hymenoptera: Formicidae) são extremamente diversas e representam até 90% dos indivíduos presentes na copa das árvores na região
Neotropical (Hölldobler & Wilson 1990; Brühl et al., 1998; Carvalho & Vasconcelos
2002; Dejean et al., 2007). No Cerrado brasileiro, por exemplo, a disponibilidade de fontes alimentares renováveis e a variedade de abrigos e sítios para nidificação na copa das árvores explicam a alta diversidade e abundância desses organismos. Nectários extraflorais, exsudatos de outros insetos (chamados “honeydew”), domáceas (cavidades produzidas pelas próprias plantas) ou cavidades oriundas da atividade de outros insetos
(como brocadores e galhadores) são recursos comuns nas plantas do Cerrado e
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amplamente utilizados por formigas (Oliveira & Freitas 2004; Del-Claro 2004; Rico-
Grey & Oliveira 2007; Schoereder et al., 2010; Almeida et al., 2014). Assim, as formigas são organismos extremamente importantes sob o ponto de vista ecológico, podendo habitar quaisquer estruturas físicas, nos diferentes estratos da vegetação e do solo (Hölldobler & Wilson 1990; Brühl et al., 1998; Carvalho & Vasconcelos 2002;
Dejean et al., 2007; Fagundes et al., 2010; Fernandes et al., 2012).
As formigas arbóreas se distribuem na copa das árvores em um complexo mosaico de territórios determinados pela hierarquia de dominância. As formigas dominantes, altamente agressivas em relação a outras formigas, patrulham ativamente e dominam territórios absolutos (Room 1971; Ribeiro et al., 2013). Há também espécies subdominantes que podem assumir o papel de dominância quando a situação do ambiente for mais favorável a elas. Ambas permitem a ocorrência de formigas subordinadas ou crípticas. Desta forma fica estabelecida uma hierarquia ou cadeia de dominância, onde no topo desta cadeia está a espécie de formiga dominante, seguida pelas espécies subdominantes, que por sua vez são seguidas pelas espécies subordinadas e crípticas na base da pirâmide (Room 1971; Hölldobler & Wilson 1990; Ribas &
Schoereder 2002, 2004; Dejean et al., 2007)
Entretanto, tal hierarquia não é fixa e pode modificar-se de acordo com a quantidade/disponibilidade de recursos, preferência de habitat, competição interespecífica, distúrbios ambientais, e outros fatores estocásticos (Ribas & Schoereder
2004). Em candeias, as galhas senescentes podem ser utilizadas como “outstations” ou ninhos satélites de espécies polidômicas (Almeida et al., 2014). Essas características servem para o aumento da colônia, e/ou como estratégia de forrageio melhorando o aproveitamento do recurso explorado (Debout et al., 2007; Lanan et al., 2011). Desta forma, a utilização de galhas em candeias e outras plantas, poderia modificar a
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hierarquia de dominância seja por permitir a coexistência de mais espécies ou por reduzir a presença de outras formigas se uma espécie dominante ocupar as galhas.
Tal organização das formigas em mosaicos de dominância interfere não apenas na comunidade de formigas arbóreas, mas também na comunidade de pequenos e grandes herbívoros como um todo refletindo, então, nas taxas de herbivoria que as plantas sofrem. (Dejean et al., 2003; Fernandez 2003; Palmer et al., 2008).
Este trabalho descreve a comunidade de formigas arbóreas nas copas das árvores de candeias e a influência da ocupação de galhas na estrutura da comunidade de formigas. Por último, avaliamos se a herbivoria também é afetada pela presença de galhas. Dessa forma, o texto foi dividido em dois capítulos: no capítulo I foi feita uma caracterização da comunidade de formigas arbóreas que utilizam galhas senescentes; no capítulo II comparamos duas comunidades de formigas em copas de candeias com e sem galhas; e, simultaneamente, realizamos um experimento de ocupação de galhas artificiais implantadas naquelas plantas.
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CAPÍTULO I
A Comunidade de Formigas Arbóreas que Utilizam Galhas
Senescentes em Candeias
Introdução
As formigas (Hymenoptera: Formicidae) são um grupo ecologicamente importante de artrópodes devido à sua grande riqueza e biomassa (Hölldobler & Wilson
1990). Elas são encontradas do solo até o topo das árvores, correspondendo a 50% de toda biomassa de artrópodes e 90% de todos os indivíduos no dossel das florestas
Neotropicais (Dejean et al., 2007; Hölldobler & Wilson 1990, Brühl et al., 1998). São organismos muito conspícuos no ambiente arbóreo devido à diversidade de fontes alimentares renováveis produzidas pelas próprias plantas hospedeiras, como os nectários extraflorais, ou por insetos herbívoros associados às plantas, como exsudato de hemípteros (Oliveira & Freitas 2004; Del-Claro 2004; Fagundes et al., 2012). Outro recurso importante oferecido às formigas pela planta são os sítios de nidificação e abrigo, como as domáceas, ou as cavidades produzidas pela atividade de insetos endofíticos (Oliveira & Freitas 2004; Schoereder et al., 2010; Nascimento et al., 2012;
Almeida et al., 2014). Portanto, a ocorrência de recursos alimentares e locais para refúgio e nidificação nas copas das árvores são fatores determinantes para a sobrevivência de formigas arbóreas (Oliveira & Freitas 2004).
Insetos herbívoros indutores de galhas são conhecidos por manipularem suas plantas hospedeiras, modificando ou criando ‘novos habitats’ para outros organismos
(Craig et al., 1991; Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992; Andrade et al., 1995; Sanver &
Hawkins 2000). As galhas são persistentes na planta e após serem abandonadas pelo
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indutor (= galha senescente) podem ser colonizadas por diferentes táxons de organismos, principalmente por formigas (Longino & Wheeler 1987; Almeida et al.,
2014).
Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae), popularmente conhecida como candeia, é uma espécie pioneira e nativa que forma densas manchas monodominantes em áreas de estágios iniciais de sucessão natural ou degradadas
(Pedralli et al., 2000). Essa pioneira atinge dez metros de altura e apresenta grande importância econômica graças ao α-bisabolol, um óleo essencial com propriedades medicinais e à sua madeira de alta qualidade, durabilidade, resistência e poder energético (Pedralli et al., 2000). As candeias têm uma ocorrência natural na América do Sul sendo encontradas principalmente no Brasil, nordeste da Argentina e norte e leste do Paraguai (Pereira et al., 2014). No Brasil, são comumente encontradas nas
Regiões Sul e Sudeste, além dos Estados da Bahia e de Goiás (Pedralli et al., 1996;
Lorenzi 2009). Na Cadeia do Espinhaço, E. erythropappus encontram-se ao longo de todo gradiente altitudinal, ocupando, nas regiões mais elevadas, afloramentos rochosos e matas ciliares (Carneiro et al., 2009). Devido a sua ampla distribuição na América do
Sul e seu status de espécie pioneira, a candeia pode ser uma espécie chave na manutenção da biodiversidade no sudeste brasileiro. Até o momento foram descritos sete morfotipos de galhas induzidas por insetos em candeias (Carneiro et al., 2009b).
