université de la réunion Ecole Doctorale « Sciences, Technologies et Santé » (ED542) UMR Peuplements Végétaux et Bioagresseurs en Milieu tropical Cirad - Université de La Réunion thèse Présentée par

Maxime JACQUOT

Pour obtenir le diplôme de doctorat en sciences Discipline : Biologie des populations et écologie

Biodiversité et fonctionnement écologique des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion

Soutenue publiquement le 17 novembre 2016 devant le jury composé de :

Jean-Noël AUBERTOT Directeur de recherche, INRA Toulouse Rapporteur Sabrina GABA Chargée de recherche HDR, INRA Dijon Rapporteure Sergine PONSARD Professeur, Université de Toulouse 3 Rapporteure Dominique STRASBERG Professeur, Université de La Réunion Examinateur Jean-Philippe DEGUINE Chercheur HDR, CIRAD Réunion Directeur de thèse Philippe TIXIER Chercheur HDR, CIRAD Montpellier Membre invité

à ma famille

Remerciements

La réalisation de ce travail a été permis grâce aux contributions de nombreuses personnes. Tout d’abord, je tiens à remercier mon directeur de thèse, Jean-Philippe Deguine, et mon co- directeur de thèse, Philippe Tixier. Je remercie Jean-Philippe de m’avoir permis de réaliser cette thèse et de m’avoir donné les moyens de la réaliser, merci pour son encadrement et en particulier pour m’avoir énormément appris sur l’écriture, merci de m’avoir donner l’opportunité d’être formateur et de participer aux ouvrages de vulgarisation et de transfert. Je remercie Philippe pour avoir partagé son expérience dès la conception de la thèse, merci pour son encadrement et sa disponibilité, malgré les milliers de kilomètre nous séparant. Merci à vous deux pour votre sympathie. Je tiens à remercier les membres du jury, Jean-Noël Aubertot, Sabrina Gaba, Sergine Ponsard et Dominique Strasberg, pour avoir accepté d’évaluer ce travail. Je remercie mes co-encadrants et les membres du comité de thèse pour leurs conseils avisés et l’orientation qu’ils ont donné à ce travail ; merci à : Pierre-François Duyck, Claire Lavigne, François Massol, Jean-Pierre Sarthou et Muriel Valantin-Morison. Je tiens à remercier les nombreux membres de l’équipe qui ont contribué à ce travail et pour le plaisir d’avoir travaillé à leurs côtés. Je remercie Morguen Atiama, Cédric Ajaguin Soleyen, Marie-Ludders Moutoussamy et Tristan Schmitt pour leurs aides dans les (très) nombreuses activités réalisées depuis mon arrivée au CIRAD. Je remercie Carla Baltzer, Justin Collard et Ségolène Plessix pour leur aide précieuse dans les échantillonnages et les tris des échantillons. Je remercie mes collègues VSC entomologistes pour leur motivation, leur investissement et le travail conséquent que nous avons réalisé pour déterminer ces dizaines de milliers d’arthropodes. Ce fut un plaisir de travailler avec vous, merci à Brice Derepas, David Muru, Mickaël Tenailleau. Je remercie Frédéric Chiroleu pour m’avoir initié et aidé dans l’utilisation de R et pour son appui en statistique. Merci également aux « Frédettes » : Charlotte Giraud-Carrier, Sandrine Le Squin et Agathe Allibert, pour leur aide. Je tiens à remercier mes collaborateurs. Je remercie les entomologistes et les arach- nologues pour leurs formations et leurs aides dans l’identification des arthropodes, merci à : Grégory Casanove, Gérard Delvare, Antoine Franck, Sophie Gasnier, Jean-Claude Ledoux, Olivier Levoux, Bruno Michel, Franck Noël, Jacques Poussereau, Serge Quilici, Jacques Rochat, Pascal Rousse, Joëlle Sadeyen et Jean-Claude Streito. Je remercie Olivier Flores pour m’avoir initié au bayésien et pour son aide indispensable pour les analyses et la rédaction de mon premier article. Je remercie François Massol pour avoir travaillé activement à mes côtés et pour la grande disponibilité qu’il a montrée lors des analyses. Je remercie Cyril Jourda pour m’avoir appris à utiliser le cluster de calcul. Je tiens à remercier l’ensemble des membres du projet Biophyto, les partenaires et les agriculteurs pour leur aide et tout simplement pour le plaisir que cela a été de travailler avec eux. Je remercie particulièrement Caroline Gloanec, Eric Rivière et Didier Vincenot. Je tiens à remercier la direction de l’UMR PVBMT, Bernard Reynaud, Samuel Nibouche et Stéphane Poussier, pour m’avoir accueilli au sein de l’unité. Je tiens à remercier l’ensemble des collègues du Pôle de Protection des Plantes pour leur accueil et pour leur sympathie, ainsi que pour les moments que nous avons partagés aux pauses café et déjeuner, et à l’extérieur du 3P ; merci à Abir, Adrien, Alassane, Cathleen, Chantal, Christophe, Cynthia, David, Enric, Florent, Hélène, Hugo, Issa, Jean-Mi, Jean-Pierre, Jim, Johanna, Magalie, Martial, Micheline, Océane, Samuel, Serge, Sylvain, Vincent, et bien d’autres... Je tiens à remercier les naturalistes qui m’ont énormément appris depuis mon enfance. Je remercie en particulier les membres de la Société d’Etude du Milieu Naturel en Mâconnais d’avoir partagé leurs savoirs et leurs passions. Ce travail n’aurait pas été permis sans eux.

Je tiens à remercier ma famille et mes amis pour leur soutient tout au long de ce projet. Je tiens à remercier mes amis pour les bons moments que l’on a partagé ici ou ailleurs ; merci à Brice, David D., David M., Coline et Emeric, Alicia et Mathieu, Laura et Gwen, Jocelyn, Jane-Lore, Solène, Caro et Pierre, Guillaume... Merci à mes parents, mon frère et mes grands-parents pour m’avoir toujours encouragé dans mes passions et mes objectifs, merci de m’avoir accompagné, mille merci pour tout ! ! ! Enfin, je tiens à adresser d’énormes remerciements à Sylvia pour m’avoir accompagné, soutenu et encouragé tout au long de la thèse, malgré la réalisation de sa propre thèse, merci pour m’avoir donné un équilibre indispensable.

Ce travail de thèse a été financé par une bourse de thèse octroyée par le CIRAD, les activités relatives à la thèse ont été financées par l’Union Européenne (FEDER, FEADER), Le Ministère de l’Agriculture, de l’agroalimentaire et de la forêt (projet CASDAR « Biophyto », projet ECOPHYTO « Rescam »), par la Région Réunion, le Conseil départemental de La Réunion et le CIRAD. Je tiens à remercier l’ensemble des financeurs pour m’avoir permis de réaliser ce travail. Je remercie, tout particulièrement, le CIRAD qui, outre les financements de la bourse de thèse et de mes activités, a financé ma participation à des congrès internationaux et des formations. Table des matières

Liste des figures ...... 5 Liste des tableaux ...... 7 Liste des publications ...... 8

Introduction générale 11 1 Contexte et enjeux ...... 11 1.1 La biodiversité dans les communautés ...... 12 1.2 La biodiversité dans les agroécosystèmes ...... 15 1.3 Enjeux scientifiques de l’étude de la biodiversité dans le fonctionnement écologique des agroécosystèmes ...... 16 2 Modèle d’étude : les agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion . . . 17 2.1 La culture du manguier à La Réunion ...... 17 2.2 Les insectes nuisibles aux inflorescences ...... 19 La Cécidomyie des fleurs ...... 19 La Punaise du manguier ...... 19 Les Thrips ...... 21 La Cochenille des Seychelles ...... 21 La lutte chimique dans une impasse ...... 22 3 Objectifs et démarche scientifique ...... 22

1 Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la ré- gulation naturelle des insectes nuisibles des cultures 27 Introduction ...... 27 1.1 Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes ...... 29 1.1.1 Biodiversity of a single trophic level ...... 29 1.1.2 Biodiversity in consumer-resource systems (2 trophic levels) . . . . 30 1.1.3 Biodiversity in systems with more than two trophic levels . . . . . 34 1.2 Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape ...... 36 1.2.1 Bottom-up and top-down effects of biodiversity on the control of arthropod pests ...... 36 1.2.2 Effects of agricultural practices at local level ...... 38

1 TABLE DES MATIÈRES

Effect of plant diversification through habitat manipulation . . . . . 38 Effects of farming intensity ...... 40 1.2.3 Landscape effects ...... 41 1.2.4 Simultaneous effects of agricultural practices and landscape . . . . . 43 Effects considered separately ...... 43 Impact of landscape on the effect of agricultural practices ...... 45

2 Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion 47 Introduction ...... 47 2.1 Cadre de l’étude : le projet Biophyto ...... 49 Objectifs de Biophyto ...... 49 Dispositif de Biophyto ...... 49 2.2 Matériels et méthodes ...... 51 2.2.1 Localisation de l’étude ...... 51 2.2.2 Démarche de collecte des données ...... 51 2.2.3 Caractérisation des communautés d’arthropodes ...... 51 Echantillonnage ...... 52 Identification des arthropodes ...... 53 Attribution des espèces à des groupes trophiques ...... 53 Analyses isotopiques ...... 54 2.2.4 Caractérisation des pratiques agricoles ...... 54 Gestion de la végétation adventice (communautés végétales) . . . . 55 Traitements insecticides ...... 55 2.2.5 Caractérisation du paysage ...... 56 2.3 Les communautés d’arthropodes ...... 57 2.3.1 Importance des groupes taxonomiques ...... 57 2.3.2 Composition et importance des groupes trophiques ...... 57 Les groupes trophiques par type de piège et par strate échantillonnée 61 Analyses isotopiques des communautés des inflorescences de manguiers 61 2.4 Pratiques agricoles ...... 63 2.4.1 Communautés végétales ...... 63 2.4.2 Traitements insecticides ...... 64 2.5 Paysage ...... 65 2.6 Conclusion ...... 65

3 Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers 67 Introduction ...... 67 Evidence of bottom-up and top-down biodiversity controls in a tropical agroeco- system ...... 69 3.1 Introduction ...... 70 3.2 Materials and Methods ...... 73

2 TABLE DES MATIÈRES

3.2.1 Study area and sampling ...... 73 3.2.2 Arthropod communities ...... 74 3.2.3 Farming practices ...... 74 3.2.4 Landscape complexity ...... 74 3.2.5 Structural equation models ...... 75 3.3 Results ...... 77 3.3.1 Composition of arthropod communities ...... 77 3.3.2 SEM based on diversities of trophic groups ...... 77 3.3.3 SEM based on abundances of trophic groups ...... 79 3.4 Discussion ...... 79 3.5 Conclusion ...... 83 Acknowledgements ...... 84

4 Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers 85 Introduction ...... 85 4.1 Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem ...... 87 4.1.1 Introduction ...... 88 4.1.2 Materials and methods ...... 89 Study area and sampling ...... 89 Predation rate ...... 90 Arthropod sampling ...... 90 Community metrics ...... 91 Model ...... 91 4.1.3 Results ...... 93 4.1.4 Discussion ...... 95 Acknowledgements ...... 98 4.2 Quels facteurs influencent l’abondance des arthropodes nuisibles ? . . . . . 100 4.2.1 Introduction ...... 100 4.2.2 Matériels et Méthodes ...... 101 4.2.3 Résultats et Discussions ...... 101

5 Discussion générale 105 5.1 Caractérisation des communautés d’arthropodes et de plantes ...... 105 5.2 Les facteurs influençant les fonctions et le maintien de la biodiversité . . . 107 5.2.1 Contrôles descendants (top-down) et ascendants (bottom-up) de la biodiversité dans un agroécosystème tropical ...... 107 5.2.2 Influence des fourmis envahissantes sur le service de prédation . . . 109 5.2.3 Limites communes ...... 110 5.3 Implications pour la gestion agroécologique des arthropodes nuisibles . . . 111 5.3.1 L’importance de la diversité des ennemis naturels ...... 111

3 TABLE DES MATIÈRES

5.3.2 Gestion agroécologique des insectes nuisibles et de la diversité des ennemis naturels ...... 112 5.4 Réflexions sur la démarche et recommandations pour des études futures . . 113 5.4.1 « Et si c’était à refaire... » ...... 113 5.4.2 Perspectives générales et recommandations ...... 116 5.5 Apports de la thèse ...... 118

Conclusion générale 121

Références bibliographiques 146

Annexes 1

A Liste des espèces d’arthropodes collectés 1

B Liste des espèces de plantes échantillonnées 15

C Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island (Malagasy region) (Araneae, Araneomorphae) 19

D A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island 33

E Arthropod communities in mango orchards during the flowering sea- son in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical prac- tices 49

F Catalogue des espèces de Coléoptères des vergers de manguiers à La Réunion 55

G Appendices of Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem 57

4 Liste des figures

1 Pourcentage d’espèces éteintes sur le nombre d’espèces de vertébrés évaluées par l’Union internationale pour la conservation de la nature (Ceballos et al., 2015)...... 11 2 Exemple de deux communautés présentant la même richesse spécifique (quatre espèces) et la même abondance (12 individus), mais différentes par leur équitabilité...... 13 3 Représentation schématique de la structure trophique d’une communauté, de sa biodiversité et des interactions dans un agroécosystème (adaptée, d’après Duffy et al. (2007))...... 14 4 Biodiversité et utilisation des terres...... 15 5 Surfaces en vergers de manguiers récoltés (ha/km2) à l’échelle mondiale (Monfreda et al., 2008)...... 17 6 Inflorescence de manguier, insectes nuisibles et dégâts...... 20 7 Organisation des chapitres de la thèse...... 25

1.1 Schematic representation of the mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem function within a single trophic level (Adapted from Loreau et al. (2001)) ...... 29 1.2 Schematic representation of the resource specialization hypothesis . . . . . 32 1.3 Schematic representation of the top-down effects involved in associational resistance and susceptibility ...... 33 1.4 Schematic representation of the top-down effect involved in the enemies hypothesis...... 34 1.5 Schematic representation of hypothetical mechanisms determining abun- dance and diversity of trophic levels within a tri-trophic food web . . . . . 37

2.1 Localisation des exploitations suivies pendant le projet Biophyto (vert et orange) et pour la thèse (vert) à La Réunion (Orthophotographies IGN 2012). 49 2.2 Piège à fosse ...... 52 2.3 Échantillonnage des communautés végétales ...... 55 2.4 Parcelles situées sur la commune de Saint-Gilles dont les zones tampons (400 m de diamètre) peuvent se chevaucher (Orthophotographies IGN 2012). 56

5 LISTE DES FIGURES

2.5 Abondance et nombre d’espèces par ordre d’arthropodes...... 58 2.6 Boîte à moustache de la richesse spécifique des groupes trophiques par type d’échantillonnage...... 62 2.7 Signatures isotopiques en δ13C et δ15N pour le manguier (feuilles et inflores- cences) et les espèces d’arthropodes les plus abondantes sur les inflorescences de manguiers...... 63 2.8 Boîte à moustache de l’abondance et du nombre d’espèces végétales par mètres linéaires ...... 64 2.9 Évolution du nombre de traitements insecticides appliqué en période de floraison des manguiers dans les deux types de parcelles du projet Biophyto 65 2.10 Analyses en composantes principales sur les variables de paysage ...... 66

3.1 Schematic representation of hypothetical mechanisms determining abun- dance and diversity of trophic levels within our tri-trophic food web. . . . . 72 3.2 Path diagram of tested multitrophic interactions in structural equation models...... 75 3.3 Food webs of the soil surface and mango tree canopy biodiversity...... 80

4.1 Path representation of the hierarchical Bayesian model predicting the pre- dation rate of bait eggs ...... 96

5.1 Positionnement de la thèse, de certaines études et de la situation idéale (protocole recommandé) selon le contrôle et la prise en compte de deux gradients : un gradient de contrôle du paysage et un gradient de contrôle expérimental des facteurs à l’échelle locale...... 114 5.2 Cartes représentant les variations d’altitudes (A), de température moyenne annuelle (B) et de pluviométrie (C) à La Réunion...... 118 5.3 Les apports de la thèse selon trois niveaux, dans quatre des thématiques abordées ...... 119

6 Liste des tableaux

2.1 Composition taxonomique des 6 principaux groupes trophiques d’arthropodes 60

3.1 Evidence ratio (ER), model-averaged parameter estimates (95% credibility interval) for the structural equation models of the two strata for each metric (diversity and abundance)...... 78

4.1 Model-averaged mean parameter estimates and posterior distribution for the hierarchical Bayesian models (Equations 4.1, 4.4, and 4.6)...... 94 4.2 Paramètres estimés pour les modèles d’explication de l’abondance des quatre espèces (ou groupes d’espèces) d’insectes nuisibles présentes en période de floraison des manguiers...... 102

7 Liste des publications Les travaux de la thèse et les travaux annexes ont fait l’objet d’une valorisation scientifique et technique. Ces livrables sont listés ci-dessous par type de publication.

Articles dans des revues internationales avec comité de lecture

Jacquot M., Tixier P., Flores O., Muru D., Massol F., Derepas B., Chiroleu F., & Deguine J.-P. (sous presse). Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem. Basic and Applied Ecology. 10.1016/j.baae.2016.09.005

Jacquot M., Atiama M., Muru D., Chiroleu F., Tenailleau M., Gasnier S., Rochat J., Plessix S., Moutoussamy M.-L., Ajaguin Soleyen C., & Deguine J.P. (accepté). Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical practices. Proceedings of the 11th International Mango Symposium, Acta Horticulturae.

Jacquot M., Massol F., Muru D., Derepas B., Tixier P., & Deguine J.-P. (soumis en octobre 2016). Evidence of bottom-up and top-down controls of biodiversity in a tropical agroecosystem. Journal of Animal Ecology.

Jacquot M., Rusch A., Sarthou J.-P, & Deguine J.-P. (en préparation). Linking biodiversity, ecosystem functioning and biological control of arthropod pest in agroecosystems : a review. Agronomy for Sustainable Development.

Muru D., Madl M., Jacquot M., & Deguine J.-P. (soumis en octobre 2016). A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island. ZooKeys.

Deguine J.-P., Jacquot M., Allibert A., Chiroleu F., Graindorge R., Laurent P., Albon B., Marquier M., Vanhuffel L., Vincenot D., & Aubertot J.-N. (soumis en décembre 2016). Agroecological protection of mango orchards in Reunion. Sustainable Agriculture Reviews, Special Issue ‘Ecology for Agriculture’.

Deguine J.P., Atiama-Nurbel T., Aubertot J.N., Augusseau X., Atiama M., Jacquot M. & Reynaud B. (2015). Agroecological management of cucurbit-infesting fruit fly : a review. Agronomy for Sustainable Development, 35, 937–965.

Articles dans des revues nationales avec comité de lecture

Jacquot M., Derepas B., & Deguine J.-P. (accepté). Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island (Malagasy region) (Araneae, Araneomorphae). Bulletin de la Société entomologique de France, 121 (4), 2016 : 421-430.

Deguine J.-P., Albon B., Brun-Vitelli J., Graindorge R., Jacquot M., Laurent P., Marquier M., Vanhuffel L., & Vincenot D. (2017). La protection agroécologique des vergers de manguiers à La Réunion. Innovations Agronomiques.

Jacquot M., Tenailleau M., Chiroleu F., Giraud-Carrier C., & Deguine J.-P. (2013). La biodiversité fonctionnelle dans les vergers de manguiers à La Réunion. Effets de facteurs écosystémiques et paysagers sur les arthropodes prédateurs terrestres épigés. Innovations Agronomiques 32, 365-376.

Chapitres d’ouvrage (en français)

Sarthou J.-P., Jacquot M., & Deguine J.-P. (2016). Biodiversité fonctionnelle du sol et aérienne. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Laurent P., Ratnadass A., Aubertot J.-N. (eds), Protection agroécologique des cultures. Editions Quae, Versailles, 199-205.

8 Liste des publications

Gloanec C., Deguine J.-P., Vincenot D., Jacquot M., & Graindorge R. (2016). Applications en cultures fruitières : l’expérience Biophyto. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Laurent P., Ratnadass A., Aubertot J.-N. (eds), Protection agroécologique des cultures. Editions Quae, Versailles, 97-126.

Supports de formation et d’information

Atiama M., Ramage T., Deguine J.-P., Jacquot M. (2015). Fiche de reconnaissance des punaises Mirides dans les vergers de manguiers à La Réunion. Fiche de terrain - Livrable Agriculteurs Saint-Denis : Chambre d’Agriculture de La Réunion, 2 p.

Deguine J.-P., Gloanec C., Graindorge R., Jacquot M., Le Roux K., Roux E., Suzanne W., Vincenot D., & Laurent P. (2014). Application de l’agroécologie à la protection des cultures. Support de formation, Certificat Universitaire de Qualification Professionnelle. Institut Universitaire de Technologie de La Réunion, Saint-Pierre, 84 p.

Jacquot M. (2014). Les auxiliaires des cultures. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Graindorge R., Jacquot M., Le Roux K., Roux E., Suzanne W., Vincenot D.,Laurent P. (eds). Application de l’agroécologie à la protection des cultures. Support de formation,Certificat Universitaire de Qualification Professionnelle. Institut Universitaire de Technologie de La Réunion (Saint-Pierre), 54-58.

Deguine J.-P., Jacquot M., & Gloanec C. (2014). La lutte biologique de conservation : un des trois piliers de la protection agroécologique des cultures. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Graindorge R., Jacquot M., Le Roux K., Roux E., Suzanne W., Vincenot D.,Laurent P. (eds). Application de l’agroécologie à la protection des cultures. Support de formation,Certificat Universitaire de Qualification Professionnelle. Institut Universitaire de Technologie de La Réunion (Saint-Pierre), 65-74.

Communications à des congrès internationaux

Jacquot M., Tixier P., Massol F., Flores O., & Deguine J.- P (2016). Causes and consequences of arthropod diversity in a tropical agroecosystem : implications for conservation biological control (présentation orale). International Conference on Ecological Sciences sfécologie 2016, 24-28 october, Marseille, France.

Jacquot M., Atiama M., Muru D., Chiroleu F., Tenailleau M., Gasnier S., Rochat J., Plessix S., Moutoussamy M.-L., Ajaguin Soleyen C., & Deguine J.P. (2015). Do agroecological practices enhance abundance and species richness of arthropods ? A case study in mango orchards in Reunion (poster présenté par M. Atiama). XI International Mango Symposium, 28 september-2 october 2015, Darwin, Australia.

Jacquot M., Tixier P., Muru D., Flores O., Derepas B., Chiroleu F., & Deguine J.-P. (2015). Contrasting effects of predator and omnivore species richness on predation service in an invasion context (poster). 2015 Annual Meeting of the British Ecological Society, 13-16 December, Edinburgh, Scotland.

Jacquot M., Muru D., Duyck P.-F., Chiroleu F., Tixier P., & Deguine J.-P. (2014). Influence of plant diversity, insecticide applications and landscape on arthropod species richness of two trophic levels in mango orchards (présentation orale). Joint 2014 Annual Meeting British Ecological Society and Société Française d’Ecologie, 9-12 Décembre, Lille, France.

Communications à des congrès nationaux

Jacquot M., Chiroleu F., & Deguine J.-P. (2015). Richesse spécifique et recouvrement des couvertures végétales en période de floraison des manguiers à La Réunion. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

9 Liste des publications

Jacquot M., Muru D., Chiroleu F., Tenailleau M., Gasnier S., Rochat J., Plessix S., Moutoussamy M.-L., Ajaguin Soleyen C., Tixier P., & Deguine J.-P. (2015). Effet des pratiques agroécologiques sur l’évolution des communautés d’arthropodes en vergers de manguiers à La Réunion. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Jacquot M., Tenailleau M., Chiroleu F., Giraud-Carrier C., Moutoussamy M.-L., Ajaguin Soleyen C., & Deguine J.-P. (2015). Effet des couvertures végétales, des pratiques culturales et du paysage sur les arthropodes prédateurs épigés dans les vergers de manguiers à La Réunion. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Atiama M., Ramage T., Schmitt T., Moutoussamy M.-L., Matocq A., Ajaguin Soleyen C., Muru D., Jacquot M., & Deguine J.-P. (2015). Bioécologie de la Punaise du manguier, Orthops palus. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Muru D., Jacquot M., Tenailleau M., Derepas B., Gasnier S., Rochat J., Atiama M., Moutoussamy M-L., Ajaguin Soleyen C., & Deguine J.-P. (2015). Biodiversité des arthropodes dans les vergers de manguiers à La Réunion : Inventaires et catalogues. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Schmitt T., Muru D., Jacquot M., Jacquot M., Ajaguin Soleyen C., Moutoussamy M.-L., & Deguine J.-P. (2015). Insertion de plantes pièges, refuges ou réservoirs d’arthropodes en vergers de manguiers à La Réunion. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Vincenot D., Graindorge R., Jacquot M., Gloanec C., Laurent P., Rossolin G., Roux E., Techer K., & Deguine J.-P. (2015). Bilan des actions de formation, d’information et de communication ; transfert et développement de la protection agroécologique des cultures (PAEC). In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Deguine J.-P., Ratnadass A., & Jacquot M. (2015). Protection agroécologique des cultures et gestion de la biodiversité. In : Deguine J.-P., Gloanec C., Schmitt T. (eds), 2015. Biodiversité et protection agroécologique des cultures. Actes du Séminaire Biophyto, Saint-Pierre, La Réunion. 21-24 octobre 2014. Saint-Denis : Chambre d’agriculture de La Réunion, 216 p.

Deguine J.-P., Albon B., Dijoux A., Gloanec C., Jacquot M., Graindorge R., Laurent P., Le Roux K., Lucas E., Marquier M., Schmitt C., Suzanne W., Techer K., Vincenot D. (2015). Protection agroécologique contre les ravageurs en vergers de manguiers à La Réunion. Actes de la 5ème Conférence internationale sur les méthodes alternatives de protection des plantes, Lille, 11-13/03/2015.

Deguine J.-P., Jacquot M. (2014). Protection agro-écologique des cultures : principes, application sur le terrain, impact sur la biodiversité fonctionnelle. Séminaire Agroécologie d’Agropolis, 9 décembre 2014, Montpellier.

10 Introduction générale

1 Contexte et enjeux

Depuis le milieu du 20ème siècle, les activités humaines sont si importantes à l’échelle de la planète, qu’elles laissent une signature dans les couches sédimentaires ; ainsi notre époque, l’Anthropocène, est en passe d’être reconnue comme une période distincte géologiquement de la précédente (Waters et al., 2016). L’Anthropocène est caractérisée notamment par l’apparition de matériaux manufacturés dans les sédiments, comme l’aluminium et les plastiques, mais aussi par des taux d’élévation du niveau de la mer et de perturbation du système climatique, qui dépassent les taux connus dans les 11700 dernières années (Holocène) (pour une synthèse, voir Waters et al., 2016). L’Anthropocène est également marquée par un taux d’extinction des espèces supérieur aux estimations du taux d’extinction attendu, comme cela été montré pour les espèces de vertébrés (Ceballos et al., 2015) (Fig. 1). A l’échelle locale, les perturbations d’origine anthropique sont responsables d’une baisse de 18,3 % du nombre d’espèces, les trois causes majeures étant les changements d’utilisation du sol (des habitats naturels vers des habitats urbains ou agricoles, Fig. 4), les invasions biologiques et la destruction des habitats (Murphy & Romanuk, 2014).

Figure 1 – Pourcentage du nombre d’espèces éteintes sur le nombre d’espèces de vertébrés évaluées par l’Union internationale pour la conservation de la nature (Ceballos et al., 2015). Le taux d’extinction « normal »correspond à une moyenne de 2 extinctions par million d’espèces par an.

11 Introduction générale

La prise de conscience de l’érosion de la diversité biologique a eu lieu dans les années 1980 (Wilson, 1985 ; National Science Foundation, 1989). Elle s’est traduite au niveau international par le lancement du programme Diversitas en 1991, visant à répondre aux questions scientifiques relatives à la connaissance, l’importance, au maintien et à la perte de la biodiversité. Puis, en 1992 lors du troisième Sommet de la Terre à Rio, l’adoption de la Convention sur la diversité biologique a marqué la volonté internationale de conserver la diversité biologique et de définir les règles d’une utilisation durable et juste de ses éléments. Ce traité a également officialisé le terme de biodiversité et sa définition, comme : «la variabilité des organismes vivants de toutes origines y compris, entre autres, les écosystèmes terrestres, marins et autres écosystèmes aquatiques et les complexes écologiques dont ils font partie ; cela comprend la diversité au sein des espèces et entre espèces ainsi que celle des écosystèmes». Le concept de biodiversité s’applique donc à de nombreux niveaux d’organisation, des gênes jusqu’aux biomes.

1.1 La biodiversité dans les communautés

En un lieu donné, l’ensemble des organismes présents forment une communauté et ils forment un écosystème avec leur environnement abiotique (Morin, 2011). Lorsque la grande partie des espèces d’une communauté est exploitée pour une production agricole, on le dénomme agroécosystème. A l’échelle des communautés, la biodiversité correspond notamment à la variété et à l’abondance des espèces présentes (?). Plus précisément, la biodiversité a deux composantes : la richesse spécifique et l’équitabilité. La richesse spécifique est le nombre total d’espèces présentes dans l’unité étudiée (?). Cette mesure, simple en apparence, engendre deux préoccupations importantes. La première est qu’elle nécessite une très bonne connaissance taxonomique de l’unité considérée pour être complète. La seconde concerne l’échantillonnage, puisque des échantillonnages exhaustifs sont très coûteux pour des communautés diversifiées, et puisque certaines espèces sont difficilement détectables par leur rareté ou leur comportement. La richesse spécifique est donc reportée à une unité biologique ou à une unité d’échantillonnage (surface, nombre de pièges). Elle peut être également estimée en prenant en compte le taux d’ajout de nouvelles espèces dans un inventaire (courbes d’accumulation d’espèces) ou encore l’abondance ou l’occurrence des espèces rares dans les échantillonnages (estimateurs non-paramétriques) (?). L’équitabilité exprime, quant à elle, l’abondance relative des espèces dans une communauté. A richesse spécifique et à abondance égales, une communauté dont chaque espèce présente le même nombre d’individus (communauté équitable) est considérée comme plus diversifiée qu’une communauté dominée par une ou plusieurs espèces abondantes et dont les autres espèces sont rares (Fig. 2). Les indices de diversité sont généralement calculés en utilisant à la fois la richesse et la proportion relative des espèces, comme c’est le cas pour l’indice de Shannon (?). La biodiversité et les communautés qu’elle décrit, ont également comme attributs, des structures (Fig. 3) et des fonctions (Noss, 1990). Les écologues structurent les communautés

12 1 Contexte et enjeux

Figure 2 – Exemple de deux communautés présentant la même richesse spécifique (quatre espèces) et la même abondance (12 individus), mais différentes par leur équitabilité. sur la base des interactions trophiques existant entre des consommateurs et des ressources, qui ont lieu entre des espèces ou des groupes d’espèces. On parle alors de réseaux trophiques (Morin, 2011). Les espèces peuvent être regroupées en entités fonctionnelles et trophiques, correspondant aux ressources qu’elles utilisent (guildes), aux fonctions qu’elles réalisent (groupes fonctionnels ou groupes trophiques) ou encore à la façon dont elles acquièrent l’énergie (niveaux trophiques : producteurs primaires, détritivores, consommateurs pri- maires, consommateurs secondaires, etc.) (Morin, 2011). Duffy et al. (2007) définissent ainsi la biodiversité dans les réseaux trophiques selon deux dimensions : la biodiversité « horizontale » qui correspond à la diversité au sein des niveaux trophiques et la diversité « verticale » qui correspond à la diversité entre niveaux trophiques (Fig. 3). La biodiversité est en relation étroite avec le fonctionnement des écosystèmes, c’est- à-dire avec les processus, les biens et les services écosystémiques (ces concepts définis ci-dessous d’après Christensen et al. (1996)). Les processus écosystémiques sont le cycle et le stockage de l’eau, la productivité biologique, les cycles et les stockages biogéochimiques, la décomposition et le maintien de la diversité biologique. Les deux autres notions sont anthropocentriques. D’une part, les biens écosystémiques correspondent aux propriétés des écosystèmes qui ont une valeur marchande directe, comme les aliments, les matériaux de construction, les produits médicinaux ou encore les gènes pour l’amélioration des plantes et les agents de lutte biologique (classique ou inondative). D’autre part, les services écosystémiques sont les propriétés des écosystèmes dont l’Homme tire des bénéfices directs ou indirects et qui n’ont, historiquement, pas de valeur marchande. Les valeurs de ces services ont néanmoins été évaluées pour souligner leur importance auprès des décideurs (Costanza et al., 1997). A partir de la fin des années 1980, une période intense de recherches a débuté, pour comprendre l’influence de la perte de biodiversité sur le fonctionnement des écosystèmes. Ces recherches ont fait l’objet de synthèses régulières (Loreau et al., 2001 ; Hooper et al., 2005 ; Duffy et al., 2007 ; Cardinale et al., 2009). Il est aujourd’hui reconnu que la biodiversité contribue au fonctionnement des écosystèmes, la perte de diversité étant même l’une des causes importantes de l’altération du fonctionnement des écosystèmes, comparable notamment à l’effet du changement climatique (Hooper et al., 2012). Les résultats de ces recherches soulignent également que la biodiversité apporte de nombreux

13 Introduction générale

Figure 3 – Représentation schématique de la structure trophique d’une communauté, de sa biodiversité et des interactions dans un agroécosystème (adaptée, d’après Duffy et al. (2007)). La communauté est composée de 14 espèces, regroupées en 3 niveaux trophiques et 7 groupes trophiques. Les 19 relations trophiques indiquées par des traits (dont l’épaisseur indique la force de la relation) reliant les espèces forment un réseau trophique comportant 16 chaînes alimentaires. La biodiversité horizontale correspond au nombre d’espèces ou au nombre de groupes trophiques par niveau trophique. La comestibilité des producteurs primaires est en référence aux consommateurs primaires et secondaires. D’après les relations trophiques, les espèces présentent différents degrés de spécialisation pour la ressource (niche horizontale plus ou moins large). Les deux espèces spécialistes sont représentées en orange. L’espèce la plus généraliste est l’espèce de carnivore. Les composantes de la biodiversité verticale sont : les chaînes trophiques ; et, la variation de largeur de la niche verticale entre des espèces qui exploitent uniquement des espèces du niveau trophique inférieur (herbivores) et des espèces omnivores exploitant des ressources à plusieurs niveaux trophiques. Les interactions non trophiques, les interactions intraguildes, ainsi que les détritivores n’ont pas été représentées sur la figure pour ne pas surcharger et pour mieux assurer sa lecture. Notons que cette figure peut être appliquée aux communautés aériennes et au communautés du sol, mais elle ne représente pas les interactions entre les différents compartiments.

14 1 Contexte et enjeux

Figure 4 – Biodiversité et utilisation des terres. Pourcentage d’intégrité du nombre d’espèce présentes dans la végétation primaire (Newbold et al., 2016) (à gauche) ; pourcentage d’occupation du sol par des zones cultivées (Fritz et al., 2015) (à droite) biens et services à l’Homme (Diaz et al., 2006 ; Cardinale et al., 2012 ; Mace et al., 2012). Ces connaissances importantes proviennent en majorité d’expériences qui ont manipulé la biodiversité d’un groupe trophique et étudié l’influence de la diversité sur la fonction ou sur les fonctions de ce niveau trophique (pour une revue bibliographique sur ce thème, voir chapitre 1). Les études qui ont incorporé la dimension verticale de la biodiversité (en étudiant plusieurs niveaux trophiques) soulignent la complexité des effets de la biodiversité au sein des réseaux trophiques (voir chapitre 1). D’après Brose & Hillebrand (2016), les futures études sur les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes devront à la fois prendre en compte cette composante multi-trophique des communautés et également comprendre ces relations dans de plus larges échelles spatiales et temporelles.

1.2 La biodiversité dans les agroécosystèmes

Les habitats agricoles occupent plus de 30 % des surfaces des terres émergées, formant l’un des plus importants biomes terrestres (Foley et al., 2005). Sur la base de données de l’année 2000, les terres cultivées et les pâturages représentent respectivement 12 % (Fig. 4) et 22 % des surfaces des terres émergées (Ramankutty et al., 2008). Cette importance de l’agriculture à l’échelle globale a deux implications. Premièrement, les habitats agricoles représentent des zones d’intérêt pour la conservation de la biodiversité et les services écosystémiques (Pimentel et al., 1992 ; Tscharntke et al., 2005 ; Iverson et al., 2014). Deuxièmement, l’agriculture est un des facteurs les plus importants dans la perte de biodiversité et le changement global (Tscharntke et al., 2005). Par exemple, les activités agricoles sont responsables de 48 % de la perte de diversité due au changement d’utilisation du sol (Murphy & Romanuk, 2014). L’impact de l’agriculture ne se limite pas à la destruction d’habitats naturels par l’utilisa- tion des terres : les pratiques agricoles influencent également la nature des agroécosystèmes dans lesquels elles sont conduites et des écosystèmes adjacents. Ainsi, l’intensification de l’agriculture, par l’augmentation de l’utilisation des intrants chimiques et l’homogénéisation des paysages, est une cause majeure de la perte de diversité (Tscharntke et al., 2005). Les impacts de cette intensification dépassent l’effet délétère sur la biodiversité ; par exemple, l’utilisation des pesticides a des effets négatifs sur l’environnement et sur la santé humaine

15 Introduction générale

(Bourguet & Guillemaud, 2016). Face aux enjeux environnementaux et sanitaires, en parallèle des recherches concernant l’influence de la perte de diversité sur le fonctionnement des écosystèmes, des scientifiques ont promu le développement d’une agriculture durable qui conserve la biodiversité, qui gère ses différents services et, notamment ceux fournis aux agroécosystèmes (Pimentel et al., 1992 ; Altieri, 1999). Cette idée d’une agriculture plus durable et respectueuse de l’environnement a pris de nombreuses formes : l’agriculture biologique (Bellon & Penvern, 2014), l’agroécologie (Deguine et al., 2016) ou encore l’intensification écologique de l’agriculture (Gaba et al., 2014 ; Geertsema et al., 2016). La gestion de la biodiversité et de ses services est au centre de ces formes d’agriculture durable, elle fait également l’objet de pratiques spécifiques comme la gestion des habitats (Gurr et al., 2004). Dans les agroécosystèmes, l’Homme bénéficie des services écosystémiques. L’estimation de leurs valeurs montre qu’ils représentent au total 92 $/ha/an, dont le service d’approvi- sionnement par la production alimentaire (54 $/ha/an) et deux services de régulation : le contrôle biologique des organismes nuisibles (24 $/ha/an) et la pollinisation (14 $/ha/an) (Costanza et al., 1997). Cette estimation souligne notamment l’importance du contrôle biologique des organismes nuisibles dans les agroécosystèmes. Dans notre étude, nous nous intéressons à ce service et, plus précisément, à la régulation biologique des arthropodes nuisibles des cultures. Dans les communautés, les arthropodes nuisibles des cultures dépendraient de deux types de contrôles trophiques : (i) du contrôle ascendant par la diversité des plantes ; et (ii) du contrôle descendant par la diversité des ennemis naturels (Gurr et al., 2012). La diversité des ennemis naturels et la diversité des plantes favorisent, dans la majorité des cas, le contrôle des nuisibles ; de surcroît, les pratiques agricoles et le paysage influencent à la fois les ennemis naturels, les plantes et, aussi, directement les nuisibles (voir chapitre 1). Cependant, les mécanismes sous-jacents sont rarement élucidés. De plus, l’importance respective de ces différents facteurs est rarement quantifiée, ce qui limite la disponibilité de connaissances nécessaires pour permettre un contrôle efficace des nuisibles.

1.3 Enjeux scientifiques de l’étude de la biodiversité dans le fonc- tionnement écologique des agroécosystèmes

Outre les enjeux globaux, le développement d’une agriculture intégrant la biodiversité représente des enjeux scientifiques. Il s’agit d’acquérir des connaissances sur le fonctionne- ment des agroécosystèmes, en particulier sur, les facteurs qui influent sur la conservation de la biodiversité et sur la provision de ses services. Les enjeux respectifs de l’écologie des communautés (approches multi-trophiques à une large échelle spatio-temporelle) et de la protection des cultures (approches mécanistes à de multiples échelles) offrent un cadre pertinent pour comprendre, à la fois, les mécanismes qui permettraient un contrôle accru des ravageurs et, aussi, les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des

16 2 Modèle d’étude

écosystèmes, dans des contextes multi-trophiques et à de plus grandes échelles spatiales et temporelles. La présente thèse s’inscrit dans ces enjeux scientifiques. Par des approches multi- trophiques et multi-échelles et en s’appuyant sur le réseau d’un projet de développement de pratiques agroécologiques, nous étudions la place et le rôle de la biodiversité dans le fonctionnement écologique des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion.

2 Modèle d’étude : les agroécosystèmes à base de man- guiers à La Réunion

Le manguier Mangifera indica L. est un arbre de la famille des Anacardiacées, originaire l’Inde. La mangue est la principale culture fruitière tropicale après la banane, avec 33 million de tonnes de mangues produites par an (Food and Agriculture Organization, 2015). La zone principale de production est l’Asie, avec en tête des pays producteurs l’Inde, la Chine et la Thailande (Fig. 5).

Figure 5 – Surfaces en vergers de manguiers récoltés (ha/km2) à l’échelle mondiale (Monfreda et al., 2008).

2.1 La culture du manguier à La Réunion

Conditions de culture

A La Réunion, la production de mangues est également d’importance économique et culturelle, il s’agit de la cinquième production fruitière de l’île, avec une production de

17 Introduction générale

1900 t/an (www.reunion.chambagri.fr). Deux variétés sont principalement cultivées : la variété locale José et la variété américaine Cogshall. Pour assurer une bonne productivité, les manguiers doivent être implantés dans une zone où règne un climat tropical semi-aride, présentant une saison humide et une saison sèche distinctes. Pendant la floraison, les températures minimales doivent être supérieures à 15◦C. A La Réunion, la culture du manguier est donc restreinte à l’Ouest de l’île, entre 0 et 400 m d’altitude. Dans ces conditions, la floraison a lieu durant une partie de l’hiver austral (juillet à octobre). Elle est hétérogène, aussi bien à l’échelle de l’île que dans les vergers. Les fleurs de manguier (3-4 mm) sont regroupées par centaines, en panicules. Après fécondation, quelques unes se développent en drupes charnues : les mangues. Il faut ensuite 3 à 4 mois entre la nouaison et la récolte des mangues. La période de récolte des fruits s’étale donc d’octobre pour les plus précoces, à février pour les plus tardives. La précocité de la récolte a un double enjeu pour les producteurs. Le premier est d’éviter la perte des récoltes par les cyclones qui se produisent le plus souvent aux mois de décembre et de janvier. Le deuxième est d’éviter la concurrence avec les autres fruits de fin d’année comme le litchi.

Pratiques culturales

Les interventions culturales dans les vergers de manguiers se résument à la gestion des organismes adventices (plantes) et nuisibles (insectes, bactéries, etc.) et à la taille (Vincenot & Normand, 2009). Le travail du sol est réalisé seulement lors de la plantation des arbres. Les pratiques culturales les plus répandues consistent en des traitements chimiques préventifs contre les organismes nuisibles et l’application d’herbicides (glyphosate) a lieu une fois par an dans le rang de plantation des manguiers. Dans les vergers de manguiers certifiés en Agriculture Biologique (AB), l’absence de traitement herbicide permet le développement d’une couverture végétale sur l’ensemble de la parcelle. Les traitements insecticides homologués en AB sont effectués lorsque les seuils de nuisibilité sont atteints. Les arbres sont taillés tous les deux ans pour assurer une bonne aération du feuillage et des vergers.

Bioagresseurs

A La Réunion, les manguiers sont les cibles de nombreux bioagresseurs : 13 espèces d’arthropodes (Amouroux & Normand, 2013), une bactérie et deux champignons (Vincenot et al., 2015). Pendant la croissance et le mûrissement des fruits, quatre espèces de Mouches des fruits (Diptera : Tephritidae), l’anthracnose du manguier Colletotrichum gloeosporioides (Fungi Ascomycota) et la maladie des tâches noires provoquée par Xanthomonas citri pv. mangiferaeindicae (Bacteria) déprécient la qualité des fruits, limitant ou empêchant leur commercialisation. Pendant la floraison, qui est la période clé de construction de la production, les inflorescences et les jeunes fruits sont confrontés à de nombreux insectes nuisibles (Fig. 6). La Cécidomyie des fleurs de manguiers (Diptera : Cecidomyiidae), la Punaise du

18 2 Modèle d’étude manguier (Heteroptera : Miridae) et des espèces de thrips (Thysanoptera) peuvent causer la perte totale de la production par leur dégâts sur les inflorescences. L’Oïdium mangiferae (Fungi Ascomycota) est également une cause importante de perte des inflorescences. La Cochenilles des Seychelles (Hemiptera : Margarodidae) est présente toutes l’année. Elle provoque un affaiblissement des arbres et impacte l’ensemble des stades phénologiques du manguier. La gestion des bioagresseurs pendant la floraison étant une opération essentielle à la production de mangues, notre étude est concentrée sur cette période clé et sur les insectes nuisibles associés.

2.2 Les insectes nuisibles aux inflorescences

La Cécidomyie des fleurs

Procontarinia mangiferae Felt est un diptère galligène monophage inféodé aux man- guiers. Originaire d’Inde, il occupe actuellement une aire géographique pantropicale, suite à l’expansion de la culture de sa plante hôte. Procontarinia mangiferae peut se développer sur les inflorescence et les jeunes feuilles du manguier (Amouroux et al., 2014). Les pertes économiques sont causées par le développement de l’insecte dans l’inflorescence des man- guiers, notamment lorsque les cécidomyies s’alimentent sur de jeunes inflorescences, qui ne peuvent alors plus produire de fleurs (Amouroux, 2013). Le cycle de vie de cette espèce de cécidomyie est le suivant. Durant l’hiver austral, les adultes de la première génération (2 mm) émergent de pupes présentes dans le sol. Pendant leur courte durée de vie (2 à 3 jours), les femelles adultes pondent leurs œufs dans les inflorescences. Après éclosion, les larves pénètrent et forment une galle dans l’organe de la plante, en s’alimentant de ses tissus. Elles s’y développent pendant 7 à 12 jours, avant de rejoindre le sol pour la pupaison. Les individus au stade pupal de cette nouvelle génération donnent une nouvelle émergence la même année ou bien entrent en diapause pour émerger l’année suivante (Amouroux et Normand, 2010).

La Punaise du manguier

Orthops palus Taylor est un nuisible qui peut provoquer d’importantes pertes dans vergers de manguiers. En effet, les piqûres des larves et des adultes de cet insecte succivore provoquent le dessèchement partiel ou total des inflorescences. Ils peuvent aussi s’alimenter des feuilles et des tiges des jeunes rameaux de manguiers, sans toutefois engendrer de dégâts économiques (Atiama, 2016). Cette espèce est polyphage : 14 espèces de plantes hôtes appartenant à 10 familles différentes ont été recensées à La Réunion (Atiama, 2016). A l’exception du manguier, sur lequel l’espèce s’alimente sur les inflorescences et les jeunes feuilles, cette punaise a été retrouvée uniquement sur les inflorescences des plantes. Les dégâts économiques sont signalés uniquement sur le manguier. Les plantes hôtes principales, sur lesquelles le nombre

19 Introduction générale

Figure 6 – Inflorescence de manguier, les insectes nuisibles et leurs dégâts. A. Inflorescence de manguier saine (M. Jacquot) ; B. Cochenilles des Seychelles (Icerya seychellarum) et développement de fumagine sur feuille (AF) ; C. Punaise du manguier (Orthops palus) (AF) ; D. Dégâts de Thrips sur inflorescence (D. Vincenot) ; E. Thrips sur une fleur de manguier (AF) ; F. Dégâts de Cécidomyies des fleurs (Procontarinia mangiferae) (AF) ; G. Cécidomyie des fleurs sur une fleur de manguier (AF).(AF : A. Franck, CIRAD)

20 2 Modèle d’étude moyen d’individus est le plus important, sont trois plantes cultivées, l’avocatier (Persea americana, Lauraceae), le litchi (Litchi chinensis, Sapindaceae) et le manguier, ainsi qu’une plante exotique envahissante, le faux-poivrier (Schinus terebinthifolius, Anacardiaceae). Dans les zones de production de mangues, la plante hôte la plus abondante (mis à part le manguier) est le faux-poivrier, présent dans les haies et les ravines. Orthops palus semble être une espèce multivoltine, effectuant plusieurs générations par an, en suivant la succession des floraisons de ses plantes hôtes. Son cycle de développement dure 17.29 ± 3.75 jours, elle ne semble pas passer par le sol sous le manguier pour l’effectuer (Atiama, 2016).

Les Thrips

Deux espèces de Thysanoptera de la famille des Thripidae, Scirtothrips aurantii Faure et Selenothrips rubrocinctus (Giard), sont connues comme nuisibles des inflorescences et des fruits des manguiers à La Réunion. Scirtothrips aurantii, le Thrips Sud-africain des agrumes, est une espèce pantropicale polyphage, nuisible à de nombreuses productions fruitières et légumières, dont la mangue. Les Scirtothrips ssp. provoquent chez leurs plantes hôtes, la sénescence de l’épiderme des organes ciblés, en s’alimentant du contenu des cellules (CABI, 2016). Dans son pays d’origine, l’Afrique du Sud, S. aurantii a été répertoriée sur 50 espèces de plantes hôtes (Faure, 1929) ; son nom vernaculaire lui vient des dégâts importants qu’il inflige au genre Citrus. Un certain nombre d’espèces végétales répertoriées en Afrique du Sud comme plantes hôtes (cultivées ou rudérales) sont présentes à La Réunion, dans une variété d’habitats. Les adultes émergent de pupes situées dans le sol, pour s’alimenter de la plante hôte et se reproduire. Puis la femelle pond ses œufs dans les tissus jeunes de l’hôte. Après le développement de deux stades larvaires aux dépens des tissus de l’hôte, les larves tombent au sol. Dans le sol, elles réalisent deux stades pupaux (propupa et pupa) (CABI, 2016). L’espèce est multivoltine. Pour sa part, Selenothrips rubrocinctus est également polyphage ; à la différence de S. aurantii, l’ensemble du cycle de développement a lieu sur les feuilles de la plante hôte (OzThrips, 2016).

La Cochenille des Seychelles

Quatre espèces de cochenilles ont été recensées dans les vergers de manguiers à La Réunion (Amouroux & Normand, 2013). Parmi elles, Icerya seychellarum Westwood a connu une très forte croissance de ses populations sur l’ensemble de l’île à partir de 2011, qui est notamment due au parasitisme de son principale ennemi naturel, la coccinelle Rodolia chermesina Mulsant, suite à l’invasion par Homalotylus eytelweinii (Ratzeburg) (Hymenoptera : Encyrtidae) (Delpoux et al., 2013). Icerya seychellarum est une espèce d’insecte succivore à répartition pantropicale. Elle entraîne un affaiblissement de ses plantes hôtes selon deux effets : un effet direct par ponction de la sève élaborée des plantes ; un effet indirect de réduction des capacités photosynthétiques à cause du développement de

21 Introduction générale fumagine (champignons) sur le miellat excrété sur les feuilles des plantes hôtes. A La Réunion, des espèces de plantes appartenant à 17 familles différentes ont été répertoriées comme hôtes (Delpoux et al., 2013). Ces plantes occupent tous les types d’habitats : urbains, cultivés ou semi-naturels. L’intégralité du cycle biologique a lieu sur les plantes hôtes.

La lutte chimique dans une impasse

Les 4 espèces d’insectes nuisibles présentées ci-dessus ont des bioécologies différentes : une espèce monophage et trois espèces polyphages ; des espèces qui réalisent une partie de leur cycle biologique dans le sol, et d’autres non. La Punaise du manguier et la Cécidomyie des fleurs sont les deux ravageurs principaux des inflorescences de manguiers (Amouroux et Normand, 2013). Avant le projet Biophyto, le seul moyen de lutte pratiqué contre les insectes nuisibles des inflorescences était l’utilisation d’insecticide à base de lambda cyhalothrine (e-phy.agriculture.gouv.fr). Ce moyen de lutte apparaît inefficace et, de surcroît, représente un risque environnemental et sanitaire. Le développement de méthodes de lutte alternatives est un enjeu pour cette production fruitière, importante à La Réunion, et dans l’ensemble de la zone tropicale.

3 Objectifs et démarche scientifique

Le développement d’une production de mangues sans insecticides nécessite l’utilisation du service de régulation des insectes nuisibles, par la gestion des pratiques agricoles et du paysage. L’objectif général de la thèse est de décrire et de comprendre le rôle et la place de la biodiversité dans le fonctionnement écologique des agroéco- systèmes à base de manguiers à La Réunion, avec une attention particulière portée sur le service de régulation des insectes nuisibles, et en prenant en compte l’effet des pratiques agricoles et du paysage.

L’objectif général se décline en 4 objectifs spécifiques : • faire l’état des connaissances bibliographiques sur le rôle de la biodiversité dans le fonctionnement des communautés, et les facteurs qui influencent la biodiversité et le contrôle des insectes nuisibles ; • caractériser l’agroécosystème étudié : les communautés, les pratiques et les contextes paysagers ; • identifier et comprendre le rôle et la place de la biodiversité dans les interactions multi-trophiques agissant dans les réseaux trophiques, en considérant les pratiques agricoles et le paysage ; • identifier les services de la diversité des ennemis naturels et l’influence des pratiques agricoles et du paysage sur le contrôle des ravageurs.

22 3 Objectifs et démarche scientifique

Pour répondre à ces objectifs, la démarche scientifique développée dans cette thèse s’appuie principalement sur deux approches. Premièrement, nous développons une ap- proche systémique, en étudiant simultanément les objets et les facteurs à de multiples échelles : les communautés d’arthropodes et de plantes, les pratiques agricoles et le paysage. Cette approche nécessite de faire appel, à la fois, aux outils respectifs des disciplines cor- respondantes (entomologie au sens large, botanique, agronomie, écologie des communautés et écologie du paysage) et, également, d’utiliser des méthodes d’analyses statistiques spéci- fiques (modèles hiérarchiques, modèles d’équations structurelles). Deuxièmement, nous utilisons une approche observationnelle, plus qu’expérimentale. En effet, les travaux de la thèse sont réalisés sur un réseau de parcelles existant (réseau du projet Biophyto, visant à la production de mangues sans insecticides). Ce projet nous a permis d’étudier un réseau de 10 couples de parcelles, avec des différences de pratiques agricoles entre les parcelles d’un même couple, et entre les couples. Les objectifs et les contraintes spécifiques du projet n’ont pas donné lieu à un contrôle expérimental des pratiques agricoles, et le contexte de paysage n’a pas pu être choisi dans la constitution du réseau de parcelles.

Le manuscrit est organisé en 5 chapitres (Fig. 7) : • le chapitre 1 présente l’état des connaissances sur : les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes ; l’utilisation de la biodiversité pour le contrôle des arthropodes nuisibles des cultures ; les facteurs qui influencent les ennemis naturels et les insectes nuisibles ; • le chapitre 2 présente les caractéristiques de l’agroécosystème étudié, aux 3 échelles d’étude. Il présente également le projet Biophyto, ainsi que les matériels et les méthodes employées pour l’acquisition des données utilisées dans les chapitre 3 et 4. Il présente enfin les résultats d’inventaires et de caractérisation écologique des communautés d’arthropodes ainsi que les caractéristiques des pratiques culturales et du paysage des parcelles étudiées ; • le chapitre 3 traite de la compréhension des facteurs qui influencent la diversité des groupes trophiques et, en particulier, il vise à identifier le sens des interactions entre les groupes trophiques et les mécanismes sous-jacents ; • le chapitre 4 traite des facteurs qui influencent la régulation des insectes nuisibles dans l’agroécosystème étudié. Nous testons l’influence de différents facteurs : la diversité des ennemis naturels, les pratiques agricoles et le paysage sur le service de prédation en général et sur l’abondance de quatre espèces d’insectes nuisibles des manguiers en particulier. • le chapitre 5 constitue la discussion générale. Nous confrontons l’ensemble des résultats obtenus dans la thèse à la littérature ; nous proposons des perspectives de recherche, avant de revenir de manière critique sur les méthodologies employées ; nous présentons les applications possibles des résultats de la thèse pour le développement d’une production de mangues sans insecticides à La Réunion ; nous terminons par

23 Introduction générale

un récapitulatif des apports de la thèse, à la fois par rapport aux connaissances scientifiques préalables et pour les implications dans la protection agroécologique des cultures.

Quelques repères sur l’organisation du manuscrit

• Les références bibliographiques de l’ensemble du manuscrit sont rassemblées dans une partie commune p. 125. • Les annexes sont rassemblées en fin de manuscrit, après les références bibliogra- phiques. • Les articles, publiés ou en cours de préparation, relatifs à chaque chapitre, sont brièvement présentés dans l’introduction des chapitres, puis ils sont présentés in extenso dans les chapitres correspondants ou dans les annexes.

24 3 Objectifs et démarche scientifique

Figure 7 – Organisation des chapitres de la thèse.

