Universidade Federal Do Amazonas Instituto Nacional De Pesquisas Da Amazônia Programa De Pós-Graduação Em Zoologia

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA

INFLUÊNCIA DO GRADIENTE CLIMÁTICO NA RIQUEZA DE ESPÉCIES E NÚMERO DE MODOS REPRODUTIVOS DE ANUROS AMAZÔNICOS

Afonso José Cruz Gonçalves Pereira

Manaus, Amazonas Abril de 2019 2

AFONSO JOSÉ CRUZ GONÇALVES PEREIRA

INFLUÊNCIA DO GRADIENTE CLIMÁTICO NA RIQUEZA DE ESPÉCIES E NÚMERO DE MODOS REPRODUTIVOS DE ANUROS AMAZÔNICOS

Orientador: Marcelo Menin Coorientador: Fabricio Beggiato Baccaro

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Zoologia, da Universidade Federal do Amazonas/Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Zoologia.

Manaus, Amazonas Abril de 2019 3

DEDICATÓRIA

Aos meus pais (Simoneide e José Afonso), por tudo, Minhas irmãs (Fabiane e Sílvia), por não saírem do meu lado, E à minha sobrinha (Letícia), pelo que ainda há de vir. 5ii

AGRADECIMENTOS

Essa foi, talvez, a parte mais difícil na elaboração dessa dissertação. Não só por tudo que vivi durante a Pós-Graduação, mas também pelo que me veio de volta durante ela, e tudo que a antecedeu. Fica difícil enumerar todos/as aqueles/as que por mim passaram e de alguma forma contribuíram para que hoje pudesse estar escrevendo esse texto. Desde já, me desculpo com os/as que aqui não estiverem nominalmente citados/as. Meu muito obrigado!

Primeiramente, agradeço aos meus orientadores, Marcelo e Fabricio. Ao Professor Marcelo Menin, por ter me guiado nesse período que por aqui estive. Por todo o suporte, compreensão, paciência, disponibilidade, atenção e, principalmente, por tudo que aprendi com o senhor ao longo desse tempo. Mais que um orientador, o senhor se tornou uma inspiração ética e profissional para mim. Muito obrigado mesmo!

Ao meu também orientador, Professor Fabricio Baccaro. Por sua enorme contribuição desde a concepção da ideia, até a finalização dessa dissertação. Especialmente por seu fundamental auxílio na parte estatística. E, também, pelo acolhimento no laboratório de Biologia Animal, e pelas divertidas e desarrumadas arrumações no laboratório (tudo muito pai d’égua!), que também nos propuseram constante aprendizado. Muito obrigado!

À todas/os professoras/es que já tive. Num perído delicado que teima em querer torná-las/os vilãs/ões, eu não poderia deixar de eternizar aqui o meu sincero Muito Obrigado! Com destaque as/os da minha graduação no CEST–UEA, por tudo que vivenciei e aprendi até aqui. Em especial a meu orientador da graduação, Rafael Bernhard, por todo apoio e incentivo.

Meu muito obrigado também a todas/os as/os professoras/es que tive durante a Pós-Graduação. Com absoluta certeza, devo também a vocês o produto dessa dissertação.

Ao nosso secretário, Gildázio (Gil), pela responsabilidade e eficiência na lida com xs discentes, especialmente os/as desajeitados/as.

Aos/À avaliadores/a do meu projeto, Doutora Albertina Lima e Doutores Igor Kaefer e Marcelo Gordo, pelas valorosas contribuições. Aos/A componentes da banca de qualificação, Doutora Cintia Cornelius e Doutores Marcelo Gordo e Pedro Pequeno, pelas inúmeras sugestões e contribuições. E aos membros da banca de defesa, Doutores Miqueias Ferrão e Sérgio Borges, por todo cuidado, atenção e pelas valorosas contribuições. Muito obrigado!

À toda a cabocada do Laboratório de Biologia Animal, entre migrantes, residentes e ecótonos. E, como fui ameaçado (por duas* em particular), tive citar nominalemte cada uma delas/es: Daniela* (Bond), Talitha* (Tia Luzia de Manaus), Leonardo, Cecimara, Karina, Amanda, Nicole, Esmeraldina, Cláudio, Karol, Érika, e aquelas/es das/os quais a defesa me fez esquecer o nome. Pelas boas horas de procrastinação, comida (principalmente) e das discussões filosóficas e políticas que se entremeavam nessa maravilhosa bagunça, além das inúmeras contribuições e momentos de aprendizado. Obrigado por fazerem parte disso! iii6

Às turmas dos PPG–Zool que tive contato (especialmente a de 2017), pelas contribuições, por compartilharem essa jornada, e pelas amizades que fiz nesse processo.

Às boas amizades que Manaus me rendeu: Cecimara, Leonardo, Talitha+Daniela (indivisíveis), Jéssica, Pedro (irmão do Léo), Raiclicia, Sílvia, Jadson, Lucas, Thays e tantos outros e outras. Espero que seja apenas o início!

Ao Programa de Pós-Graduação em Zoologia, e à Universidade Federal do Amazonas e Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia pela estrutura e oportunidade.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pela bolsa a mim concedida, e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas – FAPEAM pelo apoio financeiro para o Projeto SISBIOTA.

Aos/Às envolvidos/as nas coletas de campo do Projeto SISBIOTA, que compuseram parte do banco de dados que utilizei. Extendo meus agradecimentos desde os auxiliares envolvidos na logística de campo, à turma que cuidou da coleta e processamento inicial dos dados.

Aos familiares de Manaus, por todo o apoio nos momentos que antecederam minha entrada na Pós. Todo esse inestimável suporte foi essencial para minha continuidade e entrada na Zoologia. Muito obrigado!

À Cláudia Souza, por todo o companheirismo, carinho, paciência, suporte, compreensão e Amor. O dia que marcou a primeira etapa para minha entrada aqui, também marcou o início de algo que espero que esteja apenas no começo. Que venham muitos mais!

Meus pais, que muito fizeram e penaram ao longo de toda tortuosa história até chegar aqui. Por todo o esforço, dedicação e atenção. Por todo o Amor e sacrifício. Minhas maiores inspirações! Às minhas irmãs, que muito penaram e me ajudaram mesmo durante os períodos de maior dificuldade. E a meu maior presente, minha sobrinha Letícia, que nasceu durante o perído que estive aqui. Não tenho palavras para expressar toda minha gratidão e felicidade.

Trabalhar com banco de dados é muito empolgante e ao mesmo tempo muito angustiante. Em muitos casos, muito do que eu atribuí para algumas espécies saiu de umas poucas linhas com curtas e diretas frases. Nesses momentos (e não só neles), é enorme a vontade de ter acompanhado presencialmente tudo que que se passou para a descrição dos/as que reportaram. Com isso, deixo aqui meu muito obrigado a todos aqueles/as pesquisadores/as que produziram uma variedade de trabalhos dos quais usei para atribuir modos, e para construir o trabalho em si. Em muitos casos, em difíceis e insalubres condições de trabalho. Em tempos sombrios, cabe aqui o grito: Ciência não é gasto, é investimento!

E, por fim, a todos os eventos e processos evolutivos que nos trouxeram até a atual e tão maravilhosa diversidade reprodutiva entre os anuros. Os processos seguem em curso, trazendo o novo, apagando alguns, constante e admirávelmente. iv7

EPÍGRAFE

“E sou menino navegador Do rio novo que desenhei No mapa antigo do coração [...] Ainda na infância, beirando os oito anos de idade, no interior da zona rural de Tefé, naquela de algumas das boas lembranças das idas ao sítio do meu avô Neves, uma delas me veio de volta durante a coleta de dados do meu projeto. Após um dia no roçado com meu tio João, resolvemos atar a malhadeira no igarapé. A intenção era pegar piau e traíra, principalmente, uma vez que o rancho já estava no fim. Descemos então ao igarapé para atá-la, e depois nos banharmos. Em meio a mata cortada pelo sinuoso igarapé, em uma

das voltas de seu curso, meu tio desce para

atravessar à outra margem de modo a atar a malhadeira de um lado a outro, interceptando o almoço e a janta dos dias seguintes. Nessa volta, à beira d’água, uma pequena ‘bacia’ de barro com água dentro e com várias pequenas ‘larvas’ chamou minha atenção. Nessa, perguntei ao meu tio: ‘Isso é de sapo, não é?’. – ‘Sim’, disse Ele. E rasgando o barro que formava a bacia com o gumo do terçado, liberando os girinos no leito do igarapé, ele completou: ‘Vou soltar no igarapé. Dizem que vira peixe na água que corre’.

Hoje, um pouco mais carregado na idade, e com essa ponta miúda de conhecimento que carrego – e graças a pós-graduação pública e gratuita (!!) –, pude reduzir nos dedos de uma mão um número mínimo

de espécies que exibem esse modo reprodutivo na

região.

Ainda não consigo parar de me encantar com essa história. [...] coração do menino navegador...”

Menino Navegador, de Ilo Krugli e Ronaldo Motta, da peça História de um Barquinho (1963). Imortalizada pelo grupo Raízes Caboclas no disco Trem de Rio (1998). 8v

RESUMO Analisar como as relações entre a riqueza de espécies e os traços da biologia dos organismos variam em função de gradientes ambientais é fundamental na compreensão de padrões e mecanismos associados à variação biogeográfica. Essas avaliações são particularmente interessantes quando considerados diferentes componentes da história de vida desses organismos. Aqui, nós avaliamos a relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos de anfíbios anuros em um gradiente longitudinal na Amazônia. Além disso, nós acessamos também essa relação entre grupos de espécies com diferentes modos reprodutivos, e testamos o efeito de variáveis climáticas sobre essas relações. Para isso, nós utilizamos de registros da literatura e de dados inéditos de 18 sítios de amostragem localizados entre o Norte do estado do Pará e o extremo Oeste do estado do Amazonas, no Brasil, compreendendo um gradiente de pouco mais de 1.800 km. Ao todo, nós analisamos 186 espécies, com um total de 17 modos reprodutivos. Essas espécies foram separadas em três categorias de acordo com os modos reprodutivos: aquáticos, semiterrestres e terrestres. Nós utilizamos Modelos Lineares não Generalizados para avaliar o grau de inclinação de retas de Regressões Lineares para a estimar relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal. Da mesma forma, também foi avaliada a relação sob o efeito da precipitação total e temperatura média anuais. As comparações foram feitas conjuntamente e individualmente entre os três grupos de modos reprodutivos. Não encontramos relação concordante entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos ao longo do gradiente longitudinal, bem como considerando os diferentes grupos de modos reprodutivos. Em ambos os casos, o incremento de espécies não foi acompanhado pelo número de modos. A precipitação anual esteve relacionada com a variação na riqueza de espécies conjuntamente, e entre os grupos de modos reprodutivos. Já a temperatura média só esteve relacionada (negativamente) para a relação entre as espécies com modos reprodutivos semiterrestres. Embora não tenhamos encontrado relação concordante entre riqueza de espécies e número de modos reprodutivos, nossos resultados reforçam a variação longitudinal das assembleias locais de anuros na Amazônia. Sustentamos aqui a tendência no aumento da riqueza de espécies de anuros em direção a porção Oeste da Amazônia. Além disso, evidenciamos a importância das chuvas na estruturação das assembleias de anuros nas planícies amazônicas, e uma maior sensibilidade de espécies com modos semiterrestres à variação na temperatura. Novas abordagens que considerem maior espacialização longitudinal na Amazônia são fundamentais para compreensão futura dessa relação, bem como abordagens diferenciais que considerem e minimizem os efeitos na diferença de delineamento e amostragem.

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ABSTRACT Analyze how the relationships between species richness and traits of organisms’ biology vary according to environmental gradients is fundamental in the understanding of patterns and mechanisms associated with biogeographical variation. These evaluations are particularly interesting when considered as different components of the life history of these organisms. Here, we evaluate the relationship between species richness and the number of reproductive modes of anuran amphibians in a longitudinal gradient in the Amazon. In addition, we also access this relationship among groups of species with different reproductive modes, and we test the effect of climatic variables on these relationships. For this, we used literature records and unpublished data from 18 sampling sites located between the north of the state of Pará and the west of the state of Amazonas, Brazil, comprising a gradient of just over 1,800 km. In all, we analyzed 186 species, with a total of 17 reproductive modes. These species were separated into three categories according to the reproductive modes: aquatic, semi-terrestrial and terrestrial. We used Non-Generalized Linear Models to evaluate the degree of slope of Linear Regression lines for the relationship between species richness and the number of reproductive modes as a function of the longitudinal gradient. Likewise, the relationship under the effect of total annual precipitation and mean temperature was also evaluated. The comparisons were made jointly and individually among the three groups of reproductive modes. We found no concordant relationship between species richness and number of reproductive modes along the longitudinal gradient, as well as considering the different groups of reproductive modes. In both cases, the increment of species was not accompanied by the number of modes. Annual precipitation was related to variation in species richness together, and between groups of reproductive modes. The mean temperature was only (negatively) related to the relation between the species with semiterrestrial reproductive modes. Although we did not find a concordant relationship between species richness and number of reproductive modes, our results reinforce the longitudinal variation of the local anuran assemblages in the Amazon. We sustain here the tendency in the increase of the wealth of anurans species towards the West portion of the Amazon. In addition, we highlight the importance of rainfall in the structure of the anuran assemblages in the Amazonian plains, and an assumed higher sensitivity of species with semiterrestrial modes to temperature variation. New approaches that consider greater longitudinal spatialization in the Amazon are fundamental for future understanding of this relationship, as well as differential approaches that consider and minimize the effects on design difference and sampling.

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SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS ...... 01 LISTA DE TABELAS ...... 02 INTRODUÇÃO GERAL ...... 03 REFERÊNCIAS ...... 06 OBJETIVOS ...... 10 CAPÍTULO 1 ...... 11 1 INTRODUÇÃO ...... 14 2 MATERIAL E MÉTODOS ...... 16 2.1 Áreas de estudo ...... 16 2.2 Desenho amostral e coleta de dados ...... 16 2.3 Espécies e modos reprodutivos ...... 17 2.4 Variáveis ambientais ...... 18 2.5 Análises dos dados ...... 18 3 RESULTADOS ...... 19 3.1 Gradiente longitudinal ...... 19 3.1.1 Número de espécies ...... 19 3.1.2 Estratégias reprodutivas ...... 20 3.2 Gradientes climáticos ...... 20 3.2.1 Número de espécies ...... 20 3.2.2 Estratégias reprodutivas ...... 21 4 DISCUSSÃO ...... 21 4.1 Relações com a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos ...... 22 4.2 Relações entre as categorias de modo reprodutivos ...... 24 4.3 Considerações gerais ...... 27 5 CONCLUSÃO ...... 28 6 AGRADECIMENTOS ...... 29 7 REFERÊNCIAS ...... 29 8 ÍNDICE DE INFORMAÇÕES SUPLEMENTARES ...... 38 9 BIOSKETCH ...... 39 FIGURAS ...... 40 INFORMAÇÕES SUPLEMENTARES ...... 46

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Mapa da localização dos sítios de amostragem ...... 41 Figura 2. Relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos com o gradiente longitudinal para dados reais e ajustados ...... 42 Figura 3. Relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos de espécies com reprodução aquática, semiterrestre e terrestre com o gradiente longitudinal ...... 43 Figura 4. Relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos com a precipitação anual e temperatura média anual para dados reais e ajustados ...... 44 Figura 5. Relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos de espécies de reprodução aquática, semiterrestre e terrestre com a precipitação anual e temperatura média anual ...... 45 Figura S1. Correlograma das variáveis climáticas ...... 51 Figura S2. Gradiente de precipitação e temperatura na Amazônia ...... 53 Figura S3. Curvas de rarefação baseadas no número de indivíduos ...... 54 Figura S4. Curvas de rarefação baseadas no número de espécies por modo reprodutivo ...... 55 Figura S5. Coeficientes de regressão dos dados reais no gradiente longitudinal com presença de outlier ...... 84 Figura S6. Coeficientes de regressão dos dados reais no gradiente longitudinal com correção de outlier ...... 85 Figura S7. Coeficientes de regressão dos dados ajustados no gradiente longitudinal .. 86 Figura S8. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução aquática no gradiente longitudinal com presença de outlier ...... 87 Figura S9. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução aquática no gradiente longitudinal com correção de outlier ...... 88 Figura S10. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução terrestre no gradiente longitudinal ...... 89 Figura S11. Coeficientes de regressão dos dados reais no gradiente de precipitação com presença de outlier ...... 90 Figura S12. Coeficientes de regressão dos dados reais no gradiente de precipitação com correção de outlier ...... 91 Figura S13. Coeficientes de regressão dos dados ajustados reais no gradiente de precipitação ...... 92 Figura S14. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução aquática no gradiente de precipitação com presença de outlier ...... 93 Figura S15. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução aquática no gradiente de precipitação com correção de outlier ...... 94 Figura S16. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução semiterrestre no gradiente de precipitação ...... 95 Figura S17. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução terrestre no gradiente de temperatura ...... 96 Figura S18. Coeficientes de regressão das espécies de reprodução semiterrestre no gradiente de temperatura ...... 97

LISTA DE TABELAS

Tabela S1. Informações gerais sobre os sítios de amostragem ...... 47 Tabela S2. Espécies sem atribuição de modos reprodutivos, e não incluídas nas análises ...... 50 Tabela S3. Informações sobre os dados de riqueza de espécies e número de modos reprodutivos e variáveis climáticas ...... 56 Tabela S4. Lista de espécies e modos reprodutivos ...... 57 Tabela S5. Descrição dos modos reprodutivos observados ...... 74 Tabela S6. Lista de espécies de acordo com o sítio de amostragem ...... 75 Tabela S7. Resultados das interações entre a relação riqueza de espécies e número de modos reprodutivos com os gradientes longitudinal e climático ...... 82 Tabela S8. Resultados da significância do valor de p entre os gradientes longitudinal e climático nas relações de riqueza de espécies e número de modos ...... 83

INTRODUÇÃO GERAL Em 1799, o naturalista alemão Alexander von Humboldt (1769 – 1859) deixava Berlim para uma expedição às diferentes partes das Américas. Oito anos depois, Humboldt publicava uma série de ensaios sobre suas viagens, trazendo neles, talvez, as primeiras menções do que viria a se tornar um dos mais famosos e intrigantes padrões da Ecologia (Hawkins, 2001). Humboldt pontuava, no que ele chamou de diferenças na ‘complexidade estrutural’, uma visível distinção na diversidade entre as porções ao norte da América do Sul, que se reduzia numericamente nas colônias visitadas nas porções mais ao norte das Américas Central e do Norte (Hawkins, 2001). Hoje, o chamado padrão de riqueza latitudinal trouxe consigo uma série de questões que buscam explicar os mecanismos que levaram à variação na diversidade global (Hawkins et al., 2003; Jenkins et al., 2013; Rohde, 1992; Willig, Kaufman, & Stevens, 2003).

