Universidade De São Paulo Ffclrp

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

Aspectos da ecologia e biologia de Plecoptera (Insecta) em riachos da Serra da

Mantiqueira e da Serra do Mar, no Estado de São Paulo

Karina Ocampo Righi Cavallaro

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das

exigências para a obtenção do título de Doutor em

Ciências, Área: Entomologia

RIBEIRÃO PRETO - SP

2011 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

Aspectos da ecologia e biologia de Plecoptera (Insecta) em riachos da Serra da

Mantiqueira e da Serra do Mar, no Estado de São Paulo

Karina Ocampo Righi Cavallaro

Orientador: Claudio Gilberto Froehlich

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das

exigências para a obtenção do título de Doutor em

Ciências, Área: Entomologia

RIBEIRÃO PRETO – SP

2011

Aos meus pais, Marilda e Righi, pelas histórias de sucesso na educação dos filhos, diante de todas as adversidades. A meu esposo, Marcel, com quem o convívio se traduz em todos os valores pelos quais se deseja viver junto de alguém.

“Omnia vincit amor”

RESUMO GERAL

Os objetivos deste trabalho foram: i) inventariar a fauna de Plecoptera das duas vertentes da Serra da Mantiqueira (Parque Estadual de Campos do Jordão e Região de Pindamonhangaba) e da Serra do Mar (Núcleos Santa Virgínia e Picinguaba), com base em larvas e adultos; ii) determinar qual escala (local ou regional) melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Plecoptera; iii) analisar quais as escalas espaciais (mesohábitat, riacho, vertente e serra) que melhor estruturam estas comunidades; iv) identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais de larvas de Plecoptera; v) testar a existência de sazonalidade na distribuição dos gêneros registrados; vi) investigar a dieta e os grupos tróficos da fauna de Plecoptera e vii) inventaria a composição do drift das larvas de Plecoptera. Foram registradas duas famílias, sete gêneros e 21 espécies, dos quais seis gêneros e 13 espécies na Serra da Mantiqueira e seis gêneros e 14 espécies foram encontrados na Serra do Mar. Os resultados mostram que as duas serras possuem uma porção bastante significativa da riqueza taxonômica do Brasil, podendo estar relacionada ao grande esforço amostral, que abrangeu coleta de larvas e adultos e explorou diversos mesohábitats e riachos, evidenciando a grande riqueza de Plecoptera no bioma Mata Atlântica. Os resultados da análise de similaridade, bem como os testes de hipótese indicaram que as comunidades de larvas de Plecoptera coletadas em Campos do Jordão foram estruturadas segundo as características ambientais de escala local. Os fatores ambientais de maior escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou às microbacias, não foram determinantes na estruturação da desta fauna. A partilha da variância evidenciou que as variáveis puramente espaciais explicaram 19,9% da variância e que adicionais 8,1% foram explicados pela interação entre variáveis espaciais e temporais. 19,6% variância foi explicada puramente pelas variáveis temporais, enquanto que 52,4% permaneceram inexplicados. A ordenação canônica identificou que a variável física estrutural relacionada à profundidade foi a principal variável explanatória responsável pela estruturação espacial das comunidades de Plecoptera estudadas. A temperatura máxima e precipitação foram às principais variáveis explanatórias relacionadas à estrutura temporal observada. A análise circular confirmou a baixa estruturação temporal nas comunidades de larvas de Plecoptera na Serra da Mantiqueira.

Quando se analisou a estrutura espacial das comunidades de Plecoptera nas quatro vertentes da Serra da Mantiqueira e Serra do Mar, a riqueza padronizada mostrou expectativa de riqueza similar entre os mesohábitats, no entanto não houve diferenças entre vertentes e serras. Os gêneros de Plecoptera fizeram uso diferencial dos mesohábitats nos riachos, sendo que a maioria dos gêneros apresentou a preferência pelo substrato folhas em corredeiras. A análise de variância multivariada (Permanova) mostrou tendência de segregação das amostras de cada vertente e tipo de mesohábitat. Assim, a estrutura espacial das comunidades de larvas de Plecoptera parece predita pelos fatores ambientais da escala local ligadas aos mesohábitats e pelos fatores de maior magnitude da escala regional, associados às vertentes. A Análise de Redundância (RDA) evidenciou a altitude, temperatura da água e largura como as variáveis ambientais locais que mais contribuíram para explicar a estrutura das comunidades. No entanto, as variáveis ambientais locais explicaram apenas 10,7% da variabilidade dos gêneros, 15,8% da variabilidade foi explicada pelas variáveis ambientais indissociáveis da matriz geográfica, 23,4% foi explicada pela posição geográfica dos riachos e 50,1% permaneceu inexplicada. A análise do conteúdo estomacal sugere que Anacroneuria e Kempnyia são principalmente predadores e, as dietas foram compostas principalmente por de larvas de Simuliidae, Chironomidae, Baetidae e Hydropsychidae. Houve variação com consumo de itens alimentares relacionada a diferentes classes de tamanho, mudando de detritos a quironomídeos nos primeiros instars, principalmente para simulídeos, em seguida para uma dieta mais ampla, onde efeméridas e tricópteros aumentam sua importância relativa em relação às outras presas consumidas. Já os gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla foram classificados com raspadores, as dietas foram similares, sendo composta tanto por algas como por partículas de matéria orgânica associadas à microbiota, enfatizando a importância do perifíton como fonte de alimento direto para estes táxons. Um total de 281 larvas de Plecoptera, pertencentes a seis gêneros e a duas famílias foi registrado no drift; Paragripopteryx foi o gênero mais abundante. Os testes estatísticos não-paramétricos não detectaram diferenças significativas entre os riachos amostrados quanto à ordem hidrológica e no tempo. De modo geral, as abundâncias de plecópteros no drift apresentam uma tendência em abundância relacionada com os períodos de alta precipitação. Os resultados encontrados

nesse estudo destacam a contribuição tanto das variáveis ambientais locais quanto da posição geográfica dos riachos na estruturação das comunidades Plecoptera.

Palavras-chave: Inventário faunístico, distribuição espaço-temporal, hábitos alimentares, drift, região montanhosa.

iii

GENERAL ABSTRACT

The aims of this work were: i) to inventory the Plecoptera fauna in two slopes of the Mantiqueira Mountains (Campos do Jordão State Park and Pindamonhangaba Region) and of the Serra do Mar (Santa Virginia and Picinguaba Nuclei), based on adults and larvae; ii) to determine what scale better predicts plecopteran larvae assemblage structure (local or regional); iii) to analyze the spatial scales (mesohabitat, stream, slope and mountain) that best explain the spatial structure of these assemblages; iv) to identify and to quantify the contribution of explanatory environmental variables on spatiotemporal distribution patterns of Plecoptera larvae; v) to test the occurrence of seasonality of the most abundant genera recorded; vi) to investigate the diet and trophic groups of Plecoptera fauna and vii) to inventory the composition of the stonefly drift. Two families, seven genera and 21 species were recorded; six genera and 13 species were found in the Serra da Mantiqueira and six genera and 14 species the Serra do Mar. The results showed that both mountains had a very significant portion of the taxonomic richness of Brazil, probably due to the sampling methodology used, that covered the collection of larvae and adults and explored several kinds of mesohabitats and streams, showing the great Plecoptera richness of the Atlantic forest. Results of similarity analyses, as well as hypothesis tests indicated that plecopteran larvae assemblages collected in Campos do Jordão were structured according to environmental features of local scale. The environmental factors at larger scale, such as size of streams or the micro-basins, were not determinant in structuring assemblages. The variance partitioning showed that the purely spatial variables explained 19.9% of the variance, the purely temporal variables explained 19.6% and an additional 8.1% were explained by the interaction between temporal and spatial variables, while 52.4% remained unexplained. The canonical ordination identified physical structure variables related to depth as the main explanatory variable responsible by the spatial framework of Plecoptera assemblages studied. The maximum temperature and rainfall were the main explanatory variables related to the temporal framework observed. The circular analysis confirmed the weak temporal framework in Plecoptera larvae assemblages in Serra da Mantiqueira streams. When the spatial structure of Plecoptera larvae assemblages were investigated in four slopes of the Serra da Mantiqueira and Serra do Mar, richness showed a similar tendency between

mesohabitats, but there was no difference in richness among slopes and mountain ranges. The Plecoptera genera made differential use of mesohabitats in the streams, where most of the genera showed a preference for the substrate leaves in riffles. The multivariate analysis of variance (Permanova) showed a trend of segregation of samples from slopes and mesohabitats. Thus, the spatial structure of the assemblages seems predicted by environmental factors of local scale related to mesohabitats and the features of regional scale, associated with slopes. The Redundancy Analysis (RDA) showed elevation, water temperature and width as the local environmental variables that contributed most to explain the spatial structure of communities. However, local environmental factors explained only 10.7% of the data variability, 15.8% of the data variability was explained by environmental variables inseparable from the geographical matrix, 23.4% was explained by the geographical location of streams and 50.1% remained unexplained. Diet analysis shows that Anacroneuria and Kempnyia are mainly predatory, the diets were composed mainly of Simuliidae, Chironomidae, Baetidae and Hydropsychidae larvae. Diet varied in relation to different size classes, from detritus and chironomids in the earliest instars, to primarily simuliids, to a broader diet in which mayflies and caddisflies increased in importance relative to other prey. Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx and Tupiperla larvae were assigned to the scrapers functional feeding group, the diets of all gripopterygids were similar, comprising both algae and particulate organic matter associated with the microbiota, emphasizing the importance of periphyton as a direct food source for these taxa. A total of 281 Plecoptera larvae, belonging to six genera and two families, were collected in drift; Paragripopteryx was the most abundant genus. The non-parametric statistical tests showed no significant differences between the sampled streams either hydrological order or in time. In general, the plecopteran drift abundance showed a tendency in abundance related to periods of high rainfall. The results of this study showed the similar contribution of local environmental variables and the geographic location in the Plecoptera community structure.

Keywords: faunistic inventory, spatial and temporal distribution, feeding habits, drift, mountain region.

AGRADECIMENTOS

A elaboração de uma tese é sempre um processo longo e complexo que envolve, necessariamente, a participação de muitas pessoas, tanto profissional como afetivamente. Aproveitarei esta oportunidade para recuperar todos os personagens dessa história que se estendeu pelos últimos quatro anos, do modo como ficaram registrados na minha memória, apesar do risco das omissões.

Quando me mudei para Ribeirão Preto não sabia o que iria fazer, pois já havia recebido um não do meu orientador. Como uma mãozinha do destino, se é que existe, fui convidada para participar de um projeto da Embrapa através de uma indicação do meu ex-orientador de mestrado. E olha que engraçado, o laboratório para o qual eu iria levar o material seria o do professor Cláudio!

Quando cheguei lá, existia certa divisão entre as Luluzinhas e os Bolinhas e, como uma boa representante da classe, acabei tendo mais afinidade com as Luluzinhas... E olha que a afinidade foi grande! Com a convivência, elas acabaram me apoiando a tentar mais uma vez conversar com o professor e pedir orientação para o doutorado... Acabei tentando e, não é que acabou dando certo!

Começo agradecendo a Débora Calheiros (Embrapa Pantanal) e, principalmente ao professor Dr. Kennedy F. Roche pela lembrança e oportunidade no referido projeto. Afinal, ele foi o primeiro passo para o meu doutorado. Como também, não poderia deixar de agradecer as, agora doutoras, Márcia R. Spies e Ana Emília Siegloch pelo estímulo e não me deixar desistir!

Ao Professor Dr. Cláudio Gilberto Froehlich que foi melhor orientador que eu poderia desejar. Nossas conversas foram sempre muito esclarecedoras e colaboraram imensamente para a solução dos problemas com que me deparei ao longo da minha pesquisa. Obrigada pela paciência, eternos ensinamentos, preciosos conselhos e pelas riquíssimas histórias de história campo e da vida. É uma imensa honra e orgulho tê-lo com orientador. Muito, muito obrigado!!!

Este estudo, provavelmente, não teria sido desenvolvido sem o apoio do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), através da bolsa

concedida; do programa BIOTA/FAPESP através do Projeto Temático “Levantamento e Biologia de Insecta e Oligochaeta aquáticos de sistemas lóticos do Estado de São Paulo”, sob coordenação do Prof. Dr. Claudio G. Froehlich, processo no 200310517-9 e o apoio logístico dos diretores dos parques, Marco Antonio Púpio, Marcos Yamamoto, João Paulo Villani e Sueli Lorejan.

Como utilizei parte do material dos projetos de doutoramento já em andamento, acabei só participando da última coleta do projeto da Ana. Desta forma, agradeço imensamente à Ana Emília e Márcia e também ao motorista Christóvão Inácio dos Santos que muito auxiliou no campo.

Não posso deixar de agradecer também um grande incentivador, mais do que mestre, é um amigo para todas as horas, conselheiro, marcou importante presença na minha vida acadêmica. Obrigada Otávio Froehlich! Ao lado dele, e também grande amiga, agradeço a Manú.

Estendo meus agradecimentos à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – Universidade de São Paulo, através do Programa de Pós-Graduação em Entomologia. Bem como aos funcionários da pós, em especial Renata Cavallari e Vera Orlandini, sempre disponíveis e bem dispostas... Obrigada pela amizade, pelas longas conversas, pelos cafezinhos, pelos ombros amigos e pelos inestimáveis conselhos! Não posso esquecer a Cidinha, que sempre participava destas conversas e do momento café!

Agradeço ainda aos companheiros de laboratório: Adolfo, Luis, Rafael, Rodolfo, pelo convívio, companheirismo e ensinamentos. A Lucas Lecci, em especial, pela paciência, prontidão e por toda ajuda prestada na identificação dos adultos.

Bem, a longa convivência com algumas pessoas no laboratório, fez a relação de coleguismo se transformar em amizade, daquelas muito especiais. Na verdade, foi amizade a primeira vista! Eu tenho o maior orgulho de ter conhecido e atualmente poder trabalhar com pessoas como Márcia e Ana. Muito obrigada pela generosidade em ceder parte do material do doutoramento de vocês, pelas observações pertinentes e as múltiplas e inestimáveis contribuições, principalmente nas análises estatísticas, no meu trabalho! Ainda pelo apoio, continuado estímulo, disposição e valiosa parceria! Não

vii

poderia deixar de mencionar, o Tiago Gomes, muito obrigada pelas ótimas tardes de descontração no laboratório, pela inesquecível viagem a Serra da Canastra e principalmente por sua amizade!

Aos colegas do curso de pós-graduação agradeço pela amizade e agradáveis conversas. A todos os integrantes do Projeto Temático “Levantamento e Biologia de Insecta e Oligochaeta aquáticos de sistemas lóticos do Estado de São Paulo” pela amizade e companheirismo, e pelas discussões sobre insetos aquáticos.

Outros amigos, ainda que não tenham contribuído muito para a própria pesquisa, ou mesmo que em alguns casos não saibam muito sobre Plecoptera, eu tenho que agradecer simplesmente por terem feito com que eu saísse de casa, conversasse e, à vezes, tomasse umas cervejas. Nesse sentido, mando um “muitíssimo obrigado” para Ana Carla Aquino, Aléssio Datovo, Lú do Aléssio (Luciana Tosin), Adriana Takako, Tiago Pereira, Cris, André Esguícero, Fernando D’Agosta, Fernando Apone, Murilo Carvalho, Lú do Murilo (Luciana Ruas), Sininho (Flávia Petean), Verônica Motta, Mónica Rodriguez, Vaca (Murilo Pastana), Osmar Santos, Hertz Figueiredo, Dona Cláudia Nunes e a Professora Dra. Marlene Sofia Arcifa Froehlich (FFCLRP/USP). Aos “LIRPianos”, obrigada pela amizade, risadas e por me adotarem na turma de vocês, mesmo como sendo uma “agregada”. Não poderia deixar de agradecer em especial, Ana Carla, Tiago e Aléssio (nosso hóspede especial), pela prontidão, companheirismo, carinho, amizade compartilhada e pelos indescritíveis momentos de descontração. Aos professores Dr. Ricardo Macedo Corrêa e Castro e Dr. Flávio Bockmann pelo convívio e troca de experiências.

A todos os meus amigos e familiares, que de uma forma ou outra, me apoiaram ao longo dessa tese. E a todos que de alguma forma contribuíram para a realização desse trabalho, mas que infelizmente foram esquecidas.

Por fim, agradeço em especial àqueles que sempre me apoiaram incondicionalmente, que apostaram em mim mais do que ninguém e seguramente são os que mais compartilham da minha alegria: minha amada família. Meu muito obrigada pela compreensão quanto ao afastamento e ausência em momentos especiais. Mesmo à distância fizeram chegar, de diversas formas, seus incentivos e carinhoso cuidado.

viii

Marilda e Righi, meus pais, os mais profundos agradecimentos por suas sábias lições de esperança; sempre repetindo palavras essenciais – como, por exemplo, amor, crença, compreensão, alegria – infundiram-me a confiança necessária para correr atrás dos meus sonhos. A minha irmã e cunhado, Vanessa e Celso, e o mais novo integrante de família, o pequeno Pietro, pelo incentivo em todos os momentos. Em especial a minha sobrinha, linda, Maria Eduarda que traz tanta luz e gosto para minha vida, um amor especial! Amo muito vocês!

À outra parte da querida família, meus sogros, Maria de Lourdes e Roberto, meus cunhados, Mi e Lú, Tato e Nil, e não poderia faltar a Gabi; obrigada por nos esperar sempre com nossos pratos preferidos (hum, aquela kafta! E aquele estrogonofe, então!), pelo carinho, acolhida na família e momentos de tanta alegria. Em especial ao Lú, que apesar de chegar e sair da minha casa às vezes em horários esdrúxulos redimiu-se muito bem esclarecendo dúvidas estatísticas do último capítulo.

A minha avó, Adelaide (in memorian), simplesmente por ter existido na minha vida! Obrigada por mostrar sempre o lado bom das coisas e das pessoas. Pelo amor incondicional, apoio, sábias palavras... Saudades!

E, finalmente, obrigada ao meu amado Marcel, Chubas para os íntimos – meu marido, melhor amigo, psiquiatra, dicionário, meu prestimoso sabichão e ainda saco de pancadas. Ele me elogiou, consolou, orientou, bajulou – tem um talento especial em bajular – me alimentou, trouxe “tereré”, chocolate e guloseimas durante todo o processo. Por ser corajoso o suficiente para me fazer críticas construtivas e, desculpe pelo olho roxo (rsrsrs). Obrigada pelos seus elogios extravagantemente absurdos, por cuidar da limpeza da casa e cozinhar, para que eu pudesse continuar escrevendo. Pela constante e paciente confiança em mim e pelo conselho em tudo, desde o projeto inicial até a leitura final desta tese. Além disso, por me forçar a trabalhar quando eu não queria, por seus conselhos práticos, por rir quando eu tinha vontade chorar e principalmente por me fazer tão feliz. E não poderia deixar de agradecer o melhor presente do mundo, a Laila, que independente do que ocorra sempre nos espera com muita alegria, a cachorrinha mais linda do mundo!

CONTEÚDO

RESUMO GERAL ...... i

GENERAL ABSTRACT ...... iv

AGRADECIMENTOS ...... vi

CONTEÚDO ...... x

INTRODUÇÃO GERAL ...... 1

CAPÍTULO 1 ...... 7

As espécies de Plecoptera da Serra do Mar e da Serra da Mantiqueira no Sudeste do Brasil ...... 8

RESUMO ...... 8

ABSTRACT: ...... 9

INTRODUÇÃO ...... 10

MATERIAL E MÉTODOS...... 12

Área de Estudo ...... 12

Amostragem ...... 15

RESULTADOS ...... 18

DISCUSSÃO ...... 24

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 27

CAPÍTULO 2 ...... 35

Comunidades de Plecoptera (Insecta) em uma região montanhosa, Sudeste do Brasil: influência dos fatores ambientais nos padrões espaciais e temporais ...... 36

RESUMO...... 36

INTRODUÇÃO ...... 38

MATERIAL & MÉTODOS ...... 39

Área de estudo ...... 39

Amostragem ...... 42

Análise de dados ...... 43

RESULTADOS ...... 48

Padrões espaciais de múltiplas escalas ...... 48

Padrões espaciais e temporais: influência das variáveis ambientais ...... 52

DISCUSSÃO ...... 59

Padrões espaciais de múltiplas escalas ...... 59

Padrões espaciais e temporais: influência das variáveis ambientais ...... 62

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 66

CAPÍTULO 3 ...... 79

Estrutura das comunidades de larvas de Plecoptera (Insecta) em uma região montanhosa, sudeste do Brasil: padrões espaciais e influência de fatores ambientais ...... 80

RESUMO...... 80

ABSTRACT: ...... 81

INTRODUÇÃO ...... 82

MATERIAL & MÉTODOS ...... 83

Área de estudo ...... 83

Amostragem ...... 86

Análise de dados ...... 88

RESULTADOS ...... 94

DISCUSSÃO ...... 106

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 114

CAPÍTULO 4 ...... 123

Hábitos alimentares das larvas de Plecoptera de uma região serrana do Sudeste do Brasil ...... 124

RESUMO...... 124

ABSTRACT: ...... 125

INTRODUÇÃO ...... 126

MATERIAL & MÉTODOS ...... 128

Área de estudo ...... 128

Amostragem ...... 130

RESULTADOS ...... 131

DISCUSSÃO ...... 141

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 146

CAPÍTULO 5 ...... 154

Drift das larvas de Plecoptera em riachos montanhosos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo ...... 155

RESUMO ...... 155

ABSTRACT ...... 156

INTRODUÇÃO ...... 157

MATERIAL & MÉTODOS ...... 158

Área de estudo ...... 158

Amostragem ...... 159

Análise de dados ...... 161

RESULTADOS ...... 162

DISCUSSÃO ...... 168

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 171

xii

INTRODUÇÃO GERAL

Insetos aquáticos são importantes elementos na dinâmica ecológica dos ambientes lóticos (Hynes 1970), apresentando um importante papel no fluxo de energia e na dinâmica de nutrientes do ambiente aquático. Vários fatores ambientais, associados a diferentes escalas espaciais e temporais podem determinar a distribuição das comunidades de insetos aquáticos. Entre os fatores espaciais locais, as variáveis dentro do riacho como velocidade da água, vazão, tipo de substrato, interações bióticas, disponibilidade alimentar, fatores químicos da água, ação antrópica, entre outras (e.g. Hynes 1970, Cummins & Klug 1979, Downes et al. 1995, Bispo & Oliveira 2007) atuam sobre as comunidades aquáticas. Por outro lado, as variáveis associadas às grandes escalas espacias, como uso do solo, condições climáticas, gradientes longitudinais e altitudinais, formação vegetacional e a localização geográfica dos riachos influenciam a estrutura das comunidades de insetos aquáticos (e.g. Li et al. 2001, Miserendino 2001, Roque et al. 2003, Goulart & Callisto 2005, Galbraith et al. 2008).

A ordem Plecoptera é um grupo relativamente pequeno, sendo representada por 16 famílias e cerca de 3.500 espécies (Fochetti & Tierno de Figueroa 2008) distribuídas por todos os continentes, exceto na Antártida (Hynes 1976; Zwick 2000; Stark et al. 2009), e desde o nível do mar até 5.600 m de altitude (Romero 2001).

A grande maioria dos adultos possui dois pares de asas bem desenvolvidas e na maioria das espécies, as asas posteriores possuem região anal formando lóbulos salientes, que se dobram sob o resto da asa quando o inseto está em repouso; característica esta que dá nome à ordem (pleco, dobrado ou pregueado; ptera, asas) (Bispo & Crisci-Bispo 2006), porém há espécies com asas vestigiais ou até mesmo ápteras. A cabeça é prognata, com peças bucais reduzidas nos adultos de algumas famílias ou funcionais em outras (Bispo & Crisci-Bispo 2006).

As larvas de Plecoptera são alongadas, achatadas nos Perlidae e mais cilíndricas/delgadas nos Gripopterygidae. As antenas são longas, filiformes e inseridas lateralmente na cabeça, perto da base das mandíbulas (Theischinger 1991). Tórax com três segmentos. O abdômen quase sempre é longo, com 11 segmentos e usualmente com o primeiro e o último reduzidos. Na parte terminal do abdome há um epiprocto dorsal,

um par de paraproctos látero-ventrais e um par de cercos articulados no 10º segmento, comumente segmentado e longo. Respiram por meio de brânquias dispostas em tufos pelo corpo, cujo número, posição e aspecto apresentam grande importância taxonômica, ou respiram através do tegumento (Hynes 1976; Pennak 1978).

Esses insetos caracterizam-se por apresentar seus estágios imaturos (ninfas) totalmente aquáticos e, salvo algumas exceções, ligados exclusivamente aos ambientes lóticos (Romero 2001; Bispo & Crisci-Bispo 2006). Pelo fato de possuírem vôo fraco, os adultos quase sempre são encontrados próximos a um corpo d’água. Os ovos são colocados na superfície da água ou presos a pedras, depositados individualmente ou agrupados, formando uma massa (Theischinger 1991). Nos Perlidae, encontrados no Brasil, as fêmeas formam cordões de ovos ligados entre si que não se desfazem na água e podem se aderir a um substrato firme. O desenvolvimento embrionário pode durar de poucas semanas a vários meses, as ninfas recém nascidas, em geral, necessitam de águas frias e oxigenadas (Hynes 1976). A duração do estágio ninfal é muito variável de espécie para espécie, e pode durar de três meses a anos, dependendo da espécie e das condições ambientais (Romero 2001).

Os imaturos são comuns em riachos limpos, com fundo rochoso e com águas bem oxigenadas. Devido à sua sensibilidade à poluição, juntamente com as ordens Ephemeroptera e Trichoptera, são utilizados em programas de biomonitoramento, bem como na avaliação de impacto ambiental (e.g. Wallace et al. 1996; Compin & Céréghino 2003).

A ordem é um importante componente das comunidades aquáticas, apresentando um importante papel na cadeia trófica. A alimentação da ninfa pode variar com a espécie e o estágio de desenvolvimento (Hynes 1976), em geral, são predominantemente predadoras, embora quando muito jovens tendam a ser detritívoras ou onívoras; alguns grupos utilizam partículas finas de detritos (coletores) ou grossas (fragmentadores), outros ainda, são herbívoros raspadores de algas (Hynes 1976; Giller & Malmqvist 1998). Cummins & Klug (1979) concluíram que os plecópteros são onívoros. Apesar da grande variedade de itens dos quais podem se alimentar, são importantes elos na transferência

de energia dentro dos ecossistemas lóticos, tanto predando quanto servindo de alimento ou sendo parasitados por outros organismos aquáticos (Pennak 1978; Ribeiro 2004).

Frente grande à importância das larvas de Plecoptera nos ecossistemas lóticos, esta ordem foi selecionada como objeto desta investigação sobre os aspectos da ecologia e biologia das comunidades de larvas em riachos de pequeno e médio tamanho. A Serra da Mantiqueira e Serra do Mar foram escolhidas como cenário deste estudo devido à grande diversidade de plecópteros em riachos montanhosos e por apresentar entre as vertentes um interessante relevo, marcado por diferenças climáticas, formações vegetacionais e na altitude. Em especial, entre a vertente onde está situado o Parque Estadual de Campos do Jordão, com clima subtropical de altitude e floresta de Araucária e a vertente voltada para o Núcleo Picinguaba com clima tropical chuvoso, devido o efeito orográfico. Além disso, as duas serras são consideradas locais de extrema importância biológica, sendo áreas prioritárias para a conservação de invertebrados (SBF/MMA 2002) e abarcam uma importante área de conservação da Mata Atlântica, bioma que possui grande riqueza de espécies e altos índices de endemismo, porém está extremamente ameaçado pela ocupação humana.

Devido ao grande número de objetivos reunidos neste trabalho, a presente Tese foi dividida em cinco capítulos, organizados na seguinte forma:

— Capítulo 1: Neste capítulo foi realizado o levantamento faunístico da ordem Plecoptera nas vertentes da Serra da Mantiqueira (Parque Estadual de Campos do Jordão e Região de Pindamonhangaba) e da Serra do Mar (Núcleos Santa Virgínia e Picinguaba), baseado em larvas e adultos. Sendo abordado o conhecimento da diversidade de Plecoptera do Brasil, com destaque ao Estado de São Paulo;

— Capítulo 2: Foram avaliadas quais as escalas espaciais de um modelo amostral hierárquico que melhor estruturam as comunidades de larvas de Plecoptera de riachos

montanhosos no sudeste do Brasil, além de identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espacial destas larvas;

— Capitulo 3: Este capítulo aborda as múltiplas escalas espaciais que estruturam as comunidades das larvas de Plecoptera no PECJ. Testes de hipóteses foram utilizados para determinar a escala que melhor prediz a distribuição espacial dessas larvas. Além disso, uma análise espaço-temporal foi utilizada para isolar e quantificar a contribuição de variáveis explanatórias sobre a estrutura das comunidades de larvas de Plecoptera. Como também, a existência de padrão sazonal na ocorrência dos gêneros do PECJ foi testada;

— Capítulo 4: O objetivo deste capítulo foi investigar a dieta e os grupos tróficos da fauna de Plecoptera do Parque Estadual Campos do Jordão;

— Capítulo 5: E por fim, este capítulo teve como objetivo inventariar a composição do drift das larvas de Plecoptera e, determinar se a ordem hidrológica dos riachos ou o tempo melhor prediz a abundância das larvas no drift dessas de riachos montanhosos no sudeste do Brasil.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Bispo, P.C. & Crispi-Bispo, V.L. 2006. Plecoptera.In: Costa, C.; Ide, I. & Simonka, C.E. (eds.). Insetos Imaturos. Metamorfose e Identificação Holos Editora - Ribeirão Preto. p. 67- 70.

Bispo, P.C. & Oliveira, L.G. 2007. Diversity and structure of Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera (Insecta) assemblages from riffles in mountain streams of Central Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 24: 283-293.

Compin, A. & Céréghino, R. 2003. Sensitivity of aquatic insect species richness to disturbance in the Adour-Garonne stream system (France). Ecological Indicators, 3: 135-142.

Cummins, K.W. & Klug, M.J. 1979. Feeding ecology of stream invertebrates. Annual Review of Ecology and Systematics, 10: 147-172.

Downes, B.J.; Lake, P.S. & Schreiber, E.S.G. 1993. Spatial variation in the distribution of stream invertebrates: implications of patchiness for models of community organization. Freshwater Biology 30:119-132.

Fochetti, R. & Tierno de Figueroa, J.M. 2008. Global diversity of stoneflies (Plecoptera; Insecta) in freshwater. Hydrobiologia, 595: 365-377.

Froehlich, C.G. 2009. Plecoptera. In: Domínguez, E. & Fernández, H.R. (eds). Macroinvertebrados bentônicos sudamericanos: Sistemática y biología. Fund. Miguel Lillo. Tucumán - Argentina. p. 145-166.

Galbraith, H.S.; Vaughn, E.C. & Meier, C.K. 2008. Environmental variables interact across spatial scales to structure trichopteran assemblages in Ouachita Mountain rivers. Hydrobiologia, 596: 401-411.

Giller, P.S. & Malmqvist, B. 1998. The Biology of Streams and Rivers. Oxford University Press, Oxford, 296.

Goulart, M. & Callisto, M. 2005. Mayfly distribution along a longitudinal gradient in Serra do Cipó, southeastern Brazil. Acta Limnolgica Brasiliensia, 17(1): 1-13.

Hynes, J.D. 1970. The Ecology of Running Waters. Liverpool University Press. XXIV + 555p.

Hynes, H.B.N. 1976. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 21:135-153.

Li, J.; Herlihy, A.; Gerth, W.; Kaufmann, P.; Gregory, S.; Urquhart, S. & Larsen, D.P. 2001. Variability in stream macroinvertebrates at multiple spatial scales. Freshwater Biology 46: 87-97.

Miserendino, M.L. 2001. Macroinvertebrate assemblages in Andean Patagonian rivers and streams: environmental relationships. Hydrobiologia 444: 147-158.

Pennak, R.W. 1978. Freshwater Invertebrates of the United States. 2nd ed. John Wiley & Sons, 803p.

Ribeiro, J. M. F. 2004. Plecoptera (Insecta) adultos da Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas. Dissertação de mestrado. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia. 73p.

Romero, V.F. 2001. Plecoptera. Pp. 93-109. In: Fernández, H. R. & Domínguez, E. (eds.). Guía para la Determinación de los Artrópodos Bentónicos Sudamericanos. Editorial Universitaria de Tucumán, 282 p.

Roque, F.O.; Trivinho-Strixino, S.; Strixino, G. Agostinho, R.C. & Fogo, J.C. 2003. Benthic macroinvertebrates in streams of the Jaragua State Park (Southeast of Brazil) considering multiple spatial scales. Journal of Insect Conservation 7: 63-72.

Rosenberg, D.M. & Resh, V.H. 1993. Freshwater monitoring and benthic macroinvertebrates. Chapman&Hall, New York, 488pp.

Stark, B.P.; Froehlich, C. & Zúñiga, M. del C. 2009. South American Stoneflies (Plecoptera). In: Adis, J.; Arias, J. R.; Golovatch, S.; Wantzen, K. M. & Rueda-Delgado, G. (ed.): Aquatic Biodiversity of Latin America (ABLA). Vol 5. Pensolft, Sofia-Moscow, 154pp.