25 Introduction générale

26 Chapitre 1

Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des arthropodes nuisibles des cultures

Introduction

Ce chapitre dresse l’état des connaissances touchant à plusieurs domaines d’étude : la place de la biodiversité (des espèces) dans les écosystèmes ; l’utilisation de la biodiversité pour le contrôle des arthropodes nuisibles des cultures ; les facteurs qui influencent les ennemis naturels et les insectes nuisibles. Cet état des connaissances vise à répondre à trois questions principales : quels sont les mécanismes qui interviennent, dans les communautés, dans le maintien de la biodiversité et dans les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes ? Comment la diversité influence la régulation des arthropodes nuisibles des cultures ? Quels facteurs influencent la diversité et la régulation des arthropodes nuisibles dans les agroécosystèmes ? Pour répondre à ces trois questions, nous adoptons la démarche suivante. Premièrement nous présentons les mécanismes généraux (supposés et/ou vérifiés) qui expliquent la relation entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes, issus de différents types d’écosystèmes. Nous étudions les effets de la biodiversité sur le fonctionnement des écosystèmes dans un ordre croissant de complexité : pour un niveau trophique, dans les relations consommateur-ressource, puis dans systèmes à au moins 3 niveaux trophiques. Deuxièmement, nous traitons des mécanismes impliqués et de la nature des relations entre la biodiversité et le contrôle des herbivores nuisibles. Troisièmement, nous nous intéressons aux facteurs qui influencent la biodiversité et ce service dans les agroécosystèmes, toujours dans un ordre croissant de complexité, en traitant d’abord de l’effet de la diversité des plantes à l’échelle locale, puis des comparaisons de pratiques agricoles d’intensités différentes et, enfin, des effets du paysage et des effets simultanées à l’ensemble de ces échelles.

27 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures Cette synthèse souligne que ces différents domaines nécessitent le développement d’approches mécanistiques, qui à la fois prennent en compte la composition multi-trophique des communautés et considèrent les processus à des échelles larges de temps et d’espace (paysage). Il ressort qu’il y aurait une plus-value à partager les outils et les approches des études sur les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes et les études visant à identifier des leviers pour la régulation naturelle des arthropodes nuisibles dans les agroécosystèmes.

Cette synthèse bibliographique est largement rédigée et va être soumise, avant la fin 2016, au journal Agronomy for Sustainable Development : Jacquot M., Rusch A., Sarthou J.-P, & Deguine J.-P. (en préparation). Linking biodiversity, ecosystem functioning and biological control of arthropod pest in agroecosystems : a review. Les deux premières parties de cette synthèse sont présentées, en anglais, telles qu’elles seront soumises dans l’article. La troisième partie est en cours de rédaction. Sur la base des processus mis en avant dans les parties précédentes, elle analyse qualitativement les situations dans lesquelles les leviers pour augmenter la régulation naturelle fonctionnent ou ne fonctionnent pas. Enfin, cette partie proposera des perspectives et identifiera des besoins de recherche sur ces questions.

28 1.1. Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes 1.1 Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes

1.1.1 Biodiversity of a single trophic level

Studies of the relationship between biodiversity and ecosystem function began with one tropic level in the majority of plants (primary producers) and one of their function : the production of biomass (Balvanera et al., 2006 ; Cardinale et al., 2006b). These studies suggest two mechanisms to explain the effects of biodiversity on a single trophic level, at a given time, on ecosystem function : complementarity effects and the selection effect (Loreau & Hector, 2001).

Figure 1.1 – Schematic representation of the mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem function within a single trophic level (Adapted from Loreau et al. (2001))

Complementarity occurs when the performance of a species assemblage is greater than what is expected from the respective performances of the component species (Tilman et al., 1997). This may be due to the differentiation of ecological niches or facilitation

29 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures between species. Selection effect is the processes leading to dominance of species with particular traits in a community (Loreau & Hector, 2001). Added to this is the sampling effect ; many authors consider this as synonymous with the selection effect, but like Loreau & Hector (2001), we consider it to be a mechanism that works upstream of the selection effect and complementarity. The sampling effect is a random process : the greater the number of species in a community, the greater the diversity of traits. This results in a greater probability that the community supports species with particular traits that can be dominant and/or form combinations of species with complementary traits. The mechanisms of selection and complementarity are not mutually exclusive, rather, they form a continuum between pure dominance and pure complementarity (Loreau et al., 2001) (Fig. 1.1). The meta-analysis done by Cardinale et al. (2006b), on the effect of biodiversity on the functioning of four trophic groups (plants, herbivores, predators and detritivores) in two ecosystems (aquatic and terrestrial), provides a significant contribution to understanding the effects of biodiversity. It is based on 111 experimental studies that have manipulated biodiversity to observe the effect on the ecosystem function. Their results show, on average, the more a trophic group is species-rich, the greater its abundance and biomass, leading to a decrease in the resource it consumes. Moreover, Cardinale et al. (2006b) show that there is no difference between the effect of the most diversified species assembly and the effect of the most productive species in the experiment. The authors attribute this result to the sampling effect coupled with the selection effect : a more diverse community would increase the probability of dominance by the most productive species. Note that for consumer trophic groups, the impact of biodiversity goes beyond their trophic level, since they impact lower trophic levels by consuming them. Communities are exposed to changes in their environment over time. According to the insurance hypothesis (Yachi & Loreau, 1999), the biodiversity of a trophic level has long-term effects on ecosystem function. Species with different functional characteristics respond simultaneously to their environment ; this helps stabilize ecosystem processes by reducing their variability (buffer effect) and increasing the temporal average of processes (performance-enhancing effect) (Yachi & Loreau, 1999). Species that appear redundant at a specific time can be complementary over time (Loreau et al., 2001). Biodiversity also offers insurance of space for ecosystem processes via species complementarity in an environment which changes over time and is heterogeneous in space (Loreau et al., 2003).

1.1.2 Biodiversity in consumer-resource systems (2 trophic le- vels)

There are two opposing forces in consumer-resource systems, top-down forces of consumers on resources and bottom-up forces of resources on consumers (Leroux & Loreau, 2015).

30 1.1. Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes As we have seen, biodiversity has a top-down effect. The more diversified consumers become, the more they consume resources (Cardinale et al., 2006b). The degree to which consumers are specialized to their resources (horizontal niche breadth hypothesis) influence this effect. Increasing diversity in consumers reduces resource biomass and increases consu- mer biomass when consumers are specialists (narrow niche) than when consumers are generalists (broad niche) (Duffy et al., 2007). Indeed, in one trophic level of specialist consumers each species consumes different resources ; resource partitioning allows com- plementarity and a fuller use of resources in more diversified communities (Ives et al., 2005 ; Bruno & Cardinale, 2008 ; Finke & Snyder, 2008). These authors discuss three other mechanisms that may explain the influence of consumer diversity on their resource and on themselves. First, the selection effect on consumers suggests that the more diverse consumers become, the more likely that the most effective consumer will dominate the system. Second, the indirect effects such as intraguild interactions between consumers influence the relationship between consumer diversity and the reduction in available re- sources (Ives et al., 2005). In the simplest model, this is illustrated by the effect of a consumer on another consumer who, itself influences a resource. The influence of intraguild interactions on a resource will depend on the resource in question (Ives et al., 2005). If the resource is a single species, then intraguild interactions disrupt the top-down control by consumer diversity. However, if the resource is an assemblage of species, increasing consumer diversity would decrease resource density (Ives et al., 2005). Third, the effects of an assemblage of consumers may be different from what would expected by the sum of the respective effects of the component species. These non-additive consumer effects may be synergistic (facilitation) or antagonistic (such as interference competition). According to the mechanisms set out above, the effect of consumer diversity are variable and difficult to predict (Bruno & Cardinale, 2008). Moreover, in the case of predators, these effects also depend on their hunting mode and the nature of the overlapping microhabitats occupied by the predators and their prey (Schmitz, 2007). Conversely, the diversity of resources has a bottom-up effect on consumers. For example, Balvanera et al. (2006) showed in their meta-analysis that a greater diversity of primary producers brings about a greater diversity of primary consumers. There are two main mechanisms which explain this. The Resource specialization hypothesis suggests that if consumer species are specialists for resource species, greater resource diversity enables a greater diversity of consumers to exist (Hutchinson, 1959 ; Haddad et al., 2009)(Fig. 1.2). This mechanism was recently shown for the effect of plant diversity on herbivore diversity (Haddad et al., 2009 ; Cook-Patton et al., 2011). The second mechanism is defined by the More Individuals hypothesis (Srivastava & Lawton, 1998). It suggests that when resource productivity is greater, consumers are more abundant, which leads to greater species richness of consumers. But as we have seen, when a trophic level becomes more diverse, its productivity increases. A diversity of resources can therefore support a diversity of consumers via productivity (Haddad et al., 2009). This mechanism has been demonstrated

31 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures

Figure 1.2 – Schematic representation of the resource specialization hypothesis in different systems by the positive effects of plant diversity on predator diversity (Haddad et al., 2009) and the genetic diversity of plants on arthropod diversity (Cook-Patton et al., 2011). In a broader context, Hurlbert & Jetz (2010) suggest that the positive relationship between productivity and diversity is due to a mechanism known as the more specialization hypothesis, in which greater resource availability increases consumer specialization. Diversity of resources also influences the top-down effect of consumers on the same resource. Duffy et al. (2007) and Cardinale et al. (2009) consider this as an effect of diversity of one trophic level (horizontal), we consider it here in the context of a consumer-resource system. Diversity of the resource can reduce the top-down force : the combination of species consumed provides them with resistance against consumers (Fig. 1.3 B). This associational resistance was defined by Tahvanainen & Root (1972) on herbivore-plant systems. Today, we have identified the involvement of two mechanisms. First, the variance in edibility hypothesis is a form of selection effect in which the particular trait is being inedible ; the greater the diversity of consumers, the greater the probability that non-edible species are present, they dominate the community so reducing the influence of consumers (Leibold, 1989). This hypothesis was tested in marine ecosystems, where the presence of inedible species in diversified resources reduces consumers’ top-down control in algae-herbivore and predator-herbivore systems (Steiner, 2001 ; Duffy et al., 2005). Second, according to the dilution or resource concentration hypothesis, when a consumer resource is concentrated (monoculture), the density of consumers on the resource is greater, because it has more chance to locate and maintain it (Root, 1973 ; Ostfeld & LoGiudice, 2003). In other words, when resource is more diverse, species are less concentrated on the assemblage and consumers have less impact on them. This mechanism was tested in a meta-analysis by Castagneyrol et al. (2014) on the effect of the diversity of tree communities on an herbivory. They show the trees have a resistance combination against consumption by specialist herbivores, regardless of the phylogenetic distance of plants with which the host plant is associated. However, associational resistance to generalist herbivores requires that the associated tree species are phylogenetically distant, what the authors call phylogenetic resource dilution (Castagneyrol et al., 2014). The differences between the variance in edibility hypothesis and resource concentration hypothesis are low, since the non-host plants of a specialist herbivore can be considered inedible. Moreover,

32 1.1. Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes

Figure 1.3 – Schematic representation of the top-down effects involved in associational resistance and susceptibility. A : reference top-down effect with monospecific resources ; B : top-down effect involved in associational susceptibility of diverse resources ; C : top-down effect involved in associational susceptibility of diverse resources. Thickness of arrows is proportional to the magnitude of the effect. phylogenetically remote resources can be considered inedible for a generalist oligophagous consumer which feeds on a range of phylogenetically close species. The two mechanisms differ mainly in the nature of the resource in question : the entire resource community in the case of the variance in edibility hypothesis, only one species for the resource concentration hypothesis. Association of resource species may also increase their vulnerability (associational susceptibility) by increasing the top-down effect of consumers (associational susceptibility) by increasing the top-down effect of consumers (Barbosa et al., 2009) (Fig. 1.3 C). For example, Otway et al. (2005) showed a resource dilution effect in which herbivores are more abundant on their host plant when it has a low density in the community. When the resource is diversified, the resource density becomes lower and consumers have a higher impact. Another mechanism that would explain this increased control is the balanced diet hypothesis (DeMott, 1998). In this hypothesis, a greater diversity of resources provides all the resources necessary for consumers who thus have greater biomass, which can increase the top-down effect (Duffy et al., 2007). Two experiments in marine systems have demonstrated this mechanism (Stachowicz & Hay, 1999 ; Gamfeldt et al., 2005). Finally, when there are changes in biodiversity in two adjacent trophic levels, we can expect top-down effects of consumers and bottom-up effect of resources to interact (Duffy et al., 2007 ; Cardinale et al., 2009). According to these authors, consumer diversity can influence the relationship between resource biodiversity and ecosystem processes (Thébault & Loreau, 2003), and simultaneous changes in biodiversity in two adjacent trophic levels may influence ecosystem function. However, the authors state that these opposing effects do not usually cancel each other out. The few studies conducted on the subject and the variability of effects have to date failed to identify the mechanisms involved.

33 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures

Figure 1.4 – Schematic representation of the top-down effect involved in the enemies hypothesis.

1.1.3 Biodiversity in systems with more than two trophic levels

At the interface of consumer-resource systems and tri-trophic systems, resource diversity may influence the strength of the top-down effect, indirectly involving three trophic levels. According to the enemies hypothesis, in complex systems (rich in plant species), natural enemies are more abundant and therefore exert more control over herbivore populations than in simple (monoculture) systems (Root, 1973). This results in herbivores exerting a smaller top-down effect on plants (Fig. 1.4) (Duffy et al., 2007), a form of association resistance involving three trophic levels. In his review, Russell (1989) demonstrated the existence of this mechanism in 9 of the 18 articles that had tested its existence. Andow (1991) redefined several sub-hypotheses on the effect of plant diversity and the degree of specialization of natural enemies. The enemies hypothesis echoes the concept of trophic cascades. This is the effect of a trophic level on an adjacent trophic level which, via the cascade effect, exerts an influence on a non-adjacent trophic level (Pace et al., 1999). The cascade can be top-down or bottom-up, though top-down trophic cascades first caught the attention of ecologists. According to Hairston et al. (1960), herbivores are limited primarily by their predators and the presence of predators reduces herbivore damage to plants. More recently, Dyer & Letourneau (2003) integrated biodiversity into these cascades. They define diversity cascades as the indirect effect of a trophic level that causes or is a result of a change in the diversity of a non-adjacent trophic level. We focus more specifically on the effects of diversity of one trophic level on another non-adjacent trophic level. The cascading effects of predator diversity have been demonstrated in marine and terrestrial systems, with different mechanisms involved (reviewed by Cardinale et al. (2009) et Dyer & Letourneau (2013)). Facilitation between secondary consumers can have positive effects on plants. Cardinale et al. (2003) found in alfalfa that reducing the density of two species of aphids by generalist predators increases parasitism of one of the aphid species by a parasitoid ; this results in increased alfalfa yield. In addition to direct predation,

34 1.1. Mechanisms involved in the relationship between biodiversity and ecosystem processes behavioural change in primary consumers to limit the risk of predation could also induce a trophic cascade and the indirect positive effect of secondary consumers on plants (Bruno & O’Connor, 2005 ; Byrnes et al., 2006). Conversely, increasing the diversity of secondary consumers can have negative effects on primary producers if it is accompanied by an increase in the vertical niche width (Duffy et al., 2007). The negative effect may be indirect via the presence of intraguild predators which reduces the elimination of herbivores (Finke & Denno, 2005), or direct through the presence of omnivorous species that feed on primary producers (Bruno & O’Connor, 2005 ; Eriksson et al., 2011). Several mechanisms may also be involved in the top-down effect of predators. For example, Otto et al. (2008) show that increasing predator diversity increases plant biomass by reducing herbivore biomass ; this results in complementarities and interference occurring between predators. Although the nature of these top-down cascades appear to be influenced by predator diversity, their strength do not appear to be influenced by predator diversity or herbivore and plant diversity (Borer et al., 2005). The importance of bottom-up trophic cascades through the effects of plants on higher trophic levels became apparent later (Hunter & Price, 1992 ; Power, 1992). These authors agree on the supremacy of the bottom-up effect of plants in food webs, especially through primary production (Power, 1992). By far a prime example of the cascade effects of plant diversity is the experiment led by Scherber et al. (2010) which manipulated plant diversity in temperate grassland. They showed that there were two positive trophic cascades in the epigeic food web, with a positive effect of plant diversity on herbivore numbers, which in turn had a positive effect on numbers of predators and omnivores. Moreover, Scherber et al. (2010) showed, for the same system, the existence of a positive plant- herbivore-predator trophic cascade in the soil food web. Petermann et al. (2010) showed, in plant-aphid-parasitoid systems that plant diversity has a positive bottom-up cascade effect on the diversity and density of higher trophic levels. In addition to these positive indirect effects, plant diversity has a direct negative impact on the diversity and density of secondary parasitoids. They are attributed by the authors with an increase in the dilution of resources in the most diverse plant communities. Allen et al. (2012) showed that the effect of biodiversity on a food web can have a bottom-up cascade effect in an ecosystem and indirectly influence the food web of an adjacent ecosystem. Top-down and bottom-up cascades can also coexist in the same system (Leroux & Loreau, 2015) . Dyer & Letourneau (2003) studied the bottom-up and top-down forces of two types of food webs on the same plant : a network where the basal resources are the living parts of plant (the “living” network) and a network where the basal resources are the dead parts (“detrital” network). In addition, they manipulated supplied of plant nutrients, light and introduced top predators (a fourth trophic network). The results show that the addition of resources in the “detrital” network forms a bottom-up cascade of diversity from litter to top predators. Conversely, in the living network, there is a top-down cascade of diversity. On a larger scale, Eveleigh et al. (2007) showed that in plots with a larger

35 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures heterogeneity of plants (trees), specialist herbivores of a species have a variable spatial density (concentration effect). This results in areas with high densities of herbivores, (the "birdfeeder effect") attracting consumers in the area (parasitoids and hyperparasitoids in this example) increasing their diversity (bottom-up effect). Finally, the diversity of secondary consumers in turn exerts a top-down control on the density of herbivores. Again, in a forest system, plant diversity has a positive effect on secondary consumers (ants) via a bottom-up cascade which, in turn, have a positive top-down effect on plant growth (Moreira et al., 2012). For grassland ecosystems, the direction of diversity cascades is reversed by the method of land management (Pearson & Dyer, 2006). In irrigated and grazed fields, an increase in the diversity of natural enemies reduces herbivore diversity which in turn reduces the plant abundance. However, in unexploited grasslands, increasing plant diversity increases herbivore diversity, which in turn increases the diversity of natural enemies. In conclusion, the wide variety of mechanisms involved between biodiversity and ecosystem processes is the source of the variability in these relationships (Fig. 1.5). The modelling done by Allhoff & Drossel (2016) shows that even in a single food web, there are positive, neutral and negative relationships between functional biodiversity and the different measures of ecosystem function (productivity, abundance, diversity). Moreover, these relationships can be direct or indirect, involve several trophic levels, stressing the relevance of multitrophic approaches when studying the relationship between biodiversity and ecosystem function (Brose & Hillebrand, 2016). Finally, these studies have been performed mainly in experimental systems in which the biodiversity of a single trophic level has been reduced to the scale of one or several sites. A challenge for future studies is to confirm the results in systems taking into account the variations and functions of the environment in which species interact : in space (landscapes) and in time (Brose & Hillebrand, 2016).

1.2 Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape

1.2.1 Bottom-up and top-down effects of biodiversity on the control of arthropod pests

According to the mechanisms set out earlier, arthropod crop pests (mostly herbivores) are dependent on two types of trophic controls : (i) the bottom-up effect of plant diversity on pests ; and (ii) the top-down effect of the diversity of natural enemies (Gurr et al., 2012). One study illustrating this dual effect on arthropod pests is by Aquilino (2005), which shows that an increase in predator diversity increases aphid consumption, while at

36 1.2. Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape

Figure 1.5 – Schematic representation of hypothetical mechanisms determining abundance and diversity of trophic levels within a tri-trophic food web. A. Positive effect of primary producer diversity on secondary consumer diversity or abundance by direct (by the provision of habitats and food resources) ; B. Positive effect of resource diversity on specialist consumer diversity by resource specialization hypothesis ; C. Positive effect of resource abundance or productivity on consumer diversity by more individuals hypothesis or birdfeeder effect ; D. reduction or increase of resource abundance and diversity by consumption ; E. Effects of associational resistance or susceptibility of a diverse resource community on the top-down control by consumers ; F. reduction of top-down control by competition or intraguild predation between consumers, or increase of top-down control by facilitation between consumers ; G. direct effect of secondary consumer by direct consumption by omnivores. Green arrows indicate positive effects, black arrows indicate effects which can be positive or negative. the same time an increase in host plant diversity reduces the amount of aphids eaten by these predators. In agricultural, aquatic and marine ecosystems, secondary consumer diversity increases control of their prey (Griffin et al., 2013) ; more specifically, in terrestrial systems, the diversity of natural enemies increases herbivores suppression (Letourneau et al., 2009). If these meta-analyses emphasize the overall positive effect of diversity of natural enemies, they also highlight the neutral and negative effects of this diversity, confirming the findings of the synthesis by Straub et al. (2008). The variable effects of natural enemy diversity on herbivores can be explained by three mechanisms. Firstly, negative enemy-enemy interactions, such as mutual intraguild predation (Vance-Chalcraft et al., 2012) and interference competition (Schmitz, 2007), can reduce pest control. Secondly and inversely, higher species diversity can maintain a wider variation in phenotypic traits among enemies. This trait variability should enhance the collective performance of natural enemies through a complementarity effect, or promote the dominance of species with extreme trait values,

37 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures such as species able to control particular herbivore species (selection effect) (Loreau, 2000). The impact of biodiversity on control is thus equivalent to that of the species which is most effective in controlling prey (Griffin et al., 2013). Thirdly, interspecific facilitation of the suppression of herbivores may occur when a predator guild modifies prey behaviour, thereby facilitation capture by another predator guild (Losey & Denno, 1998, 1999). From a general perspective, meta-analyses have shown that plant diversity gives associational resistance by reducing the damage suffered by these plants (Balvanera et al., 2006), and leading to fewer herbivore abundance (Barbosa et al., 2009). But these results do not exclude the indirect effect of plants on herbivores via natural enemies. Plant diversity is known to increase the diversity of predatory arthropods (Castagneyrol & Jactel, 2012) and generally increases the number of trophic interactions (Tiede et al., 2016). Indeed, according to the mechanisms set out in the previous section, plant diversity can help control herbivore numbers providing associational resistance, either directly by exploiting the concentration mechanism of the resource, or indirectly by providing resources to their natural enemies. Moreover, unlike natural enemy diversity which notably depends on agricultural practices, manipulations of plant diversity in agroecosystems are in and of themselves agricultural practices (Malézieux et al., 2009 ; Ratnadass et al., 2012). Both mechanisms are referred to as habitat manipulation (Gurr et al., 2004, 2012).

1.2.2 Effects of agricultural practices at local level

Effect of plant diversification through habitat manipulation

Habitat manipulation may correspond to numerous types of plant use, in addition to the main crop, ranging from the establishment of a single plant species to the creation of semi-natural habitats around or within the field. A meta-analysis of these techniques (considered together) shows that polyculture (compared to monoculture) reduces the abundance of herbivores, increases the abundance of natural enemies (predators and parasitoids) and decreases pest damage on crops (Letourneau et al., 2011). However, the effect on yield is slightly negative and is due to a reduction in the density of the main crop by installing other plants (Letourneau et al., 2011). Two habitat manipulation techniques specifically target arthropod pests. First, trap crops are plants (used alone or with manipulation) grown within or around the main crop to attract, divert, intercept and/or retain the target insects (pests and/or vectors) and thus reduce damage to the main crop (Shelton & Badenes-Perez, 2006). The basic principle is that the trap crops are more attractive than the main crop for the target insects (Ratnadass et al., 2012). This diversification aids pest control and improves crop yield (Letourneau et al., 2011), This meta-analysis has been confirmed by recent studies. The use of corn as a trap crop on the edge of tomato fields and the synchronization of the phenological stages of corn and tomato reduce infestations by lepidopteran pest Helicoverpa zea (Boddie) (Rhino et al., 2014). In broccoli, the use of 3 different species of trap crops is

38 1.2. Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape more effective than using the single most effective trap crop, giving better broccoli yields (Parker et al., 2016). Second, the push-pull technique requires trap crops to be placed a certain distance from the crop (most commonly in borders) and, in addition, uses repellent plants placed near to and within the main crop (Cook et al., 2007 ; Ratnadass et al., 2012 ; Eigenbrode et al., 2016). The meta-analysis of Letourneau et al. (2011) shows this technique has a positive effect on biological control and yield, although reviews stress that this technique was particularly successful in controlling stem borers in Sub-Saharan Africa (Ratnadass et al., 2012 ; Eigenbrode et al., 2016). Other methods of habitat manipulation using polyculture do not identify a specific target (pests or natural enemies). They can take many forms : either the production of several species for their respective output (inter-cropping), or production of a species for its output alongside one or more "unproductive" species as cover crops (technique known as cover-cropping). Polyculture gives both better pest control and better yield compared to monoculture (Iverson et al., 2014). A recent meta-analysis highlights the positive effect of plant diversity (in intercropping or as ground cover) on the abundance of generalist predators, and its negative effect on plant damage (Dassou & Tixier, 2016). An aggregate effect has also been independently demonstrated for intercropping (Letourneau et al., 2011) and for ground cover systems (Holland et al., 2016). Studies on forestry show that tree diversity in mixed forests reduce the damage caused by insects, compared to mono-specific forests (Guyot et al., 2015) ; Meta-analyses specify that this effect is stronger using species with a greater taxonomic separation (Jactel & Brockerhoff, 2007) and, more specifically, a greater phylogenetic separation (Castagneyrol et al., 2014). Finally, agroforestry is a particular form of mixed cropping whereby a perennial or annual crop is associated with the planting of trees ; examples include planting cocoa or coffee with shade trees (Tscharntke et al., 2011). A meta-analysis, considering predominantly tropical crops, shows that these practices increase numbers of natural enemies, and reduce numbers of pests and thus crop damage, but only for perennial crops (cocoa, coffee, bananas) and not for annual crops (Pumariño et al., 2015). Some habitat manipulation techniques specifically target natural enemies for their assistance in pest control, and are considered examples of the enemies hypothesis and conservation biological control (Gurr et al., 2004). Conservation biological control provides resources for natural enemies to boost their action in pest control but also focuses on their protection, by reducing, for example, the use of insecticides (Eilenberg et al., 2001). The creation of semi-natural habitats in crops and/or crop borders is the preferred method of habitat manipulation for conservation biological control. Habitat manipulation aims to provide prey and alternative hosts, nectar- and pollen-rich resources, and/or shelters from extreme weather to predators and parasitoids (Rusch et al., 2010 ; Holland et al., 2016). Holland et al. (2016) reviewed studies of the effect of local semi-natural habitats on natural enemies and their effect on biological control ; the studies mainly relate to : hedgerows, grass strips, wildflower strips, forests and natural grasslands adjacent to the

39 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures fields. Hedgerows, grass strips and flower strips show both a positive effect on the natural enemies they support, and also on natural enemies in adjacent crops ; these habitats enhance pest control - although the evidence is weak (Holland et al., 2016). Systems with ground cover favour natural enemies in the land where they are located ; there is weak but positive evidence for pest control (Holland et al., 2016) ; Note that ground cover is also known to modify the diet of natural enemies in banana (Duyck et al., 2011 ; Mollot et al., 2014).

Effects of farming intensity

Agricultural intensification on a local scale (field and farm levels) is characterized by increasing inputs of fertilizers and pesticides, increased mechanization including deep tillage and drainage, and by decreasing crop diversity (Tscharntke et al., 2005). These practices are known to influence natural pest control, particularly the use of pesticides which reduces the abundance and diversity of natural enemies and alters their behaviour (Geiger et al., 2010 ; Rusch et al., 2010). The majority of studies on the impact of agricultural practices compare two types of production systems : organic agriculture (regarded as low intensity) and the agrochemical agriculture (often called "conventional agriculture" including in the remainder of manuscript) (regarded as intensive). The results show that farms using organic agriculture leads to greater species richness (Bengtsson et al., 2005 ; Hole et al., 2005 ; Schneider et al., 2014 ; Tuck et al., 2014 ; Inclán et al., 2015) and greater evenness (Crowder et al., 2010) of natural enemies than on farms using conventional agriculture. This increased diversity of natural enemies is accompanied by fewer herbivorous pests (Bengtsson et al., 2005), and greater crop biomass. However, practices of organic farming, such as the use of natural biocides, could also restrict biological pest control, as witnessed in the reduced parasitism in organic vineyards compared to conventional vineyards (Rusch et al., 2015). Farming practices also influence the structure of food webs ; organic farming has trophic networks with different structures from those of conventional agriculture (Macfadyen et al., 2009 ; Lohaus et al., 2013). At the farm scale, the differences are marked, including the fact that more parasitoids attack herbivores in organic farms, but that does not result in better control (Macfadyen et al., 2009). Experiments conducted in winter wheat crops show that food webs have denser and more equitable interactions in conventional agriculture (Lohaus et al., 2013). These counter-intuitive results are due to the presence of more equitable herbivorous pest communities in conventional farms whose high levels of fertilization endow wheat with a more attractive nutritional status for several species of aphids (Lohaus et al., 2013). The loss of diversity of natural enemies due to increasing intensification of agriculture also affects the type of insect pests found in crops (Wilby & Thomas, 2002). There are two main types of development observed in insects : (i) endopterygota (Coleoptera, Diptera, Lepidoptera, etc.) that undergo complete metamorphosis and whose larval and adult

40 1.2. Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape stages often exhibit different ecologies (habitat, food) ; and (ii) exopterygota (Hemiptera, Orthoptera, etc.) often exhibit the same ecology in the larval and adult stages. The former would have their own set of natural enemies during the different stages of their development (low redundancy) while the latter would be controlled by the same natural enemies (high redundancy) (Wilby & Thomas, 2002). Using models, taking into account this pest development, the authors showed that (i) during the early stages of agricultural intensification, when natural enemy diversity loss is low, endopterygota pests infest crops, whereas (ii) growth of exopterygota pests only takes place after a significant reduction in diversity of natural enemies. The redundancy of natural enemies of exopterygota pests ensures control until a higher level of intensification (Wilby & Thomas, 2002).

1.2.3 Landscape effects

The intensification of agriculture is not confined to the local scale : increasing the size of fields and crop specialization leads, at the landscape scale, to border habitat destruction (hedges, ditches, etc.) The conversion of permanent grassland to cropland forms more homogenous landscapes with fragmented habitats (Tscharntke et al., 2005). We do not deal here with the underlying mechanisms affecting landscape (see Massol et al. (2011) and Tscharntke et al. (2012) for reviews). The majority of studies focus on the effect of landscape simplification through agricultu- ral intensification, comparing landscapes with different degrees of complexity. Complexity is measured using several indicators, for example, the proportion of the landscape use by different types of habitat (natural or semi-natural, crops) habitat diversity, border density or field size (Tscharntke et al., 2005 ; Chaplin-Kramer et al., 2011). One of the first reviews on the effect of landscape complexity (Bianchi et al., 2006), showed that generally, natural enemy activity is increased and pest pressure is reduced in more complex landscapes, with a large proportion of the area surface area occupied by forest habitats, grasslands and/or significant landscape fragmentation. The review by Veres et al. (2013) confirms these results, showing that landscapes with a greater proportion of semi-natural elements have a lower abundance of pests and more natural control of pests ; furthermore it shows that the proportion of crop has no effect on these indicators. The meta-analysis by Chaplin-Kramer et al. (2011) brings clarification on the effects of landscape complexity at different scales and on various indicators independently describing communities of natural enemies, pest communities and their damage and, in addition, differentiates these communities according to their degree of specialization (specialist or generalist). The results show that landscape complexity has a significant positive effect on natural enemies : their diversity, abundance and their method of prey (predation or parasitism). Specialist natural enemies are more affected by the complexity of the landscape on a small scale while generalists do not seem affected by scale (Chaplin-Kramer et al., 2011). However, the lack of effect of landscape complexity on the abundance of pests and damage to plants suggests that promoting natural enemies does not necessarily translate into better biological control.

41 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures It should, however, be noted that landscape complexity reduces growth of pest populations (Chaplin-Kramer et al., 2011). The impact of increasing diversity of natural enemies on pest control in a complex landscape could be due to interaction between enemies. Using the example of cabbage cultivation in South Korea, in landscapes with less than 25% semi-natural features, complementarity between the action of birds, flying insect predators and ground insect predators assists in controlling lepidopteran pests and causes little damage. In more complex landscapes (over 25% semi-natural), predation by birds on flying insect predators commonly results in more damage to crops (Martin et al., 2013). The authors performed the same type of study on aphid control showing a complementarity between natural enemies resulting in reduction of aphid population growth in more complex landscapes despite intra-guild predation by birds (Martin et al., 2015). The only summary dealing both with effects of landscape complexity and interactions between enemies shows that a larger proportion of crops in the landscape enhances natural aphid control, and interactions between enemies may be positive or negative (Rusch et al., 2016). Other landscape complexity indicators have known effects. Landscape composition and the type of habitat are also known to influence biological control such as predation on pest eggs in pumpkin fields in the USA (Phillips & Gardiner, 2016). Fields in landscapes with stable habitats such as forests and perennial crops may suffer higher crop damage than fields in landscapes with annual crops and grasslands, because the latter exhibit adequate heterogeneity (Lemessa et al., 2015b). Finally, the size of fields also influences communities : greater average field size has a negative effect on the biodiversity of many groups, including plant diversity (Fahrig et al., 2015). Different types of habitat influence trophic levels in an ecosystem, simultaneously and in different ways. For example in corn fields in the Colombian Andes, a higher percentage of landscape devoted to crops has a negative impact on the diversity of predators and positive effects on the diversity of plants and herbivores ; a higher proportion of forest only has a positive impact on plants diversity and grasslands have a positive effect on the three trophic levels (Martinez et al., 2015). In wheat fields in Italy, a large number of hedges in the landscape increases aphid parasitism rates ; crops decrease the abundance of epigeic predators and diversity of weeds, but without affecting services (Dainese et al., 2016). In addition, over the period of a year, the influence of the landscape can change. Smith & Schmitz (2016) show that in a temperate natural system, the effect of the proportion of natural elements in the landscape on the biomass of herbivores and predators changes over a 3 month period. In California broccoli field, the abundance of syrphid larvae (Diptera) is greater in landscapes with a greater proportion of natural habitats ; this results in a lower growth of aphid populations and a lower density of aphids on the crop at harvest (Chaplin-Kramer et al., 2013). This paper highlights the importance of studying the temporal evolution of pests and their natural enemies, as also suggested by the meta-analysis of Chaplin-Kramer et al. (2011). Landscapes can change from year to

42 1.2. Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape year, especially since farmers may rotate different crops in the same field. These cropping rotation are particularly intense as the number of crop species grown over a given period of time is significant and the rotation may last a long time. Rusch et al. (2013) showed that natural pest control is promoted by the complex landscapes and that independently, the intensity of cropping rotations reduces the variability of this natural pest control. From year to year, the position of a given crop and the proportion of the landscape it occupies will vary. The increase in rapeseed cultivation area from one year to the next causes a decrease in rapeseed pest numbers ; the result is a rise in yields in the second year despite a lower rate of rapeseed pest parasitism by parasitoids (Schneider et al., 2015). The parasitism rate of a pest parasitoid is affected on different landscape scales by the proportion of semi-natural habitats in a given year and the proportion of rapeseed fields the previous year (Rusch et al., 2011). In studies on the effects of landscape, trophic relationships of the studied taxa are rarely integrated, but when they were, the influence of the landscape on the basal or higher trophic levels may lead to trophic cascades forming. Thus, soybean fields in a landscape context with a greater proportion of soybeans and a greater diversity of habitats have more natural enemies and fewer aphids, giving (in some cases) better yields (Liere et al., 2015). Another example, the isolation of cherry trees in forest habitats influences not only the diversity and abundance of natural enemies and directly promotes one type of pest, but natural enemies affect pest densities which in turn influence damages and/or growth of cherry trees (Schüepp et al., 2014). Conversely, a bottom-up cascade can be formed when the habitat is fragmented ; in central Argentina, smaller forest patches leads to loss of plant diversity which reduces the diversity of leaf miners and thus their parasitoids ; the end result is a lower rate of leafminer parasitism (Fenoglio et al., 2012).

1.2.4 Simultaneous effects of agricultural practices and land- scape

Effects considered separately

Communities are affected simultaneously by agricultural practices and landscape. For example, the meta-analysis of Gonthier et al. (2014) shows that the abundance and species richness of invertebrates are influenced by the intensity of agriculture at the field scale and the complexity of the landscape ; plant diversity and the abundance of vertebrates are affected by the intensity of agricultural practices. Other studies show that practices and landscape simultaneously influence bird diversity (Mastrangelo & Gavin, 2014 ; Jeliazkov et al., 2016), plant diversity (Rader et al., 2014) and Orthoptera diversity (Sutcliffe et al., 2015). Kormann et al. (2015) showed that overall biodiversity in plants and arthropods in grassland was influenced by the proportion of cultivated land in the landscape, habitat connectivity and local practices. In addition, the effect of habitat connectivity on arthropods is greater for larger species that have a greater ability for dispersal (Kormann et al., 2015).

43 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures Many studies have also shown effects at multiple scales on arthropod pests, their natural enemies and/or pest control. The heterogeneity of habitats throughout the field and landscape influences the equitability of bird communities and habitat interactions influence predation rates of the birds in vineyards (Barbaro et al., 2016). In soybean fields, presence of grass or flower strips as well as the proportion of semi-natural habitats increased abundance of natural enemies (Koh & Holland, 2015). The diversity of Coleoptera increases in field is higher when crop diversity in the landscape, either independently of farming intensity in the field, or only in the least intensive cropping (Palmu et al., 2014). In winter cereal fields, conservation tillage (no tillage, cover crops) helps control pests, while landscape intensification negatively affects this service (Tamburini et al., 2016). Studies show that the crop pests such as cereal aphids and their natural enemies are affected differently at different scales. In barley fields in Sweden, complex landscapes favour aphids and have a negative effect on the abundance of leafhoppers, but have no effect on aphid predation and leafhopper parasitism (Birkhofer et al., 2016). Additionally, organic agriculture promotes aphid predation compared to conventional agriculture (Birkhofer et al., 2016). In Northwest China, increased use of nitrogen fertilizer and the increase in cultivated areas leads to an increase in cereal aphids (Zhao et al., 2015). The response of natural enemies is positive or negative depending on the species (Zhao et al., 2015). In five European regions, the complexity of the landscape and agriculture intensification have different effects on the 3 species of cereal aphids, but these factors do not influence their parasitoids (Hawro et al., 2015). Pest control is also influenced by the farming practices at the landscape scale. Tachinidae (Diptera parasitoids) diversity is greater in landscapes with more organic agriculture (Inclán et al., 2015). The diversity and abundance of parasitoid communities in coffee crops are influenced locally by vegetation and by a keystone ant species (in this agro-ecosystem), by farming type (organic or conventional), and the proportion of fields using intensive agriculture (Pak et al., 2015). The functional composition of generalist predators in barley crops in Sweden is influenced by the type of agriculture and crop diversification in the landscape (Rusch et al., 2014). The effect of agricultural intensity was also investigated by conflating local and landscape scales. Gagic et al. (2012) compared the trophic networks (aphid-parasitoid and parasitoid-hyperparasitoid) of land in an extensive system (organic farming in a complex landscape) to plots in a more intensive environment (conventional agriculture in a simple landscape). In their study, high-intensity agriculture increases the complexity of food webs ; this complexity is damaging since it generates a lower rate of aphid parasitism and a higher rate of parasitoid parasitism (Gagic et al., 2012). Finally, effects at local and landscape scales do not act on communities with the same strength. The general trend seems to be that local agricultural practices influence communities more than the characteristics of the landscape. Examples include the effect of semi-natural habitats on hoverfly and beetle communities in France (Sarthou et al., 2014 ; Caro et al., 2016), Lepidoptera, Tachinidae and plant diversity in Italy (Dainese et al.,

44 1.2. Regulation of arthropod pests in agroecosystems : effects of biodiversity, agricultural practices and landscape 2015) and the diversity and abundance of spiders in Mexico (Marin et al., 2016).

Impact of landscape on the effect of agricultural practices

As we have seen, factors at multiple scales affect the biodiversity of natural enemies and natural pest control (Rusch et al., 2010). These factors can interact : the landscape is known to moderate the effect of agricultural practices at the local level. The intermediate landscape-complexity hypothesis, put forward by Tscharntke et al. (2012) states that local conservation agriculture has a greater effect in a simple landscape in a complex or extremely simple landscape. The meta-analysis shows that agri-environmental agriculture (mostly organic farming) promotes arthropod diversity in fields in a simple landscape but not those in complex landscapes (Batáry et al., 2011). These results were confirmed in a meta-analysis by Tuck et al. (2014) who show that the positive effect of organic farming on species richness organizations increases with the proportion of cultivated fields in the landscape. More recently, Martin et al. (2016) showed then effect of interactions between the landscape and the type of agriculture (organic or conventional), on the diversity of natural enemies and on the damage to crops. The intermediate landscape-complexity was also demonstrated for the effect of conservation biological control practices Jonsson et al. (2015). Taking into account these local and landscape effects, ecological restoration schemes have moved towards two different strategies : (i) Land-sharing, to encourage biodiversity using agricultural practices compatible with conservation and habitat management on a local and landscape scale, and (ii) Land-sparing, which aims to limit agricultural land through intensive production on small scales, and to create "wilderness" areas. Both systems increase the diversity of all groups of organisms and the provision of services to the ecosystem. Note that ecosystem services are greater in number in land-sparing systems (Barral et al., 2015). Based on a review, Kremen (2015) advocates conserving biodiversity and its services through an intermediate strategy using protected areas and agricultural practices which promote biodiversity. Similarly, Ekroos et al. (2016) propose a multiscale land sparing system in transformed landscapes. In conclusion, the effects at the field and the landscape scales influence biodiversity of natural enemies and arthropod pests and their damage to crops. In addition, trophic groups respond differently to these factors at different scales and these factors interact with one another. In many cases, agricultural practices or landscape indicators on pests and their natural enemies do not affect yield or crop damage. Finally, in most studies, only a small portion of the arthropod communities is studied (pests and their natural enemies), neglecting interactions between them and the interactions with other trophic groups. A more mechanistic approach appears necessary to implement practices that use biodiversity to promote pest control (Crowder & Jabbour, 2014 ; Eigenbrode et al., 2016), with a multiscale and multitrophic approach (Zhao et al., 2016) that, in addition, would help us to better understand the relative importance of different factors.

45 Chapitre 1: Biodiversité et fonctionnement écologique des écosystèmes pour la régulation naturelle des insectes nuisibles des cultures

46 Chapitre 2

Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion

Introduction

La description de notre système d’étude, les agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion, est une étape préalable à la compréhension de son fonctionnement et à sa gestion. Ce chapitre vise à présenter le cadre de l’étude et les méthodes utilisées pour l’acquisition de ces données, ainsi qu’à décrire les caractéristiques écologiques des vergers de manguiers à La Réunion. Le chapitre est construit de la façon suivante. Dans un premier temps, nous présentons le dispositif du projet Biophyto, sur lequel nous nous sommes appuyé. Dans un second temps, nous présentons les matériels et méthodes spécifiques aux travaux de la thèse. Puis nous détaillons les résultats de la caractérisation de l’agroécosystème étudié sur trois points : les communautés d’arthropodes, les pratiques agricoles (communautés végétales et traitements insecticides) et le paysage entourant les parcelles suivies. Enfin, nous concluons sur les particularités du dispositif étudié et des implications pour les études présentées dans les chapitres suivants. Un enjeu de ces travaux descriptifs est la connaissance des arthropodes dans les vergers de manguiers et, plus largement, dans les agroécosystèmes réunionnais, avec des nouvelles espèces pour La Réunion et pour la Science. La liste complète des espèces d’arthropodes échantillonnées est fournie en Annexe A. La liste des espèces de plantes est fournie en Annexe B.

Les nouvelles connaissances faunistiques sur les araignées font l’objet d’un article accepté pour publication dans le Bulletin de la Société entomologique de France : Jacquot M., Derepas B., & Deguine J.-P. ; Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island (Malagasy region) (Araneae, Araneomorphae) (Annexe C). Les autres contributions à la connaissance des araignées font l’objet d’une valorisation en cours.

47 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion Nos travaux apportent également une connaissance importante sur les Hymenoptères parasitoïdes (Parasitica). Une publication sur les données préexistantes est soumise au journal ZooKeys : Muru D., Madl M., Jacquot M., & Deguine J.-P. ; A literature- based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island (Annexe D). Les autres contributions à la connaissance des Hymenoptères parasitoïdes font l’objet d’une valorisation en cours. Un catalogue photographique des espèces de Coléoptères a été réalisé, un extrait est présenté dans l’Annexe E à titre d’illustration.

Les comparaisons de la biodiversité dans les deux types de pratiques mises en place dans le projet Biophyto ont été valorisées sous la forme d’un article accepté dans le journal Acta Horticulturae : Jacquot M., Atiama M., Muru D., Chiroleu F., Tenailleau M., Gasnier S., Rochat J., Plessix S., Moutoussamy M.-L., Ajaguin Soleyen C., & Deguine J.P. ; Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical practices (Annexe F).

Des résultats de ce chapitre feront aussi l’objet d’une publication, qui sera soumise en novembre : Deguine J.-P., Albon B., Allibert A., Chiroleu F., Graindorge R., Jacquot M., Laurent P., Marquier M., Vanhuffel L., Vincenot D. ; Agroecological protection of mango orchards in Reunion. Sustainable Agriculture Reviews, Special Issue ‘Ecology for Agriculture’.

48 2.1. Cadre de l’étude : le projet Biophyto

2.1 Cadre de l’étude : le projet Biophyto

Objectifs de Biophyto

L’étude a été réalisée sur le réseau d’exploitation de mangues du projet de recherche et développement Biophyto (CASDAR 2012-2014, biophyto.org). Ce projet multipartenarial visait à acquérir des connaissances et à développer des outils permettant une production de mangues sans insecticide. Le principal levier retenu était la lutte biologique par conservation, c’est à dire, "l’ensemble des mesure prises pour la préservation des ennemis naturels indigènes [...], en empêchant leur destruction par d’autres pratiques et en augmentant leur efficacité, notamment par la gestion des habitats" (Deguine et al., 2016). La pratique de gestion des habitats choisie dans le projet est la mise en place de couvertures végétales dans les vergers .

Dispositif de Biophyto

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05 10 20 Kilomètres

Figure 2.1 – Localisation des exploitations suivies pendant le projet Biophyto (vert et orange) et pour la thèse (vert) à La Réunion (Orthophotographies IGN 2012).

Le réseau du projet Biophyto était localisé sur la côte Ouest de La Réunion, côte sous le vent, offrant un climat relativement propice à la culture de la mangue, jusqu’à une altitude de 400 m (Vincenot et Normand 2009). La région d’étude s’étend de la commune de Saint-Paul, principale zone de production, aux communes des Avirons et de Saint-Pierre, localités plus urbanisées et dominées par la culture de la canne à sucre. Parmi les différents types de conduite des vergers de manguiers, les pratiques agricoles les plus répandues (appelées par la suite « conventionnelles ») correspondent à des traitements chimiques préventifs contre les organismes nuisibles, à l’application d’herbicides une fois par an dans le rang de plantation des manguiers et à la fauche de la végétation adventice 2 à 3 fois par an. Il existe également quelques vergers de manguiers certifiés en Agriculture

49 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion Biologique (AB), dans lesquels l’absence de traitement herbicide permet le développement d’une couverture végétale sur l’ensemble de la parcelle. Les traitements insecticides et fongicides qui y sont appliqués, sont homologués en AB. Les pratiques de fauche sont identiques à celles des systèmes conventionnels. Les vergers de quatorze exploitations agricoles (Fig. 2.1) ont été sélectionnés, relative- ment à l’importance de la production dans les différentes zones. Dans chaque exploitation, un couple de parcelle est suivi : (i) une parcelle « témoin » avec les pratiques habituelles de l’agriculteur, qu’elles soient « conventionnelles » ou celles de l’Agriculture Biologique ; (ii) une parcelle « agroécologique » avec des pratiques relatives à la lutte biologique par conservation, s’appuyant sur l’arrêt des traitements insecticides et l’installation d’une couverture végétale notamment par l’arrêt des traitements herbicides. Les parcelles étaient, selon les contraintes des exploitants, adjacentes ou séparées de quelques dizaines de mètres, leurs surfaces variaient de 900 à 2000 m2.

Mesures effectuées dans le projet

Le projet coordonné par le CIRAD, la Chambre d’Agriculture de La Réunion et l’AROP- FL 1, était organisé en 4 actions. Dans le cadre de l’action 1, des partenaires de la Chambre d’Agriculture, de FARRE 2 et de l’ARMEFHLOR 3, ont conçu et appliqué les pratiques de gestion de la biodiversité végétale dans les vergers (couvertures végétales, bandes fleuries, plantes pièges). De plus, des enquêtes régulières auprès des chefs d’exploitations ont permis de connaître les dates et la nature des interventions culturales sur les parcelles du réseau. L’action 2 avait trois objectifs principaux : (i) suivre les populations de ravageurs (FDGDON 4) ; (ii) acquérir des connaissances sur la bio-écologie de la Punaise du manguier Orthops palus (CIRAD) ; (iii) caractériser la biodiversité fonctionnelle et ses services (CIRAD et l’Insectarium de La Réunion). L’action 3, animée par l’AROP-FL, a réalisé l’analyse économique et l’étude de la valorisation des mangues produites sans insecticide. Enfin, les organismes membres de l’action 4 étaient chargés du transfert et de la valorisation des résultats. Leur travail a notamment permis la création d’un Certificat Universitaire de Qualification Professionnelle en protection agroécologique des cultures au sein de l’Université de La Réunion. Cette formation professionnelle diplômante a perduré après la fin du projet Biophyto et elle en est actuellement à sa quatrième édition en 2016.

1. Association Réunionnaise des Organisations de Producteurs de Fruits et Légumes 2. Forum de l’Agriculture Raisonnée à La Réunion 3. Association Réunionnaise pour la Modernisation de l’Economie Fruitière, Légumière et HORticole 4. Fédération Départementale des Groupements de Défense contre les Organismes Nuisibles

50 2.2. Matériels et méthodes

2.2 Matériels et méthodes

2.2.1 Localisation de l’étude

Dix exploitations du projet Biophyto ont fait l’objet des mesures utilisées dans la thèse (Fig. 2.1), les 4 exploitations dont les suivis ont du être arrêtés ou ont débuté au cours du projet Biophyto n’ont pas été prises en compte. En 2012, parmi ces dix exploitations, trois étaient conduites en Agriculture Biologique (soit déjà certifiées, soit en cours de conversion) et sept étaient conduites selon des pratiques conventionnelles. Nous avons suivi les deux parcelles de chaque site (« agroécologique » et « témoin »). La taille moyenne des parcelles est de 1404 m2, avec une distance moyenne de 89,3 m entre les deux parcelles d’une même exploitation et une distance de 46 km entre les parcelles, quel que soit le site.

2.2.2 Démarche de collecte des données

Pour répondre aux principaux objectifs de la thèse, notamment de comprendre l’in- fluence simultanée de facteurs à différentes échelles, nous avons choisi d’effectuer un échantillonnage global en « image instantanée ». Une fois par an (de 2012 à 2014), en août lorsque l’ensemble des parcelles suivies était en floraison, nous avons récolté les données sur une courte période (2 semaines) pour les différentes échelles de l’étude : • Communautés d’arthropodes ; • Communautés végétales dans la parcelle, reflétant les pratiques de gestion de l’enherbement ; • Paysage.

2.2.3 Caractérisation des communautés d’arthropodes

Les échantillonnages des communautés d’arthropodes ont pour objectifs de : (i) connaître leur composition taxonomique ; (ii) quantifier l’abondance des espèces et la diversité des groupes trophiques, rassemblant des espèces qui ont des fonctions similaires (Morin, 2011). Les échantillonnages ont été conduits dans différentes strates des vergers de manguiers, la surface du sol et la canopée des manguiers, afin d’obtenir une vision globale des communautés. Un travail important d’identification a été réalisé pour déterminer le maximum d’espèces présentes. L’étude des arthropodes dans les agroécosystèmes à La Réunion ayant principalement concerné les nuisibles des cultures et leurs ennemis naturels spécialistes, nous ne connaissions pas, au départ de l’étude, quels groupes taxonomiques étaient présents et représentatifs des groupes trophiques que nous souhaitions étudier. Les travaux de caractérisation des communautés d’arthropodes se déclinent en deux objectifs spécifiques : (i) Identifier les espèces collectées ; (ii) Attribuer les espèces identifiées à des groupes trophiques, d’après la bibliographie ou d’après des analyses spécifiques.

51 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion Echantillonnage

Figure 2.2 – Piège à fosse

Les arthropodes de la surface du sol ont été échantillonnés selon deux techniques : les pièges à fosse et des aspirations. Les pièges à fosse sont constitués d’un pot en plastique (diamètre : 12 cm ; profondeur : 11,5 cm) disposés verticalement dans le sol et dont l’extrémité apicale ouverte se situe légèrement en-dessous de la surface du sol. Le liquide de piégeage (250 ml) est constitué à part égale d’eau salée à une concentration proche de la saturation et de glycérol. Un toit en plastique est positionné 20 cm au-dessus du piège pour éviter son débordement par les pluies ou l’irrigation (Fig. 2.2). Huit pièges à fosse ont été disposés par parcelle et ont été laissés en place pendant une semaine. Les aspirations d’arthropodes à la surface du sol (en présence ou non de plantes) ont été réalisées avec un souffleur modifié de feuille (STIHL BG56), le long de transects perpendiculaires aux rangs de plantation des manguiers. Chaque transect a une longueur correspondant à l’écartement inter-rang de la parcelle considérée, l’ensemble des transects d’une parcelle représentent en moyenne 25, 3 ± 1, 1 mètres linaires par 1000 m2. Le nombre de transects par parcelle dépend de l’écartement inter-rang. L’unité d’échantillonnage est le transect ; les arthropodes et les débris aspirés sont récupérés dans des filets individualisés. Les arthropodes de la canopée des manguiers ont été échantillonnés avec le même appareil. Des aspirations ont été réalisées sur un nombre d’arbres proportionnel à la taille de la parcelle, en moyenne 3, 75 ± 0, 2 arbre par 1000 m2. Pour chaque arbre (unité d’échantillonnage), les arthropodes de la canopée ont été aspirées en formant des cercles de 1 m de diamètre aux 4 points cardinaux, pendant une durée de 2-3 secondes par point, ce qui correspond à environ 10 secondes d’aspiration par arbre. Compte-tenu de la distance entre les sites et de notre volonté d’échantillonner dans la même période de la journée (début de matinée), nous avons effectué les aspirations (à la

52 2.2. Matériels et méthodes surface du sol et sur la canopée des manguiers) durant 3 matinées consécutives avec au maximum 4 sites échantillonnés par jour.

Identification des arthropodes

Le tri des échantillons, visant à séparer les arthropodes collectés des débris et à classer les arthropodes selon leur ordre, a été effectué par Brice Derepas, David Muru, Ségolène Plessix, Mickaël Tenailleau (dans le cadre de leur Service Civique au CIRAD), Cedric Ajaguin Soleyen, Marie-Ludders Moutoussamy et Maxime Jacquot. Puis les identifications ont été réalisées avec l’aide de la bibliographie disponible et de la collection entomologique de l’UMR PVBMT (Pôle de Protection des Plantes). Pour la majorité des groupes, les spécialistes ont vérifié nos identifications sur la base d’une collection de morphotypes. Les arachnides, isopodes et myriapodes ont été identifiés par Brice Derepas et Maxime Jacquot, avec la confirmation des identifications d’araignées par Jean-Claude Ledoux, des acariens par Olivier Levoux et des isopodes par Franck Noël. Concernant les insectes, David Muru a identifié les espèces d’Hyménoptères avec confirmation des déterminations par Gérard Delvare (CIRAD, UMR CBGP). Les identifications des espèces appartenant aux autres ordres d’insectes ont été réalisées par Maxime Jacquot, avec l’appui initial de Sophie Gasnier et Jacques Rochat (Insectarium de La Réunion) pour les Diptères, Orthoptères et Lépidoptères. Ces identifications ont été vérifiées en grande partie par Jacques Poussereau pour les Coléoptères, Jean-Claude Streito (INRA, UMR CBGP) et Thibault Ramage (consultant) pour les Hétéroptères, Bruno Michel (CIRAD, UMR CBGP) pour les Thysanoptères. Les espèces différentes mais trop proches morphologiquement pour être distinguées, ont été rassemblées en un seul groupe d’espèce (nom de genre suivi par « spp »).

Attribution des espèces à des groupes trophiques

L’attribution des espèces à des groupes trophiques a été effectuée d’après la littérature. Nous considérons dans notre étude 10 groupes trophiques d’arthropodes, dont 6 groupes trophiques principaux : • Herbivores nuisibles : les espèces connues pour être nuisibles au manguier, c’est- à-dire dont les dégâts sur la plante ont été démontrés ; • Herbivores non nuisibles : les espèces d’herbivores (phytophages s.l.), n’étant pas connues pour être ravageurs du manguier ; • Détritivores : les espèces de détritivores, microherbivores et mycétophages ; • Omnivores : les espèces s’alimentant d’autres arthropodes ainsi que de plantes et de détritus ; • Parasitoïdes : les espèces parasitant des arthropodes détritivores ou herbivores et entraînant leur mort ; • Prédateurs : les espèces strictement prédatrices s’alimentant quasi exclusivement d’autres arthropodes.

53 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion D’autres groupes trophiques ont également été identifiés d’après la bibliographie, mais n’ont pas été pris en compte dans les analyses : • Hyper-parasitoïdes : les espèces parasitant des arthropodes parasitoïdes et en- traînant leur mort ; • Parasitoïdes supérieurs : les espèces parasitant des arthropodes prédateurs ou omnivores et entraînant leur mort ; • Prédateurs myrmécophages : les espèces prédatrices de fourmis ; • Prédateurs supérieurs : les espèces prédatrices d’autres prédateurs.