Notadamente, a compreensão de como as espécies se distribuem segue sendo uma questão frequente na ecologia (Begon, Townsend, & Harper, 2007; Rohde, 1992), em especial devido à característica geral de distribuição não homogênea entre os organismos (e.g. Begon et al., 2007; Hoorn et al., 2010; ter Stegee, ATDN, RAINFOR, 2010). Assim como notado por Humboldt, as questões que buscam entender os processos associados à variação na riqueza de espécies são ainda mais intrigantes e desafiadoras (Begon et al., 2007; Rangel et al., 2018; Rohde, 1992; Werner, Skelly, Relyea, & Yurewicz, 2007). A alta complexidade dos ambientes tropicais, por exemplo, há muito vem despertando o interesse de pesquisadores, dada a possibilidade da ocorrência de uma diversidade de organismos, exibindo uma variedade de formas de vida (Hawkins et al., 2003; Jenkins et al., 2013; Willig, Kaufman, & Stevens, 2003).

Na Amazônia, um também conhecido padrão de riqueza vem sendo reportado para grupos animais e vegetais (Hoorn et al., 2010). Esse gradiente segue sob uma tendência no aumento da riqueza de espécies à medida em que se caminha em direção as porções Ocidentais do bioma, sendo observado em distintos grupos animais (e.g. aves – Haffer, 1990; mamíferos – Tognelli & Kelt, 2004; peixes – Albert, Petry, & Reis, 2011; formigas – Vasconcelos et al., 2010) e vegetais (e.g. ter Steege et al., 2010). Eventos históricos associados à evolução da paisagem e biodiversidade no bioma, desempenharam uma importante função na origem e manutenção desse padrão (Hoorn et al., 2010; Myster, 2017; Rangel et al., 2018). Contudo, essas variações podem também estar associadas a mais de um conjunto de fatores, podendo também apresentar diferentes efeitos de acordo com os níveis de escala espacial, região geográfica, e grupos taxonômicos (Hawkins et al. 2003; Begon et al. 2007), por exemplo.

Dada a condição variável nas características edáficas, topográficas, climáticas e de estrutura da vegetação ao longo do bioma (Duellman, 1999a, 1999b; Myster, 2017; Hoorn et al., 2010; ter Steege et al., 2010), uma série de associações vêm sendo especulada para os grupos em que é 4

observado esse padrão. Altas produtividades e dinâmicas florestais (Tognelli & Kelt, 2004; Hoorn et al., 2010), bem como a sinergia entre variáveis climáticas e ambientais têm sido relacionadas aos maiores valores de riqueza nas porções Ocidentais do bioma (e.g. Cohn-Haft et al., 1997; Rahbeck & Graves, 2001; Defler, 2013; Gouveia et al., 2014). Entre eles, o clima atual tem sido mais diretamente associado a esse padrão, especialmente entre grupos animais (Cohn-Haft et al., 1997; Gouveia et al., 2014; Hoorn et al., 2010; Rahbeck & Graves, 2001; Tognelli & Kelt, 2004).

As relações propostas entre o padrão longitudinal de riqueza na Amazônia e o clima atual levam em consideração um gradiente climático que também é encontrado no bioma. Isso porque nas porções Ocidentais são também observados maiores e mais estáveis valores de umidade e precipitação, e temperaturas pouco variáveis ao longo do ano (Alvares, Stape, Sentelhas, & Gonçalves, 2013; Alvares, Stape, Sentelhas, Gonçalves, & Sparovek, 2013; Davidson et al., 2012; Sombroek, 2001). Na Amazônia, bem como em outras florestas tropicais, alta umidade, precipitação e temperatura têm influenciado a evolução de diferentes características na história de vida das espécies (Hödl, 1990), especialmente quando consideramos grupos particularmente sensíveis às variações nesses componentes climáticos, como é o caso dos anfíbios (Duellman & Treub, 1994; Gomez-Mestre et al., 2012; da Silva et al., 2012; Wells, 2007).

Anfíbios, particularmente, os anuros, são considerados bons modelos para investigações de padrões de riqueza (Duellman, 1988, 1999a). Na Amazônia, também é observado um gradiente longitudinal de riqueza em anuros, com os maiores valores encontrados nas porções Ocidentais do bioma (Duellman, 1999b; Godinho & da Silva, 2018; Jiménez et al., 2017). O clima na Amazônia exerce uma importante função na estruturação das assembleias de anuros (Duellman, 1999b; Jiménez et al., 2017), tendo, inclusive, sua variação já associada ao gradiente de riqueza (Hödl, 1990; Jiménez et al., 2017). Essa associação leva em consideração as condições fisiológicas e reprodutivas dos anuros, uma vez que podem estar estreitamente associadas com o clima local (Duellman & Treub, 1994; Haddad & Prado, 2005; Hödl, 1990; Wells, 2007). Além das supostas melhores condições climáticas nessa porção do bioma, favorecendo a ocorrência de um grande número de espécies (Hödl, 1990; Jiménez et al., 2017).

Embora sustentadas para anuros de forma geral (Buckley & Jetz, 2007; Duellman, 1999; Hödl, 1990), essas relações ainda permanecem pouco claras para o grupo na Amazônia, especialmente quando consideradas as planícies do bioma, e as dificuldades na padronização de amostragem em grande escala (Magnusson et al., 2013). Outro ponto chave para essa questão são os efeitos diferenciais do clima sobre a ampla variação reprodutiva do grupo (Haddad & Prado, 2005). Dado que para anuros a riqueza de espécies entre as assembleias pode, por si só, não fornecer informações suficientes sobre seu funcionamento (Campos et al., 2017; Loyola et al., 2008; da 5

Silva et al., 2012; Tsianou & Kallimanis, 2016), a incorporação de traços da biologia do grupo torna-se, então, cada vez mais necessária, especialmente quando consideradas tomadas de decisões para conservação (da Silva et al., 2012; Lourenço‑de‑Moraes et al., 2019; Loyola et al., 2008), por exemplo. Isso é particularmente verdadeiro quando consideramos o grupo com a maior diversidade reprodutiva entre os vertebrados terrestres (Wells, 2007; Vitt & Caldwell, 2013).

Anuros apresentam um variado conjunto de comportamentos reprodutivos que, aliado à rica diversidade de histórias de vida, são organizados em um conjunto complexo de caracteres chamados de modos reprodutivos (Vitt & Caldwell, 2013). Em anfíbios, esses modos são definidos como uma combinação de traços que incluem desde os locais de ovoposição, características do ovo, desova e desenvolvimento, ao estágio e desenvolvimento de pré- eclodidos, e tipo de cuidado parental, quando presente (Duellman & Treub, 1994; Salthe, 1969; Salthe & Duellman, 1973). São conhecidos pelos menos 41 modos reprodutivos em anuros (Gururaja, 2010; Haddad & Prado, 2005; Iskandar et al., 2014), indo desde espécies que depositam ovos diretamente na água, ao desenvolvimento direto de ovos terrestres ou mesmo a viviparidade (Haddad & Prado, 2005; Wells, 2007). Essa gama reprodutiva diversa e, em muitos casos, marcadamente distinta, reforça a ideia de respostas diferenciais nas composições taxonômicas à variabilidade climática entre diferentes assembleias (Haddad & Prado, 2005; Hödl, 1990; da Silva et al., 2012; Vitt & Caldwell, 2013).

Na Amazônia, Hödl (1990) já havia apontado para uma variação na riqueza de espécies com diferentes modos reprodutivos nas planícies. Segundo o autor, localidades mais a Oeste apresentariam maiores valores de riqueza de espécies que incluem fases de reprodução em ambientes terrestres, dada a maior estabilidade climática dessa porção do bioma, e a maior sensibilidade dessas espécies a condições de clima pouco favorável (Hödl, 1990). No entanto, essa questão permaneceu, desde então, sem uma avaliação formal. Diferenças marcadas na riqueza de anuros ao longo da Amazônia (e.g. Duellman, 1999b; Godinho & da Silva, 2018; Jiménez et al., 2017) também sugerem uma variação na relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos. Além disso, menores valores de riqueza de espécies são, geralmente, acompanhados por um menor número de modos reprodutivos, particularmente devido às variações nas condições climáticas (da Silva et al., 2012), o que leva a crer em uma relação concordante no número de modos reprodutivos em resposta a variação na riqueza de espécies.

Geralmente, modos reprodutivos terrestres e semiterrestres estão associados aos ambientes com altos níveis de precipitação e temperatura, resultando em uma maior umidade relativa dessas áreas (Haddad & Prado, 2005; Gomez-Mestre et al., 2012; Lion et al., 2019). Por outro lado, no nível global, a deposição de ovos diretamente na água com desenvolvimento larvário 6

aquático é a mais comum em todos os ambientes, sendo considerado o estado ancestral de anuros (Gomez-Mestre et al., 2012). No entanto, no caso da Amazônia, por exemplo, os maiores volumes de precipitação e temperaturas mais estáveis poderiam também beneficiar espécies com modos reprodutivos aquáticos, com a maior disponibilidade de sítios de reprodução (Hödl, 1990; Lion et al., 2019). Isso também nos leva a pensar que o aumento da riqueza de espécies no gradiente é acompanhado por um aumento no número de modos reprodutivos, mesmo considerando seus diferentes grupos.

Aqui, nós avaliamos a relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos de anuros em um gradiente longitudinal na Amazônia. Essa relação também foi investigada considerando diferentes grupos de espécies, e separadas de acordo com as categorias de modos reprodutivos. Para essas relações, foram considerados os efeitos dos gradientes longitudinal, de precipitação e temperatura.

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OBJETIVOS Investigar a relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos de anuros em um gradiente longitudinal na Amazônia; analisar a relação riqueza de espécies/número de modos reprodutivos considerando grupos de espécies com diferentes modos reprodutivos (aquáticos, semiterrestres e terrestres); e verificar a correlação de variáveis climáticas (precipitação e temperatura) sobre riqueza e modos reprodutivos das espécies.

CAPÍTULO 1

Pereira, A. J. C. G., Baccaro, F. B., & Menin, M. Influência do gradiente climático na riqueza de espécies e número de modos reprodutivos de anuros amazônicos. Manuscrito em preparação para Journal of Biogeography.

Research Paper

Influência do gradiente climático na riqueza de espécies e número de modos reprodutivos de anuros amazônicos

Afonso José Cruz Gonçalves Pereira1*, Fabricio Beggiato Baccaro1,2, Marcelo Menin1,2

1Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Amazonas, Manaus, CEP 69077-000, Amazonas, Brasil

2Departamento de Biologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Amazonas, Av. General Rodrigo Otávio Jordão Ramos 6200, 69077-000, Manaus, Amazonas, Brasil.

*E-mail para correspondência: [email protected]

RESUMO Objetivo Analisar como as relações entre a riqueza de espécies e traços da biologia dos organismos variam em função de gradientes ambientais é fundamental na compreensão de padrões e mecanismos associados à variação biogeográfica. Em assembleias locais de anuros, investigamos a relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos em um gradiente longitudinal na Amazônia, bem como o efeito de variáveis climáticas sobre essa relação, considerando todo o conjunto de espécies de anuros ou grupos com diferentes modos reprodutivos.

Táxon Amphibia, Anura

Localização Floresta amazônica, Brasil

Métodos Utilizamos Modelos Lineares Generalizados para avaliar o grau de inclinação de retas de Regressões Lineares da relação entre riqueza de espécies e número de modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal. Da mesma forma, também foi avaliada a relação sob o efeito da precipitação total e temperatura média anuais. As comparações foram feitas conjuntamente e individualmente entre três grupos de modos reprodutivos (aquáticos, semiterrestres e terrestres).

Resultados A relação entre a riqueza de espécies e os modos reprodutivos ao longo do gradiente longitudinal não foi concordante, assim como para os diferentes grupos de modos reprodutivos. Em ambos os casos, o incremento de espécies não foi acompanhado pelo número de modos. A variação na riqueza de espécies, conjuntamente e entre os grupos de modos reprodutivos, esteve relacionada ao gradiente de precipitação. Já a temperatura média, encontramaos uma relação significativa (negativa) apenas para as espécies com modos reprodutivos semiterrestres.

Conclusões Embora não tenhamos encontrado relação concordante entre riqueza de espécies e número de modos reprodutivos, nossos resultados reforçam a variação longitudinal das assembleias locais de anuros na Amazônia. Sustentamos aqui a tendência no aumento da riqueza de espécies de anuros em direção a porção Oeste da Amazônia. Além disso, evidenciamos a importância das chuvas na estruturação das assembleias de anuros nas planícies amazônicas, e uma suposta maior sensibilidade de espécies com modos semiterrestres a variação na temperatura.

Palavras-Chave Anfibios, planícies amazônicas, precipitação, floresta amazônica, biodiversidade, reprodução, diversidade de anuros. 14

1 INTRODUÇÃO Compreender como as espécies se distribuem continua uma questão frequente na ecologia (Begon, Townsend, & Harper, 2007; Rohde, 1992) principalmente devido a distribuição não homogênea de vários taxons (e.g. Begon et al., 2007; Hoorn et al., 2010; ter Stegee, ATDN, RAINFOR, 2010). Ainda mais intrigantes e desafiadores são entender os processos associados à variação na riqueza de espécies (Begon et al., 2007; Rangel et al., 2018; Rohde, 1992; Werner, Skelly, Relyea, & Yurewicz, 2007). Em escala global, um dos mais famosos exemplos é o gradiente latitudinal, onde o aumento no número de diferentes espécies de organismos é observado em direção as menores latitudes (Hawkins et al., 2003; Jenkins et al., 2013; Willig, Kaufman, & Stevens, 2003), especialmente nas porções tropicais e subtropicais do globo (Jenkins et al., 2013).