Este trabalho tem como objetivo ampliar as informações sobre formigas associadas às galhas de candeias (Almeida et al., 2014) e verificar se o tamanho e a forma da galha são importantes na sua escolha como sítio de nidificação.
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Materiais e Métodos
Área de estudo
O trabalho foi realizado no entorno da cidade de Ouro Preto - MG: Parque
Estadual do Itacolomi (PEIT), na Serra do Ribeiro (SRib), na Área de Proteção
Ambiental Estadual da Cachoeira das Andorinhas (APA), na Floresta Estadual do
Uaimií (Uaimií) e dois pontos de coleta às margens da Rodovia dos Inconfidentes -
MG-356 (Rodovia). Além desses locais, realizamos coletas no Parque Estadual do
Ibitipoca (PEIB) e na Reserva Particular do Patrimônio Natural - Santuário do Caraça
(Caraça) (Figuras 1, 2 e 3).
Figura 1: Localização dos pontos de coleta no Estado de Minas Gerais, Brasil.
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Figura 2: Pontos de coleta no entorno da cidade de Ouro Preto – MG.
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Figura 3: Pontos de coleta no Parque Estadual do Ibitipoca.
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O PEIT situa-se nos municípios de Ouro Preto e Mariana com uma área aproximada de 7.500 ha. Apresenta como principais tipos de vegetação as florestas pluviais baixo-montanas, matas ripárias e os campos quartzítico e ferruginoso, além de candeais e remanescentes de florestas de Araucárias (Araújo et al., 2003; IEF 2015).
A Serra do Ribeiro é uma formação localizada a aproximadamente 10 km ao
Norte do Parque Estadual da Serra do Ouro Branco e dentro da Unidade de Conservação do Monumento Natural Estadual de Itatiaia. Apresentam vegetação de campos rupestres e de altitude, capões e matas de galeria e altitudes que chegam a 1.568 m (IEF 2015).
A APA Estadual da Cachoeira das Andorinhas apresenta uma área total de
18.700 ha, a cerca de 1.300 m de altitude e é uma área de vegetação de canga e de campos rupestres que apresenta três diferentes fitofisionomias: vegetação herbáceo- arbustiva, áreas com vegetação mais densa e de porte arbóreo, e floresta estacional montana semidecidual (Rezende et al., 2011).
Nos domínios da APA, foi criada, em 2003, a Floresta Estadual Uaimií, com
área de 4.398 ha e altitudes que atingem cerca de 1.800m, possui característica fitofisionômica semelhante à da APA.
A região às margens da rodovia MG-356 é constantemente atingida por queimadas. Sua vegetação mesófila encontra-se em processo de recuperação e possui muitos indivíduos de Candeias (Pedralli et al., 1997, 2000).
O PEIB está situado no distrito de Conceição do Ibitipoca do município de Lima
Duarte, sudeste de Minas Gerais, área da Zona da Mata, abrangendo 1.488 ha da Serra do Ibitipoca que é uma continuidade da Serra da Mantiqueira. Em altitudes que variam de 1.050 a 1.784 m, possui florestas ombrófilas montanas e campos rupestres (Feio
1990; Fontes 1997; Yano & Luizi-Ponzo 2015).
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O Caraça localiza-se entre os municípios de Catas Altas e Santa Bárbara, Minas
Gerais. Possui 11.233 ha e está inserido na porção sul do contraforte da Serra do
Espinhaço, no Quadrilátero Ferrífero, no Circuito do Ouro e Estrada Real. Sua sede situa-se a 1.240 m de altitude. As fitofisionomias predominantemente encontradas são o
Campo Rupestre e Floresta Estacional Semidecidual (Morais & Lombardi 2006).
Amostragem de galhas e formigas
As coletas de formigas e galhas senescentes foram realizadas apenas uma vez nas diferentes regiões, em populações de candeias, entre os meses de Janeiro de 2014 e
Março de 2015. Em cada uma das regiões foram determinados dois pontos de coleta com pelo menos um km de distância entre si. Em cada ponto de coleta foram amostrados arbitrariamente 15 indivíduos de E. erythropappus totalizando 30 em cada região e 210 em todo o estudo. Somente plantas com até três metros de altura foram amostrados para facilitar o acesso à copa das árvores. As formigas presentes na copa das candeias foram amostradas com o auxílio de um sugador entomológico (Gibb & Oseto
2006) durante vistoria de 15 minutos por indivíduo.
Medidas dos tamanhos das árvores e do CAP (Circunferência à altura do peito) das plantas foram realizadas para controlar possíveis efeitos da arquitetura das plantas sobre a comunidade de formigas. Por serem plantas de ambiente que possui solo com altas concentrações de ferro e alumínio os troncos das árvores são muito retorcidos e bifurcados, portanto, as medidas do CAP foram feitas abaixo do primeiro fuste seguindo método adotado por Almeida et al., (2014). Posteriormente, coletaram-se todas as galhas caulinares senescentes e essas foram imediatamente depositadas em sacos plásticos.
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Em laboratório, as galhas foram medidas com o auxílio de um paquímetro digital
(Erro: 0.01mm) para determinar diâmetro maior, diâmetro menor e altura, medidas que foram utilizadas no cálculo do volume das galhas globulares e fusiformes com as fórmulas de esfera (V = 4/3 πr3) e cilindro (V = r2hπ) respectivamente, de acordo com a metodologia descrita por Almeida et al., (2014). Além disso, todas as galhas foram abertas para se verificar a presença de colônias de formigas.
Todas as formigas encontradas foram montadas e organizadas em uma coleção, morfotipadas e identificadas até o menor nível taxonômico possível pelo Dr. Rodrigo
M. Feitosa da Universidade Federal do Paraná.
Análises Estatísticas
As análises estatísticas foram realizadas utilizando o pacote estatístico R (Team
R Development Core 2015). Como a análise dos resíduos não sustentou as suposições de modelos paramétricos foram utilizados métodos alternativos não paramétricos para a análise de duas amostras (Sprent & Smeeton 2007). Utilizou-se o Teste de Wilcoxon para determinar as preferências de forma e tamanho, onde as variáveis explicativas foram categorias de ocupação (desocupadas e ocupadas), e as variáveis respostas foram o diâmetro e o volume de galhas.
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Resultados
Ao todo foram coletadas 3.195 galhas senescentes de dois tipos morfológicos,
1.872 (58,6%) fusiformes e 1.323 (41,4%) globosas. Deste total apenas 176 (5,5%) galhas estavam ocupadas por formigas, sendo 113 (64%) fusiformes e 63 (36%) globosas. As taxas de ocupação foram baixas (galhas ocupadas / total de galhas) não ultrapassando (5,5%) do total e em cada uma das populações individualmente: {PEIT
[Capela = 5/237 (2,1%) e Cascalheira =17/182 (9,3%)]; APA [1= 17/367 (4,6%) e 2=
14/339 (4,1%)]; Caraça [1= 21/255 (8,2%) e 2= 5/192 (2,6%)]; PEIB [1= 4/110 (3,6%) e 2= 1/102 (0,98%)]; Uaimií [1= 16/231 (6,9%) e 2= 7/289 (2,4%)]; Rodovia [1=
17/197 (8,6%) e 2= 31/446 (6,9%)]; SRib [1= 9/74 (12,1%) e 2= 11/169 (6,5%)]}.