Theischinger, G. 1991. Plecoptera (stoneflies). In: CSIRO Diviiosn of Entomology (ed.). The insects of Australia. A textbook for students and research workers. Melbourne University Press - Carlton, 2nd edition, v.1. p. 311-319.

Wallace, J.B.; Grubaugh, J.W. & Whiles, M.R. 1996. Biotic indices and stream ecosystem processes: results from an experimental study. Ecological Applications, 6: 140-151.

Zwick, P. 2000. Phylogenetic system and zoogeography of the Plecoptera. Annual Review of Entomology 45: 709-746.

CAPÍTULO 1

As espécies de Plecoptera da Serra do Mar e da Serra da Mantiqueira no Sudeste do Brasil

RESUMO.

Diante do conhecimento ainda incipiente da diversidade de Plecoptera do Brasil, evidenciado pelo grande aumento no número de espécies reportadas para o país nas últimas décadas, somado às necessidades de inventários faunísticos, o presente estudo teve o intuito de realizar o levantamento de Plecoptera em duas áreas da Serra da Mantiqueira (Parque Estadual de Campos do Jordão e Região de Pindamonhangaba) e da Serra do Mar (Núcleos Santa Virgínia e Picinguaba) situadas no Estado de São Paulo, abrangendo as larvas e os adultos. As larvas foram colecionadas em diversos riachos e mesohábitats com amostrador de Surber e os adultos por métodos de atração luminosa, rede entomológica e armadilha Malaise, entre maio de 2005 e novembro de 2008. Até o presente momento duas famílias, oito gêneros e cerca de 150 espécies estão registrados para o Brasil, sendo que as regiões Sul e Sudeste são significativamente melhor estudadas que as demais. Para o Estado de São Paulo são reportadas 61 espécies distribuídas em sete gêneros e duas famílias Neste estudo, considerando o esforço conjunto de todos os métodos de coleta foram registradas duas famílias, sete gêneros e 21 espécies, dos quais seis gêneros e 13 espécies na Serra da Mantiqueira e seis gêneros e 14 espécies foram encontrados na Serra do Mar. Os resultados mostram que as duas serras possuem uma porção bastante significativa da riqueza taxonômica do Brasil. Além disso, novos registros de espécies foram registrados para o Estado de São Paulo. A alta riqueza registrada nesse estudo pode estar relacionada ao grande esforço amostral, que abrangeu coleta de larvas e alados e explorou diversos mesohábitats e riachos, além disso, evidencia a grande riqueza de Plecoptera no bioma Mata Atlântica.

Palavras-chave: Brasil, Plecoptera, registros, Inventário faunístico.

ABSTRACT: Plecoptera species from Serra do Mar and Serra da Mantiqueira in southeastern Brazil

Due to the incipient knowledge about diversity of Brazilian Plecoptera, evidenced by the large increase in the number of species reported for the country in recent decades, coupled with the needs of faunistic inventories, the aim of this study was to inventory the plecopteran fauna, including larvae and adults, in two areas of the Serra da Mantiqueira (Campos do Jordão State Park and Pindamonhangaba Region) and Serra do Mar (Santa Virgínia and Picinguaba Nuclei of the Serra do Mar State Park) located in São Paulo State. The larvae were collected in several kinds of streams and mesohabitats with Surber sampler and the adults with light attraction methods, entomological nets and Malaise traps, between May 2005 and November 2008. Up to date, two families, eight genera and about 150 species are recorded for Brazil, and South and Southeast regions are significantly better studied than the other areas of the country. For the state of São Paulo are reported 61 species in seven genera and two families. In this study, in all, two families, seven genera and 21 species were recorded, of which six genera and 13 species in the Serra da Mantiqueira and six genera and 14 species were found in the Serra do Mar. The results showed that both mountains had a very significant portion of the taxonomic richness of Brazil. In addition, new records of species were recorded in the state of Sao Paulo. The high richness recorded in this study may be related to the sampling methodology used, that covered the collection of larvae and adults and explored several kinds of mesohabitats and streams, moreover it shows the great Plecoptera richness of the Atlantic forest.

Keywords: Brazil, Plecoptera, records, faunistic inventories.

INTRODUÇÃO

Na América do Sul existem seis famílias, 50 gêneros e aproximadamente 500 espécies (Froehlich 2010). No Brasil são conhecidas cerca de 150 espécies descritas em duas famílias, Gripopterygidae e Perlidae (Benedetto 1974; Froehlich 1969, 1981, 1984, 1990, 1993, 1994, 1998; Stark 2001; Olifiers et al. 2004).

A família Gripopterygidae distribui-se desde o sul do continente até, ao longo dos Andes, a Colômbia; já, a leste dos Andes, até o Paraguai e regiões altas do Brasil Central e Nordeste (Illies 1963; Froehlich 1999, 2009; Barreto-Vargas et al. 2005). Em nosso país são registrados quatro gêneros: Gripopteryx (PICTET 1841) com 13 espécies descritas para o Brasil (Illies, 1966; Froehlich 1969, 1990, 1993, 1994, 2010), Paragripopteryx ENDERLEIN 1909, com nove espécies descritas (Froehlich 1993, 2010), Tupiperla FROEHLICH 1969 tem 12 espécies brasileiras (Froehlich 1969, 1998, 2010), e Guaranyperla FROEHLICH 2001 possui apenas três espécies descritas, todas encontradas no sudeste brasileiro (Froehlich 2001, 2010).

A família Perlidae ocorre em toda América do Sul (Froehlich 2009). No Brasil possui um pouco mais de 100 espécies descritas em quatro gêneros. O gênero Anacroneuria KLAPÁLEK 1909 é encontrado praticamente em toda região Neotropical, com 73 espécies descritas no território brasileiro (Froehlich 2010). Já Kempnyia KLAPÁLEK 1914 possui 36 espécies distribuídas desde o Sul até ao Brasil central (Froehlich 1981, 1988, 1994; Bispo & Froehlich 2004a, 2007; Stark 2001; Froehlich 2010). O gênero Macrogynoplax ENDERLEIN 1909 possui oito espécies descritas para o norte do país e uma para Sudeste (Froehlich 1984; Stark 2001; Froehlich 2010). E, finalmente, o gênero Enderleina JEWETT 1960 tem somente quatro espécies descritas no norte do país (Froehlich 1981, 2002; Stark, 2001; Ribeiro-Ferreira & Froehlich 1999, 2001; Ribeiro & Rafael 2005, 2007; Froehlich 2010).

As larvas da ordem Plecoptera são quase exclusivamente aquáticas e de águas correntes limpas. Devido a sua sensibilidade à poluição, juntamente com as ordens Ephemeroptera e Trichoptera, são utilizados em programas de biomonitoramento, bem como na avaliação de impacto ambiental (e.g. Wallace et al. 1996; Compin & Céréghino 2003). Trata-se também de um grupo sensível a mudanças ambientais, sendo excelentes indicadores biológicos da qualidade da água (Alba-Tercedor 1996; Junqueira & Campos 1998; Junqueira et al. 2000).

A ordem é um importante componente das comunidades aquáticas, apresentando um importante papel na cadeia trófica; são importantes elos na transferência de energia entre os produtores e consumidores primários, uma vez que serve de recurso alimentar para outros níveis tróficos, e.g. outros invertebrados e peixes (Pennak 1978; Ribeiro 2004).

As larvas de plecópteros, com algumas exceções, são ligadas exclusivamente a ambientes lóticos (Romero 2001). Nos riachos, encontram-se mais comumente associadas a pedras, troncos ou galhos caídos ou a pacotes de folhas caídas, nestes tanto em corredeiras como remansos (Froehlich 2009). Já os adultos encontram-se mais frequentemente pousados na vegetação ripária, ou em alguns casos, sob pedras junto ao rio (Froehlich 2009).

A ordem Plecoptera no Brasil ainda é pouco conhecida. Até meados da década de 80 havia poucas informações disponíveis sobre Plecoptera no Brasil, sejam de cunho taxonômico, de biologia ou ecologia (Jewett 1959, 1960; Illies 1963, 1966; Froehlich 1969, 1981, 1984, 1988; Zwick 1972, 1973). A partir daí houve um aumento considerável de importantes contribuições, principalmente no âmbito taxonômico (Bispo & Froehlich 2004a, 2004b, 2004c, 2007; Bispo et al. 2005; Dorvillé & Froehlich 1997; Froehlich 1990, 1993, 1994, 1998; 2002, 2004, 2007, 2010; Ribeiro & Rafael 2005,2007, 2009; Ribeiro- Ferreira & Froehlich 1999, 2001; Righi-Cavallaro & Lecci 2010; Stark 2001; Olifiers et al. 2004; entre outros) e ecológico (Bispo et al. 2001, 2004; Bispo & Oliveira 2007, Crispi- Bispo et al. 2007; Roque et al. 2008; entre outros).

No entanto, o conhecimento sobre a fauna de Plecoptera no Brasil ainda é fragmentado, como evidenciado pelo catálogo de Froehlich (2010), onde dez estados

brasileiros não têm nenhum registro e seis estados têm menos de 10 espécies conhecidas.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

O estudo foi realizado em quatro áreas abrangendo as duas vertentes da Serra da Mantiqueira e as duas vertentes da Serra do Mar, no Estado de São Paulo.

Na Serra da Mantiqueira as coletas foram realizadas no Parque Estadual de Campos do Jordão (22°30’ a 22°41’S, 45°27’ a 45°31’ W) e região do município de Pindamonhangaba que abrange a Reserva Particular São Sebastião do Ribeirão Grande (22°44'S, 45°27'W), propriedades particulares e o Parque Natural Municipal de Trabiju (22°50'S, 45°31'W). No Parque Estadual da Serra do Mar as coletas foram realizadas nos núcleos Santa Virgínia (23°17’ a 23°24’S, 45°03’ a 45°11’W) e Picinguaba (23º15’ a 23°27’S, 45º03’ a 45°15’W) (Figura 1).

A Serra da Mantiqueira forma um divisor de águas entre as bacias do Rio Grande, em Minas Gerais, e a do Rio Paraíba do Sul, em São Paulo e Rio de Janeiro. Segundo Ponçano et al. (1981) a Serra da Mantiqueira é formada por escarpas elevadas e recortada por vales profundos. No planalto da Serra da Mantiqueira, vertente voltada para a Bacia do Rio Grande, está situado o Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) no município de Campos do Jordão. A atitude média é 1.650 m, sendo que o ponto mais alto do parque tem 2.007 m e o mais baixo 1.030 m. A cobertura vegetal é um mosaico de Floresta Ombrófila Densa e Mista Alto-Montana (Floresta de Araucaria angustifolia), e Campos de Altitude. O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do 12

tipo Cfb, subtropical de altitude (temperado oceânico), mesotérmico e úmido, sem estiagem e com temperatura média do mês mais quente inferior a 22°C e precipitação anual média de 1.800 mm (Seibert 1975).

A vertente da Serra da Mantiqueira voltada para o vale do Rio Paraíba do Sul é constituída por pequenos fragmentos de Mata Atlântica remanescentes de atividades antrópicas iniciadas no século XVIII pela colonização da região e, posteriormente pelo plantio de café (Dean 1996). Nessa vertente estão situadas as Reservas Florestais São Sebastião do Ribeirão Grande, reserva da empresa Votorantim Celulose e Papel destinada à conservação, e o Parque Natural Municipal do Trabijú, ambas situadas no município de Pindamonhangaba. A vegetação da região é composta por Campos de Altitude e Floresta Ombrófila Densa Montana (Hueck 1972). Atualmente, a vegetação original é encontrada apenas nas encostas da serra.

A reserva da Votorantim está situada na encosta da Serra da Mantiqueira. O Parque Municipal do Trabiju está localizado na encosta da Serra do Palmital, limite oeste da zona geomorfológica da Serra da Mantiqueira (Ponçano et al. 1981). O clima da região de Pindamonhangaba, segundo a classificação de Köppen, é do tipo Cwa, subtropical úmido com inverno seco e verão quente e a precipitação anual média de 1.000 mm anuais (Voltolini 2007). Apesar da proximidade das áreas, a Floresta Ombrófila Mista predomina na vertente continental da Serra da Mantiqueira (PECJ) e a Ombrófila Densa na vertente que corre para o vale do Rio Paraíba do Sul, pois os ventos continentais favorecem o estabelecimento da Floresta de Araucária, enquanto os ventos da vertente atlântica favorecem o estabelecimento da Floresta Densa (Siebert 1975).

A Serra do Mar possui topografia bastante acidentada nas regiões costeiras que em período de alta precipitação favorece escorregamentos e avalanches naturais. A alta sensibilidade erosiva das escarpas exige cuidado permanente para sua preservação, sendo de fundamental importância a manutenção da cobertura vegetal. Parte do Complexo Cristalino, a Serra do Mar é composta principalmente por granitos

Figura 1. Área de estudo. A) Brasil, B) Estado de São Paulo, destaque para as vertentes estudadas, na Serra da Mantiqueira: Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) e região de Pindamonhangaba (RP) e, na Serra do Mar: Núcleo Santa Virgínia (NSV) e Núcleo Picinguaba (NP). 14

e gnaisses. Os gnaisses, por intemperismo geram areia grossa, enquanto os granitos originam matacões e fragmentos de rochas (Popp 1987).

A vertente da Serra do Mar voltada para a planície litorânea abarca o Núcleo Picinguaba que faz ligação entre o Parque Estadual da Serra do Mar e o Parque Nacional da Bocaina formando uma grande área de proteção ambiental. O Núcleo abrange um gradiente altitudinal desde a cota zero até a altitude de 1.300 m, protegendo um continuum ecológico desde ambientes costeiros como a restinga herbácea e o mangue até a Floresta Ombrófila Densa Montana nas escarpas íngremes da serra (Plano de Manejo 2006). O clima da área, de acordo com Köppen é classificado como Af, tropical úmido, com precipitação alta durante todos os meses do ano. A Serra do Mar exposta à massa tropical atlântica é responsável pela acentuada pluviosidade, mesmo no inverno, devido ao efeito orográfico (Plano de Manejo 2006).

O Núcleo Santa Virgínia está localizado em uma faixa estreita do planalto atlântico entre a costa e o vale do Rio Paraíba do Sul. A área está situada na região de escarpas e reversos da Serra do Mar, no Planalto de Paraitinga-Paraibuna, com altitudes variando entre 870 e 1.100 m. A vegetação é caracterizada pela Floresta Ombrófila Densa Montana, com alguns pequenos trechos de Campos de Altitude e de Floresta de Neblina (Floresta da Crista da Serra do Mar). Os Campos e a Floresta de Neblina são formações muito pouco conhecidas e de pequena extensão em todo o Parque da Serra do Mar, sendo caracterizada pela alta densidade de bromélias e orquídeas e pela presença constante de neblina (Plano de Manejo 2006). O clima, de acordo com Köppen, também é classificado como Af, tropical úmido, porém ocorre diminuição das chuvas no outono e inverno que pode distinguir um período seco. O relevo aliado à temperatura menos elevada pela altitude do planalto, responde pela diminuição das chuvas na área comparada à planície litorânea (Plano de Manejo 2006).

Amostragem

A lista apresentada foi baseada primariamente no catálogo de Plecoptera da região Neotropical (Froehlich 2010), acrescida de artigos que tratavam da descrição

dessas espécies, ou que as registravam para alguma localidade no país, para obtenções de dados das localidades para os quais elas se encontravam reportadas, quando fosse necessário. Somado a estes registros já existentes na literatura, um inventário faunístico, coletando larvas e adultos de Plecoptera, foi realizado entre maio de 2005 e novembro de 2008 nas quatro vertentes estudadas.

As larvas foram coletadas em diferentes ambientes (e.g. riachos de baixa e média ordem e ambientes lênticos) e nos principais mesohábitats encontrados em um segmento do riacho (e.g. cachoeira, areia/remanso, pedra/corredeira, folha/corredeira e folha/remanso) (Figura 2). As amostragens foram realizadas com amostrador do tipo Surber (0,0361 m² e malha 0,25 mm) (Figura 3A).

O material coletado foi fixado com formaldeído 4%, transportado até o laboratório, lavado sob peneira de malha 250 μm, posteriormente triado sob microscópio estereoscópico e conservado em álcool 80%.

Os adultos foram coletados com armadilhas luminosas instaladas às margens dos riachos, tecido branco com luzes suspenso, uma lâmpada UltraVioleta de 15V e outra de 20V, (Figura 3 B) (Vanzolini & Papavero 1967); e bandejas, onde uma lâmpada fluorescente branca e outra UV, são colocadas sobre uma bandeja com álcool (Figura 3C), ambas conectadas em baterias. As armadilhas permaneceram em funcionamento desde o crepúsculo, por cerca de duas horas. Além destas técnicas luminosas, foi utilizada rede entomológica (puçá) para coletar os adultos que possuem atividade diurna e uma armadilha Malaise permaneceu armada continuamente por um período de dois anos no Parque Estadual de Campos do Jordão (Córrego Galharada - 4ª ordem) (Figura 3C).

Os adultos foram fixados e conservados em álcool 80%. Posteriormente, no laboratório, após preparação de genitálias, os adultos foram identificados no nível de espécie através de artigos de descrição taxonômica. As larvas foram identificadas no nível de gênero com auxílio do catálogo e chave taxonômica de Froehlich 1984, 2009; Zwick 2000; Olifiers et al. 2004.

Figura 2. Mesohábitats amostrados num trecho do riacho. A = areia/remanso; B = folha/remanso; C = pedra/corredeira; D = folha/corredeira; E cachoeira.

Figura 3. Métodos de amostragens utilizados para coleta de Plecoptera: A = amostrador de Surber, para coleta de larvas; B = armadilha Malaise; atração luminosa, C = em bandeja e D = lençol, para coleta de adultos.

RESULTADOS

Ao todo para o Brasil está registrado um total de duas famílias, oito gêneros e cerca de 150 espécies (Figura 4). Para o Estado de São Paulo foi reportado 59 espécies distribuídas em sete gêneros e duas famílias (Figura 4, Tabela I).

Figura 4. Mapa do Brasil indicando respectivamente o número de famílias (fam.), gêneros (gên.) e espécies (spp.) de Plecoptera registrado para as suas cinco regiões e para o Estado de São Paulo.

Neste estudo, levando em conta o esforço conjunto dos distintos métodos de coleta foram colecionadas duas famílias, sete gêneros, dos quais dois foram coletados exclusivamente no estágio de larva. Destes gêneros, foi possível identificar 21 espécies (Tabela II). O gênero Macrogynoplax foi registrado exclusivamente na Serra do Mar, enquanto Guaranyperla foi exclusivo da Serra da Mantiqueira.

Tabela I. Lista de espécies de Plecoptera registradas para o estado de São Paulo; *indica espécies coletadas no presente estudo.

Serra Serra da

Distribuição do Mar Mantiqueira GRIPOPTERYGIDAE Guaranyperla FROEHLICH 2001 G. guapiara FROEHLICH 2001 Iporanga X G. nitens FROEHLICH 2001 Campos do Jordão X G. sp. A Campos do Jordão X Gripopteryx (PICTET 1841) G. cancellata (PICTET 1841)* Campos do Jordão; Apiaí; Salesópolis; Santa Virgínia X X G. coruja FROEHLICH 1993 Salesópolis X G. flinti FROEHLICH 1993 Caraguatatuba X Campos do Jordão; Pindamonhangaba; Salesópolis; X X G. garbei NAVÁS 1936* Santa Virgínia G. juetah FROEHLICH 1990 Campos do Jordão X G. maculosa JEWETT 1960 Salesópolis X G. pilosa FROEHLICH 1990 Campos do Jordão X G. pinima FROEHLICH 1993 Salesópolis X G. reticulata BRAUER 1866* Campos do Jordão; Salesópolis X X Paragripopteryx ENDERLEIN 1909 P. anga FROEHLICH 1969 Santo André; Salesópolis X P. blanda FROEHLICH 1969 Santo André; Salesópolis X P. delicata FROEHLICH 1994 Campos do Jordão; Salesópolis X X P. egena FROEHLICH 1994 Iporanga X P. guardae FROEHLICH 1994 Campos do Jordão X P. hamata FROEHLICH 1994* Campos do Jordão; Pinciguaba; Salesópolis X X P. klapaleki ENDERLEIN 1909 Campos do Jordão; Intervales; Salesópolis X X P. merui FROEHLICH 1994 Campos do Jordão X

Continuação da Tabela I.

Tupiperla FROEHLICH 1969 T. eleneorae (FROEHLICH 1988) Intervales; Iporanga; Salesópolis X T. gracilis ZWICK 1972* Campos do Jordão; Cajuru; Pindamonhangaba; Salesópolis X X T. illiesi FROEHLICH 1998 Santo André; Salesópolis X T. modesta FROEHLICH 1998 Campos do Jordão X T. reichardti FROEHLICH 1998* Campos do Jordão; Jundiaí; Santa Virgínia X X T. robusta FROEHLICH 1998 Campos do Jordão X T. tessellata BRAUER 1866* Jundiaí; Santa Virgínia X X T. umbya FROEHLICH 1998 Iporanga X PERLIDAE Anacroneuria KLAPÁLEK 1909 A. boraceiensis FROEHLICH 2004 Iporanga; Salesópolis X A. debilis (PICTET 1841) Pindamonhangaba X Campos do Jordão; Guaratinguetá; Iporanga; X X A. flintorum FROEHLICH 2002* Pindamonhangaba A. iporanga BISPO & FROEHLICH 2004 Iporanga X A. itajaimirim BISPO & FROEHLICH 2004 Iporanga X A. mantiqueirae FROEHLICH 2010* Campos do Jordão X A. paulina (NAVÁS 1936) Salesópolis; Santo André X A. petersi FROEHLICH 2002 Iporanga; Salesópolis; Santo André X A. polita (BURMEISTER 1839) Iporanga; Salesópolis; Sete Barras X A. simulans FROEHLICH 2010* Campos do Jordão X A. singularis RIGHI-CAVALLARO & LECCI 2010 Pedregulho X A. subcostalis KLAPÁLEK 1921 Iporanga; Salesópolis X A. tabatae FROEHLICH 2010* Campos do Jordão; Guaratinguetá X A. toriba FROEHLICH 2002* Campos do Jordão; Pinciguaba X X A. tupi BISPO & FROEHLICH 2004 Iporanga X

Continuação da Tabela I.

A. uyara FROEHLICH 2002 Salesópolis X A. vanini FROEHLICH 2004 Salesópolis X Kempnyia KLAPÁLEK 1914 K. auberti FROEHLICH 1996 Iporanga X K. barbiellinii (NAVÁS 1925) Águas de Lindóia K. colossica (NAVÁS 1934) Cubatão; Iporanga; Salesópolis; Santo André X X K. flava KLAPÁLEK 1916 Iporanga; Salesópolis X X K. gracilenta (ENDERLEIN 1909)* Campos do Jordão; Salesópolis; Santo André X X K. jatim FROEHLICH 1988 Campos do Jordão; Guaratinguetá; Santo André X X K. mirim FROEHLICH 1984 Santo André X K. neotropica (JACOBSON & BIANCHI 1905) Iporanga X X K. obtusa KLAPÁLEK 1916 Campos do Jordão X X K. petersorum FROEHLICH 1996* Iporanga X K. tamoya FROEHLICH 1984* Campos do Jordão; Guaratinguetá X K. umbrina FROEHLICH 1988 Salesópolis X K. vanini FROEHLICH 1988 Salesópolis; Campos do Jordão X Macrogynoplax Enderlein 1909 M. veneranda FROEHLICH 1984* Iporanga; Salesópolis X A. uyara FROEHLICH 2002 Salesópolis X

Tabela II. Composição taxonômica de larvas e adultos de Plecoptera coletadas na Serra da Mantiqueira, Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ) e Região de Pindamonhangaba (Pinda), e Serra do Mar, Núcleos Santa Virgínia (NSV) e Picinguaba (NP). **registro apenas de larvas.

Serra da Mantiqueira Serra do Mar PECJ Pinda NSV NP GRIPOPTERYGIDAE Gripopteryx (PICTET 1841) G. cancellata (PICTET 1841) X G. garbei NAVÁS 1936 X X X G. reticulata BRAUER 1866 X Guaranyperla FROEHLICH 2001 ** ** Paragripopteryx ENDERLEIN 1909 P. hamata FROEHLICH 1994 X X P. sp. n A X X P. sp. n B X Tupiperla FROEHLICH 1969 T. gracilis ZWICK 1972 X T. reichardti FROEHLICH 1998 X X T. tessellata BRAUER 1866 X T. sp. n X PERLIDAE Anacroneuria KLAPÁLEK 1909 A. flintorum FROEHLICH 2002 X A. mantiqueirae FROEHLICH 2010 X A. simulans FROEHLICH 2010 X A. tabatae FROEHLICH 2010 X A. toriba FROEHLICH 2002 X X A. sp. n X Kempnyia KLAPÁLEK 1914 K. gracilenta (ENDERLEIN 1909) X K. petersorum FROEHLICH 1996 X X K. tamoya FROEHLICH 1984 X K. sp. n X Macrogynoplax Enderlein 1909 M. veneranda FROEHLICH 1984 X

Considerando as quatro vertentes, tanto na Serra da Mantiqueira quanto na Serra do Mar, foram registradas duas famílias e seis gêneros (Tabela II). No Parque Estadual de Campos do Jordão, dos gêneros amostrados, apenas Guaranyperla foi coletado exclusivamente no estágio de larva e, 11 espécies foram registradas (Tabela II). Na Região

de Pindamonhangaba, apenas três gêneros foram coletados nos estágios de larva e adulto, sendo reportadas três espécies para esta vertente (Tabela II).

No Núcleo Santa Virgínia, quatro gêneros foram encontrados pela coleta de larva e adulto, nove espécies foram reportadas. No Núcleo Picinguaba apenas três, dos seis gêneros, foram coletadas em ambos os estágios. Nesta vertente apenas seis espécies foram registradas.

DISCUSSÃO

Dentre as duas famílias registradas para o país, Perlidae se destaca, comportando ao todo 50% dos gêneros e mais de 75% das espécies brasileiras. Esse grande número de espécies pode estar relacionado à própria diversidade desta família, compreendendo uma grande porcentagem das espécies de Plecoptera na região neotropical; como também ao fato de estarem amplamente distribuídos, estando ausentes apenas na Região Australiana (Froehlich 2009).

Gripopterygidae, por outro lado, apresenta um menor número de espécies reportadas para o Brasil, podendo estar relacionado ao fato desta família apresentar uma distribuição mais restrita, nas regiões altas do Brasil Central e região Nordeste.

No que diz respeito ao conhecimento da ordem com relação às localidades brasileiras é facilmente notado que este conhecimento é bastante fragmentado no país. Determinados estados e regiões concentram a grande maioria dos registros, enquanto outras áreas representam lacunas. A região Sudeste é, seguida pela Sul, a região com o maior número de registros de espécies e gêneros. Das famílias reportadas para o Brasil, a família Gripopterygidae não está representada apenas no Norte. A região Centro-Oeste, apesar de apresentar um número semelhante de espécies ao da região Norte, tem um valor maior de gêneros.

Na região Norte, os registros encontram-se concentrado no estado do Amazonas, seguido pelo Pará. Esta situação é semelhante à região Nordeste onde seus estados, exceto a Bahia, não possuem nenhum registro de Plecoptera. Essa ausência de conhecimento ocorre também nos estados do Acre e Tocantins. Na região da Amazônia 24

Brasileira houve um aumento no conhecimento com os trabalhos de Froehlich (2002; 2003), Ribeiro-Ferreira & Froehlich (1999; 2001) e Ribeiro & Rafael (2005, 2007, 2009).

A região Centro-Oeste, apesar de ocupar uma vasta região do território brasileiro, apresenta um número relativamente pequeno de registros, além da ausência de referências no Distrito Federal. Nesta região há apenas os trabalhos de Bispo et al. (2005), Bispo & Froehlich (2004c; 2007), Froehlich (2007) e Righi-Cavallaro & Lecci (2010).

Estados brasileiros do Sul e Sudeste reúnem, até o momento, o maior número de registros de Plecoptera. No entanto, quando se compara o número de registro por estado, o estado de São Paulo se destaca. Este conhecimento bastante avançado no estado de São Paulo se deve principalmente ao grande número de trabalhos nesta área, como também aos trabalhos realizados por Froehlich, que forneceram um incremento substancial ao conhecimento da fauna desta região.

O estado de São Paulo apresenta uma porção muito significativa da composição faunística brasileira de Plecoptera, até então eram conhecidas 61 espécies, sete gêneros e duas famílias para o estado, considerando o catálogo da ordem Plecoptera para a região Neotropical (Froehlich 2010). Isto quer dizer que 41% das espécies, 88% dos gêneros e as duas famílias reportadas para o Brasil aparecem neste estado.

As duas famílias encontradas tiveram uma representatividade bem similar. Gripopterygidae com 4 gêneros, enquanto Perlidae com 3 gêneros. Perlidae é um grupo bastante abundante e amplamente distribuído na região neotropical (Stark, 2001). A família Gripopterygidae se distribui principalmente em regiões montanhosas, desde a parte oeste da América do Sul, do sul do Chile até a Colômbia, e na parte leste são encontrados desde o sul até as regiões mais altas do Brasil central (Froehlich, 1999; Stark et al., 2009).

A Serra da Mantiqueira e Serra do Mar abrigam a maior parte desta riqueza taxonômica, apenas quatro espécies são reportadas para o interior do estado. Desta forma, 74% das espécies e 100% dos gêneros são registrados na Serra do Mar e 49% das espécies e 86% dos gêneros na Serra da Mantiqueira (Tabela I).

Esse elevado número de espécies pode estar relacionado ao grande número de trabalhos executados nestas regiões, somado ao fato de que a maioria das áreas amostradas são unidades de conservação. Além disso, vale ressaltar que alguns gêneros de Plecoptera sustentam uma maior diversidade em riachos de pequena ordem localizados em regiões de morros e montanhas (Froehlich 1981, 9999, 2009).

Esta grande diversidade encontrada em ambas as Serras reforçam a importância da preservação e melhor conservação das unidades de conservação estudadas, uma vez que praticamente todas sofrem algum tipo de pressão antrópica. O Parque Estadual de Campos do Jordão sofre impactos do pastoreio de animais domésticos e queimadas anuais (Spies 2009). É sabido que o pastoreio afeta a estabilidade do leito dos riachos e a biomassa da vegetação ripária (Scrimgeour & Kendall 2003). Já as queimadas provocam efeitos indiretos, como redução de habitat e alteração na dinâmica de nutrientes, pois os sedimentos e cinzas produzidos pelo fogo são carreados pelas chuvas para dentro dos riachos (Minshall 2003).

As áreas estudadas, Pindamonhangaba e Núcleo Picinguaba, também sofrem impactos indiretos. Na primeira, as extensas plantações de Eucalyptus no entorno, causando contaminação da água devido aos fertilizantes e agrotóxicos usados no manejo da cultura (Guerra 1997). Já na segunda, o controle das populações de Simuliidae nos riachos através da bactéria Bacilus thuringiensis var. israelensis (Bti), que além afetar as larvas de Simuliidae também pode diminuir a abundância das larvas de Chironomidae (Bernotiené et al. 2008).

Além das 61 espécies listadas para o estado de São Paulo, foram encontradas cinco espécies novas.

O registro de alguns gêneros apenas no estágio de larva, enfatizando a importância de coletar ambos os estágios de vida para a realização de inventários. Ao comparar a riqueza encontrada nos riachos das áreas de estudo com outros trabalhos em condições semelhantes no Brasil, verificamos que a riqueza foi similar a encontrada nos demais riachos de baixa ordem. Bispo & Oliveira (2007) registraram 6 gêneros em um riacho de 1ª ordem em Pirenópolis, Goiás. Como também, Crisci-Bispo et al. (2007)

registraram uma riqueza de 6 gêneros em um riacho de 2ª ordem no Parque Estadual Intervales.

A alta riqueza registrada pode ser explicada pelo grande esforço amostral empregado que abrangeu a coleta de larvas, usando diferentes métodos de captura, e a exploração de diversos riachos e mesohábitats. Isso pode ser melhor evidenciado quando se compara a riqueza de larvas do Parque Estadual de Campos do Jordão deste trabalho com um estudo prévio realizado na mesma área com as comunidade de larvas de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera que registrou apenas quatro gêneros de Plecoptera (Oliveira & Froehlich 1997).

Quando se comparam as quatro vertentes, o Parque Estadual de Campos do Jordão apresentou um número muito maior de espécies registradas. Esta alta riqueza taxonômica encontrada pode ser resultado dos traços peculiares existente nesta área, tanto em relação ao relevo (altitude) quanto à formação vegetacional (Floresta de Araucária). No entanto, quanto aos gêneros reportados, não houve diferenças entre as vertentes de cada serra.

Este resultado está de acordo com outros estudos comparativos que relataram maior riqueza das comunidades de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera - EPT (Bispo & Oliveira 2007), como também de Coleoptera (Segura et al. 2007) para este parque. Além disso, estudos sobre Oligochaeta aquáticos (Gorni & Alves 2008) e a fauna de Trichoptera (Spies 2009) evidenciaram uma alta riqueza no PECJ. No entanto, Siegloch (2010), também comparando estas quatro vertentes, encontrou uma riqueza similar de Ephemeroptera entre o Parque Estadual de Campos do Jordão e a encontrada na região de Pindamonhangaba e um pouco menor que a registrada no Núcleo Santa Virgínia.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Alba-Tercedor, J. 1996. Macroinvertebrados acuáticos y calidad de las aguas de los rios. IV Simposio del aguas en Andalucia (SIAGA). Almeria, 2: 203-213.