Analyses isotopiques

Afin de préciser l’écologie d’espèces très abondantes sur les inflorescences du manguier, des analyses isotopiques ont été réalisées. Le principe est de mesurer la signature isotopique d’éléments, c’est à dire le ratio entre les isotopes stables et les isotopes instables (δ). Pour l’azote et le carbone, cette signature varie selon l’écologie trophique des espèces. Par exemple, le type de processus de fixation du carbone par les espèces de plantes autotrophes entraîne des signatures différentes en δ13C, ce qui permet de différencier les ressources basales exploitées par des herbivores, et leurs prédateurs. Les isotopes de l’azote, quant à eux, permettent de différencier les niveaux trophiques puisque à chaque consommation d’une ressource, le consommateur s’enrichit en δ15N. Plus une espèce à un δ15N élevé, plus elle occupe une position haute dans le réseau trophique (Minagawa & Wada, 1984 ; Ponsard & Arditi, 2000). Ces analyses ont été conduites sur des échantillons prélevés spécifiquement dans ce but, en octobre 2014 (fin de la période de floraison des manguiers), dans 4 vergers de manguiers. Les arthropodes ont été prélevés par aspiration (STIHL BG56) sur les inflorescences de 10 arbres dans chaque verger. Des inflorescences et des feuilles de manguiers ont également été prélevées pour obtenir la signature isotopique des ressources basales présumées. Après leur collecte, les échantillons ont été placés au congélateur, jusqu’à leur tri et l’identification des espèces présentes sur chaque arbre. Une fois subdivisés en échantillons élémentaires par arbre échantillonné et par espèce, les échantillons ont été séchés en étuve (à 45◦C), puis broyés. La contrainte majeure de ces analyses utilisant la spectromètrie de masse est la masse minimum requise en matière sèche (1 mg). Ceci nécessite de rassembler en un seul échantillon les individus d’espèces de petite taille et nous n’avons pas pu analyser les espèces peu abondantes et/ou très petites (comme les araignées). Enfin, les teneurs isotopiques (13C et 15N) ont été mesurées par Pascal Tillard de l’« Atelier des Isotopes Stables » (INRA, UMR « Biochimie et Physiologie Moléculaire des Plantes »).

2.2.4 Caractérisation des pratiques agricoles

Nous considérons les pratiques agricoles avec deux indicateurs : les caractéristiques des communautés végétales, qui reflètent les pratiques de gestion de la végétation adventice

54 2.2. Matériels et méthodes

A B

Cajanus scarabeoides (509 - 600 cm)

Figure 2.3 – Échantillonnage des communautés végétales. A : transect d’échantillonnage ; B : exemple de mesure de l’occupation par une espèce de plante.

(fauche, irrigation, paillage, traitements herbicides) ; les traitements insecticides.

Gestion de la végétation adventice (communautés végétales)

L’objectif principal de l’échantillonnage des communautés végétales est de quantifier l’abondance et la diversité des groupes écologiques. Les identifications des espèces de plantes vasculaires sont réalisées sur les mêmes segments que ceux des prélèvements d’arthropodes par aspiration, une semaine avant ceux-ci. Les segments sont matérialisés par la mise en place d’un décamètre entre deux repères fixes (Fig. 2.3A). Pour une largeur augmentée de 1 cm de part et d’autre du décamètre, les bornes des distances occupées par chaque espèce de plante vasculaire à la surface du sol sont notées (Fig. 2.3B). Nous pouvons ainsi mesurer la distance linéaire recouverte par chaque espèce de plante et l’abondance et la diversité des plantes sur le transect. Un échantillonnage supplémentaire est réalisé un mois avant la floraison pour compléter les données en cas de fauche pendant la floraison des manguiers (pratique culturale habituelle).

Traitements insecticides

Dans le cadre du projet Biophyto, des enquêtes auprès des chefs d’exploitation ont permis de connaître les dates d’interventions sur la parcelle. Le recueil de ces informations a débuté en juillet 2012. On ne pourra donc seulement utiliser comme indicateur le nombre de traitements insecticides réalisé pendant la période de 2 mois avant la collecte des arthropodes (juillet et août), même si toutes les données sont disponibles de juillet 2012 à décembre 2014.

55 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion ¯

0200 400 800 Mètres

Figure 2.4 – Parcelles situées sur la commune de Saint-Gilles dont les zones tampons (400 m de diamètre) peuvent se chevaucher (Orthophotographies IGN 2012).

2.2.5 Caractérisation du paysage

Les exploitations n’ont pas été choisies d’après leur contextes paysagers. De plus, la proximité de certaines exploitations engendre des recoupements de paysage (Fig. 2.4). La cartographie du paysage a deux objectifs : mesurer la complexité du contexte paysager dans lequel se situent les parcelles et mesurer la disponibilité en ressources pour des espèces ou des groupes écologiques particuliers. L’utilisation du logiciel de système d’information géographique ArcGis, les photographies aériennes IGN de 2012 et des vérifications in situ annuelles ont permis de cartographier le paysage pour chaque période d’échantillonnage. Le paysage est étudié dans une zone circulaire de 400 m de diamètre autour de chaque parcelle. Dans cette zone d’observation, les patches représentant chaque habitat peuvent être classés en 3 groupes : • Les habitats semi-naturels comprennent forêts, haies, ravines, friches et savanes ; • Les cultures ont été différenciées pour chaque production, même en cas de pro- ductions multiples, comme dans certains vergers de manguiers où d’autres cultures sont mises en place entre les lignes d’arbres ; • Les éléments « bâtis » comprennent toutes les constructions urbaines, les routes, les habitations et leurs jardins. Les indicateurs du paysage ont été mesurés avec deux outils. Le logiciel Fragstats (4.2.) a permis de quantifier les indicateurs à l’échelle globale (diversité en habitats, longueurs des bordures, etc.) et le logiciel R a permis de quantifier les indicateurs à l’échelle des types de patchs (habitats).

56 2.3. Les communautés d’arthropodes

2.3 Les communautés d’arthropodes

2.3.1 Importance des groupes taxonomiques

Au total 126753 arthropodes ont été collectés, 124001 ont été identifiés. Ils appartiennent à 4 classes, 23 ordres, 215 familles, 451 genres et 797 morphotypes. La précision des déterminations des morphotypes est variable, il y a par exemple : 217 morphotypes pour lesquels nous avons pu donner un nom d’espèce, 389 morphotypes avec un nom de genre et 156 morphotypes à l’échelle de la famille ou de la super-famille. L’ordre le plus riche en espèces et abondant est celui des Hyménoptères (Fig. 2.5), avec deux groupes distincts : les fourmis (Hymenoptera : Formicidae) et les Hyménoptères Parasitica (grande partie des « Hymenoptera non-Formicidae »). Les fourmis représentent à elles-seules une grande nombre des arthropodes avec 65487 individus collectés pour seulement 21 espèces. A l’inverse, les autres Hyménoptères représentent plus de 300 espèces avec seulement 7500 individus collectés. Les thrips (Thysanoptera) et les Hémiptères (Hemiptera) sont deux groupes avec de fortes abondances. Elles peuvent être expliquées par le fait que trois des espèces d’insectes nuisibles du manguier font parties de ces deux groupes : une espèce de thrips et deux espèces d’Hemiptère. Les araignées (Araneae) et les Diptères (Diptera) sont également des groupes taxonomiques importants avec plus de 4000 individus inventoriés. En terme de richesse en espèces, quatre ordres se distinguent en plus des Hyménoptères : les Diptères, les Coléoptères (Coleoptera), les Hémiptères et les araignées. Nos résultats constituent une contribution importante à la connaissance des arthropodes des vergers de manguiers à La Réunion, connaissances qui pourront être utiles pour d’autres systèmes arboricoles ou horticoles de l’île et pour les vergers de manguiers d’autres régions. Cette étude a permis le recensement d’espèces nouvelles pour La Réunion et d’espèces nouvelles pour la Science. Les nouvelles références d’espèces concernent principalement les araignées avec 11 nouvelles familles et au moins 32 nouvelles espèces. S’ajoutent à cela 4 morphotypes qui représentent potentiellement des nouvelles espèces pour la Science. Parmi les Hyménoptères parasitoïdes, on dénombre 2 nouvelles références de famille, 144 nouvelles références d’espèces (Muru et al en préparation) pour La Réunion.

2.3.2 Composition et importance des groupes trophiques

Au total 109741 individus de 523 espèces ont été attribuées aux 10 groupes trophiques, dont 109079 individus de 504 espèces d’arthropodes aux 6 groupes trophiques principaux (Tab. 2.1). Les nombres d’individus ou d’espèces qui ont pu être attribués à des groupes trophiques d’après la bibliographie ou les analyses isotopiques diffèrent selon les ordres (Fig. 2.5). En termes d’abondance et de richesse, le taux d’attribution à des groupes trophiques est faible pour les acariens (Acari), les Coléoptères, les Diptères, les Hyménoptères non- Formicidae, les Lépidoptères et les Orthoptères. Concernant les Hémiptères, le taux

57 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion Hym. non−formicidae Pseudoscorpiones Hym. formicidae Thysanoptera Dermaptera Lepidoptera Embioptera Amphipoda Psocoptera Collembola Neuroptera Coleoptera Orthoptera Thysanura Hemiptera Chilopoda Diplopoda Mantodea Blattodea Opiliones Araneae Isopoda Diptera Acari 5050 5010065000 10000 7500 5000 2500 0 Abondance iue25– 2.5 Figure bnac tnmr ’sèe a rr d’arthropodes. ordre par d’espèces nombre et Abondance Hym. non−formicidae Pseudoscorpiones Hym. formicidae Thysanoptera Dermaptera Lepidoptera Embioptera Amphipoda Psocoptera Collembola Neuroptera Coleoptera Orthoptera Thysanura Hemiptera Chilopoda Diplopoda Mantodea Blattodea Opiliones Araneae

Isopoda Diptera Acari 0102020300 250 200 100 50 0 Richesse

58 2.3. Les communautés d’arthropodes d’attribution à des groupes trophiques est assez bon en terme d’abondance, mais beaucoup moins en terme de nombre d’espèces.

Les groupes trophiques principaux ont des compositions taxonomiques différentes (Tab. 2.1) : • Les herbivores nuisibles sont représentés par quatre espèces d’insectes, avec en majorité des Hémiptères (Cochenille des Seychelles et Punaise du manguier), des espèces de Cécidomyies du manguier (Procontarinia spp.) et une espèce de thrips (Scirtothrips aurantii); • Les herbivores non nuisibles constituent un groupe trophique important en termes d’individus et d’espèces ; avec en majorité des Hémiptères, des thrips et, dans une moindre mesure, des Coléoptères ; • Les détritivores sont principalement représentés par des individus appartenant aux crustacés terrestres (Isopodes ou cloportes et Amphipodes), des Blattes et des Collemboles. Les Psoques et les Diptères dominent ce groupe trophique en richesse spécifique ; • les omnivores sont quasiment exclusivement représentés par 19 espèces de fourmis. Parmi elles, 3 espèces exotiques envahissantes atteignent des abondances impor- tantes : Pheidole megacephala (55608 individus), Brachymyrmex cordemoyi (4440 individus) et Solenopsis geminata (1081 individus). Elles sont une composante importante de notre système, car elles sont susceptibles d’impacter la biodiversité fonctionnelle et ses services. Cette question sera traitée dans le chapitre 4 ; • les parasitoïdes forment le groupe trophique le plus riche en espèces, composé de 182 espèces d’Hyménoptères et 8 espèces de Diptères. La diversité des Hyménoptères parasitoïdes est très importante, voire surprenante. Elle peut être expliquée par la complémentarité des trois techniques d’échantillonnage, alors que la plupart des études sur ce groupe utilisent des tentes malaises ou encore la mise en élevage d’arthropodes hôtes (le plus souvent d’importance économique) ; • les prédateurs sont en majorité représentés par des araignées.

Les groupes trophiques mineurs sont composés de la façon suivante : • les hyper-parasitoïdes : 47 individus et 3 espèces d’Hyménoptères ; • les parasitoïdes supérieurs : 141 individus et 14 espèces d’Hyménoptères ; • les prédateurs myrmécophages : une espèce d’araignée Tropizodium peregrinum Jocqué & Churchill, assez abondante (472 individus), dont la famille est connue pour être prédatrice de fourmis (Jocqué & Dippenaar-Schoeman, 2006) ; • les prédateurs supérieurs : deux individus d’une espèce d’araignée dont la famille (Palpimanidae) est connue pour être prédatrice d’autres araignées (Jocqué & Dippenaar-Schoeman, 2006) ;

59 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion Myriapoda Malacostraca Insecta Arachnida Classe/Ordre Diplopoda Chilopoda Isopoda Amphipoda Thysanoptera Psocoptera Orthoptera Neuroptera Mantodea Lepidoptera Hym. non-formicidae Hym. formicidae Hemiptera Embioptera Diptera Dermaptera Collembola Coleoptera Blattodea Pseudoscorpiones Araneae Acari Total 17295 8777 7522 835 13 18 84 46 SNR SNR SNRS N RS N RS N RS N RS N RS N Herb. non------nuisibles al . – 2.1 Table 121 56 10 35 6 3 7 4 - - - - eb usbe értvrsPrstïe Prédateurs Parasitoïdes Détritivores Herb. nuisibles 5288 3596 718 974 ------opsto aooiu e rniaxgopstohqe d’arthropodes trophiques groupes principaux 6 des taxonomique Composition 4 1 2 1 ------11265 1819 3970 1735 1906 481 129 228 884 40 73 ------81 14 24 11 7 9 1 1 1 6 7 ------4883 4147 736 ------190 182 8 ------4602 4176 355 14 24 25 1 5 1 1 ------82 65 7 3 1 2 1 1 1 1 ------65746 65482 184 12 62 Omnivores 3 2 1 ------26 19 2 1 1 1 1 1 ------oaeRS totale N totale 109079 65487 11120 1819 3970 9507 4231 2641 1735 1264 1906 4176 481 147 228 209 40 14 13 27 62 1 1 504 186 14 21 59 44 44 11 65 7 7 9 1 9 3 4 1 8 1 1 6 1 2

60 2.3. Les communautés d’arthropodes

On remarque, dans la composition de ces groupes trophiques, l’absence ou la faible abondance de groupes connus pour leur importance dans d’autres types d’agroécosystèmes. Chez les Coléoptères, c’est le cas notamment des carabes dont nous avons collecté uni- quement 6 individus et 4 espèces (sur l’ensemble du projet Biophyto), dont une espèce nouvelle pour la Science.

Les groupes trophiques par type de piège et par strate échantillonnée

Les groupes trophiques sont différemment représentés dans les strates échantillonnées (surface du sol ou canopée) et selon la technique échantillonnage utilisée (Fig. 2.6). Dans les échantillons prélevés sur la canopée des manguiers, les herbivores nuisibles sont (évi- demment) abondants et riches en espèces. Mais le groupe trophique le plus important en termes d’abondance et de richesse est celui des parasitoïdes. Il est suivi par les herbivores non nuisibles, des espèces nectarivores et pollinivores, ainsi que des espèces dont le statut de nuisible n’est pas connu (certaines espèces de thrips). Dans les échantillons obtenus par aspiration à la surface du sol, les herbivores non nuisibles sont également bien représentés, avec la moitié des échantillons collectés présentant plus d’une espèce. Il en est de même pour les parasitoïdes et les omnivores. Les omnivores présent une abondance moyenne très élevée dans ces échantillons. Dans les échantillons des pièges à fosse, le groupe trophique des omnivores a une abondance et une richesse élevée. Les détritivores et les prédateurs sont également deux constituants importants de la faune capturée par ces pièges.

Analyses isotopiques des communautés des inflorescences de manguiers

Les échantillons prélevés dans les 4 vergers de manguiers, ont permis de mesurer les signatures isotopiques des feuilles et des inflorescences de manguiers, ainsi que celles de 8 espèces d’insectes présentes sur les inflorescences (Fig. 2.7). Les signatures en δ13C et δ15N de ces différentes ressources ou espèces permettent de différencier des groupes d’espèces. Les organes du manguier ont des δ15N similaires et les plus faibles, la différence quant au δ13C des feuilles et des inflorescences peut être due à des périodes différentes de mise en place de ces organes (environ 4 mois d’écart). Psyllobora variegata (Coleoptera : Coccinellidae) présente le δ15N moyen le plus bas parmi les insectes analysés. Cela concorde avec son statut proche des consommateurs primaires, cette espèce étant connue comme consommatrice d’oïdium. Un ensemble d’espèces forme un groupe intermédiaire d’après le δ15N. On pourrait les rattacher au groupe trophique des omnivores, de par cette position et par la présence de Chrysopidae sp.1 appartenant à une famille dont les adultes sont connus comme omnivores. Ce groupe comprend également Enicmosoma borbonense (Coleoptera : Tenebrionidae), Exochomus laeviusculus (Coleoptera : Coccinellidae), Campylomma leucochila (Heteroptera : Miridae) et Orthops palus (Heteroptera : Miridae). Orthops palus (la punaise nuisible du manguier), a le δ15N le plus bas de ce groupe des omnivores, ce qui est cohérent avec une alimentation sur les inflorescences

61 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion

Abondance Richesse canopée canopée

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● Nombre d'espèces par arbre Nombre d'individus par arbre ●

●

● 0 2 4 6 8 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 Herb. Herb. Herb. Herb. nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores

Abondance Richesse surface du sol (aspiration) surface du sol (aspiration)

● ● ● ●

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● ● ● ● ● ● ● ● ● ● ● ●

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● Nombre d'espèces par mètre linéaire Nombre d'individus par mètre linéaire ● ● ● ● ●

● ● ● ● 0 1 2 3 4 5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 Herb. Herb. Herb. Herb. nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores

Abondance Richesse surface du sol (piège à fosse) surface du sol (piège à fosse)

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● ● ● ● ● Nombre d'espèces par piège Nombre d'individus par piège ●

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● 0 2 4 6 8 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 Herb. Herb. Herb. Herb. nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores nuisibles non−nuisibles Détritivores Parasitoïdes Prédateurs Omnivores

Figure 2.6 – Boîte à moustache de la richesse spécifique des groupes trophiques par type d’échantillonnage.

62 2.4. Pratiques agricoles des manguiers. Son statut omnivore, comme celui de C. leucochila, n’est pas surprenant puisque le régime alimentaire des mirides varient de la phytophagie strict à la zoophagie strict en passant par différentes gammes de zoophytophagie (Wheeler, 2001). Scymnus constrictus (Coleoptera : Coccinellidae) semble également appartenir à ce groupe d’après son δ15N, mais son écart en δ13C indique que son alimentation présumée omnivore a du se faire sur des plantes ou leurs herbivores différents du manguier. Elle aurait immigré récemment sur les inflorescences. Scraptiidae sp. 1 (Coleoptera) présente le δ15N le plus élevé avec une variabilité assez faible. Ces deux indicateurs montre que cette espèce serait prédatrice, exploitant pas ou très peu de matériel d’origine végétale.

● C. leucochila ● Chrysopidae sp. ● E. borbonense ● E. laeviusculus ● Feuille ● ● Inflorescence ● O. palus ● P. variegata ● ● Scraptiidae sp. ● S. constrictus ●

●● ● N (‰) 15

. ● δ

●

● ● −2 0 2 4 6 8 10

−28 −26 −24 −22 −20 −18 −16 δ.13C (‰)

Figure 2.7 – Signatures isotopiques en δ13C et δ15N pour le manguier (feuilles et inflorescences) et les espèces d’arthropodes les plus abondantes sur les inflorescences de manguiers.

2.4 Pratiques agricoles

2.4.1 Communautés végétales

Au total, 114 espèces de plantes de 30 familles ont été recensées dans le réseau des parcelles. La grande majorité sont des espèces de plantes herbacées (107), principalement des espèces appartenant aux familles des Poacées (26), des Fabacées (20), Malvacées (10) des Astéracées (9). La mise en place de la lutte biologique par conservation dans les parcelles « agroéco- logiques » des différentes exploitations a été effectuée pendant le dernier trimestre 2012, avec comme objectif d’augmenter le recouvrement et la diversité des couvertures végétales.

63 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion La modification des pratiques dans ces parcelles se traduit par une augmentation du recouvrement par les plantes et par la diversité des communautés végétales par rapport aux parcelles « témoins » (Fig.2.8). Concernant le recouvrement par les plantes (abondance), on notera également une variabilité très importante dans les parcelles témoins. En effet, la sensibilisation des producteurs à l’intérêt de ces nouvelles pratiques a conduit certains d’entre eux à les appliquer sur l’ensemble de leur exploitation.

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Pourcentage de recouvrement (%) Pourcentage ● Nombre d'espèces par mètre linéaire 0 20 40 60 80 100 0 1 2 3 4 ATATAT ATATAT 2012 2013 2014 2012 2013 2014

Figure 2.8 – Boîte à moustache de l’abondance et du nombre d’espèces végétales par mètres linéaires. T : parcelle « témoin » ; A : parcelle « agroécologique ».

2.4.2 Traitements insecticides

Sur les 10 exploitations suivies dans le cadre de la thèse, au total 25 traitements insecticides ont été réalisés durant les mois de juillet et août des années 2012 à 2014. Ces traitements ont principalement été réalisés dans les parcelles « témoins » du projet Biophyto. Seulement un traitement a eu lieu dans une parcelle « agroécologique » (Fig. 2.9). La substance active la plus utilisée est la lambda-cyhalothrine (21 fois), d’autres molécules ont été plus rarement utilisées : l’endosulfan (2 fois) et le diméthoate (1 fois). Le nombre de traitements insecticides dans les parcelles « témoins » a diminué au cours du projet Biophyto, passant de 6 parcelles traitées en 2012 et 2013 à 3 parcelles traitées en 2014. La fréquence moyenne a également diminué, elle était de 1,1 traitement par parcelle (T/p) en 2012, puis 0,9 T/p en 2013 et enfin 0,4 T/p en 2014. Comme pour les communautés végétales, cette réduction de l’utilisation des insecticides par les chefs d’exploitation a été enclenchée par la prise de conscience par les producteurs des impacts négatifs des insecticides sur la biodiversité fonctionnelle. C’est un résultat positif en tant que tel du projet Biophyto, mais l’inconvénient par rapport à notre étude est que les différences entre parcelles sont moins marquées. De plus, le nombre de traitements effectués, notamment en 2014, est très faible.

64 2.5. Paysage

● ●

● Nombre de traitements insecticides Nombre de traitements

● ●

0 1 2 3 4 ● ● ● ● ● ● ATATAT 2012 2013 2014

Figure 2.9 – Évolution du nombre de traitements insecticides appliqué en période de floraison des manguiers dans les deux types de parcelles du projet Biophyto. T : parcelle « témoin » ; A : parcelle « agroécologique ». Les formes indiquent l’appartenance des parcelles aux dix exploitations suivies.

2.5 Paysage

L’analyse en composantes principales des caractéristiques des contextes paysagers dans lesquels se situent les parcelles montrent une variation selon deux axes orthogonaux (Fig. 2.10). Le premier axe est défini par 4 variables colinéaires qui correspondent aux indicateurs de diversité (SHDI et PR), de configuration (TE) et à la proportion qu’occupent les vergers de manguiers. Le deuxième axe est défini par 2 variables anti-corrélées, la proportion occupée par les cultures et celle occupée par les éléments semi-naturels. Nous pouvons donc dire que nous avons deux gradients, l’un par rapport à la richesse et la configuration du paysage et l’autre par rapport à son utilisation (cultures vs habitats semi-naturels). L’autre information qu’apporte cette analyse multivariée est la corrélation entre la proportion occupée par les vergers de manguiers et les indicateurs de diversité et de configuration. Lors des analyses nous n’utiliserons pas simultanément ces indicateurs.

2.6 Conclusion

En conclusion, les études de cette thèse sont fortement dépendantes des dispositifs mis en place dans le cadre du projet Biophyto. Le réseau Biophyto est composé d’exploitations avec dans chacune deux parcelles de deux types de pratiques différents, mais les différences entre deux parcelles ne sont pas constantes d’un site à l’autre et d’une année à l’autre. Cette variabilité de situation a plusieurs causes : les différences entre les exploitations au départ du projet, les différences d’application des nouvelles pratiques dans les parcelles « agroécologiques » et enfin les différences d’évolution des pratiques dans les parcelles « témoins ». Dans les analyses présentées dans les chapitres suivants, nous ne considèrerons

65 Chapitre 2: Caractérisation des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion

Parcelle témoin 2012 culture témoin 2013 témoin 2014 agroeco. 2012 agroeco. 2013 agroeco. 2013

● ● ● ● PR ● ● TE manguier ● ●● ● SHDI ● ● Dimension 2 (30,51 %)

seminat −3 −2 −1 0 1 2 3

−3 −2 −1 0 1 2 3 Dimension 1 (48,02 %)

Figure 2.10 – Analyses en composantes principales sur les variables de paysage. Les symboles représentent les individus, leurs formes correspondent aux exploitations et leurs couleurs indiquent la parcelle et l’année. Les variables sont représentés par les flèches, culture : la proportion de cultures ; manguier : la proportion de vergers de manguiers ; seminat : la proportion d’éléments semi-naturels ; PR (Patch Richness) : le nombre de type de patches ; SHDI : l’indice de diversité de Shannon ; TE (Total Edge) : longueur totale des bordures de patches. pas les pratiques en types de pratiques (« agroécologique » ou « témoin ») mais nous les caractériserons selon un ensemble de variables quantitatives. La caractérisation des communautés des vergers de manguiers à La Réunion montre l’importante diversité des arthropodes. Les taxa remarquables en richesse spécifique sont les hyménoptères parasitoïdes et les araignées. Les inventaires soulignent également l’importance, en termes d’abondance, des espèces de fourmis envahissantes.

66 Chapitre 3

Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

Introduction

Pour répondre à l’enjeu de l’utilisation de la biodiversité pour ses services, il est néces- saire de comprendre comment les pratiques agricoles et le paysage influencent la diversité des groupes trophiques et, au sein de communautés, d’expliquer comment les groupes trophiques interagissent. Ces études sont généralement conduites dans des expériences de manipulation de la biodiversité d’un groupe trophique dans un seul contexte. Les objectifs des travaux exposés dans ce chapitre sont d’identifier et de comprendre les interactions multi-trophiques agissant dans les réseaux trophiques, en considérant les pratiques agricoles et le paysage. L’approche que nous avons adoptée est originale pour trois raisons : • son caractère observationnel. Nous nous appuyons sur le réseau de parcelles du projet Biophyto, ce qui nous permet de disposer d’une variété de pratiques et de caractéristiques du paysage, et donc des conditions représentatives des conditions agricoles et écosystémiques ; • la prise en compte d’effets directs et indirects à de multiples échelles par l’utilisation de modèles d’équations structurelles ; • la vérification du sens des interactions entre les groupes trophiques. L’ensemble des effets testés et la recherche du sens des interactions entre groupes trophiques représentent un nombre très important de modèles à comparer. Elle a nécessité une longue période de développement de modèles et la réalisation d’analyses sur cluster de calcul (Plateforme South Green de bioinformatique). Nous avons utilisé une approche bayésienne pour la réalisation des modèles d’équations structurelles. Les spécificités de notre jeu de données (notamment les changements de positions de certains échantillons d’une année sur l’autre) ne permettent pas d’utiliser les outils existants en approche fréquentiste. Les analyses ont été conduites séparément dans deux strates des vergers de manguiers :

67 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers la surface du sol et la canopée des manguiers. De plus, pour chacune des strates, les analyses ont été effectuées séparément sur les données d’abondance et de richesse spécifique des groupes trophiques. Ce chapitre est constitué d’un article soumis à la revue Journal of Animal Ecology : Jacquot M., Massol F., Muru D., Derepas B., Tixier P., & Deguine J.-P. ; Evidence of bottom-up and top-down controls of biodiversity in a tropical agroecosystem, qui est présenté dans la suite de ce chapitre. Les principaux résultats sont les suivants. Quelle que soit la strate et quel que soit l’indicateur de groupe trophique, les résultats montrent l’absence d’effets de la fréquence des traitements insecticides et des indicateurs de paysage. Lorsque les groupes trophiques ont été considérés d’après leur abondance, seule une interaction vraisemblable et différente de zéro a été trouvée. En revanche, lorsque les groupes trophiques sont considérés d’après leur richesse spécifique, les résultats montrent des interactions complexes entre groupes trophiques, avec des effets positifs ascendants et descendants de la biodiversité. On observe même l’existence d’une cascade de diversité. L’existence d’effets positifs descendants de la diversité des consommateurs sur la diversité de leur ressource est, à notre connaissance, un résultat nouveau et majeur dans la compréhension des mécanismes de coexistence des espèces. L’absence d’effet des traitements insecticides et du paysage limite les implications de notre travail dans le développement de méthodes de gestion de la biodiversité en vergers de manguiers. Cette absence résulte probablement des limites de notre approche observationnelle. En revanche la cascade de diversité de la diversité des plantes vers la diversité des parasitoïde suggère que l’installation de couvertures végétales diversifiées dans les vergers est un levier majeur pour la lutte biologique par conservation. Elle représente donc un pilier important de la protection agroécologique des vergers de manguiers (Deguine et al., 2016).

68 Evidence of bottom-up and top-down biodiversity controls in a tropical agroecosystem

Maxime Jacquota, b, ∗, François Massolc, David Murua, Brice Derepasa, Philippe Tixierd, e, †, Jean-Philippe Deguinea, † aCIRAD, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France bUniversité de La Réunion, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France cCNRS, Université de Lille - Sciences et Technologies, UMR 8198 Evo-Eco-Paleo, SPICI group, F-59655 Villeneuve d’Ascq, France dCIRAD, UPR GECO, F-34398, Montpellier Cedex 5, France eCATIE, Departamento de Agricultura y Agroforesteria, 7170, Cartago, Turrialba 30501, Costa Rica *Corresponding author. †these authors contributed equally to this study

Summary

1. The conservation of biodiversity and the provision of services in real-word ecosystems critically depend on how biodiversity is maintained and how biodiversity influences ecosys- tem functioning. Reviews of recent advances highlight the lack of multitrophic approaches at large spatial scale to verify results mostly obtained in biodiversity experiments with manipulation of only one trophic level at small spatial scale. 2. The aim of our study is to identify multitrophic interactions between trophic groups in a tropical agroecosystem, taking into account farming practices and landscape complexity. With an observational approach, we monitored arthropods, farming practices and landscape in 10 pairs of mango orchards on Reunion Island for three years. Using structural equation models, we assessed the best statistical model separately explaining two metrics qualifying each trophic group (abundance and species richness) in two different strata of mango orchards (ground surface vs. mango tree canopy). 3. Results of structural equation models for each stratum show that statistically significant links between abundance of trophic groups are rare. On the contrary, biodiversity mediates complex bottom-up and top-down interactions, including diversity cascade, qualitatively different between strata. One noteworthy difference is the relation between herbivore and predator diversity which is top-down on the ground and bottom-up in the canopy. 4.These results demonstrate that biodiversity have top-down and bottom-up effects in complex communities of an agroecosystem. They highlight the importance of top-down control of predator diversity on the maintenance of primary consumer diversity. In the two adjacent strata, the differences in stratum complexity and resource specialization could explain why and when herbivore or secondary consumer diversity controls the other one.

Keywords : ecosystem functioning, food web, landscape, mango, plant diversity, species richness, structural equation model.

69 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

3.1 Introduction

To develop more sustainable agroecosystems, agriculture practices are increasingly using processes linked to biodiversity in order to sustain the provision of needed ecosystem services (Duru et al., 2015 ; Geertsema et al., 2016). This development requires understanding the causes and consequences of biodiversity (Gaba et al., 2014), thus converging with fundamental research in community ecology, i.e. on mechanisms of species coexistence and on the relationship between biodiversity and ecosystem functioning (BEF). The main purpose of BEF studies is to understand how biodiversity influences ecosystem processes and services (Cardinale et al., 2012). Most of the first BEF studies have focused on the consequences of biodiversity at a single trophic level, and meta-analyses showed that biodiversity increased ecosystem processes such as productivity (Balvanera et al., 2006 ; Cardinale et al., 2006a). More recently, ecologists have promoted multitrophic approaches to understand BEF relationships (Thébault & Loreau, 2006 ; Duffy et al., 2007 ; Cardinale et al., 2009 ; Thompson et al., 2012 ; Hines et al., 2015). In multitrophic approaches, two opposite forces affect species abundance, i.e. the top-down control of resources by consumers and the bottom-up control of consumers by resources (Hairston et al., 1960), which can both affect diversity as well as abundances of the different trophic levels. Top-down control of prey species by consumers (predation sensu lato) is known to increase prey diversity through a mechanism known as keystone predation (Paine, 1966, 1974 ; Chesson, 2000). Secondary consumers can even enhance abundance and diversity of primary producers through their effects on herbivores, thus favouring primary producers through a top-down trophic cascade (Oksanen et al., 1981 ; Persson et al., 1992 ; Schmitz, 2003 ; Bruno & O’Connor, 2005 ; Byrnes et al., 2006). Furthermore, consumer diversity enhances depletion of their resources (Ives et al., 2005 ; Cardinale et al., 2006b ; Letourneau et al., 2009 ; Griffin et al., 2013). In diverse communities, interactions within the community, such as competition (Cardinale et al., 2006a ; Schmitz, 2007), intraguild predation (Finke & Denno, 2005 ; Vance-Chalcraft et al., 2012) or omnivory (Bruno & O’Connor, 2005 ; Eriksson et al., 2011), can affect the biodiversity-prey suppression effect. Few studies have focused on the effects of consumer diversity on diversity at lower trophic levels. They show that the diversity of secondary consumers decreases the diversity of primary consumers (Dyer & Letourneau, 2003 ; Pearson & Dyer, 2006). In the same vein, bottom-up control also influences biodiversity in food webs. Diversity of primary producers enhances diversity of primary consumers (Balvanera et al., 2006). More precisely, plant diversity is known to increase primary and secondary consumer abundances (Petermann et al., 2010 ; Scherber et al., 2010) and diversities (Pearson & Dyer, 2006 ; Petermann et al., 2010 ; Castagneyrol & Jactel, 2012). Mechanisms underlying bottom-up effects could be modulated by the degree of specialization of consumers, resource productivity and/or resource density. Following the resource specialization hypothesis, when consumer species are specialists, increasing resource diversity leads to higher consumer diversity (Haddad et al., 2009 ; Cook-Patton et al., 2011). According to the more individuals

70 3.1. Introduction hypothesis, increasing productivity of resources increases consumer abundance and diversity (Srivastava & Lawton, 1998 ; Haddad et al., 2009 ; Cook-Patton et al., 2011). For Hurlbert & Jetz (2010), the bottom-up effect of biodiversity could be due to both higher productivity and specialization of consumers. Lastly, density of resource could also promote diversity by attracting generalist consumers (Eveleigh et al., 2007). Bottom-up and top-down controls always co-occur to some degree in the same ecosystem (Hunter & Price, 1992 ; Leroux & Loreau, 2015). Prey diversity reduces its top-down control by higher trophic levels, associational resistance, through the occurrence of inedible species (Leibold, 1989 ; Steiner, 2001 ; Duffy et al., 2005) and by the dilution of a focal prey species in multiple prey community (Root, 1973 ; Ostfeld & LoGiudice, 2003). In tri-trophic interactions, plant diversity enhances abundance of secondary consumers, which in turn reduces the influence of herbivores on plants (Root, 1973 ; Russell, 1989 ; Andow, 1991). In other words, a positive bottom-up effect of plants on secondary consumers can promote a positive effect of secondary consumers on plants through decreasing the negative impact of herbivores (Eveleigh et al., 2007 ; Moreira et al., 2012). Conversely, prey diversity can promote its own top-down effects by higher trophic levels, associational vulnerability, when supplying a balanced diet to consumers (DeMott, 1998 ; Stachowicz & Hay, 1999 ; Gamfeldt et al., 2005). All these results highlight the importance and the complexity of multitrophic interac- tions in food webs (Fig. 3.1). The majority of these results come from BEF experiments conducted at small scale with controlled and standardized manipulations of biodiversity at a single trophic level (Brose & Hillebrand, 2016). Mechanisms and relationships found should be confirmed in multitrophic communities at larger spatial and longer temporal scales in varying environments (Brose & Hillebrand, 2016). In agroecosystems, the un- derstanding of causes and consequences of biodiversity also requires to study multitrophic interactions and to take into account the influence of farming practices and landscape context. Farming practices could influence biodiversity, in particular through the use of pesticides (Geiger et al., 2010 ; Rusch et al., 2010), and through the management of plant community conducted to reduce or enhance plant diversity (weeding and habitat manipulation, respectively) (Dassou & Tixier, 2016 ; Holland et al., 2016). Most studies have compared effects of organic vs. conventional farming, and meta-analyses showed that organic farming increased species richness of several groups (Hole et al., 2005 ; Bengtsson et al., 2005 ; Schneider et al., 2014 ; Tuck et al., 2014). At the landscape scale, landscape complexity enhances pest and natural enemy diversity (Chaplin-Kramer et al., 2011). When farming practices are considered in the landscape context, organic farming has a greater effect on biodiversity in intensively used landscape, either with low cover of semi-natural habitats (Batáry et al., 2011) or with a large proportion of arable field (Tuck et al., 2014). Furthermore, different types of organisms can respond differently at the local and landscape scales : in their meta-analysis, Gonthier et al. (2014) stress that plant richness is influenced only by local farming practices, arthropod richness and abundance

71 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

Figure 3.1 – Schematic representation of hypothetical mechanisms determining abundance and diversity of trophic levels within our tri-trophic food web. A. Positive effect of resource diversity on specialist consumer diversity by resource specialization hypothesis ; B. Positive effect of resource abundance or productivity on consumer diversity by more individuals hypothesis or birdfeeder effect ; C. reduction or increase of resource abundance and diversity by predation ; D. Effects of assocational resistance or vulnerability of a diverse resource community on the top-down control by consumers ; E. reduction of top-down control by competion or intraguild predation between consumers, or increase of top-down control by facilitation ; F. Positive effect of primary producer diversity on secondary consumer diversity or abundance by direct (by the provision of habitats and food resources) or indirect effect (by bottom-up cascade(s)). As plant diversity and abundance were directly manipulated by farming practices in our system, we assume that primary producers cannot be controled by trophic or diversity effect. Ligth green, green and black arrows indicated respectively positive effects of diversity, positive effects of abundance or productivity, and effects of diversity or abundance which can be positive or negative.

72 3.2. Materials and Methods are affected by both local and landscape (Gonthier et al., 2014). To our knowledge, no study has integrated multitrophic interactions, farming practices and landscape complexity, using an observational approach nor an experimental approach. The main goal of our study is to identify multitrophic interactions between species richness of each trophic group, within and across trophic levels, in a tropical agroecosystem. Our study system is mango orchards, mangoes being one of the most grown tropical fruits worldwide (Food and Agriculture Organization, 2015). We use structural equation models (SEM) to test : (i) the existence of one-way statistical dependences between species richness of six arthropod trophic groups ; and simultaneously (ii) the influence of farming practices and landscape complexity on species richness of these trophic groups. The same analyses have been conducted on abundance data of each trophic group to distinguish diversity-based and abundance-based mechanisms. Furthermore, analyses have been performed independently for each stratum, mango tree canopy and ground surface, to understand relationships between trophic groups in two different and sympatric systems (ground surface and mango tree canopy), for which we expected the intervention of different forces.

3.2 Materials and Methods

3.2.1 Study area and sampling

The study was conducted between 2012 and 2014, in 10 mango orchards (hereafter “sites”) on the west coast of Reunion Island (Indian Ocean) belonging to the network of the Biophyto project (www.biophyto.org). Plant diversity and insecticide applications varied within and across sites in different landscape contexts. In 2012, at the beginning of this project, 3 sites were managed using organic farming practices (either certified or in the process of converting), and 7 were managed using conventional farming practices, i.e., using chemical pesticides. In each site, we monitored two plots : one in which these customary practices (organic or conventional) were maintained, and another in which conservation biological control practices have been applied since 2012, without any use of insecticides and with enhanced plant diversity in the ground cover (without strictly controlled treatments). Biological control and customary practices varied across and within sites, resulting in a diversity of ecological situations at plot level. The average size of plots was 1404 m2, with an average distance of 89.3 m between the plot centres within sites, and an average distance of 46 km between plot centres regardless of site. In order to study multitrophic interactions with a multiscale approach, we conducted “snapshot” field sampling once a year in August during the mango flowering season. We collected arthropods, plants and landscape data for a short period (3 weeks). Surveys of farmers by partners of Biophyto project provided dates of insecticide treatments by plots.

73 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

3.2.2 Arthropod communities

Arthropods communities were sampled at two distinct strata in each orchard : mango tree canopy and ground surface. Arthropods from the ground surface were sampled with pitfall traps and suction sampling (with modified leaf blower, STIHL BG56) on the ground surface (with or without weeds). Suction samples were taken along transects, located between two rows of mango trees and perpendicular to them. Mango tree-living arthropods were collected in the canopy using suction sampling. For a detailed description of the sampling methods, see Jacquot et al. (2016). All arthropods collected were identified to the species level (morphospecies or morphotypes). Then, we assigned arthropod species to trophic groups according to data from the literature (Tables in the Supporting Information). In this study, we considered 6 trophic groups : detritivores (detritivores, scavengers, fungivores and micro-herbivores), herbivorous pests of mango (hereafter pests), non-pest herbivores (hereafter herbivores), parasitoids, predators (strict predators, feeding only on other arthropods), omnivores (feeding on other arthropods and on plants and/or detritus). Hyperparasitoids and top-predators were scarce and were not considered in our study. For each trophic group we used the observed species richness and abundance of each sample as the variables of interest.

3.2.3 Farming practices

We considered two indicators of farming practices, insecticide spaying frequencies and plant diversity (within field). Insecticide spraying frequencies were calculated based on the period of two months before the beginning of arthropod sampling. This duration was chosen because farmer surveys began two months before our first arthropod sampling in 2012. Plant diversity surveys were conducted one week before the beginning of arthropod sampling. Plants were identified along the same transects along which suction samples were taken on the ground surface. Abundance of each species by transect was considered as the sum of occupied portions of transects. Plant diversity was estimated at the plot scale. For each plot, two samples were randomly selected to form a subset, then we evaluated species richness of this subset with the second-order jack-knife estimator, using the specpool function of R package vegan (Oksanen et al., 2015). This selection/estimation procedure was repeated 100 times to estimate average plant species richness by plot.

3.2.4 Landscape complexity

Each year, crops and semi-natural habitats were mapped within a 400 m radius of the centre of each plot, using field observations, aerial photographs (IGN 2013) and ArcGIS v. 10.3. We used a scale of 400-m because both natural enemies and pests have been found to respond to landscape at this spatial scale (Chaplin-Kramer et al., 2011). We measured landscape complexity with two commonly used metrics (Tscharntke et al., 2005 ; Gonthier

74 3.2. Materials and Methods et al., 2014) : the Shannon diversity index of land use types using fragstat v. 4.2.1 and the proportion of semi-natural habitats measured with raster and fragstat package in R.

3.2.5 Structural equation models

Statistical analyses were conducted independently for four types of models, i.e. for each stratum (ground vs. canopy) we used structural equation models (SEM) on either abundances or diversities of all arthropod trophic groups. For ground surface, abundances or diversities of trophic groups were defined by latent variables based on data of pitfall trap and suction sampling on ground surface. For mango tree canopy, abundances or diversities of trophic groups were defined by latent variables based on data of suction sampling on mango tree.

Figure 3.2 – Path diagram of tested multitrophic interactions in structural equation models. Double-head arrows show that we test the two directions for each interaction. Arrows are black or grey, to underline interactions located within and across trophic levels, respectively. SEM include effects of plant richness, frequency of insecticide spraying and the two landscape metrics on each trophic group, these effects are not displayed to ensure readability.

We used SEM because this method allows deciphering direct and indirect effects in a network constituted of arthropod trophic groups, farming practices and landscape metrics (Grace et al., 2010). We considered a maximum of 12 relations between the six arthropod trophic groups, assuming that there was no relation between primary consumer trophic groups (Fig. 3.2). In addition, we studied the effects of 4 “extrinsic variables” (plant diversity, frequency of insecticide spraying and the two landscape metrics) on each trophic group, corresponding to a maximum of 24 combinations of “extrinsic effects”. We did not take into account the effect of landscape complexity on plant diversity, as a meta- analysis showed that, in agroecosystems, plants are influenced by local management but not landscape complexity (Gonthier et al., 2014) and we assumed that plant community were mainly dependent of farming practices in our system. Another important goal of our analysis is to identify one-way statistical dependences between arthropod trophic

75 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers groups, requiring comparisons of SEM with different directions of statistical relations between dependent variables. However, testing all possible models and sub-models with all combinations of possible directions would represent 247,407 possibilities of dependences between arthropod trophic groups (531,441 minus all the models displaying at least one cycle), multiplied by 24 combinations of extrinsic effects, for a total of 12,754,584 models to run. To constrain the number of tested models, for each stratum, we ran only models with a small number of variables (“reduced” models) and with a large number of variables (“nearly full” models). “Reduced” models were composed of two one-way statistical dependences between trophic groups and two extrinsic effects (corresponding to 72,864 models). “Nearly full” models were composed of 12 one-way statistical dependences between trophic groups (only 384 possible combinations without any cycle) and 22 extrinsic effects (among 24) corresponding to 105,984 models. As it would be difficult to manage the massive amounts of output from these 178,848 models, for each stratum we conducted the analysis in four stages : (i) we ran all the selected models to get their deviance (D) ; (ii) we calculated the Bayesian Information Criterion (BIC, eqn 3.1) and BIC weight (w, eqn 3.2) of each model i :

BICi = Di + ln(N i)ki (3.1)

e−∆i/2 wi = (3.2) −∆j/2 P je

where N i is the number of observations, ki is the number of model parameters and ∆i is the ∆BIC of model i (i.e. the difference between its BIC and that of the best model within the model set). Then for each tested parameter e, we calculated BIC weight of effect (W e) by summing the BIC weight of all models in which parameter e is present and we calculated the ensuing evidence ratio ER :

W e ERe = (3.3) 1 − W e

The evidence ratio ERe is compared to the expected null evidence ratio (ERnull), based on the expectation that all model BIC weights are equal (and thus ERnull is equal to the ratio wnull/1 − wnull, with wnull equal to the total number of models including e divided by the total number of models). A tested effect is considered unlikely when ERe < 0.37ERnull, plausible when ERe > ERnull and likely when ERe > 2.72ERnull (Burnham & Anderson, 2002, 2004) ; (iii) for the kind of models (“reduced” or “nearly full”) showing the lowest BIC, we ran models with ∆BIC < 5 to get posteriors of parameters ; and finally (iv) we used model averaging to compute coefficient estimates and credibility intervals. In results, we will consider an effect as credible if it is highly plausible (ERe > 2ERnull) and if it has a model-averaged 95% credibility interval which does not overlap zero. Analyses were conducted respectively on diversity and abundance of arthropod tro- phic groups, using log-transformed data. Structural equation models took into account

76 3.3. Results distances between plots and relationships between the three years of survey. Models were run in the Southgreen Bioinformatic platform (CIRAD, Montpellier, France, http : //www.southgreen.fr/), using JAGS software (Plummer, 2003) to perform Gibbs sam- pling and the function jags in R package R2jags (Su & Yajima, 2012) as an interface to R. Three Markov chain Monte Carlo (MCMC) chains of 50,000 iterations were simulated, with a burn-in period of 30,000 iterations. Preliminary tests with different numbers of iterations were conducted to ensure convergence of MCMC chains. To this end, we checked that the potential scale reduction factor was between 1.0 and 1.1 for each parameter at the end of the burn-in period (Gelman & Shirley, 2011). All our analyses utilised R 3.1.0 (R Development Core Team 2014) and JAGS 4.4.0.

3.3 Results

3.3.1 Composition of arthropod communities

Overall, we collected 126,753 arthropods, of which 109,079 individuals belonging to 504 species (4 classes and 22 orders) were identified and assigned to one of the 6 trophic groups. Trophic groups of secondary consumers had similar composition in the two strata, parasitoids were mainly composed of Hymenoptera, predators mainly consisted of spiders and omnivores were mainly composed of ants. Four insect pests of mango inflorescences were recorded in both strata. Orthops palus (Heteroptera : Miridae) was abundant in both strata and mango gall midges (Procontarinia mangifera Diptera Cecidomyiidae) were abundant in ground surface samples. The non-pest herbivores were predominantly composed of Coleoptera, Hemiptera and Thysanoptera species. Lastly, detritivores were principally composed of Diptera and Blattodea on mango tree canopy, and Amphipoda, Collembola and Isopoda on ground surface.

3.3.2 SEM based on diversities of trophic groups

When modelling the diversity of trophic groups on the surface of ground, the lowest BIC among structural equation models was obtained with “reduced” models (Delta-BIC = 216 between the best model from both groups). Based on “reduced” models, model parameters with an evidence ratio higher than 2 were the effects of herbivores on parasitoids, of parasitoids on omnivores, of predators on detritivores and herbivores, as well as the effect of frequency of insecticide spraying on omnivores, and the effects of plant diversity and the proportion of semi-natural habitats on herbivores (Tab. 3.1). Model averaging was conducted on the “reduced” models with a delta BIC (difference between the BIC of a model and the BIC of the smallest BIC) below 5 (corresponding to 404 models). From the 6 model parameters with evidence ratio higher than 2, only four had an average 95% posterior estimate interval that did not overlap zero (Fig. 3.3, Tab. 3.1). Thus, on ground surface, the results of structural equation models showed that neither the insecticide

77 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

Table 3.1 – Evidence ratio (ER), model-averaged parameter estimates (95% credibility interval) for the structural equation models of the two strata for each metric (diversity and abundance). ER higher than 2 and corresponding posteriors are in bold, posteriors significantly different from zero are underlined. Empty cells indicate posteriors did not estimate by model averaging, because variables were absent of the set of “best” models used for model averaging (diversities on soil surface) or because model averaging was not conducted if no variables showed an evidence ratio>2 for the model type (abundances on canopy).

78 3.4. Discussion spraying frequency, nor the landscape complexity metrics, influenced the species richness of trophic groups. However, the species richness of plants had a positive effect on the species richness of herbivorous arthropods. Regarding statistical links among trophic groups, herbivore richness had a positive effect on parasitoid richness, thus forming a bottom-up diversity cascade from plants to parasitoids. By contrast, predator richness generated a strong top-down positive effect on herbivore richness and a weak top-down positive effect on detritivore richness. Pest and omnivore richness were not explained by other trophic group diversity and did not explain other trophic group diversity. For diversity data within the mango tree canopy, the best BIC among all tested SEMs was found among the "nearly full" models, with 157 fewer units of BIC than “reduced” models. Parameters with an evidence ratio higher than 2 were only interactions between trophic groups : the effects of detritivores and herbivores on parasitoids, predators and omnivores, the effect of predators on pests and the effect of parasitoids on pests (Fig. 3.3, Tab. 3.1). Model averaging was conducted on the "nearly full" models with a delta BIC below 5 (corresponding to 2,607 models). Of the 8 model parameters with an evidence ratio higher than 2, four had a model-averaged 95% credibility interval that did not overlap zero (Fig. 3.3, Tab. 3.1). No landscape or agricultural practice variables explained the richness of the trophic groups. In contrast to what has been showed for diversity on ground surface, herbivore richness had a bottom-up positive effect on predator and omnivore richness, albeit weaker in the case of omnivores. Detritivore richness had a bottom-up positive effect on parasitoid richness. The only top-down effect in this stratum was the positive effect of predator richness on pest richness.

3.3.3 SEM based on abundances of trophic groups

On ground surface, the SEM explaining abundances of trophic groups with the best BIC was found among the "reduced" models, with 206 fewer BIC units than the best "nearly full" model). Model averaging was conducted on the "reduced" models with a delta BIC below 5 (corresponding to 6,612 models). Based on "reduced" models, only the model parameter describing the effect of detritivore abundance on predator abundance had an evidence ratio higher than 2.72 and its average posterior was significantly different from 0 (Fig. 3.3, Tab. 3.1). For data of mango tree canopy, SEM of abundances of trophic groups did not have any model parameter with ER > 2 among "reduced" or "nearly full" models. Thus, we considered that no effect existed between abundances of trophic groups within the canopy.

3.4 Discussion

Our results evince that diversities of arthropod trophic groups had bottom-up and top- down positive effects within each stratum (mango tree canopy and surface of the soil) and these effects are qualitatively different between strata. No interactions between diversities

79 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers

Figure 3.3 – Food webs of the soil surface and mango tree canopy biodiversity. A and B : for diversities of arthropod trophic groups in tree canopy and surface of the soil, respectively. C and D : for abundances of arthropod trophic groups in tree canopy and surface of the soil, respectively. The number next to the arrows is the model-averaged standardised mean of the parameters. Boxes for the frequency of insecticide spraying and landscape metrics were not represented, because they were not likely and/or significantly different from zero. Evidence ratio, model-averaged posterior mean and 95% credibility interval (CI) for all parameters are reported in Table 3.1 of trophic groups within secondary consumers was suggested as likely by BIC-based SEM selection. Among farming practices and landscape indicators, only plant diversity displays such a likely effect (positive effect on herbivore diversity). For abundances of trophic groups, only one relation between trophic groups (detritivores on predators on ground surface) is privileged by model selection among SEMs. Plant diversity influences diversity in arthropod communities only on ground surface. In this stratum, plant diversity has a positive direct effect on herbivore diversity, but plant diversity has no direct effect on the diversity of secondary consumer trophic groups. Our results are different from those of studies considering consumer trophic groups independently. In those studies, plant diversity increases the diversity of both herbivores and secondary consumers in grassland experiments (Haddad et al., 2009 ; Scherber et al., 2010 ; Hertzog et al., 2016), with confirmation by a meta-analysis (Dassou & Tixier, 2016). In our system, even if plant diversity did not directly affect secondary consumers, plant diversity positively affected parasitoid diversity through herbivore diversity. This bottom-up diversity cascade is also found in studies assessing plant-aphid-parasitoid interactions using path analysis (Petermann et al., 2010), and in plant-herbivore-enemy systems (predators

80 3.4. Discussion and parasitoids considered together) (Pearson & Dyer, 2006). In contrast, in our system, the plant diversity cascade did not exist for predator diversity, herbivore-predator relationship being top-down rather than bottom-up. To our knowledge, only one study simultaneously tested direct and indirect effects of plant diversity on parasitoid, predator and omnivore abundances (Scherber et al., 2010). This study evidences bottom-up diversity cascades from plant diversity to parasitoid and predator abundance aboveground and from plant diversity to predator abundance belowground. Our results showed only the bottom-up effect of detritivore abundance on predator abundance on ground surface. On ground surface, the relationships between herbivore diversity and two groups of secondary consumers have opposite directions : the herbivore-parasitoid relationship is bottom-up, while the herbivore-predator relationship is top-down. Difference in the degree of resource specialization of species constituting these two trophic groups could explain this contrast. Parasitoids are mainly composed of specialist consumers parasitizing one or a few host species, whereas predators are mainly composed of generalist consumers (spiders). Thus, our results would be consistent with the resource specialization hypothesis, originally developed and proved on plant-herbivore relationships (Hutchinson, 1959 ; Haddad et al., 2009 ; Cook-Patton et al., 2011). Increasing resource diversity (here herbivores) could increase the number of specifically associated consumer species and thus parasitoid diversity. On the other hand, generalist consumers (here predators) would be less sensitive to a bottom-up effect of the resource diversity, resources for which they are not particularly specialized. A single link between diversity of trophic groups (herbivore and predator diversities are linked) is common to both strata. Moreover, this link between has opposite directions between strata, with a top-down relationship on ground surface and a bottom-up one within mango tree canopy. These results are in line with the enemies hypothesis (Root, 1973), predicting that natural enemies of herbivores are more abundant and control herbivore populations more efficiently in complex systems (diverse plants communities) than in simple systems (monocultures). In our study, the two strata correspond to these two systems. The ground surface is a complex stratum with numerous plant species and detritus. Predators exercise a top-down effect not only on herbivore diversity but also on detritivore diversity. On the contrary, the canopy stratum is a very simple system composed of mango trees of a single variety, and relatively independent of the soil surface as evidenced by the absence of plant diversity effect. Furthermore, bottom-up control of predators or omnivores by herbivores and parasitoids by detritivores could be due to a birdfeeder effect (Eveleigh et al., 2007). On mango tree canopy, arthropods mainly occur during the mango flowering period (two months), when mango inflorescences provide important food resources. These resources can attract primary consumers, thus promoting their abundance and diversity, and then increases the diversity of secondary consumers. The only one top-down effect on the mango tree canopy was the positive effect of predator diversity on pest diversity. This bottom-up control contrasts with the top-down

81 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers relationship between predator diversity and non-pest herbivores diversity. Our explanation is that pests were more exposed to predation than non-pest herbivores. In fact, herbivorous pests spent more time on mango inflorescences where they effected oviposition, larval development and given their feeding behaviour (sap, cell-content and/or tissue feeders). Non-pest herbivores principally came on mango tree canopy to eat nectar and pollen. Furthermore, the increase of pest diversity by predator diversity has implications for pest control. Higher pest diversity could foster damages on crops, in fact meta-analyses showed that increasing species richness of a trophic group allows a more complete depletion of its resources (Cardinale et al., 2006b). For example, in Andean potato fields, pest diversity increased damage on potatoes (Dangles et al., 2009). On the contrary, pest diversity could also have positive effect on pest control by increasing competition between pests and by effect on enemy community (Chaplin-Kramer et al., 2011). Higher diversity of pest species increased the biological control of pests in greenhouse cucumber, by enhancing predator densities (Messelink et al., 2010). Finally, plant overcompensation facing damages of multiple pest species could even cause an increased yield for oilseed rape (Gagic et al., 2016). To develop pest control based on natural enemy diversity, future studies will have to characterize the relationship between pest diversity and damages on mango inflorescences and, more broadly, to identify which factors influence natural enemy and pest communities. The bottom-up diversity cascade from plant and parasitoid diversity suggests that promoting within field plant diversity could be a lever for conservation biological control. The three top-down controls of biodiversity occurring across strata were positive effects of predator diversity. Predation by single species is known to promote diversity of consumed community by reducing competition between species and thus allowing coexistence (Terborgh, 2015). Particularly, generalist predators could promote coexistence between species by higher predation on the competitive species, thus predation has equalizing effect on prey communities by minimize fitness differences between species (Chesson, 2000). In the extension of enemies hypothesis, Root (1973) already proposed that naturals enemies could enhance herbivore diversity by preventing dominance of particular species and reducing competition between species. However the positive effects of generalist predator diversity on diversity of primary consumers have never been recorded to our knowledge . On ground surface, the top-down control of detritivore diversity by predator diversity and the bottom-up effect of detritivore abundance on predator abundance seem to be in line with the increase of resource consumption with consumer diversity (Cardinale et al., 2006b). On ground surface, omnivore and pest diversities were independent from diversity of other trophic groups and extra-community variables. This suggested that diversity of these two groups would be mainly dependant to intra-guild interactions such as competition between pests, competition and intra-guild predation between omnivores. In our system, dominance by invasive ants in omnivores reduced omnivore diversity (Jacquot et al., 2016).

