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HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella Pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO

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HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella Pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE DARCY RIBEIRO CAIO ANTÔNIO FIGUEIREDO DE ANDRADE HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO Campos dos Goytacazes 2017 ii CAIO ANTÔNIO FIGUEIREDO DE ANDRADE HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO Tese apresentada ao Centro de Ciências e Tecnologias Agropecuárias da Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, como requisito parcial para obtenção do grau de Doutor em Ciência Animal, na Área de Concentração de Sanidade Animal e Linha de Pesquisa de Morfologia e Patologia Animal. ORIENTADOR: Prof. Dr. Leonardo Serafim da Silveira Campos dos Goytacazes 2017 iii CAIO ANTÔNIO FIGUEIREDO DE ANDRADE HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO Tese apresentada ao Centro de Ciências e Tecnologias Agropecuárias da Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, como requisito parcial para obtenção do grau de Doutor em Ciência Animal, na Área de Concentração de Sanidade Animal e Linha de Pesquisa de Morfologia e Patologia Animal. Aprovada em 06 de abril de 2017 BANCA EXAMINADORA ___________________________________________________________________ Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva (Doutora, Ciências Biológicas (Zoologia)) - UNIRIO ___________________________________________________________________ Sergio Potsch de Carvalho e Silva (Doutor, Ciências Biológicas (Zoologia)) - UFRJ ___________________________________________________________________ Ana Bárbara Freitas Rodrigues (Doutora, Ciência Animal) - UENF ___________________________________________________________________ Prof. Dr. Leonardo Serafim da Silveira (Doutor, Ciência Animal) - UENF (Orientador) iv A minha família, esposa e amigos, pela confiança, apoio e incentivo na realização do meu trabalho. v AGRADECIMENTOS Agradeço a Deus por ter me concedido a oportunidade chegar até aqui, por me dar toda a condição de alcançar meus objetivos e ter me rodeado de amigos verdadeiros que me auxiliaram na execução e conclusão deste trabalho; A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa de estudos concedida; Ao Prof. Dr. Leonardo Serafim da Silveira, pela amizade sincera, orientação, confiança e momentos discutindo sobre minha pesquisa. Muito obrigado! Aos integrantes da banca examinadora, por aceitarem fazer parte da mesma; A minha esposa linda, Nathália B. Lima de Andrade, que sempre esteve do meu lado a todo instante, pelos conselhos, pela ajuda nos momentos difíceis. “Everywhere I go I know that you’re not far away... You’re right here… right here…” Te amo, meu bem! Ao grande amigo Diego J. Santana, pela grande amizade, por toda ajuda e atenção, além dos inúmeros momentos debatendo ciência e conhecimentos gerais; Aos meus pais, Jorge Zeno e Elzimeire, que sempre me apoiaram em meus estudos e respeitaram todas as minhas decisões, me ensinaram a trilhar um caminho reto e batalham para que eu sempre possa ir mais longe. Amo vocês, obrigado por tudo! Aos meus irmãos Edinho e Amanda, por serem irmãos maravilhosos e sempre estarem ao meu lado. Amo muito vocês! Ao Carlos Henrique de O. Nogueira e Hender de Lelis Rezende Maciel, pela ajuda nos procedimentos de campo e à Prof. Dra. Helena Kiyomi Hokamura, pelo auxílio na obtenção de imagens radiográficas; Aos Profs. Drs. Ana Bárbara Freitas Rodrigues, Dalcio Ricardo de Andrade e Eulógio Carlos Queiroz de Carvalho, pela participação como banca na defesa de projeto e na qualificação de doutorado. vi "Always do your best and you will never disappoint yourself. " (Kron Gracie, artista marcial brasileiro). vii RESUMO HISTÓRIA NATURAL DE Rhinella pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), ESPÉCIE ENDÊMICA DA MATA ATLÂNTICA DO SUDESTE BRASILEIRO Candidato ao título de Doutor: Caio Antônio Figueiredo de Andrade Orientador: Prof. Dr. Leonardo Serafim da Silveira Rhinella pygmaea (Myers & Carvalho, 1952) é uma espécie de anfíbio pertencente à família Bufonidae Gray, 1825, a qual apresenta poucos registros bibliográficos sobre sua história natural. Aspectos sobre sua biologia reprodutiva foram publicados em 1994, suas características anatômicas e distribuição geográfica foram revistas em 2009 e sua vocalização de anúncio foi descrita pela primeira vez em 2013. A análise cienciométrica dos últimos 30 anos envolvendo bufonídeos brasileiros apontou a necessidade da realização de mais pesquisas em temas/áreas onde esta família é pouco estudada, para melhor delineamento e planejamento de atividades acadêmicas e conservacionistas. Assim sendo, a presente Tese de Doutorado objetivou obter o máximo possível de informações sobre