Imagen de: Pexels en Pixabay Y QUÍMICA BIOLOGÍA Infusión de la planta medicinal scordioides Kunth utilizada para tratar la inflamación intestinal Infusion of the Buddleja scordioides Kunth medicinal used to treat intestinal inflammation Cecilia Villegas-Novoa, Martha Rocío Moreno-Jiménez, Nuria Elizabeth Rocha-Guzmán* RESUMEN ABSTRACT La medicina tradicional es un recurso alterna- Traditional medicine is an alternative resour- tivo para el tratamiento de múltiples síntomas ce for the treatment of multiple symptoms as- asociados a patologías gastrointestinales como sociated with gastrointestinal diseases such as la inflamación. Las infusiones herbales, a di- inflammation. Herbal infusions, unlike phar- ferencia de los medicamentos farmacológicos, macological medicines, contain multiple che- contienen múltiples compuestos químicos de mical compounds of diverse nature, which act diversa naturaleza, que actúan sinérgicamen- synergistically to give an anti-inflammatory te para dar una respuesta antiinflamatoria. La response. The Buddleja scordioides Kunth Scro- planta Buddleja scordioides Kunth Scrophula- phulariaceae plant is known for its anti-in- riaceae es conocida por sus efectos antiinfla- flammatory effects and is commonly used to matorios, y se utiliza comúnmente para com- combat symptoms related to gastrointestinal batir síntomas relacionados a desórdenes gas- disorders such as diarrhea, pain and inflam- trointestinales como diarrea, dolor e inflama- mation. The easy acquisition and popular con- ción. Es una planta de consumo popular y fá- sumption of Buddleja scordioides, make this cil de adquirir, por lo que es investigada en tor- plant an important research objective for the no a su uso en la salud intestinal. El objetivo area of intestinal health. The aim of this re- de esta investigación fue recopilar información search was to gather information on the phyto- de los componentes fitoquímicos presentes en chemical components present in Buddleja scor- Buddleja scordioides, resumir la información dioides, summarize information related to the relacionada con la absorción, digestión y trans- absorption, digestion and transport of herbal porte de los compuestos herbales a lo largo compounds along the gastrointestinal tract del tracto gastrointestinal, y definir su efecto and define its antioxidant and anti-inflam- antioxidante y antiinflamatorio. Se encontró que matory effect. We found that Buddleja scor- Buddleja scordioides es una especie utilizada dioides is a species used as a medicinal plant como planta medicinal para tratar síntomas to treat symptoms associated with gastrointes- asociados con procesos de inflamación gas- tinal inflammation process. The ethnophar- trointestinal. El uso etnofarmacológico de la macology use of the B. scordioides plant is su- planta B. scordioides se encuentra respaldada pported by scientific research that attributes por investigaciones científicas que atribuyen its antioxidant and anti-inflammatory activi- su actividad antioxidante y antiinflamatoria al ty to the plant´s phytochemical content. contenido fitoquímico de la planta. KEYWORDS: infusion, medicinal plant, intesti- PALABRAS CLAVE: infusión, planta medicinal, sa- nal health. lud intestinal.

