Boletín Científico Centro de Museos Museo de Historia Natural Vol. 18 No. 1

Scientific Bulletin Museum Center Natural History Museum Vol. 18 No. 1

bol.cient.mus.his.nat. Manizales () Vol. 18 No. 1 306 p. enero-junio de 2014 ISSN 0123-3068

ISSN 0123–3068 -Fundada en 1995- Nueva periodicidad semestral Boletín Científico Tiraje 300 ejemplares Centro de Museos Vol. 18 No. 1, 306 p. Museo de Historia Natural enero-junio, 2014 Manizales - Colombia

Rector Felipe César Londoño López Vicerrector Académico Óscar Eugenio Tamayo Alzate Vicerrectora de Investigaciones y Postgrados Luisa Fernanda Giraldo Zuluaga Vicerrectora Administrativa Aura Liliana Gaviria Giraldo Vicerrectora de Proyección María Victoria Benjumea Rincón Decano Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Marco Tulio Jaramillo Salazar Centro de Museos Sandra Milena Lince Salazar

Boletín Científico Revista especializada en estudios Centro de Museos de Historia Natural y áreas Museo de Historia Natural biológicas afines.

Director Julián A. Salazar E. Médico Veterinario & Zootecnista (MVZ). Universidad de Caldas, Centro de Museos.

Indexada por Publindex Categoría A2 Zoological Record Scielo Index Copernicus Scopus

Cómite Editorial Cómite Internacional Ricardo Walker Ángel L. Viloria Investigador, Fundador Boletín Biólogo-Zoólogo, Ph.D., Centro Científico Museo de Historia de Ecología, IVIC, Natural, Universidad de Caldas Tomasz Pyrcz Luis Carlos Pardo-Locarno Entomólogo, Ph.D., Museo de Ingeniero Agronómo, Ph.D., MSc., Zoología Universidad Jaguellónica, CIAT Palmira, Valle Polonia John Harold Castaño Zsolt Bálint MSc. Programa Biología, Biologo, Ph.D., Museo de Historia Universidad de Caldas Natural de Budapest, Hungría Luís M. Constantino Carlos López Vaamonde Entomólogo, MSc., Centro Ingeniero Agrónomo, Entomólogo, de Investigaciones para el café MSc., Ph.D., BSc. Colegio -CENICAFÉ - Imperial de Londres, UK Jaime Vicente Estévez George Beccaloni Biólogo, Grupo de Investigación en Zoologo, Ph.D., BSc.- Colegio Ecosistemas Tropicales, Universidad Imperial de Londres, UK de Caldas Olaf Hermann H. Mielke Gabriel Jaime Castaño Zoólogo, Ph.D., Departamento de Ingeniero Forestal, Departamento Zoología, Universidad Federal de de Recursos Naturales y Medio Paraná, Brasil Ambiente, Universidad de Caldas Roger Roy Ricardo Álvarez León Entomólogo, Ph.D., Museo de Biólogo Marino, MSc. Fundación Historia Natural de París, Francia Maguaré, Manizales Comité Técnico de apoyo a la edición Coordinador Comité Técnico Juan David Giraldo Márquez Diagramación Juan David López González Corrección de Estilo Camilo Sepúlveda Betancurth Traducción de resúmenes al inglés Silvia L. Spaggiari Implementación metodología Scielo Carlos Fernando Nieto Betancur Soporte Tecnológico Carlos Eduardo Tavera Pinzón

Ventas, Suscripciones y Canjes Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Universidad de Caldas Sede Central Dirección: Calle 65 No. 26-10 Apartado Aéreo: 275 Teléfonos: (+6) 8781500 ext. 11222 - 11442 E-mail: [email protected] [email protected] Manizales – Colombia

Sitio Web http://boletincientifico.ucaldas.edu.co

Edición Universidad de Caldas Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados

Patrocinadores Universidad de Caldas Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Centro de Museos Facultad de Ciencias Exactas y Naturales

Fotografía Portada escarabajo Chrysophora chrysochlora, Rutelinae foto Julián A. Salazar-E. (Viterbo, Caldas)

Créditos Separadores América Pintoresca

La responsabilidad de lo expresado en cada artículo es El contenido de esta publicación puede exclusiva del autor y no expresa ni compromete la posición reproducirse citando la fuente. de la revista.

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PRESENTACIÓN

La publicación de la presente edición del Boletín Científico ha sido posible gracias al apoyo de la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad de Caldas, la Vicerrectoría de Proyección Universitaria y de la Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales mediante solicitud realizada por el Señor Decano Dr. Marco Tulio Jaramillo a quien el editor agradece profundamente su alto interés y ayuda.

Julián A. Salazar E. (MVZ) Editor Febrero 23 de 2014

Contenido

BotÁniCa Botany

inVentario florístiCo de los BosQues de la esMeralda, MarGen del río CauCa (CHinCHinÁ, Caldas, ColoMBia) floristiC inVentory of la esMeralda forest reserVe, at tHe Border of tHe CauCa riVer (CHinCHinÁ, Caldas, ColoMBia)

David Sanín, Julio Andrés Sierra–Giraldo, Juan Mauricio Posada–Herrera, Juliana Ramírez–G. 17

ConserVaCiÓn y BiodiVersidad en aGroeCosisteMas Conservati on and Biodiversity in Agroecosystems

relaCiÓn entre la CoMunidad de fitoPerifiton y diferentes fuentes de ContaMinaCiÓn en una QueBrada de los ColoMBianos relationsHiP BetWeen PHytoPeriPHyton CoMMunity and different sourCes of ContaMination in an andean ColoMBian CreeK

Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo Esnedy Hernández-Atilano 49

riQueZa y aBundanCia de aVes fruGíVoras y neCtaríVoras en una PlantaCiÓn de aliso (Alnus acuminata) y un BosQue seCundario en los andes Centrales de ColoMBia riCHness and aBundanCe of fruGiVorous and neCtariVorous Birds in alder (Alnus acuminata) trees and in a seCond-GroWtH forest in tHe ColoMBian Central andes

Luisa Fernanda Salazar-Ramírez, Diana Milena Pineda-Gómez, Jaime Vicente Estévez Varón, Gabriel Jaime Castaño-Villa 67

PerCePCiÓn y uso de MaMíferos silVestres Por CoMunidades CaMPesinas andinas de GÉnoVa, Quindío, ColoMBia PerCePtion and use of Wild By andean rural CoMMunities in GÉnoVa, Quindio, ColoMBia

Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos Arturo Saavedra 78

bol.cient.mus.his.nat. Manizales (Colombia) Vol. 18 No. 1 306 p. enero - junio de 2014 ISSN 0123-3068 flora y fauna asoCiada a un Área de BosQue PriMario, CoMo serViCios aMBientales direCtos Para el resGuardo indíGena PiaPoCo CHiGÜiro- CHÁtare de BarranCoMinas (Guainía, ColoMBia) flora and fauna assoCiated WitH a PriMary forest area as direCt enVironMental serViCes for PiaPoCo-CHÁtare indiGenous reserVation, BarranCoMinas (Guainía, ColoMBia)ç

Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina, Ricardo Álvarez-León 94

Bases Para la ConserVaCiÓn del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) ColoMBiano en el dePartaMento de Caldas Bases for tHe ColoMBian Gallus gallus domesticus (Phasianidae) ConserVation in tHe dePartMent of Caldas

Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi 112

ZooloGía VerteBrados Vertebrate Zoology

aPortes al uso de CoBerturas de la danta de tierras BaJas, TAPIRUS TERRESTRIS COLOMBIANUS HersHKoVitZ 1954 (PerissodaCtyla: taPiridae) en la sierra neVada de santa Marta en las CuenCas río anCHo y PaloMino – norte de ColoMBia ContriButions to tHe land CoVer use By tHe loWland taPir, TAPIRUS TERRESTRIS COLOMBIANUS HersHKoVitZ 1954 (PerissodaCtyla: taPiridae) in tHe sierra neVada de santa Marta in tHe Basins of anCHo and PaloMino riVers - nortHern ColoMBia

Tania Marisol González-D., Franz Kaston Flórez, Dolors Armenteras P. 125

CoMuniCaCiÓn Corta Bothrops ayerbei folleCo-fernÁndeZ, 2010 y Bothrops rhomboatus GarCía, 1896 (serPentes: ViPeridae) son un noMBre no disPoniBle y un NOMEN DUBIUM, resPeCtiVaMente Bothrops ayerbei folleCo-fernÁndeZ, 2010 and bothrops rhomboatus GarCía, 1896 (serPentes: ViPeridae) are an unaVailaBle naMe and a NOMEN DUBIUM, resPeCtiVely Héctor E. Ramírez-Chaves, Sergio Solari 138

CaraCteres HeMatolÓGiCos en indiViduos de tilaPia nilÓtiCa (Oreochromis niloticus, trewavas 1983) Con Pesos entre 50-150 g y 150-250 g, estaCiÓn PisCíCola, uniVersidad de Caldas, ColoMBia HeMatoloGiCal CHaraCters in nile tilaPia (Oreochromis niloticus, trewavas 1983) indiViduals WeiGHinG BetWeen 50 and 150 g and 150 and 250 g, fisH station, uniVersidad de Caldas, ColoMBia

Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli, Alberto Grajales-Quintero 142 sHort CoMMuniCation a rePort on a Case of inCoMPlete leuCisM in tHe Green iGuana (Iguana iguana iguana) (sQuaMata: iGuanidae) in tHe CariBBean ColoMBian reGistro de un Caso de alBinisMo inCoMPleto en la iGuana Verde (Iguana iguana iguana) (sQuaMata: iGuanidae) en el CariBe ColoMBiano Rosa Mary De Ayala-Monedero y Ricardo Álvarez-León 158

ZooloGía inVerteBrados Invertebrate Zoology

el esCaraBaJo rinoCeronte Horridocalia Delislei endrÖdi, 1974 en ColoMBia: nueVos reGistros, redesCriPCiÓn del MaCHo y desCriPCiÓn de la HeMBra (ColeoPtera, sCaraBaeoidea, dynastinae) tHe rHinoCeros Beetle Horridocalia delislei endrÖdi, 1974 in ColoMBia: neW reCords, redesCriPtion of tHe Male and feMale desCriPtion (ColeoPtera, sCaraBaeoidea, dynastinae)

Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer 165

eValuaCiÓn de teMPeraturas y diferentes estados BiolÓGiCos de BroCa de CafÉ Para la Cría MasiVa del Parasitoide Prorops nasuta (HyMenoPtera: BetHylidae) eValuation of teMPeratures and different BioloGiCal staGes of Cofee Berry Borer for tHe Mass rearinG of tHe Prorops Nasuta (HyMenoPtera: BetHylidae) Parasitoid

Tito Bacca, Pablo Benavides M. 175

aCtiVidad entoMoPatÓGena de tres HonGos soBre Hortensia similis (: CiCadellidae) y Collaria scenica (HeMiPtera: Miridae) en sisteMas silVoPastoriles entoMoPatHoGeniC aCtiVity of tHree funGi on Hortensia similis (HeMiPtera: CiCadellidae) and Collaria scenica (HeMiPtera: Miridae) in silVoPastoral systeMs.

Luis Gabriel Bautista, Javier Antonio Cardona Alberto Soto, Patricia Eugenia Velez 188

CatÁloGo taXonÓMiCo de los ositos de aGua (tardiGrada) de la CuenCa BaJa de los ríos ManZanares y Gaira, santa Marta, ColoMBia taXonoMiC CataloGue of Water Bears (tardiGrada) in tHe ManZanares and Gaira doWnstreaM riVers, santa Marta, ColoMBia Martín Caicedo, Rosana Londoño, Sigmer Quiroga 197 PHASMATODEA (INSECTA) DE LA RESERVA NATURAL RÍO ÑAMBÍ, NARIÑO, COLOMBIA PHASMATODEA (INSECTA) OF THE ÑAMBÍ NATURAL RIVER RESERVATION, NARIÑO, COLOMBIA

Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca 210

CURADURÍA, MORFOLOGÍA E IDENTIFICACIÓN DE ÁFIDOS (HEMIPTERA: ) DEL MUSEO ENTOMOLÓGICO UNAB. PRIMERA APROXIMACIÓN. CURATORSHIP, MORPHOLOGY AND IDENTIFICATION OF (HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEPOSITED IN THE UNAB ENTOMOLOGICAL MUSEUM . FIRST APPROXIMATION

Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez 222

EFECTO DE Beauveria bassiana y DEL ENTOMONEMATODO Steinernema sp. SOBRE LARVAS DE Galleria mellonella EFFECT OF Beauveria bassiana and ENTOMOPATHOGENIC NEMATODE Steinernema sp. ON Galleria mellonella LARVAE Tito Bacca, Tulio César Lagos B. 247

BIODIVERSIDAD Y MARIPOSAS EN UNA REGIÓN DEL ALTO CHOCÓ, SAN JOSÉ DEL PALMAR, COLOMBIA AND BIODIVERSITY IN A REGION OF THE UPPER CHOCÓ, SAN JOSÉ DEL PALMAR, COLOMBIA José Ignacio Vargas-Ch., César Augusto Salazar-E. 259

NOVEDADES EN HISTORIA NATURAL Natural History News 285

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES Author Guidelines 290 “Es imposible vivir sin fallar en algo, a menos que viva con tanta cautela que bien podría no haber vivido”

J. K. Rowling

BotÁniCa Botany

BOLETÍN CIENTÍFICO ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 17-45 CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL INVENTARIO FLORÍSTICO DE LOS BOSQUES DE LA ESMERALDA, MARGEN DEL RÍO CAUCA (CHINCHINÁ, CALDAS, COLOMBIA)

David Sanín1, Julio Andrés Sierra-Giraldo2, 3 Juan Mauricio Posada-Herrera2, 4, Juliana Ramírez-G.2, 5

Resumen

Presentamos un inventario florístico del Bosque de La Esmeralda, uno de los últimos relictos al margen del río Cauca en el departamento de Caldas. Realizamos recorridos aleatorios por el interior del bosque y a los márgenes recolectando ejemplares fértiles de todos los hábitos de crecimiento. Registramos 216 especies y morfo–especies de plantas vasculares (30 helechos–licofitos, 18 angiospermas basales, 49 monocotiledóneas y 119 eudicotiledóneas). Las familias más diversas son (16), Melastomataceae y (12) en las eudicotiledoneas, (17) y (11) en monocotiledóneas, Piperaceae (9) en angiospermas basales, y Polypodiaceae (7) y Pteridaceae (5) en los helechos. Los géneros más diversos son Piper (9), Anthurium y Thelypteris (5), Miconia, Clidemia, Philodendron y (4). Estos registros caracterizan a un bosque de transición de húmedo a seco. Presentamos 18 nuevos registros para la flora de Caldas, de los cuales, tres presentan alguna categoría de riesgo a la extinción. Registramos 17 taxones cultivados a los alrededores o al interior del bosque, de los cuales 10 no son originarios del neotrópico, por lo que se recomienda no promover su cultivo. Estos resultados representan argumentos para el ordenamiento de estos ecosistemas, donde prime la generación de una estrategia de protección legal para los bosques.

Palabras clave: flora vascular, relicto de bosque, flora de Caldas, conservación.

FLORISTIC INVENTORY OF LA ESMERALDA FOREST, IN THE CAUCA RIVER BANK (CHINCHINÁ, CALDAS, COLOMBIA)

Abstract

A floristic inventory of the Esmeralda Forest which is the last relictual forest in the bank of the Cauca River in the department of Caldas is presented. Random walks were carried out inside the forest and through its edges collecting fertile samples of every growth habit. Two-hundred-sixteen (216) morphospecies (30 ferns lycophytes, 18 basal angiosperms, 49 monocots, and 119 ) were recorded. The most diverse families were Fabaceae (16), Melastomataceae and Rubiaceae (12) in the eudicotyledonae, Araceae (17) and Orchidaceae (11) in the monocots, Piperaceae (9) in basal angiosperms, and Polypodiaceae (7) and Pteridaceae (5) in the ferns. The most diverse genera were Piper (9), Anthurium and Thelypteris (5), Miconia,

* FR: 12-III-2012. FA: 25-XI-2013. 1 Jardín Botánico de Meise, Bouchout Domain, Nieuwelaan 38, 1860, Meise, Bélgica. E-mail: [email protected] 2 Grupo de investigación Biodiversidad y Recursos Fitogenéticos, Herbario Universidad de Caldas -FAUC-. 3 E-mail: [email protected], 4 E-mail: [email protected], 5 E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: SANÍN, D., SIERRA-GIRALDO, J.A., POSADA-HERRERA, J.M. & RAMÍREZ-G., J., 2014.- Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 17-45. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 en elprocesoderegeneración (CASTAÑO–R. provenientes de los remanentes forestales adyacentes, actuaron como facilitadores L de junio2012,enlosBosquesLa Esmeralda. 1 Pav.) Oken) (VALENCIA Oken) Pav.) & (RAMANKUTTY planeta del tropicales ecosistemas los de 27% el eliminó se forma, esta De 2011). de biodiversidadyladegradacióndelsueloelagua(FOLEY 2007), lo cual genera amenazas ambientales como el cambio climático, la pérdida (CORPOCALDAS, territorio del 90% el transformado ha antrópica intervención la ecosistemas de zonas bajas del cañón del río Cauca, donde por ejemplo en Caldas, al., et pérdida aproximada del 90–95% de la cobertura original de los Andes (HENDERSON Cedrela odorata (Cedrela dorado cedro el neotropical: distribución amplia con arbóreas especies dos de partir a reforestó con el fin de restaurar se la cobertura cuales vegetal, los lael ganado,Central limítrofes Hidroeléctricaa algunos Chinchiná–Caldas, remanentes deforestales de Caldas–CHECa orillas del río municipio Cauca, donde del constituían por una rural matriz del zona paisaje conformada la por pasturas en desarboladas para ubicados 40 años en la mayoría de las áreas que hoy ocupan los “Bosques de La Esmeralda” La situación descrita anteriormente representa lo ocurrido hace aproximadamente las en cambios y especies de condiciones bióticasyabióticasdelpaisaje(SAUNDERS etal., extinción provocan cuales Las 1995). (MURCIA, con simplificados características ecosistemas estructurales, imponer de composición partir al y dinámica a territorio diferentes del suelo, a histórica, los del homogenización originales la insostenible de perspectiva uso un una promovido desde ha ecológica, ambiental y taxonómica oferta la de desconocimiento El Clidemia Key words: vascularflora,relictualforest,floraofCaldas,conservation. the which in ecosystems these generation ofalegalprotectionstrategyfortheforeststakesprecedence. of ordering the for arguments present results are neotropics nonnative, reason why their cultivation is not recommended. These 10 which from recorded were forest the inside and edges the in cultivated taxon flora of Caldas, from which three presentthe for presented are records new Eighteen forest. dry to humid somefrom forest a of category of extinction risk. Seventeen INTRODU JOSÉEDGAR VALENCIA, Guardabosques pormásde15añosenLaEsmeralda,conversación realizada el15 18 el 36% de la superficie terrestre (RAMANKUTTY (RAMANKUTTY terrestre superficie la de 36% el representa que aproximada cultivada área un actualmente registra agrícola a disminución de los hábitats naturales a causa de la expansión de la frontera 1991; FORERO & MORI, 1995). Esta problemática es característica en en característica es problemática Esta 1995). MORI, & FORERO 1991; , Philodendron CC David Sanínetal. I Ó FOLEY, 1999; RAMANKUTTY 1999; FOLEY, N and com pers com Heliconia 1 Cordia alliodora (Cordia cafetero nogal el y L.) ); que, junto al aporte de propágulos y semillas y propágulos de aporte al junto que, ); (4). These records characterize the transition et al ., 2008) lo cual representa la representa cual lo 2008) al., et ., 2005). t al et 1991). et al ., 2008; FAOSTAT, FAOSTAT, 2008; ., ., 2011). (Ruiz & (Ruiz Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 19 Esto representa un caso excepcional en Colombia por varias razones: 1) La restauración ecológica con plantaciones forestales se ha direccionado principalmente a evaluar el desempeño de especies exóticas bajo modelos de monocultivo (DURAN & KATTAN, 2005). 2) Existen pocas experiencias al respecto (VAN DER HAMMEN, 2000), menos aún en la evaluación y caracterización de plantaciones forestales para promover la restauración ecológica en la región Andina (SALAMANCA, 2000). 3) Este evento se localizó y promovió el crecimiento de uno de los últimos remanentes de Bosque húmedo (ubicado actualmente entre Caldas y Risaralda) el cual se ubicaba en la región árida interandina extendida a lo largo del cañón del río Cauca, hasta la cuenca del río Patía (HERNÁNDEZ–CAMACHO et al., 1992), y 4) El riesgo en que se encuentran estos ecosistemas, dada la instalación del Batallón de Instrucción y Reentrenamiento No. 8 “Capitán José Vicente Ortega Mesa”, el cual genera deforestación de los bosques al abrir espacios de entrenamiento militar al interior del bosque. Por otro lado, las consecuencias de la pernoctación de tropas con hasta 500 personas en la zona del cultivo de tecas (Tectona grandis L.), provoca compactación e incrementa la materia orgánica en los alrededores. Con la consecuente fragmentación del hábitat, la disminución, migración y extinción de poblaciones de animales y plantas.

Por los anteriores argumentos, se presenta un inventario de la flora vascular de los Bosques de La Esmeralda, como base para desarrollar programas de ordenamiento, restauración y conservación de estos ecosistemas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Descripción del área de estudio

Los “Bosques de La Esmeralda” son un mosaico de vegetación formado por la regeneración natural de una plantación forestal mixta (CASTAÑO–VILLA et al., 2005). Este ecosistema, que actualmente presenta características propias de un bosque secundario en proceso de regeneración, se localiza entre el Embalse San Francisco y el río Cauca (Figura 1). En la vertiente occidental de la Cordillera Central de Colombia (N 05°03’32,0’’ – W 75°44’07,6’’). La zona plantada cubre un área aproximada de 70 ha (CASTAÑO–VILLA et al., 2005) y colinda con un fragmento de bosque de sucesión avanzada de aproximadamente 16,5 ha, ubicados entre 825 y 1025 metros de altitud en la zona rural del municipio de Chinchiná–Caldas. En el área se registra una temperatura promedio de 22,5°C (máx. = 29,7°C; mín. = 17,6°C) y una precipitación anual promedio de 2245 mm (Estación Meteorológica La Esmeralda). Según HOLDRIDGE (1966) estos ecosistemas pertenecen al a zona de vida del Bosque húmedo tropical (bhT), mientras que CUATRECASAS (1958) lo incluye en La Selva Andina. Sin embargo, las características climáticas y de altitud, lo describen como una transición de Bosque seco a húmedo (Tabla 1).

HERNÁNDEZ–CAMACHO et al. (1992), sugieren que hacen parte de la provincia biogeográfica Norandina, refugio número 27 (Valle del Cauca y cuenca alta del río Patía), el cual representa una región árida interandina que se extiende a lo largo del cañón del río Cauca y la planada del Valle del Cauca. En este sentido, SARMIENTO (1975) propone que estas formaciones áridas y semiáridas (valles interandinos del Cauca y Magdalena) probablemente se originaron y evolucionaron desde hace cerca de 1,8 millones de años. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 y Heliconia en ricos más géneros Los especies 1). son Anexo 3, (Tabla helechos los en en (5) (11) Pteridaceae y Orchidaceae (7) Polypodiaceae y y basales, (17) angiospermas en Araceae (9) Piperaceae monocotiledóneas; eudicotiledoneas; las en especies 12 con Rubiaceae y Melastomataceae (16), Fabaceae fueron especies de número mayor 49 monocotiledóneas y 119 eudicotiledóneas) (Tabla 2 y Anexo 1). Las familias con 30 fueron helechos y licofitos y 186 plantas con flores (18 angiospermas basales, Se registraron 216 especies y morfo–especies de plantas vasculares, de las cuales D RESULTADOS de laUniversidadAntioquia(HUA)yNacionalColombiano(COL). Herbarios los a duplicados algunos con mismo, el en muestras depositadas fueron fértiles Las (FAUC). Caldas de Universidad la de Herbario del ejemplares con estándar métodos claves, descripciones, según floras locales, secados la consulta y a especialistas y prensados (VILLARREAL por la comparación fueron ejemplares los Todos T la de Herbario del colecciones revisaron Universidad deCaldas(FAUC)paraincrementarelregistroespecies. se y fotográfico registro un tomo se (olores, colores, exudados, formas, sabores, entre otras) (LIESNER,cual se 1990),registraron igualmentelas características la que en referencia se de colección pierden una realizó en se citada, el especie cada procesoPara esporas). de o herborización los de alejadas boscosas caminos, donde áreas se en recolectaron ejemplares y fértiles (con mismo presencia del de flores, interior frutos al caminos bosque, del Entre agosto de 2011 y marzo de 2012, se realizaron recorridos por los márgenes I T nventario florístico abla 1. Altitud (m) T Precipitación (mm) geográficas climáticas y Características rabajo delaboratorio iversidad emperatura (ºC) 20 Características ambientalesdelosBosquesLaEsmeralda (4) (Tabla4,Anexo1). Piper David Sanínetal. et al., et Y DISCUSIÓN (9), 2006), posteriormente se determinaron por medio del uso de uso del medio por determinaronposteriormente se 2006), 825 –1.025 17,6–29,7 2.245 Esmeralda La Bosque Anthurium 0–1.000 24–35 2.000–4.000 húmedo Bosque HOLDRIDGE (1966) y Thelypteris 0–1.000 24–35 1.000–2.000 Bosque seco Bosque (5), Miconia , Clidemia, Philodendron 0–1.000 23–30 4.807–10.734 inferior S CUATRECASAS (1958) elva N eotropical Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 21

Figura 1. Área de estudio. (Modificado de CASTAÑO–VILLA et al., 2008).

En la presentación del catálogo se sigue el sistema de SMITH et al. (2006) para los helechos y licofitos, y APG (2009) para las angiospermas. La escritura de los nombres científicos, así como su actualización nomenclatural, se realizó por la consulta de la base de datos W3TROPICOS (2010). Adicionalmente se reviso la base de datos en línea del Herbario Nacional Colombiano–COL, para confirmar la distribución de las especies (ICN, 2012).

Tabla 2. Diversidad de plantas vasculares en los Bosques de La Esmeralda

Grupo No. Familias No. Géneros No. Especies % Especies HELECHOS Y LICOFITOS 12 22 30 13,8 ANGIOSPERMAS BASALES 5 8 18 8,3 MONOCOTILEDÓNEAS 11 33 49 22,7 EUDICOTILEDÓNEAS 35 90 119 54 TOTAL 63 153 216 100

MENDOZA (1999) registra a Fabaceae y Bignoniaceae como las familias más abundantes y diversas para localidades de la Región Atlántica y el Valle Bajo y Medio del río Magdalena, GENTRY (1995) menciona que para la región Caribe colombiana, Rubiaceae y Euphorbiaceae son predominantes en los Bosques secos. Igualmente GENTRY (1995), menciona que Capparidaceae es un elemento típico de Bosque seco. En este sentido, Capparis frondosa fue el único registro de esta familia en los ecosistemas estudiados. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 T taxonómicas con el área estudiada como como estudiada área el con taxonómicas Melastomataceae y Rubiaceae, Fabaceae sobresalen (HOYOS y especies, 427 presentan se donde (Antioquia), Luis San los de registro de municipio el en húmedo Bosque de ecosistemas con Esmeralda La de Bosques el comparar al evidencia se Esto 1999). MENDOZA, 1995; 1982, especies de plantas que los Bosques húmedos y muy húmedos tropicales (GENTRY, En general, los Bosques secos tropicales, presentan la mitad o un tercio del total de palmata arboreus, estacionales comobosques xerofíticossemidecíduos. restauración de registrar en un Bosque prácticas húmedo de , diferentes especies con de preferencias por ambientesecológica. partir En este a sentido, CAYOLA desarrollándose vienen que algunos elementos característicos del Bosque seco, en medio de de La eventosEsmeralda” representan de un sucesióntípico ecosistema de Bosque húmedo que alberga seemannii, Dioclea a ooi rqea e ins picplet d Fbca ( Fabaceae de principalmente lianas, de con riqueza Igualmente notoria 1). la Anexo 2, (Figura crecimiento de hábitos estos con especies Orchidaceae y Polypodiaceae en la zona de estudio, familias que presentan varias FRANKIE 1995; (GENTRY, al., lianas et de diversidad alta la y hemiepífitas plantas de y frecuencia epífitas baja o ausencia la es secos Bosques los de característica Una 1). Anexo 2, (Figura (41), arbóreo y (46) arbustivo (47), herbáceo crecimiento de hábitos los en registró se especies de diversidad mayor la fisonómico, nivel A (HOYOS etal F Gesneriaceae Solanaceae Asteraceae Polypodiaceae Melastomataceae Araceae Orchidaceae Rubiaceae Fabaceae abla 3. amilia 22 2004). Esto contrasta con la riqueza específica de Araceae, Gesneriaceae, Araceae, de específica riqueza la con contrasta Esto 2004). spp , Xiphidium caerulium Xylosma benthamii y los géneros los y Familias másdiversas delaflora vascular delosBosquesLaEsmeralda ) y Asteraceae (Figura 2, Anexo 1), se puede sugerir que los “Bosques los que sugerir puede se 1), Anexo 2, (Figura Asteraceae y .) ., 1983). David Sanínetal. N 3 5 5 6 6 7 10 10 12 o. Géneros Voyria, , , Clidemia dentata luthea Nectandra et al. et al. (2005) mencionan una situación similar al F Asteraceae Polypodiaceae Solanaceae Piperaceae Orchidaceae Rubiaceae Melastomataceae Fabaceae Araceae , 1983). Este ecosistema reúne afinidades amilia , rdshni zanona Tradeschantia Senna, , , Heliconia latispatha Gonzalagunia cornifolia Pithecellobium Mucuna 6 7 8 9 11 12 12 16 17 N o. Especies y , , , Dendropanax

Carludovica Carludovica Cissampelos mutisiana , Luhehea y

Inventario fl orístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 23

tabla 4. Géneros más diversos de plantas vasculares en los Bosques de La Esmeralda

familia Género no. especies Piperaceae Piper 9 Araceae Anthurium 5 Th elypteridaceae Th elypteris 5 Melastomataceae Clidemia 4 Melastomataceae Miconia 4 Araceae Philodendron 4 Heliconiaceae Heliconia 4 Maranthaceae Calathea 3 Citrus 3 Solanaceae 3

Igualmente, la localidad del Valle de Tuichi (Bolivia), comparte especies con el Bosque seco de Chiquitanía (Bolivia) y en menor grado con Bosques húmedos (KESSLER & HELME, 1999). Al respecto, HERNÁNDEZ–CAMACHO et al. (1992), mencionan cómo una región árida interandina se habría extendido a lo largo del cañón del río Cauca hasta la cuenca del río Patía, la cual posiblemente hubiese estado fragmentada por un sector húmedo ubicado en los departamentos de Caldas y Risaralda, lo cual justifica nuestros resultados.

figura 2. Distribución de las especies según sus hábitos de crecimiento. Hr: Hierba terrestre, Arb: Arbusto, A: Árbol, Sc: Escandente, He: Epífi ta, Fhr: Helecho terrestre, Fhe: Helecho epífi to, Hhe: Hemiepífi ta, Pal: Palma, FA: Helecho arbóreo, Fsc: Helecho escandente, Hpa: Hemiparásita, Hs: Saprofi ta, Tsc: Arbusto escandente. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 et al., diversos animales, lo cual representa una competencia a la flora nativa (KENEDDY ( africano (vg. ornamental pulcherrima– como cultivada flora la similar, manera De 2005). (ZEREGA tropicales ecosistemas por ampliamente distribuirse y cultivo del escapar permitido ha le que lo nativa, arbórea flora la con compiten y fácilmente en laFloradeCaldas,escitadaporelconvenioCITES (2003). (Orchidaceae) es una extraña orquídea terrestre, que además de no estar registrada respectivamente. LC y NT categoría con extinción, la a riesgo rondonensis Pterichis dayana, seis oo l ro dl a ( pan del árbol el como especies ejemplo, por que a debido naturales, ecosistemas los para potencial peligro un de las cuales 10 no son originarias del neotrópico (Anexo 1), Sepor loregistran cual representan17 especies cultivadas a los alrededores de los Bosques de La Esmeralda, Especies cultivadas y/ointroducidas BERNAL (2005), por RANGEL–CH. (2000), dentro de la categoría vulnerable (VU). Según GALEANO & helechos, de grupo del Dentro Plantas amenazadas, concategoríasderiesgo serrata Thelypteris Nephrolepis multiflora N Lo anterior evidencia la falta de muestreo en el departamento de Caldas Caldas de departamento el en muestreo de falta la (ÁLVAREZ–M. evidencia anterior Lo Bosques húmedos. soejartoii y posiblementelasúltimaslocalidadesdondehabitenestostaxonesenCaldas. que albergan poblaciones que representan nuevos registros para el departamento por y lugar, del particulares ambientales características las a debido ecosistemas y Pescatorea beyrichii, Galeandra como bosque de interior de o restringida, distribución de especies lado, otro Por los herbariosrevisados. cordata exposición (MORAN & RIBA, 1995). Otro ejemplolibre a pantanos y riachuelos caminos, veredas, de largo lo loa registrada sido ha y representa el zapote(MURILLO bajas ( zonas en distribución amplia una presenta cual la estos taxones son frecuentes de en Varios zonas Caldas. abiertas de como Flora la para registradas no antes especies 18 representan (Capparidaceae), (Melastomataceae), uevos registros paraCaldas (N Vanilla 24 2002),porloqueesrecomendable nopromoversucultivo. ), el cual a pesar de ser un cultivo frutal, aún no había sido registrado en registrado sido había no aún frutal, cultivo un ser de pesar a cual el ), (Orchidaceae), (Orchidaceae), (Rubiaceae) y y (Rubiaceae) paoe campanulata Sphatodea (Asteraceae) David Sanínetal. , Megaskepasma erythrochlamys– Megaskepasma Fabaceae, et al., undata (Fabaceae), pulchra Dioclea Psychotria soejartoi sp 2007;

(Lomariopsidaceae), ., Scaphyglottis Scaphyglottis ., (Thelypteridaceae), , Protium macrophyllum ice pulchra Dioclea rcoae reptans Trichomanes SANÍN Asplenium auritum Asplenium dayana cf. ovedades Corológicas) y et al., 2008), y la importancia de conservar estos Artocarpus altilis, altilis, Artocarpus Oenocarpus bataua Bgoica) oetn euss lrls a florales recursos ofertan –Bignoniaceae), (Rubiaceae) y sp. y y sp. Trichomanes reptans (Fabaceae), son elementos típicos de de típicos elementos son (Fabaceae), aenr beyrichii Galeandra y los géneros los y Vanilla y indecora Aciotis (Hymenophyllaceae), (Hymenophyllaceae), (Burseraceae), (Aspleniaceae) es referenciado es (Aspleniaceae) Quararibea cordata sp. (Orchidaceae), (Orchidaceae), sp. oaee, ud adaptarse puede Moraceae), T. serrata , son palmas () con Acanthaceae) y el tulipán el y Acanthaceae) Pterichis, Scaphyglottis Pterichis, (Hymenophyllaceae), Galeandra beyrichii Galeandra (Thelypteridaceae) Capparis frondosa Miconia longifolia Miconia , , Pescatorea ., 2008), al., et Caesalpinia Caesalpinia (Malvaceae) Quararibea Psychotria Psychotria Mikania Mikania et al., et cf. cf.

Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 25 AGRADECIMIENTOS

Expresamos nuestra gratitud al personal de la Central Hidroeléctrica de Caldas (CHEC), particularmente a Santiago Villegas y Carlos Arturo Franco Cárdenas, por su incondicional apoyo. Al profesor Andrés Pardo Trujillo por su apoyo y visión. A Luis Miguel Álvarez Mejía, director del Herbario de la Universidad de Caldas (FAUC), por permitirnos la consulta al Herbario. A Luis F. Coca, Andrés F. Bohórquez, Felipe Gómez, Juan A. Morales, Juan Salazar y Harold Castaño, por acompañar y alegrar nuestro trabajo. A Néstor F. Alzate por sus determinaciones en Orchidaceae. Igualmente a todos ellos agradecemos por sus comentarios y sugerencias. Agradecemos a los guardabosques de la zona por su interés y acompañamiento, especialmente a José Valencia y Abdenago Roncancio.

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Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 27

ANEXO 1. Plantas vasculares de los bosques de La Esmeralda

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA LICOFITOS Selaginellaceae Selaginella Fhr D. Sanín et silvestris Aspl. al. 4137, J. A. Sierra–Giraldo et al. 275 Selaginellaceae Selaginella sp. Fhr J. A. Sierra– Giraldo et al. 309 HELECHOS Aspleniaceae Asplenium sp. Fhr J. A. Sierra– Giraldo et al. 262 Aspleniaceae Asplenium Fhe D. Sanín et al. VU auritum Sw. 5662 Blechnaceae Blechnum gracile Fhr J. A. Sierra– Kaulf. Giraldo et al. 248 Cyatheaceae Cnemidaria FA D. Sanín et horrida (L.) C. al. 5661, J. A. Presl Sierra–Giraldo et al. 288 Cyatheaceae Cyathea sp. FA J. A. Sierra– Giraldo et al. 241 Dryopteridaceae Ctenitis ampla Fhr D. Sanín et (Humb. & al. 5660, J. A. Bonpl. ex Sierra–Giraldo et Willd.) Ching al. 264 Lomariopsidaceae Nephrolepis Fhr D. Sanín et al. NC multiflora 4138 (Roxb.) F.M. Jarrett ex C.V. Morton Gleicheniaceae Dicranopteris FSc J. A. Sierra– pectinata Giraldo et al. 311 (Willd.) Underw. Gleicheniaceae Stichenis bifidus FSc J. A. Sierra– (Willd.) Ching Giraldo et al. 312 Hymenophyllaceae Trichomanes Fhe J. A. Sierra– NC reptans Sw. Giraldo et al. 281, 307 Polypodiaceae Campyloneurum Fhr J. A. Sierra– phyllitidis (L.) Giraldo et al. C. Presl 267, 291, 303, D. Sanín et al. 5658 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Thelypteridaceae Tectariaceae Pteridaceae Pteridaceae Pteridaceae Pteridaceae Pteridaceae Polypodiaceae Polypodiaceae Polypodiaceae Polypodiaceae Polypodiaceae Polypodiaceae 28 David Sanínetal. ESP Alston serrata (Cav.) Thelypteris Cav. Tectaria incisa Crane (Mett.) E.H. moritziana Radiovittaria podophylla Sw. Pteris aff. Link calomelanos (L.) Pityrogramma Adiantum sp. Sw. macrophyllum Adiantum A.R. Sm. triseriale (Sw.) Serpocaulon R. Sm. disimile (L.)A. Serpocaulon Fourn. (Liebm.) E. astrolepis Pleopeltis Price (Spling.) M.G. hygrometrica Pecluma de laSota percussa (Cav.) Microgramma Gómez Chr.) L.D. panamense (C. Dicranoglossum ECIE C FORMA DE Fhr Fhr Fhe Fhr Fhr Fhr Fhe Fhe Fhe Fhe Fhe Fhe RE C I M IENTO 5664 D. Sanín etal. al. 270 Sierra–Giraldo et al. 5663,J.A. D. Sanín et 4139 D. Sanín etal. Giraldo etal.163 J. A.Sierra– Giraldo etal.266 J. A.Sierra– al. 245 J. M.Posada et Giraldo etal.249 J. A.Sierra– al. 252 Sierra–Giraldo et al. 5658,J.A. D. Sanín et al. 268 Sierra–Giraldo et al. 5656,J.A. D. Sanín et Giraldo etal.276 J. A.Sierra– Giraldo etal.280 J. A.Sierra– Giraldo etal.265 J. A.Sierra– al. 273 Sierra–Giraldo et al. 5659,J.A. D. Sanín et Castaño 1829, D. Sanín &N. REFERENCIA DE C OLECCIÓN NC NC CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 29

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Thelypteridaceae Thelypteris Fhr J. A. Sierra– sp. 1 subg. Giraldo et al. 250 Amauropelta Thelypteridaceae Thelypteris Fhr J. A. Sierra– sp. 2, subg. Giraldo et al. 259 Steiropteris Thelypteridaceae Thelypteris Fhr D. Sanín et al. sp. 3, subg. 5665 Steiropteris Thelypteridaceae Thelypterissp. Fhr D. Sanín et al. hybr. subg. 5666 Steiropteris ANGIOSPERMAS BASALES Annonaceae Annona A J. A. Sierra– C muricata L. Giraldo et al. 240 Annonaceae Rollinia sp. A D. Sanín et al. 5696 Annonaceae Annonaceae sp. 1 A D. Sanín et al. 5694 Annonaceae Annonaceae sp. 2 A D. Sanín et al. 5695 Aristolochiaceae Aristolochia Sc F. Gómez–U. et ringens Vahl al. 46 Lauraceae Nectandra sp. A D. Sanín et al. 5690 Lauraceae Lauraceae sp. A D. Sanín et al. 5691 Lauraceae Persea caerulea A J. A. Sierra– (Ruiz & Pav.) Giraldo et al. Mez 234, C. Duque 155, D. Sanín et al. 5688, F. Gómez–U. et al. 41, 44 Piperaceae Peperomia He J. M. Posada et adscedens C. al. 192, J. A. DC. Morales 53 Piperaceae Peperomia He J. A. Sierra– rotundifolia (L.) Giraldo et Kunth al. 254, J. A. Morales 72, A. F. Bohórquez–O. et al. 225 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae Araceae MONOC Siparunaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae 30 OTILEDONEAS David Sanínetal. ESP & K.Krause (Kunth) Engl. dubia Schott pinnatipartita Monstera Chlorospatha sp. Caladium sp. 2 Caladium sp. 1 Anthurium sp. Pachyneurum Anthurium sect. Poepp. clavigerum Anthurium Schott ornatum Anthurium Grayum obtusum (Engl.) Anthurium (Kunth) A.DC laurifolia Siparuna Piper sp. 3 Piper sp. 2 Piper sp. 1 L. Piper reticulatum L. Piper peltatum Sw. Piper hispidum L. Piper aduncum ECIE C FORMA DE Hhe Hhe Hr Hr Hr Hr Hr He Hr He Arb Arb Arb Arb Arb Arb Arb Arb RE C I M IENTO Giraldo etal.228 J. A.Sierra– Giraldo etal.151 J. A.Sierra– Giraldo etal.167 J. A.Sierra– Giraldo etal.298 J. A.Sierra– Giraldo etal.258 J. A.Sierra– Giraldo etal.153 J. A.Sierra– al. 241 J. M.Posada et Giraldo etal.299 J. A.Sierra– al. 261 J. M.Posada et al. 238 J. M.Posada et 70, 71 J. A.Morales 62, Giraldo etal.148 J. A.Sierra– J. A.Morales 51 J. A.Morales 73 4128 D. Sanín etal. Giraldo etal.146 J. A.Sierra– 52, 61 J. A.Morales al. 142 Sierra–Giraldo et al. 4130,J.A. D. Sanín et REFERENCIA DE C OLECCIÓN CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 31

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra– rayanum Croat Giraldo et al. 300 & Grayum Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra– subhastatum Giraldo et al. Engl. & K. 150, 225, 304, Krause J. M. Posada et al. 233 Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra– sp. 1 Giraldo et al. 301 Araceae Philodendron He J. A. Sierra– sp. 2 Giraldo et al. 166 Araceae Syngonium He J. A. Sierra– podophyllum Giraldo et al. Schott 121, 157 Araceae Xanthosoma Hr J. A. Sierra– daguense Engl. Giraldo et al. 168 Araceae Xanthosoma Hr J. A. Sierra– sp. 1 Giraldo et al. 220 Arecaceae horrida Pal D. Sanín et (Jacq.) Burret al. 5692, A. F. Bohórquez–O. et al. 230 Arecaceae Geonoma undata Pal A. F. NT Klotzsch Bohórquez–O. et al. 230, D. Sanín et al. 5693 Arecaceae Onocarpus Pal J. A. Sierra– LC bataua Mart. Giraldo et al. 158, J. Ramírez–G. et al. 315, A. F. Bohórquez–O. et al. 228 Bromeliaceae Aechmea sp. He J. A. Sierra– Giraldo et al. 255 Bromeliaceae Catopsis sp. He J. Ramírez–G. et al. 173 Bromeliaceae Pitcairnia sp. He J. Ramírez–G. et al. 314 Commelinaceae Commelina sp. Sc J. A. Sierra– Giraldo et al. 295 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Heliconiaceae Heliconiaceae Haemodoraceae Costaceae Costaceae Commelinaceae Orchidaceae Orchidaceae Maranthaceae Maranthaceae Maranthaceae Heliconiaceae Heliconiaceae 32 David Sanínetal. ESP latispatha Heliconia episcopalis Vell. Heliconia Aubl.caeruleum Xiphidium Costus sp. 2 Costus sp. 1 Kunth zanona (L.) Tradeschantia tabulare Lindl. Catasetum sp. Campylocentrum H. Kenn. Calathea venusta Nicolson Kenn. & (Kuntze) H. inocephala Calathea Watson crotalifera S. Calathea Baker platystachys Heliconia Sm. griggsiana L.B. Heliconia ECIE Benth. C FORMA DE Hr Hr Hr Hr Hr He He Hr Hr Hr Hr Hr RE C I M IENTO al. 241,239 Sierra–Giraldo et al. 4140,J.A. D. Sanín et Giraldo etal.224 J. A.Sierra– Giraldo etal.246 J. A.Sierra– Giraldo etal.222 J. A.Sierra– et al.189 159, J.M.Posada Giraldo etal. 63, J.A.Sierra– J. A.Morales REFERENCIA DE C 5687 D. Sanín etal. al. 189 J. M.Posada et al. 5676,5686 182, D.Sanín et Giraldo etal. J. A.Sierra– 4127, 4123 D. Sanín etal. 156, Giraldo etal. 67, J.A.Sierra– J. A.Morales Giraldo etal.154 J. A.Sierra– al. 316 J. Ramírez–G et 244 M. Posada etal. al. 181,184,J. Sierra–Giraldo et al. 3032,J.A. 66; D.Sanín et J. A.Morales OLECCIÓN CATEGORÍA C Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 33

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Orchidaceae Epidendrum He J. Ramírez–G. et cebolleta Jacq. al. 263 Orchidaceae Polystachya He D. Sanín et al. foliosa (Hook.) 4114 Rchb. f. Orchidaceae Galeandra Hr J. Ramírez–G. et NC beyrichii Rchb f. al. 312 Orchidaceae Pescatorea cf. He J. A. Sierra– NC dayana Rchb. f. Giraldo et al. 308 Orchidaceae Pterichis sp. He J. M. Posada et NC al. 247 Orchidaceae Rodriguezia He J. Ramírez–G. et secunda Kunth al. 311 Orchidaceae Scaphyglottis sp. He F. Gómez–U. et NC al. 34 Orchidaceae Trizeuxis falcata He J. Ramírez–G. et Lindl. al. 174 Orchidaceae Vanilla sp. Hhe J. Ramírez–G. et al. 176 Poaceae Oplismenus sp.1 Hr D. Sanín et al. 4141 Poaceae Seraria cf. Hr D. Sanín et al. geniculata P. 4142 Beauv. Zingiberaceae Renealmia Hr J. A. Sierra– aromatica Giraldo et al. 147, Griseb. J. A. Morales 50 EUDICOTILEDONEAS Acantaceae Megaskepasma Arb J. A. Sierra– C erythrochlamys Giraldo et al. 145 Lindau Anacardiaceae Anacardium sp. A J. A. Sierra– Giraldo et al. 302 Araliaceae Dendropanax Arb D. Sanín et al. arboreus (L.) 5669 Decne. & Planch. Araliaceae Schefflerasp. A D. Sanín et al. 5668 Asteraceae Acmella sp. Hr J. A. Sierra– Giraldo et al. 137 Asteraceae Austroeupatorium A J. A. Sierra– inulifolium Giraldo et al. 242 (Kunth) R.M. King & H. Rob. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Convonvulaceae Cecropiaceae Capparidaceae Cannabaceae Burseraceae Boraginaceae Boraginaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Bignoniaceae Asteraceae Asteraceae Asteraceae Asteraceae 34 David Sanínetal. ESP filiformis Jacq.filiformis Ipomoea L. Cecropia peltata frondosa Jacq. Capparis Don longiflora (L.)G. Hipobroma (Beurl.) Standl. integerrima Trema (Kunth) Engl. macrophyllum Protium Tournfortia sp. Pavon.) Oken. (Ruiz. & Cordia alliodora A.DC. (Bertol.) Tabebuia rosea Nicholson G. chrysantha Tabebuia Beauv campanulata P. Spathodea ignea Vell. Bignonia M. Badillo rondonensis V. Mikania morifolium Mill. E Ayapana sp. King &H.Rob. (Kuntze) R.M. trinitensis Ayapana upatorium ECIE C FORMA DE Sc A Arb Hr A A Sc A A A A Sc Sc A Hr Hr RE C I M IENTO 4143 D. Sanín etal. Giraldo etal.172 J. A.Sierra– al. 236 J. M.Posada et 291 F. Torres–Lasso 243, 283 Giraldo etal. J. A.Sierra– Posada etal.235 5674, J.M. D. Sanín etal. 5698 D. Sanín etal. 5697 D. Sanín etal. Giraldo etal.231 J. A.Sierra– Giraldo etal.227 J. A.Sierra– Giraldo etal.251 J. A.Sierra– Giraldo etal.313 J. A.Sierra– Giraldo etal.236 J. A.Sierra– al. 42 Gómez–U. et al. 290,F. Giraldo et J. A.Sierra– al. 43 F. Gómez–U. et Giraldo etal.244 J. A.Sierra– REFERENCIA DE C OLECCIÓN NC NC NC C C C C NC CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 35

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Convonvulaceae Ipomoea congesta Sc J. A. Sierra– R. Br. Giraldo et al. 233 Euphorbiaceae Acalypha Arb J. A. Sierra– macrostachya Giraldo et al. 238 Jacq. Euphorbiaceae Tetrorchidium A J. A. Morales 65 rubrinervium Poepp. Fabaceae Crotalaria Arb J. A. Sierra– paulina Schrank Giraldo et al. 274 Fabaceae Desmodium Hr J. A. Sierra– sp. 1 Giraldo et al. 260 Fabaceae Desmodium Arb J. A. Sierra– sp. 2 Giraldo et al. 175 Fabaceae Caesalpinia Arb J. A. Sierra– C pulcherrima (L.) Giraldo et al. Sw. 136, 179, 180 Fabaceae Dioclea pulchra Sc J. A. Sierra– NC Moldenke Giraldo et al. 277 Fabaceae Enterolobium A D. Sanín et al. cyclocarpum 5672 (Jacq.) Griseb. Fabaceae Erythrina A J. A. Sierra– C poeppigiana Giraldo et al. 223 (Walp.) O. F. Cook Fabaceae Calopogonium Sc J. M. Posada et mucunoides al. 191 Desv. Fabaceae Centrosema sp. Sc J. A. Sierra– Giraldo et al. 218 Fabaceae Inga sp. A D. Sanín et al. 5671 Fabaceae Inga densiflora A J. A. Sierra– Benth. Giraldo et al. 215 Fabaceae Mucuna Sc J. A. Sierra– mutisiana Giraldo et al. 178 (Kunth) DC. Fabaceae Pseudosamanea A J. A. Sierra– guachapele Giraldo et al. 219 (Kunth) Harms bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Malvaceae Lamiaceae Lamiaceae Loranthaceae Loranthaceae Gentianaceae Gentianaceae Gesneriaceae Gesneriaceae Gesneriaceae Gesneriaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae 36 David Sanínetal. ESP Benth. Malachra rudis Hyptis sp. Moldenke truncata Aegiphila Loranthaceae sp. sp.Phtirusa L.O. Williams pittierii (Standl.) Voyria cf. Pulle alatus (Aubl.) Chelonanthus Kohleria sp. 2 Kohleria sp. 1 uleana Fritsch Codonanthe Besleria sp. Fabaceae sp. 1 Dioclea sp. Barneby H.S. Irwin& (Kunth) macrophylla Senna ECIE C FORMA DE Hr Hr A Pa Hpa Hpa Arb Hr Hr He Hr Arb Sc Arb RE C I M IENTO Giraldo etal.140 J. A.Sierra– Giraldo etal.296 J. A.Sierra– Gómez–U. 32 Morales sn.,F. 4124, J.A. D. Sanín etal. al. 260 J. M.Posada et Giraldo etal.261 J. A.Sierra– al. 226 Bohórquez–O. et al. 4340,A.F. D. Sanín et Giraldo etal.230 J. A.Sierra– et al.237 289, J.M.Posada Giraldo etal. J. A.Sierra– 237a J. M.Posada etal. al. 173 139, J.Ramírez et Giraldo etal. J. A.Sierra– J. A.Morales 76 Giraldo etal.217 J. A.Sierra– Posada etal.240 4125, J.M. D. Sanín etal. al. 249 J. M.Posada et Gómez–U. 28, al. 136,141,F. Sierra–Giraldo et al. 5670,J.A. D. Sanín et REFERENCIA DE C OLECCIÓN CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 37

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Malvaceae Malachra sp. Hr J. Ramírez–G. et al. 179, J. A. Sierra–Giraldo et al. 294 Malvaceae Quararibea A J. A. Sierra– C cordata (Bonpl.) Giraldo et al. 222 Vischer Malvaceae Pavonia sp. Hr J. M. Posada et al. 239 Malvaceae Theobroma cacao Arb J. A. Sierra– C L. Giraldo et al. 221 Melastomataceae Aciotis indecora Hr J. M. Posada et NC (Bonpl.) Triana. al. 186 Melastomataceae Arthrostemma Hr J. M. Posada ciliatum Pav. ex et al. 188, J. A. D. Don Sierra–Giraldo et al. 176 Melastomataceae Clidemia dentata Arb J. A. Morales 81, Pav. ex D. Don J. M. Posada et al. 254 Melastomataceae Clidemia octona Arb J. M. Posada et (Bonpl.) L.O. al. 256 Williams. Melastomataceae Clidemia Arb J. M. Posada septuplinervia et al. 190, F. Cogn. Gómez–U. et al. 31 Melastomataceae Clidemia Arb J. M. Posada et quinquenervia al. 257, J. A. (Mill.) Almeda Sierra–Giraldo et al. 169, 305 Melastomataceae Leandra Arb J. M. Posada et mexicana al. 255 (Naudin) Cogn. Melastomataceae Miconia Arb J. M. Posada et barbinervis al. 253 (Benth.) Triana. Melastomataceae Miconia caudata A J. M. Posada et (Bonpl.) DC. al. 252 Melastomataceae Miconia A J. M. Posada et al. dolichorrhyncha 251, 259 Naudin. Melastomataceae Miconia Arb J. M. Posada C longifolia (Aubl.) et al. 187, F. DC. Gómez–U. et al. 30 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Rubiaceae Rubiaceae Rubiaceae Ranunculaceae Passifloraceae Myrtaceae Myrtaceae Myrsinaceae Myrsinaceae Myrsinaceae Moraceae Moraceae Moraceae Meliaceae Meliaceae Melastomataceae 38 David Sanínetal. ESP Jacq. Hamelia patens (Kunth) Standl. cornifolia Gonzalagunia americana L. Genipa sp. Ranunculaceae L. Passiflorarubra E E Geissanthus sp. Ardisia sp. 2 Ardisia sp. 1 Berg (Pittier) C.C. Trophis caucana Willd. insipida Fosberg (Parkinson) Artocarpus altilis Sw. Trichilia pallida L. Cedrela odorata Baill. longifolia (Vahl) Tibouchina ugenia sp. 2 ugenia sp. 1 ECIE C FORMA DE Arb Tsc A Sc Sc Arb Arb Arb A A A A A A A Hr RE C I M IENTO Giraldo etal.247 J. A.Sierra– 4117 D. Sanín etal. al. 141,174,253, Sierra–Giraldo et 34, 74,J.A. J. A.Morales al. 33 Gómez–U. et al. 4145,F. D. Sanín et Giraldo etal.149 J. A.Sierra– 5677 D. Sanín etal. 5678 D. Sanín etal. 5679 D. Sanín etal. 297, 161 Giraldo etal. J. A.Sierra– Giraldo etal.302 J. A.Sierra– al. 4131, 162, D.Sanín et Giraldo etal. J. A.Sierra– Posada etal.226 Ramos s.n.,J.M. 4113, S.A. D. Sanín etal. Giraldo etal.229 J. A.Sierra– Giraldo etal.317 J. A.Sierra– 5675 D. Sanín etal. Registro visual al. 258 J. M.Posada et REFERENCIA DE C OLECCIÓN C CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 39

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Rubiaceae Notopleura Hr J. A. Sierra– macrophylla Giraldo et al. 293 (Ruiz & Pav.) C.M. Taylor Rubiaceae Musaenda sp. Arb J. A. Sierra– C Giraldo et al. 306 Rubiaceae Palicourea Arb J. A. Morales 59, guianensis Aubl. 60, J. A. Sierra– Giraldo et al. 177 Rubiaceae Palicourea Hr M.L. Bedoya sn, lyristipula J. A. Morales Wernham 38, J. A. Sierra– Giraldo et al. 160, 166, 263, F. Gómez–U. 37 Rubiaceae Psychotria Arb J. A. Morales micrantha 56, 57, 58, D. Kunth N. Roncancio 3, F. Gómez–U. et al. 29, 38, J. A. Sierra–Giraldo et al. 257 Rubiaceae Psychotria Arb J. A. Morales NC soejartoi 54, D. Sanín C.M.Taylor et al. 4115, J. Ramírez–G et al. 317, 318 Rubiaceae villosa Sc J. A. Morales 78 Willd. ex Roem. & Schult. Rubiaceae Spermacoce alata Sc J. A. Sierra– Aubl. Giraldo et al. 138 Rubiaceae Gardenia Arb J. A. Sierra– C jasminoides J. Giraldo et al. 314 Ellis Rutaceae Citrus nobilis Arb J. A. Sierra– C Giraldo et al. 213 Rutaceae Citrus limon (L.) Arb J. A. Sierra– C Osbeck Giraldo et al. 214 Rutaceae Citrus sinensis Arb J. A. Sierra– C Giraldo et al. 211 Salicaceae Hasseltia A D. Sanín et al. floribunda 5680 Kunth bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 FAMILIA Urticaceae Urticaceae Urticaceae Urticaceae Urticaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae Sapindaceae Sapindaceae Sapindaceae Salicaceae Salicaceae 40 David Sanínetal. ESP ex Griseb. Gaudich.(Jacq.) Urera caracasana (L.) Gaud. Urera baccifera stipitata Benth. Myriocarpa Chew aestuans (L.) Laportea caudata Sw. Boehmeria solanacea L'Hér. Witheringia sp.Cestrum 2 sp.Cestrum 1 Solanum sp. 3 Solanum sp. 2 Solanum sp. 1 (Sendtn.) Bitter radiata L Schltdl.) Benth. (Cham. & pauciflora Brunfelsia Serjania sp. Paullinia sp. americana L. Cupania Xylosma sp. & Planch. seemannii Triana L ycianthes uehea ECIE C FORMA DE A Arb Arb Hr Arb Hr Arb Arb Arb Hr Hr Arb Arb Sc Sc A A A RE C I M IENTO Giraldo etal.235 J. A.Sierra– al. 227 Bohórquez–O. et A. F. Giraldo etal.237 J. A.Sierra– Giraldo etal.245 J. A.Sierra– al. 178 J. Ramírez–G et Giraldo etal.310 J. A.Sierra– Giraldo etal.317 J. A.Sierra– Giraldo etal.170 J. A.Sierra– 4120 D. Sanín etal. 5684 D. Sanín etal. 5685 D. Sanín etal. Giraldo etal.316 68, J.A.Sierra– J. A.Morales Giraldo etal.292 J. A.Sierra– Giraldo etal.183 J. A.Sierra– 5682 D. Sanín etal. al. 45 F. Gómez–U. et 5673 D. Sanín etal. 5681 D. Sanín etal. REFERENCIA DE C OLECCIÓN NC C CATEGORÍA Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 41

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA CRECIMIENTO DE REFERENCIA Verbenaceae Lantana Hr J. A. Sierra– lopez–palacii Giraldo et al. 256 Moldenke Verbenaceae Lantana Hr J. A. Sierra– boyacana Giraldo et al. 144 Moldenke Verbenaceae Stachytarpheta Hr J. A. Sierra– cayennensis Giraldo et al. 143 (Rich.) J. Vahl Vitaceae granulosa Hr J. A. Sierra– Ruiz. & Pav. Giraldo et al. 216 Vitaceae Cissus sicyoides Sc J. A. Sierra– L. Giraldo et al. 232 Siglas: Novedades en Caldas (NC), Cultivado (C), Nuevos registros para los bosques de La Esmeralda, Categorías de riesgo a la extinción LC: Preocupación menor y VC: Vulnerable. Hábitos de crecimiento: Hr: Hierba terrestre, Arb: Arbusto, A: Árbol, Sc: Escandente, He: Epífita, Fhr: Helecho terrestre, Fhe: Helecho epífito, Hhe: Hemiepífita, Pal: Palma, FA: Helecho arbóreo, Fsc: Helecho escandente, Hpa: Hemiparásita, Hs: Saprofita, Tsc: Arbusto escandente. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 Colombia ANEX 42 O 2.Registro fotográficodelasplantasdellosBosquesLaEsmeralda,Chinchiná,Caldas, y hábitodecrecimiento. K).Thelypteris sp., detalledelalámina,hábitocrecimiento. Adiantum sp., hábito de crecimiento y detalle de las pinnas. J). y del rizoma. H). F). E). pinnas. las de detalle y hábito auritum, 1. silvestris Helechos y licofitos. A). Thelypteris

y hormiga zombi. C). zombi. hormiga y David Sanínetal. sp hyb.,sp crecimiento.de hábito G). Serpocaulon dissimile, detalle del rizoma, las pinnas y el hábito de crecimiento. I). Adiantum macrophyllum, hábito y detalle de las pinnas. , hábito y detalle de las pinnas. D). pinnas. las de detalle y hábito horrida, Cnemidaria , detalle de la lámina y hábito. y lámina la de detalle Microgrammapercussa, Campyloneurumphyllitidis, Tectaria inscisa, detalle de la lámina detalle de la lámina la de detalle B). Selaginella Asplenium Asplenium Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 43

2. Angiospermas basales. A). Peperomia rotundifolia, hábito de crecimiento. B). Piper sp., inflorescencia y hábito de crecimiento. Monocotiledóneas. C). Aiphanes horrida (Jacq.) Burret, detalle de la hoja y el tallo. D). Onocarpus bataua Mart. Detalle de la flor, la inflorescencia y el ápice de la lámina. E). Costus sp. Detalle de la flor y hábito de crecimiento. F). Monstera pinnatipartita Schott, hábito de crecimiento y detalle de la inflorescencia. G). Calathea crotalifera S. Watson, detalle de la flor. H).Philodendron subhastatum Engl. & K. Krause, hábito de crecimiento y detalle de la inflorescencia. I).Anthurium sect. Pachyneurum, hábito de crecimiento, detalle de la flor. J). Aechmea sp. Detalle de la inflorescencia y el hábito. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45 44

G). (Walp.) O. F. Cook, hábito de crecimiento y detalle de la flor. I). F). de la inflorescencia. E). detalle de la flor y la inflorescencia. D). aromática de laplantaydetallesflor. 3. 3. Monocotiledóneas. Monocotiledóneas. Tradeschantia zanona Dioclea pulchra David Sanínetal. Griseb. Detalle de la inflorescencia y hábito de la planta. C). Moldenke, hábito de crecimiento y detalle de la flor. H). Campylocentrum A (L.) Kunth, hábito de crecimiento y detalle de la flor. ). ). eioi griggsiana Heliconia Catasetum tabulare sp. Hábito de crecimiento y detalle de las inflorescencias. L.B. Sm., hábito de la planta. planta. la de hábito Sm., L.B. Lindl. Hábito de crecimiento y detalle Codonanthe uleana Catasetum tabulare E rythrina rythrina poeppigiana E udicotiledóneas. B). Fritsch, hábito

Renealmia Renealmia Lindl., Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 45

4. Eudicotiledóneas. A). Laportea aestuans (L.) Chew, detalle de la inflorescencia y hábito de cre- cimiento. B). Ardisia sp. 1. Hábito de crecimiento y detalle de la inflorescencia. C).Megaskepasma erythrochlamys Lindau, detalle de la inflorescencia y la flor. G). Clidemia octona (Bonpl.) L.O. Williams., hábito de crecimiento y detalle de la flor. H).Clidemia septuplinervia Cogn., hábito de la planta y detalle de las infrutescencias. I Leandra mexicana (Naudin) Cogn., hábito de la planta y detalle de las infrutescencias. J). Psychotria soejartoi C. M. Taylor, detalle de la flor y la inflorescencia. K). Aegiphila truncata Moldenke, hábito de la planta y detalle del fruto.

ConserVaCiÓn y BiodiVersidad en aGroeCosisteMas ConserVation and BiodiVersity in aGroeCosysteMs

BOLETÍN CIENTÍFICO ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 49-66 CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL RELACIÓN ENTRE LA COMUNIDAD DE FITOPERIFITON Y DIFERENTES FUENTES DE CONTAMINACIÓN EN UNA QUEBRADA DE LOS ANDES COLOMBIANOS*

RELACIÓN FITOPERIFITON Y CONTAMINACIÓN AMBIENTAL

Patricia Jiménez-Pérez1, Beatriz Toro-Restrepo2 Esnedy Hernández-Atilano3

Resumen

Se evaluó la variación espacio-temporal de la comunidad de algas perifíticas y su relación con los diferentes tipos de contaminación antropogénica y natural a lo largo de la quebrada Tolda Fría-La María. Se realizaron cuatro muestreos en periodo lluvioso, lluvia menor y seco-transición lluvia en cinco estaciones: Bocatoma (E1), Ganadería (E2) y Caserío Gallinazo (E5) con impacto antrópico, y las estaciones Romerales (E3) y Termales (E4) con impacto natural. Se encontró que la relación entre la comunidad de algas perifíticas y el gradiente fisicoquímico varío espacialmente en la quebrada, presentando cambios notables en la composición, abundancia relativa, diversidad y densidad de morfoespecies, donde las estaciones E4 y E5 (las de mayor contaminación) mostraron mayor dominancia y menor densidad de morfoespecies. Dichas variaciones fueron explicadas en un 69% por las variables fisicoquímicas como los metales pesados, nutrientes, iones y las variables hidrológicas, siendo los minerales de las aguas termales los que produjeron un mayor impacto en el área de estudio, evidenciado en la conductividad. Además, la riqueza, diversidad y composición de algas perifíticas registradas, en conjunto con los resultados de las propiedades fisicoquímicas establecen que la calidad del agua de la quebrada Tolda Fría-La María fue mejor en las estaciones E1, E2 y E3.

Palabras clave: algas perifíticas, estructura comunidad, diversidad, contaminación acuática, quebrada Tolda Fría-La María.

RELATIONSHIP BETWEEN PHYTOPERIPHYTON COMMUNITY AND DIFFERENT SOURCES OF POLLUTION IN AN ANDEAN COLOMBIAN CREEK

Abstract

The spatial and temporal variation of the periphytic algal community and its relation to the different types of natural and anthropogenic pollution along the ToldaFría-La María creek was evaluated. Four samplings were conducted during the rainy season, lesser rain season, and dry-rain transition period, infive stations:Bocatoma (E1), Ganadería (E2) and Caserío Gallinazo (E5) which have human impact, and Romerales (E3) and

* FR: 10-III-2013. FA: 19-X-2013. 1 Bióloga. E-mail: [email protected] 2 Universidad de Caldas, Departamento de Ciencias Biológicas. Profesor asistente. E-mail: [email protected] 3 Universidad de Antioquia. Grupo de Investigaciones GAIA. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: JIMÉNEZ-PÉREZ, P., TORO-RESTREPO, B. & HERNÁNDEZ-ATILANO, E., 2014.- Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada de los Andes colombianos. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 49-66. 50 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

Termales (E4) which have natural impact. It was found that the relationship between periphytic algae community and physicochemical gradient varied spatially in the creek showing noticeable changes in composition, relative abundance, diversity and density of morphospecies where stations E4 and E5 (the most contaminated) showed more dominance and less density of morphospecies. These variations were explained in a 69% because of physicochemical variables such as heavy metals, nutrients, ions and hydrological variables being minerals in hot springs the ones producing a greater impact in the studied area which was evidenced in conductivity. Besides, richness, diversity and composition of periphytic algae in conjunction with the results of the physicochemical properties establish that the quality of water in the Tolda Fría-La María creek was better in stations E1, E2 and E3.

Key words: periphytic algae, community structure, diversity, aquatic contamination, ToldaFría-La María creek.

INTRODUCCIÓN

n los sistemas lóticos de ambientes tropicales, los ríos de montaña son uno de los componentes clave de la biodiversidad en los Andes colombianos debido a Elas condiciones geográficas y al clima que los caracterizan (RIVERA-RONDÓN & DÍAZ-QUIRÓZ, 2004; ABUHATAB, 2011). De la funcionalidad ecológica de estos ecosistemas acuáticos y de su diversidad, dependen servicios ambientales como la calidad y la disponibilidad del agua; estos servicios se han deteriorado a causa de los sistemas productivos, especialmente la zona cafetera, transformando los paisajes como consecuencia de una alta densidad de la población humana y sus actividades (tales como extracción de recursos, agricultura, urbanización), que finalmente como en un ciclo, afectan negativamente la estructura y función de los ecosistemas lóticos, mediante la alteración de sus características físicas y químicas (RIVERA-RONDÓN et al., 2010; SMUCKER & VIS, 2011).

La importancia de la diversidad en los sistemas acuáticos, se relaciona con la capacidad de adaptación de las diferentes especies al ecosistema y a los cambios que ocurran en él, ya sea que estos cambios se deban a perturbaciones naturales o antrópicas, de manera que para llegar a comprender los mecanismos de respuesta de las comunidades ante posibles alteraciones del ambiente, es imprescindible investigar los vínculos entre ambiente y diversidad (PATRICK, 1988; RIVERA & DONATO, 2008). En este sentido las algas de la comunidad del perifiton, también conocidas como fitoperifiton, ficoperifiton, fitobentos o algas bentónicas, son utilizadas como indicadores bióticos, ya que presentan características que permiten describir la dinámica de las condiciones ambientales. Las algas perifíticas, principalmente las diatomeas, son sensibles a la polución y otros eventos, y por lo tanto, son usadas para el monitoreo de la contaminación ambiental debido a su imposibilidad de evadir la polución por encontrarse adheridas a un sustrato generalmente fijo y responden en cortos periodos de tiempo (MASSERET et al., 1998; WU, 1999; SMITH & SMITH, 2001; HARDING et al., 2005; ARCOS & GÓMEZ, 2006).