82 3.5. Conclusion

Our results did not reveal any effect of frequency of insecticide spraying, landscape diversity or percentage of semi-natural habitats in landscape. The absence of insecticide effect was not surprising : in fact insecticide applications were done in few plots and only infrequently in these plots (See methods). In our observational study, we couldn’t not control frequency of applications of pesticides by farmers. The absence of landscape complexity effects could be simply due to the fact that arthropod trophic groups were not influenced by landscape complexity, maybe caused by their low-dispersal abilities (Tscharntke et al., 2005). But it could also be due to limitations of our study design using a pre-existing network of plots. Firstly proximity between plots would prevent detection of effects, we monitored couples of adjacent plots in 10 sites and 5 sites (on 10) were close to each other. Secondly we chose to study landscape in 800 m diameter around each plot, and this scale is known to influence diversity of generalist and specialist enemies in temperate condition but not in ours. Thirdly, metrics chosen did not influence diversities and abundances of trophic group, maybe low dispersal capacities of species in our system limited influences of landscape context (Kormann et al., 2015). Studies which would like to simultaneously deciphering the influences of biodiversity inside food webs, and the influences of farming practices and landscape on biodiversity, should use : (i) several sites distant in the same region ; (ii) standardized protocols with replicated combinations of treatments of plant diversity and insecticide spraying ; (iii) sites chosen in one or more gradients of landscape properties. In addition, we acknowledge that our method of analysis was time consuming, and it limited integration of more exogenous variables and subdivision of our community in more trophic groups. Furthermore, path analyses were powerful tools to deciphering direct and indirect effects in food webs, but they have the disadvantage of not allowing reciprocal causation between nodes. A perspective could be to use multivariate approach based on trophic group composition (Rzanny et al., 2013), to understand the relative importance of bottom-up, top-down, intra-trophic level and exogenous variables (farming practices and landscape) for all consumer trophic groups.

3.5 Conclusion

In a same tropical agroecosystem, complex bottom-up and top-down biodiversity effects act in food webs within two adjacent strata, with diverse underlying mechanisms. Ground surface is a complex stratum with numerous basal resources, in which the degree of specia- lization of secondary consumers can cause a variety of diversity effects. Furthermore, plant diversity formed a bottom-up diversity cascade by their positive influence on herbivores diversity, which then positively affected parasitoid diversity. In mango tree canopy, a simpler stratum, bottom-up effects between trophic groups of primary and secondary consumers can be mainly due to a birdfeeder effect. Finally, our study highlights the importance of top-down control by secondary consumer diversity in increasing primary consumer diversity, in both strata. Our study confirms that multitrophic approaches,

83 Chapitre 3: Interactions multi-trophiques dans les communautés des vergers with test of interaction directions, are essential to understand species coexistence and the relation between biodiversity and ecosystem functioning in real-world ecosystem. To an applied perspective, the understanding of farming intensity on multitrophic interaction will require more controlled experiment with treatments of farming practices and replicated in different landscape context.

Authors’ contributions

MJ, JPD and PT conceived the ideas and designed methodology ; MJ, DM and BD collected the data ; MJ and FM analysed the data ; MJ led the writing of the manuscript. All authors contributed critically to the drafts and gave final approval for publication.

Acknowledgements

We thank M. Tenailleau, C. Ajaguin Soleyen, M.-L. Moutoussamy, S. Plessix and C. Baltzer for their assistance in arthropod collection ; Ledoux, O. Levoux, J. Pousserau, P. Rousse and J.-C. Streito for their assistance in species identification, and ; C. Jourda and B. Pitollat for their help in cluster use. We greatly acknowledge the Plant Protection Platform (3P, IBISA). We extend our gratitude to the Ministry of Agriculture, Food, Fisheries, Rural Affairs and Spatial Planning, which funded the Biophyto project via the Trust Account for Agricultural and Rural Development (CASDAR). We thank the Regional Council of Reunion, the Departemental Council of the Region Reunion, the European Union (ERDF, EAFRD), and the CIRAD.

84 Chapitre 4

Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

Introduction

La régulation des insectes nuisibles par leurs ennemis naturels est un service majeur fourni par la biodiversité dans les agroécosystèmes. Il est primordial pour la conception de systèmes de culture sans insecticides. Les travaux présentés dans ce chapitre ont deux objectifs et sont composés de deux parties distinctes.

Le premier objectif est d’identifier le rôle des ennemis naturels dans la régulation naturelle des arthropodes nuisibles dans les vergers de manguiers (partie 4.1). Comme nous l’avons vu dans le chapitre 2, une des caractéristiques des communautés de l’agroécosystème étudié est la présence d’espèces de fourmis envahissantes qui sont connues pour fournir un service de prédation et, dans le même temps, pour fournir des disservices, notamment en réduisant la diversité des communautés dans les milieux qu’elles envahissent. Cependant, l’influence simultanée de ces espèces envahissantes, directement sur la prédation, et in- directement sur le service de prédation fourni par la biodiversité, est inconnue avant les travaux de la thèse. Afin d’identifier les acteurs du service de prédation et le rôle des fourmis envahissantes dans ce service, nous avons réalisé une expérience de proies sentinelles (œufs d’une espèce de mouches des fruits) dans deux strates (surface du sol et canopée des manguiers), en parallèle des échantillonnages réalisés en 2014. En utilisant un modèle hiérarchique bayésien, nous avons testé : (i) l’influence respective de l’abondance des 3 espèces de fourmis envahissantes dominantes sur la diversité des prédateurs et sur la diversité des omnivores (leur propre groupe trophique) ; et (ii) les relations entre ces 5 entités (3 espèces et 2 groupes trophiques) et le taux de prédation des proies sentinelles. Les résultats montrent que la prédation des proies sentinelles a principalement lieu à la surface du sol. Dans cette strate, la diversité des prédateurs a un effet positif sur le taux de prédation alors que la diversité des omnivores a un effet négatif. Ce dernier effet

85 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers semble être dû à l’espèce de fourmi envahissante la plus dominante, Pheidole megacephala. Elle a un effet négatif sur la diversité des omnivores et, en parallèle, semble exercer une forte prédation sur les proies sentinelles. Notre étude montre, pour la première fois, qu’une espèce de fourmi envahissante influence la relation entre la biodiversité et le service de prédation. Cette partie est constituée d’un article accepté pour publication au journal Basic and Applied Ecology : Jacquot M., Tixier P., Flores O., Muru D., Massol F., Derepas D., Chiroleu F., & Deguine J.-P. (2016). Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem. Basic and Applied Ecology (sous presse). Cet article est présenté ci-après. Les annexes (Appendix A-C) sont présentées en Annexe G.

Le second objectif est d’identifier les facteurs qui influencent plus précisément l’abon- dance des insectes nuisibles : parmi leurs ennemis naturels, les pratiques agricoles et le paysage (partie 4.2). Quatre espèces, ou groupes d’espèces, d’insectes nuisibles sont susceptibles de causer des dommages durant la période de floraison des manguiers (partie 2.2 : Les insectes nuisibles aux inflorescences). Pour proposer une stratégie de gestion agroécologique de leurs populations, la compréhension des facteurs qui les impactent est nécessaire. Nous avons donc étudié l’influence de la diversité des ennemis naturels, des traitements insecticides et de la présence de plantes hôtes dans le paysage. Une particularité du cortège des nuisibles est la diversité des caractéristiques bioécologiques des espèces qui le composent. Certaines espèces sont spécialistes du manguier, d’autres sont généralistes ; certaines espèces effectuent une partie de leur cycle dans le sol, d’autres non. On est en droit d’attendre que ces espèces répondent différemment aux différents facteurs. Les effets significatifs sont trop peu nombreux pour effectuer des comparaisons entre les réponses des espèces d’insectes nuisibles. Les résultats montrent significativement l’existence de seulement deux effets. Le premier effet est un effet négatif de la diversité des parasitoïdes sur l’abondance de la Cochenille des Seychelles. Le rôle des parasitoïdes ne pouvait pas être testé dans l’expérience de proies sentinelles, et ce résultat rappelle l’importance des parasitoïdes dans le service de régulation naturelle des ravageurs. L’autre effet est un effet positif de la proportion des vergers de manguiers dans le paysage sur l’abondance du Thrips Sud-Africain des agrumes. C’est le seul effet du paysage mis en évidence dans l’ensemble de la thèse. Les résultats de cette partie font l’objet d’un projet article. Nous le présentons, ci- après (partie 4.2), sous la forme d’une version française en construction, constituée de 3 parties : introduction, matériel et méthodes, résultats et discussions. Les implications de ces résultats dans la gestion des insectes nuisibles dans les vergers de manguiers sont intégrées dans la discussion générale de la thèse.

86 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem 4.1 Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem

Maxime Jacquota, b, ∗, Philippe Tixierc, d, Olivier Floresb, David Murua, François Massole, Brice Derepasa, Frédéric Chiroleua, Jean-Philippe Deguinea aCIRAD, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France bUniversité de La Réunion, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France cCIRAD, UPR GECO, F-34398, Montpellier Cedex 5, France dCATIE, Departamento de Agricultura y Agroforesteria, 7170, Cartago, Turrialba 30501, Costa Rica eCNRS, Université de Lille - Sciences et Technologies, UMR 8198 Evo-Eco-Paleo, SPICI group, F-59655 Villeneuve d’Ascq, France *Corresponding author.

Abstract

Invasive natural enemies are known to either strengthen or weaken the suppression of herbivorous arthropods. However, the impact of invasive species on the predation service provided by natural enemy diversity remains largely unexplored. Here, we tease apart the roles of invasive ants as providers of a predation service and a potential disservice, i.e. reducing the diversity of natural enemies. In mango orchards on Reunion Island, we evaluated the predation service in 20 open fields by simultaneously monitoring the predation on bait eggs and arthropod communities in two strata : the ground surface and the mango tree canopy. Our results show that the predation on bait eggs was limited to the ground surface. This stratum is dominated by three invasive omnivorous ants : Pheidole megacephala and Solenopsis geminata strongly increased the predation rate of bait eggs, whereas Brachymyrmex cordemoyi was responsible for only a small decrease in predation rate. Predation rate was positively related to predator species richness, and was negatively related to omnivore species richness. The negative relationship between the predation rate and omnivore species richness is caused by the most dominant invasive ant, P. megacephala, which reduces omnivore richness and seems to strongly prey on eggs. This study demonstrates, for the first time, the distinct influence of the diversity of two trophic groups on the predation service and how these effects can be mediated by invasive ant species. Keywords : agroecosystem, biological control, biological invasion, ecosystem service, mango, Reunion Island

87 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

4.1.1 Introduction

In food webs, invasive natural enemies can strengthen or weaken the suppression of herbivorous arthropods, providing a service by feeding directly on key herbivores and/or a disservice by negatively interacting with key natural enemies of herbivores (Snyder et al., 2006 ; Crowder & Snyder, 2010). In invaded areas, invasive natural enemies not only interact with key species, but also reduce the abundance and diversity of species (Snyder et al., 2006 ; Kenis et al., 2009). Interference and exploitative competition are two main mechanisms underlying the suppression of pre-established species, especially those with similar niche requirements (Crowder & Snyder, 2010). However, few studies focus on the simultaneous effects of invasive natural enemies on herbivorous pests and on communities of natural enemies. For instance, in a California vineyard, an exotic spider increased the suppression of herbivores, while simultaneously reducing the number of native spiders (Hogg & Daane, 2011). Invasive ants can also provide services and disservices, as they are omnivorous (Holway et al., 2002), interact with many species, and can sometimes control herbivorous pests (Offenberg, 2015). The latter effect can be complex. For instance, the imported red fire ants (Solenopsis invicta) is a direct predator of pests, but is also involved in intraguild predation, i.e. its local abundance is negatively correlated with that of natural enemies of herbivore species (Eubanks, 2001). In a manipulative experiment, the introduction of a dominant invasive ant was associated with reduced species richness and evenness of the ant community, and reduced crop yield, compared with control communities or ant communities dominated by a native species (Wielgoss et al., 2014). The dominant invasive provided this disservice by increasing phytopathogen dissemination and reducing top-down control of two major pests (Wielgoss et al., 2014). Apart from these few seminal studies, the impact of invasive arthropods on the relationship between diversity of natural enemies and predation service remains largely unexplored. Biological control of herbivorous pests by the diversity of natural enemies is a crucial service to ensure crop protection. Meta-analyses showed that the diversity of natural enemies has a generally positive effect on the suppression of herbivorous arthropods (Straub et al., 2008 ; Letourneau et al., 2009) and more generally on the suppression of preys (Griffin et al., 2013), but this effect can also be neutral or negative. Griffin et al. (2013) reported that diverse predator communities are not more efficient in suppressing prey than their single most efficient species. The variable effects of natural enemy diversity on herbivores can be explained by three mechanisms. Firstly, negative enemy-enemy interactions, such as mutual intraguild predation (Vance-Chalcraft et al., 2012) and interference competition (Schmitz, 2007), can reduce pest control. Secondly, higher species diversity can maintain a wider variation of phenotypic traits among enemies. This trait variability can enhance the collective performance of natural enemies through a complementarity effect, or promote the dominance of species with extreme trait values, such as species able to control particular herbivore species (selection effect) (Loreau, 2000). Thirdly, interspecific facilitation of the suppression of herbivores may occur when a predator guild modifies prey behaviour,

88 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem thereby facilitating capture by another predator guild (Losey & Denno, 1998, 1999). This variety of mechanisms suggests that integrative studies are needed to understand the roles of different native and invasive exotic guilds in a given agroecosystem. The aims of the present work are : (1) to quantify the relationships between biodiversity of natural enemies and predation service in our system ; and (2) to assess the role of invasive natural enemies on this biodiversity-service relationship. Our study was conducted on Reunion Island (Indian Ocean), where widespread invasive ant species are found (Blard et al., 2003). Invasive ant species are the dominant natural enemies in our study. The study system is mango orchards (Mangifera indica L., Anacardiaceae), mangos being one of the main tropical fruit crops worldwide (FAO 2015). Among several insect pests that cause damage to mango inflorescences (Amouroux & Normand, 2013), the mango blossom gall midge, Procontarinia mangiferae (Felt), and various thrips species spend a part of their life cycle in the soil (Lewis, 1997 ; Amouroux & Normand, 2013). It is therefore assumed that the predation service occurs in two strata : on the crop where pests feed on inflorescences and on the ground surface where, for some species, larvae bury and adults emerge. To understand the effects of invasive ants on the relationship between biodiversity and predation service, we evaluated the predation service in 20 open fields by simultaneously monitoring the predation rate of bait eggs and the arthropod communities in the two strata. We then built a hierarchical Bayesian model to analyse (1) the effects of the abundance of each dominant invasive ant species, predator richness and omnivore richness on the predation service, and (2) the effect of the abundance of dominant invasive ants on the omnivore and predator richness, respectively.

4.1.2 Materials and methods

Study area and sampling

The study was conducted in 10 mango orchards (hereafter “sites”) on the west coast of Reunion Island (Indian Ocean) belonging to the BIOPHYTO project network (www.biophyto.org). We monitored two plots at each site. In each site, there were two different farming practices between the two plots ; in one plot, customary practices were used (organic or conventional), while conservation biological control practices were used in the other (ground cover, insecticide- and herbicide-free). Farming practices also varied across sites, resulting in a variety of ecological situations at plot level. The average size of plots was 1,404 m2, with an average intra-site distance of 89.3 m, and an average inter-site distance of 46 km. The field data were collected in August 2014 during the mango flowering season.

89 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

Predation rate

We used a bait-removal experiment to assess the general predation potential in our system, both on the ground surface and in the mango tree canopy. Observations of bait removal are commonly used to provide a standardized measurement of predation pressure in ecosystems (Aikens et al., 2013 ; Monteiro et al., 2013 ; Marliac et al., 2015). A bait was a card of green sand paper with eight dead eggs of the Cucurbit fruit fly (Zeugodacus cucurbitae (Coquillett)) glued on it. We did not use actual pests of mango inflorescences in order to prevent any outbreak in monitored farms. While being slightly different from pest eggs, we believe that baits are a good indicator of the predation potential since eggs of fruit flies are soft, and can be assumed to be palatable for most predator and omnivore species. These eggs were chosen for their size, similar to larvae and pupae of mango blossom gall midge and thrips species. Cucurbit fruit flies were reared on an artificial diet (CIRAD, Saint-Pierre, Reunion Island), eggs were harvested and immediately frozen at −20◦C. Three hours later, bait egg units were prepared by gluing eight eggs on a 4cm × 5cm card of green sand paper. The cards were kept frozen until they were placed in the plots, eggs thaws within minutes after placement. In each plot, five cards were placed in each stratum on the 13th of August, 2014 (a total of 100 egg cards per stratum). The number of bait eggs removed or damaged was recorded 24 h after placement in the field.

Arthropod sampling

Arthropods were sampled in three different ways. First, arthropods on the ground surface were sampled with pitfall traps. The traps (diameter : 12cm ; depth : 11.5cm) were filled with 250 ml of a mixture of 1 :1 glycerine and salt water (25%). Glass covers (diameter : 25 cm) were positioned approximately 20 cm above the traps to keep of the rain. Eight pitfall traps were placed in each plot and left in place for one week, between the 12th and 19th of August, 2014. Second, we used suction sampling (modified leaf blower, STIHL BG56, with an oval nozzle : 14.5 x 10 cm) to sample the ground surface (with or without weeds). Suction samples were taken along transects. Transects were located between two rows of mango trees and were perpendicular to them, the length of transects was equal to the distance between rows (6.8 ± 1.0m). The total distance sampled in each plot was proportional to the size of the plot. On average, 25.3 ± 1.1 metres were sampled per 1, 000m2, while the number of transects depended on the inter-row distance. For each transect, the number of individuals per species was calculated per metre. Third, arthropods whose habitat is the mango tree were collected using suction sampling. On each tree, a sample corresponded to suction of 1 m2 of canopy at each of the four cardinal points. The number of sampled trees was proportional to the plot area, on average 3.75 ± 0.2 trees per 1000 m2. Because of the distance between sites, we were only able to sample four sites a day so suction samplings were conducted between the 20th and 22th of August, 2014. All arthropods collected were identified to the species level (morphospecies or morpho-

90 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem types). Lastly, we assigned arthropod species to trophic groups according to data from the literature (see Appendix A : Tables 1 and 2 for details on predators and on omnivores). If larvae and adults have different feeding ecology, we considered the ecology of the stage sampled. In this study, we considered two trophic groups : predators, including strict predators, which feed only on other arthropods (of any trophic level), and omnivores, which feed on other arthropods and on plants (including nectar and pollen) and/or detritus.

Community metrics

Numerical dominance occurs when a species reaches greater abundance and/or biomass at baits and/or in traps than other co-occurring species (Parr & Gibb, 2010). In the present case, omnivorous species were classified as numerically dominant when they represented more than 50% of all omnivorous species in more than 10% of samples (see Appendix A : Fig. 1). We identified dominance in two compartments : (1) the ground surface with samples taken from pitfall traps and collected by suction sampling ; (2) the mango tree canopy with samples collected by suction sampling only. For each plot, the community metrics for the ground surface were calculated using a full dataset composed of data from pitfall traps and data from suction sampling. The method consisted in randomly selecting two samples for each of the two sampling techniques to form a single subset with both types of data. This process was repeated 100 times (permutations) to form 100 subsets. For each subset, we evaluated (1) species richness with the second-order jack-knife estimator, using the specpool function of R package vegan (Oksanen et al., 2015) and (2) abundance, as the sum of all arthropods in the subset. Finally we calculated the average metrics for the 100 subsets : species richness of trophic groups and abundance of dominant ant species. Exploratory trials demonstrated that the indicator values stabilised before 100 permutations. The R code for this procedure is provided in Appendix B : 1. The community metrics in the mango tree canopy were not estimated because of the nearly total absence of predation of bait eggs in the mango tree canopy (see Appendix A : Fig. 2).

Model

We built a Hierarchical Bayesian Model (HBM ; Wikle, 2003) to simultaneously test the effects of the abundance of dominant invasive ants, predator richness and omnivore richness on the predation service, and the abundance of dominant invasive ants on omnivore and predator richness. Briefly, the data was structured as follows : at each of the ten sites (noted with subscript k in equations), we monitored two plots (j), in each of which we obtained data on predation concerning the five bait eggs cards (i), one estimate of abundance for each dominant invasive ant species and one estimated value of species richness for each trophic group – these last two estimates coming from the combination of both suction and pitfall trap sampling.

At the first level of the HBM, we modelled the probability (pjk) of a bait egg on a sample card being eaten within a given plot (index j) within a given site (index k) as

91 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

a function of predator species richness (P jk), omnivore species richness (Ojk) and the abundance of each dominant invasive ant (Bcjk : B. cordemoyi ; Sgjk : S. geminata ; P mjk : P. megacephala), following :

logit(pjk) = α1 + α2P jk + α3Ojk + α4Bcjk + α5P mjk + α6Sgjk + ξ1k (4.1)

where α1 is an intercept and α2 to α6 are the effects of predator species richness, omnivore species richness and abundance of the three dominant invasive ant species respectively. ξ1 is a random site effect accounting for variation among sites and defined as a normally distributed error ∼ N(0, σ1). We used a binomial distribution to link this probability to the observed number of eaten bait eggs (yijk) among the eight bait eggs on each card (index i) :

yijk ∼ Binomial(8, pjk) (4.2)

At the second level of the model, we hypothesized that omnivore species richness (Ojk) and predator species richness (Pjk) within a given plot (index j) within a given site (index k) are normally distributed observations, the means of their distributions being modelled as linear combinations of the abundance of dominant invasive ants :

2 Ojk ∼ Normal(µOjk, σ O) (4.3)

µOjk = β1 + β2Bcjk + β3P mjk + β4Sgjk + ξ2k (4.4)

2 P jk ∼ Normal(µP jk, σ P ) (4.5)

µP jk = γ1 + γ2Bcjk + γ3P mjk + γ4Sgjk + ξ3k (4.6)

where µ and σ are the means and standard deviations and β1 and γ1 are intercepts,

β2 to β4 and γ2 to γ4 are regression coefficients measuring the effects of dominant invasive ant abundance on omnivore species richness and predator species richness, respectively. ξ2 and ξ3 are site effects accounting for random variation among sites and defined as normally distributed errors , with a zero mean and estimated standard deviations of σ2 and σ3, respectively. We assigned uninformative priors to all model parameters (i.e., α1 to α6, β1 3 to β4, γ1 to γ4 and ξ1 to ξ3): ∼ N(0, 10 ).

92 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem The Metropolis-Hastings algorithm was used to simulate the posterior distributions of the model parameters. We used JAGS software (Plummer, 2003) to perform Gibbs sampling and the function jags in R package R2jags (Su & Yajima, 2012) as an interface to R. Models were run with five MCMC chains of 40, 000 iterations and with a burn-in period of 20, 000 runs. To monitor the convergence of MCMC chains, chain traces were inspected visually, and we checked that the potential scale reduction factor was between 1.0 and 1.1 for each parameter (Gelman & Shirley, 2011). Data used to test the above mentioned effects is presented in Appendix A : Fig. 3. All the variables were standardised so that the effects could be compared directly using standardised “path” (regression) coefficients. Ant abundance values were log-transformed. We conducted model averaging for each equation. Firstly, we ran all possible models nested within the three full models (equations [4.1, 4.4, 4.6]) with all possible combinations of fixed effects (namely abundance of each dominant invasive ant, omnivore richness and predator richness) considered as explicative variables for the given equation. The possible combinations of fixed effects corresponded to equations with 0 to 5 fixed effects for equation (4.1), or with 0 to 3 fixed effect for equations (4.4) and (4.6), which results in 48 tested models. For each model, we obtained the deviance and the posterior distribution of parameters. Secondly, we calculated the Bayesian information criterion (BIC) and BIC weights of each model. Thirdly, we calculated the posterior mean and 95% credibility interval (CI) for each parameter, based on the overall posterior distribution of parameter, weighted by the respective BIC weight of the original models. A parameter is considered to be significantly different from zero if its weighted 95% CI does not overlap zero. We also summarised model fit at each level with a Bayesian R2 (Gelman & Hill, 2007), based on the overall posterior distribution of the response variable weighted by model BIC weight. We used R 3.1.0 (R Development Core Team, 2014) and JAGS 3.4.0 for all our analyses. The JAGS code for our complete model is given in Appendix B : 2.

4.1.3 Results

Predation occurs at ground level

Among all sites, predation of bait eggs on the ground surface was observed on 53 out of 100 cards initially set up. The predation rate of bait eggs in the mango canopy stratum was non-zero on only seven cards out of 100 (see Appendix A : Fig. 2). In the rest of the study, we consequently focused on predation at ground level because predation in the tree canopy was virtually undetected.

Communities are dominated by three ant species

Overall, we sampled and identified 42,485 arthropods, including 63 predator species (1,654 individuals) and 22 omnivorous species (19,783 individuals). Spiders were the most diverse group among all predators, with 52 different species sampled (Appendix A : Table

93 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

1). Omnivores were mainly composed of insects, including 16 ant species (Appendix A : Table 2). The mean species richness of omnivores and predators was lower in samples obtained by suction on the mango tree canopy than in samples obtained by suction from the ground surface (Appendix A : Fig. 4). Mean abundance of both omnivores and predators was lower in samples obtained by suction on the mango tree canopy than in pitfall traps (Appendix A : Fig. 4). On the ground surface, Brachymyrmex cordemoyi (Forel), Pheidole megacephala (Fa- bricius) and Solenopsis geminata (Fabricius) were identified as the numerically dominant species (see Appendix A : Fig. 1). Estimated abundances of the three dominant ant species among the 10 sites are shown in Appendix A : Fig. 5. Among dominant ants, P. megacephala was the most abundant species, and represented the numerical majority in 44% of pitfall traps and 31% of the ground surface suction samples. In the mango tree canopy, we considered that there was no dominant species, because no species showed numerical majority in a sufficient number of samples (see Appendix A : Fig. 1).

The three dominant omnivore ants, predator and omnivore richness affect predation rate of bait eggs

Table 4.1 – Model-averaged mean parameter estimates and posterior distribution for the hierarchical Bayesian models (Equations 4.1, 4.4, and 4.6).

The results for the model in Eq. 1 showed that the abundance of P. megacephala and S. geminata positively affected the predation rate (95% CI of α5 and α6 : 1.28 to 5.07 and 0.91 to 3.80, respectively, Fig. 4.1), whereas the abundance of B. cordemoyi negatively affected the predation rate (95% CI of α4 : -1.59 to -0.23, Fig. 4.1). Predator and omnivore species richness had different effects on bait egg predation. Omnivore species richness had a negative effect on the predation rate (95% CI of α3 : -2.15 to -0.05, Fig. 4.1). Although

94 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem predator richness was not influenced by any dominant ant species, it positively affected the predation rate (95% CI of α2 : 1.07 to 2.37, Fig. 4.1). Site-dependent random effects also affected predation (95% CI of σ2 : 1.04 to 4.98 ; Tab. 4.1), with effects of the same order of magnitude as those of P. megacephala or S. geminata. The abundance of dominant ants, omnivore richness, predator species and site-dependent random effects explained 99% of the variance in the predation rate of bait eggs.

Omnivore species richness is negatively affected by only one dominant invasive ant species

Model calibration allowed us to estimate the effects of invasive ant abundance on species diversity. Among the three dominant invasive ants, only the abundance of P. megacephala had a negative effect on omnivore species richness (95% CI of β3 : -1.77 to -0.19, Fig. 4.1). Site-dependent random effects also affected omnivore species richness (95% CI of σ2 : 0.19 to 1.62 ; Tab. 4.1). The abundance of dominant invasive ants and site-dependent effects explained 69% of the variance of omnivore species richness. None of the three dominant ant species affected predator species richness. Site-dependent random effects affected omnivore species richness (95% CI of σ3 : 0.03 to 1.43 ; Tab. 4.1). Only 19% of the variance of predator species richness was explained overall.

4.1.4 Discussion

Dominant omnivore ants affect their own trophic group

In our system, S. geminata did not affect the species richness of predator or omnivore trophic groups, although S. geminata is known to reduce the diversity of other arthropods in areas to which it has been introduced (Wetterer, 2010). This apparent lack of effect could result from mutual interference with P. megacephala (Wetterer, 2010). To our knowledge, such an effect has never been reported for B. cordemoyi. Our results also showed that, on the ground surface, omnivore species richness decreased with an increase in P. megacephala abundance. Pheidole megacephala, one of the world’s 100 most invasive ant species (Lowe et al., 2000), is known to reduce the diversity of other arthropods in areas where it has been introduced (Kenis et al., 2009 ; Wetterer, 2012). By contrast, we found that no dominant ant species significantly affected predator species richness. This is consistent with the fact that invasive arthropod predators and omnivores have a strong effect only on native species with similar niche requirements (Snyder et al., 2006 ; Crowder & Snyder, 2010). In our system, invasive natural enemies were omnivorous and shared more trophic similarity with omnivores than with predators. The similarity between dominant invasive ants and omnivores was increased by the fact that ants constituted a large majority of omnivores, while predators were mainly composed of spiders. Therefore, in the omnivore trophic group, competition for food and nest sites can explain the reduction in species richness by the omnivorous ant species P. megacephala (Holway et al., 2002), whereas differences in niche

95 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

Figure 4.1 – Path representation of the hierarchical Bayesian model predicting the predation rate of bait eggs per plot given the abundance of each dominant invasive ant, omnivore species richness, and predator species richness (Eq. 1-3). Significant and non-significant pathways (with 95% CI) are in colour and in grey, respectively. Green and red lines show positive and negative significant interactions, respectively. The number next to the arrows is the model-averaged standardised mean of the parameters. Model-averaged posterior mean and 95% credibility interval (CI) for all parameters as reported in Tab. 4.1. Model selection table reported in Appendix C : Table 1. requirements and foraging strategies between spider species and dominant invasive ants appear to allow coexistence.

Dominant ants have different predatory abilities

The abundance of dominant invasive ant species affected the predation rate of bait eggs differently. Pheidole megacephala and S. geminata had positive effects on predation rate, consistent with their known predatory abilities (Yusa, 2001 ; Way et al., 2002 ; Dejean et al., 2007), whereas B. cordemoyi had a negative effect on the predation rate. Little is known about this species, which belongs to an omnivorous genus (Weiser & Kaspari, 2006). The observed negative effect may be explained by (i) interference due to competition with other ants for the exploitation of bait eggs ; (ii) a low harvesting capacity of B. cordemoyi workers (size = 2.27 ± 0.16mm), which are smaller than P. megacephala and S. geminata workers (2.50 ± 0.08 and 3.29 ± 0.23mm, respectively) ; and (iii) a large proportion of herbivory in the omnivorous diet of this species.

96 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem Predator and omnivore species richness have contrasting effects on the preda- tion rate of bait eggs

On the ground surface, the predation rate of bait eggs decreased with omnivore species richness. This negative relationship was apparently caused by the most dominant invasive ant, P. megacephala, through a reduction in the species richness of their own trophic group and by their intense preying on bait eggs. Our results are consistent with the correlation between food resource discovery and dominance known in ant ecology (Parr & Gibb, 2012). Pheidole megacephala is the fastest explorer and most efficient exploiter among four of the most problematic invasive ant species (not found on Reunion Island) : Linepithema humile (Mayr), Lasius neglectus Van Loon et al. and Wasmannia auropunctata (Roger) (Bertelsmeier et al., 2015). In addition, in this omnivore-poor community, decreasing the richness of intraguild predators could enhance bait egg removal. Indeed, one predator may be more efficient in prey suppression than multiple predators if mutual intraguild predation occurs (Vance-Chalcraft et al., 2012). The predation rate increased with predator species richness in line with existing meta-analyses (Letourneau et al., 2009 ; Griffin et al., 2013). In our study, the predator trophic group is mainly composed of spiders, an order well known for its role in pest control (Marc et al., 1999). Our results are in accordance with the literature because the abundance of spiders is known to be positively correlated with predation rate of bait eggs (Werling et al., 2012 ; Mitchell et al., 2014), and some spiders (including non-web- and web-building spiders) are known to prey on eggs (Pfannenstiel, 2008 ; Morrison et al., 2016). The predation service provided by predator diversity appeared not to be affected by the abundance of dominant invasive ants.

Predation occurs at ground level

Our results showed that predation was very low in the mango canopy. This finding is consistent with the results of Lemessa et al. (2015a), who found that the mean predation rate of caterpillars by arthropods was 1.6% on the leaves of coffee and avocado shrubs. In a temperate forest canopy, a decreasing gradient of predation pressure has been found from the understory (composed of saplings) to the upper canopy (Aikens et al., 2013). In mango systems, the low predation rate measured in the canopy can be explained by the low abundance and diversity of natural enemies in this stratum compared with the ground surface (see Appendix A : Fig. 4). This difference in community composition between strata has also been observed in vineyards and apple orchards (Frank et al., 2007 ; Simon et al., 2007). However, in the canopy above a vineyard, predation by key natural enemies (e.g. earwigs) compensated for the lower predator activity and species richness. Such compensating effect was not observed in the studied mango orchards. The fact that predation was stronger on the ground surface than in the tree canopy has implications for the biological control of pests. Indeed, insect pests living only in the mango canopy or pests immigrating from the surrounding landscape will be regulated very

97 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers weakly. Pests spending their pre-imaginal stage on the ground (such as the mango blossom gall midge and thrips species) can only be regulated in the long term by disrupting their life cycle. Our findings suggest that dominant invasive ants can be effective biocontrol agents. However, they can also have major negative effects. For example, S. geminata stings are very painful (Wetterer, 2010) and can affect farm work. Another effect that requires evaluation is the interaction between invasive ants and honeydew-producing hemipterans (Offenberg, 2015), which can facilitate the spread of both insects (Holway et al., 2002). The methods used in the present study did not identify which species directly preyed on bait eggs. In the future, video recordings of bait prey could be used to confirm predation by dominant invasive ants and predator species. Molecular analyses of the gut contents of predators and omnivores could also be used to identify the species that prey on mango pests (Mollot et al., 2014). As ants have central-place foraging strategies (Krushelnycky & Gillespie, 2010), resource exploitation by ants can be influenced by distance to the nests (Detrain & Deneubourg, 2009). To better understand predation in our system and to take into account the spatial variability of the community, a perspective could be to include the distance to the nests as a predictor in models. Although we showed that egg predation rate depends mainly on effects at the community level (natural enemy diversity and invasive ant abundance), the site-dependent random effect was of the same order of magnitude as any of the considered community effects. Future research should investigate which farming practices and landscape features can affect predator and omnivore species richness, and the abundance of dominant invasive ants. In conclusion, dominant invasive ants affect the relationship between the diversity of natural enemies and the predation service. Pheidole megacephala seemed to cause the negative relationship between the predation rate and omnivore species richness, through a reduction in the species richness of their own trophic group and, hence, in the predation of bait eggs. Predator species richness was not affected by dominant invasive ants and has a positive relationship with predation.

Acknowledgements

We thank Mickaël Tenailleau, C. Ajaguin Soleyen, M.-L. Moutoussamy, C. Baltzer and L. Müller for their assistance with data collection. We thank the following taxonomists for their assistance in species identification : J.-C. Ledoux for spiders, J.-C. Streito for Heteroptera, O. Levoux for mites, and J. Pousserau for beetles. We thank the farmers and partners of the BIOPHYTO project, especially C. Gloanec, D. Vincenot and E. Lucas. We greatly acknowledge the Plant Protection Platform (3P, IBISA).We extend our gratitude to the Ministry of Agriculture, Food, Fisheries, Rural Affairs and Spatial Planning, which funded the Biophyto project via the Trust Account for Agricultural and Rural Development (CASDAR). We thank the Regional Council of Reunion, the Departemental Council of the Region Reunion, the European Union (ERDF, EAFRD), and the CIRAD.

98 4.1. Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem Appendix

Appendix A. Supplementary data about community metrics Appendix B. R and JAGS code Appendix C. Model selection table

99 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

4.2 Quels facteurs influencent l’abondance des arthro- podes nuisibles ?

4.2.1 Introduction

La compréhension des facteurs qui influencent l’abondance des arthropodes nuisibles et les dégâts qu’ils occasionnent est primordiale pour identifier des leviers de gestion agroécologiques de leurs populations. Les arthropodes nuisibles des cultures sont connus pour être influencées par de nombreux facteurs à différentes échelles : les ennemis naturels et les pratiques culturales à l’échelle de la parcelle, ainsi que les pratiques agricoles, la composition et la structure des habitats à l’échelle du paysage (Rusch et al., 2010, Chapitre 1). En période de floraison, les vergers de manguiers sûbissent les dégâts de nombreuses espèces d’insectes nuisibles. Nous étudions 4 espèces, ou groupes d’espèces, qui présentent des caractéristiques bioécologiques différentes. Le Thrips Sud-Africain des agrumes (Scir- tothrips aurantii) est une espèce polyphage qui réalise une partie de son cycle de vie dans le sol. Les cécidomyies (Procontarinia spp.) sont spécialistes du manguier (inflorescences et/ou feuilles) et elles effectuent aussi leur stade pupal dans le sol. La Punaise du manguier (Orthops palus) est une espèces polyphage, connue pour s’alimenter sur les inflorescences de nombreuses espèces plantes hôtes (Atiama, 2016), et nombre d’entre elles sont présentes dans les habitats semi-naturels. Cet auteur suggère que cette espèce est multivoltine, et qu’elle ne passe pas par le sol au cours de son cycle de vie. Ces trois espèces causent des dégâts directs sur les inflorescences du manguier. Le Thrips Sud-Africain des agrumes et les cécidomyies sont de très petite taille (< 2 mm) et semblent avoir des capacités de dispersion faible, en comparaison d’Orthops palus (3.2 mm en moyenne). Enfin, la Cochenille des Seychelles (Icerya seychellarum) cause un affaiblissement des manguiers, directement en exploitant la sève élaborée et indirectement par le développement de fumagine sur le miellat excrété sur les feuilles. Ce sont les femelles, non ailées, qui causent ces dégâts. Elles sont polyphages (Delpoux et al., 2013). Les mâles, ailés, sont très rares à La Réunion. Compte tenu des différences bioécologiques de ces ravageurs, nous émettons l’hypothèse que ces espèces répondent à des facteurs spécifiques. D’un point de vue général, nous pensons que ces espèces peuvent être influencées par la diversité de différents groupes d’ennemis naturels, par la fréquence de traitements insecticides et par l’abondance des plantes sur lesquelles elles se nourrissent, ou s’alimentent, dans le paysage. Nous sommes en droit d’attendre par exemple que les cécidomyies, spécialistes du manguier, soient influencées par la proportion de leur plante hôte dans le paysage (les vergers de manguiers), alors que les autres espèces (polyphages) ne seraient pas influencées ou seraient moins influencées. Nous sommes également en droit d’attendre que les espèces passant leur stade pupal dans le sol (thrips et cécidomyies), ou présentes dans les deux strates (Cochenille

100 4.2. Quels facteurs influencent l’abondance des arthropodes nuisibles ? des Seychelles), soient influencées par les ennemis naturels à la surface du sol et dans la canopée, alors que les autres espèces pourraient être régulées uniquement par les ennemis naturels présents dans la canopée. L’objectif de l’étude est d’identifier les facteurs qui influencent les insectes nuisibles du manguier en période de floraison, parmi des effets locaux (diversité des ennemis naturels et traitements insecticides) et des effets paysagers (proportion des vergers de manguiers et des habitats semi-naturels).

4.2.2 Matériels et Méthodes

Afin de tester ces hypothèses, nous avons réalisé des modèles linéaires mixtes sur les données issues des 10 couples de parcelles, suivies une fois par an de 2012 à 2014 (voir chapitre 2). Nous avons estimé l’abondance de chaque espèce d’insecte nuisible, dans chaque parcelle, sur la base des données des 3 types d’échantillonnages réalisés (selon la méthode utilisée dans l’article précédent). Nous avons testé les effets de : • la diversité respective de trois groupes d’ennemis naturels (parasitoïdes, prédateurs et omnivores) avec deux indicateurs par groupe (richesse spécifique estimée à la surface du sol et la diversité dans la canopée des manguiers) ; • la fréquence des traitements insecticides ; • la proportion des éléments semi-naturels et des vergers de manguiers, dans un rayon de 400 m autours de chaque parcelle. Les analyses ont été effectuées avec le logiciel R et les modèles linéaires ont été réalisés avec le package nlme (Pinheiro et al., 2015). L’ensemble des données a subi une transformation logarithmique. Les parcelles suivies, regroupées en couples, présentent des distances variables entre elles. Nous avons testé l’existence d’une structuration spatiale, en réalisant des modèles par année (pour supprimer l’aspect temporel) et en comparant des modèles avec et sans structure spatiale. Ces tests ont montré, pour l’ensemble des modèles, une absence d’effet de la distance entre les parcelles ; la distance entre les parcelles n’a donc pas été inclue dans les modèles « complets » (sur les trois années). Nous avons réalisé les modèles complets, en prenant en compte l’aspect temporel par la création de matrices de contrastes (linéaire et quadratique) sur la variable ordinale « année » et en testant la présence d’effets aléatoires relatifs à la structuration des données en couples de parcelles. Enfin, nous avons appliqué la méthode de model averaging en utilisant le package MuMIn (Barton, 2015), pour obtenir les paramètres estimés moyens parmi les meilleurs modèles (∆AIC < 8).

4.2.3 Résultats et Discussions

Les résultats (Tab. 4.2) montrent que seulement deux effets sont significatifs parmi l’ensemble des effets testés sur les quatre espèces d’insectes nuisibles. Premièrement, la diversité des parasitoïdes à la surface du sol a un effet négatif sur l’abondance de la Cochenille des Seychelles. Nous imputons cet effet positif, intéressant pour le contrôle

101 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

Table 4.2 – Paramètres estimés pour les modèles d’explication de l’abondance des quatre espèces (ou groupes d’espèces) d’insectes nuisibles présentes en période de floraison des manguiers. (semi-nat. = semi-natural habitats)

biologique de ce ravageur, à un effet de sélection (Loreau, 2000). En d’autres mots, plus la diversité en parasitoïdes est grande, plus la probabilité que les espèces de parasitoïdes les plus efficaces ou complémentaires dans le contrôle d’Icerya seychellarum soient présentes est grande, et plus la probabilité de régulation de ce ravageur est accrue. Deuxièmement, la proportion des vergers de manguiers dans le paysage a un effet positif sur l’abondance du Thrips Sud-Africain des agrumes. Nous attendions cet effet sur l’abondance des cécidomyies, spécialistes du manguiers, et non sur cette espèce polyphage. L’absence d’effet sur les cécidomyies peut s’expliquer par des caractéristiques bioécologiques. En effet, le Thrips Sud-Africain des agrumes et les cécidomyies effectuent une partie de leur cycle dans le sol, mais seules les Cécidomyies réalisent une diapause (facultative) (Smith & Peña, 2002 ; Amouroux & Normand, 2013). La levée de diapause chez la Cécydomyie des fleurs de manguier (Procontarinia mangiferae) est induite par la baisse des températures, ce qui assure une synchronisation avec le développement des inflorescences de manguiers (Amouroux et al., 2014). Nous avons probablement réalisé notre échantillonnage en dehors d’une vague d’émergence de cécidomyies induite par des températures basses. Une meilleure estimation de l’abondance des cécidomyies pourrait être réalisée par l’utilisation de pièges à émergence (Amouroux et al., 2014) et par la détermination au niveau spécifique. Pour faire un parallèle avec les deux articles présentés précédemment (Chapitre 3 et partie 4.1), nous avons ici choisi d’étudier l’influence de la diversité d’ennemis naturels sur l’abondance des nuisibles. Il serait intéressant de tester l’influence d’autres indicateurs de ces groupes trophiques comme l’équitabilité (Crowder & Jabbour, 2014) ou encore des indices de diversité basés sur des traits (Gagic et al., 2015). Une amélioration possible du

102 4.2. Quels facteurs influencent l’abondance des arthropodes nuisibles ? protocole réalisé serait de mesurer non pas l’abondance des ravageurs à un instant donné, mais de quantifier l’évolution de leur population au cours du temps Chaplin-Kramer et al. (2011).

103 Chapitre 4: Régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers

104 Chapitre 5

Discussion générale

D’après Bernard Chevassus-au-Louis, « Le défi de la recherche agronomique est de passer d’une vision linéaire et séquentielle à une vision d’un système dans lequel les trois aspects de description, de compréhension et de gestion se développent simultanément et de manière interactive, afin que chaque activité bénéficie aussi vite que possible des résultats des autres. » (Refonder la recherche agronomique : leçons du passé, enjeux du siècle. Leçon inaugurale du groupe ESA, Angers, 27 septembre 2006) Dans les trois premières parties de la discussion, nous présentons les résultats et les discussions relatives à ces trois aspects, et aux interactions entre eux. Dans notre cas de figure, ceci correspond à la description et à la caractérisation de l’agroécosystème, la compréhension de son fonctionnement et des processus écologiques sous-jacents ainsi qu’aux implications pour la gestion des ravageurs. Pour chacun de ces aspects, nous soulignons leur portée et leurs limites et nous proposons des perspectives directes d’analyse et de recherche sur le jeu de données existant. Dans la quatrième partie de la discussion générale, nous revenons sur les choix méthodologiques que nous avons effectués, avant de proposer des perspectives générales sous la forme de recommandations d’ordre méthodologique pour de futures études. Enfin, dans la cinquième partie, nous présentons une synthèse des apports de la thèse dans les différentes domaines de recherche.

5.1 Caractérisation des communautés d’arthropodes et de plantes

L’ensemble des vergers de manguiers que nous avons suivis révèlent au total la présence de 114 espèces de plantes et 797 morphotypes d’arthropodes identifiées sur les 126 753 arthropodes collectés. En comparaison, Pimentel et al. (1992) indiquent que des cultures annuelles tempérées ont une diversité en arthropodes comprise entre 200 et 1000 espèces par hectare, en considérant deux compartiments : le sol et le compartiment aérien. La description des communautés d’arthropodes de notre système d’étude, qui concerne unique- ment deux strates du compartiment aérien (la surface du sol et la canopée des manguiers)

105 Chapitre 5: Discussion générale pour une seule période de l’année, indique que la diversité dans les vergers de manguiers à La Réunion est élevée en comparaison des estimations de Pimentel et al. (1992). Ce résultat est aussi dû à l’effort considérable qui a été fait pour les déterminations taxonomiques, notamment dans des groupes peu étudiés comme les Hymenoptères parasitoïdes, dont plus de 300 espèces ont été identifiées. Cette partie descriptive a aussi permis de souligner l’importance des fourmis envahissantes dans les vergers de manguiers, et a motivé l’étude de leurs impacts. Sur l’ensemble des déterminations taxonomiques, 109 741 arthropodes de 523 espèces différentes ont pu être attribués à des groupes trophiques, selon les données disponibles dans la littérature. A notre connaissance, ce travail présente un degré d’étude des taxa rarement égalé dans les études des agroécosystèmes, que ce soit en milieu tropical ou en milieu tempéré. Nous donnons, ci-après, quelques exemples d’études d’ampleur comparable sur ce point. Le jeu de données utilisé par Rzanny & Voigt (2012) comporte 60 espèces de plantes, 427 espèces d’arthropodes pour 123 747 individus. Celui de Rzanny et al. (2013) présente 322 espèces d’arthropodes pour 85 658 individus. Ces deux jeux de données ont été obtenus sur le dispositif expérimental de Jena (Allemagne). Le jeu de données du projet « Farm Scale Evaluation (FSE) » (Royaume-Uni), utilisé par Bohan et al. (2011), comprend 181 espèces d’arthropodes et 193 558 individus échantillonnés dans 266 parcelles. Enfin dans l’étude de Scherber et al. (2014) (Allemagne), sur les communautés de Diptères, 177 espèces et 19 641 individus sont prises en compte. La description détaillée des communautés d’arthropodes dans notre étude constitue une contribution importante de la connaissance des arthropodes des vergers de manguiers à La Réunion, connaissances qui pourront être utiles pour d’autres agroécosystèmes réunionnais. Notre étude a également apporté des connaissances faunistiques originales par le recensement d’espèces nouvelles pour La Réunion et d’espèces nouvelles pour la Science. Le travail de valorisation de ces résultats reste long, les échantillons sont en cours de dépôt et d’enregistrement dans la collection permanente de l’UMR PVBMT (Saint-Pierre, Réunion, France) pour assurer leur disponibilité pour la communauté scientifique. Les communautés végétales sont bien connues à La Réunion, mais la liste des espèces présentes dans les vergers constitue une base de données intéressante, potentiellement utilisables pour l’application de techniques de gestion des habitats dans les agroécosystèmes de basse altitude de l’Ouest de La Réunion. La limite de ce travail descriptif résulte de sa lourdeur, causée notamment par le manque important de connaissances sur les espèces présentes. Nous avons fait le choix de rechercher une grande précision taxonomique mais, même avec cet effort, le manque de connaissances sur l’écologie de certains groupes a limité l’attribution des espèces à des groupes trophiques. Pour optimiser le travail de détermination à fournir, nous aurions pu écarter l’étude des Diptères et des acariens. Une limite importante du jeu de données obtenu et utilisé, vient de l’utilisation de la littérature pour l’attribution des arthropodes collectés à des groupes trophiques. D’une part,

106 5.2. Les facteurs influençant les fonctions et le maintien de la biodiversité cette méthode n’a pas permis de classer l’ensemble des arthropodes identifiés, par manque de connaissances sur certains groupes ou par manque de précision dans les déterminations. Ceci se matérialise par un écart entre le nombre d’individus et d’espèces collectés (126 753 individus, 797 morphotypes) et ceux attribués à des groupes trophiques (109 741 individus, 523 espèces). D’autre part, le classement des groupes trophiques est sommaire. Avec les données que nous possédons, nous pourrions envisager la construction de réseaux trophiques sur la base des données de co-occurence des espèces, selon la méthode employée par Bohan et al. (2011). Cette méthode nous permettrait d’identifier des interactions trophiques probables entre les espèces, et d’étudier l’influence des pratiques et du paysage sur des indicateurs de structure des réseaux trophiques. Il existe tout de même une différence majeure entre nos données et celles utilisées par Bohan et al. (2011), qui pourrait limiter les résultats. En effet, leurs données proviennent d’échantillonnages réguliers dans le temps qui supposent de capter les différentes relations entre consommateurs et ressources, alors que nous n’avons qu’une « image instantanée » des espèces qui coexistent à un moment donné. L’acquisition de données sur les traits des espèces (traits d’histoire de vie et traits alimentaires) pourrait permettre de les classer dans des groupes fonctionnels avec des approches multivariées (Rzanny & Voigt, 2012 ; Rzanny et al., 2013).

5.2 Les facteurs influençant les fonctions et le main- tien de la biodiversité

Les résultats de la thèse sur la compréhension du fonctionnement écologique des vergers de manguiers à La Réunion concerne trois thématiques : (i) l’identification des facteurs qui expliquent la diversité des groupes trophiques d’arthropodes ; (ii) l’influence des fourmis envahissantes sur le service de prédation fourni par la diversité des ennemis naturels ; (iii) l’influence des ennemis naturels, des traitements insecticides et du paysage sur l’abondance de quatre types d’insectes nuisibles aux inflorescences. Dans la présente partie, nous discutons des deux premières thématiques. Les résultats obtenus sur la troisième thématique présente, en effet, des apports mineurs dans la compréhension du fonctionnement écologique de l’agroécosystème. Nous les discutons dans la section 5.3, puisqu’ils sont principalement intéressants dans les implications pour la gestion des insectes nuisibles dans les vergers de manguiers.

5.2.1 Contrôles descendants (top-down) et ascendants (bottom- up) de la biodiversité dans un agroécosystème tropical

La compréhension de l’influence des facteurs qui maintiennent la diversité dans les communautés, et des effets de cette diversité sur le fonctionnement écologique de l’agroé- cosystème, est indispensable pour gérer la biodiversité et ses services. Nos résultats, issus d’une méthode de comparaison de modèles d’équations structurelles, montrent que la

107 Chapitre 5: Discussion générale diversité exerce simultanément des contrôles ascendants et descendants au sein d’une même communauté d’arthropodes. Ces résultats divergent de l’opposition historique entre les systèmes dominés soit par des contrôles ascendants soit par des contrôles descendants (Hairston et al., 1960 ; Oksanen et al., 1981). Les résultats des analyses montrent que ces relations entre groupes trophiques sont différentes à la surface du sol et dans la canopée des manguiers. Plusieurs mécanismes interviennent. En premier lieu, à la surface du sol (une strate complexe comportant de nombreuses espèces de plantes), le degré de spécialisation des consommateurs secondaires semblent être un facteur clé expliquant le sens des relations avec les consommateurs primaires. En second lieu, dans la canopée des manguiers (une strate mono-spécifique), le contrôle ascendant de la diversité des consommateurs primaires sur la diversité des consommateurs secondaires pourrait correspondre à un effet de mangeoire à oiseaux (Eveleigh et al., 2007). Les inflorescences attirent les consommateurs primaires qui, à leur tour, attirent les consommateurs secondaires. Enfin, nos résultats soulignent le rôle de la diversité des prédateurs dans le maintien de la diversité des consommateurs primaires. A notre connaissance, ce contrôle descendant n’était signalé dans la littérature que pour la prédation exercé par une ou quelques espèces (Chesson, 2000 ; Terborgh, 2015), mais pas comme une fonction de la diversité des consommateurs secondaires. Peu d’études portant sur les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes ont été développées dans les approches multi-trophiques (Brose & Hillebrand, 2016). Quand cela a été le cas, l’influence de la diversité des plantes a été étudiée, mais l’influence de la diversité des autres groupes trophiques ne l’a pas été. L’étude la plus comparable à la nôtre, est celle de Scherber et al. (2010) sur les expérimentations en système prairial (Jena). Ils ont étudié l’effet de la diversité des plantes sur l’abondance de différents groupes trophiques, à la fois, dans le sol et dans la strate herbacée. Dans ces deux strates, les auteurs montrent que la diversité des plantes a des effets ascendants positifs sur l’abondance des herbivores, et forme des cascades ascendantes de diversité jusqu’à l’abondance des consommateurs secondaires. Notre étude, contrairement à la leur, ne montre qu’une interaction entre les abondances de deux groupes trophiques : l’effet positif de l’abondance des détritivores sur l’abondance des prédateurs (Chapitre 3). Notre étude confirme que le développement d’une approche multi-trophique est essentiel pour comprendre les mécanismes de maintien de la biodiversité, et les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes, dans des conditions réelles. Elle apporte aussi des connaissances sur la contribution de la biodiversité des consommateurs secondaires dans le fonctionnement des écosystèmes. Les analyses que nous avons employées sont lourdes, nécessitant l’utilisation d’une grande capacité de calcul sur une longue période. L’optimisation de telles analyses est nécessaire pour leur généralisation. En plus de cette lourdeur, le faible nombre de sites suivis a limité l’intégration d’autres facteurs dans les analyses, comme les relations entre les deux strates étudiées (surface du sol et canopée). Ces limites du dispositif sur lequel nous

108 5.2. Les facteurs influençant les fonctions et le maintien de la biodiversité nous sommes basés (projet Biophyto) peuvent expliquer l’absence d’effet des traitements insecticides et du paysage. Nous discutons des améliorations possibles dans la section « Perspectives générales ». Sur la base du jeu de données actuel, une perspective pourrait être d’utiliser une approche multivariée, comme l’analyse de redondance partielle, employée par Rzanny et al. (2013). Contrairement aux modèles d’équations structurelles, qui permettent uniquement de discerner des effets unidirectionnels entre groupes trophiques, cette méthode permet d’estimer la part relative d’explication de la composition d’un groupe trophique par la composition des autres groupes trophiques (quels que soient les niveaux trophiques). Elle permettrait également de prendre en compte les effets des pratiques et du paysage. L’analyse de redondance partielle, en utilisant la composition des groupes trophiques, permettrait d’utiliser de façon plus complète les informations présentes dans les données. L’inconvénient de cette méthode employée par Rzanny et al. (2013) est qu’elle ne permet pas de connaître la qualité des contributions (positives ou négatives).

5.2.2 Influence des fourmis envahissantes sur le service de pré- dation

Les fourmis envahissantes, dont Pheidole megacephala et Solenopsis geminata, repré- sentent une composante importante des communautés d’arthropodes dans les vergers de manguiers à La Réunion (Chapitre 2). Elles sont omnivores (Holway et al., 2002). Afin d’identifier les acteurs du service de prédation et le rôle des fourmis envahissantes dans ce service, nous avons réalisé une expérience de proies sentinelles dans deux strates des vergers (surface du sol et canopée des manguiers). Les résultats montrent que la prédation des proies sentinelles a principalement lieu à la surface du sol. Dans cette strate, Pheidole megacephala affecte le service de prédation fourni par la diversité des omnivores. En effet, elle réalise dans le même temps une prédation directe et une réduction de la diversité des omnivores. Il en résulte une interaction négative entre la diversité des omnivores et le service de prédation. En revanche Pheidole megacephala n’influence pas la diversité des prédateurs, dont la relation avec le taux de prédation est positive. Parallèlement, Solenopsis geminata exerce un service de prédation directe, sans affecter la diversité des deux groupes trophiques d’ennemis naturels considérés (omnivores et prédateurs). La rôle des fourmis envahissantes dans le service de prédation (Crowder et al., 2010 ; Snyder et al., 2006 ; Hogg & Daane, 2011) et dans la réduction de biodiversité (Kenis et al., 2009 ; Snyder et al., 2006 ; Hogg & Daane, 2011) est déjà connu. Mais, à notre connaissance, l’influence d’ennemis naturels envahissants sur le service de prédation fourni par la diversité des communautés d’ennemis naturels n’avait jamais été mis en évidence (ni pour les fourmis, ni pour d’autres taxa). Les fourmis envahissantes représentent une problématique importante à l’échelle mon- diale (Lowe et al., 2000 ; Suarez et al., 2010). La compréhension du double rôle de ces ennemis naturels envahissants est nécessaire pour estimer leur impact dans les agroécosys-

109 Chapitre 5: Discussion générale tèmes qu’ils envahissent et pour expliquer les compromis qui peuvent avoir lieu lors de leur contrôle. Afin d’identifier des leviers pour le contrôle des fourmis envahissantes et pour la conservation des ennemis naturels, il serait intéressant d’identifier quelles pratiques et quelles caractéristiques du paysage influencent l’envahissement par les fourmis et la diversité des ennemis naturels.