*Correspondencia: [email protected]/Fecha de recepción: 12 de abril de 2019/Fecha de aceptación: 23 de septiembre de 2019/Fecha de publicación: 31 de enero de 2020. Tecnológico Nacional de México, Instituto Tecnológico de Durango, Departamento de Ingenierías Química y Bioquímica, Felipe Pescador núm. 1830 Ote., Durango, Durango, México, C. P. 34080. doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 ISSN 2007-7521. 14(2): 21-33 (Ene - Jun 2020) CienciaUAT 21 INTRODUCCIÓN y el conocimiento sobre plantas medicinales La inflamación gastrointestinal está relacio- se han incluido en las farmacopeas de dife- nada con el estilo de vida, la dieta, el estrés rentes países. y las condiciones ambientales a las cuales está expuesto un individuo. Por lo tanto, el En la actualidad, las principales patologías curso de la vida de cada paciente es un fac- que son tratadas por medio de la herbolaria tor crítico para la etiología de la enferme- medicinal son las enfermedades del sistema BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA dad inflamatoria intestinal, lo que causa que respiratorio y las del sistema gastrointesti- un medicamento farmacológico sea efectivo nal, principalmente aquellas asociadas a pro- para una persona y no para otra (Fine y col., blemas digestivos o infecciosos (Jacobo-He- 2019). Como alternativa para el tratamiento rrera y col., 2016). Entre la población mexi- de desórdenes gastrointestinales, es común el cana son populares los remedios herbales consumo de infusiones herbales, principal- para el tratamiento de diarrea, dolor abdo- mente por la asociación generalizada entre minal, estreñimiento o inflamación (Alonso- los compuestos naturales y la salud. Además, Castro y col., 2016). Uno de los remedios her- los tratamientos farmacológicos para la in- bales, comúnmente recomendados para el tra- flamación, como los aminosalicilatos y corti- tamiento de síntomas asociados a la enfer- coides están estrechamente relacionados con medad inflamatoria intestinal, es la infusión efectos secundarios, haciendo que las infu- con hojas de la planta Buddleja scordioides siones herbales sean aún más preferidas co- Kunth , popularmente cono- mo tratamiento medicinal alternativo (Cao y cida como salvilla. La planta Buddleja scordioi- col., 2019). des crece como arbusto ramificado y aromá- tico (Figura 1). En México y en el mundo, existe una cultu- ra ancestral de consumir infusiones de plan- Recientemente, Buddleja scordioides es obje- tas para el tratamiento de trastornos de sa- to de estudio científico, debido al interés e lud. Esto se realiza con frecuencia sin el importancia que la planta tiene entre la po- conocimiento científico de su efectividad mé- blación mexicana. La bioactividad de las in- dica o sus riesgos tóxicos, lo que lo vuel- fusiones de salvilla ha sido asociada, al me- ven un problema de salud pública, el cual se nos en parte, a la abundancia y diversidad agrava porque muchas especies son de fácil de metabolitos secundarios no nutrientes -fi- acceso y no se tienen recomendaciones o re- toquímicos- de la planta (Cortés y col., 2006; gulaciones para su consumo (Ekor, 2014). Díaz-Rivas y col., 2015). Estos metabolitos tienen una baja eficacia como componen- El término de “planta medicinal” fue defin- tes bioactivos cuando son comparados con ido por la Organización Mundial de la Salud fármacos, pero si son ingeridos regularmen- (OMS, 1978) como —cualquier vegetal que en te y en cantidades significativas, como parte uno o más de sus órganos contengan sus- de la dieta, pueden presentar un efecto fi- tancias que pueden ser utilizadas con fines siológico relevante a largo plazo, por tanto, terapéuticos per se o como precursores pa- son considerados una alternativa como con- ra la síntesis de otros productos de impor- secuencia del incremento de su bioaccesibi- tancia químico-farmacéutica—. En referencia lidad por acción de la microbiota intestinal, a dicho concepto, la ciencia contemporánea con potencial terapéutico más efectivo y me- reconoce la acción de los metabolitos se- nos tóxico (Possemiers y col., 2011). cundarios de las plantas medicinales em- pleadas como tratamientos terapéuticos, aun Ante la escasez de trabajos etnobotánicos, re- siendo escasas las evidencias científicas do- lativos a esta especie, y la necesidad de docu- cumentadas de los efectos benéficos que se mentar el conocimiento transmitido de gene- les atribuye. Por lo tanto, la preservación ración en generación, se plantea este escrito

CienciaUAT 22 CienciaUAT. 14(2): 21-33 (Ene - Jun 2020). ISSN 2007-7521 doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA

Figura 1. Planta silvestre de Buddleja scordioides Kunth. Figure 1. Wild plant of Buddleja scordioides Kunth. como antecedente del consumo de infusiones zán, golondrilla, palo de y hierba de las de Buddleja scordioides como planta medicinal escobas (Martínez, 1994; Ramírez y col., 2010; empleada tradicionalmente. González-Elizondo y col., 2017).