Las algas del perifiton, las cuales se encuentran adheridas al sustrato, son los productores primarios dominantes de los ecosistemas de ríos de montaña y su bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 51 importancia se atribuye a la captura de la energía lumínica y su transformación en compuestos orgánicos, a partir de los cuales se mantienen niveles tróficos superiores (ROLDÁN, 1992; BIGGS & SMITH, 2002). Para estudiar la respuesta del fitoperifiton a una perturbación se realizan análisis de aspectos estructurales o funcionales. Dentro de los estructurales están los basados en la abundancia, diversidad específica, masa y bio-volumen (DÍAZ & RIVERA, 2004; PIZARRO & ALEMANNI, 2005).

Varias investigaciones limnológicas se han dirigido al estudio de los factores ambientales sobre la diversidad de las comunidades perifíticas en corrientes tropicales; trabajos como los de DÍAZ et al. (2000), POTAPOVA & CHARLES (2002), GARI & CORIGLIANO (2004), MENDES & BARBOSA (2004), RAMÍREZ & PLATA- DÍAZ (2008) y MORESCO & RODRIGUES (2010), han permitido tener una idea de la dinámica de las corrientes tropicales, evaluando la influencia de factores como la concentración de nutrientes, luz, sustrato, presencia de herbívoros, la conductividad, entre otros factores.

DÍAZ & RIVERA (2004) mencionan que son muy pocos los trabajos en Colombia que se enfocan en relacionar variables temporales de la estructura de comunidades con la química del agua. Pese a que después de este trabajo nos encontramos con estudios como el de HERNÁNDEZ-ATILANO et al. (2005) donde se estudió no solo la variación temporal sino espacial de las algas perifíticas en la quebrada La Vega (San Roque, Antioquia); RAMÍREZ & PLATA-DÍAZ (2008) relacionaron diatomeas con las variables ambientales en diferentes tramos de dos ecosistemas lóticos y BUSTAMANTE-TORO et al. (2008) realizaron un estudio de composición y abundancia de la comunidad fitoperifítica en el río Quindío; para la fecha aún siguen siendo pocos los estudios del perifiton que poseen este alcance.

Por lo tanto, este estudio evaluó el impacto de las actividades antrópicas sobre los ecosistemas acuáticos en una quebrada de los Andes colombianos, y el especial interés en determinar sus consecuencias, realizando inferencias de las condiciones físicas y químicas a partir de la composición y abundancia del fitoperifiton, se planteó la siguiente pregunta: ¿Se detectan cambios o no espaciales o temporales en la estructura de la comunidad de algas perifíticas y la calidad del agua asociados a impactos ambientales en la quebrada Tolda Fría-La María?

MATERIALES Y MÉTODOS

La quebrada Tolda Fría-La María es una microcuenca de montaña, afluente del río Chinchiná, que a su vez tributa sus aguas al río Cauca. Se ubica al nororiente del municipio de Villamaría (Caldas, Colombia), con coordenadas geográficas 4°58’30” - 5°1’30” N y 75°25’ - 75°27’ W y un rango altitudinal entre los 2180 y 2420 m.

Entre abril de 2009 y febrero de 2010, se realizaron cuatro muestreos en diferentes épocas climáticas, que de acuerdo con los registros de lluvias (Figura 1) de la estación Recinto (IDEA, 2012), el muestreo 1 corresponde a un periodo de lluvioso (caudal alto), el muestreo 2 y 3 a un periodo de lluvia menor (caudales con baja tendencia) y el muestreo 4 en un periodo seco con transición a lluvias (caudal bajo). Se seleccionaron cinco estaciones de muestreo de las cuales tres presentan un impacto antrópico y dos un impacto natural (Figura 2). La E1 (Bocatoma) se 52 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano caracteriza por fuentes puntuales de aguas residuales producto del beneficio del oro; E2 (Ganadería) cuyo uso principal del suelo es la ganadería extensiva; E3 (Romerales) afluente importante cuyas aguas son de pH ácido debido a los aportes de aguas termales; E4 (Termales) presenta contaminación puntual de aguas termales con un pH de 3,0; E5 (Caserío Gallinazo) es una zona semi-rural que vierte sus aguas servidas domésticas directamente a la quebrada.

figura 1. Caudal y Precipitación mensual de los momentos de muestreo. Estación meteorológica Recinto (IDEA, 2012).

figura 2. Estaciones en la quebrada Tolda Fría-La María en el Municipio de Villamaría (Caldas, Colombia), E1 (Bocatoma), E2 (Ganadería), E3 (Romeral), E4 (Termales) y E5 (Caserío Gallinazo). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 53 En general la quebrada presenta sustratos heterogéneos, el uso de su entorno en gran parte es ganadero, en algunos tramos hay vegetación ripiara, solo en una de las orillas y en otros tramos se encuentran pequeños bosques de galería con árboles de eucalipto, arbustos y gramíneas; sin embargo, el dosel es abierto permitiendo alta disponibilidad de luz.

Muestreo variables hidrológicas y fisicoquímicas. Para calcular el caudal se siguieron los delineamientos propuestos por SÁNCHEZ (2004) y se estimó velocidad de la corriente con el correntómetro, y la profundidad con la ayuda de varillas ecosondas siguiendo el procedimiento de KING & BRATER (1962).

En cada una de las cinco estaciones durante cuatro muestreos se tomaron datos in situ de temperatura del agua, conductividad, turbidez, oxígeno disuelto, porcentaje de saturación y pH (Tabla 1), y se obtuvieron muestras compuestas en el tiempo de 2 L (500 ml cada 30 minutos) para análisis de sólidos, alcalinidad, demanda de oxígeno (DBO, DQO), concentración de nutrientes (Nitrógeno Total Kjeldahl, NTK, N amoniacal, PT) y metales pesados (Zn, Cr, Hg, Pb, Ni, cianuros).

Tabla 1. Variables físicas y químicas in situ a lo largo de la quebrada Tolda Fría–La María

VARIABLE UNIDADES MATERIAL Y/O MÉTODO Velocidad de la corriente m/s Correntómetro modelo 2100 Caudal m3/s Correntómetro modelo 2100 Temperatura del Agua °C Oxímetro YSI Conductividad µS/cm Conductímetro WTW 3151 Turbidez NTU Turbidímetro digital Hanna Oxígeno disuelto mg/L Oxímetro YSI Oxígeno saturado % Oxímetro YSI pH Unidades de pH pH-metro WTW 330i Nutrientes y metales pesados Normas APHA-AWWA-WPCF (1992)

Muestreo fitoperifiton.Las muestras fueron colectadas 50 metros antes y después de la descarga de afluentes en cada estación; se seleccionaron cinco rocas al azar en tres sitios de la sección transversal (las márgenes y centro) de la corriente, para remover las algas adheridas a este sustrato mediante un cuadrante de 8,05 cm2, raspando cuatro veces con un cepillo plástico. En total se raspó un área de 161 cm2 por sitio, se colectaron tres muestras y una repetición de cada una, obteniendo seis muestras en cada estación. Las muestras se fijaron con lugol al 10% en un recipiente plástico color ámbar (TÜMPLING & FRIEDRICH, 1999). Adicionalmente se evaluó la calidad del hábitat, teniendo en cuenta la disponibilidad de luz y tipo de sustrato (BARBOUR et al., 1999).

Análisis de laboratorio. Previo a la observación de las muestras, un volumen de 40 ml se dejó precipitar durante 72 horas. Posteriormente se agitó el contenido de la muestra durante 40 veces e inmediatamente se tomó una gota de la muestra (0,05 ml) la cual se dispuso en un portaobjetos cubierto por un cubreobjetos, luego se efectuó la determinación y cuantificación en un microscopio óptico equipado con una reglilla ocular. Se establecieron 30 campos de observación de acuerdo a la curva de acumulación de especies (UEHLINGER, 1964). Las observaciones se realizaron 54 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano con una magnificación de 400X, y para la cuantificación de organismos/ml se aplicó la expresión de ROSS (1979) de la siguiente forma:

(org/ml) = (n*F)/(s*c)

Donde:

org: organismos. n: número de organismos contados.

s: superficie o área del campo visual en mm2 del microscopio.

c: número de campos contados.

F: factor de conversión = 50.

Este número se relacionó con el área de muestreo considerada (161 cm2) en cada margen y centro de la quebrada, con el fin de obtener la densidad de organismos/ cm2. La densidad relativa o abundancia relativa de las algas perifíticas por unidad de área, se obtuvo mediante la división entre el número de individuos cuantificados en la muestra por el área de muestreo sobre el total de individuos encontrados durante todo el periodo de estudio.

La determinación taxonómica se realizó hasta género con base en los trabajos de PRESCOTT et al. (1982), BOURRELLY (1968), KRAMMER & LANGE-BERTALOT (1986, 1988), BIGGS (2000), RAMÍREZ (2000) y BICUDO & MENEZES (2006).

Análisis de la información. En primer lugar se realizó una exploración de los datos mediante estadística descriptiva, la dispersión de cada variable fue analizada con cajas esquemáticas e histogramas usando como factores de análisis las estaciones, muestreos y márgenes. Para determinar si los datos presentaban diferencias significativas entre factores de análisis se aplicó Kruskal-Wallis.

A partir de la estimación de la densidad de organismos/cm2 se aplicaron los índices de diversidad (SHANNON & WEAVER, 1948), equidad (PIELOU, 1969) y el grado de dominancia (SIMPSON, 1949).

Se ejecutaron dos análisis de componentes principales (ACP). La primera matriz se utilizó para establecer los patrones fisicoquímicos e hidrológicos a partir de 19 variables cuantificadas en campo y laboratorio. La segunda matriz correspondiente a la ordenación biológica con la densidad (org/cm2), los índices diversidad de SHANNON & WEAVER (1948), equidad de PIELOU (1969) y dominancia de SIMPSON (1949); ambas matrices fueron previamente estandarizadas.

Para establecer la relación fitoperifiton-ambiente se efectuó un análisis de correspondencia canónica (ACC) que permitió observar los patrones de distribución y abundancia de las algas entre las variables fisicoquímicas. Después de utilizar el test de Monte Carlo con 499 permutaciones, se determinó que la conductividad, caudal, DBO, Zn, Ni, Pb, sulfuros, Cr, PT y alcalinidad fueron las variables significativas que responden a la varianza de la abundancia y distribución de las algas explicada mediante los parámetros ambientales. Todas las variables fueron estandarizadas y los análisis fueron ejecutados en el programa Canoco 4.5. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 55 RESULTADOS Variables fisicoquímicas e hidrológicas

Los valores promedios de las variables físicas y químicas registrados en cada una de las estaciones en la quebrada Tolda Fría-La María se presentan en la Tabla 2. El caudal presentó un valor promedio máximo de 2,7 m3/s y un mínimo de 1,0 m3/s, mientras que la velocidad osciló entre 0,6 y 0,9 m/s, siendo mayor en el periodo lluvioso (p = 0,0001). El pH varió entre 6,6 y 3,6 unidades, adoptando un carácter ácido a partir de la estación Romeral. El oxígeno disuelto presentó un valor promedio mínimo de 6,9 mg/L y un máximo de 10,1 mg/L. Esta buena oxigenación obedece a las bajas temperaturas del agua (14°C), la pendiente y topografía de la quebrada. En cuanto a la presencia de metales pesados, todos presentaron concentraciones bajas, incluso el Hg cuyo valor máximo fue de 0,19 µg/L y un mínimo de 0,10 µg/L pero con coeficientes de variación alto (70%).

Tabla 2. Medidas de tendencia central para las variables fisicoquímicas considerando las estaciones. Código estación: E1 (Bocatoma), E2 (Ganadería), E3 (Romerales, E4 (Termales), E5 (Caserío Gallinazo).

Velocidad Caudal Estación Estadígrafo (m/s) (m3/s) Temp. Agua (°C) Cond. (µS/cm) Turbidez OD (mg/L) O. Sat. (%) pH Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga E1 Media 0.6 1.0 13.1 13.3 73.1 72.4 14.0 17.0 8.3 8.1 78.7 76.8 6.5 6.6 desv 0.1 1.1 2.0 1.8 20.4 19.4 8.2 6.3 2.1 1.8 15.7 14.1 0.5 0.5 CV (%) 19.3 104.9 15.4 13.5 27.9 26.8 58.4 37.0 24.8 22.0 20.0 18.3 7.7 7.6 E2 * Media 0.6 1.0 15.0 15.0 87.9 87.9 21.3 21.3 7.8 7.8 76.8 76.8 6.7 6.7 desv 0.1 0.4 1.4 1.4 20.4 20.4 9.8 9.8 1.5 1.5 12.6 12.6 0.6 0.6 CV (%) 16.0 39.8 9.1 9.1 23.3 23.3 45.9 45.9 19. 19.7 16.3 16.3 8.4 8.4 E3 Media 0.7 2.4 15.5 14.8 89.3 244.4 14.3 7.8 7.8 8.2 76.9 80.5 6.6 4.3 desv 0.3 0.6 1.5 1.6 19.0 96.6 10.2 4.5 1.7 1.3 13.9 10.3 0.6 0.5 CV (%) 38.6 25.9 9.9 11.1 21.3 39.5 71.3 57.9 22.3 16.0 18.1 12.7 9.5 12.8 E4 Media 0.7 2.0 14.3 14.1 270.5 377.8 7.6 8.3 8.8 8.8 86.3 85.6 4.2 3.6 desv 0.3 0.7 0.6 0.6 68.5 214.9 3.1 5.7 1.1 0.9 10.3 9.1 0.5 0.5 CV (%) 44.6 33.7 4.5 4.3 25.3 56.9 40.8 67.8 12.1 10.4 12.0 10.7 11.4 14.2 E5 Media 0.8 2.1 14.2 14.1 508.3 451.7 7.7 6.3 8.3 8.3 80.1 81.2 3.6 3.7 desv 0.3 1.0 1.0 1.6 232.4 216.3 3.0 4.4 1.1 1.0 12.7 12.2 0.7 0.6 CV (%) 33.8 47.6 6.8 11.1 45.7 47.9 39.5 70.2 13.8 12.2 15.8 15.1 18.6 16.4

ST SST S. Sed Alcalinidad DBO5 DQO NTK N Amon Ptotal Sulfuros Zn Ni ( Cr (VI) Pb Hg Estación Estadígrafo (mg/L) mg/L) (mL/L) (mg/L) (mg /L) (mg /L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) mg/L) (mg/L) (mg/L) (μg/L) E1 Media 118.38 35.64 0.10 38.25 7.97 21.65 2.48 1.04 1.17 0.11 1.28 0.07 0.04 0.15 0.19 desv 19.29 20.36 0.12 24.98 4.50 10.32 0.85 0.20 0.57 0.04 1.40 0.08 0.01 0.11 0.14 CV (%) 16 57 115 65 56 48 34 19 49 37 110 114 20 74 70 E2 Media 161.38 41.84 0.21 42.90 10.03 21.16 2.57 0.97 1.29 0.10 1.22 0.07 0.05 0.15 0.17 desv 31.49 22.11 0.26 38.91 6.56 8.50 0.51 0.17 0.58 0.02 1.41 0.07 0.01 0.16 0.12 CV (%) 20 53 128 91 65 40 20 17 45 15 115 99 26 107 68 E3 Media 274.38 72.55 N.D. 29.88 10.04 25.60 2.64 0.99 2.10 0.10 1.23 0.07 0.04 0.07 0.13 desv 70.54 35.57 34.87 2.96 10.34 0.46 0.17 0.18 0.03 1.36 0.06 0.03 0.08 0.09 CV (%) 25.7 49.0 116.7 29.5 40.4 17.6 17.7 8.7 36.0 110.9 87.5 61.9 104.1 74.0 E4 Media 350.63 73.07 N.D. 0 12.94 28.22 2.81 1.02 1.74 0.10 0.72 0.05 0.05 0.08 0.11 desv 134.40 35.17 4.33 8.36 0.35 0.15 0.44 0.04 1.19 0.03 0.03 0.12 0.07 CV (%) 38.3 48.1 33.5 29.6 12.3 15.1 25.2 38.7 165.7 60.5 64.8 145.6 68.5 E5 Media 347.31 76.48 N.D. 0. 15.41 36.79 2.82 1.07 1.91 0.10 0.73 0.06 0.05 0.13 0.10 desv 134.80 38.44 4.14 10.11 0.35 0.11 0.47 0.04 1.30 0.05 0.03 0.15 0.07 CV (%) 38.8 50.3 26.9 27.5 12.6 10.6 24.6 42.2 179.9 82.0 64.8 116.6 71.2

56 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano Comunidad fitoperifítica

Se encontraron 35 géneros de algas pertenecientes a 20 Familias, 15 órdenes y 4 divisiones (Tabla 3). Aunque la asíntota de la curva de acumulación de especies estuvo por debajo de los 80 taxas, es una buena proporción de la composición de algas perifíticas. De la división Bacillariophyta pertenece el 72% de los géneros registrados, seguido por Cyanobacteria (27%), y las divisiones Chlorophyta y Euglenophyta (1% y 0,2% respectivamente). Se encontró que el género Navicula fue el que presentó la abundancia relativa más alta (43%), seguido por Chroococcus (26%); los géneros Nitzschia, Reimeria, Amphora y Rhoicosphenia, solo comprendieron entre el 2 y 10%. En la estación Bocatoma (E1) y Romerales (E3) los géneros más abundantes fueron Navicula sp., Chroococcus sp., Reimeria sp., Rhoicosphenia sp., Nitzschia sp. y Amphora sp. En la estación Ganadería fueron Navicula sp., Pinnularia sp., Chroococcus sp., Nitzschia sp., Reimeria sp. y Gomphonema sp. Para la estación Termales y Caserío Gallinazo la más abundante fue Navicula seguida de Eunotia sp., Chaetophora sp., Stauroneis sp. y Microtamnion sp. (Figuras 3a y 3b).

45

40

35

30

25

pi (%) pi 20

15

10

5

0 Navicula Chroococcus Nitzschia Generos menos Reimeria Amphora Rhoicosphenia Gomphonema Encyonema Eunotia frecuentes Figura 3a. Abundancias relativas de los géneros de algas perifíticas en la quebrada Tolda Fría- La María.

100 90 80 70 60 50

pi (%) pi 40 30 20 10 0 Eunotia Eunotia Navicula Navicula Navicula Navicula Navicula Reimeria Reimeria Reimeria Nitzschia Nitzschia Nitzschia Nitzschia Nitzschia Amphora Amphora Pinnularia Stauroneis Chroococcus Chroococcus Chroococcus Chroococcus Chaetophora Gomphonema Rhoicosphenia Rhoicosphenia Rhoicosphenia Rhoicosphenia Microthamnion

E1 E2 E3 E4 E5

Figura 3b. Abundancias promedio (%) por estaciones de los géneros más abundantes en la quebrada Tolda Fría-La María. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 57

Tabla 3. Clasificación de los géneros de algas registrados en la quebrada la quebrada Tolda Fría-La María (Villamaría, Caldas)

DIVISIÓN ORDEN FAMILIA GÉNERO

Cyanobacteria Chroococcales Chroococcaceae Chroococcus (Nägeli) Synechococcaeae Synechococcus (Nägeli)

Oscillatoriales Oscillatoriaceae Oscillatoria (Vaucher) Pseudoanabaenaceae Pseudoanabaena (Lauterborn)

Euglenophyta Euglenales Euglenaceae Trachelomonas (Ehrenberg)

Chlorophyta Chaetophorales Chaetophoraceae Chaetophora (Shrank) Microthamnion (Nägeli) Chloroococcales Hydrodictiaceae Hydrodictyon (Roth) Oocystaceae Oocystes (Nägeli) Cladophorales Siphonocladaceae Cladophora (Kützing) Desmidiales Desmidiaceae Staurastrum (Meyen) Diatomaceae Cosmarium (Corda) Ulotrichales Ulotrichaceae Binuclearia (Wittrok) Zynegmatales Mesotaeniaceae Mesotaenium (Nägeli)

Bacillarophyta Achnanthales Achnanthaceae Achnanthes (Bory) Rhoicosphenia (Grunow) Coscinodiscales Coscinodiscophyceae Melosira (C. Agardh) Diatomales Diatomaceae Hannaea (Ehrenberg) Fragillariaceae Fragilaria (Lymgbye) Eunotiales Eunotiaceae Eunotia (Ehrenberg) Naviculales Bacillariaceae Nitzschia (Hassall) Naviculaceae Amphora (EhrenbergexKützing) Encyonema (Kützing) Cymbella (C. Agardh) Reimeria (Kociolek&Stoermer) Gomphonema (Ehrenberg) Caloneis (Cleve) Diatomella (Greville) Gyrosigma (Hassall) Navicula (Bory) Neidium (Pfitzer) Pinnularia (Ehrenberg) Stauroneis (Ehrenberg) Surirella (Turpin) Sellaphoraceae Sellaphora (Mereschkowsky) 58 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano La densidad de algas entre muestreos fue menor en el periodo de caudal alto (17 org/cm2), en contraste con el periodo de bajo caudal (838 org/cm2). Las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales presentaron la densidad de algas más alta (795, 666, 498 org/cm2, en el respetivo orden) en comparación con Termales y Caserío Gallinazo con 127 y 236 org/cm2 respectivamente (Tabla 4).

Tabla 4. Densidad de organismos (org/cm2) por estaciones y muestreos. Código estación: E1 (Bocatoma), E2 (Ganadería), E3 (Romerales, E4 (Termales), E5 (Caserío Gallinazo).

Muestreo/Estación M1 M2 M3 M4 Media E E1 59 434 1548 1140 795 E2 9 580 1541 534 666 E3 4 907 744 335 498 E4 12 40 54 403 127 E5 2 320 305 317 236 Media M 17 456 838 546

En cuanto a los índices de diversidad, los valores medios más bajos del índice de Shannon se reportaron en las estaciones Termales y Caserío Gallinazo (0,6 en ambas estaciones) y el más alto en la estación Ganadería (2,6) con variaciones significativas (p < 0,05). Este índice osciló entre 1,0 y 1,9 en las márgenes y fue sensible. Se observaron diferencias significativas entre estaciones (H = 42,4552, gl = 4, p = 0,001), en las márgenes (H = 9,91596, gl = 2, p = 0,0776) y no se hallaron variaciones significativas entre muestreos (H = 1,5285, gl = 3, p = 0,6757). El índice de uniformidad de Pielou estuvo en un rango de 0,6 y 0,8 entre muestreos, esta variación no fue significativa (H = 7,4095, gl = 3, p = 0,0599). Para las estaciones este índice osciló entre 0,4 y 0,8. De la misma forma que para el índice de Shannon, el índice de uniformidad solo presentó diferencias significativas (H = 25,1003, gl = 4, p = 0,001) en las estaciones.

Correlaciones entre los parámetros ambientales y la comunidad de algas perifíticas

El ACP sintetizó los patrones físicos, químicos e hidrológicos de la quebrada Tolda Fría-La María (Figura 4), indicando que el primer componente respondió por el 35,1% y el segundo por 47,8% de la varianza. Las concentraciones de especies químicas como el Hg, sulfuros, Ni, N amoniacal y NTK se encontraron asociadas al área positiva de los ejes I y II, relacionadas con estas variables se mostraron las márgenes de las estaciones Bocatoma y Ganadería después de la descarga. Complementariamente, el área positiva del eje I indica que el PT y las variables representantes de la corriente como caudal, velocidad y conductividad tienen una mayor influencia en la química del agua para las márgenes ubicadas después de la descarga en las estaciones Termales y Caserío Gallinazo.

El ACP realizado con los cuatro muestreos, las cinco estaciones en las dos márgenes y centro de la quebrada para los parámetros biológicos de la estructura como índices de diversidad de Shannon, dominancia de Simpson, equidad o uniformidad de Pielou y densidad de algas perifíticas (Figura 5), indica que el primer componente

bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero respondió por el 66,2% y el segundo por 88,6% de la varianza. El eje I positivo Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 59 muestra claramente una mayor influencia de la densidad y diversidad de algas en las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales tanto antes como después de la descarga; un subgrupo compuesto principalmente por la estación Bocatoma antes de la descarga se encuentra relacionado al índice de equidad, por lo cual se supone una distribución más uniforme entre la densidad de algas en este sitio.

E1 E2 E3 E4 E5

M4E12M4E13 pH M4E11 1.0 M4E21M4E22M4E23

M1E21 M2E21M2E22M2E23 M2E11M2E12M2E13 Hg

M1E13 Sulfu M4E3A1 M2E3A3 Zn Alca M4E3A2 M2E3A2 Temp M4E3A3 M4E1A2 Ni M4E1A1 M3E11M3E12M3E13 Pb M2E3A1 M4E1A3 SSed M3E1A1 M3E3A1 M3E21M3E22M3E23 M1E3A1 M1E1A2 M2E1A3 M1E1A1 M3E3A2 M2E1A1 M2E1A2 M3E3A3 Cr NAmon M3E1A3 M3E1A2 M1E1A3 NTK

M4E31 DQO

M3E5A1 O2 M3E5A2 Ptotal M1E41 M3E5A3 M2E41M2E43 Velo M2E5A3 M2E5A1 M2E5A2 Caud M2E51M2E52M2E53 M4E41M4E42

M3E32 M4E51M4E52M4E53

M4E5A1M4E5A2M4E5A3 Cond M3E51M3E52M3E53 M3E41M3E43 -1.0 -0.6 1.2

Figura 4. Análisis de Componentes Principales (ACP) de las variables ambientales espacio–temporal en el área de estudio. M: muestreo, E: estación, A: antes de la descarga (los códigos sin la letra A indican que se midieron después de las descargas; 1 margen derecho, 2 centro, 3 margen izquierdo). 60 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

Org/cm2 M4E1A2 1.0

M3E22 M3E21 M4E41

M4E22

M3E23 M2E233A2 M3E12 M3E3A2 M3E11 M3E1A2 M3E3A3 H M3E13 M2E21 M4E3A3 M3E1A3 D M2E52 M4E5A2 M2EM222E13 M3E3A1 M3E52M4E53 M2M4EE3A113 M2E51 M3E51M4M2M3M4E5A3E535352 M2M4EE1A31A3M2E1A2 M2M4E12EM31A1E1A1 M2E5A3M3E5A3 M2E41 M4M4E23EM421 E11M4E3A1 M2E3A3M4E5A1 M4E51 M4M2EE1211 M2EM35A1M3EE415A2M2E5A2 M4E3A2 M2E1A1 M1E41 M1E13 M3E5A1 M1E1A3 M1M3E1A1E43 M1E21 M4E42 J M1E1A2 M4E31 M1E3A1 M2E43

-0.6 M3E32 -1.0 1.5

Figura 5. Análisis de Componentes Principales (ACP) espacio–temporal de la estructura de la comunidad de algas perifíticas en el área de estudio. M: muestreo, E: estación, A: antes de la descarga (los códigos sin la letra A indican que se midieron después de las descargas; 1 margen derecho, 2 centro, 3 margen izquierdo). J = Índice de Pielou; H = Índice de diversidad de Shannon & Weaver; D = Índice de Simpson.

El análisis de correspondencia canónica (ACC) registró una correlación significativa (p = 0,002) del 69% en cuanto a la explicación de la varianza acumulada en el cuarto eje entre el grupo de algas perifíticas y el grupo de 10 variables ambientales compuesto por conductividad, caudal, Ni, Pb, Zn, alcalinidad, DQO, Cr, P total, sulfuros (Tabla 5). Estas variables fueron significativas (valor p < 0,05) para un test de Monte Carlo. La variable que explicó el mayor porcentaje de la varianza de la abundancia y la distribución de las algas perifíticas fue la conductividad con un 21,1%, mientras que la de menor porcentaje de explicación correspondió a la concentración de sulfuros con un 6,9% (Tabla 6).

Tabla 5. Análisis de correspondencia canónica entre la densidad de algas perifíticas en respuesta a los parámetros ambientales evaluados

Ejes 1 2 3 4 Inercia Total Autovalores 0.713 0.696 0.407 0.279 9.022 Correlaciones comunidad algas 0.962 0.959 0.878 0.869 perifíticas-ambiente % Varianza acumulada, relación algas 23.5 46.4 59.9 69 perifíticas-ambiente Test de significancia de todos los ejes Traza=3.034 F-ratio =2.938 p-valor = 0.002 canónicos bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 61

Tabla 6. Valores lambda, significancia y porcentaje de variación explicado por las variables significativas en el test de Monte Carlo en relación al análisis de correspondencia canónica entre la densidad de algas perifíticas en respuesta a los parámetros ambientales

% Varianza Variable ʎ P F explicado Conductividad 0.64 0.002 5.14 21.1 Caudal 0.38 0.002 3.13 12.5 Ni 0.28 0.004 2.36 9.2 Pb 0.25 0.002 2.15 8.2 Zn 0.31 0.002 2.67 10.2 Alcalinidad 0.27 0.002 2.47 8.9 DQO 0.24 0.002 2.18 7.9 Cr 0.22 0.016 2.06 7.3 P Total 0.23 0.002 2.22 7.6 Sulfuros 0.21 0.006 2.04 6.9

DISCUSIÓN Variables fisicoquímicas e hidrológicas

Pese a todas las variaciones importantes que presentaron los metales pesados analizados, los valores se encuentran dentro del criterio de calidad admisible para la destinación del recurso humano y doméstico (Tablas 2 y 7). Por consiguiente, los vertimientos provenientes de las minas no ejercieron un impacto agudo sobre las comunidades fitoperifíticas, sin embargo, es necesario establecer el efecto crónico que podrían ejercer los metales mediante ensayos de toxicidad.

Tabla 7. Criterios de calidad admisibles en metales pesados para la destinación del recurso humano y doméstico

Metal Concentración (mg/L) Norma Zn 15 Decreto 1594/84 Ni 0.02 OMS/93 (Lenntech, 2011) Cr (VI) 0.05 Decreto 1594/84 Pb 0.05 Decreto 1594/84 Hg 0.002 Decreto 1594/84

Comunidad fitoperifítica

Es natural que las diatomeas se encuentren mejor representadas en este tipo de ambientes ya que poseen un exoesqueleto de sílice, el cual es un elemento abundante en la mayoría de las aguas y además es el constituyente común de las rocas 62 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

ígneas, cuarzo y arena, las aguas volcánicas también lo contienen en abundancia. También es común que la mayoría de las morfoespecies de diatomeas registradas sean de la forma pennales, ya que comparada con las céntricas se encuentran morfológicamente mejor adaptadas. Esto se debe según ACS & KISS (1993 en MOSCHINI, 1999) a que estas algas perifíticas han adoptado diversas estrategias para sobrevivir en aguas con diferentes velocidades de la corriente, por ejemplo Navicula y Nitzschia son diatomeas móviles que poseen pedúnculos de adhesión. Además, se ha encontrado que las diatomeas podrían responder a cambios en el régimen del flujo del río, dado que son sensibles a la velocidad de la corriente y son buenas indicadoras de la contaminación acuática (GROWNS, 1999).

En el presente estudio se encontró que el género más abundante y con mayor número de morfotipos fueron las diatomeas con Navicula sp. presentando la abundancia relativa más alta (43%), seguido por Chroococcus sp. (26%), y Niztschia sp. con un 10% (Figura 3a). Se ha reportado que los géneros Navicula, Nitzschia y Rhoicosphenia contienen morfotipos tolerantes a medios contaminados, siendo el género Chroococcus sp. característico de ecosistemas lénticos, el cual incrementa su abundancia durante el descenso de caudal, además varias especies de este género son componentes comunes de las rocas húmedas (WEHR & SHEATH, 2003). Navicula sp. fue el género más ampliamente distribuido y sus abundancias variaron desde el 1% hasta el 98% (Figura 3b). En la estación Bocatoma y Romerales los seis géneros más abundantes fueron Navicula sp., Chroococcus sp., Reimeria sp., Rhoicosphenia sp., Nitzschia sp. y Amphora sp. En la estación Ganadería fueron Navicula sp., Pinnularia sp., Chroococcus sp., Nitzschia sp., Reimeria sp. y Gomphonema sp. Para la estación Termales y Caserío Gallinazo el más abundante fue el género Navicula seguido de Eunotia sp., Chaetophora sp., Stauroneis sp. y Microtamnion sp. (Figura 6). De las características que presentan los géneros encontrados, Rhoicosphenia sp. se asocia a ambientes con una amplia gama de nutrientes y es tolerante a la contaminación, de igual manera que Gomphonema sp. y varias especies de Nitzschia sp. que se reconocen como indicadores de enriquecimiento orgánico dado que son heterótrofas de nitrógeno (LOWE, 1974 en WEHR & SHEATH, 2003). Amphora sp. se encuentra en aguas neutras a alcalinas, y a menudo en ambientes con altas concentraciones iónicas (KRAMMER & LANGE-BERTALOT, 1986; RONDA et al., 1990 en WEHR & SHEATH, 2003). La baja abundancia que registran los géneros anteriormente mencionados, podría indicar que los niveles de nutrientes encontrados no son lo suficientemente altos para asociarlos a contaminación, además las condiciones ambientales del agua con las que se encuentran relacionados coinciden con las características químicas establecidas para las estaciones donde fueron registrados.

Los géneros que fueron menos frecuentes pertenecen a divisiones como Cyanobacteria, Chlorophyta y Euglenophyta, la mayoría se presentaron en el periodo de caudal bajo, y en las estaciones Bocatoma, Ganadería y antes de la descarga Romerales, que proporcionan condiciones más favorables en cuanto a pH, pero al mismo tiempo su baja frecuencia indica que posiblemente las variaciones de otros parámetros fisicoquímicos les impidió establecerse, presentándose una gran cantidad de morfoespecies accidentales con una abundancia menor al 1%.

Es importante destacar la abundancia del género Navicula sp. y Eunotia sp. en las estaciones E4 y E5, las cuales son las más impactadas ambientalmente, como se pudo establecer mediante las variables fisicoquímicas. En varios estudios han bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 63 encontrado que el género Navicula no solo presenta la mayor abundancia, sino también el más alto número de taxa (WU, 1999). Del género Eunotia, en general se menciona que la familia Eunotiaceae crece en función al pH, si son hábitats como los pantanos ricos en ácidos húmicos, o lagos de aguas cristalinas acidificadas naturalmente, o por fuentes de contaminación antropógenicas, registrándose particularmente algunas especies en hábitats con pH bajo (entre 2-3), además muestran un rango de tolerancia a concentración de nutrientes y contaminación orgánica (PEDROZO et al., 2010).

Figura 6. Abundancia promedio (%) por estaciones de los géneros más abundantes.

En el análisis de agrupamiento por composición, se puede observar que la comunidad registra un importante porcentaje de similitud numérica en la distribución a nivel espacial y temporal (aproximadamente 55%), lo cual sugiere que el grupo de morfoespecies es de presencia común en la mayoría de las estaciones y muestreos (Figura 7). Además, se evidencian dos grupos, el primero agrupa las estaciones Termales y Caserío Gallinazo (E4 y E5), donde se registraron solo tres géneros con una alta densidad (específicamente el género Navícula). El segundo grupo reúne a las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales (E1, E2 y E3), donde se registraron la mayoría de los géneros y los grupos más aislados dentro del clúster, representan aquellos taxones que se registraron en solo una ocasión. Complementariamente a la información que proporcionan las abundancias relativas, en el análisis de agrupamiento por abundancia, en conjunto se observó que todas las estaciones y muestreos se agruparon con una similitud aproximada del 50% entre las estaciones Termales y Caserío Gallinazo, mientras que las tres primeras estaciones no son tan similares en cuanto a su abundancia, ya que se encontraron algas con densidades muy variables (Figura 7).

La baja densidad de algas perifíticas registrada en el periodo de caudal alto producto de las intensas lluvias, podría atribuirse a la alta velocidad de la corriente presentada en ese mismo periodo (0,9 m/s), ya que en otros estudios que analizan la relación entre las algas y la velocidad de la corriente han encontrado que el rango donde se alcanzan los mayores picos de biomasa de algas perifíticas se encuentra entre 0,1 m/s y 0,5 m/s. Velocidades superiores a 0,5 m/s podrían impedir el asentamiento y la estabilización de las comunidades perifíticas y las menores a 0,1 m/s reducen el 64 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano suministro de nutrientes para los organismos (RAVEN, 1992 en STEVENSON et al., 1996; TRAAEN & LINDSTROM, 1983 en MONTOYA et al., 2008; BIGGS et al., 1998). Además, en un estudio realizado por GARI & CORIGLIANO (2004), encontraron que las algas suspendidas en las corrientes de aguas se originan del perifiton ya que se producen desprendimientos del sustrato e ingresan a la deriva, siendo los principales mecanismos la turbulencia de las corrientes, influencia de los caudales, entre otros. Esto también puede estar apoyando la baja densidad encontrada en el período de mayor caudal.

Figura 7. Análisis de agrupamiento de estaciones y muestreos utilizando el índice de similaridad de Bray Curtis y ligamiento simple para la composición de algas perifíticas. Códigos: M= Muestreo E= Estación, A= Antes de la descarga, 1= margen derecho, 2= centro, 3= margen izquierdo.

Los índices de diversidad mostraron variaciones importantes entre estaciones, encontrándose que las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales son las que mejor representan la comunidad con un mayor número de morfoespecies, por tanto, poseen mayor diversidad y se distribuyeron equitativamente. En las estaciones Termales y Caserío Gallinazo ocurre totalmente lo contrario, de tal manera que el género Navicula sp. toma una mayor de importancia por su alta densidad y más dominancia, asociándola a la contaminación orgánica que presenta la zona.

CONCLUSIÓN

La estructura de la comunidad de algas perifíticas en la quebrada Tolda Fría- La María, mostró cambios importantes espaciales y temporales reflejando las diferentes condiciones ambientales en esta área. La composición, densidad y bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 66 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 65 diversidad de algas perifíticas en conjunto con los parámetros fisicoquímicos mostraron variaciones asociadas entre las estaciones Termales y Caserío Gallinazo (las de mayor contaminación) con respecto a las estaciones Bocatoma, Ganadería, las cuales poseen las mejores condiciones ambientales para estos organismos. Además, la riqueza, diversidad y composición de algas perifíticas registradas, en conjunto con los resultados de las propiedades fisicoquímicas establecen que la calidad del agua de la quebrada Tolda Fría-La María es mejor en las primeras estaciones.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas quién financió el proyecto “Estudio preliminar de la estructura de la comunidad de algas perifíticas como indicador de la calidad del agua y su relación con algunas variables fisicoquímicas en la quebrada Tolda Fría-La María” con código 0177909.

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Luisa Fernanda Salazar-Ramírez1, Diana Milena Pineda-Gómez2, Jaime Vicente Estévez Varón1, 2, Gabriel Jaime Castaño-Villa1, 3

Resumen

En los trópicos la riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras asociadas a plantaciones forestales difiere a la de bosques nativos. Dichas diferencias en la estructura trófica, sugieren de manera indirecta, las limitaciones de las plantaciones forestales como hábitat para estas aves. Por lo tanto comprender las diferencias en riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras pueden ser factores clave para establecer el valor de las plantaciones forestales para la conservación de la avifauna. Se comparó la riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras de sotobosque en rodales de plantación de aliso (Alnus acuminata) y en bosques secundarios nativos, localizados en los Andes Centrales colombianos. Las comparaciones se basaron en capturas realizadas con redes de neblina, durante siete meses (octubre 2008 – abril 2009). El mayor número de capturas de aves nectarívoras y la mayor riqueza de especies frugívoras en la plantación de aliso, así como la baja similitud entre las comunidades de aves entre estos dos hábitats, sugieren que estos dos tipos de bosques no son equivalentes para las aves. Estas diferencias podrían estar asociadas a la estructura vegetal y composición florística del sotobosque y a la oferta de recursos como se ha registrado en otras plantaciones forestales de la región andina colombiana. En síntesis, el sotobosque de la plantación de aliso parece no ser un hábitat adverso para las aves frugívoras y nectarívoras, y podría tener un papel ecológico complementario en la riqueza de especies de estos dos gremios, en el área de estudio.

Palabras clave: curvas de rarefacción, plantación monoespecífca, similitud de comunidades.

* FR: 26-IV-2013. FA: 21-XI-2013. 1 Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales. Universidad de Caldas. AA 235, Manizales, Colombia. 2 Departamento de Biología. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Caldas. Colombia. 3 Departamento de Desarrollo Rural y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Universidad de Caldas. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: SALAZAR-RAMÍREZ, L.F., PINEDA-GÓMEZ, D.M., ESTÉVEZ VARÓN, J.V. & CASTAÑO-VILLA, G.J., 2014.- Ri- queza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata) y un bosque secundario en los Andes centrales de Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 67-77. 68 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al. FRUGIVOROUS AND NECTARIVOROUS BIRDS’RICHNESS AND ABUNDANCE INHABITING AN ANDEAN ALDER (Alnus acuminata) PLANTATION AND A SECOND-GROWTH FOREST AT THE COLOMBIAN CENTRAL ANDES

Abstract

In the tropics, frugivorous and nectarivorous bird species’richness and abundance differs between forest plantations and native forests. Such trophic structure differences emerge from the limitations that forest plantations has as habitat for these bird species. Hence, understanding how trophic guild differences emerge among habitat types is a key factor for establishing the actual conservation value of forest plantation for avifauna conservation. We compared understory frugivorous and nectarivorous birds’ richness and abundance between an Andean alder (Alnus acuminata) plantation and a second-growth forest stands, located at the Colombian Central Andes. We based comparisons on mist-net captures during seven months of sampling (October 2008 - April 2009). Greater nectarivorous abundance and frugivorous species richness was detected at the alder plantation; between-habitat similarity was low, suggesting that these habitats are not equivalent for avifauna. Such differences could be associated to factors as vegetation structure differences, understory floristic composition, and resource offer as has been registered for other forest plantations elsewhere. In summary, our results suggests that alder plantation’s understory have no negative effect on frugivorous and nectarivorous birds, and also it might have a complementary ecological role in maintaining the species richness of these bird guilds at the study region.

Key words: community similarity, monoculture plantation, rarefaction curves.

INTRODUCCIÓN

iversos estudios alrededor del mundo han descrito las diferencias en riqueza y abundancia de aves entre plantaciones forestales y bosques nativos; en Dparticular de algunos gremios tróficos como frugívoros, nectarívoros e insectívoros (COCKLE et al., 2005; FARIA et al., 2006; BARLOW et al., 2007; VOLPATO et al., 2010). La estructura trófica de una comunidad refleja algunas características del hábitat y su descripción puede ser de gran importancia para comprender el papel de las plantaciones forestales en la conservación de la biodiversidad. Las comparaciones entre la riqueza y la abundancia de aves en plantaciones forestales y bosques nativos, han permitido identificar el valor de las primeras para la conservación de la avifauna, así como sus limitaciones como hábitat para ciertos gremios tróficos (LINDENMAYER & HOBBS, 2004).

Los Andes Centrales colombianos son reconocidos como ecosistemas estratégicos que albergan una alta diversidad de especies de aves (LENTIJO & KATTAN, 2005). A pesar del creciente y sostenido impacto antropogénico sobre la región más poblada bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 77 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 69 de Colombia, extensas áreas han sido reforestadas durante los últimos 40 años para la protección de los suelos, zonas ribereñas, conservación de la biodiversidad y, por la necesidad de mantener un aporte continuo de los recursos hídricos (MURCIA, 1997; MENDOZA-S. et al., 2006). Como parte de las estrategias para la protección de los suelos, las cuencas que abastecen acueductos y embalses, fueron reforesta- das durante los setenta con diversas especies (e.g. Alnus acuminata Kunth, Pinus patula Schltdl. & Cham., Cupressus lusitanica Mill., Eucalyptus grandis W. Hill), o se promovieron los procesos de regeneración natural (MURCIA, 1997; DURÁN & KATTAN, 2005; LENTIJO & KATTAN, 2005).

En el departamento de Caldas, recientemente se han reforzado las iniciativas para el manejo integral de una de las cuencas hidrográficas de mayor importancia para la región, la del río Chinchiná, la cual es fundamental para el abastecimiento hídrico de acueductos municipales y para la generación de energía hidroeléctrica en la zona centro occidental de Colombia. La parte media de su cuenca hidrográfica (entre los 2400 y 3800 msnm), ha perdido gran parte de su cobertura vegetal boscosa debido a la producción agropecuaria, por lo cual fue reforestada con aliso (A. acuminata) a principios de los años 70. El aliso se distribuye por la región Neotropical, es un árbol de rápido crecimiento y con otros rasgos que han potenciado su uso para la protección de suelos de ladera y cuencas (MURCIA, 1997). En la actualidad, esta zona presenta un paisaje en el que se mezclan bosques nativos en diferentes estados sucesionales, y plantaciones forestales que han sido definidas desde el punto de vista de uso del suelo como áreas forestales protectoras (PANGEA, 2006).

En la región andina colombiana, previamente se ha descrito la estructura vegetal y diversidad florística de plantaciones de aliso (MURCIA 1997; CAVELIER & SANTOS, 1999), pero se desconoce la avifauna asociada a estos hábitats. Por lo tanto, es fundamental reconocer la relevancia de estas áreas para la conservación de las aves, que a pesar de su gran diversidad, experimentan una creciente amenaza en esta región (STATTERSFIELD et al., 1998; MYERS et al., 2000). En ese sentido, es importante establecer el efecto de las plantaciones protectoras de aliso sobre la riqueza y abundancia de la avifauna, comparativamente con lo que ocurre en bosques nativos de esta región. En este estudio se evaluó la riqueza, abundancia y similitud entre la aves frugívoras y nectarívoras asociadas a una plantación de aliso y un bosque secundario nativo de edad similar (~ 40 años). Se escogieron estos dos gremios debido a la estrecha relación entre la distribución y riqueza de estas aves y la abundancia de recursos (BLAKE & LOISELLE, 1991), los cuales parecen ser un factor clave para explicar las características de las comunidades de aves asociadas a plantaciones forestales (LINDENMAYER & HOBBS, 2004).

MÉTODOS

Área de Estudio

El presente estudio se desarrolló en la Reserva Forestal Protectora Bosques de la CHEC que se localiza en la vertiente occidental de los Andes Centrales de Colombia (05° 01’ N, 075° 24’ O) y hace parte de la cuenca alta y media del río Chinchiná, departamento de Caldas. Esta zona presenta una temperatura promedio de 13°C y una precipitación media anual de 2.500 mm. La reserva cuenta con un 70 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al. área aproximada de 3.890 ha, cubiertas por bosques nativos en diversos estados sucesionales y de conservación, así como por plantaciones forestales de aliso (especie nativa) y especies exóticas (Eucalyptus spp., spp., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. y Cupressus lusitanica Mill). Antes de 1970, gran parte de esta zona estaba cubierta por diversas explotaciones agropecuarias (especialmente pastos para ganadería). Durante la década de 1970, dichas áreas fueron reforestadas y los rastrojos bajos protegidos.

El estudio se realizó en cuatro rodales de plantación de aliso (con un área aproximada de 26 ha en total) y en cuatro parches de bosque secundario nativo (~30 ha en total) localizados dentro de la misma matriz de paisaje. En el sotobosque de la plantación son comunes árboles y arbustos de Bocconia frutescens L. (Papaveraceae), Miconia theizans Bonpl. (Melastomataceae), Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. ex Roem. & Schult. (Myrsinaceae), Palicourea acetosoides Wernham (Rubiaceae), Palicourea calophlebia Standl. (Rubiaceae), Sapium stylare Müll. Arg. (Euphorbiaceae). Las especies arbóreas que se encuentran en mayor proporción en el bosque secundario son Chamaedorea linearis (Ruiz & Pav.) Mart. (Arecaceae), Lippia schlimii Turcz (Verbenaceae) y Saurauia cuatrecasana R.E. Schult. (Actinidiaceae) (RAMOS, 2010). Para los árboles con DAP > 10 cm, la plantación de aliso presenta una densidad de 611 árboles ha-1, altura promedio de 15 m, y área basal de 32 m2 ha-1, mientras el bosque secundario presenta una densidad de 937 individuos ha-1, altura promedio de 13 m y área basal de 30 m2 ha-1 (RAMOS, 2010).

Colección de datos y categorización de las aves

La avifauna de cada hábitat fue identificada después de las capturas con redes de neblina, método que ha sido empleado para investigaciones similares en el trópico (BARLOW et al., 2007; HOLBECH, 2009), ya que posibilita muestreos simultáneos, independiente de los sesgos del observador (ver BLAKE & LOISELLE, 1991), permite realizar comparaciones directas entre estudios, y detectar especies silenciosas y cripticas (KARR, 1981).

Entre octubre de 2008 y abril de 2009, se establecieron dos puntos de captura en cada rodal y parche (ocho puntos en cada tipo de bosque) con redes de neblina en cada hábitat, con una distancia mínima entre puntos de 100 m, para determinar la abundancia (reflejada como el número de capturas) y riqueza de la avifauna asociada con cada hábitat. En cada punto de captura se extendieron en línea cuatro redes de neblina (12 m x 2,5 m x 36 mm) durante 56 horas por mes (entre las 0600 y 1700 h), para un esfuerzo total de muestreo de 3.136 horas red-1 en cada hábitat. Las aves capturadas fueron anilladas con una combinación única de colores que permitió su individualización y posteriormente fueron liberadas. La clasificación de las especies de aves siguió a REMSEN et al. (2010). Las especies fueron categori- zadas como frugívoras y nectarívoras de acuerdo con reportes previos realizados en la región andina por CASTAÑO-VILLA & PATIÑO (2008).

Análisis de datos

Debido a la diferencia en el número de capturas entre la plantación de aliso y el bosque secundario, las comparaciones del número promedio de especies de aves entre estos hábitats, se realizaron a través de la inspección visual de la superposi- bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 77 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 71 ción de los intervalos de confianza del 95% en las curvas de rarefacción, basadas en la abundancia (GOTELLI & COLWELL, 2001; WATLING & DONNELLY, 2008), las cuales fueron construidas con el programa Ecosim 7 (GOTELLI & ENTSMINGER, 2007). Se realizó un análisis de similitud de una vía (ANOSIM) para establecer las diferencias en la estructura de la comunidad entre la plantación de aliso y el bosque secundario, en términos de la abundancia de las especies, con el programa PAST 2.15 (HAMMER et al., 2001). Este análisis se basó en la distancia de Bray-Curtis (BARLOW et al., 2007).

Se comparó el número total de capturas, excluyéndose los individuos recaptura- dos durante el mismo mes. La distribución normal de los datos fue probada por el test de Shapiro-Wilk; y la homogeneidad de varianzas por el test de Levene. La abundancia fue comparada por medio de un análisis de varianza anidado de una vía, donde los puntos de conteo fueron anidados dentro del tipo de bosque. Los análisis fueron realizados en Statistica 7 (STATSOFT, 2004).

RESUTALDOS

Riqueza y similitud de especies

Se registraron 36 especies (25 frugívoras y 11 nectarívoras) en el área de estudio. En la plantación se capturaron 33 especies (22 frugívoras y 11 nectarívoras) y en el bosque 18 especies (13 frugívoras y 5 nectarívoras) (Tabla 1). El número promedio de especies frugívoras capturadas en la plantación de aliso (Promedio ± DE; 20,2 ± 1,3) fue significativamente mayor a la del bosque secundario (13,3±0,74), al inspeccionar la superposición de los intervalos de confianza del 95% de las curvas de rarefacción a un mismo número de capturas (Figura 1). No se presentaron diferencias significativas en la riqueza promedio de especies nectarívoras (Figura 1). De las 33 especies capturadas en toda el área de estudio, el 54% fueron únicamente registradas en la plantación de aliso: 12 frugívoras y 6 nectarívoras (Doryfera ludovicae, Colibri thalassinus, Eriocnemis derbyi, Lafresnaya lafresnayi, Ensifera ensifera y Chlorostilbon mellisugus), y el 10% fueron exclusivas del bosque secundario (3 frugívoras: Momotus aequatorialis, Mionectes striaticollis y Diglossa sittoides). La composición de las especies asociadas a la plantación de aliso y bosque secundario fue significativamente diferente para las aves frugívoras (ANOSIM, R = 0,33; p = 0,001) y nectarívoras (ANOSIM, R = 0,56; p < 0,001). 72 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

Tabla 1. Número de aves frugívoras y nectarívoras capturadas en el sotobosque de una plantación de aliso y un bosque secundario, en la Reserva Forestal Protectora CHEC, Andes Centrales de Colombia.

Especie Gremio Trófico* Número de capturas

Plantación Bosque secundario

TROCHILIDAE Phaethornis syrmatophorus N 22 7 Doryfera ludovicae N 1 Colibri thalassinus N 2 Heliangelus exortis N 50 4 Adelomyia melanogenys N 21 19 Eriocnemis derbyi N 1 Coeligena torquata N 11 3 Lafresnaya lafresnayi N 2 Ensifera ensifera N 1 Boissonneaua flavescens N 3 1 Chlorostilbon mellisugus N 2 TROGONIDAE Trogon personatus F 3 1 MOMOTIDAE Momotus aequatorialis F 1 RAMPHASTIDAE Aulacorhynchus prasinus F 1 TYRANNIDAE Zimmerius chrysops F 1 Mionectes striaticollis F 5 COTINGIDAE Pipreola riefferii F 1 5 Pipreola arcuata F 1 TURDIDAE Myadestes ralloides F 1 3 Turdus fuscater F 3 2 Turdus serranus F 1 10 THRAUPIDAE Hemispingus frontalis F 8 11 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 77 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 73

Especie Gremio Trófico* Número de capturas

Plantación Bosque secundario

Thraupis cyanocephala F 3 Anisognathus lacrymosus F 2 Anisognathus somptuosus F 3 Tangara vassorii F 9 Tangara nigroviridis F 1 Diglossa sittoides F 1 Diglossa albilatera F 2 1 Diglossa F 7 1 EMBERIZIDAE Catamenia homochroa F 1 Arremon brunneinucha F 8 14 Arremon torquatus F 8 6 Atlapetes albinucha F 4 Atlapetes schistaceus F 8 CARDINALIDAE Piranga flava F 1 TOTAL 193 95 * Frugívoro (F), Nectarívoro (N).

Abundancia

Se capturaron 288 aves (67% en la plantación de aliso y 33% en el bosque secun- dario) (Tabla 1). En la plantación de aliso se capturaron 116 nectarívoros y 77 frugívoros; mientras que en el bosque secundario 34 y 61, respectivamente. En la plantación de aliso el 45% de las capturas totales correspondieron a especies de la familia Thraupidae (Hemispingus frontalis, Thraupis cyanocephala, Anisognathus lacrymosus, A. somptuosus, Tangara vassorii, T. nigroviridis, Diglossa sittoides, D. albilatera y D. cyanea). De las 116 capturas de nectarívoros en la plantación, 80% corresponde a tres especies de colibríes (Phaethornis syrmatophorus, Heliangelus exortis y Adelomyia melanogenys) (Tabla 1). No se presentó diferencia significativa entre el número de capturas de aves frugívoras entre la plantación (Promedio ±

DE; 9,63 ± 3,29) y el bosque secundario (7,63±3,46) (F1,6 = 1,39; p = 0,282). Por el contrario, se presentó diferencia significativa para el número de capturas de aves nectarívoras entre la plantación (14,50 ± 4,78) y el bosque secundario (4,25 ± 2,12)

(F1,6 = 38,50; p < 0,001). 74 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

Figura 1. Curvas de rarefacción para la riqueza promedio de especies de aves (± intervalos de confianza del 95%) presentes en un bosque secundario y una plantación de aliso (A. acuminata) en los Andes Centrales de Colombia, de acuerdo con el gremio trófico. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 77 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 75 DISCUSIÓN

Las diferencias entre la riqueza de frugívoros, la abundancia de nectarívoros, y en la composición entre las especies de estos dos gremios, sugieren que la plan- tación de aliso y el bosque secundario no son hábitats equivalentes para las aves. Posiblemente la oferta de recursos (frutos y flores) presentes en la plantación, podrían estar correlacionados con la riqueza y abundancia de aves de estos gre- mios tróficos, como se ha sugerido para otras plantaciones (DURÁN & KATTAN, 2005). Al respecto, se conoce que la dinámica de los recursos alimentarios de las aves frugívoras juega un rol importante en su distribución y abundancia espacial y temporal (BLAKE & LOISELLE, 1991; ORTIZ-PULIDO, 2000; SARACCO et al., 2005). Probablemente la mayor abundancia de algunas plantas de frutos ornitócoros en la plantación, como Bocconia frutescens, Palicourea angustifolia Kunth (Rubiaceae), radiata (Sendtn.) Bitter (Solanaceae) y Miconia theizans, en relación al bosque secundario, podría promover una mayor riqueza de especies frugívoras en la plantación de aliso. Estas plantas ornitócoras a las que se asocian diversas especies de aves frugívoras generalistas de hábitat (comunes en borde de bosque), suman en total ocho especies (traupidos y emberizidos) que no fueron registrados en el bosque secundario.

En plantaciones forestales monoespecíficas en el trópico, son abundantes las aves nectarívoras, en especial los colibríes (RENJIFO, 2001; BARLOW et al., 2007) en parte esto se debe a que es un grupo bastante generalista en el uso de hábitat. Además, su distribución y abundancia se correlaciona positivamente con la abundancia de flores en una plantación monoespecífica de Fraxinus chinensis en los Andes (DURÁN & KATTAN, 2005). La mayor abundancia de nectarívoros (colibríes) en la plantación, posiblemente se asocie a la presencia de arbustos florecidos del género Palicourea (Rubiaceae) durante casi todo el período de muestreo, los cuales son constantemente visitados por varias especies de colibríes. En especial por P. syr- matophorus y H. exortis, los cuales representan el 47% de las capturas de colibríes en el área de estudio.

Debido a que la estructura y complejidad del hábitat es un factor determinante en la estructura y composición de las comunidades de aves en el trópico (TERBORGH, 1985; LINDENMAYER & FRANKLIN, 2002); la baja similitud entre las comunidades de aves asociadas a estos hábitats podría ser promovida por las diferencias en la estructura y composición vegetal entre la plantación de aliso y el bosque secundario que han sido descritas (MURCIA, 1997; CAVELIER & SANTOS, 1999). Estas diferencias a su vez quizás afecten la abundancia de flores y frutos, y la distribución de las aves frugívoras y nectarívoras dentro del área de estudio. En síntesis, el sotobosque de la plantación de aliso parece no ser un hábitat adverso para las aves frugívoras y nectarívoras. Además, la baja similitud entre las comunidades de aves que se asocian a plantación y al bosque secundario, sugieren un rol complementario de la plantación de aliso en la diversidad beta de esta localidad.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan sus agradecimientos a la Vicerrectoría de Investigaciones y Posgrados de la Universidad de Caldas y a la Fundación HTM por la financiación del 76 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al. proyecto “Efectos de las plantaciones forestales en la conservación de la diversidad de la avifauna y flora, en los bosques de la CHEC (Caldas)”. A la Central Hidroeléctrica de Caldas S.A. E.S.P., y C. A. Franco por su apoyo logístico en el área de estudio. A R. Santisteban, A. Ramos y A. Hoyos por su apoyo en campo. A G. Guevara por sus comentarios y correcciones al manuscrito. A la Corporación Autónoma Regional de Caldas (CORPOCALDAS) por la aprobación del permiso para investigación científica.

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Jean Wilman Parra-Colorado1, Álvaro Botero-Botero2, 3, Carlos A. Saavedra-Rodríguez4, 5

Resumen

El conocimiento tradicional refleja cómo las comunidades humanas se relacionan con el entorno y está representado por la percepción, la actitud y el uso. En este estudio se determina y compara la percepción, actitud y uso de los mamíferos silvestres por parte de pobladores campesinos de las veredas Río Rojo, San Juan, Río Gris y Pedregales, municipio de Génova, departamento del Quindío. Entre mayo y agosto de 2011 se visitaron 18 predios y se estableció el reconocimiento de especies por parte de niños y adultos, y patrones de percepción, actitud y uso. Los campesinos adultos identificaron 27 especies de mamíferos, de los cuales doce se usan como alimento, medicina, ornamento o mascota. Las especies con mayor importancia de uso son Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cuniculus taczanwoski, Dasypus novemcinctus y Mazama rufina. La percepción neutra sobre los mamíferos silvestres es una generalidad en la zona y la cacería ha disminuido en los últimos años. No obstante, ocho especies son reconocidas como causantes de conflictos: Puma concolor, Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cerdocyon thous, Tremarctos ornatus, Mustela frenata, Didelphis pernigra y Sciurus granatensis; el P. concolor es percibido negativamente y enfrenta mayor presión de cacería. Para la zona se deben orientar acciones para reducir el conflicto humano-, eliminar la cacería y fomentar la protección de las áreas boscosas que son hábitats de la fauna nativa.

Palabras clave: Andes, conocimiento tradicional, comunidades campesinas, etnozoología, Quindío.

* FR: 9-III-2013. FA: 9-XI-2013. 1 Licenciado en Biología y Educación Ambiental, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. E-mail: jeanparra. [email protected]. 2 Grupo de investigación Biodiversidad y Educación Ambiental - BIOEDUQ, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. 3 Fundación Neotrópica-Colombia E-mail: [email protected] 4 Grupo de Investigación en Ecología Animal, Departamento de Biología, Universidad del Valle, A. A. 25360, Cali, Colombia. E-mail: [email protected]. 5 Wildlife Conservation Society – Colombia, Carrera 25 No. 4-39, Cali, Colombia. E-mail: [email protected]. CÓMO CITAR: PARRA-COLORADO, J.W., BOTERO-BOTERO, Á. & SAAVEDRA, C.A., 2014.-Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 78-93. Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 79 PERCEPTION AND USE OF WILD MAMMALS BY ANDEAN RURAL COMMUNITIES IN GÉNOVA, QUINDIO, COLOMBIA

Abstract Traditional knowledge reflects how human communities relate to the environment and it is represented by perception, attitude and use. The perception, attitude and use of wild mammals by peasant inhabitants of the villages of Río Rojo, San Juan, Río Gris and Pedregales from the Génova municipality, department of Quindío are determined and compared in this study. Eighteen farms were visited between May and August 2011, and the recognition of species by children and adults was established as well as patterns of perception, attitude, and use. Adult farmers identified 27 species of mammals from which twelve are used as food, medicine, ornament or pets. The most important species and use are Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cuniculus taczanwoski, Dasypus novemcinctus and Mazama rufina. Neutral perception about wild mammals is a generality in the area and hunting has diminished in the last years. Nevertheless, eight species are known to cause conflicts: Puma concolor, Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cerdocyon thous, Tremarctos ornatus, Mustela frenata, and Sciurus granatensis; Didelphis pernigra. P. concolor is negatively perceived and faces greater hunting pressure. Actions to reduce the human-animal conflict, to eliminate hunting and to promote protection of forested areas that are habitats of native fauna must be oriented.

Key words: Andes, traditional knowledge, peasant inhabitants, ethnozoology, Quindío.

INTRODUCCIÓN

l conocimiento tradicional, entendido como el conjunto de saberes de las comunidades respecto a la interacción con el medio natural, refleja cómo Elas comunidades se relacionan con el entorno (MACHADO-TRELLES, 2008). Esta relación es descrita por diferentes disciplinas sociales, como la antropología ecológica y la sicología ambiental (ZIMMERMANN, 2005). Algunas áreas sociales como la etnobotánica, etnoecología o etnozoología abordan componentes de la biodiversidad y, esta última, lo hace referente al ordenamiento y codificación del conocimiento sobre la relación fauna-hombre (GREBE, 1984).

Dentro de la etnozoología, la percepción, la actitud y el uso son explorados para entender la relación del hombre y los recursos faunísticos. La percepción es la idea que poseen las personas respecto a alguna entidad sin limitarse a un proceso individual, sino como una cosmovisión articulada en un contexto social, cultural e histórico (CEBALLOS-MAGO & CHIVERS, 2010). La actitud es un conjunto de predisposiciones para la acción (creencias, valores y modos de uso) entorno a un componente de interés social o ambiental (ZIMMERMANN, 2005). Por último, el uso refiere al aprovechamiento con o sin selectividad sobre un recurso de valor económico, tradicional o religioso; regido por tendencias culturales, sociales y económicas (RACERO-CASARRUBIA et al., 2008; CUNHA-RIBEIRO & SCHIAVETTY, 2009). 80 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

El conocimiento tradicional es transmitido por generaciones (VÉLEZ-SOSA, 2004; COSTA-NETO et al., 2009), permitiendo el desarrollo de patrones de percepción, actitud y uso variables entre personas, grupos humanos, habitantes de localidades y regiones. Para el caso de la fauna silvestre en zonas rurales de Colombia, los mamíferos son parte del entorno ambiental, social y cultural de las comunidades campesinas (MONTERO, 2004; ALDANA et al., 2006; NASSAR-MONTOYA, 2000) y las características de historia natural de las diferentes especies permiten estas sean percibidas de modo diferente en diversos contextos culturales y sean usadas de diversas maneras.

En el departamento del Quindío, el conocimiento tradicional en comunidades rurales ha sido influenciado por la llegada de colonos procedentes de Antioquia, Valle del Cauca, Cundinamarca, Tolima y Cauca a inicios del siglo XIX (RESTREPO- RAMÍREZ & HERNÁNDEZ-MORALES, 2000) entre otros migrantes de regiones remotas de Colombia. Estos colonos se distribuyeron en el territorio dando origen a asentamientos poblados. A pesar de que el origen del conocimiento tradicional es similar, las diferentes zonas del Departamento han pasado por procesos de desarrollo y presiones muy variables que han incidido en que las comunidades tengan patrones diferentes de relacionamiento con los mamíferos. Este trabajo tiene como objetivo determinar y comparar la percepción, actitud y usos de las comunidades rurales campesinas con los mamíferos silvestres en cuatro veredas (Río Rojo, Río Gris, San Juan y Pedregales) del municipio de Génova, Quindío.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El trabajo se realizó en cuatro veredas del municipio de Génova (Río Rojo, Río Gris, San Juan y Pedregales), departamento del Quindío. El área se encuentra entre los 2,500 y los 3,800 msnm, cubre cerca 8,370 hectáreas donde habitan comunidades campesinas. El área agrupa diecinueve predios (Fig. 1) de los cuales, tres son Reservas Naturales de la Sociedad Civil, cuatro son áreas protegidas municipales en la Cuenca del Río Gris (Artículo 111 de la Ley 99 de 1993), uno es propiedad de la Gobernación del Quindío y once son privados (FUNDACIÓN LAS MELLIZAS, 2003).

Métodos

La primera fase del trabajo se realizó en mayo de 2011 y correspondió al trabajo con niños con edades entre 5 y 11 años de dos escuelas de educación básica primaria de las veredas San Juan Alto (Escuela Cristales) y Río Gris Alto (Escuela Río Gris Alto). Se efectuaron dos talleres de dibujos siguiendo la premisa de que estos son una herramienta pedagógica y un signo de comunicación de procesos sociales y culturales del entorno del niño y una muestra del conocimiento del mismo (CARRERA & MAZZARELLA, 2001; BAPTISTA, 2009). Cada niño representó el conocimiento sobre hábitat, dieta y comportamiento de los mamíferos silvestres que conocía. De las especies reconocidas se empleó el nombre común y la respuesta más recurrente de descripciones de aspectos biológicos.

La segunda fase se realizó entre mayo y julio de 2011. Se visitó cada uno de los predios y se aplicó el método de evaluación etnoecológica rápida. Mediante esta bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 81 metodología el investigador participa en tareas cotidianas de los campesinos (ENRÍQUEZ-VÁSQUEZ et al., 2006; GALVÁN-GUEVARA, 2010), pernoctando en promedio tres días en cada predio y realizando un total de 20 entrevistas semiestructuradas (RACERO-CASARRUBIA et al., 2008; BALAGUERA-REINA & GONZALES-MAYA, 2010) a adultos con más de un año de permanencia. Se utilizaron fotografías de los mamíferos silvestres probables en la región para facilitar el reconocimiento de especies presentes por parte de los entrevistados (MONTERO, 2004). Con las entrevistas se obtuvo información sobre presencia de especies, percepción, actitud de pobladores frente a las diferentes especies y el uso que le dan los habitantes de cada vereda.

Figura 1. Ubicación del área de estudio y viviendas visitadas (puntos rojos) en las veredas: Río Rojo, Pedregales, Río Gris y San Juan Alto, municipio de Génova, departamento del Quindío. Para la elaboración de este mapa se consideró la información de IGAC (2009) y SUÁREZ et al. (en preparación).

La información suministrada por pobladores fue corroborada según sugerencias de VÉLEZ-SOSA (2004); se realizaron recorridos ad libitum con los campesinos en busca de evidencias (heces, huellas, comederos o refugios). Los sitios donde se encontraron evidencias fueron georeferenciados con GPS Garmin Etrex®, se fotografiaron y se identificaron siguiendo guías (ARANDA, 1981; NAVARRO & MUÑOZ, 2000; CHAME, 2003; MORALES-JIMÉNEZ et al., 2004; TORRES, 2006). Al clasificar la percepción 82 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez por parte de los habitantes se siguió la propuesta de HUNTER (2002), clasificando en negativa (miedo, asco, rabia), positiva (agrado) y neutra (sin ningún interés). La actitud, entendida como la predisposición hacia la realización de una acción directa sobre un objeto, se clasificó como positiva o negativa. El uso o aprovechamiento directo del animal o de sus partes, se clasificó como medicinal, comercio, mascota, ornamento y alimento.

Análisis de los datos

Como medida de la diferencia o similitud entre las especies reconocidas por habitantes adultos de las cuatro veredas, se utilizó el Índice de Sokal y Sneath

(Is-s). Este índice expresa de manera cualitativa el grado en el que dos muestras son semejantes por las especies presentes en ellas. El intervalo de valores de este índice es de 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1 cuando los dos sitios tienen la misma composición de especies (MORENO, 2001).

Para estimar el valor cultural (usos sobre los mamíferos silvestres) por veredas, se realizó una modificación del Índice de Importancia Cultural (IIC) propuesto por FIGUEROA (2000) y utilizado por JIMÉNEZ-FERRER et al. (2008) y SUAREZ et al. (2011) IIC= (Iu+Nr)/Neu; dónde: Iu = Intensidad de uso (número de usos); Nr = Número de reportes; Neu = Número de especies útiles por vereda. Este índice va de 0 a 1; siendo 0 cuando no hay uso de la especie y 1 cuando la especie es altamente utilizada en la vereda.

Para calcular el valor cultural de los mamíferos silvestres en toda la zona de estudio se midieron los valores obtenidos de las especies por veredas y se utilizó el Índice de Importancia Cultural Total, IICT=∑ (IIC/Nteu); donde: IIC = Índice de Importancia Cultural por vereda; Nteu = Número total de especies útiles.

