Universidade Federal Do Rio Grande Do Norte Centro De Biociências Programa De Pós-Graduação Em Ecologia

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

FLORAÇÕES DE MACROALGAS E SEUS EFEITOS SOBRE A PESCA E MACROFAUNA EM UMA REGIÃO NEOTROPICAL

Carolina Teixeira Puppin Gonçalves

Orientador: Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire Coorientadoras: Prof. Dra. Priscila Fabiana Macedo Lopes Prof. Dra. Vanessa Becker

Tese apresentada como requisito obrigatório para a obtenção do título de doutora em Ecologia pelo Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN

Natal 2020

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB

Gonçalves, Carolina Teixeira Puppin. Florações de macroalgas e seus efeitos sobre a pesca e macrofauna em uma região neotropical / Carolina Teixeira Puppin Gonçalves. - Natal, 2020. 140 f.: il.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire. Coorientadora: Profa. Dra. Vanessa Becker.

Coorientadora: Profa. Dra. Priscila Fabiana Macedo Lopes. 2

1. Ulva lactuca - Tese. 2. Eutrofização - Tese. 3. Estuários hipersalinos - Tese. 4. Metais - Tese. 5. Conhecimento ecológico local - Tese. 6. Pesca artesanal - Tese. I. FREIRE, Fúlvio Aurélio de Morais et al. II. Título.

RN/UF/BSCB CDU 582.263

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

AGRADECIMENTOS

Inicialmente, agradeço à Deus e Nossa Senhora Aparecida por me guiarem diariamente na jornada da vida.

Agradeço aos meus pais Cleusa e Aloisio e aos meus irmãos Luisa e Aloisio pelo constante apoio, independente da distância. Obrigada por sempre acreditarem em mim e serem meu porto seguro. Amo muito vocês! Muito obrigada por tudo.

Agradeço ao Prof. Orientador Fúlvio A. M. Freire por todos os ensinamentos transmitidos, ajudas prestadas, ideias compartilhadas e pelo respeito e confiança dados a mim. Nestes últimos anos tive a oportunidade de viver momentos incríveis ao lado de todos do laboratório LABEEC, aprendendo e me tornando uma pesquisadora melhor a cada dia. Obrigada pela amizade e pelas milhões de discussões científicas e análises estatísticas rodadas, que valeram cada minuto. Muito obrigada!

Agradeço às minhas coorientadoras Prof. Dra. Vanessa Becker e Prof. Dra. Priscila Lopes pelos inúmeros aprendizados, por acatarem e valorizarem meu trabalho e serem sempre muito solícitas. Tive a oportunidade de aprender novas áreas de conhecimento e desenvolver novas linhas de raciocínio, contribuindo para a ampliação do meu conhecimento científico. Muito obrigada!

3 Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte que nos propicia aprender com professores de excelência e nos fornece um ambiente de discussão e crescimento científico.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida ao longo do doutorado.

Ao Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e Recursos Renováveis (IBAMA) pela licença de coleta concedida para o desenvolvimento do trabalho.

Agradeço ao Gustavo H. J. Ribeiro por todos os momentos vividos ao longo do doutorado, pelo apoio, amor, amizade, confiança e por acreditar em mim. Sou muito grata por tudo que

vivemos. Aproveito também para agradecer ao Bibi, coquinho do meu coração. E também a toda a sua família.

À minha cachorrinha Maria Isabel, conhecida também por Mabel, Coca, Isinha, Maria Flor, Bebel, Bel, e por aí vai. Obrigada por ser minha companheira em todos os momentos, pelo amor incondicional, pela parceria, pela companhia. Sua presença foi crucial nesta fase da minha vida. Obrigada por todos os matagais, rios e praias explorados. Obrigada por sempre me lembrar que as alegrias da vida estão nas coisas mais simples. Te amo, minha flor!

Aos integrantes do Laboratório de Biologia, Ecologia e Evolução de Crustáceos (LABEEC – UFRN) e Laboratório de Ictiologia Sistemática e Evolutiva (LISE – UFRN). Vocês são maravilhosos! Obrigada pelas bilhões de conversas (produtivas e inúteis), pela parceria, pela amizade, pelo amor com uma grande pitada de violência verbal, pelos momentos felizes e de desespero, por nos apoiarmos uns nos outros. Vocês se tornaram uma família para mim. Agradecimentos especiais para Ana Carolina Xavier (Querol), que virou uma irmã para mim – e realmente se comporta como uma, principalmente nos puxões de orelha. Ao Sávio e Cadu, que sempre foram muito solícitos e me ajudaram nas inúmeras “travadas” estatísticas e científicas. Agradeço também pela amizade e por todo conhecimento transmitido ao longo desses anos. Ao Matheus Arthur, pela grande amizade e pelas inúmeras risadas e conversas sem futuro. Obrigada amigo, você é um amigo! À Laiane, pela amizade, ajuda e dedicação para desenvolvermos nossos trabalhos. À Nathalia, sua mãe Jeanne e irmã Belinha, que

sempre me acataram com muito carinho em seu lar para que eu pudesse realizar minhas 4 coletas. Às incríveis mulheres cientistas: Valéria, Thais, Yasmin, Flávia, Aninha, Nathalia, Laiane, Jéssica, Eugênia, Marcella. Vocês representam, amo vocês! Aos meninos igualmente importantes: Luciano, Luquinhas, Mateus, Xandinho, Paulo Victor. Obrigada pela parceria!

Agradeço a todos os meus familiares, avós, tias, tios, primas e primos. Amo vocês!

Às minhas amigas de Brasília que moram no meu coração: Júlia, Gabi, Alice, Tati, Natália, Érica e Laura. Apesar da distância, nossa amizade sempre se manteve. Amo vocês!

À Prof. Dra. Marcella Amaral, pelos ensinamentos relativos à identificação de algas e metodologias de coleta de dados e elaboração de excicatas.

Aos pescadores Francisco (Macau - RN), Nidinho (Baía Formosa – RN) e Chicão (Porto do Mangue – RN), que se tornaram grandes amigos, e a toda a comunidade de pescadores locais que contribuíram para o desenvolvimento deste trabalho.

À todos do Laboratório de Recursos Hídricos e Saneamento Ambiental (LARHISA) por me ensirarem as análises necessárias ao meu doutorado e serem sempre receptivos.

À todos os colegas da pós-graduação da UFRN que compartilharam tantos momentos e aprendizados.

MUITO OBRIGADA!

RESUMO As macroalgas exercem importantes funções ecossistêmicas que as fazem ser essenciais à aos ecossistemas aquáticos: contribuem para a produtividade primária, geram ambientes complexos para abrigo de espécies, são base alimentar de diversos organismos, fornecem superfície de assentamento para animais e atuam na ciclagem de nutrientes. Alterações ambientais relacionadas às atividades antrópicas vêm causando o enriquecimento dos corpos hídricos por nutrientes, promovendo a eutrofização dos ecossistemas. Ambientes eutrofizados favorecem a proliferação maciça de algas, um evento conhecido por florações. As florações podem causar impactos a partir da depleção de oxigênio e liberação de toxinas. Nesta tese, buscamos avaliar os efeitos causados pelas florações de macroalgas, abrangendo os aspectos ambientais, sociais e econômicos. No primeiro capítulo, avaliamos as florações de Ulva lactuca em um estuário hipersalino do litoral semiárido a partir da avaliação da abundância de macroalgas e variáveis físico-químicas. Pudemos verificar que as macroalgas exibem maior abundância durante períodos de seca, estabelecendo maiores concentrações à montante do estuário. O período seco é compatível com menor hidrodinamismo dos corpos hídricos, menor turbidez e maior concentração de nutrientes, fatores que favorecem o desenvolvimento algal. No segundo capítulo, objetivamos avaliar a concentração de metais nos tecidos de U. lactuca e associá-la a possíveis usos para as biomassas algais. As macroalgas concentraram metais acima dos limites permitidos por lei para aproveitamentos associados à alimentação humana e animal e adubação, mas se adequam para reusos voltados para biomanipulação e biocombustíveis. No terceiro capítulo, procuramos melhor entender os impactos das florações

de U. lactuca sobre a pesca a partir do conhecimento ecológico local dos pescadores. Nossos 6 resultados indicam que as florações ocorrem principalmente durante o período seco nas regiões estuarianas. A atividade de pesca foi impactada negativamente quando relacionada a apetrechos de rede, e os peixes foram os pescados mais impactados. Por fim, no quarto capítulo, avaliamos os impactos das macroalgas sobre os invertebrados bentônicos da pesca de arrasto artesanal em duas zonas microclimáticas distintas: zona tropical e zona seca. A zona seca exibiu biomassa algal superior à zona tropical. A última exibiu maior produtividade de camarões. Os índices de diversidade dos camarões se relacionaram negativamente com a riqueza de algas, indicando que os bancos algais em geral são evitados pelas espécies. A densidade da macrofauna bentônica, por outro lado, exibiu relação positiva com a biomassa de macroalgas. Entretanto, ao se avaliar as relações por espécie, as influências se mostraram positivas e negativas a depender da dieta e habitat dos organismos.

Palavras-chave: Ulva lactuca, eutrofização, estuários hipersalinos, metais, conhecimento ecológico local, pesca artesanal, camarões, invertebrados bentônicos.

ABSTRACT Macroalgae play important ecosystem functions in aquatic ecosystems: they contribute to primary production and nutrient cycling, generate complex environments, act as shelter and provide food and nesting surfaces for many species. However, environmental changes related to anthropic activities have been causing the eutrophication of aquatic ecosystems due high nutrient inputs in the water bodies. Eutrophic environments favor the massive algae proliferation, commonly known as blooms. Blooms can cause impacts on ecosystems by oxygen depletion and toxins releases, consequently generating social and economic issues. In this thesis, we aim to verify the impacts caused by macroalgae blooms encompassing the environmental, social, and economic effects. In the first chapter, we evaluate the Ulva lactuca blooms in a hypersaline estuary on the semiarid coast. We analyzed macroalgae abundance in relation to physical-chemical factors during dry and rainy seasons. Our results support greater abundance during dry season, mainly concentrated in the upstream region of the estuary. During dry seasons, the river exhibits slower currents and less turbid waters while nutrients are accumulated, providing the ideal scenario for U. lactuca development. In the second chapter, we intend to list possibilities for macroalgae biomass uses. As a bioaccumulator species, we also verified the metal concentration on its tissues. Macroalgae exhibited high levels of metal concentration, limiting its use for biomanipulation, biofuels agents. In the third chapter, we aimed to better understand the impacts of U. lactuca blooms on fishery using the local ecological knowledge provided by fishermen. Fishermen information’s indicated that blooms mainly occur during the dry period in the estuarine region. Net gears were heavily

impacted by macroalgae blooms and fishes were the mainly impacted resource. Finally, in the 8 fourth chapter, we evaluate the impacts of macroalgae on comercial shrimps and other benthic macroinvertebrates of bottom trawling fishery in two distinct climatic zones: tropical zone and dry zone. The dry zone showed greater algae biomass than in tropical zone. On the other hand, shrimp productivity was higher in the tropical zone. Shrimp diversity indexes were negatively related to algae richness, indicating that algal banks are usually avoided by the species. The benthic macrofauna density, on the other hand, exhibited a positive relationship with macroalgae biomass. However, when evaluating the relations for each species, the influences were positive and negative dependending on the species diet and preferential habitat. Keywords: Ulva lactuca, eutrophication, hypersaline estuaries, metals, local ecological knowledge, artisanal fisheries, shrimps, benthic invertebrates.

LISTA DE TABELAS

Tabela 1-1. Lista de gêneros ou espécies dos grupos fitoplanctônicos identificados na região à montante do Rio Piranhas-Açu, Macau, Brasil...... 37

Tabela 2-1. Concentração de metais na macroalga Ulva lactuca (µg.g-1) e no sedimento (µg.g- 1) nas regiões do estuário do Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Os valores exibidos encontram-se em média e desvio padrão (mean ± SD) e mínimo e máximo (min-máx)...... 58

Tabela 2-2. Concentração de metais na macroalga Ulva lactuca (µg.g-1) e no sedimento (µg.g- 1) nas estações seca e chuvosa no estuário do Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Os valores exibidos encontram-se em média e desvio padrão (mean ± SD) e mínimo e máximo (min- máx)...... 59

Tabela 2-4. Dados de literatura das concentrações de metais (µg.g-1) avaliados em U. lactuca neste estudo em comparação com outras regiões do mundo...... 63

Tabela 3-1. Matriz de confusão com base nas características das florações nos municípios de Macau e Porto do Mangue, RN, Brasil (n=91)...... 81

Tabela 3-2. Informações acerca de U. lactuca disponibilizadas pelos pescadores entrevistados

na região estuarina da bacia do Piranhas-Açu, RN, Brasil...... 82 9 Tabela 3-3. Pescados foco da atividade de pesca da região estuarina e costeira do Rio Piranhas-Açu, RN, Brasil...... 84

Tabela 4-1. Espécies de macroalgas registradas através da pesca de arrasto de camarão nas zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Brasil...... 108

Tabela 4-2. Espécies de camarão e fauna acompanhante capturadas na zona tropical (ZT) e seca (ZS) com os respectivos códigos, localidades que foram registradas e valores das abundâncias relativas (RAB), ocorrência relativa (RO) e equitabilidade (J’)...... 116

resposta. VIP > 1 – alta contribuição da variável; VIP > 0.8 – moderada contribuição da variável; H’ – Diversidade de Shannon-Wiener; J’ – Equitabilidade de Pielou; S – Riqueza absoluta de espécies; 1-D– Diversidade de Simpson (1-D)...... 120

LISTA DE FIGURAS

Figura 0-1. Diagrama evidenciando os efeitos top-down e bottom-up causadores das florações de macroalgas e os impactos destas sobre os aspectos socioeconômicos e ambientais. Efeitos: (+) positivos (-) negativos...... 19

Figura 1-1. Mapa da área de estudo (A) América do Sul, com destaque para o estado do Rio Grande do Norte, Brasil. (B) Pontos de coleta nas regiões foz, central e à montante do estuário do rio Piranhas-Açu, Macau, Rio Grande do Norte, Brasil...... 30

Figura 1-2. As fotografias ilustram o mesmo ponto de coleta em uma região à montante do rio nos períodos seco (A) e chuvoso (B) e nas regiões do estuário na foz (C), central (D) e à montante (E)...... 31

Figura 1-3. Principal Component Analysis (PCA) das variáveis ambientais enfatizando-se os períodos chuvoso e seco no estuário do Rio Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Variáveis: TEMP - Temperatura da água (ºC); SAL - salinidade (PSU); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); NT - nitrogênio total (mg/L); COT – carbono orgânico total (mg/L); pH; NH3 - amônia (mg/L); FSR – fósforo solúvel reativo (µg/L); chla-a - clorofila a (µg/L)...... 33

Figura 1-4. Análise de Componentes Principais (PCA) das variáveis ambientais enfatizando- se as regiões do estuário do Rio Piranhas-Açu, Macau, Brasil (A). Variáveis: TEMP - Temperatura da água (ºC); SAL - salinidade (PSU); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); NT - nitrogênio total (mg/L); COT - carbono orgânico total (mg/L); pH; NH3 - amônia (mg/L);

FSR – fósforo solúvel reativo (µg/L); chla-a - clorofila a (µg/L)...... 34

Figura 1-5. Parâmetros físico-químicos da água do estuário Piranhas-Açu em Macau/RN, destacando-se os períodos seco e chuvoso dos pontos amostrais à montante, central e foz. Os pontos simbolizam os dados brutos, a reta horizontal a tendência central, o formato acompanha a densidade dos pontos e o retângulo o intervalo de confiança...... 35

Figura 1-6. Heatmap exibindo o agrupamento dos pontos amostrais e meses em relação à concentração de U. lactuca no estuário do rio Piranhas-Açu, RN, Brasil...... 37

Figura 1-7. Densidade total (A) e relativa (B) dos grupos fitoplanctônicos coletados na região de despejo de efluentes provindos da estação de tratamento (C e D), Macau, Brasil...... 38

Figura 2-1. Mapa da área de estudo (A) América do Sul, com destaque para o estado do Rio Grande do Norte, Brasil. (B) Pontos de coleta nas regiões foz, central e à montante do estuário

do rio Piranhas-Açu, Macau, Rio Grande do Norte, Brasil. Em vermelho, encontram-se os pontos pré-determinados para a análise de metais em algas e sedimentos. Em preto, os demais pontos em que as macroalgas poderiam ser coletadas caso não estivessem presentes no ponto amostral pré-determinado...... 55

Figura 3-1. Mapa da área de estudo. (A) América do Sul, destacando-se o Rio Grande do Norte. (B) Região da foz da bacia do rio Piranhas-Açu, evidenciando-se os municípios de Macau e Porto do Mangue, Rio Grande do Norte, Brasil...... 80

Figura 3-2. Biomassa de U. lactuca que vem aderida aos tipos de rede nos períodos de floração e sem floração (A) e biomassa de peixes pescados no períodos de floração e sem floração por esforço de pesca (B) na região costeira e estuarina do Rio Piranhas- Açu, RN, Brasil. Os pontos simbolizam os dados brutos, a reta horizontal a tendência central, o formato acompanha a densidade dos pontos e o retângulo o intervalo de confiança...... 86

Figura 4-1. América do Sul com o destaque para o estado do Rio Grande do Norte (A). Zonas tropical e seca inseridas no estado do Rio Grande do Norte (B). Pontos de amostragem (transectos) realizados ao longo da área de pesca da zona seca (A) e zona tropical (D)...... 103

Figura 4-2. Biomassa total de macroalgas amostradas nas áreas de pesca das zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil...... 108

Figura 4-3. Análise de componentes principais (PCA) das variáveis ambientais enfatizando-se as zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil. As setas e variáveis na parte superior do gráfico demonstram a tendência das variáveis que foram retiradas da análise por

colinearidade. Variáveis: Algas CPUA – Biomassa de algas (g); FTD – Fósforo total 12 dissolvido (µg/L); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); PLUV – precipitação acumulada (mm);

COT – carbono orgânico total (µg/L); pH; TRANSP – Transparência da água (m); S algas – riqueza de algas (nº de espécies); Classe C – concentração de areia fina – silte + argila (%)...... 111

Figura 4-4. Parâmetros ambientais da área de pesca das zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil. Os asteriscos representam as variáveis que evidenciaram diferença estatística entre as zonas...... 113

Figura 4-5. Relação da densidade de fauna acompanhante e camarões de interesse econômico nas zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil...... 115

Figura 4-6. Análise de redundância (RDA) relacionando os fatores ambientais com as espécies de camarões de interesse econômico nas zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil. Variáveis ambientais: TFUN – Temperatura de fundo (ºC); PLUV – precipitação acumulada (mm); COT – carbono orgânico total (µg/L); S algas – riqueza de algas (nº de espécies); Classe A – concentração de areia grossa (%); Classe C – concentração de areia fina – silte + argila (%). Variáveis bióticas: Pen_van – P. vanemmei; Pen_isa – P. isabelae; Pen_sch – P. schmitti; Pen_sub – P. subtilis; Pen_bra – P. brasiliensis; Xip_kro – X. kroyeri...... 121

Figura 4-7. Análise de redundância (RDA) relacionando os fatores ambientais com as espécies da fauna acompanhante das zonas tropical (ZT) e de seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil. Variáveis ambientais: Algas CPUA – Biomassa de algas (g); FTD – Fósforo total dissolvido (µg/L); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); PLUV – precipitação acumulada (mm); TFUN – temperatura de fundo (ºC); Classe A – concentração de areia grossa (%); Classe C – concentração de areia fina – silte + argila (%). Variáveis bióticas: Lea_ten – L. tenuicornis, Cha_hel – C. hellerii, Pal_lae – P. laevicauda, Enc_ema – E. emarginata ; Tur_lae – T. laevigata; Cal_orn – C. ornatus; Lun_ova – L. ovalis; Dan_ven – D. venosus; Lui_sen – L. senegalensis; Chi_can – C. cancellata; Tiv_mac – T. mactroides; Str_bel – S. bellicosa; Ach_spi – A. spinimanus; Mul_cle – M. cleryana; Dal_mur – D. muricatum; Pet_dio – P. diogenes ; Hep_gro – H. gronoovii; Cal_dan – C. danae...... 123

Figura 4-8. Análise de agrupamento hierárquico aglomerativo com base nos valores de abundância e ocorrência relativas e equitabilidade das espécies capturadas através da pesca de

arrasto de barco área de pesca da zona tropical, Rio Grande do Norte, Brasil...... 124 13

Figura 4-9. Análise de agrupamento hierárquico aglomerativo com base nos valores de abundância e ocorrência relativas e equitabilidade das espécies capturadas através da pesca de arrasto na área de pesca da zona seca, Rio Grande do Norte, Brasil...... 125

ÍNDICE

INTRODUÇÃO GERAL ...... 16

ESTRUTURA DA TESE ...... 20

OBJETIVO GERAL ...... 20

OBJETIVOS ESPECÍFICOS ...... 20

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 21

CAPÍTULO 1. FLORAÇÕES DE ULVA LACTUCA EM ESTUÁRIO HIPERSALINO NEOTROPICAL ...... 25

1.1. INTRODUÇÃO ...... 26

1.2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 29 1.2.1. Área de estudo ...... 29 1.2.2. Coleta de dados ...... 31

1.3. ANÁLISE DE DADOS ...... 32

1.4. RESULTADOS ...... 33

1.5. DISCUSSÃO ...... 38

1.6. CONCLUSÃO ...... 41

1.7. RESUMO DIDÁTICO ...... 42

1.8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 43

CAPÍTULO 2. CONCENTRAÇÕES DE METAIS EM ULVA LACTUCA E

SEDIMENTOS EM UM ESTUÁRIO HIPERSALINO DE UMA REGIÃO 14

SEMIÁRIDA NEOTROPICAL ...... 51

2.1. INTRODUÇÃO ...... 52

2.2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 54 2.2.1. Área de estudo ...... 54 2.2.2. Coleta de dados ...... 55

2.3. ANÁLISE DE DADOS ...... 56

2.4. RESULTADOS ...... 57

2.5. DISCUSSÃO ...... 60

2.6. CONCLUSÕES ...... 67

2.7. RESUMO DIDÁTICO ...... 68

2.8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 69

CAPÍTULO 3. IMPACTOS DAS FLORAÇÕES DE ULVA LACTUCA SOBRE A PESCA EM UMA REGIÃO SEMIÁRIDA NEOTROPICAL ...... 76

3.1. INTRODUÇÃO ...... 77

3.2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 79 3.2.1. Área de estudo ...... 79 3.2.2. Coleta de dados ...... 80

3.3. ANÁLISE DE DADOS ...... 80

3.4. RESULTADOS ...... 81

3.5. DISCUSSÃO ...... 86

3.6. CONCLUSÕES ...... 90

3.7. RESUMO DIDÁTICO ...... 91

3.8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 92

3.9. ANEXO 1 ...... 97

CAPÍTULO 4. INFLUÊNCIAS DAS FLORAÇÕES DE MACROALGAS SOBRE A PESCA DE CAMARÕES E MACROFAUNA ACOMPANHANTE EM UMA REGIÃO NEOTROPICAL COM DIFERENTES INFLUÊNCIAS MICROCLIMÁTICAS ...... 99

4.1. INTRODUÇÃO ...... 100

4.2. MATERIAL E MÉTODOS ...... 102 4.2.1. Área de estudo ...... 102 4.2.2. Coleta de dados ...... 103 4.2.3. Padronização dos dados ...... 105

4.3. ANÁLISE DE DADOS ...... 106 15

4.4. RESULTADOS ...... 107

4.5. DISCUSSÃO ...... 125

4.6. CONCLUSÕES ...... 130

4.7. RESUMO DIDÁTICO ...... 131

4.8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 132

CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 140

INTRODUÇÃO GERAL Diversas funções e serviços ecossistêmicos são cumpridos pelas macroalgas, exercendo o papel de engenheiras de ecossistemas e criando ambientes a partir de suas características fisiológicas e estruturais. As macroalgas servem de refúgio, superfície de assentamento e fonte de alimento para diversas espécies. Além disso, também atuam na ciclagem de nutrientes, estabilização dos sedimentos e oxigenação da água, sendo relevantes produtoras primárias (Tait & Schiel 2011, Macreadie et al. 2017). Por dependerem da luz, geralmente encontram-se restritas à ambientes rasos, estando aderidas ao substrato e exibem competição com angiospermas em situações de baixas concentrações de nutrientes e alta luminosidade (Valiela et al. 1999, Macreadie et al. 2017). Por outro lado, em situações de grande aporte de nutrientes, as macroalgas tendem a dominar os ambientes e reduzir a abundância de angiospermas devido sua alta capacidade reprodutiva, uma vez que possuem características estruturais simples (Lotze and Shramm 2000, McGlathery 2001, Lyons et al. 2014). A crescente ocupação costeira associada ao desenvolvimento humano vem aumentando drasticamente os despejos de resíduos ricos em nutrientes nos corpos hídricos. O uso de fertilizantes, despejos de esgotos e resíduos provenientes de cultivos de animais estão entre os principais fatores antrópicos que acarretam o aumento de nutrientes e consequentemente eutrofização dos ecossistemas aquáticos (i.e. efeitos bottom-up) (Morand & Briand 1996, Zhao et al. 2013). A alta disponibilidade de nutrientes nas águas e temperaturas ótimas tem causado diversas florações de macroalgas oportunistas ao redor do mundo. Florações dominadas pelo gênero Ulva spp. são comumente conhecidas por marés verdes (Chávez-

Sánchez et al. 2017). Na China, anualmente são registradas as maiores florações de Ulva do 16

mundo, cobrindo áreas em média de 500 km² e atingindo biomassas de quase quatro mil toneladas (Zhang et al. 2019). Por outro lado, as florações também podem ser iniciadas por efeitos top-down, quando a pesca predatória atinge predadores de topo. Ao passo que grandes peixes predadores têm sua abundância reduzida, pequenos carnívoros sofrem menor pressão de predação, aumentando sua abundância. Consequentemente, peixes herbívoros são mais predados, diminuindo o controle sobre as macroalgas e favorecendo as florações (Eriksson et al. 2009) (Figura 0-1). As florações são frequentemente registradas em áreas temperadas e tropicais, porém estas evidenciam diferentes dinâmicas por dependerem da temperatura e disponibilidade de luz, além dos nutrientes (Lotze et al. 2000). Nas áreas temperadas, as florações ocorrem durante a primavera, quando os propágulos das algas iniciam seu desenvolvimento após as baixas temperaturas do inverno, utilizando a estratégia de dormência (i.e. overwintering) (Lotze et al.