Em ambientes tropicais, variações na complexidade estrutural, clima e ambiente tornam-os, em sua maioria, favoráveis à ocorrência de vários grupos de organismos, com distintos padrões de distribuição (Hawkins et al., 2003; Jenkins et al., 2013; Willig et al., 2003). Na Amazônia, um gradiente de riqueza é visto em diferentes grupos animais e vegetais (Hoorn et al., 2010). Entre eles, há uma tendência no aumento da riqueza de espécies no sentido Leste – Oeste do bioma (e.g. aves – Haffer, 1990; mamíferos – Tognelli & Kelt, 2004; plantas – ter Steege et al., 2010; peixes – Albert, Petry, & Reis, 2011; anuros – Godinho & da Silva, 2018). Eventos históricos que marcaram a origem e diversificação de diferentes organismos desempenharam uma importante função na formação desse padrão (Hoorn et al., 2010; Rangel et al., 2018). No entanto, o clima atual tem sido mais diretamente associado aos padrões atuais de biodiversidade desses organismos, especialmente aos maiores e mais estáveis valores de precipitação encontrados na porção ocidental da Amazônia (Cohn-Haft et al., 1997; Gouveia et al., 2014; Hoorn et al., 2010; Rahbeck & Graves, 2001; Tognelli & Kelt, 2004).

Com uma rica diversidade na Região Neotropical (Duellman, 1999a; Vitt & Caldwell, 2013), anuros são considerados um bom modelo para investigações nos padrões de variação na riqueza de espécies (Duellman, 1988, 1999a) e também possuem estreita relação com o clima (Duellman & Treub, 1994; Wells, 2007). Na Amazônia, foi descrito um gradiente longitudinal na riqueza de espécies de anuros, com mais espécies nas porções ocidentais do bioma (Duellman, 1999b; Godinho & da Silva, 2018; Jiménez et al., 2017). A relação com o clima tem uma importante função na estruturação das assembleias de anuros amazônicos (Duellman, 1999b; Hödl, 1990; Jiménez et al., 2017). Na porção Ocidental há maiores valores de precipitação e as temperaturas são mais estáveis ao longo do ano (Davidson et al., 2012). Portanto, dada às particularidades fisiológicas (Duellman & Treub, 1994; Wells, 2007) e reprodutivas do grupo (Haddad & Prado, 2005; Hödl, 1990; Wells, 2007), as condições 15

climáticas da porção Ocidental da Amazonia são mais favoráveis a ocorrência de uma maior variedade de espécies (Duellman, 1999; Hödl, 1990).

Um ponto chave para essa questão, seriam os possíveis efeitos diferenciais do clima sobre a ampla variação reprodutiva do grupo (Haddad & Prado, 2005). Dado que para anuros a riqueza de espécies pode, por si só, não fornecer informações suficientes sobre o funcionamento das assembleias (Campos et al., 2017; Loyola et al., 2008; da Silva et al., 2012; Tsianou & Kallimanis, 2016), a incorporação de traços da biologia do grupo torna-se então cada vez mais necessária, especialmente quando consideradas as tomadas de decisões para conservação (da Silva et al., 2012; Loyola et al., 2008), por exemplo. Isso é particularmente verdadeiro para os anuros, sendo o grupo com a maior diversidade reprodutiva entre os vertebrados terrestres (Wells, 2007; Vitt & Caldwell, 2013).

Anuros possuem uma gama reprodutiva diversa (Haddad & Prado, 2005; Vitt & Caldwell, 2013), compreendendo desde espécies que depositam ovos diretamente na água, ovos depositados no solo ou vegetação, ao desenvolvimento direto de ovos terrestres ou mesmo a viviparidade (Haddad & Prado, 2005; Wells, 2007). Consequentemente, seria natural esperar respostas diferenciais da composição taxonômica de anuros à variação de componentes climáticos e ambientais, dada a presença de grupos com distintas formas de reprodução nas diferentes assembleias (Haddad & Prado, 2005; Hödl, 1990; da Silva et al., 2012). Menores valores de riqueza de espécies são, geralmente, acompanhados por um menor número de modos reprodutivos, particularmente devido às variações nas condições climáticas (da Silva et al., 2012). Hödl (1990) já havia apontado para uma variação na riqueza de espécies com diferentes modos reprodutivos nas planícies amazônicas. Segundo o autor, localidades mais a Oeste apresentariam maior riqueza de espécies com reprodução em ambientes terrestres, dada a maior estabilidade climática dessa porção do bioma, e a maior sensibilidade dessas espécies às condições de climas menos favoráveis (Hödl, 1990).

No entanto, embora as relações influentes do clima e ambiente venham sendo sustentadas para os anuros de forma geral (Buckley & Jetz, 2007; Duellman, 1999; Hödl, 1990), ainda permanecem pouco claras para anuros na Amazônia, especialmente dentro das planícies. Mesmo as suposições de Hödl (1990) permaneceram sem receber uma avaliação com um devido tratamento estatístico. Além disso, somam-se tamtém as dificuldades de realização de estudos em grande escala e o uso de amostragem padronizada no bioma (Magnusson et al., 2013).

As diferenças na riqueza de anuros ao longo da Amazônia (e.g. Duellman, 1999; Godinho & da Silva, 2018; Jiménez et al., 2017) também sugerem uma variação na relação entre a riqueza de 16

espécies e diferentes modos reprodutivos. Dado que a maior estabilidade de variáveis ligadas à disponibilidade de água e temperatura podem ter um importante efeito na riqueza de espécies e modos reprodutivos em ambientes tropicais (Gomez-Mestre et al., 2012; da Silva et al., 2012; Vasconcelos et al., 2010), avaliações entre a relação da riqueza de espécies e modos reprodutivos no bioma tornam-se particularmente interessantes. Nesse sentido, nosso trabalho teve como objetivo investigar se (i) o incremento de espécies ao longo do gradiente longitudinal é acompanhado pelo incremento de modos reprodutivos, considerando também essa relação entre grupos de espécies com diferentes modos reprodutivos (aquáticos, semiterrestres e terrestres). Além disso, também determinar se (ii) a variação nessa relação está correlacionada com componentes do clima atual (temperatura e precipitação) considerando as espécies conjuntamente ou entre os diferentes modos reprodutivos.

2 MATERIAL E MÉTODOS 2.1 Áreas de estudo Os sítios de amostragem compreendem um gradiente de 1.800 km de extensão desde o Norte do estado do Pará ao extremo Oeste do estado do Amazonas, na Amazônia brasileira (Figura 1). A exceção do Norte da ESEC Grão-Pará (499 m a.n.m.), todas as áreas estão dentro das planícies (<400 m de altitude) da Amazônia central, com altitude variando entre 13 e 375 a.n.m (Tab.S1.1). Os domínios climáticos dos sítios são classificados como de clima tropical sem estação seca (nos sítios localizados nas poções mais ocidentais do gradiente) e de tropical com monções (nos sítios da porção oriental do gradiente) (respectivamente Af e Am, de acordo com a classificação de Köppen-Geiger) (Peel et al., 2007). Nos meses mais secos, os domínios Af apresentam valores de precipitação mensais maiores ou iguais a 60 mm, enquanto os domínios Am exibem valores relativamente mais baixos (Peel et al., 2007; Alvares et al., 2013a, 2013b). Os valores anuais médios de chuva podem variar de 1.900 mm nas áreas do Tapajós e Paru, na porção Leste, a mais de 3.600 mm na região do Japurá, na porção Oeste do gradiente (Alvares et al., 2013a). Na porção central e oriental do gradiente, a variação anual de temperatura é de 20 ºC de mínima a mais de 32 ºC de máxima anual, oscilando entre 23 e 26 ºC de temperatura média anual. Já na porção ocidental, os valores anuais variam entre 14 ºC de mínima a 32 ºC de máxima, com valores médios entre 26 e 29 ºC (Alvares et al., 2013b).

2.2 Desenho amostral e coleta de dados Nossos dados são provenientes de registros da literatura (Avila-Pires et al., 2010; Menin et al., 2008; Menin et al., 2017) e de dados inéditos de levantamentos de expedições do projeto SISBIOTA-BioPHAM. O critério de inclusão de sítios foi baseado no esforço amostral e tipo de método de amostragem. Para termos uma visão mais completa da fauna de anfíbios incluímos apenas estudos com amostragem mínima de 15 dias, realizadas exclusivamente 17

durante o período chuvoso e que empregou métodos combinados de amostragens passivas (armadilhas de interceptação e queda com cerca direcionadora; Corn, 1994; Cechin e Martins, 2000) e ativas (busca ativa limitada por tempo com registros visuais e auditivos; Crump e Scott Jr., 1994; Zimmerman, 1994), além de registros gerados por encontros ocasionais. Ao todo, o banco de dados foi composto por 18 sítios de amostragem, sendo 10 deles de dados oriundos da literatura, e oito de dados ainda não publicados (Tab. S1.1), amostrados entre 2002 e 2014 (ver material suplementar para detalhes).

2.3 Espécies e modos reprodutivos A compilação dos 18 sítios resultou em 208 espécies de anuros, distribuídas em 13 famílias e 43 gêneros. Destas, 22 foram excluídas em função da ausência de informações reprodutivas, e da impossibilidade da atribuição de um modo reprodutivo (Tab. S1.2). A identidade das espécies foi confrontada e atualizada seguindo a classificação disponível em Frost (2019). Para a caracterização dos modos reprodutivos, seguimos a classificação proposta por Haddad & Prado (2005), adaptado de Duellman & Treub (1994). As informações complementares relativas aos modos previamente descritos para as espécies foram compiladas com base em informações disponíveis na literatura e observações pessoais dos autores.

Algumas espécies apresentam plasticidade reprodutiva, podendo exibir variações dentro de um mesmo modo ou modos reprodutivos alternativos (ver Haddad & Prado, 2005; Touchon & Warkentin, 2008; Touchon & Worley, 2015; Toledo et al., 2012 para discussão). Nesses casos, foram considerados ambos os modos registrados. Quando não encontramos informações sobre a reprodução, foram assumidos os modos reprodutivos das espécies filogeneticamente mais próximas quando o traço era consistente no clado (Hödl, 1990; Jiménez-Robles et al., 2017), levando em consideração também a expertise dos autores e observações de campo.

Ao final, classificamos todas as espécies com informações disponíveis (186 espécies) em três grandes grupos, de acordo com os modos reprodutivos, sendo eles aquáticos, semiterrestres e terrestres (Tab. S1.4). Para esses casos, foram consideradas espécies com modos reprodutivos aquáticos aquelas em que os ovos são depositados diretamente na água, em ninhos de bolhas ou espuma aquáticos ou depositados no dorso de fêmeas aquáticas. Para espécies com modos reprodutivos semiterrestres, foram considerados os modos em que os ovos são depositados em ambiente terrestre, mas com o desenvolvimento parcial ou total dos girinos ocorrendo em ambiente aquático. E para os modos terrestres, aquelas espécies em que o desenvolvimento dos girinos ocorre em ambientes terrestres, sem a necessidade de transporte para corpos d’água ou quando o desenvolvimento é direto (ver Haddad & Prado, 2005 e Hödl, 1990).

2.4 Variáveis ambientais Utilizamos as coordenadas geográficas longitudinais de cada sítio de amostragem como unidades numéricas contínuas para testar a influência do gradiente longitudinal sobre a relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos. As variáveis climáticas de cada sítio amostral foram extraídas do banco de camadas climáticas WorldClim versão 2.0 (ver Fick & Hijmans, 2017; disponível em http://worldclim.org/). Essas informações são fruto de uma compilação global de dados de estações meteorológicas entre o período de 1970 a 2000. A superfície de resolução espacial usada foi de 5 arcos por minuto, equivalente a 9 km² na linha do Equador (Hijmans et al., 2005), de modo a cobrir a área média dos grids de amostragem de cada sítio. A base de dados é composta por variáveis bioclimáticas de variação sazonal, valores máximos, médios e mínimos, total anual e variação semestral de temperatura e precipitação (ver descrição após a Fig. S1.1). Os valores das variáveis bioclimáticas para cada sítio foram extraídos e corrigidos com o uso dos pacotes ‘raster’ (Hijmans, 2018) e ‘rgdal’ (Bivand, Keitt, & Rowlingson, 2018), em ambiente R (R Development Team, 2017). Após a extração, os valores obtidos foram submetidos a um teste de correlação de Pearson, que indicou que boa parte das variáveis apresentaram colinearidade dentro do gradiente (Fig. S1.1). Com isso, optamos pela seleção de apenas duas variáveis não correlacionadas – precipitação total anual (BIO 12) e temperatura média anual (BIO 01) (Fig. S1.2 A e B) apontadas como de importância biológica para anuros tanto em escala global como regional (e.g. Amado et al., 2018; Buckley & Jetz, 2007; Duellman, 1988; da Silva et al., 2012; Jiménez-Robles et al., 2017; Godinho & da Silva, 2018; Hawkins et al., 2003; Qian et al., 2007; Vasconcelos et al., 2018; Vasconcelos et al., 2011; Rojas et al., 2018). Submetemos as duas variáveis selecionadas a um teste adicional de colinearidade acessado através dos valores de VIF (Zuur, Ieno, & Smith, 2007), também utilizando o Software R.

2.5 Análises dos dados A relação entre o número de modos reprodutivos e a riqueza de espécies em função do gradiente longitudinal foi testada a partir da comparação do grau de inclinação das retas de regressões lineares (Montgomery, Peck, & Vining, 2012). Para isso, foram feitas duas regressões sendo a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos como variáveis dependentes, e o gradiente longitudinal (graus das coordenadas longitudinais de cada ponto) como variável independente em ambos os testes. Na sequência, fizemos comparações entre as inclinações das retas das regressões a partir de variáveis dummy (Legendre & Legendre, 2012; Montgomery et al., 2012), utilizando um modelo linear generalizado – GLM (McCullagh & Nelder, 1989) nas comparações, tornando-a análoga a uma análise de covariância - ANCOVA. O objetivo dessas análises foi testar se o incremento de espécies ao longo de um dado gradiente é proporcional ao incremento de modos reprodutivos. O efeito das variáveis climáticas foi testado da mesma 19

maneira, utilizando os valores de temperatura média anual e precipitação total de cada sítio de amostragem como variáveis independentes. O mesmo processo foi repetido para os três conjuntos de estratégias reprodutivas tendo o gradiente longitudinal e variáveis climáticas como variáveis independentes.

Embora tenhamos utilizado diferentes critérios de seleção e adequação do banco de dados, algumas diferenças de amostragem entre os sítios poderiam gerar interferências em nossos resultados. Com isso, submetemos os dados a uma série de análises de modo a identificar possíveis efeitos de diferenças de esforço de amostragem. A princípio, fizemos uma busca por outliers a partir dos ajustes dos coeficientes de regressão utilizando o próprio default da função das regressões (ver Fig. S1.5 a 18). De forma complementar, optamos por verificar as diferentes relações testadas utilizando as estimativas de riqueza extraídas a partir de curvas de rarefação baseadas nos valores de abundância por espécie (Fig. S1.3). Para os dados do Norte do Pará, utilizamos a ferramenta Engauge Digitizer versão 10.11 para extração dos valores de abundância das representações gráficas de abundância em Avila-Pires et al. (2010). As curvas de acumulação de espécies foram geradas pelo pacote iNEXT (Hsieh, Ma, & Chao, 2016). Cortamos as curvas usando como referência o menor valor de abundância total de espécies entre os sítios amostrados. O mesmo procedimento foi repetido para estimar os valores de modos reprodutivos. Nesse caso, utilizamos os valores de abundância de espécies por modo, e realizamos o corte baseado na abundância total mínima de modos entre os sítios (Fig. S1.4). Os valores extraídos de riqueza de espécies e modos reprodutivos para cada localidade foram novamente submetidos às análises de comparação da inclinação das retas de regressão, e também às buscas por outliers. Para todos os casos, o nível de significância considerado foi de p<0,05. Todas as análises foram realizadas em ambiente “R” (R Core Team, 2017).

3 RESULTADOS Do total de 186 espécies em que foi possível a identificação do modo reprodutivo, 108 foram classificadas como de reprodução aquática, 47 de reprodução semiterrestre, e 33 de reprodução terrestre (Tab. S1.4). Quanto aos modos reprodutivos, dos 17 encontrados (Tab. S1.5), seis deles eram aquáticos, oito semiterrestres e três deles terrestres. Para duas espécies encontramos registros tanto de modos semiterrestres como aquáticos (ver discussão após a Tab. S1.4).

3.1 Gradiente longitudinal 3.1.1 Número de espécies A relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos ao longo do gradiente longitudinal foi significativa (R² = 0,77; p = 0,008). No entanto, o aumento no número de modos 20

reprodutivos em direção a porção Oeste da Amazônia não foi proporcional ao aumento na riqueza (Figura 2). Os valores de riqueza variaram entre 17 e 54 espécies (MDT e MDJ, respectivamente; Tab. S1.3). Para os modos reprodutivos, o número variou entre nove e 14 modos por sítio de amostragem, se estabilizando entre 13 e 14 modos na maior parte do gradiente (Figura 2). O sítio MDJ (Japurá) foi considerado um outlier na relação (Fig. S1.5). Sem esse sítio, não existe relação entre riqueza de espécie e número de modos reprodutivos e o gradiente longitudinal (Tab. S1.7).