RESULTADOS

Los 22 niños de las escuelas visitadas elaboraron 39 dibujos de 7 mamíferos de la zona. Este número de especies equivalen al 26% de las reconocidas por adultos. Los mamíferos silvestres dibujados fueron el armadillo (12 reportes), guagua (9), cusumbo (5), perezoso, oso de anteojos y venado con dos reportes cada uno. El zorro es el mamífero con menor reconocimiento con un solo reporte (Tabla 1).

Los adultos reconocieron 27 especies de mamíferos silvestres agrupados en 17 familias. Las especies más reconocidas fueron el solino (Nasua nasua), el mocoso (Nasuella olivacea), la ardilla común (Sciurus granatensis), el venado colorado (Mazama cf. rufina), el conejo sabanero (Silvilagus sp.), la capotera (Cuniculus taczanwoski), el puma (Puma concolor), el oso de anteojos (Tremarctos ornatus), el venado conejo (Pudu mephistophiles), el armadillo (Dasypus novemcinctus) y el zorro (Cerdocyon thous). El ulamá (Eira barbara), la rayona (Cuniculus paca), el guatín (Dasyprocta punctata), la comadreja (Mustela frenata), el yagouaroundi (Puma yagouaroundi) y el perro de monte (Potos flavus) fueron reconocidas solo en una vereda. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 83

Tabla 1. Mamíferos silvestres identificados por los niños en las escuelas de San Juan Alto y Río Gris Alto, municipio de Génova, departamento del Quindío.

Se confirmó la ocurrencia de ocho especies mediante rastros indirectos. Estos rastros fueron de carnívoros, cérvidos y roedores. La especie de la que más rastros se registró fue Leopardus sp. (huellas y excretas), seguido por T. ornatus (comederos y excretas) y P. concolor (excretas) (Tabla 2).

El reconocimiento de especies por habitantes muestra baja similitud entre las cuatro veredas (menor a 70%). Según lo mostrado en el índice de Sokal y sneath

(Is-s), las veredas Pedregales-Río Gris presentaron mayor similitud (Is-s 0,65) de reconocimiento, seguido por Pedregales-San Juan y Río Gris-San Juan (Is-s 0,48). Las veredas menos similares en el reconocimiento de mamíferos por habitantes fueron San Juan-Río Rojo y Río Gris-Río Rojo, con 0,35 y 0,31 respectivamente. 84 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

Tabla 2. Lista de mamíferos silvestre reportados por los pobladores de cuatro veredas del municipio de Génova, departamento del Quindío. La nomenclatura taxonómica sigue el arreglo de WILSON & REEDER (2005). Veredas: RR: Río Rojo, SJ: San Juan, RG: Río Gris, P: Pedregales. El asterisco (*) señala las especies con evidencia obtenida de campo para establecer la presencia en las diferentes vereda; He: Heces, Co: comedero, Cr: cráneo, Pi: piel, Hu: huellas, Ob: observación.

Nombre científico Nombre común Signos RR SJ RG P Total DIDELPHIMORPHIA Didelphidae Didelphis pernigra Chucha -- 1 5 3 9 Caluromys sp. Chucha -- 1 1 -- 2 Dasypodidae Dasypus novemcinctus Armadillo 1 3 6 1 11 PILOSA Megalonychidae Choloepus hoffmanni Perezoso -- 1 3 3 7 Myrmecophagidae Tamandua mexicana Hormiguero -- 1 2 -- 3 CARNÍVORA Canidae Canidae sp. (indeter.) -- -- 1 1 2 Cerdocyon thous Zorro perruno 1 3 4 3 11 Ursidae Tremarctos ornatus Oso de anteojos He, Co 1* 3* 4 4* 12* Procyonidae Potos flavus Perro de monte -- 1 -- -- 1 Nasua nasua Solino Cr 4 4* 5 5 18* Nasuela olivácea Mocoso 4 4 6 4 18 Mustelidae Eira barbara Ulamá, Taira Pi -- -- 2* -- 2* Mustela frenata Comadreja -- -- 1 -- 1 Felidae Puma yagouaroundi Yagouaroundi -- 1 -- -- 1 Leopardus sp. Tigrillo Hu, -- 2* 1 1 4* He Puma concolor Puma He, Cr 1* 2* 5 4 12* ARTIODACTYLA Cervidae Mazama cf. rufina Venado colorado 2 4 4 4 14 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 85

Nombre científico Nombre común Signos RR SJ RG P Total Odocoileus virginianus Venado cola -- -- 1 1 2 blanca Pudu mephistophiles Venado conejo Hu 1 3* 4 3 11* RODENTIA Sciuridae Sciurus granatensis Ardilla común Ob 4* 2 5 6 17* Sciurus sp. Ardilla -- 1 2 1 4 Erethizontidae Coendou rufescens Puerco espín -- -- 2 1 3 Dinomydae Dinomys branickii Guagua loba 2 -- 1 1 2 Dasyproctidae Dasiprocta punctata Guatín 1 ------1 Cuniculidae Cuniculus taczanwoski Capotera He 1* 4 4 3 12* Cuniculus paca Rayona -- -- 2 -- 2 LAGOMORPHA Leporidae Silvilagus sp. Conejo sabanero 1 3 5 4 13 Total de reportes 21 22 35 29 98 Total especies 13 19 24 19 27 reconocidas

La percepción neutra sobre mamíferos silvestres es predominante. Sin embargo, para la vereda San Juan algunas especies son percibidas con asco, rabia y pesar; en Pedregales se presentan percepciones de miedo y rabia hacia algunas especies. Ocho especies son consideradas como perjudiciales porque hay conflicto; el puma es percibido negativamente (expresiones de rabia) entre la comunidad de las veredas San Juan y Pedregales. Tan solo un poblador de la vereda Pedregales expresó miedo.

Para el oso de anteojos no se reporta actitudes negativas pese a la depredación de ovejos y ataques esporádicos sobre ganado vacuno. El zorro, la comadreja, el solino, el mocoso, la ardilla y la chucha también ocasionan daños al depredar aves de corral y consumo de cultivos, pero debido a que el impacto en la economía del campesino es menor, no hay percepciones negativas hacia estos animales (Tabla 3). 86 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

Tabla 3. Percepción sobre los mamíferos silvestre por parte de los pobladores de cuatro veredas del municipio de Génova, departamento del Quindío (Neu: neutralidad, Sim: simpatía, Asc: asco, Rab: rabia, Pes: Pesar, Mie: Miedo). El asterisco (*) indica las especies reportadas como perjudiciales y las veredas en las que se reportaron.

Veredas/ Numero de reportes

Río Rojo San Juan Río Gris Pedregales Percepción Neu. Sim. Neu. Asc. Rab. Sim. Pes. Neu. Sim. Neu. Mie. Rab. Sim. Nombre Científico DIDELPHIMORPHIA Didelphis pernigra* 4 -- 3 1 ------2* 4* 4 -- -- 2 Caluromys sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 5 1 6 ------CINGULATA

Dasypus novemcinctus 2 2 2 -- -- 2 -- 2 4 5 -- -- 1 PILOSA

Choloepus hoffmanni 4 -- 3 ------1 4 2 5 -- -- 1 Tamandua mexicana 4 -- 3 -- -- 1 -- 4 2 6 ------CARNÍVORA

Canidae sp (indeter.) 4 -- 4 ------5 1 5 -- -- 1 Cerdocyon thous* 4 -- 2 -- -- 2 -- 3* 3* 4 -- -- 2 Tremarctos ornatus* 3 1 2 -- -- 2 -- 3 3 3* -- -- 3* Potos flavus 4 -- 4 ------6 -- 6 ------Nasua nasua* 1* 3* 2* -- -- 2* -- 2* 4* 2* -- 1* 3* Nasuela olivacea* 1 3 2 -- -- 2 -- 1* 5* 3* -- 1* 2* Eira barbara 4 -- 4 ------4 2 6 ------Mustela frenata* 4 -- 4 ------5* 1* 6 ------Puma yagouaroundi 4 -- 3 -- -- 1 -- 6 -- 6 ------Leopardus sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 5 1 5 -- -- 1 Puma concolor* 3* 1* 2* -- 1* 1* -- 2* 4* 4* 1* -- 1* ARTIODACTYLA

Mazama cf rufina 3 1 2 -- -- 2 -- 3 3 5 -- -- 1 Odocoileus virginianus 4 -- 4 ------5 1 5 -- -- 1 Pudu mephistophiles 2 2 2 -- -- 2 -- 2 4 4 -- -- 2 RODENTIA

Sciurus granatensis* 4 -- 3 -- -- 1 -- 1* 4* 2 -- -- 4 Sciurus sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 4 1 6 ------Coendou rufescens 4 -- 4 ------4 2 5 -- -- 1 Dinomys branickii 1 3 4 ------6 -- 6 ------Dasiprocta punctata 4 -- 4 ------6 -- 6 ------Cuniculus taczanwoski 4 -- 2 -- -- 2 -- 3 3 4 -- -- 2 Cuniculus paca 4 -- 4 ------5 1 6 ------LAGOMORPHA

Silvilagus sp. 3 1 2 -- -- 2 -- 2 4 3 -- -- 3 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 87 Los pobladores locales reconocieron 12 especies con algún valor de uso. El índice de importancia cultural total (IICT) revela que las especies más importantes son solino (0,26), mocoso (0,26), guagua capotera (0,21), armadillo (0,16) y venado colorado (0,11). El caso de oso de anteojos y guagua loba, estas presentan uso en tres veredas. Sobresale el uso que se le dan a los cusumbos en vereda Río Gris (IIC=1), seguidos por guagua capotera, (IIC=0,87; vereda Río Gris); guagua loba, (IIC=0,85; vereda Río rojo) y armadillo, (IIC=0,7; vereda Pedregales); el patrón observado hacia los mamíferos reconocidos por los pobladores es el consumo, notándose preferencia por las guaguas, apetecidas por el buen sabor de la carne, al igual que el armadillo. La carne de venado conejo y venado colorado es considerada insípida a pesar de ser altamente cazado. En cuanto a la carne de cusumbos no existe un consenso sobre preferencia; algunos habitantes la catalogan como regular, otros como buena. En el caso del puma solo una persona manifestó su consumo y la carne le pareció de buen sabor. Igualmente el conejo es consumido por una persona. El uso medicinal es generalizado para las cuatro veredas y recae sobre cusumbos, guaguas, armadillos y osos de anteojos. El uso como afrodisiaco se da sobre las dos especies de cusumbo en las veredas Pedregales y Río Rojo. El uso ornamental se reporta en la vereda Pedregales sobre armadillos y venados colorados. El venado conejo es utilizado como mascota en la vereda San Juan (Tabla 4).

Tabla 4. Índice de importancia cultural y tipos de usos para mamíferos identificados en cuatro veredas del municipio de Génova, departamento del Quindío. Parte usada: C: carne, G: grasa, P: pene, B: bilis, Br: barbas, S: sangre, Ca: caparazón, Pt: patas, Pi: piel. Uso: Pr: proteína animal, Tm: tradicional me- dicinal, Ta: tradicional afrodisiaco, To: tradicional ornamento, Co: comercio, Ma: mascota. Veredas: RR: Río Rojo, SJ: San Juan, RG: Río Gris, P: Pedregales.

Especie IIC IICT Parte usada Usos Nombre científico Nombre común RR SJ RG P

Nasua nasua Solino C-G-P Pr-Tm-Ta 0,86 0,67 1 0,6 0,26

Nasuela olivacea Mocoso C-G-P Pr-Tm-Ta 0,86 0,67 1 0,6 0,26

Cuniculus taczanwoski Capotera C-B-Br Pr-Tm 0,71 0,56 0,87 0,4 0,21

Dasypus novemcinctus Armadillo C-S-Ca Pr-Tm-To 0,43 0,56 0,25 0,7 0,16

Mazama cf. rufina Venado colorado C-Pt-Pi Pr-To 0,29 0,33 0,25 0,5 0,11

Tremarctos ornatus Oso de anteojos G Tm -- 0,44 0,37 0,4 0,10

Dinomys branickii Guagua loba C-B Pr-Tm-Co 0,86 -- -- 0,4 0,10

Pudu mephistophiles Venado conejo C Pr-Ma -- 0,44 0,37 -- 0,07

Sciurus granatensis Ardilla común C Pr 0,29 0,22 -- 0,2 0,06

Silvilagus sp. Conejo C Pr -- 0,22 -- 0,2 0,04

Dasiprocta punctata Guatín C Pr 0,29 ------0,02

Puma concolor Puma C Pr -- -- 0,25 -- 0,02 88 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez En las cuatro veredas habitan diez personas que practican o practicaron la cacería; tres en Río Rojo (75%), tres en Río Gris (50%), dos en San Juan (50%) y dos en Pedregales (33,3%). Los cazadores de la zona alta de Génova reportaron el acecho de presas y el punto de espera como tácticas de cacería. Para la cacería se utiliza la escopeta, las trampas de ahogo, los perros y el machete. La preferencia del instrumento y la táctica de cacería dependen del animal que pretendan cazar.

DISCUSIÓN

Las comunidades del municipio de Génova, Quindío, reconocen 27 especies de mamíferos silvestres y los niños reconocen la cuarta parte de estas especies. Las comunidades humanas presentan diferentes percepciones y actitudes frente a los mamíferos silvestres de acuerdo a las características de historia de vida. Existen patrones similares de percepción y actitud entre las comunidades humanas, pero son más similares entre veredas contiguas. Hay percepciones y actitudes negativas sobre ciertas especies potenciales causantes de conflicto, no obstante, la afectación sobre estas no es generalizada. La situación de conciencia ambiental por las comunidades de la zona se muestra como una oportunidad para adelantar ejercicios de conservación de la fauna silvestre.

El conocimiento que poseen los niños de las escuelas en relación al conocimiento de los mamíferos silvestres es menor comparativamente con los adultos. Este conocimiento ha sido influenciado por factores como la experiencia al acompañar a sus padres en las actividades de ganadería, cacería o agricultura en sus horas libres y en los periodos vacacionales. A la vez, durante los recorridos de la casa a la escuela tienen la oportunidad de fortalecer la interrelación con el ambiente (CASTELLANOS, 2002; GARCÉS & SÁNCHEZ-BOTERO, 2006; BAPTISTA, 2009). En este escenario, la familia y las escuelas son constituyentes del contexto educativo facilitador de la interrelación (ELICHIRY et al. 2004).

El reconocimiento de los mamíferos silvestres por jóvenes y adultos presenta baja similitud entre las cuatro veredas; sin embargo, la similitud es mayor entre veredas cercanas. Las veredas San Juan y Río Gris, aunque no están cerca, presentan similitud de reconocimiento media frente a las otras veredas lejanas. Según CASTAÑO & CORRALES (2010) la alta diversidad de mamíferos presentes en una región, sumada a la ocupación de la tierra por parte de comunidades humanas, determina el reconocimiento y la interacción de la fauna con el hombre. En este sentido, los mamíferos más abundantes tienen mayor reconocimiento y mayor uso. El reconocimiento de mamíferos también se debe al conflicto que se presenta entre pobladores y carnívoros (puma, oso de anteojos y zorro); este fenómeno es común en ecosistemas altoandinos de América (DEUSTIA-ARIS et al. 2008; DE LUCCA, 2010).

La interacción del ser humano con los mamíferos silvestres, en especial con carnívoros, ha sido tradicional y es denotada conflicto, ya que estas especies son perseguidas como retaliación por los daños causados sobre animales domésticos o por temor (DEUSTIA-ARIS et al. 2008). Esta problemática es ocasionada por la ocupación y perturbación humana y por la ausencia de presas naturales (CRAWSHAW & QUIGLEY, 2002), y este conflictos se presenta en otras regiones de Colombia (VALDERRAMA-VÁSQUEZ & CIONTESCU-CAMARGO, 2010) y de bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 89 Latinoamérica (HOOGESTEIJN, 1993; PACHECO et al. 2004; GALLARDO et al. 2009; GORDILLO-CHÁVEZ, 2010; MORAZÁN et al. 2010). Para la zona de estudio se documenta el conflicto con el puma, donde hay persecución por parte de los pobladores relacionada con la depredación de ganado y por el temor que se tiene hacia la especie.

El conflicto con puma se muestra generalizado para municipios cordilleranos del Quindío (VARGAS et al. 2005) e incluso para muchas localidades del área de distribución de la especie, donde se le persigue y se le caza. El oso de anteojos también es protagonista del conflicto en diferentes regiones de Colombia y en otros países latinoamericanos donde es cazado por retaliación por los daños a ganadería y a cultivos de maíz (RODRÍGUEZ et al. 2003; YERENA et al. 2007). En la zona de estudio, a pesar que se ha documentado la depredación de ganado vacuno y ovino en especial de individuos juveniles, no hay presiones de caza ni actitudes negativas. Al parecer, los ataques de puma y oso de anteojos están relacionados con la ocupación del hábitat y pastoreo de ganado.

El zorro perruno y la comadreja son vistos como animales conflictivos porque atacan gallinas. Sin embargo, no hay percepciones negativas hacia estos pero en algunas zonas son cazados ocasionalmente. Este tipo de cacería se presenta más por temor hacia el animal que por los daños que causa (DEUSTIA-ARIS et al. 2008). En Perú y Argentina, estos son cazados por ocasionar conflicto, argumentando que los daños ocasionados repercuten sobre la economía familiar, ya que estos matan más animales de los que comen (LUCHERINI et al. 2004; RAMÍREZ & PÉREZ, 2007).

La chucha, es un mamífero que además de alimentarse con frutas e invertebrados es visto como depredador de gallinas; pero no hay actitudes negativas hacia ella aunque se reporta una percepción de asco de la gente hacia la especie. Pedro Cieza de León en: RESTREPO RAMÍREZ & HERNANDEZ-MORALES (2000), menciona la especie en una de sus crónicas en el año 1542 en la que expresa que era vista con asco por la cultura Quimbaya, donde se le dio el nombre vernáculo de chucha, convirtiéndose en una especie con una connotación cultural arraigada dentro de los pobladores y vista como un ser feo y maloliente.

Los mamíferos no son importantes en el uso por parte de la comunidad. En la zona se practica cacería ocasional como fuente de proteína. Esta no es de subsistencia (MARCH, 1994) ya que los pobladores consumen principalmente carne de res comprada del mercado de Génova. Dentro del uso, varías especies son usadas como remedio. Del cusumbo se usa la manteca para curar el reumatismo y el hueso peneano (báculo) como afrodisíaco. Estos usos se documentan para la Serranía de Mamapacha, Boyacá (GARCÍA-SALINAS et al. 2001) y en Supía, Caldas en comunidades indígenas (ARBOLEDA, 2006). Las guaguas son usadas para curar la ceguera en animales domésticos (FUNDACIÓN LAS MELLIZAS, 2003).

La grasa de oso es utilizada tradicionalmente para fortalecer los músculos y como remedio para la artritis; este uso es generalizado para toda el área de su distribución (GARCÍA-SALINAS et al. 2001; FIGUEROA-PIZARRO, 2008). El armadillo es usado para curar el asma y también acontece en otras localidades de Colombia (GARCÍA- SALINAS et al. 2001; ARBOLEDA, 2006). Aunque en la actualidad no se presenta uso de la fauna silvestre en procesos de artesanías u ornamento en la zona, en el 90 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez pasado era común el uso de tapetes con las pieles u otros elementos como bastones, caucheras y estuches con partes de venados. Este tipo de actividad artesanal, igual que el consumo de animales silvestres es prohibido por grupos armados ilegales. Según VARGAS-CLAVIJO (2010), la prohibición de cualquier actividad tradicional, quizás atente contra la conservación de huellas tangibles del pensamiento y las emociones del pueblo manifestadas en el uso artesanal y decorativo de la fauna silvestre; olvidando los pobladores la riqueza cultural de los pueblos (RESTREPO- RAMÍREZ & HERNÁNDEZ-MORALES, 2000).

Los habitantes que fueron o aún son cazadores adquirieron experiencia en la actividad desde niños ya que los padres los motivan y la aprenden de forma empírica (CASTELLANOS, 2002). En la zona, la cacería se ha desarrollado sin conocimiento de los entes estatales pues estos no alcanzan a hacer presencia dada la lejanía respecto a Armenia y el casco urbano de Génova. Esta situación no solo es particular en el municipio de Génova, el departamento del Quindío o Colombia, iguales situaciones se reportan en otras regiones del mundo (MORAZÁN et al. 2010). En la actualidad, al parecer la caza ha disminuido debido a dos razones. Una que el 45% de los pobladores expresaron tener más conciencia con respecto a la importancia de los mamíferos. Otra, expresada por el 35% de los pobladores entrevistados, es que grupos armados ilegales prohibieron la cacería, tal como ha sucedido en otras zonas del país (RUIZ-SERNA, 2003).

Los mamíferos silvestres son importantes para las comunidades campesinas estudiadas por dos razones. Una, la conciencia sobre la importancia ecológica dentro del medio y, otra, como atractivo estético natural del paisaje. Igual percepción se ha documentado para zonas de Cundinamarca (VÉLEZ-SOSA, 2004). Hay situaciones que han dado origen a percepciones y actitudes asociadas al conflicto con ganado y animales domésticos, por lo que la cacería ha disminuido. La zona de estudio se muestra como importante para la conservación de los mamíferos silvestres y sus hábitats. La percepción y actitud positivas de las comunidades es estudiadas frente a la fauna silvestres es una oportunidad para la conservación de poblaciones de mamíferos silvestres.

AGRADECIMIENTOS

A Jorge H. López por al apoyo para la realización de este estudio y por la revisión crítica del manuscrito y a C. Ríos-Franco por la elaboración del mapa. Mohamed bin Zayed Found Species Conservation Fund, Idea Wild Foundation y Wildlife Conservation Society Programa Colombia aportaron la financiación y los equipos. A la Fundación Ecológica Las Mellizas por facilitar la logística necesaria para el correcto desarrollo del proyecto. A Delfín López por su colaboración y hospitalidad en la zona. A las profesoras Claudia y Ana, de las escuelas San Juan Alto, Río Gris Alto por su tiempo en las actividades realizadas. A la profesora Mildred de la escuela Pedregales Alto por su colaboración. A los niños y niñas por su dedicación en los talleres de dibujo. A Nicolai Osorno por la compañía a campo y por ser el intermediario entre los pobladores y los investigadores. A los pobladores de las veredas visitadas por su paciencia y suministro de información. CASR es estudiante del programa de Doctorado en Ciencias Biológicas en la Universidad del Valle (Cali, Colombia). financiado por COLCIENCIAS. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero junio 2014. 78 - 93 Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 91 BIBLIOGRAFÍA

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Gloria Mónica Tangarife-Marín1, Nubia Janeth Quiceno-Urbina2 y Ricardo Álvarez-León3

Resumen

Objetivos.Dar a conocer el inventario de fauna y flora asociadas a los rodales madereros de Resguardo Indígena Piapoco (Barrancominas, departamento del Guainía, Colombia). Alcance. Inventario cualitativo y cuantitativo de los ejemplares observados y la información suministrada por los indígenas. Metodología. Observación directa, anotaciones específicas y fotografía de los ejemplares, así como cartografía social. Principales resultados. Se confirman, los registros de 16 plantas de Conuco o domésticas, 8 frutales cultivados, 9 plantas silvestres comestibles, 4 plantas mágicas o pusanas, 16 plantas industriales y artesanales, 13 plantas medicinales, 15 palmas, asi como de 25 insectos, 23 peces, 31 aves, 29 animales de monte terrestres, 13 animales de monte arbóreo,13 animales domésticos, y se registran por primera vez 72 plantas asociadas a rodales de vegetación de la Orinoquia colombiana, especialmente de Muli (Cedrelinga cateniformis), Tzuzi, Couma sp.), y Kálima (Qualea paraensis), y con su nombre piapoco y español. Conclusiones. Es un trabajo pionero para entender la megadiversidad presente y sus usos actuales y potenciales.

Palabras clave: flora, fauna, servicios ambientales, Guainía, Colombia.

FLORA AND FAUNA ASSOCIATED WITH A PRIMARY FOREST AREA AS DIRECT ENVIRONMENTAL SERVICES FOR PIAPOCO- CHÁTARE INDIGENOUS RESERVATION, BARRANCOMINAS (GUAINÍA, COLOMBIA) Abstract

Objetives: To present the fauna and flora inventory associated to the timber stands in the Piapoco Indian Reservation (Barrancominas, Department of Guainía Colombia). Scope: Qualitative and quantitative inventory of observed specimens and information provided by the indigenous population.Methodology: Direct observation, specific annotations and specimens photographs, as well as social

* FR: 15-IX-2012. FA: 15-IX-2013. 1 Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame. Barrancominas (Guainía, Colombia). E-mail: monica.tangarife@ gmail.com 2 Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame. Barrancominas (Guainía, Colombia). E-mail: nubia35quiceno@ gmail.com 3 Maestría en Desarrollo Sostenible y Medio Ambiente. Universidad de Manizales, Manizales (Caldas). E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: TANGARIFE-MARÍN, G.M., QUICENO-URBINA, N.J. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 2014.- Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el Resguardo Indígena Piapoco Chigüiro- Chátare de Barrancominas (Guainía, Colombia). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 94-111. Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 95 cartography. .Main results: The records of 16 Conuco or domestic plants, 8 cultivated fruit trees, 9 edible domestic plants,4 magic or pusuana plants, 16 industrial and artisanal plants, 13 medicinal plants, 15 palm trees, as well as 25 , 23 fish, 31 birds, 29 terrestrial , 13 arboreal animals, 13 domestic animals, and for the first time 72 plants associated to the vegetation stands of the Colombian Orinoquia are recorded, especially Muli (Cedrelinga cateniformis),Tzuzi (Couma sp.), and Kalima (Qualea paraensis), and with their Poaporo and Spanish namesare confirmed. Conclusions.It is apioneerworking understanding the present mega-diversity and its current and potential uses.

Key words: flora, fauna, environmental services, Guainía, Colombia.

INTRODUCCIÓN

l Guainía como departamento de Colombia y como parte de la gran Reserva Amazónica mantiene una riqueza florística y faunística incólume si se tiene Een cuenta que junto con los departamentos de Amazonas y Vaupés poseen la mayor concentración de ecosistemas menos intervenidos por agentes humanos. Dada su variedad ecosistémica, megadiversidad y pluriculturalidad, la Región Amazónica colombiana es considerada como la mayor reserva biológica y cultural del país y del mundo con un potencial incuantificable de recursos para el futuro si se mantiene una adecuada protección y aprovechamiento de los mismos (PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

En este contexto el Resguardo Indígena Piapoco ha modificado el paisaje, lo cual se evidencia en la disminución de las especies maderables y no maderables y afectación de caños y el río Guaviare, esto quizás por la mala situación económica que obliga a la tala para construcción de casas, senderos, bongos (medio de transporte fluvial), obtención de leña y suplir la demanda de maderas comerciales lo cual además ha causado la extinción de especies forestales nativas con afectación de la fauna asociada a la vegetación, afectación intensificada por la presión de la caza que ya no es solo de subsistencia sino también de interés comercial, por todo lo anterior se hace relevante valorar los bienes y servicios ambientales asociados a especies maderables de interés ambiental y social.

HERNÁNDEZ (2007), en su ensayo: Implementación de una granja integral autosuficiente como modelo para prácticas educativas y desarrollo comunitario en Barrancominas Guainía), aporta información valiosa sobre los recursos vivos de flora y fauna, así como su uso:

Flora:

El Guaviare es parte divisoria de 2 grandes zonas fitogeográficas: la zona de los bosques tropicales que comprende la gran Hoya del río Amazonas y sus tributarios y la de los bosques sub-xerofitocas situado, al norte que comprende el sistema del Orinoco. Esta selva transicional se caracteriza por la baja cobertura de los árboles 96 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León y por constituir una selva mixta de bosques y sabanas. En las vegas predominan bosques de llanura aluvial, conformada por árboles bien desarrollados predominan las maderas blancas o blandas, como higuerones y ceibas gigantescas, la ocurrencia de Palmas es frecuente, así como especies de interés comercial como el Cacao y el Chontaduro. En los bosques de terrazas o ‘caatingas’ se dividen en:

1) Caatinga alta: árboles rectos, delgados con alturas de 15 y 20 m, predominan las Palmas de seje y Pataba, Helechos y musáceas como de Platanillo. 2) Caatinga media: arbusto y árboles pequeños con especies de helechos, leguminosas y palmas. 3) Caatinga baja: grandes parches de vegetación baja constituidas por herbáceas y plantas leñosas.

La margen derecha del río Guaviare se caracteriza por selvas densas, sabanas de terrazas y superficies de erosión. La masa boscosa del estrato superior presenta especies con alturas hasta de 40 m y diámetros entre 30 y 40 cm. Los fustes de los árboles son bien formados y se encuentran en ellos parásitas y epífitas.

Algunas de las principales especies vegetales de la zona se relacionan a continuación:

1) Plantas de Conuco: Ají, Ahuyama, Caña de azúcar, Yuca brava, Batata, Maíz, Yuca dulce, Ñame, Banano, Piña, Plátano, Barbasco, Guayaba, , Fríjol, Marañón. 2) Frutales cultivados: Guama, Caimarón, Cacao, Mango, Granadilla, Pipire o Chontaduro, Aguacate, Guayaba. 3) Plantas silvestres comestibles: Pendarito, Guanábana, Madroño, Uva silvestre, Habo, Manaca, Cucurito, Seje, Palma curruada. 4) Plantas mágicas o pusanas: Pusana de perezoso, Barba de bagre, Venga anzuelo, Hoja de pumeniru. 5) Plantas industriales y artesanales: Tirita, Palo brasil, Bejuco, Moriche, Palo corazón, Guadua, Arenillo, Palma real, Cuyubi, Chonta, Palo amarillo, Guáramo, Balso, Mure, Sasafrás, Cachicamo. 6) Plantas medicinales: Bejuco, Matarratón, Guayaba, Achiote, Varasanta, Chuchuguaza, Marañón, Quina, Higuerón, Algodón, Barba de tigre, Pintura de tigre, Cabeza de zamuro. 7) Palmas: Moriche, Coco, Cumare, Carana, Palma real, Pusui, Chonta, Manaca, Cucurito, Chontaduro, Palma de jícara, Seje grande, Seje mediano, Macanilla, Choapo. (HERNÁNDEZ, 2007)

Fauna:

En el territorio del río Guaviare se aprovechó intensamente el Tigre, el Tigrillo y los Micos en una época denominada la ‘tigrillada’, así como el cachirre, la Babilla y el caimán negro en la conocida ‘cachirriada’, este evento causó prácticamente la extinción de dos especies fundamentales para el ecosistema acuático el Cachirre y el Caimán, ya que sus excrementos sirven como alimento a peces y en general aportan nutrientes al río. Es posible que lo anterior permita explicar el porqué de la disminución de la productividad pesquera de la zona. Pese a lo anterior y gracias a la riqueza florística e hídrica que ofrece la selva existe un gran número de especies animales que interactúan constantemente y aun permiten la conservación de un equilibrio ecológico en uno de los llamados pulmones del mundo. Algunas de las principales especies animales se relacionan a continuación:

1) Insectos: Avispa colorada, Jején, Cucarachas, Gusano marcapaso, Mojojoi, Zancudo, Mariposas, Araña churuco, Nigua, Coloraditos, Comején, Hormiga pachaco, Hormiga roja, Tábano negro, Libélula, Piojo, Grillo rojo y azul, Grillo nocturno, Cien pies, Grajo, Chopan, Abejorro, Mosca lambedora, Hormiga náyade, Alacrán. 2) Peces: Sapuara, bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 97 Mapurita, Pámpano, Payara, Pez chancleta, Mojarra, Cabeza de manteca, Guabina, Barbiancho, Valentun sardina, Palometa, Bocón temblador, Amarillo, Blanco pobre, Bagre, Cucha, Bocachico, Doncella, Ciego, Caribe, Raya, Cajaro, Tigrillo. 3) Animales de agua (no incluye peces): Tortuga terecay, Charapa, Boa, Manatí, Anaconda, Nutria, Caimán negro, Renacuajo, Perro de agua, Matamata, Tonina o delfín, Cangrejo, Cachirre, Tortuga miona, Rana, Charopa. 4) Aves: Gavilán cangrejero, Gaviota negra picotijera, Gaviota real, Pava hedionda, Águila harpía, Playero solitario, Guacamaya, Paujil, Halcón, Tucán, Vampiro, Murciélago o chenguele, Pato aguja, Cotorra real, Cotorra frente roja, Perico Barbianaranjado, Cotorra, Parjil culo blanco, Ibis roja, Taminejo, Alcaraván, Gavilán tigrillo, Gavilán caracolero, Azulejo, Lechuza, Tórtola, Loro copetipardo, Loro copetirrojo, Garza, Golondrina, Pato churriento, Carpintero real, Guacamaya azul y amarilla, Pelícano. 5) Animales de monte terrestres: Oso hormiguero, Culebra coral, Culebra cuatro narices, Rana, Sapo, Puma, Tigre, Tigrillo, Venado, Chigüiro, Danta, Culebra lora, Conejo, Oso palmeru, Perro de monte, Picure, Chucha, Rata, Boa, Rieca, Lagartija, Armadillo, Tortuga, Lapa, Puerco espín, Zorro gris, Salamandra, Zahinu o pécari, Guepardo, León. 6) Animales de monte arbóreo: Perezoso, Búho común, Mono araguato, Mico churuco, Marimonda, Cuchicuchi, Ardilla, Mico de noche, Mico maicero, Mico titi, Iguana, Mono urodito, Mico. 7) Animales domésticos: Perro, Vaca, Gallina, Gallo, Cerdo, Gato, Pato, Conejo, Cury, Caballo, Cabra, Pisco, Pavo. (HERNÁNDEZ, 2007)

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El Resguardo Indígena Piapoco Chigüiro-Chátare tiene 18.320 ha, dista 4 km terrestres (en línea recta por la selva, los indígenas lo denominan “pica”) o 36 km fluviales de la comunidad de Barrancominas la cual se sitúa al noroccidente del Guainía, ubicado aproximadamente a 220 km de distancia de su capital (Puerto Inírida), con una localización entre los 02o10’17’’ y 03o29’00’’ N y entre los 66o50’44’’ de y 69o48’38’’ W.

Su ubicación geográfica regional corresponde a la Amazonia septentrional colombiana. Según la temperatura y precipitación promedio, el área pertenece a la zona de vida Bosque Muy Húmedo Tropical (bmh-T) según la clasificación de Holdridge (ZAMBRANO et al., 2006).

Material y métodos

Los materiales usados en las actividades de campo fueron: cámara digital, formularios de campo y papelería para la identificación in situ. También fue necesaria la solución fijadora, bolsas de papel y plásticas para recolectar muestras de flores frutos y semillas para posterior identificación (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

Observación de flora y fauna

Se realizó observación directa e identificación in situ de individuos durante las salidas, adicionalmente se obtuvo información de los usos más frecuentes por parte 98 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León de los miembros de la comunidad durante las salidas de campo. Para la asignación de los nombres en lengua Piapoco se realizaron reuniones en la Escuela Agapito Sandoval de la Comunidad de Chátare con diferentes miembros de la comunidad, los cuales observaban las figuras y muestras colectadas y asignaban el nombre (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

Cartografía social

Esta herramienta permitió la elaboración de los mapas que no existían, busca dibujar la realidad de una zona, empezando por lo simple hasta mostrar las relaciones que configuran todo el territorio (RODRÍGUEZ et al., 1999). Para ello: 1) Se definió qué clase de mapa se elaboraría. 2) Se hicieron las preguntas que orientaron la elaboración del mapa. 3) Se elaboraron los mapas con base en la conversación y los conocimientos de todos los participantes. 4) Se elaboraron diferentes mapas porque fue muy difícil plasmar en un solo mapa todas las relaciones que se presentan en el territorio. 5) Se registraron por escrito la construcción de acuerdos y reflexiones. 6) Se hizo una lectura conjunta de los mapas elaborados a través de una plenaria (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Figura 1. Construcción de mapas del Resguardo Chigüiro-Chátare, por parte de miembros de la comunidad, y área de estudio.

Empleando la herramienta de cartografía social, de RODRÍGUEZ et al. (1999), se elaboraron los mapas del departamento para ubicar el corregimiento de Barrancominas, posteriormente en otro mapa a mayor detalle se ubicó el Resguardo Chigüiro-Chátare y finalmente la zona de estudio, también se determinaron las especies de importancia para la comunidad y el área de muestreo, todo con el apoyo de los líderes de la comunidad: Vladímir Prieto Pérez (capitán), José Adolfo Gaitán (líder), William Gaitán Rojas (el pastor y aserrador), Alejandro Rodríguez Gaitán (excapitán), Teodoro Cúrvelo Gaitán (traductor); otros miembros fueron: Galindo Uribe Pérez, Armando Flórez Pérez, Pablo Pérez Gaitán, Uriel Prieto Rodríguez (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 99

Tabla 1. Especies que determinaron los líderes de la comunidad como de mayor importancia, según QUICENO- URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre común Nombre Familia Nombre Características (lengua científico Piapoco)

Muli Mimosaceae Cedrelinga Es muy trabajable y tiene amplio cateniformis mercado en el departamento para construcción, carpintería y ebanistería. Madera de gran durabilidad, semidura de color blanquecino o rosado. Mure

Tzuzi Apocinaceae Couma sp. Se utiliza principalmente para extraer una resina (leche) para impermeabilizar canoas o bongos. También se sacan tablas livianas para cielo raso. Su fruto (pepa) es comestible. Pendare

Kálima Vochysiaceae Qualea Se usa para construcciones internas y paraensis externas. Se sacan estantillos de 5 x 5 o 10 x 10. Existen varias especies de arenillo: rosado, amarillo y blanco. Arenillo Blanco

Entre la infinidad de recursos naturales que ofrecen las selvas amazónicas, se encuentra casi un centenar de géneros de plantas y hierbas con las cuales se fabrica la pusana o fórmula especial para conquistar, atraer o enamorar, aunque también existe la pusana que causa los efectos contrarios, es decir, rechazar, separar, dañar, alejar. En la mayoría de los casos, se utiliza la pusana para la conquista del ser amado, especialmente, si este no corresponde a los sentimientos expresados. En los pueblos amazónicos ancestrales, la pusana ha hecho parte de su cultura y tradición milenarias y ha logrado perpetuarse hasta nuestros días. También se emplea esta sustancia para la buena suerte en las labores de caza y pesca, para obtener exitosas cosechas en el conuco o chagra e inclusive para conseguir trabajo, como protección contra las malas influencias, para alejar a los enemigos o para que las mujeres se conserven siempre hermosas, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013). 100 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Tabla 2. Uso de especies florísticas en el área de estudio

Nombre común Uso Nombre común Uso Aceitón M Guayabate A Algodón M Guayabo de monte A Almidón M Hueso danta A Arenillo M Lacre M Arenillo M Laurel M Arenillo M Laurel blanco M Arenillo M Laurel comino M Arenillo blanco M Laurel canela Me Arenillo rojo M Laurel mierda Veneno Arrayán C Madruño Co Balata M Madura verde Co Barbasco V Majaguillo M Botagajo M Manaca Co Budare Budares Matapalo Me Cabo de hacha Hachas Mure M Cachicamo Bongos Palma real Techos Caimitillo M Palo Co Caimito M Palo boya M Caimo M Palo brasil M Caraña M Palo chucha M Carguero Catumare Palo cruz M y Me Carne vaca M Palo hormiga Me Caucho M Palo raya Me Coco mono M Parature M Corazón rojo M Peinemono M Cuyubi M Pendare M Chaparro bejuco Me Pilón M Chaparro palo M Reventillo Me Chicle M Sangretoro Me Chuapo M Sasafrás M y Me Ceguera de perro Me Seje Co Cacao silvestre Co Seje Chicha Dormidera M Tablón M Flor morado M Tablón blanco Leña Guacamayo Me Trompillo M Guamo loro Me Varasanta M y Me

M = Maderable, Me = Medicinal, Co = Comestible.

Desde tiempos inmemorables nuestros pueblos indígenas han hecho uso de la medicina tradicional para curar enfermedades. Para ello, han acudido a las plantas y a los rezos. Esta preocupación por curar las enfermedades que afectan el cuerpo bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 101 y el espíritu hizo que la selva, como su entorno natural inmediato, se transformara en laboratorios de investigación donde ancianos y médicos tradicionales se han dado a la tarea de buscar cura a tantos males. La medicina indígena, de tradición milenaria, se ha perpetuado de generación en generación debido a la estrecha relación hombre-naturaleza. A cada planta de la selva le han encontrado alguna utilidad medicinal. De las plantas medicinales emplean los bejucos, hojas, tronco, raíces, flores y fruto. Las formas de curación están dadas a través de emplastos, cataplasmas, brebajes, tisanas, vaporizaciones, masajes, soplos, dietas, rezos y amuletos, entre otros (PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

MARTIN & MARTÍNEZ (1994) indicaron que:

[…] los alimentos vegetales silvestres son parte integral de los procedimientos de subsistencia de los indígenas en la selva tropical de América del Sur y que la palma más universalmente distribuida en las cuencas del Orinoco y el Amazonas con virtudes afrodisiacas es el moriche.

Tabla 3. Uso de especies faunísticas en el área de estudio, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE- MARÍN (2013)

Nombre común Uso Nombre común Uso INVERTEBRADOS Mariposa D Araña de hoja D Gusano D Gusano pollo D Comején D Gusano sin pelo D Cucarrón negro D Hormiga bachaco D Cucarrón verde D Majiña D Cucarrón - cachos D Mariposa D AVES Águila A Mochilero D Arrendajo P Pajuil culiblanco A P Capuchón D Paloma A Catarnica P Pato carretero A P Catarnica P Pato real A P U G Gallineta A Pava A P Gavilán A Perico D Gaviota D Tente P Guacamayo P Tucán P Guacamayo P Tucán P Guacharaca A Turpiales P Loro A P Calienta puesto D ANFIBIOS Rana D Sapo hoja D REPTILES Cachirre A P U G Lagartija P Cazadora P Mato o Garipiare G 102 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Coral P Morroco A Cuatro narices P Rieca P Guío P MAMÍFEROS Araguato A P Mico diablo A P Ardilla A P Mono tití A P Armadillo A Ocarro A Cafuche A P U G Oso perezoso A P Canaguaro A Oso hormiguero A Chigüiro A P U G Perro de agua P Churuco grande A P Picure A P Churuco pequeño A P Puma A P Danta A P U G Tigre mariposa P Guache A Venado A P U G Lapa A P U G Zaino A Mico maicero A P

A: Alimento, P: Piel, plumas o caparazón, U: Ungüento, G: Grasa, D: desconocido.

Para los pueblos indígenas del Guainía, y en general amazónicos, los animales no son solo responsables de satisfacer su dieta alimentaria pues su importancia va más allá del plano utilitarista. Para ellos, los animales son componentes de la madre tierra, hermanos del hombre, seres sagrados que hacen parte de su diario vivir y dan sentido al mundo que les rodea. Algunos pueblos indígenas consideran que los animales son como los seres humanos que tienen alma y sentimientos y conforman grupos especiales de población que integran el bosque.

Lamentablemente, tanta riqueza faunística no ha sido valorada como tal, pues ha tenido momentos de sobre explotación y exterminio por parte del colono en su afán de lucrarse de los recursos del Guainía. En este sentido, no es nada placentero recordar la época de los tigrilleros o canaguaros que enlutó la historia del reino animal, en este contexto, durante las décadas de los cincuenta y sesenta del siglo XX, cuando las selvas guainianas se tornaron en lugares de aprovechamiento y exterminio de muchas especies de animales por cientos de hombres que habían quedado vacantes luego de la bonanza del caucho. Millares de animales salvajes como tigrillos, jaguares, panteras, caimanes, babillas, además de perros de agua, venados, lapas, micos o cualquier animal que tuviese beneficio por su carne, piel, poderes curativos y afrodisíacos, como mascotas y como modelos de investigación biomédica, sucumbieron ante este comercio ilegal de aprovechamiento para beneficio en el territorio patrio y, sobre todo, en el extranjero. Tampoco se salvaron las aves como el caso de los loros, guacamayas y garzas blancas, especialmente estas últimas, cuyas plumas eran apetecidas para adornar los vestidos y abanicos de las mujeres europeas de la Belle Époque (PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

En Amazonas, Vaupés y Guainía, RIVAS et al. (2010), registran que insectos y batracios hacen parte de la dieta de las comunidades indígenas. Animales como hormigas, gusanos entre ellos el Mojojoy y cuatro especies de ranas son utilizados como una exquisita fuente de alimento, en consumo directo o cocinado en agua. El Mojojoy (larva de las palmas R. palmarum), es un gusano que se reproduce en los bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 103 troncos de las palmas caídas en la selva; se consume crudo o se fríe en su mismo aceite o se asa directamente a la brasa. Se registra la cocción en agua de las ranas y el tostado en el caso de las hormigas Manibara o Culona, las cuales según la AIV (1994) en temporada son un complemento en la dieta de los indígenas. HOYOS (2008) asegura que el Mojojoy es una fuente de proteínas y de grasas no saturadas. De hecho ARIZA et al. (2006), afirmaron que los Bachacos u Hormigas culonas, constituyen un alimento ocasional muy apetecido a comienzo del invierno en los indígenas Sikuani, Piaroa, Piapoco, Curripaco y Puinave.

Tabla 4. Nombre en lengua Piapoco de especies florísticas el área de estudio, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre común Nombre en Piapoco Nombre común Nombre Piapoco Aceitón Belaaiku Guayabate Kitzali Algodón Sabali Guayabo de monte Tzukuluta Almidón Dokaiaiku Hueso danta Ema yapíaaíku Arenillo Kalina Lacre Wiraliaaiku Arenillo Emasa Laurel Awali Arenillo Uwata Laurel blanco Awalikabaleiri Arenillo Kamabairú Laurel comino Awaliitaana Arenillo blanco Kalinacabaleri Laurel canela Awalimaweku Arenillo rojo Tzepadaaiku Laurel mierda Apitzamuduli Arrayán Tzumade Madruño Kamatalii Balata Balata Madura verde Zamalue Barbasco Kuna Majaguillo Úpu Botagajo Piziirina Manaca Manakai Budare Kawia Matapalo Wadapi Cabo de hacha Baizibani Mure Múli Cachicamo Yúluwali Palma real Kuzii Caimitillo Emali Palo Paraiwamakali Caimito Inirri Palo boya Wanu Caimo Emali Palo brasil Káu Caraña Ulukai Palo chucha Iziirinaiku Carguero Wabama Palo cruz Kulitzatzawale Carne vaca Kutu Palo hormiga Mazokoloni Caucho Kapure Palo raya YaduliAaiku Coco mono Kama-aaiku Parature Paratúli Corazón rojo Uluwani-aaiku Peinemono Tzamiiziabale Cuyubi Kuyuwizi Pendare Tzuzi Chaparro bejuco Kalabana Pilón AyaibaAaiku Chaparro palo Mabai Reventillo Ipulii Chicle Tzuziatzumerri Sangretoro Mukuli Chuapo Puba Sasafrás Zawiiri Ceguera de perro Auliituilkali Seje Punama, pubeeiri Cacao silvestre Mawirii Seje Puberi Dormidera Umaaaiku Tablón Dambé Flor morado Matabe Tablón blanco Mamuiiiyakana Guacamayo Kazamaide Trompillo Kuiiziidaku Guamo loro Wiirrida Varasanta Talio Aaiku 104 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Figura 2. Algunas especies de flora y hongos observadas en el área de estudio, entre octubre de 2011 y mayo de 2012, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 105

Tabla 5. Nombre en lengua Piapoco de especies faunísticas el área de estudio, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre Nombre Piapoco Nombre Nombre común común Piapoco INVERTEBRADOS Araña de hoja Éni Gusano Kuekueyeyénikawi Gusano pollo Izimi Comején Kamala Gusano sin pelo Kuekueyeyénikawi Cucarrón negro Tzitziapa Hormiga bachaco Aakali Cucarrón verde Iimu Majiña Tzipiita Cucarrón - cachos Kuwalia Mariposa Matutu Yanabe Mané AVES Águila Awamanuiri Mochilero Kilikilipúbeyei Arrendajo Kétzulii Pajuil culiblanco Kamapi Capuchón Dui-iri Paloma Unuku Catarnica Tzépa Pato carretero Únana Catarnica Tzépa Pato real Kumata Gallineta Ma-ami Pava Kutuwi Gavilán Awaatzumeri Perico Kilikili Gaviota Kákuwe Tente Matzali Guacamayo Atálu Tucán Tzaaze Guacamayo Atálu Tucán Tzaaze Guacharaca Watanakubau Turpiales Zipiali Loro Dulema ANFIBIOS Rana Baizi Sapo hoja Baluta REPTILES Cachirre Katzui-irikuli-iri Lagartija Túpu Cazadora Kamalapi Mato o Garipiare Tzapulaluda Coral Akawai Morroco Iikuli Cuatro narices Búla Rieca Atami Guío Mazami MAMÍFEROS Araguato Iizi Mico diablo Wakui Ardilla Materri Mono tití Wanalu Armadillo Tzé Ocarro Ukála Cafuche Apitza Oso perezoso Aadai Canaguaro Tzami-ikere Oso hormiguero Zálu Chigüiro Keezu Perro de agua Yeemi Churuco grande Kuwai-iri Picure Pizi Churuco pequeño Kabalu Puma Tzamiyanii Danta Eema Tigre mariposa Tsamikatanceri Guache Kapazii Venado Neerri Lapa Tába Zaino Tzamu Mico maicero Puwai 106 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Figura 3. Algunas de las especies de fauna observadas en el área de estudio, entre octubre de 2011 y mayo de 2012, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013).

Relación de la etnia Piapoco con la fauna y la flora en el área objeto de estudio

De acuerdo a la Tabla 3 se observan algunos usos principales que se les da a ciertas especies animales por parte de las comunidades indígenas asentadas a lo largo del río Guaviare dentro del área de influencia del proyecto. Tal es el caso de la Danta, de la cual se emplea la grasa del lomo del animal para prevenir las canas y para que el crecimiento del cabello sea más rápido en la mujer.

La grasa de la Tortuga terecay se emplea como barniz en trabajos de tallado de madera, al igual que en los arcos de las flechas o puyas. Asimismo se utiliza para eliminar las ronchas o granos que salen en la piel, aplicándose en la zona afectada como ungüento. La manteca como tal de esta especie se usa como remedio para la tos, siendo la dosis de media cucharada tres veces al día. Los caparazones de estas tortugas tienen múltiples usos tales como plato para comida de perros y cuando está un poco deteriorado se va despedazando sirviendo como abono en los terrenos de los conucos (parcelas). La piel del Perro de agua es utilizada por los indígenas como implemento para recoger las basuras.

La manera de ver algunas especies de animales por parte de los indígenas de esta etnia, es diferente a la del hombre blanco; para ellos existen animales que cumplen funciones vitales y que representan una fuerza dentro de sus comunidades. Se citará a continuación el caso particular de las Dantas y los Guíos. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 107 La Danta era una persona y por eso la consideran como un hermano, anteriormente no la consumían, pero las nuevas generaciones comenzaron a romper esta costumbre y a cazarla para su consumo. Hoy en día, dicen ellos, se consume pero con precaución. Tienen la creencia de que el que la caza debe compartirla y cuando la traen del bosque, la persona que viene adelante es el que debe traerla de la cabeza y las manos, los que están atrás de él deben cogerle las patas y el resto del cuerpo. Esto lo hacen con el fin de que tanto ellos como sus familiares no sufran a la hora de morir, con una agonía larga, y que su espíritu no se vaya al cuerpo de la Danta, y por otro lado para que no les salga en el cuerpo “chucharos” (vejigas o granitos que forman huecos en la piel) a las personas que van en la parte de atrás.

En cuanto a la preparación de la Danta también se debe cumplir con ciertas normas tales como: la carne debe siempre ser cocinada, nunca asada o preparada de otra manera, luego se muele y se le agrega ají (este ingrediente acaba con el espíritu que pueda existir en la carne y así no le hace mal a las personas que se la van a comer); finalmente debe ser compartido con los demás miembros de la comunidad, con el fin que nunca haga falta comida entre ellos y la remesa que hacen les dure el tiempo adecuado.

Con respecto al Guío, lo consideran importante básicamente por dos razones: es un indicador del tiempo o clima, ya que cuando este sale del agua en época de invierno y se ubica en un árbol determinado, significa que hasta ese sitio llegará el nivel del río. En la época de verano sale en busca de alimento pero no se queda o enrosca en ningún sitio determinado.

En segundo lugar lo consideran el “cuidador de lagunas y ríos” o “protector” de este ecosistema; es un animal que no permite que se altere su hábitat, es decir que cuando en una laguna se abre camino por el bosque que la rodea, este abandona el lugar, causando lepra a la persona que hizo el daño. Al igual que otras creencias y costumbres, esta se ha ido perdiendo y no se respeta por parte de los miembros más jóvenes de las comunidades.

En cuanto al conocimiento y sabiduría sí hay jerarquía, en primer orden se encuentra el Chamán: el miembro más importante dentro de la comunidad; posee los conocimientos generales sobre plantas medicinales y rezos. Es el “poseedor de la sabiduría” y “distribuidor del conocimiento”, pero no a cualquier persona sino a la que el vea que cumple con los requisitos.

Le sigue el Médico Tradicional: es el que maneja las plantas medicinales, en lengua Kadepiacairi. Junto con él juega un papel importante una mujer de edad que también comparte estos conocimientos para aplicarlos generalmente con las mujeres. En tercer orden se encuentra el Rezandero: es el que maneja los rezos, tanto preventivos como curativos con base en las plantas medicinales apropiadas.

Interrelación de especies con el ecosistema

Las especies de fauna contribuyen a la regeneración de ciertas áreas degradadas mediante la dispersión de semillas por parte de aves principalmente, y otras especies herbívoras; fenómeno que determina la composición y distribución de especies, siendo procesos naturales que crean hábitats únicos en su género. 108 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León Las especies cumplen una función de interrelación con su medio, creando características clave dentro de un ecosistema. Un caso específico que define con claridad la función y por ende la importancia de cada especie dentro de un nicho determinado −es decir dentro de un hábitat específico y la relación con otras especies en el mismo− lo constituyen las cadenas alimenticias, desempeñan un papel fundamental para establecer sistemas productivos en algunos casos, y/o para regular poblaciones de especies. Es clave resaltar la importancia de la fauna, no solo desde el punto de vista estético, sino también científico, cultural y económico, en un ecosistema boscoso como los registrados en la zona del proyecto, las especies animales que viven en este −en diferentes hábitats− cumplen con funciones dentro del mismo; tal es el caso del sotobosque, en donde se desarrolla un microclima específico, creando condiciones diferentes a las que se presentan en la parte alta del bosque (dosel).

Un ejemplo de la diferenciación se puede explicar a través de las hormigas, termitas, escarabajos, hongos, entre otros, que se desarrollan muy bien en estos nichos y se encargan por un lado de crear mecanismos simbióticos con ciertas especies vegetales y por otro lado de descomponer la materia orgánica, nutriendo el suelo para el posterior desarrollo de las especies y así comenzar con un nuevo ciclo de nutrientes y mantener un equilibrio dentro de él.

La hojarasca presente del bosque va formando un tapete por encima del suelo, creando un hábitat especial para el desarrollo de los organismos y microorganismos mencionados anteriormente. El encontrar un buen número de epifitismo y especies de bromeliáceas también determina la presencia de ciertos organismos que habitan dentro de estos quiches identificados en la zona de estudio.

Importancia ecológica del área de estudio

Es importante resaltar que en un estudio realizado por PEDRAZA (s.f.), la calidad del hábitat para la fauna se estimó a partir de variables tales como el número de especies registradas por grupo (mamíferos, aves, peces) y especies amenazadas. La valoración de la importancia ecológica se realizó tomando como base el inventario forestal realizado en 7 parcelas y registros faunísticos distribuidos en el área de estudio, río Guaviare, sector Inírida-Barrancominas. La valoración de este criterio es de 1 a 3, siendo 1 el valor más bajo para los sectores que presentan un índice de riqueza bajo (según inventario) y pocos registros de especies faunísticas; y 3 el valor más alto para los sectores con mayor número de especies de flora y fauna registrada, en este sentido al sector Chigüiro-Chátare se le asignó el valor más alto (3) en cuanto a importancia ecológica, lo cual permite comprender la gran diversidad de fauna y flora encontrada en el presente proyecto.

En el mismo estudio PEDRAZA et al. (s.f.) registran el grado de vulnerabilidad de extinción de especies el cual se muestra en la Tabla 5.

Se puede mencionar que una de las causas principales de la disminucion de especies en ciertos sectores del area de estudio, se debe a la migracion causada por la presion del hombre sobre el bosque, ejecida en parte por la implementacion de cultivos ilícitos. De igual manera, la caza tan marcada de especies como la Lapa y el Chigüiro por parte de indígenas y colonos, contribuye a la desestabilizacion dentro del comportamiento de las especies y por ende a posibles disminuciones de individuos dentro de las poblaciones. Esta informacion debe servir para definir bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 111 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 109 y/o establecer medidas viables que ayuden a controlar su caza. Tabla 6. Grado de vulnerabilidad de extinción de especies, según PEDRAZA (s.f.)

Servicios ambientales

Si bien es cierto que muchas personas y comunidades enteras dependen del servicio de los árboles del bosque, también ahora se reconoce los usos multifuncionales que poseen los ecosistemas forestales como proveedores de servicios ambientales tales como las regulaciones hídricas, la protección de los suelos, la estabilidad del clima, la belleza escénica, o bien, el paisaje que generan. Es por ello que se han generado ciertas normas de protección de los bosques en comunión entre comunidad-bosques, para reducir los procesos de destrucción y deterioro de los 110 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León bosques (FAO, 2001). La Amazonia representa una de las regiones geográficas con mayor biodiversidad del país, que además de albergar una importante variedad de especies tanto vegetales como animales, es considerada como una despensa de diversos productos naturales como alimentos, artesanías y medicinas, que constituyen un banco genético de la humanidad.

Los cambios en el uso de la tierra por parte de las comunidades indígenas se deben en muchos casos a la nueva estructura de comunidades más sedentarias, sin embargo, es una de las estrategias de supervivencia y adaptación más importante que cumple con una función de conservación y regulación del acceso a los recursos (PALACIOS, 2007).

El cambio en la percepción del valor total de los bosques y cómo deben ser utilizados está marcado por una concienciación creciente sobre la importancia de los servicios ambientales y por propuestas para captar parte de este valor a fin de reducir la deforestación. La evaluación económica de los servicios ambientales se ha centrado en cuatro bloques fundamentales: biodiversidad, fijación de carbono, ciclo hidrogeólógico y educación/ocio. La conversación de la biodiversidad y la función protectora de suelos y cuencas hidrográficas son los servicios reconocidos desde hace más tiempo, existiendo figuras específicas de protección forestal asociados a espacios naturales protegidos para estos fines (RUIZ-PÉREZ et al., 2007).

El valor del bosque como fijador y almacenador de carbono es sobradamente conocido, aunque su conceptualización como un servicio ambiental solo ha

aparecido cuando la conciencia del papel de las emisiones de CO2 en el cambio climático ha empujado a la firma de acuerdos internacionales y a la ejecución de políticas tendientes a reducir dichas emisiones (RUIZ-PÉREZ et al., 2007).

Sin que lo anterior vaya en contravía de las culturas indígenas que tienen un concepto muy preciso de lo que significan los recursos naturales en términos de desarrollo, conservación y riqueza, ya que el valor de sus territorios encierra connotaciones históricas y cosmogónicas que representan un proyecto de vida colectivo y que nada tiene que ver con el valor económico de los recursos aprovechables (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

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Jorge Luis Tovar2, William Narváez-Solarte3, Sabrina E. Takahashi4

Resumen

En Colombia, la gallina criolla, no se ha caracterizado y tipificado adecuadamente, desconociéndose casi por completo las aptitudes productivas y sus diversos rasgos fenotípicos, por lo que conservar las estirpes nativas se convierte en un objetivo prioritario, debido a que la destrucción del hábitat y el escaso conocimiento de estas estirpes ponen al genoma nativo al borde de la extinción. El material genético del país, tiene su origen del Gallus bankiva (Gallus gallus ssp.). Esta investigación se realizó en la zona de influencia de la selva de Florencia del municipio de Samaná, Caldas. Para la tipificación y caracterización se examinó la totalidad de las gallinas y gallos criollos adultos encontrados en fincas de la región, se recolectó la infor- mación en un formato de encuesta integrado por variables cuantitativas y cualita- tivas, registrando la apariencia fenotípica de las aves. Para agrupar los individuos, se utilizó un análisis multivariado, mediante la metodología de correspondencias múltiples, en el programa estadístico SPAD.N, el cual permite reunir individuos de características similares en grupos homogéneos.

Como consecuencia del análisis se obtuvieron siete ejes factoriales y cinco grupos resultantes que explican el 70% de la varianza, analizando 47 variables activas, que agruparon el 98% de los animales. Las principales características fenotípicas fueron: color de plumaje, ojos, pico, tarsos, forma de la cresta, tamaño y peso corporal. El Grupo uno fue el de aves de color marrón que tienen el efecto del gen dorado (ss); el Grupo dos es dominado por el color negro, que representa el 26% de la población analizada. El tercer Grupo constituido por el 11% de la población y conformado por aves de color blanco, por ser poseedoras del gen (c/c). El Grupo cuatro, reúne el 11% de la población con aves de color amarillo o rubio; y, por úl- timo, el Grupo cinco, que congrega las aves con plumaje barrado, por la presencia del gen barrado (B-b). En la zona de la selva de Florencia, Caldas, predominan los genotipos criollos, de plumaje oscuro, por ser menos vulnerables a los depreda- dores; es un germoplasma adaptado a las condiciones de la región, en donde el color marrón es el dominante.

Palabras clave: aves, genética, caracterización, tipificación, fenotipo, genotipo.

* FR: 12-II-2013. FA: 2-V-2014. 1 Investigación financiada por la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados, Universidad de Caldas, Colombia. 2 M.Sc. Esp. Agricultura para el Departamento de Nariño – AGDENAR. Pasto, Colombia. E-mail: jltovarparedes@ gmail.com 3 Profesor Departamento de Salud Animal. Grupo de Investigación en Ciencias Veterinarias – Cienvet, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia. E-mail: [email protected] 4 Professora. Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Brasil. Grupo de Investigación en Nutrición, Metabolismo y Seguridad Alimentaria. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: TOVAR, J.L., NARVÁEZ-SOLARTE, W. & TAKAHASHI, S.E., 2014.- Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano en el departamento de Caldas. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 112-122. Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 113 BASES FOR THE COLOMBIAN Gallus gallus domesticus (Phasianidae) CONSERVATION IN THE DEPARTMENT OF CALDAS

Abstract

Creole hens in Colombia have not been characterized or categorized satisfactorily, being their productive flair as well as their diverse phenotypic features almost completely unknown, reason why preserving the native strain becomes a priority, especially because of their habitat destruction and the scarce knowledge of these strain which place the native genome at extinction risk. The genetic material of the country has its origins in the Gallus bankiva (Gallus gallus ssp.). This research was carried out in the influence zone in the rain forest of Florencia in Samaná, Caldas. The totality of creole mature hens and roosters found in farms of the region was analyzed to obtain the categorization and characterization. Information was gathered in a survey form integrated by qualitative and quantitative variables in which the phenotypic feature of the hens was registered. A multivariate analysis was used to group the individuals through the multiple correspondence methodologies in the SPAD.N statistics program that allows bringing together similar individuals with similar characteristics in homogeneous groups.

As a result of the analysis, seven factorial axes were obtained and five resultant groups that explain the 70% of variance, analyzing 47 active variables which grouped 98% of the animals. The main phenotypic features were: feathers’ color, eyes, beak, crest form, size, and body weight. Group one was the one with brown birds with the gold gene effect (ss); group two was dominated by color black representing 26% of the population that was analyzed; the third group was made of the 11% of the population formed by white birds with the (c/c) gene; group four gathered the 11% of the yellow or blond individuals; and lastly, group number five got together birds with barred plumage by the presence of the Barred (B-b) gene. In the rain forest zone in Florencia, creole phenotypes with dark plumage take precedence as they are less vulnerable to predators; it is a germplasm adapted to the conditions of the region where color brown is dominant.

Key words: birds, genetics, characterization, categorization, phenotype, genotype.

INTRODUCCIÓN

as gallinas tienen su origen del gallo bankiva (Gallus gallus ssp.), del cual se formaron cuatro grupos primarios para clasificar las razas y estirpes existentes Len la actualidad: asiáticas, mediterráneas, inglesas, americanas y un subgrupo conformado por las razas de combate (VALENCIA, 2011). Una teoría afirma que las gallinas llegaron a América durante los primeros viajes de Colón, y que por más de 500 años han adaptado su productividad a estas condiciones medioambientales (GARNICA, 2011); otra afirma que llegaron a América del Sur desde la isla de Pascua, ubicada al sudeste del Océano Pacífico, y que fueron introducidas al continente por los pobladores provenientes de Polinesia (MATISOO, 2007). 114 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

En Colombia se hacen las primeras importaciones −entre los años 1920 a 1940− de aves Rhode Island Red, Plymouth Rock Barrada, New Hampshire, Minorca, Sussex y Leghorn (RIVERA, 1995). Para el año 1950 se estimaba una población aproximada de 18 millones de aves, cuya producción de huevos se exportaba para Panamá, Curazao y Venezuela. En este mismo año entró al país la enfermedad de Newcastle y exterminó a la población avícola. Entre 1951 y 1960, la avicultura tuvo un proceso de readaptación con la importación de razas especializadas, alimentos, vacunas e implementos, que conllevaron a la industrialización, pero con dependencia tecnológica extranjera. Para 2012 existían 160’967.905 aves, comerciales, que conforman la población censada en diferentes tipos de explotación de la especie en el país (ICA, 2008).

Importancia del banco de germoplasma

Según BARRANTES (2008), gallina criolla es aquella propia del lugar donde ha desarrollado sus características para su supervivencia; reconociendo que han sufrido un cruzamiento constante entre ellas desde antes del descubrimiento de América, ya sea por sí mismas o por intervención de las comunidades rurales que buscan conservar los caracteres raciales y productivos de su interés (VALENCIA, 2011).

Sin embargo, los genotipos criollos, se han mezclado con animales exóticos de razas seleccionadas para alto rendimiento (VARGAS, 2011), en procesos de absorción en contra de las estirpes nativas (FAO, 2000; ICA, 2008). El alto rendimiento económico y productivo de la avicultura industrial, también, ha contribuido para que muchas razas abandonen el mundo económico, bien, porque estas no han respondido a la selección o porque todo el material disponible no ha sido estudiado y caracterizado exhaustivamente.

Es así como la conservación de razas naturales puras, tanto en el medioambiente silvestre como en el protegido, surge como alternativa forzosa.

En el intento de recuperar los genes de tolerancia de los principales tipos de gallina criolla que aún sobreviven en Colombia, GARCÍA & LONDOÑO (2002) lograron recolectar ocho tipos de gallinas criollas provenientes de los departamentos del Valle del Cauca, Cauca, Quindío y de la región Pacífica; entre los que se destacan: la “negra” de huevos azules, la “carioca” de pescuezo pelado, la “tapuncha” que no tiene cola, la “copetona”, la gallina de “filo pluma”, la “barbatus” y la “enzamarrada” con plumas en las patas. Del mismo modo, VALENCIA (2011) describe las características de 12 tipos de gallina criolla colombiana, desde la subespecie de donde provienen, y ocho variedades de la subespecie nanus.

METODOLOGÍA Localización

El trabajo se realizó en la zona de influencia de la selva de Florencia del municipio de Samaná, departamento de Caldas de la República de Colombia, ubicado a 74º50’ de longitud Oeste y 5º32’ de latitud Norte, entre los 700 y 2300 msnm, con precipitación anual de 6270 mm, temperatura media de 20ºC y una superficie aproximada de 240 km2. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 122 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 115 Se encuestaron 73 fincas con producción de gallinas criollas, de un total de 103 fincas existentes en el área de estudio. Se recolectó la información en un formato integrado por variables cuantitativas y cualitativas. Para la tipificación y caracterización se examinó la totalidad de las gallinas y gallos adultos encontrados en las fincas, registrando la descripción de la apariencia fenotípica, conforme a la metodología sugerida por FAO (1981), para la caracterización del recurso avícola nativo.

Para la agrupación de las gallinas, se tuvieron en cuenta las características fenotípicas cualitativas, se utilizó un análisis multivariado mediante la metodología de correspondencias múltiples clusters, en el programa estadístico SPAD.N (CISIA, 1994), que permite estudiar simultáneamente, las relaciones entre un gran número de variables cualitativas con mínima pérdida de la información. El análisis de clusters es un método de clasificación que permite reunir individuos de características similares en grupos homogéneos y construir un árbol jerárquico o dendrograma. resultados

Caracterización y tipifi cación de la gallina criolla. Como resultado del análisis se obtuvieron los ejes factoriales, los cuales consideran las nuevas variables numéricas construidas como combinación de las variables originales. Los primeros siete ejes factoriales explican el 70% de la varianza, usando 47 variables activas que intervienen en la construcción de los ejes factoriales y 24 variables ilustrativas. Todo el conjunto de variables representan las principales características fenotípicas de las aves, como el color de plumaje, ojos, pico, tarsos, forma de la cresta, tamaño y peso (Figura 1). Se obtuvieron siete grupos, de los cuales dos presentaron diferencia mínima y se unieron a los grupos afines, los cinco grupos resultantes explican el 98% de los animales.

figura 1. Partes del cuerpo del ave. 116 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi En los resultados arrojados, las gallinas con barba, las zamarronas o con plumas en las patas, las tapunchas o sin cola, las de plumas rizadas o chuscas y las enanas, representaron un porcentaje muy bajo dentro de cada grupo y de la población total, por lo tanto, no se clasificaron como grupo.

Descripción de los grupos de gallinas conformados

1) Grupo de aves con plumaje de color marrón. Este grupo está conformado por el 36% de los individuos, el 100% de las aves presentan cresta sencilla, el color del pico varía entre café y amarillo con 58 y 29% respectivamente; el color de los ojos está en iguales proporciones entre rojos y bayos; el 56% de los individuos presentan orejillas blancas, propio de las gallinas de origen mediterráneo, el 18% son copetonas, el 54% presentan piel blanca. El 65% muestran tarsos de color amarillo y el 29% blanco, el peso corporal promedio de las hembras es de 1,86 kg.

El color marrón del plumaje se presenta en varias razas, todas las que lo ostentan tienen el efecto del gen dorado (ss). En este grupo las aves muestran la esclavina que va desde el color rojo al leonado; el pecho varía desde el color café al negro, pasando por el rojo; el dorso es de color rojo y marrón; en el triángulo del ala se presentan los colores negro o café, y en la cola el color negro. Los machos de este grupo presentan una coloración roja intensa pasando por el leonado, son animales de gran tamaño y de tarsos largos.