2000, Liu et al. 2012., Rinehart et al. 2014). Já nas regiões tropicais, a sazonalidade não é tão evidente, uma vez que as temperaturas e disponibilidade de luz são mais estáveis. Dessa forma, outros fatores como a pluviosidade e o enriquecimento de nutrientes parecem exercer maior influência sobre a dinâmica das florações (Ochoa-Izaguirre et al. 2002, Teichberg et al. 2010). Estudos envolvendo a alta proliferação de macroalgas são escassos na América do Sul (Lyons et al. 2014), sendo relatados para o Peru (Kahru et al. 2004), Chile (Ramírez et al. 2008), Argentina e Venezuela (Morand & Briand 1996). No Brasil, existem poucos registros de florações de macroalgas, todas na região sul e sudeste. Nestes casos, as florações seguiram dinâmicas semelhantes às regiões temperadas, com as florações ocorrendo durante a primavera e verão (Teichberg et al. 2010, Martins et al. 2016, Lanari & Copertino 2016). Os impactos causados pelas florações das macroalgas insere o fenômeno na categoria de Harmful Algal Blooms (HABs) (Lapointe et al. 2018). Ao passo em que as macroalgas morrem, os nutrientes contidos em seus organismos são rapidamente disponibilizados ao meio e o processo de decomposição consome o oxigênio disponível na água (Havens et al. 2001, Valiela et al. 1992, Lapointe et al. 2018). A liberação de nutrientes favorece florações cíclicas, sendo novamente utilizados em momentos de condições ambientais favoráveis (Havens et al. 2001, Lapointe et al. 2018). O processo de decomposição somado à liberação de toxinas podem causar graves danos aos organismos que habitam o meio, abrangendo outros seres autotróficos, invertebrados, aves, mamíferos marinhos (Lapoite et al. 2015, 2018). Dessa forma, as florações podem também atingir as populações humanas, uma vez que comprometem os recursos pesqueiros e a atividade de pesca (Figura 0-1). Ainda, a liberação

de sulfeto de hidrogênio – substância liberada no processo de decomposição – provoca fortes 17

odores na área afetada, prejudicando a recreação e turismo (Chirisafis 2009, Wang et al. 2011). Os impactos negativos das macroalgas abrangem principalmente outras plantas e animais de baixa mobilidade, sendo severo para invertebrados bentônicos de substratos não consolidados (Lyons et al. 2014). Portanto, as florações podem trazer grandes perdas para a biodiversidade e abundância de espécies, alterando a estrutura das teias tóficas (Lyons et al. 2014, Mackenzie et al. 2005). Comunidades de pescadores de pequena escala dependem do ambiente equilibrado para a captura de pescados e consequentemente para a geração de renda, sustento das famílias e subsistência. Muitas vezes, os pescadores encontram-se inseridos no meio desde sua infância, o que agrega sentimento de pertencimento e zelo pelo ambiente (Carr 2002, Willis et al. 2018). Entretanto, os pescadores encontram-se cada vez mais ameaçados pelas alterações ambientais ligadas à poluição, mudanças climáticas e sobrepesca, uma vez que estes fatores

18 afetam a abundância, diversidade e distribuição de espécies (Pinsky et al. 2013, Finkbeiner et al. 2017). A frequente atividade pesqueira permite que os pescadores locais sejam importantes fontes de informações sobre a ecologia pesqueira, qualidade de habitats e mudanças ambientais (Silvano & Begossi 2010). Este conhecimento que eles possuem acerca do ambiente que vivem e atuam é chamado de conhecimento ecológico local, importante ferramenta para complementar lacunas científicas (Silvano & Valbo-Jørgensen 2008; Silvano & Begossi 2010). O conhecimento ecológico local já foi aplicado para estimar características espaciais e temporais de florações de macroalgas, assim como para o levantamento de hipóteses acerca dos fatores que as influenciam (Schlacher et al. 2010). Incluir as comunidades locais nas etapas de desenvolvimento de estudos científicos complementa o entendimento do pesquisador acerca da dinâmica ambiental e fomenta posteriormente a participação dos envolvidos em projetos de manejo a partir da sensibilização e educação ambiental dos indivíduos (Kapoor 2001, Carr 2002). Macroalgas podem ser aproveitadas de diversas formas, direta ou indiretamente. As algas podem ser utilizadas na alimentação humana e animal, na fabricação de cosméticos e fármacos, em atividades voltadas à remediação de nutrientes, na produção de biocombustíveis, adubos, entre outros (Mazé et al. 1993, Tsagkamilis et al. 2010, Balboa et al. 2014, Chen et al. 2015, Bikker et al. 2016). Dessa forma, existe uma gama de possibilidades para o aproveitamento de biomassas algais. Entretanto, macroalgas como Ulva lactuca Linnaeus 1753 são consideradas bioindicadoras de contaminação por bioacumularem metais e nutrientes (Phillips 1977, 1990, Chakraborty et al. 2014). Portanto, a indicação de

aproveitamento para estas algas deve sempre levar em conta a concentração de metais 18

existente em seus organismos, com vistas a evitar bioacumulação e biomagnificação dos metais ao longo da teia trófica (Cui et al. 2011, Qiu 2015).

19 19

Estrutura da tese Nesta tese visamos abordar os impactos das florações nas esferas ambiental e socioeconômica. Para isso, no capítulo 1 avaliamos as florações de Ulva lactuca no litoral semiárido brasileiro, com vistas a verificar as influências ambientais significantes para a abundância da espécie ao longo do estuário e em períodos climatológicos. No capítulo 2, buscamos avaliar os contaminantes disponíveis no ambiente e no tecido algal e relacioná-los aos possíveis reusos para a U. lactuca. No capítulo 3, identificamos os fatores ambientais e históricos acerca das florações de macroalgas, assim como seus impactos sobre a pesca e pescado a partir do conhecimento ecológico local dos pescadores da região. Por fim, no capítulo 4, avaliamos as influências das biomassas e riqueza de macroalgas sobre a pesca camaroeira e sua macrofauna de invertebrados acompanhante em duas áreas com diferentes características climáticas.

Objetivo geral Avaliar as florações de Ulva lactuca e seus efeitos sobre o meio ambiente em uma região neotropical.

Objetivos específicos 1. Identificar os fatores ambientais que influenciam as florações de U. lactuca em um estuário na região semiárida tropical em distintos períodos climáticos; 2. Quantificar a concentração de metais em tecidos de U. lactuca e sedimento estuarino de

influência semiárida; 20

3. Investigar o histórico e fatores influenciadores de florações de U. lactuca a partir do conhecimento local de pescadores artesanais; 4. Investigar os impactos causados pelas florações de U. lactuca sobre a atividade de pesca, pescado e pescadores artesanais a partir do conhecimento ecológico local; 5. Avaliar os efeitos das biomassas e riqueza algais sobre os camarões de interesse econômico e macrofauna de invertebrados acompanhante em duas zonas climáticas diferentes: semiárida e tropical.

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CAPÍTULO 1. FLORAÇÕES DE ULVA LACTUCA EM ESTUÁRIO HIPERSALINO NEOTROPICAL

Carolina Teixeira Puppin-Gonçalves*1,2, Laiane Lane Lucena de Medeiros1, Vanessa Becker2,3, Fúlvio Aurélio Morais Freire1,2

1 Laboratório de Fauna Aquática, Departamento de Biologia, Ecologia e Botânica, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Campus Universitário Lagoa Nova, Caixa Postal 1524, CEP 59078-970, Natal, Brazil. 2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário s/n, Lagoa Nova, Natal, RN, 59098-970, Brazil 3 Laboratório de Engenharia Sanitária e Recursos Hídricos, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Avenida Senador Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, CEP 59078- 970, Natal, RN, Brazil; [email protected] *E-mail: [email protected]

Resumo A eutrofização cultural, associada à atividades antrópicas, tem sido cada vez mais registrada nos rios, lagos e oceanos ao redor do mundo. Recursos hídricos ricos em nutrientes favorecem as florações de algas, que por sua vez acarretam diversos impactos sobre populações, comunidades e ecossistemas aquáticos. A macroalga Ulva lactuca é oportunista e

frequentemente registrada em casos de florações, porém ainda pouco se sabe sobre essa 25

dinâmica nos ecossistemas tropicais e semiáridos. Dessa forma, avaliamos as abundâncias de U. lactuca em um estuário hipersalino na região costeira semiárida, verificando a influência das variáveis ambientais sobre as algas em três porções do estuário nos períodos chuvoso e seco. A espécie exibiu maiores abundâncias no período seco e na região à montante do estuário, sendo favorecida pelo menor hidrodinamismo, maior concentração de nutrientes e águas menos túrbidas. Ainda, despejos com a presença da bactéria Thiopedia rosea cf. indicam resíduos ricos em nutrientes e que sustentam em parte a proliferação da macroalga à montante. As florações trazem preocupações acerca da estabilidade do ecossistema estuarino, essencial à manutenção da biodiversidade, estoques pesqueiros e comunidades pesqueiras. Palavras-chave: Macroalga, maré-verde, eutrofização, estuário hipersalino, região semiárida.

Abstract The cultural eutrophication associated with human activities has been increasingly recorded in rivers, lakes, and oceans around the world. Nutrient enrichment water provides algae proliferation that exhibits several impacts on populations, communities and aquatic ecosystems. Ulva lactuca is opportunistic macroalgae frequently recorded in blooms situations, but its dynamics in tropical and semi-arid ecosystems is still poorly known. For that reason, we evaluated the abundance of U. lactuca in a hypersaline estuary in the semiarid coastal region, and verified the influence of environmental factors on algae in three areas of the estuary, emcompassing the rainy and dry periods. The species exhibited greater abundances in the dry period and in the upstream area of the estuary. Slower river hydrodynamics, higher water transparency and nutrients concentration favored the macroalgae abundance. In addition, the presence of the bacterium Thiopedia rosea cf. indicated wastewater inputs rich in nutrients, which partially support the proliferation of macroalgae in the upstream region. Macroalgae blooms raise concerns about the estuarine ecosystem stability which is essential for maintaining biodiversity, fishing stocks and fisherman communities. Keywords: Macroalgae, green tide, eutrophication, hypersaline estuary, semiarid region.

1.1. Introdução A eutrofização pode ser definida como o enriquecimento de um corpo d’água por nutrientes, especialmente fósforo e nitrogênio, resultando no aumento da produtividade e

biomassa algal, com consequente alteração da estrutura e função de ecossistemas (Smith & 26

Schindler 2009). A eutrofização cultural, originado de atividades antrópicas, tornou-se a principal questão da qualidade da água para a maioria dos ecossistemas marinhos e de água doce no mundo (Smith & Schindler 2009; Schindler 2012). Este enriquecimento dos corpos d´água se deve, principalmente, às descargas de esgoto humano, excrementos de animais e fertilizantes sintéticos aplicados em áreas agrícolas (Schindler 2012; Herbeck et al. 2013, Glibert 2014). Florações de macroalgas oportunistas têm sido registradas como mais frequência em estuários e regiões costeiras devido ao enriquecimento de nutrientes destes ambientes (Teichberg et al. 2010). Essas florações também podem ser desencadeadas por mudanças climáticas (e.g. por alterações de temperatura e/ou pluviosidade), alterações no padrão de luminosidade e salinidade e mudanças nas teias tróficas (e.g. decréscimo de herbívoros)

(Sfriso & Marcomini 1997, Raffaelli et al. 1998, Martins et al. 1999, 2001, Lotze & Worm 2002, Worm & Lotze 2006). Apesar dos fatores causadores de florações serem relativamente parecidos nas várias regiões do globo, o padrão de ocorrência das mesmas varia especialmente em função de padrões de precipitação e temperatura (Núñez-Lopez & Valdez 1998, Ochoa-Izaguirre et al. 2002, Teichberg et al. 2010, Rinehart et al. 2014). A proliferação e crescimento de macroalgas verdes em estuários, por exemplo, pode depender da entrada de água doce provinda dos rios, o que abrange não apenas a precipitação, que afeta a salinidade, mas também os padrões de uso e ocupação da bacia hidrográfica (variação no aporte de nutrientes) e hidrodinâmica local (velocidade das correntes e profundidade) (Martins et al. 1999, 2001). O ambiente semiárido brasileiro exibe baixas precipitações (i.e. baixo aporte de água doce), altas taxas de evaporação e longos períodos de seca, fatores que estabelecem estuários hipersalinos na região (Potter et al. 2010). Estes fatores aliados ao uso e ocupação do solo da bacia e a necessidade do uso da água doce para atividades humanas, podem gerar uma deterioração da qualidade da água (Schlacher & Wooldridge 1996, Largier et al. 1997), favorecendo as florações de macroalgas oportunistas. Entretanto, nenhum estudo até o momento evidenciou florações de macroalgas e suas relações com as variáveis ambientais e atividades antrópicas em regiões neotropicais. As macroalgas são de extrema importância para os ecossistemas e alterações em sua biomassa e composição, como o que ocorre durante florações, podem trazer graves riscos ao equilíbrio do ambiente, levando a alterações nos componentes bióticos e abióticos do sistema

(Mörk et al. 2009). Macroalgas aumentam a complexidade dos ambientes através de sua 27

estrutura física e controlam a disponibilidade de alimento para outras espécies, além de oferecerem superfícies de assentamento e exibirem um importante papel na ciclagem de nutrientes e na produtividade primária dos ecossistemas (Seed & O’Connor 1981, Cummins et al. 2004, Hardison et al. 2010, Lyons et al. 2014, Umanzor et al. 2017). Entretanto, em momentos de florações, a abundância, riqueza e diversidade de espécies podem ser reduzidas (i.e. alterações bióticas) e afetar a velocidade da água, pH, nutrientes dissolvidos na água e liberar substâncias tóxicas e alelopáticas (i.e. alterações abióticas) (Cornwall 2013, Lyons et al. 2014, Van Alstyne et al. 2015). Dentre as macroalgas de distribuição cosmopolita, destaca-se o gênero Ulva spp. Linnaeus 1753, o qual engloba espécies oportunistas e muito resistentes às grandes variações de luz e salinidade, podendo habitar toda a região costeira, incluindo estuários e lagoas (Flatcher 1996, Valiela et al. 1997, Rafaelli et al. 1998, Nelson et al. 2008). Estas espécies

28 podem se desenvolver aderidas a substratos ou livremente. O estágio livre permite que as algas se desloquem na superfície da água para novos ambientes, sem necessitarem competir por substratos e se dispersando de possíveis consumidores (Smetacek & Zingone 2013). Florações de Ulva spp. (algas ulvoides), conhecidas como marés verdes (green tides), têm sido registradas ao redor do mundo em regiões temperadas e tropicais (Teichberg et al. 2010, Lyons et al. 2014) e podem atingir biomassas impressionantes, como o ocorrido em Yellow Sea (China), onde foi estimada uma área 3488.7 km² atingida pelas floração, com biomassa de 1.4 toneladas de peso úmido das macroalgas (Liu et al. 2013). Algas ulvoides podem produzir substâncias tóxicas quando vivas ou em decomposição (Wang et al. 2011). Quando vivas, estas algas podem produzir o composto sulfurado dimetilsulfoniopropionato (DMSP), que tem o potencial de evitar a predação por herbívoros (Van Alstyne & Houser 2003, Van Alstyne et al. 2015), além de causar hipóxia durante a noite (Johnson & Welsh 1985). Ainda, o acúmulo de macroalgas na coluna d’água acarreta a decomposição das que se encontram mais no fundo, havendo a liberação sulfeto de hidrogênio

(H2S) e amônia (NH3), tóxicos ao ambiente e que podem penetrar no sedimento tornando-o pobre em oxigênio ou anóxico, além de produzirem odor desagradável (Morand & Briand 1996, Mackenzie 2005, Wang et al. 2011). A liberação de N e P das clorófitas e do sedimento favorece a manutenção de um ambiente eutrofizado e sustenta o crescimento das algas, em um processo de retroalimentação positivo (Astill & Lavery 2001, Sundbäck & McGlathery 2005). Tais substâncias podem reduzir a abundância e diversidade da macrofauna e angiospermas marinhas, podendo

consequentemente atingir peixes e aves (Hauxwell et al. 2001, Sfriso et al. 2001, Sdrigotti & 28

Welker 2002, Mackenzie 2005, Sundbäck & McGlathery 2005, Sotka & Hay 2009). As demais espécies de macroalgas e angiospermas também podem ter sua abundância reduzida em momentos de florações de Ulva spp., uma vez que esta tende a liberar substâncias alelopáticas e melhor competir por nutrientes (Fong et al. 1993, Tang & Gobler 2011). Dessa forma, tais florações podem impactar drasticamente a qualidade ambiental local, além de afetarem questões socioeconômicas, uma vez que os impactos sobre a fauna podem trazer prejuízos para a pesca e os gases e substâncias tóxicas impactarem negativamente o turismo e a saúde humana e animal (Hoagland et al. 2002, Chrisafis 2009, Perrot et al. 2014, Todd et al. 2010). Dada a amplitude dos impactos destas florações nos componentes ambiental, social e econômico, estas florações estão inseridas no conceito de Harmful Algal Blooms (HAB) (Hoagland et al. 2002).

No caso específico de florações de U. lactuca, há uma ausência de dados ecológicos básicos em regiões semiáridas neotropicais. A partir destas considerações, neste estudo buscamos avaliar a abundância da macroalga Ulva lactuca em um estuário de influência semiárida e entender os fatores que controlam estas florações.

1.2. Material e Métodos 1.2.1. Área de estudo Este estudo foi desenvolvido na região semiárida do estado do Rio Grande do Norte, litoral nordeste brasileiro, cujas características principais são a escassez de chuvas e temperaturas elevadas, gerando altas taxas de evaporação (Figura 1-1A) (Araújo 2011). O período chuvoso ocorre entre fevereiro e maio e o seco entre abril e janeiro (Correia et al. 2011). Recentemente, a região sofreu com uma seca prolongada por pelo menos seis anos consecutivos (2010-2016), considerada a seca mais severa das últimas décadas (Alvalá et al. 2017, Marengo et al. 2017). Muitos municípios foram impactados, atingindo as atividades agropecuárias, a segurança hídrica e alimentar, trazendo prejuízos ambientais (Alvalá et al. 2017). O município de Macau está estabelecido às margens do estuário do rio Piranhas-Açu (Figura 1B), importante curso d’água do estado. Este rio pertence à bacia do Piranhas-Açu, cuja área superficial é de 43.681 km² e está inserido na Região Hidrográfica Atlântico Nordeste Oriental. A foz do Piranhas-Açu divide-se em três braços, o rio Cavalos, rio Açu e rio das Conchas. O estuário do rio Piranhas-Açu é hipersalino e invertido, pois a taxa de

evaporação superficial supera a entrada de água doce no sistema, exibem descargas fluviais 29

mínimas e a salinidade aumenta em direção à montante do estuário, atingindo 50 PSU (Ramos & Silva 2004, Soares 2012). Na bacia, diversas atividades antrópicas que colocam a qualidade ambiental em risco são realizadas. Dentre elas estão as atividades agropecuárias, cultivos de camarão e atividades industriais que contribuem para o aumento da concentração de nutrientes nestes cursos d’água (Silva et al., 2007). Macau é um polo industrial voltado para a produção de sal, camarões e extração de petróleo (Souto & Amaro 2003, IBGE 2015). Além disso, o município é polo pesqueiro de escala artesanal (IDEMA 2008). Dessa forma, as comunidades ribeirinhas que margeiam a região praticam a pesca como principal atividade econômica (Alves & Nishida 2003) e dependem da qualidade ambiental para a conservação e manutenção dos estoques pesqueiros locais.

Através do acompanhamento da dinâmica da macroalga U. lactuca, notamos visualmente flutuações de abundância ao longo das estações (Figura 1-2 A e B) e regiões do estuário (Figura 1-2 C, D e E).

(A) (B)

(C) (D) (E) Figura 1-2. As fotografias ilustram o mesmo ponto de coleta em uma região à montante do rio nos períodos seco (A) e chuvoso (B) e nas regiões do estuário na foz (C), central (D) e à montante (E).

1.2.2. Coleta de dados As coletas ocorreram bimensalmente no estuário do Piranhas-Açu, de agosto/2017 a junho/2018, totalizando seis amostragens ao longo de um ano (6 coletas: 21/08/2017; 19/10/2017; 03/12/2017; 01/03/2018; 29/04/2018; 27/06/2018). As coletas ocorreram sempre durante a baixa-mar. Amostramos sete pontos ao longo de 8 km do estuário, distantes em pelo

menos um quilômetro entre si e evidenciando-se as regiões da foz, central e à montante do 31 estuário (Figura 1-1B). Em cada ponto, realizamos três transectos de 20m, obtendo-se imagens intercaladas através da câmera fotográfica Canon EOS Rebel T3. Foi tirada uma fotografia do sedimento a cada 2m, aplicando-se a metodologia de fotoquadrats (Preskitt et al. 2004). Ao final da amostragem, foram geradas 33 imagens por ponto amostral. Analisamos as imagens no software Coral Point Count with Excel extensions 4.1. Este programa tem como objetivo facilitar a amostragem de ambientes bentônicos, calculando de forma prática a cobertura dos organismos desejados (Kohler & Gill 2006). Dessa forma, 63 pontos aleatórios foram adicionados à cada fotografia com vistas a verificar a quantidade de pontos dispostos sobre U. lactuca e portanto estimar sua abundância na região de estudo. Em cada ponto, avaliamos os parâmetros físico-químicos da água com instrumentos portáteis: temperatura da superfície da água com o uso de um termômetro digital (TEMP), pH

32 com pHmetro (pH), salinidade com refratômetro (SAL) e turbidez com turbidímetro (TUR). Coletamos amostras de água na coluna d’água com o uso de frascos para análise de oxigênio dissolvido pelo método de Winkler modificado com azida sódica (OD), nitrito pelo método colorimétrico (NO2-), nitrato (NO3-) pelo método de espectrofotometria ultravioleta e amônia

(NH3) pela destilação preliminar seguida pelo método titrimétrico (APHA, 2012). O nitrogênio total (NT) e carbono total orgânico (COT) foram estimados via combustão pelo TOC-V analyser Shimadu e fósforo total (FT) via oxidação de potássio persulfato seguida pelo método de ácido ascórbico (Valderrama 1981). Após filtragem da amostra em filtro de fibra de vidro de 0.45 µm, avaliamos também as concentrações de fósforo solúvel reativo (FSR) (Murphy & Riley 1962) e realizamos extração da clorofila a (Chla-a) com etanol 95% (Jespersen & Christoffersen, 1987), ambas analisadas através de espectrofotometria. Por fim, também coletamos amostras de água de tom róseo provinda de uma estação de tratamento de esgoto local que utiliza a técnica de lagoas de estabilização (uma facultativa e duas de maturação) para análise quantitativa e qualitativa do fitoplâncton (APHA, 2012). Os despejos dessa lagoa de tratamento ocorriam no ponto à montante do estuário. Dados referentes à pluviosidade acumulada (PLUV) foram retirados no website da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN) [http://meteorologia.emparn.rn.gov.br/].

1.3. Análise de dados Inicialmente, realizamos uma análise exploratória seguindo o proposto por Zuur et al.

(2010). Após estandardização z-score, testamos as variáveis independentes para colinearidade 32

através do Fator de Inflação de Variância (VIF) utilizando-se o pacote “car” (Zuur et al. 2010, Fox & Weisberg 2011) para a retirada das variáveis pouco explicativas. Para avaliar a variação dos parâmetros ambientais em relação aos períodos seco (agosto/17, outubro/17 e dezembro/17) e chuvoso (fevereiro/18, abril/18 e junho/18) e entre as regiões montante, central e foz do estuário do rio Piranhas-Açu utilizamos a Análise de Componentes Principais (PCA) através do pacote “vegan” (Oksanen et al. 2018). Utilizamos apenas variáveis ambientais com componentes acima de 0.4. Em seguida, testamos a homocedasticidade das variâncias pela Análise Multivariada de Variância Permutacional (PERMANOVA) para testar a diferenças entre grupos, utilizando-se distâncias euclidianas no pacote “vegan” (Oksanen et al. 2018). Realizamos um modelo generalizado misto (Generalized Linear Mixed Model - GLMM) com distribuição de Poisson para verificar as influências das variáveis ambientais

33 sobre a abundância de macroalgas (i.e. número de pontos em que a alga foi aleatoriamente marcada nas imagens de fotoquadrat). Para isto, utilizados o pacote “MASS” (Venables & Ripley 2002). Analisamos as diferenças da quantidade de macroalgas entre o período seco e chuvoso através de um teste de Wilcoxon-Mann-Whitney e entre as regiões amostradas através do teste Kruskal Wallis, seguido por um pós-teste de Dunn (Dinno 2017). Por fim, elaboramos um heatmap com o intuito de visualizar a relação dos meses de coleta e pontos amostrais com a abundância da macroalga. Para isso utilizamos os pacotes “vegan”, “gplots”, e “cluster” (Maechler et al. 2018, Oksanen et al. 2018, Warnes et al. 2019). Utilizamos o software estatístico R para o desenvolvimento de todas as análises estatísticas (R Core Team, 2018) e nível de significância α = 0.05.