5.2.3 Limites communes

Nous venons de discuter de plusieurs limites des études de cette partie, nous les résumons et nous en présentons d’autres ci-après. La première limite concerne le dispositif sur lequel nous nous sommes appuyés. En effet, le faible nombre de sites suivis limite le nombre d’effets qui peuvent être étudiés. De plus, la proximité entre parcelles, entraînant des recoupements de leur environnement dans le paysage, ne permet pas une étude optimale des effets du paysage. La deuxième limite est liée au caractère observationnel et corrélatif de notre approche. La réalisation de traitements expérimentaux rigoureux aurait permis de mieux tester l’existence de certains effets, comme les effets des traitement insecticides. La troisième limite des études présentées sans cette partie concerne l’absence de consi- dération des traits des espèces. La travail important de déterminations a limité l’acquisition de ces données. L’utilisation d’indices basés sur des traits permettrait probablement une meilleure compréhension du fonctionnement de l’agroécosystème. En effet, les indices de diversité basés sur des traits, ont montré une puissance explicative du fonctionnement des écosystèmes plus grande que les indices basés sur les espèces (Gagic et al., 2015). La quatrième limite est l’attribution des espèces à des groupes trophiques d’après la littérature. Le travail important en faunistique n’a pas permis de réaliser des mesures spécifiques des ressources exploitées par les espèces. Les analyses isotopiques ont été utilisées uniquement sur les espèces d’arthropodes des inflorescences de manguier (Chapitre 2). La petite taille des espèces des communautés étudiées a limité la réalisation d’analyses sur certaines espèces. Nous n’aurions pas pu obtenir les signatures isotopiques de l’ensemble des espèces. Mais la réalisation de ces analyses sur les espèces les plus abondantes, couplée à des données sur les traits de l’ensemble des espèces par une approche multivariée Rzanny & Voigt (2012), aurait permis de regrouper les espèces partageant des traits similaires et d’indiquer l’appartenance de ces groupes fonctionnels à des groupes ou des niveaux trophiques. Une autre possibilité aurait été la réalisation de metabarcoding sur le contenu intestinal des espèces (comme réalisé par Mollot et al. (2014)), mais elle n’a pas été retenue puisque, au début de la thèse, nous ne connaissions pas ou peu les espèces d’arthropodes présentes. De plus cette méthode aurait nécessité un travail préalable important pour la réalisation de banques de barcodes.

110 5.3. Implications pour la gestion agroécologique des arthropodes nuisibles

5.3 Implications pour la gestion agroécologique des arthropodes nuisibles

5.3.1 L’importance de la diversité des ennemis naturels

Nous avons orienté nos travaux de recherche pour répondre à l’objectif de comprendre la contribution de la biodiversité dans le fonctionnement écologique de l’agroécosystème, et à l’objectif de contribuer à proposer des stratégies de régulation naturelle des insectes nuisibles dans les vergers. Nous avons étudié trois groupes d’ennemis naturels : les parasitoïdes, les prédateurs et les omnivores. Nos résultats confirment la pertinence d’exploiter des services de régulation des insectes nuisibles fournis par la diversité de ces ennemis naturels. En effet, la diversité des prédateurs favorise le service de prédation à la surface du sol (Chapitre 4). Ce résultat a deux implications. D’une part, les prédateurs réguleraient uniquement les insectes nuisibles réalisant une partie de leur cycle dans le sol (Cécido- myies et Thrips). D’autre part, en absence de prédation dans la canopée, la régulation ne s’effectuerait qu’à moyen terme et non directement sur les insectes arrivant sur les inflorescences. La diversité des prédateurs a également une influence sur les communautés d’insectes nuisibles présents dans la canopée des manguiers (Chapitre 3). Ainsi, plus la diversité en prédateurs est élevée, plus la diversité des insectes nuisibles est élevée. La quasi absence de prédation dans la canopée (Jacquot et al., 2016) suggère qu’il ne s’agit pas d’un contrôle par prédation directe. Une hypothèse d’explication est que les prédateurs modifieraient le comportement des insectes nuisibles sur les inflorescences, ou induiraient des comportements de fuite comme celui connu chez les pucerons (Losey & Denno, 1998). Concernant les parasitoïdes, l’expérience des proies sentinelles ne permet pas de vérifier l’influence de leur diversité sur un service potentiel. Par contre, les analyses sur l’abondance des insectes nuisibles ont montré que la diversité des parasitoïdes diminue l’abondance de la Cochenille des Seychelles (partie 4.2). Les relations entre les communautés d’omnivores et la régulation des insectes nuisibles au manguier semblent plus complexes. Ce groupe trophique des omnivores est composé, en grande partie, de deux espèces de fourmis envahissantes, Pheidole megacephala et Solenopsis geminata. Elles fournissent un service de prédation dans les vergers, service plus important que celui fourni par la diversité des prédateurs (Jacquot et al., 2016). Mais elles engendrent aussi des disservices, en réduisant la diversité des omnivores (Jacquot et al., 2016), en infligeant des piqûres douloureuses infligées aux agriculteurs (Solenopsis geminata Wetterer, 2010) et, plus généralement, en favorisant le développement de populations d’Hémiptères nuisibles (cochenilles, pucerons) (Holway et al., 2002 ; Offenberg, 2015). De surcroît, ces espèces de fourmis envahissantes représentent une menace majeure pour la biodiversité dans les zones qu’elles envahissent (Lowe et al., 2000). Nous déconseillons donc le développement et l’application de pratiques qui visent spécifiquement à utiliser leur service de prédation dans les vergers de manguiers. Par contre, la compréhension

111 Chapitre 5: Discussion générale des facteurs qui influencent respectivement ces espèces et la diversité des communautés d’ennemis naturels est une perspective de recherche nécessaire.

5.3.2 Gestion agroécologique des insectes nuisibles et de la di- versité des ennemis naturels

Parmi les résultats de nos travaux, seulement un effet d’une pratique (diversité des plantes dans l’enherbement des vergers) et un effet du paysage (proportion des vergers de manguiers) ont été mis en évidence. Pourtant, des implications pour la gestion des insectes nuisibles, en période de floraison des manguiers peuvent être dégagées. L’effet de la diversité des plantes, dans l’enherbement des vergers, sur les communautés d’arthropodes de la surface du sol (Chapitre 3) est très intéressant, à la fois par sa nature et aussi si on le met en parallèle avec le résultat sur l’effet de la diversité des parasitoïdes (partie 4.2). En effet, les résultats des modèles d’équations structurelles montrent que la diversité des plantes a un effet de cascade de diversité ascendante. La diversité des plantes favorise la diversité des herbivores (non-nuisibles), qui a son tour permet l’existence de communautés de parasitoïdes plus diversifiées. Or, plus la diversité en parasitoïdes est grande, plus l’abondance des Cochenilles des Seychelles est faible. Il en ressort donc que la gestion d’enherbements diversifiés dans les vergers permettrait la lutte biologique contre la Cochenille des Seychelles, par conservation de la diversité des parasitoïdes. Nos résultats ne nous permettent pas d’identifier des pratiques qui seraient favorables à la diversité des prédateurs et des omnivores. Ils soulignent aussi le fait que discerner le sens des interactions entre groupes trophiques est essentiel pour identifier les pratiques potentielles. Par exemple, le fait qu’un effet de cascade de diversité ascendante des plantes sur les prédateurs n’ait pas été mis en évidence, écarte la possibilité d’utiliser ce levier pour favoriser ces prédateurs. Dans les études classiques, qui ne prennent pas en compte la structure multi-trophique des réseaux, on note pourtant que la diversité des plantes favorise directement la diversité des prédateurs (Haddad et al., 2009 ; Scherber et al., 2010 ; Dassou & Tixier, 2016 ; Hertzog et al., 2016). La compréhension des facteurs qui influencent directement les ennemis naturels dans les vergers de manguiers, reste donc indispensable pour la conception de systèmes de culture qui exploitent leurs services. A une échelle plus large, la proportion des vergers de manguiers dans le paysage favorise l’abondance du Thrips Sud-Africain des agrumes. Dans la principale zone de production de mangues à La Réunion, située sur la commune de Saint-Gilles (Chapitre 2, Fig. 2.4), la culture de la mangue est en expansion. Pendant la durée du projet Biophyto, nous avons observé la plantation et la re-plantation de nombreux vergers, qui représentent désormais la majorité des surfaces cultivées. A moyen terme, l’homogénéisation du paysage et la prépondérance des vergers de manguiers pourraient donc augmenter les dégâts occasionnés par les Thrips et, très probablement, favoriser le développement d’autres bioagresseurs en concentrant une même ressource dans l’espace (Root, 1973). De plus, même si nos études

112 5.4. Réflexions sur la démarche et recommandations pour des études futures ne le montrent pas, la simplification du paysage pourrait avoir des effets négatifs sur la diversité des ennemis naturels, ce qui est souvent observé (Bianchi et al., 2006 ; Veres et al., 2013 ; Chaplin-Kramer et al., 2011). Pour compenser cette tendance à la simplification du paysage par la monoculture du manguier, deux solutions peuvent être proposées. Premièrement, la diversification des cultures assurerait une plus grande complexité du paysage et une « dilution » des vergers de manguiers dans les bassins de production. La diversification des cultures est un objectif à moyen terme dans des zones occupées principalement par des cultures pérennes. Elle pourrait être encouragée par la plantation d’espèces fruitières alternatives, lors du renouvellement des vergers de manguiers (réalisé habituellement tout les 20 à 30 ans). La diversification pourrait également être envisagée dans les vergers par la culture en mélange de plusieurs espèces fruitières (Simon et al., 2010). Sur le modèle de la sylviculture, la culture d’espèces distantes phylogénétiquement permettrait d’assurer une résistance par association vis-à-vis des insectes nuisibles spécialistes et généralistes (Castagneyrol et al., 2014). Deuxièmement, le maintien et la création d’éléments semi-naturels (haies, bosquets, etc.) dans les zones de production pourrait contribuer à complexifier le paysage et, en conséquence, favoriser les ennemis naturels et les pollinisateurs. Des études conduites dans des vergers de manguiers en Afrique du Sud valide l’intérêt de tels aménagements. Elles montrent que plus la distance de la végétation naturelle est grande, plus la régulation des insectes nuisibles (Mouches des fruits et Cécidomyies) est faible (Henri et al., 2015), et plus le service de pollinisation est, lui aussi, faible (Carvalheiro et al., 2010, 2012). De plus, Carvalheiro et al. (2012) ont également montré que la culture, en bordure des vergers de manguiers, de petites surfaces (25m2) de « fleurs » indigènes (Asphodelaceae et Acanthaceae) augmente la diversité et l’abondance des visiteurs des inflorescences de manguiers, et augmente la production de mangues.

5.4 Réflexions sur la démarche et recommandations pour des études futures

5.4.1 « Et si c’était à refaire... »

L’objectif général de la thèse était de décrire et de comprendre le fonctionnement écologique des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion, avec une attention particulière portée sur le service de régulation des insectes nuisibles, en prenant en compte l’effet des pratiques agricoles et du paysage. Dans notre étude, l’absence d’effets des traitements insecticides et du paysage sur les interactions multi-trophiques pourrait être dû aux limites de notre approche et au fait que nous nous sommes appuyés sur un dispositif pré-existant, celui du projet Biophyto. Le projet Biophyto avait pour finalité d’étudier l’intérêt de la mise en place de pratiques

113 Chapitre 5: Discussion générale

Figure 5.1 – Positionnement de la thèse, de certaines études et de la situation idéale (protocole recommandé) selon le contrôle et la prise en compte de deux gradients : un gradient de contrôle du paysage et un gradient de contrôle expérimental des facteurs à l’échelle locale. Dans cette représentation en deux dimensions, le positionnement de deux exemples d’études d’écologie du paysage (Birkhofer et al., 2016 ; Rusch et al., 2011), ainsi que des expérimentations agronomiques et écologiques (BIODEPTH, Cedar Creek Experiment, Jena), permet de mieux situer la position de nos travaux de thèse (s’appuyant sur le projet Biophyto). Sur la carte extraite de l’article de Rusch et al. (2011), les points symbolisent l’emplacement des parcelles suivies. Dans l’exemple de Birkhofer et al. (2016), les ronds (pleins ou vides) symbolisent les parcelles conduites en Agriculture Biologique, les triangles indiquent les parcelles en agriculture conventionnelle. La carte du dispositif employé par Woltz et al. (2012) indique l’emplacement de couples de parcelles de soja, chaque couple étant composé d’une parcelle avec une bande fleurie adjacente, et l’autre parcelle sans bande fleurie. Le dispositif idéal recommandé se situe en haut à droite de la figure. 114 5.4. Réflexions sur la démarche et recommandations pour des études futures agroécologiques basées sur l’insertion de biodiversité végétale dans les vergers. A ce titre, il avait pour objectif de comparer des : pratiques agroécologiques, caractérisées par l’ab- sence de traitements insecticides et herbicides et par la présence d’enherbements diversifiés dans les vergers, et des pratiques conventionnelles (agrochimiques en l’occurrence), caractérisées par l’application de traitements insecticides et herbicides et l’absence ou la présence limitée d’un enherbement dans les vergers. Lors de la création du projet Biophyto, la disponibilité des vergers dans lesquels les exploitants étaient prêts à changer leurs pratiques habituelles pour des pratiques sans insecticide a constitué un facteur limitant pour bénéficier d’un réseau de parcelles plus grand, et pour le choix de parcelles distantes et dans des contextes paysagers particuliers (Chapitre 2). Chacun des sites du projet comportait deux parcelles, une avec les pratiques habituelles des producteurs (agrochimiques ou biologiques) et une avec des pratiques agroécologiques. Les choix des producteurs, l’évolution de leurs pratiques habituelles, ainsi que les réussites et les échecs d’implantations de couvertures végétales, ont engendré une grande variabilité de situation. De ce fait, la comparaison directe des deux types de pratiques initialement prévue a été réduite. En utilisant les parcelles de ce réseau, nous caractérisons la démarche que nous avons adoptée comme étant d’une nature plus observationnelle que expérimentale, sans contrôle expérimental précis des pratiques. De plus, dans le dispositif suivi, il manquait certaines combinaisons de facteurs, comme des parcelles caractérisées à la fois par la présence d’insecticides et la présence d’un enherbement diversifié. Nos travaux se situent dans une position intermédiaire, le long de deux gradients de contrôle, le contrôle du paysage et le contrôle expérimental (Fig. 5.1), entre : • les expérimentation écologiques (ou agronomiques) classiques, qui réalisent un contrôle expérimental rigoureux et factoriel, sans prendre en compte le paysage, • les études d’écologie du paysage qui, traditionnellement, étudient des parcelles choisies dans des contextes paysagers différents, avec peu ou pas d’études des facteurs à l’échelle locale. Si nous avions la possibilité de recommencer notre étude sur la base du réseau qui a été constitué, l’approche que nous adopterions viserait à mieux prendre en compte le paysage, et à mieux contrôler les pratiques testées. Cette alternative à la démarche et au protocole que nous avons suivis pourrait se résumer en quelques points. Premièrement, nous choisirions un plus petit nombre de parcelles appartenant au réseau Biophyto, pour sélectionner des couples de parcelles distants, dans un ou quelques types contrastés de contexte paysager. Deuxièmement, nous réaliserions plus strictement l’expérimentation au champ, pour compenser cette réduction du nombre de sites. Nous pourrions proposer, avec les agriculteurs, de réaliser des modalités précises de pratiques en contrôlant par exemple la diversité des plantes ou encore l’application des insecticides. On pourrait ainsi réaliser 4 modalités formées par les combinaisons des facteurs « insecticides » (application ou non) et « diversité des plantes » (pauvre vs riche en espèces). Notre étude serait améliorée, elle

115 Chapitre 5: Discussion générale se rapprocherait des approches multi-échelles développées par Woltz et al. (2012) (Fig. 5.1), ou plus récemment par Tamburini et al. (2016).

5.4.2 Perspectives générales et recommandations

L’agriculture agrochimique est basée sur des méthodes curatives, une agriculture écologiquement durable devrait être basée sur la prophylaxie. Elle doit, avec un recours minimum à des intrants, limiter au maximum les interactions entre les bioagresseurs et les plantes cultivées, et ce pour deux raisons. D’une part, ces interactions sont la cause de pertes de production. D’autre part, ces interactions créent une course à l’armement entre les bioagresseurs et les techniques de lutte conventionnelles. L’utilisation de la biodiversité apparaît comme un outil pertinent pour la régulation des arthropodes nuisibles, en réduisant leur impact sur les plantes cultivées par les techniques de diversification des cultures et de gestion des habitats, et par l’action des ennemis naturels dans le cadre de la lutte biologique par conservation. Pour exploiter le service de régulation des arthropodes nuisibles par la biodiversité selon ces deux leviers d’actions, la compréhension des mécanismes liant la biodiversité et le fonctionnement écologique des agroécosystèmes est primordiale. Elle est d’ailleurs primordiale pour la compréhension des relations entre la biodiversité et les services écosystémiques en générale (Duncan et al., 2015). Or, comme nous l’avons vu dans la synthèse bibliographique et dans les résultats des travaux de la thèse, le fonctionnement des agroécosystèmes est complexe et de nombreux facteurs interagissent à différentes échelles. Comprendre ce fonctionnement fait appel aux outils et aux concepts le plus couramment utilisés en écologie des communautés. Il y a donc un enjeu majeur à fédérer l’agroécologie et l’écologie des communautés, à la fois, pour l’utilisation des services de la biodiversité dans les agroécosystèmes, et aussi, pour apporter des connaissances importantes dans le fonctionnement des écosystèmes en général. Ces deux domaines ne sont pas complètement distincts, les travaux précurseurs de Root (1973) ont apporté une contribution importante aux deux domaines (Duffy et al., 2007 ; Gurr et al., 2012). Actuellement, les travaux conduits par Castagneyrol et al. (2014), par exemple, lient les recherches appliquées en sylviculture et l’étude des relations entre la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes. Nous estimons que les moyens nécessaires pour comprendre les mécanismes ayant lieu dans les écosystèmes en général et les agroécosystèmes en particulier, sont si importants que ce doit être l’occasion de fédérer les acteurs de ces deux disciplines par des expérimentations communes. Dans les agroécosystèmes, les contributions de la biodiversité sont attendues pour de nombreuses fonctions et services, comme la régulation naturelle des arthropodes nuisibles et des pathogènes, mais aussi la pollinisation, la gestion des adventices, la santé du sol, etc. Une approche multi-service est donc également nécessaire ; elle a été adoptée, par exemple, dans la cadre de l’expérience de Jena (Allemagne) (Scherber et al., 2010), ou plus récemment par Tamburini et al. (2016). Ces services eux-mêmes et la biodiversité qui les supporte sont influencés par les communautés, les pratiques agricoles et le paysage.

116 5.4. Réflexions sur la démarche et recommandations pour des études futures

Nous avons fait une synthèse de ces effets sur la régulation des nuisibles (Chapitre 1), et ils existent aussi pour la pollinisation et pour la gestion des plantes adventices (Shackelford et al., 2013 ; Crowder & Harwood, 2014). Dans une démarche systémique, des approches multi-échelles, multi-trophiques et multi-services, l’objectif général est d’identifier clairement les facteurs qui influencent les communautés et leurs services à de multiples échelles, dans les communautés, les agroécosystèmes et le paysage. L’évaluation du poids relatif des services et des facteurs qui les influencent est la clé pour identifier les leviers qui peuvent être utilisés pour concevoir une agriculture économe en intrants. Pour s’inscrire dans de telles études, la démarche qui semble idéale serait de réaliser des expériences du type de celle de Jena, ou d’autres expérimentations de la biodiversité (Cedar Creek, Biodepth), dans différents contextes paysagers, avec plusieurs pseudo-répétitions de l’expérience par type de paysage (Fig. 5.1). Mais la mise en œuvre d’une telle expérimen- tation serait trop complexe et coûteuse pour être réalisable. Une solution de compromis serait de réaliser des expériences avec peu de modalités testées (des modalités pertinentes par rapport aux questions appliquées et de recherche). Ces expériences « simples » seraient répétées dans une dizaine de sites situés selon un gradient de propriétés du paysage. Simplifier l’expérimentation à l’échelle de chaque site aurait trois objectifs : faciliter la gestion des essais, assurer la faisabilité de conduire ces essais dans de multiples sites et assurer la répétabilité. A l’échelle des sites, le nombre de répétitions de chaque modalité, ainsi que le nombre d’échantillons nécessaire pour évaluer les communautés et les services, seraient définis au préalable par des analyses de puissance. Pour chaque échelle d’étude, la mesure des variables d’intérêt devrait être effectuée avec les méthodes les plus fiables et simples, comme l’utilisation des méthodes d’évaluation rapide et standardisée des fonctions écosystémiques, telles que proposée par Meyer et al. (2015). Le choix du modèle d’étude est également primordial. Les systèmes prairiaux semblent les plus indiqués, ils sont sûrement plus faciles à gérer et bénéficient du recul acquis lors des nombreuses expériences de biodiversité (BIODEPTH, Cedar Creek Experiment, Jena, etc.). Cette démarche pourrait également être applicable à des cultures annuelles, mais le caractère temporaire de la culture et les rotations effectués seraient importants à prendre en compte dans les analyses. L’application à l’arboriculture fruitière ou à la sylviculture semble plus difficile, à cause notamment de la complexité générée par la présence de deux strates (herbacée et arborée). Pour finir, la localisation de telles études doit, elle aussi, être optimisée. Les localités dans lesquelles ces dispositifs seraient mis en place, devraient présenter une grande homogénéité pédoclimatique sur de grandes surfaces. Ceci correspondrait à des zones de grandes plaines agricoles, avec un paysage variable et dans lequel des parcelles pourraient être étudiées avec suffisamment de distances entre elles. La Réunion, avec son relief accidenté et ses fortes pentes, montre une variation très importantes du climat (Fig. 5.2), elle n’est pas, à l’évidence, un milieu facile et pertinent pour la réalisation de telles études.

117 Chapitre 5: Discussion générale

Figure 5.2 – Cartes représentant les variations d’altitudes (A), de température moyenne annuelle (B) et de pluviométrie (C) à La Réunion.

5.5 Apports de la thèse

Les apports de la thèse par rapport à la situation existante avant sont démarrage, portant sur les connaissances acquises, les recommandations méthodologiques et les implications pour la gestion agroécologique, sont résumés de manière schématique dans la figure 5.3.

118 5.5. Apports de la thèse

Figure 5.3 – Les apports de la thèse selon trois niveaux, dans quatre des thématiques abordées

119 Chapitre 5: Discussion générale

120 Conclusion générale

Face aux impacts environnementaux et sanitaires de l’agriculture agrochimique, le développement d’une agriculture durable basée sur l’exploitation de la conservation et des services de la biodiversité, est une alternative prometteuse. A La Réunion, le développement d’une production de mangues sans insecticides nécessite d’exploiter la régulation naturelle des insectes nuisibles fournie par la biodiversité, par la gestion des pratiques agricoles et du paysage. Afin d’identifier les leviers possibles pour favoriser cette régulation naturelle, nous avons développé une approche multi-trophique et multi-échelle dans les vergers de manguiers à La Réunion, en nous appuyant sur le réseau du projet Biophyto. Plus précisément, la présente thèse s’intéresse à trois aspects : la caractérisation de l’agroécosystème étudié (communautés, pratiques et paysage), l’identification et la compréhension des interactions multi-trophiques agissant dans les réseaux trophiques, l’identification du rôle des ennemis naturels, des pratiques agricoles et du paysage sur la régulation naturelle des insectes nuisibles. Nous nous sommes concentrés sur la période de floraison des manguiers, période cruciale pour la production, pendant laquelle plusieurs espèces d’insectes nuisibles causent des dégâts. La caractérisation des vergers de manguiers à La Réunion montre une importante diversité des arthropodes. Les taxa les plus riches en espèces sont les hyménoptères pa- rasitoïdes et les araignées. Les inventaires soulignent également l’importance, en termes d’abondance, des espèces de fourmis envahissantes. La compréhension des facteurs qui déterminent la diversité des groupes trophiques nécessite de prendre en compte les interac- tions multi-trophiques agissant dans ces communautés. D’après les résultats des modèles d’équations structurelles, les relations entre les groupes trophiques sont différentes à la surface du sol et dans la canopée des manguiers. Plusieurs mécanismes semblent intervenir dans le sens des interactions entre ces groupes : la complexité de la strate, le degré de spécialisation des consommateurs secondaires et la concentration de la ressource. De plus, les résultats soulignent le rôle de la diversité des prédateurs dans le maintien de la diversité des consommateurs primaires. A notre connaissance, ce contrôle descendant n’était pas connu comme une fonction de la diversité des consommateurs secondaires. Enfin il existe une cascade de diversité à la surface du sol, la diversité des plantes favorise la diversité des herbivores qui favorise elle-même la diversité des parasitoïdes. Comme nous l’avons vu, les fourmis envahissantes sont une composante importante des communautés d’arthropodes des vergers de manguiers. Par ailleurs, ces espèces sont

121 Conclusion générale connues pour leur double rôle, elles fournissent un service de prédation et, en parallèle, elles réduisent la biodiversité des milieux qu’elles envahissent. L’étude du service de prédation, par une expérience de proies sentinelles, montre que la prédation de ces proies a principalement lieu à la surface du sol. Dans cette strate, la diversité des prédateurs a une relation positive avec le taux de prédation, alors que la diversité des omnivores a une relation négative. Cette dernière semble être due à l’espèce de fourmi envahissante la plus dominante, Pheidole megacephala. Elle réduit la diversité des omnivores, tout en exerçant une forte prédation sur les proies sentinelles. Notre étude montre, pour la première fois, qu’une espèce de fourmi envahissante influence la relation entre la biodiversité et le service de prédation. Enfin, nous avons testé l’influence de la diversité des ennemis naturels, des traitements insecticides et du paysage sur l’abondance de quatre espèces d’insectes nuisibles présentes en période de floraison des manguiers. Les résultats montrent l’existence de deux effets. Le premier effet, négatif, de la diversité des parasitoïdes sur l’abondance de la Cochenille des Seychelles, souligne le rôle des parasitoïdes, rôle qui ne pouvait pas être testé avec l’expérience de proies sentinelles. L’autre effet est un effet positif de la proportion des vergers de manguiers dans le paysage sur l’abondance du Thrips Sud-Africain des agrumes. C’est le seul effet du paysage mis en évidence dans l’ensemble de la thèse. Les résultats énoncés ci-dessus nous permettent d’émettre des recommandations sur les pratiques de régulation naturelle des ravageurs. La gestion d’enherbements diversifiés dans les vergers permettrait la lutte biologique contre la Cochenille des Seychelles, par conservation de la diversité des parasitoïdes. A une échelle plus large, la réduction ou la limitation de la proportion des vergers de manguiers dans le paysage pourrait réguler le Thrips Sud-Africain des agrumes. Il y a deux voies complémentaires pour permettre une « dilution » des vergers de manguier dans le paysage : la diversification des cultures ; le maintien et la création d’éléments semi-naturels (haies, bosquets, etc.) dans les zones de production. Les apports de la thèse peuvent se résumer en cinq points. Premièrement, les travaux apportent des connaissances faunistiques importantes pour les vergers de manguiers et pour La Réunion, avec au moins 13 nouvelles familles et 176 nouvelles espèces d’arthro- podes recensées à La Réunion. Deuxièmement, ils soulignent la coexistence de contrôles ascendants et descendants de la biodiversité de groupes trophiques sur la biodiversité d’autres groupes trophiques dans les communautés, avec l’intervention de plusieurs méca- nismes. Troisièmement, le couplage de modèles d’équations structurelles et d’une technique d’inférence multi-modèle, ainsi que le développement d’une méthode d’estimation de la biodiversité basée sur des données issues de différentes techniques d’échantillonnage, constituent des apports méthodologiques significatifs. Quatrièmement, la thèse apporte des connaissances sur les services et disservices des fourmis envahissantes sur la prédation dans les agroécosystèmes. Cinquièmement, la thèse propose des recommandations pour la protection agroécologique des vergers de manguiers. La gestion d’un enherbement diversifié

122 semble être un levier pertinent pour la lutte biologique par conservation et la gestion collective du paysage pourrait limiter l’abondance d’une espèce d’insecte nuisible. La présente thèse ne permet pas d’identifier les pratiques, ou les caractéristiques du paysage, qui permettent de favoriser la diversité des prédateurs et des omnivores, ou encore de limiter l’abondance des espèces de fourmis envahissantes. L’identification de ces leviers potentiels est une perspective prioritaire pour la protection agroécologique des vergers de manguiers. Le dispositif sur lequel nous nous sommes appuyés, et la démarche que nous avons adoptée, n’étaient pas optimaux pour tester des effets à de multiples échelles. Pour mieux tester l’influence respective du paysage et des effets locaux (communautés et pratiques), les futures études devront être ciblées sur le choix des parcelles d’après leur paysage et sur le contrôle expérimental des pratiques ou facteurs, testés dans ces parcelles. Nous recommandons la réalisation d’expérimentations simples, constituées de quelques modalités répétées dans une dizaine de parcelles situées dans des paysages, selon le gradient d’une caractéristique de paysage.

123 Conclusion générale

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146 Annexe A

Liste des espèces d’arthropodes collectés

Dans cette annexe, nous présentons la liste des espèces d’arthropodes collectés, en période de floraison des manguiers, sur une période de 3 ans, dans les 20 parcelles du projet Biophyto suivies dans le cadre de la thèse. L’appartenance des espèces à des groupes trophiques est indiquée par les codes suivants : — clepto : cleptoparasite (prédateur supérieur) — detr : détritivore — hemato : hematophage — herb : herbivore — hyperpara : hyper-parasitoïde — myceto : mycetophage — myrmec : espèce myrmécophile — omni : omnivore — para : parasitoïde — parasup : parasitoïde supérieur — pred : prédateur — predmyr : prédateur myrmécophage — predsup : prédateur supérieur Le code NA signifie « Not Available », il indique l’absence de donnée. Les individus juvéniles (code « juvenile ») n’ont pas été pris en compte dans les analyses.

1 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group arachnida acari anystidae NA sp omni 0.89 anystisp arachnida acari bdellidae NA sp1 pred 0.63 bdellisp1 arachnida acari erythraeoidea NA sp1 NA 0.53 erythrsp1 arachnida acari euphthiracaridae NA sp1 NA 0.77 euphthsp1 arachnida acari eupodidae NA sp1 NA 0.30 eupodisp1 arachnida acari macrochelidae macrocheles sp1 NA 1.03 macrocsp1 arachnida acari NA NA NA NA NA acarisp arachnida acari nothridae NA sp1 NA 0.90 nothrisp1 arachnida acari ologamasidae gamasiphis sp1 NA 0.56 gamasisp1 arachnida acari oribatida galumnoidea sp1 NA 1.08 galumnsp1 arachnida acari oribatida galumnoidea sp2 NA 0.68 galumnsp2 arachnida acari oribatida NA juvenile NA NA oribatspjuv arachnida acari oribatulidae zygoribatula sp1 NA 0.44 zygorisp1 arachnida acari oribatuloidea NA sp1 NA 0.89 oribatsp1 arachnida acari oripodoidea scheloribatidae sp1 NA 0.55 schelosp1 arachnida acari parasitidae NA sp1 NA 1.10 parasisp1 arachnida acari sejidae sejus sp1 NA 0.70 sejussp1 arachnida acari smarididae NA sp1 NA 0.856 smaridsp1 arachnida araneae araneidae NA juvenile pred NA araneispjuv arachnida araneae araneidae neoscona juvenile pred 7.20 neoscospjuv arachnida araneae araneidae neoscona moreli pred 2.70 neomor arachnida araneae clubionidae clubiona nemorum pred 3.06 clunem arachnida araneae clubionidae clubiona nigromaculosa pred 3.20 clunig arachnida araneae clubionidae NA juvenile pred NA clubiospjuv arachnida araneae corinnidae creugas gulosus pred 4.49 cregul arachnida araneae gnaphosidae camillina sp1 pred 4.78 camillsp1 arachnida araneae gnaphosidae micaria sp1 pred 2.05 micarisp1 arachnida araneae gnaphosidae NA juvenile pred NA gnaphospjuv arachnida araneae gnaphosidae trachyzelotes jaxartensis pred 7.52 trajax arachnida araneae gnaphosidae trachyzelotes kulckzynskii pred 5.33 trakul arachnida araneae gnaphosidae xerophaeus espoir pred 8.81 xeresp arachnida araneae gnaphosidae zelotes laetus pred 5.71 zellae arachnida araneae gnaphosidae zelotes sp1 pred 6.60 zelotesp1 arachnida araneae gnaphosidae zelotinae juvenile pred NA zelotispjuv arachnida araneae linyphiidae agyneta pogonophora pred 3.62 agypog arachnida araneae linyphiidae agyneta prosectes pred 1.54 agypro arachnida araneae linyphiidae agyneta sp pred 1.56 agynetsp arachnida araneae linyphiidae helsdingenia extensa pred 1.78 helext arachnida araneae linyphiidae metalepthyphantes praecipuus pred 1.28 metpra arachnida araneae linyphiidae microbathyphantes palmarius pred 1.55 micpal arachnida araneae linyphiidae NA juvenile pred NA linyphspjuv arachnida araneae liocranidae oedignatha scrobiculata pred 4.20 oedscr arachnida araneae lycosidae geolycosa urbana pred 9.70 geourb arachnida araneae lycosidae NA juvenile pred NA lycosispjuv arachnida araneae lycosidae pardosa sp1 pred 4.27 pardossp1 arachnida araneae mimetidae ero aphana pred 1.75 eroaph arachnida araneae mitugidae palicanus caudatus pred 6.52 palcau arachnida araneae mysmenidae mysmenella sp1 pred 0.88 mysmensp1 arachnida araneae NA NA juvenile pred NA araneaspjuv arachnida araneae nesticidae NA sp1 pred 2.30 nesticsp1 arachnida araneae oecobidae oecobius sp1 pred 1.48 oecobisp1 arachnida araneae oonopidae brignolia cobre pred 1.45 bricob arachnida araneae oonopidae brignolia parapunctata pred 1.25 bripar arachnida araneae oonopidae gamasomorphinae sp1 pred 2.69 gamasosp1 arachnida araneae oonopidae gamasomorphinae sp2 pred 2.64 gamasosp2 arachnida araneae oonopidae heteroonops spinimanus pred 1.75 hetspi arachnida araneae oonopidae ichnothyreus peltifer pred 1.78 iscpel arachnida araneae oonopidae NA juvenile pred NA oonopispjuv arachnida araneae oonopidae oonopinus sp1 pred 1.20 oonopinsp1 arachnida araneae oonopidae opopaea apicalis pred 1.29 opoapi arachnida araneae oonopidae opopaea maroantsetra pred 1.27 opomar arachnida araneae oonopidae opopaea sp1 pred 1.30 opopaesp1 arachnida araneae oonopidae orchestina sp1 pred 1.65 orchessp1 arachnida araneae oonopidae pelicinus marmoratus pred 1.35 pelmar arachnida araneae oxyopidae oxyopes dumontii pred 4.76 oxydum arachnida araneae palpimanidae NA sp1 predsup 3.00 palpimsp1 arachnida araneae philodromidae philodromus sp1 pred 1.75 philodsp1 arachnida araneae pholcidae modisimus culicinus pred 1.23 modcul arachnida araneae pholcidae smeringopus pallidus pred 3.80 smepal arachnida araneae pholcidae uthina luzonica pred 2.25 uthluz arachnida araneae phrurolithidae orthobula impressa pred 1.67 ortimp

2 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group arachnida araneae salticidae carrhotus sannio pred 2.25 carsan arachnida araneae salticidae habronotus mexicanus pred 5.28 habmex arachnida araneae salticidae hasarius adamsonii pred 4.88 hasada arachnida araneae salticidae heliophanus excentricus pred 3.33 helexc arachnida araneae salticidae heliophanus juvenile pred NA heliopspjuv arachnida araneae salticidae heliophanus variabilis pred 2.98 helvar arachnida araneae salticidae microbianor saaristoi pred 2.55 micsaa arachnida araneae salticidae NA juvenile pred NA salticspjuv arachnida araneae salticidae plexippus paykulli pred 7.39 plepay arachnida araneae scytodidae scytodes lugubris pred 7.05 scylug arachnida araneae sicariidae loxosceles rufescens pred 8.25 loxruf arachnida araneae sparassidae heteropoda venatoria pred 5.60 hetven arachnida araneae sparassidae olios lamarcki pred 7.50 olilam arachnida araneae tetrablemmidae NA sp1 pred 1.15 tetrabsp1 arachnida araneae tetragnathidae mesida thorellii pred 2.88 mestho arachnida araneae theridiidae argyrodes juvenile clepto 2.37 argyrodinaespjuv arachnida araneae theridiidae coleosoma blandum pred 1.79 colbla arachnida araneae theridiidae coleosoma floridanum pred 2.06 colflo arachnida araneae theridiidae coleosoma juvenile pred NA coleosspjuv arachnida araneae theridiidae NA juvenile pred NA theridspjuv arachnida araneae theridiidae phycosoma martinae pred 1.40 phymar arachnida araneae theridiidae platnickina tincta pred 1.51 platin arachnida araneae theridiidae romphaea sp1 pred 3.86 rhomphsp1 arachnida araneae theridiidae theridion melanosticum pred 2.94 themel arachnida araneae theridiidae theridion sp1 pred 2.00 theridsp1 arachnida araneae thomisidae thomisus sp1 pred 2.86 thomissp1 arachnida araneae trochanteridae platyoides grandidieri pred 2.30 plagra arachnida araneae zodaridae tropizodium peregrinum predmyr 2.07 troper arachnida opiliones scleromatidae gagrella ceylonensis NA 4.66 gagcey arachnida pseudoscorpiones NA NA sp1 pred 1.16 pseudoscosp1 insecta blattodea blaberidae NA sp1 detr NA blabersp1 insecta blattodea blaberidae neostylopyga rhombifolia detr NA neorho insecta blattodea blaberidae pycnoscelis surinamensis detr NA pycsur insecta blattodea blattellidae balta longicercata detr NA ballon insecta blattodea blattellidae balta sp1 detr NA baltasp1 insecta blattodea blattellidae loboptera dimidiatipes detr NA lobdim insecta blattodea blattellidae margattea nimbatta detr NA marnim insecta blattodea blattellidae NA juvenile detr NA blattespjuv insecta blattodea blattellidae scalida latiusvittata detr NA scalat insecta blattodea blattellidae symploce pallens detr NA sympal insecta blattodea NA NA juvenile detr NA dictyospjuv insecta blattodea NA NA sp detr NA dictyosp insecta blattodea NA NA sp1 detr NA blattosp1 insecta coleoptera aderidae mixaderus emmerezi NA 1.60 mixemm insecta coleoptera aderidae mixaderus madecassa NA 1.90 mixmad insecta coleoptera aderidae NA sp1 NA 2.50 aderidsp1 insecta coleoptera aderidae NA sp2 NA 1.87 aderidsp2 insecta coleoptera anobiidae NA sp1 herb 2.00 anobiisp1 insecta coleoptera anobiidae NA sp2 herb 1.66 anobiisp2 insecta coleoptera anthribidae araecerus sp1 herb 3.73 araecesp1 insecta coleoptera anthribidae NA sp1 NA 8.50 anthrisp1 insecta coleoptera anthribidae talpella sp1 NA 1.78 talpelsp1 insecta coleoptera bostrychidae sinoxylon sp1 NA 5.50 sinoxysp1 insecta coleoptera bruchidae acanthoscelides sp1 herb 3.25 acantsp1 insecta coleoptera bruchidae amblycerus sp1 herb 3.70 amblycsp1 insecta coleoptera bruchidae bruchidius sp1 herb 2.32 bruchisp1 insecta coleoptera bruchidae megacerus sp1 herb 3.40 megacesp1 insecta coleoptera buprestidae aphanisticus mascarenicus herb 2.91 aphmas insecta coleoptera cantharidae cacodes oceanie NA 2.79 cacoce insecta coleoptera carabidae harpalus brunipes omni 10.00 harbru insecta coleoptera cerambycidae NA sp1 herb 14.00 cerambsp1 insecta coleoptera cerambycidae spathuliger gomyi herb 3.72 spagom insecta coleoptera chrysomelidae alticinae sp1 herb 2.50 alticisp1 insecta coleoptera chrysomelidae chaetocnema confinis herb 1.72 chacon insecta coleoptera chrysomelidae NA sp1 herb 2.35 chrysomesp1 insecta coleoptera chrysomelidae trichostola sp1 herb 2.87 trichsp1 insecta coleoptera chrysomelidae typophorini sp1 herb 2.78 typophsp1 insecta coleoptera ciidae ceracis sp1 myceto 1.50 ceracissp1 insecta coleoptera coccinelidae chilocorus nigritus NA 3.89 chinig insecta coleoptera coccinelidae cryptolaemus montrouzieri NA 2.23 crymon insecta coleoptera coccinelidae exochomus laevusculus NA 3.30 exolae

3 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta coleoptera coccinelidae NA juvenile NA NA coccinspjuv insecta coleoptera coccinelidae NA sp1 NA 2.87 coccinsp1 insecta coleoptera coccinelidae nephus oblongosignatus NA 2.26 nepobl insecta coleoptera coccinelidae olla vnigrum NA 5.25 ollvni insecta coleoptera coccinelidae parastethorus histrio NA 1.32 parhis insecta coleoptera coccinelidae platynaspis capicola NA 3.39 placap insecta coleoptera coccinelidae psyllobora variegata myceto 4.26 psyvar insecta coleoptera coccinelidae rodolia chermesina NA 4.66 rodche insecta coleoptera coccinelidae scymnus constrictus NA 2.32 scycon insecta coleoptera coccinelidae scymnus voeltzkowi NA 2.20 scyvoe insecta coleoptera coccinelidae sticholotis gomyi NA 1.72 stigom insecta coleoptera corylophidae NA sp1 myceto 1.34 corylosp1 insecta coleoptera cryptophagidae NA sp1 myceto 2.47 cryptophasp1 insecta coleoptera cryptophagidae NA sp2 myceto 2.63 cryptophasp2 insecta coleoptera cryptophagidae NA sp3 myceto 2.12 cryptophasp3 insecta coleoptera curculionidae conoderinae sp1 herb NA conodesp1 insecta coleoptera curculionidae cossonini sp1 herb 3.90 cossonsp1 insecta coleoptera curculionidae cratopus sp1 herb 9.99 cratopsp1 insecta coleoptera curculionidae pseudostenotrupis comoriensis herb 3.25 psecom insecta coleoptera curculionidae scolytinae sp1 herb 1.43 scolytsp1 insecta coleoptera curculionidae scolytinae sp2 herb 1.61 scolytsp2 insecta coleoptera curculionidae scolytinae sp3 herb 2.47 scolytsp3 insecta coleoptera curculionidae scolytinae sp4 herb 1.40 scolytsp4 insecta coleoptera curculionidae scolytinae sp5 herb 1.30 scolytsp5 insecta coleoptera cybocephalidae NA sp1 NA 1.00 cybocesp1 insecta coleoptera cybocephalidae NA sp2 NA 1.55 cybocesp2 insecta coleoptera cybocephalidae NA sp3 NA 1.11 cybocesp3 insecta coleoptera cybocephalidae NA sp4 NA 1.62 cybocesp4 insecta coleoptera dermestidae orphinus binotatus NA 2.13 orpbin insecta coleoptera dryphthoridae sitophilus oryzae herb 4.06 sitory insecta coleoptera laemophloeidae cryptolestes ferrugineus herb 2.35 cryfer insecta coleoptera lathridiidae metophtalmus sp1 myceto 1.50 metophsp1 insecta coleoptera lathridiidae NA sp1 myceto 1.50 lathrisp1 insecta coleoptera mordelidae NA sp1 herb 2.65 mordelsp1 insecta coleoptera NA NA juvenile NA NA coleopspjuv insecta coleoptera NA NA sp NA NA coleopsp insecta coleoptera nitidulidae urophorus sp1 detr 5.38 urophosp1 insecta coleoptera phalacridae NA sp1 herb 1.85 phalacsp1 insecta coleoptera phalacridae NA sp2 herb 2.66 phalacsp2 insecta coleoptera ptilidae NA sp1 myceto 0.86 ptilidsp1 insecta coleoptera ptinidae NA sp1 herb 2.26 ptinidsp1 insecta coleoptera ptinidae trymolophus emmerzi herb 1.68 tryemm insecta coleoptera ptinidae trymolophus maculatus herb 4.19 trymac insecta coleoptera ptinidae trymolophus nobilis herb 3.25 trynob insecta coleoptera scarabaeidae adoretus sp1 herb 8.68 adoretsp1 insecta coleoptera scarabaeidae onthophagus sellatus detr 5.35 ontsel insecta coleoptera scarabaeidae rhyssemus incitus detr 3.99 rhyinc insecta coleoptera scraptiidae NA sp1 pred 2.66 scraptsp1 insecta coleoptera silvanidae carpophilus sp1 detr 3.59 carpopsp1 insecta coleoptera silvanidae NA sp1 NA 1.56 silvansp1 insecta coleoptera silvanidae NA sp2 NA NA silvansp2 insecta coleoptera silvanidae oryzaephilus surinamensis herb 3.14 orysur insecta coleoptera silvanidae phenolia picta NA 8.75 phepic insecta coleoptera staphilinidae atheta sp1 NA NA athetasp insecta coleoptera staphilinidae NA NA NA 3.39 staphysp insecta coleoptera tenebrionidae alphitobius sp1 NA 7.59 alphitsp1 insecta coleoptera tenebrionidae cyptus pierrei NA 6.00 cyppie insecta coleoptera tenebrionidae enicmosoma borbonense NA 2.28 enibor insecta coleoptera tenebrionidae gonocephalum sp1 detr 11.00 gonocesp1 insecta coleoptera tenebrionidae himatismus sp1 detr 10.24 himatisp1 insecta coleoptera tenebrionidae mesomorphus villiger detr 8.05 mesvil insecta coleoptera tenebrionidae NA juvenile NA NA tenebjuv insecta coleoptera zopheridae colydiinae sp1 NA 1.57 colydisp1 insecta collembola dicyrtomidae NA sp1 detr NA dicyrtsp insecta collembola entomobryidae NA sp1 detr NA entomosp insecta collembola isotomidae NA sp1 detr NA isotomsp insecta collembola NA NA sp detr NA collemsp insecta collembola paronellidae NA sp detr NA paronesp insecta collembola poduromorpha NA sp detr NA podurosp insecta dermaptera anisolabididae euborellia annulipes omni 12.46 eubann insecta diptera agromyzidae NA sp1 herb NA agromysp1

4 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta diptera asteiidae asteia sp1 detr NA asteiasp1 insecta diptera calliphoridae lucilia sp1 detr NA lucilisp1 insecta diptera calliphoridae NA sp1 detr NA callipsp1 insecta diptera cecidomyiidae procontarinia spp herb NA procontaspp insecta diptera ceratopogonidae culicoides sp1 hemato NA culicosp1 insecta diptera ceratopogonidae forcipomyia sp1 hemato NA forcipsp1 insecta diptera ceratopogonidae forcipomyia sp2 hemato NA forcipsp2 insecta diptera ceratopogonidae NA sp1 NA NA ceratopogsp1 insecta diptera chamaemyiidae leucopis sp1 herb 2.18 leucopsp1 insecta diptera chironomidae cricotopus sp1 NA NA cricotsp1 insecta diptera chironomidae NA sp1 NA NA chironsp1 insecta diptera chloropidae arcuator sp1 NA NA arcuatsp1 insecta diptera chloropidae cadrema sp1 NA NA cadremsp1 insecta diptera chloropidae gaurax sp1 NA NA gauraxsp1 insecta diptera chloropidae meijerella sp1 NA NA meijersp1 insecta diptera chloropidae NA NA NA NA chlorosp insecta diptera chloropidae NA sp1 NA NA chlorosp01 insecta diptera chloropidae NA sp10 NA NA chlorosp10 insecta diptera chloropidae NA sp11 NA NA chlorosp11 insecta diptera chloropidae NA sp12 NA NA chlorosp12 insecta diptera chloropidae NA sp2 NA NA chlorosp02 insecta diptera chloropidae NA sp3 NA NA chlorosp03 insecta diptera chloropidae NA sp4 NA NA chlorosp04 insecta diptera chloropidae NA sp6 NA NA chlorosp06 insecta diptera chloropidae NA sp8 NA NA chlorosp08 insecta diptera chloropidae NA sp9 NA NA chlorosp09 insecta diptera chloropidae rhodesiella sp1 NA NA rhodessp1 insecta diptera cryptochetidae cryptochetum sp1 para NA cryptochesp1 insecta diptera culicidae aedes sp1 hemato NA aedessp1 insecta diptera culicidae NA sp1 hemato NA culicisp1 insecta diptera diastatidae campichoeta sp1 NA NA campicsp1 insecta diptera dolichopodidae bickelia parallela NA 4.66 bicpar insecta diptera dolichopodidae chrysosoma snelli NA 3.60 chrsne insecta diptera dolichopodidae NA sp1 NA 2.97 dolichoposp1 insecta diptera drosophilidae NA sp1 NA NA drosopsp1 insecta diptera drosophilidae NA sp2 NA NA drosopsp2 insecta diptera drosophilidae zaprionus sp1 NA NA zapriosp1 insecta diptera ephydridae discomyza similis NA NA dissim insecta diptera ephydridae psilopa sp1 NA NA psilopsp1 insecta diptera faniidae fannia sp1 detr NA fanniasp1 insecta diptera hybotidae drapetis sp1 NA 1.40 drapetsp1 insecta diptera hybotidae drapetis sp2 NA 2.38 drapetsp2 insecta diptera lauxaniidae homoneura sp1 detr NA homonesp1 insecta diptera lauxaniidae NA sp1 detr NA lauxansp1 insecta diptera lauxaniidae NA sp2 detr NA lauxansp2 insecta diptera limoniidae NA sp1 NA NA limonisp1 insecta diptera lonchaeidae lamprolonchaea sp1 detr NA lamprosp1 insecta diptera lonchaeidae NA sp1 NA NA lonchaeisp1 insecta diptera lonchaeidae silba sp1 herb NA silbasp1 insecta diptera milichiidae NA sp1 detr NA milichsp1 insecta diptera milichiidae NA sp2 detr NA milichsp2 insecta diptera muscidae atherigona sp1 detr NA atherisp1 insecta diptera muscidae musca sp1 detr NA muscasp1 insecta diptera muscidae musca sp2 detr NA muscasp2 insecta diptera muscidae musca sp3 detr NA muscasp3 insecta diptera muscidae NA sp1 detr NA muscidsp1 insecta diptera mycetophilidae allactoneura sp1 myceto NA allactsp1 insecta diptera mycetophilidae exechia sp1 myceto NA exechisp1 insecta diptera mycetophilidae NA sp1 myceto NA mycetosp1 insecta diptera NA NA juvenile NA NA dipterspjuv insecta diptera NA NA NA NA NA diptersp insecta diptera NA NA sp NA NA brachysp insecta diptera NA NA sp1 NA NA diptersp1 insecta diptera NA NA sp2 NA NA diptersp2 insecta diptera NA NA sp3 NA NA diptersp3 insecta diptera NA NA sp4 NA NA diptersp4 insecta diptera NA NA sp5 NA NA diptersp5 insecta diptera NA NA sp6 NA NA diptersp6 insecta diptera NA NA sp7 NA NA diptersp7 insecta diptera periscelididae stenomicra sp1 NA NA stenomicrsp1 insecta diptera phoridae NA sp1 NA NA phoridsp1

5 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta diptera phoridae NA sp2 NA NA phoridsp2 insecta diptera pipunculidae cephalops sp1 para NA cephalopssp1 insecta diptera platistomatidae elassogaster sp1 detr NA elassosp1 insecta diptera psychodidae psychoda sp1 detr NA psychosp1 insecta diptera rhinophoridae melanophora sp1 para NA melanosp1 insecta diptera sarcophagidae sarcophaga sp1 detr NA sarcophagasp1 insecta diptera sarcophagidae sarcophaginae sp1 detr NA sarcopsp1 insecta diptera scenopinidae scenopinus sp1 herb NA scenopsp1 insecta diptera sciaridae NA sp1 detr NA sciarisp1 insecta diptera sciaridae NA sp2 detr NA sciarisp2 insecta diptera sepsidae sepsis lateralis detr NA seplat insecta diptera simulidae NA sp1 hemato NA simulisp1 insecta diptera sphaeroceridae limosininae sp1 detr NA limosisp1 insecta diptera stratiomyidae NA sp1 NA NA stratisp1 insecta diptera stratiomyidae NA sp2 NA NA stratisp2 insecta diptera stratiomyidae NA sp3 NA NA stratisp3 insecta diptera stratiomyidae NA sp4 NA NA stratisp4 insecta diptera stratiomyidae NA sp5 NA NA stratisp5 insecta diptera syrphidae NA sp1 pred 8.50 syrphisp1 insecta diptera syrphidae ornidia obesa detr NA ornobe insecta diptera tachinidae NA sp1 para NA tachinsp1 insecta diptera tachinidae NA sp2 para NA tachinsp2 insecta diptera tachinidae NA sp3 para NA tachinsp3 insecta diptera tachinidae NA sp4 para NA tachinsp4 insecta diptera tachinidae peribaea sp1 para NA peribasp1 insecta diptera tephritidae bactrocera cucurbitae herb NA baccuc insecta diptera tephritidae ceratitis capitata herb NA cercap insecta diptera tephritidae ceratitis rosa herb NA cerros insecta diptera tephritidae ceratitis sp herb NA ceratisp1 insecta diptera tephritidae daccus ciliatus herb NA daccil insecta diptera tephritidae dioxyna sororcula herb NA diosor insecta diptera tipulidae NA sp1 NA NA tipulisp1 insecta diptera tipulidae NA sp2 NA NA tipulisp2 insecta diptera tipulidae NA sp3 NA NA tipulisp3 insecta diptera tipulidae NA sp4 NA NA tipulisp4 insecta diptera ulidiidae physiphora sp1 detr NA physipsp1 insecta embioptera oligotomidae aposthonia ceylanica detr NA apocey insecta hemiptera aleyrodidae NA sp1 herb 0.74 aleyrossp insecta hemiptera anthocoridae lasiochilinae sp1 NA 2.52 lasiocsp1 insecta hemiptera anthocoridae lasiochiloides pleneti NA NA lasple insecta hemiptera anthocoridae lyctocorinae juvenile NA NA lyctocspjuv insecta hemiptera anthocoridae lyctocorinae sp1 NA 1.76 lyctocsp1 insecta hemiptera anthocoridae NA juvenile NA NA anthocspjuv insecta hemiptera anthocoridae oriini sp1 NA 6.03 oriinisp1 insecta hemiptera anthocoridae oriini sp2 NA 2.11 oriinisp2 insecta hemiptera aphididae NA sp herb 1.90 aphididaessp insecta hemiptera auchenorrhyncha NA juvenile herb NA auchenspjuv insecta hemiptera auchenorrhyncha NA sp1 herb 3.12 auchensp1 insecta hemiptera berythidae metacanthus tenerrimus NA 8.37 metten insecta hemiptera cicadelidae austroagallia sp1 herb 2.66 austrosp1 insecta hemiptera cicadelidae balclusp1 sp1 herb 3.65 balclusp1 insecta hemiptera cicadelidae cerneura delonixia herb 2.42 cerdel insecta hemiptera cicadelidae cicadulina sp1 herb 1.51 cicadusp1 insecta hemiptera cicadelidae exitianus sp1 herb 4.82 exitiasp1 insecta hemiptera cicadelidae glossocratus afzelii herb 4.29 gloafz insecta hemiptera cicadelidae macrospis sp1 herb 3.41 macropsp1 insecta hemiptera cicadelidae malcisiana billosa herb 5.45 malbil insecta hemiptera cicadelidae NA juvenile herb NA cicadespjuv insecta hemiptera cicadelidae NA sp1 herb 3.19 cicadesp1 insecta hemiptera cicadelidae NA sp2 herb 1.60 cicadesp2 insecta hemiptera cicadelidae NA sp3 herb 2.37 cicadesp3 insecta hemiptera cicadelidae NA sp4 herb 4.00 cicadesp4 insecta hemiptera cicadelidae NA sp5 herb 5.56 cicadesp5 insecta hemiptera cicadelidae nesoclutha sp1 herb NA nesoclsp1 insecta hemiptera cicadelidae penthimia sp1 herb 3.12 penthisp1 insecta hemiptera cicadelidae penthimiola bella herb 7.00 penbel insecta hemiptera cicadelidae recilia sp1 herb 3.59 recilisp1 insecta hemiptera cicadelidae tassomorphus sp1 herb 3.75 tassomsp1 insecta hemiptera coccidae ceroplastes sp1 herb 2.76 ceroplsp1 insecta hemiptera coccoidea NA sp herb 2.96 coccoisp insecta hemiptera coccoidea NA sp1 herb 1.19 coccoisp1