2) Grupo de aves con plumaje de color negro. Este grupo representa el 26% de la población analizada, el 78% de los individuos luce cresta sencilla doblada, y el 15% cresta en forma de nuez. El pico es de color negro, los ojos varían entre el bayo y el rojo, el 52% presenta orejilla blanca, característica multifactorial en la que intervienen varios genes (OROZCO, 1989), el 11% son copetonas, al igual que despliegan el pescuezo pelado; la piel blanca está presente en el 62% de los individuos, y el 58% tienen los tarsos de color negro (Tabla 1).

Estos animales tienen un peso corporal promedio de 2,0 kg para las hembras y de 2,2 kg para los machos, con tarsos de longitud media. Sin embargo, existen machos que presentan tarsos largos superior a los 10 cm y con un peso corporal de 3,5 kg.

El plumaje negro característico del grupo está influenciado por el gen multialélico que hace que el color tenga variantes en su extensión y presente marcas de tipo aperdizado en el plumaje de las hembras. El 70% del grupo es negro en diferentes tonalidades y el 30% restante es negro aperdizado con briznas amarillas en la gola, pechuga asalmonada, vientre gris, triángulo del ala de color negro aperdizado y cola negra.

En los machos de este grupo, aparte de las tonalidades descritas anteriormente, un pequeño porcentaje tiene influencia del gen (s) plateado que hace que estos presenten la esclavina y los caireles de color blanco plateado y las cubiertas del ala de color marrón. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 122 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 117 bb bb bb bb B - B/b CC CC CC CC CC C/c ss ss ss ss ss S/s Co- coco coco CoCo CoCo CoCo Co/co Genes del color plumaje Genes wh wh wh wh R- e e e e E E - E/e wh wh wh wh e e e e 0 0% 23% 11% 11% (Na -) (Na Cariocas 0 0 15% 11% (Cr -) (Cr Copete 17,70% Tarsos 100% Amarillos 55% Amarillos 20% Negros 74% Amarillos 19% Blancos 65% Amarillos 29% Blancos 100% Negro y 100% Negro Verde 56% 52% Color Blanca Blanca Orejilla 51% Roja 51% 52% Roja 52% Roja 59% Pico Café Café Negro Negro Plumas en colores normales en colores Plumas Dorso gris oscuro y aperdizado, esclavina con briznas amarillas y pechuga asalmonada y vientre gris esclavina con briznas amarillas y pechuga asalmonada vientre y aperdizado, gris oscuro Dorso Presenta características tipo silvestre Presenta de toda clase colores la expresión Permite la pluma blanca el color y presenta Inhibe el color de las plumas en bandas alternantes Elimina Aves negras excepto en la esclavina y manto del macho negras excepto Aves casi blanco muy claro, color crema con el color del vientre intenso, dorso marrón rojizo Esclavina marrón que no sean negras las hace color blanco Plumas No se presenta dimorfismo sexual en el color se presenta No Aves totalmente negras Aves Amarillo Amarillo Amarillo R_ wh b e+ e coco C - c B - S Co - Genes responsables del color y dibujos plumaje responsables Genes E - E Café Ojos Rojo Rojo Bayo Bayo Bayo Bayo Rojos Rojos Rojos Tipo de cresta Tipo 78% sencilla D. 15% en Nuez 78% sencilla D. 22% en Nuez 90% sencilla D. 59% en Nuez 33% Guisante 100% sencilla Bayo a Rojizo Bayo Con copete Letal Cabeza normal Pardo a Marrón Pardo Cuello desnudo Cuello normal Cuello H 2,00 2,00 1,90 1,88 1,88 Color de ojos - Br Cr - Cr Cr Cr crcr brbr de Copete Presencia Del cuello Del Na - Na nana M 2,2 2,4 2,21 2,05 2,16 Peso en kg Peso Rojas Color Negras Blancas Amarillas Saraviadas Características fenotípicas de las gallinas criollas, encontradas en la zona de influencia de la selva de de influencia la selva Características fenotípicas de las gallinas criollas, encontradas en la zona departamento de Caldas del municipio de Samaná, Florencia, 8 % 26 11 11 43 TIPO DE AVES 2 3 4 5 1 Grupo W – Id Tarsos Negros Tarsos W – Id Amarillos Tarsos ww Id verdosos Tarsos ww Id R – P – Cresta en Nuez R – P Cresta rrpp Cresta sencilla rrpp Cresta Color de los tarsos Blancos Tarsos W – Id rr P – Cresta en Guisante rr P – Cresta Color de la Piel Blanca W – Piel ww Piel Amarilla ww Piel Forma de cresta Forma R/r y F Cresta en Guisante R/r y F Cresta en Rosa R – pp Cresta abla 1. T 118 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi 3) Grupo de aves con plumaje de color blanco. Conformado por el 11% de la población. El 90% de estas aves muestra cresta sencilla, color del pico amarillo y café, ojos que varían entre el rojo y el amarillo; el 52% del grupo exhibe orejilla roja, el 15% son copetonas. La piel amarilla está presente en el 57% de los animales e influye para que se manifieste el color amarillo de los tarsos en el 55% de los individuos. El 75% de las hembras tienen un tamaño corporal de 1,85 kg mientras que los machos pesan en promedio 2,4 kg. El 20% de los individuos son de tamaño corporal grande (Tabla 1).

El color predominante de este grupo de aves es el blanco por la presencia del gen (c/c), el 20% de las aves lucen algunas briznas de color café amarillento. El triángulo del ala y de la cola es de color blanco, pero con la presencia de algunas plumas de color café o negras.

4) Grupo de aves con plumaje de color amarillo o rubio. Este grupo reúne el 11% de la población, el 59% de las aves presentan cresta en forma de nuez y el 33% cresta en forma de guisante; el pico de color café está vigente en el 81% de los individuos, seguido del pico amarillo en el 19%; el color de ojos, se reparte en iguales proporciones entre amarillos y rojos, el 51% presenta orejilla roja, propio de las gallinas de clase mediterránea, el 23% pescuezo pelado, el 59% ostenta piel blanca característica para que el 57% de los individuos presente el color amarillo de los tarsos y el 33% color blanco. El peso corporal promedio es de 1,86 kg para hembras y de 2,05 kg en los machos (Tabla 1).

El plumaje amarillo o crema de las aves, varía de un amarillo rojizo hasta un blanco crema, es una característica que está muy difundida en el medio; las aves de este grupo presentan un color amarillo a un amarillo crema en la esclavina, el pecho de color crema aproximándose al blanco, el dorso de color crema con presencia de briznas amarillas o marrones, el color del triángulo del ala varía entre el marrón y el blanco, en la cola se muestra el color crema y el marrón con algunas plumas de color negro. Los machos de este grupo presentan el color leonado, pasando por el amarillo. Son animales de muy buen tamaño y de tarsos largos.

5) Grupo de aves con plumaje barrado. Es el grupo minoritario, conformado por el 8% de la población, se caracteriza por presentar cresta sencilla en el 78% de los individuos, pico de color amarillo, ojos en la mayoría rojos. En el 59% del grupo se observa orejilla roja, el 11% el pescuezo pelado; la piel amarilla está presente en el 56% de la población, el color amarillo de los tarsos se exterioriza en el 74% de los individuos. El tamaño corporal promedio es de 2,0 kg para las hembras y de 2,21 kg para machos, el 41% de los individuos son de tamaño corporal grande (Tabla 1).

Las aves de este grupo presentan en las plumas inhibición de color en bandas, dando lugar al blanco, que alternan con las bandas del color base de las aves, mostrando animales de color negro con blanco, dorado con blanco, y amarillo con blanco, por la presencia del gen barrado (B-b). El color base predominante del grupo es el amarillo; en la mayoría se observa tonalidades oscuras en el triángulo del ala y presencia de plumas negras en la cola. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 122 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 119 DISCUSIÓN

Aspecto fenotípico de las gallinas criollas. De acuerdo con las características fenotípicas de los animales, predominan genotipos criollos, lo que significa que la región en estudio mantiene un germoplasma adaptado a las condiciones de la región y con poca influencia de sangre externa.

Con respecto al color de las plumas, el rojo marrón fuel el predominante con un 43%, seguido del negro con 26%, y por el blanco y el amarillo con el 11% cada uno, el grupo minoritario fue el que presentó la característica de barrado en las plumas con el 8%; estudios realizados en el Valle del Cauca por VALENCIA & BETANCOURT (1991) encontraron que el 36,58% de las gallinas presentan el color rojo como dominante. Igualmente JUÁREZ et al. (2000) encontraron que el 75% de las gallinas criollas muestreadas en México exhiben plumaje de color oscuro, que varía entre rojo, negro y pardo con menor frecuencia del blanco-crema. También sostienen que en la población de gallinas criollas predominan los plumajes oscuros, porque se han desarrollado como medios de defensa, los cuales les permite camuflarse frente a sus depredadores.

El tipo de cresta de mayor frecuencia fue la cresta simple o sencilla, presente en el 100% de las gallinas rojas marrones, el 90% de las gallinas blancas y el 78% de las gallinas negras y barradas. En general, el 69,2% de la población de gallinas estudiada presenta cresta sencilla doblada y el 27,8% cresta en forma de nuez y guisante. SEGURA (1989) y ESPINOSA (1991), describen frecuencia para cresta simple de 87% y 100%, respectivamente, en varias poblaciones mexicanas y afirman que existe relación entre el tipo de cresta y la fertilidad, siendo los animales menos fértiles los que presentan cresta en rosa y nuez. En Cuba VALDÉS-CORRALES et al. (2010) observaron que las gallinas de cresta simple y emplume normal mostraron frecuencia superior a los demás rasgos, y sostienen que en ambos casos se trata de genes recesivos debido a una mayor capacidad de adaptación a las condiciones climáticas.

El color amarillo de los tarsos fue dominante en las aves barradas, rojas marrones y en igual proporción en las blancas y amarillas, con el 74, 65 y 55%, respectivamente. El color blanco de los tarsos se presentó en aves amarillas, rojas marrones y barradas, con el 33,29 y 19% respectivamente; y los colores negro y verde de los tarsos se restringieron, prácticamente, al grupo de las aves negras con el 100% y el 20% en el grupo de las aves blancas. El promedio general del color amarillo de los tarsos es de 49,8%, el 24% para los colores negro y verde y el 16% para el color blanco.

La característica del pescuezo pelado o cariocas se presentó en el 23% de las aves amarillas, y en el 11% de las aves negras y barradas. Existen varios estudios donde se demuestra que los animales que muestran esta característica, son más eficientes en los procesos fisiológicos en condiciones de elevada temperatura ambiental, por su mayor capacidad para disipar calor, que las aves de pescuezo normal. Sin embargo, se ignora su desempeño en ambientes fríos (GUINBERT, 1997; JUÁREZ & ORTIZ, 2000). 120 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi En relación con el color de las orejillas, prácticamente, la distribución es del 50% para orejillas blancas y del 50% para orejillas rojas, en todos los grupos de aves. De acuerdo con OROZCO (1989), el color del óvulo auditivo u orejilla roja es propio de las aves atlánticas o americanas y el color blanco de las mediterráneas; estos resultados sugieren el grado de influencia que ha tenido la parvada criolla, de ambos grupos genéticos.

Con respecto a la presencia del copete, se mostró con mayor frecuencia en el grupo de gallinas rojas, blancas y negras con el 17,7, 15 y 11%, respectivamente, con un promedio para la población de 8,74%. Estos aditamentos ornamentales son más marcados en los machos, por lo que se cree que sirven para atraer a la hembra en el apareamiento (LAYNA & ORDÓÑEZ, 1982). Para OROZCO (1989), las aves con aditamentos tienen buena aceptación y hasta son preferidas por los aficionados de los clubes ornamentales. Se ignora, sin embargo, si existe algún tipo de asociación entre los detalles ornamentales con la adaptabilidad productiva de las gallinas.

Las actividades que rodean la explotación de la gallina criolla en el medio colombiano, tienen más semejanzas que divergencias con las explotaciones avícolas que se desarrollan en otros países, en este caso en México. Las similitudes empiezan con las características fenotípicas desde el color del plumaje hasta el color de los tarsos, seguido por el tamaño corporal y las características productivas, estas semejanzas permiten pensar que la evolución y la expansión de las especies desde el Sur del continente hasta México, no fue únicamente de aves, sino que se llevaron consigo las técnicas de manejo y alimentación (PATIÑO, 1970).

Banco de germoplasma. En Colombia, la explotación avícola de los hogares campesinos no se ha caracterizado y tipificado adecuadamente, desconociéndose casi por completo las actitudes productivas y los rasgos fenotípicos de las diversas estirpes de gallinas criollas. La introducción indiscriminada de razas exóticas, la destrucción del hábitat ecológico, y la pérdida de interés por aspectos económicos, han acelerado cada día más la erosión genética de la especie, que posiciona al genoma nativo al borde de la extinción (SEGURA & MONTES, 2001).

Conservar las estirpes nativas debe ser una necesidad prioritaria para conocer la variabilidad y la frecuencia de rasgos de apariencia fenotípicos e identificar los genes que confieren fertilidad, resistencia a enfermedades, y adaptabilidad a alimentos de baja calidad, para desarrollar una agricultura sostenible. Argumentos que tienen sentido y concuerdan con las recomendaciones de la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2000), de establecer bancos de germoplasma in vivo basados en las características fenotípica y genotípica de los animales y dentro de sus propios agroecosistemas para conservar los recursos genéticos autóctonos. En este caso, y respecto a las especies avícolas, para la conservación de la gallina criolla, se deben tener en cuenta las características morfológicas como son: tamaño, forma, color del plumaje, color de la piel, tarsos, forma y tamaño de la cresta, características que constituyen la base más segura de agrupamiento de individuos en una población común (OROZCO, 1989) con perspectivas de importancia científica, económico- productiva y cultural. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 122 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 121 CONCLUSIONES

La cría de gallinas es una actividad arraigada dentro de la familia campesina colombiana debido a la facilidad con que se crían estos animales, al corto período de crecimiento en comparación con los cerdos, ovinos y bovinos, así como por la baja inversión de capital inicial que se requiere para su explotación; además del alto grado de adaptación que han alcanzado estas a las condiciones climáticas adversas. En los fenotipos encontrados, los colores oscuros del plumaje de las aves son los que predominan en las diferentes fincas. Fruto de la adaptación al medio, son menos vulnerables a los depredadores, pero la destrucción del hábitat y el bajo conocimiento de las estirpes criollas, ponen al genoma nativo al borde de la extinción.

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ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 125-137 125 APORTES AL USO DE COBERTURAS DE LA DANTA DE TIERRAS BAJAS, Tapirus terrestris colombianus HERSHKOVITZ 1954 (PERISSODACTYLA: TAPIRIDAE) EN LA SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA EN LAS CUENCAS RÍO ANCHO Y PALOMINO – NORTE DE COLOMBIA*

Tania Marisol González-D.1, Franz Kaston Florez2, Dolors Armenteras P3

Resumen

En la Sierra Nevada de Santa Marta se encuentra la danta colombiana, subespecie endémica que presenta una alta vulnerabilidad a la extinción local, debido principalmente a la pérdida de hábitat y la cacería. En el presente estudio se evaluó el uso de coberturas de la danta colombiana en las cuencas Río Ancho y Palomino (Sierra Nevada de Santa Marta), mediante el uso de telemetría, seguimiento en campo y análisis de coberturas vegetales. Se encontró que las dantas tienden a permanecer constantemente en los mismos parches, los cuales están conformados por un mosaico de coberturas de bosque húmedo y vegetación secundaria. Por otra parte, el rango de acción general para la especie mostró ser amplio, respecto a otros rangos calculados para la especie, con áreas cerca a las 200 ha. Este tipo de estimativos son de gran importancia para aportar al conocimiento de la ecología de la especie y determinar cuáles son sus requerimientos de coberturas, información trascendente para desarrollar acciones de conservación exitosas.

Palabras clave: danta, uso de coberturas, preferencia de coberturas, rango de acción, telemetría.

CONTRIBUTIONS TO THE LAND COVER USE BY THE LOWLAND TAPIR, Tapirus terrestris colombianus HERSHKOVITZ 1954 (PERISSODACTYLA: TAPIRIDAE) IN THE SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA IN THE BASINS OF ANCHO AND PALOMINO RIVERS - NORTHERN COLOMBIA

Abstract

The Colombian tapir is found in the Sierra Nevada de Santa Marta; it is an endemic subspecies that presents high risk of vulnerability of local extinction, because of habitat loss and hunting. This study assessed the coverage use of the Colombian tapir in the basins of the Ancho and Palomino (Sierra Nevada de Santa Marta)

* FR: 20-V-2013. FA: 25-III-2014. 1 Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. E-mail: [email protected]; [email protected] 2 Fundación Nativa. E-mail: [email protected] www.nativa.org 3 Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: GONZÁLEZ-D., T.M., FLÓREZ, F.K. & ARMENTERAS P., D., 2014.- Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954 (Perisodactyla: Tapiridae) en la Sierra Nevada de Santa Marta en las cuencas río Ancho y Palomino – norte de Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 125-137. 126 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P. rivers using telemetry and field follow-up, and analysis of vegetal coverage. It was found that the tapir tends to stay in the same patches, which are conformed by a mosaic of rainforest and secondary vegetation. On the other hand, the general action ranges for the species showed to be wide in comparison to other ranges calculated for the species with an area close to 200 ha. This kind of calculations is important to provide knowledge of the species’ ecology and to establish their coverage requirements, which is important information to develop successful conservation actions.

Key words: tapir, coverage use, coverage preference, home range, telemetry.

INTRODUCCIÓN

nivel mundial, el hombre utiliza la tierra y sus recursos transformando los ambientes naturales. Una de las principales perturbaciones es la perdida de A hábitat por cambios en el uso del suelo con fines agropecuarios, de extracción de maderas y otros (OJASTI & DALLMEIER, 2000). Estos procesos ocasionan que se destruya gran parte de la cobertura vegetal natural, provocando fragmentación, definida como un proceso de división de un hábitat continúo en fragmentos o parches, como consecuencia de procesos de cambio de uso del suelo (FAHRIG, 2003) en consecuencia, también se crea efecto de borde, definido como los efectos sobre los fragmentos, como la penetración de la luz y el viento, ocasionando cambios en el microclima (GASCON et al., 2000), produciendo parches de bosque embebidos en matrices de pastos y cultivos, reduciendo de esta manera la oferta de hábitats para las especies animales, ocasionando que mucha de la fauna silvestre que habita dichos bosques quede aislada en los fragmentos y desaparezca con el tiempo, debido a que no pueden mantener poblaciones mínimas viables por falta de recursos para su supervivencia (MONTENEGRO, 2009; OJASTI & DALLMEIER, 2000).

La subespecie Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz, 1954, se distribuye en el norte de Colombia, en la vertiente oriental de la Sierra Nevada de Santa Marta, confinada a las cuencas de los ríos Jerez, San Salvador, Naranjal, La Cristalina, Mamaice y Palomino dentro del Municipio de Dibulla en el departamento de la Guajira Colombia, a una altitud que va desde los 300 m hasta los 1300 m aproximadamente (FLOREZ, 2008). Además de este pequeño rango, se conocen algunos registros en los departamentos de Magdalena, Córdoba, atlántico (actualmente extinta) y Antioquia (ARIAS ÁLZATE et al., 2009; HERSHKOVITZ, 1954). Esta subespecie generalmente habita zonas con abundantes fuentes de agua y coberturas vegetales boscosas conservadas, con parches de bosque secundario, debido a que así obtiene una mayor disponibilidad de alimento, agua y sitos de refugio, de acuerdo a lo encontrado en estudios de uso de hábitat para la especie en del noreste antioqueño colombiano (ARIAS ÁLZATE et al., 2009).

La danta colombiana se encuentra categorizada según la IUCN como En Peligro Critico (CR) y se incluye en el apéndice II del CITES (ARIAS ÁLZATE et al., 2009). Sin embargo, dentro del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAP) en Colombia se encuentra pobremente representada, encontrándose tan solo en partes del PNN bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 137 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 127 Sierra Nevada de Santa Marta (MONTENEGRO, 2005), sin que se conozca información acerca de las áreas de hábitat críticas para su supervivencia. Tampoco hay estudios a nivel poblacional, aunque sí se han implementado estrategias de conservación para reducir sus amenazas, mediante la educación ambiental y la participación comunitaria, como la que ha realizado la Fundación Nativa.

El hábitat de un animal, en términos generales, es el lugar donde vive, y en el cual están presentes los recursos elementales para la supervivencia y reproducción como comida, agua, refugio, cubierta vegetal y, en donde los animales se han adaptado para hacer frente a los fenómenos climáticos, competidores y depredadores (MORRISON et al., 2006). La selección de hábitat es un proceso que involucra la preferencia de características ambientales, biológicas y ecológicas especificas que debe tener el entorno, la cual provoca que un área determinada sea la elegida para vivir por los individuos de una especie particular (MORRISON et al., 2006). El estudio de la selección de hábitat implica la caracterización de su estructura, respecto a vegetación, topografía, fuentes de agua, entre otros, y de factores ambientales como el clima y la precipitación, además de estudiar las interacciones entre el hábitat y las poblaciones naturales que allí habitan y su relación con las actividades humanas (BAASCH et al., 2010).

De acuerdo con esto, el estudio de la selección de hábitat por parte de determinados organismos, puede permitir identificar y hacer una planificación de las áreas importantes para la conservación (BAASCH et al., 2010), seleccionar las especies prioritarias para el manejo, caracterizar los impactos ambientales y los usos del suelo, llevar a cabo acciones de mejoramiento de hábitats por medio de estrategias de restauración, planes de manejo sostenible, entre otros (OJASTI & DALLMEIER, 2000).

La mayoría de estudios de selección de hábitat utilizan métodos de rastreo de la fauna silvestre, con el fin de registrar sus patrones de uso. Entre los métodos de rastreo de mamíferos no voladores se encuentra la radiotelemetría, que permite cuantificar los movimientos de un animal, proporcionando información sobre las áreas utilizadas y su localización (MORRISON et al., 2006; MANLY et al., 2002). Esta información se complementa con búsquedas directas en campo mediante el seguimiento de signos de presencia, los cuales pueden ser huellas, heces, defecaderos, dormideros, restos de presas (MORRISON et al., 2006).

El objetivo de este estudio es evaluar el uso de coberturas de la danta colombiana en las cuencas Río Ancho y Palomino en la Sierra Nevada de Santa Marta, mediante el uso de telemetría, seguimiento en campo y análisis de coberturas vegetales, considerando que el estudio de coberturas vegetales es un componente fundamental en la diferenciación de hábitats.

MÉTODOS Área de estudio

El área de estudio está localizada en la vertiente norte de La Sierra Nevada de Santa Marta, en las cuencas Rio Palomino en el departamento del Magdalena y la cuenca Rio Ancho en el departamento de La Guajira, abarcando alturas desde 0 a 2.000 m de 128 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P. altitud, y con una extensión total aproximada de 165.700 hectáreas (Figura 1). Esta área abarca una región heterogénea de coberturas vegetales, con bosques húmedos con poca intervención y dosel continuo, vegetación secundaria y arbustales con baja intervención (FLOREZ et al., 2008). En el área se encuentran pequeñas poblaciones indígenas y la reserva Buenavista de propiedad de la Fundación Nativa.

Figura 1: Mapa área de estudio cuentas Rio Ancho y Palomino

Fuentes de datos y análisis

En el mes de abril del año 2011, Fundación Nativa con el apoyo de Corpoguajira, capturó un individuo macho de danta colombiana en la Reserva Buenavista, mediante la utilización de perros de campesinos cazadores de la zona, acompañados de indígenas Kogi y Arhuacos, y veterinarios especializados en manejo de fauna silvestre. El individuo fue anestesiado utilizando dardos y pistola de aire Dan- inject®, para ser equipado con un collar de telemetría satelital, el cual suministró información de ubicación geográfica, altitud y fecha del individuo cada 7 días con aproximadamente 3 registros al día, entre los meses de abril y julio del año 2011. Adicionalmente, se realizó una salida de campo de 20 días en septiembre de 2012 a la Reserva Buenavista, en la cual se realizaron recorridos diarios diurnos de 5 horas de duración, para un total de 44 horas de búsqueda, en las cuales, con base al conocimiento local y a una salida previa de reconocimiento, se hizo un seguimiento bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 137 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 129 de rastros como huellas, heces, comederos y dormideros, para delimitar los caminos utilizados por las dantas (Figura 2). Con la utilización de un GPS marca Garmin, modelo GPSMAP 62s S® se marcaron los senderos durante todos los recorridos y se geoposicionanron las zonas de alimentación, descanso, heces y huellas. Durante dichos recorridos, se realizaron observaciones de los recursos utilizados por la especie, como diferentes tipos de plantas que utilizaba como alimento

Con el software geográfico Arcgis 10, teniendo como insumo inicial la clasificación de coberturas vegetales hecha por la Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta (2010) (Figura 3) y los puntos arrojados por el collar de telemetría, se identificaron los tipos de cobertura usados por el individuo y el área proporcional de cada tipo de cobertura, para determinar su posible selección, es decir, si la especie prefiere o evita cierto tipo de coberturas en función de su disponibilidad (área). Para ello, se realizó una prueba χ2 (ji-cuadrado) de bondad de ajuste, con el programa R versión 2.15.2, con la hipótesis nula que la especie utiliza cada tipo de cobertura en proporción a su disponibilidad, dentro de la zona de estudio, para lo cual se contrastaron el número de registros observados con los esperados obtenidos estadísticamente y, se construyeron intervalos de confianza de Bonferroni para cada proporción teórica de ocurrencia (DASGUPTA & ALLDREDGE, 2000; NEU et al., 1974).

Además, se realizaron estimaciones del rango de acción del individuo, con el programa R versión 2.15.2, utilizando el método kernel, el cual es un método estadístico no paramétrico que estima la densidad de probabilidad de un conjunto de puntos, es decir, estima la probabilidad de ubicación de un animal de acuerdo a unas coordenadas (x, y), obteniéndose el área mínima en la que la probabilidad para ubicar el animal es igual a un valor especifico (RODGERS & KIE, 2007). Este método tiene como ventaja sobre otros métodos como el Mínimo Polígono Convexo (MPC), que al seleccionar porcentajes, reduce el efecto de valores atípicos, evitando que se incluyan áreas que no están siendo utilizadas por los animales (ACKERMAN et al., 1990).

RESULTADOS Seguimiento de huellas y delimitación de caminos

En los recorridos diarios realizados durante la salida de campo, se registraron diferentes senderos utilizados por las dantas, los cuales se caracterizan por su apariencia de túneles entre la vegetación y están rodeados por quebradas y ríos que ofrecen recurso hídrico para las dantas; se identificaron 7 caminos principales (Figura 2): campamento Buenavista-Poza de las dantas, Poza de las dantas-Filo de la Herradura, campamento Buenavista-Chorro Naranjal, campamento Buenavista- Buenhaga, Buenhaga-comedero aguacate, campamento Buenavista-limite cultivo café.

El sendero campamento Buenavista-Poza de las dantas, se caracterizó por tener coberturas vegetales boscosas, de vegetación secundaria y mosaicos de pastos y vegetación secundaria. También se identificaron comederos de danta, caracterizados por presentar trocos jóvenes consumidos y ramoneados en su corteza, además de huellas; al igual que dormideros, los cuales se ubicaban en zonas planas de los filos de las montañas, donde también se encuentra disponible vegetación para su 130 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P. alimentación. El sendero Poza de las dantas-Filo de la Herradura, se caracterizo por tener coberturas vegetales boscosas, de vegetación secundaria, cultivos de plátano guineo, yuca y café y pastos, en este sendero se identificaron también varios dormideros, presencia de huellas y heces. El camino campamento Buenavista- Chorro Naranjal, se caracterizo por presentar coberturas vegetales boscosas y de vegetación secundaria, este camino presento una buena cantidad de huellas. Los senderos campamento Buenavista-Buenhaga y Buenhaga-comedero aguacate, se caracterizaron por presentar vegetación de bosque y secundaria, con gran presencia de plantas de plátano guineo y aguacate, comederos y huellas.

Figura 2. Distribución de los puntos de collar y los senderos seguidos en campo.

Disponibilidad y uso de coberturas

Con base a la clasificación de coberturas vegetales de la Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta (2010), se identificaron 10 tipos de coberturas en la zona de estudio: (a) agua: 513,37 ha, (b) arbustal: 2.301,16 ha, (c) bosques: 82.775 ha, (d) cultivos: 18.878,80 ha, (e) misceláneo (mosaico de cultivos, pastos y espacios naturales): 25.082 ha, (f) nubes: 31,25 ha, (g) pastos: 6.771,67 ha, (h) vegetación secundaria: 28.676 ha, (i) sombra: 193,05 ha y (j) zonas quemadas: 468,73 ha, para una extensión total de 165.700 ha (Figura 3). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 137 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 131

Figura 3. Coberturas vegetales en la zona de estudio, editado de: Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta, año 2010.

La información suministrada por el collar de telemetría se cruzó con las coberturas más representativas, para conocer en qué tipo de cobertura de encontraba cada observación, resultando que de las 43 observaciones logradas; 24 se encontraron en la cobertura de bosque húmedo, 15 en vegetación secundaria y 4 observaciones en el misceláneo. La prueba de χ2 (ji-cuadrado) de bondad de ajuste, realizada con la proporción de superficie de cada tipo de cobertura sobre el total del área de estudio y con los puntos de collar observados y esperados en cada cobertura, arrojo un valor de 9,35, con 2 grados de libertad y un p-valor de 0,0093 (Tabla 1), concluyendo a un nivel de significancia del 5% (p-valor < 0,05 ) que el número esperado de observaciones en cada cobertura difiere significativamente del numero esperado de acuerdo a su disponibilidad (extensión en cada cobertura), mostrando que el individuo de estudio tiene preferencia por alguno de los tipos de coberturas. La prueba ji-cuadrado mostró en general que existen diferencias entre disponibilidad y uso de las coberturas. 132 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

Tabla 1. Prueba ji-cuadrado de bondad de ajuste, valor ji-cuadrado de 9,35, con 2 grados de libertad y un p-valor de 0,009323. Valores de la superficie total en hectáreas (ha).

Intervalo de Proporción Número Número Proporción confianza para Tipo de Superficie de la de puntos de puntos de la proporción cobertura total superficie observados esperados ocurrencia de ocurrencia total (confianza 95%) Bosque 82775,74 0,61 24 26,07 0,56 0,42≤p1≤0,792 Misceláneo 28676,71 0,21 4 9,03 0,09 0,055≤p2≤0,365 Secundario 25082,09 0,18 15 7,90 0,35 0,036≤p3≤0,332 (B. abierto)

Ji-cuadrado = 9,350503, con dos grados de libertad, con p-valor = 0,009323182

Los intervalos de confianza Bonferroni construidos a partir de los porcentajes de disponibilidad de cada cobertura, indican con una confianza del 95% que la proporción de ocurrencia de la cobertura de vegetación secundaria, es significativamente mayor que la proporción estimada por la disponibilidad de este tipo hábitat (la proporción observada es mayor que el límite de confianza superior), indicando que la danta selecciona la cobertura de vegetación secundaria. Por otra parte, para los otros dos tipos de cobertura se acepta de manera general la hipótesis nula al 5% de significancia que la especie utiliza cada tipo de cobertura en proporción a su disponibilidad dentro del área de estudio, ya que la proporción observada en ambos casos (Bosque y Misceláneo) se encuentra dentro del intervalo de confianza del 95% (Tabla 1).

Por otra parte, la evaluación del rango de acción mediante el método kernel, arroja áreas estimadas de 16.987 ha para un porcentaje de 95 y 1.973 ha para un porcentaje de 50 (Figura 4). En este caso, por ejemplo, que exista un porcentaje de 95, hace referencia a que hay una posibilidad del 95% de encontrar el animal dentro de esa zona (RODGERS & KIE, 2007).

Respecto al error estimado asociado a los cálculos de rango de acción con el estimativo kernel, se consideró un parámetro de suavizado de ancho fijo igual a h = σ X n-1/6, que supone que los datos tienen una distribución normal bivariada, que capta los patrones importantes de los datos, dejando fuera el ruido (CALENGE, 2011).

Figura 4: Porcentajes de rango de acción estimados con el método kernel. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 137 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 133 DISCUSIÓN

Aproximadamente el 50% del área de estudio (82.800 ha) corresponde a cobertura de bosque, siendo este tipo de cobertura la que presenta un mayor tamaño y un mayor número de observaciones directas de rastros y de registros de presencia del individuo, 24 datos de collar, correspondientes a 55,8% del total de observaciones, lo que significa una selección del tipo de cobertura proporcional a su oferta e implica que este tipo de cobertura es importante para la presencia de la danta colombiana en la zona, donde, junto con la cobertura de vegetación secundaria, puede llevar a cabo sus hábitos ecológicos, como forrajeo. Esto concuerda con lo encontrado por ARIAS ÁLZATE et al. (2009), quienes reportaron que esta especie se encuentra mayormente en bosques primarios de gran tamaño, con algunos parches de bosque secundario, además de encontrarse también en ecosistemas rodeados por rastrojos, potreros y zonas de cultivo.

Respecto a los senderos delimitados en campo, se observó que encierran los puntos de ubicación arrojados por el collar de telemetría, constatando de esta manera la presencia de esta especie en la zona de estudio y mostrando efectividad en los datos proporcionados por el collar de telemetría (Figura 2).

Respecto al error estimado asociado a la colecta de estos puntos por el collar, se conoce que la empresa francesa Argos, quienes reciben la señal del satélite, calcula la posición de un punto con mínimo 4 mensajes de calidad correcta dentro de una pasada del satélite, debido a esto, es posible que exista un error asociado a la colecta de los datos de magnitud incierta, debida a las densas coberturas boscosas que se encuentran en la zona de estudio (FLORA & FAUNA CHILE LTDA, 2012).

La ubicación constante de dichos caminos puede deberse a que las dantas tienden a permanecer en una misma zona y frecuentan los mismos senderos formando caminaderos entre la vegetación como mencionan ARIAS ÁLZATE (2008) y RICHARD & JULIÁ (2000). Tal fidelidad puede explicarse por la distribución de los ríos y pozas (Figura 2) donde los tapires establecen depósitos de materia fecal, y posiblemente también descansan y se refrescan (ARIAS ÁLZATE, 2008; RICHARD et al., 2000 (b)).

La mayoría de los senderos utilizados por las dantas tienen apariencia de túneles entre la vegetación, que recorren mosaicos de coberturas vegetales, encontrándose áreas con bosque húmedo, vegetación secundaria y mosaicos de pastos y cultivos. Lo anterior ocurre porque tal heterogeneidad de coberturas les ofrece una mayor disponibilidad de alimento durante todo el año según las épocas de floración de la vegetación y el clima. Además, esta oferta variada de coberturas puede brindar la posibilidad de diferentes sitos de refugio.

Con base en la información cartográfica analizada, se observa que Tapirus terrestris colombianus habita generalmente zonas con coberturas vegetales boscosas conservadas o en recuperación, con parches de vegetación secundaria, posiblemente para cumplir sus requerimientos ecológicos y comportamentales, como alimentación, refugio y oferta hídrica, mostrando una gran capacidad de responder a la heterogeneidad espacial, como menciona COELHO et al., (2008) para el tapir de tierras bajas. Se tiene conocimiento que la presencia de coberturas vegetales densas, es decir, con vegetación abundante y conservada, están directamente relacionadas con la distribución y abundancia de las dantas, 134 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P. porque proveen alimento y agua, también se ha mencionado que estos mamíferos prefieren coberturas con vegetación secundaria, debido a que estas pueden ser densas también y proveer una mayor disponibilidad y diversidad de alimento (ARIAS ÁLZATE et al., 2009).

El hecho de que la danta colombiana se encuentre en un variado tipo de coberturas vegetales, muestra que la especie ha hecho frente a los procesos de cambio de paisaje que ha sufrido la sierra nevada. Posiblemente se trate de una especie con nicho amplio, aprovechando de esta manera los recursos y tratando de mantener su población. Adicionalmente, en la fase de campo se observó que todas las coberturas de la zona de estudio son de fácil acceso y no presentan barreras geográficas considerables, además, todos los registros de presencia y las observaciones directas de los rastros se encuentran alejados de asentamientos humanos y vías de acceso como carreteras.

Con las coberturas analizadas en este estudio, según la clasificación de coberturas vegetales de la Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta (2010) y los datos de collar, se obtuvo que el número esperado de observaciones del individuo en cada cobertura difiere significativamente del numero esperado de acuerdo a su extensión, sugiriendo para el animal de estudio que existe preferencia por alguno de los tipos de coberturas; de esta manera, la danta tiene una gran ocurrencia en los tipos de cobertura de bosque y vegetación secundaria y, menores ocurrencias en las coberturas misceláneas (pastos y cultivos), además de encontrarse que la ocurrencia está relacionada con la disponibilidad, debido a que hay una mayor cantidad de observaciones en la cobertura que tiene mayor extensión, en este caso, la cobertura boscosa. Además, según los intervalos de confianza Bonferroni (Tabla 1), se observa que la danta tiene una mayor preferencia o selección por la cobertura de vegetación secundaria, posiblemente y como se menciono antes, a la variada oferta alimenticia y de recursos que puede proveer esta vegetación. Asimismo, se encontraron observaciones en otros tipos de coberturas como mosaicos de pastos y cultivos (misceláneos), heterogeneidad que posiblemente favorece la oferta y disponibilidad de alimento en diferentes épocas climáticas.

En los estudios de rango de acción, como se mencionó anteriormente, los valores kernel 50% son utilizados como áreas centrales de actividad (Figura 4), es decir, son las áreas utilizadas con mayor frecuencia (KAUHALA & AUTTILA, 2010). De acuerdo con esto, un kernel de 50% para los puntos de collar, tiene una extensión aproximada de 1.973 ha, indicando que la danta no está seleccionando un hábitat aleatoriamente, sino que prefieren algunos hábitats o zonas a otras y, que tiene un área determinada como hábitat central (de acuerdo a la frecuencia de la toma de datos), restringiéndose enormemente, posiblemente porque en esa zona encuentra los tipos de coberturas que mas la afectan como el bosque y la vegetación secundaria, además de encontrar cerca cuerpos de agua.

CONCLUSIONES

La telemetría es una herramienta muy útil en el seguimiento de fauna silvestre, debido a que se puede determinar con cierta precisión las ubicaciones de un animal por largos periodos de tiempo. No obstante, es una herramienta de altos costos, por el equipo y la recepción de la información. Además de tener errores asociados a la bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 137 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 135 colecta de los datos (recepción de la información), debido posiblemente a las densas coberturas boscosas que se encuentran en la zona de estudio. Adicionalmente, el uso de herramientas SIG es de gran ayuda en la interpretación y análisis de los componentes espaciales, como es el caso de las coberturas vegetales, su distribución y tamaño, y en el análisis espacial de los rangos de acción de fauna silvestre.

En general, se observó que las dantas presentes en el área de estudio tienden a encontrarse constantemente en las mismas zonas, frecuentando los mismos senderos, que recorren un mosaico de coberturas vegetales que incluyen bosque húmedo, vegetación secundaria y misceláneos (pastos y cultivos), ofreciendo disponibilidad, diversidad de alimento y zonas de refugio; además se evidencia que las dantas en la zona tienen una gran capacidad de respuesta y adaptación a la heterogeneidad espacial hecha por el hombre.

No obstante, según el análisis de la frecuencia de visitas/permanencia, es claro que las dantas tienen una gran ocurrencia en los tipos de cobertura de bosque y vegetación secundaria. Y según la prueba Ji-cuadrado, se observa una selección por la cobertura de vegetación secundaria, debido a que allí encuentran varios de los recursos de los cuales se alimentan.

También, se observó que el recurso hídrico puede afectar enormemente la presencia de las dantas, pues en el agua llevan a cabo una gran parte de sus comportamientos como especie: defecar, nadar, comportamiento pre-nupcial y copula (MONTENEGRO, 1998; PADILLA & DOWLER, 1994), lo que se vio plasmado en la asociación entre los senderos por los que transita la especie y los cursos y cuerpos de agua. Adicionalmente, el agua favorece el crecimiento de la vegetación circundante, que les ofrece alimento y protección.

El rango de acción estimado para Tapirus terrestris colombianus es amplio respecto a otros rangos calculados para la especie en el noreste antioqueño colombiano (ARIAS ÁLZATE, et al., 2009) con áreas cerca a las 200 ha, y a rangos calculados para el género, con áreas entre 150 y 400 ha (TOBLER et al., 2009). En este estudio, la danta colombiana tiene un rango de acción de 15.000 ha aproximadamente, abarcando dos grandes cuencas que ofrecen coberturas de bosque húmedo y vegetación secundaria aptos para la supervivencia de la especie. Adicionalmente, las extensiones aproximadas para las zonas centrales de actividad o núcleo, concebidas por medio del estimativo kernel, muestran que la mayoría de registros se encuentran en un 12% aproximadamente del área de acción total, mostrando que la especie prefiere algunas zonas sobre otras. En general, las estimaciones de los rangos de acción de la fauna silvestre son de gran importancia para aportar al conocimiento de la ecología de la especie y, determinar cuáles son sus requerimientos de coberturas, para de esta manera desarrollar acciones de conservación que incluyan estas características, que en ultimas ayudaran a la supervivencia de la especie y sus poblaciones.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá y al Programa Semilleros de Investigación de la DIB por la financiación del proyecto. Al Laboratorio de Ecología del Paisaje y Modelación de Ecosistemas – ECOLMOD, por el suministro de material 136 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P. cartográfico y, el préstamo de equipos y software. A Carol Franco, por su apoyo y ayuda en la elaboración del SIG y su interpretación. Gracias a Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta por el suministro de la cartografía de coberturas de la zona. Gracias a Corpoguajira, Fundación Nativa: Carlos Fernández “Cayito” y Juan Nuevita (indígena Kogi), por permitir el estudio en la Reserva Buenavista y por su acompañamiento y colaboración en campo. Gracias a Jaime Andrés Cabrera por su colaboración en el planteamiento de metodologías y revisión del documento.

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Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010 Y Bothrops rhomboatus GARCÍA, 1896 (SERPENTES: VIPERIDAE) SON UN NOMBRE NO DISPONIBLE Y UN NOMEN DUBIUM, RESPECTIVAMENTE*

Héctor E. Ramírez-Chaves1, Sergio Solari2

Resumen

En el presente trabajo se argumentan las razones por las cuales el binomio Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010, no constituye un nombre disponible de acuerdo a la reglamentación del vigente Código Internacional de Nomenclatura Zoológica debido a que este no permitía la publicación de nuevos taxones en revistas electrónicas previas al año 2011. Adicionalmente, se presentan las razones por la cual el binomio Bothrops rhomboatus García, 1896, también escrito como Bothrops rhombeatus, representa un nomen dubium dada la carencia de material tipo y una compleja historia que impiden su asignación taxonómica correcta.

Palabras clave: escritura original, espécimen, tipo, nomenclatura, serpientes, taxonomía.

Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010 AND Bothrops rhomboatus GARCÍA, 1896 (SERPENTES: VIPERIDAE) ARE AN UNAVAILABLE NAME AND A NOMEN DUBIUM, RESPECTIVELY

Abstract

In this work, we present and discuss the reasons for which the binomen Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010, constitutes an unavailable name according to the rules of the current International Code of Zoological Nomenclature, because the code allows no the publication of new taxa in electronic journals before 2011. In addition, we present the reasons for which the binomen Bothrops rhomboatus García, 1896, which has also been written as Bothrops rhombeatus, constitutes a nomen dubium given the lack of type material and its troubled history that hamper a correct taxonomic assignation.

Key words: nomenclature, original spelling, type specimen, snakes, .

* FR: 4-III-2014. FA: 27-IV-2014. 1 School of Biological Sciences, University of Queensland, Goddard Building 8, St. Lucia 4072, Brisbane, Australia. E-mail: [email protected] 2 Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Calle 70 No. 52-21, Medellín, Colombia. E-mail: ssolari@ exactas.udea.edu.co CÓMO CITAR: RAMÍREZ-CHAVES, H.E. & SOLARI, S., 2014.- Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops rhomboatus García, 1896 (Serpentes: Viperidae) son un nombre no disponible y un nomen dubium, respectivamente. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 138-141. Comunicación corta - Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops rhomboatus García... 139 INTRODUCCIÓN

l estudio más reciente sobre las serpientes de Colombia (LYNCH, 2012), aunque no incluye una lista taxonómica detallada, menciona más de 270 especies en Eeste grupo. La familia Viperidae incluye 19 especies de serpientes venenosas en el país, siendo responsables de más del 90% de los accidentes por mordeduras (LYNCH 2012; WARRELL, 2004). Debido a su importancia ecológica y médica, información sobre su apropiada identificación a nivel taxonómico y distribución es necesaria (CADLE, 1992). En esta nota, revisamos la validez nomenclatural de un reciente trabajo (FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010) que describe una nueva especie del género Bothrops y revalida, a la vez que asigna taxonómicamente, un nombre descrito hace más de 100 años.

Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010

Esta especie fue descrita a partir de ejemplares procedentes del Valle alto del Río Patía en los departamentos de Cauca y Nariño en el suroccidente de Colombia (FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010). Dicho trabajo fue publicado en la versión electrónica de la Revista Novedades Colombianas, del Museo de Historia Natural de la Universidad del Cauca. El Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN, 1999), en adelante denotado el Código, en su Art. 8.1.3, indica que una obra publicada debe haber sido producida por un método que excluye (por definición) a las publicaciones electrónicas (como la revista donde fue publicada esta descripción). Sin embargo, una enmienda reciente (ICZN, 2012) modifica este artículo, permitiendo publicaciones electrónicas siempre y cuando hayan sido publicadas después del año 2011 (Art. 8.5.1), además de otras consideraciones (Art. 8.5.2 y 8.5.3). Ninguna de estas exigencias es cumplida por esta publicación, lo que invalida su status como acto nomenclatural tanto bajo el Código en su versión original (ICZN, 1999) como bajo estas correcciones (ICZN, 2012). El trabajo tampoco aparece registrado en ZooBank a la fecha, lo cual es una condición obligatoria para que este sea amparado por la enmienda (ICZN, 2012; ZHANG, 2012).

Bothrops rhomboatus GARCÍA, 1896

FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) también incluyó en su trabajo la revalidación del nombre Bothrops rhombeatus (Viperidae) para las poblaciones del Valle alto del Río Cauca, entre la cordillera Occidental y Central. GARCÍA (1896:20) describió “Botrops [sic] rhomboatus”, conocida como la “Equis del Cauca”, que se caracteriza por presentar coloración amarillenta, pero también se pueden encontrar coloraciones grisáceas que se denominan como “equis rucias”. En la misma descripción, el nombre aparece también escrito como “Botrops rhombeatus” (p. 20) en la ilustración que presenta un individuo con las características del género Bothrops de coloración amarilla. Aunque no es claro para nosotros quién seleccionó el epíteto rhombeatus como la escritura correcta (principio del primer revisor, Art. 24.2.3), éste no se ha mantenido constante hasta el presente; por ejemplo, NICÉFORO MARÍA (1929) empleó el epíteto rhomboatus (p. 189) y corrigió el error en la grafía del género, mientras que CAMPBELL & LAMAR (2004) emplearon el epíteto rhombeatus (p. 329). Debido a estas dudas, el epíteto rhombeatus (como usado por autores recientes) debe considerarse como una escritura posterior incorrecta de B. rhomboatus (Art. 33.5). A lo largo de la descripción, GARCÍA (1896) no asignó un ejemplar tipo ni tampoco hizo explícito el acto de descripción de un nuevo taxón. 140 Héctor E. Ramírez-Chaves, Sergio Solari

Aunque FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) formalizó la revalidación de B. rhombeatus, dentro del documento se da a entender que la revalidación del nombre se hizo previamente en una obra de su autoría (FOLLECO, fide AYERBE-GONZÁLEZet al., 2007). Al revisar el trabajo de AYERBE-GONZÁLEZ et al. (2007), se menciona (p. 4) que la revalidación del nombre fue hecha en la obra de “FOLLECO (2007 in press)”, pero este no aparece citado en las referencias en Ayerbe-González et al. (2007) y aparentemente, nunca fue publicado. Al parecer, el trabajo fue publicado solo recientemente (2010), por lo que de acuerdo a las regulaciones del Código (ICZN, 1999; Art. 21.7) el acto nomenclatural correspondería al trabajo de FOLLECO- FERNÁNDEZ (2010). Sin embargo, como se mostró previamente, debido a su aparición en una revista electrónica este trabajo no puede considerarse publicado en el sentido del Código.

Adicionalmente, FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) mencionó que se sabe con certeza que existen mezclas de poblaciones entre Bothrops rhombeatus y B. ayerbei, sin aportar datos adicionales sobre la extensión de esta hibridación o su relevancia para distinguir ambos taxones como especies válidas (MAYR & ASHLOCK, 1991). Dadas las situaciones anteriores y a partir de la información suministrada en la descripción original de “Botrops rhomboatus” (GARCÍA, 1896), así como en el intento de revalidación del nombre (FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010), es imposible saber a qué forma corresponde el nombre rhomboatus. Bothrops rhomboatus ha sido considerada como un sinónimo menor de Bothrops atrox (NICÉFORO MARÍA, 1929) pero, teniendo en cuenta la distribución indicada por GARCÍA (1986), en realidad sería un sinónimo de B. asper, ya que los registros al occidente de los Andes corresponderían a esta última especie (CAMPBELL & LAMAR, 1989, 2004). CAMPBELL & LAMAR (2004) consideraron que B. rhomboatus (denotada como rhombeatus) podría ser un sinónimo de Bothrocophias colombianus (RENDAHL & VESTERGREN, 1940), y que si esto es correcto, entonces tendría prioridad sobre colombianus; sin embargo, FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) argumentó que esto estaría en error dada la distribución conocida para Bothrocophias colombianus en la vertiente oriental de la cordillera Occidental de Colombia (RENDAHL & VESTERGREN, 1940). Debido a la ausencia de material tipo, es mejor considerar al nombre B. rhomboatus como nomen dubium, siguiendo al Código (ICZN, 1999). En esta situación, lo recomendable sería designar un neotipo a fin de clarificar la distinción y validez del nombre específico (ICZN, 1999; Art. 75.1).

El Código menciona que cualquier autor puede solicitar a la Comisión de Nomenclatura Zoológica la designación de un neotipo para aclarar asignaciones dudosas de un taxón a nivel de especie (ICZN, 1999), sin embargo FOLLECO- FERNÁNDEZ (2010) no solicitó la asignación del neotipo, lo que dificulta su asignación específica. Esto, sumado a la mención de la presencia de polimorfismos (las “equis sucias” de GARCÍA, 1896) y la existencia de mezclas de poblaciones entre Bothrops rhomboatus y B. ayerbei, torna más complicada la situación.

Se sugiere realizar un estudio taxonómico más detallado y la asignación de un neotipo para B. rhomboatus en busca de aclarar su estatus taxonómico y contribuir al entendimiento del complejo B. asper en toda su área de distribución. Igualmente, se sugiere enfocar esfuerzos en aportar la información necesaria y aclarar los puntos mencionados previamente para validar sus propuestas taxonómicas y de esta manera mejorar las practicas taxonómicas y nomenclaturales como ha sido sugerido por varios autores (KAISERet al., 2013). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 138 141 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Comunicación corta - Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops rhomboatus García... 141 AGRADECIMIENTOS

A Rances Caicedo (Laboratorio de Anfibios, Instituto de Ciencias Naturales, U. Nacional de Colombia) por la lectura crítica del documento y Juan M. Daza (U. de Antioquia) por compartir bibliografía importante para el desarrollo de este trabajo. HERC agradece a las becas UQCent y UQI de la Universidad de Queensland por el apoyo brindado.

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Christine M. Hahn-von-Hessberg1, Adriana Quiroz-Bucheli2, Alberto Grajales-Quintero1

Resumen

Se compararon parámetros hematológicos en O. niloticuscon pesos entre 50-150 g y 150-250 g, para obtener referentes de comparación, realizados en la Estación Piscícola, de la Universidad de Caldas, Colombia. Se utilizo un diseño completamente al azar con submuestreos; las pruebas hematológicas se depositaron en tubos de ensayo con EDTA, para su análisis en laboratorio. Se aplicó el software SPSS, la prueba Kolmogorow-Smirnow, la prueba T, de Levene, y de Kruskal Wallis, para las correlaciones entre los parámetros hematológicos evaluados. Al correlacionar los dos rangos de peso en O. niloticus no existen diferencias significativas en los valores hematológicos. Los análisis estadísticos encontrados fueron similares en los dos rangos de peso así: número de eritrocitos de 1,95±0,58 y 2,19±0,64 x106/ mm3, hemoglobina 9,32±2,63 y 9,94±2,84 g/dL; hematocrito de 32,44±5,78 y 33,56±6,86%, proteínas plasmáticas 31,86±6,14 y 32,20±6,50 g/dL y una velocidad de segmentación eritrocitaria de 7,56±5,52 y 7,94±5,17 mm/h, un volumen corpuscular medio 183,43±75,44 y 165,76±60,80 μ3, hemoglobina corpuscular media 50,56±22,39 y 49,19±21,27 uug y concentración de hemoglobina corpuscular media de 28,68±5,39 y 29,61±5,08%, respectivamente. El referente de leucocitos para el primer rango es de 2,11±1,03 y para el segundo rango es de 2,18±0,97 células x105 mm3, utilizado para evaluar la línea blanca como son: trombocitos, linfocitos, neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos. Para el grado de asociación entre cada una de las variables, existe una correlación positiva entre el peso, longitud y altura, así como entre la longitud y altura. Para el nivel de hemoglobina se obtuvo una correlación positiva con neutrófilos y CHCM, el índice eritrocitarios VCM se relacionó igualmente de manera positiva con HCM y de forma negativa con el número total de eritrocitos, el índice CHCM posee correlación positiva con neutrófilos, los leucocitos totales se correlacionaron con el recuento diferencial de trombocitos, linfocitos y neutrófilos, por último se observó una correlación positiva entre trombocitos y neutrófilos, siendo similares a estudios reportados en otras condiciones ambientales.

Palabras clave: Cichlidae,Oreochromis niloticus, eritrocito, hematocrito, leucocito, trombocito.

* FR: 30-I-2014. FA: 3-III-2014. 1 Profesor, Departamento Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia. 2 Médico Veterinaria y Zootecnista, Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia. CÓMO CITAR: HAHN-VON-HESSBERG, C.M., QUIROZ-BUCHELI, A. & GRAJALES-QUINTERO, A., 2014.- Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983) con pesos entre 50-150 g y 150-250 g, Estación Piscícola, Universidad de Caldas, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 142-157. Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 143 HEMATOLOGICAL CHARACTERS IN NILE TILAPIA (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983) INDIVIDUALS WEIGHING BETWEEN 50 AND 150 g AND 150 AND 250 g, FISH STATION, UNIVERSIDAD DE CALDAS, COLOMBIA

Abstract

Hematological parameters were compared in O. niloticus weighing between 50- 150 g and 150-250 g, for comparison referents, carried out at the Fishing Station, Universidad de Caldas, Colombia. A completely randomized design was used with sub-sampling; the blood samples were placed in test tubes with EDTA for analysis in the laboratory. SPSS software, the Kolmogorow-Smirnov test, T test, Levene and the Kruskal Wallis tests were applied for correlations between hematologic parameters evaluated. When correlating the two weights ranges in Oreochromis niloticus no meaningful differences were found in the hematologic values. Statistical analyses found were similar in the two weight ranges as follows: erythrocyte count of 1.95±0.58 and 2.19±0.64 x106/mm3, hemoglobin 9.32±2.63 and 9.94±2.84 g/ dL, hematocrit of 32.44±5.78 and 33.56 ± 6.86%, plasma protein 31.86±6.14 and 32.20±6.50 g/dL and a speed erythrocyte segmentation of 7.56±5.52 and 7.94±5.17 mm/h, a mean corpuscular volume of 183.43±75.44 and 165.76±60.80 μ3, mean corpuscular hemoglobin of 50.56±22.39 and 49.19±21.27 uug and concentration mean corpuscular hemoglobin of 28.68±5.39 and 29.61±5.08%, respectively. The leukocytes referent for the first range is 2.11±1.03 and for the second range it is 2.18±0.97 cells x105mm3, used to evaluate the white line as: thrombocytes, lymphocytes, neutrophils, monocytes, eosinophil’s and basophils. For the degree of association between each of the variables, there is a positive correlation between weight, length and height, as well as between length and height. For the hemoglobin level a positive correlation was obtained with neutrophils and CHCM, VCM erythrocyte index also related with HCM positively and negatively to the total number of erythrocytes, CHCM index has positive correlation with neutrophils, total leukocytes were correlated with differential count of thrombocytes, lymphocytes and neutrophils. Finally there was a positive correlation between thrombocytes and neutrophils, being similar to studies reported in other environmental conditions.

Key words: Cichlidae, Oreochromis niloticus, erythrocyte, hematocrit, leukocyte, thrombocyte.

INTRODUCCIÓN

a producción acuícola constituye una fuente alternativa de proteína importante para la seguridad alimentaria mundial a su vez una actividad generadora de Lempleo e ingresos, aumentó un promedio del 7% anual entre 1990 y 2010, constituyéndose la tilapia la segunda especie de importancia (DREZE & SEN, 2011; FAO, 2009, 2010, 2012; FAO, FIDA & PMA, 2012; THOMPSON & SUBASINGHE, 2011). En Colombia las principales especies cultivadas son el camarón marino, tilapia, trucha y cachama (INPA, 2001; FAO, 2005b, 2011; FAO & INCODER, 2011; MADR & IICA, 2012; PROCHILE, 2011). O. niloticus fue introducida a Colombia en 1979 144 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero (FAO & INCODER, 2011; GUTIÉRREZ-BONILLA & ÁLVAREZ-LEÓN, 2011), posee un rápido crecimiento, alta eficiencia reproductiva (GALVÁN-GUEVARA & DE LA OSSA, 2011; GRAJALES et al., 1996; GUTIÉRREZ-BONILLA & ÁLVAREZ-LEÓN, 2011; PEÑA-MENDOZA et al., 2011), excelente modelo experimental biológico porfacilidad de manejo,utilizada en la evaluación de ecosistemas acuáticos (HYLANDER et al., 2000; ALMEIDA et al., 2002; RANZANI-PAIVA et al., 2005; ISHIKAWA et al., 2007; KORKMAZ et al., 2009).

El aumento de la producción de la tilapia requiere herramientas precisas, eficaces y de bajo costo para detectar y monitorear los índices productivos; así los análisis de los parámetros químicos y hematológicos de la sangre en los animales llega a ser una herramienta importante (ALMEIDA et al., 2002; CHEN et al., 2003,2004), siendo indicadores del estado fisiológico de los peces, permitiendo monitorizar el progreso de la enfermedad o la respuesta a la terapia instaurada (TAVARES-DÍAS et al., 1999, 2004; HRUBEC et al., 2000; SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004; AZEVEDO et al., 2006a;CENTENO et al., 2007; CLAUSS et al., 2008;SILVA et al., 2009; CRIVELENTI et al., 2011; HAHN VONHESSBERGet al., 2011; JERÓNIMO et al., 2011; SEBASTIÃO et al., 2011;EL-HAWARRY, 2012), determinando si la enfermedad es de carácter bacteriano, parasitario, viral, por desequilibrio nutricional, condiciones anóxicas, efectos de estrés, productos químicos, intoxicación,variabilidad genéticay cambios medio ambientales (ALMEIDA et al., 2002; MARTINS et al., 2004b; COFFIGNY et al., 2004; RANZANI-PAIVA, et al., 2005; AZEVEDO et al., 2006b; GHIRALDELLI et al., 2006a, 2006b;CENTENO et al., 2007; ISHIKAWA et al., 2007;YUE & ZHOU, 2008; KORKMAZ et al., 2009; EL-KHALDI, 2010; HAHN VON-H et al., 2011; JERÓNIMO et al., 2011; SEBASTIÃO et al., 2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; SILVEIRA-). Por otra, parte factoresmedioambientales (temperatura, fotoperiodo, densidad, salinidad), fisiológicas (especie, género, edad, sexo, ciclo reproductivo, nutrición) y manejo (captura, manipulación, anestésicos, muestras de sangre, reactivos puedencausar efectos en los parámetros sanguíneos de los peces(CHEN et al., 2003, 2004; GHIRALDELLI et al., 2006a; CLAUSS et al., 2008; CRIVELENTI et al., 2011; PHUMYU et al., 2012; QIANGet al., 2013).

El cultivo de poblaciones monosexuales de tilapia permite uniformidad de los lotes dando similitud de parámetros hematológicos y químicos (CHEN et al., 2003; EL-GREISY & EL-GAMAL, 2012; HAHN-VON-HESSBERG et al., 2012).Se requiere la disponibilidad de valores de referencia normales o estandarizadas de los componentes sanguíneos como indicadores del estado de salud de los peces, para poder establecer variaciones en los parámetros hematológicos en casos anormales (CHEN et al., 2003, 2004; SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004; CENTENO et al., 2007;). En O. niloticus se encontrado eritrocitos y varias líneas leucocitarias como linfocitos maduros y jóvenes, neutrófilos, monocitos, eosinófilos, basófilos y trombocitos (UEDA et al., 1997, 2001; MARTINS et al., 2004a, 2008b; SILVEIRA- COFFIGNY et al., 2005; RANZANI-PAIVA et al., 2005; SAYED et al., 2007; BAILONE et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010; HAHN-VON-HESSBERG et al., 2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013); ademásse reportan la concentración de hemoglobina, porcentaje de hematocrito, cálculo de los índices eritrocitarios: Volumen Corpuscular Medio (VCM), Hemoglobina Corpuscular Media (HCM) y Concentración de Hemoglobina Corpuscular Medio (CHCM) y Velocidad de Segmentación Eritrocitaria (VSE) (BITTENCOURT et al., 2003; DUY et al., 2008; LIM et al., 2009; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011; MEHRIM, 2013; SEBASTIÃO et al., 2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012;YOUNG-MIN& KANG, 2008). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 157 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 145 Los eritrocitos mantienen el núcleoen los peces, anfibios, reptiles y aves(MORERA, 2011), sufren alteraciones como policitemia, anemia, morfología anormal, e inclu- siones nucleares o citoplasmáticas. Un hematocrito del 45% o mayor se considera una policitemia y está acompañado de altos valores de hemoglobina causados por deshidratación, hipoxia, efectos de estrés único o consecutivo o en machos sexualmente maduros. En las reducciones del hematocritoindican estados anémicos causado posiblemente porenfermedades inflamatorias, renales o esplénicas, tras- tornos nutricionales, toxinas, traumatismos, ulceraciones cutáneas, parasitismos, septicemia bacteriana o viral (MARTINS et al., 2004b;TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; GHIRALDELLI et al., 2006a, 2006b;CLAUSS et al., 2008; SEBASTIÃO et al., 2011).

El efecto de la temperatura del agua, en el recuento de glóbulos rojos, glóbulos blancos y concentraciones de hemoglobina en juveniles de O. niloticus es signifi- cativa; los valores hematológicos aumentan a medida que aumenta la temperatura del agua (QIANGet al., 2013).El hematocrito varía dentro y entre especies y se correlaciona con el nivel de actividad de los peces al igual quecon la edad, género, calidad del agua, fotoperiodo y dieta (CLAUSS et al., 2008).En cuanto a los índi- ces de medición de sangre absoluta, se reporta un aumento de valores de HCM y CHCM en presencia de bacterias (SEBASTIÃO et al., 2011).La concentración de proteína total puede ser evidencia de una nutrición ineficiente por disminución de la albumina sérica, señal de infecciones sistémicas al haber un aumento de las globulinas circulantes (CRIVELENTI et al., 2011).Los leucocitos están relacionados directamente con la respuesta inmunológica específica e inespecífica (TAVARES- DIAS &MORAES, 2004; JERONIMO et al., 2011;).Varios tipos de leucocitos participan en la respuesta celular, incluyendo linfocitos, monocitos, granulocitos (neutrófilos, eosinófilos y basófilos). Los granulocitos se encuentran en pequeñas proporciones (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; SILVA et al., 2009). La leucopenia con linfopenia y un aumento de granulocitos es indicativo de una respuesta de estrés, parasitosis, septicemia bacteriana o sepsis; los linfocitos están presentes en las respuestas inmunológicas, proceso inflamatorio de los peces. La linfocitosis puede sugerir estimulación inmunogénica, debida a sistemas de producción con alta densidad, mala calidad de agua o elevada carga bacteriana, mientras que la linfopenia puede indicar condiciones de inmunosupresión (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; GHI- RALDELLI et al., 2006a;CLAUSS et al., 2008; JERÓNIMO et al., 2011;SEBASTIÃO et al., 2011; SILVA et al., 2012).

Los monocitos actúan en el proceso de inflamación y respuesta inmune, tienen capacidad citotóxica no específica, dando un aumento de la actividad fagocítica de los antígenos bacterianos, y la liberación inducida de factores activadores de macrófagos por la inoculación de patógenos siendo las células más grandes den- tro de la diferenciación celular (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; CLAUSS et al., 2008; SEBASTIÃO et al., 2011).Los granulocitosis se asocian con la inflamación,los neutrófilos son los más comunes, responsables de la fagocitosis y las respuestas no específicas por quimiotaxis (EL-BOSHY et al., 2010; GHIRALDELLI et al., 2006a; JERÓNIMO et al., 2011; TAVARES-DIAS &MORAES, 2004). La neutrofilia asociada con procesos inflamatorios, de estrés y bacterianos y una neutropenia aguda puede reflejar extravasación de neutrófilos en un sitio significativo (SILVEIRA-COFFIGNYet al., 2004; CLAUSS et al., 2008; SEBASTIÃO et al., 2011).En los peces no se conoce muy bien las funciones de los eosinófilos, poco frecuentes, una eosinofilia es indicativa de una respuesta inflamatoria asociada con la estimulación antigénica o infecciones parasitarias,los basófilos son escasos en el recuento diferencial, su 146 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero función no es clara, tienen respuesta inmune alérgica (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; CLAUSS et al., 2008). Los trombocitos responsables de controlar la pérdida de fluidos de las heridas superficiales de los peces, interactúan en el sistema de defensa por medio de la actividad fagocítica y bacterial, por tanto diversos auto- res incluyen los trombocitos en el recuento diferencial de leucocitos, y otros lo contabilizan como serie independiente (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; AZEVEDO et al., 2006a; GHIRALDELLI et al., 2006a;CLAUSS et al., 2008; SILVA et al., 2009; JERÓNIMO et al., 2011; SEBASTIÃO et al., 2011).Los altos niveles de glucocorticoides causan una trobocitopenia y ladeficiencia de vitamina K aumentanlos tiempos de coagulación(CLAUSS et al., 2008), se ha registrado una disminución de trombocitos en presencia de parásitos, la trombocitosis se ha reportado en peces infectados con bacterias y en medios eutrofizados (GHIRALDELLI et al., 2006a, 2006b; SEBASTIÃO et al., 2011).

Este trabajo se orientó a comparar parámetros hematológicos en O. niloticuscon pesos entre 50-150 g y 150-250 g, en la Estación Piscícola. Se realizaronanálisis de laboratorioobteniendo parámetros como: recuento de eritrocitos y leucocitos en cámara de Neubauer, recuento diferencial de leucocitos en frotis sanguíneos con tinción de Wright, velocidad de segmentación eritrocitaria, proteína plasmática, va- lor del hematocrito en microhematocrito e índices eritrocitarios:VCM,HCM y CHCM.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en la Estación Piscícola, Granja Montelindo,Universidad de Caldas, departamento de Caldas- Colombia, municipio de Palestina, Vereda Santá- gueda, una altura de 1010 msnm, humedad relativa de 76%y precipitación de 2200 mm/año, temperatura media de 22,8°C,temperatura promedio del agua de 27°C, oxígeno 5 ppm y pH 5,5-7,9. A los 05° 04’ N y75°45’ W.

Los peces sedistribuyeron en un diseño completamente al azar con submuestreo, compuesto por dos tratamientos (T1: animales entre 50-150 g; T2: animales entre 150-250 g), y diez (10) repeticiones por tratamiento, con cinco (5) peces por repe- tición.Se seleccionaron 50 machosde O. niloticusobtenidos por reversión sexual, de aparienciasana,para cada tratamiento, tomándose variables de peso (balanza electrónica), longitud total y altura (distancia entre la línea dorsal y la línea ventral del pez).

Se utilizó la técnica descrita porCARVALHO (2006) y YANAR & KUMLU (2001) y para tranquilizar los peces consulfato de Quinaldina.Las muestras de sangre se tomaron por punción directa en el seno venoso. En la extracción de sangre se utilizaron je- ringas desechables de 1 cc, conagujas hipodérmicas,que se depositaron en tubos de ensayo de 4,5 cc, impregnados con EDTA, trasportadasen nevera de icopor para su análisis en el laboratorio clínico del Hospital Veterinario “Diego Villegas Toro”.Los frotis sanguíneos se tiñeron con coloración Wright para el recuento diferencial de leucocitos (trombocitos, linfocitos, monocitos, neutrófilos, eosinófilosy basófilos) sobre 100 células en forma lineal(UNIVERSIDAD DE CALDAS, 2005).Los parámetros se evaluaron según CONROY (1998) para laVelocidad de Segmentación Eritrocitaria (VSE) dandose en valores en milímetros/hora (mm/h), elHematocritoenporcentaje (%), laHemoglobina en gramos/decilitros (g/dL), laProteína plasmáticase procedióa su lectura en gramos/litros (g/L), loseritrocitos y leucocitosdiluidos en reactivo de bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 157 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 147 “Natt y Herrick” y en cámara de Neubauer, dando como resultado: eritrocitos totales x 106 milímetro cúbico (mm3). El procedimiento utilizado fue el mismo para los leucocitos, expresándose como número de leucocitos totales por 105 mm3.Para los índices eritrocitarios se aplicaron las formulas descritas por CONROY & CONROY (1987), para elVolumen Corpuscular Medio (VCM): VCM= (Hematocrito (%) x 10)/ Recuento eritrocitario (x106/mm3), expresado en micrones cúbicos (u3).Hemoglobina Corpuscular Media (HCM): enHCM= (Hemoglobina (g/dL) x 10)/Recuento eritroci- tario (x106/mm3),dando su resultado en micromicrogramos (uug).Concentración de Hemoglobina Corpuscular Media (CHCM): CHCM= Hemoglobina (g/dL) x 100/ Hematocrito (%), dado en porcentaje (%). Se utilizó el software SPSS para el análisis de los datos, la prueba Kolmogorow-Smirnow para la normalidad,para las variables con distribución paramétrica se uso la prueba T para igualdad de medias y la prueba de Levene para la homogeneidad de varianzas; mientras que para las variables no paramétricas la prueba Kruskal Walis, esto con una comparación estadística P≤ 0,05. Se realizaron correlaciones entre los parámetros hematológicos evaluados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los parámetros hematológicos en O. niloticusentre pesos de 50-150 g, con un promedio de 101,78±22,72 g, fueron similares a los valores obtenidos entre pe- sos de 150-250 g, cuyo promedio fue 196,94±32,52 g, cultivada en condiciones medioambientales en la Estación Piscícola, coincidiendo con valores registrados por diferentes autores (UEDA et al., 1997; DUY et al., 2008;YOUNG-MIN& KANG, 2008; LIM et al., 2009;HAHN VON-H et al., 2011; KUMAR et al., 2011;SEBASTIÃO et al., 2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013; QIANGet al., 2013).