1.4. Resultados A PCA com enfoque nos períodos exibiu contribuição de 29.8% para o primeiro componente e 23.2% para o segundo. Os períodos seco e chuvoso foram significativamente distintos em relação às variáveis ambientais (PERMANOVA F1,40=10.0; p=0.001). O período chuvoso tendeu a exibir maiores temperaturas de superfície, concentração de clorofila a e oxigênio dissolvido. Já no período seco, registramos maiores valores de pH, maior concentração de nutrientes e salinidade (Figura 1-3 e Figura 1-5).

Figura 1-3. Principal Component Analysis (PCA) das variáveis ambientais enfatizando-se os períodos chuvoso e seco no estuário do Rio Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Variáveis: TEMP -

Temperatura da água (ºC); SAL - salinidade (PSU); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); NT - nitrogênio total (mg/L); COT – carbono orgânico total (mg/L); pH; NH3 - amônia (mg/L); FSR – fósforo solúvel reativo (µg/L); chla-a - clorofila a (µg/L).

A área mais à montante do estuário foi a que se mostrou mais distinta das demais, exibindo maiores concentrações de nutrientes, maior salinidade e pH (Figura 1-4 e Figura 1-5). A concentração de nitrito não foi ilustrada, pois foi menor que 0.1 mg/L em todos os casos, sendo este o limite de detecção. As regiões se mostraram significativamente distintas entre si quando relacionadas às variáveis ambientais (PERMANOVA F2,39=4.66 p=0.001).

Figura 1-5. Parâmetros físico-químicos da água do estuário Piranhas-Açu em Macau/RN, destacando-se os períodos seco e chuvoso dos pontos amostrais à montante, central e foz. Os

36 pontos simbolizam os dados brutos, a reta horizontal a tendência central, o formato acompanha a densidade dos pontos e o retângulo o intervalo de confiança.

A GLMM revelou a concentração de ortofosfato e a turbidez da água como variáveis D significantes para a abundância de macroalgas no local. A concentração de ortofosfato exibiu uma relação positiva com a abundância de U. lactuca, enquanto a turbidez se mostrou relacionada negativamente com a mesma (U.lactuca = 3.96 + 1.15 OP - 0.87 TUR; pseudo- R²=0.50). Foi constatada uma diferença significativa entre os períodos em relação à abundância da macroalga (W=128.5; p=0.02) e entre as regiões (H(2)=20.27; p<0.001), havendo diferenças significativas entre todas as regiões (foz-central p=0.03; foz-montante p<0.001; central-montante p=0.01). Através do heatmap (Figura 1-6), foi possível observar o agrupamento das regiões da foz, área central e à montante, havendo uma maior concentração de macroalgas na região à montante, seguido pela central e por fim a foz. Já em relação aos meses, os meses agosto/17 (seca), dezembro/17 (seca) e fevereiro/18 (início do período chuvoso) se mostraram mais próximos em relação ao padrão de concentração de macroalgas, assim como os meses de outubro/17 (seca) e abril/18 (chuva). O mês de junho/2018, que marca o final do período chuvoso, não se agrupou com nenhum outro mês (Figura 1-6). O ponto com maior concentração da macroalga (Montante 6) se localiza logo na saída dos efluentes de cor rósea liberados pela estação de tratamento de esgoto.

Figura 1-6. Heatmap exibindo o agrupamento dos pontos amostrais e meses em relação à concentração de U. lactuca no estuário do rio Piranhas-Açu, RN, Brasil.

A água resultante dos despejos de lagoas de estabilização voltadas para o tratamento de esgoto mostrou predominância de algas Chrolophyceae, seguido por Chromatiaceae e Cyanophyceae (Figura 1-7) e doze gêneros ou espécies que abrangem o fitoplâncton foram detectados (Tabela 1-1).

Tabela 1-1. Lista de gêneros ou espécies dos grupos fitoplanctônicos identificados na região à 37 montante do Rio Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Gênero ou espécie Classe Ordem Amphiprora Ehrenberg, 1843 BACILLARIOPHYCEAE Naviculales Chlamydomonas Ehrenberg, 1833 CHLOROPHYCEAE Chlamydomonadales Cryptomonas Ehrenberg, 1831 CRYPTOPHYCEAE Cryptomonadales Cyclotella Brébisson, 1838 BACILLARIOPHYCEAE Stephanodiscaceae Dunaliella Teodoresco, 1905 CHLOROPHYCEAE Volvocales Microcystis Lemmermann, 1907 CYANOPHYCEAE Chroococcales Navicula Bory, 1822 BACILLARIOPHYCEAE Naviculales Phacus Dujardin, 1841 EUGLENOPHYCEAE Euglenales Planktothrix Anagnostidis & Komárek, 1988 CYANOPHYCEAE Oscillatoriales Synechocystis salina Wislouch CYANOPHYCEAE Synechococcales Tetraëdron Kützing, 1845 CHLOROPHYCEAE Sphaeropleales Thiopedia rosea cf. Winogradsky, 1888 CHROMATIACEAE

A B

C D

Figura 1-7. Densidade total (A) e relativa (B) dos grupos fitoplanctônicos coletados na região de despejo de efluentes provindos da estação de tratamento (C e D), Macau, Brasil.

1.5. Discussão A espécie U. lactuca é oportunista e se desenvolve em locais com grandes variações ambientais ou muito estressantes (Littler 1980). Durante períodos de seca, há a diminuição da

hidrodinâmica dos rios, aumentando o tempo de residência da água e favorecendo a 38 concentração de nutrientes, que reflete a piora da qualidade da água (Figueiredo & Becker 2018, Leite & Becker 2019). Além disso, o estabelecimento de barragens ao longo da bacia compromete ainda mais a entrada de água doce no estuário e altera o fluxo dos rios (Turek et al. 1987), principalmente na seca. Altas biomassas de macroalgas tendem a reduzir o oxigênio dissolvido na água, uma vez que o organismo o utiliza na respiração, podendo acarretar a depleção ou drástica redução do oxigênio dissolvido (Johnson & Welsh 1985). Situações de hipóxia não foram constatadas no presente estudo, sendo o menor valor de 3.2 mg/L no período seco na região central do estuário. A salinidade se mostrou consideravelmente alta durante a seca devido à nula precipitação, atingindo um valor máximo de 54 PSU. A espécie U. lactuca suporta uma grande variação de salinidade mas habita geralmente ambientes entre 30 e 40 PSU. Esta

39 espécie não ocorre em baixas salinidades, entretanto, suportam ambientes hipersalinos (Rybac 2018). Estudos constataram que populações de Ulva spp. possuem genes que reguram estratégias osmóticas para se adequarem à diversas salinidades, sendo os limites de tolerância estabelecidos pelas condições ambientais locais (Reed & Russel 1979, Young et al. 1987, Sousa et al. 2007). Dessa forma, a macroalga do presente estudo encontra-se adaptada à alta salinidade do ambiente. A clorofila a se mostrou relacionada negativamente com o período seco. Esse padrão é observado devido as macroalgas serem melhor competidoras por nutrientes que organismos fitoplanctônicos quando há abundância destes recursos em estuários rasos (Fong et al. 1993). Ademais, U. lactuca possui a capacidade de inibir o crescimento de espécies fitoplanctônicas através de alelopatia, recomendando-se inclusive seu uso em forma natural ou extrato para prevenir florações de microalgas (Tang & Gobler 2011). A região à montante exibiu a maior concentração de macroalgas, sendo o ponto em frente à estação de tratamento de esgoto com maior concentração. Esta área exibiu maiores concentrações médias de nutrientes, pH, salinidade e menor oxigênio dissolvido. O estuário do rio Piranhas-Açu caracteriza-se por ser um estuário hipersalino, estreito e raso e o aumento da salinidade em direção à montante do mesmo pode ser intensificado pelas atividades salineiras que ocorrem em suas margens. Os valores de vazão e velocidade de fluxo tendem a ser maiores em direção à foz nos dois períodos (Soares 2012). Tais características favorecem maiores concentrações de nutrientes, águas mais claras, menor hidrodinamismo e maior concentração de U. lactuca à montante, o que permite que estas se mantenham estabelecidas

no sedimento, sem serem carreadas pelas correntes. O menor hidrodinamismo e as águas mais 39

salgadas à montante favorecem maiores valores de pH, que unido à maior concentração de nutrientes (Attrill & Power 2000, Cerco et al. 2013, Barreto et al. 2014, Nixon et al. 2014), favorecem a formação de florações. Em nossos resultados, detectamos uma relação positiva entre abundância de U. lactuca e a concentração de ortofosfato dissolvido na água, assim como relação negativa com águas túrbidas. As algas necessitam de nutrientes e luz solar para se desenvolverem. Estudos anteriores já enfatizaram a necessidade de alta disponibilidade de luz e da atuação do ortofosfato como nutriente limitante para a germinação e crescimento dos esporos de Ulva spp. (Sousa et al. 2007, Imchen 2012). Sfriso et al. (1992) relatou a queda das biomassas de Ulva rigida C.Agardh 1823 em Veneza (Itália) devido à um maior hidrodinamismo e menor concentração de nutrientes. A luminosidade é essencial para a macroalga, pois sua morfologia é adaptada para ambientes com alta luminosidade (Littler 1980). Altas concentrações de

40 ortofosfato nos períodos de floração também foram mencionadas por Sfriso et al. (1992), o que reflete o encontrado pelo presente trabalho. As maiores biomassas de U. lactuca encontram-se muito próximas ao despejo de efluentes provindos da estação de tratamento de esgoto, fonte de nutriente para as macroalgas e que favorecem a persistência da floração, semelhante ao já relatado por Human & Allanson (2016). Além de exibir maiores concentrações de nutrientes, a água do ponto localizado na saída dos despejos da estação de tratamento exibiu uma coloração rósea. Ao analisarmos a comunidade fitoplanctônica, percebemos a presença da bactéria púrpura de enxofre Thiopedia rosea cf., que chegou a compor 23.5% da comunidade coletada no ponto à montante. Essa é uma bactéria gram-negativa conhecida por diminuir os odores das lagoas através do uso de sulfeto de hidrogênio para a realização da fotossíntese (Madigan et al. 2006, Sirianuntapiboon & Srikul 2006). Ainda, é responsável por produzir compostos antivirais, reprimir aminas tóxicas e reduzir parte dos compostos orgânicos (Madigan et al. 2006). Entretanto, estas bactérias reduzem a passagem da luminosidade, o que prejudica a taxa fotossintética das microalgas e a absorção dos nutrientes (Freedman et al. 1983). Dessa forma, a alta biomassa de U. lactuca encontrada próxima à estação está sendo sustentada em parte pela alta concentração de nutrientes liberados das lagoas de estabilização devido à alteração da microbiota local. Faz-se necessário, portanto, que a empresa encarregada faça ajustes para a adequação das lagoas, seja por aeração da água ou floculação biológica, indicadas devido ao menor custo e por ser ecologicamente correta. Já a química, realizada por meio do uso de alumínio não é indicada, pois exibe com maior custo e acarreta na contaminação do lodo,

podendo comprometer ainda mais o estuário (Freedman et al. 1983, Barros et al. 2000). 40

Mais estudos são necessários na região para verificar os impactos das florações e fenômenos associados às mudanças climáticas, uma vez que cenários não favoráveis indicam drásticas reduções na precipitação e vazões dos rios (Krol & Bronstert 2007). Tais fatores associados ao aumento do uso e demanda por água podem piorar a qualidade das águas e agravar as florações. Ainda, uma Área de Proteção Ambiental (APA) Dunas do Rosado está sendo implementada na região costeira que abrange parte da área estuarina da bacia do Piranhas-Açu (Rio Grande do Norte, decreto n° 27695/2018), o que ressalta mais uma vez a necessidade do ambiente estuarino equilibrado para a manutenção da qualidade dos ecossistemas costeiros. Por fim, evidencia-se a importância das pessoas físicas e jurídicas se adequarem às leis ambientais, visando o correto descarte e tratamento de efluentes para manter a qualidade ambiental e reduzir os nutrientes disponíveis para as florações da

41 macroalga, assim como é necessária uma rigorosa fiscalização por parte dos órgãos ambientais competentes.

1.6. Conclusão O presente trabalho confirmou eventos de floração de U. lactuca em um estuário hipersalino de influência semiárida na região neotropical, com maiores biomassas sendo encontradas no período seco e à montante do rio, onde há maior concentração de nutrientes, menor hidrodinamismo e maior transparência da água. A floração da região à montante do estuário é sustentada parcialmente pela liberação de resíduos com a presença da bactéria púrpura Thiopedia rosea cf. de uma estação de tratamento de esgoto. Portanto, faz-se necessária a adequação dos despejos de pessoas físicas e jurídicas em prol da manutenção da qualidade ecossistêmica estuarina.

1.7. Resumo didático

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CAPÍTULO 2. CONCENTRAÇÕES DE METAIS EM ULVA LACTUCA E SEDIMENTOS EM UM ESTUÁRIO HIPERSALINO DE UMA REGIÃO SEMIÁRIDA NEOTROPICAL

Carolina Teixeira Puppin-Gonçalves*1,2, Laiane Lane Lucena de Medeiros1, Vanessa Becker2,3, Fúlvio Aurélio Morais Freire1,2

1 Laboratório de Fauna Aquática, Departamento de Biologia, Ecologia e Botânica, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Campus Universitário Lagoa Nova, Caixa Postal 1524, CEP 59078-970, Natal, Brazil; [email protected] 2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário s/n, Lagoa Nova, Natal, RN, 59098-970, Brazil 3 Laboratório de Engenharia Sanitária e Recursos Hídricos, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Avenida Senador Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, CEP 59078- 970, Natal, RN, Brazil; [email protected] *E-mail: [email protected]

Resumo: O crescente desenvolvimento populacional e industrial costeiro tem causado a poluição de diversos ecossistemas aquáticos ao redor do mundo. Apesar dos metais ocorrerem naturalmente no ambiente, os níveis registrados vêm acusando cada vez mais contaminações por atividades antrópicas. Florações de Ulva lactuca tem sido registradas no litoral semiárido

tropical do nordeste brasileiro. Dessa forma, este trabalho visa avaliar a concentração de 51

metais de U. lactuca, uma vez que a espécie é considerada bioindicadora e bioacumuladora e associá-las à formas de reaproveitamento das biomassas algais. Também foi avaliada a concentração de metais nos sedimentos e calculada a carga de poluição e o fator de contaminação para o estuário. Apesar dos sedimentos não apresentarem contaminação, Ulva lactuca exibiu altas concentrações de metais, em especial Fe e Mn, o que sugere que os contaminantes encontram-se diluídos na água. Valores aceitáveis para o consumo humano e animal por lei foram ultrapassados, limitando o uso desta para biocombustíveis, biomanipulação e agentes biofiltradores. Palavras-chave: Macroalga, bioacumulação, bioindicador, poluição, reaproveitamento.

Abstract The growing population and coastal industrial development has been causing the pollution of many aquatic ecosystems around the world. Despite the fact that metals occur naturally in the environment, human activities have been increasing metal availability in the environment. Ulva lactuca blooms were recorded on the tropical semiarid coast of northeastern Brazil. Thus, this work aims to verify metal concentration in U. lactuca tissue and estuary sediments and link to possible uses for algae biomass aiming its control. The environmental quality of the area was also evaluated, since the macroalgae is bioindicator and bioaccumulator species. The contamination factor and pollution index were calculated by the evaluation of metal concentration in estuarine sediments. Although the sediments were not considered contaminated, Ulva lactuca showed high concentrations of metals, especially Fe and Mn, which suggests that these contaminants are diluted in the water. The acceptable values for human and animal feeding were exceeded, limiting the algae uses for biofuels production and biomanipulation. Keywords: Seaweed, bioaccumulation, bioindicator, pollution, reuse.

2.1. Introdução Atividades antrópicas ligadas ao crescimento populacional e desenvolvimento industrial têm impactado cada vez mais os ambientes aquáticos em todo o mundo. Dentre as formas de poluição encontradas está a contaminação por nutrientes, metais e hidrocarbonetos (Fleeger et al. 2003). Os metais encontram-se naturalmente distribuídos nas rochas e liberados

no ambiente via intemperismo, entretanto, ações humanas podem potencializar a liberação 52

destes nos ecossistemas (Harikumar & Nasir 2010). Esgotos domésticos, atividades advindas da agricultura e pecuária, bem como as atividades industriais, como mineração, carcinicultura e petróleo, liberam consideráveis concentrações de nutrientes e/ou metais quando os despejos não são tratados. Ao atingirem os corpos hídricos, os nutrientes favorecem florações de algas, que podem causar depleção de oxigênio na coluna d’água e liberação de toxinas, prejudicando a biota (Johnson & Welsh 1985, Mackenzie 2005, Wang et al. 2011). Os metais se solubilizam em água ou ficam suspensos até decantarem para o sedimento. Locais com águas mais paradas, onde sedimentos mais finos se acumulam são mais propensos à concentração destes contaminantes (Vaalgamaa 2004, Silva et al. 2017). Portanto, principalmente quando próximos às áreas urbanizadas, os estuários são sistemas particularmente ameaçados pela poluição antrópica, especialmente por metais (Vaalgamaa 2004, Baby et al. 2010, Silva et al. 2017).

A bioacumulação ocorre quando os poluentes disponíveis no meio ambiente são absorvidos e se acumulam gradualmente nos tecidos dos organismos, entrando na cadeia trófica (Streit 1992). O acúmulo de contaminantes pode afetar características fisiológicas individuais (i.e. nível celular) e gerar impactos em todos os níveis de organizações biológicas: populações, comunidades e ecossistemas (Mussali-Galante et al. 2013, Luo et al. 2015). Isso porque os contaminantes podem ser biomagnificados ao longo das cadeias tróficas alcançando maiores concentrações conforme atingem níveis tróficos superiores (Ali et al. 2019, Ali & Khan, 2018). Estes processos levantam preocupações acerca da qualidade e estabilidade ecossistêmica, que consequentemente irá influenciar a saúde humana e animal (Luo et al. 2015, Ali & Khan 2018). Os metais pesados tornam-se tóxicos quando acumulados acima das concentrações limite, logo, a ingestão de alimentos contaminados pode alterar processos bioquímicos no corpo humano e causar diferentes sintomas, doenças e até a morte (Martin & Griswold 2009, Jan et al., 2011). As macroalgas do gênero Ulva spp. abrangem espécies que são conhecidas por serem bioindicadoras de metais por serem sésseis, abundantes, fáceis de coletar e identificar e por absorverem e sobreviverem ao acúmulo de metais (Phillips 1977, 1990, Chakraborty et al. 2014). A espécie Ulva lactuca Linnaeus 1753 exibe uma ampla área foliar e talo com células ativas fisiologicamente, o que promove maior área de contato e absorção dos contaminantes diluídos na água, a depender da concentração destes em águas naturais (Villares et al. 2001, Andrade et al. 2006). Esta espécie já é conhecida por ser boa indicadora da concentração de manganês (Mn), ferro (Fe), cobre (Cu), zinco (Zn), chumbo (Pb), cádmio (Cd), cromo (Cr)

(Talbot & Chegwidden 1982, Ho 1990, Kamala-Kannan et al. 2008), refletindo portanto o 53

nível de contaminação do ambiente em que encontra-se estabelecida. Florações de U. lactuca foram constatadas na região estuarina da bacia do Rio Piranhas-Açu, localizada na porção semiárida da ecoregião nordeste brasileira, onde exibiram o potencial de impactar o ambiente e questões socioeconômicas. Atualmente, esta espécie pode ser utilizada para variados destinos, como alimentação humana, animal, adubação, tratamento de águas residuais, biocombustíveis (Mazé et al. 1993, Ortiz et al. 2006, El-Sikaily et al. 2007, Bruhn et al. 2011, Bikker et al. 2016). Levando-se em conta que diversas atividades antrópicas são realizadas na bacia da região de estudo, como despejos de esgoto, agricultura e indústrias (e.g. petróleo, sal, carcinicultura, têxtil, mineração), uma avaliação da concentração de metais é essencial, uma vez que a contaminação dos produtores primários podem causar processos de bioacumulação e biomagnificação ao longo da teia trófica (Campbell et al. 2005, Cui et al. 2011, Qiu 2015).

Dessa forma, o objetivo deste estudo é avaliar a concentração de metais no sedimento e em U. lactuca em um estuário hipersalino de influência semiárida, visando o controle das florações a partir do reaproveitamento da macroalga. Ainda, verificamos a qualidade ambiental da área através da disponibilidade de metais nos sedimentos, uma vez que os estuários atuam como berçários para os estoques pesqueiros e outras espécies marinhas (Elliot & Whitfield 2011), sendo essenciais para a subsistência e economia das comunidades ribeirinhas.

2.2. Material e Métodos 2.2.1. Área de estudo Este estudo foi realizado na região estuarina da bacia do rio Piranhas-Açu, próximo ao município de Macau, localizado na porção semiárida do estado do Rio Grande do Norte, Brasil (Figura 2-1). A região semiárida brasileira tem como características a baixa pluviosidade, altas temperaturas e luminosidade (Soares 2012). Devido à aridez da região, várias barragens estão estabelecidas ao longo da bacia. Tais fatores contribuem para a existência de estuários hipersalinos. O município possui cerca de 30 mil habitantes e atividades econômicas voltadas para a extração de petróleo inshore e offshore, cultivos de camarão, indústrias salineiras, agropecuária e pesca (IDEMA 2008, Santos 2008, IBGE 2015). A pesca é de extrema importância para a comunidade local, uma vez que muitas famílias dependem do pescado para o sustento e subsistência. Portanto, a qualidade ambiental da área é indispensável para a renda, saúde e segurança alimentar da comunidade.

Figura 2-1. Mapa da área de estudo (A) América do Sul, com destaque para o estado do Rio Grande do Norte, Brasil. (B) Pontos de coleta nas regiões foz, central e à montante do estuário do rio Piranhas-Açu, Macau, Rio Grande do Norte, Brasil. Em vermelho, encontram-se os pontos pré-determinados para a análise de metais em algas e sedimentos. Em preto, os demais pontos em que as macroalgas poderiam ser coletadas caso não estivessem presentes no ponto amostral pré-determinado.

2.2.2. Coleta de dados Coletamos amostras do sedimento superficial e da macroalga U. lactuca bimensalmente no estuário do rio Piranhas-Açu, sendo as macroalgas coletadas de junho – 17

a agosto – 18 (8 coletas: 25/06/2017; 21/08/2017; 19/10/2017; 03/12/2017; 01/03/2018; 55

29/04/2018; 27/06/2018; 11/08/2018) e o sedimento de outubro – 17 a agosto – 18 (6 coletas: 19/10/2017; 03/12/2017; 01/03/2018; 29/04/2018; 27/06/2018; 11/08/2018). As coletas ocorreram sempre durante a baixa-mar. A área de estudo compreendeu um percurso de aproximadamente 8 km, sendo o estuário dividido em região de foz, central e à montante do corpo hídrico. Estabelecemos sete pontos no estuário para o monitoramento das florações, sendo estes distantes em pelo menos 1 km entre eles. Para análises envolvendo metais nas algas e sedimentos, padronizamos três pontos para a amostragem (Figura 2-1B). Entretanto, quando U. lactuca se encontrava ausente nos pontos pré-estabelecidos, alteramos o ponto para outro em que a espécie encontrava-se disponível, respeitando-se a divisão das regiões do estuário. Quando necessário realizar esta alteração, coletamos os sedimentos em ambos os pontos: os pré-estabelecidos e os alterados.

Coletamos as amostras de macroalgas e sedimentos de superfície manualmente com auxílio de sacos plásticos de polietileno, armazenamos em gelo e as transferimos ao laboratório para análise. Todas as amostras foram analisadas quanto as concentrações de níquel (Ni), chumbo (Pb), cobre (Cu), manganês (Mn), zinco (Zn), ferro (Fe), cromo (Cr) e cádmio (Cd). Para investigar a concentração dos elementos no solo, utilizamos método de Mehlich modificado que se consiste em adicionar à amostra a solução extratora ácido dietilenotriaminopentacético (DTPA), seguido por agitação mecânica e filtração. Determinamos os elementos presentes no filtrado via espectrometria de absorção atômica (Varian SpectrAA 220FS) (Embrapa 1997). Inicialmente, lavamos as algas em água corrente e destilada. Secamos as algas em estufa (60ºC) até a estabilidade da pesagem. Após a secagem, trituramos, peneiramos e armazenamos as amostras em frascos de vidro. Realizamos a análise da concentração de metais a partir da digestão seca e leitura por espectrofotômetro de absorção atômica (Varian SpectrAA 220FS) (Embrapa 2009). Adquirimos dados de pluviosidade através da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN) [http://meteorologia.emparn.rn.gov.br/].

2.3. Análise de dados Inicialmente, realizamos uma análise exploratória seguindo o proposto por Zuur et al. (2010). Para os metais em algas e sedimento, realizamos testes de ANOVA de medidas repetidas para verificar diferenças de concentração de metais entre as regiões do estuário. Após esta análise, realizamos pós-testes de Tukey. Testamos as diferenças entre estações seca

e chuvosa a partir do teste t pareado. Para a avaliação dos poluentes do sedimento amostrado, 56

um valor de background é necessário, que pode ser, por exemplo, o valor médio de metais contidos em rochas sedimentares continentais (Turekian and Wedepohl, 1961). Porém, Christophoridis et al. (2009) sugere o uso de amostras de sedimento de fundo da região estudada, uma vez que o tempo de sedimentação destas é maior e não sofre tantas variações de concentração. Dessa forma, utilizamos como background os valores de concentração de metais do fundo do estuário Piranhas-Açu, disponibilizados por Nascimento (2008). O índice de carga de poluição (ICP) e o fator de contaminação (FC) são fórmulas desenvolvidas por Tomlinson et al. (1980), onde:

FCmetal= FCamostra/FCbackground

O FC é dividido em categorias de severidade da contaminação, sendo esta em baixo grau (CF<1), moderado (1 < CF ≤ 3), considerável (3 < CF ≤ 6) e alto (CF ≥ 6). Logo, os cinco metais com maior fator de contaminação são utilizados para o cálculo de ICP, onde: 1 퐼퐶푃 = (퐹퐶1 × 퐹퐶2 ×. . .× 퐹퐶푛) 푛 n = número de metais Caso ICP >1 o sedimento encontra-se poluído, se ICP < 1 o mesmo não está poluído (Ali et al., 2016). Todas as análises estatísticas foram realizadas no software estatístico R (R Core Team, 2018).