El objetivo de esta investigación fue recopilar Como previamente se ha mencionado, popu- información de los componentes fitoquímicos larmente la planta de salvilla se consume co- presentes en Buddleja scordioides, resumir la mo una infusión de sus partes aéreas. Asi- información relacionada con la absorción, di- mismo, diversos estudios han documentado la gestión y transporte de los compuestos herba- identificación de diferentes compuestos quí- les a lo largo del tracto gastrointestinal y de- micos presentes en Buddleja spp (Tabla 1), finir su efecto antioxidante y antiinflamatorio. a partir de extractos crudos obtenidos con solventes e infusiones. En particular, estu- Composición química de Buddleja scordioides dios realizados sobre infusiones de Buddleja Kunth scordioides por Herrera-Carrera y col. (2015) Las especies del género Buddleja spp son plan- indicaron la presencia de ácido cafeico, áci- tas tropicales y subtropicales, aunque varias do vanílico, vanillina y ácido coumárico. Por especies se han naturalizado en zonas tem- otra parte, Díaz-Rivas y col. (2015) ampliaron pladas. Alrededor de 50 especies son nativas el perfil fenólico identificando a los ácidos del continente americano, encontrándose des- clorogénico, sinápico y rosmarínico. También, de el sur de Estados Unidos, hasta Argenti- Rocha-Guzmán y col. (2018) identificaron la na y Chile (Houghton, 1984). La mayoría de presencia adicional de los ácidos de las sub- las especies de Buddleja son silvestres, por clases de hidroxibenzoicos (gálico, gentísico, lo que existe poca información sobre estas 4-hidroxibenzoico, salicílico y el trihidroxiben- plantas. La especie scordiodes de este géne- zaldehído) e hidroxicinámicos (quínico, 4-O-ca- ro se emplea utilizando las hojas, y en al- feoilquínico, 4,5 dicafeoilquínico y ferúlico), gunos estados, como Guanajuato y San Luis así como la presencia de flavonoides de la Potosí, se usan además de las hojas, sus tallos subclases de flavonoles (quercetina, isoquer- (Zamudio-Ruiz, 2012; García-Regalado, 2015; citrina, rutina, quercetina 3-O-β-glucurónido), Villaseñor, 2016). La planta de Buddleja scor- flavanonas (naringenina y eriodicitiol) y fla- dioides es conocida con diferentes nombres, vonas (luteolina, acacetina y apigenina). Ade- entre los más comunes se encuentran: sal- más, Díaz-Rivas y col. (2018b), reportaron en villa, escobilla, salvia, hierba del perro, tepo- infusiones de salvilla concentradas en un eva- doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 Villegas-Novoa y col. (2020). Infusiones de Buddleja scordioides CienciaUAT 23 Tabla 1. Compuestos identificados enBuddleja spp. Table 1. Compounds identified inBuddleja spp.

Solvente de Compuestos Planta Efecto Fuente extracción identificados Verbascósidos, Acetato de etilo, Antiinflamatorio Buddleja linarina, luteolina- n-butanol y Actividad (Al Ati y col., 2015) 7-O-β-D-glucósido BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA polystachya fracciones acuosas hipoglicemiante y luteolina Buddleja Ácido gálico y Antioxidante, (Suwalsky y col., Extracto acuoso globosa equivalentes antihemolítico 2017) Antiinflamatorio (Gutiérrez- Buddleja en artritis, Metanol Verbascósidos Rebolledo y col., antioxidante, cordata 2019) antiedematoso

Linarina Potencial inhibidor Buddleja davidii y - (acacetina-7-O-β- de la actividad de la (Feng y col., 2015) Buddleja officinalis D-rutinósido) acetilcolinesterasa

Flavonoides, Investigación iridoides, dirigida al (Ávila y Romo-de- Buddleja Hexano, metanol, fenilpropanoides, aislamiento e Vivar, 2002; Díaz- scordioides etilacetato, acetona sesquiterpenos y identificación de Rivas y col., 2018a) saponinas compuestos Ácidos hidroxibenzoicos, (Herrera-Carrera ácidos y col., 2015; Díaz- Buddleja Antiinflamatoria y Infusiones hidroxicinámicos, Rivas y col., 2015; scordioides gastroprotectora flavonoles, Rocha-Guzmán y flavanonas y col., 2018) flavonas Flavonoles, Buddleja Infusiones (Díaz-Rivas y col., flavanonas y Antioxidante scordioides concentradas 2018b) flavonas

porador de película descendente agitada, la entre otros grupos químicos. Especialmente presencia de los ácidos shikímico y benzoico, en las plantas del género Buddleja se ha do- y el perfil de flavonoides reportado por Rocha- cumentado la presencia de iridoides y sapo- Guzmán y col. (2018). ninas (Ávila y Romo-de-Vivar, 2002), ligninas, lignanos y neolignanos, (Hallac y col., 2009), Otros estudios realizados para la obtención feniletanoides y fenilpropanoides (Yamamoto de extractos crudos a partir de diversas es- y col., 1993), terpenoides (Joshi y col., 2012), pecies del género Buddleja, emplean mezclas ésteres aromáticos (Al Ati y col., 2015), áci- binarias de solventes polares, principalmen- dos fenólicos y flavonoides (Díaz-Rivas y col., te etanol-agua y acetona agua. Este tipo de 2018a) y verbascósidos (Gutiérrez-Rebolledo mezclas permiten extraer fitoconstituyentes y col., 2019). bioactivos de diferente polaridad, por ejemplo, ácidos fenólicos, flavonoides, verbascósidos, Absorción de compuestos químicos herbales quinonas, coumarinas, terpenoides y alcaloides, Las infusiones de Buddleja scordioides se con-