Assessoria técnica do projeto preservação da Mata Atlântica e Instituto Ekos Brasil. 2006. Plano de manejo do Parque Estadual da Serra do Mar. São Paulo, 441p. 27

Barreto-Vargas, G.; Reinoso-Florez, G.; Guevara-Cardona, G. & Villa-Navarra, F. 2005. First record of Gripopterygidae (Insecta: Plecoptera) for Colombia. Caldasia, 27(2): p.243- 246.

Benedetto, L. 1974. Clave para determinación de los plecopteros sudamericanos. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 9: 141-170.

Bernotiené, R.; Bartninkaité, I. & Visinkiené, G. 2008. Diffusion of Bacillus thuringiensis bacteria and their effect on aquatic invertebrates in the Nemunas River after using VectoBac 12AS preparation. Ekologija, 54(2): 93-97.

Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2004a. The first records of Kempnyia (Plecoptera: Perlidae) from Central Brazil, with descriptions of new species. Zootaxa, 530: 1-7.

Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2004b. Perlidae (Plecoptera) from Intervales State Park, S o Paulo State, southeastern Brazil. Aquatic Insects, 26(2): 97–114.

Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2004c. Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae) from Serra da Mesa, Northern Goiás State, Brazil, with descriptions of new species. Aquatic Insects, 26(3-4): 191–197.

Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2007. Stoneflies (Plecoptera) from northern Goiás State, central Brazil: new record of Kempnyia oliveirai (Perlidae) and a new species of Tupiperla (Gripopterygidae). Aquatic Insects, 29: 213-217.

Bispo, P.C.; Oliveira, L.G.; Crisci, V.L. & Silva, M.M. 2001. A pluviosidade como fator de alteração da entomofauna bentônica (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) em córregos do Planalto Central do Brasil. Acta Limnologica Brasiliensia, 13(2): 1-9.

Bispo, P.C.; Oliveira, L.G.; Crisci-Bispo, V.L & Sousa, K.G. 2004. Environmental factors influencing distribution and abundance of Trichopteran larvae in Central Brazilian mountain streams. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 39: 233-237.

Bispo, P.C.; Neves, C.O. & Froehlich, C.G. 2005. Two new species of Perlidae (Plecoptera) from Mato Grosso State, western Brazil. Zootaxa, 795: 1-6.

Compin, A. & Céréghino, R. 2003. Sensitivity of aquatic insect species richness to disturbance in the Adour-Garonne stream system (France). Ecological Indicators, 3: 135-142.

Crisci-Bispo, V.L.; Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2007. Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera assemblages in litter in a mountain stream of the Atlantic Rainforest from southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 24: 545-551.

Dean, W. 1996. A ferro e fogo: a história da devastação da Mata Atlântica brasileira. São Paulo, Companhia das Letras, 484p.

Dorvillé, L.F.M. & Froehlich, C.G. 1997. Kempnyia tijucana sp.n. from southeastern Brazil (Plecoptera, Perlidae). Aquatic Insects, 19: 177-181.

Fochetti, R. & Tierno de Figueroa, J.M. 2008. Global diversity of stoneflies (Plecoptera; Insecta) in freshwater. Hydrobiologia, 595: 365-377.

Froehlich, C.G. 1969. Studies on Brazilian Plecoptera 1: some Gripopterygidae from the Biological Station at Paranapiacaba, State of São Paulo. Beiträge zur Neotropischen Fauna, 6: 17-39.

Froehlich, C.G. 1981. Ordem Plecoptera. In Hurlbert, S.H., Rodriguez, G. & Santos, N.D. (Eds.). Aquatic Biota of Tropical South America. Part 1, Arthropoda. San Diego State University, San Diego, California. p. 86-88.

Froehlich, C.G. 1984. Brazilian Plecoptera 4. Nymphs of perlid genera from south-eastern Brazil. Annales de Limnologie, 20(1-2): 43-48.

Froehlich, C.G. 1988. Brazilian Plecoptera 5. Old and New Species of Kempnyia (Perlidae). Aquatic Insects, 10(3): 153-170.

Froehlich, C.G. 1990. Brazilian Plecoptera 6. Grypopteryx from Campos do Jordão, State of São Paulo (Grypopterygidae). Studies on Neotropical Fauna and Environment, 25(4): 235-247.

Froehlich, C.G. 1993. Brazilian Plecoptera 7. Old and new species of Grypopteryx (Grypopterygidae). Aquatic insects, 15(1): 21-38.

Froehlich, C.G. 1994. Brazilian Plecoptera 8. On Paragripopteryx (Grypopterygidae). Aquatic insects, 16(4): 227-239.

Froehlich, C.G. 1998. Seven new species of Tupiperla (Plecoptera: Gripopterygidae) from Brazil, with a revision of the genus. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 33: 19-36.

Froehlich, C.G. 1999. Classe Insecta. In: Joly, C.A. & Bicudo. C.E.M. Biodiversidade do Estado de São Paulo, Brasil: síntese do conhecimento ao final do século XX, 4 Invertebrados de água doce. FAPESP, p.161–167.

Froehlich, C.G. 2001. Guaranyperla, a new genus in the Gripopterygidae (Plecoptera). In: E. Domínguez (ed). Trends in Research in Ephemeroptera and Plecoptera. Kluwer Academic/ Plenum Publisher. N. York. p. 377-383.

Froehlich, C.G. 2002. Anacroneuria mainly from southern Brazil and northeastern Argentina (Plecoptera, Perlidae). Proceedings of the Biological Society of Washington, 115(1): 75-107.

Froehlich, C.G. 2003. Stoneflies (Plecoptera: Perlidae) from the Brazilian Amazonia with the description of three new species and a key to Macrogynoplax. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 38(2): 129-134.

Froehlich, C.G. 2007. Three new species of Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae) from the State of Mato Grosso do Sul, Brazil. Zootaxa, 1461: 15-24.

Froehlich, C.G. 2010. Catalogue of Neotropical Plecoptera. Illiesia, 6(12): 118-205. Disponível em: http://www2.pms-lj.si/illiesia/Illiesia06-12.pdf.

Gorni, G.R. & Alves, R.G. 2008 Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do Parque Estadual de Campos do Jordão (São Paulo - Brasil). Biota Neotropica 8: http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01608042008.

Guerra, C.B. 1997. Environment and work in the Eucalyptus world: a case study form the Piracicaba River region, in Minas Gerais, Brazil. Conference IUFRO sobre silvicultura e Melhoramento de Eucalyptus, Salvador 17-24p.

Hynes, H.B.N. 1976. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 21:135-153.

Hueck, K. 1972. As florestas da América do Sul. Ed. Polígono, São Paulo, 466p.

Illies, J. 1963. Revision der südamerikanischen Gripopterygidae (Plecoptera). Mitteilungen der Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft, 36(3): 145-248.

Illies, J. 1966. Katalog der rezenten Plecoptera. Das Tierreich 82. Berlin: Walter de Gruyter & Co, Berlin. Xxx + 632p.

Jewett, S. 1959. Some stoneflies from Santa Catarina, Brazil. (Plecoptera). The American Midland Naturalist, 61(1): 148-161.

Jewett, S. 1960. Notes and descriptions concerning Brazilian Stoneflies (1960). Arquivos do Museu Nacional, 50: 167-184.

Junqueira, M.V. & Campos, S.C.M. 1998. Adaptation of the “BMWP” method for water quality evaluation to Rio das Velhas watershed (Minas Gerais, Brazil). Acta Limnologica Brasiliensia, 10 (2): 125-135.

Junqueira, M.V.; Amarante, M.C.; Dias, C.F.S. & França, E.S. 2000. Biomonitoramento da qualidade das águas da Bacia do Alto Rio das Velhas (MG/Brasil) através de macroinvertebrados. Acta Limnologica Brasiliensia, 12(1): 73-87.

Minshall, W. 2003. Responses of stream benthic macroinvertebrates to fire. Forest Ecology and Management, 178: 155-161.

Olifiers, M.H.; Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J.L. & Hamada, N. 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based on nymphs. Zootaxa, 651: 1-15.

Oliveira, L.G. & Froehlich, C.G. 1997. Diversity and community structure of aquatic insects (Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera) in a mountain stream in Southeastern Brazil. Acta Limnologica Brasiliensia, 9: 139-148.

Pennak, R.W. 1978. Freshwater Invertebrates of the United States. 2nd ed. John Wiley & Sons, 803p.

Ponçano, W.L.; Carneiro, C.D.R., Bistrichi, C.A.; Almeida, M. & Prandin, F.L. 1981. Mapa geomorfológico do Estado de São Paulo. Instituto de Pesquisas Tecnológicas, São Paulo, 38-41p. Monografia.

Popp. J.H. 1987. Geologia Geral. Livros Técnicos e Científicos, Rio de Janeiro, 299p.

Ribeiro, J.M.F. 2004. Plecoptera (Insecta) adultos da Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas. Dissertação de mestrado. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia. 73p.

Ribeiro, J.M.F. & Rafael, J.A. 2005. A key to adult Amazonian stonefly genera with new geographical records of Enderleina Jewett for Brazil and first description of the E. froehlichi Ribeiro-Ferreira female (Insecta: Plecoptera). Zootaxa, 1096: 61–67.

Ribeiro, J.M.F. & Rafael, J.A. 2007. Description of one new species and a key to adults of Macrogynoplax Enderlein (Plecoptera, Perlidae) from Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazonas, Brazil. Zootaxa, 1511: 17–28.

Ribeiro, J.M.F. & Rafael, J.A. 2009. Redescription of the species of Anacroneuria Klapálek known from the Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazonas, Brazil with a neotype designation, and a key to adults males, Amazonas, Brazil. (Plecoptera, Perlidae). Zootaxa, 2004: 1-15.

Ribeiro-Ferreira, A.C. & Froehlich, C.G. 1999. New species of Macrogynoplax Enderlein 1909 from North Brazil (Plecoptera: Perlidae: Acroneuriinae). Aquatic Insects, 21(2): 133-140.

Ribeiro-Ferreira, A.C. & Froehlich, C.G. 2001. Anacroneuria Klapálek 1909 from Amazonas State, North Brazil (Plecoptera, Perlidae, Acroneuriinae). Aquatic Insects, 23(3): 187- 192.

Righi-Cavallaro, K.O.R. & Lecci, L.S. 2010. Three new species of Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae) from Centre-West and Southeast Brazil. Zootaxa, 2683: 35-44

Roque, F.O.; Lecci, L.S.; Siqueira, T. & Froehlich, C.G. 2008. Using environmental and spatial filters to explain stonefly occurrences in southeastern Brazilian streams: implications for biomonitoring. Acta Limnologica Brasiliensia, 20(1): 117-130.

Scrimgeour, G.J. & Kendall, S. 2003. Effects of livestock grazing on benthic invertebrates from a native grassland ecosystem. Freshwater Biology, 48: 347-362.

Segura, M. 2007. Composição e distribuição de Coleoptera aquáticos (Insecta) em córregos de baixa ordem no estado de São Paulo, Brasil. Universidade Federal de São Carlos, São Carlos. 87p. Dissertação de mestrado.

Seibert, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão. Boletim Técnico do Instituto Florestal, 19: 1-153.

Siegloch, A.E. 2010. Estrutura espacial das comunidades de Ephemeroptera HAECKEL, 1896 (Insecta) em riachos da Serra da Mantiqueira e da Serra do Mar, Estado de São Paulo. Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto – SP. 115p. Tese de doutorado.

Spies, M.R. & Froehlich, C.G. 2009. Inventário de Trichoptera (Insecta) do Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. Oct/Dec 2009 vol. 9, no. 4 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n4/pt/abstract?article+bn03509042009 ISSN 1676-0603.

Stark, B.P. 2001. A synopsis of Neotropical Perlidae (Plecoptera) pp. 405-422. In: Domínguez, E. (ed.). Trends in research in Ephemeroptera and Plecoptera. Kluwer Academics/Plenum Publishers, 476 pp. 33

Vanzolini, P.E. & Papavero, N. 1967. Manual de Coleta e Preparação de Animais Terrestres e de Água Doce. Secretaria da Agricultura do Estado de São Paulo. 223pp.

Voltolini, J.C. 2007. Parque Natural Municipal do Trabiju. Disponível em:

Wallace, J.B.; Grubaugh, J.W. & Whiles, M.R. 1996. Biotic indices and stream ecosystem processes: results from an experimental study. Ecological Applications, 6: 140-151.

Zwick, P. 1972. Die Plecopteren Pictets und Burmeisters, mit Angaben über weitere Arten (Insecta). Revue Suisse de Zoologie, 78(4): 1123-1194.

Zwick, P. 1973. Die Plecopteren-Arten Enderleins (Insecta): Revision der Typen. Annales Zoologici Warszawa, 30(16): 4712-507.

Zwick, P. 2000. Phylogenetic system and zoogeography of the Plecoptera. Annual Review of Entomology 45: 709-746.

CAPÍTULO 2

Comunidades de Plecoptera (Insecta) em uma região montanhosa, Sudeste do Brasil: influência dos fatores ambientais nos padrões espaciais e temporais

RESUMO.

A estrutura das comunidades de Plecoptera foi investigada em seis riachos no Parque Estadual Campos do Jordão, SP, com coletas trimestrais durante dois anos. Três escalas espaciais, micro-bacia, ordem hidrológica e mesohábitat foram amostradas, a fim de determinar qual escala (local ou regional) melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Plecoptera. Descritores ambientais (pH, O2, condutividade elétrica, turbidez, declividade, largura, profundidade, velocidade da água, vazão, precipitação e temperatura) foram registrados, para identificar e quantificar a contribuição destas variáveis explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais destas comunidades. As comunidades de larvas de Plecoptera foram estruturadas segundo o tipo de mesohábitat. Não houve diferença na riqueza entre as micro-bacias e entre os trechos de 1ª ordem e 3ª ordem. Os mesohábitats Pedra/Corredeira e Folha/Corredeira apresentaram as maiores riquezas. O fator mais importante na estrutura espacial dos plecópteros foi a profundidade. A temperatura máxima e precipitação foram os principais fatores relacionados à estrutura temporal observada. A partilha da variância evidenciou que as variáveis puramente espaciais explicaram 19,9% da variância e que adicionais 8,1% foram explicados pela interação entre variáveis espaciais e temporais. 19,6% da variância foi explicada puramente pelas variáveis temporais, enquanto que 52,4% permaneceram inexplicados. Desta forma, as características ambientais de escala local foram mais importantes que as de escala regional. Os fatores ambientais de maior escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou as micro-bacias, não foram determinantes na estruturação das comunidades de Plecoptera estudadas.

Palavras-chave: Plecoptera, escala espacial, variáveis ambientais locais, mesohábitat, Serra da Mantiqueira.

ABSTRACT: Communities of Plecoptera in a mountain region, southeastern Brazil: influence of environmental factors in spatial and temporal patterns of immatures.

Structure of Plecoptera larvae assemblages was investigated in six streams of the Campos do Jordão State Park, SP; trimonthly samplings were done for two years. Three spatial scales, micro-basin, stream order and mesohabitat were sampled in order to determine what scale (local or regional) better predicts plecopteran larvae assemblage structure.

Environmental descriptors (pH, O2, conductivity, turbidity, slope, width, depth, water speed, discharge, rainfall and temperature) were recorded to identify and quantify the contribution of these explanatory variables on the spatio-temporal distribution patterns of these assemblages. Plecopteran larvae assemblages were structured according to mesohabitat type. There was no difference in richness among micro-basins and among the 1st order and 3th order reaches. The mesohabitats of stones in riffles and leaves in riffles presented higher richness than leaves in pools. Of the factors considered, the most important affecting the spatial structure of the stonefly larvae was depth. The maximum temperature and rainfall were the main factors related to the temporal framework observed. The variance partitioning showed that the purely spatial variables explained 19.9% of the variance and an additional 8.1% were explained by the interaction between temporal and spatial variables. 19.6 % were explained by the purely temporal variables, while 52.4 % remained unexplained. Therefore, the environmental features of local scale were more important than the features of regional scale. The environmental factors at larger scale, as that linked to size of streams or the micro-basins, were not determinant in structuring the plecopteran assemblages studied.

Keywords: Plecoptera, spatial scale, local variables, mesohabitat, Serra da Mantiqueira.

INTRODUÇÃO

Riachos são ecossistemas altamente variáveis ao longo do espaço e tempo (Boyero & Bosch 2004), e isso se aplica tanto ao ambiente físico quanto à estruturação e dinâmica das comunidades que neles habitam.

Diversos fatores são considerados como decisivos na estruturação dos macroinvertebrados bentônicos em riachos: tipo de substrato (Reice 1980; Buss et al. 2004), a disponibilidade alimentar (Cummins & Klug 1979), variáveis hidráulicas (Rabeni & Minshall 1977; Flecker & Feifarek 1994), perturbação (Death 1996; McCabe & Gotelli 2000; Melo et al. 2003), interações bióticas (Kohler 1992), e variáveis químicas da água. No entanto, para determinar os principais fatores ambientais controladores dos processos e padrões de estrutura destas comunidades, deve-se levar em conta a extrema heterogeneidade nas condições ambientais e nas comunidades bióticas em múltiplas escalas espaciais, que vão desde microhábitats até paisagens inteiras ou ecoregiões (Heino et al. 2004).

Se por um lado, as variáveis físicas locais podem influenciar esta estruturação, por outro lado, estudos vêm demonstrando a influência de variáveis regionais sobre as comunidades (Vinson & Hawkins 1998; Townsend et al. 2003) e a importância da escala de observação do estudo sobre os padrões e processos detectados (Wiens 1989).

Os sistemas de riachos são classificados hierarquicamente em níveis arranjados em escalas espaço-temporais sucessivamente menores, de bacias hidrográficas completas até microhábitats (Frissell et al. 1986; Heino et al. 2004). Este sistema é considerado hierárquico, pois variáveis ambientais em pequena escala (local) são influenciadas por variáveis de larga escala (regional), como os padrões geomorfológicos (Frissell et al. 1986). Desta forma, em cada escala, a variação nas condições ambientais é considerável, e as comunidades refletem essa heterogeneidade (Hildrew & Giller 1994; Poff 1997). Assim, as comunidades aquáticas podem ser vistas como o produto de uma série de filtros históricos e ecológicos de múltiplas escalas, desde a escala continental até a de microhábitats, pelos quais as espécies passaram para ocorrer em um determinado hábitat (Poff 1997). Entretanto, ainda existe considerável controvérsia a respeito da contribuição

das variáveis locais e de larga escala na estruturação das comunidades de riachos (Sandin & Jonhson 2004).

As larvas de plecópteros são elementos comuns em ambientes lóticos de baixas e médias ordens, sendo muito sensíveis a interferências ambientais (Rosenberg & Resh 1993). Além disso, elas preferem temperaturas mais baixas, razão porque são mais frequentes em áreas montanhosas (Froehlich 2011). Esta ordem é um importante componente das comunidades aquáticas, apresentando um importante papel na ciclagem de nutrientes e no fluxo de energia (Pennak 1978; Ribeiro 2004). No entanto, na região Neotropical, poucos trabalhos investigaram a influência de variáveis ambientais sobre os padrões de distribuição espacial e temporal das comunidades de Plecoptera (Albariño 1997; Oliveira & Froehlich 1997; Bispo et al. 2002a, b) e das comunidades de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera conjuntamente (Diniz-Filho et al. 1998; Bispo et al. 2001, 2006; Bispo & Oliveira 2007; Crisci-Bispo et al. 2007). Especificamente sobre os padrões espaciais desta ordem, em múltiplas escalas, apenas um estudo de distribuição longitudinal foi realizado na Venezuela por Gamboa (2010). Dessa forma, pouco se conhece sobre os padrões espaciais de múltiplas escala responsáveis pela distribuição das larvas de Plecoptera; além das variáveis que organizam estas comunidades na região Neotropical.

Neste intuito, o presente estudo foi realizado com os seguintes objetivos: i) determinar qual a escala espacial (local ou regional) que melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Plecoptera de riachos montanhosos no sudeste do Brasil; ii) identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais destas larvas; e, iii) testar a existência de sazonalidade dos gêneros registrados.

MATERIAL & MÉTODOS

Área de estudo

O presente estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22°30' a 22°41'S - 45°27' a 45°31'W) (Figura 1), situado no município de Campos do

Jordão, SP. O Parque abrange aproximadamente 8.385 ha e está situado no planalto da Serra da Mantiqueira (Seibert et al. 1975). O relevo é acidentado, com desníveis que excedem os 300 m entre os altos dos espigões e o fundo dos vales. A altitude média é 1650 m. O sistema hidrográfico do PECJ é composto pelo Rio Sapucaí-Guaçu e seis afluentes principais que são os córregos: Canhambora, Campo do Meio, Galharada, Casquilho (e seu afluente córrego Serrote), Coxim e Paiol. Os afluentes da margem esquerda (Canhambora, Campo do Meio, Galharada, Casquilho e Coxim) são riachos de tamanho médio (3ª e 4ª ordens) enquanto que na margem direita, o córrego Paiol é de 2ª ordem. Além destes ainda há alguns afluentes de 1ª ordem em ambas as margens do rio.

O solo do PECJ pertence ao complexo cristalino, formado principalmente por rochas metamórficas (ortognaisse, granito gnaissificado, gnaisse facoidal migmatico, aplito e granulito). A cobertura vegetal do PECJ é um mosaico de Floresta Ombrófila Densa e Mista (Floresta de Araucaria angustifolia) e Campos de Altitude (Figura 2). Os campos ocorrem principalmente sobre solos rasos (com “stones line”) e/ou bauxítico, enquanto que os solos com afloramentos de gnisse-granitos favorecem o desenvolvimento de florestas (Seibert 1975). Os ventos da vertente atlântica favorecem o estabelecimento de Floresta Ombrófila Densa, enquanto que os ventos continentais favorecem o estabelecimento da Floresta de Araucária (Seibert 1975). Desta forma, a Floresta Ombrófila Mista predomina na vertente continental da Serra da Mantiqueira e a Ombrófila Densa na vertente que corre para o vale do Rio Paraíba (Seibert 1975).

O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo Cfb, subtropical de altitude, mesotérmico e úmido, sem estiagem. Os dados de precipitação, temperatura e umidade relativa do ar do PECJ referente ao presente estudo indicam um clima úmido e ameno, com uma estação de baixa precipitação bem definida evidenciada por três meses de precipitação abaixo de 50 mm por ano (Figura 1). Em 2006, o período de baixa precipitação foi prolongado, com cinco meses de precipitação inferior a 55 mm (Figura 2). A temperatura máxima média mensal do PECJ não ultrapassou 24°C e a mínima média mensal não ultrapassou 14°C, mesmo no mês mais quente do ano (janeiro) (Figura 2).

Figura 1. Localização da área de estudo. A) Brasil, B) Estado de São Paulo, C) Parque Estadual Campos do Jordão e sua hidrografia. Os círculos em preto indicam os riachos amostrados.

Figura 2. Precipitação mensal acumulada, temperaturas médias máximas e mínimas mensais e umidade relativa do ar de janeiro de 2005 a janeiro de 2007. Dados obtidos no Posto Meteorológico nº 83.714, 7º Distrito de Meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia de Ministério da Agricultura, Parque Estadual de Campos do Jordão, SP.

Amostragem

As coletas foram realizadas trimestralmente (agosto 2005 a fevereiro de 2007), seguindo um delineamento em três escalas espaciais arranjadas hierarquicamente. Três micro-bacias da mesma matriz florestal, Mata de Araucária, e geomorfologia foram selecionadas como escala regional. Um riacho de 1ª ordem e um de 3ª ordem foram selecionados em cada micro-bacia como escala de segmento. Em cada riacho, três segmentos de 1ª ordem e três de 3ª ordem foram amostrados, totalizando seis pontos amostrais (Figura 1, Tabela I). A classificação hidrológica dos riachos foi baseada em Strahler (1957).

Além disso, três tipos de mesohábitats em cada riacho foram amostrados como escala local, sendo eles: Pedra/Corredeira (PC); Folha/Corredeira (FC) e Folha/Remanso

(FR). Em cada tipo mesohábitat, foram coletadas cinco réplicas (subamostras). Os mesohábitats foram definidos com base no tipo de substrato, profundidade e velocidade da água (conforme microhábitats de Frissell et al. 1986; Amoros 2001).

As amostragens foram realizadas com um amostrador Surber de área modificada (área de 0,0361 m², malha 250 μm). Este amostrador com área reduzida foi utilizado para individualizar as amostras dos diferentes mesohábitats, um problema crítico em pequenos riachos. Amostradores de tamanho convencional (0,093 m2) podem não detectar os padrões espaciais locais (Li et al. 2001), enquanto que os amostradores menores tem sido usados com êxito para essa finalidade (Mazurkiewicz & Fleituch 2000; Boyero 2003; Spies 2009; Siegloch 2010), sem perdas na capacidade de amostragem de espécies raras, nem influenciando a riqueza e abundância (Brosse et al. 2003).

O material foi fixado com formaldeído 4% e posteriormente triado em laboratório, sob estereomicroscópio. As larvas foram identificadas no nível de gênero (Froehlich 1984, 2009; Olifiers et al. 2004).

Em cada coleta foram registradas as seguintes variáveis ambientais: a) velocidade da água (m/s) – pelo método do flutuador (Lind 1979); b) vazão (m³/s) – calculada pelo produto da velocidade média da água e da área de secção do riacho (perfil); a área é calculada multiplicando-se a largura em um ponto fixo pela média da profundidade tomada a cada 30 cm (Lind 1979); c) largura e profundidade (cm) – com trena; d) condutividade elétrica (μS/cm) – condutivímetro YSI modelo 30; e) oxigênio dissolvido (mg/L) – oxímetro YSI modelo 52; f) potencial hidrogeniônico (pH) – pHmetro YSI modelo 60; g) turbidez (NTU) – turbidímetro Hach 2100P.

Dados de precipitação pluviométrica (mm) e temperatura foram obtidos no Posto Meteorológico nº 83.714, pertencente ao 7º Distrito de Meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia do Ministério da Agricultura, localizado no PECJ.

Análise de dados

No presente estudo, uma amostra foi considerada como o somatório das subamostras (réplicas) retiradas de cada mesohábitat, desta forma, a abundância dos 43

gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras. Devido ao caráter espacial deste trabalho, as amostras temporais foram somadas, assim o conjunto amostral foi composto de 18 amostras (três mesohábitats em seis riachos).

Para a medida de diversidade α (alfa) foi utilizada a riqueza padronizada como sugerido por Hurlbert (1971). Esta medida foi adotada devido a alguns problemas conceituais na utilização de índices de diversidade (Hurlbert 1971; Allan & Castillo 2007; Melo 2008), e devido à necessidade de padronização do esforço amostral justificada pela forte dependência da riqueza em relação ao tamanho da amostra (Gotelli & Colwell 2001; Li et al. 2001; Costa & Melo 2008).

A comparação da riqueza foi realizada pelo método de rarefação com 5.000 permutações (Simberloff 1972), em três escalas espaciais (micro-bacias, ordem hidrológica e mesohábitats). Este método baseia-se na premissa de que as comunidades comparadas devam ser suficientemente amostradas (Tipper 1979). Desta forma, as amostras das comunidades foram somadas e organizadas em três blocos: micro-bacia (MB1, MB2 e MB3); ordem hidrológica (1ª e 3ª ordem); e mesohábitat (PC, FC e FR). Cada grupo foi composto pelo somatório das amostras que pertencem a ele, por exemplo, MB1, é composto pelo somatório das amostras dos dois riachos da micro-bacia 1 (1ª e 3ª ordem) e dos três mesohábitats de cada riacho; o grupo de riachos de 1ª ordem é formado pelo somatório das amostras dos três riachos desta ordem, independente da micro-bacia e mesohábitat; PC, é formado pelo somatório de todos as amostras deste mesohábitat independente da ordem hidrológica e micro-bacia que pertence o riacho.

A comparação de riqueza, pelo método de rarefação, deve ser feita ao maior nível de abundância comparável entre as comunidades (Gotelli & Entsminger 2001). Assim, as subamostras para os blocos analisados foram: micro-bacia – 1.812 indivíduos retirados ao acaso; ordem hidrológica – 3.476 indivíduos; mesohábitat – 1.195 indivíduos. Entre os riachos, a comparação foi realizada para uma subamostra de 255 indivíduos retirados ao acaso. As curvas foram geradas pelo programa EcoSim 700 (Gotelli & Entsminger 2001).

A diversidade beta (β) foi calculada para os três blocos supracitados utilizando o índice de similaridade de Jaccard (Cj, Magurran 2004). Valores de Cj ≤ 50% foram considerados como indicativo de alta diversidade β.

A similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Plecoptera dos riachos amostrados foi realizada utilizando o coeficiente de similaridade de Morisita- Horn. Posteriormente, as amostras foram classificadas, obtendo-se um dendrograma representativo da análise de similaridade através da ligação não ponderada dos pares por médias aritméticas (UPGMA: Unweighted Pair Group Method [using] Arithmetic Averages). As amostras foram logaritmizadas [log10 (x+1)]. O coeficiente de correlação cofenética (r) foi utilizado como medida da representatividade do dendrograma. Valores do coeficiente maior de 0,8 correspondem a um bom ajuste da ordenação (Rohlf 2000). As análises de similaridade foram realizadas no programa NTSYS 2.1 (Rohlf 2000).

A estrutura espacial das comunidades de larvas de Plecoptera foi contrastada com três hipóteses binárias a fim de verificar a influência da escala regional (micro-bacia), de segmento (classificação hidrológica dos riachos) e local (tipo de mesohábitat) sobre a composição e estrutura destas comunidades:

- H1: há maior similaridade na estrutura das comunidades de larvas de Plecoptera entre riachos de maior conectividade, mesma micro-bacia, independente da ordem hidrológica e do mesohábitat a que pertencem as amostras. Neste caso, fatores históricos, de escala regional, teriam maior importância na estruturação e composição das comunidades comparadas;

- H2: há maior similaridade na estrutura das comunidades de larvas entre riachos de mesma ordem hidrológica, independente da micro-bacia e do mesohábitat a quem pertencem as amostras. Neste caso, variáveis relacionadas ao tamanho dos segmentos selecionados seriam os principais determinantes das comunidades comparadas.

- H3: há maior similaridade na estrutura das comunidades de larvas de mesmo mesohábitat, independente da micro-bacia e/ou ordem hidrológica a que pertençam. Neste caso, particularidades locais (e.g., correnteza, qualidade química da água) seriam os principais determinantes das comunidades comparadas.

A matriz de similaridade (Morisita-Horn) entre amostras foi correlacionada com as matrizes-hipótese utilizando o Teste de Mantel (Manly 1994). Os testes foram realizados no programa NTSYS 2.1 (Rohlf 2000), utilizando 5.000 permutações.

Para verificar a influência das variáveis ambientais sobre a distribuição espaço- temporal das comunidades de larvas de Plecoptera ao longo do período amostrado foi utilizada a Análise de Redundância (RDA) (van den Wollenberg 1977). Esta análise foi selecionada devido ao gradiente curto (SD < 1,5) apresentado pelos dados de composição das comunidades de Plecoptera, baixa diversidade beta (sensu ter Braak & Prentice 1988).

Para esta análise, o somatório de todas as réplicas dos três tipos de mesohábitats coletados em um ponto foi considerado como uma amostra. Nesse procedimento, a abundância dos gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras. Posteriormente, as subamostras dos três mesohábitats foram somadas compondo a amostra. Desta forma, o conjunto de amostras foi composto por 36 amostras (seis riachos em seis meses).

A RDA é uma análise de ordenação canônica de gradiente direto e um método linear que resulta em coeficientes de correlação que detectam quanto da variabilidade na composição taxonômica é explicada pelas variáveis ambientais analisadas (Legendre & Legendre 1998). Uma RDA parcial (pRDA) foi realizada devido ao caráter temporalmente seriado das amostras (sensu Legendre & Legendre 1998), seguida de análise da partilha da variância (sensu Borcard et al. 1992) para identificar e isolar a contribuição dos componentes espaciais e temporais sobre os padrões observados. Assim, o tempo (mês de amostragem) foi utilizado como uma matriz covariável binária na análise (ter Braak & Smilauer 2002), para retirar o efeito desse componente sazonal sobre as variáveis ambientais, bem como verificar a importância da estruturação temporal nas comunidades estudadas. Desta forma, para a pRDA foram utilizadas a matriz temporal covariável, e as matrizes de dados ambientais e de dados dos gêneros. Deste modo, a partilha da variação explicada foi composta de quatro componentes: i) variação puramente espacial; ii) variação puramente temporal; iii) variação espacial temporalmente estruturada (i.e. componentes temporais e espaciais indissociáveis) e iv) variação inexplicada.

três variáveis ambientais foram incluídas no modelo: profundidade, temperatura média mensal máxima e precipitação. Este método também foi eficiente em remover a multicolinearidade entre as variáveis explanatórias, já que nenhuma delas apresentou alto fator de inflação (VIF) (Ter Braak & Smilauer 2002).