6 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hemiptera coreidae clavigralla horrida herb 9.34 clahor insecta hemiptera coreidae NA juvenile herb NA coreidspjuv insecta hemiptera cydnidae NA sp1 herb 3.97 cydnidsp1 insecta hemiptera cydnidae NA sp2 herb 7.43 cydnidsp2 insecta hemiptera cydnidae NA sp3 herb 4.37 cydnidsp3 insecta hemiptera delphacidae leptodelphax maculiger herb 2.28 lepmac insecta hemiptera delphacidae NA juvenile herb NA delphaspjuv insecta hemiptera delphacidae NA sp1 herb 1.76 delphasp1 insecta hemiptera delphacidae perigrinus maidis herb 2.43 permai insecta hemiptera delphacidae perkinsiella sp1 herb 5.73 perkinsp1 insecta hemiptera delphacidae toya sp1 herb 1.94 toyasp1 insecta hemiptera issidae NA sp1 herb 4.74 issidasp1 insecta hemiptera lygaeidae elasmolus sp1 herb NA elasmosp1 insecta hemiptera lygaeidae horridipamera sp1 herb NA horridsp1 insecta hemiptera lygaeidae laechnesthus albidomaculatus herb 6.27 laealb insecta hemiptera lygaeidae NA juvenile herb 3.75 lygaeispjuv insecta hemiptera lygaeidae NA sp1 herb 10.70 lygaeisp1 insecta hemiptera lygaeidae NA sp2 herb 3.93 lygaeisp2 insecta hemiptera lygaeidae NA sp3 herb 4.10 lygaeisp3 insecta hemiptera lygaeidae nysius sp1 herb 3.35 nysiussp1 insecta hemiptera lygaeidae nysius sp2 herb 3.73 nysiussp2 insecta hemiptera lygaeidae oxycarinus sp1 herb 3.22 oxycarsp1 insecta hemiptera margarodidae icerya seychellarum herb 5.52 icesey insecta hemiptera miridae campylomma leucochila NA 1.73 camleu insecta hemiptera miridae campylomma sp1 NA 2.31 campylsp1 insecta hemiptera miridae campylomma sp2 NA 2.60 campylsp2 insecta hemiptera miridae corizidolon notaticolle NA 4.00 cornot insecta hemiptera miridae deraecoris brunneus NA 3.09 derbru insecta hemiptera miridae deraecoris indianus NA 2.96 derind insecta hemiptera miridae NA juvenile NA NA miridaspjuv insecta hemiptera miridae NA sp NA 4.61 miridasp insecta hemiptera miridae nesidiocoris sp1 omni NA nesidisp1 insecta hemiptera miridae orthops palus herb 1.68 ortpal insecta hemiptera miridae taylorilygus apicalis herb 3.97 tayapi insecta hemiptera miridae trigonotylus sp1 herb 3.16 trigonsp1 insecta hemiptera NA NA juvenile NA NA heterospjuv insecta hemiptera nabidae arbella sp1 NA 5.42 arbellsp1 insecta hemiptera nabidae nabius sp1 NA 8.03 nabiussp1 insecta hemiptera pentatomidae mecidea sp1 herb 5.81 mecidesp1 insecta hemiptera pentatomidae piezodorus rubrofesciata herb 1.90 pierub insecta hemiptera plataspidae NA sp1 herb 8.00 platassp1 insecta hemiptera pseudococcidae maconellicoccus hirsutus herb NA machir insecta hemiptera psyllidae heteropsylla cubana herb 1.56 hetcub insecta hemiptera psyllidae NA sp1 herb 1.46 psyllisp1 insecta hemiptera pyrrhocoridae NA sp1 NA 4.60 pyrrhosp1 insecta hemiptera reduvidae empicoris rubromaculaus NA 6.70 emprub insecta hemiptera reduvidae NA sp1 NA 8.75 reduvisp1 insecta hemiptera reduvidae NA sp2 NA 6.06 reduvisp2 insecta hemiptera reduvidae NA sp3 NA 4.50 reduvisp3 insecta hemiptera rhyparochromidae paromius sp1 NA 3.22 paromisp1 insecta hemiptera tessaratomidae NA sp1 herb NA tessarsp1 insecta hemiptera tettigometridae NA sp1 herb 2.62 tettigsp1 insecta hemiptera tropiduchidae kallitaxila auster herb 3.94 kalaus insecta hemiptera tropiduchidae NA sp1 herb 3.00 tropidsp1 insecta hemiptera tropiduchidae numicia dorsalis herb 2.72 numdor insecta hymenoptera aphelinidae aphelinus sp1 para NA aphelisp1 insecta hymenoptera aphelinidae aphelinus sp2 para NA aphelisp2 insecta hymenoptera aphelinidae coccophagus sp1 para NA coccopsp1 insecta hymenoptera aphelinidae encarsia sp1 para NA encarssp1 insecta hymenoptera aphelinidae encarsia sp2 para NA encarssp2 insecta hymenoptera aphelinidae eretmocerus sp1 para NA eretmosp1 insecta hymenoptera aphelinidae eretmocerus sp2 para NA eretmosp2 insecta hymenoptera aphelinidae NA sp1 para NA aphelinidaesp1 insecta hymenoptera aphelinidae NA sp2 para NA aphelinidaesp2 insecta hymenoptera apidae apis mellifera herb NA apimel insecta hymenoptera apiidae allodape sp1 herb NA allodasp1 insecta hymenoptera apoidea NA NA NA NA apoideana insecta hymenoptera bethylidae epyris sp1 para NA epyrissp1 insecta hymenoptera bethylidae epyris sp2 para NA epyrissp2 insecta hymenoptera bethylidae glenosema sp1 para NA glenossp1 insecta hymenoptera bethylidae glenosema sp2 para NA glenossp2

7 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hymenoptera bethylidae goniozus sp1 para NA goniozsp1 insecta hymenoptera bethylidae NA sp1 para NA bethylidaesp1 insecta hymenoptera bethylidae NA sp2 para NA bethylidaesp2 insecta hymenoptera bethylidae rhabdepyris sp1 para NA rhabdesp1 insecta hymenoptera bethylidae seriola sp1 para NA seriolsp1 insecta hymenoptera bethylidae seriola sp2 para NA seriolsp2 insecta hymenoptera braconidae apanteles galleriae para NA apagal insecta hymenoptera braconidae apanteles sp1 para NA apantesp1 insecta hymenoptera braconidae apanteles sp2 para NA apantesp2 insecta hymenoptera braconidae aphaereta basirufa para NA aphbas insecta hymenoptera braconidae aphaereta sp1 para NA aphaersp1 insecta hymenoptera braconidae aphidius colemani para NA aphcol insecta hymenoptera braconidae aphidius ssp para NA aphidiusssp insecta hymenoptera braconidae bassus sp1 para NA bassussp1 insecta hymenoptera braconidae bracon sp1 para NA braconsp1 insecta hymenoptera braconidae bracon sp2 para NA braconsp2 insecta hymenoptera braconidae bracon sp3 para NA braconsp3 insecta hymenoptera braconidae braconinae sp1 para NA braconinaesp1 insecta hymenoptera braconidae braconinae sp2 para NA braconinaesp2 insecta hymenoptera braconidae centistes caloupile para NA cencal insecta hymenoptera braconidae cheloninae sp1 para NA cheloninaesp1 insecta hymenoptera braconidae chelonus curvimaculatus para NA checur insecta hymenoptera braconidae chelonus mayi para NA chemay insecta hymenoptera braconidae chelonus merdicus para NA chemer insecta hymenoptera braconidae cotesia flavipes para NA cotfla insecta hymenoptera braconidae diaeretiella sp1 para NA diaeresp1 insecta hymenoptera braconidae dolichogenidea sp1 para NA dolichogesp1 insecta hymenoptera braconidae doryctes sp1 para NA doryctessp1 insecta hymenoptera braconidae doryctinae sp1 para NA doryctsp1 insecta hymenoptera braconidae doryctinae sp2 para NA doryctsp2 insecta hymenoptera braconidae doryctinae sp3 para NA doryctsp3 insecta hymenoptera braconidae ecphylus sp1 para NA ecphylsp1 insecta hymenoptera braconidae habrobracon sp1 para NA habrobsp1 insecta hymenoptera braconidae hecabalodes sp1 para NA hecabasp1 insecta hymenoptera braconidae heterospilus sp1 para NA heterosp1 insecta hymenoptera braconidae hormiinae sp1 para NA hormiinaesp1 insecta hymenoptera braconidae leiophron sarahae para NA leisar insecta hymenoptera braconidae microgastrinae ssp para NA microgssp insecta hymenoptera braconidae NA sp1 para NA braconidaesp1 insecta hymenoptera braconidae neoneurini sp1 para NA neoneusp1 insecta hymenoptera braconidae opiinae sp1 para NA opiinasp1 insecta hymenoptera braconidae opius dissitus para NA opidis insecta hymenoptera braconidae opius sp1 para NA opiussp1 insecta hymenoptera braconidae pambolidea sp1 para NA pambolsp1 insecta hymenoptera braconidae pentatermus striatus para NA penstr insecta hymenoptera braconidae phanerotoma sp1 para NA phanersp1 insecta hymenoptera braconidae platyspathius sp1 para NA platyssp1 insecta hymenoptera braconidae rhaconotus sp1 para NA rhaconsp1 insecta hymenoptera braconidae spathius sp1 para NA spathisp1 insecta hymenoptera braconidae syntretus massale para NA synmas insecta hymenoptera ceraphronidae aphanogmus sp1 NA NA aphanosp1 insecta hymenoptera ceraphronidae aphanogmus sp2 NA NA aphanosp2 insecta hymenoptera ceraphronidae aphanogmus sp3 NA NA aphanosp3 insecta hymenoptera ceraphronidae ceraphron sp1 NA NA ceraphsp1 insecta hymenoptera ceraphronidae ceraphron sp2 NA NA ceraphsp2 insecta hymenoptera ceraphronidae ceraphron sp3 NA NA ceraphsp3 insecta hymenoptera ceraphronidae ceraphron sp4 NA NA ceraphsp4 insecta hymenoptera chalcididae antrocephalus sp1 para NA antrocsp1 insecta hymenoptera chalcididae brachymeria sp1 para NA brachysp1 insecta hymenoptera chalcididae epitranus sp1 NA NA epitrasp1 insecta hymenoptera chalcididae epitranus sp2 NA NA epitrasp2 insecta hymenoptera chalcididae hockeria sp1 para NA hockersp1 insecta hymenoptera chalcididae notaspidiella sp1 para NA notaspsp1 insecta hymenoptera chalcididae proconura eublemmae para NA proeub insecta hymenoptera crabronidae amnoplanus sp1 NA NA amnoplsp1 insecta hymenoptera diapriidae caecopria sp1 NA NA caecopsp1 insecta hymenoptera diapriidae coptera sp1 NA NA coptersp1 insecta hymenoptera diapriidae coptera sp2 NA NA coptersp2 insecta hymenoptera diapriidae entomacis sp1 NA NA entomasp1 insecta hymenoptera diapriidae NA sp1 NA NA diapriidaesp1 insecta hymenoptera diapriidae trichopria sp1 para NA trichosp2

8 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hymenoptera diapriidae trichopria sp2 para NA trichosp3 insecta hymenoptera dryinidae aphelopus sp1 para NA aphelosp1 insecta hymenoptera dryinidae gonatopus sp1 para NA gonatopussp1 insecta hymenoptera dryinidae gonatopus sp2 para NA gonatopussp2 insecta hymenoptera dryinidae gonatopus sp3 para NA gonatopussp3 insecta hymenoptera dryinidae NA sp1 para NA dryinidaesp1 insecta hymenoptera encyrtidae acerophagus sp1 para NA aceropsp1 insecta hymenoptera encyrtidae achalcerinys sp1 para NA achalcsp1 insecta hymenoptera encyrtidae achalcerinys sp2 para NA achalcsp2 insecta hymenoptera encyrtidae adelencyrtus sp1 para NA adelensp1 insecta hymenoptera encyrtidae anagyrus sp1 NA NA anagyrsp1 insecta hymenoptera encyrtidae anagyrus sp2 NA NA anagyrsp2 insecta hymenoptera encyrtidae anagyrus sp3 NA NA anagyrsp3 insecta hymenoptera encyrtidae anicetus sp1 NA NA anicetsp1 insecta hymenoptera encyrtidae anomalicornia sp1 para NA anomalsp1 insecta hymenoptera encyrtidae blepyrus sp1 para NA blepyrsp1 insecta hymenoptera encyrtidae cerchysiella sp1 para NA cerchysp1 insecta hymenoptera encyrtidae cerchysiella sp2 para NA cerchysp2 insecta hymenoptera encyrtidae cerchysiella sp3 para NA cerchysp3 insecta hymenoptera encyrtidae cheiloneurus sp1 NA NA cheilosp1 insecta hymenoptera encyrtidae cheiloneurus sp2 NA NA cheilosp2 insecta hymenoptera encyrtidae cheiloneurus sp3 NA NA cheilosp3 insecta hymenoptera encyrtidae cheiloneurus sp4 NA NA cheilosp4 insecta hymenoptera encyrtidae diversinervus sp1 para NA diverssp1 insecta hymenoptera encyrtidae encyrtus aurantii para NA encaur insecta hymenoptera encyrtidae encyrtus sp1 para NA encyrtussp1 insecta hymenoptera encyrtidae encyrtus sp2 para NA encyrtussp2 insecta hymenoptera encyrtidae epitetracnimus sp1 NA NA epitetsp1 insecta hymenoptera encyrtidae exoristobia sp1 para NA exorissp1 insecta hymenoptera encyrtidae gyranusoidea tebygi para NA gyrteb insecta hymenoptera encyrtidae habrolepis sp1 para NA habrolsp1 insecta hymenoptera encyrtidae hesperencyrtus lycoenephila NA NA heslyc insecta hymenoptera encyrtidae homalotylus sp1 parasup NA homalosp1 insecta hymenoptera encyrtidae homalotylus sp2 parasup NA homalosp2 insecta hymenoptera encyrtidae homalotylus sp3 parasup NA homalosp3 insecta hymenoptera encyrtidae homalotylus sp4 parasup NA homalosp4 insecta hymenoptera encyrtidae isodromus sp1 parasup NA isodrosp1 insecta hymenoptera encyrtidae leptomastidea sp1 para NA leptomastideasp1 insecta hymenoptera encyrtidae leptomastix sp1 para NA leptomastixsp1 insecta hymenoptera encyrtidae mayridia sp1 para NA mayridsp1 insecta hymenoptera encyrtidae metaphycus sp1 para NA metaphsp1 insecta hymenoptera encyrtidae metaphycus ssp para NA metaphssp insecta hymenoptera encyrtidae NA NA NA NA encyrtidaena insecta hymenoptera encyrtidae NA sp1 NA NA encyrtidaesp1 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp10 NA NA encyrtidaesp10 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp2 NA NA encyrtidaesp2 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp3 NA NA encyrtidaesp3 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp4 NA NA encyrtidaesp4 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp5 NA NA encyrtidaesp5 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp6 NA NA encyrtidaesp6 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp7 NA NA encyrtidaesp7 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp8 NA NA encyrtidaesp8 insecta hymenoptera encyrtidae NA sp9 NA NA encyrtidaesp9 insecta hymenoptera encyrtidae neodusmetia sp1 para NA neodussp1 insecta hymenoptera encyrtidae ooencyrtus sp1 para NA ooencysp1 insecta hymenoptera encyrtidae parablatticida sp1 NA NA parablsp1 insecta hymenoptera encyrtidae psyllaephagus sp1 para NA psyllasp1 insecta hymenoptera encyrtidae rhopus sp1 para NA rhopussp1 insecta hymenoptera encyrtidae schilleriella sp1 para NA schillsp1 insecta hymenoptera encyrtidae syrphophagus sp1 NA NA syrphosp1 insecta hymenoptera encyrtidae tetracnemus sp1 para NA tetracsp1 insecta hymenoptera encyrtidae zaomma sp1 NA NA zaommasp1 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp1 NA NA aprostsp1 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp2 NA NA aprostsp2 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp3 NA NA aprostsp3 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp4 NA NA aprostsp4 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp5 NA NA aprostsp5 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp6 NA NA aprostsp6 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp7 NA NA aprostsp7 insecta hymenoptera eulophidae aprostocetus sp8 NA NA aprostsp8 insecta hymenoptera eulophidae ceranisius sp1 para NA ceranisp1

9 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hymenoptera eulophidae chrysocharis sp1 para NA chrysocharissp1 insecta hymenoptera eulophidae chrysocharis sp2 para NA chrysocharissp2 insecta hymenoptera eulophidae chrysonotomyia sp1 para NA chrysonotomyiasp1 insecta hymenoptera eulophidae cirrospilus sp1 para NA cirrossp1 insecta hymenoptera eulophidae diglyphomorphomyia sp1 para NA diglypsp1 insecta hymenoptera eulophidae elachertus sp1 para NA elachesp1 insecta hymenoptera eulophidae elachertus sp2 para NA elachesp2 insecta hymenoptera eulophidae elasmus sp1 NA NA elasmusp1 insecta hymenoptera eulophidae elasmus sp2 NA NA elasmusp2 insecta hymenoptera eulophidae elasmus sp3 NA NA elasmusp3 insecta hymenoptera eulophidae elasmus sp4 NA NA elasmusp4 insecta hymenoptera eulophidae entedon sp1 para NA entedosp1 insecta hymenoptera eulophidae euplectrus sp1 para NA euplecsp1 insecta hymenoptera eulophidae hemiptarsenus sp1 para NA hemiptsp1 insecta hymenoptera eulophidae minotetrastichus sp1 para NA minotesp1 insecta hymenoptera eulophidae NA sp1 NA NA eulophidaesp1 insecta hymenoptera eulophidae NA sp2 NA NA eulophidaesp2 insecta hymenoptera eulophidae NA sp3 NA NA eulophidaesp3 insecta hymenoptera eulophidae NA sp4 NA NA eulophidaesp4 insecta hymenoptera eulophidae neochrysocharis sp1 para NA neochrsp1 insecta hymenoptera eulophidae neotrichoporoides sp1 para NA neotrisp1 insecta hymenoptera eulophidae notanisomorphella sp1 para NA notanisp1 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp1 NA NA ootetrsp1 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp2 NA NA ootetrsp2 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp3 NA NA ootetrsp3 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp4 NA NA ootetrsp4 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp5 NA NA ootetrsp5 insecta hymenoptera eulophidae ootetrastichus sp6 NA NA ootetrsp6 insecta hymenoptera eulophidae pediobius sp1 para NA pediobsp1 insecta hymenoptera eulophidae setelacher sp1 para NA setelasp1 insecta hymenoptera eulophidae stenomesius sp1 para NA stenomesisp1 insecta hymenoptera eulophidae tamarixia sp1 para NA tamarisp1 insecta hymenoptera eulophidae tamarixia sp2 para NA tamarisp2 insecta hymenoptera eulophidae tetrastichinae sp1 para NA tetrastichinaesp1 insecta hymenoptera eulophidae tetrastichinae sp2 para NA tetrastichinaesp2 insecta hymenoptera eulophidae tetrastichus howardi para NA tethow insecta hymenoptera eulophidae tetrastichus sp1 para NA tetrastichussp1 insecta hymenoptera eulophidae trichospilus sp1 para NA trichosp1 insecta hymenoptera eulophidae zagrammosoma sp1 para NA zagramsp1 insecta hymenoptera eupelmidae anastatus sp1 para NA anastasp1 insecta hymenoptera eupelmidae anastatus sp2 para NA anastasp2 insecta hymenoptera eupelmidae eusandalum sp1 para NA eusandsp1 insecta hymenoptera eupelmidae macroneura sp1 para NA macronsp1 insecta hymenoptera eurytomidae eurytoma sp1 NA NA eurytosp1 insecta hymenoptera eurytomidae eurytoma sp2 NA NA eurytosp2 insecta hymenoptera eurytomidae NA sp1 NA NA eurytomidaesp1 insecta hymenoptera eurytomidae tetramesa sp1 NA NA tetramsp1 insecta hymenoptera evaniidae prosevania erythrosoma para NA proery insecta hymenoptera figitidae eucoilinae sp1 para NA eucoilinaesp1 insecta hymenoptera figitidae ganaspis sp1 para NA ganaspsp1 insecta hymenoptera figitidae kleidotoma sp1 para NA kleidosp1 insecta hymenoptera figitidae rhoptromeris sp1 para NA rhoptrsp1 insecta hymenoptera formicidae brachymyrmex cordemoyi omni 2.27 bracor insecta hymenoptera formicidae brachymyrmex mu01 omni 1.15 bramu0 insecta hymenoptera formicidae cardiocondyla emeyri omni 1.81 careme insecta hymenoptera formicidae cardiocondyla kagutsuchi omni 2.25 carkag insecta hymenoptera formicidae cardiocondyla obscurior omni 1.87 carobs insecta hymenoptera formicidae leptogenys maxillosa pred 8.70 lepmax insecta hymenoptera formicidae monomorium ssp omni 2.32 monomossp insecta hymenoptera formicidae NA NA omni NA formicsp insecta hymenoptera formicidae nylanderia bourbonica omni 3.23 nylbou insecta hymenoptera formicidae paratrechina longicornis omni 2.87 parlon insecta hymenoptera formicidae pheidole megacephala omni 2.50 phemeg insecta hymenoptera formicidae plagiolepis alluaudi omni 1.54 plaall insecta hymenoptera formicidae solenopsis geminata omni 3.39 solgem insecta hymenoptera formicidae solenopsis mameti omni 1.92 solmam insecta hymenoptera formicidae stumigenys emmae pred 1.74 stremm insecta hymenoptera formicidae tapinoma melanocephala omni 2.03 tapmel insecta hymenoptera formicidae tapinoma subtile omni 1.37 tapsub insecta hymenoptera formicidae technomyrmex ssp omni 3.41 technossp insecta hymenoptera formicidae tetramorium bicarinatum omni 2.49 tetbic

10 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hymenoptera formicidae tetramorium caldarium omni 2.48 tetcal insecta hymenoptera formicidae tetramorium lanuginosum omni 2.88 tetlan insecta hymenoptera formicidae tetramorium simillum omni 2.34 tetsim insecta hymenoptera ichneumonidae aneuclis larga para NA anelar insecta hymenoptera ichneumonidae diadegma mollipla para NA diamol insecta hymenoptera ichneumonidae diatora albiscapus NA NA diaalb insecta hymenoptera ichneumonidae eriborus cadjee NA NA ericad insecta hymenoptera ichneumonidae eriborus pallipes NA NA eripal insecta hymenoptera ichneumonidae megastylus vagabundus NA NA megvag insecta hymenoptera ichneumonidae mesochorus cariniferus NA NA mescar insecta hymenoptera ichneumonidae paraphylax mussar NA NA parmus insecta hymenoptera ichneumonidae paraphylax transversatorius NA NA partran insecta hymenoptera ichneumonidae trathala annulicornis NA NA traann insecta hymenoptera ichneumonidae triclistus aitkeni NA NA triait insecta hymenoptera ichneumonidae zatypota inexpectata NA NA zatine insecta hymenoptera megaspilidae dendrocerus sp1 hyperpara NA dendrosp1 insecta hymenoptera mymaridae anagrus sp1 para NA anagrusp1 insecta hymenoptera mymaridae anagrus sp2 para NA anagrusp2 insecta hymenoptera mymaridae anagrus sp3 para NA anagrusp3 insecta hymenoptera mymaridae anaphes sp1 para NA anaphesp1 insecta hymenoptera mymaridae cleruchus sp1 para NA clerucsp1 insecta hymenoptera mymaridae gonatocerus sp1 para NA gonatocerussp1 insecta hymenoptera mymaridae NA sp1 para NA mymaridaesp1 insecta hymenoptera mymaridae ooctonus sp1 para NA ooctonsp1 insecta hymenoptera mymaridae polynema sp1 para NA polynesp1 insecta hymenoptera mymaridae polynema sp2 para NA polynesp2 insecta hymenoptera mymaridae polynema sp3 para NA polynesp3 insecta hymenoptera mymaridae polynema sp4 para NA polynesp4 insecta hymenoptera platygastridae fidiobia sp1 para NA fidobisp1 insecta hymenoptera platygastridae inostemma sp1 para NA inostesp1 insecta hymenoptera platygastridae leptacis sp1 para NA leptacsp1 insecta hymenoptera platygastridae platygaster sp1 para NA platygsp1 insecta hymenoptera pteromalidae cephaleta sp1 para NA cephaletasp1 insecta hymenoptera pteromalidae cephaleta sp2 para NA cephaletasp2 insecta hymenoptera pteromalidae dinarmus sp1 para NA dinarmsp1 insecta hymenoptera pteromalidae gastrancistrus sp1 para NA gastrasp1 insecta hymenoptera pteromalidae halticoptera sp1 para NA halticsp1 insecta hymenoptera pteromalidae heydenia sp1 para NA heydensp1 insecta hymenoptera pteromalidae homoporus sp1 hyperpara NA homoposp1 insecta hymenoptera pteromalidae homoporus sp2 hyperpara NA homoposp2 insecta hymenoptera pteromalidae isoplatoides sp1 NA NA isoplasp1 insecta hymenoptera pteromalidae NA sp1 NA NA pteromalsp1 insecta hymenoptera pteromalidae NA sp2 NA NA pteromalsp2 insecta hymenoptera pteromalidae NA sp3 NA NA pteromalsp insecta hymenoptera pteromalidae NA sp5 NA NA pteromalsp5 insecta hymenoptera pteromalidae NA sp8 NA NA pteromalsp8 insecta hymenoptera pteromalidae oxysychus sp1 para NA oxysycsp1 insecta hymenoptera pteromalidae pachyneuron sp1 NA NA pachynsp1 insecta hymenoptera pteromalidae ploskana tenuis NA NA ploten insecta hymenoptera pteromalidae pteromalinae sp1 NA NA pteromalsp3 insecta hymenoptera pteromalidae pteromalinae sp2 NA NA pteromalsp4 insecta hymenoptera pteromalidae sphegigaster sp1 para NA sphegisp1 insecta hymenoptera pteromalidae sycoscapter sp1 herb NA sycoscsp1 insecta hymenoptera scelionidae baeus sp1 parasup NA baeussp1 insecta hymenoptera scelionidae ceratobaeus sp1 parasup NA ceratobaesp1 insecta hymenoptera scelionidae ceratobaeus sp2 parasup NA ceratobaesp2 insecta hymenoptera scelionidae ceratobaeus sp3 parasup NA ceratobaesp3 insecta hymenoptera scelionidae cremastobaeus sp1 NA NA cremassp1 insecta hymenoptera scelionidae doddiella sp1 NA NA doddiesp1 insecta hymenoptera scelionidae embidobia sp1 NA NA embidosp1 insecta hymenoptera scelionidae embidobia sp2 NA NA embidosp2 insecta hymenoptera scelionidae encyrtoscelio sp1 para NA encyrtsp1 insecta hymenoptera scelionidae gryon sp1 para NA gryonsp1 insecta hymenoptera scelionidae gryon sp2 para NA gryonsp2 insecta hymenoptera scelionidae idris sp1 parasup NA idrissp1 insecta hymenoptera scelionidae idris sp2 parasup NA idrissp2 insecta hymenoptera scelionidae idris sp3 parasup NA idrissp3 insecta hymenoptera scelionidae paridris sp1 NA NA paridrsp1 insecta hymenoptera scelionidae psix sp1 para NA psixsp1 insecta hymenoptera scelionidae scelio sp1 para NA sceliosp1 insecta hymenoptera scelionidae scelioninae sp1 para NA scelioninaesp1

11 Annexe A

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta hymenoptera scelionidae scelioninae sp2 para NA scelioninaesp2 insecta hymenoptera scelionidae scelioninae sp3 para NA scelioninaesp3 insecta hymenoptera scelionidae shreemana sp1 NA NA shreemsp1 insecta hymenoptera scelionidae styloteleia sp1 NA NA stylotsp1 insecta hymenoptera scelionidae teleasinae sp1 para NA teleasinaesp1 insecta hymenoptera scelionidae telenomus sp1 para NA telenosp1 insecta hymenoptera scelionidae telenomus sp2 para NA telenosp2 insecta hymenoptera scelionidae telenomus sp3 para NA telenosp3 insecta hymenoptera scelionidae telenomus sp4 para NA telenosp4 insecta hymenoptera scelionidae telenomus sp5 para NA telenosp5 insecta hymenoptera scelionidae telenomus ssp para NA telenossp insecta hymenoptera sclerogibbidae sclerogibba sp1 para NA sclerosp1 insecta hymenoptera sclerogibbidae sclerogibba sp2 para NA sclerosp2 insecta hymenoptera signiphoridae chartocerus sp1 NA NA chartosp1 insecta hymenoptera signiphoridae signiphora sp1 NA NA signipsp1 insecta hymenoptera torymidae ecdamua sp1 parasup NA ecdamusp1 insecta hymenoptera torymidae mantiphaga bekiliensis parasup NA manbek insecta hymenoptera torymidae megastigmus transvaalensis herb NA megtra insecta hymenoptera torymidae torymoides sp1 para NA torymosp1 insecta hymenoptera torymidae torymoides sp2 para NA torymosp2 insecta hymenoptera trichogrammatidae epoligosita sp1 NA NA epoligsp1 insecta hymenoptera trichogrammatidae NA sp1 NA NA trichogrammatidaesp1 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp1 NA NA oligossp1 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp2 NA NA oligossp2 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp3 NA NA oligossp3 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp4 NA NA oligossp4 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp5 NA NA oligossp5 insecta hymenoptera trichogrammatidae oligosita sp6 NA NA oligossp6 insecta hymenoptera trichogrammatidae pseudoligosita sp1 NA NA pseudolisp1 insecta hymenoptera trichogrammatidae soikiella sp1 NA NA soikiesp1 insecta hymenoptera trichogrammatidae trichogramma sp1 NA NA trichogrammasp1 insecta lepidoptera erebidae eleima sp1 NA NA eleimasp1 insecta lepidoptera gelechioidea NA juvenile NA NA gelechspjuv insecta lepidoptera gelechioidea NA ssp NA NA gelechssp insecta lepidoptera geometridae NA juvenile herb NA geometspjuv insecta lepidoptera geometridae NA sp1 herb NA geometsp1 insecta lepidoptera lycaenidae NA juvenile herb NA lycaenspjuv insecta lepidoptera lycaenidae NA sp1 herb NA lycaensp insecta lepidoptera NA NA juvenile NA NA lepidospjuv insecta lepidoptera NA NA ssp NA NA lepidossp insecta lepidoptera noctuidae hypena sp1 herb NA hypenasp1 insecta lepidoptera noctuidae NA sp1 herb NA noctuisp1 insecta lepidoptera pterophoridae NA sp1 herb NA pterophosp insecta lepidoptera pyralidae NA sp1 herb NA pyralisp1 insecta lepidoptera tineidae NA ssp detr NA tineidssp insecta lepidoptera tortricidae NA sp1 herb NA tortrisp1 insecta mantodea NA NA sp1 pred 20.00 mantodsp1 insecta NA NA NA NA NA NA insectsp insecta NA NA NA NA NA NA insectsp insecta neuroptera chrysopidae NA juvenile pred 4.72 chrysopispjuv insecta neuroptera chrysopidae NA sp1 NA 4.65 chrysopisp1 insecta neuroptera hemerobidae NA juvenile pred 3.94 hemerospjuv insecta neuroptera hemerobidae NA sp1 omni NA hemerosp1 insecta neuroptera myrmeliotidae NA sp1 pred 12.45 myrmelsp insecta orthoptera gryllidae anaxipha brevipennis NA 4.16 anabre insecta orthoptera gryllidae ectatoderus brevipalpis NA NA ectbre insecta orthoptera gryllidae euscyrtus bivittatus NA NA eusbiv insecta orthoptera gryllidae gryllodes sigillatus NA NA grysig insecta orthoptera gryllidae oecanthus brevicauda NA 6.49 oecbre insecta orthoptera gryllidae rhicnogryllus viettei NA NA rhivie insecta orthoptera gryllidae trigonidium cicindeloides NA NA tricic insecta orthoptera myrmecophilidae myrmecophilus sp1 myrmec NA myrmecsp insecta orthoptera NA NA juvenile NA NA orthopspjuv insecta orthoptera NA NA sp1 NA NA orthopsp insecta orthoptera tettigoniidae conocephalinae sp1 herb NA conocesp1 insecta orthoptera tettigoniidae conocephalus iris herb NA coniri insecta orthoptera tettigoniidae ruspolia differens herb NA rusdif insecta psocoptera ectopsocidae ectopsocus sp1 detr NA ectopssp1 insecta psocoptera ectopsocidae ectopsocus sp2 detr NA ectopssp2 insecta psocoptera ectopsocidae ectopsocus sp3 detr NA ectopssp3 insecta psocoptera ectopsocidae ectopsocus sp4 detr NA ectopssp4

12 Liste des espèces d’arthropodes collectés

Trophic Class Order Family Genus Species Bodysize Analysis code group insecta psocoptera hemipscocidae hemipscocus sp1 detr NA hemipssp1 insecta psocoptera lepidopscocidae NA NA detr NA lepidopsosp insecta psocoptera lepidopscocidae thylacella sp1 detr NA thylacsp1 insecta psocoptera liposcelidae NA sp1 detr NA liposcsp1 insecta psocoptera NA NA sp1 detr NA psocopsp insecta psocoptera pseudocaeciliidae NA sp1 detr NA pseudocasp1 insecta psocoptera pseudocaeciliidae pseudocaecillius citricola detr NA psecit insecta psocoptera psocidae NA sp1 detr NA psocidsp1 insecta psocoptera psocidae NA sp2 detr NA psocidsp2 insecta psocoptera psoquillidae NA sp detr NA eosillsp insecta thysanoptera aeolothripidae franklinothrips megalops omni 2.10 frameg insecta thysanoptera aeolothripidae franklinothrips vespiformis omni 2.20 fraves insecta thysanoptera NA NA juvenile NA NA thysanspjuv insecta thysanoptera NA NA sp NA NA thysansp insecta thysanoptera terebrantia NA sp NA NA terebrsp insecta thysanoptera thripidae arorathrips mexicanus herb NA aromex insecta thysanoptera thripidae bregmatothrips sp1 herb NA bregmasp1 insecta thysanoptera thripidae frankliniella occidentalis herb NA fraocc insecta thysanoptera thripidae heliothrips haemorrhoidalis NA NA helhae insecta thysanoptera thripidae megalurothrips sjostedti herb NA megsjo insecta thysanoptera thripidae scirtothrips aurantii herb NA sciaur insecta thysanoptera thripidae scolothrips sp NA NA scolotsp insecta thysanoptera thripidae selenothrips rubrocinctus NA NA selrub insecta thysanoptera thripidae thrips parvispinus herb NA thrpar insecta thysanoptera thripidae thrips quilicii herb NA thrqui insecta thysanoptera thripidae thrips sp NA NA thripssp insecta thysanoptera thripidae thrips sp1 NA NA thripssp1 insecta thysanoptera thripidae thrips sp2 NA NA thripssp2 insecta thysanoptera tubulifera NA sp NA NA tubulisp insecta thysanura NA NA sp NA NA thysanurasp malacostraca amphipoda talitridae talitroides topitotum detr 7.93 taltop malacostraca isopoda armadillidae cubaris murina detr 7.93 cubmur malacostraca isopoda armadillidae sphaerillo collaris detr 3.47 sphcoll malacostraca isopoda armadillidae venezillo parvus detr 5.67 venpar malacostraca isopoda NA NA NA detr 27.00 isopodsp malacostraca isopoda NA NA detr NA isopodspjuv malacostracaisopoda oniscidea NA sp1 detr 5.37 oniscisp1 malacostraca isopoda philoscidae aphiloscia annulicornis detr 7.04 aphann malacostraca isopoda porcellionidae agabiformius lentus detr 5.31 agalen malacostraca isopoda porcellionidae porcellionides pruinosus detr 7.47 porpru malacostraca isopoda trachelipodidae pagana dimorpha detr 10.57 pagdim myriapoda chilopoda geophilomorpha NA sp1 pred 36.00 geophisp1 myriapoda chilopoda scolopendridae NA sp1 pred 41.00 scolopsp1 myriapoda chilopoda scolopendridae NA sp2 pred 29.00 scolopsp2 myriapoda chilopoda scolopendridae otostigmus juvenile pred NA otostispjuv myriapoda chilopoda scolopendridae otostigmus sp1 pred 30.00 otostisp1 myriapoda chilopoda scolopendridae otostigmus sp2 pred 27.50 otostisp2 myriapoda chilopoda scolopendridae otostigmus sp3 pred 35.00 otostisp3 myriapoda chilopoda scolopendromorpha cryptopinae sp1 pred 12.75 cryptopinsp1 myriapoda diplopoda canbalopsidae glyphiulus granulatus detr 18.60 glygra myriapoda diplopoda NA NA juvenile detr NA diplopspjuv myriapoda diplopoda NA NA NA detr NA diplopsp myriapoda diplopoda pachybolidae NA NA detr 32.75 pachybsp myriapoda diplopoda paraxosomatidae chodromorpha sp1 detr NA chodrosp1 myriapoda diplopoda paraxosomatidae chodromorpha sp2 detr 18.00 chodrosp2 myriapoda diplopoda paraxosomatidae NA juvenile detr NA paraxojuv myriapoda diplopoda paraxosomatidae NA sp1 detr 17.40 paraxosp1 myriapoda diplopoda paraxosomatidae NA sp2 detr 16.67 paraxosp2 myriapoda NA NA NA NA NA NA myriapjuv

13 Annexe A

14 Annexe B

Liste des espèces de plantes échantillonnées

Dans cette annexe, nous présentons la liste des espèces de plantes échantillonnées, en période de floraison des manguiers, sur une période de 3 ans, dans les 20 parcelles du projet Biophyto suivies dans le cadre de la thèse.

15 Annexe B

Family Genus Species Code acanthaceae asystasia gangetica asygan amaranthaceae achyranthes aspera achasp amaranthaceae amaranthus NA amarasp anacardiaceae mangifera indica manind anacardiaceae schinus terebinthifolius schter anacardiaceae syzygium cumini syzcum apiaceae centella asiatica cenasi apiaceae cyclospermum leptophyllum cyclep asteraceae ageratum conyzoïdes agecon asteraceae bidens pilosa bidpil asteraceae conyza sumatrensis consum asteraceae emilia sonchifolium emsom asteraceae gamochaeta purpurea gampur asteraceae lactuceae sp lactusp asteraceae synedrella nodiflora synnod asteraceae tridax procumbens tripro asteraceae vernonia cinerea vercin boraginaceae ehretia cymosa ehrcym boraginaceae heliotropium amplexicaule helamp boraginaceae trichodesma zeylanicum trizey caryophyllaceae drymaria cordata drycor caryophyllaceae lysimachia arvensis lysarv commelinaceae commelina benghalensis comben commelinaceae commelina diffusa comdif convolvulaceae ipomoea cairica ipocai convolvulaceae ipomoea eriocarpa ipoeri convolvulaceae ipomoea indica ipoind convolvulaceae ipomoea obscura ipoobs convolvulaceae ipomoea sp ipomosp cucurbitacea momordica charantia momcha cyperaceae cyperaceae NA cypersp cyperaceae kyllinga sp kyllisp detritus mulsh débris végétaux mulsh euphorbiaceae acalypha indica acaind euphorbiaceae chamaesyce hirta chahir euphorbiaceae chamaesyce hypericifolia chahyp euphorbiaceae chamaesyce nutans chanut euphorbiaceae euphorbia heterophylla euphet fabaceae acacia NA acacisp fabaceae alysicarpus monilifer alymon fabaceae arachis pintoi arapin fabaceae cajanus scarabeoides cajsca fabaceae centrosema pubescens cenvir fabaceae crotalaria retusa croret fabaceae desmanthus virgatus desvir fabaceae desmodium dichotomum desdic fabaceae desmodium gangeticum desgan fabaceae desmodium incanum desinc fabaceae desmodium NA desmosp fabaceae galacta tenuiflora galten fabaceae indigofera linifolia indlin fabaceae leuceana leucocephalla leuleu fabaceae macroptilium atropurpureum macatr fabaceae pithecellobium dulce pitdul fabaceae rhynchosia minima rhymin fabaceae senna occidentalis senoci fabaceae tephrosia noctiflora tepnoc fabaceae tephrosia purpurea teppur fabaceae vicia sp viciasp fabaceae vigna sp vignasp fabaceae vigna unguiculata vigung lauraceae litsea glutinosa litglu malvaceae abutilon hirtum abuhir

16 Liste des espèces de plantes échantillonnées

Family Genus Species Code malvaceae malvastrum coromandelianum malcor malvaceae melochia pyramidata melpyr malvaceae sida acuta sidacu malvaceae sida alnifolia sidaln malvaceae sida cordifolia sidcor malvaceae sida glabra sidgla malvaceae sida retusa sidret malvaceae sida subcordata sidsub malvaceae waltheria indica walind myrtaceae psidium goyava psigoy nyctinginaceae boerhavia diffusa boedif oxalidaceae oxalis corniculata oxacor oxalidaceae oxalis latifolia oxalat papaveraceae argemona mexicana argmex passifloraceae passiflora foetida pasfoe phyllantaceae phyllanthus sp phyllsp plantaginaceae plantago lanceolata plalan poaceae anthoxanthum odoratum antodo poaceae aristida adscensionis ariads poaceae chloris barbata chlbar poaceae cynodon dactylon cyndac poaceae dicanthium aristatum dicari poaceae digitaria didactyla digdid poaceae digitaria NA digitsp poaceae digitaria radicosa digrad poaceae dinebra retroflexa dinret poaceae eleusine indica eulind poaceae eragrostis amabilis eraama poaceae eragrostis ciliaris eracil poaceae heteropogon contortus hetcon poaceae holcus lanatus hollan poaceae melinis repens melrep poaceae panicum maximum panmax poaceae paspalum paniculatum paspan poaceae paspalum scrobidulatum passcr poaceae poaceae sp poacesp poaceae poaceae sp poacesp2 poaceae poaceae sp poacespf poaceae sorghum halepense sorhal poaceae stenotaphrum dimidianum stedim poaceae themeda quadrivalvis thequa poaceae urochloa sp urochsp poaceae zea mai zeamai portulacaceae portulaca oleracea porole psilotaceae psilotum nudum psinud rosaceae fragaria vesca fraves rosaceae rubus acetifolius rubace sapindaceae cardiospermum halicacabum carhal solanaceae solanum nigrum solnig verbenaceae lantana camara lancam verbenaceae stachytarpheta jamaicensis stajam zygophyllaceae tribulus cistoïdes tricis

17 Annexe B

18 Annexe C

Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island (Malagasy region) (Araneae, Araneomorphae)

Jacquot et al., accepté pour publication dans Bulletin de la Société entomologique de France.

19 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000.

Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island (Malagasy region) (Araneae, Araneomorphae)

1,2 1 1 by Maxime JACQUOT , Brice DEREPAS & Jean-Philippe DEGUINE

1CIRAD, UMR PVBMT, F – 97410 Saint-Pierre, Réunion, France < [email protected]> 2Université de La Réunion, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France

Abstract. – To date, 24 spider families have been identified on Reunion Island. But published data on spider fauna mainly concerned natural habitat and highlands. Studies of predatory arthropods in agroecosystems provided the opportunity to conduct a thorough investigation of spider diversity. We recorded seven spider species, belonging to seven families (Corinnidae, Liocranidae, Mimetidae, Miturgidae, Oecobidae and Zodariidae), all are newly recorded from Reunion Island. Résumé. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion (Araneae, Araneomorphae). Jusqu’à aujourd’hui, 24 familles d’Araignées avaient été recensées à l’île de la Réunion. Ces données publiées sur l’arachnofaune ont principalement concerné les habitats naturels. Les inventaires des arthropodes prédateurs dans les agroécosystèmes ont permis de compléter les connaissances sur la diversité des araignées. Ainsi, sept espèces d’Araignées, appartenant à sept familles (Corinnidae, Liocranidae, Mimetidae, Miturgidae, Oecobidae and Zodariidae), toutes sont nouvelles pour la Réunion. Keywords. – Faunistics, Mascarenes Islands, new records, agroecosystems. ______

Reunion is a volcanic island located in the south western Indian Ocean. As most major islands in the region, Reunion was colonized mainly by animals and plants from Madagascar; some lineage with high dispersal abilities came from biogeographical regions of the southern hemisphere (AGNARSSON & KUNTNER, 2012). The first, and important, study of spider fauna on Reunion Island was conducted by VINSON (1863), who identified species th belonging to 17 families. It was not until the end of the XX century that four families were newly recorded: Trochanteridae (SCHMIDT & JOCQUÉ, 1983), Sicariidae and Hahniidae (LOPEZ, 1990) and Nesticidae (LEDOUX & HALLÉ, 1995). During the 2000s, three new family were recorded: Linyphiidae [first record by QUILICI et al. (2003)], Ctenidae (LEDOUX, 2004) and Oonopidae [first record by PLATNICK et al. (2011)]. Up to this day there are 24 spider families known on Reunion Island. Previous studies focussed on natural habitats and most were conducted in the Reunion highlands. A study of predatory arthropods in horticultural agroecosystems aimed at developing an insecticides free cropping system gave us the opportunity to undertake a thorough investigation of spider diversity.

MATERIAL AND METHODS

Samples were collected on the west coast of Reunion Island mainly in mango orchards, as part of the BIOPHYTO project (www.biophyto.org). Photographs were taken by Brice Derepas with a Nikon AZ100 Multizoom and a DS-Fi2 5-megapixel camera using focus stacking techniques with NIS-Elements software. Photographs of the vulva were taken after dissection and a few minutes in 5.2 % sodium hypochlorite solution (NaClO) to ensure digestion of unsclerotized tissue. Voucher specimens were deposited in two permanent arthropod collections. Voucher codes beginning by BDER correspond to samples identified 20 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

2 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion by Brice Derepas and Maxime Jacquot and deposited in the collection of UMR PVBMT (Saint-Pierre, Reunion, France). Voucher codes beginning by MRAC correspond to samples identified by Arnaud Henrard and deposited in the collection of the Musée Royal de l'Afrique Centrale (Tervuren, Belgium). Voucher codes marked with an asterisk (*) indicated photographed specimens.

RESULTS

We found seven new spider families and species that have previously not been known to occur on Reunion Island. We detail collection data and provide photographical of these species.

Family Corinnidae Karsch, 1880 Genus Creugas Thorell, 1878 Creugas gulosus Thorell, 1878 (fig. 1) Creugas gulosus Thorell, 1878: 175; SAARISTO, 2002: 6, fig. 11-15; SAARISTO, 2010: 58, fig. 6.1-5; RAVEN, 2015: fig. 9a-d (female), 10a-d (male).

Material examined. – Réunion Island. 1 ♂ , Étang-Salé (alt. 110 m, 29.VIII.2012 (BDER00372_0101*), M. Jacquot et al. leg. (pitfall traps). Distribution. – Pantropical, recorded in Seychelles and newly recorded from Reunion Island.

Family Liocranidae Simon, 1897 Genus Oedignatha Thorell, 1881 Oedignatha scrobiculata Thorell, 1881 (fig. 2) Oedignatha scrobiculata Thorell, 1881: 209; DEELEMAN-REINHOLD, 2001: 267, fig. 348-356; SAARISTO, 2002: 9, fig. 18, 20; SAARISTO, 2010: 61, fig. 6.8, 6.10.

Material examined. – Réunion Island. 6 ♀, Saint-Leu, chemin des Bois-de-Lait (alt. 270 m), 25.VIII.2009, 4.III.2010, 18.VII.2011, 1.VI.2012 (BDER00379_0101, BDER00380_0101, BDER00381_0101, BDER00382_0101, BDER00383_0101, BDER00384_0101*), Atiama-Nurbel et al. leg. (dung-baited pitfall traps); 4 ♂, 1 ♀, Saint-Gilles, route du Théâtre (alt. 70 m), 9.III.2012, 29.III.2012, 29.VIII.2012 (BDER00376_0101*, BDER00377_0101, BDER00378_0101), M. Jacquot et al. leg. (pitfall traps). Distribution. – Reunion Island (new record), Seychelles, India (Malabar Coast, coasts of Odisha and Tamil Nadu, West Bengal), Sri Lanka, Thailand, Malaysia, Indonesia, Taiwan, Philippines.

Family Mimetidae Simon, 1881 Genus Ero C. L. Koch, 1836 Ero aphana (Walckenaer, 1802) (fig. 3) Aranea aphana Walckenaer, 1802: 206. Ero aphana (Walckenaer): SIMON, 1881: 33; HARMS & HARVEY, 2009: 268, fig. 26.A-E, 28.I.

Material examined. – Reunion Island. 1 ♂, Saint-Pierre, Mont-Vert-les-Bas (alt. 360 m), 27.VIII.2013 (BDER00373_01*), M. Jacquot et al. leg. (suction sampling on herbaceous layer). Distribution. – Europe to Northwest China, Reunion Island (new record), Southeast Asia, Australasia, St. Helena.

21 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000 3

Family Miturgidae Simon, 1886 Genus Palicanus Thorell, 1897 Palicanus caudatus Thorell, 1897 (fig. 4) Palicanus caudatus Thorell, 1897: 227; DEELEMAN-REINHOLD, 2001: 220, fig. 266-271; SAARISTO, 2002: 16, fig. 41-46; SAARISTO, 2010: 90, fig. 16.1-5.

Material examined. – Reunion Island. 4 ♂, 1 ♀, Saint-Gilles, route du Théâtre (alt. 70 m), 7.III.2012, 21.VIII.2013 (BDER00406_0101, BDER00407_0101*, BDER00408_0101, BDER00431_0101); 1 ♂, 1 ♀, Saint-Gilles (alt. 90-110 m), 7.III.2012, 14.III.2012 (BDER00404_0101*, BDER00405_0101); all Jacquot et al. leg. (pitfall traps). Distribution. – Reunion Island (new record), Seychelles, Lombok (island of south Indonesia), Hainan (island of south China) and Myanmar.

Family Oecobiidae Blackwall, 1862 Genus Oecobius Blackwall,1862 Oecobius marathaus Tikader, 1962 (fig. 5) Oecobius marathaus Tikader, 1962: 684, fig. 2a-b. Oecobius reefi Saaristo, 1978: 104, figs. 46-51. Maitreja marathaus (Tikader): SAARISTO, 1997: 71, fig. 1-4; SAARISTO, 2010: 106, fig. 21.1-6.

Material examined. – Reunion Island. 4 ♂, Saint-Gilles, cap de la Houssaye (alt. 80 m), 19.VIII.2014 (BDER00374_01*), Jacquot et al. leg. (pitfall trap); 1 ♂, 4 ♀, Saint-Pierre, chemin de l'Irat (alt. 160 m), 29.IV.2015, 9.IX.2015 (BDER00434_0101, BDER00375_0101*), B. Derepas leg. (night collecting). Distribution. – Pantropical, recorded in Seychelles and newly recorded from Reunion Island.

Family Phrurolithidae Banks, 1892 Genus Orthobula Simon, 1897 Orthobula impressa Simon, 1897* (fig. 6) Orthobula impressa Simon, 1897: 498; SAARISTO, 2002: 14, fig. 33-38; SAARISTO, 2010: 61, fig. 6.11-16.

Material examined. – Reunion Island. 1 ♀, Plaine des Cafres, chapelle Notre-Dame-de-la-Paix (alt. 1635 m), 5.XII.2014 (BDER00390_0101*), B. Derepas leg.; 1 ♂, 2 ♀, Étang-Salé (alt. 110 m), VIII.2014, (BDER00385_0101, BDER00386_0101, BDER00387_0101), M. Jacquot et al. leg. (suction sampling and pitfall trap); 4 ♂, 4 ♀, Saint-Gilles (alt. 70-110 m), VIII.2014 (BDER00391_01, BDER00392_0101, BDER00393_0101, BDER00394_0101, BDER00395_0101, BDER00396_0101, BDER00397_01), Jacquot et al. leg. (suction sampling and pitfall trap); 1♂, 2♀, Saint-Paul, Piton- Défaud (alt. 110 m), VIII.2014 (BDER00398_0101*, BDER00399_0101, BDER00400_0101, BDER00401_01), Jacquot et al. leg. (suction sampling and pitfall traps); 1 ♂, 1 ♀, Saint-Pierre, Pierrefond (alt. 60 m), VIII.2014 (BDER00402_0101, BDER00403_01), Jacquot et al.; 2 ♀, Saint- Pierre, Mont-Vert-les-Bas (alt. 360 m), VIII.2014 (BDER00388_0101, BDER00389_0101), Jacquot et al. leg. (pitfall traps). Distribution. – Reunion Island (new record), Seychelles, Maharashtra (India), Sri Lanka and West Sumatra.

Family Zodariidae Thorell, 1881 Genus Tropizodium Jocqué & Churchill, 2005 Tropizodium peregrinum Jocqué & Churchill, 2005 (fig. 7) Tropizodium peregrinum Jocqué & Churchill, 2005: 4, figs. 1-13.

22 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

4 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion

Material examined. – Réunion Island. 25 ♂, 17 ♀, Saint-Gilles (alt. 70-110 m), VIII.2014 (BDER00409_01, BDER00410_01, BDER00411_01, BDER00412_01, BDER00413_01, BDER00414_0101, BDER00415_01, BDER00416_0101, BDER00417_01, BDER00418_01, BDER00419_0101, BDER00420_01, BDER00421_0101, BDER00422_0101, BDER00423_01, BDER00424_01, BDER00425_01, BDER00426_01, BDER00427_01), Jacquot et al. leg. (pitfall traps); 4 ♂, 5 ♀, idem, 21.VIII.2013 (MRAC_243319, MRAC_243320, MRAC_243322 to MRAC_243323); 1 ♂, Saint-Paul, Piton-Défaud (alt. 110 m), 29.VIII.2012 (MRAC_243321) ; 4 ♂, Saint-Pierre, Pierrefond (alt. 60 m), VIII.2014 (BDER00428_01, BDER00429_01*, BDER00430_0101), Jacquot et al. leg. (pitfall traps); 1 ♂, idem, 21.VIII.2013 (MRAC_243325); 2 ♂, 1 ♀, Saint-Pierre, chemin de l'Irat (alt. 160 m), 15.VIII.2014, IV.2015, (BDER00432_0101, BDER00433_0101), B. Derepas leg. (pitfall traps). Distribution. – Reunion Island (new record) and Northern Territory (Australia).

DISCUSSION Spider fauna on Reunion Island counts now 31 families. Among the seven species newly recorded in Reunion, five have been previously recorded from Seychelles. Creugas gulosus and Oecobius marathaus have a pantropical distribution. For Orthobula impressa (known from Oriental region), Palicanus caudatus and Oedignatha scrobiculata (known from Oriental-Australian region), Reunion is the southwestern-most locality. Ero aphana has one of the wider distributions, but isn’t known from Seychelles. Lastly, Tropizodium peregrinum was only known from type locality in Darwin (Australia) and in Reunion. This species now shows an unusual distribution among spiders.

ACKNOWLEDGEMENTS. – We dedicate this article to Jean-Claude Ledoux, for his outstanding work on spiders, for his kindness and his help on species identification. We are grateful to Arnaud Henrard and Rudy Jocqué for their contribution in the identification of Zodariidae species. We thank Sophie Gasnier and Grégory Cazanove for the organisation of the identification worshop with J.-C. Ledoux. We thank Mickaël Tenailleau, C. Ajaguin Soleyen, M.-L. Moutoussamy, S. Plessix, C. Baltzer and L. Müller for their assistance during sampling and A. Franck for his help in the photographic work. The authors greatly acknowledge the Plant Protection Platform (3P, IBISA). We extend our gratitude to the Ministry of Agriculture, Food, Fisheries, Rural Affairs and Spatial Planning, which funded the BIOPHYTO project via the Trust Account for Agricultural and Rural Development (CASDAR). This work was also funded by the European Union: European regional development fund (ERDF), by the Conseil Régional de la Réunion, by Conseil Général de la Réunion and by the Centre de Coopération internationale en Recherche agronomique pour le Développement (CIRAD).

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23 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000 5

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24 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

6 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion

Fig. 1. – Creugas gulosus Thorell, ♂. – a, Dorsal view. – b, Ventral view. – c, Lateral view. – d, Palp, retrolateral view. – e, Palp, ventral view. – f, Palp, prolateral view.

25 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000 7

Fig. 2. – Oedignatha scrobiculata Thorell. – a-e, ♀: a, dorsal view; b, ventral view; c, lateral view; d, epigyne; e, vulva. – f-k, ♂: f, dorsal view; g, ventral view; h, lateral view; i, palp, retrolateral view; j, palp, ventral view; k, palp, prolateral view.

26 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

8 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion

Fig. 3. – Ero aphana (Walckenaer), ♂. – a, Dorsal view. – b, Ventral view. – c, Lateral view. – d, Palp, retrolateral view. – e, Palp, ventral view. – f, Palp, prolateral view.

27 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000 9

Fig. 4. – Palicanus caudatus Thorell. – a-d, ♀: a, dorsal view; b, ventral view; c, epigyne; d, vulva. – e-h, ♂: e, dorsal view; f, ventral view; g, palp, ventral view; h, palp, retrolateral view.

28 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

10 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion

Fig. 5. – Oecobius marathaus Tikader. – a-d, ♀: a, dorsal view; b, ventral view; c, epigyne; d, vulva. – e-i, ♂: e, dorsal view; f, ventral view; g, palp, retrolateral view; h, palp, ventral view; i, palp, prolateral view.

29 Annexe C

Bulletin de la Société entomologique de France, 12X (X), 201X : 000-000 11

Fig. 6. – Orthobula impressa Simon. – a-d, ♀: a, dorsal view; b, ventral view; c, epigyne; d, vulva. – e-h, ♂: e, dorsal view; f, ventral view; g, bulb, ventral view; h, bulb, retrolateral view.