2.4. Resultados A macroalga U. lactuca exibiu concentrações de metais superiores às disponíveis no sedimento da mesma área de coleta (Tabela 2-1 e Tabela 2-2). Levando-se em conta todas as amostras de macroalgas, os metais seguiram a ordem decrescente Fe>Mn>Zn>Cr>Cu>Pb>Cu>Ni>Cd. As únicas regiões que divergiram dessa ordem foram a região central, onde Ni>Cu e na região à montante, onde Cu>Ni>Pb (Tabela 2-1), mantendo- se o mesmo padrão no restante dos elementos. Apesar de notarmos uma tendência geral de aumento das concentrações de metais em algas em direção à montante do estuário, apenas a concentração de Zn foi significativamente diferente entre as regiões, devido à diferença entre a região da foz e à montante (F2,17=3.60; p=0.05). Este mesmo microelemento se diferenciou entre as estações (t(18)=2.48; p=0.02), assim como Mn (U=73; p=0.002).

Levando-se em consideração a totalidade do estuário, a ordem de concentração de 57 metais no sedimento foi Mn>Fe>Zn>Pb>Cu>Cr>Ni>Cd. Apenas na região da foz a concentração de Fe foi maior que a de Mn. Em relação às estações seca e chuvosa, a estação seca apenas se diferenciou da média total de amostras por Ni>Cu. E para a estação chuvosa, Cu>Ni>Pb (Tabela 2-2). No sedimento, apenas a concentração de Fe foi significativamente diferente entre as regiões devido à foz em relação às demais áreas (H(2)=4.33; p=0.03).

Tabela 2-1. Concentração de metais na macroalga Ulva lactuca (µg.g-1) e no sedimento (µg.g-1) nas regiões do estuário do Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Os valores exibidos encontram-se em média e desvio padrão (mean ± SD) e mínimo e máximo (min-máx).

Região Cd Cr Cu Fe Mn Ni Pb Zn

FOZ U. lactuca (n=5) 1.4 ± 0.5 13.6 ± 4.1 8.4 ± 5.4 943.6 ± 601.8 173.2 ± 226.6 7.4 ± 1.9 10.8 ± 6.6 17.0 ± 6.9 1.0 -2.0 9.0-19.0 5.0 – 16.0 146.0 – 1458.0 39.0 – 575.0 6.0 – 10.0 1.0 – 19.0 12.0 – 26.0 Sedimento (n=8) 0.1 ± 0.0 0.8 ± 0.6 1.0 ± 0.8 106.6 ± 131.5 52.2 ± 50.0 0.5 ± 0.3 1.9 ± 1.4 3.6 ± 4.2 0 – 0.2 0.2 – 1.7 0.1 – 2.0 10.2 – 312.0 5.3 – 130.0 0.2 – 0.8 0.6 – 4.2 0.4 – 9.0

CENTRAL U. lactuca (n=6) 1.2 ± 0.7 16.5 ± 10.3 9.3 ± 3.8 3907.5 ± 5299.5 221.6 ± 108. 4 9.4 ± 5.4 11.2 ± 7.2 29.3 ± 13.2 0 – 2.0 0.3 – 24.0 6.0 – 16.0 183.0 – 12062.0 151.0 – 437.0 0.2 – 16.0 0.4 20.0 16.0 – 52.0 Sedimento (n=8) 0.1 ± 0.0 0.9 ± 0.7 1.2 ± 1.3 7.7 ± 6.1 40.0 ± 45.8 0.6 ± 0.3 2.4 ± 1.7 3.3 ± 3.1 0 – 0.2 0.3 – 2.0 0.2 – 3.0 1.6 – 18.0 5.5 – 119.0 0.2 – 1.0 0.7 – 4.7 0.4 – 7.0

MONTANTE U. lactuca (n=8) 11.8 ± 0.8 22.4 ± 18.7 13.4 ± 4.8 1139.2 ± 10554.7 540.0 ± 531.6 11.8 ± 8.5 12.0 ± 11.0 34.2 ± 10.5 0 – 2.0 0.4 – 53.0 8.0 – 20.0 326.0 – 27662.0 24.0 – 1427.0 0.16 – 26.0 0.36 – 34.0 23.0 54.0 Sedimento (n=8) 0.2 ± 0 0.9 ± 0.7 1.4 ± 1.6 7.4 ± 5.5 79.8 ± 49.7 0.7 ± 0.2 1.9 ± 1.4 3.1 ± 2.8 0.1 – 0.3 0.1 ± 2.0 0.2 – 4.0 2.4 – 18.0 12.7 154.0 0.4 – 1.0 0.3 – 4.3 0.5 – 7.0 p valor n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. U. lactuca p valor n.s. n.s. n.s. 0.03 n.s. n.s. n.s. n.s. Sedimento

n.s. = não significante

Tabela 2-2. Concentração de metais na macroalga Ulva lactuca (µg.g-1) e no sedimento (µg.g-1) nas estações seca e chuvosa no estuário do Piranhas-Açu, Macau, Brasil. Os valores exibidos encontram-se em média e desvio padrão (mean ± SD) e mínimo e máximo (min-máx).

Estação Cd Cr Cu Fe Mn Ni Pb Zn SECA U. lactuca 1.3 ± 0.8 14.6 ± 10.6 8.6 ± 3.2 4575.0 ± 4423.8 165.9 ± 116.6 8.6 ± 5.3 11.4 ± 6.5 24.4 ± 10.5 (n=15) 0.02 – 2.0 0.24 – 37.0 3.0 – 16.0 146.0 – 12062.0 24.0 – 450.0 0.1 – 16.0 0.21 – 20.0 12.0 – 52.0 Sedimento 0.2 ± 0.1 1.0 ± 0.7 1.6 ± 1.3 54.4 ± 97.2 62.8 ± 52.3 0.6 ± 0.3 2.3 ± 1.8 4.3 ± 3.4 (n=10) 0 – 0.3 0.1 – 2.1 0.1 – 3.0 1.3 – 286.0 5.5 – 154.0 0.2 – 1.2 0.3 – 4.8 0.4 – 9.0 CHUVOSA U. lactuca 0.8 ± 0.4 25.5 ± 19.8 17.0 ± 3.16 9471.8 ± 12747.0 835.02 ± 487.6 11.7 ± 9.7 9.3 ± 14.0 38.2 ± 11.4 (n=5) 0.03 – 1.0 0.7 – 53.0 12.0 – 20.0 366.0 – 27662.0 437.0 – 1427.0 0.3 – 26.0 0.5 – 34.0 23.0 – 54.0 Sedimento 0.2 ± 0.05 0.8 ± 0.6 1.1 ± 1.3 46.3 ± 97.0 44.7 ± 45.3 0.6 ± 0.3 2.2 ± 1.5 3.0 ± 3.3 (n=10) 0.1 – 0.2 0.2 – 1.7 0.1 – 4.0 1.6 – 312.0 5.3 – 130.0 0.1 – 1.0 0.9 – 4.3 0.4 – 9.0 p valor n.s. n.s. n.s. n.s. 0.002 n.s. n.s. 0.02 U. lactuca p valor n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. Sedimento

n.s. = não significante

Todos os metais do sedimento exibiram fator de contaminação inferiores a 1, sendo o valor mais baixo na concentração de Fe à montante (FCFe = 0.0004) e os mais altos as concentrações de Mn na região da foz (FCMn = 0.91) e central (FCMn = 0.68) e a concentração de Cu na foz (FCCu = 0.62). A região da foz exibiu os maiores valores de ICP da área de estudo, seguido pela área central e por fim a área à montante (ICPfoz = 0.39; ICPcentral= 0.24;

ICPmontante= 0.10).

2.5. Discussão A macroalga U. lactuca é conhecida por ser um organismo capaz de bioacumular metais, sendo uma ferramenta importante no monitoramento de metais nos estuários e áreas costeiras (Topcuoğlu et al. 2002). No nosso estudo, os elementos com maiores concentrações de metais foram Fe e Mn, refletindo a disponibilidade destes no meio ambiente e a capacidade da alga em absorver tais elementos. A espécie também é considerada uma boa indicadora para outros metais como Cd, Pb, Cr e Zn (Talbot & Chegwidden 1982, Wang & Dei 1999). Os sedimentos coletados nas mesmas localidades das algas também exibiram a ordem de concentração de metais similar às macroalgas, apesar de encontrados em concentrações muito inferiores, o que revela que estes metais encontram-se disponíveis no meio ambiente. A maior parte dos metais na macroalga exibiu aumento de sua concentração durante o período chuvoso, porém sendo significativo apenas para Mn e Zn. As chuvas tendem a carrear metais oriundos de atividades industriais e de agricultura, que contribuem para o aumento de metais no ambiente aquático. Ainda, a macroalga U. lactuca é muito dependente da salinidade

para a taxa de absorção dos metais, sendo que menores salinidades (i.e. no período chuvoso) 60

favorecem o acúmulo de metais nos tecidos da macroalga (Wang & Dei 1999). Íons metálicos e de cloreto tendem a se ligar em salinidades mais altas, diminuindo a chance dos metais dissolvidos em água se ligarem às macroalgas e bioacumularem. Dessa forma, a salinidade deve sempre ser considerada quando necessário realizar comparações de metais em áreas com variações de salinidade (Mamboya et al 2009), tanto temporalmente quanto espacialmente. As macroalgas transportam ativamente ou de forma facilitada os metais por sítios de ligação em suas membranas celulares, que se ligam aos metais disponíveis no meio. Em águas naturais estes sítios encontram-se disponíveis e a taxa de absorção de metais tende a ser proporcional à concentração de metais da solução ou de sítios de ligação (Andrade et al. 2006). As algas analisadas no local de estudo exibiram taxas consideravelmente altas de metais, que demonstram que estes encontram-se disponíveis no meio aquático. Os valores de metais nos sedimentos mensurados na região se mostraram consideravelmente menores que os

61 avaliados para outras áreas do nordeste e sudeste do Brasil, assim como outros países da América Latina (Tabela 2-3). Os níveis registrados não exibiram diferenças significativas entre os períodos e exibiram uma baixa concentração de metais, estando muito abaixo do indicado para ambientes contaminados e, portanto, avaliados como sedimentos não contaminados (i.e. fator de contaminação e índice de poluição baixos) e com baixa probabilidade afetar a biota (ver NAVFAC 2000 e CONAMA nº 454/2012). Estes mesmos padrões já foram relatados anteriormente e sugeriu-se que as altas concentrações de metais nas macroalgas podem ter sido causados por metais solubilizados na água decorrente de atividades antrópicas como despejos industriais e esgotos domésticos (Boyden 1975, Ho 1990, Chakraborty et al. 2014). Porém, necessita-se manter o monitoramento do estuário, principalmente relativo à Mn e Cu (FCMn = 0.91 e 0.68 na foz e central, respectivamente e

FCCu = 0.62 na foz). Ao compararmos a concentração de metais em U. lactuca do presente estudo com outras analisadas ao redor do mundo, nota-se que alguns metais exibiram concentrações superiores que os demais estudos, com o Fe e Mn atingindo os maiores valores registrados (Tabela 2-4). A alta concentração de Fe nos tecidos pode ser resultante da grande capacidade fotossintética das algas em ambientes tropicais (Chakraborty et al. 2014). Os valores de Fe e Mn também refletem a disponibilidade destes metais no ambiente, sendo compatíveis aos maiores valores relatados para os sedimentos no background evidenciado por Nascimento (2008). Segundo Brown et al. (1999), os valores de referência de Cu em tecidos de U. lactuca de ambientes não contaminados varia entre 0.1 - 3 µg.g-1 e para ambientes muito poluídos

encontra-se entre 14 - 134 µg.g-1. Já para Zn, ambientes não contaminados exibem 61 -1 -1 concentração de < 23 µg.g e para contaminados entre 42 - 160 µg.g . Dessa forma, os valores encontrados na região de estudo na macroalga refletem um moderado grau de contaminação, uma vez que não se encaixam nos valores de referência para ambientes não poluídos e nem para locais muito poluídos.

Tabela 2-3. Dados de literatura de concentrações de metais (µg.g-1) em sedimentos de estudos realizados nas regiões nordeste e sudeste do Brasil, assim como em outros países da América Latina. Localidade Cd Cr Cu Fe Mn Ni Pb Zn Referência Estuário Piranhas-Açu Foz 0.1 0.8 1 106.6 52.2 0.5 1.9 3.6 Este estudo Central 0.1 0.9 1.2 7.7 40 0.6 2.4 3.3 Este estudo Montante 0.2 0.9 1.4 7.4 79.8 0.7 1.9 3.1 Este estudo Background Foz 0.74 7.07 1.59 2900 51.79 3.55 6.71 10.55 Nascimento (2008) Central 0.91 19.07 4.65 6500 74.41 9.44 10.89 23.42 Nascimento (2008) Montante 1.54 50.85 18.99 17800 192.61 29.72 30.19 45.68 Nascimento (2008) Other studies Estuário Apodi, Brasil (NE) 0.5 3.2 2.3 21.4 5.4 Silva et al. (2017) Estuário das Conchas, Brasil (NE) <0.4 7 5.1 17.1 6 Silva et al. (2017) Estuário Guamaré, Brasil (NE) <0.4 3.2 0.5 6.4 1.6 Silva et al. (2017) Baía de Guanabara, Brasil (SE) 64 40 15.5 40 149 Neto et al. (2006) Estuário Paraíba do Sul, Brasil (SE) 8 11 1448 99 6 Carvalho et al. (1999) Estuário do Delta do Parnaíba, Brasil (NE) 18 6.8 14000 633 5.9 13.4 Filho et al. (2015) Estuário Potengi, Brasil (NE) <0.4 4.8 3.2 9.5 6.9 Silva et al. (2017) Estuário Vitória, Brasil (SE) 89 61 48 246 43 52 180 Jesus et al. (2004) Estuário Bahía Blanca, Argentina 0.88 9.52 14.82 Botté et al. (2010) Baía Mejillones, Chile 21.9 93.8 20.6 29.7 Valdés et al. (2005) Costa da Venezuela 0.65 15.41 6.52 7.29 15.83 97.61 García et al. (2008) Média da crosta terreste 0.3 90 45 4.7 850 68 20 95 Turekian & Wedepohl (1961)

Tabela 2-4. Dados de literatura das concentrações de metais (µg.g-1) avaliados em U. lactuca neste estudo em comparação com outras regiões do mundo. Localidade Cd Cr Cu Fe Mn Ni Pb Zn Referência Estuário Piranhas-Açu, Brazil 1 18.1 12.4 6399.4 406.9 9.2 10 29.4 Este estudo Pulicat Lake, India 38.07 24.68 11.56 Kamala-Kannan et al. (2008) Área urbana de Hong Kong, China 0.58 38 3130 211 15 41 66 Ho (1990) Golfo de San Jorge, Argentina 0.12 1.56 5.5 3.68 5.2 Muse et al. (1999) Iğneada, Turquia <0.02 <0.06 10.47 1929 45.96 7.85 <0.5 76.6 Topcuoğlu et al. (2002) Eastern Harbour, Egito 1.84 14.52 514.55 73.95 63.1 Abdallah & Abdallah (2008)

A bacia do Piranhas-Açu é naturalmente rica em minérios, porém diversas atividades desenvolvidas na região intensificam o potencial poluidor relacionado aos metais, como resíduos industriais e esgotos domésticos (Nascimento 2008, Silva et al. 2007). Efluentes de esgotos domésticos são fontes de compostos orgânicos e metais, podendo conter Fe, Cu, Mn, Ni, Zn e Pb (Sadiq et al. 2005) e a maior parte dos municípios da bacia ainda não possui saneamento básico, além das estações de tratamento muitas vezes não operarem adequadamente (Silva et al. 2007). Ao longo das amostragens, foi observado que a estação de tratamento de esgoto estabelecida no estuário Piranhas-Açu, no município de Macau, encontrava-se operando fora dos padrões adequados, liberando despejos ainda ricos em nutrientes. As indústrias estabelecidas na bacia são voltadas para exploração de sal, minério, petróleo, gás, carcinicultura e indústrias têxteis (ANA, 2016). Já foi relatada anteriormente a liberação de resíduos de indústrias têxtil sem tratamento nas águas dos rios, que aumentam os níveis de compostos químicos e metais pesados nas águas (Silva et al. 2007). A carcinicultura, que se concentra na região estuarina da bacia, também é fonte de metais pelo uso de fertilizantes, pesticidas, algicidas e ração (Boyd & Massaut 1999, Nascimento 2008).

Algicidas são fontes de Cu (ex. CuSO4) e são utilizados para reduzir a densidade de fitoplâncton dos cultivos e o uso excessivo deste produto traz preocupações (Boyd & Massaut 1999, Chen & Lin 2001). Pesticidas e fertilizantes podem ser tóxicos para os humanos, além de exibirem alto risco de bioacumulação para o ambiente e alimento (Boyd & Massaut 1999). As rações utilizadas também podem exibir compostos de Cu, Zn e Cr (Nascimento 2008).

A agricultura é uma das atividades desenvolvidas na bacia (3% da bacia) e encontra-se 64

em expansão na região do baixo Piranhas-Açu, cultivando-se principalmente banana e coco (ANA, 2016). O Brasil é um dos países com maiores relatos sobre a presença de metais tóxicos em alimentos e um dos que mais utiliza fertilizantes em cultivos no mundo. Muitas vezes, o uso de fertilizantes não é feito corretamente, o que pode ocasionar a contaminação do solo por nutrientes e metais. Esses compostos podem ser transportados espacialmente pelo escoamento superficial das águas para rios e oceanos, favorecendo a eutrofização dos corpos d’água (Gonçalves-Jr et al. 2014) e disponibilizando estes metais nos ecossistemas aquáticos. Fertilizantes e pesticidas podem conter metais como Cd, Pb, Ni, Cr, Cu, Zn e o uso frequente e/ou em grandes concentrações destes podem impactar as teias tróficas e prejudicar a saúde humana (Gimeno-García et al. 1996). Os principais minérios explorados na bacia são pegmatitos, scheelita, pedras semipreciosas e calcários (ANA, 2016). A atividade de mineração já é conhecida por causar

65 importantes impactos ambientais e contaminações por metais. Estudos realizados em minas ativas e desativadas de scheelita evidenciaram a falta de uma adequada disposição final dos rejeitos, que em um dos casos encontrava-se exposto no solo a 40 anos, estando propenso aos processos de lixiviação e erosão (Nascimento 2015, Petta et al. 2014). A análise dos sedimentos do rio próximo às mineradoras exibiram valores de Cu em concentrações tóxicas, podendo levar à jusante grandes quantidades do elemento (Petta et al. 2014). Ainda, as concentrações de Pb, Cu e Cd nas áreas mineradas também encontravam-se acima do permitido por lei. Os rejeitos dispostos de maneira inadequada exibiram o potencial de contaminar os solos das regiões adjacentes assim como toda a bacia do Piranhas-Açu por metais pesados (Nascimento 2015). Indústrias de petróleo também se concentram principalmente no baixo Piranhas-Açu, abrangendo o município de Macau (ANA, 2016). O processo de perfuração e extração de petróleo geram resíduos chamados de água produzida, que podem conter bário (Ba), arsênio (As), Cd, Cr e mercúrio (Hg), mas em geral é reinjetada nos poços para fazer com que mais óleo suba à superfície por pressão (O’Rourke & Conolly 2003). Estações de tratamento nem sempre conseguem retirar todos os poluentes dos resíduos de petróleo, o que também pode ocasionar o despejo de contaminantes nas águas (Pichtel 2016). Os resíduos gerados devem ser tratados a depender de sua composição antes de direcionados ao descarte ou reinjeção nos poços, sendo de âmbito do órgão ambiental fiscalizar e monitorar os tratamentos e execuções necessárias para que não haja danos ambientais e sociais (Thomas 2004). Diversas atividades que são desenvolvidas na bacia estudada (Piranhas-Açu) possuem

o potencial de contribuir para o despejo e acúmulo de metais no ambiente aquático, levando à 65

absorção destes pela macroalga U. lactuca e por outros organismos bioacumuladores, como o já relatado na região para ostras Crassostrea rhizophorae (Guilding, 1828) (Silva et al. 2003). Portanto, é necessário um monitoramento eficaz dos estabelecimentos, das atividades realizadas e monitoramento dos despejos, a fim de evitar um maior acúmulo de metais no ambiente, que pode prejudicar a saúde ambiental e humana. Ainda, faz-se necessário avaliar a concentrações de metais em outros animais que habitam a região para a avaliação da contaminação por metais e análise de biomagnificação destes na teia trófica (Ali et al. 2019). Grandes biomassas de U. lactuca em geral não são aproveitadas no mundo, sendo ignoradas nos ambientes e deixadas para decomposição nas praias e estuários (Bruhn et al. 2011). Entretanto, esta espécie possui o potencial de diversos usos alternativos, dentre os quais para a alimentação humana e animal, uma vez que é rica em carboidratos, proteínas, fibras e minerais (Bikker et al. 2016, Ortiz et al. 2006). Pode também ser utilizada para

66 adubo, por ser rica em nutrientes e minerais e para tratamento de água de atividades de aquicultura, por absorver compostos nitrogenados (Mazé et al. 1993; Neori et al. 1991). Ainda, possui potencial para desenvolvimento de biocombustíveis, bioenergia, tratamento de esgotos e tratamento de soluções aquosas, águas marinhas ou águas residuais (Bikker et al. 2016, Bruhn et al. 2011, Chen et al. 2015, El-Sikaily et al. 2007). Entretanto, a alga coletada no estuário Piranhas-Açu exibiu concentrações de metais acima do permitido por legislação para a alimentação humana e animal. A legislação brasileira possui regimentos que se referem aos limites de metais relacionados ao consumo de alimentos por humanos. Para este caso, as amostras de macroalgas superaram o limite máximo todas as vezes para Cr, 80% para Ni, 10% para Zn e nenhuma vez para Cu (Brasil, decreto nº 55871/1965). Para valores de Pb e Cd, supondo-se que a macroalga U. lactuca tenha o uso considerado semelhante à hortaliças de folha (i.e. in natura ou desidratadas) (Brasil, resolução RDC nº 42/2013), esta exibe concentração de metais superiores em 95% das vezes o limite para Pb e 80% para Cd. Ainda, as macroalgas também encontravam-se com concentrações de metais superiores das permitidas pela WHO (1996) para plantas, superando 100% das amostras para Zn, 90% para Cd, 80% para Cr, 75% para Pb e 50% para Cu e 45% para Ni. Em relação à alimentação animal, não existe legislação brasileira que determina os valores de metais em ração/alimentação animal, utilizando-se portanto legislações européias para tal. Ao compararmos os resultados com os valores determinados pela Commision Regulation (EU) n° 1275/2013, o valor de Pb supera o limite imposto em 60% das amostras, enquanto Cd 35%. Caso o uso da alga fosse voltado para

complemento alimentar, 50% das amostras ultrapassam o limite de concentração de Cu e 80% 66

superaram o limite para Cd (Directive EU 2002/32/EC). Dessa forma, os usos voltados para alimentação humana, animal e para adubos não são indicados principalmente quando avaliados os metais pesados tóxicos Pb, Cd e Cr, que superaram o permitido na maior parte das amostras. Ao haver o consumo ou o uso destas macroalgas para adubo, a depender de quantidades e tempo de consumo/utilização, há a possibilidade de bioacumulação e biomagnificação destes metais ao longo da teia trófica (Ali et al. 2019). As macroalgas podem ser utilizadas em técnicas de biomanipulação para remediação de metais e nutrientes, inclusive em plantas de tratamento de esgoto (Tsagkamilis et al. 2010). A Ulva também atua como biofiltro na absorção de nutrientes dissolvidos como nitrogênio, fosfato, amônia e também melhoraram a qualidade da água relativas ao pH, oxigênio em efluntes de piscicultura, carcinicultura e maricultura (Msuya & Neori 2002, Hernández et al.

2005, Baloo et al. 2014). Ainda, mostrou potencial para captura de carbono, de forma a diminuir os impactos causados pelas mudanças climáticas (Chung et al. 2011, Gao et al. 2018). Sua utilização como biocombustível também está sendo estudada, porém ainda em fase inicial de desenvolvimento (Bruhn et al. 2011, Chen et al. 2015). Estudos envolvendo a dinâmica das florações nos ambientes tropicais e temperados, seus impactos sobre os organismos e seus possíveis usos e reaproveitamento estão sendo constantemente desenvolvidos. Dessa forma, o gênero possui potencial para diversas funções, mas mais estudos ainda são necessários para viabilizar ou aprimorar seu uso.