CienciaUAT 24 CienciaUAT. 14(2): 21-33 (Ene - Jun 2020). ISSN 2007-7521 doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 sumen popularmente sin considerar su com- su forma conjugada, unidas covalentemente posición, actividad antioxidante y contenido a los azúcares por enlaces O-glicosídicos o de polifenoles, solo con el antecedente de menos comúnmente por enlaces C-glicosídi- que muestran efectos benéficos en el tracto cos. El número de azúcares es comúnmente gastrointestinal. En reportes previos, el efec- uno, pero pueden tener en su estructura dos to benéfico de la infusión de Buddleja scor- o tres azúcares en diferentes posiciones po- diodes, se relaciona con la presencia de com- sibles de sustitución en la estructura fenó- puestos bioactivos con efecto antioxidante, lica. El azúcar unido a la estructura fenólica Y QUÍMICA BIOLOGÍA antiinflamatorio (Herrera-Carrera y col., 2015) es a menudo glucosa o ramnosa (Figura 2), y antiiespasmódico (Cortés y col., 2006). En pero también puede ser ácido glucurónico, ga- las infusiones de Buddleja scordiodes, los po- lactosa, xilosa, arabinosa u otros sacáridos lifenoles extraíbles se encuentran como mo- (Gutiérrez-Grijalva y col., 2016). Como ya se nómeros y están principalmente glicosidados, ha establecido, debido a su hidrofilicidad, los lo que afecta el grado de absorción de estos flavonoides glicosidados no son absorbidos fitoquímicos. Estos polifenoles glicósidos tie- fácilmente, lo que ocasiona que no haya una nen una pobre biodisponibilidad oral, que acumulación significativa de estos metaboli- les impide alcanzar una concentración míni- tos activos en los tejidos blanco u objetivo ma efectiva necesaria para su acción tera- (del inglés: Target tissue). Estos tejidos son péutica, en órganos distintos a los que con- aquellos en donde los compuestos químicos forman el sistema gastrointestinal (Brglez y de las plantas tienen efecto, debido a que son col., 2016). capaces de absorber, metabolizar y/o trans- portar dichos compuestos (Meena y col., 2019). En general, en diferentes especies del género La presencia de ligandos selectivos (transpor- Buddleja es común encontrar flavonoides en tadores de membrana, canales de iones y, re-

*R1 R2

O R1O Buddlejosido A H HO H O O Buddlejosido B H HO O

O HO Buddlejosido C H Me O H R2 HO Me O O O OH

OH HO

*R1 puede ser diferente a H en los derivados Buddlejosido A2 a A16 (Khan y col., 2019).