Resultados semelhantes foram encontrados para os dados ajustados pela abundância total mínima entre os sítios de amostragem (R² = 0,79; p = 0,004). O padrão na relação é o mesmo encontrado para os dados reais, onde o incremento na riqueza de espécies não foi seguido por um aumento no número de modos reprodutivos no sentido Leste – Oeste (Figura 2). Esse resultado reforça o padrão na relação encontrado no resultado anterior, mesmo com a presença de um outlier na extremidade Oeste do gradiente entre os dados reais.

3.1.2 Estratégias reprodutivas Considerando a relação entre a riqueza de espécies e os modos reprodutivos, divididos em aquáticos, semiterrestres e terrestres, o padrão foi o mesmo observado para os dados completos reais e ajustados (Figura 3). No entanto, a relação foi significativa apenas para as espécies com modos terrestres (R² = 0,42; p = 0,049) e aquáticos (R² = 0,73; p = 0,016), diferindo de semiterrestres (R² = 0,48; p = 0,316). Para as espécies com modos de reprodução aquáticos, um dos sítios localizado na porção Oeste do gradiente representou um outlier (Fig. S1.8). Retirando esse sítio, a relação perde a significância (Tab. S1.7).

3.2 Gradientes climáticos 3.2.1 Número de espécies Encontramos uma forte relação entre os valores anuais de precipitação com a riqueza de espécies e modos reprodutivos (R² = 0,89; p < 0,001) para os dados reais, em particular sobre a riqueza de espécies (Figura 4). A relação é positiva em função do gradiente de precipitação, mas permanece sem um incremento comparativo no número de modos reprodutivos em função do aumento da riqueza de espécies em localidades com maiores volumes de precipitação. Além disso, um dos sítios a Oeste do gradiente representou um outlier (Fig. S1.11). Retirando esse sítio, a relação continua a mesma e sem o efeito de outliers (Tab. S1.7; Fig. S1.12). Não foi encontrada relação significativa para a temperatura (R² = 0,70; p = 0,549).

O padrão encontrado para os dados reais também se repetiu entre os dados ajustados. Encontramos uma relação significativa com a precipitação anual (R² = 0,84; p < 0,001), também mais expressivo para a riqueza de espécies, mas sem um incremento comparativo do número de modos reprodutivos (Figura 4). Para a temperatura, assim como nos dados reais, não encontramos relação significativa (R² = 0,70; p = 0,549). Em ambos os casos – dados reais e ajustados, o aumento da riqueza de espécies em função do gradiente de chuva não foi acompanhado pelo aumento no número de modos reprodutivos.

3.2.2 Estratégias reprodutivas Com o gradiente climático na relação riqueza de espécies/número de modos reprodutivos, o padrão de relação se manteve para a maiorias dos casos, levando em função os três grupos de modos reprodutivos. As três categorias de modos reprodutivos estiveram relacionadas com o gradiente de precipitação, onde o incremento na riqueza de espécies não foi seguido pelo número de modos reprodutivos (Figura 5). No entanto, para as espécies com modos aquáticos, embora com um efeito significativo (R² = 0,79; p = 0,001), uma das áreas representou um outlier na relação (Fig. S1.14). Retirando esse ponto, a relação perde a significância (R² = 0,78; p = 0,079). Do contrário, o padrão se manteve o mesmo para as espécies com modos semiterrestres (R² = 0,62; p = 0,012) e terrestres (R² = 0,48; p = 0,038).

Os valores anuais médios de temperatura foram negativamente relacionados com as espécies de modos reprodutivos semiterrestres (R² = 0,60; p = 0,012). Nesse caso, houve uma redução no número de espécies em localidades com maiores temperaturas anuais médias, sem uma diminuição proporcional do número de modos reprodutivos (Figura 5). Não foram encontradas relações significativas entre temperatura e número de espécies com modos aquáticos (R² = 0,64; p = 0,446) e com modos terrestres (R² = 0,26; p = 0,715).

4 DISCUSSÃO Neste estudo, nós investigamos a relação entre a riqueza de espécies e o número de modos reprodutivos de anuros em um gradiente longitudinal na Amazônia. Observamos que, diferente de nossa hipótese, o incremento de espécies no gradiente longitudinal não foi acompanhado por um incremento proporcional dos modos reprodutivos. Além disso, os diferentes padrões dessas relações foram investigados dentro de grupos de espécies com diferentes modos reprodutivos, onde, como no anterior, também não observamos relação concordante. O padrão de incremento do número de espécies de leste para oeste foi concordante com o padrão de pluviosidade anual média. Já para a temperatura média, outro preditor importante para a diversidade de anuros, 22

encontramos relação significativa apenas para o grupo de modos reprodutivos semiterrestres em função dessa variável.

4.1 Relações com a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos Estabilizando-se entre 12 e 14 modos, há uma baixa variação no número de modos entre os sítios estudados na maior parte do gradiente. Neste sentido, o número de modos reprodutivos não seguiu o incremento na riqueza de espécies. Modos reprodutivos podem ser filogeneticamente conservados (da Silva et al., 2012). Além disso, muitas espécies de anuros são amplamente distribuídas nas planícies amazônicas (Jiménez-Robles et al., 2017; Zimmerman & Simberloff, 1996), o que poderia resultar em uma maior similaridade e homogeneização entre modos reprodutivos e suas relações no bioma (Zimmerman & Simberloff, 1996). Por outro lado, a estruturação das assembleias de anuros também pode refletir a composição de modos reprodutivos. Na Mata Atlântica, por exemplo, sítios com menores valores de riqueza de espécies e modos reprodutivos são subconjuntos de assembleias com maior riqueza de espécies e, consequentemente, de modos reprodutivos (da Silva et al., 2012). Esse padrão aninhado sofre um importante efeito dos níveis de umidade entre diferentes sítios do bioma (da Silva et al., 2012). Já na Amazônia, o turnover de espécies é o principal componente associado a distribuição de espécies, tendo nas planícies um efeito maior da distância geográfica (Bitar et al., 2017; Jiménez-Robles et al., 2017). De maneira geral, a variação no número de modos reprodutivos é, geralmente, mais acentuada sob atuação da elevação/altitude (Jiménez-Robles et al., 2017; Lion et al., 2019), em ambientes de transição (Bitar, Pinheiro, Abe, & Santos-Costa, 2012), e com baixa disponibilidade de água (Haddad & Prado, 2005; da Silva et al., 2012; Vasconcelos et al., 2010). Somado a isso, e, uma vez que nas planícies Amazônicas a variação nas condições ecológicas é menos abrupta (Jiménez-Robles et al., 2017), seria natural esperar uma estabilização no número de modos, uma vez que a quase totalidade dos pontos encontram-se dentro das planícies.

O padrão de riqueza no sentido Leste – Oeste observado já é conhecido para anuros amazônicos. A tendência no aumento da riqueza de espécies em direção a porção Oeste da Amazônia tem sido relatada sob diferentes áreas de inferência, como a partir da distribuição de espécies (Godinho & da Silva, 2018; Jenkins, Pimm, & Joppa, 2013) em todo o bioma (Duellman, 1988; Jiménez-Robles et al., 2017) ou mesmo dentro da Amazônia brasileira (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). Embora conhecido, esse padrão ainda não tinha sido investigado considerando um conjunto de dados com controle mínimo dos efeitos de amostragem e elevação. Cabe aqui destacar que, embora um dos sítios tenha representado um outlier nas análises, a amostragem para todos os sítios oriundos de dados inéditos foi padronizada. Além disso, a utilização dos dados seguiu, conforme destacado anteriormente, critérios de seleção e adequabilidade. Com isso, reforçamos os resultados encontrados para ambos os sítios da extremidade Oeste do 23

gradiente, incluindo o que representou um outlier em algumas análises, correspondem a um valor real. Um ponto que reforça o que foi destacado é a significância dos resultados nas análises para os dados ajustados, que evidenciaram a mesma tendência no aumento da riqueza em direção a porção Oeste, além dos relatos prévios da literatura apontados acima. Esse padrão de riqueza tem sido relatado para diferentes grupos de vertebrados (e.g. Aves – Haffer, 1990; Rahbek & Graves, 2001; Mamíferos – Gouveia, Villalobos, Dobrovolski, Beltrão-Mendes, & Ferrari, 2014; Tognelli & Kelt, 2004; Peixes – Albert, Petry, & Reis, 2011), alguns invertebrados (e.g. Formigas – Vasconcelos, Vilhena, Facure, & Albernaz, 2010) e plantas (ter Steege, ATDN, & RAINFOR, 2010) para as planícies amazônicas.

Uma das questões mais intrigantes em padrões de riqueza de espécies é justamente quais são os mecanismos causadores desses padrões. Na Amazônia, eventos históricos associados a origem da biota, como a hipótese dos Refúgios Pleistocênicos (Haffer, 1969) e a ação do soerguimento dos Andes (Hoorn et al., 2010), por exemplo, foram apontados como tendo forte impacto na evolução da paisagem e dos ecossistemas. Os processos subsequentes que se acumularam ao longo da evolução da paisagem tonaram-se então fundamentais para a compreensão dos padrões atuais da biodiversidade no bioma (Hoorn et al., 2010). Dentro dessa perspectiva, as mudanças na composição climática e estabelecimento dos padrões e regimes do clima, e características geológicas atuais, bem como a composição estrutural do ambiente florestal, por exemplo, também associam-se aos padrões atuais na distribuição da biota amazônica (Hoorn et al., 2010; Myster, 2017; Waddell, Crotti, Lougheed, Cannatella, & Elmer, 2018; Wesselingh et al., 2010). Em primatas e aves, esse padrão tem sido associado aos diferentes fatores específicos, como precipitação e estrutura vertical da vegetação, ou pela ação sinérgica de variáveis ambientais e climáticas, por exemplo (Cohn-Haft, Whittaker, & Stouffer, 1997; Gouveia, Villalobos, Dobrovolski, Beltrão-Mendes, & Ferrari, 2014; Rahbeck & Graves, 2001; Defler, 2013). Entre mamíferos terrestres e anfíbios, as maiores concentrações de espécies na Amazônia Ocidental foram associadas às altas produtividades e dinâmicas florestais dos solos ricos em nutrientes oriundos do Neogeno Andino (Hoorn et al., 2010; Tognelli & Kelt, 2004; ter Steege, ATDN, & RAINFOR, 2010). Em nosso caso, o aumento da riqueza de espécies acompanhou os maiores volumes anuais de chuva.

Os valores anuais totais de precipitação tiveram efeito significativo sobre a relação entre a riqueza de espécies/número de modos reprodutivos, em particular sobre a riqueza. Essa relação já era esperada para o grupo, corroborando nossas hipóteses. Anuros são particularmente sensíveis às variações na disponibilidade de água, sendo essa uma variável chave para o grupo (Duellman & Treub, 1994; McDiarmid, 1994). A precipitação é um forte preditor para a riqueza de espécies de anfíbios, mesmo sob diferentes escalas espaciais (e.g. em nível global – Buckley & Jetz, 2007; Gomez-Mestre, Pyron, & Wiens, 2012; Hawkins et al., 2003; e regional – 24

Duellman, 1988; Jiménez-Robles et al., 2017; Qian, Wang, Wang, & Li, 2007; Vasconcelos, Santos, Haddad, & Rossa-Feres, 2010; Vasconcelos, Rodríguez, & Hawkins, 2011). Além disso, variáveis associadas à disponibilidade de água estão fortemente ligadas tanto com a riqueza de espécies quanto como aos modos reprodutivos (Gomez-Mestre et al., 2012; Haddad & Prado, 2005; Jiménez-Robles et al., 2017; da Silva, Almeida-Neto, Prado, Haddad, & Rossa- Feres et al., 2012; Vasconcelos et al., 2010). A umidade, por exemplo, é apontada como o principal componente tanto para modos reprodutivos como para a diversidade filogenética de anuros na Mata Atlântica (da Silva et al., 2012). Essas relações suportam a ideia de que a alta diversidade filogenética poderia refletir as diferentes capacidades de tolerância a condições desfavoráveis entre os modos de reprodução (Gomez-Mestre et al., 2012; Haddad & Prado, 2005; da Silva et al., 2012). Nesse caso, o maior número e a presença de modos reprodutivos mais especializados na Mata Atlântica estariam associados aos altos níveis de umidade local. Ao contrário, locais menos úmidos comportariam mais modos generalizados ou especializados em resistir aos riscos de dessecação (da Silva et al., 2012). Na Amazônia, os níveis de precipitação também podem exercer uma importante função na ocorrência local de traços reprodutivos (Jiménez-Robles et al., 2017).

Embora não tenhamos encontrado efeito significativo da temperatura, sua importância também é geralmente associada às particularidades fisiológicas dos anuros (Duellman & Treub, 1994; Stebbins & Cohen, 1995; Wells, 2007). No entanto, sua real implicação nos processos fisiológicos do grupo também pode ser extremamente variável (Wells, 2007). Em menores latitudes do globo, a ação da temperatura pode estar associada a estruturação de comunidades locais de anuros, principalmente devido aos efeitos restritivos do clima sazonal dessas regiões (Canavero, Arim, & Brazeiro, 2009; Canavero, Arim, Pérez, Jaksic, & Marquet, 2017; Hawkins et al., 2003). A mesma ação é vista para diferentes grupos animais em escalas maiores, sendo mais intensa com a diminuição da latitude (Hawkins et al., 2003). Vasconcelos et al. (2010) não encontraram nenhum efeito da temperatura tanto para a riqueza de espécies como para modos reprodutivos de anuros no Brasil. Outro ponto que pode estar associado a não significância e ausência de padrão dessa variável foi a baixa variação da temperatura média anual no gradiente estudado no presente trabalho (24,7 a 26,9 ºC), onde os valores podem não ter sido suficientemente variáveis para serem detectados na relação envolvendo todas as assembleias de anuros entre os sítios.

4.2 Relações entre as categorias de modo reprodutivos A relação entre a riqueza de espécies e número de modos ao longo do gradiente longitudinal também foi observada quando os modos reprodutivos foram divididos em aquáticos, semiterrestres e terrestres. Entre eles, a tendência observada para espécies com reprodução aquática e terrestre seguiu o mesmo padrão encontrado para o conjunto de dados completo, 25

onde o aumento da riqueza não foi acompanhado pelo aumento proporcional do número de modos reprodutivos. Hödl (1990) já havia apontado para uma maior riqueza de espécies com reprodução semiterrestre e terrestre para a porção Ocidental das planícies amazônicas. Sua abordagem considerou quatro localidades com estudos de longa duração para anuros, sendo duas na porção Leste das planícies (Manaus e Belém, no Brasil), e duas na porção Oeste (Panguana, no Peru, e Santa Cecília, no Equador). O autor observou que o número de espécies com esses modos reprodutivos foi maior nas localidades da porção Oeste. Hödl (1990) também atribuiu isso a uma provável relação com as condições climáticas locais, onde a maior previsibilidade do clima na região, em especial ao regime de chuvas, garantiria melhores condições para o estabelecimento de espécies com esses modos reprodutivos. Embora esse resultado tenha sido discutido sob diferentes abordagens que, normalmente, incorporam dados ora de um número reduzido de localidades (e.g. Duellman, 1989; Hödl, 1990), ora de diferentes localidades com grande variação na amostragem (e.g. Azevedo-Ramos & Galatti, 2002; Jiménez-Robles et al., 2017), a constatação de Hödl (1990) ainda não havia sido demonstrada de forma analítica usando um grande conjunto de dados para os anuros das planícies amazônicas.

A riqueza de espécies com modos reprodutivos terrestres apresentou grande variação ao longo do gradiente longitudinal, como para as que exibem o modo 23 (desenvolvimento direto de ovos terrestres; sensu Haddad & Prado, 2005), por exemplo. A abundância dessas espécies nos sítios amostrados na parte Oeste do gradiente foi maior, em especial nas margens esquerda e direita do rio Japurá, e com destaque ao gênero Pristimantis. Entre os Craugastoridae, esse gênero desponta com a maior diversidade de espécies, sendo também o mais diverso entre os vertebrados terrestres (Frost, 2019). As maiores diversidades de espécies de Pristimantis, assim como outros gêneros de Craugastoridae, são encontradas no Ocidente da Amazônia, principalmente nas planícies, florestas de encostas e nos Andes (Duellman & Lehr, 2009; Waddell, Crotti, Lougheed, Cannatella, & Elmer, 2018).