Para testar a significância do primeiro eixo canônico e da correlação entre as espécies e as variáveis ambientais foi utilizado o teste de Monte Carlo (999 aleatorizações), restringindo as permutações pela matriz temporal (Ter Braak & Smilauer 2002). Os dados bióticos foram logaritmizados [log10 (x+1)], enquanto os dados ambientais transformados pela raiz quadrada e padronizados (pelo desvio padrão). A padronização dos dados ambientais foi realizada para homogeneizar a escala das diferentes unidades de medida incluídas na matriz ambiental (e.g., m³/s para vazão e NTU para turbidez). A RDA foi realizada no programa CANOCO 4.5 (Ter Braak & Smilauer 2002).

A ocorrência de um padrão sazonal na distribuição temporal das larvas de Plecoptera foi verificada através da Análise Estatística Circular (Zar 1999). Como este estudo apresenta dados de dois anos de coleta, duas análises foram realizadas, uma para cada ano de observação. Na primeira análise, os quatro meses de uma das coletas, dados do primeiro ano, foram transformados em ângulos com intervalo de 90° (e.g. agosto = 0°; novembro = 90°); já na segunda, os dois meses, dados do segundo ano de coleta, em ângulos de 180°. A abundância dos gêneros de Plecoptera de cada trimestre foi transformada na freqüência de cada ângulo observado (ver Prado et al. 2005; Both et al. 2008). Para cada gênero, foram estimados os seguintes parâmetros: i) ângulo médio (α), que representa a época do ano onde a maioria dos espécimes foi registrada; ii) desvio padrão circular (SD); iii) comprimento do vetor (r), uma medida de concentração dos dados ao longo do ciclo (ano) analisado. A significância do ângulo médio (α) foi determinada usando o teste Rayleigh (Z) (Zar 1999). As hipóteses testadas serão: H0 = as larvas estão distribuídas uniformemente ao longo do ciclo, ou seja, não há sazonalidade;

H1 = as larvas não estão distribuídas uniformemente ao longo do ciclo, há um ângulo médio ou data média significativa e, conseqüentemente, há sazonalidade. A análise circular foi realizada no programa Oriana versão 3.21 (Kovach 2010).

RESULTADOS

Padrões espaciais de múltiplas escalas

No total foram registradas 7.296 larvas de Plecoptera pertencentes a seis gêneros e duas famílias (Tabela I). A riqueza entre os mesohábitats variou de 4 a 6 gêneros, enquanto que entre os riachos e as micro-bacias, praticamente não variou (Tabela I).

A comparação de riqueza entre os pontos, pelo método de rarefação, mostrou uma expectativa de riqueza bastante similar entre os pontos. De modo que, com a exceção de um riacho de 1ª ordem da micro-bacia 1, os demais não pode ser diferenciada (Figura 3).

Figura 3. Comparação da riqueza estimada entre os seis riachos estudados conforme a ordem hidrológica e a micro-bacia (MB), para uma amostra de 641 indivíduos retirados ao acaso das comunidades de larvas de Plecoptera do Parque Estadual Campos do Jordão, SP, coletadas entre agosto de 2005 e abril de 2006. As barras verticais indicam a variação em torno da média.

Tabela I. Composição, abundância e riqueza fauna das comunidades de larvas de Plecoptera dos mesohábitats, riachos e micro-bacias amostradas entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007 no Parque Estadual Campos do Jordão, SP. PC = pedra/corredeira; FC = folha/corredeira; FR = folha/ remanso; OH = ordem hidrológica; MB = micro-bacia.

MB 1 MB 2 MB 3 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem PC FC FR PC FC FR PC FC FR PC FC FR PC FC FR PC FC FR Gripopteryx 52 70 2 82 173 2 61 182 3 36 53 0 4 8 0 54 109 0 Guaranyperla 0 0 0 1 23 0 1 4 0 7 56 0 0 6 0 5 27 0 Paragripopteryx 109 419 21 60 311 13 120 658 58 74 348 3 47 289 8 17 228 28 Tupiperla 1 3 11 2 11 39 3 15 35 0 8 25 5 8 7 1 10 80 Anacroneuria 79 183 13 64 330 10 51 257 30 95 522 1 39 78 4 82 226 12 Kempnyia 14 63 220 12 40 91 8 44 63 23 48 86 9 16 113 12 45 355 Abundância 255 738 249 221 888 155 244 1.160 189 235 1.035 115 104 405 132 171 645 355 Abundância OH 1.242 1.264 1.593 1.385 641 1.171 Abundância MB 2.506 2.978 1.812 Riqueza 5 5 5 6 6 5 6 6 5 5 6 4 5 6 4 6 6 4 Riqueza OH 5 6 6 6 6 6 Riqueza MB 6 6 6

A comparação da riqueza entre mesohábitats mostrou pouca variação entre eles, os mesohábitats PC e FC apresentaram as maiores expectativas de riqueza quando comparado a FR (Figura 4).

Apesar desta variação, quando as ordens hidrológicas dos riachos e as micro- bacias foram comparadas, não houve diferença na expectativa de riqueza (Figura 4). A diversidade β foi considerada baixa nas três escalas analisadas. Tanto entre as três micro- bacias, quanto entre os conjuntos de riachos de 1ª e 3ª ordem, a similaridade foi de Cj = 100% e; entre os mesohábitats variou de Cj = 83% a 100%. De modo geral, houve baixa, ou em alguns casos não houve substituição de gêneros entre os pontos.

A representação gráfica da matriz de similaridade de Morisita-Horn, através da UPGMA, evidenciou a formação de dois grupos distintos, compostos por corredeira e remanso (Figura 5). O primeiro agrupamento foi formado pelos mesohábitats Pedra/Corredeira e Folha/Corredeira, já o segundo pelas amostras de Folha/Remanso (r = 0,91).

O resultado mencionado acima sugere que as comunidades de larvas de Plecoptera estão fortemente estruturadas conforme hábitats que foram coletadas, ou seja, há maior similaridade entre as amostras coletadas em corredeiras e entre as amostras de remanso. Esta estrutura foi comprovada pela correlação da matriz de similaridade de Morisita-Horn, usada na construção da ordenação, com a matriz hipótese do tipo de mesohábiat (escala local) que explicou 56% da estrutura espacial das comunidades de larvas de Plecoptera (Tabela II). A matriz hipótese de escala regional (micro-bacia) apresentou baixa correlação negativa, ou seja, riachos de mesma micro- bacia apresentaram uma tendência a possuir estruturação espacial da fauna diferente entre si (Tabela II). Já a matriz hipótese de escala de segmento (ordem hidrológica) não apresentou correlação significativa com a matriz de similaridade entre as amostras (Tabela II).

Figura 4. Comparação da riqueza estimada entre micro-bacias (A), entre os riachos de 1ª e 3ª ordens (B) e entre os mesohábitats (C), pelo método de rarefação. As barras verticais indicam a variação em torno da média.

Tabela II. Correlações da similaridade das amostras de larvas Plecoptera com as matrizes- hipótese de micro-bacia, de ordem hidrológica dos riachos e do tipo de mesohábitat, para seis riachos estudados entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007 no Parque Estadual Campos do Jordão, SP.

R P Micro-bacias - 0,09 0,02 Ordem hidrológica 0,02 0,24 Mesohábitats 0,56 <0,01

Padrões espaciais e temporais: influência das variáveis ambientais

Os seis riachos apresentaram, em geral, águas bem oxigenadas, pH próximo da neutralidade, turbidez, condutividade elétrica e temperatura da água baixas. Os riachos de 1ª ordem (Pontos 1 e 5) apresentaram turbidez e condutividade geralmente mais altos que os de 3ª ordem (Pontos 2 e 6); a exceção foram os pontos 3 e 4 onde este padrão se inverteu (Tabela III). A velocidade da água, a vazão, a largura e a profundidade foram, em geral, maiores nos pontos de 3ª ordem que nos de 1ª ordem. Esta última tendência era esperada, já que a classificação hidrológica segue uma ordem de tamanho (Tabela III).

A análise de partilha da variância explicou 47,6% da variabilidade da estrutura das comunidades de Plecoptera, enquanto 52,4% foram consideradas inexplicadas por este modelo. A partilha da variância evidenciou que 19,9% da variabilidade desta estrutura foi explicada pelas variáveis ambientais e 19,6% foram explicado exclusivamente pela covariável temporal (i.e. mês de coleta). Adicionais 8,1% da variância foram explicados pela estrutura temporal das variáveis espaciais (i.e. componentes espaciais e temporais indissociáveis) (Figura 6).

MB11ªPC

MB21ªPC

MB11ªFC

MB21ªFC

MB31ªFC

MB23ªPC

MB13ªFC

MB33ªFC

MB31ªPC MB11ªPC MB23ªFC

MB13ªPC

MB33ªPC

MB11ªFR

MB33ªPR

MB13ªFR

MB31ªFR

MB23ªFR

MB21ªFR

0.27 0.45 0.63 0.81 1.00 Similaridade

Figura 5. Dendrograma obtido pela UPGMA representando a similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Plecoptera de seis riachos estudados no Parque Estadual Campos do Jordão, SP, de agosto de 2005 a fevereiro de 2007.

Figura 6. Partilha da variância da explicabilidade da Análise de Redundância parcial entre as variáveis ambientais e a covariável tempo, para larvas de Plecoptera coletados no Parque Estadual Campos do Jordão, SP, entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007.

O primeiro eixo de Análise de Redundância parcial (pRDA) realizada relacionando as variáveis espaciais e a abundância dos gêneros de Plecoptera foi significativamente diferente do esperado pelo acaso (F = 7,28 e p < 0,01). Os primeiros dois eixos da pRDA juntos resumiram 27,3% da variabilidade existente nos dados de abundância de larvas de Plecoptera nos riachos do PECJ e 98,9% da relação entre as variáveis espaciais (Tabela IV). O primeiro eixo da pRDA evidenciou correlação positiva com a precipitação, e correlação negativa com a profundidade e temperatura máxima (eixo 1 da PCA) (Tabela V, Figura 6). O segundo eixo mostrou correlação negativa com a profundidade (Tabela V, Figura 7).

Tabela III. Caracterização ambiental dos riachos amostrados entre agosto 2005 e fevereiro de 2007 no Parque Estadual Campos do Jordão. Médias e desvio padrão (entre parênteses) das variáveis ambientais.

Ponto 1 Ponto 2 Ponto 3 Ponto 4 Ponto 5 Ponto 6 22°41'51"S 22°41'56"S 22°41'28"S 22°41'40"S 22°39'25"S 22°39'30"S Coordenadas geográficas 45°29'02"W 45°29'18"W 45°28'26"W 45°27'36"W 45°26’34"W 45°26'32"W Ordem Hidrológica 1ª 3ª 1ª 3ª 1ª 3ª Altitude (m) 1.600 1.547 1.527 1.646 1.530 1.540 Declividade (cm/m) 2,22 (0,76) 1,14 (0,46) 4,44 (3,02) 2,39 (0,51) 3,44 (1,75) 1,80 (0,49) Largura (m) 1,71 (0,38) 2,04 (0,05) 1,19 (0,26) 3,43 (0,31) 0,90 (0,07) 3,19 (0,39) Profundidade (m) 0,16 (0,03) 0,30 (0,60) 0,19 (0,03) 0,23 (0,03) 0,07 (0,01) 0,26 (0,05) Velocidade da água (m/s) 0,44 (0,06) 0,56 (0,10) 0,47 (0,10) 0,68 (0,11) 0,31 (0,06) 1,01 (0,07) Vazão (m3/s) 0,05 (0,02) 0,20 (0,08) 0,05 (0,02) 0,46 (0,22) 0,01 (0) 0,57 (0,16) Turbidez (NTU) 6,78 (4,11) 2,39 (0,89) 3,08 (0,59) 6,42 (0,51) 6,76 (3,22) 5,07 (2,60) Oxigênio dissolvido (mg/l) 8,14 (0,37) 8,85 (0,38) 8,57 (0,60) 8,47 (0,26) 8,78 (0,61) 8,93 (0,40) pH 6,44 (0,48) 6,51 (0,19) 6,64 (0,30) 6,42 (0,51) 6,56 (0,56) 6,16 (0,78) Condutividade elétrica (µS) 12,54 (2,96) 8,50 (1,38) 11,10 (1,13) 7,60 (0,78) 11,66 (1,72) 8,26 (2,59)

Os dois eixos mostram uma tendência de segregação das amostras de acordo com a ordem hidrológica dos riachos, de modo que os riachos de 3ª tenderam a se dispor na parte inferior e esquerda do gráfico enquanto os de 1ª ordem na parte superior e direita. Esta segregação foi estabelecida principalmente pela maior profundidade relacionada aos riachos de terceira ordem (Figura 6). Os gêneros Paragripopteryx e Kempnyia tenderam a ocorrer em meses com maior temperatura máxima mensal e menor precipitação e menor profundidade. Enquanto, os gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Tupiperla e Anacroneuria, em riachos com maior profundidade e em meses com menor temperatura máxima mensal.

Tabela IV. Autovalores, coeficientes de correlação espécie-ambiente e porcentagem cumulativa explicada dos primeiros três eixos da Análise de Redundância parcial para comunidades de larvas de Plecoptera e variáveis ambientais, no Parque Estadual Campos do Jordão, entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007.

Inércia Eixo I Eixo II Eixo II total Autovalores 0,145 0,052 0,002 1,000 Correlação espécie–ambiente 0,688 0,618 0,155 Porcentagem da variância cumulativa dos dados de espécie 20,1 27,3 27,6 da relação espécie-ambiente 72,8 98,9 100,0

Soma total dos autovalores 0,723 Soma total dos autovalores canônicos 0,199

Tabela V. Correlações inter-set entre os dois primeiros eixos da Análise de Redundância parcial e as variáveis ambientais de riachos do Parque Estadual Campos do Jordão, entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007.

Eixo I Eixo II Profundidade (Profund) - 0,368 - 0,504 Precipitação (Precip) 0,312 - 0,102 Temperatura máxima (Temp_max) - 0,227 0,044

Figura 7. Diagrama de ordenação das amostras e gêneros para os dois primeiros eixos da Análise de Redundância parcial de larvas de Plecoptera e variáveis ambientais, Parque Estadual Campos do Jordão, SP, entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007. M = micro- bacias; 1ª e 3ª = ordem hidrológica dos riachos; ag = agosto; nv = novembro; ja = janeiro; ab = abril e fe = fevereiro; 05 = 2005; 06 = 2006; 07 = 2007; Temp_max = temperatura máxima; Precip = Precipitação; Profun = Profundidade; Ana = Anacroneuria; Gripo = Gripopteryx; Guara = Guaranyperla; Kemp = Kempnyia; Para = Paragripopteryx e Tupi = Tupiperla.

A estruturação temporal das comunidades de larvas de Plecoptera foi reforçada pela Análise Circular. Na análise de sazonalidade para os dados do primeiro ano, os dados de ocorrência de todos os gêneros foram significativos estatisticamente (p). Entretanto os valores do comprimento do vetor médio (r) foram baixos para alguns gêneros, Guaranyperla, Paragripopteryx, Anacroneuria e Kempnyia (Tabela VI), indicando um padrão pouco sazonal de ocorrências destas larvas. Com exceção dos gêneros, Paragripopteryx e Tupiperla, que apresentaram um padrão de ocorrência das larvas nas 57

estações primavera e inverno, os outros gêneros indicaram um padrão sazonal nas estações verão e outono. Na análise dos dados do segundo ano, este padrão não se manteve (Tabela VII), indicando a ausência de uma distribuição sazonal clara.

Tabela VI. Análise circular da abundância de larvas de Plecoptera do Parque Estadual Campos do Jordão, SP, coletada entre agosto de 2005 e abril de 2006.

Gripo Guara Para Tupi Ana Kemp Observações (n) 502 79 1.287 190 1.347 618 Vetor médio (µ) 210° 237° 55° 90° 289° 284° Desvio padrão circular 66° 86° 80° 52° 106° 99° Comprimento do vetor médio (r) 0,51 0,31 0,37 0,65 0,17 0,22 Teste Rayleigh (Z) 132,1 7,8 176,9 81,4 41,7 30,1 Teste Rayleigh (p) <0,01 <0,01 <0,01 <0,01 <0,01 <0,01

Tabela VII. Análise circular da abundância de larvas de Plecoptera do Parque Estadual Campos do Jordão, SP, coletada em agosto de 2006 e fevereiro de 2007.

Gripo Guara Para Tupi Ana Kemp Observações (n) 389 51 1.524 74 729 506 Vetor médio (µ) 180° 360° 360° 360° 360° 360° Desvio padrão circular 101° 67° 39° 55° 77° 94° Comprimento do vetor medio (r) 0,20 0,50 0,78 0,63 0,40 0,25 Teste Rayleigh (Z) 16,9 12,7 947,7 29,4 118,8 33,9 Teste Rayleigh (p) <0,01 <0,01 <0,01 <0,01 <0,01 <0,01

DISCUSSÃO

Padrões espaciais de múltiplas escalas

Riachos são ambientes extremamente heterogêneos, e estudos recentes têm mostrado que a biota de ambientes lóticos responde a essa heterogeneidade, levando a uma alta variabilidade na abundância dos macroinvertebrados e a estruturação da comunidade em escalas espaciais múltiplas (Downes et al. 1993; Cooper et al. 1998; Li et al. 2001; Heino et al. 2004). O modelo amostral hierárquico deste estudo mostrou que a estruturação das comunidades de larvas de Plecoptera responde a fatores que variam principalmente em pequenas escalas espaciais, ou seja, dentro e entre os mesohábitats.

No âmbito espacial amplo do estudo, entre as micro-bacias, houve ausência de diferença nas riquezas padronizadas e baixa diversidade β. Isto possivelmente ocorre pelo fato de todos os taxa de uma bacia ou do ‘pool’ regional apresentarem potencial para colonizar qualquer hábitat disponível, por dispersão (Vinson & Hawkins 1998), uma características dos insetos aquáticos (Heino & Mykrä 2008). Somado a isto, a existência de uma grande semelhança estrutural e ambiental entre as micro-bacias aqui estudadas (e.g. matriz florestal, geologia, relevo).

A baixa diversidade β registrada nas três escalas analisadas no presente estudo (micro-bacia, ordem hidrológica e mesohabitat) possivelmente represente os processos históricos (“pool” regional), devido a grande capacidade de dispersão do grupo, característica dos insetos aquáticos (Heino & Mykrä 2008). Desta forma, a dispersão dos adultos de Plecoptera pode ocorrer tanto por vôo ativo, quanto passivo (carreado pelo vento) e oviposição, bem como na fase larval, por carreamento a jusante (Bilton et al. 2001).

A classificação hidrológica dos ambientes lóticos é extremamente importante quando se considera a distribuição espacial de macroinvertebrados (Bispo et al. 2001). Com a crescente ordem do rio, as interações entre os fatores abióticos e bióticos variam, influenciando a distribuição dos grupos, sendo esperado que a riqueza máxima deva ser encontrada em rios de média ordem (Vannote et al., 1980). No entanto, na escala de segmento, não houve variabilidade no conjunto de métricas que podem ser atribuído ao

tamanho do riacho (1ª e 3ª ordem). A importância do tamanho do riacho na estruturação das comunidades de Plecoptera e macroinvertebrados de riachos Neotropicais tem sido confirmada por diversos trabalhos (Froehlich 1969; Oliveira & Froehlich 1997; Melo & Froehlich 2001; Bispo et al. 2002a, 2006; Bispo & Oliveira 2007). Por outro lado, outros estudos têm demonstrado que este modelo não se aplica a todas as situações (e.g. Minshall et al. 1985; Burton & Sivaramakrishnan 1993; Mazurkiewicz & Fleituch 2000; Li et al. 2001). Embora o tamanho do riacho tenha um efeito sobre a composição da fauna, este efeito pode ser de baixa magnitude como observado por Melo & Froehlich (2001). Assim, a maioria das diferenças na composição de taxa e abundância entre locais amostrados podem ser atribuídas tanto a diferenças de tamanho do riacho como a variação ‘natural’ entre estes locais (Costa & Melo 2008). Os resultados deste estudo indicam que a variação devido às diferenças nos mesohábitats é grande o suficiente para substituir a variação causada pelo tamanho do riacho.

A variação na riqueza local encontrada no presente estudo corrobora diversos trabalhos que encontraram diferente riqueza entre corredeira e poção e entre tipos de substratos. A maioria dos estudos apontou maior riqueza em substratos associados a corredeiras (e.g. Logan & Brooker 1983; Brown & Brussock 1991; Baptista et al. 2001a; Buss et al. 2004; Silveira et al. 2006; Costa & Melo 2008; Uieda & Ramos 2007). No entanto, Spies (2009) apontou diferença na riqueza entre os substratos encontrados em corredeira, enquanto Downes et al. 1993 e Robson & Chester 1999, entre os microhábitats. Outros estudos não encontraram diferenças significativas entre tipos de substrato (mesohábitats) (Wu & Legg 2007; Costa & Melo 2008). Segundo Costa & Melo (2008), as diferenças na riqueza apontadas por alguns estudos podem refletir somente artefatos amostrais, pois em geral, os hábitats mais ricos apresentaram maior abundância. Assim, é fundamental a padronização da riqueza pelo esforço amostral, como ocorreu nesse estudo. Esta variação na riqueza local reflete os requerimentos específicos dos gêneros (e.g. alta oxigenação da água, disponibilidade de recursos alimentares), pois as condições ambientais limitam o estabelecimento de taxa em escala local, de um ’pool’ regional maior (Vinson & Hawkins 1998).

As maiores riquezas padronizadas encontradas nos mesohábitats PC e FC, possivelmente estão relacionadas à maior estabilidade e complexidade do fundo

pedregoso, somada a fatores ligados a correnteza (e.g. oxigenação), bem como as múltiplas funções do substrato vegetal. A estabilidade e complexidade/heterogeneidade do substrato foram indicadas como bons preditores de riqueza e diversidade de invertebrados aquáticos (Cummins & Lauff 1969; Minshall 1984; Vinson & Hawkins 1998; Robson & Chester 1999; Kikuchi & Uieda 2005).

A estabilidade do substrato refere-se ao grau de resistência ao movimento, sendo geralmente proporcional ao tamanho das partículas do substrato (Resh & Rosenberg, 1984). O substrato rochoso, mais estável, fornece condições ideais para a população crescer. Assim, o número de invertebrados aumenta sobre uma seqüência crescente de acordo com o tamanho da partícula, ou seja, desde areia até rochas (Minshall & Minshall, 1977). Além disso, áreas rochosas também apresentam alta heterogeneidade espacial (Lenat et al. 1981). As pedras funcionam como uma ótima barragem para folhas, e esses pacotes de folhas e detritos aprisionados nas rochas fornecem alimento e abrigo devido à heterogeneidade destes hábitats e uma rica flora perifítica (Boulton et al. 1988; Richardson 1992; Baptista et al. 2001a). Somado a isto, em suas fendas, formam-se áreas protegidas da correnteza onde comumente ocorrem pequenos acúmulos de detritos, possibilitando a ocorrência de larvas que não apresentam adaptações à vida na correnteza e se alimentam daquele recurso (Spies 2009). Os gradientes de correnteza e de qualidade de matéria orgânica foram apontados como principais determinantes na distribuição de comunidades de macroinvertebrados bentônicos (Costa & Melo 2008) entre mesohábitats. Buss et al. (2002) encontraram uma distribuição restrita das comunidades de Plecoptera em áreas de corredeiras, devido a alta quantidade oxigênio dissolvido na água, rápido escoamento ou baixa temperatura da água. Por outro lado, Silveira et al. (2006) encontraram uma alta concentração de ‘litter’ em corredeiras.

Podemos perceber que o mesohábitat FR teve incidência menor de espécimes, quando comparado aos outros mesohábitats. De acordo com Paprocki (1997), os acúmulos de folhas encontrados em remansos fornecem um ambiente menos variado fisicamente que as regiões de corredeira, levando a uma menor diversidade. Além disso, esses ambientes tendem a ser evitados por animais dependentes de sedimentos grossos e altas velocidade de corrente para alimentação, respiração ou outras necessidades fisiológicas (Barmuta 1989). Desta forma, a alta riqueza de larvas de Plecoptera registrada

em PC e FC no presente estudo, possivelmente está relacionada a fatores relacionado com a correnteza, pois essa ordem é conhecida estar relacionada com ambientes de água limpa, com alto oxigênio dissolvido e baixo assoreamento; que são facilmente encontrados em áreas de corredeiras (Silveira et al. 2006).

Conforme a análise de similaridade e os testes de hipótese realizados no presente estudo, as características ambientais de escala local (mesohábitat) foram mais importantes que as de escala regional (ordem ou micro-bacia) na estruturação das comunidades de larvas de Plecoptera. Este padrão corrobora o reportado em estudos de múltiplas escalas com macroinvertebrados e insetos bentônicos (McCulloch 1986; Bouckaert & Davis 1998; Wood & Sites 2002; Sandin & Jonhson 2004; Boyero 2003; Rezende 2007; Costa & Melo 2008; Spies 2009). Nestes últimos, as unidades de hábitats de mesmo tipo foram mais semelhantes entre si, independente do riacho, do que entre as unidades adjacentes. Entretanto outros estudos encontraram maior variação em escalas regionais que nas locais, de modo que as variáveis de larga escala apresentam uma influência hierárquica sobre as variáveis de escala local (e.g. Li et al. 2001; Roque et al. 2003; Heino et al. 2003; Bonada et al. 2008). Desta forma, os resultados obtidos no presente estudo mostram que a estrutura espacial das comunidades de Plecoptera é predita pelos fatores ambientais da escala local ligada aos mesohábitats. Esta constatação, entretanto, não diminui a importância das escalas regional e de segmento, pois as diversidades regionais e locais são fortemente ligadas em comunidades lóticas (Heino et al. 2003).

Padrões espaciais e temporais: influência das variáveis ambientais

Os riachos amostrados neste estudo apresentaram boa qualidade da água, comprovada pela alta oxigenação, baixos valores de turbidez e condutividade elétrica, além de valores de pH circum-neutrais. Segundo Bispo et al. (2006), apenas valores extremos dessas variáveis afetam a distribuição da fauna, ou quando associadas à poluição orgânica. Dessa forma, as variáveis químicas da água registradas no presente estudo parecem não ser limitantes para a fauna de Plecoptera. De fato, a análise de Análise de Redundância parcial (pRDA) confirmou a ausência de influência destas

variáveis sobre a matriz biótica, pois a inclusão destas variáveis não proporcionou aumento significativo na explicabilidade do modelo. Como já observado por Spies (2009) que trabalhou na mesma área, além de outros estudos (Buss et al. 2002, 2004; Silveira et al. 2006), as variáveis da água têm maior influência sobre os macroinvertebrados aquáticos em áreas com algum grau de poluição orgânica ou química do que em áreas mais preservadas.

Entre as variáveis ambientais locais analisadas nesse estudo, as variáveis que apresentaram as maiores correlações com a estruturação das comunidades de Plecoptera foram profundidade, temperatura média mensal máxima e precipitação.

As variáveis físicas relacionadas com o hábitat tais como vazão e medidas relacionadas de velocidade da água, profundidade e turbulência, têm importância reconhecida na organização das comunidades de macroinvertebrados de riachos (Hynes 1970, Allan & Castillo 2007). Estas medidas são apontadas por diversos estudos como principais determinantes na estruturação dessas comunidades (e.g. Melo & Froehlich 2001; Miserendino 2001; Miserendino & Pizzolon 2003; Bispo et al. 2006; Spies 2009; Gamboa 2010). Além disso, tão relacionadas com o tamanho do riacho e risco de carreamento.

As ninfas de Plecoptera geralmente estão associadas principalmente a ambientes de água corrente, encontram-se mais comumente associadas a pedras, troncos ou galhos caídos ou a pacotes de folhas caídas, nestes tanto em corredeiras como remansos (Froehlich 2009). No entanto, a estruturação das ninfas parece estar relacionada às condições adequadas do hábitat (microhábitat), muitas vezes independente do volume do fluxo. Como foi observado por Froehlich (1969), estudando espécies dos gêneros Paragripopteryx e Tupiperla. Neste contexto, elas são adaptadas a uma ampla variedade de condições do ambiente, sendo que ninfas de diferentes espécies mostram diferenças em suas preferências de hábitat. De acordo com Stewart & Harper (1996), os representantes desta ordem, apresentam exigências específicas de temperatura da água, tipo de substrato e tamanho do fluxo, refletindo a sua distribuição e sucessão ao longo do curso dos córregos e rios.

As ninfas de Gripopteryx são encontradas em corredeiras e “runs”, agarrando-se às pedras, ou folhas caídas ou galhos detidos (Froehlich 1990; Stark et al. 2009); algumas espécies vivem preferencialmente em pedras, onde a água corre velozmente, com um fluxo laminar, mas também em pacotes de folhas detidas, e mais geralmente naqueles que se projetam acima do nível da água (Froehlich 1993). As ninfas de Paragripopteryx são mais comumente encontradas sob folhas caídas retidas por algum obstáculo, mas podem também ser encontradas nas briófitas e as algas que crescem sobre as pedras, ou também, em pequenas fendas ou cavidades das pedras (Froehlich 1969, 1994). Algumas espécies somente ocorrem onde a correnteza é muito reduzida, outras preferem lugares onde um filme de água corre sobre pedras, ou onde as pedras são constantemente molhadas por gotas das quedas d'água de pequeno porte; algumas espécies ainda preferem águas mais rápidas (Froehlich 1969).

Por outro lado, as ninfas de Tupiperla são encontradas desde locais com fluxo lento e substrato de areia grossa, até situações torrenciais, onde, no entanto, eles evitam a força total da corrente, principalmente associadas a folhas caídas, ou ao substrato (Froehlich 1969, Stark et al. 2009). Segundo Froehlich (1969), elas são geralmente encontradas em locais com maiores profundidades do que ninfas de Paragripopteryx. Quanto às ninfas de Guaranyperla, pouco se conhece, tendo sido encontrada em corredeiras em riachos de pequena ordem (Stark et al. 2009). Já Anacroneuria é um gênero muito diversificado, onde as espécies apresentam diferentes exigências ecológicas; as ninfas são encontradas tanto riachos de pequena quanto de grande ordem hidrológica, quanto em uma grande faixa de elevação (Stark et al. 2009).

A estruturação temporal de insetos aquáticos pode estar relacionada a fatores ambientais/climáticos (Hynes 1970) que regulam seus ciclos de vida, bem como com o regime de distúrbios, que reconhecidamente afeta estas comunidades, principalmente em riachos (McCabe & Gotelli 2000). Desta forma, a temperatura máxima explica uma parte da variação temporal da abundância de Plecoptera, como já foi observado por Hynes (1976). Segundo o mesmo autor, muitas espécies podem tolerar e crescer em temperaturas muito baixas, no entanto, o calor muitas vezes parece ser um fator limitante, com mais espécies que ocorrem em águas mais frias e menos em locais quentes. De acordo com Ward & Stanford (1982), é um dos principais fatores que

regulam o ciclo de vida de muitos insetos, esse fator desempenha um importante papel, regulando as mudanças sazonais nas taxas de crescimento de insetos aquáticos. A temperatura associada às alterações do fotoperíodo pode ter uma influência maior do que o estágio de desenvolvimento, desta forma a emergência dos adultos depende apenas em parte da taxa de crescimento de imaturos (Ward & Stanford 1982). Provavelmente haja uma interação entre a temperatura, a fase de desenvolvimento da ninfa e o fotoperíodo sobre o período de emergência, mas os resultados variam de acordo com o grupo ou espécie (Hynes, 1970). De acordo com a Jacobsen et al. (1997), os rios tropicais são mais constantes em relação ao regime de temperatura do que rios de clima temperado. A temperatura foi destacada como o principal fator abiótico que influencia a estrutura e riqueza da comunidade bentônica em regiões tropicais (por exemplo, Illies 1964, Palmer et al. 1994 Jacobsen et al. 1997; Ramirez et al. 2004; Henriques-Oliveira & Nessimian, 2010).

A precipitação é um dos principais fatores causadores de distúrbios em rios e riachos, ocasionando em muitos casos a diminuição da abundância de insetos (Flecker & Feifarek, 1994). Este fato provavelmente é devido à desestabilização do sistema lótico pelo aumento da velocidade e vazão da água, com a conseqüente remoção de insetos e uma redução na sua abundância local (Flecker & Feifarek, 1994; Bispo et al. 2001). Diversos trabalhos têm comprovado essa hipótese através de correlações negativas da abundância de macroinvertebrados aquáticos com o regime de precipitação (e.g. Flecker & Feifarek 1994; Oliveira & Froehlich 1997; Jacobsen & Encalada 1998; Baptista et al. 2001b; Bispo et al. 2001). No entanto, alguns estudos não detectaram impactos da precipitação sobre as comunidades (e.g. Ramírez & Pringle 1998; Melo & Froehlich 2001; Crisci-Bispo et al. 2007, Spies 2009). De acordo com Melo & Froehlich (2001), a fauna é provavelmente adaptada às inundações e sua estrutura seria alterada apenas por inundações catastróficas. Aliado a isso, a cobertura densa da Mata Atlântica pode reduzir a freqüência de aumentos repentinos no fluxo, já que prevê uma melhor infiltração das águas pluviais (Bispo et al. 2006).