30 Seven newly recorded species and families of spiders from Reunion Island

12 JACQUOT et al. – Sept espèces et familles d’Araignées nouvelles pour La Réunion

Figure 7. – Tropizodium perigrinum Jocqué & Churchill. – a-c, ♀: a, dorsal view; b, ventral view; c, lateral view. – d-f, ♂: d, dorsal view; e, ventral view; f, lateral view. – g, Eyes, frontal view. – h-I, ♀: h, epigyne; i, vulva. – j-k, ♂: j, palp, ventral view; k, palp, retrolateral view.

31 Annexe C

32 Annexe D

A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Muru et al., soumis à ZooKeys.

33 Annexe D

Marc Attié (2001-2004). The material collected during his work is now at the A literature-based review of CBGP in Montpellier (France).

hymenopteran Parasitica from By reviewing the published data, this work provides a first list of all the Parasitica of Réunion Island for use by researchers that will work on this group. Reunion Island We think this work will be a valuable tool for future inventories or work on biological control. Indeed, this work allows the detection of new indigenous 1* 2 1,3 natural enemies (e.g. Pristomerus river, Ichneumonidae, parasitoid of Muru David , Madl Michael , Jacquot Maxime Prophantis smaragdina, Lepidoptera) and invasive hyperparasitoid or parasitoid and Deguine Jean-Philippe1 of predators (e.g. Homalotylus eytelweinii, parasitoid of Rodolia chermesina, Coccinellidae).

1CIRAD, UMR PVBMT, F – 97410 Saint-Pierre, Réunion, France 2 Naturhistorisches Museum, 2 Zoologische Abteilung, Burgring 7, 1010 Wien, Arrangement of the checklist Austria 3 Université de La Réunion, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, In this review, superfamilies are treated according to their importance, the most France diverse (Ichneumonoidea) coming first. Genera known so far from Reunion Island are grouped under separated subfamilies, which are grouped under separated families. To help searching through the list, families, subfamilies, genera and species are listed in alphabetical order. Genera and species names Abstract are followed by the names of the authors and year of first description, then by the reference of the record and, when available, host data. A review of the genera and species of Parasitica (Hymenoptera) reported so far The review comes with three tables summarizing (1) the Ichneumonoidea, (2) from Reunion Island is provided with host information. Data presented here is the Chalcidoidea, (3) records for the other superfamilies, each with general host based on a review of the literature and is not a result of samplings by the information. authors. The list includes: (1) 154 species of Ichneumonoidea from 65 genera and 20 subfamilies (Braconidae: Agathidinae, Alysiinae, Aphidiinae, Braconinae, Charmontinae, Cheloninae, Doryctinae, Euphorinae, Discussion Microgastrinae, Opiinae; Ichneumonidae: Banchinae, Campopleginae, Cremastinae, Cryptinae, Diplazontinae, Ichneumoninae, Mesochorinae, The present work is a literature-based review. Therefore people using this Metopiinae, Ophioninae, Orthocentrinae, Pimplinae, Tersilochinae, review should be aware that it might contain some mistakes previously present Tryphoninae) ; (2) 103 species of Chalcidoidea from 44 genera and 7 families in original literature. However, literature is listed and everyone is free to (Aphelinidae, Chalcididae, Encyrtidae, Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, double-check the records. Ormyridae, Pteromalidae, Signophoridae, Torymidae and Trichogrammatidae) ; Our review regroups 287 species of hymenopteran Parasitica recorded from the (3) eight species of Cynipoidea from family Figitidae ; (4) six species of island and pertaining to 6 superfamilies. Out of the species and genera reported Chrysidoidea from three families (Bethylidae, Chrysididae, Dryinidae) ; (5) five from the island, at least 1 genus and 14 species of Ichneumonidae (Rousse and species of Platygastroidea from families Platygastridae and Scelionidae ; (6) Villemant 2012), and 1 genus and 25 species of Braconidae (Madl 2007, Rousse five species of Diaprioidea from family Diapriidae ; (7) four species of and Braet 2012, Rousse and Gupta 2013), may be endemic as they have been Ceraphronoidae from families Ceraphronidae and Megaspilidae ; and (8) two newly described and only found in Reunion Island. On the other hand, several species of Evanioidea from family Evaniidae. This review records a total of 287 species have become cosmopolitan in distribution due to their use as biocontrol species. However, up to now, Hymenoptera have been partially reported in agents. Reunion Island, implying that a lot of species are probably still to be recorded When compared with other geographical regions of the world, the study of and therefore, the need to periodically update this checklist. Hymenopteran parasitoids diversity in Reunion Island is still preliminary. Many new taxa will probably be found from the region in the future, and thus this Keywords: Hymenoptera, Checklist, Chalcidoidea, Ichneumonoidea, checklist will need to be periodically updated. Diaprioidea, Cynipoidea, Evanioidea, Chrysidoidea, Ceraphronoidea, Platygastroidea, Reunion Island. List of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Introduction Superfamily: ICHNEUMONOIDEA Family: BRACONIDAE Parasitica is one of the most species-rich groups of animals, potentially Subfamily: Agathidinae representing more than 20% of the world’s insects (LaSalle and Gauld 1992). Genus: Biroia (Szépligeti 1900) Furthermore, they play an important role in the regulation of insect pests and Biroia costata (Brullé 1846) many of them are used in biological control programs all over the world. The Recorded from: Granger 1949 failures and successes of their use in biocontrol have been extensively reviewed Host information: Unknown (e.g. DeBach 1964, Funasaki et al. 1988, DeBach and Rosen 1991, van Driesche and Bellows 1996, Smith 1996, Solomon et al. 2001). Genus: Camptothlipsis (Enderlein 1920) Camptothlipsis curticornis (Granger 1949) Up to now, diversity of Hymenoptera in La Réunion has been partially studied. Recorded from: Quilici et al. 2003 There have been some studies on the hymenopteran diversity around 1950. Host information: Nephopterix beharella (Lepidoptera, Pyralidae) (Quilici et al. Risbec (1957) and Benoit (1957) respectively reviewed 2003, Madl 2007) Chalcidoidea/Proctotrupoidea and Ichneumonoidea. To our knowledge, after that, there was not any work on hymenopteran diversity in Reunion Island until Genus: Coccygidium (De Saussure 1890) 2001 when Vayssière et al. plublished a review of pests and their natural Coccygidium lutea (Brullé 1846) enemies for several crops of the island. To years later, this work was followed Recorded from: Szépligeti 1904 and updated by the publication of a book (Quilici et al 2003). At this time, Host information: Condica conducta, Mythimna curvula, Mythimna loreyi taxonomical work on Parasitica was far from exhaustive because it only dealt (Lepidoptera, Noctuidae) (Madl 2007) with parasitoid associated with common important pests. In fact, a lot of work has been done to fight against key pests such as Tephritid flies (Diptera: Subfamily: Alysiinae Tephritidae), major mango and cucurbit pests of the island. Still, taxonomists Genus: Adelphenaldis (Fischer 2003) reviewed the fauna from Réunion Island. Rousse and Villemant (2012) Adelphenaldis grimmorum Fischer 2014 reviewed the Ichneumonidae and provided a key to species of the Island with 15 Recorded from: Fischer 2014 species new to science. Some subfamilies of Braconidae (Ichneumonoidea) Host information: Unknown have been reviewed: Madl (2007, Agathidinae), Fischer and Madl (2008, Opiinae), Rousse and Braet (2012, Euphorinae), Braet et al. (2012, Cheloninae), Adelphenaldis nanocorpus Fischer 2014 Rousse and Gupta (2013, Microgastrinae). Madl and Achterberg (2014) Recorded from: Fischer 2014 published a catalogue of the Braconidae of Malagasy subregion, including Host information: Unknown Réunion Island. Fischer (2014) provided meaningful work on Alysiinae and Opiinae (Braconidae) with 12 species new to science. Up to now study of Ichneumonoidea has added more than 140 species to the work of Benoit (1957). Genus: Aphaereta (Foerster 1862) Other superfamilies were less studied than Ichneumonoidea. For example Aphaereta sp. superfamily Chalcidoidea of which diversity may be higher than that of Recorded from: Quilici et al. 2003 Ichneumonoidea. In fact there are a lot of unpublished data from the work of Host information: Diptera, Cyclorrhapha (Gauld and Bolton 1988)

Genus: Asobara (Foerster 1862) * [email protected] 1

34 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Asobara diadegmae Fischer 2014 Recorded from: Fischer 2014 Subfamily: Charmontinae Host information: Hyperparasitoid of Diadegma sp. (ex Plutella xylostella, Genus: Charmon (Haliday 1833) Lepidoptera) (Fischer 2014) Charmon ramagei Rousse 2013 Recorded from: Rousse 2013 Genus: Cratospila (Foerster 1862) Host information: Unknown Cratospila sinenotaulis Fischer 2014 Recorded from: Fischer 2014 Subfamily: Cheloninae Host information: Unknown Genus: Chelonus (Panzer, 1806) Chelonus (Microchelonus) curvimaculatus Cameron, 1906 Genus: Dacnusa (Haliday 1833) Recorded from: Quilici et al. 2003, Braet et al. 2012 Dacnusa sibirica Telenga 1934 Host information: Nephopterix beharella (Lepidoptera, Pyralidae) (Quilici et al. Recorded from: Vayssières et al. 2001 2003), Pectinophora gossypiella (Lepidoptera, Gelechiidae), Trichoplusia ni Host information: Liriomyza spp. (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. (Lepidoptera, Notcuidae) (Chiri and Legner 1982, Jones 1986) 2001) Chelonus (Microchelonus) matilei Braet and Rousse 2012 Dacnusa sp. Recorded from: Braet et al. 2012 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Unknown Host information: Unknown. But Dacnusa are parasitoids of Liriomyza spp. (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. 2001) Chelonus (Chelonus) mayi Braet and Rousse 2012 Recorded from: Braet et al. 2012 Genus: Dinotrema (Foerster 1862) Host information: Unknown Dinotrema candidiapex Fischer 2014 Recorded from: Fischer 2014 Chelonus (Microchelonus) merdicus Rousse and Braet 2012 Host information: Unknown Recorded from: Braet et al. 2012 Host information: Unknown Genus: Synaldis (Foerster 1862) Synaldis dugainensis Fischer 2014 Chelonus sp. Recorded from: Fischer 2014 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Unknown Host information: Unknown

Synaldis robusticeps Fischer 2014 Subfamily: Doryctinae Recorded from: Fischer 2014 Genus: Ipodoryctes (Granger 1949) Host information: Unknown Ipodoryctes sp. Recorded from: Zaldivar-Riveron et al. 2008 Subfamily: Aphidiinae Host information: Parasitoid of xylophagus and stem-boring Coleoptera larvae Genus: Aphidius (Nees 1818) (van Noort 2013) Aphidius camerunensis (MacKauer 1966) Recorded from: Stary et al. 1994 Genus: Rinamba (Cameron 1912) Host information: Sitobion spp. (Hemiptera, Aphididae) (Todorov 2009) Rinamba opacicollis (Cameron 1912) Recorded from: Braet 2001 Aphidius colemani Viereck 1912 Host information: Parasitoid of xylophagus and stem-boring Coleoptera larvae Recorded from: Vayssières et al. 2001 (van Noort 2013) Host information: Hemiptera, Aphididae, Genera: Aphis, Aulacorthum, Brachycaudus, Brevicorinae, Capitophorus, Dysaphis, Hialopterus, Hayhurstia, Subfamily: Euphorinae Hyadaphis, Hypermizus, Macrosiphon, Melanaphis, Micromizus, Mizodes, Genus: Centistes (Haliday 1835) Mizus, Pterocoma, Rhopalosiphum, Schizaphis, Thelaxis, Toxoptera (Todorov Centistes caloupile Rousse and Braet 2012 2009) Recorded from: Rousse and Braet 2012 Host information: Unknown Aphidius rosae Haliday 1833 Recorded from: Stary et al. 1977 Genus: Chrysopophthorus (Goidanich 1948) Host information: Macrosiphum rosae, Sitobion fragariae (Hemiptera, Chrysopophthorus sp. Aphididae) (Mackauer and Stary 1967, Stary 1973) Recorded from: Semeria and Quilici 1986 Host information: Unknown. But Chrysopophtorus are endoparasitoids of Aphidius seyrigi Granger 1949 Chrysopidae (Nevroptera) (Séméria 1976) Recorded from: Benoit 1957 Host information: Hemiptera, Aphididae Genus: Cosmophorus (Ratzeburg 1848) Cosmophorus merdiculatus Rousse and Braet 2012 Genus: Diaeretiella (Stary 1960) Recorded from: Rousse and Braet 2012 Diaeretiella rapae McIntosh 1855 Host information: Unknown. But Cosmophorus are endoparasitoids of adult Recorded from: Quilici et al. 1988 bark beetles (Coleoptera, Scolytinae) (Watanabe 1968) Host information: Myzus persicae, Brevicoryne brassicae, Lipaphis erysimi on cabbage, cauliflower, mustard, etc. Aphis craccivora, Aphis fabae, Aphis Genus: Leiophron (Nees 1819) gossypii, Brachycaudus helichrysi, Hysteroneura setariae, and Schizaphis Leiophron sarahae Rousse and Braet 2012 graminum (Hemiptera, Aphididae) (Raychaudhuri 1990) Recorded from: Rousse and Braet 2012 Host information: Unknown. But Leiophron are parasitoids of Miridae and Genus: Praon (Haliday 1833) Psocoptera (Simbolotti et al. 2002) Praon sp. Recorded from: Vayssières et al. 2001 Leiophron yaeli Rousse and Braet 2012 Host information: Aphis sp. (Vayssières et al. 2001) Uroleucon sonchi, Recorded from: Rousse and Braet 2012 Hyperomyzus lactucae, Nasonovia ribisnigri, Macrosiphum euphorbiae (Madl Host information: Unknown. But Leiophron are parasitoids of Miridae and and van Achterberg 2014) (Hemiptera, Aphididae) Psocoptera (Simbolotti et al. 2002)

Subfamily: Braconinae Genus: Meteorus (Haliday 1835) Genus: Bracon (Fabricius 1804) Meteorus anthracnemis Saeger 1946 Bracon (Habrobracon) hebetor (Say 1836) Recorded from: Rousse and Braet 2012 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Unknown. But Meteorus are endoparasitoids of Lepidoptera Host information: Maruca vitrata or Maruca testulalis (Lepidoptera, or Coleoptera (van Noort 2013) Crambidae), Lampides boeticus (Lepidoptera, Lycaenidae), Corcyra cephalonica, Etiella zinckenella (Lepidoptera, Pyralidae) (Madl and van Meteorus comonile Rousse and Braet 2012 Achterberg 2014) Recorded from: Rousse and Braet 2012 Host information: Unknown. But Meteorus are endoparasitoids of Lepidoptera Genus: Iphiaulax (Förster 1862) or Coleoptera (van Noort 2013) Iphiaulax didymus (Brullé 1846) Recorded from: Brullé 1846 Meteorus pulchricornis Wesmael 1835 Host information: Unknown Recorded from: Rousse and Braet 2012

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35 Annexe D

Host information: Lepidoptera: Geometridae, Lasiocampidae, Lycaenidae, Diolcogaster austrina (Wilkinson 1929) Lymantriidae, Noctuidae, Nolidae, Nymphalidae, (Huddleston 1980) Arctiidae, Recorded from: Aubert 1966 Papilionidae, (Maetô 1990) Plutellidae, (Okada 1989) and Tortricidae, (Berry Host information: Unknown. But Diolcogaster are endoparasitoid in 11 families 1997) of Lepidoptera including: Arctiidae, Geometridae, Lasiocampidae, Limacodidae, Lymantriidae, Noctuidae, Notodontidae, Plutellidae, Pyralidae, Genus: Syntretus (Foerster 1862) Tenthredinidae, and Thaumetopoeidae (Zeng et al. 2011) Syntretus massale Rousse and Braet 2012 Recorded from: Rousse and Braet 2012 Diolcogaster curticornis (Granger 1949) Host information: Unknown. But Syntretus are solitary endoparasitoids of adult Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Hymenoptera (Ichneumonidae and Apidae) (van Noort 2013) Host information: Brenthia leptocosma, (Lepidoptera, Choreutidae) Macalla sp. (Lepidoptera, Pyralidae) (Rousse and Gupta 2013) Subfamily: Microgastrinae Genus: Apanteles (Förster 1862) Genus: Distatrix (Mason 1981) Apanteles aff. acutissimus Granger 1949 Distatrix belliger (Wilkinson 1929) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Diaphana indica (Lepidoptera, Crambidae) (Vayssières et al. Host information: Helicoverpa armigera, Pseudaletia unipunctata and 2001) Mythimna sp. (Lepidoptera, Noctuidae) (Rousse and Gupta 2013)

Apanteles bordagei Giard 1902 Distatrix yunae Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Endoparasitoids of Crobylophora daricella, Leucoptera Host information: Unknown. But Distatrix are endoparasitoid of Lepidoptera caffeina, Leucoptera mayricki (Lepidoptera, Lyonetiidae) (Ferrière 1936, larvae (van Noort 2013) Rousse and Gupta 2013) Genus: Dodogaster (Rousse 2013) Apanteles fontinalis De Saeger 1944 Dodogaster grangeri Rousse 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown. But Apanteles are endoparasitoids of Lepidotera Host information: Unknown larvae (van Noort 2013) Genus: Dolichogenidea (Viereck 1911) Apanteles galleriae Wilkinson 1932 Dolichogenidea ashoka Rousse 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Achroia grisella, Galleria mellonella and Vitula edmansii Host information: Unknown. But Dolichogenidea are endoparasitoid of (Lepidoptera, Pyralidae) (Rousse and Gupta 2013) Lepidoptera larvae (van Noort 2013)

Apanteles (Apanteles) minatchy Rousse and Gupta 2013 Dolichogenidea broadi Rousse 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown. But Apanteles are endoparasitoid of Lepidotera Host information: Unknown. But Dolichogenidea are endoparasitoid of larvae (van Noort 2013) Lepidoptera larvae (van Noort 2013)

Apanteles (Apanteles) nigrofemoratus Granger 1949 Dolichogenidea lumba Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Tortyra sp. (Lepidoptera, Choreutidae) (Rousse and Gupta Host information: Unknown. But Dolichogenidea are endoparasitoid of 2013) Lepidoptera larvae (van Noort 2013)

Apanteles (Apanteles) phasmina Rousse 2013 Dolichogenidea uru Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown. But Apanteles are endoparasitoid of Lepidotera Host information: Unknown. But Dolichogenidea are endoparasitoid of larvae (van Noort 2013) Lepidoptera larvae (van Noort 2013)

Apanteles (Apanteles) romei Rousse 2013 Dolichogenidea villemantae Rousse 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Diaphina sp. (Lepidoptera, Pyralidae) on Momordicha Host information: Unknown. But Dolichogenidea are endoparasitoid of charantia (Cucurbitaceae) (Rousse and Gupta 2013) Lepidoptera larvae (van Noort 2013)

Genus: Cotesia (Cameron 1891) Genus: Exoryza (Mason 1981) Cotesia flavipes (Cameron 1891) Exoryza safranum Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Kfir et al. 2002 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: About 30 lepidopteran species in Arctiidae, Brachodidae, Host information: Unknown. But Exoryza are endoparasitoid of Lepidoptera Lymantriidae, Noctuidae, Pyralidae and Tortricidae, including major pests larvae (van Noort 2013) (Rousse and Gupta 2013) Genus: Glyptapanteles (Ashmead 1904) Cotesia plutellae (Kurdumov 1912) Glyoptapanteles antsirabensis (Granger 1949) Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: About 30 lepidopteran species in Arctiidae, Lasiocampidae, Host information: Unknown. But Glyptapanteles are endoparasitoid of Lymantriidae, Noctuidae, Notodontidae, Nymphalidae, Pieridae, Plutellidae, Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Pterophoridae, Pyralidae and Tortricidae, including major pests (Rousse and Gupta 2013) Glyptapanteles chidra Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Cotesia ruficrus (Haliday 1834) Host information: Unknown. But Glyptapanteles are endoparasitoid of Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Host information: About 100 lepidopteran species in Arctiidae, Brachodidae, Dilobidae, Gelechiidae, Geometridae, Hesperiidae, Lasiocampidae, Lycaenidae, Glyptapanteles ficus (Granger 1949) Lymantriidae, Noctuidae, Nymphalidae, Pieridae, Plutellidae, Pyralidae and Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Tortricidae (Rousse and Gupta 2013) Host information: Naroma signifera (Lepidoptera, Lymantriidae) (Rousse and Gupta 2013) Cotesia sesamiae (Cameron 1906) Recorded from: Van Achterberg and Polaszek 1996 Glyptapanteles subandinus (Blanchard 1947) Host information: 15 species of Noctuidae and Pyralidae, including major pests Recorded from: Rousse and Gupta 2013 (Rousse and Gupta 2013) Host information: Achyra bifidalis (Lepidoptera, Pyralidae), Phthorimaea opercullela and Scrobipalpula absoluta (Lepidoptera, Gelechiidae) on Solanum Cotesia xavieri Rousse 2013 tuberosum (Solanaceae) (Rousse and Gupta 2013) Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown. But Apanteles are endoparasitoid of Lepidotera Genus: Microplitis (Förster 1862) larvae (van Noort 2013) Microplitis subsulcatus Granger 1949 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Genus: Diolcogaster (Ashmead 1900)

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36 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Host information: Unknown. But Microplitis are endoparasitoid of Lepidoptera Recorded from: Fischer 2014 larvae (van Noort 2013) Host information: Unknown

Genus: Nyereria (Mason 1981) Opius (Utetes) semipilosus Fischer 2014 Nyereria ganges Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Fischer 2014 Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown Host information: Unknown. But Nyereria are endoparasitoid of Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Opius (Gastrosema) waterloti Granger 1949 Recorded from: Fischer and Madl 2008 Nyereria mayurus Rousse and Gupta 2013 Host information: Unknown. But Opius are parasitoid of Cyclorrhapha Recorded from: Rousse and Gupta 2013 (Diptera) larvae (van Noort 2013) Host information: Unknown. But Nyereria are endoparasitoid of Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Genus: Psyttalia (Walker 1860) Genus: Parapanteles (Ashmead 1900) Psyttalia cosyrae (Wilkinson 1927) Parapanteles covino Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Not sure of the record. Fischer (1987) recorded it from Reunion Recorded from: Rousse and Gupta 2013 because "Réunion, Mayotte" was indicated on the label. Host information: Unknown. But Parapanteles are endoparasitoid in 7 families Host information: Dacus sp. (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl 2008) of Lepidoptera including: Arctiidae, Noctuidae, Notodontidae, Elachistidae, Saturniidae, Geometridae, Gelechiidae (Valerio et al. 2009) Psyttalia distinguenda (Granger 1949) Recorded from: Wharton et al. 1999 Parapanteles darignac Rousse and Gupta 2013 Host information: Ceratitis capitata (Diptera, Tephritidae) (Quilici et al. 2003, Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Fischer and Madl 2008) Host information: Unknown. But Parapanteles are endoparasitoid in 7 families of Lepidoptera including: Arctiidae, Noctuidae, Notodontidae, Elachistidae, Psyttalia fletcheri (Sylvestri 1916) Saturniidae, Geometridae, Gelechiidae (Valerio et al. 2009) Recorded from: Hurtrel et al. 1999 Host information: Bactrocera cucurbitae, Ceratitis capitata and Dacus ciliatus Genus: Venanides (Mason 1981) (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl 2008) Venanides curticornis (Granger 1949) Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Psyttalia insignipennis (Granger 1949) Host information: Unknown. But Venanides are endoparasitoid of Lepidoptera Recorded from: Wharton et al. 1999 larvae (van Noort 2013) Host information: Ceratitis capitata, Ceratitis catoirii and Neoceratitis cyanescens (Diptera, Tephritidae) (Quilici et al. 2003, Fischer and Madl 2008) Genus: Wilkinsonellus (Mason 1981) Wilkinsonellus narangahus Rousse and Gupta 2013 Psyttalia phaeostigma (Wilkinson 1927) Recorded from: Rousse and Gupta 2013 Recorded from: Fischer 1987 Host information: Unknown Host information: Dacus ciliatus and Dacus demmerezi (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl 2008) Subfamily: Opiinae Genus: Diachasmimorpha (Viereck 1913) Psyttalia sanctamarina (Fischer 1980) Diachasmimorpha fullawayi (Silvestri 1913) Recorded from: Fischer 1980 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Spathulina aroleuca (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl Host information: Ceratitis capitata (Diptera, Tephritidae) (Quilici et al. 2003, 2008) Fischer and Madl 2008) Psyttalia subsulcata (Granger 1949) Diachasmimorpha tryoni (Cameron 1911) Recorded from: Fischer and Madl 2008 Recorded from: Hurtrel et al. 1999 Host information: Spathulina aroleuca (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl Host information: At least 6 species of Tephritidae (Diptera) (Ramadan et al. 2008) 1994, Wharton and Gilstrap 1983) Family: ICHNEUMONIDAE Genus: Fopius (Wharton 1987) Subfamily: Banchinae Fopius arisanus (Sonan 1932) Genus: Himertosoma (Schimedeknecht 1900) Recorded from: Quilici et al. 2003 Himertosoma bebourensis (Benoit 1957) Host information: Bactrocera zonata, Ceratitis capitata, Ceratitis catoirii, Recorded from: Benoit 1957 Ceratitis rosa, Dacus ciliatus, Dacus demmerezi, Neoceratitis cyanescens Host information: Unknown. But Himertosoma are parasitoid of Tortricidae and (Diptera, Tephritidae) (Fischer and Madl 2008) Gelechiidae (Lepidoptera) (van Noort 2013)

Genus: Gnamptodon (Haliday, 1833) Himertosoma striata (Seyrig 1932) Gnamptodon legorskyi Fischer 2014 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Fischer 2014 Host information: Unknown. But Himertosoma are parasitoid of Tortricidae and Host information: Unknown Gelechiidae (Lepidoptera) (van Noort 2013)

Subfamily: Campopleginae Genus: Opius (Wesmael 1835) Genus: Campoplex (Gravenhorst 1829) Opius dissitus Muesebeck 1963 Campoplex techer Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Liriomyza spp. (Diptera, Agromyzidae) (Stegmaier 1972, Host information: Unknown. But Campoplex are parasitoid of Lepidoptera, Schuster and Wharton 1993, Vayssières et al. 2001) Coleoptera and Hymenoptera (van Noort 2013)

Opius (Utetes) coriacitergum Fischer 2014 Genus: Diadegma (Foerster 1869) Recorded from: Fischer 2014 Diadegma insulare (Cresson 1865) Host information: Unknown Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Plutella xylostella, Plutella opercula, Plutella omissa, Opius (Tolbia) karlmayi Fischer 2014 Plutella armoraciae (Lepidoptera, Plutellidae) and Hellula undalis Recorded from: Fischer 2014 (Lepidoptera, Pyralidae) (Sourakov and Mitchell 2000, Rousse and Villemant Host information: Unknown 2012)

Opius (Utetes) lareunionensis Fischer 2014 Diadegma mollipla (Holmgren 1868) Recorded from: Fischer 2014 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Unknown Host information: Plutella xylostella, (Lepidoptera, Plutellidae) and Phthorimaea operculella (Lepidoptera, Gelechiidae) (Rousse and Villemant Opius (Gastrosema) laticrenis Fischer 2014 2012) Recorded from: Fischer 2014 Host information: Unknown Genus: Dusona (Cameron 1901) Dusona douraguia Rousse and Villemant 2012 Opius (Opius) raoiformis Fischer 2014 Recorded from: Rousse and Villemant 2012

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37 Annexe D

Host information: Unknown. But Dusona are parasitoids of Symphyta Host information: Unknown. But Temelucha are parasitoids of Lepidoptera in (Hymenoptera) and Lepidoptera larvae (van Noort 2013) leave folds or tunnels (van Noort 2013)

Dusona pauliani (Benoit, 1957) Genus: Trathala (Cameron 1899) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Trathala annulicornis (Tosquinet 1896) Host information: Unknown. But Dusona are parasitoids of Symphyta Recorded from: Rousse and Villemant 2012 (Hymenoptera) and Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Host information: Unknown. But Trathala are parasitoids of Leucinodes orbonalis (Lepidoptera, Pyralidae) (van Noort 2013) Genus: Enytus (Cameron, 1905) Enytus huet Rousse and Villemant 2012 Trathala flavoorbitalis (Cameron 1907) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Enytus are parasitoids of mostly Lepidoptera, Host information: Unknown. But Trathala are parasitoids of Leucinodes but also Coleoptera and Hymenoptera larvae (van Noort 2013) orbonalis (Lepidoptera, Pyralidae) (van Noort 2013)

Genus: Eriborus (Förster 1869) Subfamily: Cryptinae Eriborus cadjee Rousse and Villemant 2012 Genus: Acrolyta (Förster 1868) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Acrolyta dindar Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown Eriborus pallipes (Brullé 1846) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Diatora (Förster 1868) Host information: Unknown Diatora albiscapus (Seyrig 1952) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Hyposoter (Förster 1869) Host information: Apanteles sp. (Hymenoptera, Braconidae) ex. Napta Hyposoter reunionis (Benoit 1957) serratilinea (Lepidoptera, Lasiocampidae) and Nephele densoi (Lepidoptera, Recorded from: Benoit 1957 Sphingidae) on mimosa (Mimosa sp.) (Seyrig 1952, Rousse and Villemant Host information: Unknown. But Hyposoter are parasitoids of Lepidoptera, 2012) Coleoptera and Hymenoptera (van Noort 2013) Genus: Paraphylax (Förster 1869) Genus: Venturia (Schrottky 1902) Paraphylax mussar Rousse and Villemant 2012 Venturia canescens (Gravenhorst 1829) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Paraphylax are parasitoids of Heliothis Host information: 23 species belonging to the families Pyralidae, Noctuidae, armigera (Lepidoptera, Noctuidae) (Choudhary et al. 1983) Tortricidae, Gelechiidae, Tineidae and Yponomeutidae (Lepidoptera) (Rousse and Villemant 2012) Paraphylax transversatoria (Seyrig 1952) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Xanthocampoplex (Morley 1913) Host information: Unknown. But Paraphylax are parasitoids of Heliothis Xanthocampoplex huberti Rousse and Villemant 2012 armigera (Lepidoptera, Noctuidae) (Choudhary et al. 1983) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Xanthocampoplex are parasitoids of Genus: Phygadeuon (Gravenhorst 1829) Gracillariidae and Pyralidae larvae (Lepidotera) (van Noort 2013) Phygadeuon nativel Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Subfamily: Cremastinae Host information: Unknown. But Phygadeuon are parasitoids of Musca Genus: Pristomerus (Curtis 1836) domestica (Diptera, Muscidae) and Rhagoletis cerasi (Diptera, Tephritidae) Pristomerus rivier Rousse and Villemant 2012 (Rousse and Villemant 2012) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Plutella xylostella (Plutellidae) (Rousse and Villemant 2012) Subfamily: Diplazontinae and Prophantis smaragdina (Chartier et al. 2013, Identified by Rousse 2012 Genus: Diplazon (Nees 1918) unpublished data) Diplazon laetatorius (Fabricius 1781) Recorded from: Saussure 1892 Genus: Temelucha (Meyrick 1909) Host information: Parasitoid of a wide range of Diptera, especially Temelucha basiornata (Cameron 1911) aphidophagous syrphid flies (more than 50 host species reported in Syrphidae) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 (Rousse and Villemant 2012) Host information: Unidentified rice stem borer, probably Diopsis sp. (Diptera, Diopsidae) (Zwart 1998) Subfamily: Ichneumoninae Genus: Crytea (Cameron 1906) Temelucha labusi Rousse and Villemant 2012 Crytea albitrochanterata (Heinrich 1938) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Temelucha are parasitoids of Lepidoptera in Host information: Unknown. But Crytea are parasitoids of Aletia pallens leave folds or tunnels (van Noort 2013) (Lepidoptera, Noctuidae) and Despressaria heracliana (Lepidoptera, Despessariidae) (van Noort 2013) Temelucha minuta (Morley 1912) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Ichneumon (Fabricius 1798) Host information: Grapholita critica (Lepidoptera, Tortricidae), Etiella behrii Ichneumon unicinctus Brullé 1846 (Lepidoptera, Pyralidae), Bilobata subsecivella (Lepidoptera, Gelechiidae) on Recorded from: Rousse and Villemant 2012 peanut, Phthorimaea operculella (Lepidoptera, Gelechiidae) on potato (Gauld Host information: Charadrina sp., Sciomesia biluma, Sesamia calamistis 1980, Rousse and Villemant 2012) (Lepidoptera, Noctuidae, Amphipyrinae) (Zwart 1998)

Temelucha pestifer (Morley 1913) Subfamily: Mesochorinae Recorded from: Benoit 1957 Genus: Mesochorus (Gravenhorst 1829) Host information: An unidentified stem borer on Oryza sativa (Poaceae) field Mesochorus cariniferus Benoit 1955 (Rousse and Villemant 2012) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Mesochorus are parasitoids of Phryganidia Temelucha talibarti Rousse Villemant and Seyrig 2011 california (Lepidoptera, Dioptinae) (van Noort 2013) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Temelucha are parasitoids of Lepidoptera in Mesochorus sp. leave folds or tunnels (van Noort 2013) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Mesochorus are parasitoids of Phryganidia Temelucha sp. 1 california (Lepidoptera, Dioptinae) (van Noort 2013) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Temelucha are parasitoids of Lepidoptera in Subfamily: Metopiinae leave folds or tunnels (van Noort 2013) Genus: Triclistus (Förster 1869) Triclistus aitkeni (Cameron 1897) Temelucha sp. 2 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown

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38 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Subfamily: Ophioninae Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Enicospilus (Stephens 1835) Host information: Unknown. But Orthocentrus are parasitoids of Balaninus Enicospilus angustatus (Brullé 1846) glandium (Coleoptera, Curculionidae), Eledona agaricola (Coleoptera, Recorded from: Bordage 1914 Tenebrionidae), Gilpinia hercyniae (Hymenoptera, Diprionidae), Delia Host information: Unknown. But Enicospilus are endoparasitoid of Lepidoptera radicum, Hylemya flavopicta (Diptera, Anthomyiidae), Saperda populnea, (van Noort 2013) Leopus nebulosus, Saperda scalaris (Coleoptera, Cerambycidae), Paratinia sp., Sciophila hirta, Sciophila rufa (Diptera, Mycetophilidae) (van Noort, 2013) Enicospilus betanimenus (Saussure 1892) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Pantisarthrus (Förster 1871) Host information: Achaea faber, Dysgonia pudica, Dysgonia triplocyma, Pantisarthrus isolatus (Benoit 1957) Heliophisma klugii, and Tatorinia rufipennis (Lepidoptera, Noctuidae) (Rousse Recorded from: Benoit 1957 and Villemant 2012) Host information: Unknown

Enicospilus dolosus (Tosquinet 1896) Genus: Proclitus (Förster 1869) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Proclitus ligatus (Seyrig 1934) Host information: Anomis leona (Lepidoptera, Noctuidae) and Haritalodes Recorded from: Rousse and Villemant 2012 derogate (Lepidoptera, Crambidae) (Rousse and Villemant 2012) Host information: Unknown. But Proclitus are parasitoids of Bolitophila glabrata, Brachypeza radiata, Delia radicum (Diptera, Anthomyiidae), Exechia Enicospilus dubius (Tosquinet 1896) fusca, Mycetophila fungorum (Diptera, Mycetophilidae) and Yponomeuta Recorded from: Rousse and Villemant 2012 padella (Lepidoptera, Yponomeutidae) (van Noort 2013) Host information: Anomis leona, Chrysodeixis chalcites (Lepidoptera, Noctuidae) and Plusia sp. (Lepidoptera, Plusiidae) (Gauld and Mitchell 1978) Genus: Stenomacrus (Förster 1869) Stenomacrus payet Rousse and Villemant 2012 Eniscopilus grandiflavus Townes 1973 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown Host information: Unknown. But Enicospilus are endoparasitoid of Lepidoptera (van Noort 2013) Genus: Tariqia (Rousse and Villemant 2012) Tariqia stellaris Rousse and Villemant 2012 Enicospilus helvolus Gauld and Mitchell 1978 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown Host information: Anomis leona (Lepidoptera, Noctuidae, Ophiderinae) (van Noort 2013) Subfamily: Pimplinae Genus: Echthromorpha (Holmgren 1868) Enicospilus hova Gauld and Mitchell 1978 Echthromorpha spinator (Fabricius 1798) Recorded from: Gauld and Mitchell 1978 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Enicospilus are endoparasitoid of Lepidoptera Host information: Nagia linteola (Lepidoptera, Noctuidae) (Rousse and (van Noort 2013) Villemant 2012)

Enicospilus mauritii (Saussure 1892) Genus: Itoplectis (Förster 1869) Recorded from: Bordage 1914 Itoplectis albipes Seyrig 1932 Host information: Chilo sacchariphagus (Lepidoptera, Pyralidae), Leucania Recorded from: Rousse and Villemant 2012 loreyi (Lepidoptera, Noctuidae, Hadeninae), Mythimna loreyi (Lepidoptera, Host information: Unknown. But morphological studies indicate that Itoplectis Noctuidae), Olethreutes schistaceanus, Tetramoera schistaceana (Lepidoptera, albipes uses echolocation when foraging for hosts (Broad and Quicke 2000) Tortricidae, Olethreutinae), Procherata sacchariphaga, Procerata venostata (Lepidoptera, Brachodidae), Sesamia calamistis, Sesamia inferens, Sesamia Genus: Xanthophenax (Saussure 1892) nonagrioides, Speia vuteria (Lepidoptera, Noctuidae, Amphipyrinae) (Rousse Xanthophenax defector Seyrig 1932 and Villemant 2012, van Noort 2013) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Xanthophenax are parasitoids of Hypsipyla Enicospilus rufus (Brullé 1846) scabruscelella (Lepidoptera, Pyralidae) (van Noort 2013) Recorded from: Benoit 1957 Host information: Ctenoplusia limbirena, Trigonodes hyppasia (Lepidoptera, Xanthophenax pacificator Seyrig 1932 Noctuidae) (Rousse and Villemant 2012). Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Xanthophenax are parasitoids of Hypsipyla Enicospilus ruscus Gauld and Mitchell 1978 scabruscelella (Lepidoptera, Pyralidae) (van Noort 2013) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Mythimna loreyi, Leucania loreyi, Sesamia botanephaga, Xanthophenax xanthomelas (Brullé 1846) Sesamia veturia, Speia vuteria (Lepidoptera, Noctuidae) (Rousse and Villemant Recorded from: Rousse and Villemant 2012 2012, van Noort 2013) Host information: Unknown. But Xanthophenax are parasitoids of Hypsipyla scabruscelella (Lepidoptera, Pyralidae) (van Noort 2013) Enicospilus sesamiae Delobel 1974 Recorded from: Zwart 1998 Genus: Xanthopimpla (Saussure 1892) Host information: Procerata venosata (Lepidoptera, Brachodidae) (Gauld and Xanthopimpla stemmator (Thunberg 1824) Mitchell 1978), Busseola fusca, Sesamia calamistis and Sesamia vuteria Recorded from: Kfir et al. 2002 (Lepidoptera, Noctuidae) (Zwart 1998) Host information: More than 30 species of Pyralidae (Lepidoptera) (Rousse and Villemant 2012) Enicospilus transvaalensis Cameron 1911 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Genus: Zatypota (Förster 1869) Host information: Mythimna sp. and Sesamia calamistis (Lepidoptera, Zatypota inexpectata (Seyrig 1932) Noctuidae) (Rousse and Villemant 2012) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Zatypota are parasitoids of Araneae Enicospilus vitry Rousse and Villemant 2012 (Araneidae, Dyctinidae, Metidae, Theridiinae) or Lepidoptera (Tortricidae, Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Yponomeutidae) (van Noort 2013) Host information: Unknown. But Enicospilus are endoparasitoid of Lepidoptera (van Noort 2013) Subfamily: Tersilochinae Genus: Aneuclis (Förster 1869) Subfamily: Orthocentrinae Aneuclis larga Khalaim 2009 Genus: Megastylus (Schiødte 1838) Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Megastylus vagabundus Seyrig 1934 Host information: Unknown Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Unknown. But Megastylus are parasitoid of Eriocampa ovata Genus: Diaparsis (Förster 1869) (Hymenoptera, Tenthresinidae), Eutomostethus ephippium (Hymenoptera, Diaparsis ramassamy Rousse and Villemant 2012 Tenthredinoidea), Macrocera sp., Orfelia inops (Diptera, Keroplatidae), Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Platyura sp. (Diptera, Mycetophilidae) (van Noort, 2013) Host information: Unknown. But Diaparsis are parasitoids of Coleoptera (Buprestidae, Cerambycidae, Chrysomelidae, Curculionidae, and Scolytidae) or Genus: Orthocentrus (Gravenhorst 1829) Hymenoptera (Tenthredinidae) (van Noort 2013) Orthocentrus urbanus Seyrig 1934

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39 Annexe D

Subfamily: Tryphoninae Coccoidea), scales and mealybugs belonging to Diaspididae and Genus: Netelia (Gray 1860) Pseudococcidae (Hemiptera) have also been recorded as hosts (Hayat 1998) Netelia melanopus (Brullé 1846) Recorded from: Saussure 1892 Coccophagus cowperi Girault 1917 Host information: Mythimna loreyi, Sesamia calamistis, Sesamia inferens Recorded from: Quilici et al. 2003 (Lepidoptera, Noctuidae), Olethreutes schistaceanus (Lepidoptera, Tortricidae) Host information: Saissetia oleae (Clausen 1956), Saissetia coffeae (Shabaan and Chilo sacchariphagus (Lepidoptera, Pyralidae) (Rousse and Villemant 2005) (Hemiptera, Coccidae) 2012) Coccophagus rusti Compere 1928 Netelia sp. Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Rousse and Villemant 2012 Host information: Saissetia oleae (Hemiptera, Coccidae) (Daane et al. 1991) Host information: Unknown. But Netelia are ectoparasitoids of Lepidoptera larvae (van Noort 2013) Genus: Encarsia (Förster 1878) Encarsia acaudaleyrodis (Hayat 1976) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Superfamily: CHALCIDOIDEA Host information: Acaudaleyrodes rachipora, Tetraleurodes leguminicola, Family: APHELINIDAE Bemisia tabaci (Hemiptera, Aleyrodidae) (Ghahari et al. 2011) Subfamily: Aphelininae Genus: Aphelinus (Dalman 1820) Encarsia brasiliensis (Hempel 1904) Aphelinus asychis Walker 1839 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Aleurodicus dispersus Bemisia tabaci, Lecanoideus Host information: Hemiptera, Aphididae (Vayssières et al. 2001) floccissimus Trialeurodes vaporarium (Homoptera, Aleyrodidae) (Magnet and Onillon 1997, Hernandez-Suarez et al. 2000) Aphelinus gossypii (Timberlake 1924) Recorded from: Quilici et al. 2003 Encarsia citrina (Craw 1891) Host information: Aphididae (Hemiptera) (Vayssières et al. 2001) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Several Coccoidae (Hemiptera) (Viggiani 1987) Aphelinus mariscusae (Risbec 1957) Recorded from: Risbec 1957 Encarsia diaspidicola (Silvestri 1909) Host information: Aphididae (Hemiptera) and particularly Micromyzus Recorded from: Quilici et al. 2003 (Kugegania) ageni (Polaszek and Hayat 1989) Host information: Pseudaulacaspis pentagona (Hemiptera, Diaspididae) (Liebregts et al. 1989) Aphelinus varipes (Förster 1841) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Encarsia formosa (Gahan 1924) Host information: Aphididae (Hemiptera) (Vayssières et al. 2001) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: About 20 species in 8 genera of Aleyrodidae (Hemiptera) Genus: Aphytis (Howard 1900) (Polaszek et al. 1992, Schauff et al. 1996) Aphytis africanus Quednau 1964 Recorded from: Quilici et al. 2003 Encarsia lounsburyi (Berlese and Paoli 1916) Host information: Aonidiella aurantii (Hemiptera, Diaspididae) (Triapitsyn and Recorded from: Quilici et al. 2003 Kim 2008) Host information: Parlatoria ziziphi, Aonidiella citrina and Parlatoria pergandii (Hemiptera, Coccoidae) (Ghahari et al. 2004) Aphytis coheni DeBach 1960 Recorded from: Quilici et al. 2003 Encarsia luteola (Howard 1895) Host information: Aspidiotus nerii (Hemiptera, Diaspididae) (Triapitsyn and Recorded from: Vayssières et al. 2001 Kim 2008) Host information: Bemisia argentifolii, Bemisia tabaci (Hemiptera, Aleyrodidae) (Gerling et al. 1987, Heinz and Parrella 1994) Aphytis holoxanthus DeBach 1960 Recorded from: Quilici et al. 2003 Encarsia nigricephala (Dozier 1937) Host information: Chrysomphalus aonidum (Hemiptera, Diaspididae) Recorded from: Vayssières et al. 2001 (Triapitsyn and Kim 2008) Host information: Trialeurodes abulitonius, Trialeurodes floridensis, Trialeurodes vaporariorum (Polaszek et al. 1999) Aphytis lepidosaphes Compere 1955 Recorded from: Quilici et al. 2003 Encarsia perniciosi (Tower 1913) Host information: Lepidosaphes beckii (Hemiptera, Diaspididae) (Triapitsyn Recorded from: Quilici et al. 2003 and Kim 2008) Host information: Quadraspidiotus perniciosus (Baroffio 1997)

Aphytis lignanensis Compere 1955 Encarsia sophia (Girault and Dodd 1915) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Aonidiella aurantii, Pseudaulacaspis pentagona (Hemiptera, Host information: Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporarium (Hemiptera, Diaspididae) (Luck and Podoler 1985) Aleyrodidae) (Vayssières et al. 2001, Luo and Liu 2011)

Aphytis melinus DeBach 1959 Encarsia tabacivora (Viggiani 1985) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Aonidiella aurantii (Hemiptera, Diaspididae) (Luck and Host information: 14 species from 9 genera of Aleyrodidae (Hemiptera) Podoler 1985) (Polaszek et al. 1992, Schauff et al. 1996)

Genus: Marietta (Motschulsky 1863) Subfamily: Eretmocerinae Marietta leopardina Motschulsky 1863 Genus: Eretmocerus (Haldeman 1850) Recorded from: Quilici et al. 2003 Eretmocerus hayati Zolnerowich and Rose 1998 Host information: Hyperparasitoid of 48 hemiptera and scales parasitic Recorded from: Vayssières et al. 2001 hymenoptera species (Shabaan 2003) Host information: Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporarium (Hemiptera, Aleyrodidae) (Vayssières et al. 2001) Subfamily: Calesinae Genus: Cales (Howard 1907) Eretmocerus mundus Mercet 1931 Cales noacki (Howard 1907) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Etienne 1977 Host information: Bemisia argentifolii (Hemiptera, Aleyrodidae) (Walker et al. Host information: Aleurothrixus floccosus, (Miret and Garcia-Marì 2001) 1999), Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporarium (Hemiptera, Aleyrodidae) Aleurotrachelus atratus (Borowiec et al. 2007) (Hemiptera, Aleyrodidae) (Vayssières et al. 2001)

Subfamily Coccophaginae Family: CHALCIDIDAE Genus: Coccophagus (Westwood 1833) Subfamily: Chalcidinae Coccophagus ceroplastae (Howard 1985) Genus: Brachymeria (Westwood 1829) Recorded from: Quilici et al. 2003 Brachymeria nephantidis (Gahan 1930) Host information: Coccus viridis, Coccus hesperidum, Saissetia coffeae, Recorded from: Ramage et al. 2011 Ceroplastes spp., Pulvinaria psidii, Pulvinaria polygonata (Hemiptera,

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40 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Host information: Nephantis serinopa (Lepidoptera, Xyloricitidae) (Joy et al. Host information: Phenacoccus manihoti (Hemiptera, Pseudococcidae) (Fabres 1978), Corcyra cephalonica (Lepidoptera, Pyralidae) (Kapadia 1999) and Matile-Ferrero 1986)

Brachymeria podagrica (Fabricius 1787) Genus: Comperiella (Howard 1906) Recorded from: Ramage et al. 2011 Comperiella bifasciata Howard 1906 Host information: Moths in several families and Calyptrate Diptera such as: Recorded from: Quilici et al. 2003 Chrysomya albiceps (Diptera, Calliphoridae) (Marchiori et al. 2002a) and Host information: Aonidiella citrina, Aonidiella aurantii, Aspidiotus destructor Sarcodexia lambens (Diptera, Sarcophagidae) (Marchiori et al. 2002b) (Hemiptera, Diaspididae) (Flanders 1944, Tandon and Srivastava 1980)

Subfamily: Dirhinae Genus: Copidosoma (Ratzeburg 1844) Genus: Dirhinus (Dalman 1818) Copidosoma koehleri Blanchard 1940 Dirhinus galesusaeformis (Risbec 1957) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Risbec 1957 Host information: Phtorimea operculella (Lepidoptera, Gelechiidae) (Dalaya Host information: Unknown and Patil 1973)

Dirhinus giffardi Silvestri 1913 Genus: Diaphorencyrtus (Hayat 1981) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Diaphorencyrtus aligarhensis (Shafee, Alam and Agarwal 1975) Host information: Diptera, Tephritidae (Noyes 2013) Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Diaphorina citri (Hemiptera, Psyllidae) (Prinsloo 1985, Hoy Dirhinus himalayanus (Westwood 1836) and Nguyen 1998) Recorded from: Ramage et al. 2011 Host information: Sarcophaga bullata (Diptera, Sarcophagidae), Hydrotaea Genus: Habrolepis (Förster 1856) aenescens, Stomoxys calcitrans, and Musca dometica (Diptera, Muscidae) Habrolepis rouxi Compere 1936 (Geden et al. 2006, Srinivasan and Amalraj 2003). Dirhinus hymalayanus is Recorded from: Quilici et al. 2003 also a parasitoid of some Tephritidae (Diptera) pupae (Grissell and Schauff Host information: Anonidiella aurantii (Hemiptera, Diaspididae) (Flanders 1990, Sivinsky et al. 1997) 1942)

Subfamily: Epitraninae Genus: Homalotylus Genus: Epitranus (Walker 1834) Homalotylus eytelweinii (Ratzeburg 1844) Epitranus erythrogaster (Cameron 1888) Recorded from: Delpoux et al. 2013 Recorded from: Ramage et al. 2011 Host information: Coccinellidae (Coleoptera) from the tribes Coccinellini, Host information: Corcyra cephalonica (Lepidoptera, Pyralidae) (Boucek 2007) Chilocorini, and Psylloborini (Kuznetsov 1975, 1987, Trjapitzin 2011)

Epitranus evanioides (Westwood 1835) Genus: Metaphycus (Mercet 1917) Recorded from: Ramage et al. 2011 Metaphycus galbus Annecke 1964 Host information: Unknown Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Protopulvinaria pyriformis (Hemiptera, Coccidae) Subfamily: Haltichellinae (Robertson and De Villiers 1986) Genus: Antrocephalus (Kirby 1883) Antrocephalus crassipes Masi 1940 Genus: Microterys (Thomson 1876) Recorded from: Ramage et al. 2011 Microterys nietneri (Motschulsky 1859) Host information: Unknown Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Hemiptera, Coccidae especially on citrus (Triapitsyn et al. Antrocephalus dividens (Walker 1860) 2008) Recorded from: Ramage et al. 2011 Host information: Unknown Genus: Psyllaephagus (Ashmead 1900) Psyllaephagus pulvinatus (Waterston 1922) Genus: Hockeria (Walker 1834) Recorded from: Aubert 1975 Hockeria fulvipes (Masi 1917) Host information: Trioza eryteae (Homoptera, Psyllidae) (MacDaniel and Recorded from: Ramage et al. 2011 Moran 1972) Host information: Unknown Genus: Syrphophagus (Ashmead 1900) Genus: Proconura (Dodd 1915) Syrphophagus africanus (Gahan 1932) Proconura eublemmae (Steffan 1951) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Ramage et al. 2011 Host information: Hyperparasitoid of some aphid parasitoids (e.g. Lysiphlebus Host information: Eublemma gayneri (Lepidoptera, Noctuidae) (Gahukar 1981) testaceipes, Phelinus ficusae) (Saethre et al. 2011)

Family: ENCYRTIDAE Subfamily: Tetracneminae Subfamily: Encyrtinae Genus: Coccidoxenoides (Girault 1915) Genus: Ageniaspis (Dahlbom 1857) Coccidoxenoides perminutus Girault 1915 Ageniaspis citricola (Logvinovskaya 1983) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Planococcus ficus (Hemiptera, Pseudococcidae) (Walton and Host information: Phyllocnistis citrella (Lepidoptera, Gracillariidae) (Edward Pringle 2005) and Hoy 1998, Hoy and Jessey 2004) Family: EULOPHIDAE Ageniaspis fuscicallis (Dalman 1920) Subfamily: Entedoninae Recorded from: Quilici et al. 2003 Genus: Chrysocharis (Förster 1856) Host information: Yponomeuta malinellus (Lepidoptera, Yponomeutidae) Chrysocharis bedius (Walker 1842) (Kuhlmann et al. 1998), Acrolepia assectella (Lepidoptera, Acrolepiidae) Recorded from: Vayssières et al. 2001 (Pralavorio et al. 1977) Host information: Liriomyza species (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. 2001) Genus: Aloencyrtus (Prinsloo 1978) Aloencyrtus obscuratus (Waterston 1917) Chrysocharis sp. Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Unknown. But Aloencyrtus appear to be exclusively parasitic Host information: Liriomyza species (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. in Coccidae (Hemiptera) (Prinsloo 2010) 2001)

Genus: Arrhenophagus (Aurivillius 1888) Genus: Chrysonotomyia (Ashmead 1904) Arrhenophagus chionaspidis Aurivillius 1888 Chrysonotomyia pulcherrima (Kerrich 1970) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Pseudaulacaspis pentagona (Hemiptera, Diaspididae) Host information: Procontarinia matteiana (Diptera, Cecidomyiidae) (Sankaran (Kreiter et al. 2000, Goebel 1987) and Mjeni 1985)

Genus: Cheiloneurus (Westwood 1833) Genus: Neochrysocharis (Kurdjumov 1912) Cheiloneurus cyanonotus Waterston 1917 Neochrysocharis formosa (Westwood 1833) Recorded from: Risbec 1957 Recorded from: Vayssières et al. 2001

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41 Annexe D

Host information: Liriomyza species (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. 2001) Genus: Gyrolasia (Förster 1856) Gyrolasia hellburgi (Risbec 1957) Neochrysocharis sp. Recorded from: Risbec 1957 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Unknown Host information: Liriomyza species (Diptera, Agromyzidae) (Vayssières et al. 2001) Genus: Nesolynx (Ashmead 1905) Nesolynx phaeosoma (Waterston 1915) Genus: Platocharis (Kerrich 1969) Recorded from: Quilici et al. 2003 Platocharis coffeae (Ferrière 1936) Host information: Hyperparasitoid on Nephopterix beharella (Lepidoptera, Recorded from: Kerrich 1969 Pyralidae) (Quilici et al. 2003) Host information: Coffee leaf-miners (Leucoptera spp.) (Kerrich 1969) Genus: Oomyzus (Rondani 1870) Subfamily: Eulophinae Oomyzus sokowlovskii (Kurdjumov 1912) Genus: Cirrospilus (Westwood 1832) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Cirrospilus cinctiventris Ferrière 1936 Host information: Plutella xylostella (Lepidoptera, Yponomeutoidea) Recorded from: Quilici et al. 2003 (Vayssières et al. 2001) Host information: Leaf-miners from genus Leucoptera (Lepidoptera, Lyonetiidae) (Ferrière 1936) Genus: Quadrastichus (Girault 1913) Quadrastichus erythrinae Kim 2004 Cirrospilus crowei Kerrich 1969 Recorded from: Kim et al. 2004 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Gall-inducer on Erythrina (Kim et al. 2004) Host information: Phyllocnistis citrella (Lepidoptera, Gracillariidae) (Schauff et al. 1998) Genus: Tamaraxia (Mercet 1924) Tamaraxia dryi (Waterston 1922) Genus: Elachertus (Spinola 1811) Recorded from: Etienne and Aubert 1980 Elachertus insularis (Risbec 1957). Host information: Ectoparasitoid of Psyllid larvae (Hemiptera, Psyllidae) Recorded from: Risbec 1957 (Quilici et al. 2003) Host information: Unknown Tamaraxia radiata (Waterston 1922) Genus: Elasmus (Westwood 1833) Recorded from: Aubert et al. 1979 Elasmus masii (Ferrière 1929) Host information: Ectoparasitoid of Psyllid larvae (Hemiptera, Psyllidae) Recorded from: Risbec 1957 (Quilici et al. 2003) Host information: Recorded as both, primary and secondary parasitoid of Lepidoptera (Noyes and Yu 2012) Genus: Tetrastichus (Haliday 1844) Tetrastichus giffardianus Silvestri 1915 Genus: Euplectrus (Westwood 1832) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Euplectrus bebourensis (Risbec 1957) Host information: Endoparasitoid of several Tephritid larvae (Diptera) (Clausen Recorded from: Risbec 1957 et al. 1965) Host information: Unknown. But Euplectrus are parasitoid of Lepidoptera larvae (Schauff and Janzen 2001) Tetrastichus gyrolasiaeformis Risbec 1957 Recorded from: Risbec 1957 Genus: Hamonia (Risbec 1957) Host information: Unknown Hamonia reunionensis Risbec 1957 Recorded from: Risbec 1957 Tetrastichus sesamiae Risbec 1955 Host information: Unknown Recorded from: Risbec 1957 Host information: Parasitoid of Lepidoptera (Noyes and Yu 2012) Hamonia sexdentata Risbec 1957 Recorded from: Risbec 1957 Familiy: EUPELMIDAE Host information: Unknown Subfamily: Eupelminae Genus: Eupelmus (Dalman, 1820) Hamonia sylvatica Risbec 1957 Eupelmus sp. Recorded from: Risbec 1957 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Unknown Host information: Unknown. But Eupelmus can be extremely polyphagous (Gibson 2011) Genus: Hemiptarsenus (Westwood 1833) Hemiptarsenus varicornis (Girault 1913) Familiy: EURYTOMIDAE Recorded from: Vayssières et al. 2001 Subfamily: Eurytominae Host information: Liriomyza trifolii and other Liriomyza species (Diptera, Genus: Eurytoma (Illiger 1807) Agromyzidae) (Arakaki and Kinjo 1998, Vayssières et al. 2001) Eurytoma ivohibei Risbec 1957 Recorded from: Risbec 1957 Genus: Notanisomorphella (Girault 1913) Host information: Unknown Notanisomorphella borborica (Giard 1903) Recorded from: Quilici et al. 2003 Eurytoma reunionensis Risbec 1957 Host information: Leaf-miners from genus Leucoptera (Lepidoptera, Recorded from: Risbec 1957 Lyonetiidae) (Ferrière 1936) Host information: Unknown