Assim como observado para toda a composição de espécies, a precipitação anual também esteve correlacionada com os três grupos de modos reprodutivos. Locais com maiores volumes de precipitação podem apresentar alta disponibilidade e diversidade de poças e cursos d’água, por exemplo, que são importantes para espécies com ovos e larvas aquáticas (Hödl, 1990; Lion et al., 2019), mesmo estas sendo consideradas mais generalistas no uso de hábitat (Duellman & Treub, 1994; Wells, 2007). Além disso, esses locais também podem apresentar altos valores de umidades do ar e do solo, elementos essenciais para espécies com reprodução semiterrestre e terrestre (Lion et al., 2019). Entre as espécies com fases terrestres de reprodução, nas regiões tropicais e subtropicais do globo, as maiores riquezas de espécies estão relacionadas a temperatura e, principalmente, a precipitação (Gomez-Mestre et al., 2012; Lion et al., 2019). 26

No caso da Amazônia, a ocorrência desses traços também está relacionada a variação climática, em especial ao regime de chuvas (Jiménez-Robles et al., 2017).

Diferentes fatores importantes para o sucesso reprodutivo de anuros estão associados à variação nos volumes de chuva, em especial em regiões com clima marcadamente sazonal. A precipitação está associada, por exemplo, às taxas de predação, mortalidade (Touchon & Warketin, 2009) e riscos de dessecação em indivíduos (Haggerty, Crisman, & Rohr, 2019) e ovos (Haddad & Prado, 2005; Lion et al., 2019; Salica, Vonesh, & Warkentin, 2017; Schulte & Lötters, 2013), e à mortalidade de embriões (Caldwell & Araújo, 2004; Pyburn, 1980). Além da disponibilidade de habitats para o destino final de girinos transportados ou eclodidos (Caldwell & Araújo, 2004; Ferreira et al., 2017; Rodriguez & Duellman, 1994), e carreamento de girinos de ninhos de espuma (Lima et al., 2012; Rodriguez & Duellman, 1994). Ainda, a precipitação também exerce forte influência sobre os padrões de reprodução pré-desova, determinando início e fim de estações reprodutivas, atividades de vocalização, e escolhas de sítios de desova, por exemplo (e.g. Caldwell & Araújo, 2004; Duellman, 2005; Lima et al., 2012; Rocha, Lima, & Kaefer, 2018; Rodriguez & Duellman, 1994; Souza, 2009; Schulte & Lötters, 2013).

A habilidade de sobreviver em ambientes com altas temperaturas depende criticamente da capacidade de tolerância à dessecação, dada a alta permeabilidade da pele dos anuros (Amado, Bidau, & Olalla‐Tárraga, 2018). No entanto, essa habilidade também deve ser estendida aos ovos e estágios larvais (Gomez-Mestre et al., 2012; Haddad e Prado 2005; Hödl 1990; Lion et al., 2019; Salica et al., 2017; Touchon & Warkentin, 2009). Modos reprodutivos semiterrestres e terrestres são considerados novidades evolutivas entre os anuros (Gomez-Mestre et al., 2012; Haddad & Prado, 2005) que, no entanto, trouxeram novos desafios à medida em que tornam-se cada vez menos dependentes de ambientes aquáticos (Lion et al., 2019; Salica et al., 2017; Touchon & Warkentin, 2009; Touchon & Worley, 2015). O risco de dessecação é, talvez, o mais apontado entre eles. Embora a variação da temperatura tenha sido baixa ao longo do gradiente, a relação negativa encontrada para as espécies com modos reprodutivos semiterrestres poderia indicar uma maior sensibilidade dessas espécies a essa variação, como provável resposta negativa ao risco de dessecação. Nessas espécies, esse risco surge de maneira mais intensa, dada a dualidade nos modos de reprodução, com um período de exposição dos ovos às condições terrestres, e a subsequente necessidade de ambientes aquáticos para o desenvolvimento dos girinos (Salica et al., 2017; Touchon & Warkentin, 2009; Touchon & Worley, 2015).

4.3 Considerações gerais Dois dos sítios que compõem nosso banco de dados chamaram nossa atenção. Localizados no extremo Oeste do gradiente, nas margens esquerda e direita do rio Japurá, os sítios apresentaram altos valores de riqueza em relação aos demais (43 e 60 espécies, respectivamente, considerando todo o banco de dados). Recentemente, Godinho & da Silva (2018) realizaram um estudo onde propuseram um esquema de regionalização biogeográfica para anuros amazônicos. Nele, os autores encontraram sete regiões biogeográficas, além da atuação de alguns rios delimitando as áreas, tendo por base os polígonos de distribuição de espécies da IUCN. Nesse trabalho, ao longo dos cursos alto e médio do rio Japurá, há uma aparente delimitação entre as áreas BR1, a Leste, e BR4, a Oeste do rio. Sendo a primeira região biogeográfica identificada na parte central da Amazônia, BR1 surge como uma aparente área de transição entre regiões biogeográficas encontradas para anuros (ver Godinho & da Silva, 2018). Embora deva haver parcimônia em generalizações para esses resultados, dado a necessidade de avaliações mais precisas para validar ou não essa região, a presença de ambos os sítios do Japurá nessa porção de encontro entre BR1 e BR4 sugerem uma possível zona de transição onde o aumento na riqueza de espécies de anuros nas planícies em direção a Oeste é visto com maior expressividade. Um ponto que reforça essa suposição é a localização próxima de ambos os sítios a uma das porções de maior riqueza para anuros na Amazônia (Godinho & da Silva, 2018; Jiménez-Robles et al., 2017).

Embora a maior previsibilidade climática seja, aparentemente, um bom preditor para o atual padrão de riqueza em direção a porção Oeste da Amazônia, suas causas também estão associadas a origem evolutiva de diferentes grupos. No caso dos anuros, entre os Pristimantis, por exemplo, as porções de elevação média no Noroeste dos Andes na Colômbia e Equador são consideradas as regiões mais importantes para a diversificação evolutiva do grupo (Mendoza, Ospina, Cárdenas-Henao, & García-R, 2015). Os Andes também tiveram uma importante atuação nos eventos de diversificação entre os Dendrobatidae, com destaque ao gênero Ameerega (Santos et al., 2009), e alguns Bufonidae (Lötters et al., 2010), por exemplo. Os eventos históricos que moldaram a paisagem do Norte da América do Sul trazem importantes insights sobre a evolução da biota amazônica (Hoorn et al., 2010; Waddell, Crotti, Lougheed, Cannatella, & Elmer, 2018; Wesselingh et al., 2010). Esses eventos corresponderam às mudanças profundas na paisagem, e tem sido associados à diversificação de uma variedade de grupos animais e vegetais (ver Hoorn et al., 2010; Mendoza et al., 2015; Santos et al., 2009; ter Steege, ATDN, & RAINFOR, 2010; Waddell et al., 2018).

Além do aspecto evolutivo, características estruturais do solo e vegetação na porção Oeste da Amazônia também poderiam estar associadas aos altos valores de riqueza na região. Extensiva variação nas condições edáficas, topográficas, climáticas, e de estrutura da vegetação (ver 28

revisão e discussão em Myster, 2017; Hoorn et al., 2010; ter Steege et al., 2010) contribuem conjuntamente para esse padrão. A alta produtividade primária (Hoorn et al., 2010), resultante principalmente das características edáficas (Myster, 2017) e dos altos valores de umidade da região (Davidson et al., 2012), forneceriam condições ótimas para uma maior abundância e riqueza de consumidores primários (Duellman, 1989). Isso resultaria em uma maior disponibilidade e variedade de presas para anuros (Duellman, 1989), permitindo a coexistência local de muitas espécies; associando-se também a maior disponibilidade de sítios reprodutivos nessa porção (Lion et al., 2019). A composição do solo e estrutura da vegetação, por exemplo, também podem estar relacionadas, particularmente, à ocorrência de determinadas espécies de anuros, principalmente quando associadas à disponibilidade de sítios de reprodução e na ocupação de nichos. Alta complexidade estrutural pode fornecer maior disponibilidade de nichos verticais (Oliveira & Scheffers, 2019), por exemplo, que também poderiam atuar como bons preditores de riqueza. Características edáficas como o teor de argila e silte também podem associar-se com a ocorrência e abundância de algumas espécies de reprodução semiterrestre (Ferreira, Jehle, Stow, & Lima, 2018) e aquática (Ferrão, Fraga, Moravec, Kaefer, & Lima, 2018), por exemplo.

5 CONCLUSÃO Nossos resultados dão suporte à hipótese de maior número de espécies em assembleias de anuros localizadas na porção oeste da Amazônia, bem como a atuação do clima, como previamente discutido na literatura. Entretanto, os maiores valores de riqueza de espécies para a porção Oeste do gradiente não foram acompanhados por um aumento proporcional no número de modos reprodutivos. Esse padrão é observado mesmo considerando grupos com diferentes modos reprodutivos. O volume anual de precipitação teve um importante efeito para a relação em ambas as composições completas e agrupadas por modos reprodutivos. Apenas as espécies com modos reprodutivos semiterrestres responderam à variação na temperatura média, e com relação negativa para a riqueza de espécies em sítios com maiores valores dessa variável.

Sob a perspectiva de mudanças climáticas, as previsões futuras para anuros são, em sua maioria, desanimadoras (Hof, Jetz, Araújo, & Rahbek, 2011; Lourenço‑de‑Moraes et al., 2019; Vanconcelos, Nascimento, & Prado, 2018). Na Amazônia, a ação humana e os efeitos da mudança no clima apontam para uma alteração no regime de chuvas na região (Malhi et al., 2008), o que poderia ter forte impacto para anuros, dada a forte dependência de água e umidade ambiental para sobrevivência e reprodução nesse grupo (Duellman & Treub, 1994; Gomez- Mestre et al., 2012; Wells, 2007). Esses e outros cenários expõem ainda mais a necessidade de investigações sobre a variação na riqueza de espécies, em especial suas relações com o clima 29

atual. Além disso, embora com uma grande diversidade de modos reprodutivos podendo exibir diferentes respostas às condições ambientais, modos reprodutivos ainda têm sido pouco explorados em estudos de larga escala. Dado que os parâmetros atuais de avaliação podem não compor um bom indicativo sobre as condições ambientais (da Silva et al., 2012; Loyola et al., 2008), a necessidade de inclusão de traços reprodutivos em análises ecológicas vem se tornando cada vez mais fundamental na compreensão da dinâmica dos ecossistemas e em estratégias de conservação (Campos, De-Moraes, Llorente, & Solé, 2017; da Silva et al., 2012; Loyola et al., 2008).

6 AGRADECIMENTOS Ao apoio financeiro foi fornecido para o projeto SISBIOTA: Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações/Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq (# 563348/2010) e Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas – FAPEAM (Edital FAPEAM/SISBIOTA). Este estudo contou com apoio de bolsas de pesquisa da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES para AJCGP, e bolsa de produtividade em pesquisa do CNPq para MM. Todas as coletas do projeto SISBIOTA foram autorizadas pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade / SISBIO (números 11323, 35424, 40186).

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8 ÍNDICE DE INFORMAÇÕES SUPLEMENTARES Informações adicionais podem ser encontradas na versão online desse artigo: Apêndice S1 Informações gerais sobre os sítios de amostragem; listas de espécies e informações reprodutivas; curvas de rarefação e informações sobre a riqueza de espécies e modos reprodutivos entre os sítios de amostragem; resultados das análises estatísticas e coeficientes de regressão.

9 BIOSKETCH

Afonso J.C.G. Pereira é interessado em ecologia e história natural de anfíbios e répteis amazônicos, etnoherpetologia e epidemiologia e de acidentes ofídicos. Este trabalho representa um componente da sua dissertação de mestrado pela Universidade Federal do Amazonas/Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, em Manaus, Amazonas.

Marcelo Menin é Professor Associado da Unviersidade Federal do Amazonas. Seus principais interesses estão voltados à ecologia de comunidades, taxonomia e biologia reprodutiva de anuros.

Fabrício B. Baccaro é Professor da Universidade Federal do Amazonas. Têm seus interesses voltados para ecologia de comunidades, ecologia funcional e interações entre espécies, especialmente em invertebrados.

Contribuição dos autores: MM e FBB conceberam a ideia; MM coordenou as coletas de campo com auxílio de colaboradores; AJCGP organizou e analizou os dados coletados e as coletas de novas informações, realizou as análises estatísticas com supervisão de FBB, e escreveu o artigo com supervisão de MM e FBC. Todos os autores leram e aprovaram o manuscrito final.

FIGURAS Figura 1 Mapa da localização dos sítios de amostragem de anuros no norte da Amazônia brasileira. Margens esquerda (1) e direita (2) do rio Japurá, Rios Ayuanã (3) e Daraá (4), margens esquerda (5) e direita (6) do rio Purus, Reserva Florestal Adolpho Ducke (7), região norte da ESEC Grão-Pará (8), FLOTA de Faro (9), REBIO Trombetas (10), FLONA Saracá- Taquera (11), FLOTA do Trombetas (12), região sul (13) e central (14) da ESEC Grão-Pará, margens esquerda (15) e direita (16) do rio Tapajós, REBIO Maicuru (17) e FLOTA do Paru (18).

Figura 2 Relação entre a riqueza de espécies e número de modos reprodutivos de anuros com o gradiente longitudinal na Amazônia brasileira para os dados reais e ajustados pelos resultados das curvas de rarefação.

Figura 3 Relação entre a riqueza de espécies de anuros e modos reprodutivos aquáticos, semiterrestres e terrestres com o gradiente longitudinal na Amazônia brasileira.

Figura 04 Relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos de anuros com a precipitação total anual e a temperatura média anual para os dados completos e ajustados.

Figura 05 Relação entre a riqueza de espécies de anuros e modos reprodutivos aquáticos, semiterrestres e terrestres com a precipitação total anual (coluna esquerda) e a temperatura média anual (coluna direita).

Figura 1.

Figura 2.

Figura 3.

Figura 4.

Figura 5.

8 INFORMAÇÕES SUPLEMENTARES

Journal of Biogeography

MATERIAL SUPLEMENTAR

Influência dos gradientes climático e longitudinal na riqueza de espécies e modos reprodutivos de anuros na Amazônia brasileira

Afonso J C G Pereira, Fabricio B Baccaro, Marcelo Menin

Desenho amostral e coleta dos dados Entre os sítios, na Reserva Florestal Adolpho Ducke, a procura pelos animais foi feita por meio de amostragens simultâneas visuais e auditivas, diurnas e noturnas, entre os anos de 2002 a 2004. Nesse sítio, além da procura ativa limitada por tempo, também foram utilizadas armadilhas de interceptação e queda. No entanto, devido à baixa eficácia desse último método nessa área (apenas indivíduos de três espécies capturados; ambas também registradas pelas amostragens visuais e auditivas), o método não foi incluído na publicação original (M. Menin, comunicação pessoal). Para diminuir o efeito do número de amostragens para essa área, utilizamos apenas os resultados de uma das campanhas de coleta (ver Menin et al., 2008 para detalhes sobre os métodos de amostragem), sendo a segunda delas (em 2003).

Entre os sítios da porção Leste do gradiente, sete deles são provenientes de Avila-Pires et al. (2010). Os levantamentos compreenderam diferentes unidades de conservação do Norte do estado do Pará. As amostragens foram feitas combinando o uso de técnicas de amostragem ativas (procura limitada por tempo e buscas visuais e auditivas) e passiva (armadilhas de intercepção e queda) em sistemas de trilhas (ver Avila-Pires et al., 2010 para mais detalhes sobre a amostragem) ao longo das áreas.

Os dados coletados pelo projeto SISBIOTA-BioPHAM incluem os sítios localizados nas margens dos rios Ayuanã e Daraá, e margens direita e esquerda dos rios Japurá e Purus, no Amazonas, e Tapajós e Trombetas, no Pará, amostrados entre os anos de 2011 e 2014. Para todos esses 47

sítios, o material coletado encontra-se depositado na Coleção Zoológica Paulo Bührnheim, Seção Amphibia, na Universidade Federal do Amazonas (CZPB-AA), e Coleção de Anfíbios e Répteis do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA-H). As amostragens foram realizadas em sistemas de trilhas paralelas de três kilômetros, utilizando-se de amostragens simultâneas por encontros visuais e auditivos, armadilhas de interceptação e queda com cerca direcionadora e encontros ocasionais (Tab. S1.1). Menin et al. (2017) apresentam os resultados das amostragens nas margens dos rios Ayuanã e Daraá. Os dados dos autores são, originalmente, também das campanhas do projeto SISBIOTA. Com isso, informações sobre os métodos de amostragem para os demais sítios podem ser encontradas com maiores detalhes em Menin et al. (2017), uma vez que os levantamentos do projeto entre os sítios seguiram padronização única de amostragem.