La longitud total promedio para el tratamiento uno fue 17,32±1,71 cmy para el tratamiento dos de 21,13±3,01cm; y una altura promedio para el primer y segundo grupo de 5,80±0,58 cm y 7,24±0,55 cm respectivamente.Siendo altamente significa- tivala diferencia (P<0,001) en el peso, longitud y altura entre los tratamientos, las demás variables se conservan iguales, sugiriendo que el cambio de estos valores no fue significativo para encontrar diferencias en los parámetros hematológicos de esta especie, debido a la pureza y homogeneidadde la especie (TENORIO-COLÍN, 2003).Se podría sugerir que por su rápido desarrollo y rusticidad quelos parámetros hematológicos son similares en la mayoría de las etapas de vida (RANZANI-PAIVA, et al., 2005), coincidiendo con PÉREZ et al. (2004), EL-GREISY & EL-GAMAL (2012),y HAHN-VON-HESSBERGet al.(2012). Esta especie aparentemente no realiza ajustes hematológicos porefectos de estrés (bajas concentraciones de oxigeno), debido al gran numero y longitud de los filamentos branquiales y a la alta presencia de laminillas secundarias que permite el eficiente intercambio de gases, junto con una alta afinidad de la hemoglobina al oxígeno (DUY et al., 2008).

El número de eritrocitos entre pesos 50-150 g (1,952 x106células/mm3) y 150-250 g de O. niloticus (2,193 x106células/mm3) no mostró diferencia estadística, coincidien- do con DUY et al. (2008) y MARTINS et al. (2008b)igualmente a HRUBEC et al. (2000) en híbridos de tilapia, coincidiendo con diferentes autores(Anexo1).No coincide con MARTINS et al. (2008a) que encontró que los resultados difieren por valores más altos de los eritrocitos según la variable peso evaluado en condiciones normales y BITTENCOURT et al. (2003) observado en condiciones de cultivo semi-intensivo. PHUMYU et al. (2012) registra valores más altos en machos que en hembra.JERÓNI- 148 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero MOet al. (2011) afirma que está relacionado con el mecanismo de „compensación respiratoria“. El recuento total de leucocitos encontrados en O.niloticus no presentó diferencia estadística significativa entre pesos 50-150 g y 150-250 g (P>0,05) con 2,11 y 2,18 x105células/mm3 respectivamente, valores iguales registrados se en- cuentran en el rango de este parámetro (MARTINS et al., 2004a; LIM et al., 2009; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011; KUMAR et al., 2011; LI et al., 2011; SERIANI et al., 2012; QIANGet al., 2013), utilizando directamente la cámara de Neubauer y por el método indirecto realizado con frotis de sangre (ISHIKAWA et al., 2008);otros autores como AZEVEDO et al.(2006a, 2006b), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008a, 2008b, 2011), BAILONE et al. (2010),EL-BOSHY et al. (2010), MERRIFIELD et al. (2010) SAYED et al.(2007), SEBASTIÃO et al. (2011) y SILVA et al.(2009, 2012) encontraron valores más bajos de leucocitos. La presencia de un mayor número de leucocitos en sangrepuede indicar una mejor respuesta de defensa del cuerpo (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; AZEVEDO et al., 2006a; MEHRIM, 2013;), ya que posiblemente en los sistemas de producción de alta densidad están expuestos constantemente a altas cargas bacterianas y menor calidad del agua (MARTINS et al., 2004b; HRUBEC et al., 2000;JERONIMO et al., 2011), las células blancas poseen un papel importante en la función inmune (SAYED et al., 2007; QIANGet al., 2013). En el conteo diferencial de leucocitos fueron observados trombocitos, linfocitos, neutrófilos, monocitos, basófilos y eosinófilos, determinados por el predominio de linfocitos circulantes (53-54%) encontrados en los frotis de O. niloticus (MARTINS et al., 2004a, 2008a); AZEVEDO et al., 2006a, 2006b; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011. En situaciones de estrés, el número de linfocitos circulantes disminuye (AZEVEDO et al., 2006a), teniendo en cuenta las condiciones medio ambientales y de manejo de la especie los valores de los linfocitos son semejantes a los registrados por MAR- TINS et al. (2004a, 2008b, 2011), RANZANI-PAIVA et al. (2005),SAYED et al. (2007), JATOBÁ et al. (2008),SILVA et al. (2009, 2012), BAILONE et al. (2010), EL-BOSHY et al. (2010),MERRIFIELD et al. (2010), HAHN VONHESSBERGet al. (2011),SEBASTIÃO et al. (2011),y SERIANI et al. (2012), pudiéndose inferir que los peces utilizados no mostraron respuestas al estrés, por tanto son valores obtenidos propios de la especie. No concuerdan con AZEVEDO et al. (2006a; 2006b) y MEHRIM (2013), donde los valores obtenidos superan el promedio de este estudio.Los trombocitos se incluyeron en el recuento diferencial de glóbulos blancos, el porcentaje encon- trado (26,06±0,48 y 26,14±0,44 respectivamente en cada tratamientofue similar al reportado por HAHN-VON-HESSBERGet al. (2011), MERRIFIELD et al. (2010), SERIANI et al. (2012) y SILVA et al. (2012), que incluyen los trombocitos en el recuento di- ferencial. En O. aureus se registran valores de 66,5 ± 10,2%, valor dentro del rango de la especie estudiada (SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004).

Los valores mínimos y máximos encontrados para los neutrófilos en los dos tra- tamientos se encuentra entre 0 y 29%, con un promedio para el tratamiento uno de 9% y para el dos de 10%, encontrándose reportes similares para esteparámetro (MARTINS et al., 2004a, 2008b, 2011; RANZANI-PAIVA et al., 2005;AZEVEDO et al., 2006a, 2006b; SAYED et al., 2007;HAHN VONHESSBERGet al., 2011;SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013) y valores mayores (JATOBÁ et al., 2008; SILVA et al., 2009; BAILONE et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010;) pero no incluyen en su conteo el valor de trombocitos. El mayor número de neutrófilos puede deberse a unabaja calidad del agua y alto contenido de materia orgánica circulante, como sugiere AZEVEDOet al. (2006a), bajo condiciones de estrés (MARTINSet al, 2004b) o en respuesta a parasitismo e infección (GHIRALDELLI et al., 2006a; JERÓNIMO et al., 2011).Para los parámetros de monocitos, eosinófilos y basófilos, que se en- bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 157 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 149 cuentran en menor cantidad en el recuento diferencial, los referentes encontrados son similares (MARTINS et al., 2004a, 2008b; RANZANI-PAIVA et al., 2005; SAYED et al., 2007;BAILONE et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011;MEHRIM, 2013; SILVA et al., 2012).

No se encontró diferencia estadística para el hematocrito de O. niloticus para los pesos entre 50 y 150 gde 32,44±5,78 y para 150 y 250 g de 33,56±6,86% (Tabla 1), siendo muy similares a los datos obtenidos porBITTENCOURT et al. (2003), CHEN et al. (2003), MARTINS et al. (2004a, 2008b, 2011), RANZANI-PAIVA et al. (2005); AZEVEDO et al. (2006a, 2006b), SAYED et al. (2007), JATOBÁ et al. (2008), YOUNG- MIN& KANG (2008), LIM et al. (2009), SILVA et al. (2009, 2012), BAILONE et al. (2010), IBRAHEM et al. (2010), MERRIFIELD et al. (2010), HAHN-VON-HESSBERGet al.(2011),ABDEL-TAWWAB et al. (2010), KUMAR et al. (2011), LI et al. (2011),SEBAS- TIÃO et al. (2011), y SERIANI et al. (2012), valor superior a los registradospara la especieevaluada en condiciones de laboratorio (ABDEL-TAWWABet al.,2008; MAR- TINS et al., 2008a; MEHRIM, 2013), coincidiendoconDUY et al. (2008) que evaluaron machos deO.niloticus, en un sistema de recirculación.

Existeuna correlación entre la hemoglobina y el hematocrito puesto que sus valo- res están relacionados con la actividad y el hábitat de los peces.La hemoglobina encontrada fue similar ala registradapor BITTENCOURT et al.(2003),SAYED et al. (2007), ABDEL-TAWWABet al.(2008, 2010), DUY et al. (2008),YOUNG-MIN& KANG (2008),LIM et al. (2009),HAHN VON- HESSBERGet al.(2011), KUMAR et al. (2011), LI et al.(2011), SERIANI et al. (2012), SILVA et al. (2012) y QIANGet al. (2013), no coincidiendo con SEBASTIÃO (2011) ni MEHRIM (2013) y que registran referencias menores al límite inferior de este parámetro.

Tabla 1. Índices hematológicos entre peso de 50-150 g y 150-250 g de O. niloticus en la Estación Piscícola, Universidad de Caldas.

Parámetro 50-150 g 150-250 g Prom±DS Min Max Prom±DS Min Max Hematocrito (%) 32,44±5,78a 20 47 33,56±6,86a 23 58 Hemoglobina (g/dL) 9,32±2,63a 6 15,66 9,94±2,84a 6 19,33

Proteínas plasmáticas (g/L) 31,86±6,14a 20 46 32,20±6,50a 12 46

VSE (mm/h) 7,56±5,52a 0 26 7,94±5,17a 0 25

VCM (u3) 183,43±75,44a 87,10 492,96 165,76±60,80a 69,57 459,46

HCM (uug) 52,56±22,39a 20,98 130,08 49,19±21,27a 17,39 153,15

CHCM (%) 28,68±5,39a 16,30 33,33 29,61±5,08a 17,07 33,33

*Letras diferentes entre columnas de la misma línea significa diferencia estadística entre medias (P<0,05).

La concentración de proteína está altamente relacionada con el estado nutricional y la calidad del alimento (CRIVELENTI et al., 2011). El valor de proteína plasmática para la especie en estudio fue de 31,86±6,14 y 32,20±6,50 g/L en cada tratamiento, 150 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero sin encontrarse diferencias significativas, coincidiendo con lo reportadopor ABDEL- TAWWAB et al.(2008, 2010),BITTENCOURT et al. (2003), LIM et al. (2009),CRIVELENTI et al.(2011),EL-HAWARRY (2012); KUMAR et al.(2011), LI et al.(2011), ySILVA et al.(2012), SAYED et al.(2007) yYOUNG-MIN& KANG (2008)reportan valores mayores , así mismo para el hibrido O. niloticus x O. mossambicus x O. aureus(HRUBEC et al., 2000) se reportó una concentración de 48-78 g/L en alta densidad.El rango de VSE está entre 0 y 26 mm/h, con un promedio de 7,75mm/h para los dos tratamientos, sin embargo HAHN-VON-HESSBERGet al.(2011) reporta para O. niloticus un valor de 2,10±0,14 mm/h, con un máximo de 5 mm/h, utilizando la misma técnica de este trabajo.

En los índices eritrocitarios (VCM, HCM y CCMH) no se encontró diferencia esta- dística, semejantes a los registrados por BITTENCOURT et al.(2003), DUY et al. (2008), YOUNG-MIN& KANG (2008), HAHN-VON-HESSBERGet al.(2011), KUMAR et al. (2011),LIM et al. (2009), SEBASTIÃO et al. (2011), SERIANI et al. (2012), y SILVA et al. (2012) inclusive para híbrido de Oreochromis(HRUBEC et al. 2000), y para O. aureus(SILVEIRA-COFFIGNY et al. 2004).

Al realizar la correlación entre variables (peso, longitud, altura, VSE, hematocri- to, proteína plasmática, hemoglobina, VCM, HCM, CHCM, leucocitos, eritrocitos, trombocitos, linfocitos, neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos)hay una correlación positiva entre peso y longitud-altura, así como entre longitud y altura. El nivel de hemoglobina en sangre fue positivamente correlacionado con CHCM y neutrófilos, el índice eritrocitarios VCM se relacionó positivamente con HCM y negativamente con el número total de eritrocitos, y el índice CHCM tienen una correlación positiva con neutrófilos, los leucocitos totales se correlacionaron el recuento diferencial de trombocitos, linfocitos y neutrófilos, por último se observó una correlación positiva entre trombocitos y neutrófilos.

Un indicador de la variación de crecimiento es el cambio en el peso, longitud y altura del animal en un tiempo determinado, pueden estar influenciados por actividad, alimento, fotoperiodo, salinidad y temperatura (GÓMEZ-PONCE et al., 2011; MENA- HERRERA, 2001), encontrándose así una relación entre estas variables de tasa de crecimiento. Peso y longitud con un coeficiente de 0,93, peso y altura con 0,92y longitud y altura con significancia de 0,81, coincidiendo conBITTENCOURTet al. (2003) y HAHN-VON-HESSBERGet al. (2011).La correlación entre las variables: peso, longitud y altura y los diferentes parámetros hematológicos, se puede llegar a la conclusión que estos valores morfométricos no afectan de manera significativa a los parámetros evaluados, la variable peso tiene una significancia de correlación de 0,103, -0,015, -0,022, 0,052, -0,087, -0,060, 0,056, -0,094, 0,086, -0,106, -0,054, -0,088, -0,064, -0,186 y -0,101 sobre VSE, hematocrito, proteína plasmática, he- moglobina, VCM, HCM, CHCM, leucocitos, eritrocitos, trombocitos, linfocitos, neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos respectivamente.Las principales causas de estrésen peces se relacionan con transporte, calidad del agua, deficien- cia nutricional, hacinamiento, temperatura y profilaxis, cambios que afectan el sistema inmunológico, eritrocitos,leucocitos, recuento diferencial de leucocitos y hemoglobina(MARTINS et al., 2004a, 2004b; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; QIANGet al., 2013),explicaría la correlación positiva encontrada entre neutrófilos y hemoglobina, y entre leucocitos y las diferentes líneas leucocitarias.

Según MARTINS et al. (2004a), los peces expuestos a estrés muestran aumento en el número de leucocitos y hematocrito después de 50, un estrés continuo provoca bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 157 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 151 la reducción en el número de leucocitos y posterior aumento de hematocrito, yen ambos casos se relacionan con neutrofília y linfopenia. RANZANI-PAIVA et al. (2005) describe un aumento en el número de leucocitos y eosinófilosen la presencia de enfermedades inducidas por parásitos. CHEN et al. (2003) registra que no hay correlación entre hematocrito, proteína plasmática y la variable peso.

La correlación entre VCM y HCM registrada por BITTENCOURTet al. (2003), coincide con la encontrada en este estudio, por tanto están ligados al valor toral de eritro- citos, hemoglobina y hematocrito, al igual que con el índice CHCM, por lo que al modificarse uno de estos valores los demás también se modificarán, coincidiendo con SERIANI et al. (2012), dada probablemente que el aumento de VCM sea debido a la liberación de eritroblastos y no de eritrocitos por un efecto hemolítico y una compensación por liberación de células inmaduras.

CONCLUSIONES

A medida que la industria de la acuicultura se expande, son necesariasherramientas eficaces y eficientes para supervisar el estado de salud,enfermedad o respuesta a tratamientos. Los parámetros hematológicos encontrados paraO. niloticus,en las condiciones de cultivo llevados a cabo en la Estación Piscícola de la Universidad de Caldas,siendo el peso la variable dependiente para estudiar los índices hema- tológicos.Suvariación no fue determinante en el valor de los diferentes parámetros hematológicos, a su vez estos valores son similares alos registrados por otros au- tores, indicando normalidad. Las diferencias encontradas en algunos parámetros sanguíneos sugieren, probablemente, cambios del medio ambiente, fisiológicas o de manejo.

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ANEXOS

Anexo 1. Parámetros hematológicos de O. niloticus según varios autores.

Parámetro evaluado Autor Valor Rango de Peso VSE (mm/h) HAHN VON-H et al. (2011) 2,10±0,14 >250 Hematocrito (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), ABDEL-TAWWAB et 11,75-58,8 <50 al. (2008, 2010), DUY et al. (2008), LIM et al. (2009), IBRAHEM et al. (2010), MERRIFIELD et al. (2010), KUMAR et al. (2011), LI et al. (2011), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013). SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN & KANG (2008), 21,8-26,8 50-150 ABDEL-TAWWAB et al. (2010). DUY et al. (2008), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et 12,5-34,1 150-250 al. (2008a, 2008b), BAILONE et al. (2010). BITTENCOURT et al. (2003), CHEN et al. (2003), 23,4-57 >250 MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011), SEBASTIÃO et al. (2011). Proteína Plasmática ABDEL-TAWWAB et al. (2008, 2010), LIM et al. (2009), 30,3-43,1 <50 (g/L) KUMAR et al. (2011), LI et al.(2011), MEHRIM (2013), BITTENCOURT et al. (2003). 30,6±6,5 SAYED et al, (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 25,0-60,1 50-150 ABDEL-TAWWABet al. (2010), EL-HAWARRY (2012). CHEN et al. (2003). 33-50 150-250 CRIVELENTI et al. (2011), SILVA et al. (2012). 25,6-34,6 >250 Hemoglobina (g/dL) ABDEL-TAWWAB et al. (2008, 2010), DUY et al. 3,03-10,9 <50 (2008), LIM et al. (2009),KUMAR et al. (2011), LI et al.(2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013), QIANG et al.(2013). SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 5,7-11,9 50-150 ABDEL-TAWWAB et al. (2010). DUY et al. (2008). 6,89-8,92 150-250 BITTENCOURT et al. (2003), HAHN VON-H et 1,99-13,5 >250 al.(2011), SEBASTIÃO et al, (2011), SILVA et al. (2012). 156 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

VCM (u3) DUY et al. (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et al. 91,4-361 <50 (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013). YOUNG-MIN& KANG (2008). 163,3-182,69 50-150 DUY et al. (2008). 99,28-123,66 150-250 BITTENCOURT et al. (2003), HAHN VON-H et 148,8-230,1 >250 al.(2011), SEBASTIÃO et al. (2011), SILVA et al. (2012). HCM (uug) DUY et al. (2008), LIM et al.(2009), KUMAR et al. (2011) 33,9-53,8 <50 MEHRIM (2013). YOUNG-MIN& KANG (2008). 32,1±13,13 50-150 DUY et al. (2008). 33,01-55,9 150-250 BITTENCOURT et al. (2003) HAHN VON-H et 40,74-62,72 >250 al.(2011), SEBASTIÃO et al. (2011), SILVA et al. (2012). CHCM (%) DUY et al. (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et 12,32-39,87 <50 al.(2011), SERIANI et al.(2012), MEHRIM (2013). YOUNG-MIN& KANG (2008) 34,6±10,35 50-150 DUY et al. (2008) 31,28-49,61 150-250 BITTENCOURT et al. (2003), SEBASTIÃO et al. (2011), 5,35-35,24 >250 SILVA et al. (2012). Leucocitos (celx105/ LIM et al. (2009), MERRIFIELD et al.(2010), KUMAR 0,1-8,55 <50 mm3) et al. (2011) LI et al. (2011), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013), QIANGet al. (2013). SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 0,22±0,58 50-150 JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008a., 2008b), 0,08-0,3 150-250 BAILONE et al. (2010). MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 0,06-7,50 >250 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011), SEBASTIÃO et al. (2011). Eritrocitos (celx106/ ABDEL-TAWWABet al. (2008, 2010), DUY et al. 1,42-2,68 <50 mm3) (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et al. (2011), LI et al. (2011), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013), QIANGet al. (2013), SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 1,26–1,87 50-150 ABDEL-TAWWABet al. (2010). DUY et al. (2008), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et 0,24-1,85 150-250 al. (2008a, 2008b), BAILONE et al. (2010). BITTENCOURT et al. (2003), MARTINS et al.(2004a), 1,14-8,28 >250 AZEVEDO et al. (2006a, 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011), SEBASTIÃO et al. (2011). Trombocitos (%) MERRIFIELD et al. (2010), SERIANI et al. (2012). 19-68.6 <50 HAHN VON-H et al. (2011), SILVA et al. (2012). 13,53-56.8 >250 Linfocitos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MERRIFIELD et al. 31,4-91,9 <50 (2010), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013). SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 51,0-65,85 50-150 JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAILO- 48,39-75,47 150-250 NE et al. (2010). MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 27,8-97,9 >250 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 157 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 157

Neutrófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MARTINS et al. (2011), 0,11-63,4 <50 SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013). SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 29.6-31,62 50-150 JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAILO- 6,77-46,64 150-250 NEet al. (2010). MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 0,79-18,3 >250 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011). Monocitos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MERRIFIELD et al. 2,0-16,56 <50 (2010), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013). SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 1,0-4,80 50-150 JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAI- 1,48-17,31 150-250 LONE et al. (2010). MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 1,0-17,7 >250 2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et al. (2011). Eosinófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MEHRIM (2013). 0,6-0,82 <50 SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 1,67-9,0 50-150 HAHN VON-H et al. (2011), SILVA et al. (2012). 0,07-0,5 >250 Basófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005). 0,1 <50 SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 0,07-8,3 50-150 BAILONE et al. (2010), MARTINS et al. (2008b). 0,43-3,18 150-250 MARTINS et al. (2004a), HAHN VON-H et al. (2011). 0,24-0,5 >250 BOLETÍN CIENTÍFICO ISSN 0123 - 3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero - junio, 2014. 158 - 162 CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL SHORT COMMUNICATION

A REPORT ON A CASE OF INCOMPLETE LEUCISM IN THE GREEN IGUANA (Iguana iguana iguana) (SQUAMATA: IGUANIDAE) IN THE CARIBBEAN COLOMBIAN*

Rosa Mary De Ayala-Monedero1, Ricardo Álvarez-León2

Abstract

Objectives: To complement the fauna associated with mangrove estands inventory in the Colombian Caribbean. Scope: Qualitative and quantitative inventory of specimens observed. Methodology: Direct observation,specific annotations and photographs of specimens. Main results:For the first time a copy of the green iguana (I. i. Iguana) with partial leucismo associated with mangro vestands (bobo or conchudo, Laguncularia racemosa and piñuelo or zaragoza, Conocarpus erecta) from the Colombian Caribbean coast is recorded. Conclusions: Despite therelative intensityof sampling and observations about iguanas, this finding represents an important advance in the knowledge of the family Iguanidae and, genera Iguana in Colombia.

Key words: green iguana, leucismo incomplete, mangroves, Caribbean, Colombia.

REGISTRO DE UN CASO DE ALBINISMO INCOMPLETO EN LA IGUANA VERDE (Iguana iguana iguana) (SQUAMATA: IGUANIDAE) EN EL CARIBE COLOMBIANO

Resumen

Objetivos: Complementar el inventario de fauna asociada a los rodales de manglar del Caribe colombiano. Alcance: Inventario cualitativo y cuantitativo de los ejemplares observados. Metodología: Observación directa, anotaciones específicas y fotografía de los ejemplares. Principales resultados: Se registra por primera vez un ejemplar de la iguana verde (I. i. iguana) con leucismo parcial, asociada a rodales de manglar (bobo o conchudo, Laguncularia racemosa y piñuelo o zaragoza, Conocarpus erecta) de costa Caribe de Colombia. Conclusiones: A pesar de la relativa intensidad de los muestreos y observaciones sobre iguanas, este hallazgo representa un importante avance en el conocimiento de la familia Iguanidae y el género Iguana en Colombia.

Palabras clave: iguana verde, leucismo parcial, manglares, Caribe, Colombia.

* FR: 4-III-2014. FA: 30-III-2014. 1 Estación Experimental de Zonas Áridas. Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Almería (España). [email protected] 2 Fundación Verdes Horizontes. Manizales (Caldas) Colombia. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: DE AYALA-MONEDERO, R.M. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 2014.- A report on a case of incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) (Squamata: Iguanidae) in the Caribbean colombian. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 158-162. Short communication - A report on a case of incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) 159 Coloration in reptiles, as in other poikilothermic vertebrates, is determined by chromatophores (BECHTEL, 1995). One of the different kinds of these cells are the guanophores, and the lack of the guanine pigment in these specific cells is the cause of the albinism arising. Complete albinism is expressed as a lack of integumentary and retinal melanin, however, true albinos can exhibit integumentary coloration due to the other types of chromatophores: xanthophores and iridophores (CLARK, 2002).

Another colour aberration, the leucism, describes specimen with reduced or absent integumentary pigment, but with pigmented retinas (BECHTEL, 1995). This term is more commonly used in the herpethological literature and considered to be the more correct definition in the majority of the cases (SCHMIDT, 1999; CLARK, 2002).

Knowledge of reptiles and amphibians albinism occurrence has been summarized by HENSLEY (1959) and subsequently by DYRKACZ (1981). Nevertheless, the majority of the reported species belongs to the Neartic region and is mostly snakes. Reports for tropical lizards are still rare, having the contribution of PÉREZ-HIGAREDA (1980), regarding a species of the iguanid Corytophanes hernandezi as one of the few publications done.

Between February and July 1996, the fauna inventories made in the Colombian Caribbean mangroves, were focused on the birds (these results are summarized in DE AYALA (1997a, 1997b, 1997c). These observations were almost opportunistic because they dependent on the work the biologists-technicians group was making on the vegetation all along the Caribbean continental coast. Some of the inspections were made by using boat whistling methods along the coast, but the majority of the species were recorded by using standardized census methods (i.e. transects and trapping).

The green iguana specimen was observed the 14th July 1996, in the “Playa de los Holandeses” (11º 16’ N - 73º 19’ W) (Guajira, Colombia), 500 m from the mouth of the Jerez River, surrounded by floors with loamy silts, very dilute (salinity of 0 ups and pH of 6.5), as well as mangroves sweet, “bobo or conchudo” (Laguncularia racemosa) with heights from 8-18 m and diameters 21-40 cm, “blacks or zaragoza” (Conocarpus erecta) of 4-6 m height and diameters 20-24 cm. (Fig. 1).

The associate vegetation is composed by “aguacatillos” (Persea sp.), “bejucos lecheros” (Rhabdadenia biflora), “helechos cola de gallo” (Acrostichum aureum), “malváceas” (Hibiscus tiliaceus), “manzanos de playa” (Hipopomane mancinella), “clemones” (Thespesia populnea) and “arbustos espinosos” (Caesalpinea sp.).

The characteristic “biche” green coloration of iguanas that inhabit the mangroves and its influence areas, was clearly stumped by a white grayish tone throughout the abdomen area, as well as in the head, the fan gular, the previous dorsal thorns (1-31) and in the final thorms (50-end of the line), in both hands and its digits, in the arms and in both feet and its digits; the stomach was white uniform. 160 Rosa Mary De Ayala-Monedero, Ricardo Álvarez-León

Figure 1. Incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) in Colombian Caribbean coast. Higher, top view of the head and right forelimb; Lower anterodorsal and lateral region, the four limbs and the front of the queue.

bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 158 162 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Short communication - A report on a case of incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) 161 Intensive surveys have been made in the Santa Marta region for several years by MULLER (1968, 1969a, 1969b, 1971), has studied the iguanas and other reptiles, describing many aspects of their biology; HERNÁNDEZ-CAMACHO et al. (1980), ÁLVAREZ-LEÓN (1993), the peculiarities of mangrove ecosystems and, BEJARANO –MORENO & ALVAREZ-LEON (2003, 2006), inventories of the fauna associated with the different ecosystems of the region river, estuarine and marine, especially associated with emergent vegetation.

Many other researches and campaigns have been made in favour of the Green Iguana in the Colombian Caribbean Coast, but there were no evidence of this kind of alteration. The are only some reports of this color aberration in reptiles among the few registration done in the Colombian territory, one of them was made by SANCHEZ-PÁEZ et al. (2000) about the Boa constrictor, snake with an uncommon coloration pattern in specimens in the San Andres, Providencia and Santa Catalina Islands specimenes. They also describe malanism exhibit by some males of the Gonatodes albogularis liard. Albino boas have been reared by Sergio MEDRANO- BITAR (pers. comm.) in a zoo nursing, because they have a high demand in the international market. This is also happening with leucistic and albinos animals which are becoming a common attraction in zoos and also common pets, eventhoug they are not common in the wild. That is why this paper provides the first report of leucism in the Green Iguana within the continental Caribbean.

Recently, RODRÍGUEZ-PINILLA & GOMEZ-MARTINEZ (2011) also reported a case of leucism incomplete in common blackbird (Turdus fuscater) of the Colombian Andes, which confirms that wild species is rare chromatic alterations are poorly common and usually genetic origin (ACOSTA, 2005) and that mutations can cause interference with the expression of the type and concentration of melanin (BUCKLEY, 1982).

Funding was provided by the Project PD 171/91 Rev.2 (F) Fase 1. “Conservación y Manejo para el Uso Múltiple y Desarrollo de los Manglares en Colombia” (Ministerio del Medio Ambiente / Organización Internacional de Maderas Tropicales). Additional financial assistance was given to RMDA by Idea Wild Equipment Donation and Conservation International and further logistical aid by Association CALIDRIS and Universidad del Valle (Cali, Colombia).

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BOLETÍN CIENTÍFICO ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 165-174 CENTRO DE MUSEOS MUSEO DE HISTORIA NATURAL EL ESCARABAJO RINOCERONTE Horridocalia delislei ENDRÖDI, 1974 EN COLOMBIA: NUEVOS REGISTROS, REDESCRIPCIÓN DEL MACHO Y DESCRIPCIÓN DE LA HEMBRA (COLEOPTERA, SCARABAEOIDEA, DYNASTINAE)

Luis Carlos Pardo-Locarno1, Paschoal Coelho Grossi2, Roman Stechauner Rohringer3

Resumen

Horridocalia delislei Endrödi es una especie de Dynastinae endémica del Chocó Biogeográfico (Colombia), muy rara en colecciones y poco conocida biológicamen- te, razón por la cual esta investigación se propuso aportar nuevos datos sobre su distribución, redescribir los machos y por primera vez describir la hembra. Esto se logró através de colectas en campo, revisión de literatura y visitas a colecciones nacionales; se reunieron 6 ejemplares (5♂♂, 1♀) colectados en regiones selváticas de las cuencas San Juan (Chocó), Calima y Dagua (Valle); los machos son alométricos razón por la cual algunos caracteres sexuales secundarios varían notablemente (cuerno cefálico y torácico, protórax, etc., incluyéndose por primera vez el proce- so proesternal y el canthus ocular en este grupo de caracteres sexuales entre los Dynastinae Agaocephalini). Los adultos son nocturnos, frugívoros, se observaron muy vigorosos y estridulan al ser manipulados.

Palabras clave: Agaocephalini, biología, distribución, taxonomía.

THE RHINOCEROS BEETLE Horridocalia delislei ENDRÖDI, 1974 IN COLOMBIA: NEW RECORDS, REDESCRIPTION OF THE MALE AND FEMALE DESCRIPTION (COLEOPTERA, SCARABAEOIDEA, DYNASTINAE)

Abstract

Horridocalia delislei Endrödi is an endemic Dynastinae species of the Biogeographic Chocó region of Colombia, very rare in collections and little known in terms of its biology. That’s the reason why through this research it was proposed to provide new data of its distribution, to describe again the adult males and to describe the females for the first time. This was achieved through field collections, literature reviews and visits to national collections. Six specimens (5 ♂ ♂, 1 ♀) were collected * FR: 2-II-2014. FA: 30-IV-2014. 1 Docente, Universidad del Pacífico; Investigador Asociado al Instituto para la Investigación y la Preservación del Patrimonio Cultural y Natural del Valle del Cauca-INCIVA. Cali, Valle. Calle 6 No 24-80 Avenida Roosevelt PBX. (57)-2-5146848. E-mail: [email protected] 2 Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT, Av. Fernando Corrêa da Costa, 2367, Boa Esperança, CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil. E-mail: paschoal.grossi@ gmail.com 3 Profesor Asociado, Departamento de Ciencias Agropecuarias, Grupo SISINPRO, Universidad del Cauca. Popayán, Cauca CÓMO CITAR: PARDO-LOCARNO, L.C., COELHO GROSSI, P. & STECHAUNER ROHRINGER, R., 2014.- El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros, redescripción del macho y descripción de la hembra (Coleoptera, Scarabaeoidea, Dynastinae). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 165-174. 166 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer in forest areas in the San Juan River basin (Chocó), Calima andDagua river basins (Valle).The males are allometric, thus some secondary sexual characters vary notably (cephalic and thoracic horns, prothorax, etc.), being included the prosternal process and the ocular canthus for the first time among this group of sexual characters for the Dynastinae Agaocephalini. Adults are nocturnal, frugivorous, they were observed as very vigorous and they stridulate when manipulated.

Key words: Agaocephalini, biology, distribution, taxonomy.

INTRODUCCIÓN

olombia registra seis tribus de la subfamilia Dynastinae (ENDRÖDI, 1966), entre ellas se encuentran los Agaocephalini, que abarcan 11 especies y C5 géneros: Lycomedes Brême, 1844 Spodistes Burmeister, 1847, Aegopsis Burmeister, 1847, Horridocalia Endrödi, 1974 y Mitracephala Thomson, 1859 (ENDRÖDI, 1970, 1974, 1985; RESTREPO et al., 2003), en parte compartidas con países vecinos como Venezuela y . En este contexto, resalta Horridocalia delislei Endrödi, como un género monoespecífico solo distribuido en las selvas pluviales del costado occidental de Colombia.

Horridocalia delislei fue descrito por ENDRÖDI (1974), con base en un único ejemplar macho recolectado en Cali, Colombia. Según lo expresado por este autor (l. c.) la peculiar forma del ejemplar y su aspecto “grotesco” llamaron la atención del autor y del poseedor (Melchior De Lisle), concluyendo rápidamente que se trataba de un nuevo género y especie, que podía atribuírsele a la tribu Agaocephalini.

Tan extremos consideró ENDRÖDI (l. c.) los caracteres de la nueva especie que a nivel genérico la denominó Horridocalia (de horridus: monstruo y calia: de Cali) y el epíteto delislei que honra a su propietario, M. de Lisle (ENDRÖDI, 1974). De esta manera, la especie y sus datos han permanecido durante décadas como un enigma, sin mayores aportes a la distribución, más allá de ser un Agaocephalini endémico de Colombia, de reciente descubrimiento, quizás, la menos conocida a nivel zoogeográfico, ecológico y aún en lo sistemático, además otros machos de diferente talla o la hembra nunca fueron descritos.

La dificultad para reunir ejemplares o realizar avistamientos hace muy difícil enfocarla como objetivo específico de estudio de corto plazo, por lo que luego de muchos años de azarosa labor, el primer autor (LCPL) y colaboradores, lograron reunir nueva información que permite redescribir al macho, describir la hembra y aportar, por primera vez, observaciones sobre la distribución y hábitos de H. delislei en Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

La presencia de ejemplares de la especie fueron consultados en las siguientes colecciones privadas y públicas: Colección Taxonómica Nacional Luis María Murillo-Corpoica Tibaitatá (CTN-LMM), Museo Francisco Luis Gallego-Universidad Nacional Medellín (MFLG), Colección Entomológica Universidad del Tolima-Ibagué bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 174 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 167

(CEUT), Colección Entomológica de la Universidad del Valle-Cali (CEUV), Museo de Historia Natural, Universidad del Cauca, (MHN-UCC), Colección Entomológica de la Universidad de Nariño-Pasto (CEUNP), Colección Entomológica Familia Constantino- Cali (CFC) y Museo de Historia de Natural, Universidad Caldas (MHN-UC). De manera incidental, fueron realizadas excursiones a las cuencas de los Ríos Atrato y San Juan (Chocó), Calima, Dagua, Cajambre, Guapi, Patía (Cauca) y los ríos Sanquianga y Ñambí en Nariño, entre 1992 y 2010, cuencas que pertenecen el denominado Chocó Biogeográfico o Costa Pacífica de Colombia (IGAC, 1988).

Los datos básicos de la especie fueron consultados en ENDRÖDI (1974, 1985), LECHAUME (1992) y PARDO-LOCARNO (1993). Las imágenes fueron obtenidas con cámaras digitales Pentax K20D, Lente Macro Elicar 90 mm 1:1, Nikon CP5100 y Estereoscopio digital Leica EZ4D.

RESULTADOS

A través de la metodología planteada se reunieron seis ejemplares de las cuencas San Juan (Chocó), Calima, Dagua (Valle), Chocó Biogeográfico de Colombia (Figura 1), incluidos cinco machos y una hembra, los cuales permiten, en primer lugar, redescribir los machos y describir, por primera vez a la hembra. Posteriormente, a la luz de los caracteres expuestos se examina su valor e impacto en el conjunto de los Agaocephalini y, más particularmente, entre los géneros de dorso tomentoso.

Figura 1. Sitios de colecta de H. delislei entre el sur del Chocó y costa del Valle del Cauca, modificado desde IGAC (1988), la estrella señala los sitios de la colecta. 168 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer Horridocalia delislei Endrödi 1974: 50 (♂ redescripción).

Escarabajos robustos (Figuras 2, 3):Longitud sin cuernos: 31-44 mm. Dorso en su mayoría pardo oscuro, mate y solo negro lustroso en el cuerno cefálico, la región ventral del tórax y en ápices de las patas anteriores. Áreas tomentosas amarillas en la región lateral de las mandíbulas, dorso de las patas, región basal lateral del cuerno cefálico, élitros, abdomen y pigidio; en los élitros, la superficie tomentosa se presenta con sectores más oscuros como leves manchas nebulosas, más oscuras, en un fondo amarillo pardo. También en algunas piezas ventrales como en la placa redonda del apéndice proesternal (Figura 5), enlos fémures ventralmente, así como en el costado externo de las tibias, particularmente las protibias solo hasta el diente basal externo. Pilosidad dispersa, en las extremidades, en el tórax es más larga y densa, y en el pigidio extremadamente corta, menos densa y erguida.

Figura 2. Adultos de H. delislei Endrodi, A: Macho Minor B: macho Major, C: Hembra, Escala 10 mm (L. C. Pardo-Locarno Foto).

Figura 3. Horridocalia delislei Endrödi, macho, vista lateral (L. C. Pardo-Locarno Foto). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 174 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 169 Cabeza: Ápice clipeal corto y triangular, por ambos costados con leve recurvado cóncavo, por lo que los vértices anteriores son obtusos. Lados de la cabeza con leve recurvado cóncavo hasta los cantos oculares, los cuales son algo angostos y dotados apicalmente de un diente triangular, proyectado anteriormente. Dorso cefálico desde su base con un cuerno. Machos major con la estructura cefálica basalmente con un aspecto triangular, que da inicio a una proyección apical larga, cuya base es constreñida a ambos lados y que se proyecta hacia adelante y arriba, con un leve arqueado, culminando en un tramo apical aplanado transversalmente y profundamente bifurcado, como una horqueta, que en su porción delantera es cóncava, micropunturada y en la posterior es convexa (Figura 2A, 2B y 3). Región basal del cuerno ligeramente cóncava, presenta dos quillas finas, el desarrollo cefálico es una condición alométrica, por lo que en los machos minor, se reduce ampliamente a un pequeño cuerno someramente bifurcado y con la base triangular claramente surcada en la porción posterior, conformando dos carinas bien definidas (Figura 4A). Mandíbulas grandes con amplias hendiduras apicales, bidentadas. Antenas con 10 antenómeros, trilameladas; lamelas muy largas.

A B Figura 4. H. delislei, A: Cabeza de macho Minor; B: Cabeza vista dorsal de hembra (L. C. Pardo-Locarno Foto).

Tórax: Pronoto transverso 1,6 veces más ancho que largo, mayor anchura en la mitad; borde apical recurvado, levemente convexo, en medio de los ángulos anteriores del tórax que son agudos; lateralmente presenta emarginado levemente cóncavo, conformando un rebordeado angosto que se proyecta hasta la región posterior; costados presentan fuerte arqueado central que luego declina hacia los vértices posteriores, con apariencia obtusa; en la mitad se presenta un débil ángulo 170 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer redondeado; borde posterior rebordeado y suavemente sinuoso; en los machos major anteriormente el pronoto tiene una joroba transversa, ancha y aplanada, proyectada hacia adelante y hacia arriba, alcanzando o superando el borde anterior del pronoto y culminando en un filo apical con leve emarginado (Figura 2); anteriormente la joroba cae verticalmente y solo se recurva suavemente hacia adelante por el ápice; machos minor con joroba variando desde un disco levemente convexo y transverso, simplemente redondeado, y aplanado posteriormente, hasta un disco más anguloso y de corte frontal inclinado. Pronoto dorsalmente con leve rugosidad, totalmente cubierto con un puncturado, el cual varía desde más fina y densa al ápice (separada por 1/2 a 1/3 de diámetro de los puntos a un diámetro), pero que en el perímetro del disco duplica su diámetro y son claramente ocelares, con un aspecto microtomentoso, amarillo, interno, que le confiere color claro a la estructura; las grandes punturas se distribuyen densamente, pasando desde casi contiguas hasta coalescentes, uniéndose en muchos casos dos y tres punturas incluyendo algunas áreas microrugosas exentas de punturas que se localizan de manera irregular (Figura 6 A).

Figura 5. H. delislei Endrödi, macho. A: Proceso proesternal, vista ventral; B: Idem, vista lateral (L. C. Pardo-Locarno Foto).

Escutelo triangular, basalmente negro y puncturado; porción posterior tomentosa como los élitros. Élitros un poco más largos que la suma de sus anchuras (26:24), poco ensanchados posteriormente; costados levemente arqueados, mitad posterior ampliamente redondeada, vértices suturales en fuerte ángulo recto, borde lateral claramente definido y proyectado; tubérculo humeral y apical claramente visibles, medianamente elevados y menos puncturados. Surcos elitrales con 11 hileras de punturas ocelares, muy distintivas, con disco negro que contrasta con el fondo amarillo pardo tomentoso; algunas hileras dispuestas en filas menos regulares, cerca de la sutura elitral con espacios con surcos más irregulares; hileras de punturas con diferente densidad, desde separadas por 2-3 diámetros hasta

bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 174 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero contiguas y coalescentes. El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 171 Vientre: Región ventral del tórax con las punturas y tomentosidad ya mencionada; proceso proesternal ancho, muy largo, apicalmente ensanchado en forma de disco, convexo, con tomentosidad interna amarilla oscura, adelante se proyecta hasta el proesternón como una leve carina; disco densamente tomentoso (Figura 5).

Patas: Todas las patas muy robustas; coxas y trocánteres negros, lustrosos, con pocas setas largas amarillas; patas anteriores con fémur muy grueso y anguloso, débilmente puncturado; protibia con tres fuertes dientes externos subiguales, perpendiculares, tercero un poco oblicuo; protarsos con engrosamiento moderado, tarsómeros I, II y III subiguales, IV mucho más ancho y proyectado por la región ventral, V aproximadamente cinco veces más largo que el anterior, curvado hacia adentro, con una corta proyección basal y otra intermedia por el costado externo (Figura 6 B); uña interna grande y con un diente basal; onychia pedunculada, con 6-7 setas largas; patas medias y posteriores con los fémures aplanados, tibias con una a tres carinas o proyecciones oblicuas, no alineadas, al ápice una espina articulada y dos fijas; tarsómero I prolongado externamente a manera de espina; tarsómeros II al IV subiguales, V tan largo como todos los anteriores juntos.

Figura 5. H. delislei. A: Mitad dorsal del pronoto; B: Idem, protibia y tarso del macho, vista dorsal (en ambos casos escala: 5 mm).

Abdomen con uroesternitos tomentosos; segmentos paulatinamente más largos hacia el ápice. Pigidio corto y convexo, con leves estrías del costado apical. 172 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer Edeago simétrico, corto y sencillo; parámeros estrechos en la región media y luego se ensanchan en ápice redondeado.

Horridocalia delislei Endrödi 1974: 50 (♀ descripción)

Longitud: 33 mm. Semejante al macho, siendo distinta por los siguientes caracteres (Figura 2). Cuerpo ovalado, dorso en su mayoría pardo oscuro, mate y solo negro lustroso en el pronoto, la región ventral del tórax y los ápices de las patas.

Cabeza: Frente sin cuerno (Figura 2 y 4 B) o proyecciones, dorsalmente, con un trazado romboidal, que se extiende desde la frente hasta el clípeo, con superficie puncturada, rugosidad muy gruesa, por fuera de esta región quedan como superficies más lisas la región interocular,hasta la base del canthus, región lateral posterior del clípeo con un proceso convexo curvo, bajo. Clípeo apicalmente angostado y fuertemente bidentado; dientes algo levantados. Canthus ocular angosto, el ápice redondeado sin espina.

Tórax: Pronoto densamente puncturado; punturas circulares, en el disco más claras; margen anterior sin proyección, joroba o tubérculos (Figura 6 A). Proceso proesternal más corto, subcilíndrico, carece del disco apical ensanchado, convexo y tomentoso. Patas anteriores no modificadas; protibias con el tercio apical ensanchado y tridentado, espinas basales perpendiculares y la apical oblicua.

Material examinado (5 machos y 1 hembra): 1 ♂ Quebrada El Cuzumbo, Río Calima Noviembre de 1993, atraído por luz L. C. Pardo-Locarno & Libia Puerta Leg; 1♂ Río Mondocito, El Tabor, Río San Juan, Tadó, Chocó, Abril 2008, en follaje, Estanislao Duave Valencia Leg; 1♂ El Tabor, Río San Juan, Tadó, Chocó, Abril 2008, en el suelo, ya muerto, L. C. Pardo-Locarno & C. A Torres Leg; 1♂ Quebrada Triana, Río Dagua, Buenaventura, Valle, Abril 2010, red de niebla, L. C. Pardo-Locarno y Yan M. Ibarra Leg; 1♂ Quebrada Pericos, Río Dagua, Buenaventura, Valle, junio de 2012, atraído por luz, Amparo Bubú Leg; 1 ♀ Escalarete, San Cipriano, Dagua, 170 msnm, noviembre de 1992, Todos los ejemplares permanecen depositados en la Colección Familia Pardo-Locarno, Palmira (CFPL-COL).

Historia Natural. Horridocalia delislei tiene una distribución restringida a las selvas del Chocó Biogeográfico, principalmente las cuencas: San Juan, Calima y Dagua, en un rango que va desde los 160 a 950 msnm (Figura 1). En diferentes ocasiones (2010 y 2012) dos machos fueron mantenidos vivos en cautiverio, durante varias semanas a meses, de allí surgieron observaciones muy puntuales: inicialmente que se trata de adultos longevos (uno de ellos vivió en cautiverio 4 meses), de actividad nocturna a partir de las 12:00 PM, momento en el cual se activan e intentan volar. En cautiverio se observaron frugívoros, al manipularlos resultaron muy robustos, agresivos y estridulaban notablemente. Dos ejemplares presentaron huecos en el pronoto y patas deterioradas, daños ocasionados presumiblemente por murciélagos u otros mamíferos, uno de ellos sobrevivió y evidenciaba cicatrización de la herida, en forma de una capa negra. Mientras algunos ejemplares, incluida la hembra, fueron atraídos a luces artificiales (Río Dagua), uno de los machos fue colectado en red de niebla en la madrugada, tenía el cuerpo sucio de barro amarillo, bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 174 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 173 otro, bajo epífitas en el sotobosque (Quebrada El Cuzumbo, Río Calima), en el caso del macho colectado en el follaje, el dato fue suministrado por un campesino de Calima (Valle) que recolecta frecuentemente ese tipo de plantas para ; es importante anotar que el hábito epífito diurno (perching) es algo frecuente en L. hirtipes Arrow, otro Agaocephalini colombiano (PARDO-LOCARNO & MORÓN, 2006).

DISCUSIÓN

Estas descripciones subsanan la de ENDRÖDI (l. c.), que solo dispuso de un ejemplar, aclarándose variantes alométricas desconocidas y por primera vez descritas en los machos, así como la primera descripción de la hembra, con un incremento de caracteres para el género, confirmando entonces su posición como taxón distinto de los otros géneros de Agaocephalini con dorso tomentoso. En la diagnosis original, Endrödi (l. c.) resaltó una serie de caracteres genéricos y afirmó (en alemán) “El nuevo género diverge de todos los géneros de la tribu hasta ahora conocidos principalmente por la forma particular del apéndice proesternal, por la superficie estriduladora sugerida en el propigidio y por el puncturado ordenado en filas de los élitros” y propuso una dicotomía que lo ubica con los Agaocephalini de dorso tomentoso, algo que es compartido en este estudio; sin embargo en cuanto al carácter proceso proesternal usado para definir Horridocalia conviene destacar que en las hembras, dicho proceso es más corto, subcilíndrico y carece del disco apical ensanchado, convexo y tomentoso, planteándose otra singularidad genérica, pues por primera vez en la tribu esta pieza haría parte del dimorfismo sexual.

Algo similar ocurre con la espina del canthus ocular un carácter que solo está bien desarrollado en los machos y se ausenta en las hembras (Figuras 4 A y 4 B).

Horridocalia presenta aparato estridulador funcional, confirmado in natura, característica, que previamente había sido señalada como típicamente ausente en la definición de la tribu y establecer su parentesco con Cyclocephalini. Esta conformación tan singular, plantea divergencias de este género aún con los otros más cercanos: Lycomedes Brême y Spodistes Burmeister, con los cuales muy probablemente compartiría un ancestro común.

AGRADECIMIENTOS

Durante el largo período de recolección de datos en campo el primer autor contó con el apoyo de los estudiantes Yan Mauricio Ibarra (Universidad del Pacífico), Gloria Amparo Bubú (SENA) y del Sr. Estanislao Duave Valencia (FUNDASANJUAN, Tadó, Chocó) a quienes se agradece el préstamo y depósito de ejemplares en la CFPL-COL; a la Doctora María Cristina Gallego (Universidad del Cauca) y un revisor anónimo por leer y corregir el documento final; los estudios de campo de esta investigación fueron en parte apoyados por el Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacífico-IIAP, Fundación Danza y Vida y la Fundación CFPL-COL (Cali). Paschoal Coello Grossi es becario de Postdoctorado de CNPq (número de proceso 150227/2013-2). Roman Stechauner Rohringer es investigador del Grupo SISINPRO, Departamento de Ciencias Agropecuarias de la Universidad del Cauca. 174 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer BIBLIOGRAFÍA

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Tito Bacca1, Pablo Benavides M.2

Resumen

El parasitoide Prorops nasuta es único parasitoide de la broca del café de origen africano que se estableció en Colombia y es considerado el principal enemigo natural en el control biológico de esta plaga. Es necesario desarrollar metodologías para su cría masiva para aumentar sus poblaciones y contribuir en el manejo integrado de la broca del café. Por esta razón, este trabajo tuvo como objetivo evaluar diferentes temperaturas y edades de dieta artificial (Cenibroca) infestada con Hypothenemus hampei para la cría del parasitoide P. nasuta. Se pudo determinar que las temperaturas evaluadas (22, 25 y 28ºC) no tuvieron efecto en el número de parasitoide obtenidos. Sin embargo, con las dietas de 35 días después de haberlas brocado se obtuvo el mayor número de estados biológicos 2,5 avispas por cada 3 cm3 de dieta, comparado con las dietas de 21 y 28 días de brocado. La temperatura de 28ºC afectó considerablemente el tamaño de la avispa. El parasitoide fue criado a 25ºC y se determinaron los principales parámetros reproductivos de P. nasuta, que pueden ser utilizados en proyecciones poblacionales utilizadas en la cría masiva de este parasitoide.

Palabras clave: control biológico, avispa de Uganda, Hypothenemus hampei.

EVALUATION OF TEMPERATURES AND DIFFERENT BIOLOGICAL STAGES OF COFEE BERRY BORER FOR THE MASS REARING OF THE Prorops nasuta (HYMENOPTERA: BETHYLIDAE) PARASITOID Abstract

The parasitoid Prorops nasuta is only parasitoid of the coffee berry borer of African origin that was established in Colombia and is considered the main natural enemy in the biological control of this pest. It is necessary to develop methodologies for its mass rearing to increase its populations and contribute to the integrated management of the coffee berry borer. For this reason, this work had as an objective to evaluate different temperatures and ages of the artificial diet (Cenibroca) infested with Hypothenemus hampei for the rearing of the P. nasuta parasitoid. It was possible to determine that the evaluated temperatures (22, 25 and 28ºC) had no effect on the number of parasitoids obtained. However, with the 35 days diets after having them infested with the borer, the largest number of biological stages 2,5

* FR: 19-II-2014. FA: 6-III-2014. 1 Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agronómica, Universidad de Nariño, Torobajo, Pasto. E-mail: [email protected] 2 Investigador Científico II, Cenicafé, Chinchiná. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: BACCA, T. & BENAVIDES M., P., 2014.- Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café para la cría masiva del parasitoide Prorops nasuta (Hymenoptera: Bethylidae). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 175-187. 176 Tito Bacca, Pablo Benavides M. wasps per each 3 cm3 of diet was obtained, compared with the 21 and 28 days diets after infested with the borer. The 28ºC temperature affected significantly the size of the wasp. The parasitoid was raised at 25ºC and the main P. nasuta reproductive parameters were identified, which can be used in population projections used in the mass rearing of this parasitoid.

Key words: biological control, Uganda wasp, Hypothenemus hampei.

INTRODUCCIÓN

a broca del café Hypothenemus hampei, es una de las plaga más limitante en la caficultura mundial (BUSTILLO, 2008; VEGA et al., 2009).Para el Lcontrol biológico de esta plaga se han realizado varios esfuerzos por crear metodologías para la cría masiva de este insecto y poder criar sus parasitoides utilizando café cereza y pergamino. En la mayoría de los casos, la producción masiva no ha sido exitosa, principalmente porque no existe disponibilidad de frutos de café durante todo el año (PORTILLA & STREET, 2006). El caso contrario se presenta en Colombia, donde existen floraciones durante todo el año, lo que asegura frutos utilizados en la cría dela broca.De esta forma, Colombia ha sido el único país que ha logrado la producción masiva de betílidos Cephalonomia stepanoderis y Prorops nasuta, parasitoides de H. hampei (BENAVIDES, 2008; PORTILLA & STREET, 2006). Sin embargo, con el uso de la metodología de grano pergamino y cerezas de café se incurre en elevados costos de producción de estos parasitoides que fluctúan entre 1,5 a 5,4 dólares por 1000 avispas (PORTILLA, 2002).

Una forma eficiente para reducir considerablemente los costos es mediante la utilización de dieta artificial para la cría de la broca, logrando reducir los costos de sus parasitoides hasta en 0,5 dólares para 1000 avispas (PORTILLA, 2002). PORTILLA (1999a), evaluó cuatro dietas para la cría de la broca del café, encontrando que la dieta Cenibroca, que es una dieta modificada por la propuesta por VILLACORTA & BARRERA (1993), es la más eficiente debido que se obtuvo un mayor número de estado biológicos de broca y por su menor costo. Posteriormente, PORTILLA (1999b) diseñó una metodología a mediana escala para cría masiva del betílido C. stephanoderis en H. hampei, utilizando la dieta artificial Cenibroca, donde a partir de un litro de dieta fue posible obtener 41.000 brocas que fueron utilizadas para producir 20.000 parasitoides. Bajo las condiciones utilizadas, la edad ideal de los estados inmaduros de H. hampei para ser parasitados por C. stephanoderis está entre 25 y 28 después de la infestación de la dieta a 25ºC. En ésta investigación,se consideró que es posible criar masivamente C. stephanoderis utilizando dietas artificiales para la cría de la broca. Con la dieta Cenibroca se han mantenido colonias de broca por más de 80 generaciones sin detrimento de sus parámetros demográficos y sin necesidad de renovar el pie de cría con material de campo (BENAVIDES, 2008).

En el manejo integrado de la broca del café H. hampei en Colombia fueron evaluados varios parasitoides africanos, entre ellos P. nasuta, el cual fue el único

bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero que se estableció después de más de 15 años de su liberación.Este parasitoide fue Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 177 encontrado en el 75% de las fincas muestreadas, logrando parasitismo hasta del 50% en un rango altitudinal amplio entre los 1150 y 1840 msnm. (MALDONADO & BENAVIDES, 2007). Por lo tanto, siendo P. nasuta el principal enemigo natural de la broca en Colombia, se deben invertir esfuerzos en desarrollo de su cría masiva y de programas de control biológico de conservación, que ayudarán a regular biológicamente las poblaciones de broca del café. En la actualidad se desconocen algunos parámetros básicos para la cría de P. nasuta a partir de broca obtenida en dieta artificial, como la temperatura idealen la cual debe ser criada y los estados biológicos de broca que prefiere para su mejor desarrollo.Por lo tanto, el objetivo de este experimento fue determinar la temperatura y los estados biológicos de broca criados dieta artificial que garantizan la cría masiva de Prorops nasuta.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este experimento se realizó en Centro Nacional de Investigaciones de Café- CENICAFÉ “Pedro Uribe Mejía” de la Federación Nacional de Cafeteros (05°N, 75°36’W) a 1.310m de altitud en el municipio de Chinchiná (Caldas), en los laboratorios de la disciplina de entomología.Los individuos de broca del café y del parasitoide P. nasuta utilizados en los experimentos fueron obtenidos de las colonias mantenidas en CENICAFÉ. La dieta artificial Cenibroca modificada (utilizando 2,65 ml de formaldehido en vez de 1 ml por litro de dieta), fue utilizada para la cría de la broca (PORTILLA & STREET, 2006).

Temperaturas y edades de la broca del café en dieta artificial parala cría del parasitoide P. nasuta

Los tratamientos consistieron en tres temperaturas de cría del parasitoide P. nasuta, que fueron obtenidas en cuartos de cría: 22, 25 y 28°C a 70-80% de humedad relativa (HR). Como subtratamientos, se evaluaron tres tiempos de infestación de la broca en dietas artificiales: 21, 28 y 35 días. Las dietas con tiempos diferentes de infestación, tuvieron diferente proporción de estados biológicos de broca al momento de depositar el parasitoide P. nasuta. La broca, en este caso, fue criada a 25ºC y 70 - 80% HR (condiciones ambientales del laboratorio). Una vez se depositó la avispa en la dieta con diferentes tiempos de desarrollo de la broca, esta se sometió a los diferentes regímenes de temperatura. La unidad experimental consistió en un vial de vidrio de 20 cc con tapa de rosca plástica, con 3 cc de dieta artificial Cenibroca infestada con 6 hembras de broca, con 42,31 en promedio (desviación estándar = 7,7) de estados biológicos, obtenidos en los tiempos respectivos de los subtratamientos, más una avispa hembra de P. nasuta fértil.Para obtener estas unidades experimentales se partió de 50 frascos con dieta y broca para cada subtratamiento.Los frascos que presentaban bajo número de estados biológicos de broca fueron descartados.

Las unidades experimentales fueron asignadas a los tratamientos, bajo un diseño experimental completamente aleatorio con arreglo factorial de 3 X 3 (3 temperaturas y 3 tiempos de infestación). Por cada tratamiento se asignaron 30 unidades experimentales, correspondiente a cada repetición. La información registrada a los 30 días de constituida la unidad experimental, fue: número de estados biológicos vivos y muertos de broca y de P. nasuta. 178 Tito Bacca, Pablo Benavides M. Con las variables de respuesta se aplicó un análisis de varianza para el modelo del diseño experimental completamente aleatorio con arreglo factorial al 5%.Para la separación de promedios de tratamientos y subtratamientos se utilizó una prueba contraste de mínima diferencia significativa (LSD)al 5%.

De manera complementaria, se realizó observaciones del peso y longitud de las avispas adultas y el porcentaje de anormalidades, de la siguiente manera: se tomaron50 avispas por tratamiento para ser pesadas individualmente en una balanza de precisión . Además, se registró la medida desde el ápice de la cabeza hasta el extremo del abdomen de estos adultos y se contabilizaron las avispas con anormalidades en las alas y el abdomen. Se determinó el sexo de cada individuo, mediante observación de la genitalia en el microscopio. Con las variables evaluadas se realizó un análisis de varianza y una prueba contraste de mínima diferencia significativa (LSD) al 5% para la separación de la media de los tratamientos. La proporción de sexos se comparó mediante una prueba de T al 5%

Ciclo de vida y parámetros demográficos y reproductivos de P. nasuta

Como información complementaria, una vez seleccionada la temperatura en la cual se debía desarrollar el parasitoide, se procedió a construir la tabla de vida y establecer los parámetros demográficos de Prorops nasuta bajo esas condiciones, como se describe a continuación.

Para determinar los parámetros reproductivos del parasitoide se establecieron cinco cohortes, cada una de 20 huevos que estaban parasitando prepupas de H. hampei que fueron obtenidas a partir de crías. La unidad de muestreo (UM) correspondió a un eppendorf de 1 µl con un huevo del parasitoide; este recipiente favoreció la formación del capullo de la avispa. Las unidades experimentales se evaluaron todos los días hasta la emergencia del último adulto. En cada uno de los tratamientos también se estimó la supervivencia.

Para determinar los parámetros de desarrollo de la avispa se utilizaron 40 hembras de avispas recién emergidas y copuladas. La unidad experimental consistió en una hembra individualizada en una caja petri de 10 cm de diámetro con 10 larvas de segundo instar, 10 prepupas, 10 pupas, 5 larvas de primer instar y 5 huevos de broca, los cuales fueron repuestos semanalmente.Los estados biológicos de broca se obtuvieron de crías de broca con dieta artificial. En cada unidad experimental se evaluó el periodo de preoviposición, se contabilizó el número de huevos del parasitoide, el número de avispas vivas y muertas. Cada día se retiraron los estados biológicos de broca muertos y parasitados por la avispa.

Para determinar los parámetros demográficos y reproductivos de Prorops nasuta se registraron el número de individuos para cada fase de desarrollo (N) y la duración promedio en días (X), a partir de los cuales se podrá calcular los demás parámetros de la tabla de vida, según RABINOVICH (1982) y KREBS (1985): bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 179

Nx= Número de individuos vivos a cada una de las edades X = Estado de desarrollo o categoría de edad

Ix = Proporción de supervivientes a la edad x→ Nx / No O dx = N de individuos que mueren en el transcurso de cada estado → Nx - Nx+1

qx = Probabilidad de morir entre x y x+1→ dx / Nx

Lx = Promedio de sobrevivientes entre dos estadios consecutivos→ [Ix+Ix+1] /2

O Tx = N de días que quedan por vivir a los sobrevivientes en edad x→

ex = Esperanza de vida→ Tx / Ix

A partir de la supervivencia ( ) y la fecundidad específica ( = Nº huevos/proporción Ix mx sexual), por edad (x), serán calculados los parámetros reproductivos de P. nasuta así:

Tasa reproductiva neta

Tasa intrínseca de crecimiento:

Donde:

y este valor se tomará como base para resolver por iteración, el valor de r en la ecuación de:

Tiempo generacional:

Tiempo de duplicación generacional: 180 Tito Bacca, Pablo Benavides M. RESULTADOS

Durante la realización de este experimento se presentaron altos porcentajes de contaminación por los hongos Penicillum sp., Aspergillus sp. y Fusarium sp. en las unidades experimentales, lo que impidió el desarrollo normal de la broca y de su parasitoide. Las mayores contaminaciones en promedio fueron de 53% que se presentaron en la temperatura de 22ºC, seguidas la temperatura de 25ºC con 21% y a la temperatura de 28ºC de 16% contaminación. Por lo tanto, las unidades experimentales contaminadas fueron eliminadas, reduciendo el número de unidades experimentales en forma considerable para los diferentes tratamientos y subtratamientos (Tabla 1).

Tabla 1. Porcentaje de contaminación por los hongos Penicillum sp, Aspergillus sp. y Fusarium sp. en las unidades experimentales con dieta Cenibroca.

No. total de No. de unidades No. unidades % de Tratamientos Subtratamientos unidades contaminadas restantes contaminación

22ºC 21 días 30 16 14 53,3 22ºC 28 días 42 27 15 64,2 22ºC 35 días 24 10 14 41,6 25ºC 21 días 27 6 21 22,2 25ºC 28 días 42 11 31 26,1 25ºC 35 días 23 4 19 17,3 28ºC 21 días 26 6 20 23,0 28ºC 28 días 43 7 36 16,27 28ºC 35 días 23 2 21 8,6

Temperatura y edades de la broca del café en dieta artificial parala cría del parasitoide P. nasuta

Según el análisis de varianza para la variable estados biológicos de P. nasuta, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos a diferentes temperaturas (p≤0,0605), pero si hubo un efecto significativo (p≤ 0,0062) para los subtratamientos, correspondientes a las diferentes edades de infestación (Fig. 1).No se encontró un efecto significativo en la interacción entre tratamientos y subtratamientos. Según la prueba de contrastes de mínima diferencia significativa (p≤ 0,05) la dieta de 35 días de brocado fue diferente a las otras edades evaluadas (Fig. 1a). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 181

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD 3 3 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5 1 1 0,5 0,5

0 avispa de Estados 0 Estados de la avispa la de Estados 22 25 28 21 28 35 Temperaturas Días de brocado de la dieta a) b) Figura 1. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta,bajo el efecto de dietas con diferentes fechas de brocado.

Según el análisis de varianza realizado para la variable estados biológicos muertos de P. nasuta, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos (diferentes temperaturas) (p≤ 0,3364).Sin embargo, hubo un efecto significativo (p≤ 0,0450) para los subtratamientos (diferentes edades de infestación) (Fig. 2). Según la prueba de contraste de mínima diferencia significativa (p≤ 0,05) la dieta de 35 días es diferente con el subtratamiento de 28 días de brocado e igual al subtratamiento de 21 días (Fig. 2a).

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD 0,63 0,61

0,53 0,51

0,43 0,41

0,33 0,31

0,23 muerta avispa de Estados 0,21 Estados muertos de avispa de muertos Estados 22 25 28 21 28 35 a) Temperaturas b) Días de brocado

Figura 2. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos muertos del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos muertos del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta,bajo el efecto de dietas con dife- rentes fechas de brocado.

Según el análisis de varianza realizado para la variable estados biológicos de broca, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos (diferentes temperaturas) y tampoco (p≤ 0,8605) para los subtratamientos (diferentes edades de infestación) (p≤ 0,4033) (Fig. 3). 182 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD 45 48 41 43 37 38 33 33 29 28 25 23 Estados de broca de Estados 21 broca de Estados 18 22 25 28 21 28 35 a) Temperaturas b) Días de brocado

Figura 3. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de dietas con diferentes fechas de brocado.

Para la variable estados biológicos de broca muertos, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos (diferentes temperaturas) (p≤ 0,4437) y para los subtratamientos (diferentes edades de infestación) (p≤ 0,1908) (Fig. 4).

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD 17,4 19 17 15,4 15 13,4 13

11,4 11

9,4 muertos broca de Estados 9 Estados muertos de broca de muertos Estados a) 22 25 28 b) 21 28 35 Temperatura Días de brocado

Figura 4. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos muertos de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres tempe- raturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos muertos de broca por frasco de 20cc de dieta,bajo el efecto de dietas con diferentes fechas de brocado.

Al realizar el análisis de varianza para la variable longitud de cuerpo de la avispa, se encontró que existen diferencias significativas entre tratamientos (p ≤ 0,00001) y al realizar la prueba de contraste de mínima diferencia significativa (p ≤ 0,005), la temperatura de 25ºC es diferente al resto de temperaturas. Sin embargo, el efecto de la temperatura de 28 y 22ºC sobre la longitud de cuerpo de P. nasuta es igual (Fig. 5a). Cuando se realizó la prueba de T (p ≤ 0,005), para la variable longitud de la avispa para cada sexo, se encontró que existe un dimorfismo sexual marcado. La longitud de la hembra es superior a la del macho (Fig. 5b). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 183 La balanza de precisión utilizada no detectó el peso de los parasitoide utilizados; por lo tanto, esta variable no fue analizada. Con respecto al porcentaje de anormalidades en la avispa, no fueron observadas en los diferentes tratamientos.

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD 2,3 2,2 2,2 2,1 2,1 2 2 1,9 1,9 1,8 1,8 1,7 1,7 Longuitud avispa Longuitud Longitud total avispa total Longitud 22C 25C 28C 1,6 Temperatura hembra macho Sexo

figura 5. a) Promedio ± intervalos de confi anza de la longitud total en mm de la avispa bajo el efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confi anza de la longitud total en mm de la avispa para macho y hembras de Proropsnasuta.

Ciclo de vida y parámetros demográfi cos y reproductivos de P. nasuta

Con base en los resultados anteriores se escogió la temperatura de 25ºC para determinar algunos parámetros de la tabla de vida de P. nasuta. Según la Figura 6, se pudo determinar que la duración del ciclo de vida en esta temperatura es de 26 días, 5 días en estado de huevo, 14 días para el estado de larva y 7 días para el estado de capullo (Fig. 6) y el periodo de preoviposición fue de 5 días.

figura 6. Tiempo de desarrollo en días de cada uno de los estados biológicos de Pro- ropsnasuta a 25ºC a partir de una población inicial de 100 huevos. 184 Tito Bacca, Pablo Benavides M. La progenie por hembra del parasitoide (mx) se registró hasta los 80 días.Apartir de los 43 días no se observó oviposición del parasitoide.El mayor periodo de oviposición fue de los 6 a los 23 días (Fig. 7).

figura 7. Fecundidad especifi ca expresa en huevo/hembra/día del parasitoideProrops- nasuta a 25ºC a partir de una población inicial de 40 hembras.

El 60% de la supervivencia de la población de hembras, alimentadas con diferentes estados de broca del café, se logró hasta los 75 días. La supervivencia del parasitoide no se continuó evaluando por qué la oviposición en este periodo, fue nula (Fig. 8).

figura 8. Función de supervivencia de la hembra adulta del parasitoide Proropsnasuta a a 25ºC a partir de una población inicial de 40 hembras (y = -0,0008x2 - 0,4075x + 95,501,R² = 0,9214). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 185 El tiempo generacional de P. nasuta a 25 ºC fue 51,20 días, que es el periodo comprendido desde la eclosión de los huevos hasta que las hembras adultas del parasitoide son capaces de producir progenie, esto nos indica que el parasitoide es capaz de producir 7,1 generaciones al año. La tasa reproductiva neta Ro, del parasitoide fue de 7,52.Este parámetro explica el crecimiento poblacional, que es la descendencia de hembras que nacen durante una cohorte definida de hembra.La tasa intrínseca de crecimiento fue de 0,0394, que significa que el número promedio de hembras que son producidas por una hembra durante un día, sin tener en cuenta la tasa de supervivencia de los estados inmaduros. La tasa finita de multiplicación λ, fue igual a 1,04,valor que hace referencia al número de hembras producidas por cada hembra durante un día, tiempo de duplicación λ2, fue de 17,58 días que es el tiempo que requiere una población para duplicarse(Tabla 2).