2.6. Conclusões Este trabalho evidenciou a macroalga U. lactuca como uma espécies bioacumuladora e bioindicadora de qualidade ambiental, absorvendo os metais disponíveis no ambiente. Apesar do sedimento não exibir valores relativos à contaminação ambiental, a macroalga apresentou alta capacidade de acumular metais. Isso indica que provavelmente estes contaminantes encontram-se diluídos em água, tendo como principais fontes as atividades industriais e esgotos domésticos que despejam seus resíduos no corpo hídrico. Os valores de contaminantes encontrados nos tecidos de U. lactuca inviabilizam sua utilização como qualquer fonte de alimento humano ou animal, assim como seu uso para adubo devido à possibilidade destes poluentes perpetuarem nas teias tróficas. Porém, a espécie ainda exibe potencial para usos de biomanipulação e biocombustíveis. Mais estudos são necessários para se determinar mais precisamente as fontes de poluição, assim como monitorar as macroalgas e

outros organismos que compõe a teia trófica. 67

2.7. Resumo didático

2.8. Referências Bibliográficas Abdallah MA, Abdallah AM. (2008). Biomonitoring study of heavy metals in biota and sediments in the South Eastern coast of Mediterranean sea, Egypt. Environmental monitoring and assessment, 146(1-3): 139-145. Ali H, Khan E. (2018). Bioaccumulation of non-essential hazardous heavy metals and metalloids in freshwater fish. Risk to human health. Environmental chemistry letters, 16(3): 903-917. Ali H, Khan E, Ilahi, I. (2019). Environmental chemistry and ecotoxicology of hazardous heavy metals: environmental persistence, toxicity, and bioaccumulation. Journal of chemistry, ID 6730305: 1-14. ANA (2016). Plano de recursos hídricos da bacia hidrográfica do rio Piancó-Piranhas-Açu – Resumo executivo. Brasília, 167 pp. Andrade S, Contreras L, Moffett JW, Correa JA. (2006). Kinetics of copper accumulation in Lessonia nigrescens (Phaeophyceae) under conditions of environmental oxidative stress. Aquatic toxicology, 78(4), 398-401. Baby J, Raj JS, Biby ET, Sankarganesh P, Jeevitha MV, Ajisha SU, Rajan SS. (2010). Toxic effect of heavy metals on aquatic environment. International Journal of Biological and Chemical Sciences, 4(4). Baloo L, Azman S, Said MIM, Ahmad F, Mohamed M. (2014). Biofiltration potential of macroalgae for ammonium removal in outdoor tank shrimp wastewater recirculation system. Biomass Bioenergy, 66: 103:109.

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CAPÍTULO 3. IMPACTOS DAS FLORAÇÕES DE ULVA LACTUCA SOBRE A PESCA EM UMA REGIÃO SEMIÁRIDA NEOTROPICAL

Carolina Teixeira Puppin-Gonçalves*1,2, Laiane Lane Lucena de Medeiros1, Priscila Fabiana Macedo Lopes2,4, Fúlvio Aurélio Morais Freire1,2

1 Laboratório de Fauna Aquática, Departamento de Biologia, Ecologia e Botânica, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Campus Universitário Lagoa Nova, Caixa Postal 1524, CEP 59078-970, Natal, Brazil. 2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário s/n, Lagoa Nova, Natal, RN, 59098-970, Brazil 4 Fisheries Ecology, Management and Economics Unit – FEME, Natal, Brazil; Department of Ecology, Federal University of Rio Grande do Norte, Natal, Brazil, 59078- 900; +55 84 3342-2334, Route 423; [email protected] *E-mail: [email protected]

Resumo A poluição associada a fatores antrópicos tem sido a causa de florações de macroalgas cada vez mais severas e frequentes nos ambientes costeiros. Altas biomassas algais reduzem a adequabilidade de habitat para diversos grupos tróficos, causando desserviços ambientais e socioeconômicos aos pescadores artesanais de pequena escala. Nosso estudo objetivou

abordar o histórico e impactos das florações de Ulva lactuca sobre a pesca e pescado em duas 76

comunidades de uma região semiárida tropical a partir do conhecimento ecológico local dos pescadores. Nós estimamos o início e sazonalidade das florações, assim como seus impactos sobre os apetrechos de pesca, pescado e rendimentos. As florações tornaram-se mais comuns desde 2010, durante períodos de seca, sendo mais comuns nos estuários. As redes de pesca são os apetrechos mais afetados, a captura pescado exibiu redução de até sete vezes quando comparado a momentos com ausência de floração, que refletiu em rendas 50% menores para os envolvidos. Estes resultados evidenciam a importância do controle da eutrofização, que consequentemente irá reduzir as florações de macroalgas, e os impactos econômicos das comunidades costeiras de pescadores que muitas vezes já se encontram em situação de pobreza. Palavras-chave: Conhecimento ecológico local, Harmful algal blooms, maré-verde, pescadores artesanais de pequena escala.

Abstract Eutrophication, associated to anthropic activities, has intensified the frequency and severity of macroalgae blooms in coastal environments. These blooms reduce the habitat suitability for several organisms and cause environmental and socioeconomic disservices to small-scale artisanal fishers. Our study investigated the historical data of Ulva lactuca blooms and their impacts on fishery and fish resources in a tropical semi-arid region through fishers’ local ecological knowledge. We estimated the beginning of the blooms episodes, their seasonality and how they compromised fishery catches, gears and fishery revenues. The macroalgae blooms have become more common since 2010, during the dry seasons mainly in shallow estuaries. Gillnets are the main gear affected, while fish catches can decrease by seven times when compared to seasons without blooms, reflecting income losses of about 50%. These results show the relevance of controlling eutrophication, and consequently reducing macroalgal blooms, to reduce the economic impacts on already poor coastal fishing communities. Keywords: Local Ecological Knowledge, Harmful algal blooms, green tides, small scale artisanal fishery.

3.1. Introdução A maciça proliferação de algas ulvóides (Ulva spp.) vem sendo cada vez mais frequentes nos ambientes marinhos e estuarinos ao redor do mundo. Este fenômeno é conhecido por florações, marés-verde e Harmful Algal Blooms (HABs) (Hoagland et al.

2002). O acúmulo de grandes biomassas reduz drasticamente o oxigênio da água, impedem a 77

passagem de luz e liberam sulfeto de hidrogênio, reduzindo abundância, riqueza e biodiversidade de invertebrados, peixes, angiospermas marinhas (Johnson & Welsh 1985, Wang et al. 2011, Lyons et al. 2014, Van Alstyne et al. 2015). As causas das florações podem ser provenientes de alterações nas teias tróficas nos sentidos bottom-up (mais frequente) e top- down (Lotze et al. 2000, Eriksson et al. 2009). O primeiro encontra-se vinculado à crescente poluição associada a nutrientes (nitrogênio e fósforo) devido à expansão populacional costeira e uso exacerbado de fertilizantes, alterando as predominâncias do controle pelo consumidor para o controle pelo recurso (Worm & Lotze 2006, Smith & Schindler 2009). A segunda encontra-se atrelada à preferência da pesca pela remoção de grandes peixes predadores, que pode levar a um aumento do número de peixes predadores de menor porte, os quais por sua vez reduzem a quantidade de herbívoros que controlariam as macroalgas (Eriksson et al. 2009).

Estes impactos negativos sobre o meio ambiente irão refletir sobre os aspectos sociais e econômicos principalmente das populações locais, que acabam tendo o fornecimento de importantes serviços ecossistêmicos alterado, como a produção de pescados de interesse comercial. Um dos modos de se entender os impactos causados por alterações em serviços ecossistêmicos ou, mais especificamente, quando um serviço importante se torna um desserviço em função da ação humana, é através da investigação de sistemas sócioecológicos. Usuários diretos de recursos naturais, tais quais pescadores, detêm uma gama de conhecimento do ambiente em função de sua interação constante. Este tipo de conhecimento ecológico local (Local ecological knowledge – LEK) conecta os sistemas social e ecológico de forma a obter informações acerca das mudanças no ambiente (Sillitoe 1998, Olsson & Folke 2001). O LEK tem sido utilizado para a avaliação da abundância e conservação de espécies, para o levantamento de aspectos ecológicos, comportamentais e mudanças ambientais causadas por atividades antrópicas e para a implementação de manejo de recursos naturais (Gilchrist et al. 2005, Silvano & Valbo-Jørgensen 2008, Anadón et al. 2009, Hallwass et al. 2013). O uso do LEK na ciência é especialmente importante quando as informações científicas são insuficientes, atuando de forma complementar nas pesquisas (Gilchrist et al. 2005). Entretanto, este conhecimento, assim como qualquer outro, também deve ser tratado com cautela devido à variação dos dados conforme as culturas e perspectivas individuais sobre um recurso (Berkes et al 2001, Gilchrist et al. 2005). Macroalgas ulvóides fornecem uma série de serviços ecossistêmicos, dos quais

podemos utilizar diretamente (potencial alimentício e aplicações biomédicas) e indiretamente 78

(base da teia trófica para diversas espécies de pescado de interesse comercial) (Raffaelli et al. 1998, Yu-Quing et al. 2016). Assim, entender o papel das macroalgas na prestação de serviços e mesmo desserviços (durante florações) ecossistêmicos é chave para impulsionar a gestão adequada das mesmas e, mais importante, dos fatores que controlam a sua ocorrência e abundância. Florações de U. lactuca foram registradas no litoral semiárido tropical. Entretanto, não há apenas a ausência de dados ecológicos básicos de como se comportam em regiões neotropicais, mas também uma dificuldade em se estimar espaço-temporalmente o histórico e os efeitos das florações sobre atividades econômicas, como a pesca artesanal. Dessa forma, o LEK é uma importante ferramenta para o levantamento de informações com o intuito de preencher lacunas a respeito das florações de macroalgas (Schulacher et al., 2010). A partir destas considerações, neste estudo buscamos utilizar o LEK não apenas para mapear as florações de Ulva lactuca Linnaeus 1753 e identificar os fatores que influenciam as

79 mesmas, mas também para compreender parte dos impactos socioeconômicos dos desserviços causados por florações, ao afetarem a pesca.

3.2. Material e métodos 3.2.1. Área de estudo Desenvolvemos o trabalho no litoral setentrional nordeste brasileiro, em municípios da região semiárida do estado do Rio Grande do Norte (Figura 3-1A). Essa região exibe baixa pluviosidade anual e altas temperaturas, com sazonalidade bem definida e período seco perpetuando-se geralmente de junho a janeiro (Araújo 2011, Correia et al. 2011). Entretanto, uma seca atípica atingiu a região por pelo menos seis anos consecutivos (2010 – 2016), impactando setores produtivos, o meio ambiente e a saúde e subsistência (Marengo et al. 2017, Alvalá et al. 2017), principalmente da parcela mais pobre da população local. Os municípios de Macau e Porto do Mangue margeiam a área estuarina do rio Piranhas-Açu (Figura 3-1B). Este rio integra a Bacia do Piranhas-Açu, que está entre as duas mais importantes do estado. Em sua foz, o rio divide-se em quatro tributários: dentre eles está o Rio das Conchas, no qual encontra-se o município de Porto do Mangue e o Rio Piranhas- Açu, onde o município de Macau está estabelecido. Todos os tributários da região estuarina do Piranhas-Açu são classificados como estuários hipersalinos, devido à escassa entrada de água doce e elevada evaporação (Soares 2012). As principais atividades antrópicas que ocorrem na região estuarina da bacia são agropecuária, mineração, cultivos de camarão e indústrias salineiras e petrolíferas (Silva et al.,

2007). Porto do Mangue possui aproximadamente 6 mil habitantes e suas principais atividades 79

econômicas são agropecuária, aquicultura voltada para o cultivo de camarões (IBGE, 2015) e pesca artesanal tanto para subsistência quanto para comércio. Macau, com cinco vezes mais habitantes, exercem atividades industriais voltadas à produção de sal, camarões e extração de petróleo (IBGE 2015, Souto & Amaro 2003), assim como também ocorrem diversas atividades de pesca. Em 2007, os municípios de Macau e Porto do Mangue produziram conjuntamente 2.140 toneladas de pescado, com destaque para peixes, mas também para lagosta, camarão, caranguejo e polvo (IDEMA 2008a, b). Para as populações ribeirinhas da região estuarina de ambos os municípios, a principal atividade econômica é a captura de peixes, moluscos e crustáceos, que são realizados através de conhecimentos herdados dos familiares ao longo das gerações (Alves & Nishida 2003).

3.2.2. Coleta de dados Aplicamos questionários semiestruturados individualmente nos municípios de Macau e Porto do Mangue, com o intuito de melhor compreender o perfil socioeconômico dos pescadores e marisqueiros, o histórico das florações de U. lactuca e as causas e consequências das florações na região da bacia do Piranhas-Açu a partir das percepções da comunidade local (Local Ecological Knowledge - LEK) (Anexo 1). Pescadores e marisqueiros foram selecionados a partir de informações dadas pela população a respeito dos que detinham conhecimento e que poderiam colaborar com a pesquisa (Davis & Wagner 2003). Apenas

pessoas acima de 18 anos foram entrevistadas, buscando-se contemplar pescadores que 80 usavam os mais variados apetrechos de pesca. Esta pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CAAE n° 91752918.4.0000.5537). As espécies alvo da pesca mencionadas pelos pescadores foram identificadas até o menor nível taxonômico possível e seguro, utilizando como base Nóbrega et al. (2015), também desenvolvido na mesma região e que exibe os nomes comuns dos pescados que são comumente usados pela população local.

3.3. Análise de dados Inicialmente, realizamos uma análise exploratória seguindo o proposto por Zuur et al. (2010). Elaboramos uma random forest com o intuito de verificar se os municípios seriam analisados conjuntamente ou separadamente a depender das respostas relacionadas ao histórico das florações como início, período, local das florações e causa. Utilizamos o pacote

“randomforest” para realizar a análise (Liaw & Wiener 2002). A random forest desenvolve árvores de classificação a partir da combinação de variáveis preditoras, gerando a acurácia para o modelo e para cada observação a partir das taxas de erro e importância das variáveis (Cutler et al. 2007). As árvores de decisão necessitam ser as mais independentes possíveis para a elaboração de um modelo robusto (Breiman 2001). Dessa forma, quanto menores as taxas de erro, maior a acurácia do modelo. Ainda, realizamos uma GLM com distribuição quasipoisson para verificar a relação da biomassa de U. lactuca ou pescados que os pescadores acreditam capturar durante a atividade de pesca com os tipos de rede (rede de espera de superfície, rede de espera de fundo, rede de arrasto de praia, rede de arrasto de barco e tarrafa) e a ocorrência ou não da floração. Todas as análises estatísticas foram realizadas no software e estatístico R (R Core Team, 2018).

3.4. Resultados Entrevistamos um total de 100 pescadores ativos, dos quais 51 habitantes eram de Macau e 49 de Porto do Mangue, a maioria homens (93%). A idade variou entre 18 e 77 anos (média = 45.8 anos) e a experiência de pesca entre dois e 65 anos (média = 29.7 anos), com média de 3.6 dias de pescaria semanais. Cerca de 85% dos pescadores praticavam exclusivamente a atividade de pesca e 62% a faziam no ambiente estuarino da bacia. A média salarial dos pescadores foi de R$ 1033.15 ± 697.09 (meses mais produtivos: R$ 1412.00 ± 956.26; meses menos produtivos: R$ 405.8 ± 330.44). A análise de classificação random forest, quando realizada aplicando-se o conhecimento

dos pescadores acerca do histórico das florações com ambos os municípios, exibiu uma taxa 81

de erro de 41.8%. Dessa forma, a matriz de confusão evidenciou uma considerável taxa de erro envolvendo os municípios de Macau e Porto do Mangue, uma vez que ambas as localidades encontram-se às margens do estuário do Rio Piranhas-Açu (Tabela 3-1). Logo, as informações obtidas nestes municípios foram unidas e analisadas conjuntamente.

Tabela 3-1. Matriz de confusão com base nas características das florações nos municípios de Macau e Porto do Mangue, RN, Brasil (n=91). MAC PM Erro (%) MAC 32 15 0.32 PM 23 21 0.52

Quando questionados à respeito das florações, a maior parte dos pescadores relataram que estas se iniciaram há menos de dez anos (69%), ocorrendo predominantemente no estuário (77%) durante o período seco (72%). A grande maioria dos entrevistados afirmou que as florações impactam principalmente os apetrechos elaborados com redes (82%) e dentre os pescados, os peixes eram os mais prejudicados (63%). Ainda, 65% dos entrevistados acreditavam em causas naturais ligadas às florações, dentre elas de marés altas de sizígia e altas salinidades impulsionadas pela seca. Porém, dentre os que não consideraram as florações naturais (35%), acusaram o despejo das águas dos viveiros de camarões e a poluição como as principais causas da ocorrência das florações. Esta espécie de alga não era utilizada de nenhuma forma pelos entrevistados e pouco mais que a metade (56%) acreditava ser necessário haver um controle da proliferação da macroalga na região (Tabela 3-2).

Tabela 3-2. Informações acerca de U. lactuca disponibilizadas pelos pescadores entrevistados na região estuarina da bacia do Piranhas-Açu, RN, Brasil.

Informações dos pescadores locais acerca das florações de Ulva lactuca % Avistamentos de florações (n=100) Sim 91.0

Início das florações (n=91) ≤10 anos 69.2 Entre 11 e 20 anos 13.2 ≥21 anos 17.6 Período (n=91) Seco 72.5

Chuvoso 14.3 82

Maré de sigízia 8.8 Constante 4.4 Local (n=91) Estuário 76.9 Mar 11.0 Ambos 12.1 Causa (n=91) Natural 64.8 Não-natural 35.2 Fazenda de camarões 59.4 Poluição/esgoto 31.2 Indústrias de sal 9.4 Impactos das florações sobre a pesca (n=91) Sim 98.9

Apetrechos de pesca mais impactados pelas

Informações dos pescadores locais acerca das florações de Ulva lactuca % florações (n=90) Rede 82.0 Linha 3.0 Catação 2.0 Todos 4.0 Impactos das florações sobre os pescados (n=91) Sim 95.6 Peixes 63.0 Mariscos 8.0 Camarões 7.0 Outros (mais de um pescado, 11.0 lagostas) Todos 11.0

Aproveitamento de U. lactuca Não 100.0 (n=91) Controle das florações Sim 56.0 (n=91) Não 44.0

Dentre os peixes mencionados como alvo da pesca pelas comunidades de pescadores encontram-se as espécies de tainha Mugil spp. Linnaeus 1758, carapeba Gerreidae e serra Scomberomorus brasiliensis Collette, Russo & Zavala-camin 1978. Já entre os moluscos, a maioria absoluta mencionou o bivalve Anomalocardia flexuosa (Linnaeus 1767). Entre os crustáceos, as espécies pescadas na região são os camarões Penaeus schmitti Burkenroad

1936, Penaeus isabelae Tavares e Gusmão 2016, Penaeus subtilis (Pérez-Farfante 1967), 83

Penaeus brasiliensis Latreille 1817 (observação pessoal), lagostas Palinurus spp. Weber 1795 e siris Callinectes spp. Stimpson 1860 (Tabela 3-3).

Tabela 3-3. Pescados foco da atividade de pesca da região estuarina e costeira do Rio Piranhas-Açu, RN, Brasil.

Nº de vezes citado Gênero ou espécie Nome comum como alvo da Apetrechos pesca

CRUSTACEA Callinectes spp. Stimpson 1860 Siri 4 Rede de espera de fundo, tarrafa, arrasto de praia, arrasto de barco Palinurus spp. Weber 1795 Lagosta 11 Covo, mergulho Penaeus spp. Fabricius 1798 Camarão 6 Arrasto de barco; Rede de espera de fundo

MOLLUSCA Anomalocardia flexuosa (Linnaeus 1767) Búzio, berbigão, marisco, vôngole 9 Manual

PISCES Ariidae Bagre 7 Rede de espera de fundo, arrasto de praia, arrasto de barco, tarrafa, linha Carangidae Carangoides spp. Bleeker 1851 Guarajuba 7 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, linha Caranx spp. Lecepède 1801 Xaréu 1 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície Carcharhinidae Tubarão, cação 1 Rede de espera de fundo, linha Centropomidae Centropomus spp. Lacepède 1802 Robalo, camurim 9 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, arrasto de barco, linha Exocoetidae Peixe-voador, voador 1 Rede de espera de fundo, linha Gerreidae Carapeba 36 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, tarrafa, arrasto de praia, linha Lutjanidae Lutjanus analis (Cuvier 1828) Cioba, vermelho 6 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, linha Lutjanus jocu (Bloch & Schneider 1801) Dentão 1 Rede de espera de fundo, mergulho, linha Lutjanus synagris (Linnaeus 1758) Ariacó, ariocó 9 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, arrasto de barco, linha Ocyurus chrysurus (Bloch 1791) Guaiúba 4 Rede de espera de fundo, covo, mergulho, linha Mugilidae Mugil spp. Linnaeus 1758 Tainha 43 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, tarrafa, arrasto de praia Sciaenidae Cynoscion spp. Gill 1861 Pescada 10 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, arrasto de barco, linha Scombridae Auxis thazard (Lacepède 1803) Bonito, albacora-bandolim, bonito- 1 Rede de espera de fundo, linha cachorro Scomberomorus brasiliensis Collette, Russo & Zavala-camin 1978 Serra 19 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, linha Scomberomorus cavalla (Cuvier 1829) Cavala, cavala-branca 5 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, linha Thunnus spp. South 1845 Atum, albacora 3 Linha Serranidae Mycteroperca bonaci (Poey 1860) Sirigado 1 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, linha Sparidae Archosargus rhomboidalis (Linnaeus 1758) Salema 4 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de barco, linha Sphyraenidae Sphyraena spp. Artedi 1793 Barracuda, bicuda 1 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, arrasto de barco, mergulho, linha Trichiuridae

Trichiurus lepturus Linnaeus 1758 Peixe-espada, espada, guaravira 7 Rede de espera de fundo, Rede de espera de superfície, arrasto de praia, linha

A biomassa de U. lactuca estimada como capturada pelos pescadores durante a atividade de pesca exibiu média de 16.0 ± 44.6 kg/captura em períodos sem florações e de 276.0 ± 242.5 kg/captura com florações. A biomassa algal se relacionou negativamente com a rede de espera de superfície e positivamente com a ocorrência da floração (KgU.lactuca = 2.88 - 0.65 SurfaceDriftNet + 2.84 BloomYes; AIC=13865; pseudo-R²= 0.39). A média de pescado capturado em períodos sem floração foi de 65.8 ± 54.9 kg/captura e em períodos de floração 8.6 ± 8.2 kg/captura. Dentre os apetrechos que fazem uso de rede, não houve diferença na biomassa de pescados capturados em relação ao método de pesca (p>0.05), porém todos estes apetrechos sofrem perda significativa de captura quando há florações

(Kgfish = 4.18 - 2.02 BloomYes; df=136; AIC=4027.7; pseudo-R²= 0.35) (Figura 3-2).

3.5. Discussão

O período seco, segundo os pescadores locais, se revelou como sendo a estação que concentra a maior quantidade da macroalga U. lactuca, principalmente na região estuarina. Eles estimam que estas florações tenham se iniciado há menos de dez anos devido à causas naturais atreladas à seca. As florações impactam principalmente apetrechos de rede de fundo, dificultando a captura de peixes.

O padrão de observações de florações mais frequentes nos perídos de seca é compatível com o estudo realizado no mesmo estuário investigado nesse estudo, onde as florações de Ulva lactuca foram confirmadas ao longo dos períodos de seca. A espécie U. lactuca é oportunista e altamente tolerante, se desenvolvendo em locais com grandes variações ambientais ou muito estressantes, exibindo alta produtividade primária (Littler 1980). A região semiárida do nordeste sofreu com seca rigorosa nos últimos sete anos, informação também compatível ao tempo de início do avistamento das florações pela maioria dos pescadores (i.e. ≤10 anos – 69.2%). Durante períodos de seca, a qualidade da água se deteriora devido à queda do hidrodinamismo dos rios, que por sua vez aumentam o tempo de

residência da água e favorecem a concentração de nutrientes. Isso somado à alta 86 luminosidade, à baixa profundidade dos estuários e constante entrada de efluentes de fontes antropogênicas, resulta em um grande aumento da carga de nutrientes nos corpos hídricos e consequentemente a floração destas macroalgas (Attrill & Power 2000, Van Vliet & Zwolsman 2008).

Os entrevistados em sua maioria mencionaram as causas das florações como naturais, mencionando o período de seca como principal fenômeno De fato, a seca promove as alterações ambientais mencionadas acima (baixa vazão e profundidade dos rios, alta luminosidade) que contribuem para a massiva proliferação de macroalgas, porém, as alterações causadas pelas atividades humanas são um gatilho fundamental para esse fenômeno. Dentre as causas não-naturais mencionadas pelos entrevistados está o esgoto, despejo rico em nutrientes (em especial nitrogênio), e mencionado como importante driver de

87 eutrofização e florações em outros estudos (Piñón-Gimate et al. 2009, Lapointe et al. 2015). Apesar do município de Macau possuir uma estação de tratamento de esgoto por lagoas de estabilização, esta encontrava-se pouco eficiente devido à presença da bactéria Thiopedia rosea, a qual reduz a capacidade das microalgas absorverem os nutrientes nas lagoas. Dessa forma, a estação se mostrou relevante para a proliferação da macroalga no estuário Piranhas- Açu a partir do despejo de nutrientes em seus efluentes. As fazendas de camarão estabelecidas às margens do estuário, e mencionadas pelos entrevistados como promotores de florações de fato, também são fontes de enriquecimento de nutrientes devido à alimentação fornecida aos animais, o que promove o aumento de biomassas algais quando estes atingem os rios (Paés- Osuna et al. 1999, Costanzo et al. 2004). As indústrias salineiras também produzem despejos ricos em nutrientes, uma vez que a concentração destes aumenta com a salinidade, principalmente compostos nitrogenados inorgânicos (Costa et al. 2015). A alta salinidade do estuário faz a macroalga U. lactuca ser dominante por sua morfologia simples e boa capacidade osmorregulatória, tornando-a uma espécie muito toletante (Reed & Russel 1979, Raffaelli et al. 1998). Além dos impactos ambientais, a floração de U. lactuca no estuário do Piranhas- Açu têm trazido impactos sócio-econômicos ligados aos pescadores locais. Quase a totalidade de pescadores entrevistados afirmou que as florações trazem impactos tanto para a atividade de pesca quanto para o pescado. Dentre os apetrechos de pesca, as redes de fundo foram as indicadas como as mais impactadas pelo acúmulo de algas. Ulva spp. é um organismo séssil, estando presas ao substrato por possuírem mecanismos de adesão desde a

fase esporular (Callow & Callow 2006). Entretanto, as biomassas flutuantes e de deriva 87

também podem ser observadas, pois são arrancadas pelas correntes e continuam a se desenvolver livremente (Smetacek & Zingone 2013). Quando utilizados apetrechos de fundo como redes de espera de fundo, arrastos de praia ou arrastos de barco, as macroalgas são capturadas nas correntes ou retiradas do sedimento, aderindo-se às redes de pesca. Em momentos de florações, as macroalgas podem se agregar nas redes em biomassas tão grandes que inviabilizam a atividade, havendo muitas vezes a desistência do pescador, segundo relatos dos próprios. As macroalgas causam diversos prejuízos econômicos aos pescadores. Primeiramente, há o tempo investido para removê-las dos apetrechos para que estes possam ser usados novamente. Além disso, a grande quantidade de alga, unida ao peso da água, pode vir a rasgar as redes, o que significa tempo perdido sem trabalhar por falta de equipamento e investimentos em sua manutenção.