A estruturação temporal das comunidades de Plecoptera estudadas, evidenciada pela Análise Circular e pela partilha da variância, possivelmente esteja relacionada à resistência e à resiliência das larvas aos distúrbios causados pelos eventos de alta

precipitação que ocorrem na área estudada. De fato, trabalhos testando os efeitos de distúrbios simulando aumentos de vazão causados pela precipitação demonstraram que as reduções na abundância das espécies são rapidamente restabelecidas (e.g. Death 1996; McCabe & Gotelli 2000; Melo et al. 2003). Além disso, riachos com alta estabilidade no sedimento e heterogeneidade no substrato podem fornecer mais refúgios contra da correnteza, conferindo assim maior resistência às comunidades (Cobb et al. 1992; Downes et al. 1997; Melo et al. 2003). Outro fator que possivelmente tenha conferido maior resistência às comunidades de Plecoptera é a baixa declividade dos riachos estudados, já que estes estão situados numa região de planalto (Seibert et al. 1975 e ver Tabela I) e comprovadamente o efeito de eventos de aumento de vazão é dependente do perfil geomorfológico, resultando ou não em um distúrbio físico para a comunidade (Stout 1981, 1982; Flecker & Feifarek 1994).

Em suma, a estruturação das comunidades de larvas de Plecoptera analisadas no presente estudo está em concordância ecológica com aquela reportada para macroinvertebrados aquáticos em geral, sendo principalmente predita por fatores ambientais de escala local, ligados as características estruturais de cada mesohábitat analisado. Os fatores ambientais de maior escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou micro-bacias, não foram determinantes nesta estruturação. No entanto, a partilha de variância evidenciou que apenas 47,6% da variabilidade presente nas comunidades em riachos de baixa e média ordem foram explicadas por componentes locais e componentes temporais. Contudo, mais de 50% da variância permaneceram inexplicadas, indicando que outras fontes de variabilidade, incluindo variáveis regionais não mensuradas, podem ser importantes como geradoras e/ou mantenedoras dos padrões registrados. Desta forma, as variáveis regionais poderiam exercer uma influência inicial sobre a biota, enquanto as variáveis locais teriam uma influência modificadora (Townsend et al. 2003, Spies 2009).

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Albariño, R.J. 1997. Spatial distribution of Plecoptera from an Andean-Patagonic lotic environment in Argentina. Revista Brasileira de Biologia, 57(4): 629-636.

Allan, J.D. & Castillo, M.M. 2007. Stream Ecology: Structure and Function of Running Waters. 2nd edition, Springer, Dordrecht , The Netherlands, 436pp.

Amoros, C. 2001. The concept of habitat diversity between and within ecosystems applied to river side-arm restoration. Environment Management, 28: 805-817.

Bachmann, A.O. 1995. Insecta Plecoptera. In: E. C. Lopretto & G. Tell (eds.), Ecosistemas de águas continentales. Metodologías para su estudio. Ediciones Sur, La Plata, 3o vol., pp. 1093-1111.

Baptista, D.F.; Buss, D.F.; Dorvillé, L.F.M. & Nessimian, J.L. 2001a. Diversity and habitat preference of aquatic insects along the longitudinal gradient of the Macaé River Basin, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 61: 249-258.

Baptista, D.F.; Dorvillé, L.F.M.; Buss, D.F & Nessimian, J.L. 2001b. Spatial and temporal organization of aquatic insects assemblages in the longitudinal gradient of a tropical river. Brazilian Journal of Biology, 61(2): 295-304.

Barmuta, L.A. 1989. Habitat patchiness and macrobenthic community structure in an upland stream in temperate Victoria, Australia. Freshwater Biology, 21: 223-236.

Bilton, D.T.; Freeland, J.R. & Okamura, B. 2001. Dispersal in freshwater invertebrates. Annual Review of Entomology, 32: 159-181.

Bispo, P.C.; Froehlich, C.G. & Oliveira, L.G. 2002a. Spatial distribution of Plecoptera nymphs in streams of a mountainous area of Central Brazil. Brazilian Journal of Biology, 62(3): 409-417.

Bispo, P.C.; Froehlich, C.G. & Oliveira, L.G. 2002b. Stonefly (Plecoptera) fauna of streams in a moutainous area of Central Brazil: abiotic factors and nymph density. Revista Brasileira de Zoologia, 19(1): 325-334.

Bispo, P.C.; Froehlich, C.G. & Oliveira, L.G. 2002c. Stonefly (Plecoptera) fauna in a mountainous area of Central Brazil: composition and adult phenology. Revista Brasileira de Zoologia, 19(1): 317-323.

Bispo, P.C.; Oliveira, L.G.; Bini, L.M. & Sousa, K.G. 2006. Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera assemblages from riffles in mountain streams of Central Brazil: environmental factors influencing the distribution and abundance of immatures. Brazilian Journal of Biology, 66: 611-622.

Bonada, N.; Zamora-Munõz, C.; Rieradevall, M. & Prat, N. 2005. Ecological and historical filters constraining spatial caddisfly distribution in Mediterranean rivers. Freshwater Biology, 50: 781-797.

Borcard, D.; Legendre, P. & Drapeau, P. 1992. Partialling out the spatial component of ecological variation. Ecology, 73: 1045-1055.

Bouckaert, F.W. & Davis, J.A. 1998. Microflow regimes and the distribution of macroinvertebrates around stream boulders. Freshwater Biology, 40: 77-86.

Boyero, L. 2003. Multiscale patterns of spatial variation in stream macroinvertabrate communities. Ecological Research, 18: 365-379.

Boyero, L. & Bosch, J. 2004. The effect of riffle-scale environmental variability on macroinvertebrate assemblages in a tropical stream. Hydrobiologia, 524: 125-132.

Brosse, S.; Arbuckle, C.J. & Townsend, C.R. 2003. Habitat scale and biodiversity: influence of catchment, stream reach and bedform scales on local invertebrate diversity. Biodiversity and Conservation, 12: 2057-2075.

Brown, A.V. & Brussock 1991. Comparison of benthic invertebrates between riffles and pools. Hydrobiologia, 220: 99-108.

Burton, T.M. & Sivaramakrishnan, K.G. 1993. Composition of the insect community in the stream of the Silent Valley National Park in southern India. Tropical Ecology, 34: 1-16.

Buss, D.F.; Baptista, D.F.; Silveira, M.P.; Nessimian, J.L. & Dorvillé, L.F.M. 2002. Influence of water chemistry and environmental degradation on macroinvertebrate assemblages in a river basin in south-east Brazil. Hydrobiologia, 481: 125-136.

Buss, D.F.; Baptista, D.F.; Nessimian, J.L. & Egler, M. 2004. Substrate specificity, environmental degradation and disturbance structuring macroinvertebrate assemblages in neotropical streams. Hydrobiologia, 518: 179-188.

Costa, S.S. & Melo, A.S. 2008. Beta diversity in stream macroinvertebrate assemblages: among-site and among-microhabitat components. Hydrobiologia, 598: 131-138.

Cooper, S.D.; Diehl, S.; Kratz, K. & Sarnelle, O. 1998 Implications of scale for patterns and processes in stream ecology. Australian Journal of Ecology, 23: 27-40.

Cummins, K.W. & Klug, M.J. 1979. Feeding ecology of stream invertebrates. Annual Review of Ecology and Systematics, 10: 147-172.

Cummins, K.W. & Lauff, G.H. 1969. The influence of substrate particle size on the microdistribution of stream macrobenthos. Hydrobiologia, 34: 145-181.

Death, R.G. 1996. The effect of patch disturbance on stream invertebrate community structure: the influence of disturbance history. Oecologia, 108: 567-576.

Diniz-Filho, J.A.F.; Oliveira, L.G. & Silva, M.M. 1997. Explaining the b-diversity of aquatic insects in “cerrado” streams from central Brazil using multiple Mantel test. Revista Brasileira de Biologia, 58: 223-231.

Domínguez, E. & Valdez, J.M.B. 1992. Altitudinal replacement of Ephemeroptera in a subtropical river. Hydrobiologia, 246:83-88.

Flecker, A.S. & Feifarek. B. 1994. Disturbance and temporal variability of invertebrate assemblages in two Andean streams. Freshwater Biology, 31: 131-142.

Frissell, C.L.J.; Liss, W.J.; Grimm, N.B. & Bush, D.E. 1986. A hierarchical framework for stream habitat classification: viewing streams in a watershed context. Environmental Managemen,t 10: 199-214.

Froehlich, C.G. 1969. Studies on Brazilian Plecoptera 1. Some Gripopterygidae from the biological station at Paranapiacaba, state of São Paulo. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 6(1): 17-39.

Froehlich, C.G. 1984. Brazilian Plecoptera 4. Nymphs of perlid genera from south-eastern Brazil. Annales de Limnologie, 20(1-2): 43-48.

Froehlich, C.G. 1990. Brazilian Plecoptera 6. Grypopteryx from Campos do Jordão, State of São Paulo (Grypopterygidae). Studies on Neotropical Fauna and Environment, 25(4): 235-247.

Froehlich, C.G. 1993. Brazilian Plecoptera 7. Old and new species of Grypopteryx (Grypopterygidae). Aquatic insects, 15(1): 21-38.

Froehlich, C.G. 1994. Brazilian Plecoptera 8. On Paragripopteryx (Grypopterygidae). Aquatic insects, 16(4): 227-239.

Froehlich, C.G. 2009. Plecoptera. In: Domínguez, E. & Fernández, H.R. (eds). Macroinvertebrados bentônicos sudamericanos : Sistemática y biología. Fund. Miguel Lillo. Tucumán - Argentina. p.145-166.

Froehlich, C.G. 2011. Checklist dos Plecoptera (Insecta) do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica vol 11 no. 1a: http://www.biotaneotropica.org.br/v11n1a/pt/ abstract?inventory+bn0291101a2011

Gamboa, M. 2010. Estado poblacional del orden Plecoptera (Insecta) en el Parque Nacional Sierra Nevada en Venezuela y sus implicaciones para planes de conservación. Revista de Biología Tropical, 58(4): 1299-1310.

Gotelli, N.J. & Colwell, R.K. 2001. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the mensurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4: 379-391.

Gotelli, N.J. & Entsminger, G.L. 2001. EcoSim: Null models software for ecology. Version 7.0. Acquired Intelligence Inc. & Kesey- Bear.http://homepages.together.net/~gentsmin /ecosim.htm

Heino, J. & Mykrä, H. 2008. Control of stream insect assemblages: roles of spatial configuration and local environmental factors. Ecological Entomology, 33: 614-622.

Heino, J.; Muotka, T. & Paavola, R. 2003. Determinants of macroinvertebrate diversity in headwater streams: regional and local influences. Journal of Animal Ecology, 72: 425- 434.

Heino, J.; Louhi, P. & Muotka, T. 2004. Identifying the scales of variability in stream macroinvertebrate abundance, functional composition and assemblage structure. Freshwater Biology, 49: 1230-1239.

Henriques-Oliveira, A.L. & Nessimian, J.L. 2010. Aquatic macroinvertebrate diversity and composition in streams along an altitudinal gradient in Southeastern Brazil. Biota Neotropica, 10(3): 115-128.

Hildrew, A.G. & Giller, P.S. 1994. Patchiness, species interactions and disturbance in the stream benthos. pp. 21-62. In: Giller, P.S.; Hildrew, A.G. & Raffaelli, D.G. (eds) Aquatic Ecology – Scale, Pattern and Process. The 34th Symposium of the British Ecological Society University College, Cork. Blackwell Scientific Publications, Oxford.

Hurlbert, S.H. 1971. The nonconcept of species diversity: a critique and alternative parameters. Ecology, 52: 577-586.

Hynes, H.B.N. 1970. The ecology of stream insects. Annual Review of Entomology, 15: 25- 42.

Hynes, H.B.N. 1976. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 21: 135-153.

Illies, J. 1964. The invertebrate fauna of the Huallaga, a Peruvian tributary of the Amazon River, from the sources down to Tingo Maria. Verhandlungen Internationale Vereinigung für Theoretische und Angewandte Limnologie, 15: 1077-1083.

Jacobsen, D. & Encalada, A. 1998. The macroinvertebrate fauna of Ecuadorian Highland streams in the wet and dry season. Archiv für Hydrobiologie, 142: 53-70.

Jacobsen, D.; Schultz, R. & Encalada, A. 1997. Structure and diversity of stream invertebrate assemblages: the influence of temperature with altitude and latitude. Freshwater Biology, 38: 247-261.

Kikuchi, K.M. & Uieda, V.S. 1998. Composição da comunidade de invertebrados de um ambiente lótico tropical e sua variação espacial e temporal. pp: 157-173. In: Nessimian, J.L. & Carvalho, A.L. (eds) Ecologia de insetos aquáticos. Oecologia Brasiliensis vol. V. Rio de Janeiro, Editora UFRJ.

Kovach, W.L. 2010. Oriana for Windows, version 3.21 Users’ Manual. Pentraeth, Wales, UK: Kovach Computer Services, 122pp.

Kohler, S.L. 1992. Competition and the structure of a benthic stream community. Ecological Monographs, 62: 165-188.

Legendre, P. & Legendre, L. 1998. Numerical Ecology. Developments in Environmental Modelling, 20; Elsevier, New York. 853pp.

Lenat, D.R.; Penrose, D.L. & Eagleson, K.W. 1981. Variable effects of sediment addition on stream benthos. Hydrobiologia, 79: 187-194.

Li, J.; Herlihy, A.; Gerth, W.; Kaufmann, P.; Gregory, S.; Urquhart, S. & Larsen, D.P. 2001. Variability in stream macroinvertebrates at multiple spatial scales. Freshwater Biology, 46: 87-97.

Lind, O.T. 1979. Handbook of Common Methods in Limmology. The C.V. Mosby Company, Missouri, 199pp.

Logan, P. & Brooker, M.P. 1983. The macroinvertebrate faunas of riffles and pools. Water Research, 17: 263-270.

Macan, T.T. 1962. Ecology of aquatic insects. Annual Review of Entomology, 7: 261-288.

Magurran, A.E. 2004. Ecological Diversity and Its Measurement. Chapman and Hall, London. 256pp.

Manly, B.F.J. 1994. Multivariate Statistical Methods A Primer. Chapman and Hall, London. 179pp.

Mazurkiewicz, G. & Fleituch, T. 2000. Patterns of benthic fauna diversity in a mountain river. Verhandlungen der Internationalen Vereinigung für theoretische und angewandte Limnologie, 27: 2529-2534.

McCabe, D.J. & Goteli, N.J. 2000. Effects of disturbance frequency, intensity, and area on assemblagesof stream macroinvertebates. Oecologia, 124: 270-279.

McCulloch, D.L. 1986. Benthic macroinvertebrate distribution in the riffle-pool communities of two east Texas streams. Hydrobiologia, 55: 61-70.

Melo, A.S. 2008. O que ganhamos ‘confundindo’ riqueza de espécies e equabilidade em um índice de diversidade? Biota Neotropica 8: 21-17 http://www. biotaneotropica.org.br/v8n3/pt/abstract?point-ofview+bn00108032008

Melo, A.S. & Froehlich, C.G. 2001. Macroinvertebrates in neotropical streams: richness patterns along a catchment and assemblage structure between 2 seasons. Journal of the North American Benthological Society, 20: 1-16.

Melo, A.S.; Niyogi, D.K.; Matthaei, D. & Townsend, C.R. 2003. Resistance, resilience and patchiness of invertebrate assemblages in native tussock and pasture streams in New Zealand after hydrological disturbance. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 60: 731-739.

Minshall, G.W. 1984. Aquatic insect-substratum relationships. pp. 358-400. In: Resh, V.H. & Rosemberg, D.M. (eds). The Ecology of Aquatic Insects, 1st edition. Praeger, New York.

Minshall, G.W.; Petersen, R.C.J. & Nimz, C.F. 1985. Species richness in streams in different size from the same drainage basin. American Naturalist, 125: 16-38.

Minshall, G.W. & Minshall, J.N. 1977. Microdistribution of benthic invertebrates in Rocky Mountain (U.S.A.) stream. Hydrobiologia, 55: 231-249.

Miserendino, M.L. 2001. Macroinvertebrate assemblages in Andean Patagonian rivers and streams: environmental relationships. Hydrobiologia, 444: 147-158.

Miserendino, M.L. & Pizzolon, L.A. 2003. Distribution of macroinvertebrate assemblages in the Azul-Quemquemtreu river basin, Patagonia, Argentina. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research, 37: 525-539.

Olifiers, M.H.; Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J.L. & Hamada, N. 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based on nymphs. Zootaxa, 651: 1-15.

Oliveira, L.G. & Froehlich, C.G. 1997. Diversity and community structure of aquatic insects (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) in a southeastern Brazilian mountain stream. Acta Limnologica Brasilensia, 9: 139-148.

Palmer, C.; Palmer, A.; O’Keeffe, J. & Palmer R. 1994. Macroinvertebrate community structure and altitudinal changes in the upper reaches of a warm temperature southern African river. Freshwater Biology, 32: 337-347.

Paprocki, H. 1997. Aspectos da ecologia de comunidades de insetos aquáticos em dois riachos da Serra do Cipó/MG. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP, Ribeirão Preto, 48p. Dissertação de Mestrado.

Pennak, R.W. 1978. Freshwater Invertebrates of the United States. 2nded. John Wiley & Sons, 803p.

Poff, N.L. & Ward, J.V. 1990. Physical habitat template of lotic systems: recovery in the context of historical pattern of spatiotemporal heterogeneity. Environmental Management, 14: 629-645.

Rabeni, C.F. & Minshall, G.W. 1977. Factors affecting microdistribution of streambenthic insects. Oikos, 29: 33-43.

Ramírez, A. & Pringle, 1998. Invertebrate drift and benthic community dynamics in lowland neotropical streams, Costa Rica. Hydrobiologia, 386: 19-26.

Ramirez, J.J.; Roldán, P.G. & Yepes, G.A. 2004. Altitudinal variation of the numerical structure and biodiversity of the taxocenosis of Ephemeroptera in the South, North, and Central Regions of the Department of Antioquia, Colombia. Acta Limnologica Brasiliensia, 16(4): 329-339.

Rao, C.R. 1964. The use and interpretation of principal component analysis in applied research. Sankhya Serie A, 26: 329-358.

Reice, S.R. 1980. The role of substratum in benthic macroinvertebrate microdistribution and litter decomposition in a woodland stream. Ecology, 61: 580-590.

Rezende, C.F. 2007. Estrutura da comunidade de macroinvertebrados associados ao folhiço submerso de remanso e correnteza em igarapés da Amazônia Central. Biota Neotropica 7: http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?shortcommunication +bn01607022007.

Ribeiro, J. M. F. 2004. Plecoptera (Insecta) adultos da Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas. Dissertação de mestrado. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia. 73p.

Robson, B.J. & Chester, E.T. 1999. Spatial patterns of invertebrate species richness in a river: the relationship between riffles and microhabitats. Australian Journal of Ecology, 24: 599-607.

Rohlf, F.J. 2000. NTSYS 2.1: Numerical Taxonomic and Multivariate Analysis System. New York, Exeter Software.

Rosenberg, D.M. & Resh, V.H. 1993. Freshwater monitoring and benthic macroinvertebrates. Chapman&Hall, New York, 488pp. 75

Sandin, L. & Johnson, R.K. 2004. Local, landscape and regional factors structuring benthic macroinvertebrate assemblages in Swedish streams. Landscape Ecology, 19: 501-514.

Schroeder-Araujo, L.T.; Stempniewski, H.L.; Cipólli, M.N.; Santos, L.E.; Santo-Paulo, M. & Corrêa-Cremonesi, W. 1986. Estudo limnológico e climático da região do Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, com vistas ao povoamento com truta arco-íris, Salmo irideus Gibbons. Boletim do Instituto de Pesca, 13: 63-76.

Seibert, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão. Boletim Técnico do Instituto Florestal, 19: 1-153.

Siegloch, A.E. 2010. Estrutura espacial das comunidades de Ephemeroptera HAECKEL, 1896 (Insecta) em riachos da Serra da Mantiqueira e da Serra do Mar, Estado de São Paulo. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP, Ribeirão Preto, 115p. Tese de Doutorado.

Silveira, M.P.; Buss, D.F.; Nessimian, J.L. & Baptista, D.F. 2006. Spatial and temporal distribution of benthic macroinvertebrates in a southeastern Brazilian river. Brazilian Journal of Biology, 66(2B): 623-632.

Simberloff, D. 1972. Properties of the rarefaction diversity measurement. American Naturalist, 106: 414-418.

Sites, R.W.; Willing, M.R. & Linit, M.J. 2003. Macroecology of aquatic insects: a quantitative analysis of taxonomic richness and composition in the Andes Mountains of Northern Ecuador. Biotropica, 35(2): 226-239.

Spies, M. 2009. Estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera Kirby, 1813 (Insecta) em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo, Brasil. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP, Ribeirão Preto, 136p. Tese de Doutorado.

Stewart, K.W. & Harper, P.P. 1996. Plecoptera. In: Merritt, R.W. & Cummins, K.W. (Eds.). An introduction to the aquatic insects of North America. Dubuque: Kendall/ Hunt Publishing Company, p. 217-266.

Strahler, H.N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. American Geophysical Union Transactions, 33: 913-920.

Ter Braak, C.J.F & Prentice, I.C. 1988. A theory of gradient analysis. Advances in Ecological Reseach, 18: 271-317.

Ter Braak, C.J.F & Smilauer, P. 2002. CANOCO Reference manual and CanoDraw for Windows User’s guide: Software for Canonical Community Ordination (version 4.5). Microcomputer Power, Ithaca, 500pp.

Tipper, J.C. 1979. Rarefaction and rarefiction – the use and abuse of a method in paleoecology. Paleobiology, 5: 423-434.

Townsend, C.R; Dolédec, S.; Norris, R.;Peacock, K & Arbuckle, C. 2003. The influence of scale and geography on relationships between stream community composition and landscape variables: description and prediction. Freshwater Biology, 48: 768-785.

Uieda, V.S. & Ramos, L.H.B. 2007. Distribuição espacial da comunidade de macroinvertebrados bentônicos de um riacho tropical (Sudeste do Brasil). Bioikos, 21(1): 3-9. van den Wollenberg, A.L. 1977. Redundancy analysis, an alternative for canonical correlation analysis. Psychometrika, 42: 207-219.

Vannote, R.L.; Minshall, G.W.; Cummins, K.W.; Sedell, J.R. & Cushing, C.E. 1980. The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 37: 130-137.

Vinson, M.R. & Hawkins, C.P. 1998. Biodiversity of stream insects: variation at local, basin and regional scales. Annual Review of Entomology, 43: 271-293.

Ward, J.V. & Stanford, J.A. 1982. Thermal reponses in the evolutionary ecology of aquatic insects. Annual Review of Entomology, 27: 97-117.

Wiens, J.A. 1989. Spatial scaling in ecology. Functional Ecology, 3: 385-397.

Wood, D.L. & Sites, R.W. 2002. Submerged rootmats: a mesohabitat harboring a distinct insect community in Ozark stream. Journal of Freshwater Ecology, 17: 431-440.

Wu, D. & Legg, D. 2007. Structures of benthic insect communities in two southeastern amog spatial units at different local scales. Hydrobiologia, 579: 279-289.

CAPÍTULO 3

Estrutura das comunidades de larvas de Plecoptera (Insecta) em uma região montanhosa, sudeste do Brasil: padrões espaciais e influência de fatores ambientais

RESUMO.

A estrutura espacial das comunidades de Plecoptera foi investigada em quatro vertentes da Serra da Mantiqueira e Serra do Mar. Quatro escalas espaciais (serras, vertentes, riachos e mesohábitats) foram amostradas, a fim de determinar qual escala (local ou regional) melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Plecoptera. Fatores abióticos (altitude, temperatura da água, condutividade elétrica, O2, pH, declividade, turbidez, largura, profundidade, velocidade e vazão) e posição geográfica foram registrados, para identificar e quantificar a contribuição destas variáveis explanatórias sobre os padrões de distribuição espacial destas comunidades. As comunidades de larvas de Plecoptera foram estruturadas segundo o tipo de mesohábitat e a vertente. A riqueza padronizada mostrou expectativa de riqueza similar entre os mesohábitats, no entanto não houve diferenças entre vertentes e serras. Os gêneros de Plecoptera fizeram uso diferencial dos mesohábitats nos riachos, sendo que a maioria dos gêneros apresentou a preferência pelo substrato folhas em corredeiras. Altitude, temperatura da água e largura foram os fatores mais importante na estrutura espacial dos plecópteros. A partilha da variância evidenciou que a posição geográfica dos riachos explicou 23,4% da variância e que adicionais 15,8% foram explicados pela interação entre variáveis ambientais e posição geográfica. 10,7% da variância foram explicadas puramente pelas variáveis ambientais, enquanto que 50,1% permaneceram inexplicados. O Teste de Mantel corroborou a correlação positiva da estrutura da fauna com a matriz geográfica. Desta forma, tanto as características ambientais de escala local quanto a posição geográfica dos riachos contribuíram para a estruturação das comunidades, indicando que além das variáveis ambientais locais os processos biológicos contagiosos, como a dispersão, influenciaram a estrutura das comunidades de larvas de Plecoptera.

Palavras-chave: escala espacial, variáveis ambientais locais, posição geográfica, riachos montanhosos, Plecoptera.

ABSTRACT: Community of Plecoptera in a mountain region, southeastern Brazil: environmental factors influencing the spatial and temporal patterns of immatures.

Spatial structure of Plecoptera larvae assemblages were investigated in four slopes of the Serra da Mantiqueira and Serra do Mar. Four spatial scales ((slopes and mountain ranges, streams and mesohabitats) were sampled in order to determine what scale (local or regional) better predicts plecopteran larvae assemblage structure. Abiotic factors (altitude, water temperature, electric conductivity, DO, pH, declivity, turbidity, width, depth, water speed and discharge) and geographical position were recorded to identify and quantify the contribution of these explanatory variables on the spatial distribution patterns of these assemblages. Plecopteran larvae assemblages were structured according to mesohabitat type and slope. The richness showed a similar tendency of richness between mesohabitats, there was no difference in richness among slopes and mountain ranges. The Plecoptera genera made differential use of mesohabitats in the streams, where most of the genera showed a preference for the substrate leaves in riffles. Altitude, water temperature and width were the most important factors in the spatial structure of stoneflies. The variance partitioning showed that the geographical position of the stream explained 23.4% of the variance and an additional 15.8% were explained by the interaction between environmental variables and geographical position. 10.7 % were explained by the purely environmental variables, while 50.1 % remained unexplained. Therefore, both the environmental variables of local scale and geographical position of the streams have contributed to community structure, indicating that the local environmental factors and biological processes, as dispersal, influence the structure in communities of plecopteran larvae.

Keywords: spatial scale, local environmental variables, geographical position, mountain streams, Plecoptera.

INTRODUÇÃO

A identificação das forças que determinam a estruturação das comunidades de macroinvertebrados constitui uma questão importante da ecologia de ambientes lóticos. Grande parte desse desafio está relacionado à importância relativa da influência local versus regional na diversidade local das comunidades.

Vários fatores contribuem potencialmente para a organização das comunidades locais. Interações bióticas, como competição e predação, que são inerentes à escala local, além de distúrbios locais, podem afetar a abundância e a distribuição das espécies. Características do hábitat local e fatores ambientais regionais servem de medidor para interações bióticas e podem limitar a capacidade das espécies de persistir em uma comunidade local. Fatores históricos, como a especiação, extinção e dispersão, podem vir a ditar o pool de espécies que eventualmente ocorrem em uma comunidade local. A ocorrência das espécies, portanto, reflete uma combinação inseparável dos grandes processos espaço-temporais que dirigem a distribuição das espécies e os processos de pequena escala que atuam como filtros definidos (Angermeier & Winston, 1998; Hoeinghaus et al. 2007). Desta forma, a interpretação dos padrões de diversidade das espécies e da estruturação das comunidades é baseada em uma estrutura hierárquica de escalas espaço-temporais múltipla, cada uma com um conjunto de fatores físicos e bióticos que podem limitar a diversidade (Hoeinghaus et al. 2007).

Entre os fatores locais, as variáveis físicas têm sido evidenciadas como responsáveis primárias pela estruturação das comunidades de macroinvertebrados aquáticos, tais como, classificação hidrológica dos riachos (e.g. Vanotte et al. 1980, Bispo et al. 2006, Melo 2009), tipo de substrato (Downes et al. 1995) e condições hidráulicas relacionadas a vazão, velocidade da água e perturbações hidráulicas ocasionadas pelas chuvas (Flecker & Feifarek 1994). Além das variáveis físicas, vários estudos também têm apontado a disponibilidade alimentar (e.g. Cummins & Klug 1979, Spies 2009) e os fatores químicos como determinantes da organização das comunidades aquáticas (e.g. Miserendino 2001, Muniz & Venturini 2001, Buss et al. 2004, Sandin & Johnson 2004, Melo 2009). Por outro lado, diversos estudos têm evidenciado a influência das variáveis regionais (e.g. uso do solo, área da bacia, condições climáticas) e da posição e distância

geográfica dos riachos sobre as comunidades (Townsend et al. 2003, Sandin & Johnson 2004, Galbraith et al. 2008). Neste último caso, as variáveis espaciais associadas à posição geográfica parecem ser importantes para as comunidades com baixa capacidade dispersiva, uma vez que espécies com mecanismos eficientes de dispersão podem ultrapassar longas distâncias e barreiras geográficas (Townsend et al. 2003).

Vários estudos considerando múltiplas escalas têm sido realizados com as comunidades de macroinvertebrados aquáticos (e.g. Li et al. 2001, Boyero 2003, Roque et al. 2003, Wu & Legg 2007, Bonada et al. 2008). No entanto, ainda existe certa controvérsia sobre a importância e o peso das variáveis ambientais locais e regionais sobre as comunidades aquáticas (Sandin & Jonhson 2004).

Em relação apenas às comunidades de Plecoptera, poucos trabalhos foram realizados a fim de avaliar a estrutura espacial das comunidades na escala regional (e.g. Goulart & Callisto 2005, Roque et al. 2008). Diante das poucas informações, este trabalho foi realizado a fim de determinar qual a escala espacial (local ou regional) que melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Plecoptera de riachos montanhosos no sudeste do Brasil, além de identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espacial destas larvas.

MATERIAL & MÉTODOS

Área de estudo

O estudo foi realizado em quatro áreas preservadas abrangendo duas vertentes da Serra da Mantiqueira e duas vertentes da Serra do Mar, situadas no Estado de São Paulo.

Na Serra da Mantiqueira, o estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (22°30’ a 22°41’S, 45°27’ a 45°31’W) e no município de Pindamonhangaba, englobando a Reserva Particular São Sebastião do Ribeirão Grande (22°44'S, 45°27'W), propriedades particulares e o Parque Natural Municipal de Trabiju (22°50'S, 45°31'W).

No planalto da Serra da Mantiqueira, vertente voltada para a Bacia do Rio Grande, está situado o Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ), no município de Campos do

Jordão. A atitude média é 1.650 m e a cobertura vegetal é um mosaico de Floresta Ombrófila Densa e Mista Alto-Montana e Campos de Altitude. O clima da região é subtropical de altitude (Cfb de Köppen), sem estiagem e com temperatura média do mês mais quente inferior a 22°C e a precipitação média de 1.800 mm (Seibert 1975). Na vertente da Serra da Mantiqueira voltada para o vale do Rio Paraíba do Sul está situada a Reserva Florestal São Sebastião do Ribeirão Grande, reserva da empresa Votorantim Celulose e Papel destinada à conservação, o Parque Natural Municipal do Trabijú e as propriedades particulares, todas localizadas no município de Pindamonhangaba (Pinda). A vegetação da região é composta por Campos de Altitude e Floresta Ombrófila Densa Montana (Hueck 1972, SMA/IF 2005). O clima da região é subtropical úmido (Cwa de Köppen), com inverno seco e verão quente e a precipitação média de 1.000 mm anuais (Voltolini 2007).

Na Serra do Mar, o estudo foi realizado nos núcleos Santa Virgínia (23°17’ a 23°24’S, 45°03’ a 45°11’W) e Picinguaba (23º15’ a 23°27’S, 45º03’ a 45°15’W) (Figura 1).

A vertente da Serra do Mar voltada para a planície litorânea abarca o Núcleo Picinguaba (NP), que possui um gradiente altitudinal desde a cota zero até a altitude de 1.300 m. A vegetação é um mosaico de restinga e mangue na região costeira e Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas, Submontana e Montana nas encostas da serra (Plano de Manejo 2006). O clima da área é tropical úmido (AF de Köppen), com precipitação alta durante todos os meses do ano (SMA/IF 2005, Plano de Manejo 2006).

O Núcleo Santa Virgínia (NSV) está situado no Planalto de Paraitinga-Paraibuna, com altitudes variando entre 870 a 1.100 m. A vegetação é caracterizada pela Floresta Ombrófila Densa Montana, com alguns pequenos trechos de Campos de Altitude e de Floresta de Neblina. O clima é tropical úmido (AF de Köppen), porém ocorre uma diminuição das chuvas no outono e inverno que pode distinguir um período seco (Plano de Manejo 2006, SMA/IF 2005).