No total, foram encontradas 20 espécies de formigas pertencentes a três subfamílias. Myrmicinae foi a subfamília mais rica com nove espécies seguida por
Formicine com oito espécies (Tabela 1). Foram encontradas 11 espécies de formigas ocupando galhas senescentes induzidas por insetos em candeias. Deste total, duas espécies foram encontradas somente em galhas fusiformes e três somente em galhas globosas, seis espécies ocorreram em ambos os tipos morfológicos (Tabela 1).
Myrmicinae foi a subfamília mais comum em galhas com sete espécies encontradas seguida por Formicinae (3) e Pseudomyrmecinae (1). (Tabela 1). As morfoespécies que apresentaram maiores números de colônias foram Myrmelachista nodigera Mayr, 1887; que apresentou 43 colônias, Nesomyrmex spininodis (Mayr, 1887) com 37 e
Crematogaster complexo crinosa sp.1 com 29 colônias.
Em geral, as galhas ocupadas possuíam maior volume (W = 342370; p = 0,001; n = 3195, Fig. 5A) e diâmetro médio (W = 336890, p < 0,001; n = 3195; Fig. 5B) que as galhas não ocupadas. Quando as galhas com forma fusiforme e globosa foram
27
comparadas separadamente, o mesmo padrão foi encontrado. As galhas de aspecto fusiforme ocupadas possuíam maiores volumes (W = 124240, p < 0,001, n =1872,
Fig.6A) e maiores diâmetros (W = 119160, p < 0,001, n =1872, Fig 6B). Da mesma maneira, as galhas de forma globular com maior volume (W = 57604; p < 0,001, n =
1323; Fig. 7A) e maior diâmetro (W = 57236; p = 0,001; n = 1323; Fig. 7B) também foram mais ocupadas por formigas.
Tabela 1: Espécies de formigas encontradas em galhas de caule e na copa de E. erythropappus. Táxon Colônias Forma da Galha Copa Globosa Fusiforme Myrmicinae Crematogaster complexo crinosa sp. 1 29 X X X Crematogaster complexo crinosa sp. 2 2 X - - Nesomyrmex spininodis (Mayr, 1886) 37 X X X Nesomyrmex aff. echinatinodis Forel, 1886 15 X X X Solenopsis sp. 4 - X - Cephalotes pusillus (Klug, 1824) - - - X Cephalotes sp. 1 - - - X Cephalotes sp. 2 1 X - X Cephalotes sp. 3 1 X - X Formicinae Camponotus crassus Mayr, 1862 - - - X Camponotus rufipes (Fabricius, 1775) - - - X Camponotus blandus (Smith, 1858) - - - X Camponotus novogranadensis Mayr, 1870 - - - X Camponotus sp. 1 - - - X Brachymyrmex sp 9 X X X Myrmelachista nodigera Mayr, 1887 43 X X - Myrmelachista sp. 18 X X X Pseudomyrmecinae Pseudomyrmex gracillis (Fabricius, 1804) - - - X Pseudomyrmex sp. 1 - - - X Pseudomyrmex sp. 2 1 - X X
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A
B
Figura 4: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes em árvores de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae). O volume (W = 342370; p = 0,001; A) e o diâmetro (W = 336890, p < 0,001; B) das galhas ocupadas foram maiores em comparação ao das galhas não ocupadas por formigas. 29
Figura 5: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes fusiformes em árvores de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae). Galhas fusiformes com maior volume (W = 124240, p < 0,001; A) e maior diâmetro (W = 119160, p < 0,001; B) foram mais ocupadas em comparação com as galhas menores de mesmo aspecto. 30
Figura 6: Tamanho (volume e diâmetro) das galhas caulinares senescentes globosas em árvores de candeias Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae). Galhas globulares com maior volume (W = 57604; p < 0,001; A) e maior diâmetro (W = 57236; p = 0,001; B) foram mais ocupadas em comparação com as galhas menores de mesmo aspecto. 31
Discussão
Com exceção do gênero Solenopsis e de algumas Camponotus, todas as espécies encontradas neste trabalho representam gêneros tipicamente arborícolas (Brown 2000).
E mesmo C. rufipes e C. crassus são comumente relatadas forrageando em plantas
(Espírito Santo et al., 2012; Fagundes et al., 2013). Cinco novos registros de espécies de formigas ocupando galhas foram obtidos com esse trabalho, aumentando a lista apresentada em Almeida et al. (2014), de oito para 13 espécies de formigas que nidificam em galhas caulinares senescentes em candeias (Tabela 2). O aumento registrado aqui do número de formigas associadas às galhas em candeias pode ser explicado em parte pelo aumento do tamanho amostral (n= 3195 galhas em 210 plantas neste estudo e em Almeida et al., (2014), n= 227 galhas de 100 indivíduos de candeias) e a ampliação das regiões de coleta em diferentes épocas do ano. No entanto, duas espécies encontradas por Almeida et al., (2014) não foram encontradas nesse estudo:
Crematogaster goeldii (Forel, 1903) e Procryptocerus sp. Estas duas espécies parecem ser raras e pouco frequentes em copas de candeias (Almeida et al., 2014) dificultando sua detecção.
Apesar do aumento no número de espécies, a frequência de ocupação de galhas por formigas nas candeias foi baixa. Almeida et al. (2014) também observou uma baixa frequência, que foi explicada como sendo o resultado da natureza das áreas de coleta.
Em vegetações secundárias ou em populações monodominantes, como nos candeais estudados, em áreas que sofreram algum tipo de distúrbio, existe naturalmente uma menor diversidade de espécies de formigas em comparação com florestas primárias e mais heterogêneas (Ribas et al., 2003; Klimes et al., 2012; Floren et al., 2014). Sendo assim, podemos explicar também a baixa riqueza local de formigas associadas a
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candeias como sendo resultado da baixa complexidade estrutural dessas plantas e baixa heterogeneidade ambiental nos locais de coleta (Klimes et al., 2012; Stein et al., 2014).
Este trabalho corrobora os resultados prévios de Almeida et al. (2014), que mostraram que galhas maiores são mais ocupadas por formigas. A preferência por ocupar galhas maiores tem sido relacionada não somente ao tamanho corporal das formigas ou de suas colônias, mas também à habilidade que essas possuem de modificar o habitat para alojar todas as castas da colônia da forma mais segura possível
(Fernandes et al., 1989; Araújo et al., 1995; Almeida et al., 2014). Além disso, nós percebemos que galhas maiores e mais antigas são naturalmente mais lignificadas e, portanto, mais resistentes, podendo assim oferecer maior proteção à colônia das variações climáticas e estresses comuns do ambiente arbóreo, como, por exemplo, fortes ventos e alta incidência solar, que podem resultar em dessecação (Yanoviak & Kaspari
2000).