Também se atribuiu às florações uma queda considerável na quantidade de pescado capturado. Apesar do decréscimo de captura, os pescadores relataram acreditar que a quantidade de pescado na região impactada não está decaindo e sim está havendo a dificuldade em pescá-los. Segundo eles, a queda da biomassa capturada ocorreu devido à aderência das macroalgas nas redes, formando grandes paredes de algas que são visualizadas pelos peixes, que acabam fugindo e não sendo pescados. A biomassa de algas aderidas nas redes realmente torna a captura menos eficiente, pois as algas acabam ocupando espacialmente a área que seria do pescado. Então, por vezes não há espaço na rede para a captura do foco da pesca, além da rede se tornar visível ao mesmo. Este fator poderia ser vantajoso à recuperação momentânea e local dos estoques pesqueiros alvo da pesca, porém grandes biomassas afetam mais do que apenas a captura de espécies. Florações de macroalgas impactam negativamente a riqueza e abundância de peixes e invertebrados, em especial as bentônicas (Lyons et al. 2014), como os camarões Penaeus spp., a lagosta Palinurus spp., o marisco A. flexuosa e o siri Callinectes spp., muito pescados na região. Quando em altas densidades, as algas consomem o oxigênio da água causando hipóxia/anóxia local, além de liberarem toxinas como sulfeto de hidrogênio, o que torna o ambiente quimicamente hostil e pode causar a mortalidade de invertebrados bentônicos de variados estágios de desenvolvimento (Raffaelli et al. 1998, Wang et al. 2011). Ainda, a decomposição desse material vegetal limita a troca de oxigênio com o sedimento, reduzindo-o e forçando as espécies da infauna a se locomoverem para a interface sedimento-superfície, deixando-os mais suscetíveis à predação (Raffaelli et al. 1998). Assembleias de peixes

também podem ter sua densidade e riqueza reduzidas. Os peixes bentônicos são os mais 88

afetados devido à baixa mobilidade e tolerância ao estresse, já os demersais são mais tolerantes, mas em altas biomassas de algas podem chegar a desaparecer. Os pelágicos tendem a serem menos impactados devido à alta motilidade, mas quando as florações são severas, os mesmos também se tornam ausentes devido à baixa adequabilidade ambiental para as espécies (Le Luherne et al. 2016). As espécies de peixes mais mencionadas pelos pescadores como a tainha (Mugil ssp.), carapeba (Gerreidae) e serra (S. brasiliensis) são pelágicas, porém podem ser impactadas a depender da magnitude e duração das florações (Raffaelli et al. 1998, Le Luherne et al. 2016). Os impactos causados nos mais distintos grupos tróficos perpetuam ao longo da teia trófica (Mackenzie et al. 2005) e causam preocupação acerca da manutenção dos estoques pesqueiros, que por sua vez refletem na geração de renda e subsistência de muitas famílias que dependem da pesca.

As comunidades pesqueiras de pequena escala dependem muito da atividade de pesca como fonte de alimento, renda e subsistência através da compra, venda ou escambo. Meses ruins de pescaria resultam em rendas 2.5 vezes menores que a média salarial dos pescadores e as florações causam a queda de mais que sete vezes do peso de pescado/captura quando comparado aos meses sem floração, o demonstra a vulnerabilidade dessas comunidades em relação a estressores ambientais. Os desserviços causados por este tipo de mudança ambiental acometem o estilo de vida e bem estar das comunidades pesqueiras, podendo afetar a sensação de pertencimento ao meio, identidade e conhecimento ambiental (Willis et al. 2018). Isso demonstra a importância da atividade pesqueira para os aspectos sociais e econômicos dos pescadores, assim como a importância de um ambiente saudável e equilibrado para as famílias tirarem seu sustento e alimento, tanto atualmente quanto para gerações futuras.

Estudos envolvendo o conhecimento local devem sempre ser acompanhados de pesquisas científicas, mas este tipo de informação tem o potencial de gerar novas hipóteses e suprir lacunas científicas (Silvano & Valbo-Jørgensen 2008; Silvano & Begossi 2010). Para o entendimento da dinâmica das florações das macroalgas ao longo do tempo, o conhecimento local é de grande valia, levando-se em conta que 64% dos entrevistados exibiam mais de 20 anos de experiência de pesca e média de 3.6 dias de pesca por semana. Os envolvidos, portanto, possuem a carga de conhecimento ao longo do tempo e atuam com boa frequência na localidade, o que favorece a confiabilidade das informações acerca do comportamentos de organismos e fenômenos ambientais, essencial para a visão socioecológica do sistema. Isto nos permite estimar uma cronologia acerca dos padrões

observados ao longo do tempo, dados os quais não são possíveis de se obter de outra forma, 89 haja que estudos com este enfoque não foram desenvolvidos na região anteriormente. Ainda, apenas estas pessoas estão aptas a relatar o real impacto das florações sobre o universo social e econômico destas comunidades pesqueiras, fator essencial para decisões sobre ações de manejo e mitigação de impactos (Carr 2002). Restam lacunas importantes ainda a serem preenchidas, especialmente nos quesitos econômicos não detalhados aqui (e.g.; prejuízo com apetrecho, tempo em manutenção e equivalência de tempo perdido de trabalho, dentre outros).

Por fim, evidencia-se a importância das pessoas físicas e jurídicas se adequarem às leis ambientais, visando o correto descarte e tratamento de efluentes para manter a qualidade ambiental e reduzir os nutrientes disponíveis para as florações da macroalga. Da mesma forma, destaca-se a necessidade de uma rigorosa fiscalização por parte dos órgãos

ambientais competentes. Também é essencial ressaltar o grande interesse dos pescadores locais ao participarem das entrevistas, transmitirem seu conhecimento e ter este conhecimento reconhecido como parte de estudos científicos. Ao se tratar de impactos humanos e consequentemente ambientais, pescadores e suas comunidades são extremamente afetados. A inclusão das comunidades locais para o entendimento dos impactos ambientais favorece futuras ações de manejo por estes pertencerem ao ambiente em questão, e facilitam portanto, a aplicação de políticas, seu entendimento e a aceitação das mesmas (Carr 2002, Evans & Birchenough 2001, Kapoor 2001).

3.6. Conclusões

Este estudo abordou os impactos das florações de U. lactuca sobre a atividade de pesca, o pescado e a economia de pescadores artesanais de pequena escala de uma área costeira tropical de influência semiárida. A partir do alinhamento entre estudos científicos e o conhecimento ecológico local, estimamos que as florações mais notáveis se iniciaram nos últimos dez anos, mesmo período de extrema seca na região. As altas biomassas algais impactaram negativamente a pesca a partir do seu acúmulo principalmente em apetrechos de rede de fundo, dificultando ou impossibilitando a atividade e causando prejuízos econômicos aos pescadores. A captura dos pescados exibiu queda significativa, assim como a obtenção de renda dos envolvidos. Ações voltadas ao controle de nutrientes despejados nos corpos d’água são de extrema importância, dado que as características físicas locais favorecem o desenvolvimento e proliferação da macroalga U. lactuca. Os impactos, as causas e o

conhecimento associado dos pescadores locais devem ser considerados para futuras ações de 90 manejo e mitigação destes desserviços, visando à preservação da identidade, do sustento e a qualidade ambiental para a manutenção dos estoques pesqueiros e para a atividade de pesca atual e para as futuras gerações.

3.7. Resumo didático

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3.9. Anexo 1 Questionário

Perfil socioeconômico

Data:______Município MA PM

Nome:______

Idade: ______Sexo F M Outras atividades econômicas:______

Naturalidade:______Mora na cidade desde:______

Filhos: S N Quantos:______Renda total: ______

Renda de pesca:______Anos de pesca:______

Renda da pesca em mês bom: ______Em mês ruim:______

Utiliza barco para pescar? S N Tipo: Lancha Canoa Outros:______

Possui algum barco? S N Tipo: Lancha Canoa Outros:______

Quantas pessoas embarcam com você?______Quantas vezes pesca por semana?:______

Qual a duração da pesca?______

Quais locais costuma pescar? Mar Onde (pesqueiro)?______

Rio Qual/Onde?______

Qual método de pesca costuma usar? Linha Rede Tipo de rede:______97

Catação/coleta manual covo mergulho com arpão Outra ______

Quais pescados costuma pescar em cada local?______

______

Sobre macroalgas

Você já percebeu algum aparecimento de algas muito grande? S N

Quantas vezes você já presenciou esse aparecimento? Desde quando?______

Qual época a quantidade de algas costuma ser maior?______

Em qual local o crescimento costuma ser maior?

Mar Onde (pesqueiro/região)?______

Rio Qual/Onde?______

Onde a proliferação se inicia? Mar Rio

Quanto tempo dura essa proliferação?______

O que você acha que causa essa proliferação? Natural Seca Poluição

Ressaca Fazenda de camarão Tratamento de esgoto Salinidade

Não sabe Outros:______

Esta alta proliferação afetou a atividade de pesca? S N De que forma? Precisou mudar o local de pesca/ método de pesca?______

______

Quantos kg de alga costuma vir na época de algas? ______

E na época sem algas?______

Quantos kg de peixes costuma vir na época de algas?______

E na época sem algas?______

Qual o tipo de pesca mais prejudicado por esta proliferação? Rede Tipo:______

Linha Marisco Covo Arpão Outros:______98

Quais pescados são mais afetados por essa alta proliferação? Camarão

Lagosta Mariscos Peixes Quais? ______

______

Esta alga é utilizada de alguma forma por você ou seus familiares? S N

Como?______

Você acha que é preciso ter um controle para esse crescimento de alga? S N

Por quê? ______

CAPÍTULO 4. INFLUÊNCIAS DAS FLORAÇÕES DE MACROALGAS SOBRE A PESCA DE CAMARÕES E MACROFAUNA ACOMPANHANTE EM UMA REGIÃO NEOTROPICAL COM DIFERENTES INFLUÊNCIAS MICROCLIMÁTICAS

Carolina Teixeira Puppin-Gonçalves*1,2, Laiane Lane Lucena de Medeiros1,2, Fúlvio Aurélio Morais Freire1,2

Resumo As macroalgas modulam os ecossistemas através de suas características físicas e fisiológicas, gerando refúgio, alimento e contribuindo para a ciclagem de nutrientes nos ambientes aquáticos. Entretanto, o crescente desenvolvimento de atividades antrópicas em áreas costeiras tem favorecido a entrada de nutrientes no sistema e a proliferação de macroalgas, causando a redução da abundância e diversidade de espécies. Objetivamos verificar as influências das florações de macroalgas sobre os camarões de importância econômica e

demais organismos da macrofauna em duas zonas climáticas tropicais distintas – zona tropical 99

e zona seca. Nossos resultados evidenciaram a diferença de biomassas de algas entre as zonas. Ainda, constatamos relações negativas entre a riqueza de algas e índices de diversidade de camarões economicamente importantes e positivas entre a biomassa algal e a densidade da fauna acompanhante. As características climáticas e físico-químicas da zona seca favorece altas biomassas de algas, deixando-a menos produtiva para a pesca camaroeira. Já a zona tropical se mostrou como uma área de pesca importante para a captura do camarão-sete- barbas Xiphopenaeus kroyeri. Palavras-chave: Florações de macroalgas, pesca artesanal, invertebrados bentônicos, zonas climáticas.

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Abstract Macroalgae modulate ecosystems through their physical and physiological structures, providing shelter, food and contributing to nutrient ciclying in aquatic environments. However, the development of human activities in coastal areas has favored nutrient inputs in the system and macroalgae blooms, causing abundance and diversity losses. Here, we aimed to verify the influences of macroalgae on comercial shrimp and macrofauna along two distinct tropical climatic zones - tropical zone and dry zone. Our results showed huge difference in algae biomass between the zones. We also found negative relationships between algae richness and the diversity index of shrimps and positive between the macroalgae biomass and benthic invertebrate’s density. The climatic and physical-chemical aspects of the dry zone favor higher algae biomass, but supports lower shrimp production. On the other way, the tropical zone was considered an important fishing area for the seabob shrimp Xiphopenaeus kroyeri capture. Key-words: Macroalgae bloom, artisanal fishery, benthic invertebrates, climatic zones.

4.1. Introdução Macroalgas são engenheiras dos ecossistemas, gerando abrigo, alimento e atuando na transferência de nutrientes (Cummins et al. 2004, Hardison et al. 2010, Lyons et al. 2014). Entretanto, o aumento de despejo de efluentes provindos de atividades humanas tem aumentado a concentração de nutrientes nitrogênio e fósforo nos ecossistemas aquáticos gerando a eutrofização destes e favorecendo o desenvolvimento de espécies de algas

oportunistas (Glibert 2014, Lotze & Worm 2002, Valiela et al. 1997). Quando as macroalgas 100

atingem altas densidades (florações), estas podem causar drásticos impactos nas populações, comunidades e ecossistemas seja por depleção de oxigênio ou liberação de toxinas (Valiela et al. 1997, Mackenzie 2005, Wang et al. 2011). Florações de macroalgas não causam apenas efeitos negativos no ambiente, elas também podem exibir um aumento da produtividade primária. Entretanto, altas biomassas tendem em geral a ter um efeito negativo sobre a abundância, diversidade e riqueza de espécies. A grandeza desses efeitos depende da espécie de alga, das características abióticas do ambiente e das espécies impactadas. Logo, as florações têm a capacidade de atingir a qualidade dos serviços ecossistêmicos através da alteração da estrutura, funcionamento e processos dos ambientes costeiros (Lyons et al. 2014). Ecossistemas costeiros não consolidados exibem diversas funções e serviços ecossistêmicos desde a ciclagem de nutrientes até o fornecimento de habitats para abrigo,

101 forrageamento e reprodução de espécies dos mais variados níveis tróficos (Defeo et al. 2009, Bonaglia et al. 2014). Estes ambientes apresentam alta produtividade e biodiversidade única, exibindo grande valor ecossistêmico e necessitando de esforços de conservação (Ellis et al. 2000, Quillien et al. 2018). Dessa forma, os impactos causados por florações de macroalgas nestes ecossistemas são preocupantes, uma vez que, em especial, a fauna bentônica pode ser prejudicada e estes impactos podem se refletir nos níveis de consumidores superiores (Raffaelli et al. 1998, Qullien et al. 2016). Ambientes subtidais com sedimento não consolidado tendem a serem os mais negativamente impactados, assim como animais invertebrados. Logo, a avaliação destes impactos é necessária, pois esses ambientes são importantes para espécies comerciais e, portanto, para a atividade pesqueira (McLachlan & Brown 2006, Lyons et al. 2014). O camarão é o pescado mais exportado pelo Brasil (IBAMA 2007) e muitas vezes essa pesca ocorre de forma artesanal, utilizando-se arrastos de barco em regiões de sedimento não consolidado para a captura destes organismos (França et al. 2020). Apesar deste método de pesca ser voltado para a captura de camarões, a rede exibe baixa seletividade e diversos animais bentônicos e pelágicos são pescados conjuntamente, sendo chamados de fauna acompanhante da pesca do camarão (bycatch) (Severino-Rodrigues et al. 2002). Como a pesca de arrasto captura a macrofauna que se encontra associada ao sedimento, esta é uma forma de obter dados (amostragem) relativos à comunidade bentônica. Historicamente, a partir desses dados são inferidas características básicas da comunidade bentônica, como a estabilidade das espécies no meio e a relação da distribuição das espécies com os aspectos

ambientais das localidades (Lima et al. 2014). 101

A qualidade ambiental é essencial para a manutenção de estoques pesqueiros, entretanto, os crescentes impactos antrópicos têm degradado a qualidade das águas e reduzindo a disponibilidade de habitats para os animais (Agardy 2000, Rodwell 2003). Os recursos pesqueiros possuem importância nas mais diferentes escalas, tanto comercial quanto para o sustento e subsistência de comunidades pesqueiras. As comunidades de invertebrados, como grupos basais, também são essenciais para a estabilidade das teias tróficas e, portanto, para o equilíbrio ecossistêmico. Dessa forma, nosso estudo tem como objetivo avaliar as influências das biomassas e riqueza de macroalgas sobre as espécies de camarões economicamente importantes e macrofauna de invertebrados da fauna acompanhante em duas regiões tropicais com distintas características climáticas, testando as hipóteses: (1) maiores biomassas influenciam negativamente os índices de biodiversidade e densidade de camarões de interesse econômico e (2) maiores biomassas influenciam negativamente os índices de

102 biodiversidade e densidade de invertebrados bentônicos da fauna acompanhante da pesca de arrasto.

4.2. Material e Métodos 4.2.1. Área de estudo Nosso estudo foi realizado em duas regiões do estado do Rio Grande do Norte com zonas climáticas distintas: zona tropical (ZT) e zona seca (ZS) (Alvares et al. 2013). O Rio Grande do Norte contribui com quase 12% da pesca extrativa industrial, 32% na artesanal e 56% na produção de camarões em comparação com os demais estados do Nordeste brasileiro (IBAMA 2007) (Figura 4-1A). Os municípios de Baía Formosa e Porto do Mangue são de grande importância para a pesca no estado, sendo ambos os locais polos da pesca artesanal de camarão. Porto do Mangue encontra-se localizado na porção setentrional, inserido na zona seca (ZS) do Rio Grande do Norte, cujo clima é definido como semiárido (Figura 4-1B). A região exibe precipitação média de 500 mm/ano, com o período chuvoso entre fevereiro e maio e as maiores precipitações concentradas em março e abril (Diniz & Pereira 2015). Os pescados mais explorados são os peixes e os camarões, que representaram 206 e 22.9 toneladas, respectivamente, no ano de 2007 (IDEMA 2008a). Na região, há a ocorrência de algas verdes, pardas e vermelhas. Entretanto, florações da macroalga verde oportunista Ulva lactuca Linnaeus 1753 foram registradas nas áreas estuarinas e costeiras da região. O município de Baía Formosa encontra-se no litoral sul oriental do Rio Grande do

Norte (Figura 4-1B), com influência da zona tropical (ZT). A região exibe precipitação média 102

superior a 1100 mm, com período chuvoso entre janeiro e setembro (Diniz & Pereira 2015).

Em 2007, a produção total de pescado foi de 365 toneladas, sendo os peixes os organismos mais representativos, seguidos por lagosta, camarão, polvo e outros pescados (IDEMA 2008b). Nesta região há a predominância de algas vermelhas e pardas, tendo períodos de altas e baixas biomassas e períodos sem a presença de algas (Puppin-Gonçalves, observação pessoal).

103

4.2.2. Coleta de dados

Coletamos bimensalmente ao longo de um ano no litoral ZT e ZS, totalizando seis 103 amostragens em cada região (ZT: maio/17, julho/17, setembro/17, novembro/17, janeiro/2018, maio/2018. ZS: junho/17, agosto/17, outubro/17, dezembro/17, fevereiro/18, junho/18). Realizamos arrastos com barco artesanal motorizado na área de pesca (plataforma continental) com redes de arrasto com malha voltada para a pesca artesanal de camarão (distância entrenós de 2 cm em ZT e 3 cm em ZS), em profundidades entre 2 e 6 m em ZS e 10 e 18 em ZT. Fizemos seis arrastos aleatórios por coleta na área de pesca. Cada arrasto possuía duração de 20 minutos, sendo os pontos de início e final georreferenciados para a posterior estimativa do tamanho dos transectos. Ao final de cada arrasto, colocamos o material no barco, onde a primeira triagem foi feita, separando-se a macrofauna bentônica das macroalgas. Acondicionamos os animais em sacos plásticos, colocamos no gelo e encaminhamos para o laboratório. Pesamos todos os

104 organismos com balança Bel de precisão de 0.01g. Quantificamos e identificamos todos os animais até o menor nível taxonômico possível, sendo os camarões peneídeos identificados através de Pérez-Farfante & Kensley (1997), os Caridea por Ferreira et al. (2010), os Brachyura por Melo (1996), Anomura, Stomatopoda e Achelata por Melo (1999). Para a identificação dos moluscos utilizamos Rios (2009), para cnidários Castro e Medeiros (2001) e para Echinodermata Gondim et al. (2014) e Gondim et al. (2018). Todos os invertebrados serão depositados na Coleção de Invertebrados da UFRN. Após separarmos as algas, colocamos-as em um monobloco para retirada do excesso de água e então estimamos sua biomassa úmida total (kg/arrasto) (Algas CPUA) através de um dinamômetro com limite máximo de 30 kg (precisão <1% da faixa de medição). Em campo, verificamos a espécie de macroalga predominante e retiramos amostras de macroalgas para posterior identificação das espécies em laboratório, registrando-se portanto os dados de riqueza de espécies algais (S algas). Para a identificação das espécies de macroalgas, utilizamos características morfológicas com base em Marinho-Soriano et al. (2009), Costa (2013). O sistema de nomenclatura e classificação foi basedo em Guiry & Guiry (2020). Elaboramos excicatas com as algas coletadas, que serão depositadas posteriormente na Coleção do Departamento de Botânica da UFRN. Em cada ponto, coletamos amostras de água com uma garrafa de Van Dorn para a avaliação das variáveis físico-químicas da água como pH, temperatura, salinidade e oxigênio dissolvido. Mensuramos a temperatura da superfície (TSUP) e fundo da água (TFUN) a partir de um termômetro digital, o pH (pH) a partir de um pHmetro, a salinidade (SAL) por um

refratômetro. Avaliamos a transparência da água (TRANSP) na superfície da coluna através 104

do disco de Secchi. Em laboratório, estimamos, a concentração de fósforo total dissolvido

(FTD) (Valderrama 1981), de nitrogênio total (NT) e carbono orgânico total (COT) via combustão pelo TOC-V analyzer Shimad e o oxigênio dissolvido (OD) pelo método de Winkler modificado por azida sódica (APHA 2012). A profundidade (PROF) foi estimada a partir de um ecobatímetro Humminbird e depois ajustada conforme a tábua de maré disponibilizada pelo site da Marinha do Brasil [https://www.marinha.mil.br/]. Coletamos também amostras de sedimento com o auxílio de um pegador de Van Veen (0,025 m²) para a análise granulométrica e estimativa de matéria orgânica. Obtivemos a precipitação acumulada (PREC) através do site da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN) [http://meteorologia.emparn.rn.gov.br/]. Para a avaliação da composição granulométrica do sedimento, inicialmente lavamos as amostras para a retirada do sal e as deixamos secar ao ar livre. Logo, retiramos três pseudo-

105 réplicas de cada amostra e as tratamos com 500 mL de solução de NaOH para separação do silte e argila das demais partículas. Em seguida, lavamos a amostra em peneira de 0,063 mm. Secamos as amostras com grãos <0,063 mm (silte + argila) em estufa a 60ºC as pesamos em balança Bel com precisão de 0.01g. Já as amostras com grãos >0,063 mm secamos ao ar livre e peneiramos em agitador granulométrico, onde a separação dos grãos foi de acordo com o descrito por Wentworth (1922). Dessa forma, classificamos as porções granulométricas de acordo com Magliocca & Kutner (1965), onde: classe A – predominantemente (>70%) composta por cascalho, areia grossa e areia média; classe B – predominantemente (>70%) composta por areia fina e muito fina; e classe C – predominantemente (>70%) composta por silte e argila. Estimamos a matéria orgânica presente no sedimento (MO) através do método perda por ignição, a partir de três pseudo-réplicas para cada arrasto. Incineramos cada amostra em mufla a 550°C pelo período de duas horas. O cálculo final da matéria orgânica se deu a partir da diferença entre o peso inicial (seco) e final (pós-mufla) das amostras e utilizamos ao final a média entre as três pseudo-réplicas.

4.2.3. Padronização dos dados Para as análises estatísticas, realizamos o cálculo de Captura por Unidade de Área (CPUA) descrito por Aguilar et al. (1995) com o intuito de padronizar os dados de biomassa das algas, e abundância de camarões e fauna acompanhante. Essa padronização é essencial, pois a velocidade do barco (e consequentemente área total percorrida) é alterada conforme variações velocidade do vento, correnteza e granulometria do sedimento. Áreas que possuem

sedimentos predominantemente argilosos, por exemplo, aplicam maior atrito nas redes de 105

arrasto, sendo necessária uma maior velocidade para possibilitar a pesca. A CPUA foi calculada seguindo a equação: 퐶푤 퐶푃푈퐴 = ( ) 푎 .푋1

Desse modo, Cw = número de indivíduos (N); a = área varrida (km²); 푥1 = fração das capturas na trajetória efetivamente varrida. Assumiu-se 푋1=1, presumindo-se que todos os indivíduos presentes na área arrastada foram coletados, uma vez que as espécies foco do estudo são bentônicas e de baixa mobilidade. Realizamos o cálculo da área de cada arrasto através do “Método da Área Varrida” (Sparre, 1997). Para isto, georreferenciamos durante as coletas os pontos iniciais e finais dos arrastos, o que possibilitou obter as respectivas distâncias percorridas em cada transecto de forma linear:

106

퐷 .푅 .푋 푎 = 2 1000000

Para isso, D = distância arrastada (m); R = comprimento da tralha superior (m); e 푋2= fração do comprimento da tralha superior (0.50).