Figura 1. Mapa da localização geográfica das vertentes estudadas na Serra da Mantiqueira (PECJ e Pinda) e na Serra do Mar (NSV e NP), São Paulo. O asterisco amarelo corresponde aos riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão (Serra da Mantiqueira) e do Núcleo Santa Virgínia (Serra do Mar) e o triângulo verde corresponde aos riachos de Pindamonhangaba e Núcleo Picinguaba, respectivamente.

Amostragem

As coletas foram realizadas em setembro de 2006 e outubro de 2007, seguindo um delineamento amostral hierárquico que abrangeu diferentes escalas espaciais. Duas vertentes da Serra da Mantiqueira, Parque Estadual de Campos do Jordão e região de Pindamonhangaba, e duas da Serra do Mar, Núcleo Santa Virgínia e Núcleo Picinguaba foram selecionadas como escala regional. As áreas amostradas apresentam distinto relevo (altitude), e pequenas diferenças climáticas e na formação vegetal (Tabelas I e II).

Dez riachos de baixa ordem (1ª a 3ª ordem) foram selecionados em cada vertente como escala de segmento, totalizando 40 riachos amostrados. No entanto, um riacho de cada vertente foi retirado da análise, pois um riacho do Núcleo Picinguaba teve abundância muito baixa, apenas oito indivíduos, e o outro do Parque Estadual Campos do Jordão não representava a fisionomia florística da área (Floresta de Araucária). Desta forma, nove riachos de cada vertente foram utilizados nas análises, como forma de padronização. Dois tipos de mesohábitats em cada riacho foram amostrados como escala local, Pedra/Corredeira (PC) e Folha/Corredeira (FC). Em cada tipo mesohábitat, foram coletadas cinco réplicas (subamostras).

A ordem hidrológica, a bacia hidrográfica, o estado de preservação e a formação vegetacional foram os critérios utilizados para a escolha dos riachos de cada vertente. Assim, apenas riachos de baixa ordem foram selecionados, pois maiores valores de diversidade são encontrados nesses riachos quando comparados aos de maior ordem (Minshall et al. 1985). Além disso, todos os riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão desaguavam na Bacia do Rio Grande, sem conectividade com os riachos das demais áreas, pertencendo a Floresta Ombrófila Mista, os riachos de Pindamonhangaba e do Núcleo Santa Virgínia desaguavam na Bacia do Rio Paraíba do Sul e os do Núcleo Picinguaba em bacias costeiras, que desaguavam direto no mar. As três últimas vertentes fazem parte da Floresta Ombrófila Densa. Somado a isto, todos os riachos estavam localizados em Unidades de Conservação ou em áreas preservadas. A classificação hidrológica dos riachos seguiu Strahler (1957).

Tabela I. Caracterização ambiental do Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ), Pindamonhangaba (Pinda), Núcleo Santa Virgínia (NSV) e Núcleo Picinguaba (NP).

PECJ Pinda NSV NP Clima Af, com Af, com alta Cfb Cwa estiagem precipitação Altitude 1501 ± 99 911 ± 112 893 ± 78 112 ± 98 Temperatura máxima (°C) 22 ± 2 29 ± 2 29 ± 3 28 ± 3 Temperatura mínima (°C) 9 ± 4 18 ± 4 15 ± 5 18 ± 3 Precipitação acumulada (mm) 1925,3 1030,3 1275,4 2179,4

As amostragens foram realizadas com um amostrador Surber de área modificada, área de 0,0361 m², malha 250 μm (ver detalhes capítulo 2). O material foi fixado com formaldeído 4% e posteriormente triado em laboratório, sob estereomicroscópio. As larvas foram identificadas no nível de gênero (Froehlich 1984, 2009; Olifiers et al. 2004).

Em cada coleta foram registradas as seguintes variáveis ambientais: a) velocidade da água (m/s) – pelo método do flutuador (Lind 1979); b) vazão (m³/s) – calculada pelo produto da velocidade média da água e da área de secção do riacho (perfil); a área é calculada multiplicando-se a largura em um ponto fixo pela média da profundidade tomada a cada 30 cm (Lind 1979); c) largura e profundidade (cm) – com trena; d) declividade (m) – com tubo plástico; e) temperatura da água (°C); f) condutividade elétrica (μS/cm) – condutivímetro YSI modelo 30; g) oxigênio dissolvido (mg/L) e h) potencial hidrogeniônico (pH) – obtidos por meio do Analisador de Multiparâmetros YSI; i) turbidez (NTU) – turbidímetro Hach 2100P (Tabela II).

Dados de precipitação pluviométrica (mm) e temperatura do Parque Estadual de Campos do Jordão foram obtidos no distrito de meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia do Ministério da Agricultura, situado no parque. Os demais dados foram obtidos junto ao centro integrado de informações agrometeorológicas do Estado de São Paulo.

Análise de dados

Neste trabalho, uma amostra foi considerada como o somatório das subamostras (réplicas) retiradas de cada mesohábitat, desta forma, a abundância dos gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras. No entanto, para a realização da análise Permanova, cada subamostra (réplica) foi considerada uma amostra.

A comparação da riqueza foi realizada pelo método de rarefação com 5.000 permutações (Hurlbert 1971, Simberloff 1972), em quatro escalas espaciais (serras, vertentes, riachos e mesohábitats). Assim, as amostras das comunidades foram somadas e organizadas em três blocos: serras (Serra da Mantiqueira e Serra do Mar); vertentes (PECJ, Pinda, NSV e NP); e mesohábitats (PC e FC), além da comparação entre os riachos de cada vertente separadamente.

Tabela II. Caracterização ambiental dos riachos amostrados nas quatro vertentes estudadas em setembro de 2006 e outubro de 2007. Alt = altitude (m); Ord = ordem; Decliv = declividade (cm/m); Vel = velocidade da água (m/s); Lar = largura (m); Prof = profundidade(m); Vaz = vazão 3 m /l); O2 = oxigênio dissolvido (mg/l); pH = potencial hidrogeniônico; Tur = turbidez (NTU); T°Cágua = temperatura da água (°C); Cond = condutividade (µS); CJ = Parque Estadual de Campos do Jordão; PN = Pindamonhangaba; NSV = Núcleo Santa Virgínia; NP = Núcleo Picinguaba; R = riacho coletado; F.O. = Floresta Ombrófila.

Riacho Coordenada Vegetação Alt Ord Decliv Vel Lar Prof Vaz O2 pH Tur T°Cágua Cond Campos do Jordão CJR1 22°41’34”S/45°27’53”W F.O.Mista Alto-Montana 1266 2 3,17 0,51 1,8 12,8 0,06 8,28 7,06 2,93 14,6 11 CJR2 22°41’03”S/45°28’29”W F.O.Mista Alto-Montana 1520 1 7,00 0,46 1,1 9,5 0,02 8,33 7,02 3,70 14,1 11 CJR3 22°40’51”S/45°28’27”W F.O.Mista Alto-Montana 1536 1 14,00 0,55 0,9 7,2 0,03 8,58 6,94 1,83 14,8 7 CJR4 22°41’57”S/45°29’17”W F.O.Mista Alto-Montana 1555 1 0,33 0,56 1,1 10,6 0,07 8,25 7,10 3,38 14,4 10 CJR5 22°40'21"S/45°27'53"W F.O.Mista Alto-Montana 1488 1 4,00 0,44 1,2 10,1 0,03 9,15 - 2,81 13,3 7 CJR6 22°39'39"S/45°26'58"W F.O.Mista Alto-Montana 1513 1 2,29 0,36 0,5 6,2 0,01 8,23 - 1,34 15,4 10 CJR7 23°39'31"S/45°26'35"W F.O.Mista Alto-Montana 1518 1 1,71 0,37 1,0 7,2 0,02 8,53 - 2,61 14,5 10 CJR8 22°42'29"S/45°30'07"W F.O.Mista Alto-Monta 1569 2 1,43 0,63 2,5 14 0,16 8,89 - 1,20 14,8 4 CJR9 22°41'29"S/45°27'36"W F.O.Mista Alto-Montana 1571 2 5,71 0,60 1,7 8,4 0,04 8,78 - 3,77 13,5 7 CJR10 22°42’41”S/45°28’06”W F.O.Densa Alto-Montana 1849 2 5,17 0,26 2,2 9,3 0,03 8,12 6,70 2,93 13,1 8 Pindamonhangaba PNR1 22°44'53"S/45°27'53"W F.O.Densa Montana 1021 2 15,83 0,35 1,6 11,3 0,04 8,87 6,94 2,18 16,3 20 PNR2 22°44'33"S/45°27'58"W F.O.Densa Montana 1068 2 21,00 0,46 2,1 9,9 0.09 8,55 7,7 3,98 15,7 27 PNR3 22°45'35"S/45°29'19"W F.O.Densa Montana 1025 3 3,50 0,52 3,7 12,81 0,17 9,10 7,58 2,75 14,5 21 PNR4 22°46'34"S/45°25'58"W F.O.Densa Montana 912 1 6,33 0,30 1,6 808 0,02 7,10 7,09 1,34 18,5 43 PNR5 22°50'11"S/45°31'29"W F.O.Densa Montana 966 1 16,5 0,43 1,1 8,7 0,03 9,60 7,52 4,12 17,5 19 PNR6 22°45'26"S/45°28'38"W F.O.Densa Montana 782 1 6,00 0,41 1,0 7,3 0,02 8,55 - 0,55 16,4 28 PNR7 22°45'04"S/45°28'25"W F.O.Densa Montana 843 1 9,31 0,43 1,3 10,7 0,03 8,88 - 1,43 15,1 12

Continuação da Tabela II.

PNR8 22°45''08"S/45°26'48"W F.O.Densa Montana 807 2 11,71 0,83 2,3 10,4 0,10 8,76 - 0,59 17,8 21 PNR9 22°46'43"S/45°29'59"W F.O.Densa Montana 832 1 4,43 0,43 1,4 8,8 0,05 9,40 - 1,16 13,7 17 N. Santa Virgínia NSVR1 23°19'21"S/45°07'20"W F.O.Densa Montana 982 1 2,67 0,29 1,6 14,7 0,08 9,02 6,75 2,45 14,5 15 NSVR2 23°20'36"S/45°7'44"W F.O.Densa Montana 920 1 0,830,41 2,0 12,8 0,06 8,50 6,66 4,75 14,3 18 NSVR3 23°18'47"S/45°7'13"W F.O.Densa Montana 938 3 5,670,50 3,0 13,8 0,09 7,72 6,76 0,73 16,7 19 102 NSVR4 23°19'23"S/45°06'12"W F.O.Densa Montana 1 8,33 0,43 1,7 5,1 0,03 8,82 7,42 3,13 16,2 23 5 NSVR5 23°19'18"S/45°5'43"W F.O.Densa Montana 970 3 2,570,56 2,5 16,9 0,26 8,84 4,64 1,60 15,3 15 NSVR6 23°26'35"S/45°14'19"W F.O.Densa Montana 848 1 1,00 0,46 2,6 9,2 0,10 8,28 - 1,29 15,4 15 NSVR7 23°26'13"S/45°13'59"W F.O.Densa Montana 802 3 2,29 0,57 3,6 12,5 0,21 9,51 - 0,76 14,4 12 NSV8 23°26'03"S/45°12'31"W F.O.Densa Montana 793 2 1,71 0,58 3,1 10,7 0,12 9,34 - 0,59 14,2 11 NSVR9 23°26'04"S/45°13'27"W F.O.Densa Montana 787 3 7,14 0,44 4,5 20,6 0,27 9,55 - 0,75 14,3 11 N. Picinguaba NPR1 23°22'01"S/44°46'52"W F.O.Densa Submontana 54 1 3,50 0,35 2 14,1 0,04 9,40 6,85 1,10 19,2 34 NPR2 23°21'54"S/44°48'01"W F.O.Densa de terra baixa 32 2 21,67 0,41 2,70 18,4 0,13 8,97 7,24 0,90 18,4 32 NPR3 23°21'49"S/44°48'59"W F.O.Densa de terra baixa 47 1 11,50 0,42 1,4 10,7 0,02 8,78 6,71 5,77 19,8 36 NPR4 23°20'50"S/44°45'04"W F.O.Densa Submontana 272 1 10,67 0,34 1,9 10,3 0,06 8,13 6,97 2,25 19,7 29 NPR5 23°21'17"S/44°46'02"W F.O.Densa Submontana 254 3 3,43 0,31 3,4 17,9 0,10 8,90 - 0,62 18,0 17 NPR6 23°24'01"S/45°06'36"W F.O.Densa Submontana 122 1 7,14 0,47 2,5 16 0,07 9,00 - 3,31 18,8 32 PNR7 23°24'02"S/45°06'28"W F.O.Densa Submontana 91 2 5,43 0,56 1,6 12,5 0,05 9,20 - 0,58 18,1 25 NPR8 23°25'34"S/45°08'17"W F.O.Densa Submontana 141 3 6,57 0,49 6 15,9 0,32 9,29 - 0,79 17,7 18 NPR9 23°21'35"S/44°47'0,4"W F.O.Densa Submontana 263 3 9,14 0,65 2,7 13,6 0,22 9,21 - 1,26 18,5 18

Cada grupo foi composto pelo somatório das amostras que pertencem a ele, por exemplo, Serra da Mantiqueira, é composto pelo somatório dos dez riachos das duas vertentes que compõem esta Serra (e.g. PECJ e Pinda) e dos dois mesohábitats de cada riacho; PECJ, é composto pelo somatório das amostras dos dez riachos desta vertente, independente do mesohábitat; PC, é formado pelo somatório de todos as amostras deste mesohábitat independente da vertente e serra que pertence o riacho.

As comparações da riqueza devem ser realizadas ao maior nível de abundância comparável entre as comunidades (Gotelli & Entsminger 2001). Assim, as subamostras para os blocos analisados foram: serra – 2.677 indivíduos retirados ao acaso; vertente – 844 indivíduos; mesohábitat – 101 indivíduos. Entre os riachos, a comparação foi realizada para uma subamostra de 255 indivíduos retirados ao acaso. As curvas foram geradas pelo software EcoSim 700 (Gotelli & Entsminger 2001).

O teste Chi-Quadrado (X2) foi usado para verificar se as comunidades de Plecoptera possuem distribuição aleatória ou agregada. Para tal, foram utilizadas todas as réplicas dos mesohábitats, pedra e folha em corredeira, testando cada mesohábitat isoladamente. Este teste foi realizado no software Biodiversity Pro 2 (McAleece 1997).

A similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Plecoptera dos riachos amostrados foi realizada utilizando coeficiente de similaridade de Morisita-Horn. Posteriormente, as amostras foram classificadas, obtendo um dendrograma representativo da análise de similaridade através da ligação não ponderada dos pares por médias aritméticas (UPGMA: Unweighted Pair Group Method Arithmetic Averages). As amostras foram logaritmizadas [log10 (x+1)], para reduzir a influência das grandes discrepâncias numéricas. O coeficiente de correlação cofenética (r) foi utilizado como medida da representatividade do dendrograma. Valores do coeficiente maior de 0,8 correspondem a um bom ajuste da ordenação (Rohlf 2000). As análises de similaridade foram realizadas no programa NTSYS 2.1 (Rohlf 2000).

A análise de variância multivariada permutacional (não-paramétrica) para modelos com múltiplos fatores (Permanova) (Anderson 2001, 2005) foi usada para testar se há variação da estrutura espacial das comunidades considerando a escala hierárquica: diferenças entre serras, vertentes dentro de serras, riachos dentro de vertentes e serras

e, entre os mesohábitats dentro de riachos, vertentes e serras. Neste modelo, serra foi considerado um fator fixo e cruzado. Os níveis hierárquicos inferiores, mesohábitat, riacho e vertente, foram considerados aleatórios e aninhados (nested). Nessa análise, foi utilizada a matriz de abundância das comunidades logaritmizada [ln(x+1)] e as diferenças entre as escalas foram baseadas no índice de dissimilaridade de Bray-Curtis obtido, com 999 permutações. Comparações a posteriori individuais (pair-wise) através da mesma análise foram realizadas entre as vertentes, riachos e mesohábitats. Essa análise foi realizada no programa PERMANOVA 1.6 (Anderson 2005).

A Análise de Táxons Indicadores (ISA, Dufrêne & Legendre 1997) foi usada para determinar os gêneros de Plecoptera indicadores de cada vertente e mesohábitat. Segundo esse método, no conjunto de dados existem grupos que podem ser indicados por alguns táxons e os valores de indicação levam em consideração a frequência de ocorrência e abundância desses táxons de um grupo específico. Os grupos são estabelecidos a priori e, nesse caso, foram definidos como as réplicas coletadas nas quatro vertentes e nos dois mesohábitats. Na análise, cada táxon recebe um valor indicador de cada grupo, que varia de 0 a 100%, testados estatisticamente através de 5.000 permutações de Monte Carlo. Essa análise foi realizada no programa PC-ORD 4.0 (McCune & Mefford 1999).

A Análise de Redundância (RDA) foi utilizada para verificar a influência das variáveis ambientais sobre as comunidades de Plecoptera ao longo do período amostrado (Ter Braak & Smilauer 2002). Essa análise foi selecionada devido o gradiente curto (<3 unidades de desvio padrão - SD), apresentado pelos dados de composição das comunidades (Ter Braak & Prentice 1988). Para esta análise, o somatório de todas as réplicas dos dois tipos de mesohábitats coletados em cada riacho foi considerado como uma amostra. Nesse procedimento, a abundância dos gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras. Posteriormente, as subamostras dos dois mesohábitats foram somadas compondo a amostra. Desta forma, o conjunto de amostras foi composto por 36 amostras.

Uma RDA parcial (pRDA) foi realizada devido a autocorrelação espacial, ou seja, devido à falta de independência estatística das amostras obtidas ao longo do espaço

geográfico. Assim, uma matriz geográfica (matriz espacial) com todos os termos de ordem superior das coordenadas geográficas (x; y; x2; y2; x3; y3; x.y; x2.y; y2.x), usados na regressão de superfície cúbica, calculados a partir da latitude (x) e longitude (y) (Legendre 1990, Borcard 1992; Buckley et al. 2004) foi usada para remover o efeito da autocorrelação espacial dos dados, bem como verificar a importância da posição geográfica dos riachos nas comunidades de Plecoptera estudadas. Dessa forma, foi incluído na análise um componente espacial que permite capturar além dos gradientes espaciais lineares (distância geográfica) padrões espaciais mais complexos (Buckley et al. 2004). Assim, a matriz de abundância dos gêneros, matriz com as variáveis ambientais e a matriz geográfica covariável foram utilizadas para esta análise. Em seguida, uma análise de variância de partilha (sensu Borcard et al. 1992) foi realizada para identificar e isolar a contribuição das variáveis ambientais e da matriz geográfica sobre os padrões observados. Desta forma, a partilha da variância encontrada foi composta: a) pelas variáveis ambientais; b) descritores ambientais indissociáveis da posição geográfica; c) pela porção puramente geográfica; e d) variação inexplicada, ou seja, não explicada pelas variáveis ambientais e nem pela matriz geográfica.

As variáveis ambientais foram adicionadas no modelo da RDA através do procedimento de seleção manual (forward stepwise), desta forma apenas as variáveis que possuem incremento significativo (p ≤ 0,05 pelo teste de permutações de Monte Carlo com 999 randomizações) na explicabilidade do modelo são adicionadas. Portanto, apenas três variáveis ambientais foram incluídas no modelo: largura, temperatura da água e declividade. Este método também foi eficiente em remover a multicolinearidade entre as variáveis explanatórias, já que nenhuma delas apresentou alto fator de inflação (VIF) (ter Braak & Smilauer 2002).

A matriz com os dados bióticos foi logaritmizada [log10 (x+1)], medida adotada para normalizar e tornar os dados homoscedásticos (Sokal & Rohlf 1995). Os dados ambientais foram transformados pela raiz quadrada e padronizados (pelo desvio padrão), para padronizar as diferentes unidades de medida das variáveis ambientais incluídas na matriz (Tabela I). A significância estatística dos eixos de ordenação e das variáveis ambientais foi avaliada pelo teste de permutação Monte Carlo (999 aleatorizações) para

modelos com covariável (full model e covariável como blocos). A pRDA foi realizada no programa CANOCO 4.5 (ter Braak & Smilauer 2002).

A distância geográfica entre os riachos e o tipo de vegetação foi testada para verificar sua influência sobre a estrutura das comunidades. Para tal, a matriz de similaridade entre as amostras (índice de Bray-Curtis sobre dados logaritmizados) foi comparada com a matriz binária do tipo de vegetação (Floresta Ombrófila Densa x Mista) e com a matriz de distância geográfica através do Teste de Mantel (Manly 1994). Foi realizado Teste de Mantel Parcial entre a matriz de similaridade de Bray-Curtis, matriz binária de vegetação com a distância geográfica, para retirar o efeito da autocorrelação espacial da análise. Estes testes foram realizados no programa NTSYS 2.1, utilizando 5.000 permutações (Rohlf 2000).

RESULTADOS

No total foram registrados 6.421 indivíduos pertencentes a duas famílias e sete gêneros. Sendo, seis gêneros encontrados tanto na Serra do Mar como na Serra da Mantiqueira. O gênero Guaranyperla foi registrado exclusivamente na Serra da Mantiqueira, enquanto Macrogynoplax foi exclusivo da Serra do Mar.

Quanto às vertentes, em todas, foram colecionados seis gêneros. Na escala local, os mesohábitats pedra/corredeira e folha/corredeira apresentaram riqueza similar, apenas em Pindamonhangaba, a riqueza em pedra/corredeira foi menor (Tabela III).

A comparação de riqueza padronizada, pelo método de rarefação, entre os riachos de cada vertente evidenciou que no Parque Estadual de Campos do Jordão, o riacho R7 apresentou expectativa de riqueza maior que os demais, no entanto o intervalo de confiança do riacho R8 inclui a expectativa de riqueza para o R7, de modo que os mesmos não podem ser diferenciados. Em Pindamonhangaba, o riacho R9 apresentou a maior riqueza, como mencionado anteriormente, os intervalos de confiança dos riachos R2, R3 e R4 incluem a expectativa de riqueza para o R9. No Núcleo Santa Virgínia o riacho R6, enquanto no Núcleo Picinguaba, o R5, mostraram a maior expectativa de riqueza do que os demais riachos amostrados (Figura 2). Destes, os riachos de maior ordem, 3ª ordem,

são o R8 do Parque Estadual de Campos do Jordão, R3 de Pindamonhangaba e o R5 do Núcleo Picinguaba.

Tabela III. Composição, riqueza e abundância de larvas de Plecoptera coletadas em setembro/2006 e outubro/2007 nas quatro vertentes estudadas, nos mesohábitats pedra/corredeira e folha/corredeira (PC: pedra, FC: folha; PECJ: Parque Estadual de Campos do Jordão, Pinda: Pindamonhangaba, NSV: Núcleo Santa Virgínia e NP: Núcleo Picinguaba).

Serra da Mantiqueira Serra do Mar PECJ Pinda NSV NP PC FC PC FC PC FC PC FC Gripopterigydae Gripopteryx 24 29 4 5 9 13 17 14 Guaranyperla 5 9 6 63 0 0 0 0 Paragripopteryx 335 1.578 37 383 208 456 22 303 Tupiperla 1 42 0 4 124 188 3 13 Perlidae Anacroneuria 98 309 169 394 152 530 52 372 Macrogynoplax 0 0 0 0 3 41 2 11 Kempnyia 36 22 44 84 18 147 6 37 Riqueza mesohábitat 6 6 5 6 6 6 6 6 Riqueza vertente 6 6 6 6 Riqueza Serra 6 6

A representação gráfica da matriz de similaridade de Morisita-Horn, através da UPGMA, não evidenciou de forma clara a formação de grupos distintos, r = 0,75 (Figura 4). A ordenação evidenciou tendência de segregação das amostras da mesma vertente, em especial das amostras do Parque Estadual de Campos do Jordão (Figura 4). Esta tendência foi confirmada com a análise de variância multivariada (Permanova), que evidenciou variação significativa da estrutura das comunidades entre as quatro vertentes e entre os mesohábitats, pedra e folha corredeira (Tabela IV).

Figura 2. Riqueza estimada para os nove riachos de cada vertente pelo método de rarefação para subamostras de indivíduos retirados ao acaso das comunidades de larvas de Plecoptera coletadas em setembro de 2006 e outubro de 2007; Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ), Pindamonhangaba (Pinda), Núcleo Santa Virgínia (NSV) e Núcleo Picinguaba (NP). As barras representam a variação em torno da curva.

Comparações a posteriori mostraram diferenças significativas das comunidades entre as quatro vertentes. Entretanto, as comunidades do Núcleo Picinguaba quando comparadas as de Pindamonhangaba, não houve variação significativa (Tabela V). Quanto aos mesohábitats, a variação significativa não se manteve em todos os riachos amostrados. Em cerca de 30% dos riachos amostrados não houve diferenças entre os mesohábitats quanto a composição da fauna de Plecoptera. Desta forma, a maior estimativa de variância (quadrado médio - MS) foi encontrada entre as quatro vertentes, o que indica maior variação da estrutura espacial das comunidades de Plecoptera nessa escala (Tabela V).

Figura 3. Riqueza estimada entre serras (A), entre as vertentes (B) e entre os mesohábitats (C), pelo método de rarefação, para subamostras de indivíduos retirados ao acaso das comunidades de larvas de Plecoptera coletadas em setembro de 2006 e outubro de 2007, As barra verticais indicam a variação em torno da média.

Tabela IV. Resultado da análise de variância multivariada permutacional (Permanova) para a estrutura das comunidades de Plecoptera nas escalas espaciais: entre serras, entre vertentes dentro de serras, riachos dentro de vertentes e serras, e mesohábitats dentro de riachos, vertentes e serras. d.f.= graus de liberdade, MS= quadrado médio, F= valor do teste, p<0,05, PECJ = Parque Estadual de Campos do Jordão, Pinda = Pindamonhangaba, NSV = Núcleo Santa Virgínia, NP = Núcleo Picinguaba.

d.f. MS F p Composição Serra 1 21.323 0,61 0,6822 Vertente (Serra) 2 34.610 5,58 0,0002 Riacho (Vertente (Serra)) 36 6.210 1,16 0,1736 Mesohábitat (Riacho (Vertente 40 5.323 3,36 0,0002 (Serra))) Resíduo 320 1.581 t p Comparação PECJ X Pinda 2,54 0,0006 Entre PECJ X NSV 2,02 0,0016 vertentes: PECJ X NP 2,88 0,0002 Pinda X NSV 1,90 0,0060 Pinda X NP 1,46 0,0966 NSV X NP 2,,22 0,0030

A análise de taxa indicadores (ISA) evidenciou que os gêneros de Plecoptera fizeram uso diferencial dos mesohábitats nos riachos estudados, como também, 71% dos gêneros registrados (5 dos 7 gêneros) foram relacionados a uma determinada vertente(i.e., apresentaram freqüência de ocorrência e abundância longe do esperado pelo acaso entre as vertentes e os mesohábitats estudados) (Tabelas VI, VII e VIII).

Os gêneros, Gripopteryx e Paragripopteryx foram indicadores do Parque Estadual de Campos do Jordão; Guaranyperla de Pindamonhangaba; e Tupiperla e Macrogynoplax foram os gêneros indicadores do Núcleo Santa Virgínia (Tabela V). Considerando os mesohábitats, os gêneros Guaranyperla, Paragripopteryx, Tupiperla, Anacroneuria, Macrogynoplax e Kempnyia foram indicadores do mesohábitat FC (Tabelas VII e VIII).

CJR1P NSVR1F NSVR6F PNR5P NPR9F PNR5F NPR2F NSVR3P NSVR8P NPR5F CJR1F CJR3F CJR5F CJR4F NSVR5P CJR3P CJR2P CJR6F CJR2F CJR6P NSVR1P NPR4P CJR4P NSVR6P CJR5P CJR7F CJR8F PNR6F CJR9F NSVR4F CJR9P NPR7F NPR4F PNR2F PNR8F NSVR4P PNR4P NPR7P NSVR3F NSVR2P NSVR2F NSVR7P

CJR7P NPR3F PNR4F NSVR9F NPR5P NSVR1P PNR6P NSVR5F NSVR8F NSVR9P PNR3F PNR1P PNR3P PNR2P NPR8F PNR9P NPR6F NPR2P NPR8P PNR8P NPR9P NSVR7F 0.42 0.56 0.71 0.85 1.00 Similaridade

Figura 4. Dendrograma obtido pela UPGMA representando a similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Plecoptera coletadas em nove riachos nos meses de setembro de 2006 e outubro de 2007. P = pedra, F = folha, CJ = Parque Estadual de Campos do Jordão, PN = Pindamonhangaba, NSV = Núcleo Santa Virgínia, NP = Núcleo Picinguaba.

100

Tabela V. Comparações a posteriori (pair-wise) da análise de variância multivariada (Permanova) entre os mesohábitats dos riachos amostrados nas quatro vertentes; Parque Estadual de Campos do Jordão (CJ), Pindamonhangaba (PN), Núcleo Santa Virgínia (NSV) e Núcleo Picinguaba (NP). Os valores em negrito são significativos no nível de significância de 95% (p < 0,05).

Riachos t P Riachos T P CJR1 3,23 0,0080 NSVR1 1,84 0,0182 CJR2 2,02 0,0248 NSVR2 2,68 0,0116 CJR3 3,02 0,0098 NSVR3 1,46 0,0938 CJR4 3,07 0,0090 NSVR4 1,77 0,0324 CJR5 1,41 0,0908 NSVR5 1,80 0,0346 CJR6 0,84 0,7348 NSVR6 1,96 0,0264 CJR7 0,99 0,3666 NSVR7 3,34 0,0096 CJR8 2,70 0,0086 NSVR8 2,26 0,0176 CJR9 2,10 0,0302 NSVR9 1,07 0,2892 CJR10 2,24 0,0088 PNR1 1,25 0,1722 NPR1 1,39 0,1632 PNR2 2,82 0,0092 NPR2 2,80 0,0096 PNR3 2,44 0,0512 NPR3 1,23 0,2386 PNR4 1,79 0,0400 NPR4 3,12 0,0064 PNR5 1,15 0,2492 NPR5 1,15 0,3162 PNR6 1,52 0,0226 NPR6 1,91 0,0228 PNR7 1,92 0,0492 PNR7 0,98 0,2758 PNR8 1,89 0,0064 NPR8 3,12 0,0078 PNR9 1,56 0,0226 NPR9 2,14 0,0192

Tabela VI. Análise de taxa indicadores para as larvas de Plecoptera coletadas nas quatro vertentes estudadas, em setembro/2006 e outubro/2007. PECJ = Parque Estadual de Campos do Jordão; Pinda = Pindamonhangaba; NSV = Núcleo Santa Virgínia (NSV); NP = Núcleo Picinguaba. Em negrito estão os gêneros cujos valores de indicação foram significativos. (p < 0,05).

Desvio Gênero Área IV Média p padrão Gripopteryx PECJ 32,3 18,2 4,21 < 0,01 Guaranyperla Pinda 28,2 12,5 4,96 < 0,01 Paragripopteryx PECJ 57,1 31,5 4,38 < 0,01 Tupiperla NSV 75,1 18,4 5,48 < 0,01 Anacroneuria NSV 32,8 30,0 3,21 0,19 Macrogynoplax NSV 30,9 11,3 4,58 < 0,01 Kempnyia NSV 29,9 26,7 4,91 0,23

101

Tabela VII. Análise de taxa indicadores para as larvas de Plecoptera coletadas em dois mesohábitats, em setembro/2006 e outubro/2007, nas duas vertentes pertencentes a Serra da Mantiqueira. P = pedra; F = folha; PECJ = Parque Estadual de Campos do Jordão; Pinda = Pindamonhangaba; DP = desvio padrão. Em vermelho estão os gêneros cujos valores de indicação foram significativos (p < 0,05) para o PECJ; em azul para Pinda.

PECJ Pinda Gênero Meso IV Média DP P Meso IV Média DP p Gripopteryx F 18,6 18,8 3,36 0,45 F 4,4 6,7 2,25 10,0 Guranyperla F 18,9 10,4 2,83 0,01 F 33,9 13,9 3,26 < 0,01 Paragripopteryx F 84,3 51,4 3,78 < 0,01 F 84,7 35,4 4,29 < 0,01 Tupiperla F 56,0 10,2 3,08 < 0,01 F 6,0 3,5 1,47 0,24 Anacroneuria F 56,6 37,9 4,22 < 0,01 F 57,8 39,1 4,17 < 0,01 Kempnyia P 27,0 24,2 3,80 0,21 F 34,7 24,8 3,87 0,02

Tabela VIII. Análise de taxa indicadores para as larvas de Plecoptera coletadas em dois mesohábitats, em setembro/2006 e outubro/2007, nas duas vertentes pertencentes a Serra do Mar. P = pedra; F = folha; NSV = Núcleo Santa Virgínia (NSV); NP = Núcleo Picinguaba; DP = desvio padrão. Em vermelho estão os gêneros cujos valores de indicação foram significativos (p < 0,05) para NSV; em azul para NP.