Durante a abertura das galhas, pudemos observar que algumas continham apenas indivíduos adultos, ou adultos e imaturos, ou ainda apenas a rainha fundadora. Isso indica a possível formação de novos ninhos ou a expansão da colônia através da polidomia (Debout et al., 2007). A polidomia (Hölldobler & Wilson 1990) é um tipo de estrutura social na qual a colônia é capaz de construir ninhos adicionais, seja como uma estratégia de forrageamento, uma vez que deixa a colônia mais próxima do recurso alimentar explorado, seja como forma de ampliação da colônia ou defesa contra predadores (Debout et al., 2007, Lack et al., 2010). Este fenômeno é muito comum entre as formigas (Debout et al., 2007). Existem estudos que associam a adoção dessa estratégia pelas formigas à baixa heterogeneidade ambiental (Pfeiffer & Linsenmair
1998) e à baixa disponibilidade de sítios para nidificação (Cereto et al., 2011). Tais características são muito comuns nas manchas monodominantes de candeias (Almeida
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et al., 2014), frequentemente atingidas por ações degradantes (Pedralli 2000). Outra estratégia semelhante é a formação de “outstations” que difere da polidomia apenas por abrigar indivíduos adultos e indivíduos imaturos levados pelos adultos (Anderson &
McShea 2001). Em “outstations” nunca são encontradas rainhas e raramente ovos devido à sua fragilidade (Anderson & McShea 2001). As “outstations” são estabelecidas em estruturas pré-existentes no local (como galhas senescentes ou qualquer estrutura física) utilizadas para descanso e/ou abrigo durante o patrulhamento do território
(Anderson & McShea 2001). Portanto, habilitam as formigas a responderem rapidamente a invasões sendo uma importante estratégia de defesa e domínio de seus territórios (Anderson & McShea 2001; Lanan et al., 2011). Tanto a polidomia quanto os
“outstations” são estruturas que parecem ser características das espécies de formigas encontradas nesse trabalho, pois encontramos vários registros de uma mesma espécie ocupando galhas diferentes de uma mesma planta, porém, nenhum teste de agressividade para se determinar características territorialistas das formigas foi realizado.
Mesmo com baixa frequência de ocupação, galhas senescentes em E. erythropappus são recursos utilizados por formigas que, seja como “outstation” ou ninho polidômico, podem ser importantes para aumentar o número de espécies de formigas na copa das plantas e, com isso, também ampliar as redes interativas, e consequentemente, promover o aumento da biodiversidade local e regional de espécies de artrópodes associados às plantas hospedeiras.
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Tabela 2. Formigas que nidificam em cavidades arbóreas formadas por insetos herbívoros endofíticos (galhadores e brocadores) no Cerrado brasileiro. Modificado de Almeida et al. (2014).
Espécies Planta hospedeira Cavidade Referência
Azteca bicolor (Emery,1893) Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Azteca bicolor (Emery,1893) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Azteca sp. Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Brachymyrmex sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Brachymyrmex sp. Eremanthus erythropappus Galha Este estudo Brachymyrmex sp.1 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Brachymyrmex sp.2 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Camponotus crassus (Mayr, 1862) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Camponotus sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Camponotus sp. 2 Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Camponotus sp.1 Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Cephalotes pallens (Klug, 1824) Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Cephalotes pavonii (Latreille, 1809) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Cephalotes pusillus (Klug, 1824) Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Cephalotes pusillus (Klug, 1824) Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Cephalotes pusillus (Klug, 1824) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Cephalotes pusillus (Klug, 1824) Espécie indefinida Broca Schoereder et al. (2010) Cephalotes sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Cephalotes sp. Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Cephalotes sp.A Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Cephalotes sp.B Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Cephalotes sp2 Eremanthus erythropappus Galha Este estudo Cephalotes sp3 Eremanthus erythropappus Galha Este estudo Crematogaster brevispinosa (Mayr, 1870) Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Crematogaster complexo crinosa sp.1 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Crematogaster complexo crinosa sp.2 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Crematogaster curvispinosa (Mayr, 1863) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Crematogaster goeldii (Forel, 1903) Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Crematogaster sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Linepithema sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995)
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Tabela 2: Continuação
Linepithema sp. 1 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Linepithema sp. 2 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Linepithema sp. 3 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Myrmelachista nodigera Mayr, 1887 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Myrmelachista nodigera Mayr, 1887 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Myrmelachista sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Myrmelachista sp. Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Myrmelachista sp.1 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Nesomyrmex pr. echinatinodis Forel, 1886 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Nesomyrmex sp. Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Nesomyrmex sp. Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Nesomyrmex spininodis (Mayr, 1887) Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Nesomyrmex wilda Smith, 1943 Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Pheidole sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Procryptocerus sp. 1 Eremanthus erythropappus Galha Almeida et al., (2014) Procryptocerus sp. 2 Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Pseudomyrmex flavidus (Smith, 1858) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Pseudomyrmex flavidus (Smith, 1858) Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Pseudomyrmex sp Eremanthus erythropappus Galha Este estudo Pseudomyrmex sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995) Pseudomyrmex sp. Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Pseudomyrmex sp. A Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Pseudomyrmex sp. B Xylopia aromatica Galha Fernandes et al. (1988) Pseudomyrmex subtilissimus (Emery, 1890) Xylopia aromatica Galha Craig et al. (1991) Solenopsis sp Eremanthus erythropappus Galha Este estudo Solenopsis sp. Diospyros hispida Galha Araújo et al. (1995) Solenopsis sp. Vernonia polyanthes Galha Andrade et al. (1995)
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CAPÍTULO II
A Disponibilidade de Galhas Senescentes Para a Nidificação Afeta a
Comunidade de Formigas e a Herbivoria em Candeias?
Introdução
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) habitam desde as camadas mais superficiais do solo, a serapilheira, estrato arbustivo até as copas das mais altas árvores
(Wilson 1959). Nas copas das árvores, a distribuição de formigas pode se dar por uma intrincada malha territorial determinada por uma hierarquia competitiva de dominância
(Room 1971; Ribas & Schoereder 2004; Blüthgen & Stork 2007; Fowler et al., 2012;
Ribeiro et al., 2013). Nesta hierarquia, há espécies consideradas dominantes, que patrulham e defendem ativamente o seu território, expulsando outras espécies dominantes competidoras e permitindo a coocorrência de espécies subordinadas menos agressivas, e espécies não dominantes ou crípticas (Room 1971; Majer 1972). Leston
(1973) cunhou o termo mosaico para descrever esta distribuição, cujos territórios variam com a sequência ou composição hierárquica de espécies. No mosaico, as espécies de formigas dominantes são abundantes numericamente e, frequentemente, possuem comportamento agressivo e recrutamento massivo para a defesa de seus territórios tridimensionais (Hölldobler & Wilson 1990; Majer 1993; Blüthgen & Stork 2007). As espécies subdominantes geralmente atuam como não dominantes, mas em determinadas situações, como escassez de recursos alimentares ou distúrbios naturais como fogo, podem passar a atuar como dominantes (Majer 1972, 1993; Leston 1973; Hölldobler &
Wilson 1977, 1978; Hölldobler 1979, 1983; Majer et al., 1994; Palmer et al., 2008).