Tabela S1 Informações gerais sobre os sítios de amostragem. Coordenadas em graus decimais. Altitude expressa em metros acima do nível do mar. Métodos: busca ativa visual e auditiva (BVA), armadilhas de interceptação e queda (AIQ), e encontros ocasionais (EO). Os domínios climáticos estão de acordo com Peel et al. (2007) e Alvares et al. (2013).

Coordenadas Amostragem Sigla Altitude* Domínio Sítio de amostragem Duração Fonte ID Longitude Latitude (m.a.n.m) Métodos climático (dias)

Margem esquerda do Rio Japurá, Amazonas MEJ -69.128333 -1.718889 92 22 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Margem direita do Rio Japurá, Amazonas MDJ -69.029444 -1.846111 101 22 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Menin et al. (2017)/SISBIOTA- Margem direita do Rio Ayuanã, Amazonas RAA -64.919722 -0.590000 36 21 BVA, AIQ e EO Af BioPHAM Menin et al. (2017)/SISBIOTA- Margem direita do Rio Daraá, Amazonas RDA -64.785556 -0.400556 59 21 BVA, AIQ e EO Af BioPHAM

Margem direita do Rio Purus, Amazonas MDP -63.280556 -5.701944 33 20 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Margem esquerda do Rio Purus, Amazonas MEP -62.969444 -4.971111 49 20 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM 48

Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazonas RAD -59.922778 -2.963333 106 36 BVA Af Menin et al. (2008)

Norte da Estação Ecológica Gráo-Pará, Pará NGP -58.695900 1.285419 499 18 BVA, AIQ Af Avila-Pires et al. (2010)

Floresta estadual de Faro, Pará FEF -57.213300 -1.714011 13 15 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

Reserva Biológica do Trombetas, Pará RBT -57.040000 -1.080278 47 20 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Floresta Nacional Saracá-Taquera, Pará FST -56.786389 -1.458889 61 20 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Centro da Estação Ecológica Grão-Pará, Pará CGP -55.728500 0.630281 353 22 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

Floresta Estadual do Trombetas, Pará FET -55.522300 -0.962769 329 16 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

Margem esquerda do Rio Tapajós, Pará MET -55.330278 -3.321111 32 22 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Margem direita do Rio Tapajós, Pará MDT -55.216944 -3.384722 55 22 BVA, AIQ e EO Af SISBIOTA-BioPHAM

Sul da Estação Ecológica Grão-Pará, Pará SGP -55.186400 -0.165489 374 16 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

Reserva Biológica Maicuru, Pará RBM -53.931200 0.828619 182 17 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

Floresta Estadual do Paru, Pará FEP -53.236300 -0.943969 65 16 BVA, AIQ Am Avila-Pires et al. (2010)

*Valor médio da elevação topográfica dos sítios de amostragem baseado nos dados de elevação digital da SRTM. Esses dados compõem os Modelos de Elevação Digitais (DEM) de SRTM com uma resolução espacial de 90m no equador, fornecidos em mosaicos de 5 graus x 5 graus (Jarvis et al., 2008). A extração dos valores foi feita com uso do software de geoprocessamento QGIS versão 2.18.11 (QGIS Development Team 2018). 49

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QGIS Development Team (2018). QGIS Geographic Information System. Open Source Geospatial Foundation Project.

(http://www.qgis.org/).

Tabela S2 Espécies excluídas das análises em função da não possibilidade da atribuição de um modo reprodutivo. Siglas dos sítios descritas na tabela S1.

Táxon MEJ MDJ RAA RDA MDP MEP RAD NGP FEF RBT FST CGP FET MET MDT SGP RBM FEP Aromobatidae Allobates sp.1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Allobates sp.2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Allobates sp.3 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Allobates sp.4 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Bufonidae Rhinella sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Craugastoridae Pristimantis sp.1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis sp.2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis sp.3 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis sp.4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Pristimantis sp.5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Hylidae Boana sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Dendropsophus gaucheri 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 (Lescure and Marty, 2000) Dendropsophus sp.1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus sp.2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Dendropsophus sp.3 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Osteocephalus vilarsi 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 (Melin, 1941) Osteocephalus sp.1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Osteocephalus sp.2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Osteocephalus sp.3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Osteocephalus sp.4 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Trachycephalus sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Leptodacylidae Leptodactylus sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Total de espécies 3 6 1 2 1 3 0 0 0 1 0 0 0 3 2 1 0 1 22 51

As variáveis independentes foram submetidas a um teste de correlação de Pearson, de modo a eliminar variáveis multicolineares. Variáveis que apresentaram valores superiores a 0,45 ou menores que -0,45 foram consideradas correlacionadas.

Figura S1 Correlograma para as variáveis climáticas de precipitação anual e temperatura média anual.

Código das variáveis bioclimáticas: BIO 1 – Temperatura média anual BIO 2 – Intervalo diurno médio (média mensal (max. Temp. – min. Temp.) BIO 3 – Isotermalidade BIO 4 – Sazonalidade de temperatura BIO 5 – Temperatura máxima do mês mais quente BIO 6 – Temperatura mínima do mês mais frio BIO 7 – Intervalo da temperatura anual BIO 8 – Temperatura média do quadrimestre mais úmido BIO 9 – Temperatura média do quadrimestre mais seco 52

BIO 10 – Temperatura média do quadrimestre mais quente BIO 11 – Temperatura média do quadrimestre mais frio BIO 12 – Precipitação Anual BIO 13 – Precipitação do mês mais úmido BIO 14 – Precipitação do mês mais seco BIO 15 – Sazonalidade de precipitação (coeficiente de variação) BIO 16 – Precipitação do quadrimestre mais úmido BIO 17 – Precipitação do quadrimestre mais seco BIO 18 – Precipitação do quadrimestre mais quente BIO 19 – Precipitação do quadrimestre mais frio

A B

Figura S2 Mapas climáticos representando o gradiente de precipitação (A) e temperatura (B) na Amazônia, baseado nos valores totais e anuais médios, respectivamente. Escalas em milímetros m/ano (A) e graus celsius ºC (B). Pontos vermelhos representam os 18 sítios de amostragem. Os eixos de coordenadas representam graus de latitude (Y) e longitude (X).

Figura S3 Curvas de rarefação baseadas no número de indivíduos de acordo com os sítios de amostragem. O sítio RAD foi excluído para esse gráfico em função do alto número de indivíduos, que dificultou a visualização das curvas. No entanto, os valores de diversidade gerados compreenderam todos os sítios de amostragem (tabela S4). Os significados das siglas dos nomes dos sítios encontram-se na tabela suplementar 01.

Figura S4 Curvas de rarefação baseadas no número de espécies por modos reprodutivos de acordo com os sítios de amostragem. Os significados das siglas dos nomes dos sítios encontram- se na tabela S1. 56

Tabela S3 Informações sobre os dados de riqueza de espécies e número de modos reprodutivos e variáveis climáticas. Coordenadas longitudinais (CLON) em graus decimais. Dados de Precipitação Total Anual (PTA) em milímetros, e de Temperatura Média Anual (TMA) em graus celsius. Dados de riqueza de espécies e número de modos reprodutivos por sítio de amostragem divididos em valores totais por categoria de estratégia reprodutiva, e valores totais incorporando todas as estratégias. Dados ajustados pelas curvas incluem os valores totais de riqueza de espécies e modos reprodutivos extraídos das curvas de rarefação, a partir dos dados ajustados pelos valores de abundância total mínima entre os sítios.

Reprodução Reprodução Reprodução Dados ajustados Variáveis climáticas Total* Sítio CLON aquática semiterrestre terrestre pelas curvas PTA TMA spp. Modos spp. modos spp. modos spp. modos spp. modos MEJ 69.01 3290 25.88696 20 5 12 5 8 2 40 12 27.607 8.787 MDJ 69.07 3330 25.90112 32 4 14 6 8 2 54 12 30.237 7.833 RAA 64.55 2529 26.47679 16 6 11 5 3 2 29 13 21.816 9.864 RDA 64.47 2514 26.50254 20 6 10 5 2 2 31 13 22.911 9.032 MDP 63.16 2311 26.63333 18 5 6 5 3 2 27 12 21.580 9.455 MEP 62.58 2420 26.71775 13 4 8 6 2 2 23 12 20.959 10.013 RAD 59.55 2308 26.51367 8 3 7 6 7 3 22 12 9.370 10.401 NGP 58.41 1853 25.49079 6 4 9 7 7 2 22 13 14.789 11.396 FEF 57.12 2444 26.99250 10 4 7 7 4 3 21 14 16.175 9.885 RBT 57.02 2681 26.86483 14 6 9 5 4 3 27 14 20.479 11.087 FST 56.47 2522 26.94737 14 4 11 7 6 3 31 14 21.701 10.384 CGP 55.43 2199 25.43942 16 4 13 7 3 2 31 13 21.903 9.906 FET 55.31 2397 25.20200 11 4 14 6 4 2 28 12 19.132 9.814 MET 55.19 1815 26.61271 13 4 6 6 2 1 21 11 21.000 9.711 MDT 55.13 1880 26.34504 10 5 4 4 3 2 17 11 14.625 11.000 SGP 55.11 2379 24.70137 20 5 12 5 2 2 34 12 19.562 8.805 RBM 53.55 2242 25.23642 17 6 11 5 3 2 31 13 22.718 9.570 FEP 53.14 1902 25.93704 15 4 7 4 1 1 23 9 15.136 7.917 * Devido algumas espécies apresentarem mais de um modo reprodutivo, a soma dos valores entre as estratégias reprodutivas pode diferir dos valores totais. Ver discussão ao fim da tabela S5.

Tabela S4 Lista de espécies com modos reprodutivos. Referências para a atribuição dos modos citadas em ordem alfabética ao fim da tabela, de acordo com o número correspondente citado no texto da coluna ‘Fonte’ da tabela. Comentários taxonômicos e atribuição dos modos seguem ao fim da tabela com indicação das respectivas espécies pelas letras sobescritas no número do modo reprodutivo. Modos reprodutivos segundo a classificação de Haddad & Prado (2005).

Modo Estratégia Táxon Fonte reprodutivo reprodutiva

Allophrynidae Allophryne ruthveni Gaige, 1926 24 Semiterrestre 38, 3, 50 Aromobatidae Allobates femoralis (Boulenger, 1884) 20 Semiterrestre 11, 34, 64, 27, 4, 70, 39, 50 Allobates gr. trilineatus 20 Semiterrestre 63, 72, 29 Allobates myersi (Pyburn, 1981) 20a Semiterrestre Allobates paleovarzensis Lima, Caldwell, Biavati, & Montanarin, 2010 20 Semiterrestre 60 Allobates sumtuosus (Morales, 2002) 20 Semiterrestre 36, 39 Anomaloglossus baeobatrachus (Boistel & Massary, 1999) 20 Semiterrestre 3, 50 Anomaloglossus stepheni (Martins, 1989) 21 Terrestre 29, 3, 39 Bufonidae Amazophrynella cf. bokermanni 18b Semiterrestre Amazophrynella manaos Rojas, Carvalho, Ávila, Farias, & Hrbek, 2014 18 Semiterrestre 39 c Amazophrynella aff. manaos 18 Semiterrestre d Amazophrynella aff. minuta (Melin, 1941) 1 Aquática Amazophrynella teko Rojas-Zamora, Fouquet, Ron, Hernández-Ruz, 18e Semiterrestre Melo-Sampaio, Chaparro, Vogt, Carvalho, Pinheiro, Ávila, Farias, Gordo, & Hrbek, 2018 Amazophrynella aff. vote Ávila, Carvalho, Gordo, Kawashita-Ribeiro, & 18f Semiterrestre Morais, 2012 Amazophrynella sp. 18g Semiterrestre Atelopus hoogmoedi Lescure, 1974 2 Aquática 3, 39 Rhaebo guttatus (Schneider, 1799) 1 Aquática 38, 3, 5, 50 58

Rhinella ceratophrys (Boulenger, 1882) 2 Aquática 49 Rhinella dapsilis (Myers & Carvalho, 1945) 1 Aquática 79 Rhinella cf. major 1 Aquática 47, 10 Rhinella margaritifera (Laurenti, 1768) 1 Aquática 38, 4, 3 Rhinella cf. margaritifera 1h Aquática Rhinella gr. margaritifera1 1h Aquática Rhinella gr. margaritifera2 1h Aquática Rhinella gr. margaritifera3 1h Aquática Rhinella gr. margaritifera4 1h Aquática Rhinella gr. margaritifera5 1h Aquática 11, 16, 35, 34, 64, 38, 4, 19, 70, 55, Rhinella marina (Linnaeus, 1758) 1 Aquática 3, 50, 39, 68, 69 Rhinella merianae (Gallardo, 1965) 1 Aquática 35, 38, 13, 69 Rhinella proboscidea (Spix, 1824) 1 Aquática 79, 43, 39 Rhinella sp.1 1 Aquática 3 Rhinella sp.2 1i Aquática Centrolenidae Cochranella sp. 25 Semiterrestre 3 Hyalinobatrachium iaspidiense (Ayarzagüena, 1992) 25 Semiterrestre 3, 68 Vitreorana ritae (Lutz, 1952) 25 Semiterrestre 38, 39 Ceratophryidae Ceratophrys cornuta (Linnaeus, 1758) 1 Aquática 17, 34, 38, 4, 39 Craugastoridae Oreobates quixensis Jiménez de la Espada, 1872 23 Terrestre 16, 17, 62 Pristimantis altamazonicus (Barbour & Dunn, 1921) 23 Terrestre 11, 17, 62, 4 j Pristimantis aff. Altamazonicus 23 Terrestre Pristimantis cf. reichlei 23k Terrestre Pristimantis chiastonotus (Lynch & Hoogmoed, 1977) 23 Terrestre 3, 50 Pristimantis croceoinguinis (Lynch, 1968) 23 Terrestre 16, 17 Pristimantis fenestratus (Steindachner, 1864) 23 Terrestre 17, 62, 3 59

Pristimantis cf. fenestratus 23l Terrestre Pristimantis inguinalis (Parker, 1940) 23 Terrestre 3, 50 Pristimantis kichwarum Elmer & Cannatella, 2008 23 Terrestre 32 Pristimantis luscombei (Duellman & Mendelson, 1995) 23 Terrestre 32 m Pristimantis aff. luscombei 23 Terrestre Pristimantis malkini (Lynch, 1980) 23n Terrestre Pristimantis martiae (Lynch, 1974) 23 Terrestre 11, 17, 4 Pristimantis ockendeni (Boulenger, 1912) 23 Terrestre 11, 17, 62, 70 Pristimantis cf. ockendeni 23o Terrestre Pristimantis orcus Lehr, Catenazzi, & Rodríguez, 2009 23 Terrestre 32 Pristimantis zeuctotylus (Lynch & Hoogmoed, 1977) 23 Terrestre 3 Pristimantis zimmermanae (Heyer & Hardy, 1991) 23 Terrestre 70 Pristimantis sp. 23 Terrestre 3 Strabomantis sulcatus (Cope, 1874) 23 Terrestre 17, 4 Dendrobatidae Adelphobates castaneoticus (Caldwell & Myers, 1990) 20 Semiterrestre 7, 4, 76 Ameerega hahneli (Boulenger, 1884) 20 Semiterrestre 4, 3 Ameerega trivittata (Spix, 1824) 20 Semiterrestre 17, 34, 62, 4, 70, 3 Dendrobates tinctorius (Cuvier, 1797) 20 Semiterrestre 38, 3, 50 Epipedobates cf. guayanensis 20 Semiterrestre 3 Ranitomeya reticulata (Boulenger, 1884) 20 Semiterrestre 64, 77 Ranitomeya toraro Brown, Caldwell, Twomey, Melo-Sampaio, & Souza, 20 Semiterrestre 6 2011 Ranitomeya ventrimaculata (Shreve, 1935) 20 Semiterrestre 62, 71 Eleutherodactylidae p Adelophryne sp. 23 Terrestre Phyzelaphryne miriamae Heyer, 1977 23q Terrestre Hylidae Boana boans (Linnaeus, 1758) 4 Aquática 11, 16, 17, 34, 62, 64, 38, 4, 19, 70, 3, 39, 50, 68 60