Tabla 2. Parámetros poblacionales y reproductivos del parasitoide Prorops nasuta a 25ºC comparados con los obtenidos pro INFANTE (2000)

Parámetros poblacionales valores a valores a 22ºC valores a 27ºC 25ºC (INFANTE 2000) (INFANTE 2000) Tasa reproductiva neta (Ro) 7,5298 6,54 12,93 Tasa intrínseca de (rm) crecimiento 0,0394 0,023 0,054 Tiempo generacional (T) 51,2095 80,1 47,8 Tasa finita de multiplicación (λ ) 1,0402 1,02 1,06 Tiempo de duplicación generacional (λ2) 17,5820 29,6 12,9

DISCUSIÓN

En las crías de broca utilizando dietas artificiales, es común encontrarse contaminaciones, principalmente ocasionadas por los hongos del ambiente.Estas contaminaciones, generalmente fluctúan entre 5 y 10% (Comunicación personal, Patricia Marín, Cenicafé). En las mayores temperaturas se obtuvo menores contaminaciones, lo que muy posiblemente se dio porque la humedad relativa baja contribuye significativamente en la disminución del crecimiento y desarrollo de los hongos contaminantes. En este experimento, se preveían esas contaminaciones y por eso se colocó como mínimo un número de unidades experimentales de 30 que es alto. Finalmente, con el efecto de las contaminaciones se obtuvo un número mínimo de 14 unidades experimentales (Tabla 1), que es un buen número en cuando se trabaja con insectos, debido a su alta variabilidad. Según los resultados obtenidos, la variabilidad de los datos no fue tan grande, lo que refleja que esta contaminación, no afectó considerablemente el experimento.

El principal objetivo de utilizar las dietas artificiales para la cría de la broca es lograr producir alto número de estados biológicos de broca, que servirán para la alimentación y parasitación de P. nasuta, que consecuentemente serán reflejado en la producción de un alto número de parasitoides. Por lo tanto, según los resultados obtenidos, al no existir diferencia la producción de estados de avispa bajo las temperaturas evaluados, la mejor opción sería escoger la de 25ºC, porque se obtiene menor contaminación por hongos (Tabla 1); además, 25ºC es la temperatura ambiente (Chinchiná, Caladas) que no implica gastos por energía como es el caso de 28ºC. 186 Tito Bacca, Pablo Benavides M. Con respecto a la edades de la dieta brocada, se obtuvieron los mejores resultados con dietas de 35 días de haberlas infestado con H. hampei.En esta edad, la dieta tiene gran proporción prepupas y pupas, que son los estados biológicos que prefiere P. nasuta para parasitar y reproducirse, hecho que concuerda con los datos obtenidos por PORTILLA et al.,(2013), quienes encontraron que este parasitoide prefiere parasitar las prepupas y pupas en un 45 y 50% , respectivamente comparado con las larvas que tienen un 5% de parasitismo. En cambio a 21 y 28 días existe gran cantidad huevos, larvas de primer y segundo instar. Cuando este parasitoide encuentra estos estados, prefiere depredarlos y posteriormente ovipositar en su hospedero. P. nasuta es un parasitoide sinovigénico que tiene altos requerimientos nutricionales, para poder desarrollar su huevos y poder depositarlos totalmente maduros (INFANTE, MUMFORD & BAKER, 2005). La mortalidad de la avispa no tuvo efecto significativo por causa de la temperatura. INFANTE(2000) encontró que entre 27 y 35ºC días se incrementa la mortalidad de adultos de P. nasuta comparado con 18y 22ºC. La edad de la dietas aparentemente no tienen efecto sobre la mortalidad de la avispa, y se esperaría que en las menores edades (dieta con broca) se obtenga mayor mortalidad, debido a que el parasitoide tiene poco alimento, constituido en huevos y larvas de primer instar, que pueden afectar considerablemente la superviviencia.

Las variables estados biológicos de broca vivos y muertos no son afectados por los factores evaluados, posiblemente el comportamiento depredador y parasítico de la avispa enmascaró el efecto ectotermo en la biología de H. hampei, donde a mayor temperatura se obtendría mayor población de la plaga.

INFANTE (2000), al evaluar 18, 22, 27, 30 y 35ºC, encontró un efecto cuadrático cuando se evaluaron diferentes parámetros poblacionales y reproductivos, encontrando a 27ºC la mejor respuesta. Este mismo efecto, se observó en esta investigación. Con25ºC se obtuvo la mayor longitud del cuerpo del insecto. Con respecto al dimorfismo sexual, se pudo constatar lo reportado por ABRAHAM, MOORE & GODWIN (1990), en el sentido que las hembra de P. nasuta tienen mayor tamaño que los machos.

La duración del ciclo de vida de 26 días está de acuerdo con lo reportado por INFANTE (2000).Al ajustar estos datos a una ecuación lineal, se obtiene una duración del ciclo de la avispa es de 25,3 días a 25ºC. Sin embargo, no concuerdan con lo reportado por ABRAHAM, MOORE Y GODWIN (1990), quienes mencionan que a esta temperatura, el ciclo de vida de P. nasuta se obtiene a 22,4 días y PORTILLA et al. (2013) quienes encontraron que el ciclo de vida de P. nasuta es de 29,72 días a 25ºC. La supervivencia a los 50 días fue del 70% a 25ºC, la cual se aproxima a la obtenida por INFANTE (2000), de 70% a los 65 días de edad de las hembras la avispa a 27ºC. En este mismo sentido PORTILLA et al., (2008) encontraron una supervivencia alta de 87 días.

Los parámetros poblacionales calculados en este experimento se ajustan a los mencionados por INFANTE (2.000), (Tabla 2). Por lo tanto, esta información es útil para utilizarla cuando se proyecta las poblaciones las poblaciones P. nasuta, en crías masivas a nivel de laboratorio para el control biológico de la broca. Los resultados de este estudio demostraron que para la cría masiva de P. nasuta a partir de brocas provenientes de dietas artificiales, se debe utilizar 25ºC con dietas a los 35 días de haberlas infestado; además, si se disminuye la humedad relativa, es posible

bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 187 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero disminuir considerablemente las contaminaciones por hongos. Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 187 Agradecimientos

A Diana Soraya Rodríguez y Juan Carlos López Núñez por la colaboración en la toma de datos en laboratorio. A la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad de Nariño y al Centro Nacional de Investigaciones de Café, CENICAFÉ, por facilitar toda la logística y financiación en el desarrollo de esta investigación.

BIBLIOGRAFÍA

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Luis Gabriel Bautista1, Javier Antonio Cardona2 Alberto Soto3, Patricia Eugenia Velez4

Abstract

Hortensia similis y Collaria scenica son insectos plaga que ocasionan daño económico a las pasturas; para su control los agricultores utilizan productos químicos sintéticos altamente contaminantes. El objetivo de este trabajo fue evaluar lacapacidad entomopatógena de los hongos Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae y Paecilomyces lilacinus de manera individual y en mezcla sobre los insectos plaga a nivel de campo. Los hongos se aplicaron en dosis de 2,5 y 5,0 g/L sobre 10 individuos de los insectos ubicados en jaulas forradas con muselina y ubicadas en la granja Tesorito de la Universidad de Caldas. B. bassiana ocasionó una mortalidad del 20% sobre C. scenica, mientrasque la aplicación de los hongos en mezcla ocasionó un 18% de mortalidad en H. similis. Los agentes microbiológicos evaluados presentan una opción viable para la regulación de las poblaciones de estos insectos plaga.

Key words: Control microbiológico, manejo integrado de plagas, patogenicidad, Pennisetum clandestinum

ENTOMOPATHOGENIC ACTIVITY OF THREE FUNGI ON Hor- tensia similis (HEMIPTERA: CICADELLIDAE) AND Collaria scenica (HEMIPTERA: MIRIDAE) IN SILVOPASTORAL SYSTEMS.

Resumen

Hortensia similis and Collaria scenica are pest insects that cause economic damage to pastures; for their control farm workers use highly contaminating synthetic chemical products. The objective of this work was to evaluate the entomopatho- genic capacity of the Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae and Paecilomyces lilacinus fungi both in an individual manner and in a mixture on the pest insects at the field level. The fungi were applied in 2.5 and 5.0 g/L doses on 10 individuals of the insects located in cages covered with muslin and located in the Tesorito Farm at Universidad de Caldas. B. bassiana caused a mortality of 20% on C. scenic while application of fungi in mixture caused 18% mortality in H. similis. Microbiological agents evaluated present a viable option for regulation of these pest insects.

Palabras clave: microbiological control, integrated pest management, pathogenicity,Pennisetum clandestinum

* FR: 28-II-2014. FA: 28-III-2014. 1 Ingeniero Agrónomo. Asistente técnico. E-mail: [email protected] 2 Ingeniero Agrónomo. Asistente técnico. E-mail: [email protected] 3 I.A., M.Sc., Ph.D. Departamento de Producción Agropecuaria. Universidad de Caldas. E-mail: alberto.soto@ ucaldas.edu.co 4 Bacteriologa. M.Sc Microbiología y Fungal Tecnology. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: BAUTISTA, L.G., CARDONA, J.A., SOTO, A. & VÉLEZ, P.E., 2014.- Actividad entomopatógena de tres hon- gos sobre Hortensia similis (Hemiptera: Cicadelidae) y Collaria scenica (Hemiptera: Miridae) en sistemas silvopastoriles. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 188-196. Actividad entomopatógena de tres hongos... 189 INTRODUCCIÓN

ortensia similis (Hemiptera: Cicadellidae) y Collaria scenica (Hemiptera: Miridae) están considerados entre los insectos plaga que mayor daño Hocasionan a las pasturas (ALONSO & DOCAZAL, 1994; SILVA et al., 1994; GOELLNER et al., 1999). Los productores utilizan insecticidas en grandes volúmenes sin cumplir los periodos de carencia, ocasionando residuos tóxicos en las pasturas, desarrollo de poblaciones resistentes a los productos, destrucción de organismos benéficos, intoxicación de mamíferos y contaminación del medio ambiente (BARRETO, 1996, 2011; RESTREPO, 2011).

Una alternativa viable a los problemas ocasionados por el uso excesivo de plaguicidas sintéticos en el cultivo de pastos es la utilización de métodos de control que deben priorizar la seguridad ambiental y social y que sean eficientes en el control de H. similis y C. scenica, entre los cuales se encuentran los hongos entomopatogenos (DUARTE et al., 1998; BUSTILLO, 2008). Estos organismos son formas eucariotas, unicelulares o multicelulares, con un núcleo definido por una membrana, requieren un huésped específico y condiciones ambientales apropiadas para su desarrollo. Fueron los primeros organismos que se identificaron como causantes de enfermedades en insectos por su fácil observación y desarrollo en la superficie de los insectos (ALEAN et al., 2004; DUARTE et al., 1998, PUCHETA et al., 2006; BUSTILLO, 2008; TÉLLEZ et al., 2009).

Debido a la necesidad de reducir el impacto causado por la utilización de productos nocivos en el control de plagas y poder determinar el efecto de los controles alternativos en condiciones de campo, el siguiente trabajo tuvo como objetivo evaluar la mortalidad que ocasionan los hongos B. bassiana, M. anisopliae y P. lilacinus sobre los insectos plaga H. similis y C. scenica, en pasturas dedicadas a la producción ganadera.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en la granja Tesorito de la Universidad de Caldas, ubicada en el municipio de Manizales, a 50 de latitud norte y 750 de longitud oeste, altura de 2280 msnm, temperatura promedio de 17 0C, precipitación anual de 1800 mm y humedad relativa del 80%. Se evaluaron los productos a base de B. bassiana (Boveotropico)®, M. anisopliae (Metatropico)® y P. lilacinus (Paecilotropico)® de manera individual y en mezcla, sobre 10 individuos de los insectos H. similis y C. scenica en condiciones de campo, los cuales se ubicaron en cinco jaulas forradas con tela muselina. Se emplearon dosis comerciales de los productos (dosis inundativa y dosis rutinaria) (Tabla 1).

Tabla 1. Productos y dosis aplicados sobre H. similis y C. scenica en pasturas

Tratamiento Dosis inundativa Dosis rutinaria M. anisopliae (Metatropico)® 5 g/L 2,5 g/L B. bassiana (Boveotropico)® 5 g/L 2,5 g/L P. lilacinus (Paecilotropico)® 5 g/L 2,5 g/L M. anisopliae + B. bassiana + 2,5 g/L 1,25 g/L P. lilacinus 190 Luis Gabriel Bautista et al. Tres semanas después de la aplicación de los productos, se recolectaron los insectos y se llevaron al laboratorio de Entomología de la Universidad de Caldas “LEUC”, en donde se ubicaron en cámara húmeda (cajas plásticas de 35x35x10 cm, con una toalla de papel humedecida con agua destilada), con el fin de observar el posible crecimiento de los hongos sobre los insectos durante 10 días. Posteriormente, en una cámara de flujo laminar se realizaron siembras en Papa Dextrosa Agar marca BD®, dosis 39g/L, acidificado al 0,2% con ácido láctico, a partir de diluciones seriadas de las formulaciones aplicadas en campo (VÉLEZ et al., 1997). Lo anterior se hizo con el fin de obtener el cultivo puro de cada producto, el cual sirvió como referente en la reactivación e identificación taxonómica realizada en el presente estudio. Las siembras de los hongos se realizaron en cámara de flujo laminar, se tomó un segmento de micelio y se depositó sobre Agar Sabouraud Dextrosa (SDA) marca Merck®, dosis 65g/L acidificado al 0,2% con ácido láctico, posteriormente se llevaron las muestras a una incubadora marca WTC Binder® a 28°C, en donde se registró diariamente el desarrollo de los hongos.

En los insectos que no presentaron desarrollo saprofítico, se hizo reactivación de los hongos utilizando Agar Bacteriológico marca Oxoid®, dosis 11,4 g/L. Los insectos se desinfestaron en solución de hipoclorito de sodio al 0,5%, segmentados y sembrados en el agar. Después de 10 días se repicaron aquellos que presentaron crecimiento incipiente de micelio en Agar Sabouraud Dextrosa (SDA) acidificado al 0,2% con ácido láctico, con el fin de aislarlos en cultivo puro y obtener un desarrollo adecuado que permitiera identificar con exactitud al microorganismo presente; ambas técnicas requirieron incubación a 28°C y el registro diario del desarrollo de los hongos.

La identificación taxonómica de los hongos se realizó mediante observaciones directas de las características macroscópicas al estereoscopio marca LW Scientific®, y de las estructuras reproductivas mediante un microscopio compuesto marca LW Scientific®, de acuerdo con claves taxonómicas (CASTAÑO-ZAPATA, 2006) y al registro fotográfico obtenido en el patrón de comparación.

La mortalidad ocasionada por acción de los hongos fue corroborada en el laboratorio, empleando la fórmula:

Donde: %M = Porcentaje de mortalidad o eficiencia; IMDT = Insectos muertos después de la aplicación del tratamiento; IVAT = Insectos vivos antes de la aplicación del tratamiento.

Con el fin de observar diferencias entre los tratamientos, se estableció un diseño completamente al azar con cinco repeticiones por tratamiento, la variable mortalidad como expresión del efecto del tratamiento se sometió a un análisis de varianza y se utilizó el programa Statgraphics Centurion XV. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 196 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Actividad entomopatógena de tres hongos... 191 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Identificación taxonómica

Las siembras del crecimiento fungoso y los repiques de los hongos B. bassiana, M. anisopliae y P. lilacinus coincidieron con los patrones de comparación obtenidos de las diluciones de los productos comerciales utilizados en fase de campo, de esta manera se pudo concluir que los hongos obtenidos fueron los agentes causales de la infección de los insectos (Figuras 1 a 3).

Figura 1. Identificación taxonómica de M. anisopliae. Clave taxonómica (Castaño– Zapata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del patrón (centro); conidióforo observados a partir de la siembra en los medios de cultivo (derecha).

Figura 2. Identificación taxonómica de B. bassiana. Clave taxonómica (Castaño–Za- pata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del patrón (centro); micelio y conidias observados a partir de la siembra en los agares (derecha). 192 Luis Gabriel Bautista et al.

Figura 3. Identificación taxonómica P. lilacinus. Clave taxonómica (Casta- ño–Zapata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del patrón (centro); conidióforos observados a partir de la siembra en los agares (derecha).

Mortalidad ocasionada por los hongos entomopatógenos.

El análisis de varianza para el porcentaje de mortalidad entre tratamientos indicó diferencias estadísticamente significativas en C. scenica (P≤0,0385). Se pudo observar que B. bassiana presentó el mayor porcentaje de mortalidad (20%), seguido por la mezcla de los hongos B. bassiana + M. anisopliae + P. lilacinus con el 10%. Para H. similis, con la mezcla de los hongos se presentó un efecto sinérgico sobre la población del insecto, ocasionando una mortalidad del 18%, seguida de la aspersión de M. anisopliae con el 12%. Al observar la respuesta de los hongos entomopatógenos sobre el total de los insectos evaluados, se encontró un 14% de mortalidad en los tratamientos con B. bassiana y la aplicación de la mezcla de los productos (Tabla 2).

Tabla 2. Porcentaje de mortalidad ocasionada por los hongos entomopatogenos

Tratamiento C. scenica H. similis Total B. bassiana 20 a* 8 a 14 a M. anisopliae + B. bassiana + P. lilacinus 10 ab 18 a 14 a P. lilacinus 2 b 4 a 3 a M. anisopliae 2b 12 a 7a

*Promedios seguidos por la misma letra no difieren entre sí según la prueba de rango múltiple de Duncan al 5%.

ACHURRY& CUEVAS (1997) evaluaron la patogenicidad y viabilidad de los hongos B. bassiana y M. anisopliae para el control de C. scenica, encontrando una efectividad del 35 y 37%, respectivamente, y obtuvieron un mayor control con la mezcla de los hongos entomopatógenos. SALDIVAR & ÁVILA (2006) evaluaron la patogenicidad de M. anisopliae y B. bassiana sobre la chinche del café Scaptocoris carvalhoi (Hemiptera: Cydnidae), y observaron que el hongo M. anisopliae fue más efectivo con tasas de mortalidad del 16,2% para los adultos en condiciones de invernadero. VÁSQUEZ et al. (2004) registraron que el aumento en las concentraciones de los inóculos de B. bassiana, redujo la supervivencia del vector de la enfermedad de Chagas Rhodnius prolixus (Hemiptera: Reduviidae), en especial, las ninfas del quinto instar. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 196 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Actividad entomopatógena de tres hongos... 193 Por otra parte, HIGUITA (2006) recomendó la aplicación de M. anisopliae (Metatropico) para el control de H. similis en condiciones de laboratorio. Observó que durante las 6 primeras horas de la aplicación se presentó una mortalidad del 34% ocasionada por M. anisopliae, mientras que con B. bassiana (Bovetropico) se logró el 14% de mortalidad. A las 12, 24 y 36 horas siguientes, M. anisopliae alcanzó un 46, 68 y 98% de mortalidad, mientras que B. bassiana obtuvo el 30, 48 y 70% de mortalidad, respectivamente.

TOUNOU et al. (2003) comprobaron la eficacia de M. anisopliae y P. fumosoroseus en adultos de Empoasca decipiens (Hemiptera: Cicadellidae) en condiciones de laboratorio e invernadero, encontrando una mortalidad del 97% siete días después de la aplicación. Igualmente observaron una disminución de la mortalidad en condiciones controladas, la cual pudo estar relacionada con la germinación de los conidios; en dichos experimentos la germinación se redujo de 95 y 96% al 29 y 27% en los hongos M. anisopliae y P. fumosoroseus, respectivamente.

La respuesta presentada por los hongos entomopatógenos evaluados en el presente estudio, pudo haber sido influenciada por factores de tipo abiótico como las condiciones climáticas en los primeros días de inoculación y establecimiento. En la fase de campo, se registraron 14,4°C de temperatura media, 91% de humedad relativa y 160,7 mm de precipitación acumulada; en este periodo se presentó una temperatura media máxima de 15,53°C y una temperatura media mínima de 12,6°C en los días ocho y 18, respectivamente, con una amplitud térmica de 2,93°C. Además, se pudo observar un período de sequía entre los días uno y 11, con una temperatura promedio de 14,5°C, precipitación acumulada de 36,3 mm y humedad relativa del 89%, mientras que del día 12 al 21 se presentó un aumento en la precipitación acumulada, con un valor de 124 mm, acompañada de una humedad relativa del 93% y una temperatura promedio de 14,3°C (Figura 4).

Figura 4. Condiciones climáticas registradas durante el periodo de evaluación en la fase de campo, (años 2012 y 2013). 194 Luis Gabriel Bautista et al.

Para el caso de los entomopatógenos utilizados, el factor humedad y la temperatura se consideran importantes en la infectividad y el período de incubación, de modo que la tasa de mortalidad disminuye cuando aumenta la temperatura y la humedad relativa permanece baja durante períodos prolongados; en algunos estudios se ha demostrado la influencia de estas variables en función de los requerimientos nutricionales de los hongos (JIMÉNEZ, 1989; SILVA, 1989; MENA, 1999). Adicionalmente, factores como el tiempo de duración de la germinación y su dependencia de la humedad, permiten que se produzca la germinación y esporulación fuera del hospedante y en este sentido, los valores de la humedad atmosférica superiores al 90% o cercana al punto de saturación, determinan el cumplimiento de estos parámetros, ya que en condiciones de campo la humedad del microclima es más importante que todo el clima en conjunto, haciendo que el agua líquida o el vapor de ésta, sea esencial en la obtención de epizootias exitosas (EBRATT & MADERO, 1995)

Partiendo de estos conceptos, GUTIÉRREZ et al. (2005) consideraron que la patogenicidad de M. anisopliae y P. lilacinus varía con su nicho ecológico; de igual manera, IBARRA & VARELA (2002) y TOLEDO et al., (2010) encontraron que B. bassiana se encuentra naturalmente en ambientes con temperaturas entre 19 y 28°C. Dichos autores concluyeron que este tipo de ecosistemas ayudan a regular la humedad y temperatura, evitando fluctuaciones bruscas en estos parámetros. De acuerdo a las características climatológicas, al impacto del cambio climático y la respuesta de los diferentes métodos de control, es necesario incluir las variaciones en las temperaturas y patrones de precipitación en las diferentes investigaciones, debido a que los resultados no solo se ven influenciados por las tendencias globales sino por las características locales, como la vegetación y cambio en el uso del suelo (ROJAS et al., 2010).

Los resultados obtenidos en la presente investigación con el uso de los hongos B. bassiana, M. anisopliae y P. lilacinus para el control de los insectos plaga H. similis y C. scenica se consideran promisorios, ya que son una estrategia viable y efectiva que puede ser usada para el manejo de plagas asociadas al cultivo de pastos.

AGRADECIMIENTOS

A la empresa Soluciones Microbianas del Trópico Ltda (SMT), por el suministro de los hongos entomopatógenos

BIBLIOGRAFÍA

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Martín Caicedo1, Rosana Londoño2, Sigmer Quiroga3

Resumen

Los tardígrados son un grupo de micrometazoos pobremente estudiados en Colombia. Su conocimiento se limita a unos pocos trabajos taxonómicos realizados principalmente en la región Andina del país. Con el objetivo de incrementar el conocimiento de su distribución y diversidad, en este trabajo se presenta un catálogo taxonómico, una clave para la identificación de géneros y los registros fotográficos de las especies encontradas en la parte baja de las cuencas de los ríos Manzanares y Gaira, Santa Marta. 215 especímenes fueron encontrados en muestras de musgos, hepáticas y líquenes sobre rocas y cortezas de árboles. 13 especies fueron identificadas, pertenecientes a ocho géneros de las familias Echiniscidae, Macrobiotidae, Milnesiidae e Isohypsibidae. El género Calcarobiotus y las especies Doryphoribius quadrituberculatus y Milneisum katarzynae son registrados por primera vez para Colombia.

Palabras clave: tardígrados, Sierra Nevada de Santa Marta, biodiversidad.

TAXONOMIC CATALOGUE OF WATER BEARS (TARDIGRADA) IN THE MANZANARES AND GAIRA DOWNSTREAM RIVERS, SANTA MARTA, COLOMBIA

Abstract

Tardigrades are a group of poorly studied micrometazoans in Colombia. Its knowledge is limited to few taxonomic surveys carried out mainly in the Andean region of the country. With the aim of increasing the knowledge about its distribution and biodiversity a taxonomic checklist, a taxonomic key for genera, and photographic records of from the lower Manzanares and Gaira river basins are presented in this work. 215 specimens were found in samples of mosses, liverworts, and lichens on rocks and tree bark. 13 species belonging to eight genera and to the families Echiniscidae, Macrobiotidae, Milnesiidae and Isohypsibidae were identified. The genus Calcarobiotus and the species Doryphoribius quadrituberculatus and Milneisum katarzynae are recorded for the first time in Colombia.

Key words: tardigrades, Sierra Nevada de Santa Marta, biodiversity.

* FR: 27-VI-2013. FA: 11-IV-2013 1 Estudiante Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 – 08, Santa Marta, Colombia. 2 Biólogo. B.Sc. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 – 08, Santa Marta, Colombia. 3 Biólogo Marino. Ph.D. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 – 08, Santa Marta, Colombia. Autor de correspondencia: E-mail: [email protected]; Tel. (5) 4301292/4217940 ext. 242/1120, Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 – 08, Santa Marta, Colombia. CÓMO CITAR: CAICEDO, M., LONDOÑO, R. & QUIROGA, S., 2014.- Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira, Santa Marta, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 197-209. 198 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga INTRODUCCIÓN

os tardígrados, conocidos como ositos de agua, son un phylum de micro- metazoos hidrófilos con tallas que oscilan entre 50 y 1200 µm. Poseen un cuerpo Lcilíndrico dividido en cinco segmentos, cuatro pares de patas lobopodiales armadas con garras o discos, y una cutícula externa que mudan periódicamente (NELSON, 2001). Desde su descubrimiento en 1773, se han registrado más de 1100 especies que se encuentran distribuidas en diversos ambientes terrestres, dulceacuícolas y marinos (BERTOLANI & GRIMALDI, 2000; NELSON, 2001). Son importantes en los ecosistemas como controladores de poblaciones de otros organismos, y como un grupo indicador de alteraciones ambientales (CLEGG 2001; SÁNCHEZ-MORENO et al., 2008). Un aspecto de los tardígrados que ha despertado su interés en campos como la bioquímica y la farmacéutica (CLEGG, 2001; SCHILL et al., 2009) es la capacidad que tienen para alcanzar el estado de criptobiosis, haciéndolos resistentes a temperaturas extremas, desecación, cambios osmóticos, disminución de oxígeno, químicos tóxicos, presión e incluso a la radiación ionizante del espacio (JÖNSSON, 2007; SCHILL et al., 2009).

El phylum Tardigrada comprende dos clases válidas, Heterotardigrada y Eutardigrada (NELSON, 2002). Los primeros presentan una cutícula engrosada, a veces dividida en placas, y numerosos cirros o papilas; los eutardígrados poseen una cutícula delgada, a veces labrada, y la mayoría de las especies carecen de órganos sensoriales (RAMAZZOTTI & MAUCCI, 1983). La identificación de los tardígrados se realiza con base en caracteres morfométricos tales como la morfología de las uñas o garras, conformación del aparato bucal, presencia de estructuras sensoriales como cirros, papilas o lamelas, labrado de la cutícula, presencia de placas cuticulares y, en algunos géneros, la ornamentación de los huevos (NELSON, 2001; PILATO & BINDA, 2010; RAMAZZOTTI & MAUCCI, 1983).

En Colombia este phylum ha sido uno de los grupos de metazoos menos estudiados. Se ha registrado un total de 32 especies, pertenecientes a 16 géneros, para los departamentos de Antioquia, Cundinamarca, Santander, Tolima, Arauca y Cauca (MEYER, 2013). Esta investigación se convierte en la primera realizada para la región Caribe de Colombia y contribuye al conocimiento de la biodiversidad del país. Se incluye un catálogo con las 13 especies encontradas en la cuenca baja de los ríos Gaira y Manzanares (SNSM) y una clave taxonómica para la identificación de géneros que será útil en futuras investigaciones.

METODOLOGÍA

Área de estudio: las muestras fueron colectadas en la parte baja de los ríos Manzanares y Gaira, micro-cuencas que se originan en la vertiente noroccidental de la SNSM. El río Manzanares se encuentra entre los 11°07´22´´N 74°01´14´´ W y 11°14´27´´N 74°12´25´´W (DE ARCO & DE LEÓN, 2006). El transecto muestreado se ubicó en el sector de Bonda, entre los 46 y 80 m.s.n.m.; adicionalmente, dos muestras fueron colectadas a 192 m.s.n.m.

El río Gaira se ubica entre los 11°52’56” 74°01’07”W y 11°10’08” N 74°46’22” W (GUTIÉRREZ, 2009) (Figura 1); el transecto muestreado se localizó en el sector bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 209 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 199 de Puerto Mosquito, entre 22 y 33 m.s.n.m. La región presenta un régimen de precipitaciones que se ajusta a un patrón monomodal, con lluvias que empiezan en abril y terminan en octubre (GUTIÉRREZ, 2009; MANJARRÉS-GARCÍA & MANJARRÉS- PINZÓN, 2004).

Figura 1. Mapa del área de estudio. Se indican las zonas de colecta en las riberas de los ríos Manzanares y Gaira, en los sectores de Bonda y Puerto Mosquito, respectivamente.

Colecta e identificación del material biológico: se colectaron 53 muestras en el río Manzanares y 34 en el río Gaira. Las muestras consistieron en briofitos y líquenes, encontrados sobre sustratos arbóreos y rocosos, que fueron guardados en bolsas de papel para su secado y almacenamiento. Las muestras fueron pesadas, posteriormente rehidratadas y se hicieron inspecciones a las 24 y 48 horas, con un estereoscopio Zeiss Stemi DV4, para aislar los especímenes que fueron montados directamente en portaobjetos con medio de Hoyer. Para la identificación, los ejemplares fueron observados y fotografiados en un microscopio de contraste de fase Zeiss AxioLab 1 y una cámara AxioCam ERc 5s. Se utilizaron las claves taxonómicas de NELSON (2001), RAMAZZOTTI & MAUCCI (1983), y PILATO & BINDA (2010), además de literatura especializada de géneros que han sido revisados en las últimas décadas (BERTOLANI & REBECCHI, 1993; CLAXTON, 1998; MICHALCZYK & KACZMAREK, 2010; MICHALCZYK et al., 2012). Los micropreparados fueron depositados en el Centro de Colecciones de la Universidad del Magdalena (CBUM).

Las medidas morfométricas fueron tomadas de acuerdo con lo sugerido por PILATO (1981) y TUMANOV (2006). Todos los datos morfométricos fueron procesados 200 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga usando la plantilla versión 1.0 del orden Apochela y las familias Echiniscoidea, Hypsibioidea, Isohypsibioidea y Macrobiotoidea, disponibles en “Tardigrada Register” (www.tardigrada.net/register).

La identificación de los micro-hábitats (musgo, líquenes y hepáticas) se realizó con la ayuda de personal experto y con las claves taxonómicas de URIBE & AGUIRRE (1997) y CHURCHILL & LINARES (1995).

RESULTADOS

Se encontraron 215 especímenes. De estos, 18 solo fueron identificados hasta la categoría de familia debido a la posición en la que quedaron los ejemplares en el montaje, 13 Macrobiotidae, cuatro Isohypsibiidae y un Echiniscidae, Los 197 restantes pertenecieron a 13 especies de ocho géneros y cuatro familias (Tabla 1). El género Calcarobiotus y las especies Doryphoribius quadrituberculatus y katarzynae son registrados por primera vez para Colombia.

Tabla 1. Catálogo de especies de la cuenca baja de los ríos Manzanares (M) y Gaira (G). Las muestras colectadas corresponden a los siguientes microhábitats: H, hepáticas; L, liquen; M, musgo; y fueron colectadas sobre los sustratos: 1, corteza de árbol; 2, roca. Los No. de acceso corresponden al lote donde se en- cuentran los especímenes dentro de la colección.

Morfoespecie Localidad Sustrato Microhábitat No. Acceso a colección N o. Especímenes HETEROTARDIGRADA: ECHINISCOIDEA: ECHINISCIDAE Echiniscus sp. (Fig. 2A) M (1) 1 H (Frullania ericoides) CBUMAG: TAR:00023

Pseudechiniscus novaezelandiae M (37) 1 L; H (F. ericoides); M CBUMAG:TAR:00023, aspinosa Iharos, 1963 (Fig. 2B) (Oreoweisia sp.) 00024, 00025, 0028, 0030

EUTARDIGRADA: APOCHELA: MILNESIIDAE Milnesium katarzynae M (1), G (6) 1 L; M CBUMAG:TAR:00035, Kaczmarek, Michalczyk & 00038, 00040 Beasley, 2004* (Fig. 2C-D) Milnesium sp. (Fig. 2E-F) M (4), G (1) 1 L; M CBUMAG:TAR:00004, 00006, 00007, 00038, 00041

EUTARDIGRADA: PARACHELA: ISOHYPSIBIIDAE bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 209 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 201

Morfoespecie Localidad Sustrato Microhábitat No. Acceso a colección N o. Especímenes Doryphoribius M (5) 1 L; M (Oreoweisia sp.) CBUMAG:TAR:00008, quadrituberculatus Kaczmarek 00009, 00019, 00031 & Michalczyk, 2004* (Fig. 2G-H) Doryphoribius sp. grupo M (9) 1 L; M (Oreoweisia sp.) CBUMAG:TAR:00007, evelinae (Fig. 3A-B) 00009, 00010, 00019, 00031 Doryphoribius sp. grupo M (5) 1 M (Oreoweisia sp., CBUMAG:TAR:00015, vietnamensis (Fig. 3C-D) Racopilum sp.) 00016, 00019, 00020

EUTARDIGRADA: PARACHELA: MACROBIOTIDAE

Calcarobiotus sp. * (Fig. 3E-F) M (4), G (4) 1 L; M CBUMAG:TAR:00012, (Stereophyllaceae) 00021, 00041, 00042, 00043

Macrobiotus sp 1. grupo M (3), G (1) 1 M (Stereophyllaceae) CBUMAG:TAR:00004, hufelandi (Fig. 3G-H) 00040

Macrobiotus sp 2. grupo M (2) 1 M CBUMAG:TAR:00013 hufelandi (Fig. 4A-B)

Minibiotus intermedius (Plate, M (2) 1 CBUMAG:TAR:00003, 1889) (Fig. 4C-D) 00034

Paramacrobiotus sp. grupo M (3) 1 CBUMAG:TAR:00015, areolatus (Fig. 4E-F) 00027, 00036

Paramacrobiotus sp. grupo M (97), G 1, 2 L; H ( F. ericoides, CBUMAG:TAR:00001, richtersi (Fig. 4G-H) (12) Lejeunea sp.); 00002, 00004, 00005, M (Campilum 00006, 00007, 00008, sp., Fissidens sp., 00009, 00010, 00011, Oreoweisia sp., 00013, 00014, 00020, Racopilum sp., 00022, 00023, 00024, Dicranaceae, 00026, 00027, 00029, Meteoriaceae, 00030, 00031, 00033, Streophyllaceae) 00034, 00035, 00037, 00040, 00043, 00044, 00045, 00046, 00047, 00048, 00049, 00050 * Nuevos registros para Colombia 202 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga En la zona del río Manzanares se encontró el mayor número de especímenes, con 187 individuos que representan un 88,21 % del total. Tres géneros Milnesium, Macrobiotus y Paramacrobiotus, estuvieron presentes en ambas cuencas, mientras que los géneros restantes se encontraron solamente en la zona del río Manzanares (Tabla 1). Paramacrobiotus fue el género más común de tardígrados en ambas cuencas, con un total de 113 especímenes (52,80 %), mientras que el género Echiniscus fue el más escaso, con un único espécimen. Doryphoribius fue el género con mayor número de especies, tres en total. Los géneros Echiniscus, Pseudechiniscus, Calcarobiotus y Minibiotus estuvieron representados con una única especie.

Clave taxonómica para la identificación de los géneros de tardígrados de la parte baja de las cuencas de los ríos Manzanares y Gaira.

1. Cirro A presente - (2)

1a. Cirro A ausente - (3)

2. Placa pseudosegmental entre la tercera placa media y la placa terminal dorsal - Pseudechiniscus.

2a. Placa pseudosegmental ausente - Echiniscus.

3. Papilas cefálicas presentes - Milnesium.

3a. Papilas cefálicas ausentes y barra de refuerzo presente - (4)

4. Configuración de las garras 2:1:2:1 (secundaria: primaria: secundaria: primaria) - Doryphoribius.

4a. Configuración de las garras 2:1:1:2 (secundaria: primaria: primaria: secundaria) - (5)

5. Inserción de los soportes de los estiletes cerca de la mitad de la longitud del tubo bucal - Minibiotus.

5a. Inserción de los soportes de los estiletes en la mitad posterior del tubo bucal y uñas de tipo Macrobiotus (porción basal delgada, con ramas en forma de Y) - (6)

6. Uñas de tipo Calcarobiotus (porción basal ancha, con ramas casi simétricas, dispuestas en forma de V) - Calcarobiotus

6a. Uñas de tipo Macrobiotus (porción basal delgada, con ramas en forma de Y) - (7)

7. Microplacoides siempre presentes, alejados del último macroplacoide a una distancia menor o igual a su longitud - Macrobiotus.

7a. Microplacoides presentes o ausentes; si están presentes, alejados del último macroplacoide a una distancia mayor a su propia longitud - Paramacrobiotus. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 209 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 203 DISCUSIÓN

Algunas especies de tardígrados como Macrobiotus hufelandi y han sido consideradas cosmopolitas (PENNAK, 1978). Sin embargo, las identificaciones basadas en caracteres morfológicos tradicionales han conducido a que especies diferentes, con caracteres similares, hayan sido registradas como la misma en áreas o regiones completamente diferentes y apartadas, originando complejos de especies. La aplicación de técnicas moleculares, el avance de la tecnología microscópica (SEM, PCM y DIC) y el establecimiento de caracteres morfométricos adicionales han permitido la discriminación de estos complejos; por ejemplo, después de analizar el número de macroplacoides faríngeos y la presencia o ausencia de gibosidades cuticulares, se han encontrado cuatro complejos dentro del género Doryphoribius: D. grupo evelinae, D. grupo doryphorus, D. grupo vietnamensis y D. grupo zappalai (MICHALCZYK & KACZMAREK, 2010). Situaciones similares se presentan para los géneros Macrobiotus (BERTOLANI & REBECCHI, 1993) y Paramacrobiotus (GUIDETTI et al. 2009); sin embargo, estos grupos han sido diseñados para facilitar la identificación, pero su afinidad filogenética es incierta (LISI, 2011; MICHALCZYK & KACZMAREK, 2010).

Debido a lo anteriormente expuesto, dentro de los complejos se hace difícil la identificación de especies y algunas veces es necesario el uso de herramientas moleculares. En el presente trabajo se identificaron con certeza las especies D. quadrituberculatus, Mil. katarzynae, Minibiotus intermedius y Pseudechiniscus novaezelandiae aspinosa. El primero fue encontrado en Centro América (KACZMAREK & MICHALCZYK, 2004) y Mil. katarzynae registrado en China (KACZMAREK et al., 2004) y Costa Rica (KACZMAREK, Comunicación personal, 6 de noviembre de 2013), por lo que en este trabajo se amplía su distribución a la región norte de América del Sur. Min. intermedius ha sido anteriormente registrado para Europa (McINNES, 1991) y en Colombia en el trabajo de JEREZ-JAIMES et al. (2002); sin embargo, podría tratarse de un complejo de especies que necesita ser revisado. Pseudechiniscus novaezelandiae parece tener una distribución cosmopolita, y en Colombia ya había sido descrito para los departamentos de Antioquia, Santander y Tolima (MEYER, 2013).

Mac. hufelandi, D. evelinae, D. vietnamensis Par. richtersi y Par. areolatus son ejemplos de especies con amplia distribución (FONTOURA et al., 2011; KACZMAREK & BEASLEY, 2002; McINNES, 1994) que han sido objeto de revisión y actualmente son consideradas como grupos o complejos de especies. En esta investigación se encontraron dos especies del primer grupo y una especie de cada uno de los demás grupos. La presencia de estas especies en Colombia podría en un futuro contribuir a resolver la taxonomía de este complejo de especies.

La Sierra Nevada de Santa Marta es un complejo montañoso aislado de los Andes en donde la presencia de especies endémicas es un común denominador (TRIBIN et al., 1999). Los especímenes identificadas como Echiniscus sp., Milnesium sp. y Paramacrobiotus sp. grupo richtersi podrían tratarse de especies aun no descritas; sin embargo, para el caso de las dos primeras hace falta un número mayor de especímenes, y para los Macrobiotidae es necesario mantener a los ejemplares con vida, debido a que uno de los caracteres más importantes para su identificación es la morfología de los huevos (NELSON & MARLEY, 2000). 204 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga Los resultados sugieren que existe una mayor riqueza de tardígrados en la muestras de briófitos epífitos. En los briófitos provenientes de sustrato rocoso solo se encontraron dos especies de tardígrados del género Paramacrobiotus, que también fueron encontradas en las muestras de briófitos epífitos. De acuerdo con CRUM (1976) y GLIME (2006), los tardígrados son especialmente comunes en briófitos epífitos de cortezas de árboles, y de hecho es el hábitat más apropiado, ya que presentan tolerancias similares a la desecación y sus periodos de humedad y sequia se ajustan al ciclo de vida de los tardígrados. Es importante resaltar que las muestras provenientes de rocas fueron colectadas en la zona riparia, en donde los briofitos y líquenes están expuestos a constante humedad y en algunas épocas inclusive pueden quedar sumergidos por largos periodos de tiempo, y como consecuencia la riqueza de tardígrados puede ser considerablemente menor, como ha sido demostrado en otros trabajos (ROMANO et al. 2001). Al parecer, cuando la película de agua que rodea los briofitos es constante, como en periodos de lluvia muy prolongados, el ambiente se hace anóxico ocasionando la muerte de los tardígrados (BRIONES et al. 1997).

La riqueza y abundancia de tardígrados fue considerablemente superior en el río Manzanares (187 especímenes de las 13 especies) que en el río Gaira (34 especímenes de cinco especies), pero considerando que la cantidad de muestras analizadas de la primera cuenca fue mayor, resulta complejo realizar una comparación. Sin embargo, para futuros trabajos vale la pena tener en cuenta que la riqueza de tardígrados puede depender de la humedad y la calidad del aire, de tal manera que los ambientes cercanos a centros urbanos pueden poseer bajas riquezas de tardígrados (GLIME 2006).

Son pocos los trabajos que se han realizado en el neotrópico americano. Algunos estudios realizados en Costa Rica han demostrado que la altitud es un factor determinante en la distribución de los tardígrados en zonas tropicales, existiendo una mayor diversidad entre los 1400 y 2000 m.s.n.m; en 700 muestras de briofitos se encontraron 7000 tardígrados pertenecientes a 64 especies de 18 géneros, con un promedio de tres especies por muestra (KACZMAREK et al. 2009). Aunque los resultados de esta investigación no son comparables por su diferencia en magnitud, sí es una referencia de los resultados que podrían obtenerse si se intensifica el muestreo y se amplía el rango geográfico y altitudinal en la SNSM. JEREZ et al. (2002) llegaron a una conclusión similar para la reserva del Diviso en Santander (Colombia), debido a que entre los 1700 y 2100 m.s.n.m. encontraron 14 especies, de las cuales 7 correspondieron a nuevos registros. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 209 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 205

Figura 2. A: Echiniscus sp. Vista dorsal; B: Pseudechiniscus novaezelandiae aspinosa vista dorsal; C-D: Milnesium katarzynae. C- detalle del tubo bucal, D- detalle de las garras del cuarto par de patas; E-F: Milnesium sp. E- detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del segundo par de patas; G-H: Doryphoribius quadrituberculatus. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las garras del cuarto par de patas. Asb: rama secundaria anterior; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo bucal; CA: cirro A; Cl: clava; Es: estiletes; Gib: gibosidades; Ma: macroplacoides; Mb: rama primaria; O: ocelos; Pc: papila cefálica; PlI: placa escapular; PlII-PlIII: placas pareadas; PlIV: placa terminal; Pl1-Pl3: placas medianas; Pla: papila lateral; Plc: placa cefálica; Ppb: papilas peribucales; Psb: rama secundaria posterior; Sb: rama secundaria; Ves: vaina de los estiletes. 206 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

Figura 3. Figura 3. A-B: Doryphoribius sp. grupo evelinae A- detalle del tubo bucal, B- detalle de las garras del segundo par de patas; C-D: Doryphoribius sp. grupo vietnamensis. C- detalle del tubo bucal, D- detalle de las garras del tercer par de patas; E-F: Calcarobiotus sp. E- detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del segundo par de patas; G-H: Macrobiotus sp.1 grupo hufelandi. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las garras del cuarto par de patas. Ab: armadura bucal; B: base de la garra; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo bucal; Es: estiletes; F: faringe; Gib: gibosidades; Lu: lúnula; Ma: macroplacoides; Mb: rama primaria; Mi: microplacoides; O: ocelos; Sb: rama secundaria; Ses: soporte de los estiletes. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 209 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 207

Figura 4. A-B: Macrobiotus sp. 2 grupo hufelandi. A- detalle del tubo bucal, B- detalle de las garras del segundo par de patas; C-D: Minibiotus intermedius. C- detalle del tubo bucal, D- detalle de las garras del cuarto par de patas; E-F: Paramacrobiotus sp. grupo areolatus. E- detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del cuarto par de patas; G-H: Paramacrobiotus sp. grupo richtersi. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las garras del cuarto par de patas. Ab: armadura bucal; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo bucal; Lu: lúnula; Ma: macroplacoides; Mb: rama primaria; Mi: microplacoides; O: ocelo; Sb: rama secundaria; Ses: soporte de los estiletes. 208 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue financiada por el fondo de investigación de la Universidad del Magdalena -FONCIENCIAS 2010-, el Programa Semilleros de Investigación, y el programa Jóvenes Investigadores de COLCIENCIAS. Los autores extienden sus agradecimientos al Dr. Łukacz Kaczmarek por la ayuda con la identificación de los tardígrados; Claudia Morales por la identificación de los sustratos, Julio Mazenet por sus asesorías y Cindy Guette, Anisbeth Daza y Sandra Estrada por su colaboración en las colectas.

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Yeisson Gutiérrez1, Tito Bacca2

Resumen

En este trabajo se presenta una lista preliminar de los Phasmatodea de la Reserva Natural Río Ñambí, resultado de un muestreo de seis días utilizando red entomológica y recolectas manuales. Se encontraron 14 especies, de las cuales seis se identificaron a nivel genérico; Acanthoclonia, Atratomorpha, Globocrania, Ignacia, Parobrimus, Phanocles; y ocho a nivel específico; Olcyphides obscurellus, Holca annulipes, Isagoras proximus, Laciniobethra aff. conradi, Libethra nisseri, Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus, Paraceroys quadrispinosus, Phanocloidea schulthessi. Tres de estas especies representan nuevos registros para Colombia; O.obscurellus, I. proximus y P. schulthessi. Todos los géneros y especies reportadas se distribuyen únicamente en América del Sur, a excepción de Phanocles con distribución también en América Central, y varios taxones son registrados por la primera vez en el departamento de Nariño. El presente trabajo demuestra que al igual que para otros organismos estudiados en el Chocó biogeográfico, la diversidad de Phasmatodea es alta y por esa razón se deben incentivar más estudios sobre la composición faunística de este grupo en esta región y en Colombia.

Palabras clave: insectos palo, fásmidos, Chocó biogeográfico.

PHASMATODEA (INSECTA) OF THE ÑAMBÍ NATURAL RIVER RESERVATION, NARIÑO, COLOMBIA

Abstract

This paper presents a preliminary list of Phasmatodea of Ñambí River Nature Reserve, as a result of a six days sampling using sweep net and manual collection. Fourteen species were found, of which six were identified at generic level; Acanthoclonia, Atratomorpha, Globocrania, Ignacia, Parobrimus, Phanocles and eight at specific level; Olcyphides obscurellus, Holca annulipes, Isagoras proximus, Laciniobethra aff. conradi, Libethra nisseri, Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus, Paraceroys quadrispinosus, Phanocloidea schulthessi. Three of these species are reported in Colombia for the first time: O. obscurellus, I. proximus and P. schulthessi. All genera and species reported are distributed only in South America, except for Phanocles with distribution in Central America as well, and some taxa are registered in the department of Nariño for the first time. This work shows that like for other organisms studied in biogeographical Chocó, the diversity of Phasmatodea is high and for this reason more studies should be encouraged about the faunal composition of this group in this region and in Colombia.

Key words: stick insects, Phasmids, Biogeographical Chocó.

* FR: 27-XI-2013. FA: 5-IV-2014. 1 Programa de Pós-graduação em Entomologia, Universidade Federal de Viçosa, Minas Gerais 36570-000, Brasil. E-mail: [email protected]. 2 Profesor Asociado Universidad de Nariño, Facultad de Ciencias Agrícolas, Torobajo, Pasto, Nariño, Colombia. E-mail: [email protected]. CÓMO CITAR: GUTIÉRREZ, Y. & BACCA, T., 2014.- Phasmatodea (Insecta) de la Reserva Natural Río Ñambí, Nariño, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 210-221. Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 211 INTRODUCCIÓN

a reserva Natural Río Ñambí se encuentra ubicada en la ecoregión del Chocó biogeográfico, que se extiende desde el sureste de Panamá a lo largo del Loccidente Colombiano y Ecuatoriano hasta el noroeste de Perú. Esta región es considerada una de zonas de mayor riqueza de especies en el mundo y de alto grado de endemismos en un amplio rango de taxones que incluye plantas, aves, anfibios e insectos (GENTRY, 1986; RANGEL, 2004). Según la WWF (2008), en esta ecoregión se reconocen 7595 especies de plantas, 708 especies y subespecies de mariposas, 363 especies de anfibios, 1546 especies y subespecies de aves y 256 especies de mamíferos. De este conjunto de especies 1311 especies de plantas, 270 especies y subespecies de mariposas, 220 especies de anfibios, 424 especies y subespecies de aves y 19 especies de mamíferos son endémicos el Chocó biogeográfico.

La reserva Natural Río Ñambí, consecuentemente, también se caracteriza por su alta biodiversidad de flora y fauna, con altos niveles de endemismo, como lo reflejan estudios realizados en diferentes grupos: plantas (FRANCO-ROSELLI et al., 2007), aves (GUTIÉRREZ et al., 2004; SALAMAN, 2001), Polillas de la familia Saturnidae (AMARILLO, 1997), mariposas diurnas, donde se registraron 139 especies, pertenecientes a seis familias y 19 subfamilias (SOLARTE, 2005) y hormigas donde se fueron registradas 47 especies (BUSTOS, 1994).

Phasmatodea es un orden de insectos nocturnos, con alrededor de 3000 especies descritas a nivel mundial. Los cuales son popularmente conocidos como maría palitos, insectos palo, caballos de palo, fásmidos, entre otros. Presentan un marcado dimorfismo sexual y son exclusivamente fitófagos, alimentándose principalmente de plantas con flores, aunque algunos se alimentan de gimnospermas o helechos (TILGNER, 2009).

La diversidad de los Phasmatodea ha sido pobremente documentada en Suramérica. El conocimiento de la riqueza específica de este orden en Colombia incrementó significativamente con el reciente trabajo de CONLE et al. (2011) donde se describen 74 especies, cuatro géneros y se registraron por primera vez 19 especies y 15 géneros, como resultado de esta investigación en Colombia actualmente se conocen 182 especies. Aunque se estima la riqueza en 300 especies (CONLE et al., 2011). Los datos anteriores demuestran el pobre conocimiento que se tiene sobre este grupo en el país. Por lo tanto, existe la necesidad de seguir conociendo la diversidad de Phasmatodea en Colombia, este trabajo tuvo como objetivo hacer el primer inventario de las diferentes taxones del orden Phasmatodea en la Reserva Natural Río Ñambí.

MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio

La Reserva Natural Río Ñambí (1°17’N 78°04’W) (Figura 1) se localiza en el corregimiento de Altaquer, municipio de Barbacoas, departamento de Nariño, al suroccidente de Colombia, el área aproximada de la reserva es de 1500 ha, abarcando un gradiente altitudinal desde 1150 hasta 1900 m. La precipitación promedio anual es de 7160 mm, con un comportamiento bimodal y picos de lluvia 212 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

en mayo (951 mm) y octubre (721 mm). Temperatura promedio anual de 19,3 ± 1,6°C, alta nubosidad y brillo solar de 3,5 horas (SALAMAN, 2001).

La zona de vida corresponde a un bosque pluvial premontano (bp-PM) según ESPINAL (1977). La vegetación predominante según FRANCO-ROSELLI et al. (1997), son árboles (25 - 30 m) y arbustos que representan el 60% de la abundancia de flora, posee una alta densidad de epifitas y plantas herbáceas. Las familias más comunes son Melastomataceae, Rubiaceae y Araceae.

Figura 1. Área de estudio y ubicación de la cabaña de la Reserva Río Ñambí, Municipio de Barbacoas, Nariño, Colombia. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 221 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 213 Métodos de recolecta

Los especímenes fueron recolectados en los períodos comprendidos del 9 al 11 de octubre de 2012 y del 5 al 7 de marzo de 2013, en un perímetro aproximado de 500 m partiendo de la cabaña de la reserva localizada a 1430 m, en los senderos que conducen a la carretera principal Pasto - Tumaco, el sendero al Río Peje, y el sendero hacia La Loma. Las recolectas se realizaron de manera manual y con red entomológica mediante la búsqueda directa de los insectos en la vegetación entre las 8:00 y 24:00 horas.

Montaje e identificación

Los especímenes fueron sacrificados utilizando cámaras letales con acetato de etilo, posteriormente fueron montados, secados y etiquetados. Los especímenes recolectados se encuentran depositados en la Colección Zoológica de la Universidad de Nariño, Pasto, Colombia (PSO-CZ) y Colección Entomológica del Programa de Biología de la Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (CEBUC). Para la identificación de los especímenes se utilizaron las descripciones originales y consultas con el especialista Oskar Conle.

RESULTADOS

A continuación se presenta la lista de los 14 taxones (géneros y/o especies) de Phasmatodea registrados en la Reserva Natural Río Ñambí.

Atratomorpha CONLE & HENNEMANN, 2002 (Figuras 2 y 3).

Comentarios: Para este género se han registrado 11 especies en Colombia, con distribución en Antioquia, Boyacá, Magdalena, Huila, Putumayo, Tolima y Nariño, para este último únicamente se había registrado la especie A. fusca, la cual difiere de la encontrada en este estudio (CONLE et al., 2011).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Anisomorphini. Área apicalis visible; antenas filiformes más largas que el cuerpo (en algunas especies los antenómeros pueden ser levemente clavados). Mesonoto con espinas en ambos sexos; fémures y tibias con carinas longitudinales visibles; segmentos tarsales alargados, más de 1/3 de la longitud de la tibia correspondiente. Machos con cercos cortos, delgados y curvados hacia adentro; poculum en forma de pala o de copa convexa y profunda, como máximo proyectándose un poco más allá del margen posterior del tergito IX (CONLE et al., 2011).

Ignacia REHN, 1904 (Figuras 4 y 5)

Comentarios: primer registro del género para Nariño, en Colombia había sido previamente registrado en el departamento del Chocó (CONLE et al., 2011), con cuatro especies conocidas, este género también se distribuye en Ecuador y Perú (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Pseudophasmatini. Área apicalis visible, ocelos presentes, pronoto de longitud similar al mesonoto, 214 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca antenómeros clavados. Profémur curvado basalmente, basitarso tan largo como los tres segmentos tarsales siguientes combinados. Tegminas con fuerte prominencia en forma de hombro; alas alcanzando o sobrepasando el ápice del abdomen. Tergos abdominales con proyecciones posterolaterales. (ZOMPRO, 2004)

Holca annulipes REDTENBACHER, 1906 (Figura 6)

Comentarios: primer registro del género y especie para Nariño, previamente se había recolectado en el departamento de Cundinamarca. Esta especie también se ha registrado en Ecuador (CONLE et al., 2011)

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Stratocleini. Área apicalis visible, patrón de coloración general amarillo y marrón, patas con anillos oscuros, antenómeros con el ápice oscuro. Mesonoto por lo menos dos veces el largo del pronoto, profémur curvado y comprimido basalmente. Tegminas truncadas, con una pequeña prominencia en forma de hombro; alas proyectándose más allá del segmento abdominal VI con región anal translucida. (ZOMPRO, 2004; REDTENBACHER, 1906).

Olcyphides obscurellus (REDTENBACHER, 1906) (Figura 7)

Comentarios: primer registro de la especie para Colombia. La única localidad anteriormente conocida para esta especie era Paramba, provincia de Imbabura en Ecuador.

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Stratocleini. Área apicalis visible, ocelos presentes, profémur curvado y comprimido basalmente. Línea oscura longitudinal en todo el cuerpo. Mesonoto levemente surcado y granuloso. Tegminas cortas, con una prominencia en forma de hombro y el margen posterior redondeado, alas proyectándose más allá del segmento abdominal VII con región anal translucida (REDTENBACHER, 1906; ZOMPRO, 2004).

Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD, 1859) (Figuras 8 y 9)

Comentarios: primer registro de localidad exacta para la especie en Colombia y primer registro del género para Nariño. También se conoce esta especie para Ecuador (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Prexaspini. Área apicalis visible, cuerpo cubierto de numerosos tubérculos de color claro; mesonoto con espinas conspicuas. Tegminas ovaladas. Patas relativamente cortas y con setas, fémur anterior ensanchado. Abdomen moderadamente ensanchando, segmentos terminales con una carina medial; opérculo muy corto, no alcanza el segmento abdominal VII (WESTWOOD, 1859).

Isagoras proximus REDTENBACHER, 1906 (Figura 10)

Comentarios: primer registro de la especie para Colombia, la única localidad anteriormente conocida para la especie era Paramba, provincia de Imbabura en Ecuador. Primer registro del género para Nariño. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 221 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 215

Figura 2-10. Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae, 2-3. Atratomorpha sp. CONLE & HENNEMANN (♂ y ♀), 4-5. Ignacia sp. REHN (♀ y ♂). Pseudophasmatidae: Stratocleinae, 6. Holca annulipes REDTENBACHER ♀, 7. Olcyphides obscurellus (REDTENBACHER) ♂. Pseudophasmatidae: Xerosomatinae, 8-9. Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD) (♀ y ♂), 10. Isagoras proximus REDTENBACHER ♀. 216 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Prexaspini. Área apicalis visible, Vértex con dos series de espinas, sin ocelos visibles; pro y mesonoto con tubérculos y gránulos. Patas con espinas y tubérculos foliáceos prominentes. Tegminas alargadas y con prominencia comprimida e irregular; alas de coloración homogénea. Hembras con placa subgenital lanceolada (REDTENBACHER, 1906).

Acanthoclonia STÅL, 1875 (Figuras 11 y 12)

Comentarios: primer registro del género para Nariño, también se ha registrado para los departamentos de Antioquia, Caldas, Cauca, Huila, Meta y Quindío (CONLE et al., 2011). Este género está distribuido en Perú y Venezuela representado con diez especies (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Xerosomatini. Área apicalis visible; Cabeza, cuerpo y patas con fuerte ornamentación; escapo con dentículo anterior en la carina exterior; antenas proyectándose levemente más allá del segmento abdominal IV en los machos, y más allá del segmento medio en hembras. Segmentos tarsales cortos, I - IV disminuyendo en longitud, V tan largo como los tres anteriores combinados. Quilla mediana longitudinal en la superficie dorsal del cuerpo; segmentos abdominales más largos que anchos en machos, transversos en hembras. Hembras con órgano preopercular prominente en el esternito VII; placa subgenital muy corta, apenas proyectándose más allá del segmento abdominal VIII; valvas genitales proyectadas; cercos cortos, aplanados y triangulares (CONLE et al., 2011; ZOMPRO, 2004; REDTENBACHER, 1906).

Parobrimus SCUDDER, 1896 (Figura 13)

Comentarios: primer registro del género para Nariño. Para este género se conocen siete especies la cuales se distribuyen en Colombia, Ecuador y Bolivia (CONLE et al., 2011, Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Xerosomatini. Área apicalis visible; similar al género Acanthoclonia Stål por la conspicua ornamentación en cabeza, cuerpo y patas; pero se diferencia por el cuerpo más delgado y alargado, además presenta espinas compuestas en cabeza y tórax, y no lamelas o crestas como en el caso de Acanthoclonia Stål (CONLE et al., 2011).

Paraceroys quadrispinosus (REDTENBACHER, 1906) (Figura 14)

Comentarios: Esta especie solo se conoce en Colombia y se ha registrado en los departamentos de Boyacá, Cundinamarca y Meta (CONLE et al., 2011), en este estudio se realiza el primer registro del género y especie para Nariño.

Diagnosis: Heteronemiidae: Heteronemiinae: Pygirhynchini. Área apicalis visible, cuerpo de coloración castaño oscuro y tectinado longitudinalmente. Cabeza alargadas y de lados paralelos, con cuatro tubérculos en disposición transversal. Pronoto con cuatro espinas, dos anteriores y dos posteriores; meso y metanoto con un par de espinas posteriores. Patas sin ornamentación. Segmentos medio y abdominales V-VII con espinas en el margen posterior. Cercos alargados, sobrepasando el ápice del último segmento abdominal (CONLE et al., 2011; REDTENBACHER, 1906). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 221 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 217 Globocrania HENNEMANN & CONLE, 2011 (Figura 15)

Comentarios: primer registro del género para el sur del país, previamente registrado en Caldas y La Costa Atlántica (CONLE et al., 2011). Se conocen únicamente dos especies para este género, distribuidas una para Colombia y la otra para la Amazonía brasileña (Phasmida Species File Online). El único espécimen recolectado fue una ninfa de especie indeterminada.

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini (HENNEMANN & CONLE, en preparación).

Libethra nisseri STÅL, 1875 (Figura 16)

Comentarios: primer registro del género y especie para Nariño. Además de L. nisseri Stål, se recolectaron cinco especies adicionales de este género, las cuales se encuentran bajo detallada revisión taxonómica.

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis; cabeza granulosa, segmentos torácicos combinados de mayor longitud que los abdominales; segmento medio dos veces más ancho que largo; segmentos abdominales II-V de longitud subigual. Meso y metatibia con pequeños lóbulos dorsales, y espinas apicales en la región ventral; primer segmento tarsal casi tan largo como los demás tarsómeros combinados. Las hembras presentan gran polimorfismo en coloración y ornamentación (CONLE et al., 2011; STÅL, 1875)

Laciniobethra aff. Conradi (GIGLIO-TOS, 1898) (Figura 17)

Comentarios: esta especie fue previamente registrado en Nariño en las localidades de Río Pun y El Tablón (CONLE et al., 2011), este representa un nuevo registro de localidad. Este género se distribuye únicamente en Colombia y Ecuador (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis, Pronto con surco transversal, cabeza y cuerpo cubiertos con números espinas. Fémures y tibias con dentículos; basitarso tan o más largos que los tarsómeros adyacentes combinados. Cercos cortos y redondeados. (GIGLIO-TOS, 1898)

Phanocles STÅL, 1875 (Figura 18)

Comentarios: primer registro del género para Nariño. Este género tiene trece especies que están distribuidas desde México hasta el Ecuador, en Colombia el género ha sido registrado en los departamento de Antioquia, Boyacá, Caldas, Cauca, Cundinamarca, Meta, Putumayo, Sucre, Tolima y Valle del Cauca (CONLE et al., 2011, Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis; Cabeza globosa, de longitud subigual al pronoto. Mesonoto muy largo, metanoto levemente más largo que el pronoto. Profémur curvado y comprimido en la base; meso y metafémur con lóbulos ventro-laterales. Segmento medio de mayor longitud que el segmento abdominal II; segmentos abdominales VIII y IX dilatados (ZOMPRO, 2001) 218 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

Figura 11-19. Pseudophasmatidae: Xerosomatinae, 11-12. Acanthoclonia sp. STÅL (♀ y ♂), 13. Parobrimus sp. SCUDDER ♂. Heteronemiidae: Heteronemiinae, 14. Paraceroys quadrispinosus (REDTENBACHER) ♀. Diapheromeridae: Diapheromerinae, 15. Globocrania sp. HENNEMANN & CONLE ♀ ninfa, 16. Libethra nisseri STÅL ♀, 17. Laciniobethra aff. conradi (GIGLIO-TOS) ♂, 18. Phanocles sp. STÅL ♂, 19. Phanocloidea schulthessi ( REDTENBACHER) ♂. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 221 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 219 Phanocloidea schulthessi (REDTENBACHER, 1908) (Figura 19)

Comentarios: primer registro de la especie para Colombia, la única localidad anteriormente conocida es para la especie tipo en Paramba, provincia de Imbabura en Ecuador (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis; vertex ligeramente aplanado. Pronoto tan largo como la cabeza, pero más estrecho; metanoto con un tercio de la longitud del mesonoto. Fémures delgados y sin ornamentaciones, profémur curvado y comprimido en la base; tibias más largas que los fémures. Basitarso más largo que los segmentos tarsales siguientes combinados. Segmentos abdominales VIII y IX levemente ensanchados. (ZOMPRO, 2001; REDTENBACHER, 1908)

DISCUSIÓN

Colombia posee una gran riqueza del orden Phasmatodea, a pesar de los escasos estudios realizados en este orden en este país, actualmente se encuentran registradas 182 especies (CONLE et al., 2011). En este estudio se presentan catorce especies como registro preliminar de la fauna de insectos palo en la Reserva Natural Río Ñambí, seis de ellas identificadas a nivel de género, pertenecientes a tres de las cinco familias conocidas para Colombia, Diapheromeridae, Heteronemiidae y Pseudophasmatidae. Esto sugiere una gran diversidad del orden para esta región como ya ha sido registrado para otros organismos (BUSTOS, 1994; AMARILLO, 1997; SALAMAN, 2001; GUTIÉRREZ et al., 2004; SOLARTE, 2005; FRANCO-ROSELLI et al., 2007).

Además se registran por primera vez para el territorio colombiano las especies Isagoras proximus REDTENBACHER, Olcyphides obscurellus (REDTENBACHER) y Phanocloidea schulthessi (REDTENBACHER); se amplía el rango de distribución para las especies Holca annulipes REDTENBACHER, Libethra nisseri STÅL, Paraceroys quadrispinosus (REDTENBACHER) y los géneros Acanthoclonia STÅL, Globocrania HENNEMANN & CONLE, Ignacia REHN, Parobrimus SCUDDER y Phanocles STÅL; y adicionalmente se realiza primer registro de localidad exacta para la especie Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD).

Aunque la localidad de recolecta del presente estudio se encuentra dentro de la zona clasificada como Chocó biogeográfico según HERNÁNDEZ-CAMACHO & SÁNCHEZ- PÁEZ (1992), se registran géneros de diferentes regiones biogeográficas como es el caso de Acanthoclonia STÅL, Laciniobethra CONLE, HENNEMANN& GUTIÉRREZ, Libethra STÅL, Parobrimus SCUDDER, géneros de conocida distribución Andina; de la subregión amazónica se registra el género Phanocloidea ZOMPRO y como propio de la región del chocó el género Ignacia.

Todos los géneros y especies encontradas se distribuyen en varios países de America del Sur especialmente en los países andinos, a excepción de los géneros Atratomorpha CONLE & HENNEMANN y Paraceroys CONLE, HENNEMANN & GUTIÉRREZ, endémicos para Colombia, y Phanocles que se distribuye desde México hasta el Ecuador (Phasmida Species File Online). 220 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca Algunos especímenes no presentan identificación a nivel específico ya que pertenecen a géneros que actualmente se encuentran en revisión y algunos representan especies nuevas que serán descritas posteriormente (Comunicación personal: Oskar Conle). Se incluyen diagnosis basadas en la literatura existente, a pesar que las descripciones originales, en su mayoría, son cortas y poco detalladas (WESTWOOD, 1859; STÅL, 1875; GIGLIO-TOS, 1898; REDTENBACHER, 1906; ZOMPRO, 2001; ZOMPRO, 2004; CONLE et al., 2011), y las claves taxonómicas para taxones supragenéricos de insectos palo del Neotrópico no brindan certeza taxonómica a la hora de determinar los especímenes.

Este estudio, que fue el resultado de un pequeño esfuerzo de muestreo, arroja datos importantes para el conocimiento de la diversidad y distribución de los insectos palo de la región Neotropical, además pretende ser un incentivo para continuar con el estudio de este grupo de organismos. La recolecta de insectos palo en otras temporadas y áreas de muestreo en este tipo de ecosistema, además de utilización de otros métodos de captura adicionales como fogging y recolecta en el dosel de los árboles, podría eventualmente incrementar el número de taxones encontrados.

AGRADECIMIENTOS

A los estudiantes del programa de Ingeniería Agroforestal de la Universidad de Nariño por la recolecta y montaje de las muestras, a Oskar Conle por la colaboración en la identificación de los especímenes, a la Fundación Ecológica Los Colibríes de Altaquer, quienes administran y dirigen la Reserva Natural Río Ñambí, por permitir el ingreso a la reserva y por la logística prestada.

BIBLIOGRAFÍA

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Ronald Simbaqueba C.1, 2, 3, Francisco Serna 2, 3 Francisco Javier Posada-Flórez 2, 4

Resumen

Los áfidos son insectos polífagos succívoros y se alimentan de una importante cantidad de cultivos. Los daños son de importancia económica y pueden ser letales para las plantas, ya que los áfidos están adaptados para transmitir diferentes virus cuando chupan la savia. Viven también en asociación simbiótica con hormigas. Estas, a su vez, los protegen de enemigos naturales y los transportan de un lugar a otro, al mismo tiempo que toman de ellos el excremento azucarado, conocido como rocío de miel. En el presente trabajo se elaboró una colección de referencia de áfidos, que se encuentra almacenada en el Museo entomológico UNAB (Universidad Nacional Agronomía Bogotá), siguiendo un protocolo modificado para el proceso curatorial. Las muestras fueron recolectadas y procesadas a través de diferentes soluciones químicas para la limpieza, aclarado y montaje en portaobjetos de microscopio, en los cuales se incluyeron los datos de colección de las muestras. Este estudio también buscó encontrar caracteres útiles nuevos o previamente registrados para su uso en la morfología descriptiva de Aphididae, y para las claves de identificación. Las ilustraciones y medidas se elaboraron con la ayuda de un microscopio óptico (400 aumentos) y una rejilla. Las fotografías fueron tomadas con una cámara sencilla adaptada a un microscopio, y organizadas en Photoshop. Los áfidos son pirifor- mes, pequeños (4-8 mm), cuerpo blando hemipteroide, con un par de sifúnculos dorsales en el segmento abdominal cinco o seis. La placa genital es el esternito del segmento VII, y la cauda corresponde al terguito del segmento IX. Cabeza opistognatha, con tubérculos frontales o antenales. Esta primera aproximación al proceso curatorial de áfidos de la Colección Taxonómica Central del museo UNAB reúne 18 especies de áfidos, representadas por 579 ejemplares de 18 municipios y un total de 34 plantas hospedantes. Para estas especies, se elaboraron claves taxonómicas, diagnosis e ilustraciones.