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A compreensão das regras gerais que determinam as interações competitivas intra e interespecíficas em comunidades com vários graus de distúrbios e de complexidade são importantes estratégias para entender os mecanismos estruturadores do mosaico de formigas (Ribas et al., 2003). A disponibilidade de recursos
(principalmente de alimento) e a heterogeneidade do habitat também exercem grande influência no comportamento de dominância das formigas arbóreas e, portanto, na estrutura da comunidade desses insetos, uma vez que a baixa heterogeneidade pode gerar uma competição interespecífica e resultar na exclusão de uma ou mais espécies
(Ribas et al., 2003). Além disso, o mosaico de formigas pode desempenhar um papel chave tanto na estruturação da comunidade de artrópodes como um todo, uma vez que as formigas dominantes também atuam excluindo de seus territórios outros artrópodes, quanto nas funções ecossistêmicas resultantes dessas interações como, por exemplo, formigas que controlam pragas em plantações (Blüthgen & Stork 2007).
Formigas forrageiam nas plantas tropicais devido à grande ocorrência de fontes alimentares líquidas renováveis e previsíveis como nectários extraflorais e “honeydew” de hemípteros (Rico-Grey & Oliveira, 2007). O “honeydew” é uma importante fonte alimentar, previsível no tempo e espaço e frequentemente explorado por várias espécies de formigas no Cerrado (Del-Claro & Oliveira, 1993; Fagundes et al., 2013). Além de recursos alimentares explorados, formigas podem habitar quaisquer estruturas físicas pré-existentes nas plantas, como frestas na casca, interior de troncos ou espinhos ocos, como domáceas, bambus ou cavidades oriundas da atividade de outros insetos, como galhas ou galerias de brocadores (Hölldobler & Wilson 1990; Carvalho & Vasconcelos
2002; Dejean et al., 2007; Fagundes et al., 2010; Almeida et al., 2014). A presença dos recursos alimentares bem como dessas estruturas físicas, sua forma e localização, podem interferir na composição da comunidade de formigas e de outros herbívoros
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através de competições excludentes ou mutualismos (Palmer et al., 2008; Almeida et al., 2014; Arruda et al., 2015).
Em Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeisch (Asteraceae), popularmente conhecida como candeia, são descritos sete morfotipos de galhas foliares e caulinares induzidas por insetos (Maia & Fernandes 2004; Carneiro et al., 2009b). Devido à ampla distribuição da candeia e ao grande número de galhas induzidas na sua copa, esta planta hospedeira pode ser importante na manutenção de populações e na organização do mosaico de formigas, sobretudo em ambientes com baixa disponibilidade de recursos
(Almeida et al., 2014).
Em Almeida et al. (2014), observamos que as galhas naturais senescentes coletadas em E. erythropappus são ocupadas por algumas espécies conhecidas na literatura como espécies dominantes. Assim, postulamos neste trabalho que galhas senescentes disponíveis para nidificação são utilizadas por espécies dominantes como estratégia para ocupação do território (como “outstation” ou ninho satélite de formigas polidômicas). Consequentemente, esperamos encontrar menor riqueza de formigas em plantas com galhas senescentes, além da diminuição da herbivoria nas copas dessas plantas em função da não tolerância das formigas dominantes com relação a outros artrópodes. Especificamente, procuramos responder se árvores com galhas senescentes disponíveis apresentam menor riqueza de formigas na copa e, consequentemente, menores taxas de herbivoria quando comparadas às árvores sem galhas senescentes disponíveis. Além disso, conduzimos um experimento em campo, implantando galhas artificiais de bambu em candeias com o objetivo de avaliar a comunidade de formigas que utiliza esse recurso para nidificação.
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Materiais e Métodos
Área de Estudo
O Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) localiza-se entre as cidades de Ouro
Preto e Mariana (20°22'30'' e 20°30'00'' S, 43°32'30'' e 43°22'30'' W) com uma área aproximada de 7.000 ha. Presente na porção sul da Cadeia do Espinhaço, o PEIT apresenta campos rupestres concomitantes com florestas pluviais tropicais montanas e matas ripárias (Araújo et al. 2003).
Desenho Experimental
Foram realizados dois experimentos simultâneos neste trabalho: no primeiro, procuramos retratar a situação natural do ambiente no que se refere ao grau de herbivoria de plantas com e sem galhas naturais; e, no segundo, simultaneamente, realizamos um experimento manipulativo onde implantamos galhas artificiais de bambu em plantas com e sem galhas naturais. Os experimentos foram realizados ao longo de seis meses: entre Novembro de 2014 e Abril de 2015 sendo acompanhados mensalmente.
Experimento natural: Galhas naturais, formigas e herbivoria
Foram selecionadas duas populações de E. erythropappus no PEIT, denominadas daqui em diante “capela” e “cascalheira”, distantes mais de 1 km entre si.
Em cada uma das populações foram marcados aleatoriamente 30 indivíduos de E. erythropappus que foram separados em dois grupos com 15 indivíduos: grupo A com galhas naturais disponíveis para ocupação e grupo B sem galhas naturais disponíveis para ocupação (todas as galhas senescentes naturais dos caules das plantas do grupo B foram retiradas com o auxílio de uma tesoura de poda). Foram estudados indivíduos 40
com até três metros de altura para facilitar o acesso à copa da árvore. Medidas do tamanho da árvore e do CAP da planta foram realizadas para controlar possíveis efeitos da arquitetura da planta sobre a comunidade de formigas. Em cada planta, as formigas foram coletadas com o auxílio de um sugador entomológico (Gibb & Oseto 2006) durante vistoria de 15 minutos por indivíduo. As formigas encontradas foram montadas, organizadas em uma coleção, morfotipadas e identificadas até o menor nível taxonômico possível pelo Dr. Rodrigo M. Feitosa da Universidade Federal do Paraná onde os vouchers estão depositados.
Para a quantificação da herbivoria, amostragens mensais foram realizadas no período estudado: um cubo de volume fixo (0,0225 m³) foi inserido em quatro pontos na copa das plantas, as folhas que se encontravam dentro do cubo foram contadas e 10 folhas coletadas em cada ponto, totalizando 40 folhas coletadas mensalmente por planta e 14400 em todo o estudo (Adaptado de Borges & Brown 1999; Ribeiro & Basset
2007). Em seguida, as folhas foram ensacadas, levadas para o laboratório, digitalizadas, e analisadas com o programa “Image J” (Abramoff et al., 2004) para quantificar a área total foliar e a área removida por herbívoros. Como as medidas de herbivoria não variaram entre os quadrantes, foi utilizado o valor de área consumida total da planta para facilitar a apresentação dos resultados.