Figura 2. Estructura química de compuestos encontrados en el género Buddleja. Algunos de los componentes de plantas medicinales como Buddleja scordioides, se encuentran unidos a un azúcar como glucosa o ramnosa. Figure 2. Chemical structure of compounds found in the Buddleja genus. Some of the components of medicinal such as Buddleja scordioides, are linked to a sugar such as glucose or rhamnose. doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 Villegas-Novoa y col. (2020). Infusiones de Buddleja scordioides CienciaUAT 25 ceptores nucleares y de membrana) a ciertos intestino, en donde las enzimas de las célu- compuestos químicos, hacen un órgano blan- las epiteliales intestinales pueden hidrolizar- co para absorber metabolitos activos (Landry los (García-Villalba y col., 2017). y Gies, 2008). Sin embargo, si la absorción de los flavonoides glicosidados no se lleva Es importante considerar que el tipo de gli- a cabo, como consecuencia, los flavonoides cosilación de los polifenoles determina en deberán ser desconjugados a sus respectivas que sitio del tracto gastrointestinal serán des- BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA agliconas antes de que puedan metabolizar- conjugados. De modo tal, que, los flavonoides se y llegar a estar sistémicamente disponi- conjugados con glucosa sufrirán desglicosila- bles (Beekmann, 2012). Así mismo, durante ción en el intestino delgado, por la acción ya la digestión de productos derivados de plan- sea de la lactasa-floridzín hidrolasa (LFH), tas medicinales, como las infusiones de Budd- o bien por la β-glucosidasa citosólica (βGC). leja, no todos los compuestos químicos son Las formas agliconas resultantes se difunden bioaccesibles para ejercer una función bio- pasivamente en las células del intestino en lógica contra algún síntoma patológico (Gaw- donde se conjugan, formándose metabolitos lik-Dziki y col., 2017). Por lo tanto, aunque es- que se transportan a la vena porta, hasta tos fitoconstituyentes suelen ser abundantes llegar al hígado, en donde sufren procesos en productos herbales, su biodisponibilidad de metilación, sulfatación y/o glucuronidación se ve afectada a menudo por su polaridad, (Zhang y col., 2016). Al respecto, la glucu- su grado de polimerización y sus formas ronidación de flavonoides ocurre en los dife- glicosidadas. Además, la absorción de los po- rentes grupos hidroxilo dentro de la estruc- lifenoles también puede verse afectada por la tura del anillo bencénico en relación al gru- interacción directa con componentes de los po carboxílico, donde sus sitios comunes de alimentos, como las proteínas y los carbohi- conjugación suelen estar en las posiciones dratos, esto puede deberse a que en algunos 7 del anillo A, 3 del anillo C, y 3´ o 4´ del casos los polifenoles y los alimentos presen- anillo B (Felgines y col., 2003). tan un mecanismo de absorción similar (Kar- dum y Glibetic, 2018). El tiempo de tránsito de moléculas, cuya po- laridad o tamaño no permite su absorción en Digestión y metabolismo de los compuestos el intestino delgado, se cita casi invariable- fenólicos presentes en infusiones herbales mente de 2 h a 4 h (Ahmed y Ayres, 2011), Los reportes previos indican que, los polife- tiempo suficiente para permitir la biotrans- noles obtenidos de especies del género Budd- formación de los compuestos químicos com- leja, utilizando mezclas binarias de solventes plejos en compuestos más simples por acción (como metanol y acetato de etilo), y no como enzimática (Yuen, 2010). El ambiente anaeró- infusión, se encuentran en forma de ésteres, bico en el intestino conduce a reacciones de glucósidos o polímeros, que no pueden ser me- reducción, permitiendo que los compuestos tabolizados en su forma nativa (Ávila y Ro- nitro, carbonilo y azo de los polifenoles pue- mo-de-Vivar, 2002). Hay poca información de den reducirse fácilmente. Por su parte, fla- la presencia de polímeros en infusiones de vonoides glicosidados con azúcares diferen- Buddleja scordiodes, por lo que es necesario tes a la glucosa, llegarán al colon, donde se- profundizar en la caracterización química de rán fermentados por la microbiota colónica su infusión. Hasta ahora, los perfiles quí- para producir las formas agliconas y meta- micos reportados en infusiones de Buddleja bolitos de masa molecular menor, los cuales scordiodes se refieren a monómeros de flavo- pueden ser posteriormente absorbidos (Wi- noides glicosidados, como las moléculas de lliamson y Clifford, 2017). mayor grado de polimerización. Además, la mayoría de los glucósidos resisten la hidróli- Estas vías de captación de compuestos poli- sis ácida del estómago, llegando intactos al fenólicos o sus metabolitos producto de la fer-

CienciaUAT 26 CienciaUAT. 14(2): 21-33 (Ene - Jun 2020). ISSN 2007-7521 doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA

Figura 3. Procesos de biotransformación de flavonoides glicosidados. Los metabolitos de los compuestos químicos de Buddleja scordioides son absorbidos, digeridos y transportados por órganos como el intestino, colon, hígado, estómago, riñones, y por la sangre. Figure 3. Biotransformation processes of glycoside flavonoids. The metabolites of theBuddleja scordioides chemical compounds are absorbed, digested and transported by organs such as the intestine, colon, liver, stomach, kidneys, and blood. mentación colónica, favorecen la acumulación tas a la variabilidad interindividual que con- en circulación sistémica de compuestos bio- duce a diferentes fenotipos de microorganis- activos (Figura 3), y pueden actuar como mo- mos metabolizadores de polifenoles (metabo- duladores de las cascadas de señalización que tipos) (Tomás-Barberán y col., 2016). Los es- rigen los procesos biológicos, y así modular tudios con metabotipos son recientemente los síntomas como dolor o inflamación (Ka- considerados, y por lo tanto, hay escasez de wabata y col., 2013). información que aborde las interacciones de polifenoles del género Buddleja con la micro- La metabolización de los compuestos quími- biota. En relación a esto, mediciones preci- cos herbales depende de múltiples factores sas de la ingesta, la exposición y el efecto de relacionados con el huésped, por ejemplo, gé- compuestos bioactivos, podrían evaluar la re- nero y edad, microbiota colónica, trastornos levancia fisiológica de los polifenoles pre- y/o patologías, genética, condiciones fisioló- sentes en productos herbales para cada me- gicas, tiempo del tránsito intestinal, actividad tabotipo (Bolca y col., 2013). Los principales enzimática, entre otros (Rothwell y col., 2016). microorganismos detectados en el tracto gas- En general, el tracto gastrointestinal tiene trointestinal pertenecen a los géneros Lac- una longitud aproximada de 6.5 m y contie- tobacillus, Bifidobacterium, Streptococcus, Sta- ne hasta 100 billones de microorganismos. La phylococcus, Bacillus, Corynebacterium, Pseu- microbiota presente en colon difiere de la domonas, Eubacterium, Peptococcaceae, Veillo- que habita el intestino delgado, el estómago nella, Megasphaera, Gemmiger, Clostridium, En- y el esófago. Por lo que, no se pueden infe- terobacteriaceae y Bacteroidaceae (Blum, 2017). rir respuestas biológicas sin considerar las Debido a que la cantidad y las especies de interacciones polifenol-microbiota. Sin embar- bacterias intestinales son diferentes entre los go, estas interacciones son complejas y suje- individuos, las actividades enzimáticas para doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 Villegas-Novoa y col. (2020). Infusiones de Buddleja scordioides CienciaUAT 27 metabolizar y absorber los compuestos fito- Actividad antioxidante químicos también son diversas (Sousa y col., Las propiedades antioxidantes de los polife- 2008). La acción de las enzimas β-glucosi- noles están asociadas a la presencia de gru- dasas de la microbiota intestinal permiten pos orto-fenólicos; la naturaleza y la posición la eliminación del azúcar presente en com- de estas sustituciones afectan actividades bio- puestos glicosidados, y las agliconas resul- lógicas subsecuentes, posiblemente, la reduc- tantes se absorben a través del intestino, ción o la supresión de las actividades detec- BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA donde son conjugadas para favorecer su cir- tadas en las formas agliconas (Marvalin y Aze- culación por todo el organismo (Kuntz y col., rad, 2011). De manera que, la actividad antio- 2015). xidante asociada al consumo de productos ri- cos en flavonoides es relevante en el área de El metabolismo de los glucósidos involucra la salud (Wood-dos-Santos y col., 2018), de- principalmente enzimas hidrolíticas, como la bido a que disminuye el estrés oxidativo a tra- β-glucosidasa, la α-ramnosidasa, la β-glucu- vés de las siguientes vías: 1) atrapamiento ronidasa y la α-galactosidasa, que liberan las directo de radicales libres (Tavsan y Kayali, agliconas de los glucósidos y glucurónidos. 2019), 2) interacción con metales (Li y col., Particularmente, las bifidobacterias son pro- 2017) y 3) la inhibición de enzimas produc- ductoras de β-glucosidasas, además de ser ca- toras de especies reactivas de oxígeno (ERO), paces de metabolizar la quercetina aglicona en particular xantina oxidasa, NADHP oxida- en ácidos fenólicos y dos metabolitos, el áci- sa y lipooxigenasas (Xie y col., 2012). do 3, 4-dihidroxifenilacético y el ácido 3, 4 dihidro-xifenilpropiónico, que tienen actividad La generación de ERO, es un proceso natural antiinflamatoria (Kawabata y col., 2013). Adi- de vida aeróbica; las ERO son necesarias en cionalmente, las transformaciones microbia- ciertos niveles en el organismo para partici- nas del núcleo polifenólico generan metaboli- par en las funciones celulares, incluidas las tos con bioactividades a menudo alteradas. La vías de transducción de señales, la expresión mayoría de estos metabolitos microbianos ex- de genes para promover el crecimiento o la perimentan metabolismo de la fase I/II du- muerte celular (Hamanaka y Chandel, 2010). rante y después de la absorción a través del En condiciones fisiológicas normales, un sis- epitelio intestinal (Bolca y col., 2013). tema eficaz de defensa antioxidante modula constantemente la acción oxidativa de las ERO En resumen, durante y después de la absorción y las especies reactivas de nitrógeno (ERN), intestinal, los compuestos químicos se meta- minimizando así el daño oxidativo/nitrosati- bolizan rápidamente en las células intestina- vo. Un desequilibrio entre los sistemas pro- les y hepáticas, después se localizan como oxidante y antioxidante, que causa una condi- metabolitos biotransformados en el torrente ción fisiopatológica conocida como estrés oxi- sanguíneo y en la orina. El hígado metaboliza dativo, conduce a la alteración de la homeos- los compuestos, almacena algunos de ellos, fil- tasis redox celular, altera las cascadas de se- tra la sangre y secreta la bilis. El intestino ñalización celular y provoca daño molecular, recibe secreciones del páncreas y el hígado y por consecuencia desencadena un estado de completa la biotransformación de los meta- inflamación (Jiang y col., 2015). bolitos, absorbe los productos de la digestión y transporta las moléculas que continúan sien- Los compuestos naturales contenidos en Budd- do complejas al intestino grueso. Los meta- leja scordioides, como ácidos fenólicos, flavo- bolitos biotransformados de las plantas medi- noles, flavonas y otros, confieren caracterís- cinales se distribuyen a los tejidos y pueden ticas antioxidantes. Estas propiedades se de- actuar biológicamente para mantener el equi- ben a los hidrógenos de los grupos fenoxilo librio en el microambiente celular y tisular que son sensibles a ser donados a un radical, (D´Archivio y col., 2010). y a la estructura resultante que se estabili-