NSV NP Gênero Meso IV Média DP P Meso IV Média DP p Gripopteryx F 13,4 11,1 2,91 0,20 F 9,9 11,7 3,05 0,61 Paragripopteryx F 59,2 46,8 3,75 < 0,01 F 65,3 31,6 4,85 < 0,01 Tupiperla F 38,5 30,4 4,36 0,06 F 6,5 6,2 2,29 0,41 Anacroneuria F 65,8 42,7 4,47 < 0,01 F 63,2 32,0 4,39 < 0,01 Kempnyia F 42,8 22,5 4,07 < 0,01 F 27,5 13,3 3,13 < 0,01 Macrogynoplax F 24,1 11,3 3,08 < 0,01 F 6,2 6,2 2,23 0,19

No geral, os riachos das quatro vertentes estudadas apresentaram água bastante oxigenada, baixa turbidez e potencial hidrogeniônico próximo da neutralidade (Tabela II). Os demais fatores apresentaram maior variação entre as vertentes. Os riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão apresentaram maior altitude e menores valores de temperatura da água e condutividade. A declividade apresentou maior variação entre os riachos de Pindamonhangaba e no Núcleo Picinguaba, a velocidade da água teve maior variação entre os riachos de Pindamonhangaba. Já os maiores valores de largura e vazão

102

foram registrados no Núcleo Santa Virgínia e os maiores valores de condutividade, profundidade e temperatura da água e riachos de menor altitude foram encontrados no Núcleo Picinguaba (Tabela II).

O primeiro eixo de Análise de Redundância parcial (pRDA) realizada relacionando as variáveis espaciais e a abundância dos gêneros de Plecoptera foi significativamente diferente do esperado pelo acaso (F = 2,33 e p < 0,01). Os primeiros dois eixos da pRDA juntos resumiram 16,2% da variabilidade existente nos dados de abundância de larvas de Plecoptera nos riachos do PECJ e 91,9% da relação entre as variáveis espaciais (Tabela IX). O primeiro eixo da pRDA evidenciou correlação positiva com a temperatura da água, e correlação negativa com a declividade (eixo 1 da PCA) (Tabela X, Figura 5). O segundo eixo mostrou correlação positiva com a largura, e negativa com a temperatura da água (Tabela X, Figura 5).

Tabela IX. Autovalores, coeficientes de correlação espécie-ambiente e porcentagem cumulativa explicada dos primeiros três eixos da Análise de Redundância parcial para comunidades de larvas de Plecoptera e variáveis ambientais das vertentes estudadas, Parque Estadual de Campos do Jordão, região de Pindamonhangaba, Núcleos Santa Virgínia e Picinguaba, amostrados em setembro/06 e outubro/07.

Inércia Eixo I Eixo II Eixo II total Autovalores 0,054 0,045 0,009 1,000 Correlação espécie–ambiente 0,677 0,679 0,307 Porcentagem da variância cumulativa dos dados de espécie 8,9 16,2 17,7 da relação espécie-ambiente 50,3 91,9 100,0

Soma total dos autovalores 0,608 Soma total dos autovalores canônicos 0,107

103

Tabela X. Correlações inter-set entre os dois primeiros eixos da Análise de Redundância parcial e as variáveis ambientais de riachos das vertentes estudadas, Parque Estadual de Campos do Jordão, região de Pindamonhangaba, Núcleos Santa Virgínia e Picinguaba, amostrados em setembro/06 e outubro/07.

Eixo I Eixo II Largura - 0,187 0,616 Temperatura da água 0,524 - 0,294 Declividade - 0,582 0,060

Os dois primeiros eixos da pRDA não segregaram os riachos amostrados de uma forma clara, desta forma não houve um padrão claro na estruturação das comunidades das larvas de Plecoptera entre as serras, vertentes e riachos amostrados (Figura 5).

Os gêneros Gripopteryx, Tupiperla e Kempnyia foram os gêneros mais representativos dos riachos com baixa temperatura da água. Paragripopteryx e Macrogynoplax tendem a ocorrer em riachos com baixa declividade. Já em relação à variável largura, os gêneros Anacroneuria e Guaranyperla foram associados com maior largura, enquanto Macrogynoplax, com riachos mais estreitos (Figura 5).

A análise de partilha da variância explicou 49,9% da variabilidade da estrutura das comunidades de Plecoptera, enquanto 50,1% foram consideradas inexplicadas por este modelo. A partilha da variância evidenciou que 10,7% da variabilidade desta estrutura foram explicadas pelas variáveis ambientais e 23,4% foram explicado exclusivamente pela posição geográfica dos riachos. Adicionais 15,8% da variância foram explicados pelas variáveis ambientais indissociáveis da posição geográfica (Figura 6).

104

Figura 5. Diagrama de ordenação das amostras e gêneros para os dois primeiros eixos da Análise de Redundância parcial de larvas de Plecoptera e variáveis ambientais, coletados em setembro de 2006 e outubro de 2007. R = riachos; CJ =Campos do Jordão; PN = Pindamonhangaba; NSV = Núcleo Santa Virgínia; NP = Núcleo Picinguaba; Larg = Largura; Decliv = Declividade; Temp_H2O = Temperatura da água; Ana = Anacroneuria; Gripo = Gripopteryx; Guara = Guaranyperla; Kemp = Kempnyia; Para = Paragripopteryx e Tupi = Tupiperla.

105

Figura 6. Partilha da variância da explicabilidade da Análise de Redundância parcial entre as variáveis ambientais e a posição geográfica, para larvas de Plecoptera coletadas em setembro/06 e outubro/07 no Parque Estadual de Campos do Jordão, região de Pindamonhangaba, Núcleo Santa Virgínia e Núcleo Picinguaba.

Através do Teste de Mantel foi verificada correlação significativa entre a matriz de similaridade com a distância geográfica e o tipo de vegetação dos riachos (r = 0,397, p = 0,001; r = - 0,317, p = 0,003, respectivamente). O Teste de Mantel parcial, retirando o efeito da autocorrelação espacial, evidenciou que a correlação significativa se manteve entre a matriz de dados bióticos e a matriz binária do tipo de vegetação (r = - 0,208, p = 0,03), ou seja, riachos da mesma formação vegetacional possuem uma estrutura de fauna diferente.

DISCUSSÃO

Evidências circunstanciais sugerem que características da escala regional exercem forte controle sobre a estruturação das comunidades de macroinvertebrados aquáticos (e.g. Li et al. 2001, Roque et al. 2003, Heino et al. 2003, Wu & Legg 2007, Bonada et al.

106

2008). Por outro lado, outros estudos referem-se a predominância dos processos locais na determinação da estrutura desta fauna (e.g. Boyero 2003, Costa & Melo 2008, Spies 2009). No entanto, os resultados obtidos no presente estudo mostram que a estrutura espacial das comunidades de Plecoptera é predita tanto pelos fatores ambientais da escala local ligada aos mesohábitats quanto pelos fatores de maior magnitude da escala regional, associados às vertentes. No entanto, a comparação de riqueza padronizada entre as escalas espaciais, mostrou expectativa de riqueza bastante similar entre os mesohábitats e nenhuma variação na expectativa entre as vertentes e as serras.

A variação da riqueza entre os mesohábitats, geralmente está associada a diferenças entre corredeiras e remansos, onde a maior diversidade está associada às corredeiras (e.g. Logan & Brooker 1983; Buss et al. 2004, Silveira et al. 2006; Uieda & Ramos 2007). Além disso, esta variação pode estar associada a diferenças entre os tipos de substrato encontrados em corredeira (Spies 2009, Siegloch 2010) e entre os microhábitats (Downes et al. 1993, Robson & Chester 1999). Já outros estudos não encontraram variação da riqueza entre os substratos (Mazurkiewicz & Fleituch 2000, Costa & Melo 2008), corroborando os resultados deste trabalho. Segundo Costa & Melo (2008), as diferenças na riqueza encontradas por outros autores podem ser apenas artefatos amostrais, pois, em geral, hábitats mais ricos possuem maior abundância. Dessa maneira, é fundamental a padronização da riqueza pelo esforço amostral, como ocorreu nesse estudo.

A riqueza padronizada bastante similar encontrada nos mesohábitats PC e FC, possivelmente está relacionada a maior a estabilidade e complexidade do fundo pedregoso, somada a fatores ligados a correnteza (e.g. oxigenação), bem como as múltiplas funções do substrato vegetal. Além disso, a distribuição agregada das larvas de Plecoptera, padrão de distribuição corroborado pelo teste Chi-Quadrado, pode ser relacionada às diferentes características encontrada no mesmo tipo de substrato, como presença de abrigos, tamanho e irregularidade da superfície das pedras e tempo e estado de degradação do folhiço (Siegloch, 2010). Assim, os substratos que possuem maior quantidade de recurso para a fauna apresentam maior riqueza e abundância, pois favorece um maior número de espécies com necessidades ecológicas diferentes.

107

A estabilidade e complexidade/heterogeneidade do substrato foram indicadas como bons preditores de riqueza e diversidade de invertebrados aquáticos (Cummins & Lauff 1969; Minshall 1984; Vinson & Hawkins 1998; Robson & Chester 1999; Kikuchi & Uieda 2005; Spies 2009; Siegloch 2010).

O substrato rochoso, mais estável, fornece condições ideais para a população crescer. Além do fato dessas áreas rochosas apresentarem alta heterogeneidade espacial (Lenat et al. 1981), as pedras funcionam também como uma ótima barragem de folhas, e esses pacotes de folhas e detritos aprisionados nas rochas fornecem alimento e abrigo devido à heterogeneidade deste hábitats e uma rica flora perifítica (Richardson 1992; Baptista et al. 2001a). Somado a isto, em suas fendas, formam-se áreas protegidas da correnteza onde comumente ocorrem pequenos acúmulos de detritos, possibilitando à ocorrência de larvas que não apresentam adaptações a vida na correnteza e se alimentam daquele recurso (Spies 2009). Buss et al. (2002) encontraram uma distribuição restrita das comunidades de Plecoptera em áreas de corredeiras, devido a alta quantidade oxigênio dissolvido na água, rápido escoamento ou baixa temperatura da água. Por outro lado, Paprocki (1997), Ribeiro (2001) e Silveira et al. (2006) encontraram um maior número de espécies em pacotes de folhas retidos em corredeiras.

No entanto, os resultados obtidos através da ISA reportaram a preferência da maioria dos gêneros por um determinado substrato, folhas em corredeira. Estes ambientes provavelmente estejam sendo utilizados por atenderem a importantes necessidades dos plecópteros, entre elas a alta concentração de oxigênio; a boa oferta de alimento, em especial aos raspadores, como é o caso de Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla, mas também aos predadores, Anacroneuria, Macrogynoplax e Kempnyia, que podem encontrar suas presas; à necessidade de refúgio e/ou abrigo contra predadores e à ação física da correnteza da água. A maioria dos gêneros indicadores tem sido citada para o mesohábitat ao qual eles foram relacionados no presente estudo (Oliveira & Froehlich 1997; Ribeiro 2001; Silveira et al. 2006; Crisci-Bispo et al. 2007; Stark et al. 2009).

Na escala de segmento, comparações da riqueza padronizada entre os riachos mostraram que alguns riachos de 1ª ordem apresentaram uma tendência de ter riqueza

108

mais elevada. Esses resultados não corroboraram o previsto pela teoria do Continuum Fluvial, que prediz que a riqueza e a diversidade estão relacionadas às condições físicas do rio, formando um continuo de mudanças da nascente até a foz. Assim, é esperado que a riqueza máxima deva ser encontrada em rios de média ordem (3ª e 4ª ordens), onde a variabilidade ambiental é maior, principalmente quanto à diversidade de recursos alimentares (Vannote et al. 1980). No entanto, outros riachos, tanto de 2ª quanto de 3ª ordem, apresentaram uma tendência de ter maior riqueza. Desta forma, no presente trabalho, não há uma correlação clara entre tamanho do riacho e riqueza das comunidades de larvas de Plecoptera.

Apesar de nenhuma variação na expectativa de riqueza padronizada entre as vertentes e serras tenha sido reportada pelo método de rarefação, a análise de variância multivariada (Permanova) mostrou uma tendência de estruturação das comunidades de Plecoptera conforme o tipo de mesohábitat e vertente. No entanto, o dendrograma não mostrou uma divisão clara entre as amostras dos mesohábitats e vertentes. Esta distribuição pode estar relacionada ao padrão de distribuição agregada das larvas, característica comum aos insetos aquáticos (Resh 1979), e confirmado pelo teste Chi- quadrado para as larvas de Plecoptera. Além da mobilidade e capacidade de dispersão das larvas através do comportamento de drift, os quais podem dificultar a compreensão dos padrões de estruturação espacial das comunidades de Plecoptera.

Desta forma, estes resultados evidenciam que as comunidades de Plecoptera são estruturadas tanto pelas condições ambientais locais quanto pelas regionais. No entanto, a maior estimativa de variância das comunidades entre as vertentes mostra que as características regionais foram às variáveis mais importantes para a organização espacial destas comunidades. Estes resultados estão de acordo com estudos anteriores que encontraram associação entre os padrões de distribuição de insetos aquáticos e a posição geográfica (Roque et al. 2008; Siegloch 2010), especialmente onde as diferenças marcadas na topografia são encontradas (ver Hawkins e Norris 2000).

De fato, em muitas situações as escalas maiores exercem uma influência hierárquica sobre as condições ambientais locais (Frissell et al. 1986). Nesse estudo, provavelmente o relevo exerce uma influência sobre os mesohábitats, principalmente na

109

disponibilidade de folhiço. Segundo Li et al. (2001) a escala em que as comunidades exibem grande variação compreende a escala que os gradientes físicos e químicos ou interações bióticas controlam a composição das comunidades.

O relevo menos íngreme, como o encontrado no Núcleo Santa Virgínia apresenta riachos com menor potencial erosivo e, consequentemente com uma maior variabilidade ambiental, pois a menor velocidade da água encontrada nesses riachos possibilita a retenção de grandes quantidades de material alóctone ao longo do leito (Crisci-Bispo et al. 2007). Assim, maiores ofertas de alimento e de substrato podem sustentar uma riqueza mais elevada. Ao contrário do que ocorre nas escarpas íngremes, como as da Serra da Mantiqueira, as quais apresentam um grande potencial erosivo. No entanto, como mencionado anteriormente, este fator não é limitador para a distribuição da fauna de Plecoptera na área estudada.

Entre as variáveis ambientais locais analisadas nesse estudo, as variáveis que apresentaram as maiores correlações e parecem influenciar a estrutura das comunidades de Plecoptera foram declividade, temperatura da água e largura. Estes fatores já são reconhecidos por outros estudos como preditores da organização das comunidades de macroinvertebrados aquáticos em geral (e.g. Domínguez & Valdez 1992; Baptista et al. 2001; Miserendino 2001; Jacobsen 2004; Bispo et al. 2006; Beketov 2008; Melo 2009).

Como esperado, os valores de temperatura da água variaram de acordo com a altitude. A temperatura pode interferir diretamente no desenvolvimento dos organismos, assim, alguns grupos ocorrem preferencialmente em certas zonas altitudinais (Domínguez & Valdez 1992, Sites et al. 2003, Bispo et al. 2006). Segundo Hynes (1976), muitas espécies podem tolerar e crescer em temperaturas muito baixas, no entanto, o calor muitas vezes parece ser um fator limitante, com mais espécies que ocorrem em águas mais frias e menos em locais quentes. A altitude é considerada um fator importante na distribuição espacial de muitas comunidades lóticas, incluindo as de Plecoptera (Illies 1964; Pennak 1978; Bachmann 1995; Bispo et al. 2002). De acordo com Macan (1962), este fator pode influenciar os organismos aquáticos sobre sua relação com a temperatura (altitudes mais elevadas, temperaturas mais baixas), além do efeito direto da

110

temperatura sobre os organismos aquáticos, há também o efeito de um aumento da solubilidade do oxigênio. A temperatura e a solubilidade do oxigênio são negativamente correlacionadas; assim essa combinação pode restringir a ocorrência de alguns grupos em certas zonas altitudinais (Domínguez & Valdez 1992, Sites et al. 2003, Bispo et al. 2006).

Plecoptera da família Gripopterigydae são característicos de regiões de clima subtropical, entretanto ocorrem em áreas de montanhas em regiões tropicais (Illies 1964; Oliveira & Froehlich 1997). No presente estudo, os gêneros Gripopteryx, Tupiperla e Kempnyia foram associados com temperaturas mais baixas e, consequentemente com maiores altitudes. Bispo et al. 2002 encontraram uma distribuição restrita de Gripopterigydae em área acima de 950 m, e em áreas com baixa altitude, apenas os Perlidae foram reportados. Além disso, a distribuição de Gripopterigydae (Gripopteryx e Tupiperla) associado a altas altitudes, provavelmente determinada por fatores ambientais, foi registrada na Serra dos Pireneus, Goiás (Bispo et al. 2006).

Entre os riachos aqui estudados, a temperatura e a altitude apresentaram certa variação. No entanto, espécimes das famílias Gripopterigydae e Perlidae foram reportados tanto entre os riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão situados no planalto da Serra da Mantiqueira, com altitude média de 1.650 m e temperaturas mais frias devido ao clima subtropical de altitude, quanto entre os riachos do Núcleo Picinguaba situados na encosta da Serra do Mar, com altitudes que não ultrapassam 300 m e clima tropical úmido. Assim, devido à grande diferença principalmente em relação à altitude entre essas vertentes é possível que tais variáveis influenciem a abundância e distribuição de alguns gêneros na região estudada, no entanto sua distribuição não é limitada por este fator.

As variáveis físicas relacionadas com o hábitat tais como vazão e velocidade da água, além do tamanho dos riachos, têm sua importância reconhecida na estruturação das comunidades de macroinvertebrados aquáticos e são consideradas por diversos autores como os fatores primários que interferem na organização dessas comunidades (e.g. Miserendino 2001, Melo & Froehlich 2001, Bispo et al. 2006, Melo 2009, Spies 2009, Siegloch 2010).

111

Neste estudo, a abundância de Plecoptera foi correlacionada com as variáveis, largura e declividade, resultado similar ao encontrado por Siegloch (2010) estudando a fauna de Ephemeroptera na mesma área de estudo. Este correlação parece estar relacionada aos riachos de 2ª e 3ª ordens, e aos riachos que possuem os altos valores de declividade. A maior declividade registrada nesses riachos de Pindamonhangaba e dos Núcleos Picinguaba e Santa Virgínia é decorrente da localização dos riachos na vertente íngreme da Serra da Mantiqueira e da Serra do Mar (Figura 1). Apesar dos resultados inconclusivos, parece que as características associadas ao tamanho dos riachos, e principalmente à declividade também podem interferir na abundância das comunidades de Plecoptera. Em geral, riachos com grande declividade possuem menor heterogeneidade ambiental devido ao maior potencial erosivo da água que reduz o acúmulo de material alóctone retido no leito (Crisci-Bispo et al. 2007). Diante desses resultados, a influência do tamanho dos riachos e da declividade sobre as comunidades tanto de Plecoptera como de Ephemeroptera precisa ser melhor investigada em estudos futuros.

Vários estudos também têm mostrado que a cobertura vegetal dos riachos pode ser considerada um preditor da distribuição das comunidades de macroinvertebrados aquáticos, pois interfere na entrada de material alóctone e na produção de energia autóctone no sistema lótico (e.g Vannote et al. 1980, Bispo et al. 2006). Neste estudo, foi avaliada apenas a importância da formação vegetacional existente nos riachos (Floresta Ombrófila Mista e Densa) sobre as comunidades de Plecoptera. O Teste de Mantel parcial mostrou, apesar da baixa correlação, que os riachos da mesma matriz vegetacional possuem estrutura faunística diferente entre si, refletindo a variação das comunidades entre as vertentes caracterizadas pela Floresta Ombrófila Densa (Pindamonhangaba, Núcleo Santa Virgínia e Núcleo Picinguaba). Resultado similar foi encontrado por Siegloch (2010), estudando a fauna de Ephemeroptera na mesma área de estudo. Dessa forma, os riachos situados dentro da mesma formação vegetacional possuem comunidades dissimilares devido a outros fatores mais importantes para a organização das comunidades, como a altitude, temperatura e declividade.

A estruturação espacial das comunidades de Plecoptera, explicada puramente pela posição geográfica dos riachos, evidenciada pela partilha de variância, possivelmente

112

esteja relacionado a algum processo biológico contagioso, como predação, reprodução e dispersão, sem relação com as variáveis ambientais (Borcard et al. 1992, Dray et al. 2006). Este resultado foi corroborado pela correlação significativa entre a matriz de similaridade faunística e a distância geográfica. Assim, a porção explicada pela matriz geográfica demonstra que os riachos mais próximos geograficamente e com conectividade direta entre si, ou seja, de uma mesma área possuem maior similaridade na estrutura das comunidades, possivelmente ocasionada pela capacidade de colonização e de dispersão da fauna.

Os Plecoptera podem se dispersar através de dois mecanismos: passivo, drift no estágio juvenil em curtas distâncias dentro da bacia hidrográfica, e ativa, através do vôo e oviposição dos adultos por distâncias maiores, entre as bacias (Bilton et al. 2001). Apesar da grande capacidade de dispersão das larvas pelo drift, a dispersão dos alados por longas distâncias é limitada, depende do grupo taxonômico, da situação e das condições ambientais vigentes (Bilton et al. 2001). Além da distância geográfica, elevações do relevo também podem representar limitações à dispersão dos alados (Galbraith et al. 2008).

A partilha de variância evidenciou que 50% da variabilidade da estrutura das comunidades permaneceram inexplicadas. Duas frentes de estudos têm discutido a variância inexplicada dos dados nos modelos ecológicos. De acordo com Økland (1999), esse resultado indica que o modelo usado não se ajustou perfeitamente aos dados. Já para Borcard et al. (1992) uma boa quantidade dessa variância é devido a outras fontes de variabilidade, como variáveis ambientais não medidas ou estruturas espaciais que foram perdidas por exigir funções mais complexas para serem descritas. Nesse estudo, a grande porção da variância inexplicada, parece indicar que outras fontes de variabilidade, como variáveis ambientais regionais não mensuradas, são importantes para a organização das comunidades de Plecoptera. Essa hipótese é reforçada pela variação da composição das comunidades registrada na escala regional, entre vertentes, escala em que não foram mensuradas variáveis ambientais.

No presente trabalho, a estruturação das comunidades de larvas de Plecoptera foi predita tanto por fatores ambientais de escala local, ligados as características estruturais de cada mesohábitat analisado, como de escala regional, associado às vertentes. A

113

partilha de variância evidenciou que cerca de 50% da variabilidade presente nas comunidades de larvas de Plecoptera foi explicada pelas variáveis ambientais locais (altitude, temperatura da água e largura) e pela posição geográfica dos riachos. Desta forma, além das variáveis ambientais locais, os processos biológicos contagiosos, como capacidade de dispersão, também influenciaram as comunidades na região estudada. No entanto, uma porção da variância permaneceu inexplicada, indicando que outras fontes de variabilidade, incluindo variáveis regionais não mensuradas, podem ser importantes como geradoras e/ou mantenedoras dos padrões registrados.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Anderson, M.J. 2001. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Austral Ecology, 26: 32-46.

Anderson, M.J. 2005. PERMANOVA: a FORTRAN computer program for permutational multivariate analysis of variance. Departamento d Statistics, University of Auckland, New Zealand.

Assessoria técnica do projeto preservação da Mata Atlântica e Instituto Ekos Brasil. 2006. Plano de manejo do Parque Estadual da Serra do Mar. São Paulo, 441p.

Angermeier, P.L. & Winston, M.R. 1998. Local vs. regional influences on local diversity in stream Fish communities of Virginia. Ecology, 79(3): 911-927.

Bachmann, A.O. 1995. Insecta Plecoptera. In: E. C. Lopretto & G. Tell (eds.), Ecosistemas de águas continentales. Metodologías para su estudio. Ediciones Sur, La Plata, 3o vol., pp. 1093-1111.

Baptista, D.F.; Buss, D.F.; Dorvillé, L.F.M. & Nessimian, J.L. 2001. Diversity and habitat preference of aquatic insects along the longitudinal gradient of the Macaé River Basin, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 61: 249-258.

Beketov, M.A. 2008. Community structure of Ephemeroptera in Siberian streams. Entomological Science 11:289-299.

114

Bilton, D.T.; Freeland, J.R. & Okamura, B. 2001. Dispersal in freshwater invertebrates. Annual Review of Entomology, 32: 159-181.

Bispo, P.C.; Froehlich, C.G. & Oliveira, L.G. 2002. Spatial distribution of Plecoptera nymphs in streams of a mountainous area of Central Brazil. Brazilian Journal of Biology, 62(3): 409-417.

Bonada, N., Rieradevall, M., Dallas, H., Davis, J., Day J., Figueroa, R., Resh V.H. & Part N. 2008. Multi-scale assessment of macroinvertebrate richness and composition in Mediterranean-climate rivers. Freshwater Biology, 53:772-788.

Borcard, D.; Legendre, P. & Drapeau, P. 1992. Partialling out the spatial component of ecological variation. Ecology, 73(3): 1045-1055.

Buckley, H.L., Burns, J.H., Kneitel, J.M., Walters, E.L., Munguía, P. & Miller, T.E. 2004. Small-scale patterns in community structure of Sarracenia purpurea inquilines. Community Ecology, 5(2): 181-188.

Boyero, L. 2003. Multiscale patterns of spatial variation in stream macroinvertabrate communities. Ecological Research, 18: 365-379.

Costa, S.S. & Melo, A.S. 2008. Beta diversity in stream macroinvertebrate assemblages: among-site and among-microhabitat components. Hydrobiologia, 598: 131-138.

115

Cummins, K.W. & Lauff, G.H. 1969. The influence of substrate particle size on the microdistribution of stream macrobenthos. Hydrobiologia, 34: 145-181.

Cummins, K.W. & Klug, M.J. 1979. Feeding ecology of stream invertebrates. Annual Review of Ecology and Systematics, 10: 147-172.

Domínguez, E. & Valdez, J.M.B. 1992. Altitudinal replacement of Ephemeroptera in a subtropical river. Hydrobiologia, 246: 83-88.

Downes, B.J., Lake, P.S. & Schreiber, E.S.G. 1993. Spatial variation in the distribution of stream invertebrates: implications of patchiness for models of community organization. Freshwater Biology, 30: 119-132.

Downes, B.J., Lake, P.S. & Schreiber, E.S.G. 1995. Habitat structure and invertebrate assemblages on stream stones – a multivariate view from rifles. Australian Journal of Ecology, 20: 502-514.

Dufrêne, M. & Legendre, P. 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible asymmetrical approach. Ecological Monographs, 67: 541-548.

Dray, S., Legendre, P. & Peres-Neto, P.R. 2006. Spatial modelling: a comprehensive framework for principal coordinate analysis of neighbour matrices (PCNM). Ecological modeling, 196: 483-493

Flecker, A.S. & Feifarek. B. 1994. Disturbance and temporal variability of invertebrate assemblages in two Andean streams. Freshwater Biology, 31: 131-142.

Frissell, C.L.J.; Liss, W.J.; Grimm, N.B. & Bush, D.E. 1986. A hierarchical framework for stream habitat classification: viewing streams in a watershed context. Environmental Management, 10: 199-214.

116

Froehlich, C.G. 2009. Plecoptera. In: Domínguez, E. & Fernández, H.R. (eds). Macroinvertebrados bentônicos sudamericanos : Sistemática y biología. Fund. Miguel Lillo. Tucumán - Argentina. p.145-166.

Gotelli, N.J. & Entsminger, G.L. 2001. EcoSim: Null models software for ecology. Version 7.0. Acquired Intelligence Inc. & Kesey-Bear.

Goulart, M. & Callisto, M. 2005. Mayfly distribution along a longitudinal gradient in Serra do Cipó, southeastern Brasil. Acta Limnolgica Brasiliensia, 17(1): 1-13.

Hawkins, C.P. & Norris, R.H. 2000. (Eds.). Landscape classifications: aquatic biota and bioassessments. Journal of the North American Benthological Society, 19(3): 367-571.

Heino, J.; Muotka, T. & Paavola, R. 2003. Determinants of macroinvertebrate diversity in headwater streams: regional and local influences. Journal of Animal Ecology, 72: 425- 434.

Hoeinghaus, D.J., Winemiller, K.O. & Birnbaum, J.S. 2007. Local and regional determinants of stream fish assemblage structure: inferences based on taxonomic vs. functional groups. Journal of Biogeography, 34: 324-338.

Hueck, K. 1972. As florestas da América do Sul. Ed. Polígono, São Paulo, 466p.

Hurlbert, S.H. 1971. The nonconcept of species diversity: a critique and alternative parameters. Ecology, 52: 577-586.

Hynes, H.B.N. 1976. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 21: 135-153.

117

Jacobsen, D. 2004. Contrasting patterns in local and zonal family richness of stream invertebrates along an Andean altitudinal gradient. Freshwater Biology, 49: 1293- 1305.

Legendre, P. 1990. Quantitative methods and biogegraphic analysis. In: Garbary, D.J. & South, R.G., Eds. Evolutionary biogeography of the marine algae of the North Atlantic. Springer Verlag, 22: 9-34.

Lenat, D.R.; Penrose, D.L. & Eagleson, K.W. 1981. Variable effects of sediment addition on stream benthos. Hydrobiologia, 79: 187-194.

Li, J.; Herlihy, A.; Gerth, W.; Kaufmann, P.; Gregory, S.; Urquhart, S. & Larsen, D.P. 2001. Variability in stream macroinvertebrates at multiple spatial scales. Freshwater Biolog,y 46: 87-97.

Logan, P. & Brooker, M.P. 1983. The macroinvertebrate fauna of riffles and pools. Water Research, 17(3): 440-270.

Macan, T.T. 1962. Ecology of aquatic insects. Annual Review of Entomology, 7: 261-288.

Mazurkiewicz, G. & Fleituch, T. 2000. Patterns of benthic diversity in a mountain river. Verhandlungen der Internationale Vereinigung für Limnologie, 27: 2529-2534.

Melo, A.S. 2009. Explaining dissimilarities in macroinvertebrate assemblages among stream sites using environmental variables. Zoologia, 26(1): 79-84.

118

McCune, D.J. & Mefford, M.J. 1999. PC-ORD. Multivariate Analysis of Ecological Data. Version 4.0, MJM Software Design. Gleneden Beach, Oregon, USA.

Minshall, G.W. 1984. Aquatic insect-substratum relationships. pp. 358-400. In: Resh, V.H. & Rosemberg, D.M. (eds). The Ecology of Aquatic Insects, 1st edition. Praeger, New York.

Minshall, G.W., Petersen, R.C.J., & Nimz, C.F. 1985. Species richness in streams in different size from the same drainage basin. American Naturalist, 125: 16-38.

Miserendino, M.L. 2001. Macroinvertebrate assemblages in Andean Patagonian rivers and streams: environmental relationships. Hydrobiologia, 444: 147-158.

Muniz, P. & Venturini, N. 2001. Spatial distribution of the macrozoobenthos in the Solís Grande stream estuary (Canelones-Maldonado, Uruguay). Brazilian Journal of Biology, 61(3): 409-420.

Økland, R.H. 1999. On the variation explained by ordination and constrained ordination axes. Journal of Vegetation Science, 10: 131-136.

Olifiers, M.H.; Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J.L. & Hamada, N. 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based on nymphs. Zootaxa, 651: 1-15.

Pennak, R.W. 1978. Freshwater Invertebrates of the United States. 2nded. John Wiley & Sons, 803p.

119

Resh, V.H. 1979. Sampling variability and life history features: basic considerations of aquatic insect studies. Journal of the Fisheries Research Board of Canada, 36: 290- 311.

Ribeiro, V.R. 2001. Estudo faunístico sobre os Plecoptera (Insecta) em três áreas de preservação ambiental do Estado de São Paulo. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP, Ribeirão Preto, 36p. Dissertação de Mestrado.

Richardson, J.S. 1992. Food, microhabitat, or both? Macroinvertebrate use of leaf accumulations in a montane stream. Freshwater Biology, 27: 169-176.

Robson, B.J. & Chester, E.T. 1999. Spatial patterns on finvertebrates species richness in a river: the relationship between riffles and microhabitats. Australian Journal of Ecology, 24: 599-607.

Rohlf, F.J. 2000. NTSYS 2.1: Numerical Taxonomic and Multivariate Analysis System. New York, Exeter Software.

Roque, F.O., Lecci, L.S., Siqueira T. & Froehlich, C.G. 2008. Using environmental and spatial filters to explain stonefly occurrences in southeastern Brazilian streams: implications for biomonitoring. Acta Limnologica Brasiliensia, 20(1): 35-44.

Sandin, L. & Johnson, R.K. 2004. Local, landscape and regional factors structuring benthic macroinvertebrate assemblages in Swedish streams. Landscape Ecology, 19: 501-514.

Seibert, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão. Boletim Técnico do Instituto Florestal, 19:1-153

120

Simberloff, D. 1972. Properties of the rarefaction diversity measurement. American Naturalist, 106: 414-418.

Sites, R.W., Willing, M.R. & Linit, M.J. 2003. Macroecology of aquatic insects: a quantitative analysis of taxonomic richness and composition in the Andes Mountains of Northern Ecuador. Biotropica, 35(2): 226-239.

Sokal, R.R. & Rohlf, F.J. 1995. Biometry. W.H. Freeman & Company, New York: 887 pp.