Boana calcarata (Troschel, 1848) 1 Aquática 11, 17, 34, 62, 4, 70 modo 1 (64, 4, 70, 3, 39, 73); modo 2 Boana cinerascens (Spix, 1824) 1/2 Aquática (34, 5, 68) r Boana cf. cinerascens 1/2 Aquática Boana dentei (Bokermann, 1967) 1s Aquática Boana fasciata (Günther, 1858) 1 Aquática 11, 17, 34, 62, 64, 38, 19, 70 modo 1 (11, 17, 34, 62, 4, 70, 3, 39); Boana geographica (Spix, 1824) 1/2 Aquática modo 2 (34, 38, 3, 5) Boana cf. geographica1 1/2t Aquática Boana cf. geographica2 1/2t Aquática Boana hobbsi (Cochran & Goin, 1970) 1u Aquática Boana lanciformis (Cope, 1871) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 64, 4, 70, 39 v Boana cf. leucocheila 1 Aquática w Boana maculateralis (Caminer & Ron, 2014) 1 Aquática Boana microderma (Pyburn, 1977) 2x Aquática Boana multifasciata (Günther, 1859) 1 Aquática 17, 34, 38, 68 Boana nympha (Faivovich, Moravec, Cisneros-Heredia, & Köhler, 2006) 2y Aquática Boana punctata (Schneider, 1799) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 62, 38, 64, 70 Boana raniceps (Cope, 1862) 1 Aquática 17, 34, 38, 4, 70 Boana wavrini (Parker, 1936) 4 Aquática 40, 3 Dendropsophus frosti Motta, Castroviejo-Fisher, Venegas, Orrico, & 24 Semiterrestre 46 Padial, 2012 11, 16, 17, 62, 64, 38, 4, 18, 19, 70, Dendropsophus leucophyllatus (Beireis, 1783) 24 Semiterrestre 3, 50 Dendropsophus marmoratus (Laurenti, 1768) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 64, 4 Dendropsophus minusculus (Rivero, 1971) 1 Aquática 17, 38, 50, 68 1 – Aquática modo 1 (16, 17, 62, 34, 4, 70, 5, 68, Dendropsophus minutus (Peters, 1872) 1/24 24 – Semiterrestre 69); modo 24 (64, 38, 3, 39, 50) 1 – Aquática Dendropsophus cf. minutus 1/24z 24 – Semiterrestre Dendropsophus miyatai (Vigle & Goberdhan-Vigle, 1990) 1aa Aquática Dendropsophus cf. nanus 24 Semiterrestre 3 61

Dendropsophus parviceps (Boulenger, 1882) 1 Aquática 11, 16, 17, 62, 64, 19, 70 Dendropsophus rhodopeplus (Günther, 1858) 1 Aquática 11, 17, 34, 62, 64, 19, 70 Dendropsophus rossalleni (Goin, 1959) 24ab Semiterrestre Dendropsophus sarayacuensis (Shreve, 1935) 24 Semiterrestre 11, 16, 17, 34, 62, 64, 4, 70 Dendropsophus triangulum (Günther, 1869) 24 Semiterrestre 11, 16, 17, 34, 62, 64, 4, 70 Lysapsus laevis (Parker, 1935) 1ac Aquática Lysapsus limellum Cope, 1862 1 Aquática 34, 56, 58 Osteocephalus buckleyi (Boulenger, 1882) 2 Aquática 11, 34 Osteocephalus cabrerai (Cochran & Goin, 1970) 2 Aquática 34, 39 Osteocephalus leprieurii (Duméril & Bibron, 1841) 1 Aquática 11, 17, 62, 64, 38, 4, 19, 70, 50, 68 Osteocephalus cf. leprieurii1 1ad Aquática Osteocephalus cf. leprieurii2 1ad Aquática Osteocephalus oophagus Jungfer & Schiesari, 1995 6 Aquática 38, 3, 39, 50 Osteocephalus planiceps Cope, 1874 6 Aquática 70 11, 16, 17, 34, 62, 64, 27, 4, 18, 19, Osteocephalus taurinus Steindachner, 1862 1 Aquática 70, 3, 39, 50, 68 Osteocephalus cf. taurinus1 1ae Aquática Osteocephalus cf. taurinus2 1ae Aquática Scarthyla goinorum (Bokermann, 1962) 1 Aquática 18, 70 Scinax boesemani (Goin, 1966) 1 Aquática 17, 34, 38, 3, 39, 50, 68 Scinax cruentomma (Duellman, 1972) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 62, 64, 38, 4, 70 Scinax garbei (Miranda-Ribeiro, 1926) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 62, 64, 70, 3, 39 Scinax aff. Garbei 1af Aquática Scinax nebulosus (Spix, 1824) 1 Aquática 34, 3 Scinax proboscideus (Brongersma, 1933) 1 Aquática 3, 50 Scinax ruber (Laurenti, 1768) 1 Aquática 16, 34, 62, 64, 4, 70, 3, 39 Scinax aff. ruber1 1ag Aquática Scinax aff. ruber2 1ag Aquática Scinax aff. ruber3 1ag Aquática Scinax cf. ruber 1ag Aquática 62

Scinax gr. ruber 1ag Aquática Scinax sp.1 1ah Aquática Scinax sp.2 1ah Aquática Scinax sp.3 1ah Aquática Scinax sp.4 1ah Aquática Scinax sp.5 1ah Aquática Trachycephalus coriaceus (Peters, 1867) 1 Aquática 11, 16, 17, 34, 62, 64, 38, 19, 70, 50 Trachycephalus cunauaru Gordo, Toledo, Suárez, Kawashita-Ribeiro, 6 Aquática 28 Ávila, Morais, & Nunes, 2013 Trachycephalus hadroceps (Duellman & Hoogmoed, 1992) 6 Aquática 38, 3 Trachycephalus resinifictrix (Goeldi, 1907) 6 Aquática 62, 64, 38, 4, 39 Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758) 1 Aquática 17, 34, 62, 64, 38, 19, 50, 69 Leptodactylidae Adenomera andreae (Müller, 1923) 32 Terrestre 11, 17, 34, 64, 4, 70, 39 Adenomera aff. andreae1 32ai Terrestre Adenomera aff. andreae2 32ai Terrestre Adenomera heyeri Boistel, Massary, & Angulo, 2006 32 Terrestre 3 Adenomera hylaedactyla (Cope, 1868) 32 Terrestre 17, 34, 62, 4, 39, 68 aj Adenomera sp.1 32 Terrestre Adenomera sp.2 32aj Terrestre Engystomops freibergi (Donoso-Barros, 1969) 11 Aquática 1, 63, 26 Engystomops aff. Freibergi 11ak Aquática Engystomops petersi Jiménez de la Espada, 1872 11 Aquática 16, 17, 34, 64, 4, 70 Engystomops sp. 11al Aquática Leptodactylus bolivianus Boulenger, 1898 11 Aquática 17, 64, 38, 57, 4, 70, 50 Leptodactylus discodactylus Boulenger, 1884 11 Aquática 11, 17, 64, 70 modo 28 (38, 70, 68, 54); modo 29 Leptodactylus knudseni Heyer, 1972 28/29 Semiterrestre (33, 34, 64, 38, 57, 4, 39, 54) am Leptodactylus gr. latrans1 11 Aquática Leptodactylus gr. latrans2 11am Aquática 63

Leptodactylus leptodactyloides (Andersson, 1945) 11 Aquática 57, 4, 70 Leptodactylus longirostris Boulenger, 1882 30 Semiterrestre 38, 3, 39, 50, 68 Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 11 Aquática 31 Leptodactylus myersi Heyer, 1995 31 Semiterrestre 50 modo 28 (34, 64, 38, 39, 68); modo Leptodactylus mystaceus (Spix, 1824) 28/30 Semiterrestre 30 (11, 34, 70, 5, 31) Leptodactylus pentadactylus (Laurenti, 1768) 30 Semiterrestre 11, 33, 64, 4, 39 Leptodactylus petersii (Steindachner, 1864) 28 Semiterrestre 38, 3, 39, 68, 69 Leptodactylus rhodomerus Heyer, 2005 30an Semiterrestre Leptodactylus rhodomystax Boulenger, 1884 28 Semiterrestre 64, 70, 3, 39 Leptodactylus riveroi Heyer & Pyburn, 1983 30 Semiterrestre 39 Leptodactylus stenodema Jiménez de la Espada, 1875 30ao Semiterrestre Leptodactylus validus Garman, 1888 11 Aquática 15, 57 Leptodactylus wagneri (Peters, 1862) 11 Aquática 16, 17, 34, 64, 70 Lithodytes lineatus (Schneider, 1799) 11 Aquática 17, 34, 62, 18, 5, 68 Lithodytes aff. lineatus 11ap Aquática Physalaemus ephippifer (Steindachner, 1864) 11 Aquática 17, 34, 3, 61 Microhylidae Adelastes hylonomos Zweifel, 1986 1aq Aquática Chiasmocleis avilapiresae Peloso & Sturaro, 2008 1ar Aquática Chiasmocleis bassleri Dunn, 1949 1 Aquática 11, 17, 34, 70 Chiasmocleis hudsoni Parker, 1940 1 Aquática 39 Chiasmocleis cf. hudsoni 1as Aquática Chiasmocleis shudikarensis Dunn, 1949 1 Aquática 79, 38, 39 Chiasmocleis ventrimaculata (Andersson, 1945) 1 Aquática 11, 17, 34, 64, 19, 70 Chiasmocleis sp. 1at Aquática Ctenophryne geayi Mocquard, 1904 1 Aquática 17, 34, 64, 38, 70, 39, 50 Hamptophryne boliviana (Parker, 1927) 1 Aquática 11, 17, 34, 64, 38, 4, 70, 3, 50 Otophryne pyburni Campbell & Clarke, 1998 18 Semiterrestre 38, 80 Synapturanus mirandaribeiroi Nelson & Lescure, 1975 23 Terrestre 3, 39 64

Synapturanus salseri Pyburn, 1975 23 Terrestre 34, 12, 39, 68 Phyllomedusidae Callimedusa tomopterna (Cope, 1868) 24 Semiterrestre 11, 17, 34, 64, 27, 38, 70, 3, 39, 50 Phyllomedusa bicolor (Boddaert, 1772) 24 Semiterrestre 11, 16, 17, 34, 64, 4, 70, 39, 50 24 (11, 16, 17, 64, 4, 18, 3, 39, 50), Phyllomedusa vaillantii Boulenger, 1882 24/25 Semiterrestre 25 (34) Pithecopus hypochondrialis (Daudin, 1800) 24 Semiterrestre 17, 34, 4, 50 Pipidae Pipa arrabali Izecksohn, 1976 16 Aquática 75, 34, 39, 68 Pipa pipa (Linnaeus, 1758) 16 Aquática 75, 34, 64, 38, 4, 55, 39 Pipa snethlageae Müller, 1914 16 Aquática 75, 64, 3

Optamos por manter a organização original dos dados da literatura quanto a classificação de algumas espécies. Mantivemos aquelas que apresentaram designação incerta baseado nas identificações prévias, quando não foi possível chegar a nível de espécie, mas alocada como grupo, affinis ou de conferência posterior. Para os casos onde houve mudança taxonômica em que foi possível identificar as espécies com incerteza na designiação a partir da distribuição, nós procedemos com a atualização da nomenclatura (e.g. Amazophrynela spp.). a Considerando as relações anteriores no grupo Allobates femoralis (Grant et al., 2006), e a baixa variabilidade nessa relação mesmo com a não inclusão de Allobates myersi em um estudo recente (Grant et al., 2017), o modo atribuído seguirá o já observado para as demais espécies do grupo (modo 20). b Espécie recentemente posicionada no clado Leste por Rojas et al. (2018). Nesse clado, a espécie encontra-se dentro do subclado Nordeste. No clado Leste também se encontra Amazophrynela manaos, cujo modo de reprodução caracteriza-se pela deposição de ovos sobre raízes na proximidade de poças, com os girinos em ambiente aquático após a eclosão (modo 18). Em função da posição de A. bokermanni no clado superior de A. manos, atribuímos o modo 18 à espécie. c Modo atribuído em função de Amazophrynella manaos (referências na espécie). d Espécie do clado Oeste, dentro do subclado Noroeste (ver Rojas et al., 2018). O clado em questão possui quatro espécies e, para duas delas - Amazophrynella siona e A. amazonicola, as informações reprodutivas disponíveis trazem como estratégia reprodutiva a postura de ovos e 65

desenvolvimento de girinos em ambiente lêntico (modo 1; ver A. siona em Crump (1974), Duellman (1978) e Duellman & Lynch (1969), e A. amazonicola em Rodriguez & Duellman (1994), ambas citadas como Dendroprhyniscus minutus). Em função dos modos observados nas espécies filogeneticamente mais próximas, atribuímos o modo 1 à espécie. e Espécie do clado Leste, dentro do subclado Nordeste e mais próxima filogeneticamente à Amazophrynella manaos (ver Rojas et al., 2018). Dado o modo de reprodução de A. manaos (Lima et al., 2012), e da posição de A. teko no clado, atribuímos o modo 18 à espécie. f Espécie do clado Leste, dentro do subclado Sudeste (ver Rojas et al., 2018). Dado o modo de reprodução de A. bokermanni (Avila-Pires et al., 2010), e da posição de A. aff. vote no clado, atribuímos o modo 18 à espécie. g A espécie foi recentemente classificada como 'linhagem não categorizada' por Rojas et al. (2018), e identificada como pertencente ao clado Leste, dentro do subclado Nordeste. É filogeneticamente mais próxima de Amazophrynella manaos (ver Rojas et al., 2018) e, em função disso, atribuímos o modo 18 à espécie. h Modo atribuído em função de Rhinella margaritifera (referências na espécie). i Espécie do grupo Rhinella margaritifera (referências na espécie). Em função disso, atribuímos o modo 1 à espécie. j Modo atribuído em função de Pristimantis altamazonicus (referências na espécie). k Todas as espécies conhecidas do gênero apresentam desenvolvimento direto, com uma maioria de espécies exibindo o desenvolvimento direto de ovos terrestres (Hedges et al., 2008; Hödl, 1990; Ouboter & Jairam, 2012). Dentro do clado onde esse gênero está inserido, Hedges et al. (2008) presumem que todas as demais espécies apresentem a mesma estratégia reprodutiva. É membro do grupo Pristimantis unistrigatus de acordo com a publicação original (Lehr et al., 2009), no entanto, não atribuído a um grupo de espécies de acordo com Padial et al. (2014). Todos os espécimes encontrados por Lehr et al. (2009) estavam no solo de florestas primárias e secundárias (Melo-Sampaio & Souza, 2010). Dado isso, atribuímos o modo 23 à espécie. l Modo atribuído em função de Pristimantis fenestratus (referências na espécie). m Modo atribuído em função de Pristimantis luscombei (referências na espécie).