CienciaUAT 28 CienciaUAT. 14(2): 21-33 (Ene - Jun 2020). ISSN 2007-7521 doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 za químicamente por resonancia y deslocali- transcripción de numerosos genes proinflama- zación de electrones. En este sentido, las par- torios (Yue y col., 2006). tes aéreas de Buddleja scordioides contienen verbascósido y linarina, y el verbascósido se En la inflamación, el sistema enzimático tie- caracteriza estructuralmente por el ácido ca- ne participación con la presencia y actividad feico y el 4, 5-hidroxifeniletanol unidos a un de las isoformas de ciclooxigenasas (COX) que β-(D)-glucopiranósido; este se encuentra en conducen a la formación de prostaglandinas muchas plantas medicinales y ha demostrado (PG), las cuales desempeñan funciones pro- Y QUÍMICA BIOLOGÍA actividad biológica generalizada como antio- tectoras en la mucosa gástrica (Hoshino y col., xidante, al modular las especies reactivas de 2003). Así, la COX-1 se expresa de forma cons- oxígeno y nitrógeno (Korkina, 2007). Las in- titutiva y está presente en la mayoría de los fusiones de Buddleja scordioides además con- tejidos, mientras que la COX-2 es inducida por tienen quercetina, que es uno de los polife- varios estímulos que incluyen lipopolisacári- noles antioxidantes más reconocidos de la dos y citoquinas proinflamatorias como IL-1β subclase de los flavonoles (Díaz-Rivas y col., y TNF-α (Li y Wang, 2011). Esta ciclooxige- 2018b). nasa cataliza la producción de PGE-2, que a su vez induce la síntesis de IL-8, que es una Actividad antiinflamatoria citoquina del tipo de las quimiocinas, pro- La inflamación es una respuesta inmune de- ducida por varios tipos celulares, como los fensiva a los estímulos que potencialmente da- monocitos, linfocitos T, neutrófilos, macrófa- ñan al organismo, como infecciones bacteria- gos, células endoteliales vasculares, células de nas o estrés oxidativo. Durante la inflamación cáncer gástrico, entre otros (Strieter y col., actúan principalmente los monocitos, neutró- 1989; Yasumoto y col., 1992). filos y linfocitos, que desempeñan un papel fundamental en los mecanismos de defensa del Flavonoides constituyentes de infusiones de huésped (Wang y col., 2019), mediante la sín- Buddleja scordioides muestran propiedades an- tesis y liberación de citoquinas, para dar res- tiinflamatorias. En particular, aquellos que es- puesta a una amplia gama de tensiones celu- tán estrechamente relacionados con diversas lares, incluido el estrés oxidativo, las infeccio- actividades biológicas, destacando las subcla- nes y el daño tisular causado por la inflama- ses de flavonoles, flavanonas y flavonas. Co- ción (Morrow y col., 2019). En estas situacio- mo ejemplo, la quercetina, considerada como nes, las citoquinas, cuya función en el orga- el antioxidante más activo de la subclase de nismo es coordinar las respuestas del sistema flavonoles, ha mostrado la capacidad de inhi- inmunológico, minimizan el daño celular, acti- bir la síntesis de TNF-α en macrófagos acti- vando o inhibiendo genes de otras citoquinas. vados por lipopolisacáridos de bacterias (Cho- Así, las células inmunes mononucleares se- y col., 2016). Por su parte, las flavanonas na- cretan altos niveles de IL-1α e IL-1β que jun- ringina y eriodictiol han mostrado la capaci- to con TNF-α, se definen como “citoquinas de dad de reducir la expresión de CRP e inhibir alarma” que inician los procesos de inflama- la actividad de las quinasas JNK2 y p38 en ción (Apte y Voronov, 2002). Las proteínas