Para analisar o efeito da disponibilidade de galhas naturais sobre a riqueza de espécies de formigas na copa de indivíduos de candeia foram ajustados modelos mistos, uma vez que os desenhos são nitidamente longitudinais. A riqueza de formigas foi a variável resposta e tratamento e tempo foram as variáveis explicativas; os tratamentos foram considerados fatores fixos e o tempo o fator categórico aleatório. Da mesma forma, para a herbivoria (medida como a proporção da área foliar consumida sobre a
área foliar total por candeia), foram ajustados modelos mistos, uma vez que os desenhos
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são longitudinais. A proporção da área foliar consumida em relação à área foliar total foi a variável resposta e a riqueza de formigas, o tratamento e o tempo foram as variáveis explicativas; a riqueza de formigas, os tratamentos e o tempo foram considerados fatores fixos, e o tempo o fator categórico aleatório. Os modelos GLMM
(modelos mistos lineares generalizados) foram ajustados com erros binomiais utilizando o pacote “lme4” (Bates et al., 2014). Todas as análises foram seguidas pela inspeção de resíduos e dos pressupostos dos modelos e feitas no programa R (R Core Team 2015).
Experimento manipulativo: Ocupação de galhas artificiais por formigas
Apenas na população de candeias da capela, 60 indivíduos de E. erythropappus foram aleatoriamente escolhidos para a realização do experimento manipulativo.
Novamente, foram amostrados indivíduos com até três metros de altura. Foram confeccionadas “galhas artificiais” utilizando pedaços de bambu (Figura 1a) de aproximadamente 10 cm de comprimento e dois de diâmetro, com uma pequena abertura circular de aproximadamente dois mm (Figura 1b) para permitir a entrada de insetos, e uma “janela” para permitir a observação do interior da galha, que foi coberta colando-se um pedaço de celofane vermelho, pois formigas, bem como outros insetos, não enxergam o comprimento de onda equivalente à cor vermelha (Chittka & Thomson
2001; Schaefer & Ruxton 2008.). Assim, fomos capazes de observar o interior da galha sem maiores perturbações para as formigas. Estas galhas foram fixadas nas copas das
árvores com barbante.
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Figura 1: Galha artificial de bambu fixada em E. erythropappus (A) e galha artificial ocupada por Camponotus rufipes, detalhe da abertura que permite a entrada de formigas (B). Foto: Santos, LR.
Foram definidos quatro grupos de 15 indivíduos: dois grupos tratamento (com galhas artificiais abertas em plantas com galhas naturais e em plantas sem galhas naturais), dois grupos controle (com galhas artificiais sem abertura em plantas com galhas naturais e em plantas sem galhas naturais).
Em cada grupo foram implantadas 45 galhas artificiais, sendo três galhas artificiais por planta (Figura 2), totalizando 90 galhas artificiais em cada tratamento e
180 em todo o estudo. As galhas foram acompanhadas quinzenalmente ao longo do período. Ao final do experimento todas as galhas foram abertas para verificar a
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ocupação e permitir a identificação das formigas. Assim, foi possível verificar a ocupação de galhas artificiais por formigas e se a maior oferta desse recurso afeta a comunidade de formigas nas plantas.
Figura 2: Disposição das galhas artificiais de bambu implantadas em um indivíduo de E. erythropappus.
Foto: Santos, LR.
A riqueza de formigas foi a variável resposta enquanto os tratamentos, com seus respectivos controles e o tempo foram as variáveis explicativas; os tratamentos foram considerados fatores fixos, e o tempo e a planta os fatores categóricos aleatórios. Os modelos GLMM foram ajustados com erros Poisson utilizando o pacote “lme4” (Bates et al., 2014). Todas as análises foram seguidas pela inspeção de resíduos e dos pressupostos dos modelos e feitas no programa R (R Core Team 2015).
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Resultados
Experimento natural
Ao todo foram coletadas 13 morfoespécies de formigas. Dez espécies foram observadas nas copas das árvores de ambas as áreas, sendo que apenas seis ocorreram na capela e nove espécies estavam presentes na cascalheira (Tabela 1). Foram coletadas
208 galhas na capela das quais 10 (4,8%) estavam ocupadas por formigas. Já na cascalheira foram coletadas 187 galhas onde 17 (9,09%) estavam ocupadas por formigas. Nas galhas naturais senescentes que foram retiradas encontramos apenas duas espécies dominantes nas plantas da capela: Crematogaster complexo crinosa sp. 1 e
Solenopsis sp. 1. Nas galhas das plantas da cascalheira encontramos quatro espécies:
Crematogaster complexo crinosa sp. 1; Myrmelachista nodigera; Myrmelachista sp. 1 e
Nesomyrmex spininodis.
A riqueza de formigas na copa de indivíduos de candeia não foi afetada pela quantidade de galhas senescentes disponíveis para nidificação. A riqueza de formigas na copa com galhas senescentes disponíveis não foi maior quando comparada às copas sem galhas senescentes disponíveis (F= 0,002; p =0,9) (Figura 3). Não foi verificado nenhum efeito de interação entre os tratamentos (F = 0,990; p = 0,6).
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Tabela 1: Espécies de formigas coletadas diretamente na copa e em galhas senescentes de E. erythropappus em duas áreas do Parque Estadual do Itacolomi. Com a posição do comportamento frente a dominância de acordo com a literatura.
Morfoespécie Copa Galha Caráter Referência Capela Cascalheira Capela Cascalheira Brachymyrmex sp. 1 X Camponotus novogranadensis Mayr, 1870 X X Camponotus crassus X X Subdominante Majer et al., 2004 Camponotus rufipes (Fabricius, 1775) X X Dominante Espírito Santo et al., 2012 Camponotus blandus (Smith, 1858) X Dominante Alves-Silva et al., 2012 Cephalotes pusillus (klug, 1824) X X Não dominante Byk & Del-Claro 2010 Crematogaster complexo crinosa sp. 1 X X X X Dominante Majer et al., 2004 Myrmelachista sp. 1 X X Myrmelachista nodigera Mayr, 1887 X Subdominante* Nakano et al., 2013 Solenopsis sp. 1 X Nesomyrmex spininodis (Mayr, 1887) X Dominante Cole 1981 Pseudomyrmex gracillis (Fabricius, 1804) X Dominante Wheeler & Wheeler, 1956 Pseudomyrmex sp. 1 X Os autores relataram um comportamento não agressivo frente uma perturbação, porém há dominância numérica.
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.
Figura 3: Riqueza de formigas na copa de E. erythropappus com e sem galhas naturais em função do tempo (meses). A riqueza de formigas não foi afetada pela presença ou ausência de galhas naturais (F= 0,002; p =0,9).
Experimento manipulativo:
Cinquenta galhas artificiais (55,5%) foram ocupadas durante o estudo por cinco espécies de formigas: Camponotus rufipes, Camponotus crassus, Brachymyrmex sp. 1, Crematogaster sp. 1 e Pseudomyrmex gracillis. Trinta e três galhas artificias
(66%) permaneceram ocupadas por menos de dois meses e apenas dez (20%) por mais de quatro meses.
Da mesma forma que os dados observacionais do primeiro experimento, não encontramos nenhum efeito da presença de galhas artificiais na riqueza de formigas na copa das árvores de candeia. A riqueza de formigas na copa não aumentou com o acréscimo de galhas artificiais em plantas com e sem galhas naturais galhas naturais e também em relação às plantas controle (galhas fechadas) (F = 0,934; p = 0,92). Não foi verificado nenhum efeito de interação entre os tratamentos (F = 1,974; p = 0,6). Desta
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forma, o aumento da disponibilidade de galhas para nidificação não afetou a comunidade de formigas em copas de candeias.