os atributos intrínsecos e o modo de vida de R. pygmaea entre os anos de 2013 e 2016. São apresentados, ao longo de cinco capítulos, os manuscritos para apreciação referentes à análise cienciométrica da família Bufonidae no Brasil durante os últimos 30 anos (Capítulo 1), observações sobre o comportamento reprodutivo, oviposição, desenvolvimento embrionário, larval e metamorfose de R. pygmaea (Capítulo 2), descrição das vocalizações de anúncio e de soltura de R. pygmaea (Capítulo 3), descrição do comportamento defensivo de R. pygmaea (Capítulo 4) e predação de R. pygmaea por duas espécies de serpentes (Capítulo 5). Palavras-chave: Cienciometria; Herpetologia; Reprodução; Bioacústica; Ecologia. viii ABSTRACT NATURAL HISTORY OF Rhinella pygmaea (MYERS & CARVALHO, 1952), AN ENDEMIC SPECIES FROM ATLANTIC RAIN FOREST IN SOUTHEASTERN BRAZIL Doctoral candidate: Caio Antônio Figueiredo de Andrade Advisor: Prof. Dr. Leonardo Serafim da Silveira Rhinella pygmaea (Myers & Carvalho, 1952) is an amphibian species of the family Bufonidae Gray, 1825, which presents few published records about its natural history. Aspects on its reproductive biology were published in 1994, morphological features and geographical distribution were revised in 2009, and the advertisement call was described for the very first time in 2013. A scientometric analysis of papers related to Brazilian bufonids published along the past 30 years revealed a need of researching on such themes/study areas where this family is poor studied, to access on academic research and species conservation. This way, the present Doctorate Theses aimed for obtaining information about natural history of R. pygmaea between 2013 and 2016. The following five chapters presents manuscripts for appreciation, concerning to a scientometric analysis of the family Bufonidae in Brazil in the past 30 years (Chapter 1), observations on reproductive behaviour, oviposition, embryonic/larval development and metamorphosis of R. pygmaea (Chapter 2), description of advertisement and release calls of R. pygmaea (Chapter 3), description of defensive behaviour of R. pygmaea (Chapter 4) and predations over R. pygmaea by two snake species (Chapter 5). Keywords: Scientometry; Herpetology; Reproduction; Bioacoustics; Ecology. ix LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 1.1. Produção científica abordando Bufonídeos brasileiros nos últimos 30 anos .......................................................................................................................... 20 Figura 1.2. Distribuição dos artigos abordando Bufonídeos brasileiros nos últimos 30 anos, separados por diferentes temas ..................................................................... 21 Figura 1.3. Distribuição dos artigos abordando Bufonídeos brasileiros nos últimos 30 anos, separados por diferentes biomas ................................................................... 22 Figura 1.4. Distribuição dos artigos abordando Bufonídeos brasileiros nos últimos 30 anos, realizados em áreas protegidas ...................................................................... 25 Figura 2.1. Macho adulto de Rhinella pygmaea em atividade de vocalização ........ 32 Figura 2.2. Casal de Rhinella pygmaea em amplexo axilar .................................... 33 Figura 3.1. Espécime de Rhinella pygmaea , abrigado em cavidade subterrânea .. 42 Figura 3.2. Vocalização de anúncio de Rhinella pygmaea ...................................... 44 Figura 3.3. Vocalização de soltura de Rhinella pygmaea ........................................ 45 Figura 4.1. Macho adulto de Rhinella pygmaea , exibindo o comportamento defensivo de tanatose .............................................................................................. 51 Figura 4.2. Macho adulto de Rhinella pygmaea , exibindo o comportamento defensivo stiff-legg .................................................................................................... 52 Figura 5.1. Imagem radiográfica indicando a ingestão de um anfíbio anuro ........... 59 Figura 5.2. Erythrolamprus miliaris predando Rhinella pygmaea ............................ 60 x LISTA DE TABELAS Tabela 1.1. Número de citações para cada espécie nos artigos analisados ........... 23 Tabela 2.1. Dados obtidos para casais que efetuaram desovas em laboratório ..... 34 Tabela 2.2. Desenvolvimento embrionário, larval e metamorfose de R. pygmaea . 35 xi LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS BHL - Biodiversity Heritage Library CRC - Comprimento Rostro-Cloacal IUCN - União Internacional para Conservação da Natureza LMPA - Laboratório de Morfologia e Patologia Animal NEPAS - Núcleo de Estudos e Pesquisas em Animais Selvagens da UENF SciELO - Scientific Electronic Library Online SNUC - Sistema Nacional de Unidades de Conservação UENF - Universidade Estadual
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