células RAW264.7 (Mao y col., 2017). NF-kB, son un grupo de factores de transcrip- ción nuclear, principalmente diméricos, que re- La apigenina es una de las flavonas más repor- gulan la expresión de más de 300 genes invo- tadas por su capacidad antiinflamatoria con lucrados en procesos biológicos, incluida la in- respuestas dosis dependiente sobre modelos de flamación. En condiciones normales, el NF-kB colitis (Mascaraque y col., 2015). Además, es- existe en un complejo citoplásmico, con una ta flavona inhibe las síntesis de PG inducida proteína inhibidora IkBα. La degradación de por IL-1β y la producción de IL-6 e IL-8, in- IkBα libera el activador principal NF-kB, que ducida por TNF-α, lo que sugiere que las hi- luego se traslada al núcleo y desencadena la droxiflavonas pueden actuar como inhibidor de doi.org/10.29059/cienciauat.v14i2.1287 Villegas-Novoa y col. (2020). Infusiones de Buddleja scordioides CienciaUAT 29 la expresión génica inducida por citoquinas posición química y a las propiedades antioxi- (Zhang y col., 2014). La luteolina que es una dantes de sus componentes mayoritarios co- dihidroxiflavona ampliamente reconocida por mo la quercetina y luteolina. Durante la di- su capacidad antioxidante, causa efectos anti- gestión, los componentes herbales de Budd- inflamatorios por inhibición de la vía NF-kB; leja scordioides sufren procesos de biotrans- suprime la expresión de la proteína-1 quimioa- formación por la microbiota intestinal, las trayente de monocitos (MCP-1) y las molécu- células epiteliales y las células hepáticas, que BIOLOGÍA Y QUÍMICA BIOLOGÍA las de adhesión ICAM y VCAM, que son me- modifican los compuestos químicos de la diadores clave implicados en la mejora de la planta, proceso que influye en el efecto fi- interacción de los monocitos y las células en- nal de los fitoquímicos sobre las respuestas doteliales (Jia y col., 2015). Finalmente, la li- antioxidantes y antiinflamatorias. Además, du- narina es una flavona glicósido que afecta la rante la absorción de metabolitos derivados producción de la citoquina TNF-α, e inhibe la de plantas medicinales, como en las infu- expresión de iNOS (Kim y col., 2007). siones de Buddleja, no todos los compuestos químicos son bioaccesibles para ejercer una CONCLUSIONES función biológica contra algún síntoma, y al El consumo de infusiones de plantas medi- igual que los tratamientos farmacológicos, las cinales es parte de la cultura de la pobla- biotransformaciones de los fitoquímicos va- ción, y está basado en experiencia empírica rían de un organismo a otro. Por lo tanto, el que asocia su consumo con la observación estudio de las infusiones herbales, su com- de efectos benéficos contra síntomas de en- posición y biotransformación química, así co- fermedades diversas, en ocasiones sin consi- mo sus efectos en el organismo, sigue sien- derar el riesgo a la salud al desconocer su do un objetivo importante de investigación en composición química. Debido a esto, el cono- el área de la salud intestinal. cimiento científico sobre plantas de uso me- dicinal como Buddleja scordioiodes adquiere AGRADECIMIENTO relevancia por su impacto en la salud públi- Autor Cecilia Villegas Novoa agradece la beca ca. El consumo de infusiones de la planta del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología B. scordioides ha sido asociada al efecto anti- (CONACYT) para la realización de sus estudios inflamatorio, debido principalmente a su com- de posgrado.

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