A herbivoria foliar em E. erythropappus também não foi afetada pelas variáveis explicativas (Tabela 2). O aumento da presença de espécies de formigas na copa das
árvores não diminuiu a área foliar consumida. Tampouco o aumento da disponibilidade de sítios para nidificação de formigas reduziu a área foliar consumida em resposta ao aumento da riqueza de formigas (veja acima). As interações entre riqueza e tratamento também não foram significativas.
Tabela 2. Herbivoria foliar em Eremanthus erythropappus: A riqueza total de formigas e o tratamento (com galhas naturais disponíveis para nidificação; sem galhas naturais disponíveis para nidificação) na copa das árvores não afetou a área foliar consumida por herbívoros.
Fonte de variação Estimativa Erro padrão Z P Intercepto 4,465 0,12 - 38,36 < 0,001 Riqueza total 0,019 0,03 - 0,57 0,570 Tratamento s/galha - 0,103 0,15 - 0,67 0,501 Tempo dez/14 -0,100 0,069 - 1,44 0,150 Tempo fev/15 0,212 0,064 3,31 < 0,001 Tempo jan/15 - 0,292 0,074 - 3,95 < 0,001 Tempo mar/15 0,218 0,063 3,48 < 0,001 Tempo nov/14 0,322 0,063 5,12 < 0,001
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Discussão
Para Schoereder et al (2010), formigas forrageiam em plantas independentemente da presença de fontes alimentares líquidas renováveis, como exsudato de hemípteros, pois nas plantas há muitas outras fontes de alimento e oportunidades de abrigo. Candeias não produzem nectários extraflorais e possuem pouquíssimo néctar em suas inflorescências (Vieira et al., 2012). Entretanto, documentamos (Figuras 4A, 4B, 5A e 5B) a presença de formigas atendendo a hemípteros em candeias. Assim, podemos explicar a atração de formigas que não são estritamente arbóreas como C. rufipes e Solenopsis sp. (Brown 2000) para a copa de várias candeias estudadas. A ocorrência de muitas espécies com características dominantes, de modo geral, também é explicada pela presença desse tipo de fonte alimentar (Rico-Grey & Oliveira, 2007). Além disso, todos os gêneros encontrados nesse estudo são comumente registrados em plantas sem nectários extraflorais
(Schoereder et al., 2010).
Sendo assim, concordamos que a ocorrência de muitas espécies de formigas na copa das plantas utilizando fontes alimentares líquidas é na maioria das vezes uma relação oportunista e raramente específica (Oliveira & Freitas, 2004). Entretanto, o
“honeydew” é uma importante fonte alimentar, principalmente para formigas dos gêneros Camponotus, Crematogaster, Cephalotes e Pseudomyrmex (Fagundes et al.,
2013). Assim, a presença dessa fonte alimentar pode explicar a ocorrência das espécies mais conspícuas em candeias neste estudo (Tabela 1).
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Figura 4: Crematogaster sp. (A) e Camponotus rufipes (B) atendendo a hemípteros em E. erythropappus no Parque Estadual do Itacolomi. Foto: Santos, LR. 50
Figura 5 A e B: Camponotus rufipes atendendo hemípteros em E. erythropappus no Parque Estadual do Itacolomi. Foto: Santos, LR. 51
A riqueza de formigas na região tropical tem sido relacionada com a heterogeneidade e densidade de árvores (Ribas et al., 2003). Apesar de formar densas manchas populacionais, E. erythropappus é também muito homogênea em sua distribuição (Pedralli 2000). Assim, podemos associar a baixa riqueza de espécies encontradas com a baixa heterogeneidade das plantas no habitat estudado.
As espécies de formigas encontradas tanto na copa quanto nas galhas em E. erythropappus já haviam sido registradas por outros trabalhos realizados na mesma área de estudo (Rosumek 2008; Espírito Santo et al., 2012; Fagundes et al., 2012, 2013;
Almeida et al., 2014; Lourenço et al., 2015) sendo, portanto, uma fauna comum e bem representativa da área de estudo. No entanto, o ponto de coleta na cascalheira apresentou maior riqueza de espécies totais encontradas (n = 11) em comparação com o ponto da capela (n = 7).
Além de ser um ponto mais isolado e que não possui tanta perturbação quanto o ponto próximo à capela, as plantas da cascalheira (mediana CAP na cascalheira = 9,5) são significativamente maiores do que as plantas da Capela (mediana CAP na capela =
7,5; Wilcoxon: W = 63,5; p = 0,04). Plantas maiores têm sido relacionadas com a ocorrência de mais espécies de formigas em suas copas em comparação às plantas menores (Ribas et al., 2003; Powell et al., 2011; Klimes et al., 2012). Esse resultado é corroborado por Lourenço et al (2015) que, em estudo realizado também no PEIT, relacionou a estrutura mais densa da copa de plantas a locais mais preservados e a um aumento do número de herbívoros associados. Além disso, espécies de formigas dominantes foram associadas a áreas mais degradadas no mesmo estudo.
Ao contrário do esperado, os tratamentos não afetaram a herbivoria das plantas.
Ou seja, plantas com galhas não apresentaram medidas de herbivoria menores do que plantas sem galhas. Interações mutualísticas entre formigas e plantas têm sido
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amplamente estudadas (Huxley & Cutler 1991; Rico-Grey & Oliveira 2007), especialmente quanto às defesas bióticas mediadas por recompensas (Heil & McKey
2003; Palmer et al., 2008; Oliveira et al., 2012). Porém, E. erythropappus não produz recompensas e tampouco atuam como plantas mirmecófilas. Assim, uma relação oportunista e não específica não justificaria um gasto energético pelas formigas na defesa das plantas. No entanto, tal relação de defesa pode ser observada na interação formiga-hemíptero (Del-Claro & Oliveira 2000; Fagundes et al., 2013).
As taxas de herbivoria encontradas por nosso estudo em folhas de candeias foram muito baixas (0,01% em 7.200 folhas). Apesar de ter utilizado um método aleatório de coleta, folhas maduras foram mais coletadas no presente estudo e sabe-se que em regiões tropicais, altas taxas de herbivoria são frequentes em folhas mais novas devido às suas altas qualidades nutricionais (Coley & Barone 1996). Portanto, folhas maduras exibem naturalmente menores taxas de herbivoria. Taxas semelhantes também foram registradas por Campos & Ribeiro (2012) que examinaram 918 folhas de 40 candeias e encontraram um valor máximo de 2,8% de área consumida. No entanto, a média das taxas de herbivoria para outras plantas na região tropical é de 11,1% e, ainda, de 14, 2 % nas plantas de florestas tropicais secas (Coley & Barone 1996).
Espécies diferentes de formigas têm mostrado capacidades diferentes para deter a ação de insetos herbívoros nas plantas (Sendoya et al., 2009; Byk & Del-Claro 2010).