4.3. Análise de dados Realizamos a análise exploratória seguindo o descrito por Zuur et al. (2010). Após a transformação dos dados em z-score (Gotelli & Ellison 2004), avaliamos a colinearidade das variáveis a partir do Fator de Inflação de Variância (VIF), retirando-se as variáveis de menor contribuição na variação total dos dados (VIF > 3), através do pacote “usdm” (Zuur et al. 2010, Naimi et al. 2015). Testamos o ajuste dos dados para a Análise de Componentes Principais (PCA) a partir do critério Keiser-Meyer-Olkin (KMO-criterion) com o pacote “REdaS” (Maier 2015). Este critério avalia a adequabilidade dos dados quanto à PCA, sendo valores <0.5 insatisfatório para a análise, entre 0.5 e 0.69 os componentes devem ser analisados com critério e >0.7 os dados exibem ótima adequabilidade à PCA - ao invés de análise fatorial (Jolliffe 1986). Com vistas a verificar a disposição das variáveis ambientais em ambos os ambientes, desenvolvemos uma Análise de Componentes Principais (PCA) (Jolliffe 2002) com o pacote “vegan” (Oksanen et al. 2018). Utilizamos apenas variáveis ambientais com componentes acima de 0.4. Averiguamos a homocedasticidade das variâncias (i.e. variância dos centróides) através da Análise Multivariada de Variância Permutacional (PERMANOVA) no pacote “vegan” (Oksanen et al. 2018), utilizando distâncias euclidianas com vistas a testar diferenças entre os grupos. Testamos as diferenças dos valores de

densidade de camarões, fauna acompanhante e variáveis abióticas entre as zonas a partir do 106 teste de Wilcoxon, devido à não parametricidade dos dados. Em cada região, calculamos para as espécies de invertebrados os índices de Shannon- Wierner (H’) (Shannon 1948), equitabilidade de Pielou (J’) (Pielou 1966), riqueza absoluta (S) e diversidade de Simpson (1-D) (Simpson 1949). Para cada espécie da macrofauna, estimamos a abundância relativa (abundância total de uma espécie / abundância total de todas as espécies) (RAB), a ocorrência relativa (número de amostras que uma espécie foi verificada / número total de amostras) (RO) e equitabilidade de Pielou modificada segundo Alves et al. (2012) (J’). A equitabilidade modificada avalia a semelhança de abundância de uma espécie em cada ponto amostral que a mesma ocorreu, sendo o contrário quando comparado ao tradicional índice de Pielou (Alves et al. 2012). Ou seja, valores maiores representam maior distribuição da espécie nas amostras.

107

Realizamos a análise multivariada de Mínimos Quadrados Parciais (Partial Least Squares) (PLS) para verificar as relações entre as variáveis independentes riqueza e biomassa de algas com as variáveis dependentes relativas aos índices de diversidade (H’, J’, S e 1-D) e densidade dos camarões de importância econômica e fauna de invertebrados acompanhante. Essa análise gera o valor de importância da variável (VIP), sendo VIP >1 alta contribuição da variável, VIP entre 1 e 0.8 contribuição moderada e VIP < 0.8 baixa contribuição (Vale et al. 2017, Ferreira et al. 2019). Para o desenvolvimento da PLS, utilizamos o pacote “plsdepot” (Sanchez 2012). Ainda, desenvolvemos uma análise de redundância (RDA) para observar as interações entre a riqueza e biomassa de macroalgas e as espécies de camarão economicamente importantes e da fauna acompanhante. Transformamos os dados abióticos através de z-score (Gotelli & Ellison 2001), e os bióticos pela transformação de Hellinger. Para esta análise, inserimos apenas as espécies que ocorriam nas duas zonas. A análise foi desenvolvida através do pacote “vegan” (Oksanen et al. 2018). Elaboramos análises de agrupamentos hierárquicos aglomerativos (i.e. cluster analysis) com o intuito de verificar os agrupamentos da comunidade de invertebrados bentônicos levando-se em conta os valores de abundância relativa, ocorrência relativa e equitabilidade das espécies, como proposto por Alves et al. (2012). Os agrupamentos seguiram o método UPGMA e a métrica de Bray-Curtis, que exibiu a maior correlação cofenética (Zar 2010). Para esta análise, utilizamos o pacote “cluster” (Maechler 2018). Utilizamos o software R para o desenvolvimento de todas as análises estatísticas (R Core Team, 2018).

107

4.4. Resultados

A biomassa de algas exibiu valor médio de 39754 ± 76719 kg/km² (mín = 2112; máx = 365581 kg/km²), enquanto a área da ZT exibiu biomassa média de 193 ± 361 kg/km² (mín = 0; máx = 1877). A biomassa de macroalgas da área de pesca ZS foi significativamente maior que ZT (W=76; p<0.001), com biomassa algal mais de duzentas vezes maior que a encontrada em ZT (Figura 4-2). A ZS exibiu uma riqueza absoluta de 38 espécies de macroalgas, enquanto em ZT identificamos 40 espécies (Figura 4-1). Entretanto, a riqueza não exibiu diferenças significativas entre as zonas (p=0.47). Em ZS, o mês de junho/17 concentrou 74% da biomassa total registrada para a área, sendo as espécies predominantes a alga verde Ulva lactuca Linnaeus, 1753 e a vermelha Gracilariopsis tenuifrons (C.J.Bird & E.C.Oliveira) Fredericq & Hommersand, 1989. Nos demais períodos, as predominâncias se alternaram entre a alga verde U. lactuca, as vermelhas

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G. tenuifrons, Gracilaria domingensis (Kützing) Sonder ex Dickie, 1874, Bryothamnion triquetrum (S.G.Gmelin) M.A.Howe, 1915 e angiospermas marinhas. Já em ZT, 98% das biomassas algais se concentraram no período chuvoso, com as predominâncias de algas vermelhas Amansia multifida J.V.Lamouroux, 1809, Cryptonemia crenulata (J.Agardh) J.Agardh, 1851, Gracilaria sp. Greville, 1830 e a parda Sargassum filipendula C.Agardh, 1824.

Figura 4-2. Biomassa total de macroalgas amostradas nas áreas de pesca das zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil.

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Tabela 4-1. Espécies de macroalgas registradas através da pesca de arrasto de camarão nas zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Brasil.

Generos ou espécies de macroalgas ZT ZS

Dictyotaceae Lamouroux ex Dumortier, 1822 Canistrocarpus cervicornis (Kützing) De Paula & De Clerck, 2006 X X Dictyopteris delicatula J.V.Lamouroux, 1809 X Dictyopteris justii J.V.Lamouroux, 1809 X X Dictyopteris plagiogramma (Montagne) Vickers, 1905 X Dictyopteris sp. J.V.Lamouroux, 1809 X Dictyota mertensii (Martius) Kützing, 1859 X Dictyota sp. J.V.Lamouroux, 1809 X Dictyurus occidentalis J.Agardh, 1847 X X Lobophora variegata (J.V.Lamouroux) Womersley ex E.C.Oliveira, 1977 X X

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Generos ou espécies de macroalgas ZT ZS Padina gymnospora (Kützing) Sonder, 1871 X Spatoglossum schroederi (C.Agardh) Kützing, 1859 X X

Sargassaceae Kützing, 1843 Sargassum filipendula C.Agardh, 1824 X X Sargassum vulgare C.Agardh, 1820 X X

Caulerpaceae Kützing, 1843 Caulerpa chemnitzia (Esper) J.V.Lamououx, 1809 X X Caulerpa cupressoides var. flabellata Børgesen X Caulerpa cupressoides var. lycopodium Weber-van Bosse, 1898 X Caulerpa mexicana Sonder ex Kützing, 1849 X X Caulerpa prolifera (Forsskål) J.V.Lamouroux, 1809 X X Caulerpa racemosa (Forsskål) J.Agardh, 1873 X Caulerpa sertularioides (S.G.Gmelin) M.A.Howe, 1905 X

Codiaceae Kützing, 1843 Codium isthmocladum Vickers, 1905 X

Ulvaceae J.V. Lamouroux ex Dumortier, 1822 Ulva lactuca Linnaeus, 1753 X X

Bryopsidaceae Bory de Saint-Vincent, 1829 Bryopsis pennata J.V.Lamouroux, 1809 X

Cladophoraceae Wille, 1884 Chaetomorpha sp. Kützing, 1845 X

Halymeniaceae Kützing Cryptonemia crenulata (J.Agardh) J.Agardh, 1851 X X Cryptonemia seminervis (C.Agardh) J.Agardh, 1846 X Cryptonemia sp. J.Agardh, 1842 X 109

Halymenia sp. C.Agardh, 1817 X

Rhodymeniaceae Harvey, 1849 Botryocladia occidentalis (Børgesen) Kylin, 1931 X X

Gelidiellaceae Fan, 1961 Gelidiella acerosa (Forsskål) Feldmann & G.Hamel, 1934 X

Gracilariaceae Nägeli, 1847 Crassiphycus caudatus (J.Agardh) Gurgel, J.N.Norris & Fredericq, 2018 X X Gracilaria cf. cearensis (A.B.Joly & Pinheiro) A.B.Joly & Pinheiro X Gracilaria cervicornis (Turner) J.Agardh, 1852 X X Gracilaria cf. flabelliformis (P.Crouan & H.Crouan) Fredericq & Gurgel, X 2004 Gracilaria domingensis (Kützing) Sonder ex Dickie, 1874 X X Gracilaria sp. Greville, 1830 X X

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Generos ou espécies de macroalgas ZT ZS Gracilariopsis tenuifrons C.J.Bird & E.C.Oliveira , 1986 X X

Corallinaceae Lamouroux, 1812 Jania sp. J.V.Lamouroux, 1812 X X

Rhodomelaceae J.E. Areschoug, 1847 Acanthophora spicifera (M.Vahl) Børgesen, 1910 X Amansia multifida J.V.Lamouroux, 1809 X X Bryothamnion seaforthii (Turner) Kützing, 1843 X X Bryothamnion triquetrum (S.G.Gmelin) M.A.Howe, 1915 X X Chondria sp. C.Agardh, 1817 X Osmundaria obtusiloba (C.Agardh) R.E.Norris, 1991 X X

Ceramiaceae Dumortier, 1822 Haloplegma duperreyi Montagne, 1842 X X

Galaxauraceae P.G. Parkinson, 1983 Dichotomaria marginata (J.Ellis & Solander) Lamarck, 1816 X X Dichotomaria obtusata (J.Ellis & Solander) Lamarck, 1816 X Tricleocarpa cylindrica (J.Ellis & Solander) Huisman & Borowitzka, 1990 X

Cystocloniaceae Kützing, 1843 Hypnea musciformis (Wulfen) J.V.Lamouroux, 1813 X X

Rhizophyllidaceae Schmitz, 1889 Ochtodes secundiramea (Montagne) M.A.Howe, 1920 X

Spyridiaceae J.Agardh Spyridia hypnoides (Bory de Saint-Vincent) Papenfuss, 1968 X

Gelidiaceae Kützing, 1843 X Gelidium coarctatum Kützing, 1868 110

As regiões climáticas ZS e ZT se mostraram significativamente distintas em relação aos dados ambientais. (PERMANOVA F1,69=18.04; p=0.001; KMO-criterion=0.63). O primeiro e segundo componentes da PCA contribuíram com 33.6% e 24.1%, respectivamente. A região de ZT exibiu maiores valores de precipitação acumulada, maior transparência e teor de oxigênio dissolvido na água, sedimentos mais finos, menor biomassa de macroalgas e menor concentração de fósforo total dissolvido. A região de ZS, por outro lado, exibiu maior concentração de fósforo total dissolvido, maiores biomassas de macroalgas e sedimentos mais grossos (Figura 4-3 e Figura 4-4).

111

Figura 4-3. Análise de componentes principais (PCA) das variáveis ambientais enfatizando-

se as zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil. As setas e variáveis na 111

parte superior do gráfico demonstram a tendência das variáveis que foram retiradas da análise por colinearidade. Variáveis: Algas CPUA – Biomassa de algas (g); FTD – Fósforo total dissolvido (µg/L); OD - oxigênio dissolvido (mg/L); PLUV – precipitação acumulada (mm);

COT – carbono orgânico total (µg/L); pH; TRANSP – Transparência da água (m); S algas – riqueza de algas (nº de espécies); Classe C – concentração de areia fina – silte + argila (%).

112

113

Figura 4-4. Parâmetros ambientais da área de pesca das zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio

Grande do Norte, Brasil. Os asteriscos representam as variáveis que evidenciaram diferença 113 estatística entre as zonas.

A área com influência ZT apresentou densidade de camarões significativamente maior que a região ZS (W=995; p<0.001) (ZT: 110822 ± 123932 ind./km², min = 1162 ind./km², máx = 431201 ind./km²; ZS: 16259 ± 23927 ind./km², min = 0 ind./km², máx = 98809 ind./km²). Seis espécies de camarões de interesse econômico e alvo da pesca foram registradas nas regiões: Xiphopenaeus kroyeri Heller, 1862, Penaeus schmitti Burkenroad, 1936, Penaeus vannamei Boone, 1931, Penaeus brasiliensis Latreille, 1817, Penaeus isabelae (Tavares & Gusmão, 2016) e Penaeus subtilis (Pérez Farfante, 1967). Em ZT, o camarão sete-barbas X. kroyeri Heller, 1862 foi capturado ao longo de todos os meses e em todos os transectos, exibindo uma abundância relativa superior a 80% e alta dominância nas

114 amostras (J’=0.89). Em seguida destaca-se o camarão-branco P. schmitti, que exibiu baixos valores de abundância e dominância, mas sendo capturado com frequência (OR=0.71). O camarão-rosa P. isabelae foi a espécie mais rara entre os camarões no litoral tropical atlântico (RAb = <0.001; RO = 0.02) Em ZS, o camarão-rosa P. subtilis exibiu a maior abundância, ocorrência e equitabilidade (RAb=0.14, OR=0.75 e J’=0.27). As espécies de camarões mais raras na área de pesca foram o camarão-sete-barbas X. kroyeri (RAb=0.012, OR=0.11 e J’=0.04) e o invasor P. vannamei (RAb=0.004, OR=0.19 e J’=0.01). Levando-se em conta a comunidade de camarões de interesse econômico, a região ZS exibiu maior diversidade e equitabilidade e menor dominância de espécies (ZT: H’=0.24, J’=0.13, 1-D=0.09; ZS: H’=1.2, J’=0.66, 1-D=0.57;). A fauna acompanhante foi cinco vezes mais abundante em ZS quando comparada à ZT (W=273; p<000.1) (ZT: 9928 ± 52986 ind./km², min = 0 ind./km², máx = 47489 ind./km²; ZS: 53896 ± 67029 ind./km², min = 0 ind./km², máx = 323751 ind./km²) (Figura 4-5). Foram identificadas 53 espécies de invertebrados da fauna acompanhante em ZS e 44 em ZT (Tabela 4-2). Em ZS, a bolacha-do-mar Encope emarginata (Leske, 1778) foi o invertebrado mais abundante e com maior equitabilidade (RAb=0.277; J’=0.41), seguido pelo caranguejo invasor Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) (RAb=0.109; J’=0.22). Registramos a maior ocorrência relativa para o siri Callinectes ornatus Ordway, 1863, ocorrendo em 69% das amostras (OR=0.69). Em ZT, o organismo da fauna acompanhante mais abundante e distribuição mais equitativa foi o camarão Nematopalaemon schmitti (Holthuis, 1950) (RAb=0.047; J’=0.11), porém os que evidenciaram as maiores ocorrências relativas foram a

estrela-do-mar-de-nove-braços Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) (OR=0.80) e o 114

cefalópode Lolliguncula (Lolliguncula) brevis (Blainville, 1823) (OR=0.62). Para a totalidade da fauna acompanhante, a região ZS exibiu maior diversidade, equitabilidade e menor dominância em relação à ZT (ZT: H’=2.17, J’=0.57, 1-D=0.81; ZS: H’=2.50, J’=0.63, 1- D=0.83).

115

Figura 4-5. Relação da densidade de fauna acompanhante e camarões de interesse econômico nas zonas tropical (ZT) e seca (ZS), Rio Grande do Norte, Brasil.

115

Espécies de invertebrados Código ZT RAB RO J’ ZS RAB RO J’

CNIDARIA Renilla sp. Lamarck, 1816 Ren_sp X 0.002 0.31 0.01

CRUSTACEA Achelata Panulirus laevicauda (Latreille, 1817) Pan_lae X * 0.05 0.00 X 0.002 0.05 0.02 Parribacus antarcticus (Lund, 1793) Par_ant X * 0.05

Anomura Dardanus venosus (H. Milne Edwards, 1848) Dar_ven X * 0.02 X 0.009 0.13 0.04 Isocheles sawayai Forest & de Saint Laurent, 1968 Iso_saw X 0.002 0.05 0.01 Minyocerus angustus (Dana, 1852) Min_ang X * 0.02 X 0.001 0.02 Pagurus limatulus Fausto Filho, 1970 Pag_lim X 0.002 0.05 0.01 Pisidia brasiliensis Haig in Rodrigues da Costa, 1968 Psi_bra X 0.010 0.08 Petrochirus diogenes (Linnaeus, 1758) Pet_dio X * 0.20 0.00 X 0.037 0.44 0.10 Porcellana sayana (Leach, 1820) Por_say X 0.001 0.02 Spathapagurus longimanus (Wass, 1963) Spa_lon X 0.001 0.19 0.00

Brachyura Achelous spinimanus (Latreille, 1819) Ach_spi X * 0.08 0.00 X * 0.02 Achelous tumidulus Stimpson, 1871 Ach_tum X 0.011 0.02 0.03 Calappa ocellata Holthuis, 1958 Cal_oce X * 0.08 0.00 X 0.36 Calappa sulcata Rathbun, 1898 Cal_sul X * 0.02 Callinectes danae Smith, 1869 Cal_dan X 0.001 0.28 0.00 X 0.016 0.25 0.05 Callinectes marginatus (A. Milne-Edwards, 1861) Cal_mar X 0.003 0.05 0.02 Callinectes ornatus Ordway, 1863 Cal_orn X 0.007 0.54 0.02 X 0.062 0.69 0.15 Cataleptodius floridanus (Gibbes, 1850) Cat_flo X * 0.02 Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) Cha_hel X * 0.05 0.00 X 0.109 0.30 0.22 Hepatus gronovii Holthuis, 1959 Hep_gro X 0.001 0.22 0.00 X 0.001 0.08 0.00 Heterocrypta granulata (Gibbes, 1850) Het_gra Hexapanopeus caribbaeus (Stimpson, 1871) Hex_car X 0.025 0.19 0.07

Hexapanopeus paulensis Rathbun, 1930 Hex_pau X * 0.02 116

116

Espécies de invertebrados Código ZT RAB RO J’ ZS RAB RO J’ Hexapanopeus schmitti Rathbun, 1930 Hex_sch X 0.006 0.05 0.04 Menippe nodifrons Stimpson, 1859 Men_nod X 0.001 0.02 Mithrax sp. Latreille, 1816 Mit_sp X 0.001 0.02 Notolopas brasiliensis Miers, 1886 Not_bra X 0.008 0.16 0.03 Paulita tuberculata (Lemos de Castro, 1949) Pau_tub X 0.015 0.27 0.04 Persephona lichtensteinii Leach, 1817 Per_lic X * 0.02 X * 0.13 0.00 Persephona punctata (Linnaeus, 1758) Per_pun X * 0.02 X * 0.02 Petrolisthes armatus (Gibbes, 1850) Pet_arm X 0.002 0.02 Pilumnus diomedeae Rathbun, 1894 Pil_dio X 0.002 0.02 Stratiolibinia bellicosa (Oliveira, 1944) Str_bel X * 0.08 0.00 X 0.007 0.11 0.02 Caridea Alpheus estuariensis Christoffersen, 1984 Alp_est X * 0.02 Alpheus intrinsecus Spence Bate, 1888 Alp_int X * 0.08 0.00 Exhippolysmata oplophoroides (Holthuis, 1948) Exh_opl X 0.021 0.48 0.06 Leander tenuicornis (Say, 1818) Lea_ten X * 0.02 X 0.001 0.05 0.01 Nematopalaemon schmitti (Holthuis, 1950) Nem_sch X 0.047 0.54 0.11

Penaeoidea Penaeus brasiliensis Latreille, 1817 Pen_bra X 0.004 0.40 0.01 X 0.013 0.27 0.04 Penaeus isabelae (Tavares & Gusmão, 2016) Pen_isa X * 0.02 X 0.022 0.44 0.06 Penaeus schmitti Burkenroad, 1936 Pen_sch X 0.012 0.71 0.04 X 0.035 0.52 0.09 Penaeus subtilis (Pérez Farfante, 1967) Pen_sub X 0.022 0.68 0.06 X 0.141 0.75 0.27 Penaeus vannamei Boone, 1931 Pen_van X 0.004 0.63 0.01 X 0.004 0.19 0.01 Rimapenaeus constrictus (Stimpson, 1871) Rim_con X 0.001 0.20 0.00 X * 0.02 Sicyonia dorsalis Kingsley, 1878 Sic_dor X 0.001 0.31 0.00 Xiphopenaeus kroyeri Heller, 1862 Xip_kro X 0.812 1.0 0.89 X 0.012 0.11 0.04

1. Stomatopoda Gibbesia neglecta (Gibbes, 1850) Gib_neg X * 0.05 X * 0.02 Upogebia noronhensis Fausto-Filho, 1969 Upo_nor X 0.001 0.02

ECHINODERMATA Apodida sp. Apo_sp X * 0.02 Astropecten marginatus Gray, 1840 Ast_mar X 0.004 0.31 0.01 Encope emarginata (Leske, 1778) Enc_ema X 0.032 0.28 0.09 X 0.277 0.58 0.41 Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) Lui_sen X 0.010 0.80 0.03 X 0.019 0.36 0.05

Lytechinus variegatus (Lamarck, 1816) Lyt_var X 0.027 0.33 0.08 117

117

Espécies de invertebrados Código ZT RAB RO J’ ZS RAB RO J’

MOLLUSCA Bivalvia X 0.003 0.22 0.01 Anadara chemnitzii (Philippi, 1851) Ana_che Chione cancellata (Linnaeus, 1767) Chi_can X 0.007 0.17 0.02 X 0.001 0.02 Dallocardia sp. Stewart, 1930 Dal_sp X 0.002 0.02 Dallocardia muricata (Linnaeus, 1758) Dal_mur X * 0.08 0.00 X 0.001 0.02 Lamelliconcha circinata (Born, 1778) Lam_cir X 0.001 0.02 Lunarca ovalis (Bruguière, 1789) Lun_ova X * 0.02 X 0.015 0.08 0.09 Mulinia sp. Gray, 1837 Mul_spp X 0.001 0.08 0.00 Mulinia cleryana (d'Orbigny, 1846) Mul_cle X * 0.05 0.00 X * 0.02 Tellina spp. Linnaeus, 1758 Tel_sp X * 0.08 0.00 Tivela mactroides (Born, 1778) Tiv_mac X * 0.05 0.00 X 0.001 0.02

Cephalopoda Lolliguncula (Lolliguncula) brevis (Blainville, 1823) Lol_bre X 0.003 0.62 0.01 X 0.046 0.38 0.11

Gastropoda Aplysia sp. Linnaeus, 1767 Apl_sp X 0.004 0.05 Architectonica spp. Röding, 1798 Arc_sp X * 0.02 Costoanachis sertulariarum (d'Orbigny, 1839) Cos_ser X 0.005 0.08 0.03 Crepidula sp. Lamarck, 1799 Cre_sp X * 0.05 0.00 X 0.001 0.02 Distorsio clathrata (Lamarck, 1816) Dis_cla X * 0.22 0.00 Hydatina vesicaria (Lightfoot, 1786) Hyd_ves X 0.001 0.17 0.00 X 0.001 0.02 Leucozonia sp. Gray, 1847 Leu_sp X * 0.02 0.00 Olivella sp. Swainson, 1831 Oli_sp X 0.005 0.08 0.02 Stigmaulax cayennensis (Récluz, 1850) Sti_cay X 0.001 0.25 0.00 X * 0.02 Turbinella laevigata Anton, 1838 Tur_lae X 0.001 0.22 0.00 X 0.007 0.13 0.03

SIPUNCULA Sipunculus (Sipunculus) nudus Linnaeus, 1766 Sip_nud X 0.021 0.11 0.06 *RAb <0.001

118

119

A PLS evidenciou que em ZT, ZS e o conjunto destas, a riqueza de macroalgas foi importante para a diversidade (VIP=1.66) e equitabilidade de camarões (VIP=1.32), exibindo relação negativa (Tabela 4-3). A riqueza de algas também foi importante para a dominância de espécies em ZT (VIP=1.60) e moderada em ZS (VIP=0.94). A riqueza de macroalgas exibiu alta importância e se relacionou negativamente com a riqueza de camarões em ZS (VIP=1.70). O mesmo ocorreu para a biomassa de algas quando avaliadas as áreas conjuntamente (VIP=1.07). A densidade de camarões não se mostrou relevante em nenhum dos casos. Para fauna acompanhante, o fator de importância se mostrou relevante para diversidade de Simpson, porém devido ao baixo peso das variáveis, este foi desconsiderado e reclassificado como relação não significante. A biomassa de algas foi importante e positivamente relacionada com a densidade de fauna de invertebrados acompanhante em ZS (VIP=1.39) e geral (VIP=1.56). Não houve relações relevantes entre a biomassa e riqueza de algas e os índices de diversidade da fauna acompanhanante.