Palabras clave: áfidos, curaduría, morfología, taxonomía, claves de identificación, diagnosis.

* FR: 16-X-2013. FA: 21-III-2014. 1 Ingeniería Agronómica. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Cra. 30, #45- 03). [email protected] 2 Grupo Sistemática de Insectos Agronomía (SIA). Línea Taxonomía de insectos. 3 Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Ciencias Agrarias. Museo Entomológico Universidad Nacional Agro- nomía Bogotá (UNAB). Cra. 30 # 45-03. Bogotá, Colombia). [email protected] 4 Ingeniero Agrónomo. Entomólogo PhD y Postdoctorado. IPM – Tropical Perennial Crop Consultant. 7620 E. Arbory Ct. Laurel, MD. 20707. [email protected] CÓMO CITAR: SIMBAQUEBA C., R., SERNA, F. & POSADA-FLÓREZ, F.J., 2014.- Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del Museo Entomológico UNAB. Primera aproximación. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 222-246. Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 223 CURATORSHIP, MORPHOLOGY AND IDENTIFICATION OF APHIDS (HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEPOSITED IN THE UNAB ENTOMOLOGICAL MUSEUM . FIRST APPROXIMATION

Abstract

Aphids are succivorous, polyphagous insects that attack an important number of crops. Damages are of economic importance and may be lethal to plants since aphids are adapted to transmit different viruses, while sucking sap juices. Aphids live in symbiotic association with ants. Ants protect and move them from one place to another, and receive honeydew as reward. We developed a voucher collection of aphids housed at the UNAB Museum, following a modified protocol for the curatorial process. Specimens were collected and processed through different chemicals for cleaning, clearing and mounting on microscopic slides, where the collecting data were included in a label. We also pursued to find useful characters both old and new ones for a descriptive morphology of Aphididae, and for the identification keys. Illustrations and measurements were made using an optic microscope (400X), with a grid. Pictures were taken with a simple camera adapted to a microscope, and organized on Photoshop. Aphids are diagnosable as pyriform, small (4-8 mm) soft bodied hemipterans, with a pair of dorsal cornicles or siphuncles on abdominal segment fifth or sixth. Genital plate is the sternite of segment VII, and the cauda corresponds to the tergite of segment IX. Head opisthognathous, with frontal or antennal tubercles. Our first approximation to the curatorial process of the aphids at the Central Taxonomic Collection of the UNAB Museum assembles 18 species, represented by 579 specimens from 18 municipalities and a total of 34 host plants. For these species, we produced identification keys, taxonomic diagnosis, and illustrations.

Key words: aphids, curatorial process, morphology, taxonomy, identification keys, diagnosis.

os áfidos o “pulgones” causan grandes pérdidas a la agricultura como consecuencia de sus hábitos fitófagos “succívoros”. Los daños en la planta Lpueden presentarse a nivel de raíces, tallos, hojas, flores o inflorescencias y frutos. Este grupo de insectos es uno de los de mayor importancia económica (BUSTILLO & SÁNCHEZ, 1977).

Los síntomas asociados a los daños que causan los áfidos son la deformación o el enroscamiento de los brotes jóvenes, amarillamiento o clorosis, y posterior necrosis de las hojas jóvenes por pérdida de pigmentos fotosintéticos (clorofila a, clorofila b y carotenoides) indispensables para el crecimiento de las plantas (WANG et al., 2004; BALDINI et al., 2008; DAVID et al., 2009), y formación de agallas en tallos y raíces. Los áfidos excretan una sustancia azucarada, conocida como rocío de miel. Esta sustancia posibilita la fijación a la planta de una mezcla de hongos saprofíticos del género Capnodium, azúcares y partículas de polvo y grasa desde el ambiente (DELFINO & BINAZZI, 2002; KAPLAN & EUBANKS, 2002). Tal combinación de elementos produce en la superficie de hojas, tallos, ramas, y frutos un recubrimiento negro, que se conoce como fumagina o negrilla, el cual 224 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez interfiere con el normal desarrollo de las actividades fotosintéticas de la planta (PATEL et al., 1997; LORENZANA et al., 2004, Ramos y Serna 2004,; SATAR et al., 2005; RUBIN et al., 2006). La producción de rocío de miel le permite también a los áfidos mantener una asociación simbiótica facultativa (no especifica) con hormigas (Hymenoptera: Formicidae) (KAPLAN & EUBANKS, 2002), aunque algunas veces prefieren atender determinadas especies de áfidos (DELNO & BUFFA 1996). Esta asociación mutualista consiste en que las hormigas protegen y transportan los áfidos a diferentes sitios de alimentación (PANCONESI, 1999), y a su vez las hormigas obtienen el recurso energético del rocío de miel (QUEIROZ & OLIVEIRA, 2001), que contribuye a aumentar el potencial de dispersión de los áfidos (RENAULT et al., 2005; LARSEN et al., 2001; KAPLAN & EUBANKS, 2002). Algunas especies de áfidos pueden llegar a tener más de diez generaciones en un año (IVERSEN & HARDING, 2007).

Desde el punto de vista agrícola, lo más importante de los áfidos es su capacidad de infección viral de una planta a otra y la acción tóxica de las secreciones salivares que inyectan durante su proceso de alimentación, y que causan serias alteraciones en el crecimiento de las plantas (MINKS & HARREWIJN, 1987; EASTOP, 1977; BLACKMAN & EASTOP, 2000; KAPLAN & EUBANKS, 2002; MICHELOTTO et al., 2004; WALLIS et al., 2005; QUIROS & EMMEN, 2006; ROBSON et al., 2007; VAN EMDEN & HARRINGTON, 2007; NUESSLY et al., 2008; ZHANG et al., 2008). Además del daño directo en la planta por su alimentación, los daños también provocan una disminución en los rendimientos y calidad de las semillas (YOKOMI et al., 1994; BLACKMAN & EASTOP, 2000; DONALDSON & GRATTON, 2007). Se considera que los áfidos son los responsables de la transmisión del 55-60% de los virus de las plantas (BELDA et al., 1994; CERMELI, 2012), o del 80% al 90% (BUSTILLO & SÁNCHEZ, 1977). Aproximadamente, 4000 especies de áfidos se encuentran descritas y se reporta hasta el momento que 192 transmiten 275 tipos de virosis (NAULT, 1997). Los virus se alojan en los estiletes maxilares o en las glándulas salivares, en el momento de la succión de savia. Esta capacidad de transferencia de virus patogénicos convierte a los áfidos en uno de los grupos de artrópodos más importantes en la Agronomía.

En atención a la importancia agronómica que envuelve este grupo de insectos, a la falta de colecciones de referencia taxonómica y a los pocos estudios morfológicos y taxonómicos en Colombia, el presente estudio pretendió abordar cuatro actividades complementarias: Elaborar una colección de referencia en el Museo Entomológico UNAB (Universidad Nacional Agronomía Bogotá) de áfidos de importancia agrícola, incluyendo su curaduría; analizar la morfología general básica de Aphididae; proponer una clave de identificación para los géneros y especies más comunes en nuestro medio; y presentar las diagnosis taxonómicas ilustradas de las especies hasta ahora curadas en UNAB.

El estudio básico de la morfología de Aphididae permite comprender las transformaciones estructurales que ocurren entre las diferentes especies, el reconocimiento de nuevos caracteres, ya sea para su uso en estudios de filogenia, en la elaboración de nuevas descripciones,diagnosis, claves de identificación, propuestas clasificatorias dentro de la familia, o para el desarrollo de estudios aplicados hacia la relación planta-insecto, fisiología, etc. La morfología permite también revelar las variaciones intraespecíficas (SNODGRASS, 1993, BLACKMAN & EASTOP, (2000); BLACKMAN & EASTOP, (2006). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identifi cación de áfi dos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 225 Materiales y MÉtodos

Curaduría

Luego de la recolección, sacrificio y separación preliminar de especímenes, las metodologías de curaduría establecidas en el Museo entomológico UNAB comprenden los procesos de aclarado, montaje, rotulación, identificación, catalogación en base de datos digital, etiquetado y preservación en la Colección Taxonómica Central (CTC) de UNAB de las muestras en líquido y en láminas portaobjetos (Figura 1).

a b

figura 1. a. Caja portaláminas de la colección de Aphididae en la CTC de UNAB. b. Colección respaldo líquido de Aphididae en la CTC de UNAB. aclarado: Los insectos se sumergen en una solución de KOH [10%] y se calientan al “baño maría” de 5 a 10 minutos. Se transvasan a una caja Petri con solución de agua y ácido acético glacial [1%]. Seguidamente, a cada espécimen se le hace presión con un pincel o pala diminuta para terminar la extracción de los contenidos internos.

Montaje: El procedimiento de montaje en placas (láminas) se basa en BLACKMAN & EASTOP, (2000), el cual se modificó de acuerdo con los resultados más favorables. Los individuos aclarados se depositan en cajas Petri con aceite de clavo para limpiar los restos que quedan de las soluciones anteriores y finalizar el aclarado; cada espécimen se pone en láminas portaobjetos y se le agrega una gota de bálsamo de Canadá; se cubre con una laminilla cubreobjetos. El montaje se flamea con un mechero hasta que las burbujas de aire y restos de aceite se salen del espécimen y de la lámina. Para esto también, en algunos casos, se coloca la lámina en una plancha caliente a 40 grados centígrados por dos días. La lámina cubre-objetos se sella contra el portaobjetos con esmalte transparente. rotulado: En un rótulo blanco adherido a la lámina se consigna la siguiente información, para las categorías de división política y otros datos de colección: País, Departamento, Municipio, corregimiento, vereda, georreferencia, elevación (m alt.), especie vegetal asociada, colector y fecha. determinación taxonómica: Para este procedimiento se utilizan las claves y descripciones de HOLMAN, (1974); BLACKMAN & EASTOP, (2000); BLACKMAN & EASTOP, (2006) y STOETZEL, (1994). Para la identificación de los áfidos es necesario 226 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez tener en cuenta un variado número de caracteres morfológicos. Los de mayor uso taxonómico son el número de artejos antenales, el número de rinarios primarios y secundarios, su posición en la antena y si los rinarios primarios están o no acompañados de rinarios accesorios o satélites (COSTA LIMA, 1938); la bifurcación de la vena Media (M), la longitud de los sifúnculos, longitud del estilete y las diversas formas que presenta la cauda.

Etiquetado: En la lámina portaobjeto, y al lado derecho de la laminilla cubreobjeto (cabeza del espécimen hacia adelante) se coloca una etiqueta verde, para los especímenes identificados hasta el nivel de género o especie. En esta etiqueta se se consigna la siguiente información: número de catálogo, familia, género, especie, determinador y año de la determinación. Las placas se almacenan en cajas portaláminas en la Colección Taxonómica Central (CTC) de UNAB (Figura 1) y de ser posible se guarda un respaldo en líquido de cada muestra. Esta colección cuenta con una base de datos electrónica asociada a cada número de catálogo.

Morfología

Para el estudio de la morfología se utilizaron los especímenes preparados en láminas. El estudio y dibujo de las estructuras básicas se basó en SNODGRASS (1993), HOLMAN, (1974); BLACKMAN & EASTOP, (2000); BLACKMAN & EASTOP, (2006) y STOETZEL, (1994).

RESULTADOS.

Curaduría. Colección de referencia y catalogación de los áfidos de UNAB.

En esta fase inicial del estudio de los áfidos, la Colección Taxonómica Central (CTC) de UNAB alcanza 579 especímenes curados, 18 especies determinadas, de 19 municipios ubicados en cinco departamentos (Antioquia, Boyacá, Caldas, Tolima y Cundinamarca), con un total de 34 plantas hospedantes, 26 de estas de importancia agrícola. Para cada especie determinada, a continuación se relacionan respectivamente los números de catálogo asignados en UNAB y sus plantas hospedantes:

Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe, 1841) (No. Catálogo 3113: Annona muricata (Annonaceae), Citrus sp., Citrus aurantii, Citrus reticulata (Rutaceae), Theobroma cacao (Malvaceae), Vigna unguiculata (Fabaceae), Coffea arabica (Rubiaceae), Rosa sp. (Rosaceae); T. citricidus (Kirkaldy, 1907) (No. Catálogo 3432, Citrus aurantium, Citrus reticulata, Citrus sp. Rutaceae); Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) (No. Catálogo 3467: Brassica oleraceae, Brassica rapa (Brassicaceae), Lactuca sativa (Asteraceae); Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758) (No. Catálogo 3499: Zea mays (Poaceae); Myzus persicae (Sulzer, 1776) (No. Catálogo 3500, 491: Solanum tuberosum (Solanaceae), Sesamum indicum (Pedaliaceae), Malva sp. (Malvaceae), Myzus ornatus Laing, 1932 (No. Catálogo 3660: Citrus sp. (Rutaceae), Tecoma stans (Bignoniaceae); Greenidia ficicola Takahashi, 1921 (No. Catálogo 3545: (Moraceae), Psidium guajava (Myrtaceae); Tuberolachnus salignus (J. F. Gmelin, 1790) (No. Catálogo 3546: Salix babylonica (Salicaceae); Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841 (No. Catálogo 3567: Nerium oleander (Apocynaceae); bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 227 A. gossypii Glover, 1878 (No. Catálogo 3686: Solanum betaceum (Solanaceae), Hibiscus grandiflorus (Malvaceae), Gossypium sp. (Malvaceae); A. craccivora Koch, 1854 (No. Catálogo3685: Vitis sp. (Vitaceae), Mimosa pudica (Fabaceae), Ulex sp. (Fabaceae); brasiliensis (Hempel, 1901) (No. Catálogo 3573: Coccus nucifera (Arecaceae); C. orquidearum (Westwood, 1879) (No. Catálogo 3574: Anguloa sp. (Orquidiaceae); Macrosiphum euphorbiae (Thomas, 1878) (No. Catálogo 3644: Hibiscus grandiflorus (Malvaceae), Rosa sp. (Rosaceae), Tecoma stans (Bignoniaceae); Sipha flava (Forbes, 1884); Carolinaia cyperi Ainsllie, 1915 (No. Catálogo 492; Cyperus sp. (Cyperaceae); Dysaphis apiifolia (Theobald, 1923) (No. Catálogo 493: Arracacia xanthorrhiza (Apiaceae); Picturaphis brasiliensis (Moreira, 1925) (No. Catálogo 494: Phaseolus vulgaris (Fabaceae) y Uroleucon ambrosiae (Thomas, 1878) (No. Catálogo 3687: Tithonia diversifolia (Asteraceae), Taraxacum officinale (Asteraceae).

Insectos en general pequeños (4-8 mm de longitud), delicados, cuerpo ovalado o piriforme (BLACKMAN & EASTOP, 2000), algunas veces cubierto parcial o totalmente por sustancias cerosas (ejemplo Cerataphis spp., Brevicoryne brassicae y Eriosoma spp.).

Cabeza. (Figura 2.) De tipo opistognata, con aparato bucal dirigido hacia abajo y hacia atrás (SNODGRASS, 1935). En la mayoría, la cabeza se diferencia claramente del tórax. Partes laterales de la frente protuberantes, dirigidas hacia arriba, formando tubérculos antenales. Frente con diversas formas, según la protuberancia relativa de los tubérculos antenales; algunas veces convexa, transversalmente recta, ligeramente cóncava o sinuosa; aspectos mesiales (interiores) de tubérculos convergentes, paralelos o divergentes. En posición media en la frente, algunas veces se puede encontrar el tubérculo frontal, una proyección más o menos evidente.

En alados y también en la mayoría de los ápteros, se desarrolla el ojo compuesto, y con frecuencia una proyección llamada triommatidio o tubérculo ocular, en margen posterior de la cabeza. Alados: tres ocelos, dos de ellos ubicados en posición dorso-lateral y otro en posición medio-frontal. En ápteros de algunas especies, ojos reducidos solo al triommatidio (como en Cerataphis). Según HOLMAN, (1974), algunas especies con triommatidio fusionado al ojo compuesto o desplazado ventralmente, de manera que no es apreciable desde el dorso.

Aparato bucal de tipo picador-chupador, denominado rostro, rostrum, labium o pico, compuesto de cinco segmentos; segmento apical (V) con frecuencia muy pequeño comparativamente y parcial o totalmente fusionado con el segmento previo (IV). Segmento IV con seis setas, un par lateral, uno dorsal y uno ventral. Este segmento además con dos pequeñas setas basales y dos o más setas adicionales o secundarias en la parte media.

Antena. (Figura 3). Filiforme, compuesta por 5 ó 6 artejos. El escapo se articula con la cápsula cefálica en la fosa antenal. El segundo es el pedicelo. Tres o cuatro (usualmente cuatro) artejos siguientes más delgados y alargados, que conforman el flagelo. Algunos segmentos con sensilias placoideas subcirculares, anulares o transversales, conocidas como rinarios. Último artejo antenal por lo general con adelgazamiento en su tramo distal, conocido como proceso terminal (“processus terminalis”), que va desde la margen distal del primer rinario primario hasta ápice antenal. 228 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez Caracterización Morfológica de los áfi dos.(Figura 2).

figura 2. Anatomía externa de hembra áptera adulta de Toxoptera citricidus (Kirkaldy) (vista ventral) (Dibujo R. Simbaqueba) bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identifi cación de áfi dos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 229

base

figura 3. Segmentos antenales de hembra áptera adulta de T. citricidus (Kirkaldy) (Dibujo R. Simbaqueba). Rinarios primarios presentes en todos los ínstares y en todas las especies. Último y penúltimo segmento antenal con uno a tres rinarios accesorios o satélites, contiguos a los rinarios primarios. Rinarios secundarios desarrollados solo en segmentos III a V de adultos, a menudo solo en segmento III y siempre presentes en alados; menos numerosos en ápteros y sin desarrollo en algunas especies (HOLMAN, 1974). tórax. Diferenciado; meso y metatórax fusionados (pterotórax). Primer par de espiráculos anteriados en mesotórax; segundo par en metatórax. Algunas especies con espiráculos rodeados por zona esclerosada (escleritos espiraculares). Varias especies con procesos torácicos dorsomesiales o dorsolaterales (Holman, 1974). apéndices torácicos.

Patas. (Figura 4). De tipo caminador. Tibias más largas que fémures. Tarso con dos segmentos, basitarso y telotarso, basitarso más pequeño; telotarso con una a cinco setas basales; pretarso (podito apical) armado por dos uñas; placa unguitractora entre tarso y pretarso.

figura 4. Fémur, tibia, tarso y pretarso de hembra áptera adulta de T. citricidus (Kirkaldy) (Dibujo R. Simbaqueba). 230 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez alas. (Figura 5). Membranosas, anteriores mucho más grandes que las posteriores, con sistema de acople entre sí, por medio de ganchillos (hámulos). Venación con variaciones en las divisiones de la vena Media (M) principalmente, reducción parcial o total del sector radial (Rs), posición relativa de la base cubital (Cu) y reducción de una o varias venas en alas posteriores. Otras diferencias entre especies se presentan en la forma y pigmentación del pterostigma.

figura 5. Ala anterior, posterior y venación de hembra adulta de T. citricidus (Kirkaldy) (Dibujo R. Simbaqueba) abdomen. Formado por ocho somitos más terguito del segmento IX (cauda); segmento V o VI con par de órganos corniculares o regiones circulares pareadas dorsales (sifúnculos o cornículos) (Figura 6). Siete pares de espiráculos se distribuyen desde somito I hasta VII, un par en cada uno. Generalmente, en urómeros (segmentos abdominales) I y VII se pueden presentar tubérculos laterales. Algunas especies con proceso abdominal dorsomedial, como tubérculo abdominal dorsal (ejemplo: Tuberolachnus salignus (Gmelin).

figura 6. Distancia entre espiráculos I y II con relación a la distancia entre los espiráculos II y III a. tribu Macrosiphini. b. tribu Aphidini. (Dibujo R. Simbaqueba) bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identifi cación de áfi dos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 231 apéndices abdominales.

Los sifúnculos son un par de órganos dorsales que se localizan en urómeros V o VI. Su forma varía desde poros simples hasta tubos largos que miden hasta 2/3 de la longitud del cuerpo (ejemplo Greenidea sp.) (Figura 7.). Esternito del segmento VII se conoce como placa genital, se desarrolla solo en formas adultas, ápteras y aladas. Margen posterior de placa genital con grupo de setas denominas “gonapófisis”. Cauda corresponde a terguito de segmento IX transformado (Figura 8.),en la mayoría de los áfidos unido al segmento VIII y con movilidad dorso ventral. Cauda y placa anal (esternito del segmento VIII) funcionan probablemente como esfínter anal (Holman, 1974; Zimmerman, 1948).

a b c d e

figura 7. Tipos y formas de sifúnculos a. redondo b. cono corto c. cono largo d. en cono con un reborde bien marcado e. subcilíndrico con reticulación poligonal en el ápice. (Dibujo R. Simbaqueba). setas y escleritos. Cuerpo de especies más ancestrales cubierto por setas finas y espesas. Mayoría de especies con número limitado de setas dorsales, dispuestas más o menos en seis hileras longitudinales: dos mediales (a lo largo de la línea media del cuerpo), dos laterales (una a cada lado del cuerpo) y dos pleurales (una a cada lado entre las hileras mediales y laterales). Segmentos torácicos, y casi todos los abdominales, con seis grupos de setas, cada uno constituido por una o más setas. Setas pleurales sin desarrollo en segmentos V a VIII; segmento VII con frecuencia con solo setas mediales.

Dorso a menudo con placas (áreas esclerosadas) alrededor de la base de las setas, a veces alargadas o fusionadas en algunos grupos, para formar esclerito medial, pleural o marginal. En algunas especies, estos escleritos se fusionan en escleritos 232 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez o franjas dorsales, que pueden iniciar desde la zona media y terminar en la zona pleural o franjas transversales. Estos últimos incluyen también los escleritos marginales. Las franjas transversales en segmentos abdominales III-V o III-VI pueden unirse para formar placa central o escudo central abdominal. Escleritos marginales de urómeros V y VI representan escleritos presifunculares y postsifunculares correspondientes.

Figura 8. Tipos de caudas. a. cauda en forma de verruga o papila con placa anal redon- deada. b. cauda en forma de verruga o papila. c. triangular. d. digitiforme. e. liguliforme. (Dibujo R. Simbaqueba).

Clave para géneros y especies de áfidos (Hemiptera: Aphididae) más comunes y curados en UNAB.

(En general esta clave aplica para áfidos ápteros. Algunos alados se especificarán en la alternativa respectiva)

1. Setas largas y gruesas en dorso de tórax y abdomen (Figura 23a); último segmento rostral (pico) aproximadamente 0.5 de la longitud del II segmento del tarso posterior; placa anal redondeada (Figura 8a.).…………...... …..Sipha flava

1’. Otra combinación de caracteres…………………..……………………………..2

2. Proceso medidorsal abdominal en forma de cono, entre los sifúnculos (Figura 18c). Sifúnculo en forma de cono bajo (Figura 7b)………...Tuberulacnus salignus

2’. Proceso mediodorsal abdominal ausente……..…….………………………….3

3. Sifúnculo en forma de poro (Figura 7a.); cuerpo ovalado (Figura 19a) casi circular, deprimido (en vivo), con cerarios marginales (Figura 19a); cauda en forma de verruga o vesícula (Figura 8a y 8b); formas ápteras carecen de ojos compuestos; procesos frontales pareados, en forma de cuerno (Figura 20b)……………………………………………………………………….Cerataphis 4 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 233 3’. Sifúnculos tubulares, subcilíndricos o cónicos (Figura 7b a 7e); cuerpo piriforme u oblongo; cerarios marginales ausentes (Figura 1a.); cauda digitiforme (Figura 8d.), triangular (Figura 8c) o semicircular (Figura 11d.)……………………...……..5

4. Dos setas frontales gruesas, cortas, en forma de lanza, o incrasada (gruesa) (Figura 19b.)..…………………………………………………...Cerataphis brasiliensis

4’. Setas frontales filiformes; proceso frontal (cuerno) más corto que segundo tarsómero de pata posterior (Figura 20b)……………….… Cerataphis orchidearum

5. Sifúnculo 2/3 de la longitud del cuerpo; setas largas y gruesas a lo largo del sifúnculo (Figura 11b); cauda semicircular (Figura 11d)…..…...Greenidea ficicola

5’. Otra combinación de caracteres……………………………….…………….….6

6. Distancia entre espiráculos abdominales I y II grande (mínimo la mitad o la misma distancia entre los espiráculos abdominales II y III (Figura 6b)); tubérculo lateral en protórax (Figura 16c) y papila lateral (“tubérculos marginales”) (Figura 9d) en segmentos abdominales I y VII presentes (se pueden presentar papilas laterales en los segmentos abdominales II a VI, pero siempre más pequeñas que en los segmentos I y VII); cabeza no ornamentada (lisa) sin espículas, corrugaciones, asperitos o microtriquias; antenas más cortas que el cuerpo………………………………………………………………..tribu Aphidini 7

6’. Distancia entre espiráculos abdominales I y II muy corta (menos de la mitad de la distancia entre los espiráculos abdominales II y III (Figura 6a)); tubérculo lateral protorácico y papila lateral (“tubérculo marginal”) en segmentos abdominales I y VII ausentes (de presentarse son de menor tamaño que aquellos de los segmentos abdominales II a VI); antena generalmente más larga que el cuerpo; Cabeza con ornamentación variada (espículas, corrugación, asperitos o microtriquias (Figura 13b)……………………………………tribu Macrosiphini 12

7. Tubérculo frontal ausente; tubérculo antenal medianamente desarrollado, superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un patrón de cutícula encarrujado (Figura 15c); tibia posterior con pequeñas setas cónicas cortas….……………………………………………………….……..…...Toxoptera 8

7’. Tubérculo frontal presente, aunque puede estar poco desarrollado; tubérculo antenal de desarrollo variable; superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI sin un patrón de cutícula encarrujado; tibia posterior sin pequeñas setas cónicas cortas……………………………………………..……….9

8. Proceso terminal entre tres y cinco veces más largo que el tramo proximal (“base”) de su respectivo segmento antenal; cauda digitiforme, con menos de 20 setas; alas anteriores con una sola bifurcación de la vena Media (M) y pterostigma oscuro (Figura 15)……….………..……………………………….Toxoptera aurantii

8’. Proceso terminal 4.0 - 5.5 veces más largo que el tramo proximal de su respectivo segmento antenal; cauda digitiforme, con más de 20 setas; alas anteriores con doble bifurcación de la vena Media (M) y pterostigma hialino (Figura 16)…………………………………………………………………Toxoptera citricidus 234 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez 9. Antena de 0.6 - 0.65 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 0.13 - 0.20 de la longitud del cuerpo, con reborde apical bien desarrollado y una ligera constricción basal del reborde (Figura 17c); cauda como máximo la mitad de la longitud del sifúnculo, sin constricción alguna y con cuatro o cinco setas (Figura 17)……………………………………………………………..….Rhopalosiphum padi

9’. Antena 0.3 - 1.0 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 0.15 - 0.25 de la longitud del cuerpo, sin reborde ni constricciones; cauda digitiforme, con 4 a 18 setas…………………………………………………………………………....Aphis 10

10. Cuerpo 1.5 - 2.4 mm de longitud; tubérculo frontal y tubérculo antenal poco desarrollados; antena de 0.6 a 0.8 de la longitud del cuerpo; proceso terminal de 3.5 a 4.5 veces más largo que el tramo proximal de su respectivo segmento antenal. En vivo, áfido de color amarillo intenso o naranja con apéndices de color marrón muy oscuro o negros (Figura 9)………………...……….….…… Aphis nerii

10’. Cuerpo 0.9 - 2.7 mm de longitud; tubérculo frontal de desarrollo variable; antena de 0.5-0.7 del longitud del cuerpo; proceso terminal 1.9-3.0 veces más largo que la región proximal (“base”) de su respectivo segmento antenal……….11

11. Cuerpo 0.9-1.9 mm de longitud; tubérculo frontal medial evidente; antena de 0.5-0.65 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 1.3-2 veces más largo que la cauda; cauda digitiforme, con 4 a 7 setas (Figura 21) …………..………..Aphis gossypii

11’. Cuerpo de 1.25 a 2.7 mm de longitud; tubérculo frontal y antenal de desarrollo variable; antena de 0.55-0.70 del largo del cuerpo; sifúnculo 0.15-0.25 de la longitud del cuerpo; cauda digitiforme, con 7 setas; escudo o placa dorsal abdominal formada por la fusión de franjas transversales de los terguitos II a VI (Figura 22a) ……………………………………………………….…Aphis craccivora

12. Segmento antenal III muy largo, más largo que los segmentos IV y V conjugados (Imagen 3b); sifúnculo de la misma longitud que la cauda; cauda triangular (Figura 8c), con 6 a 9 setas. En vivo, áfido cubierto por un polvo ceroso de color gris o blanco (Figura 10)….………….…………....Brevicoryne brassicae

12’. Segmento antenal III aproximadamente igual a la longitud de los segmentos IV y V conjugados; sifúnculo de mayor longitud que la cauda; cauda de otro tipo ……………………………………………………………………………………...13

13. Ápteros: Antena más corta que la longitud del cuerpo; cabeza ornamentada con numerosas espículas. Alados: Rinarios secundarios en el segmento antenal III únicamente; placa mediodorsal abdominal esclerosada……………….Myzus 14

13’. Ápteros: Antena más larga que el cuerpo; cabeza lisa o corrugada. Alados: Rinarios secundarios no limitados al segmento antenal III; sin placa central dorso- abdominal esclerosada……………………………………………………………....15

14. Ápteros: antena aproximadamente 0.6 de la longitud del cuerpo; proceso terminal 1.8 a 2.5 veces más largo que la región proximal (“base”) de su respectivo segmento antenal (Figura 13) ………………………………………..Myzus ornatus bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 235 14’. Ápteros: antena aproximadamente 0.8 de la longitud del cuerpo; proceso terminal tres a cinco veces más largo que la región proximal (“base”) de su respectivo segmento antenal (Figura 14) ………………...………...Myzus persicae

15. Sifúnculo reticulado distalmente (máximo 0.25 de su longitud) (Figura 7e). Áptero: Uno a 36 rinarios secundarios en el segmento antenal III; basitarso siempre con tres setas……………………………………………..Macrosiphum 16

15’. Sifúnculo reticulado distalmente (0.25 a 0.40 de su longitud). Ápteros: 10-40 rinarios secundarios en segmento antenal III; cada seta dorsal proveniente de un esclerito (pinácula); basitarso con cinco setas……………….Uroleucon ambrosiae

16. Ápteros: Dos a ocho rinarios secundarios en región proximal del segmento antenal III; sifúnculo oscuro solo distalmente; cauda más oscura que región proximal de los sifúnculos (Figura 12) ……..………….....Macrosiphum euphorbiae

16’. Ápteros: 10 a 36 rinarios secundarios en el segmento antenal III; sifúnculo oscuro en toda su longitud; cauda de tonalidad más clara que el sifúnculo…………………………………………………………...Macrosiphum rosae

Diagnosis para los géneros y especies de áfidos (Hemiptera: Aphididae) más comunes y curados en UNAB.

Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841 (Figura 9)

Figura 9. a. Aphis nerii (Hembra áptera). b. frente y antenas, c. Sifúnculo, placa genital, placa anal y cauda. d. Papila (“tubérculo”) abdominal lateral VII. 236 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez Áfido de color amarillo intenso o amarillo anaranjado, con apéndices de color café muy oscuro o negros. Cuerpo piriforme, de 1.5-2.4 mm de largo. Tubérculo frontal y tubérculo antenal pequeño o poco desarrollado. Antena de 0.6-0.8 de la longitud del cuerpo. Rinario secundario no desarrollado. Proceso terminal de 3.5-4.5 veces mas largo que la parte basal del segmento antenal VI. Rostro (pico) alcanza coxa posterior. Sifúnculo con textura imbricada y muy esclerosado, 0.20-0.25 del largo del cuerpo. Cauda digitiforme, aproximadamente 1,5 veces mas larga que el ancho de su base, con constriccion visible y 9-18 setas. Placa genital con dos setas largas en la parte anterior y de 4 a 8 similares a cada lado del margen posterior. Generalmente habita en Asclepiadaceae y Apocynaceae (Holman, 1974).

Brevicoryne bassicae (Linnaeus, 1758) (Figura 10)

Figura 10. a. Brevicoryne brassicae (hembra áptera). b. antena. c. sifúnculos y cauda.

Áfido cubierto por un polvo ceroso de color blanco o gris. Cuerpo ovalado, frente sinuosa, antena de 0.55-0.75 del largo del cuerpo, segmento antenal muy largo, más largo que los segmentos IV y V juntos. Dorso abdominal con escleritos irregulares como base de las setas medias y pleurales; estos a menudo se fusionan formando escleritos mediales-pleurales (Figura 9ª) y en terguitos más posteriores forman franjas transversales. Sin tubérculos laterales, 1 ó 2 muy pequeños rara vez se presentan en el segmento IV ó V. Sifúnculos del mismo tamaño que la cauda. Cauda triangular con 6-9 setas. Placa genital con dos setas en la parte anterior y de 11-17 setas a lo largo del margen posterior. Habita generalmente en plantas del género Brassica (Holman, 1974).

Greenidea ficicolaTakahashi, 1921 (Figura 11)

Adultos y ninfas ápteras, con cuerpo piriforme, de coloración amarilla parda a café claro. Tubérculo antenal débilmente desarrollado. Antena aproximadamente de igual longitud del cuerpo en ápteros y más largas en alados. Sifúnculo distalmente divergente, recubierto por setas gruesas, completamente reticulado, igual o más bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 237 largos que las tibias posteriores. (BLACKMAN & EASTOP, 2000). Alados: 17 a 21 rinarios secundarios en el segmento antenal III, dispuestos en una línea a lo largo del segmento; no más de un rinario por sitio. Habita generalmente en Psidium guajava y Ficus sp.

Figura 11. a. Greenidea ficicola. b. sifúnculo. c. I-III segmento antenal (alado) d. cauda.

Macrosiphum euphorbiae (Tomas, 1878) (Figura 12)

Figura 12. a. Macrosiphum euphorbiae. b. I-III segmento antenal. c. sifúnculos y cauda.a

Áfido alargado, delgado, con cuerpo de color verde o rosado, la mayoría de las veces con franjas longitudinales más oscuras, ojos rojos, frente acanalada. Tubérculo antenal desarrollado, antena 1.0-1.5 veces más larga que el cuerpo. Proceso terminal de 5.0-6.5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Base del segmento antenal III con 2-7 rinarios secundarios. Apéndices del mismo color 238 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez del cuerpo, sifúnculo claro en su totalidad y oscuro en su ápice reticulado, de 0.25- 0.33 del largo del cuerpo. Cauda liguliforme, con 8-12 setas. Placa genital con 2-4 setas en la parte anterior y algunos a lo largo del margen posterior. Se hospeda habitualmente en Solanaceae, Asteraceae y Cucurbitaceae (HOLMAN, 1974).

Myzus ornatus Laing, 1932 (Figura 13)

c.

Figura 13. a. Myzus ornatus. b. frente espiculada. c. sifúnculos y cauda.

Áfidos pequeños; ápteros de color verde claro o verde amarillento, alados con cabeza y tórax oscuro, abdomen verde claro con algunas placas intersegmentales, sifúnculo y cauda oscuros. Dorso con algunas arrugas con apariencia coriácea. Cabeza recubierta por espínulas. Tubérculo antenal bien desarrollado, con el lado interior ligeramente divergente. Antena de la mitad del cuerpo. Proceso terminal de 1.8-2.5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Ápteros: rinario secundario no desarrollados; alados: con 4-14 rinarios secundarios en el segmento antenal III. Ápteros: con sifúnculo aproximadamente 0.2 del largo del cuerpo. Aldos: con sifúnculo aproximadamente 0.11-0.2 del largo del cuerpo, imbricado y con reborde ancho. Cauda casi triangular, la mitad de la longitud del sifúnculo o más corta, con 4-6 setas. Placa genital con dos setas en la parte anterior

y 8-10 a lo largo del margen posterior. Polífago (Holman, 1974).

Myzus persicae (Sulzer, 1776) (Figura 14)

Áfido de color verde-amarillento claro, verde o rosáceo. Cuerpo de 1.3-2.5 mm de largo. Cabeza con espículas. Tubérculo antenal desarrollado, con excrecencias redondeadas en el margen interior y apariencia convergente. Antena 0.65-0.80 del largo del cuerpo. Proceso terminal 3-5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Alados con 7-16 rinarios secundarios, no desarrollados bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 239 en ápteros. Sifúnculo de 0.20-0.28 del largo del cuerpo. Alados con una placa dorsomedial abdominal esclerosada. Cauda 0.37-0.5 del largo de los sifúnculos, en forma de triángulo alargado, con 5-7 setas. Polífago (Holman, 1974).

Figura 14. a. Myzus persicae. b. frente espiculada. c. sifúnculos y cauda.

Toxoptera aurantii Boyer de Fonscolombe, 1841 (Figura 15)

Figura 15. Toxoptera aurantii (hembra áptera). b. antena. c. textura cuticular encajurrada. d. sifúnculos y cauda. 240 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez Áfido café oscuro, piriforme, 1.0-2.0 mm de largo. Tubérculo antenal poco desarrollado. Antena de 0.65-0.8 del largo del cuerpo. Proceso terminal 3.3-5.0 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Rinarios secundarios en número de 2-8 en alados, en los ápteros no se desarrollan. Ala anterior con una sola bifurcación de la vena media (M) y pterostigma oscuro. Sifúnculo igual o un poco más largos que la cauda. Cauda digitiforme con 12-20 setas. Placa genital con 3-8 setas en la parte anterior y de 4-7 setas a cada lado del margen posterior. Superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un patrón de cutícula serrada y endentada. Tibia posterior con setas cónicas y cortas. Polífago, generalmente habita en cítricos (Holman, 1974).

Toxoptera citricidus (Kirkaldy, 1907) (Figura 16)

Figura 16. a. Toxoptera citricidus (hembra áptera). b. antena. c. tubérculos protorácicos. d. textura cutícular encajurrada. e. sifúnculos y cauda.

Áfido de color negro brillante. Característica similares a T. aurantii. Alas anteriores con doble bifurcación de la vena media (M), pterostigma muy claro o hialino. Sifúnculo igual o ligeramente más largo que la cauda. Cauda digitiforme, con más de 20 setas. Superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un patrón de cutícula serrada y endentada. Tibia posterior con setas cónicas y cortas. Polífago, generalmente habita en cítricos (Holman, 1974)

Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758) (Figura 17)

Piriforme, de 1.5- 2 mm de largo, color verde oscuro, con pigmentaciones rojizas alrededor de la base del sifúnculo. Frente sinuosa, con tubérculo frontal y tubérculo antenal bien desarrollado. Antenas 0.6-0.65 del largo del cuerpo. Proceso terminal 4-5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Sifúnculo 0.13-0.18 del largo del cuerpo, reborde bien desarrollado y con ligera constricción anterior. Cauda como máximo la mitad del largo de los sifúnculos, sin constricción alguna, con 4-5 setas. En hojas e inflorescencias de gramíneas (HOLMAN, 1974). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 241

Figura 17. a. Rhopalosiphum padi (hembra áptera). b. antena. c. sifúnculos y cauda.

Tuberolachnus salignus (J. F. Gmelin, 1790) (Figura 18)

Figura 18. a. Tuberolachnus salignus b. antena. c. sifúnculos y proceso medio dorsal. 242 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez Café oscuro, de 4.0-6.0 mm de largo, cubierto de numerosas setas finas. Tubérculos antenales no desarrollados. Antenas aproximadamente 0.3 del largo del cuerpo. Proceso terminal cónico, 0.35 de la longitud de la base del segmento antenal VI. Rinarios secundarios generalmente no desarrollados en los ápteros. Dorso membranoso con pequeños escleritos. Entre los segmentos IV y V se desarrolla un tubérculo medial grande y cónico. Sifúnculo muy pequeños, setoso, de forma cónica. Cauda no más larga que ancha, con apariencia redondeada (semicircular). En Salix sp. (HOLMAN, 1974).

Cerataphis brasiliensis (Hempel, 1901) (Figura 19)

Café oscuro o negro, redondeado y plano. Ápteros: con cuerpo aleirodiforme, con cera blanca alrededor de todo su cuerpo, de 1-1.5 mm de longitud; amplitud 0.75- 0.8 del largo del cuerpo. Cabeza fusionada con el pronoto, con un par de procesos anteriores en forma de cuernos puntiagudos y con setas gruesas en la base de estos en forma de daga, ojos reducidos al triommatidio. Antena de 0.15-0.20 del largo del cuerpo. Proceso terminal cónico de 0.3-0.4 de largo de base del segmento antenal VI. Sifúnculo redondo. Cauda en forma de verruga, con 6-8 setas largas. Placa anal bilobulada. En Arecaceae (Holman, 1974).

Figura 19. a. Cerataphis brasiliensis (hembra áptera). b. procesos frontales en forma de cuerno y antenas. c. cauda con placa anal bilobulada.

Cerataphis orchidearum (Westwood, 1879) (Figura 20)

Ápteros con características iguales a C. brasiliensis (color, forma, etc). Cuerpo de 1-1.7 mm de largo. Sin setas gruesas en la base de los procesos anteriores de la cabeza. Cauda en forma de verruga con 8-10 setas. Alados de color café oscuro o negro, ojos compuestos bien desarrollados, sin tubérculos antenales. Antena de 0.3-0.45 del largo del cuerpo, de cinco segmentos, proceso terminal de 0.20- 0.25 de largo de la base del segmento antenal VI. Cuerpo de 1.6-2.3 mm de largo. Aproximadamente 30 rinarios secundarios en el segmento antenal III y de 8-15 en el segmento antenal V, en forma de anillos. Cauda en forma de verruga con 10 setas. Placa anal bilobulada. En Orchidaceae (HOLMAN, 1974). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 243

Figura 20. a. Cerataphis orchidearum. b. procesos frontales en forma de cuerno y antenas. c. cauda con placa anal bilobulada.

Aphis gossypii Glover, 1877 (Figura 21)

Figura 21. a. Aphis gossypii b. antena. c. sifúnculos y cauda.

Áfidos de tamaño y color variado, ninfas de tonalidades mas claras. Cuerpo de 0.9-1.9 mm de largo, adultos con frente sinuosa, tubérculo frontal medio evidente. Antena de 0.5-0.65 del largo del cuerpo, de 5-6 segmentos. Proceso terminal de 2-3 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Sifúnculo de 1.3-2 veces más largo que la cauda. Cauda de 1-1.6 veces más largo que su ancho basal, con 4-7 setas. Generalmente en Cucurbitaceae, Solanaceae y Malvaceae (HOLMAN, 1974). 244 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez Aphis craccivora Koch, 1854 (Figura 22)

Áptero café rojizo con dorso abdominal negro brillante, apéndices claros. Cuerpo de 1.25-2.7 mm de largo. Tubérculos antenales poco desarrollados. Antenas de 0.55-0.7 del largo del cuerpo. Proceso terminal 1.9-2.8 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Rinarios secundarios no desarrollados en los ápteros. Dorso abdominal con franjas transversales que se fusionan desde el segmento II al VI, formando el escudo o placa dorsal abdominal de tamaño irregular. Sifúnculos de 0.15-0.25 del largo del cuerpo. Cauda digitiforme, con 7 setas (rara vez 6 u 8). Placa genital con 2-3 setas largas en la parte anterior y 4-8 a cada lado del margen posterior. Polífago, frecuentemente en Fabaceae (HOLMAN, 1974).

Figura 22. a. Aphis craccivora. b. antena. c. sifúnculos y cauda. d. papila (“tubérculo”) abdominal lateral.

Sipha flava(Forbes, 1885) (Figura 23)

Figura 23. a. Sipha flava(Forbes). b. sifúnculo. c. cauda bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 246 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 245 Cuerpo alargado de 1,3-1,9 mm de largo. Antena de cinco segmentos, casi de la mitad del largo del cuerpo, Proceso terminal aproximadamente el doble de la base de su respectivo segmento. Rostro hasta la coxa media, ultimo segmento rostral casi de la mitad del largo del segmento II del tarso posterior. Dorso membranoso, casi liso. Setas dorsales gruesas. Sifúnculo en forma de cono corto. Primeros segmentos tarsales con 5 setas. Alados con escleritos laterales en los segmentos II-IV y VI-VII, algunos más pequeños en segmento V. Rinarios secundarios en número de 2-5, situados en segmento III. En Poaceae (Blackman, y Eastop, 2000).

AGRADECIMIENTOS

Al Museo Entomológico UNAB (Universidad Nacional Agronomía Bogotá) por facilitar las instalaciones, equipos, bibliografía y el uso de las colecciones de referencia. A Valentina Vergara por su permanente asesoría en el proceso de curaduría en UNAB. A Diana Suárez por colaborar en el ejercicio de correr la clave.

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Tito Bacca1, Tulio César Lagos B.2

Resumen

En el manejo integrado de plagas, es común la utilización de varios agentes de control biológico, tales como los hongos entomopatógenos (HE) y nematodos parásitos de insectos (NE). Estos dos patógenos pueden tener el mismo hospedero y hábitat, conllevando a que se presenten relaciones de sinergismo o antagonismo al colonizar el mismo huésped. Con base en lo anterior, este trabajo tuvo como objetivo estudiar la interacción que puede presentarse entre Beauveria bassiana (Bb) y Steinernema sp. (Ss) en larvas del lepidótero Galleria mellonella (Gm) de manera individual y en conjunto. La unidad experimental estuvo conformada por seis larvas de Gm colocadas en cajas de cultivo de tejidos de 24 pozos, con papel filtro. Bb se utilizó en una concentración por larva de 1 x 10³ (n=9) esporas/ ml y de Ss una concentración de 100 Juveniles infectivos (JI) por larva. Como testigo se utilizó agua estéril. En general, se pudo encontrar que el porcentaje de mortalidad a las 48 horas para el tratamiento donde se realizó aplicación simultánea fue superior y estadísticamente diferente al de los tratamientos individuales. En relación con el desarrollo de Ss, aunque no se observó diferencias significativas en cuanto a la diferenciación de sexos, sí se presentó disminución en la producción de juveniles infectivos e índice de penetración (variables evaluadas para establecer el efecto del hongo sobre el nematodo). En el caso del hongo, su esporulación se redujo significativamente. Finalmente, aunque se presenta una mayor eficacia para el control de la plaga cuando se utilizan los patógenos juntos, el desarrollo de cada uno de los organismos se ve afectado posiblemente por la competencia por el hospedero, en donde domina el agente que primero logre colonizar. En términos generales la comprensión de estas interacciones sobre un insecto blanco específico, permitirá determinar la compatibilidad de los componentes del control biológico que se utilicen y ayudará a incrementar la eficacia en la reducción de la plaga.

Palabras clave: entomopatógeno, nematodo, hongos, control biológico, sinergismo, antagonismo.

EFFECT OF Beauveria bassiana and ENTOMOPATHOGENIC NEMATODE Steinernema sp. ON Galleria mellonella LARVAE

Abstract

In the integrated pest management the use of several biological control agents is common such as the entomopathogenic fungi (EF) and nematode parasites of insects (NE). These two pathogens may have the same host and habitat, leading * FR: 19-II-2014. FA: 25-III-2014. 1 Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agronómica, Universidad de Nariño, Torobajo, Pasto. E-mail: [email protected] 2 Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agroforestal, Universidad de Nariño, Torobajo, Pasto. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: BACCA, T. & LAGOS B., T.C., 2014.- Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 247-258. 248 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

to the appearance of synergism or antagonism relations when colonizing the same host. Based on the foregoing, this work had as main objective to study the interaction that can occur between Beauveria bassiana (Bb) and Steinernema sp. (Ss) in the lepidopteron Galleria mellonella (GM) larvae individually and as a group. The experimental unit was composed of six GM larvae from 24 wells placed in tissue culture dishes, with filter paper. Bb was used in a concentration of 1 x 10³ (n= 9) spores/ml per larvae and Ss was used in a concentration of 100 infective juvenile (IJ) per larva. Sterile water was used as control. In general, it could be found that the percentage of mortality at 48 hours, for the treatment in which simultaneous application was performed, was higher and statistically different from that of individual treatments. In relation to the development of Ss, although there were no significant differences concerning the differentiation of sexes, there was decreased production of infective juveniles and penetration rate (variables evaluated to establish the effect of the fungus on the nematode). In the case of fungus, its sporulation was significantly reduced. Finally, although there is an increased effectiveness in pest control when pathogens are used together, the development of each of the organisms is affected possibly by competition for the host in which case, the agent that colonizes first dominates. In general terms the understanding of these interactions on a specific target insect will make it possible to determine the compatibility of the components of biological control to be used and will help increase the efficiency in the reduction of the pest.

Key words: enthomopathogenic, nematodes, fungi, biological control, synergism, antagonism.

INTRODUCCIÓN

n el manejo integrado de plagas (MIP) los nematodos entomopatógenos (NE) y hongos entomopatogenos (HE), se utilizan como agentes de control de gran Eeficacia y selectividad, especialmente para un amplio espectro de plagas. Estos agentes de control biológico se pueden utilizar en forma inundativa como insecticidas biológicos o en aplicaciones inoculativas. Tales formas de aplicación pueden asegurar el establecimiento de estos organismos, reduciendo así las poblaciones de plaga (KAYA y GAUGLER. 1993).

Tanto NE y HE pueden ocupar el mismo hospedero y hábitat, conllevando a diferentes tipos de relaciones sinergistas o antagonistas, que pueden ir en detrimento o favorecimiento en el control de plagas. Este tipo de relaciones aún no están bien entendidas; el sinergismo se puede aprovechar para aumentar los niveles de control de plagas, se propone que uno de los agentes de control puede estresar o alterar el comportamiento (alimentación o movimiento) de insecto plaga, creando una oportunidad de mayor susceptibilidad para el ataque del otro agente de control (ANSARI et al., 2008). Este tipo de sinergismo entre NE y HE ha sido demostrado por ANSARI et al., (2004) y ANSARI et al., (2006) para el control de una plaga de céspedes en Europa, Hoplia philanthus Füessly. Dichas sinergias pueden ser aprovechas en control biológico, debido a que se pueden disminuir los costos por que se bajan las dosis de aplicación. Sin embargo, también puede bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 258 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 249 ocurrir antagonismo entre estos organismos, pues el hongo puede ser patogénico para el NE o el entomopatógeno puede ser afectado por las toxinas emitidas por el NE en la etapa inicial del hospedero (SHAPIRO et al., 2004).

El sinergismo u otra relación ecológica dependerán de la relación patógeno - huésped de la interacción, de los factores bióticos (concentración de patógeno, flora y fauna natural y población del hospedante) y abióticos (tipo de suelo, pH, temperatura y humedad del suelo) factores que influyen en el resultado de esta relación (KAYA & THURSTON, 1993; SHAPIRO-ILAN et al., 2012).

Teniendo en cuenta los anteriores antecedentes, el objetivo de esta investigación fue estudiar la interacción que entre Beauveria bassiana (Bb) y Steinernema sp. (Sr) en la infección de larvas del lepidótero Galleria mellonella (Gm) de forma individual y en conjunto.

MATERIALES Y MÉTODOS

La investigación se realizó en el laboratorio de Entomología del Centro Nacional de Investigaciones de Café CENICAFÉ, en Chinchiná (Caldas) a 1410 msnm. Se utilizó el insecto Galleria mellonella debido a que es un blanco de fácil observación y manipulación, también porque un insecto hospedante de entomonematodos ampliamente estudiado y es hospedero del hongos entomopatógenos. Para los bioensayos se utilizaron larvas de séptimo instar de G. mellonella con peso promedio de 0,2 ± 0,004 g (c ± S2), que se obtuvieron una cría mantenida en CENICAFÉ. El hongo Beauveria bassiana (B.b 9205) fue suministrado en la planta piloto de control biológico de CENICAFÉ, con una viabilidad del 92% y la patogencidad sobre broca Hypothenemus hampei del 97%, antes de la reactivación en G. mellonella. El entomonematodo utilizado fue Steinernema sp., fue suministrado de la colección de aislamientos de la disciplina de Entomología de CENICAFÉ, mantenido a una temperatura promedio de 12 °C.

Reactivación y multiplicación del hongo entomopatógeno

Para la reactivación de Beauveria bassiana, se tomó larvas de Galleria mellonella, las cuales se infectaron en una suspensión concentrada de esporas (10 8 esporas / ml), para garantizar la infección del entomopatógeno. Las larvas posteriormente, se colocaron en una caja petrí con papel toalla estéril humedecida con agua destilada estéril, a manera de cámara húmeda; finalmente, la caja se llevó a incubación a 24 ± 2°C durante cinco días, en oscuridad constante. Las anteriores condiciones garantizan la infección del hongo y la evidencia de síntomas y signos de las larvas afectadas por el entomopatógeno, como son pérdida de movimiento, coloración rojiza, presencia de máculas a la altura de espiráculos y en región intersegmental, rigidez completa del cuerpo de la larva y aparición de micelio blanco algodonoso en espiráculos boca y ano. Las larvas con la sintomatología descrita, se sometieron a un proceso de desinfección, consistente en la inmersión en una solución de hipoclorito de sodio al 1 % de la concentración comercial, durante dos minutos. Posteriormente, se eliminó el exceso de hipoclorito enjuagando con agua destilada estéril (tres veces) y secando cada larva con papel toalla estéril. Finalmente, cada larva se colocó en caja petrí con 15 ml de Agar Sabouraud Dextrosa (ASD), para permitir el crecimiento y multiplicación del hongo en el medio. Las cajas petrí se 250 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

mantuvieron en condiciones de 24 ± 2°C con 12 horas de luz y 12 de oscuridad diaria durante 48 días, tiempo aproximado en el cual se realizó la recolección de las esporas para el montaje del experimento.

A las esporas colectadas, se les realizó prueba de viabilidad (24 y 48 horas), en Agar agua con el fin de conocer dicha característica antes del montaje del experimento.

Obtención de la concentración del hongo

Las cajas petrí en donde se evidenció esporulación del hongo, se lavaron con 10 ml de una solución de agua destilada estéril y Tween 80 (0,1%) (ADET). Los recuentos de esporas se realizaron en cámara de Neubauer, ajustando la concentración de esporas por medio de diluciones seriadas a 107 esporas/ml.

El sistema utilizado para infectar las larvas, fue el de inmersión durante 30 segundos en 100 ml de la suspensión de esporas (1x 109 esporas/ml). Para determinar la concentración por larva, se utilizaron 10 larvas infectadas mediante el mismo sistema. Se colocaron en tubos con 9 ml de ADET, y posteriormente, se procedió a realizar el recuento de esporas en cámara de recuento. El número de esporas por larva encontrado para la realización de este experimento fue de 7,8 ± 2,8 x 105 (c± D.E).

Multiplicación de entomonematodos

Para la multiplicación de Steinernema sp., a una caja petrí con papel filtro estéril, se adicionó un volumen de 1 ml con una concentración de 1000 juveniles infectivos, colocando finalmente 10 larvas de último instar de G. mellonella; las cajas se sellaron con vinilpel, para evitar la desecación y se llevaron a una temperatura de incubación de 24 ± 2°C en completa oscuridad, por un tiempo de 48 horas. Al final de este tiempo, las larvas muertas y con evidencia de síntomas de infección por el nematodo (consistencia blanda sin descomposición y coloración desde habana a tabaco), se pasaron a caja petrí con papel filtro a una temperatura de 24 ± 2 °C y oscuridad constante, durante 144 ± 24 h. Las condiciones descritas permiten desde la infección de los nematodos hasta su desarrollo en el interior de las larvas. Finalizado este tiempo, las larvas se colocaron en cámaras de recuperación de Juveniles Infectivos (JI), cámaras White, para estimular la emergencia de los nuevos JI. Con el fin de eliminar residuos del insecto, los JI se lavaron con agua estéril y se precipitaron por gravedad, almacenándolos a 12 ± 3°C. Lo anterior se realizó diariamente hasta los 10 días posteriores al inicio de la emergencia.

Ajuste de la concentración de JI de entomonematodos

Para determinar la concentración de nematodos se utilizó una cámara de recuento utilizada en nematología. El número de nematodos utilizado por larva, fue de 109 ± 4,41) (c± D.E) nematodos/ 300 ml.

Unidad experimental (U.E)

La U.E estuvo conformada por seis larvas de G. mellonella colocadas en cajas de cultivo de tejidos (Falcon) de 12,5 X 8,5 cm, con 24 pozos. En cada pozo (1,75 cm de diámetro X 1,75 cm de largo), se colocó una rodaja de papel filtro y una larva de G. mellonella. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 258 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 251 Tratamientos

Los tratamientos evaluados fueron los siguientes:

1. Ssp. Infección con Steinernema sp. 2. B.b. Infección con B. bassiana 3. Ssp.+Bb0d. Infección simultánea con Steinernema sp. y B. bassiana. 4. B.b.+ 3d.Ssp. Infección con B. bassiana y 3 días después infección con Steinernema sp. 5. Ssp. +3d.B.b. SInfección con Steinernema sp. y 3 días después infección con B. bassiana 6. T. Testigo. Larvas de G. mellonella, inmersas en ADET y con aplicación de 300 ml de agua libre de nematodos por pozo.

Para los tratamientos 2 y 6 se utilizaron cinco repeticiones (U.E), para un total de 30 larvas por tratamiento. Los otros tratamientos contaron con siete repeticiones, para un total de 42 larvas.

Variables analizadas

Mortalidad de G. mellonela: Esta variable se estimó para todos los tratamientos descritos. La mortalidad fue registrada cada 24 horas después de la infección, hasta que se presentó 100% de mortalidad en cada tratamiento.

Producción de nematodos por larva de G. mellonella

Una vez se produjo la muerte de cada larva (entre 2 a 5 días dependiendo del tratamiento) éstas se llevaron a cámara seca. Cuando se observó síntomas de la infección del nematodo, entre 7 y 10 días después de la muerte de las larvas, éstas se individualizaron en cámara White para promover la emergencia de nematodos, la cantidad total de nematodos emergidos se estimó utilizando la cámara de recuento de nematodos. Además, se registró las características cualitativas de los síntomas y signos de las larvas atacadas ya fuera por el hongo o por el nematodo. Para la medición de esta variable, de manera aleatoria se seleccionaron 15 larvas por tratamiento.

Índice de penetración de los nematodos (IP)

Esta variable fue estimada como la relación entre el número de NE JI colocados y los que alcanzaron completo desarrollo dentro de la larva de G. mellonella. A las 48 horas después de la infección con el nematodo se tomaron tres larvas por unidad experimental, para un total de 15 larvas por tratamiento. Éstas se disecaron para determinar el IP y establecer la proporción de sexos del nematodo. Para calcular este índice, se utilizó la siguiente ecuación:

# de nemátodos encontrados por larva Indice de penetración = X 100 # de nemátodos aplicados por larva 252 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B. Para la estimación de esta variable, de manera aleatoria se seleccionaron 15 larvas por tratamiento.

Desarrollo del B. bassiana y producción de esporas por larva

Para los tratamientos en los cuales se aplicó B. bassiana, se determinaron signos y síntomas descritos anteriormente para cada larva. Además, se estableció el número de esporas producidas por larva en los tratamientos que presentaron esporulación sobre el cadáver del insecto, utilizando la metodología descrita anteriormente para el ajuste de la concentración de esporas del hongo. Para la medición de esta variable, se tomaron 12 larvas por tratamiento; para el tratamiento b, esta variable se midió con el total de las larvas de todas las repeticiones (30 larvas).

Diseño experimental y análisis estadístico

Se utilizó un diseño completamente aleatorizado y la variables fueron sometidas a un análisis de varianza (p<0,05). Para comparar los promedios se utilizó la prueba de Duncan (p<0,05). Las mortalidades de cada tratamiento en el tiempo, se ajustaron a modelos polinómicos, y las pendientes de cada ecuación fueron comparadas con la prueba de T (p<0,05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Mortalidad de G. mellonella

Las mortalidades más rápidas se consiguieron con los tratamientos de aplicación simultanea de NE y B. bassiana (Ssp.+B.b0d.) y de hongo más NE después de tres días; esto posiblemente, se debe a la movilidad del nematodo y a la asociación con su simbionte bacteriano, lo cual le permite infectar más rápido. Dichos tratamientos a las 48 horas, alcanzaron en promedio una mortalidad del 53,55%, en contraste con los tratamientos donde se aplicó B. bassiana, cuyo promedio de mortalidad para este tiempo fue de 6,05%. Las mortalidades para los demás tratamientos a las 72 horas ocurrieron en tiempos similares, con excepción del tratamiento del hongo donde se produjo la mortalidad más lenta (Fig.1). Lo anterior se ve reflejado al comparar los componentes lineales para cada ecuación, donde los tratamientos Ssp.+B.b0d., presentan las mayores pendientes, lo que se traduce como una mortalidad más rápida, en contraste con lo sucedido para el tratamiento B.b. (solo hongo) (Tabla 1). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 258 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 253

100 100 80 80 60 60 40 40 20 20 0 0 24 48 72 96 120 24 48 72 96 120 HORAS HORAS B.bassiana B.b+S.r

100 100 80 80 60 60 40 40 20 20 0 0 24 48 72 96 120 24 48 72 96 120 HORAS HORAS S.sp. S.sp.+ 3d B.b.

100 80 60 40 20 0 24 48 72 96 120 HORAS

B.b.+ 3d.S.sp.

Figura 1. Mortalidad acumulado en el tiempo de G. mellonella bajo el efecto Beauveria bassiana y Steinernema sp. de forma individual y en conjunto

Tabla 1. Ecuaciones de la mortalidad en el tiempo de G. mellonella sobre el efecto Beauveria bassiana y Steinernema sp.

Tratamientos Ecuación r2 Steinernema sp. +B. bassiana -61,9 + 3,6 * t – 0,01 * t2 A 0,87 Steinernema sp. -61,9 + 3,06 * t - 0,01 * t2 AB 0,87 B. bassiana + 3 d. Steinernema sp. -64,25 + 2,8 * t – 0,01 * t2 AB 0,72 Steinernema sp. +3 d. B. bassiana -38,07 + 2,2 * t – 0,009* t2 BC 0.89 B. bassiana -35,6 + 1,2 * t – 2,4 x10-6 * t2 BC 0,82

Ecuaciones seguidas por la misma letra no presentan diferencias significativas en el componente lineal de cada ecuación (P<0,05 Prueba de T)

Los resultados de la aplicación simultanea del nematodo y hongo, donde se consiguió una mortalidad más rápida concuerdan con los obtenidos por KAYA & THURSTON (1993), quienes estudiaron la interacción Steinernema carpocapsae y 254 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B. B. bassiana sobre G. mellonela en suelo, encontrando que existe una aceleración y aumento en la mortalidad del lepidóptero. En el caso de la interacción entre B. bassiana y los nematodos Steinernema feltiae y Heterorhabditis bacteriophora sobre G. mellonela, se produjo una acción antagonista entre la aplicación de los nematodos y el hongo y también se disminuyó el tiempo de mortalidad (BARBERCHECK & KAYA, 1990). Similarmente, también se conoce el caso de Spodoptera exigua que al ponerlo en contacto H. bacteriophora y conidias B. bassiana en el suelo, se produce una mayor mortalidad que la acción del hongo solo (BARBERCHECK, & KAYA, 1991). Esto muestra que en algunos casos, la mezcla de dos patógenos diferentes puede producir un efecto positivo en la aceleración en el tiempo de mortalidad (KAYA & THURSTON, 1993; FINNEY, 1981; MOLINA et al., (2006)).

Producción acumulada de JI por larva de G. mellonella

La producción en el tratamiento de solo nematodos, fue estadísticamente igual al tratamiento de aplicación de nematodos más hongo tres días después. Estos tratamientos a su vez fueron mayores y estadísticamente diferentes a los tratamientos de aplicación de hongo más tres días después nematodos y la aplicación de los dos organismos en forma simultánea (Tabla 2). Es importante destacar que el porcentaje de larvas que produjeron JI para los dos últimos tratamientos correspondieron al 6 y 12%, respectivamente de las larvas evaluadas. MOLINA et al., (2006) encontraron un efecto parecido al encontrar que el hongo Metarhizium anisopliae disminuye considerablemente la producción de JI de Heterorhabditis bacteriophora aplicados sobre Diatraea saccharalis.

La presencia del hongo sobre el nematodo, reduce la producción de juveniles (Tabla 2). Esto se atribuye principalmente a la producción de toxinas o metabolitos secundarios del hongo, que inhiben el desarrollo y producción de nematodos, siendo ésta una competencia interespecífica entre la bacteria simbionte del nematodo y las toxinas (HU & WEBSTER, 2000, ISAACSON & WEBSTER, 2002; SHAPIRO et al., 2004).

Tabla 2. Producción acumulada de juveniles de Steinernema sp. por larva de G. mellonella bajo el efecto de de Beauveria bassiana y Steinernema sp

Tratamientos # de juveniles ± error estándar Steinernema sp. 55932,3 ± 8187 A Steinernema sp. + 3 d. B. bassiana 68083,7 ± 6,692 A Steinernema sp. + B. bassiana 4229,6 ± 1875 B B. bassiana + 3 d. Steinernema sp. 10,5 ± 7,3 B

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (p<0,05 Prueba de Duncan).

Índice de penetración

Para esta variable, el tratamiento aplicación del nematodo solo, fue estadísticamente igual a los demás tratamientos donde se aplicó el nematodo, excepto para el tratamiento hongo más tres días nematodo, donde no hubo penetración de Steinernema sp. El tratamiento aplicación simultanea de nematodo más hongo fue mayor y diferente al tratamiento nematodo más tres días después hongo (Tabla 3). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 258 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 255 Cuando se aplican los dos organismos sobre G. mellonella se presenta penetración de los nematodos; sin embargo, el desarrollo de los adultos dentro del insecto se ve afectada por el hongo, lo que se traduce en la disminución de nuevos JI producidos por larva. Una vez se establece el nematodo en G. mellonella, este no es tan susceptible de ser afectado con posteriores aplicaciones de hongo. El nematodo es afectado por B. bassiana en el proceso de colonización del hospedante y también se ve afectado en su proceso reproductivo. Cuando el hongo está establecido no es posible o es muy difícil la penetración y reproducción del nematodo; por lo tanto, parece que el Steinernema sp. tiene cierta preferencia a penetrar y reproducirse en hospedantes sanos.

Tabla 3. Índice de penetración en porcentaje de Steinernema sp en larvas de G. mellonella bajo el efecto de de Beauveria bassiana. Tratamientos Promedio del Índice de Límite inferior Límite superior penetración ± error estándar Steinernema sp. 36,6±7,2 AB 21,2 51,9 Steinernema sp. + 44,4±8,7 A 25,5 63,2 B. bassiana Steinernema sp. + 23,18±6 B 10.3 36,1 3 d. B. bassiana B. bassiana + 0 0 0 3 d. Steinernema sp.

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba de Duncan).

Diferenciación de sexos de los nematodos juveniles

El porcentaje de machos y hembras producidas por cada larva de G. mellonella fue estadísticamente igual para todos los tratamientos (Tabla 4). El efecto de la aplicación del hongo sobre Steinernema sp. no afectó la diferenciación de sexos. La proporción se sexos registrada en todos los tratamientos fue cercana a la relación de 1 : 1, que es la relación normal para nematodos entomopatógenos.

Tabla 4. Porcentaje de hembras y machos de nematodos juveniles producidos por larva de G. mellonella Tratamientos Promedio del % de hembras Promedio del % de machos de nematodo por larva ± EE de nematodo por larva ± EE Steinernema sp. 59,6±5,5 A 40,1±5,5 A

Steinernema sp. + 55,3±6,6 A 53,7±11,9 A B. bassiana Steinernema sp. + 57,8±7,3 A 42,1±0,7 A 3 d. B. bassiana B. bassiana + 0 0 3 d. Steinernema sp. Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba de Duncan) EE= error estándar. 256 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B. Desarrollo del hongo

La geminación de esporas, utilizadas en la inoculación de las larvas, en los diferentes tratamientos fue de 83,5% (S=13) y 86,1% (S=11,2) para las 24 horas y 48 horas, respectivamente. Estas condiciones garantizaron una buena viabilidad del hongo. Los tratamientos donde se desarrolló el hongo y hubo producción de esporas fueron: el tratamiento dcon solo B. bassiana y el de aplicación de hongo y después de tres días nematodo. Estos tratamientos fueron estadísticamente diferentes. En el primer tratamiento se presentó un 100% de esporulación de las larvas analizadas mientras que en el segundo el 58% de las larvas presentaban signos del hongo. En los demás tratamientos donde se aplicó B. bassiana no hubo producción de esporas sobre el cadáver de las larvas (Tabla 5). Esto nos muestra las limitaciones de la reproducción del hongo en presencia del nematodo. Cuando el hongo ya se ha establecido en G. mellonella existe desarrollo del hongo pero la esporulación es más baja en comparación cuando se aplica solo hongo. Con esta variable se evidencia claramente que existe efecto de competencia intraespecífica del nematodo o de su bacteria simbionte sobre el desarrollo del Steinernema sp. ya que no existe esporulación del hongo.

Este efecto de competencia del desarrollo del hongo sobre el del nematodo en su mismo hospedero, fue encontrado por MOLINA et al. (2006), quien explica que estos dos entomopatógenos se encuentran en una competencia para obtener nutrientes y reproducirse con éxito. El nematodo se considera el más virulento de los agentes. Este coloniza rápidamente su hospedero y suprime el desarrollo del hongo.

La combinación de dos patógenos diferentes puede afectar la producción de la progenie. Generalmente, solo un patógeno se desarrollará en el hospedante excluyendo al otro o la producción de su progenie. La producción de progenie ya sea del nematodo o B. bassiana es adversamente afectada cuando ambos tipos de patógenos se colocan en un insecto hospedante. Los nematodos producen juveniles infectivos mientras previenen la producción del hongo. El mecanismo de exclusión del hongo es basado en los compuestos antibióticos o fungistáticos producidos por el mutualista Xenorhabdus, para que se produzca el hongo se requiere de uno o varios días para infectar al hospedante antes de la aplicación del nematodo (ISAACSON & WEBSTER, 2002).