Byk e Del-Claro (2010) sugerem que cada espécie deve ser analisada individualmente para inferências sobre a proteção que oferecem às plantas. Ainda, para esses autores, plantas que apresentam herbivoria foliar menor que 6% podem ser consideradas como pouco predadas, pois experimentos onde plantas são isoladas da presença de formigas mostraram um aumento de mais de 50% no grau de herbívora daquelas plantas (Oliveira
& Del-Claro 2005).
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Apesar de ainda escassos, estudos com formigas nidificando em colmos de bambus vêm sendo registrados ao longo do tempo (Kohout 1988; Davidson et al., 2006;
Fagundes et al., 2010; Arruda et al., 2015). Em um recente estudo, Arruda et al (2015) encontraram várias espécies nidificando em colmos de bambus vivos e mortos, indicando que essa interação é generalista e envolve muitas formigas oportunistas
(Davidson et al., 2006). Estes trabalhos indicam que o bambu per se, representa um importante recurso que naturalmente pode ser ocupado por formigas em geral.
Em nosso experimento manipulativo, comprovamos com sucesso que as galhas artificias de bambu serviram como sítios de nidificação para formigas em E. erythropappus. Das cinco espécies de formigas que nidificaram nas galhas artificiais, apenas C. rufipes não foi registrada em galhas naturais (Almeida et al., 2014).
Acreditamos que o tamanho da abertura que permitia a entrada das formigas nas galhas artificiais foi determinante para a ocorrência de formigas de grande tamanho corporal como C. rufipes e C. crassus. Porém, o tamanho da abertura não foi um fator limitante para formigas de pequeno porte, tendo em vista que formigas diminutas como
Brachymyrmex sp. 1, também se alojaram nas galhas artificiais. Essas formigas foram capazes de diminuir a abertura da galha artificial, restringindo a entrada de indivíduos maiores e conferindo maior proteção à colônia (Figura 6).
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Figura 6: Galha artificial implantada em candeia sendo ocupada por colônia de Brachymyrmex sp. Detalhe do fechamento da abertura pelas formigas dessa espécie. Foto: Santos, LR.
Formigas se utilizam de quaisquer estruturas disponíveis para alojar suas colônias (Hölldobler & Wilson 1990). Porém, apesar do grande número de bambus ocupados, houve intensa variação na permanência das colônias durante todo o estudo.
Muitas não permaneceram por muito tempo e apenas seis permaneceram do início ao fim do estudo. Essa variação é comum, pois colônias de formigas normalmente podem mudar de local devido a distúrbios naturais, falta de recursos próximos ao ninho e também devido a patógenos e inimigos naturais (Blüthgen & Feldhaar, 2010). Algumas galhas artificias caíram devido a tempestades e fortes ventos, outras racharam devido a
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forte incidência solar e enfraquecimento do bambu, fatores esses que podem ter contribuído para a mudança de algumas colônias.
Apesar da riqueza de espécies que utilizaram as galhas artificiais para nidificação ter sido baixa e do aumento da disponibilidade de galhas não ter afetado a composição de espécies, todas as espécies registradas são comuns no ambiente arbóreo
(Brown 2000) e naturalmente ocorrem na região (Rosumek 2008; Espírito Santo et al.,
2012; Fagundes et al., 2012, 2013; Almeida et al., 2014); mesmo C. rufipes, que não é tipicamente arbórea, é capaz de construir ninhos satélites arbóreos para explorar fontes alimentares neste local (Fagundes et al., 2013). As galhas artificiais ocupadas por C. rufipes foram as que mais chamaram atenção devido ao fato de terem sido preenchidas com serapilheira (Figura 7 A e B), comportamento comum para regular as condições microclimáticas do ninho (Blüthgen & Feldhaar, 2010).
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Figura 7 A e B: Galhas artificiais de bambu implantadas em E. erythropappus e nidificadas por C. rufipes. Detalhe da cobertura de serrapilheira feita pelas formigas no interior do bambu. Foto: Santos, LR.
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Embora não tenha sido um dos objetivos deste estudo, observamos que a ocorrência de formigas na copa das candeias se deu devido à presença de fontes alimentares líquidas renováveis produzidas por hemípteros. Isso explicaria também o fato de não terem sido observados efeitos da presença de formigas sobre as taxas de herbívora nessas plantas, sugerindo que a relação de proteção deve ocorrer apenas com os produtores do recurso alimentar. A ocorrência de espécies com características dominantes e generalistas no ambiente arbóreo tem sido atribuída a fatores como baixa heterogeneidade de plantas, menor complexidade estrutural das copas das plantas e também ao maior grau de perturbação das áreas estudadas (Ribas et al., 2003; Powell et al., 2011; Klimes et al., 2012; Lourenço et al., 2015).
As galhas artificiais produzidas com bambu permitiram a ocupação por diferentes espécies de formigas, bem como a observação das mesmas, ao serem implantadas na copa das candeias. Porém, os tratamentos não surtiram efeito na riqueza ou na comunidade de espécies de formigas na copa daquelas plantas. Ainda assim, observamos a ocorrência de várias colônias de formigas de diferentes tamanhos corporais indicando que o tamanho do orifício das galhas não foi um fator limitante para a implantação das formigas.
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CONCLUSÃO GERAL
Como observado em trabalhos anteriores (Wheeler, 1910; Fernandes et al.,
1988; Craig et al. 1991; Andrade et al., 1995; Araújo et al., 1995; Almeida et al., 2014) este trabalho também registrou que galhas senescentes são um recurso utilizado para nidificação e abrigo de formigas em copa de árvores da região Neotropical. Cinco espécies foram adicionadas à lista de formigas que nidificam em galhas senescentes em candeias: Brachymyrmex sp., Cephalotes sp. 2, Cephalotes sp. 3, Pseudomyrmex sp. e
Solenopsis sp., totalizando 13 espécies (veja Almeida et al., 2014). Porém, este estudo não encontrou evidências de que este recurso seja essencial para a ocorrência das espécies nas plantas, tendo em vista que nossos resultados não sugerem uma dependência das formigas por galhas, pois, somente 2 espécies foram encontradas exclusivamente utilizando galhas. Como sugerido por alguns pesquisadores, (Ribas et al., 2003) este tipo de recurso pode ser utilizado oportunisticamente por diversas espécies. Assim, a ocorrência de galhas ou outras cavidades disponíveis para nidificação permite a ocorrência de diversas espécies de formigas nas plantas, mesmo que para se estabelecerem próximas às fontes alimentares e permitir a melhor exploração destes recursos. Também não observamos nenhuma evidência da existência de defesa da planta pelas formigas, pois a presença de galhas senescentes não levou ao aumento da riqueza de formigas e nem à diminuição da área foliar consumida por herbívoros. Esse resultado indica que as plantas estudadas não apresentam relações de mirmecofilia.
As galhas artificiais fabricadas com colmos de bambu permitiram observar a ocorrência da nidificação de formigas em E. erythropappus e provaram-se um mecanismo eficiente para futuros experimentos manipulativos que envolvam a nidificação por insetos. Formigas de pequenos e grandes tamanhos corporais
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construíram ninhos e permaneceram nas galhas artificiais. Porém, não houve nenhum efeito do aumento da oferta de sítios para nidificação sobre a riqueza de formigas nas copas de E. erythropappus.
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