119

Tabela 4-3. Coeficientes das variáveis resposta, valor de importância (VIP), peso das variáveis preditoras (w1 e w2) e variação dos componentes (PLS1, PLS2 e variação total) da Partial Least Squares (PLS) nas zonas seca (ZS) e tropical (ZT) e geral. As algas representam as variáveis preditoras e os índices de diversidade e densidade de organismos variáveis resposta. VIP > 1 – alta contribuição da variável; VIP > 0.8 – moderada contribuição da variável; H’ – Diversidade de Shannon-Wiener; J’ – Equitabilidade de Pielou; S – Riqueza absoluta de espécies; 1-D– Diversidade de Simpson (1-D).

Camarões Fauna acompanhante Densidade Densidade PLS1 PLS2 H’ J’ S 1-D H’ J’ S 1-D (ind/km²) (ind/km²)

ZS Algas CPUA -0.10 -0.05 -0.13 0.15 -0.03 0.04 -0.04 0.14 0.03 0.30 S algas -0.24 -0.20 -0.23 -0.16 -0.04 0.08 0.17 -0.007 0.09 -0.01 25.0% 14.2% VIP1 1.66** 1.32** 1.70** 0.39 0.34 0.61 0.76 0.23 0.64 0.93* Variação total: 39.2% VIP2 1.47** 1.16** 1.47** 0.94* 0.29 0.52 0.83 0.37 0.55 1.39** Peso W1 -0.52 -0.41 -0.53 -0.12 -0.10 0.19 0.24 0.07 0.20 0.29 Peso W2 0.05 0.12 -0.01 0.56 -0.01 -0.01 -0.32 0.20 -0.03 0.72 ZT Algas CPUA -0.09 -0.09 -0.003 -0.09 0.01 -0.06 -0.06 -0.04 -0.06 0.03 S algas -0.17 -0.19 0.04 -0.17 0.12 0.04 -0.01 0.05 0.02 0.06 38% 29% VIP1 1.62** 1.75** 0.35 1.60** 0.56 0.15 0.27 0.26 0.03 0.56 Variação total: 67% VIP2 1.54** 1.67** 0.36 1.52** 0.53 0.57 0.45 0.50 0.46 0.53 Peso W1 -0.51 -0.55 0.11 -0.50 0.33 0.04 -0.08 0.08 0.01 0.17 Peso W2 -0.10 -0.07 -0.15 -0.08 -0.25 -0.56 -0.38 -0.44 -0.46 0.01 GERAL Algas CPUA -0.08 -0.01 -0.20 0.15 -0.08 0.06 0.007 0.06 0.06 0.30 S algas -0.20 -0.21 -0.05 -0.13 0.15 0.06 0.03 0.04 0.05 0.04 VIP1 1.73** 1.73** 0.46 1.12** 0.55 0.31 0.37 0.45 1.25** 0.35 24% 19% VIP2 1.26** 1.24** 1.07** 1.21** 0.48 0.22 0.40 0.43 1.06** 1.56** Variação total: 43% Peso W1 -0.54 -0.55 -0.14 -0.35 0.39 0.17 0.09 0.11 0.14 0.11

Peso W2 -0.11 0.03 -0.46 0.41 -0.25 0.13 0.004 0.13 0.12 0.69 120

120

121

Avaliando-se os efeitos das variáveis ambientais sobre as espécies de camarões, a riqueza de macroalgas influenciou a densidade das espécies. Xiphopenaeus kroyeri ocorreu predominantemente no litoral ZT, exibindo relação positiva com o sedimento muito fino, a riqueza de algas e maiores pluviosidades. Já os camarões-rosa P. isabelae e P. subtilis e os branco P. schmitti e P. vannamei encontravam-se principalmente no litoral ZS, onde são encontrados sedimentos mais grossos, menores pluviosidades e menor riqueza de algas. Penaeus brasiliensis e não apresentou um padrão distinto (R²=0.19; ANOVA F=3.87, GL=66, p=0.001). O primeiro e segundo componente da RDA contribuíram com 44% e 37%,

respectivamente (Figura 4-6).

121

122

Para as espécies da fauna acompanhante, a biomassa de macroalgas foi determinante na distribuição das densidades das espécies. A bolacha-do-mar E. emarginata, os caranguejos Stratiolibinia bellicosa (Oliveira, 1944), Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867), a lagosta Panulirus laevicauda (Latreille, 1817) e o camarão Leander tenuicornis (Say, 1818) foram positivamente relacionados com a biomassa de macroalgas e FTD. Já os bivalves Dallocardia muricata (Linnaeus, 1758), Chione cancellata (Linnaeus, 1767) e Mulinia cleryana (d'Orbigny, 1846) e o siri Achelous spinimanus (Latreille, 1819) foram negativamente relacionados com as algas, preferindo sedimentos muito finos. Os caranguejos Calappa ocellata Holthuis 1958 e Hepatus gronovii Holthuis 1959, o siri Callinectes ornatus Ordway 1863, os ermitões Dardanus venosus (H. Milne Edwards, 1848) e Petrochirus diogenes (Linnaeus, 1758), o molusco Lunarca ovalis (Bruguière, 1789) e a estrela-do-mar Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) também não se mostraram relacionados com as algas, exibindo relação positiva com sedimentos arenosos. As demais espécies não exibiram padrões distintos em relação às variáveis ambientais (R²=0.13; ANOVA F=2.52, GL=63, p=0.01)

(Figura 4-7).

122

123

TFUN – temperatura de fundo (ºC); Classe A – concentração de areia grossa (%); Classe C – 123

concentração de areia fina – silte + argila (%). Variáveis bióticas: Lea_ten – L. tenuicornis, Cha_hel – C. hellerii, Pal_lae – P. laevicauda, Enc_ema – E. emarginata ; Tur_lae – T. laevigata; Cal_orn – C. ornatus; Lun_ova – L. ovalis; Dan_ven – D. venosus; Lui_sen – L. senegalensis; Chi_can – C. cancellata; Tiv_mac – T. mactroides; Str_bel – S. bellicosa; Ach_spi – A. spinimanus; Mul_cle – M. cleryana; Dal_mur – D. muricatum; Pet_dio – P. diogenes ; Hep_gro – H. gronoovii; Cal_dan – C. danae.

A partir do ranqueamento das espécies em ambas as localidades, definimos os agrupamentos mais importantes levando-se em conta os valores de abundância relativa, ocorrência relativa e equitabilidade das espécies. No litoral ZT, a comunidade formou três grupos distintos, o primeiro e mais importante composto apenas por X. kroyeri, o qual se

124 mostrou ser a espécie mais abundante, dominante e com maior ocorrência na área, sendo assim a mais pescada com o apetrecho de rede de arrasto de barco. O segundo grupo também exibiu espécies economicamente interessantes para a pesca, como o siri C. ornatus, o camarões-branco e P. schmitti e P. vannamei (espécie invasora) e o camarão-rosa P. subtilis. Entretanto, neste mesmo grupo encontram-se a estrela-do-mar Luidia senegalensis, a lula L. brevis e os camarões carídeos Exhippolysmata oplophoroides (Holthuis, 1948) e Nematopalaemon schmitti (Holthuis, 1950). Por fim, no terceiro grupo estão as espécies menos capturadas, com menor abundância e ocorrência relativa e menos dominantes, basicamente formadas por espécies pertencentes à fauna acompanhante da pesca do camarão

(Figura 4-8).

124

Figura 4-8. Análise de agrupamento hierárquico aglomerativo com base nos valores de abundância e ocorrência relativas e equitabilidade das espécies capturadas através da pesca de arrasto de barco área de pesca da zona tropical, Rio Grande do Norte, Brasil.

No litoral ZS, quatro agrupamentos foram estabelecidos, sendo o com maior dissimilaridade o composto pela bolacha-do-mar E. emarginata, evidenciando sua maior abundância e dominância nas amostragens. O segundo grupo mais importante foi composto por algumas espécies economicamente relevantes como C. ornatus, P. subtilis, P.schmitti e P. isabelae, mas também exibiu espécies com baixa ou nenhuma importância econômica como a lula L. brevis, o ermitão Petrochirus diogenes (Linnaeus, 1758) e o siri invasor C. hellerii. Os

125 demais grupos foram os que exibiram menores abundâncias, ocorrências relativas e dominância, sendo menos capturados (Figura 4-9).

4.5. Discussão

A ZS favoreceu o aumento da biomassa de macroalgas e consequentemente menores 125

dominâncias e densidades de camarões ao se comparar com ZT. A área de pesca de ZS exibiu biomassas muito superiores à ZT, concentrando 74% do total de biomassa registrada apenas no mês de junho/17. Essa região exibe clima semiárido, baixas precipitações e alta luminosidade. A combinação climática somada à baixa profundidade costeira (i.e. maior penetração de luz) e maiores concentrações de nutrientes favorecem a proliferação e desenvolvimento de macroalgas, podendo atingir biomassas consideradas como florações (Littler 1980, Sousa et al. 2007, Imchen 2012). As florações por sua vez, consomem o oxigênio da coluna d’água e sedimento, podendo gerar ambientes hipóxicos ou anóxicos a depender de sua magnitude (Johnson & Welsh 1985). A alta biomassa registrada em junho/17 na ZS é compatível com o final da drástica seca que teve início em 2010 (Alvalá et al. 2017, Marengo et al. 2017). O estuário do Piranhas-Açu, que desemboca próximo à área de pesca avaliada, exibiu padrão semelhante, com o desenvolvimento de altas biomassas algais de U.

126 lactuca em períodos secos devido à maior concentração de nutrientes nas águas potencializados por atividades antrópicas. Os nutrientes são mais diluídos ao atingirem o mar, porém a depender de sua concentração e da dinâmica das correntes, ainda podem favorecer as florações. A dinâmica observada em ZT, por outro lado, evidenciou baixas biomassas. Apesar de maior transparência das águas, a região é mais profunda e exibe menor concentração de nutrientes, que refletem menores biomassas algais. Períodos de chuva promovem o carreamento de nutrientes para os corpos hídricos, que ao atingirem o mar favorecem o desenvolvimento das algas (Zhang et al. 2007). Isso explica o padrão percebido na região, onde as todas as maiores biomassas foram registradas no período chuvoso, apesar de ainda muito reduzidas quando comparadas à região de clima semiárido. Os sedimentos mais grossos na região ZS são resultados dos diversos barramentos e reservatórios, que diminuem o transporte de sedimentos e material em suspensão (Souza et al. 2011). Ainda, os campos dunares existentes na região favorecem o depósito de areia grossa no assoalho marinho costeiro (Paiva 2019). Este tipo de sedimento está associado a correntes mais fortes, possui alta porosidade e não permite o estabelecimento de grandes concentrações de matéria orgânica (Burone et al. 2003). No litoral ZT, por outro lado, a profundidade da área de pesca de arrasto foi maior e exibiu menores concentrações de fósforo total dissolvido, que consequentemente acarretou menores biomassas de macroalgas e maior oxigênio dissolvido. Sedimentos do tipo C (silte e argila) foram predominantes na região devido à ação fluvial do rio Cunhaú-Curimataú, com lamas terrígenas se concentrando próximas à costa, com isóbatas de até 20m (Amaral 1999). Os sedimentos tipo C, ricos em argila, exibem maior

área de superfície que favorece a absorção de matéria orgânica e, consequentemente, carbono 126

orgânico nos sedimentos (Hedges et al. 1993, Burone et al. 2003). Ainda, a deposição destes constituintes mais finos necessita de um hidrodinamismo adequado que permita seu assentamento. A predominância desta classe de sedimento na área de pesca ZT é compatível com a geomorfologia do local, que possui uma sequência de baías em forma de zeta. A geomorfologia somada à direção das ondas e correntes da região favorece a distribuição do sedimento disponibilizado pelos rios (Amaral 1999). A relação entre os índices de diversidade de camarões e a riqueza de macroalgas em ambas as regiões refletem as características dos ambientes preferidos pelas espécies de camarões de importância econômica. Independente das biomassas algais, os bancos de algas não são preferenciais para as espécies alvo da pesca. Os camarões peneídeos exibem preferência de habitat voltada a sedimentos não consolidados que podem variar de argila a areia grossa, exibindo características favoráveis à penetrabilidade dos animais (Dall et al.

127

1990, Freire et al. 2011). O substrato usado por camarões precisa fornecer alimento, abrigo contra a predação, favorecer aspectos reprodutivos e ser adequado para a fisiologia e comportamento dos organismos (Freire et al. 2011, Furlan et al. 2013). Caso contrário, o crescimento e sobrevivência dos indivíduos podem ser afetados (Méndez et al. 2004). O camarão sete-barbas Xiphopenaeus kroyeri exibe preferência por sedimentos finos ou muito finos (areia fina, silte e mistura de silte com areia), que favorecem estes animais a se enterrarem para se protegerem de predadores (Freire et al. 2011). A sua relação com sedimentos classe C também reflete a dieta natural da espécie, que tem detritos orgânicos como um dos principais itens alimentares, além de crustáceos, poliquetas e peixes. A positiva relação da densidade de X. kroyeri com a riqueza de macroalgas também pode ser explicada pela alimentação oportunista do animal, uma vez que algas e materiais vegetais também são encontrados no conteúdo estomacal da espécie (Branco & Junior 2001, Willems et al. 2016). Os camarões branco e rosa do gênero Penaeus spp., por outro lado, possuem o hábito de se enterrar em sedimentos mais grossos devido à necessidade respiratória dos organismos, que permite um bombeamento mais eficiente da água para a respiração (Williams 1958, Furlan et al. 2013), o que explica a relação positiva das espécies com os sedimentos do tipo A. Os tapetes de algas reduzem as trocas de oxigênio entre a superfície e substrato, e quando arribadas, podem ser enterradas e se decomporem, liberando toxinas que podem ser nocivas aos animais. Apesar de materiais vegetais promoverem o aumento da matéria orgânica, a falta de oxigênio no sedimento atinge principalmente inverterados com hábito escavador, foçando-os à superfície e os deixando mais suscetíveis à predação (Raffaelli et al.

1998). Os juvenis de peneídeos exibem associação com as macroalgas, mas estes se mantêm 127

aderidos às estruturas vegetais, e não enterrados sob o sedimento (Haywood et al. 1995,

Rothlisberg 1998). Ainda, é possível que a presença de macroalgas implique em maior tempo para os camarões se enterrarem, como já relatado para bivalves, podendo portanto ter um importante papel na dinâmica presa-predador (Tallqvist 2001). Dessa forma, apesar de nossa hipótese não ser corroborada em relação à biomassa algal, foi evidenciado que as espécies de camarão economicamente relevantes tendem a não se relacionar com bancos de macroalgas. Macroalgas podem modular o ambiente físico do meio por serem engenheiras do ecossistema, gerando novos habitats a partir da sua estrutura morfológica (Umanzor et al. 2017). Estes novos habitats geram abrigo, alimento e superfície de assentamento para diversos animais, além de dificultar a visualização das presas por parte dos predadores. A relação das macroalgas com a epifauna e infauna revela resultados mistos. Os bivalves, organismos que exibem hábito de se enterrar e exibem baixa mobilidade, tendem a ser prejudicados pelas

128 biomassas de algas, tanto pela falta de oxigenação do solo quanto pela barreira física estabelecida pela estrutura das algas, deixando os organismos mais vulneráveis à predação (Raffaelli 1998). Esse mesmo padrão reflete o verificado para os bivalves D. muricata, C. cancellata, M. cleryana e L. ovalis. O siri A. spinimanus também se relacionou negativamente com a biomassa algal e positivamente com o sedimento mais fino (i.e. tipo C). A distrubuição deste crustáceo é modulada pela granulometria do sedimento, exibindo preferência por sedimentos heterogêneos arenosos (Lima et al. 2014, De Sousa et al. 2018). Apesar da espécie não estar relacionada ao seu sedimento preferencial, sua distribuição pode estar associada a estratégias de evitar interações agononísticas com organismos do mesmo grupo funcional, como o siri territorialista C. ornatus, que se relaciona negativamente com A. spinimanus (Bernardo et al. 2019). Callinectes ornatus, por outro lado, apesar de preferir ambientes mais argilosos, é uma espécie que já foi registrada em sedimentos com diversas texturas que abriguem moluscos e crustáceos, principais itens alimentares da espécie (Mantelatto & Christofoletti 2001, Guerra- Castro et al. 2007). Os ermitões tendem a ser distrubuídos conforme a disponibilidade de conchas de gastrópodes para proteção (Negreiros-Fransozo et al. 1991, Turra & Leite 2001), o que explica a próxima relação de P. diogenis e D. venosus com o gastrópode T. laevigata. A estrela-do-mar L. senegalensis é predadora de substratos arenosos, e tem como principais presas moluscos bivalves (Lawrence 2013), o que a relaciona a ambientes que também sejam favoráveis a esses moluscos, como a próxima relação com L. ovalis. Dentre as relações positivas dos organismos com a biomassa de macroalgas, L.

tenuicornis exibiu a maior magnitude. Este camarão exibe interação simbiótica com algas, 128

em que ela fornece abrigo e proteção e os camarões fornecem nutrientes para as algas, assim como outros organismos que exibem associação com as algas (Brooks 2007, Lapointe 2014). Lagostas do gênero Palinurus spp. se utilizam da complexidade de habitat fornecida pelas macroalgas para o assentamento, porém também as usam como abrigo contra predadores principalmente quando juvenis, sendo chamada de “fase algal” (Herrnkind et al. 1998, Smith & Herrnkind 1992). O caranguejo C. helleri, como característica de uma espécie invasora, exibe plasticidade de habitat, ocupando sedimentos consolidados e não- consolidados, abrangendo manguezais, recifes de corais, costões rochosos e zonas intertidais até 50 m (Lemaitre 1995, Sant’Anna et al. 2012). Até o presente momento, ainda não foi relatada sua ocorrência especificamente para bancos de algas. Entretanto, o hábito alimentar onívoro da espécie, que consome principalmente crustáceos, moluscos e algas, favorece seu estabelecimento nos mais diversos ambientes (Sant’Anna et al. 2015). O caranguejo Libinia

129 spp. também possui hábito alimentar generalista, porém a análise estomacal da espécie evidenciou alto consumo de macroalgas que sugere a escolha seletiva desse item alimentar (Barros et al. 2008). A bolacha-do-mar E. emarginata se alimenta de detritos orgânicos, bactérias e microeucariotos (Brustolin et al. 2014). Dessa forma, a biomassa algal é uma importante fonte de alimento quando decompostas (Vila Nova 2009), favorecendo que a espécie atinja altas densidades no ambiente. A relação positiva entre a biomassa de algas e a fauna acompanhante aparentemente exibe grande influência da espécie E. emarginata, que exibiu densidade relevante no litoral ZS. Dessa forma, uma análise mais detalhada visando a avaliação conforme grupos tróficos é essencial para a melhor visualização destas influências. As variáveis físico-químicas encontradas na região ZT fazem dela uma área produtiva para a pesca artesanal, e portanto adequada ao desenvolvimento do camarão sete-barbas X. kroyeri. As espécies agrupadas no segundo grupo mais capturado também podem ser aproveitadas de forma comercial e para alimentação, podendo ser desenvolvidos como recursos pesqueiros emergentes ou by-products, havendo um menor descarte de espécies. No litoral ZS, por outro lado, as espécies predominantes alvo da pesca foram compostas por camarões rosa e branco. Entretanto, a densidade de camarões foi significativamente menor que ZT e a densidade de fauna acompanhante muito superior a dos camarões, sendo a espécie mais capturada a bolacha-do-mar E. emarginata, além da alta biomassa de macroalgas. A presença de espécies invasoras como C. hellerii e P. vannamei no segundo grupo de organismos mais pescados e que apresentam maior abundância e dominância causam preocupação a respeito do crescimento populacional e estabelecimento destas espécies. O

camarão P. vannamei é nativo do Oceano Pacífico, mas foi trazido para o Brasil com o intuito 129

de ser utilizado nas fazendas de camarão. Já o siri C. hellerii é nativo do Indo-Pacífico e acredita-se que sua introdução tenha sido facilitada por água de lastro de navios (Tavares & Mendonça, 1996). O estabelecimento de espécies invasoras pode acarretar diversos danos, dentre estes os ambientais, através da predação, competição com espécies nativas e alteração do habitat, os econômicos, referentes aos gastos para controle, manejo e erradicação da espécie exótica (Mack 2000, Pointier & Augustin 1999). É necessário, portanto, manter um monitoramento das áreas, de forma a verificar a dinâmica populacional das espécies exóticas e de suas possíveis competidoras e da estruturação ecossistêmica. Dado o crescente aumento dos impactos das atividades antrópicas nos ecossistemas costeiros, monitoramentos ambientais são cada vez mais necessários visando a qualidade ambiental. A manutenção de estoques pesqueiros são essenciais para a estruturação das teias tróficas, além de serem economicamente e socialmente indispensáveis. Dessa forma, o

130 acompanhamento das biomassas de macroalgas e da macrofauna principalmente na região semiárida é extremamente importante para melhor entender a dinâmica das algas, sua associação e efeitos sobre a fauna bentônica.

4.6. Conclusões As biomassas de macroalgas amostradas na zona seca (ZS) foram extremamente superiores à zona tropical (ZS) devido à maior concentração de nutrientes e menores profundidades, fatores que favorecem o desenvolvimento algal. Os índices de diversidade dos camarões de interesse econômico se mostraram negativamente relacionados à riqueza de algas, o que evidencia a preferência das espécies por habitats de sedimentos não-consolidados livres de bancos de algas. Essa preferência é baseada nas necessidades fisiológicas, alimentares e de proteção à predação. A densidade de fauna acompanhante, por outro lado, foi positivamente relacionada com a biomassa de algas. As macroalgas agem como moduladoras do ambiente e as espécies pertencentes à fauna acompanhante sofrem influências mistas a depender de suas estratégias alimentares e ambiente preferencial, fazendo-se necessária a avaliação dos grupos tróficos para melhor visualização destas relações. A área de pesca ZT se mostrou produtiva para a captura do camarão sete-barbas X. kroyeri, enquanto na área ZS a espécie mais capturada foi representada pelo equinodermo E. emarginata. Esta informação evidencia de a ZS não possui características ambientais não tão favoráveis à pesca de camarão quando comparada à ZT.

130

131

4.7. Resumo didático

131

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140

CONSIDERAÇÕES FINAIS

O presente trabalho avaliou importantes fatores associados às florações de macroalgas, gerando informações acerca dos fatores que influenciam as florações no ambiente topical semiárido, da concentração de metais em algas visando avaliar os impactos antropogênicos no estuário e reaproveitamento de algas, dos impactos ambientais e socioeconômicos gerados às comunidades pesqueiras e dos impactos sobre o pescado e macrofauna marinha. A partir do monitoramento de um estuário hipersalino de uma região semiárida neotropical, constatou-se florações mais intensas no período de seca. Essas florações foram influenciadas positivamente pela transparência e concentração de ortofosfato na água, que atraledas à momentos de menor hidrodinamismo do estuário, favorece o desenvolvimento da macroalga U. lactuca. Ainda, a liberação de despejos contendo a bactéria púrpura do enxofre T. rósea cf. provenientes de uma estação de tratamento do tipo lagoas de estabilização favoreceram a perpetuação e aumento das abundâncias algais na região à montante do estuário. A avaliação da concentração de metais em tecidos de U. lactuca presentes no mesmo estuário hipersalino da porção semiárida revelou a alta capacidade bioacumuladora da espécie, exibindo altos teores de Fe e Mn. Entretanto, como os sedimentos não encontravam- se contaminados, sugeriu-se que os poluentes estão possivelmente diluídos na água. Foi discutido, portanto, sobre diversos impactos antrópicos potencialmente poluidores que ocorrem na região estuarina da bacia. A concentração de metais pesados nos tecidos algais

impossibilitou a utilização da alga para consumo humano, animal ou adubação. Sigeriu-se, 140

portanto, usos associados à bioremediação, biofiltração e produção de biocombustíveis.

A partir do conhecimento ecológico local dos pescadores artesanais da região costeira semiárida atingida pelas florações, foi possível estimar que as florações de U. lactuca se iniciaram na mesma época em que uma seca severa atingiu a região. As florações ocorreram principalmente no ambiente estuarino, e impactaram os apetrechos elaborados por rede e os peixes. As florações prejudicaram a atividade de pesca, o pescado e o rendimento dos pescadores, evidenciando a importância de se controlar a eutrofização ambiental, que impacta tanto os ecossistemas aquáticos quanto a vida de pequenas comunidades dependentes dos recursos pesqueiros. Por fim, a partir da avaliação das relações entre algas e invertebrados bentônicos em duas zonas climáticas distintas, foi verificado que a zona seca exibiu características favoráveis ao desenvolvimento das algas, enquanto a zona tropical favoreceu a produção de camarões

141 economicamente importantes. A relação entre as algas e os índices de diversidade e densidade de camarões de importância comercial e demais organismos macrofauna bentônica permitiu a estimativa de diferentes impactos, tanto positivos quanto negativos, a depender das características ecológicas de cada espécie. Os índices de diversidade de camarões se mostraram negativamente relacionados com a riqueza de algas, evidenciando a preferência de habitat das espécies por ambientes de sedimentos finos e grossos, livres de algas. A densidade de espécies da macrofauna, por outro lado, foi positivamente influenciada pela biomassa de algas. A relação se mostrou positiva para espécies que utilizam as algas ou o produto de sua decomposição como alimento e abrigo, sendo em geral espécies que não são infaunais e apresentam maior mobilidade. Já a relação entre as macroalgas e espécies infaunais foi negativa, evidenciando que tanto a estrutura física pode afetar o comportamento de se enterrar, quanto impactá-las a partir da depleção de oxigênio e liberação de toxinas nos sedimentos. É necessário, portanto, que os grupos funcionais sejam avaliados separadamente, com vistas de melhor entender cada relação.

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