n Todas as espécies conhecidas do gênero apresentam desenvolvimento direto, com uma maioria de espécies de desenvolvimento direto de ovos terrestres (Hedges et al., 2008; Hödl, 1990, Ouboter & Jairam, 2012). Dentro do clado onde esse gênero está inserido, Hedges et al. (2008) aponta a presunção de que todas as demais espécies apresentem a mesma estratégia reprodutiva. O modo foi atribuído em função do grupo Pristimantis conspicillatus (Hedges et al., 2008; Padial et al., 2014), e por ser mais comumente encontrada no solo (Rodriguez & Duellman, 1994). o Modo atribuído em função de Pristimantis ockendeni (referências na espécie). p Com exceção de Adelophryne maranguapensis (Cassiano-Lima, Borges-Nojosa, Cascon, & Cechin, 2011), acredita-se que para as demais espécies do grupo a reprodução seja por desenvolvimento direto de ovos terrestres (referências em Fouquet et al., 2012; Hedges et al., 2008; discussão em Cassiano-Lima et al., 2011). q Maioria dos representantes exibindo desenvolvimento direto de ovos terrestres (referências em Fouquet et al., 2012; Hedges et al., 2008). r Modos atribuídos em função de Boana cinerascens (referências na espécie). s Modo atribuído em função dos membros do grupo Boana albopunctata (Faivovich et al., 2005) t Modos atribuídos em função de Boana geographica (referências na espécie). u Modo atribuído em função do grupo Boana punctata (Faivovich et al., 2005) v Modo atribuído em função dos membros do grupo Boana albopunctata (Faivovich et al., 2005) w Modo atribuído em função da posição no complexo Boana calcarata-fasciata (Caminer & Ron, 2014). x Embora também tenha sido observada em áreas pantanosas de florestas primária e secundária (Moravec et al., 2002; Pyburn, 1977), a espécie é principalmente encontrada associada a ambientes de água corrente (Melo-Sampaio et al., 2012; Rodriguez & Duellman, 1994; Souza, 2005), assim como observado em outros membros do grupo (Faivovich et al., 2006). Em função disso, atribuímos o modo 2 à espécie. y Atribuímos o modo 2, assim como o esperado para a maioria das espécies do grupo, levado em função o hábitat onde são principalmente encontrados (Faivovich et al., 2006). z Modos atribuídos em função de Dendropsophus minutus (referências na espécie). aa Modo atribuído em função dos membros do grupo Dendropsophus minimus (Faivovich et al., 2005; Touchon & Warkentin, 2008). ab Acredita-se que a espécie deposite os ovos na vegetação sobre água parada (Duellman, 1978; Hödl, 1990), modo também observado para as demais espécies do grupo onde está inserida - grupo Dendropsophus leucophyllatus (Faivovich et al., 2005; Touchon & Warkentin, 2008). 67

ac Modo atribuído em função dos demais representantes do gênero (Faivovich et al., 2005). ad Modo atribuído em função de Osteocephalus leprieuri (referências na espécie). ae Modo atribuído em função de Osteocephalus taurinus (referências na espécie). af Modo atribuído em função de Scinax garbei (referências na espécie). ag Modo atribuído em função de Scinax ruber (referências na espécie). ah Modo atribuído em função da estratégia reprodutiva exibida pela maioria das espécies do gênero na região (ver Hödl, 1990). ai Modo atribuído em função de Adenomera andreae (referências na espécie). aj São conhecidos ao menos dois modos reprodutivos para o gênero, embora, com a maioria das espécies exibindo o modo 32. O modo 30, mais relacionado às espécies do grupo L. fuscus, está presente em espécies do extremo sudoeste da Amazônia – fora do Brasil: nos Chacos, da Bolívia, Paraguai e Argentina; no Pantanal, Cerrado e Mata Atlântica, no Brasil (ver Fouquet et al., 2014, e Zaracho et al., 2017 para discussão e referências). ak Modo atribuído em função de Engystomops frebergi (referências na espécie). al Entre os Leptodactylidae, todos os representantes do gênero Engystomops colocam os ovos em ninhos de espuma em ambientes aquáticos (Narváez & Ron, 2016; ver também Romero- Carvajal et al., 2009 para maiores discussões). am Modo atribuído em função do grupo Leptodactylus latrans (Pereira et al., 2015). an Modo atribuído em fução do grupo Leptodactylus pentadactylus (Pereira et al., 2015). ao Acredita-se que a espécie desove em ninhos de espuma em tocas subterrâneas, assim como a maioria das espécies do grupo L. petadactylus, embora ainda não sejam conhecidos os girinos da espécie (Lima et al., 2012; Rodriguez & Duellman, 1994). ap Modo atribuído em função de Lithodytes lineatus (referências na espécie). aq Atribuímos o modo 1 para a espécie em função do micro-habitat onde foram observados os espécimes registrados em Santa Izabel do Rio Negro, Amazonas (Almeida, Carvalho, Gordo, & Zamora, 2014; Menin et al., 2017; Menin, M., 2018 - comunicação pessoal), e do modo basal observado entre a maioria dos Microhylidae. ar Dentro do clado Chiasmocleis shudikarensis (Peloso et al., 2014). as Modo atribuído em função de Chismocleis hudsoni (Lima et al., 2012), e do observado para a maioria das espécies do gênero (ver Peloso et al., 2014). at Modo atribuído em função da estratégia reprodutiva observada para a grande maioria das espécies do gênero (ver discussão em Peloso et al., 2014).

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Tabela S5 Modos reprodutivos de anuros identificados para as espécies dos 18 sítios de amostragem. A descrição e número dos modos foram atribuídos segundo Haddad e Prado (2005). O total de espécies por modo pode diferir do valor total real devido a atribuição de mais de um modo reprodutivo para algumas espécies (ver lista e discussão na tabela S5).

Número de Modo Descrição dos modos reprodutivos espécies Modos aquáticos 1 Ovos e girinos exotróficos em corpos d'água lênticos 70 2 Ovos e girinos exotróficos em corpos d'água lóticos 6 4 Ovos e estágios larvais iniciais em piscinas naturais ou construídas; após inundação, girinos exotróficos em corpos d'água lênticos ou lóticos 2 6 Ovos e girinos exotróficos em água acumulada em troncos de árvores ou plantas aéreas 5 11 Ovos em ninho de espuma flutuante em corpos d'água lêntico; girinos exotróficos em corpo d'água lêntico 15 16 Ovos eclodem em pós-metamórficos 3 Modos semiterrestres 18 Ovos sobre o solo ou sobre rochas acima da água; após a eclosão, girinos exotróficos em corpo d'água lêntico ou lótico 7 20 Ovos no solo, dos quais eclodem girinos exotróficos que são carregados até a água por adultos 14 24 Dos ovos eclodem girinos exotróficos que caem em corpo d'água lêntico 10 25 Dos ovos eclodem girinos exotróficos que caem em corpo d'água lótico 3 28 Ninho de espuma com ovos sobre o solo úmido da floresta; após inundação, girinos exotróficos em corpo d'água lêntico 2 29 Ninho de espuma com ovos e estágios larvais iniciais em piscinas; após inundação, girinos exotróficos em corpo d'água lêntico ou lótico 1 Ninho de espuma com ovos e estágios larvais iniciais em ninhos subterrâneos construídos; após inundação, girinos exotróficos em corpo d'água 30 1 lêntico Ninho de espuma com ovos e estágios larvais iniciais em ninhos subterrâneos construídos; após inundação, girinos exotróficos em corpo d'água 31 1 lótico Modos terrestres 21 Ovos no solo, dos quais eclodem girinos endotróficos que completam seu desenvolvimento em ninho terrestre 1 23 Desenvolvimento direto de ovos terrestres 25 32 Ninho de espuma com ovos em tocas subterrâneas construídas; girinos endotróficos completam o desenvolvimento na toca 7

Tabela S6 Lista de espécies de acordo com o sítio de amostragem. A descrição das siglas de identificação dos sítios encontra-se na Tabela S1.

Táxon MEJ MDJ RAA RDA MDP MEP RAD NGP FEF RBT FST CGP FET MET MDT SGP RBM FEP Allophrynidae Allophryne ruthveni 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 Aromobatidae Allobates femoralis 0 0 1 0 1 1 1 1 0 0 1 0 1 0 1 1 1 1 Allobates gr. trilineatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Allobates myersi 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Allobates paleovarzensis 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Allobates sumtuosus 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 1 0 0 0 1 1 1 Anomaloglossus baeobatrachus 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 1 1 Anomaloglossus stepheni 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 Bufonidae Amazophrynella cf. bokermanni 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Amazophrynella manaos 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Amazophrynella aff. manaos 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Amazophrynella aff. minuta 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Amazophrynella teko 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Amazophrynella aff. vote 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Amazophrynella sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 Atelopus hoogmoedi 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 Rhaebo guttatus 1 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 1 1 1 Rhinella ceratophrys 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella dapsilis 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella cf. major 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Rhinella margaritifera 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 Rhinella cf. margaritifera 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella gr. margaritifera1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella gr. margaritifera2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 76

Rhinella gr. margaritifera3 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella gr. margaritifera4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Rhinella gr. margaritifera5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Rhinella marina 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 Rhinella merianae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella proboscidea 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella sp.1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhinella sp.2 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Centrolenidae Cochranella sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Hyalinobatrachium iaspidiense 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Vitreorana ritae 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 Ceratophryidae Ceratophrys cornuta 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Craugastoridae Oreobates quixensis 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis altamazonicus 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis aff. altamazonicus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis cf. reichlei 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis chiastonotus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 Pristimantis croceoinguinis 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis fenestratus 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis cf. fenestratus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Pristimantis inguinalis 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Pristimantis kichwarum 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis luscombei 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis aff. luscombei 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis malkini 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis martiae 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis ockendeni 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 77

Pristimantis cf. ockendeni 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis orcus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis zeuctotylus 0 0 1 1 0 0 0 1 1 0 0 1 1 0 0 1 0 0 Pristimantis zimmermanae 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Pristimantis sp. 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Strabomantis sulcatus 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendrobatidae Adelphobates castaneoticus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Ameerega hahneli 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 Ameerega trivittata 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 1 Dendrobates tinctorius 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Epipedobates cf. guayanensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Ranitomeya reticulata 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Ranitomeya toraro 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Ranitomeya ventrimaculata 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Eleutherodactylidae Adelophryne sp. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Phyzelaphryne miriamae 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Hylidae Boana boans 1 1 0 0 1 0 0 1 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 Boana calcarata 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0 Boana cinerascens 1 1 0 0 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 Boana cf. cinerascens 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana dentei 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Boana fasciata 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 Boana geographica 1 0 0 0 0 1 1 0 0 0 1 1 0 0 0 1 1 0 Boana cf. geographica1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana cf. geographica2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Boana hobbsi 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana lanciformis 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 78

Boana cf. leucocheila 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Boana maculateralis 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana microderma 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana multifasciata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 1 Boana nympha 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana punctata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Boana raniceps 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Boana wavrini 0 0 1 1 0 0 0 0 1 1 1 0 0 1 1 0 0 0 Dendropsophus frosti 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus leucophyllatus 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 Dendropsophus marmoratus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus minusculus 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus minutus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 Dendropsophus cf. minutus 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus miyatai 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus cf. nanus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Dendropsophus parviceps 0 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus rhodopeplus 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus rossalleni 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus sarayacuensis 1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Dendropsophus triangulum 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Lysapsus laevis 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Lysapsus limellum 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 Osteocephalus buckleyi 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Osteocephalus cabrerai 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Osteocephalus leprieurii 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 1 0 1 1 Osteocephalus cf. leprieurii1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Osteocephalus cf. leprieurii2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Osteocephalus oophagus 0 0 1 1 0 0 1 1 0 1 1 0 1 1 0 1 0 0 Osteocephalus planiceps 1 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 79

Osteocephalus taurinus 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 Osteocephalus cf. taurinus1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Osteocephalus cf. taurinus2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Scarthyla goinorum 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax boesemani 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 Scinax cruentomma 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax garbei 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 Scinax aff. garbei 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax nebulosus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 Scinax proboscideus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Scinax ruber 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Scinax aff. ruber1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax aff. ruber2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax aff. ruber3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Scinax cf. ruber 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Scinax gr. ruber 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Scinax sp.1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax sp.2 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax sp.3 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax sp.4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Scinax sp.5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Trachycephalus coriaceus 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Trachycephalus cunauaru 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Trachycephalus hadroceps 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Trachycephalus resinifictrix 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Trachycephalus typhonius 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylidae Adenomera andreae 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Adenomera aff. andreae1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Adenomera aff. andreae2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 80

Adenomera heyeri 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Adenomera hylaedactyla 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 Adenomera sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Adenomera sp.2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Engystomops freibergi 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Engystomops aff. freibergi 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Engystomops petersi 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Engystomops sp. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus bolivianus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 1 Leptodactylus discodactylus 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus knudseni 0 1 1 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 1 1 Leptodactylus gr. latrans1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Leptodactylus gr. latrans2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Leptodactylus leptodactyloides 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus longirostris 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus macrosternum 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus myersi 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 Leptodactylus mystaceus 0 0 1 1 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 Leptodactylus pentadactylus 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0 Leptodactylus petersii 1 1 1 1 0 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 Leptodactylus rhodomerus 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus rhodomystax 1 0 1 1 0 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 Leptodactylus riveroi 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus stenodema 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Leptodactylus validus 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Leptodactylus wagneri 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Lithodytes lineatus 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 0 1 1 0 0 1 1 1 Lithodytes aff. lineatus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Physalaemus ephippifer 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 1 0 Microhylidae 81

Adelastes hylonomos 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Chiasmocleis avilapiresae 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Chiasmocleis bassleri 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Chiasmocleis hudsoni 0 0 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Chiasmocleis cf. hudsoni 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Chiasmocleis shudikarensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 1 Chiasmocleis ventrimaculata 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Chiasmocleis sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Ctenophryne geayi 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Hamptophryne boliviana 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 Otophryne pyburni 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Synapturanus mirandaribeiroi 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Synapturanus salseri 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Phyllomedusidae Callimedusa tomopterna 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 0 Phyllomedusa bicolor 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 Phyllomedusa vaillantii 1 0 0 0 1 1 0 1 0 1 0 0 0 1 1 0 0 0 Pithecopus hypochondrialis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 1 0 Pipidae Pipa arrabali 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Pipa pipa 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 Pipa snethlageae 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total de espécies 40 54 29 31 27 23 22 22 21 27 31 31 28 21 17 34 31 23 186

Tabela S7 Resultados das interações entre a relação riqueza/número de modos com o gradiente longitudinal e climático.

Variáveis R² p-valor Gradiente longitudinal Dados reais 0,77 0,008* Dados reais 0,79 0,157** Dados ajustados 0,79 0,004 Reprodução aquática 0,73 0,016* Reprodução aquática 0,75 0,268**

Reprodução semiterrestre 0,48 0,316 Reprodução terrestre 0,42 0,049 Gradiente climático Precipitação anual Dados reais 0,88 <0,001* Dados reais 0,88 0,001** Dados ajustados 0,84 <0,001 Reprodução aquática 0,79 0,001* Reprodução aquática 0,78 0,079** Reprodução semiterrestre 0,62 0,012 Reprodução terrestre 0,48 0,038 Temperatura média anual Dados reais 0,68 0,150 Dados ajustados 0,70 0,549 Reprodução aquática 0,64 0,446

Reprodução semiterrestre 0,60 0,012 Reprodução terrestre 0,26 0,715 *Presença de outlier **Valor com correção de outlier

Tabela S8 Resultados da significância do valor de p entre os gradientes longitudinal e climático nas relações entre riqueza de espécies e número de modos reprodutivos/número de modos com o gradiente longitudinal e climático.

Variáveis p-valor Gradiente longitudinal Dados reais 0,053* Dados reais 0,030** Dados ajustados <0,001

Reprodução aquática <0,001* Reprodução aquática 0,063** Reprodução semiterrestre 0,173 Reprodução terrestre 0,005 Gradiente climático Precipitação anual Dados reais <0,001* Dados reais <0,001** Dados ajustados <0,001 Reprodução aquática <0,001* Reprodução aquática 0,005** Reprodução semiterrestre <0,001 Reprodução terrestre <0,001 Temperatura média anual Dados reais 0,06

Dados ajustados 0,593 Reprodução aquática 0,275 Reprodução semiterrestre <0,001 Reprodução terrestre 0,992 *Presença de outlier **Valor com correção de outlier

Figura S5 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para os dados reais. Nesse caso, o sítio MDJ (representado pelo número 2 nos gráficos) correspondeu a um outlier. 85

Figura S6 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para os dados reais com correção de outlier. 86

Figura S7 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para os dados ajustados. 87

Residuals vs Fitted Normal Q-Q 4

2 2

10 3

Residuals -5

7 -2

8 Std. deviance resid. 8 -10

5 10 15 20 -2 -1 0 1 2

Predicted values Theoretical Quantiles

Scale-Location Residuals vs Leverage

. 2 d

i 2

3 1 s 8

e 16

r 1.5

16 0.5

a 1.0

-1

0.5 d

t 0.5 S

Std. resid. Pearson 8Cook's distance -3

0.0 1

5 10 15 20 0.00 0.10 0.20

Predicted values Leverage

Figura S8 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para as espécies com modos reprodutivos aquáticos. Nesse caso, o sítio MDJ (representado pelo número 2 nos gráficos) correspondeu a um outlier.

Figura S9 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para as espécies com modos reprodutivos aquáticos com correção de outlier.

Figura S10 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função do gradiente longitudinal para as espécies com modos reprodutivos terrestres.

Figura S11 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para os dados reais. O sítio MDJ (representado pelo número 2 nos gráficos) correspondeu a um outlier.

Figura S12 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para os dados reais com correção de outlier.

Figura S13 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para os dados ajustados.

Figura S14 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para as espécies com reprodução aquática. O sítio MDJ (representado pelo número 2 nos gráficos) correspondeu a um outlier.

Figura S15 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para as espécies com reprodução aquática com correção de outlier.

Figura S16 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para as espécies com reprodução semiterrestre.

Figura S17 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores totais de precipitação anual para as espécies com reprodução terrestre.

Figura S18 Coeficientes de regressão da relação entre a riqueza de espécies e modos reprodutivos em função dos valores anuais médios de temperatura para as espécies com reprodução semiterrestre.