Genus: Stenomesius (Westwood 1833) Familiy: ORMYRIDAE Stenomesius belouvi (Risbec 1957) Genus: Ormyrus (Westwood, 1832) Recorded from: Risbec 1957 Ormyrus australis Risbec 1957 Host information: Unknown Recorded from: Risbec 1957 Host information: Unknown Stenomesius masii (Risbec 1957) Recorded from: Risbec 1957 Family: PTEROMALIDAE Host information: Unknown Subfamily: Eunotinae Genus: Mesopeltita (Ghesquière 1946) Subfamily: Tetrastichinae Mesopeltita truncatipennis (Waterston 1917) Genus: Aprostocetus (Westwood 1833) Recorded from: Quilici et al. 2003 Aprostocetus ceroplastae (Girault 1916) Host information: Ceroplastes sp., Saissetia oleae, Saissetia somereni and Recorded from: Quilici et al. 2003 Saissetia sp. (Hemiptera, Coccidae) (Myartseva et al. 2004) Host information: Ceroplastes destructor (Hemiptera, Coccidae) (Wakgari and Giliomee 2001) Genus: Moranila (Cameron 1883) Moranila californica (Howard 1881) Aprostocetus toddaliae (Risbec 1958) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Saissetia oleae, Ceroplastes floridensis (Hemiptera: Host information: Ceroplastes rusci (Hemiptera, Coccidae) (Talebi et al. 2011) Coccidae) (Flanders 1958, Argov et al. 1992)

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42 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

Host information: Develops on plants in the genera Rhus and Schinus Subfamily: Miscogasterinae (Anacardiaceae) (Hussey 1956, Habeck et al. 1989) Genus: Halticoptera (Spinola 1811) Halticoptera sp. Family: TRICHOGRAMMATIDAE Recorded from: Vayssières et al. 2001 Subfamily: Trichogrammatinae Host information: Melanagromyza phaseoli, Liriomyza spp. (Diptera, Genus: Trichogramma (Westwood 1833) Agromyzidae) (Abul-Nasr and Assem 1968, Vayssières et al. 2001) Trichogramma chilonis (Ishii 1941) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Subfamily: Pteromalinae Host information: Plutella xylostella (Lepidoptera, Plutellidae) (Vayssières et Genus: Muscidifurax (Girault and Sanders 1910) al. 2001) Muscidifurax raptor Girault and Sanders 1910 Recorded from: Quilici et al. 2003 Host information: Musca domestica, Stomoxys calcitrans and other Superfamily: CYNIPOIDEA Synanthropic filth-breeding Diptera (Diptera, Muscidae) (Legner 1967, Zchori- Family: FIGITIDAE Fein et al. 2000) Subfamily: Charipinae Genus: Phaenoglyphis (Förster 1869) Muscidifurax uniraptor Kogan andLegner, 1970 Phaenoglyphis villosa (Hartig 1841) Recorded from: Quilici et al. 2003 Recorded from: Evenhuis and Barbotin 1977 Host information: Musca domestica, Stomoxys calcitrans and other Host information: Aphis nerii (Hemiptera, Aphididae) (Evenhuis and Barbotin Synanthropic filth-breeding Diptera (Diptera, Muscidae) (Legner 1967, Zchori- 1977), Hyperparasitoid of Aphididae (Hemiptera) via Aphidiinae Fein et al. 2000) (Hymenoptera, Braconidae) and Aphelinidae (Hymenoptera, Chalcidoidea) (van Noort, 2013) Genus: Pachyneuron (Walker 1833) Pachyneuron sp. Subfamily: Eucoilinae Recorded from: Vayssières et al. 2001 Genus: Aganaspis (Lin 1987) Host information: Unknown. But Pachyneuron are mostly Hyperparasitoid of Aganaspis daci (Weld 1951) Hemiptera, Aphididae, and some Diptera (Gibson 2001) Recorded from: Etienne 1975 Host information: Bactrocera dorsalis (Clausen et al. 1965), Anastrepha Pachyneuron longiradius Silvestri 1915 suspensa (Nuñez-Bueno 1982), Ceratitis capitata and Ceratitis rosa (Etienne Recorded from: Delvare G. unpublished determination (2013) 1975) (Diptera, Tephritidae) Host information: The identified Dendrocerus emerged from a specimen of Rodolia chermesina (Coleoptera, Coccinellidae) (Delvare 2013, unpublished Genus: Leptopilina (Förster 1869) data) Leptopilina freyae (Allemand and Nordlander 2003) Recorded from: Allemand et al. 2003 Genus: Ploskana (Boucek 1976) Host information: Drosophila ssp. (Diptera, Drosophilidae) (Allemand et al. Ploskana tenuis Boucek 1976 2003) Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Bactrocera cucurbitae (Diptera, Tephritidae) (Vayssières et Leptopilina guineanensis (Allemand and Nordlander 2003) al. 2001) Recorded from: Allemand et al. 2003 Host information: Drosophila ssp. (Diptera, Drosophilidae) (Allemand et al. Genus: Pteromalus (Swederus 1795) 2003) Pteromalus sp. Recorded from: Vayssières et al. 2001 Leptopilina orientalis (Allemand and Nordlander 2003) Host information: Unknown. But Pteromalus can be (hyper)parasitoid of at Recorded from: Allemand et al. 2003 least Coleoptera, Diptera, Lepidoptera (van Noort 2013) Host information: Drosophila ssp. (Diptera, Drosophilidae) (Allemand et al. 2003) Genus: Spodophagus (Delvare and Rasplus 1994) Spodophagus lepidopterae (Risbec 1952) Leptopilina victoriae (Nordlander 1980) Recorded from: van Noort 2013 Recorded from: Allemand et al. 2003 Host information: Spodoptera littoralis (Lepidoptera, Noctuidae) (Delvare and Host information: Drosophila ssp. (Diptera, Drosophilidae) (Allemand et al. Rasplus 1994) 2003)

Genus: Trichomalopsis (Crawford 1913) Genus: Rhoptromeris (Förster 1869) Trichomalopsis sp. Rhoptromeris bupalus Quinlan 1986 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Recorded from: Quinlan 1986 Host information: Diptera, Muscidae (Gibson and Floate 2001) Host information: Parasitoid of Chloropidae (Diptera) on grass and fungi (van Noort 2013) Subfamily: Spalangiinae Genus: Spalangia (Latreille 1805) Rhoptromeris crito Quinlan 1986 Spalangia endius Walker 1839 Recorded from: Quinlan 1986, Madl and van Achterberg 2014 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Parasitoid of Chloropidae (Diptera) on grass and fungi (van Host information: Musca domestica (Diptera, Muscidae) (Ables and Shepard Noort 2013) 1974), Dacus ciliates (Diptera, Tephritidae) (Vayssières et al. 2001)

Spalangia gemina (Boucek 1963) Superfamily: CHRYSIDOIDEA Recorded from: Vayssières et al. 2001 Family: BETHYLIDAE Host information: Diptera, Muscidae (Morgan et al. 1991), Tephritidae Subfamily: Bethylinae (Vayssières et al. 2001) Genus: Goniozus (Foerster 1856) Goniozus indicus (Ashmead 1903) Spalangia seyrigi Risbec 1952 Recorded from: Polaszek et al. 1994 Recorded from: Vayssières et al. 2001 Host information: Maliarpha separatiella (Lepidoptera, Pyralidae), Host information: Dacus ciliatus (Diptera, Tephritidae) (Vayssières et al. 2001) Cryptophlebia leucotreta, Cryptophlebia peltastica, Cryptophlebia semilunana, Eccopsis praecedens, Strepsicrates rhothia (Lepidoptera, Olethreutidae) Family: SIGNIPHORIDAE (Azevedo et al. 2010) Genus: Chartocerus (Motschulsky 1859) Chartocerus sp. Family: CRHYSIDIDAE Recorded from: Delvare G. unpublished determination (2013) Subfamily: Amiseginae Host information: In 2013 Dendrocerus wollastoni emerged from a specimen of Genus: Senesega (Kimsey 2005) Rodolia chermesina (Coleoptera, Coccinellidae) in Reunion Island (Delvare Senesega attiei Kimsey 2005 2013, unpublished data) Recorded from: Kimsey 2005 Host information: Probably parasitoid of Phasmatodea (Kimsey 2005) Family: TORYMIDAE Subfamily: Megastigminae Subfamily: Chrysidinae Genus: Megastigmus (Dalman 1820) Genus: Chrysis (Linnaeus 1761) Megastigmus transvaalensis (Hussey 1956) Chrysis gheudei (Guérin-Méneville 1842) Recorded from: Habeck et al. 1989

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43 Annexe D

Recorded from: Azevedo et al. 2010. The record from Reunion is probably a Host information: Unknown. But Trichopria are parasitoids of Tachinidae misidentification of Chrysis lincea Fabricius 1775 (Azevedo et al. 2010) (Diptera) (Rajmohana 2006) and Tephritidae (Diptera) (Vayssières et al. 2001) Host information: Delta reginum (Hymenoptera, Vespidae, Eumeninae) and Sceliphron fuscum (Hymenoptera, Sphecidae) (Azevedo et al. 2010) Superfamily: CERAPHRONOIDEA Genus: Praestochrysis (Linsenmaier 1959) Family: CERAPHRONIDAE Praestochrysis lusca (Fabricius 1804) Genus: Aphanogmus (Thomson 1858) Recorded from: Bordage 1912 Aphanogmus fijiensis (Ferrière 1933) Host information: Chalybion madecassum, Sceliphron fuscum (Hymenoptera, Recorded from: Polaszek and LaSalle 1995, Madl 2015 Sphecidae) (Azevedo et al. 2010) Host information: Cotesia sesamiae (Hymenoptera, Braconidae) (Polaszek and LaSalle 1995) Family: DRYINIDAE Subfamily: Anteoninae Genus: Ceraphron (Jurine 1807) Genus: Anteon (Jurine 1807) Ceraphron amphimelas Dessart 1989 Anteon reunionense (Olmi 1987) Recorded from: Dessart 1989, Madl 2015 Recorded from: Olmi 1987 Host information: Hemiptera, Diaspididae (Dessart 1989) Host information: Unknown. But Anteon are parasitoids of leafhoppers (Hemiptera, Cicadellidae) (van Noort 2013) Family: MEGASPILIDAE Subfamily: Megaspilinae Subfamily: Gonatopodinae Genus: Dendrocerus (Ratzeburg 1852) Genus: Gonatopus (Ljungh 1810) Dendrocerus wollastoni (Dodd 1920) Gonatopus similis (Brues 1906) Recorded from: Dessart 1984, Madl 2015 Recorded from: Olmi 1987a Host information: Neuroptera, Chrysopidae (Dessart 1984). In 2013 Host information: Dicranotropis muiri, Perkinsiella saccharicida (Hemiptera, Dendrocerus wollastoni emerged from a specimen of Rodolia chermesina Delphacidae) (Azevedo et al. 2010) (Coleoptera, Coccinellidae) in Reunion Island (Delvare 2013, unpublished data)

Dendrocerus sp. Superfamily: PLATYGASTROIDEA Recorded from: Delvare G. unpublished determination (2013) Family: PLATYGASTRIDAE Host information: Cf. Dendrocerus wollastoni. Subfamily: Platygastrinae Genus: Leptacis (Förster 1856) Leptacis risbeci Masner 1960 Superfamily: EVANIOIDEA Recorded from: van Noort 2013 Family: EVANIIDAE Host information: Parasitoids of Cecidomyiidae (Diptera) (van Noort 2013) Genus: Evania (Fabricius 1775) Evania appendigaster (Linnaeus 1758) Genus: Synopeas (Förster 1856) Recorded from: Madl and Ganeshan 2008 Synopeas pauliani (Risbec 1957) Host information: Oviposits within the oothecae of Periplaneta americana and Recorded from: Risbec 1957, Masner 1960 possibly that of Periplaneta australasiae and Rhyparobia maderae Host information: Parasitoids of Cecidomyiidae (Diptera) (van Noort 2013) (Dictyoptera, Blattidae) (Madl and Ganeshan 2008)

Family: SCELIONIDAE Genus: Prosevania (Kieffer 1911) Subfamily: Scelioninae Prosevania erythrosoma (Schletterer 1886) Genus: Macroteleia (Westwood 1935) Recorded from: Recorded from Rodrigues and Mauritious, but not yet from Macroteleia insularis (Risbec 1957) Réunion Island (Madl and Ganeshan 2008) Recorded from: Risbec 1957 Host information: Oviposits within the oothecae of Blatta orientalis Host information: Unknown (Dictyoptera, Blattidae) (Madl and Ganeshan 2008)

Genus: Styloteleia (Kieffer 1916) Styloteleia gibbosa Risbec 1957 Recorded from: Risbec 1957 Host information: Unknown

Subfamily: Telenominae Genus: Telenomus (Haliday 1833) Telenomus busseolae (Gahan 1922) Recorded from: Rao and Nagaraja 1969 Host information: Parasitizes eggs of Busseola fusca, Sesamia calamistis and Sesamia cretica (Lepidoptera, Pyralidae) (Samin and Asgari 2012)

Superfamily: DIAPRIOIDEA Family: DIAPRIIDAE Subfamily: Diapriinae Genus: Trichopria (Ashmead 1893) Trichopria belouvi (Risbec 1957) Recorded from: Risbec 1957, Notton 2004, Madl 2015 References: Host information: Unknown. But Trichopria are parasitoids of Tachinidae (Diptera) (Rajmohana 2006) and Tephritidae (Diptera) (Vayssières et al. 2001) Abd-Rabou S (2003) Host range and distribution of Marietta leopardina (Hymenoptera: Aphelinidae) a parasitoid of hemipterous and hymenopterous Trichopria inconspicua (Kieffer 1905) insects in egypt. Egyptian Journal of Agricultural Research 81(2): 555-562. Recorded from: Huggert 1977, Madl 2015 Host information: Unknown. But Trichopria are parasitoids of Tachinidae Abd-Rabou S. (2005) Importation, colonization and establishment of (Diptera) (Rajmohana 2006) and Tephritidae (Diptera) (Vayssières et al. 2001) Coccophagus cowperi Gir. (Hymenoptera: Aphelinidae) on Saissetia coffeae (Walk.) (Homoptera: Coccidae) in Egypt. Journal of Pest Science 78 : 77-81. Tricopria jeanneli (Kieffer 1909) Recorded from: Risbec 1957, Madl 2015 Ables JR, Shepard M (1974) Responses and competition of the parasitoids Host information: Unknown. But Trichopria are parasitoids of Tachinidae Spalangia endius and Muscidifurax raptor (Hymenoptera: Pteromalidae) at (Diptera) (Rajmohana 2006) and Tephritidae (Diptera) (Vayssières et al. 2001) different densities of house fly pupae. The Canadian Entomologist 106(8): 825- 830. Trichopria scotti (Kieffer 1912) Recorded from: Risbec 1957 Abul-Nasr S, Assem MAH (1968) Studies on the biological processes of the Host information: Unknown. But Trichopria are parasitoids of Tachinidae bean fly, Melanagromyza phaseoli (Tryon) (Diptera: Agromyzidae). Bulletin de (Diptera) (Rajmohana 2006) and Tephritidae (Diptera) (Vayssières et al. 2001) la Societe Entomologique d'Egypte 52: 283-295.

Trichopria variabilis (Risbec, 1950) Allemand R, Lemaître C, Frey F, Boulétreau M, Vavre F, Nordlander G, van Recorded from: Risbec 1957, Madl 2015 Alphen J, Carton Y 2002. Phylogeny of six African Leptopilina species

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44 A literature-based review of hymenopteran Parasitica from Reunion Island

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15

48 Annexe E

Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical practices

Jacquot et al., accepté pour publication dans Acta Horticulturae.

49 Annexe E

Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island: effects of agroecological and agrochemical practices

M. Jacquot1,2, M. Atiama1,2, D. Muru1, F. Chiroleu1, M. Tenailleau1, S. Gasnier3, J. Rochat3, S. Plessix1, M.-L. Moutoussamy1, C. Ajaguin Soleyen1 and J.P. Deguine1. 1CIRAD, UMR PVBMT, F – 97410 Saint-Pierre, Réunion, France 2Université de La Réunion, UMR PVBMT, F-97410, Saint-Pierre, Réunion, France 3Insectarium de La Réunion, Pépinière communale rue Simon Pernic, F-97420 Le Port, La Réunion, France

Abstract Conservation biological control implies appropriate management of arthropod communities at several trophic levels. Adding plants to agro-ecosystems influences upper trophic levels by providing basal resources and new habitats. The abundance and species richness of phytophagous and predatory arthropods may consequently be modified, which in turn, may affect pest control. Insecticide applications are also known to influence the different trophic levels of the agroecosystems. Under BIOPHYTO (insecticide-free production of mangos) management, agroecological practices were applied: increasing ground cover and stopping the use of insecticides. This study was conducted during the flowering period in August 2012, 2013 and 2014. Data on arthropods were collected through extensive sampling on six farms: 8,667 phytophagous belonging to 122 species and 4,395 predators belonging to 105 species were collected. On each farm, two mango orchard plots were used, one under agroecological practices and the other under agrochemical practices. Our results showed that the species richness of phytophagous and predatory arthropods was significantly higher in plots with agroecological practices than in plots with agrochemical practices in one out of two years after the change in practices. Phytophagous arthropods were more abundant in plots with agroecological farming practices. From the point of view of application, increasing ground cover and stopping the use of insecticides are possible levers to design new cropping systems to increase the biodiversity required for their services.

Keywords: arthropods, phytophagous, predator, agroecological, farming practices, fruit

INTRODUCTION In cultivated ecosystems, farming practices are evolving towards protecting biodiversity so that it is still able provide different services in the same way as natural ecosystems. Conservation biological control relies on one of these services: pest regulation. Its principle is to increase pest regulation by facilitating natural enemies whether predators or parasitoids (Eilenberg et al., 2001). This principle was accounted for in the meta-analysis of Cardinale et al. (2006). Who revealed that the richer a trophic group, the higher its abundance and the higher its biomass, potentially leading to the extinction of the resource. Only one molecule (lambda-cyhalotrine) is authorized in mango orchards (Mangifera indica L.) in Reunion Island to fight against four distinct insect orders that attack them: fruit flies and gall midges (Diptera), true bugs (Heteroptera), scale bugs (Hemiptera) and thrips

50 Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical practices

(Thysanoptera). Such attacks usually result in high economic losses. Agroecosystems must thus evolve to increase biodiversity to make these systems more stable and resilient (Yachi and Loreau, 1999). This is why conservation biological control techniques have been applied in mango crops. This set of techniques involves stopping the use of insecticide compounds and habitat management including ground covers or flowering strips. The aim of the present study was to assess whether cultural practices can increase the species richness of two functional groups: (1) phytophagous arthropods that feed on plants, as only those that feed on mango are considered as pests, whereas other phytophagous species are not considered as pests but as alternative prey for predators); (2) predator arthropods that feed on other arthropods and are potentially natural enemies of mango pests.

MATERIALS AND METHODS Sampling was conducted in 2012, 2013 and 2014 in six private orchards belonging to the Biophyto network. In each orchard, we monitored arthropod communities in two adjacent plots. Agroecological farming practices were applied in the first plot in which plant abundance and diversity were enhanced and no insecticides or herbicides were used. Agrochemical farming practices were applied in the second plot resulting in a mango orchard with bare soil and with applications of insecticides and herbicides. The change in cultural techniques in the agroecological plots started in 2012. Phytophagous and predators arthropods were sampled using two sampling methods: pitfall traps and suction sampling on the surface of the ground (using a modified STIHL BG56 leaf blower). We estimated the species richness of the two functional groups at the plot scale. For each of the two sampling methods, two samples were randomly selected. In each subset, we evaluated species richness with the second-order jackknife estimator using the specpool function of the R package vegan (Oksanen et al. 2013) abundance as the sum of all the arthropods caught in the four samples. This operation was repeated 100 times to estimate mean species richness and mean abundance. All the analyses were performed using R software and all statistics with a 5% risk threshold. For each trophic group, we built simple mixed linear models to account for the corresponding species richness as a function of the treatment (agroecological or agrochemical) and the year. Residual models were graphically represented and checked. To ensure the normality of the data and residual homoscedasticity, we transformed the variables responses when necessary. Then, a Tukey’s multiple mean comparison test was used to account for significant differences between treatments corresponding to the different techniques in each of the three years.

RESULTS Phytophagous arthropods Mango pest were rare in pitfall samples and in suction samples on the surface of the soil. The species richness of phytophagous arthropods was the same in the agroecological and agrochemical plots in 2012 and 2014, but was higher in the agroecological plots in 2013 (P= 0.016). In agroecological plots, the species richness of phytophagous arthropods was lower in 2012 than in 2013 and 2014 (P < 10-7 and P < 10-7), as well as in agrochemical plots (P=0.024 and P <0.01). Regarding the abundance of phytophagous arthropods, the only significant differences

51 Annexe E

wwereere oobsebservervedd betwebetweenn yearsyears in agagroeroecolcologiogicalcal plotsplots. In fafact,ct, in ththatat year yea , the abunabundandancece of pphythytopophaghagououss waswas lowlowerer in 2201012 tthanan in 20132013 and 20142014 (P < 00.01.01 andand P = 0.0210.021)

PPredredatatoror artarthrohropopodsds Thehe sppeciecieses rrichichnenesss ooff predpredatoatorr aarthrthropropodsods waswas higigherher in agroeag oecolcologiogicalcal plotsplots in 201013 andnd 22014014(P < 10-4 andand P < 10-3).) AlthoAlthougughh ttherhere wwasas no difdifferferencencee bbetwetweeeen thehe two typetypess oof plplotsots in 22012012.. IInn agroagroecoecologlogicaicall pplotlots, ppredredatoator sspececiesies richnerichnessss wawas highhigherer inin 20120133 aandnd 20142014 tthanhan in 20122012 ((resprespecectivtivelyly P < 110-4 and P < 10-5). ReRegargardindingg thethe abuabundndancancee ofof ppredredatoatorr aarthrthropropodods,s, therthere wwasas ddiffeifferenrencece bebetwetweenen agagroeroecocologogicaical anandd agrochagrochememicaical pplotlots onlyonly in 20201414 (P<0.<0.0101). FFurturtherhermomore,re, lilikeke foforr sspecpeciesies richnri hnessess, predpredatoatorr artharthropropodods werweree mormoree aabubundandantnt in 2013 2013 and and 20120144 inn the aagrogroecoecologlogicaicall plotplots ththanan in 20120122 ((resrespecpectivtivelyely P < 00.01 anand P < 10-3).

Figure 1: Meanan speciessspececieses richnessrichnririchnesnessss (± standardstandarststantandardard error)errror)r) off theth trophictrtropphicic groupsgrougr upss dependedependingdependiependingendingingg on the cultculturaculturallturalral techniqtechtechniquetechniquestechniquesiqueses useduuseed (green((grereen = agroecologgroecolgroecologicagroeecologicalological, grey = agrochemiagrochemagrocagrochemicalochemicalemical) and the yearyear.ar. DataData arareree thet e resultressultlt off onlyonnly oneo e weekweeek off samplingsampsasamplinamplingplingng eache ch yearye duridu ng theth mangoma flowflowerifloweringweringeringg peperioperiod,eriod,iod, ini 6 pairs of plots. MeansMeaneanss withwitith differentddiffdifferefferenterentt lettersletletter at thethe topt p of the colucolumn are significantlsignifsignificanignificantlyificantlyantlytly differentddifferediffifferenterentt withw a 5%% thresholdthresthresht reshold accordingaccordaccocordingding to TukeyTuk ’s mulmultiplmultipleltipleplee meanmeansm tests.

52 Arthropod communities in mango orchards during the flowering season in Reunion Island : effects of agroecological and agrochemical practices

DISCUSSION In 2012, whatever the trophic level, there was no significant difference in species richness between agroecological and agrochemical plots. In fact, changes in cultural techniques in the agroecological plots only began the end of the year, i.e. after sampling. The year 2012 can thus be considered as the initial abundance and diversity of the communities in the two kinds of plot. Agroecological farming practices enabled the development of a richer community of phytophagous and predator arthropods than agrochemical farming practices in at least one out of the two years after the change in practices. Furthemore, in agroecological plots only, the species richness and abundance of the two functionnal groups was higher after the change from agrochemical to agroecological farming practices. The cases where no differences in species richness were observed between the agroecological and agrochemical plots can be explained by two reasons. First, we noticed that the owners of the orchards suddenly became aware of the benefits of agroecological techniques over their agrochemical farming practices. This led to a change in their regular farming techniques in the form of a type of intermediary orchard management between agrochemical and agroecological. This change was even visible in the results obtained in the agrochemical plots where the species richness of phytophagous arthropods was higher in 2013 and 2014 than in 2012. The second explanation could be that our analysis did not account for several factors such as variability of the application of the agroecological techniques, the features of the landscape surrounding the orchard (Gonthier et al., 2014) or the interactions among trophic groups. In conclusion, the changes in the agroecological techniques in agroecological plots (presence of a ground cover, no use of insecticides or herbicides) led to an increase in the species richness of phytophagous and predator species and to an increse in the abundance of phytophagous species. Such results are in agreement with those of Tuck et al. (2014) who showed an approximately 30% increase in species richness increases in organically farmed orchards. From the point of view of application, increasing ground cover and stopping the use of insecticides are possible levers for the design of new cropping systems in mango orchards that will increase biodiversity and the services it provides.

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53 Annexe E

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ACKNOWLEDGEMENTS We thank Morguen Atiama for his help in this work and for talking about these results at the mango symposium. We thank all the entomologists and araneologists: J.-C. Ledoux for spiders, J.-C. Streito for heteroptera, T. Ramage for ants, O. Levoux for mites and J. Poussereau for beetles. Last, we assigned arthropods species to trophic groups following literature data. We extend our gratitude to the Ministry of Agriculture, Food, Fisheries, Rural Affairs and Spatial Planning, which funded the BIOPHYTO project via the Trust Account for Agricultural and Rural Development (CASDAR). The Regional Council of Réunion, the General Council of Réunion, the French Government, the European Union (ERDF, EAFRD), and the CIRAD also funded research and trialling.

54 Annexe F

Catalogue des espèces de Coléoptères des vergers de manguiers à La Réunion

La catalogue a été réalisé par Jacquot M., Poussereau J., Tenailleau M. & Ajaguin Soleyen C., il comporte des planches photographiques pour 60 espèces. Des exemples sont fournis ci-dessous à titre d’illustration.

55 Annexe F

56 Annexe G

Appendices of Contrasting predation services of predator and omnivore diversity mediated by invasive ants in a tropical agroecosystem

Ce chapitre présente les annexes (Appendix) de l’article concerné (Jacquot et al., sous presse).

57 Annexe G

Appendix A - Basic and Applied Ecology

Fig. 1. Number of samples in each sampling method in which omnivorous species accounted for more than half of all omnivorous species. (anystisp = Anystidae sp; eubann = Euborellia annulipes; bracor = Brachymyrmex cordemoyi; bramu0 = Brachymyrmex mu01; careme = Cardiocondyla emeyri; monomossp = Monomorium spp; parlon = Paratrechina longicornis; phemeg = Pheidole megacephala; solgem = Solenopsis geminata; solmam = Solenopsis mameti; tapmel = Tapinoma melanocephala; tapsub = Tapinoma subtile; technossp = Technomyrmex spp; tetbic = Tetramorium bicarinatum; tetcal = Tetramorium caldarium; tetlan = Tetramorium lanuginosum; tetsim = Tetramorium simillum; hemerosp1= Hemerobidae sp; frameg = Franklinothrips megalops; fraves = Franklinothrips vespiformis; chrysopispjuv = larvae of Chrysopidae sp. 1)

58 Appendix

Fig. 2. Distribution of the number of sentinel eggs eaten on each card after an interval of 24 h as a function of the stratum: mango tree canopy or the ground.

59 Annexe G

Fig. 3. Data used to test effects in the hierarchical Bayesian model, represented by the relationships between variables used. A: equation (1), B: equation (2) and C: equation (3). Predation rate correspond to the mean predation rate of bait eggs, errors bars were not added on graphics to improve readability.

60 Appendix

Fig. 4. Boxplot of observed species richness (a) and abundance (b) of dominant ants, omnivores (excluding dominant ants) and predators—per sample unit according to the three sampling methods.

61 Annexe G

Fig. 5. Estimated abundances of the three dominant ant species among the 10 sites.

62 Appendix

Table 1. Table summarizing the species of predator, the mean number of individuals of each species in the three types of sample and references used to assign the trophic group.

Mean abundance

Suction sampling Level of accuracy in Suction sampling Reference of trophic group Pitfall trap on mango tree reference on ground surface canopy

ARACHNIDA: ACARI Bdellidae Bdellidae sp1 0.04 ± 0.03 0.03 ± 0.02 0.11 ± 0.03 Walter & Proctor (1999) Familly ARACHNIDA: ARANEAE Araneidae Neoscona moreli 0.01 ± 0.01 0.03 ± 0.02 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Clubionidae Clubiona nigromaculosa 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Camillina sp1 0.19 ± 0.04 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Micaria sp1 0.46 ± 0.08 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Trachyzelotes jaxartensis 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Trachyzelotes kulckzynskii 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Zelotes laetus 0.11 ± 0.04 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Gnaphosidae Zelotes sp1 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Linyphiidae Agyneta pogonophora 0.09 ± 0.03 0.03 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Linyphiidae Agyneta prosectes 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Linyphiidae Agyneta sp 1 0.01 ± 0.01 0.02 ± 0.02 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Linyphiidae Helsdingenia extensa 0.04 ± 0.03 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Linyphiidae Metalepthyphantes praecipuus 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Lycosidae Geolycosa urbana 1.21 ± 0.28 0.15 ± 0.04 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Lycosidae Pardosa sp1 0.45 ± 0.12 0.06 ± 0.03 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Mimetidae Ero aphana 0.02 ± 0.01 0.08 ± 0.03 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Mitugidae Palicanus caudatus 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oecobidae Oecobius sp1 0.02 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Brignolia cobre 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Gamasomorphinae sp1 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Gamasomorphinae sp2 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Heteroonops spinimanus 0.04 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Ichnothyreus peltifer 0.04 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Oonopinus sp1 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Opopaea apicalis 0.06 ± 0.02 0.04 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Opopaea maroantsetra 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Opopaea sp1 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oonopidae Orchestina sp1 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Oxyopidae Oxyopes dumontii 0.14 ± 0.03 2.61 ± 0.50 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Philodromidae Philodromus sp1 0.02 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Pholcidae Modisimus culicinus 0.03 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Pholcidae Smeringopus pallidus 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Phrurolithidae Orthobula impressa 0.08 ± 0.02 0.19 ± 0.06 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Habronotus mexicanus 0.03 ± 0.01 0.11 ± 0.04 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Hasarius adamsonii 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Heliophanus excentricus 0.05 ± 0.03 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Heliophanus variabilis 0.03 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Microbianor saaristoi 0.02 ± 0.02 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Salticidae Plexippus paykulli 0.06 ± 0.02 0.32 ± 0.07 0.23 ± 0.05 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Scytodidae Scytodes lugubris 0.02 ± 0.01 0.16 ± 0.15 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Sicariidae Loxosceles rufescens 0.02 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Sparassidae Heteropoda venatoria 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Sparassidae Olios lamarcki 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Tetragnathidae Mesida thorellii 0.15 ± 0.05 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Coleosoma blandum 0.01 ± 0.01 1.60 ± 0.44 0.09 ± 0.03 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Coleosoma floridanum 0.21 ± 0.05 1.89 ± 0.33 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Phycosoma martinae 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Platnickina tincta 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Romphaea sp1 0.01 ± 0.01 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Theridion melanosticum 0.03 ± 0.01 0.79 ± 0.15 0.25 ± 0.05 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Theridiidae Theridion sp1 0.01 ± 0.01 0.04 ± 0.03 0.22 ± 0.05 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly Thomisidae Thomisus sp1 0.05 ± 0.02 0.26 ± 0.06 Jocqué & Dippenaar-Schoeman (2006) Familly INSECTA: COLEOPTERA Scraptidae Scraptidae sp1 0.04 ± 0.02 0.02 0.01 1.08 ± 0.25 Stable isotop analysis (unpublished data) Species INSECTA: DIPTERA Syrphidae Syrphidae sp1 (larvae) 0.01 ± 0.01 Marshall (2012) Familly INSECTA: HYMENOPTERA Formicidae Leptogenys maxillosa 0.01 ± 0.01 Weiser & Kaspari (2006) Genus Formicidae Stumigenys emmae 0.02 ± 0.01 Weiser & Kaspari (2006) Genus INSECTA NEUROPTERA Hemerobidae larvae of Hemerobidae sp1 0.01 ± 0.01 Stelzl & Devetak (1999) Familly Myrmeliotidae larvae of Myrmeleontidae sp1 0.01 ± 0.01 Devetak & Arnett (2015) Familly MYRIAPODA: CHILOPODA Geophilomorpha Geophilomorpha sp1 0.01 ± 0.01 Voigtländer (2011) sub-order Scolopendridae Scolopendridae sp2 0.01 ± 0.01 Voigtländer (2011) sub-order Scolopendridae Otostigmus sp2 0.01 ± 0.01 Voigtländer (2011) sub-order Scolopendridae Otostigmus sp3 0.01 ± 0.01 Voigtländer (2011) sub-order

63 Annexe G

Table 2. Table summarizing omnivore species, the mean number of individuals of each species in the three types of sample and references for assigning the trophic group.

Mean abundance Suction sampling Suction sampling Level of accuracy in Reference of trophic group Pitfall trap on the surface of on mango tree reference the ground canopy ACARI: Anystidae Anystidae sp 0.62 ± 0.26 0.13 ± 0.04 0.01 ± 0.01 Gerson et al. (2003) Familly DERMAPTERA: Anisolabididae Euborellia annulipes 0.08 ± 0.03 Wolfenbarger et al. (2008) Genus HYMENOPTERA: Formicidae Brachymyrmex cordemoyi 6.52 ± 1.14 10.57 ± 10.57 0.65 ± 0.18 Weiser & Kaspari (2006) Genus Brachymyrmex mu01 0.09 ± 0.04 0.38 ± 0.38 Weiser & Kaspari (2006) Genus Cardiocondyla emeyri 1.53 ± 0.35 1.84 ± 1.84 Weiser & Kaspari (2006) Genus Cardiocondyla kagutsuchi 0.01 ± 0.01 Weiser & Kaspari (2006) Genus Monomorium spp 0.05 ± 0.02 0.49 ± 0.49 0.12 ± 0.12 Weiser & Kaspari (2006) Genus Paratrechina longicornis 2.48 ± 0.77 0.31 ± 0.31 0.23 ± 0.10 Weiser & Kaspari (2006) Genus Pheidole megacephala 88.64 ± 14.22 15.58 ± 15.58 0.06 ± 0.03 Weiser & Kaspari (2006) Genus Solenopsis geminata 2.61 ± 0.55 0.39 ± 0.39 Weiser & Kaspari (2006) Genus Solenopsis mameti 0.09 ± 0.03 0.11 ± 0.11 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tapinoma melanocephala 0.21 ± 0.08 0.44 ± 0.44 0.04 ± 0.03 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tapinoma subtile 0.18 ± 0.06 0.20 ± 0.20 0.20 ± 0.10 Weiser & Kaspari (2006) Genus Technomyrmex spp 0.59 ± 0.10 0.60 ± 0.60 0.19 ± 0.07 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tetramorium bicarinatum 0.01 ± 0.01 0.04 ± 0.04 0.31 ± 0.14 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tetramorium caldarium 0.04 ± 0.03 0.14 ± 0.14 0.07 ± 0.04 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tetramorium lanuginosum 0.34 ± 0.12 0.04 ± 0.04 Weiser & Kaspari (2006) Genus Tetramorium simillum 0.32 ± 0.14 0.12 ± 0.12 Weiser & Kaspari (2006) Genus NEUROPTERA Hemerobidae sp1 0.03 ± 0.02 Stelzl & Devetak (1999) Familly larvae of Chrysopidae sp1 0.02 ± 0.01 Several records for genus Chrysoperla Genus of the same familly THYSANOPTERA: Aeolothripidae Franklinothrips megalops 0.01 ± 0.01 0.02 ± 0.01 Coll & Guershon (2002) Species of the same genus Franklinothrips vespiformis 0.02 ± 0.02 0.01 ± 0.01 Coll & Guershon (2002) Species

References

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Devetak, D., & Arnett, A. E. (2015). Preference of antlion and wormlion larvae (Neuroptera: Myrmeleontidae; Diptera: Vermileonidae) for substrates according to substrate particle sizes. European Journal of Entomology, 112(3), 500–509. doi:10.14411/eje.2015.052

Gerson, U., Smiley, R. L., & Ochoa, R. (2003). Mites (Acari) for Pest Control. England :Wiley- Blackwell, (Chapter 6).

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64 Appendix

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Wolfenbarger, L. L., Naranjo, S. E., Lundgren, J. G., Bitzer, R. J., & Watrud, L. S. (2008). Bt crop effects on functional guilds of non-target arthropods: A meta-analysis. PLoS ONE, 3(5). doi:10.1371/journal.pone.0002118

65 Annexe G

Appendix B - Basic and Applied Ecology

1. R code estimation of species richness (RS.group) and species abundance (N.sp) using data from two or more sampling methods. # jeu[ , i] : species abundance # jeu[i, ] : samples #Rownames must contain information about sampling methods. RS.group <- function (jeu, permutations = 100, subsample = 2, type.p = c("PF","DVC", "DVA")) { np = sapply(type.p, function(x) length(grep(x, rownames(jeu)))) np = np[np!=0] take = lapply(1:permutations, function(x) as.vector(sapply(names(np), function(y) sample(grep(y,rownames(jeu), value=T),subsample) )) ) etiquettes = sapply(take, function(x) paste(x, collapse="/")) selec = lapply(1:permutations, function(x) { toto = as.matrix(jeu[c(take[[x]]),]) colnames(toto) <- colnames(jeu) toto }) selec = lapply(selec, function(x) { tutu <- as.matrix(x[,apply(as.matrix(x),2, sum)!=0]) colnames(tutu) <- colnames(x)[apply(as.matrix(x),2, sum)!=0] tutu })

if (is.null(selec)) stop("Nothing") names(selec) = etiquettes rs = sapply(selec, function(x) if (ncol(x)!=0) specpool(x)$jack2 else 0) sortie <- mean(rs, na.rm=T) sortie }

# x[ , i] : species abundance # x[i, ] : samples #Rownames must contain information about sampling methods. N.sp <- function (x, permutations = 100, subsample = 1) { if (ncol(x) != 0 ) { npf <- length(grep("PF",rownames(x))) ndvc <- length(grep("DVC",rownames(x))) N <- matrix(0, nrow = 1, ncol = permutations) for (i in 1:permutations) { if (npf != 0 ) { takepf <- sample(grep("PF",rownames(x)),subsample) pf <- x[takepf,] } else pf <- NULL

66 Appendix

if (ndvc != 0 ) { takedvc <- sample(grep("DVC",rownames(x)),subsample) dvc <- x[takedvc,] } else dvc <- NULL n <- sum(rbind(pf, dvc)) N[,i] <- n N[,i][is.na(N[,i])] = 0 } means <- c(N.mean.pfdvc = rowMeans(N), N.se.pfdvc = apply(N,1,se), ss.pfdvc = nrow(rbind(pf, dvc))) } else means <- c(N.mean.pfdvc = 0, N.se.pfdvc = 0, ss.pfdvc = NA) means }

2. JAGS code of the hierarchical Bayesian model.

model {

#Loop on observations for(i in 1:N) { mange[i] ~ dbin(ppred[plot[i]], total[i])

}

for(j in 1:P) {

#Equation 1 logit(ppred[j]) <- alpha2*predRS[j] + alpha3*omniRS[j] + alpha4*bracor[j] + alpha5*phemeg[j] + alpha6*solgem[j] + epsilon1[site[j]]

#Equation 2 omniRS[j] ~ dnorm(momni[j],tau.omni) momni[j] <- beta2*bracor[j] + beta3*phemeg[j] + beta4*solgem[j] + epsilon2[site[j]]

#Equation 3 predRS[j] ~ dnorm(mpred[j],tau.pred) mpred[j] <- gamma2*bracor[j] + gamma3*phemeg[j] + gamma4*solgem[j] + epsilon3[site[j]]

e.ppred[j] <- obsppred[j] - ppred[j]

e.omniRS[j] <- omniRS[j] - momni[j]

67 Annexe G

e.predRS[j] <- predRS[j] - mpred[j]

}

#Site effects for(k in 1:S) { epsilon1[k] ~ dnorm(alpha1, tau.1) epsilon2[k] ~ dnorm(beta1, tau.2) epsilon3[k] ~ dnorm(gamma1, tau.3)

}

#flat priors for each regression coefficient

alpha1 ~ dnorm(0,1.0E-3) alpha2 ~ dnorm(0,1.0E-3) alpha3 ~ dnorm(0,1.0E-3) alpha4 ~ dnorm(0,1.0E-3) alpha5 ~ dnorm(0,1.0E-3) alpha6 ~ dnorm(0,1.0E-3)

beta1 ~ dnorm(0,1.0E-3) beta2 ~ dnorm(0,1.0E-3) beta3 ~ dnorm(0,1.0E-3) beta4 ~ dnorm(0,1.0E-3)

gamma1 ~ dnorm(0,1.0E-3) gamma2 ~ dnorm(0,1.0E-3) gamma3 ~ dnorm(0,1.0E-3) gamma4 ~ dnorm(0,1.0E-3)

tau.omni<- pow(sd.omni,-2) sd.omni ~ dunif(0,1000)

tau.pred<- pow(sd.pred,-2) sd.pred ~ dunif(0,1000)

tau.1<- pow(sd.1,-2) sd.1 ~ dunif(0,1000)

tau.2<- pow(sd.2,-2) sd.2 ~ dunif(0,1000)

tau.3 <- pow(sd.3,-2) sd.3 ~ dunif(0,1000)

}

68 Appendix

Appendix C - Basic and Applied Ecology

Table 1. Model selection table of the hierarchical Bayesian models for each of the three equations. The models were compared separately for each equation and all possible combinations of fixed effects; we simulated the posterior distribution of all the model parameters and model likelihood, and calculated mean parameter estimates, BIC and estimated BIC weights. (NA: not included in the model) BIC- weighted BIC ∆ Deviance BIC 3 σε 4 γ 3 .26 0.06 0.58 701.3 737.2 70.72 0.00 γ -0.26-0.26 0.06 0.06 0.56 0.55 701.6 686.6 740.5 725.5 74.02 59.01 0.00 0.00 -0.26 0.06 0.55 668.9 707.8 41.30 0.00 1 -0.26 0.06 0.56 702.0 741.0 74.47 0.00 2 01 -0.26 0.06 0.56 693.0 732.0 65.48 0.00 01 -0.25 0.07 0.57 680.7 722.6 56.1101 0.00 00 -0.26 -0.25 0.06 0.07 0.55 0.55 666.9 666.2 708.9 708.1 42.34 41.59 0.00 0.00 01 -0.26 0.06 0.57 623.8 665.8 0.63 0.28 ameters equation of 3 .01.02 -0.26 -0.27 0.06 0.06 0.58 0.57 691.3 686.3 733.2 728.2 66.68 61.70 0.00 0.00 .00 -0.26 0.06 0.56.01 682.8 -0.26 0.07 724.7 0.56 58.19 693.8.01 0.00 -0.26 735.7 0.06 0.56 69.19.01 -0.25 0.00 0.06 658.3 0.57 700.3 640.2 33.78 682.1 0.00 15.63 0.00 γ 0.00 -0.25 0.07 0.55 701.6 743.6 77.050.00 0.00 -0.25 0.08 0.55 659.0 703.9 37.40 0.00 0.01 -0.26 0.060.01 0.57 -0.27 0.05 0.57 625.1 670.0 625.5 4.86 670.5 0.03 5.29 0.03 0 0.00 -0.27 0.05 0.58 679.61 724.61 0.02 0.01 -0.27 58.06 -0.26 0.060 0.06 0.56 0.01 0.00 0.56 -0.26 0.06 649.1 0.57 651.3 694.1 696.2 628.9 27.55 29.72 673.8 0.00 0.00 7.30 0.01 01 0.01 -0.25 0.06 0.57 666.7 711.6 45.13 0.00 01 0.01 -0.26 0.07 0.56 620.2 665.2 0.00 0.39 1 0100 0.01 0.01 -0.26 -0.26 0.06 0.06 0.56 0.56 692.6 684.0 737.5 728.901 71.04 62.38 0.0000 -0.26 0.00 0.01 0.00 0.07 -0.26 0.54 0.06 0.57 637.6 637.2 682.500 682.2 16.01 0.02 15.66 -0.27 0.00 0.05 0.00 0.58 626.5 674.4 9.24 0.00 .01 0.01 -0.25 0.07 0.56 619.6 667.5 1.04 0.26 .00 0.01 -0.26 0.06 0.56 620.2 668.1 2.95 0.09 γ 0.01 0.01 -0.26 0.06 0.55 664.3 712.20.01 45.71 0.01 -0.27 0.00 0.06 0.57 629.5 677.4 10.89 0.00 0.00 0.00 -0.26 0.05 0.570.00 618.6 0.01 -0.26 666.5 0.06 0.55 0.00 621.3 0.43 669.2 4.08 0.05 5 0.00 0.01 -0.27 0.06 0.54 637.0 684.9 18.42 0.00 2 65 0.00 0.00 -0.25 0.06 0.5665 616.365 0.0164 667.2 0.0164 -0.26 0.0064 0.00 0.72 0.0665 NA 0.0165 NA 0.55 0.0165 NA NA 0.30 0.00 NA65 NA -0.01 -0.33 NA -0.10 616.5 0.29 0.00 -0.08 -0.25 NA NA 0.58 -0.01 0.08 0.47 0.01 NA 0.46 0.01 667.4 NA -0.32 0.51 0.27 -0.26 614.5 NA 0.59 0.50 614.9 0.07 2.22 614.4 0.51 615.8 0.56 656.4 659.8 615.1 0.13 616.2 659.3 663.7 0.00 615.5 616.7 3.40 660.1 664.1 2.87 7.30 663.5 667.6 0.60 0.11 3.64 7.69 0.14 0.02 7.02 11.21 0.10 0.01 0.00 0.02 σε 4 β 3 β 2 β 1 β 1 σε 6 α 5 α 4 α 3 α Parameters equation of 1 Parameters equation of 2 Par 2 α 1 α -0.53-0.57 NA-0.56 NA -0.78 NA -0.40 NA -0.39 NA NA NA 1.01 0.62 1.61 NA 1.58 1.23 2.25 1.83 0.00 0.00 0.40 0.00 0.39 -1.34 0.39 -1.33 -0.60 -1.33 -0.60 0.65 -0.59 0.64 0.66 0.00 0.01 0 0.0 0 -0.55 NA-0.53 NA NA -0.33 -0.67 1.75-0.53 NA NA NA NA -0.68 2.58 NA 0.00 1.72 NA 0.00 0.39 NA-0.58 0.00 -1.32 1.72 1.14 0.39 -0.60-0.62 NA 0.65 -1.33-0.70 1.15 0.01 -0.60 1.41 -0.53 NA 0.39 0.64 0.01 NA NA-0.78 -0.71 -1.32 0 1.57 -1.27 NA 1.38 -0.60 -0.01 -1.68 3.79 0.64 0. NA 2.08 NA 2.87-0.74 1.99 1.57 1.77 -0.71 0.00 0.00 -1.39 NA 0 0.39 0.00 -0.31 0.00 -1.32 2.13 0.39 -0.19 0.39 -0.60-0.74 -1.32 NA -1.32-0.75 0.65 1.61 0.00 -0.60-0.72 -0.59 2.00 1.58 -0.66 0.65 0.39-0.73 1.57 0.65 -0.64 -1.04 0.00 -1.33 1.60 -0.63 -1.02 0.00 2.84 0 -0.60 0.0 -0.66 -1.01 2.80 0 0.40 2.64 0.65 -1.03 2.76 2.58 -1.33 2.01 2.83 2.53 1.94 -0.60 0. 2.65 1.90 0.6 0.01 2.00 0.00 NA 0.01 NA 0.00 -0.65 0.05 -0.91 0.03 NA NA -0.32 NA 0.73 0.68 NA 0.28 1.00 -0. 0.93 0.00 0. -0.52-0.51 NA-0.55 NA-0.56 NA NA-0.52 NA NA NA-0.52 NA NA NA NA NA NA NA-0.55 NA NA NA NA NA NA 1.38 -0.11 0.31 1.98 -0.14 NA NA 1.82 NA 1.81 1.24 NA -0.72 2.47 NA 1.96 0.40 0.00 2.97-0.53 0.00 1.75-0.56 1.77 0.39 2.08 NA 0.00 0.39-0.58 0.00 NA -1.33 1.72 0.39 -0.77 -1.33 0.00 NA 0.39 -0.60 0.00 -0.15-0.57 -1.33 -0.04 -0.60 0.39 -1.32 0.65-0.63 0.43 -0.27 0.40 -0.60 0.92 0.00 0.64 NA -0.60 -1.32-0.64 0.86 -0.92 1.49 -1.33 0.65 0.39 NA -0.59 0.64 0.64 0.86 3.75 0.00 -0.60 NA NA-0.59 -1.33 0.00 0.64 1.59 NA NA 0.65 0.01 2.36 0.00 -0.59 1.28 2.45 0.01 NA 0.01 -0 1.92 NA 0.65 0.01 NA NA 0.01-0.80 0. 0.00 0.84 -0.01 0.49-0.71 0.01 1.69 1.46 0.0 -0.69 0.39 NA 0.00 -0. 1.61 2.02 0.40 -1.46 1.28 NA -1.32-0.74 1.93 0.39 -1.68 -1.34 NA 1.64 -0.60 1.62 1.02 -1.33 NA -0.60-0.70 0.00 0.64 -1.69 NA 2.68 -0.60 0.00 0.64 1.86 0.39 0.00 NA NA-0.74 0.65 0.39 NA -1.59 -1.32 0. 0.39 1.60 1.28 0.00 0.02 -1.32 -0.53 -0.59 0. 1.75 -1.33 -0.65 - -0.72 2.32 0.39 -0.60 1.28 NA 0.64 -0.60-0.72 -1.03 1.58 -1.33 0.65 2.39 0.65 1.77 0.00 1.59 2.84 -0.63 -0.60 0.00 0.00 3.00 0.39 -0.63 2.60 -1.03 0.65 0.00 0.39 0.00 0. 0.00 -1.04 -1.32 2.84 1.97 -1.33 0. 0.39 2.84 -0.60-0.73 0.00 2.62 0.0 -0.60 -1.33-0.74 0.65 1.57 2.63 0.39 1.96 0.00 0.65 -0.60 1.60 -0.63 1.98 -1.32 0.39 0.65 -0.64-0.73 -1.03 0.01 -0.59 -1.33 0.00 0.0 -0.73 -1.04 1.58 2.81 0.65 0 0.00 -0.60-0.73 NA 1.60 2.85 - -0.64 2.59-0.74 0. NA 1.60 -0.64 2.65 -1.02 NA 1.94-0.73 1.60 -0.64 -1.04 2.78 NA 2.00-0.72 1.61 -0.65 -1.04 NA 2.85-0.74 1.57 2.57 -0.67 0.28 -1.03 0.00 2.85-0.73 1.60 2.63 0.97 -0.63 1.93 -1.03 0.00 2.80 0.92 0.24 1.59 2.62 -0.66 1.98 -1.02 2.77 0.39 2.59 -0.76 -0.64 1.97 -1.03 2.75 0.00 2.58 -1.33 0.00 1.97 0.00 -1.03 NA 2.78 2.55 0.00 0. -0.60 1.98 0.39 2.81 2.57 0.00 0.69 1.92 0.39 0. -1.32 2.57 0.00 1.96 0.39 -1.33 -0.60 0.00 1.94 0.40 -1.32 0 -0.60 0.00 0. 0.39 -1.33 -0.59 0.00 0. 0.39 -1.33 -0.60 0.00 0. 0.40 -1.32 -0.60 0. 0.39 -1.33 -0.59 0. -1.33 -0.60 0. -0.60 0. 0. -0.59 0.91 NA NA NA NA 1.91-0.75 0.00 1.53 0.39 -1.31 -1.33 -0.34 -0.60 NA 0.65 NA 0.00 1.78 0.01 0.00 0.39 -1.32 -0.59 0.65 0. Model equation 1 comparison for Model equation 2 comparison for Model equation 3 comparison for

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Biodiversité et fonctionnement écologique des agroécosystèmes à base de manguiers à La Réunion

Résumé. Dans les agroécosystèmes, le développement de techniques de protection des cultures pour la gestion agroécologique des arthropodes nuisibles vise à trouver des alternatives aux traitements biocides chimiques. L’une d’elles est d’exploiter le service de régulation naturelle de la biodiversité, par des pratiques culturales pertinentes et par une gestion adaptée du paysage. Pour le développement d’une telle protection agroécologique des vergers de manguiers à La Réunion, nous devons répondre à trois objectifs principaux : caractériser cet agroécosystème, comprendre les facteurs qui influencent la biodiversité, comprendre les facteurs qui influencent la régulation des arthropodes nuisibles. Nous avons développé une approche multi-trophique et multi-échelle, en prenant en compte l’effet des pratiques et du paysage, pour étudier le fonctionnement écologique les vergers de manguiers appartenant au réseau du projet Biophyto. Nous avons d’abord mis en évidence l’importante diversité présente dans les vergers de manguiers, avec 797 espèces d’arthropodes et 114 espèces de plantes identifiés. Deux taxa apparaîssent remarquables : les parasitoïdes en richesse spécifique et les fourmis envahissantes en abondance. Nous avons mis en évidence des contrôles ascendants et descendants positifs de la biodiversité au sein des communautés. Les résultats soulignent également les différences dans le sens des interactions multi-trophiques entre deux strates, la surface du sol et la canopée des manguiers, avec différents mécanismes impliqués. Par ailleurs, à la surface du sol, la diversité des plantes forme une cascade de diversité positive, en favorisant la diversité des herbivores qui favorise elle-même la diversité des parasitoïdes. Concernant la régulation naturelle des insectes nuisibles, nous avons mis en évidence les services et disservices des espèces dominantes de fourmis envahissantes. Deux d’entre elles fournissent un service de prédation, et l’une d’elles réduit la diversité des ennemis naturels omnivores et semble expliquer la relation négative entre la diversité des omnivores et le service de prédation. Enfin, nous avons mis en évidence l’effet positif de la diversité des parasitoïdes et de la diversité des prédateurs, respectivement sur l’abondance des Cochenilles des Seychelles et sur le service de prédation en général. Le seul effet significatif du paysage quantifié dans nos travaux est l’effet positif de la proportion des vergers de manguiers sur l’abondance du Thrips Sud-Africain des agrumes. L’ensemble de ces résultats nous permet d’identifier deux leviers majeurs pour la protection agroécologique des vergers de manguiers à La Réunion : la gestion d’enherbements diversifiés dans les vergers pour la lutte biologique par conservation ; la gestion collective du paysage (diversification des cultures, création d’habitats semi-naturels) pour limiter la proportion des vergers de manguiers et donc l’abondance d’une espèce d’insecte nuisible redoutable. Mots-clés : interactions multi-trophiques, invasion, paysage, pratiques agricoles, protection agroécologique des cultures, régulation des insectes nuisibles.

Biodiversity and ecological functioning of mango agroecosystems in Reunion Island

Abstract. The development of crop protection techniques as part of the agroecological management of arthropod pests in agroecosystems involves finding alternatives to chemical biocides. One technique is to use the natural regulation of biodiversity through appropriate cropping practices and landscape management. There are three main issues which must be fully understood in the development of agroecological protection for mango orchards in Reunion : i. the agroecosystem ; ii. the factors that influence biodiversity ; and iii. factors influencing numbers of arthropod pests. Taking into account the effect of agricultural practices and landscape, we have developed a multitrophic and multiscale approach to study ecological functioning of mango orchards belonging to the Biophyto network. We first draw attention to the large diversity present in mango orchards ; 797 arthropod species and 114 plant species were identified. Two taxa were notable : the species richness of parasitoids and the abundance of invasive ants. We highlight the positive bottom-up and top-down controls of biodiversity in communities. The results also highlight the differences in multitrophic interactions between two layers, the soil surface and the canopy of mango trees, with different mechanisms involved. Furthermore, at ground level, a positive diversity cascade is observed : plant diversity promotes a greater herbivore diversity which in turn leads to greater parasitoid diversity. We highlight the services provided by the dominant species of invasive ants in pest regulation. Two species provide a predation service, and one reduces the diversity of natural enemies of omnivores and appears to explain the negative relationship between omnivore diversity and predation. Finally, we highlight the positive effect of parasitoid diversity and predator diversity on, respectively, the abundance of Seychelles mealybugs and on predation in general. The only significant landscape effect measured in our work is the positive effect of the proportion of mango orchards on the abundance of South African citrus Thrips. These results allow us to identify two major factors in the agroecological protection of mango orchards in Reunion : the management of diversified ground cover in orchards for conservation biological control ; and collective landscape management (crop diversification, establishment of semi-natural habitats) to limit the proportion of mango orchards and therefore the abundance of a formidable pest. Key words : multitrophic interactions, invasion, landscape, farming practices, agroecological crop protection, insect pest control.