Tabla 5. Producción de esporas de B. bassiana por larva para cada tratamiento

Promedio del número de Límite Límite superior Tratamientos esporas por larva ± error inferior estándar Steinernema sp. 1,9 x 108±1,5 x 107 A 1,6 x 108 2,1 x 108 Steinernema sp. + 0 0 0 B. bassiana Steinernema sp. + 0 0 0 3 d. B. bassiana B. bassiana + 2,03 x 107±5,2 x 106 B 9,7 x 106 3,1 x 107 3 d. Steinernema sp.

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba de Duncan). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 258 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 257 CONCLUSIONES

El efecto de la aplicación simultanea de Steinernema sp. y B. bassiana producen una muerte más rápida en G. mellonella que el efecto de la aplicación del hongo o nematodo por separado.

La producción de juveniles de Steinernema sp. e índice de penetración de Steinernema sp. en G. mellonella se disminuyen por la presencia del B. bassiana. La relación en la diferenciación de sexos de Steinernema sp. no se ve afectada por B. bassiana. El crecimiento B. bassiana, con la interacción de Steinernema sp., se inhibe o reduce en la producción de esporas.

Cuando se requiera integrar las aplicaciones de Steinernema sp. y B. bassiana para manejar un insecto plaga, se debe tener en cuenta que existe una competencia intraespecifica de los organismos involucrados en esta relación. Por lo tanto, para efectos de conseguir una mortalidad rápida se puede utilizar la mezcla. Pero si lo que se busca es inocular el patógeno en el medio, no se deben integrar, lo mejor es utilizar el organismo que más ventajas presente controlando insecto plaga.

AGRADECIMIENTOS

A Juan Carlos López Núñez por el apoyo técnico y científico en el planeamiento y realización del experimento. Al Centro Nacional de Investigaciones de Café, CENICAFÉ, por facilitar toda la logística para el desarrollo de esta investigación.

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José Ignacio Vargas-Ch1, César Augusto Salazar E.2

Resumen

El presente estudio detalla primordialmente la fauna de mariposas diurnas encontrada en una región del Alto Chocó, Municipio de San José del Palmar y zonas vecinas mediante una lista de 406 especies incluidas en 219 géneros registrados sobre un estimativo cercano a las 450 especies. Dicho aporte concluye que los inventarios de mariposas del Chocó son de gran trascendencia en futuros trabajos regionales pues facilitan conocer la verdadera riqueza en especies y el hallazgo de otras desconocidas para la ciencia. En adición se suministran algunosd atos concernientes a la biodiversidad del área y apuntes sobre conservación.

Palabras clave: animales, Plantas, Biodiversidad, Registros, Ropalocera, Chocó Biogeográfico.

BUTTERFLIES AND BIODIVERSITY IN A REGION OF THE UPPER CHOCÓ, SAN JOSE DEL PALMAR, COLOMBIA

Abstract

This study presents primarily the butterflies fauna found in the High Chocó region,Municipality of San José del Palmar and surrounding areas through a list of 406 species included in 219 genera,recorded inan estimate close to 450 species. This contribution concludes that the Choco butterflies inventories are of large importance for future regional work since they facilitate knowing the truly richness in species and the finding of species unknown for Science. Additionally, some data related with biodiversity in the area and notes on conservation are provided.

Key words: animals, plants, Biodiversity, Records, Rhopalocera, Biogeographic Chocó.

* FR: 15-III-2012. FA: 30-VI-2013. 1 Tejidos Industriales Coveta, Km 10 via al Magdalena, Manizales, Caldas, E:mail: [email protected] 2 Escuela Agrícola Llanadas, Manzanares, Caldas. E-mail: [email protected] CÓMO CITAR: VARGAS-CH. J.I. & SALAZAR-E., C.A., 2014.- Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 259-284. 260 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E. INTRODUCCIÓN

Este trabajo tiene el propósito de divulgar un listado de las mariposas que habitan el Municipio de San José del Palmar, y zonas adyacentes (Fig. 1). Esta región montañosa, ubicada en el suroriente del departamento del Chocó está cubierta de una vegetación de bosque lluvioso (bosque pluvial tropical) que en las partes altas es de tipo premontano, con temperaturas medias entre 18 a 24oC presentes entre los 800 y 2000 msnm y una humedad relativa del 80 % (TORO MORENO, 1981). El territorio Palmareño tiene como sistema fluvial una hoya principal, la del Río Ingará que nace cerca al cerro Tatamá y recorre la región en dirección sureste en su comienzo, para luego cursar al noroeste e ir al encuentro del Río Tatamá y entregar sus aguas, recibiendo a su paso diversos afluentes como Cruces, San Juanito, El Cedro, Surama etc., Otros ríos de importancia son el Corcovado y el Habita que nacen en las estribaciones de los Galápagos y son afluentes del Ingará, sus cuencas en ambas márgenes han sido colonizadas transformado el paisaje con fincas productoras de pan coger, caña de azúcar, plátano y chontaduro. También son dignos de mención los ríos Toro Viejo y Torito, quebradas de buen caudal que desembocan en el Habita, en especial el primero irriga la población de la Italia influenciando el desarrollo agropecuario de esa zona.

Figura 1. Lugares de muestreo para la región explorada

A diferencia de la región amazónica ondulada o plana, el municipio se caracteriza por tener una topografía sumamente quebrada y montañosa, con fuertes pendientes (+ 70 %) que han ayudado a conservar el bosque húmedo de las zonas altas y medias (Fig. 2), pero durante las últimas décadas han aparecido áreas deforestadas en lugares más ondulados (veredas La Italia, Valencia, Curundó) dando paso a zonas cultivadas y a la ganadería. Lo anterior ha fragmentado ostensiblemente bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 261 la vegetación natural afectando la fauna nativa y de mariposas que son buenas indicadoras del estado de conservación de ecosistemas boscosos (VILLAREAL et al., 2006; GONZÁLEZ-VALDIVIA et al., 2011; RODRÍGUEZ & MILLER, 2013). En este sentido hay que decir que la región del Chocó Biogeográfico constituye uno de los “hots spots” por la alta cantidad de endemismos en biota que contiene susceptibles de extinción local y que es necesario conservar (GENTRY, 1986; WILSON, 1992; MAST et al., 1993). Es por esto que debido a su extrema riqueza biológica la región ha suscitado el interés en investigaciones dedicadas a estudiar su flora y fauna (RANGEL, 2004)pero son contadas en la mano las dedicadas al estudio de sus mariposas (FASSL, 1909, 1915; HERING & HOPP, 1925; CONSTANTINO, 1997). No obstante es en el boletín científico donde se registran las más recientes contribuciones sobre mariposas del Chocó biogeográfico colombiano que han inventariado ciertas regiones de piedemonte especialmente de Nariño, Cauca y Valle (SALAZAR & LÓPEZ, 2002; VARGAS, 2003; SCHMIDT-MUMM et al., 2003; PYRCZ & VILORIA, 2005; PALACIOS & CONSTANTINO, 2006; ZAMBRANO & ORTIZ, 2009; CONSTANTINO & HURTADO, 2009). Como región geográfica, biológicamente el Chocó también comprende el suroriente de Panamá hacia el norte y el noroccidente de Ecuador en el sur (MORRONE, 2002), países que han sido ampliamente investigados en el estudio de su Lepidopterofauna (BROWN, 1953; RAGUSO & GLOSTER, 1996; PIÑAS & MANZANO, 1997; RACHELI & RACHELI, 2001; CHECA, 2008; CHECA et al., 2010; BASSET et al., 2011; DALPHOND et al., 2005).

Figura 2. Aspecto de la selva húmeda tropical vecina a San José del Palmar (800 msnm) 262 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E. MÉTODOS

El Municipio de San José del Palmar fue fundado en abril de 1938;cuenta con una extensión de 947 km2, de los cuales 766 corresponden al área rural, y el casco urbano con solo 4.7 Ha x Km 2 y pertenece a la subregión del Río San Juan (JIMENO et al., 1995) . Limita al norte con el Municipio de Condoto, al sur con Sipí y en el noroccidente con Novita, y con los departamentos del Valle del Cauca y Risaralda al oriente. Los lugares donde se registraron las muestras oscilan entre los 350 y 2000 msnm y para efectos de poder discernir las zonas de recolección, se han dividido en dos primordiales:

Zona del Bajo Palmar (ZBP) entre los 350 y 900 msnm., que comprende las localidades de Curundó, La Italia, Río Habita, Río Ingará, Río Corcovado, Damasco, La Albania, La Selva y la quebrada San Antonio.

Zona del Alto Palmar (ZAP) entre los 1100 y 2000 msnm., que incluye a Las Partidas, San José del Palmar, El Tabor, quebrada Mojahuevos, Torre de comunicaciones, escuela las Cascadas, Galápagos (Límites con Valle) y Charco Azul.

Otra alternativa fue la captura de especies realizada en las márgenes de los ríos (R)y a lo largo de la vía que asciende para comunicar El Palmar con el vecino Municipio de Cartago (Valle del Cauca). De las citadas localidades Curundó es el lugar con más baja altitud (350 m) y se sube por una carretera destapada a San José del Palmar (1100 msnm) para luego ascender hasta los límites con Valle penetrando en los Galápagos a 2000 msnm., lugar de tupida vegetación y neblina permanente que forma parte a su vez de la gran Serranía de los Paraguas perteneciente a la Cordillera Occidental. Las mariposas diurnas fueron recogidas con redes entomológicas marca Bioquip con 5 extensiones y trampas Van Someren-Rydon que fueron particularmente útiles en la ZBP, empleando plátano maduro y pescado en descomposición. El material una vez capturado, extendido y depositado en cajas de madera (nogal) tipo cornell, fue identificado siguiendo a SEITZ (1924), D`ABRERA (1981-1995), TYLER, BROWN & WILSON (1994), BRISTOW (1982, 1991), NEILD (1996), WILLMOTT (2003), LAMAS (2004), PEÑA & LAMAS (2005), BLANDIN (2007), PENZ (2008), GARZÓN & PENZ (2009) y algunos trabajos específicos que tienen que ver con especies chocoanas (CONSTANTINO, 1995, 1999; CONSTANTINO & SALAZAR, 1998; SALAZAR et al., 1998; LECROM et al., 2002, 2004; VÉLEZ & SALAZAR, 1991; ROBBINS & BUSBY, 2008; PYRCZ & RODRIGUEZ, 2010; RODRIGUEZ, SALAZAR & CONSTANTINO, 2010; SALAZAR et al., 2010; PIERRE & DOTTAX, 2013 y SALAZAR, 2010). Todos los ejemplares reposan en las colecciones de los autores, el Instituto Para La Ciencia (IPC) y en el Centro de Museos (H.N.), Universidad de Caldas.

ANTECEDENTES

Se irrumpió en la región por primera vez en julio de 1984, desde entonces se han realizado excursiones regularmente en las siguientes fechas y años: feb.15-20 1991, ag. 20 1992, ag. 6-10 1994, abr. 17-24 1995, en. 20-24 1998, feb. 6-10, 1999, mzo. 1-7 1999, sept.12-18 1999, feb. 9-20 2000, ag. 6-9 2002, mzo. 19-26 2005, oct. 29-31 2009y en. 9-14 2012. Los recolectores han sido E.W. Schmidt-Mumm (+), J.A. Salazar, J. H. Vélez, E. R. Henao, D. Acosta Silva, D. Acosta Rincón, Y. A. Calvo, J. F. Martínez, H. A. Guerra, T. Decaens, D. Bonilla, J. C. Ríos-Maláver, L. C. Pardo, bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 263 C. Millán, D.L. Justinico y estudiantes del Instituto para la Ciencia (IPC, Manizales) liderados por L. Parra, además los dos autores del presente trabajo.

Como parte de dichas salidas se han hecho también otras prospecciones faunísticas en aves, mariposas nocturnas, escarabajos e insectos palo (CALVO & DUQUE, 2002, 2003; DECAENS et al., 2003; PARDO-LOCARNO, 2000 y CONLE et al., 2011). Más específicamente en mariposas diurnas de San José del Palmar, NIELSEN et al., (2001) hicieron un estudio comparativo a nivel genérico de sus especies respecto a las de una región amazónica del Putumayo, en inmediaciones de Puerto Leguízamo. En dicho trabajo se citan preliminarmente 320 especies entre Papilionoidea y Hesperioidea que fueron comentadas en su ocasión biogeográficamente con las de Putumayo. La fauna de mariposas de la región se encuentra condicionada a factores ambientales debidos a la proximidad relativa del Océano Pacífico que determina dos estaciones: la seca(junio –agosto)y la húmeda (marzo-abril, septiembre-noviembre) que son de ocurrencia inestable en el área pero siempre dentro de un ambiente húmedo con rangos de precipitación entre los 3700-4200 mm anuales (TORO MORENO, 1981). 264 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

Figura 3-12. Panorama de los Galápagos (A); el casco urbano de San José del Palmar (B), y algunos organismos asociados a la biodiversidad de la región (800-2000 msnm): Alloplectus sp.- Gesneriaceae (C), planta desconocida (D), Symmachia accusatrix- (E),Anolis sp.,- Polichrotidae (F), Phyllobates bicolor-Anura (G), Gasteracantha sp., Araneidae (H), sector de Corcovado (I), quebrada San Antonio (J) (fotos J. Salazar, J. Gabriel Henao y J. Cristóbal Ríos).

NOTAS EN BIODIVERSIDAD

Cerca de 3500 especies de plantas se conocen para el Chocó biogeográfico (WILSON, 1992) y el Municipio de San José del Palmar goza de una gran riqueza vegetal; sin embargo la tala selectiva ha menoscabado la presencia de especies comerciales de madera fina como el Dinde, Costillo, Sangre de Gallo, Flor Azul y Palma chonta bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 265 dando paso a una potrerización acusada que ha facilitado la entrada de más colonización en el lugar. A nivel faunístico el municipio reporta buena cantidad de especies como las aves, con cerca de 95 especies avistadas en la parte alta de San Antonio de Galápagos (CALVO & DUQUE, 2003), algunas de ellas con notable endemismo. Otros organismos entre reptiles, anuros e invertebrados son igualmente abundantes gracias a la variedad de ecosistemas ligados al bosque húmedo tropical. Respecto al orden Lepidoptera, la región es bastante rica sobre todo en especies nocturnas, así por ejemplo DECAENS et al., (2003) registraron unas 59 especies pertenecientes a siete subfamilias

Figura 11. Vegetación circundante en un sector del alto San José del Palmar (1700 msnm) 266 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E. de Saturniidae únicamente tomadas en el caso urbano que representan un 44 % de total de especies registradas para la región Pacífica de Colombia. Con mariposas diurnas los resultados son igualmente halagadores con unas 406 especies aquí registradas, cifra ligeramente superior a la lograda para el alto Río Garrapatas con 388 especies (SALAZAR & LÓPEZ, 2002), una zona vecina a San José del Palmar, ubicada asimismo en el costado oeste de la Cordillera. Ambas regiones comparten faunas similares tal como sucede también con el Río Tatabro, Valle (PRIETO & CONSTANTINO, 1996) ya que pertenecen al Chocó biogeográfico, pero en San José del Palmar destaca en la parte alta, la presencia de una fauna de pronophilini endémica que es característica de la Cordillera Occidental (SALAZAR, 1996; PYRCZ & RODRIGUEZ, 2007).Tal como señalan NIELSEN et al., (2001), al examinar detenidamente los rhopalocera de la región, ellas forman parte de la biota trasandina que abarca parte de la fauna centroamericana, la del Chocó y el noroccidente de Ecuador (ver CALLAGHAN, 1985), no obstante algunas especies como Paradulcedo mimica (R.&T.), Memphis laura caucana (J. & T.), Heliconius hecalesia longarena (Hew.), Brevianta magnifica (Salz. & Const.), Adepha paroeca pseudodonysa (Salz) etc., parecen ser exclusivos de una subregión que podemos llamar como Chocó medio o Chocó Central(HURTADO, 2012), caracterizada por tener endemismos muy localizados, no compartidos por otras zonas como el Darién Panameño al norte y el noroccidente de Ecuador al sur, y ubicada entre el occidente de Risaralda, sur de Antioquia y el suroriente del departamento del Chocó. Por otro lado, se tienen registros visuales de mariposas diurnas para el cerro Montezuma una región vecina a San José del Palmar ubicado en jurisdicción del Parque Nacional Natural Tatamá, Risaralda con unas 328 especies que pertenecen a la misma lepidopterofauna del Chocó medio (Juan G. Jaramillo & Kim Garwood, com. pers.).

Otro apunte relativo a dicha región la encontramos en CHAPMAN (1917) en su estudio sobre las aves de Colombia, al referir que la flora húmeda del occidente ecuatoriano es esencialmente como la de Panamá y el Chocó teniendo incluso, un posible origen amazónico que se infiere igualmente en algunas especies de mariposas presentes qué tienen dicha influencia (vgr. Fountainea titan pacifica Vel. & Salz., Polygrapha cyanea silvaorum Const. & Salz., Archaeoprepona licomedes pacifica Const. & Salz y Pterourus zagreus daguanus (Fldr.). Por otra, parte debido al estrecho rango altitudinal muestreado, varias especies fueron detectadas volando tanto en la zona baja como en las altas del municipio (Memphis laura caucana R. & T., helvina ocreata G. & S., Oressinoma typhla Dbl.& Hew. Fountainea nessus Latr., Morpho theseus pacificus Kgr., Mesosemia pacifica Stich., etc.), en tanto, otras, son exclusivas de las áreas encañonadas donde se presenta el bosque húmedo tropical y no parecen subir más arriba de los 1000 msnm (Morpho cypris chrysonicus Fruhst, Agrias amydon ssp., Annagrapha aureola Bat., Syrmatia aethiops Stgr., Arcas delphia Nic., Phareas coelesteDbl. &Hew., etc.). Para finalizar ANDRADE (2002) basado en la revisión de material depositado en el Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional (Bogotá) lista unas 365 especies para el Chocó biogeográfico, dato que es incompleto pues la zona debe ser mucho más rica en Rophalocera, tal como lo demuestran las 406 especies registradas para la región del San José del Palmar que adquiere gran importancia ya que constituye una localidad tipo donde se han descubierto algunos de los más recientes taxones.

A continuación y siguiendo a SALAZAR et al., (2010) se listan las especies encontradas en las tres zonas aquí discriminadas. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 267

Apendice I. Lista de especies y subespecies registradas en San José del Palmar y zonas vecinas (Chocó). Preparada por Julián Salazar y José I. Vargas (Hesperiidae). * (Especie solo avistada)

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R PAPILIONOIDEA / PAPILIONIDAE polydamas polydamas (L., 1758) X X X Battus ingennus ingennus (Dyar, 1907) X X Battus laodamas laodamas (Felder, 1859) X X Eurytides orabilis isocharis (Roths. & Jord., 1906) X X Heraclides androgeus epidaurus (God. & Salv.,1890) X X X Heraclides isidorus pacificus (Roths. & Jord.,1906) X X Heraclides thoas nealces (Roths. & Jord.,1906) X X X Heraclides anchisiades anchisiades (Esper, 1788) X X Mimoides phaon therodamas (Felder, 1865) X X Mimoides pausanias cleombrotus (Strecker, 1885) X X Mimoides euryleon euryleon (Hewitson, 1856) X X X Neographium thyastes panamensis (C. Oberthür, 1879) X X Parides childrenae latefasciata (Krüger, 1925) X Parides eurimedes emilius (Constantino, 1999) X Parides sesostris tarquinius (Boisduval, 1836) X Parides erithalion chocoensis (Lecrom, Constantino & Salazar,2002) X Pterourus birchallii birchallii (Hewitson, 1863) X X X Pterourus zagreus daguanus (Roths. & Jord., 1906)* X X telesilaus ssp. * X PIERIDAE Dismorphiinae Dismorphia theucarilla avonia (Hewitson, 1867) X Dismorphia lelex valeria (Lam. Llor. & Salz, 2004) X Dismorphia zaela zaela (Hewitson, 1858) X X Enantia lina agatha (Lam. Llor. & Const., 2004) X X Enantia albania zoraida (Lam. Llor. &Const.,2004) X Pseudopieris viridula (Felder, 1861) X Coliadinae Eurema albula albula (Cramer, 1775) X X X Eurema xanthochlora (Kollar, 1850) X X Phoebis philea philea (L., 1763) X X X Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) X X 268 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Anteos chlorinde (Godart, 1824) X X Pierinae Ascia monuste monuste (L., 1764) X X Archonias brassolis nigripennis (Butler, 1873) X X Leptophobia caesia phanokia Fruhstorfer, 1907 X Leptophobia philoma pseudopenthica (Lam&Ll.2004) X X Glutophrissa drusilla (Cramer, 1777) X X X Pieriballia mandela locusta (Felder, 1861) X X Perrybris malenka bogotana (Butler, 1858) X X NYMPHALOIDEA / Heliconiinae Dione juno juno (Cramer, 1779) X X X Dryas iulia iulia (Fabricius, 1775) X X Eueides vibilia vialis Stichel,1903 X Eueides aliphera aliphera (Godart, 1789) X X X Heliconius erato venus (Staudinger, 1882) X X Heliconius cydno zelinde (Butler, 1869) X X X Heliconius charitonia (L., 1767) X X Heliconius clysonimus f. leoncitonis (Holz., 1970) X X Heliconius eleuchia eleuchia (Hewitson, 1854) X X Heliconius hecalesia longarena (Hewitson, 1857) X X Heliconius hecale melicerta Bates, 1866 X Heliconius ismenius occidentalis (Neustt.,1928) X Heliconius ismenius faunus (Staudinger, 1885) X Heliconius melpomene vulcanus (Butler, 1865) X X Heliconius sara sprucei Bates, 1864 X X Heliconius sapho sapho (Dury, 1782) X Neruda godmani Staudinger, 1882 * X Laparus doris viridanus (Stichel, 1906) X X X dido chocoensis (Constantino, 1999) X cleobaea ssp.* X Lycorea ilione lamirus (Latreille,1817) X Danaus plexippus nigrippus (Haensch,1909) X X X Ithomiinae Ceratinia tutia tosca Schaus, 1902 X bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 269

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Godyris zavaletta gonussa (Hewitson, 1856) X Hyposcada virginiana neustetteri Bargman, 1928 X Hyposcada illinissa aesion (Godm. & Salv., 1878) X Hypothyris euclea caldasensis Fox, 1971 X Mechanitis menapis saturata Godman, 1901. X Melinaea lilis messatis (Hewitson, 1856) X tolosa diaphanosa (Kaye, 1918) X X Olyras insignis praestans (Godm. & Salv., 1857) X Pseudoscada florulassp. X Pseudoscada timna troetschi Staudinger (1884) X Patricia dercyllidas (Hewitson, 1864) X Antirrhaea geryon weymeri (Salz. Const & Lop.1998) X Antirrhaea philoctetes lindigii (Felder, 1862) X Anthirrhaea undulata (Hering & Hopp, 1925) X Caerois gerdrudtus (Fabricius, 1793) X Morpho cypris chrysonicus Fruhstorfer, 1913 X X Morpho amathonte ecuadorensis LM. & Real, 1962 X X Morpho helenor macrophthalmus Fruhst., 1913 X X Morpho niepelti Röber, 1927 X X Morpho sulkowskyi (Kollar, 1850) X X Morpho theseus pacificus Kruger, 1925 X X X Brassolinae Brassolis granadensis Stichel, 1902 X X Caligo atreus agesilaus Druce, 1902 X X Caligo illioneus oberon (Butler, 1870) X X Caligo brasiliensis galba (Deyrolle, 1874) X Caligo oileus ssp. X X Caligo oberthurii (Deyrolle, 1872) X Catoblepia orgetorix magnalis Stichel, 1902 X Dynastor darius stygianus (Butler, 1872)* X Eryphanis bubocula (Butler, 1872) X Eryphanis lycomedon (Felder, 1862) X X Narope cyllastros (Doubleday, 1849) X Opsiphanes invirae cuspidatus Stichel, 1904 X Opsiphanes quiteria angostura Bristow, 1979 X 270 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Opsiphanes cassina barkeri Bristow, 1991 X Opsiphanes tamarindi tamarindi (Felder, 1861) X X Selenophanes josephus excisus Rothschild, 1916 X Limenitidinae Adelpha boeotia (Felder, 1867) X Adelpha malea aethalia (Felder, 1867) X Adelpha ethelda eponina Staudinger, 1886 X X Adelpha cytherea daguana Frhustorfer, 1913 X Adelpha leucophthalma Latreille (1809) X Adelpha leuceria juanna (Godm. & Salv.,1898)* X Adelpha lycorias wallisii Dewitz, 1877 X X Adelpha lycorias melanthe Bates, 1864 X Adelpha lamasi Willmott & Hall, 1999 X Adelpha paroeca pseudodonysa Salazar, 2000 X Adelpha rothschildi Fruhstorfer, 1913 X Adelpha salus Hall, 1935 X X Adelpha salmoneus Butler, 1866 X X X Adelpha zina zina (Hewitson, 1867) X X Charaxinae Agrias amydon amaryllis Michael, 1930 X X Agrias amydon frontina Fruhstorfer, 1895 X X Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) X X Archaeoprepona demophon muson Fruhst., 1905 X X Archaeoprepona demophoon gulina Fruhst., 1904 X X Archaeoprepona licomedes pacifica Const.&Sal 1998 X X Archaeoprepona meander megabates Fruhst.,1916 X Consul fabius cecrops (Doubleday, 1849) X Consul panariste pandrosa Niepelt, 1927 X X Fountainea ryphea (Cramer, 1775) X Fountainea nobilis pacifica Vélez & Salazar,1991 X Hypna clytemnestra negra (Felder, 1862)* X Memphis glauce felderi Röber, 1916 X Annagrapha aureola Bates, 1866 X Memphis laura caucana (J. & T., 1922) X X Memphis moruus morpheus Staudinger (1886) X X Memphis cleomestra (Hewitson, 1869) X Memphis philumena indigotica Salvin, 1869 X bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 271

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Memphis lyceus (Druce, 1877) X Memphis acidalia memphis (Felder, 1867) X Memphis offa gudrun Niepelt, 1924 X Prepona werneri (Hering & Hopp, 1925)* X Prepona laertes demodice (Godart, [1824]) X X Prepona laertes subdives Le Moult, 1932 X X Polygrapha cyanea silvaorum Const. & Sal., 1998 X X Siderone thebais (C & R. Felder, 1862) X X Zaretis itys (Cramer, 1777) X X NYMPHALOIDEA (sensu lato) Anartia jatrophae jatrophae (Linnaeus, 1763) X Anartia amathea (Linnaeus, 1758) X X Baeotus beotus (Doubleday, 1849) X X atacama manova Fruhstorfer, 1916 X Callicore lyca mionina (Hewitson, 1855) X Callicore lyca odilia Oberthur, 1916 X Callicore chimana aurantiaca Oberthur, 1916 X Castilia occidentalis Fassl, 1912 X X Catonephele orites Stichel, 1899 X Catonephele numilia esite (Felder, 1869) X Colobura annulata Will.Hall & Constantino, 1999 X Colobura dircedirce (Linnaeus, 1758) X Diaethria clymena marchallii (Guer., 1844) X X X Diaethria euclides arthemis Rôber, 1915 X chlotilda (Felder, 1860) X X Doxocopa cyane (Latreille (1833)) X X X (Latreille (1805)) X X Doxocopa felderi (Godm. & salv., 1884) X X Doxocopa laurentia cherubina (Felder, 1866) X X Dynamine paulina thalassina (Boisduval, 1870)* X Eresia levina (Hewitson, 1872) X Eresia ithomioides anomala Higgins, 1981 X Eresia datis margaretha (Hewitson, 1872) X Eresia clara Bates, 1864 X X Eunica norica norica (Hewitson, 1852) X X X Eunica pomona (Felder, 1865) X X Eunica venusia (Felder, 1865) X X 272 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) X Historis acheronta acheronta (Fabricius, 1775)) X X Historis odius dious (Lamas, 1995) X X X Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) X X X Hypanartia godmani Bates, 1864 X Hypanartia dione (Latreille, (1813)) X X X Hypanartia trimaculata Will., Hall & Lamas, 2001 X Junonia evarete (Cramer, 1779) X Marpesia berania berania (Hewitson, 1852) X X X Marpesia chiron marius (Cramer, 1779) X X Marpesia marcella (Felder, 1861) X X X Marpesia iole violetta (Felder, 1865) X X Marpesia merops (Boisduval, 1836) X X Marpesia petreus petreus (Cramer, 1776) X X Marpesia zerynthia dentigera Fruhst., 1907 X X X Mesotaenia vaninka (Hewitson, 1855) X X Panacea prola (Doubleday,1848) X Perisama humboldtii (Guer., (1844)) X Perisama oppelii erebina Oberthür, 1916 X Perisama thypania Oberthür, 1916 X Pyrrhogyra amphiro juani (Staudinger, 1886)* X Pyrrohogyra otolais nasica (Staudinger, 1886)* X biplagiata Frhust., 1907 X X X Siproeta epaphus (Latreille, (1811)) X X X Smyrna blomfildia (Fabricius, 1781) X Temenis laothoe (Cramer, 1777) X X Temenis pulchra pulchra (Hewitson, 1861) X Tigridia acesta (Linnaeus, 1858) X X Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1776) X Cissia mollina (Hübner, 1818) X Cissia mermeria ssp. X Magneuptychia gomezi (Singer, Devries & Her, 1983) X Cithaerias pireta pireta (Stoll, 1780) X Daedalma parvomaculata Kruger, 1924 X Dulcedo polita (Hewitson, 1869) X bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 273

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Eretris calisto ssp. X Erestris lecromi Pyrcz, 1999 X Forsterinaria inornata (Felder, 1867) X Haetera macleannania Bates, 1865 X Hermeuptychia hermes (J.C. Fabricius, 1775) X X Magneuptychia libye (Linnaeus, 1767) X Magneuptychia tiessa (Hewitson, 1869) X Megeuptychia antonoe (P. Cramer, 1775) X X Oressinoma typhla (Dbl. & Hew., 1894) X X Oxeoschistus euripyle submaculatus (Cramer, 1779) X X Oxeoschistus simplex triplex Pyrcz & Salazar, 2007 X Pareuptychia metalleuca (Cramer, 1779) X X Paradulcedo mimica (J. & T., 1914) X Pedaliodes pacifica (Krüger, 1924) X Pedaliodes phrasicla ssp. X Praepronophila perperna (Hewitson, 1862) X Pierella luna lesbia (Staudinger, 1887) X Pierella helvina ocreata (Godm. & Salv., 1868) X X Taygetis virgilia (Cramer, 1775) X X Taygetis xenana (Butler, 1870) X Taygetis lineata (Godm. & Salv., 1884) X Taygetis andromeda (Cramer, 1779) X Taygetis salvini Staudinger, 1885 X Taygetis puritana Weeks 1902 X Taygetomorpha uasc (Cramer, 1779) X Acraeinae Actinote pellenea perfulva Jordan, 1913 X Altinote neleus (Latreille (1813) X Altinote stratonice (Latreille (1813)) X X X Altinote ozomene (Godart (1829)) X X X

RIODINIDAE Ancyluris inca uascar (Saunders, 1859) X Ancyluris paramba (Dàbrera,1994) X Anteros bracteata chocoensis Rod. Sal. & Const, 2011 X 274 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Anteros allectus allectus Westwood, 1851 X Anteros kupris (Hewitson, 1875) X Amphiselenis chama (Staudinger, 1887) X X Argyrogrammana barine (Staudinger, (1887)) X Argyrogrammana leptographia Stichel, 1911 X Argyrogrammana saphirina (Staudinger (1887)) X Argyrogrammana stilbe holosticta (G.& Salv.,1878) X X Baeotis sulphurea macularia (Boisduval, 1870) X X Brachyglenis dinora Bates, 1866 X Caria mantinea lampeto (Godm. & Salv., 1886) X X Calephelis sp. X Chamaelimnas briola ssp. X Emesis mandana (Cramer, 1780) X X Emesis heterochroa ssp. X Emesis fatimella (Westwood, 1851) X Echenais telephus (Cramer, 1775) X lycisca (Westwood, 1851) X Eurybia donna (Felder, 1862) X X Esthemopsis clonia (Felder, 1865) X Euselasia bettina (Hewitson, 1869) X X Euselasia amphidecta (Godm. & Salv., 1878) X Euselasia tarinta Schaus, 1902 X Euselasia midas ater Seitz, 1916 X Euselasia hieronymi (Godm & Salv., 1869) X X Euselasia athena (Hewitson, 1869) X Hades noctula (Westwood, 1861) X Hypophylla argenissa (Stoll, 1790) X Hypophylla florus (Staudinger (1887)) X theages (Godm. & Salv.,1878) X Juditha odites praeclarum Bates, 1866 X Lyropteryx lyra (Saunders, 1858) X X Lasaia agesilas agesilas (Latreille, [1809]) X X Leucochimona lagora (H-Schff., 1858) X X Leucochimona aequatorialis Seitz, 1916 X Mesosemia pacifica Stichel, 1926 X X X bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 275

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Mesosemia zonalis (Godm. & salv., 1885) X X Mesosemia ephyne (Cramer, 1776) X Mesosemia asa iphigenia (Stichel, 1926) X X Mesosemia telegone amiana (Fldr., 1861) X X Mesene margaretha (White) X Mesene phareus rubela Bates, 1868 X Mesenopsis bryaxis (Hewitson, 1880) X Necyria bellona zaneta (Hewitson, 1859) X X Necyria vetulonia diva (Staudinger (1887)) X X Nymphidium cachrus (Fabricius, 1787) X X Nymphidium mantus (Cramer, 1775) X Menander laobotas (Hewitson (1875)) X Panaropsis elegans (Schaus, 1920) X Perophthalma tullius (F., 1767) X Pirascca tyriotes (Godm. & Salv., 1878) X Phaenochitonia cingulus (Stoll, 1790) X Pachytone gifas ignifer Stichel, 1911 X Rhetus periander (P. Cramer, 1777) X X Setabis lagus jansoni Butler, 1870 X Sarota chrysus (Stoll, 1781) X X X Sarota gamelia (Godm. & Salv., 1886) X X Siseme pallas (Latreille (1813)) X X X Siseme aristoteles sprucei Bates, 1868 X X Symmachia probetor belti (Godm. & Salv., 1886) X Symmachia rubina Bates, 1866 X Symmachia accusatrix (Westwood, 1851) X Symmachia tricolor (Hewitson, 1865) X Symmachia rubrica Stichel, 1929 X Syrmatia aethiops (Staudinger, 1888) X X Syrmatia astraea (Staudinger, 1888)* X Teratophthalma maenades marsidia (Hew, 1869) X Theope pedias (H-Schff., 1853) X Theope pepo Willmott & Hall, 1994 X Theope eurygonina columbiana (Staudinger, 1888) X Theope eudocia pulchralisStichel, 1910 X 276 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R

LYCAENIDAE Arawacus togarna lincoides Draudt, 1917 X Atlides rustan (Stoll, 1790) X Arcas delphia Nicolay, 1971 X Brevianta magnifica Salazar & Constantino, 2010 X X Calycopis demonassa(Hewitson, 1868) X Calycopis calus (Godart (1824)) X X X Cyanophrys fusius (Godm. & Salv., 1887) X X Celmia celmus (Cramer, 1775) X Cupathecla cupentus (Stoll, 1790) X X Erora subflorens Schaus, 1923 X X Janthecla janthina (Hewitson, 1867) X Laothus viridicans (Felder, 1865) X Laothus gibberosa (Hewitson, 1867) X X Lamasina draudti Lathy, 1926* X Lamprospilus sp. X X Micandra platyptera (Felder, 1865) X Mithras orobia (Hewitson, 1867) X thales (Fabricius, 1793) X X Ocaria ocrisia (Hewitson, 1868) X X X Orcya sp. X Paiwarria antinous (Felder, 1865) X Panthiades phaleros (Linnaeus, 1767) X X Pseudolycaena marsyas(Linnaeus, 1758) X X meton (Cramer, 1779) X Strymon gabatha (Hewitson, 1870) X Theorema sapho Staudinger, 1888* X Timaeta werneri Salz.Vel.Car. &Johnson, 1997 X “Thecla” asa (Hewitson, 1873) X X Theritas hemon ( Cramer, 1775) X X Theritas crines Druce, 1907 X Theritas mavors (Hübner, 1818) X

HESPERIIDAE bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 277

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R busirus (Cramer, 1779) X X Achlyodes pallida (Felder, 1869) X X X Achlyodes mithridates thraso (Hübner (1807)) X X Anastrus sempiternus (Butler & Druce) X Arotis derassa ssp. X Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) X Asphita leander (Boullet, 1912) X X Artines sp. X sp. X Astraptes alardus (Stoll, 1790) X Astraptes aulestes (Stoll, 1790) X Astraptes pheres (Mabille, 1903) X Astraptes naxos (Hewitson, 1867) X Bolla cupreiceps (Mabille, 1891) X X Cecropterus aunus (Fabricius, 1793) X Cycloglypha thrasybulus (Fabricius, 1793) X X Dubiella fiscella (Hewitson, 1867) X Eracon clinias (Mabille, 1890) X Entheus priassus (Linnaeus, 1758) X X Euphyes peneia (Godm. & Salv., 1880) X Flaccilla aecas (Stoll, 1781) X Gorgythion bega (Pritwz., 1879) X Haemactis pyrrhosphanus (Hbn., 1819) X X Helias phalaenoides (Fabricius, 1793) X laviana (Hewitson, 1868) X X Lychnuchoides sebastiani Salz.& Const.,2013 X Lucida lucia scopas (Mabille, 1891) X Mellana sp. X Megistias sp. X Melanopyge maculosa (Hewitson, 1866) X Mimoniades punctiger (Mab. & Boull., 1912) X X X Molo humeralis (Mab.,1912) X Moeris remus (Fabiricius, 1787) X Mylon melander (Cramer, 1775) X X 278 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Mysoria thasus (Stoll,1781) X X Niconiades ephora ssp. X Niconiades sp. X Noctuana stator (Godman, 1899) X Panoquina evadnes (Stoll, 1781) X Panoquina neblina Vargas&Salz.,2013 X Potamanaxas melicertes (Godm. & Salv., 1895) X X Potamanaxas latrea ssp. X Perichares philetes (Gmelin, 1790) X X X Papias sp. X Papias subcostulata (H-Schff., 1870) X Papias dyctis (Godman, 1900) X Phanus vitreus (Stoll, 1781) X Phareas coeleste (Westwood, 1852) X Polyctor polyctor (Pritwz, 1869) X Proteides sp. X Pythonides jovianus amaryllis (Staudinger, 1876) X X Pythonides proxenus (Godm. & Salv., 1895) X X Pyrgus comunis ssp X X Phocides thermus (Mabille, 1883) X X X Pyrrophyge phidias latefasciata (Butler, 1873) X X X Ridens ridens (Hewitson, 1876) X Saliana triangularis (Kaye, 1904) X Spatilephia clonius (Cramer, 1775) X Tarsoctenus corytus guadialis (Hewitson, 1876) X Telemiades amphion (Geyer, 1832) X Typhedanus orion ssp. X Tirynthia conflua (H-Schff., 1869) X Udranomia kikkawai (Weeks, 1906) X simplicius (Stoll, 1790) X X X Urbanus proteus (Linnaeus, 1758) X X Urbanus doryssus (Swainson, 1831) X X Urbanus sp. X Vettius marcus (Fabricius, 1787) X bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 279

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R Vettius artona (Hewitson, 1866) X Vettius lafrenaye (Latreille (1824)) X Vettius phyllus (Fabricius, 1777) X Vettius sp. X Yanguna spatiosa (Hewitson, 1870) X X Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) X

AGRADECIMIENTOS

A las autoridades y pueblo de San José del Palmar por su amable acogida durante nuestras visitas. A Carolina Barriga, Carolina Millán, David Leonardo Justinico, Juan G. Jaramillo, Liliana Parra del Instituto para la Ciencia (IPC) y Juan Gabriel Henao. Cristóbal Ríos, en especial, fue de ayuda desmedida en la preparación de las lámi- nas de los ejemplares de mariposas ilustrados en este trabajo, al igual que Julián A. Salazar en la identidad de las especies listadas. A Greg Nielsen (Villavicencio, Meta) por la realización del resumen en inglés.

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Pl. i Fig.1 Morpho theseus pacifi cus ♂, Fig.2 Morpho niepelti ♂, Figs. 3-4 Morpho amathonte ecuadorensis ♂, ♀, Fig. 5 Morpho cypris chrsyonicus ♂, Fig. 6 Morpho sulkowskyi ♂. bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 283

Pl. ii Fig. 1 Antirrhaea undulata ♂, Fig. 2 Morpho helenor macrophthalmus ♀, Fig. 3 Caligo atreus agesilaus ♂, Fig. 4. Caligo oberthurii ♂, Fig. 5. Agrias amydon frontina ♀, Fig. 6. Agrias amydon amaryllis ♂. 284 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

Pl. iii Fig.1 Memphis laura caucana ♂, Fig. 2 Archaeoprepona licomedes pacifi ca ♂, Fig. 3 Battus lao- damas ♂, Fig. 4 laparus doris ♂, Fig. 5 Heliconius clysonimus f. leoncitonis ♂, Fig. 6. Heliconius hecalesia longarena ♂, Fig. 7 Mesosemia asa iphigenia ♂, Fig. 8 Panoquina neblina n. sp. holotipo ♂ (reverso). bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 284 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero NOVEDADES EN HISTORIA NATURAL 285 a.- Nuevo personal en el Centro de Museos

Directora del Centro de Museos fue nombrada Sandra Milena Lince Salazar, profesora de la Facultad de Filosofía y Letras de la universidad y magister en filosofía a la cual auguramos exitosa y fecunda labor. Por otro lado nueva curadora del área de Historia Natural fue designada la docente Viviana Andrea Ramírez Castaño del Departamento de Ciencias Biológicas en reemplazo de Julián A. Salazar E., quien paso a esa misma dependencia. No obstante él apoyara como curador adicional las colecciones del Centro de Museos y la gestión de Viviana ante la nueva dirección. b.- Noticias del Gliptodonte de la sala de exhibición de Geología Centro de Museos

Recientemente el perezoso gigante o gliptodonte, pieza fundamental de la sala de exhibición de Geología (ver foto anexa) fue objeto de un interesante estudio científico en la reconocida revista Journal of Vertebrate Paleontology (The Most complete known neogene Glyptodontidae (Mammalia, Xenarthra, Cingulata) from northern South America: taxonomic paleobiogeographic and phylogenetic implications) y publicado por nuestro colega Arley de Jesús Gómez, junto a otros científicos de Colombia y Argentina en el volumen 33 (3) de 2013. En dicho trabajo se detalla que el ejemplar del Centro de Museos y procedente de la Venta, Huila se llama Boreostemma acostae Villaroel, 1983 y es el mejor preservado de la parte norte de Sudamérica. Difiere bastante de las especies halladas en la parte sur del continente siendo por análisis cladístico, un grupo hermano de las especies restantes de Glyptodontinae cuyo único representante en esta parte del norte de Sudamérica es Boreostemma. Detalles: Arley de Jesús Gómez, Departamento de Ciencias Geológicas, Universidad de Caldas, [email protected] (foto José Omar López) 286 c.- Colombia es oficialmente la nación con mayor diversidad de aves del Mundo, más de 1.900 especies de aves presentes en el territorio nacional

Una nueva publicación científica ha confirmado que el número oficial de las aves registradas en el país por primera vez superó las 1.900 especies, lo cual representa un nuevo récord mundial y posiciona a Colombia como el país más diverso en aves del mundo.

Este importante hallazgo fue publicado en la edición No.19 de la revista científica Conservación Colombiana. En 2013, en la sexta versión de la lista publicada anualmente, y con la colaboración de expertos ornitólogos de Colombia, los EE.UU. y Europa, se verificó el número de especies registradas en Colombia hasta el momento. Un total de 1.903 especies se registran en el territorio colombiano.

Un individuo de la gaviota cocinera (Larus dominicanus) observada en la Guajira el 25 de enero de 2013 se convirtió oficialmente en la especie 1900 para Colombia. Dicho hallazgo fue hecho durante el desarrollo de una excursión de observación de aves organizado por la empresa EcoTurs, socio ecoturístico de la Fundación ProAves. Detalles de dicho registro, también están publicados en la edición No. 19 de la revista Conservación Colombiana. Después de 15 años de compilación de registros, trabajo de campo y revisiones detalladas de los autores y luego de las respectivas publicaciones, se revela el sorprendente hecho de que Colombia alberga casi una quinta parte (18 %) de las 10.507 aves conocidas en la Tierra en tan sólo el 0,8 % de la superficie terrestre, (que equivale en área al tamaño de Texas y California). Colombia ha registrado casi el doble de especies de aves registradas en el territorio continental de Estados Unidos y Canadá (976 especies).

Colombia actualmente se encuentra por encima de los países más diversos del mundo como Perú con 1.838 especies y Brasil con 1.798 especies. Por otro lado, el número de especies “confirmadas” con fotografías o registros de especímenes para Colombia es de 1850 (superior a los totales de Perú 1762 y Brasil con 1771 especies). Detalles: Fundación ProAves, www.proaves.org d.- Haemonides cronis (Cramer, 1775) nueva adición para la castnidofauna colombiana (Lepidoptera: Castniidae)

Esta singular especie de Castnido de bella coloración blanco amarillenta (ver foto anexa) fue descrita para la región amazónica y como su pariente Haemonides cronida (Herrich-Schäffer, 1854) era de esperarse también su presencia en Colombia (Salazar, et al., 2013.-Datos adicionales sobre Castnidos colombianos Lep. Castniidae, Bol. Mus. Ent. Francisco Luis Gallego, 5 (2): 10). Registro que se confirmo recientemente con la captura de un macho en una región de piedemonte llanero cercana a Villavicencio, Meta (13-IX-2013). Detalles: Greg Nielsen, Julián A. Salazar-E., [email protected] 287

e.- Evento I Jornada de Biologia Evolutiva- Homenaje a Charles Darwin

La Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales en unión con el grupo de Biologia evolutiva y la Universidad de Caldas organizó este evento el 19 de febrero de 2014 en el auditorio Danilo Cruz Vélez de la sede administrativa. Se tuvo en el marco introductorio a la profesora Beatriz E. Toro y como ponentes las siguientes temáticas: Dr. Mario Moreno- Historia evolutiva de la flora colombiana, Julián A. Salazar-E (MVZ)- Una Retrospectiva a los precursores de la Lepidopterología Neotropical, Dr. Rafael Macías- Darwin entre filósofos y el geólogo Arley de Jesús Gómez.- Registro fósil en Colombia. Detalles: Beatriz E. Toro, beatriz.toro@ ucaldas.edu.co f.- Piezas del Mes

Dentro de sus funciones una de las primeras labores de la profesora Sandra Lince a realizar, es rescatar de nuevo un evento que hace años tenía el Centro de Museos y consistente en la exhibición cada mes de una pieza destacada proveniente de las colecciones de Arqueología, Geología o Historia Natural. Se comenzó entonces con la exhibición de tres bellos ejemplares de aves: el Quetzal andino Pharomachrus auriceps Gould, 1842 (Trogonidae)(ver foto anexa), el Querquéz azul Cyanolyca viridiana (Corvidae) y el Tucán verde de montaña Aulacorhynchus prasinus Gould, 1834 (Ramphastidae). Detalles: Viviana Andrea Ramírez, viviana.ramirez@ucaldas. edu.co, Julián A. Salazar-E., [email protected] (foto José Omar López).

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g.- Un inusual registro de Lyropteryx terpsichore Westwood, 1851 para Colombia (Lepidoptera: Riodinidae)

Lyropteryx es un bello género de Riodinidae descrito por Westwood en 1851 mediante la especie tipo L. terpsichore descrita del Brasil. Comprende 4 especies que habitan desde el sureste de México al Paraguay (www.butterfliesofamerica. com). En Colombia se tenían registradas a L. apollonia diana Stichel, 1910 y L. lyra lyra Saunders, 1859 y ahora a L. terpsichore terpsichore con la captura de un extraordinario macho en el piedemonte Llanero cerca a Villavicencio, Meta (12-II-2014) (ver foto anexa) que solo se conocía del Brasil. Lo anterior supone que muchas especies de ese país tienen amplio ámbito dispersión incluida Colombia, en su área amazónica. Otros hallazgos de esta especie vienen de Remolinos, Meta. Detalles: [email protected] (foto G. Nielsen). 289

g.- Comentario de Artículo

Un colega Héctor Ramírez, especialista en mamíferos, nos comenta que respecto al trabajo “Aproximación a la biología de la zarigüeya común (Didelphis marsupialis)” publicado en la pasado número del boletín 17 (2) de 2013 por Rueda et al., en la figura cuatro aparece un mapa de distribución de dos especies para Colombia, siendo una de ellas Didelphis albiventris. El problema es que D. albiventris era un complejo de especies y en el año 2002 se aclaró que albiventris se encuentra restringida a Brasil, Argentina, Uruguay y Paraguay, mientras que en Colombia, la especie que se encuentra, en lugar de albiventris es Didelphis pernigra. Lo anterior podría generar cierta desinformación al menos para las personas no muy familiares con estos grupos de mamíferos, pues tales cambios taxonómicos ocurrieron hace más de 11 años. Detalles: Héctor Ramírez, [email protected] INSTRUCCIONES A LOS AUTORES

El BOLETÍN CIENTÍFICO DEL CENTRO DE MUSEOS de la Universidad de Caldas es una revista especializada para la divulgación de trabajos resultantes de la investigación en HISTORIA NATURAL relacionada en ciencias biológicas afines. La revista se publica dos veces al año con las siguientes temáticas: Artículos principales (hasta 30 páginas manuscritas) relacionados con Mastozoología, Ornitología, Herpetología, Entomología, Botánica y Conservación.

Artículos enfocados a la conservación de colecciones biológicas o a diversos aspectos de Museología en Historia Natural.

Comunicaciones cortas como revisiones de libros, reconocimientos de trayectoria profesional, anuncios de cursos y eventos que tengan que ver con Historia Natural.

Sin excepción todo artículo presentado en este boletín debe ser original y no publicado en ninguna otra revista o medio electrónico existente.

PAUTAS GENERALES

Los artículos pueden ser escritos en español o inglés y serán publicados en el idioma en que sean enviados, pero no se aceptarán aquellos que estén publicados o sometidos a otra revista.

Los manuscritos serán revisados por, al menos uno o dos especialistas en el tema y podrán consultar con el director para su aceptación o no en la revista. Aquellos artículos ceñidos fielmente a las instrucciones indicadas aquí serán más favorecidos para su publicación.

Se debe enviar un original y dos copias de los trabajos, con letra de tamaño grande (12 o 14 puntos), alineados a la izquierda, en papel tamaño carta, con márgenes de 3 cm en todos los lados y a doble espacio (incluyendo título, palabras clave, resúmenes, textos, tablas y bibliografía).

Además se debe enviar el material en medio magnético (Disquete, Disco Compacto) y grabado en archivo MS-Word. En lo posible, todos los manuscritos deben llevar un título, un resumen y un índice de palabras clave en español (ideal si se incluye una versión en inglés), excepto en los de reconocimiento. No es indispensable que las páginas vayan numeradas.

Cuando los trabajos sean resultado de investigaciones sobre especies en particular que necesiten ejemplares testigo de colecciones, es importante indicar el lugar (museo, herbario o institución ojalá registrada ante el Instituto Alexander Von Humboldt) donde se encuentren depositados los especímenes. Así mismo, se debe indicar el colector o colectores, las fechas de captura y los sitios de recolección estrictamente. Igualmente, al referir material conservado o depositado en el Museo de Historia de Natural, Universidad Caldas debe citarse esta institución abreviadamente (MHN-UC) que lo diferencia del material contenido en el Museo de Historia Natural, Universidad del Cauca, puesto que tiene siglas abreviadas parecidas (MHN-UCC) y que han sido empleadas de modo confuso en otros números del boletín. 291 De los artículos principales

El manuscrito de los artículos principales o el relacionado con la conservación de colecciones biológicas se debe dividir del siguiente modo secuencial: el título, el resumen y las palabras clave debajo de cada resumen, los nombres y apellidos de los autores omitiendo el segundo apellido o mencionándolo con la letra inicial, la dirección institucional de cada autor y el correo electrónico para correspondencia, la introducción, la metodología y los materiales empleados, los resultados, su discusión, los agradecimientos, la bibliografía citada en el texto, las tablas y la figuras respectivas usadas.

De las abreviaciones y estilo Los nombres científicos de especies se escriben en itálica. Es recomendable escribir el nombre completo por primera vez en el texto, pero en adelante se abrevian en lo posible. Por ninguna razón se deben dividir las palabras en el margen derecho en ningún lugar del manuscrito.

Se debe usar el sistema métrico y sus abreviaciones pata todas las medidas y utilizar cifras decimales que en los artículos en español van separadas con comas y en los de inglés con puntos (ej: 0,010 y 0.010).

De la Bibliografía

Los nombres de los autores consultados en la bibliografía y que son mencionados en el texto deben citarse con letras mayúsculas y bajo las siguientes indicaciones o ejemplos:

“MARTÍNEZ (2000)” si el nombre del autor es parte de la oración, y “(MARTÍNEZ, 2000)” si no lo es “(MUÑOZ, 1999, 2000)” para dos artículos de un autor citados a la vez. “(MUÑOZ, 1999a, 1999b)” para dos artículos por el mismo autor en el mismo año “ (ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al., 2003; SALAZAR et al., 2003)”, para dos o más publicaciones de autores diferentes.

Deberán citarse en orden alfabético y luego cronológico o cuando aparezca un grupo de citas bibliográficas del mismo autor en años distintos. Los diversos autores se separan por punto y coma. Cuando la referencia corresponda a una cita de dos autores, los apellidos se conectan por el símbolo “&” y si la publicación es de más autores, debe mencionarse únicamente el primer autor en mayúsculas seguidos por “ et al “: “(MUÑOZ et al., 2001)”.

Se pueden mencionar datos no publicados, comunicaciones personales o por vía electrónica y artículos recientemente aceptados, en este caso deben enviar copia de la carta de aceptación al director de la revista para su verificación.

La lista bibliográfica mencionada al final del artículo debe ser en orden alfabético, con base en el primer apellido de los autores siempre en mayúsculas y luego el cronológico, siguiendo los siguientes ejemplos: 292 Artículo publicado en revista

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.- Composition, structure and competitive behavior in a guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool., 60 (7): 1624-1634.

Capítulo en volumen editado

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993.- Mamíferos no voladores de Carpanta: 165- 187 (en) ANDRADE, G.I (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura, Bogotá.

Citación de Libro

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986.- A Guide to the Birds of Colombia. Princeton Un. Press.

Citación de Tesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993.- Inventario de las mariposas (Lepidoptera, Rhopalocera), con anotaciones ecológicas para dos zonas del departamento de Risaralda, Colombia: Tesis, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Bogotá.

En lo posible se deben abreviar los nombres de las revistas citadas y escribirlos en itálica, así mismo el título de los libros pero estos se escriben completamente sin abreviar. Para efectos de esta revista en la bibliografía o cuando se cite el Boletín Científico Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas debe abreviarse como “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas”.

De las comunicaciones cortas

En ellas se incluye las Novedades en Historia Natural, las Revisiones Bibliográficas, los homenajes biográficos etc. que pueden escribirse sin el uso de subtítulos en la introducción, materiales o métodos, resultados o discusión.

Tablas

Deben citarse en el texto, identificadas y enumeradas consecutivamente con números arábigos. El encabezamiento debe ser conciso y descriptivo e ir sobre éstas. Las abreviaturas o símbolos se deben explicar al pie de la tabla. Las tablas deben salvarse como parte del texto y estar separadas en páginas diferentes después de las referencias bibliográficas. Deben explicarse por sí solas y no duplicar lo planteado en el texto. Es imprescindible digitarlas todas de acuerdo con el menú del Word ¨Insertar Tabla¨, en celdas distintas (no se aceptarán cuadros con valores separados por la herramienta ENTER o colocadas como figura). 293 Figuras

Incluyen gráficos y fotografías, los cuales deben citarse apropiadamente en el texto y estar identificados y enumerados consecutivamente, usando números arábigos. El título dela figura debe ser conciso y descriptivo y se debe colocar debajo de la figura. Es importante cerciorarse de que cada gráfico o figura estén citados en el texto. Si se utilizaron figuras, datos publicados o inéditos provenientes de otra fuente, deben contener la fuente de donde fueron extraídos y referenciarla.

Las unidades, letras, números y símbolos deben ser claros y uniformes en todas las ilustraciones y de tamaño suficiente para que sigan siendo legibles, incluso después de la reducción necesaria para su publicación. Los títulos y explicaciones detalladas se deben incluir en los pies o epígrafes y no sobre las propias ilustraciones.

Los puntos de las curvas en los gráficos estadísticos se deben representar con marcadores contrastantes como círculos, cuadrados, triángulos o rombos (rellenos o vacíos). Así mismo, las curvas se deben identificar, de forma tal que el exceso de información no comprometa la comprensión del gráfico.

En el caso de gráficos de barras, se deben usar diferentes efectos de relleno (puntillados, líneas horizontales, verticales, diagonales, etc.). Se deben evitar los colores grises ya que dificultan la visualización en la impresión y no se debe usar fuente de letra en negrilla en las figuras.

Para enviar las figuras en medio digital se deben escanear a una resolución de mínimo 300 dpi, o se pueden digitalizar por medio de una cámara fotográfica.

De la Correspondencia

Todo material para publicar debe enviarse a: Comité Editorial Boletín Científico Museo de Historia Natural Centro de Museos, Universidad de Caldas Apartado aéreo 275, Manizales- Colombia Carrera 23 No 58-65 Sede Palogrande Telefax 8851374 E-mail: [email protected], julianadolfo@hotmail. com

Los manuscritos que no se ciñan a las normas indicadas arriba se devolverán a sus autores con recomendaciones pertinentes para una adecuada publicación. A cada autor a quien se le publique se le enviarán copias del Boletín Científico del Museo de Historia Natural correspondientes al número donde aparece su trabajo publicado.

El Boletín Científico se encuentra indexado en los siguientes abstracts internacionales:

Biosis: Biological Abstract y Zoological Record Bibliography of Neotropical Butterflies (Association For Tropical Lepidoptera)- Abstracts Icom: Conseil International des Musées- Abstract Author Guidelines

The BOLETÍN CIENTÍFICO del CENTRO DE MUESEOS of the Universidad de Caldas is a specialized journal, whose purpose is to disclose research results in NATURAL HISTORY related to similar biological sciences. The journal is published twice a year with the following topics: Main articles (up to 30 printed pages) related to Mastozoology, Ornithology, Herpetology, Entomology, Botany, and Conservation.

Articles aimed at the conservation of biological collections or at diverse aspects of Museology in Natural History.

Short communications such as book revisions, acknowledgements of professional trajectory, course and event announcements related to Natural History.

Without exceptions, all articles presented to this journal should be original. They must not be published in another journal or electronic means.

GENERAL GUIDELINES

The articles can be written in Spanish or English and will be published in their original language. However, articles that have been published in other journals will not be included.

The texts will be revised by at least one or two specialists and their concept will influence the director’s decision regarding publication. The articles the strictly follow these indications will be favored.

The original, two copies, a CD copy of the text with letter size 12 or 14, letter size pages, with 3 cm margins on all sides and doubled spaced (including title, key words, abstract, texts, tables and bibliography) in MSWord format should be sent.

Whenever possible, all of the texts should have a title, abstract and key words in both Spanish and English, except in the acknowledgments texts. When the texts are research results on particular species that require witness samples of collections, it is important to indicate the place (museum, herbarium or institution, preferably one that is registered in the Alexander Von Humboldt Institute) where the specimens are deposited. The collectors, the capturing dates and the recollection sites should also be indicated.

In addition, when referring to conserved or deposited material from the Museum of Natural History of the Universidad de Caldas, the institution should be cited using the abbreviation (MHN-UC), which differentiates it from the material found at the Museum of Natural History, Universidad del Cauca (MHN-UCC), to clear up the confusion, since they have been used interchangeably in previous volumes of the journal.

Main articles Main articles and those related to the conservation of biological collections should have the following order: title, abstract and key words, authors’ full names, 295 institutional address and electronic mail address, introduction, methodology and materials, results, discussion, acknowledgments, bibliography, tables and graphs.

Abbreviations and style

The scientific names of the species should be written in italics. It is advisable to write the complete name the first time it appears in the text, but from then on it should be abbreviated.

Words should not be divided anywhere in the text. The metric system and its abbreviations must be used for all measurements, separating the decimal numbers with periods.

Bibliography

The name of the authors consulted in the bibliography and that are mentioned in the text, should be cited in capital letters and under the following specifications:

MARTINEZ (2000), if the author’s name is part of the sentence, and (MARTINEZ, 2000) if not. (MUÑOZ, 1999, 2000) for two articles of the same author cited simultaneously. (MUÑOZ, 1999a, 1999b) for two articles of the same author from the same year. (ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al., 2003; SALAZAR et al., 2003), for two or more publications of different authors. They should be cited in alphabetical order, first, and then in chronological order. The diverse authors should be separated by semicolons.

When the reference corresponds to a citation of two authors, the last names should be connect by the “&” symbol, and if the publications belong to more than two authors, the last name of the first author goes in capital letters followed by “et al”: (MUÑOZ, et al., 2001).

Unpublished information, personal communications, electronic mails, and recently accepted articles can be mentioned. In the last case, the acceptance letter should be sent to the director for its verification.

The bibliographical list mentioned a the end of the article should be in alphabetical order according to the last name of the authors, always in capital letters and then in chronological order, as in the following examples:

Journal article

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.-Composition, structure and competitive behavior in a guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool., 60 (7):1624-1634. 296 Book chapter

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993-Non—flying mammals of Carpanta: 165- 187 (in) ANDRADE, G.I. (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura, Bogotá.

Book

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986-A Guide to the Bird of Colombia. Princeton Un. Press.

Thesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993-Butterfly (Lepidoptera, Rhopalocera) inventory, with ecological notes for two zones of the department of Risaralda, Colombia: Thesis, Universidad Nacional de Colombia, Science Faculty, Bogotá.

Whenever possible the name of the cited journals should be abbreviated and written in italics, additionally, the book titles should be written completely, without any abbreviations. When citing the Boletín Científico Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas should be abbreviated as follows: “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U de Caldas”.

Short communications

These include novelties in Natural History, Bibliographical Revisions, Bibliographical Tributes, which can be written without subtitles (introduction, materials and methods, results, discussion).

Charts

They must be mentioned in the text, identified and enumerated consecutively with Arabic numbers. The heading must be concise and descriptive and must be placed above the charts. The abbreviations or symbols must be explained below the chart. The charts must be saved as part of the text and be separated on different pages after the bibliographical references. They must explained themselves, and not repeat what was mentioned in the text. It is essential that they are created with the Word menu “Insert Chart”, with different cells (charts with values separated by the ENTER key or as figures will not be accepted).

Figures

They include graphs and photographs, which must be mentioned appropriately in the text. They must be identified and enumerated consecutively, using Arabic numbers. The title of the figure must be concise and descriptive and it should be placed underneath the figure. 297

It is important to make sure that each graph or figure is mentioned in the text. If figures, published or unpublished data originating from another source were used, they must contain the original source, and it must be referenced.

The units, letters, numbers and symbols must be clear and uniform in all the illustrations and of a size big enough for their legibility, even after the necessary reduction made for their publication. The titles and detailed explanations must be included underneath, and not in the illustrations themselves.

The points of the curves in statistical graphs should be represented with contrasting markers such as circles, squares, triangles or rhombuses (filled or empty). Additionally, the curves should be clearly identified, so that the excess of information does not jeopardize the understanding of the graph.

In the case of bar graphs, different filling effects must be used (dotted or horizontal, vertical, diagonal lines, etc.). The gray colors should be avoided since they hinder the visualization of the printed form, and bold letters should not be used in the figures.

In order to send the figures in digital form, they should be scanned in a resolution of minimum 300 dpi, or whenever possible, digitized by means of a camera.

Correspondence

Materials can be sent to: Comité Editorial Boletín Científico Museo de Historia Natural Centro de Museos, Universidad de Caldas A. A. 275, Manizales, Caldas, Colombia Carrera 23 # 58-65 Sede Palogrande Telefax: 8851374 E-mail: [email protected], [email protected]

The texts that do not follow the indicated norms will be returned to their authors with the appropriate comments for its publication.

Each author whose article is published will receive a copy of the Boletín Científico del Museo de Historia Natural Journal, corresponding to the number in which it is included.

The Boletín Científico Journal is indexed in the following international abstracts:

Biosis: Biological Abstract and Zoological Record. Bibliography of Neotropical Butterflies (Association for Tropical Lepidoptera)-Abstracts. Icom: Conseil International des Musées- Publication Abstract. AUTORES

ÁLVAREZ-LEÓN, Ricardo. Maestría en Desarrollo Sostenible, Fundación Verdes Horizontes, Universidad de Manizales, Manizales, Colombia, ricardoalvarezleon@ gmail.com

ARMENTERAS, Dolors. Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, [email protected]

AYALA, Rosa Mary. Estación Experimental de Zonas Áridas, Almería, España, [email protected]

BACCA, Tito. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto, Colombia, [email protected]

BATISTA, Luis Gabriel. Ingeniero Agrónomo, Asistente Técnico, luisnacht07@ hotmail.com

BOTERO, Álvaro. Fundación Neotrópica, Armenia, Quindio, Colombia, abotero@ uniquindio.edu.co

CAICEDO, Martín. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Cra. 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia.

CARDONA, Javier Antonio. Ingeniero Agrónomo, Asistente Técnico, jcardona@ hotmail.com

CASTAÑO, Gabriel Jaime. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, gabriel.castañ[email protected]

COELHO, Pascual. Departamento de Biología, Universidad Federal de Mato Grosso- UMFT, [email protected]

ESTÉVEZ, Jaime Vicente. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected]

GONZÁLEZ, Tania. Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, [email protected]

GRAJALES, Alberto. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected] 299 GUTIÉRREZ, Yeisson. Entomología, Universidad Federal de Viçosa, Minas Gerais, Brasil, [email protected]

HAHN-Von, Christine. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected]

HERNÁNDEZ, Esnedy. Grupo de Investigaciones-GAIA, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia, [email protected]

KASTON, Franz. Fundación Nativa, [email protected]

LAGOS, Tulio César. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto, Colombia, [email protected]

LONDOÑO, Rosana. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Cra. 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia.

NARVÁEZ, William. Departamento de Salud Animal-CIENVET, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected]

PARDO-LOCARNO, Luis Carlos. Universidad del Pacífico-INCIVA, Cali, Colombia, [email protected]

PARRA, Jean Wilman. Licenciado en Educación Ambiental, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia, [email protected]

PÉREZ, Patricia. Bióloga, [email protected], fjavierposada@hormail. com

POSADA, Juan Mauricio. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, [email protected]

QUICENO, Nubia Janeth. Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame, Barrancominas, Guainía, Colombia, [email protected]

QUIROGA, Sigmer. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Cra. 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia, [email protected]

QUIROZ, Adriana. Médica Veterinaria y Zootecnista, Universidad de Caldas, A.A. 275, Manizales, Colombia. 300 RAMÍREZ-CHAVES, Héctor. School of Biological Sciences, University of Queensland, Brisbane, Australia, [email protected]

RAMÍREZ, Juliana. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, [email protected]

SAAVEDRA, Carlos Arturo. Grupo de Investigación en Ecología Animal, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia, [email protected]

SALAZAR, César Augusto. Escuela Agrícola de Llanadas, Manzanares, Caldas, Colombia, [email protected]

SALAZAR, Luisa Fernanda. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales, Universidad de Caldas, A.A. 275, Manizales, Colombia.

SANÍN, David. Jardín Botánico de Meise, Bouchout-D., Nieuwelann, Meise, Bélgica, [email protected]

SERNA, Francisco. Facultad de Ciencias Agrarias, Museo Entomológico, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, [email protected]

SIERRA, Julio Andrés. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, [email protected]

SIMBAQUEBA, Ronald. Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, [email protected]

SOLARI, Sergio. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia, [email protected]

SOTO, Alberto. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected]

STECHAUNER, Roman. Departamento de Ciencias Agropecuarias-SISINPRO, Universidad del Cauca, Popayán, Colombia, [email protected]

TAKAHASHI, Sabrina. Universidad Tecnológica Federal do Paraná, Brasil, sabrina@ utfpr.edu.br

TANGARIFE, Gloria Mónica. Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame, Barrancominas, Guainía, Colombia, [email protected] 301 TORO-R., Beatriz. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, [email protected]

TOVAR, Jorge Luis. M.Sc. Agricultura, departamento de Nariño, Pasto, Colombia, [email protected]

VARGAS, José Ignacio. Tejidos Industriales COVETA, Villamaría, Caldas, Colombia, [email protected]

VÉLEZ, Patricia Eugenia. Microbiología, Fundal Tecnology, gtecnica@smdeltropico. com Servicios

El Centro de Museos tiene abiertas para el público en la actualidad tres salas de exposición, con acceso gratuito, las cuales pueden ser visitadas entre 8:00 a.m. a 12:00 m. y 2:00 a 6:00 p.m. de lunes a viernes, ubicadas en las siguientes direcciones: 1. Exposición “Pobladores del Cauca Medio, un entorno por descubrir”: a través de la puesta en escena de cerámicas, metalurgia y líticos arqueológicos, se muestra la vida de nuestros antepasados indígenas. SEDE PALOGRANDE. 2. Exposición de arte David Manzur: El Martirio de San Sebastián en homenaje a Andrés Escobar. 3. Exposición de Historia Natural “Fauna Andina de Colombia”: Aves, mamíferos, anuros e insectos de la región andina. SEDE PALOGRANDE UNIVERSIDAD DE CALDAS.

Colección de Historia Natural

Sede Palogrande Cra. 23 No. 58 - 65 Dirección electrónica: [email protected] Manizales-Colombia

Universidad de Caldas Cra. 23 No. 58-65 Conmutador (6)8862720 ext. 24133 Dirección electrónica: [email protected] Boletín Científico Centro de Museos Museo de Historia Natural Vol. 18 No. 1

FORMATO DE SUSCRIPCIÓN Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados Universidad de Caldas. Calle 65 N° 26 - 10 A.A. 275 Manizales - Colombia Tel: 8781500 ext 11222 emails: [email protected] [email protected]

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Esta revista se terminó de imprimir en el mes de julio de 2014 Universidad de Caldas Manizales - Colombia