Strahler, H.N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. American Geophysical Union Transactions, 33: 913–920. ter Braak, C.J.F & Prentice, I.C. 1988. A theory of gradient analysis. Advances in Ecological Reseach, 18: 271-317. ter Braak, C.J.F & Smilauer, P. 2002. CANOCO Reference manual and CanoDraw for Windows User’s guide: Software for Canonical Community Ordination (version 4.5). Microcomputer Power, Ithaca, 500pp.

121

Uieda, V.S. & Ramos, L.H.B. 2007. Distribuição espacial da comunidade de macroinvertebrados bentônicos de um riacho tropical (Sudeste do Brasil). Bioikos, 21(1): 3-9.

Vannote, R.L.; Minshall, G.W.; Cummins, K.W.; Sedell, J.R. & Cushing, C.E. 1980. The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 37: 130- 137.

Vinson, M.R. & Hawkins, C.P. 1998. Biodiversity of stream insects: variation at local, basin and regional scales. Annual Review of Entomology, 43: 271-293.

Voltolini, J.C. 2007. Parque Natural Municipal do Trabiju. Disponível em: http://trabiju.blogspot.com

Wu, D. & Legg, D. 2007. Structures of benthic insect communities in two southeastern amog spatial units at different local scales. Hydrobiologia, 579: 279-289.

122

CAPÍTULO 4

Hábitos alimentares das larvas de Plecoptera de uma região serrana do Sudeste do Brasil

RESUMO.

Os hábitos alimentares de larvas de Plecoptera foram investigados no Córrego Galharada, no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ). Neste estudo, foram analisados os conteúdos estomacais de 108 larvas pertencentes a seis gêneros, com o objetivo de investigar as preferências alimentares. As larvas de cada gênero foram agrupadas em três classes de tamanhos. A dieta dos gêneros Anacroneuria e Kempnyia foi composta principalmente por de larvas de Simuliidae, Chironomidae, Baetidae e Hydropsychidae. Houve variação com consumo de itens alimentares relacionada a diferentes classes de tamanho, mudou de detritos a quironomídeos nos primeiros instars, principalmente para simulídeos, em seguida para uma dieta mais ampla, onde efemérides e tricópteros aumentam sua importância relativa em relação às outras presas consumidas. Já as dietas dos gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla foram similares, sendo composta tanto por algas como por partículas de matéria orgânica associadas a microbiota. Este resultado enfatiza a importância do perifíton como fonte de alimento direto para estes táxons. A análise de agrupamento com base no conteúdo estomacal agrupou as larvas em dois grandes grupos, cada um pertencente a um grupo trófico diferente. A análise da dieta sugere que Anacroneuria e Kempnyia são principalmente predadores enquanto as dietas dos gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla foram compostas principalmente por perifíton.

Palavras-chave: Dieta, Plecoptera, conteúdo estomacal, Parque Estadual Campos do Jordão.

124

ABSTRACT: Feeding habitats of Plecoptera nymphs of a mountain area of southeastern Brazil.

Feeding habits of Plecoptera larvae have been investigated in the Galharada stream, in Campos do Jordão State Park. In this study, we analysed gut contents of 108 nymphs of six genera, with the aim to investigate feeding preferences. Larvae of each genus were classified into three size classes. Diet of Anacroneuria and Kempnyia was composed mainly of Simuliidae, Chironomidae, Baetidae and Hydropsychidae larvae. Diet varied in relation to different size classes, from detritus and chironomids in the earliest instars, to primarily simuliids, to a broader diet in which mayflies and caddyflies increased in importance relative to other prey. The diets of Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla larvae were similar, comprising both algae and particulate organic matter associated with the microbiota. This result emphasizes the importance of periphyton as a direct food source for these taxa. Cluster analysis based on the stomach contents grouped the larvae into two major groups, each belonging to a different trophic group. Diet analysis shows that Anacroneuria and Kempnyia are mainly predatory, while the diet of gripopterygids was composed mainly of periphyton.

Keywords: Diet, Plecoptera, gut contents, Campos do Jordão State Park.

125

INTRODUÇÃO

Riachos são habitados por numerosos grupos de animais aparentemente similares, que, entretanto, são ecologicamente diferenciados pelos hábitos alimentares, escolha de hábitat, eventos de sua história de vida ou combinações destes fatores (Sheldon 1972). Os invertebrados aquáticos predominam na estrutura trófica destes riachos (Wallace et al. 1987), e os seus hábitos alimentares podem influenciar vários aspectos de suas vidas, como o ciclo de vida, a escolha de hábitat e o comportamento (Yule 1996). Entre os invertebrados aquáticos, os insetos são fundamentais para a compreensão da estrutura trófica em riachos (Cummins 1973).

Em particular, a análise da dieta e o estudo da ecologia trófica podem representar uma importante fonte de dados, que podem ser empregados para melhorar o nosso conhecimento da ecologia de espécies diferentes, a estrutura das teias alimentares e a organização funcional dos sistemas lóticos (Albariño 2001; Fenoglio & Bo 2004; Fenoglio et al. 2007).

A ordem Plecoptera constitui um componente numérica e ecologicamente significativo do ecossistema de água doce, principalmente em águas correntes de todos os tamanhos, em todo o mundo (Zwick 2004). Além disso, apresenta um papel importante nos ecossistemas aquáticos, desempenham um papel vital na estrutura e produção secundária da comunidade de macroinvertebrados bentônicos (Stewart & Stark 2002).

Quanto aos hábitos alimentares das ninfas, o alimento ingerido pode ser variado, dependendo de sua espécie, do seu estado desenvolvimento, hora do dia bem como da disponibilidade de recursos (Tamaris-Turizo et al. 2007). Muitos animais são oportunistas e não se restringem a uma única categoria e, por outro lado, especialistas monófagos não são conhecidos entre os Plecoptera (Zwick 1980 apud Froehlich 2009).

As ninfas de Perlidae têm sido reportadas como carnívoras, predando outros insetos ou macroinvertebrados (Froehlich 2009); caracterizam-se por perseguir ativamente as presas, selecionar de acordo com seu tamanho e tendem a se alimentar durante a noite (Peckarsky 1984; Allan et al. 1987; Johnson 2006; Gamboa et al. 2009a).

126

Por outro lado, a maioria das ninfas dos gêneros de Gripopterygidae é raspadora, algumas são fragmentadoras ou coletoras-catadoras (Froehlich 2009).

Adultos de Perlidae não se alimentam, quando muito tomam líquidos (Fenoglio & Tierno de Figueroa 2003; Froehlich 2009). Por outro lado, adultos de Antarctoperlaria, que inclui a família Gripopterygidae, normalmente se alimentam; o alimento de alguns é a microflora epífita, epilítica ou detritos (Froehlich 2009).

A ecologia trófica de insetos aquáticos e seu papel funcional no ambiente são amplamente estudados no Hemisfério Norte. Uma revisão completa de tais estudos pode ser encontrada em Allan (1995) e Merritt & Cummins (1996). No entanto, pouco se sabe sobre os hábitos alimentares de insetos aquáticos no Hemisfério Sul (Winterbourn et al. 1994; Yule 1996) ou, mais especificamente, na América do Sul (Henderson & Walker 1986; Wais 1990; Nessimian 1997; Henriques-Oliveira et al. 2003; Motta & Uieda 2004).

Em particular, os hábitos alimentares de Plecoptera têm sido extensivamente estudados nas áreas de rios temperados (Sheldon 1969, 1972; Malmqvist & Sjöström 1980, 1984; Walde & Davies 1985; Allan et al. 1987; Kratz 1995; Fenoglio & Bo 2004; Fenoglio et al. 2007). Para a região neotropical, as informações existentes são restritas, e estão principalmente relacionadas a alguns estudos de espécies do gênero Anacroneuria como, por exemplo, os estudos realizados por Villanueva & Albariño (1999); Fenoglio (2003); Fenoglio e Tierno De Figueiredo (2003); Tomanova et al. (2006); Tamaris-Turizo et al. (2007); e, Gamboa et al. (2009a, b). No Brasil, os estudos são bastante escassos, sendo as únicas contribuições sobre este assunto feitas por Froehlich & Oliveira (1997); Dorvillé & Froehlich (2001); Motta & Uieda (2004); e, Carvalho & Uieda (2009).

A grande importância da ordem Plecoptera na estrutura trófica, em contraste com os dados escassos disponíveis na literatura sobre os hábitos alimentares desta ordem indica a necessidade de estudos sobre este assunto. Por isso, o objetivo deste trabalho foi investigar a os hábitos alimentares das larvas de Plecoptera do Parque Estadual Campos do Jordão.

127

MATERIAL & MÉTODOS

Área de estudo

O estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ), na Serra da Mantiqueira, no município de Campos do Jordão, São Paulo. As larvas utilizadas para análise do conteúdo estomacal foram coletadas no córrego Galharada (22°41'40"S 45°27'36"W).

O córrego Galharada é um riacho de tamanho médio (3ª ordem) e um dos principais afluentes da margem esquerda do Rio Sapucaí-Guaçu (Figura 1). Está localizado a uma altitude de 1.646 m e o riacho apresenta largura média de 3,43 m e profundidade média de 0,23 m. Apresenta água clara, bem oxigenada, pH próximo da neutralidade, turbidez, condutividade elétrica e temperatura da água baixas.

Este córrego foi escolhido, pois, dentre aqueles amostrados nos capítulos anteriores, foi o que conteve a maior abundância dos seis gêneros envolvidos nesta análise. Mesmo assim, para completar a quantidade definida a priori, de 18 larvas, indivíduos do gênero Tupiperla precisaram ser pegos dentre aqueles coletados nos córregos Serrote (22°39’30”S 45°26’32”W) e Celestina (22°39’25”S 45°26’34”W) (Figura 1).

O Parque abrange aproximadamente 8.385 ha recobertos por um mosaico de Floresta Ombrófila Densa, Mista (Mata de Araucaria) e Campos de Altitude. A altitude média é de 1.650 m e o ponto mais alto está situado a 2.007 m de altitude (Seibert 1975).

O clima da região é do tipo subtropical de altitude (Cfb de Köppen), sem estiagem, com temperatura média do mês mais quente inferior a 22°C (Schroeder-Araujo et al. 1986). O PECJ é caracterizado por abundante disponibilidade hídrica, com precipitação de 1.237 mm por ano, que proporciona o enriquecimento dos rios e ribeirões e alimenta o lençol freático (Seibert 1975).

128

Figura 1. Mapa mostrando a localização da área de estudo: A) Brasil; B) localização do PECJ no nordeste do estado de SP; C) área protegida pelo PECJ em vermelho; D) localização dos córregos Celestina, Serrote e Galharada no PECJ.

129

Amostragem

As ninfas de Plecoptera foram colecionadas no córrego Galharada entre agosto 2005 e fevereiro de 2007. As amostragens foram realizadas com um amostrador Surber de área modificada (área de 0,0361 m², malha 250 μm). O material foi fixado com formaldeído 4% e posteriormente triado em laboratório, sob estereomicroscópio. As larvas foram identificadas no nível de gênero (Froehlich 1984, 2009; Olifiers et al. 2004).

Para a análise do conteúdo digestivo, os exemplares de cada gênero foram separados em três classes de tamanho (pequena, média e grande), de acordo com o intervalo do comprimento do corpo das larvas de cada gênero (Tabela I). O comprimento do corpo foi determinado como a distância entre o início da cabeça e o fim do abdome. De cada classe de tamanho, seis exemplares foram sorteados, totalizando 18 exemplares analisado de cada gênero.

Tabela I. Classes de tamanho (mm) dos exemplares dos seis gêneros de Plecoptera amostrados para análise do conteúdo estomacal.

Classes de tamanho Pequena Média Grande Gripopteryx 0,6 – 13,0 0,6 – 4,6 4,7 – 8,8 8,9 – 13,0 Guaranyperla 1,0 – 11,0 1,0 – 3,7 3,8 – 7,5 7,6 – 11,0 Paragripopteryx 1,0 – 6,0 1,0 – 2,6 2,7 – 4,3 4,4 – 6,0 Tupiperla 1,0 – 9,4 1,0 – 3,8 3,9 – 6,7 6,8 – 9,4 Anacroneuria 1,0 – 16,0 1,0 – 6,0 6,1 – 11,0 11,1 – 16,0 Kempnyia 1,0 – 21,0 1,0 – 7,6 7,7 – 14,3 14,4 – 21,0

O trato digestivo das ninfas foi removido. Posteriormente o trato digestivo foi aberto sobre uma lâmina contendo glicerina e, seu conteúdo ali espalhado para posterior análise sob microscópio. Seis categorias de itens alimentares foram reconhecidas: algas, fibras vegetais, fungos, detritos (partículas finas de matéria orgânica, de tamanho compreendido >1,0 mm), fragmentos minerais (grãos de areia e pedras) e macroinvertebrados aquáticos.

130

O conteúdo dos tratos digestivos foi analisado qualitativamente de acordo com a porção ocupada pelo item no estômago (e.g. Froehlich & Oliveira 1997; Tamaris-Turizo et al. 2007). Desta forma, os itens alimentares foram agrupados em três categorias: ocasional (menos de 1/3 do conteúdo), freqüente (entre 1/3 e 1/2 do conteúdo) e muito freqüente (mais de 1/2 do conteúdo). Esta classificação é baseada em uma avaliação subjetiva, que leva em conta a regularidade de ocorrência das categorias análise (Tamaris-Turizo et al. 2007).

As alterações no conteúdo estomacal entre as diferentes classes de tamanho foram realizadas através de uma comparação descritiva.

A similaridade entre as dietas dos gêneros de ninfas de Plecoptera amostrados foi realizada utilizando coeficiente de similaridade de Jaccard. Posteriormente, as amostras foram classificadas, obtendo um dendrograma representativo da análise de similaridade através da ligação não ponderada dos pares por médias aritméticas (UPGMA: Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Averages). O coeficiente de correlação cofenética (r) foi utilizado como medida da representatividade do dendrograma. Valores do coeficiente maior de 0,8 correspondem a um bom ajuste da ordenação (Rohlf 2000). As análises de similaridade foram realizadas no programa NTSYS 2.1 (Rohlf 2000). O dendrograma obtido a partir da analise realizada com os 108 exemplares analisados pode ser encontrado no Anexo I. A fim de facilitar a visualização e a compreensão do leitor, os indivíduos de cada classe de tamanho de cada gênero foram agrupados e, os dados foram mais uma vez analisados de acordo com a mesma metodologia estatística.

RESULTADOS

A análise do conteúdo digestivo das ninfas analisadas da família Gripopterygidae, representada pelos gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla, em geral, mostrou uma dieta muito semelhante. Os detritos são os principais componentes na dieta destes espécimes, seguido por algas, e em menor proporção filamentos vegetais e fungos (Tabelas II a V). Já os gêneros Anacroneuria e Kempnyia embora também

131

tenham apresentado uma dieta semelhante, esta foi caracterizada por ser muito diversificada. Além disso, a dieta destes dois gêneros é composta principalmente por larvas de Ephemeroptera, Trichoptera e Diptera, embora fragmentos de plantas, fungos, algas e detritos tenham sido encontrados em menor grau (Tabelas VI e VII).

As dietas das ninfas da família Gripopterigydae apresentaram uma composição bastante similar entre as diferentes classes de tamanho analisadas (Figuras 2 e 3). Por outro lado, a dieta das ninfas da família Perlidae, apesar de apresentarem uma composição similar entre as diferentes classes de tamanho, as ninfas maiores incluem em suas dietas larvas de Baetidae e Leptophlebiidae (Ephemeroptera) e Hydropsychidae (Trichoptera), além de reduzir a ocorrência das larvas de Diptera, especialmente Simuliidae e Chironomidae (Figura 4).

A representação gráfica da matriz de similaridade de Jaccard, através da UPGMA, evidenciou a formação de dois grupos distintos, compostos pelos carnívoros e os que se alimentam de perifíton (Figura 5). O primeiro agrupamento foi formado pelos gêneros Anacroneuria e Kempnyia, já o segundo pelos gêneros da família Gripopterygidae. No entanto, não houve uma separação clara entre as larvas de Plecoptera quanto a uma determinada classe de tamanho, nem entre indivíduos do mesmo gênero, nem independentemente do gênero analisado (Anexo I).

132

Tabela II. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Gripopteryx (Plecoptera: Gripopterygidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 1,7 3,4 3,4 4,1 4,2 4,3 4,7 5,7 6,0 6,6 8,3 8,5 8,9 10,2 11,0 11,8 12,5 13,0 Vegetal + + + Algas + + ++ ++ + +++ +++ +++ +++ ++ +++ ++ ++ +++ +++ + ++ ++ Fungos + + + + + + + + + + ++ Detritos +++ +++ +++ +++ +++ ++ ++ ++ ++ +++ ++ +++ +++ ++ ++ +++ +++ +++ Mineral + + + + ++ + + + + + + + +

Tabela III. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Guaranyperla (Plecoptera: Gripopterygidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 2,0 2,2 2,7 3,0 3,8 4,0 4,8 6,6 7,1 7,3 7,3 8,5 10,0 10,0 10,1 10,2 10,2 11,0 Vegetal + + ++ ++ Algas ++ + + ++ ++ + + + ++ ++ +++ ++ ++ ++ Fungos + + + + + + + + + + Detritos +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ + +++ +++ +++ +++ Mineral + + + + + ++ + + + + +

133

Tabela IV. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Paragripopteryx (Plecoptera: Gripopterygidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 2,0 2,3 2,5 2,5 2,5 2,6 3,4 3,5 3,9 4,1 4,2 4,2 4,5 5,0 5,2 5,5 5,6 5,7 Vegetal Algas + + ++ + ++ + + + +++ Fungos + ++ + + ++ + Detritos +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ ++ +++ Mineral ++ ++ ++ + + + + + ++ ++ ++ + + ++ ++ + + ++

Tabela V. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Tupiperla (Plecoptera: Gripopterygidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 3,1 3,5 3,5 3,5 3,6 3,6 6,0 6,5 6,5 6,5 6,6 6,7 8,0 8,2 8,5 9,0 9,0 9,3 Vegetal + + + + ++ ++ + ++ ++ Algas ++ ++ + ++ ++ + +++ + ++ ++ + + Fungos + + + + + + + + + Detritos +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ +++ ++ +++ +++ +++ +++ +++ Mineral + + + + + + +

134

Tabela VI. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Anacroneuria (Plecoptera: Perlidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); RI = restos de insetos; + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 1,7 3,7 3,7 4,8 5,4 6,0 6,2 6,5 8,0 8,4 9,2 11,0 11,2 12,2 12,9 14,5 15,3 16,0

Baetidae ++ +++ +++ +++ Leptophlebiidae ++ + +++ Hydropsychidae + +++ ++ +++ ++ Perlidae +++ Simuliidae +++ ++ +++ +++ +++ +++ +++ ++ + Chironomidae ++ ++ + Resto de + + + insetos Vegetal + + + ++ + ++ + + + + + Pólen +++ ++ ++ ++ ++ ++ + ++ + + + + + + + + Detritos + + + ++ + + + + + Fungos + Mineral + + + +

135

Tabela VII. Conteúdo estomacal de ninfas do gênero Kempnyia (Plecoptera: Perlidae) coletadas no Córrego Galharada entre XX de 2005 a fevereiro de 2007. CP = comprimento padrão (mm); RI = restos de insetos; + = ocasional; ++ = freqüente; +++ = muito freqüente.

PEQUENOS MÉDIOS GRANDES 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 CP 5,7 6,0 6,5 7,0 7,0 7,5 9,8 10,3 12,4 12,4 12,7 13,5 14,5 14,6 15,6 16,5 17,0 19,1 Trichoptera + ++ +++ Hydropsychidae +++ +++ Hydroptilidae + Baetidae + +++ + +++ +++ Leptophlebiidae + + +++ ++ +++ Ephemeroptera ++ Elmidae ++ Diptera ++ Chironomidae +++ + +++ ++ ++ + + + Simuliidae +++ +++ ++ + Restos de ++ + +++ + + + ++ +++ ++ + + ++ insetos Vegetal + + + +++ + + +++ + Algas + Fungos + + + + + Detritos + +++ + + ++ + + ++ +++ + + + ++ + ++ + ++ Mineral + + +

136

Figura 2. Composição da dieta das larvas dos gêneros Gripopteryx e Guaranyperla de acordo com suas respectivas classes de tamanho.

137

Figura 3. Composição da dieta das larvas dos gêneros Paragripopteryx e Tupiperla de acordo com suas respectivas classes de tamanho.

138

Figura 4. Composição da dieta das larvas dos gêneros Anacroneuria e Kempnyia de acordo com suas respectivas classes de tamanho.

139

GRp

GUp

Pp GRp Pm

GRm

GUm

GUg

GRg

0.29 0.47 0.64 0.82 1.00 Similaridade

Figura 8. Dendrograma obtido pela UPGMA representando a similaridade entre as dietas dos gêneros de Plecoptera de acordo com o agrupamento dos indivíduos de cada classe de tamanho; r = 0,96. A = Anacroneuria, K = Kempnyia, GR = Gripopteryx, GU = Guaranyperla, P = Paragripopteryx, T = Tupiperla, p = pequeno, m = médio, g = grande. 140

DISCUSSÃO

Os restos de animais ocupam a maior parte do material ingerido pelos organismos analisados dos gêneros Anacroneuria e Kempnyia, isto evidência uma preferência carnívora destes gêneros. Além disso, também foram encontrados detritos, fragmentos de plantas, microalgas e fungos, que podem estar relacionados aos itens consumidos pelas presas e a oferta dos microhábitats onde as ninfas são encontradas.

Froehlich & Oliveira (1997) examinaram a fauna de Plecoptera e Ephemeroptera em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão - SP, descrevendo os hábitos alimentares da família Perlidae como predatória, posteriormente Dorvillé & Froehlich (2001), na análise do conteúdo estomacal de Kempnyia tijucana encontraram uma grande variedade de itens consumidos, embora principalmente a dieta carnívora. Carvalho & Uieda (2009) reportaram os hábitos carnívoros e onívoros para larvas do gênero Anacroneuria. Estudos da dieta de larvas do gênero Anacroneuria realizados por Tomanova et al. (2006) e Tamaris-Turizo et al. (2007) corroboram a descrição do hábito alimentar como carnívoro para o gênero.

As larvas de Anacroneuria e Kempnyia foram seletivas nas suas dietas, com Simuliidae, Chironomidae, Baetidae e Hydropsychidae, apresentando as maiores frequências de ocorrência em relação ao conteúdo digestivo total. Segundo Carvalho & Uieda (2009), a dieta de espécies do gênero Anacroneuria foi baseada principalmente em larvas de Chironomidae e em menor quantidade de Trichoptera (Hydropsychidae e Glossosomatidae) e de Ephemeroptera. A predominância de larvas de Ephemeroptera, Trichoptera e Diptera na dieta de Anacroneuria também foi reportada por Gamboa et al. (2009a) estudando a composição da dieta de larvas maduras de quatro espécies do gênero na Venezuela. Resultados similares, mostrando a importância dessas ordens na dieta da ordem Plecoptera, foram obtidos em estudos de diferentes famílias da subordem Systellognatha, em zonas temperadas (Fuller & Stewart 1977; Allan 1982; Peckarsky & McIntosh 1998; Fenoglio 2003), indicando que estes insetos contribuem significativamente para a dieta de Plecoptera desta subordem.

141

A predominância de Baetidae na dieta desses predadores pode ser influenciada pelo elevado teor de proteínas desses insetos em suas fases imaturas, que fornecem uma alta fonte de energia para o crescimento diário e desenvolvimento dos Plecoptera (Allan 1982). Além disso, a preferência por Baetidae também pode estar relacionada a sua textura corporal, que é membranosa e de fácil digestão (Allan 1982).

A preferência por presas das famílias Simuliidae e Chironomidae, também foi reportada por Tikkanen et al. (1997); Fenoglio (2003); Tamaris al-Turizo al. (2007) e Gamboa et al. (2009a). Da mesma forma, Allan et al. (1987) e Allan & Flecker (1988) encontraram uma alta taxa de captura de larvas de simulídeos por diferentes espécies de Plecoptera. Esses dípteros, além de terem os corpos moles, apresentam movimentos relativamente lentos e, portanto, uma menor probabilidade de escapar de ataques (Gamboa et al. 2009a). Esta capacidade limitada para escapar juntamente com a estratégia oportunista dos predadores poderia torná-los presas mais vulneráveis para os plecópteros (Resh & Rosenberg 1984; Allan 1995).

As larvas dos gêneros de Gripopterigydae, por outro lado, apresentaram especialização alimentar. Estas larvas alimentaram-se principalmente de perifíton, uma camada de algas, cianobactérias, fungos e partículas finas de matéria orgânica aderidas a uma matriz gelatinosa.

Hynes (1976) observou que a maioria das famílias de Plecoptera do Hemisfério Sul alimenta-se principalmente de material vegetal em decomposição. No entanto, Sephton & Hynes (1983) reportaram que Gripopterygidae da Austrália consumem tanto detrito quanto material particulado fino, incluindo as algas. Este resultado corrobora os reportados para larvas de Gripopteryx e Paragripopteryx por Froehlich & Oliveira (1997), que consumiram algas e matéria orgânica; como também os de Motta & Uieda (2004) que mostraram que estes gêneros da família Gripopterygidae se comportaram como consumidores de perifíton.

Carvalho & Uieda (2009) estudando a dieta de invertebrados em um riacho de cabeceira no município de Itatinga - SP, reportaram que a dieta de larvas de Tupiperla foi baseada principalmente em detrito fino. Segundo Froehlich (1969), as ninfas de Paragripopteryx e Tupiperla, alimentam-se principalmente de folhas em decomposição,

142

mas briófitas e algas que crescem nestes hábitats também podem ser ingeridas; os fungos e as bactérias, principais agentes de decomposição dessas folhas, também podem ter um papel importante na nutrição destes animais. Villanueva & Albariño (1999) estudando a espécie Notoperla archiplatae (Gripopterigydae) na Argentina, encontrou que sua dieta era composta principalmente por diatomáceas. Froehlich (1969) também reportou grande quantidade de diatomáceas em larvas pequenas do gênero Paragripopteryx.

Como mencionado no capítulo 3, os resultados obtidos através da Análise de Taxa Indicadores (ISA) reportaram a preferência dos gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla pelo substrato, folhas em corredeira. Vários estudos recentes têm demonstrado que os invertebrados associados às folhas podem usá-las como fonte alimentar e/ou abrigo (Ribeiro & Uieda 2005, Crisci-Bispo et al. 2007). É importante reconhecer que as folhas podem proteger e influenciar a disponibilidade de recursos tróficos para os macroinvertebrados bentônicos (Callisto et al. 2001, Crisci-Bispo et al. 2007). Nesse sentido, pode ser demasiado simplista supor que todos os invertebrados coletados em pacotes de folhas se alimentem especificamente de folhas (Boulton & Boon 1991). Segundo Crisci-Bispo et al. (2007), muitos insetos amostrados nesses pacotes de folhas devem usá-las apenas como substrato, redistribuindo-se entre as pedras e folhas.

Partículas finas de matéria orgânica foi um recurso alimentar abundante encontrado no conteúdo estomacal das larvas de Gripopterigydae, no entanto associadas a algas e microbiota, denominado perifíton. O perifíton é uma importante base alimentar para as cadeias tróficas, serve como alimento para vários grupos de insetos. Além disso, apresenta uma alta qualidade nutricional (Mihuc & Minshall 1995). Vários autores (Cummins & Klug 1979, Allan 1995; Motta & Uieda 2004) enfatizam a importância do perifíton como fonte de alimento direto para vários táxons.

Alguns macroinvertebrados consomem algas associadas ao detrito fino, ou também aos detritos grosseiros e materiais de origem animal, mas sempre em pequena quantidade e nunca sozinhos, como é o caso dos gêneros de Gripopterygidae analisados. Esses animais que se alimentam com uma combinação de algas, matéria orgânica e microbiota por raspagem de rochas submersas ou de macrófitas são classificados por alguns autores como consumidores de perifíton (Uieda et al. 1997; Motta & Uieda 2004).

143

A designação do grupo trófico como consumidores de perifíton, foi utilizado inicialmente para peixes por Uieda et al. (1997), posteriormente para macroinvertebrados por Motta & Uieda (2004). Este grupo funcional corresponde aos grupos tróficos herbívoros e detritívoros pertencentes ao grupo funcional raspadores de Merritt & Cummins (1996), e aos detritívoros generalistas de Carvalho & Uieda (2009). Assim, foi mantida a definição de raspadores para estes gêneros, como mencionado anteriormente por outros autores (Froehlich & Oliveira 1997; Froehlich 2009; Stark et al. 2009).

Por outro lado, os organismos da família Perlidae, possuem características morfológicas que confirmam o seu comportamento predatório, têm peças bucais (mandíbulas e maxilas) bem desenvolvidas, olhos grandes, além de serem bons caminhantes.

Apenas os gêneros carnívoros apresentaram uma variação na dieta de acordo com a classe de tamanho. A variação na dieta das ninfas durante o desenvolvimento, também foi relatada por Tamaris-Turizo et al. (2007) estudando a dieta de ninfas juvenis e maduras de quatro morfo-espécies de Anacroneuria na Colômbia. Fenoglio (2003) reportou mudanças na preferência dos itens alimentares entre diferentes instars, ninfas menores classificadas como detritívoras e maiores como carnívoras. Resultados semelhantes foram relatados por Teslenko (1997) para três espécies das famílias Perlidae e Perlodidae na Rússia, assim como Riaño et al. (1997) encontrou para Siphonoperla torrentium na Espanha. Allan (1982) relatou que a dieta de diferentes espécies predadoras de Plecoptera também mudou ao longo do desenvolvimento, a partir de diatomáceas e quironomídeos nos primeiros ínstares, principalmente para quironomídeos, a uma dieta em que houve o aumento da importância relativa de efemérides.

Algumas espécies são detritívoras ou predadores durante a sua fase de ninfa, enquanto outros podem mudar seus hábitos alimentos no processo de desenvolvimento, a análise de conteúdo estomacal indica que mudanças de herbívoro-detritívoros nos estágios iniciais para onívoros-carnívoros nos períodos seguintes, são comuns (Stewart & Harper 1996; Albariño 2001).

144

Nos primeiros estágios, muitas espécies consomem partículas finas de matéria orgânica, como coletores-catadores, por causa da limitação do tamanho das suas peças bucais (Merritt & Cummins 1996), nos estágios finais, à medida que amadurecem, algumas espécies de herbívoros-detritívoros tornam-se predadores, para permitir o desenvolvimento do adulto (Lamberti & Moore 1984).

Isso ocorre porque esses predadores consomem organismos do tamanho que podem captura durante as fases de desenvolvimento ninfal, usando nos primeiros estágios presas de tamanhos pequenos como quironomídeos e simulídeos, enquanto ao longo dos últimos períodos do desenvolvimento, organismos de tamanho maior são incorporados em sua dieta como Ephemeroptera (Tamaris-Turizo et al. 2007). Isto foi verificado experimentalmente por Allan et al. (1987) para Hesperoperla pacifica Banks, Kogotus modesta Banks e Megarcys signata Hagen.

Segundo Fenoglio (2003), os últimos estágios provavelmente precisam de uma dieta mais rica para a gametogênese, sendo predadores ativos que ingerem uma grande variedade de presas. Como os adultos não ingerem alimentos sólidos (Fenoglio & Tierno de Figueroa 2003; Froehlich 2009), este táxon parece basear a sua demanda energética para a vida adulta e para a oogênese na dieta pré-imaginal (Fenoglio 2003).

Esse padrão de mudança nos hábitos alimentares pôde ser observado nas larvas do gênero Anacroneuria. O menor indivíduo apresentou uma dieta bastante diferente dos demais, consumindo principalmente detritos, além de fungos e mineral, sem consumo de tecido animal. No entanto, este tipo de hábito alimentar deve estar relacionado com os primeiros estágios, pois outro exemplar analisado, da mesma classe de tamanho, no entanto um pouco maior, já havia consumido algum tipo de tecido animal. Além disso, como as larvas não foram separadas em morfo-espécies, é possível apenas inferir que houve uma variação no hábito alimentar durante o desenvolvimento.

Desta forma, os hábitos alimentares das larvas dos gêneros de Plecoptera analisados neste estudo estão em concordância com os reportados por outros estudos. Os gêneros Anacroneuria e Kempnyia confirmam seu comportamento predatório. Além da predominância de larvas das ordens Ephemeroptera, Trichoptera e Diptera na dieta desses grupos, como também a dieta difere entre diferentes classes de tamanho. Já as

145

dietas dos gêneros Gripopteryx, Guaranyperla, Paragripopteryx e Tupiperla foram compostas principalmente por perifíton.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Albariño, R.J. 2001. The Food Habits and Mouthpart Morphology of a South Andes Population of Klapopteryx kuscheli (Plecoptera: Austroperlidae). Aquatic Insects, 23 (3): 171-181.

Allan, J.D. 1982. Feeding habits and prey consumption of three setipalpian stoneflies (Plecoptera) in a Mountain stream. Ecology, 63: 26–34.

Allan, J.D. 1995. Stream Ecology. Chapman & Hall, London, 388p.

Allan, J.D.; Flecker, A.S. & Mcclintock, N.L. 1987. Prey size preference of carnivorous stoneflies. Limnology and Oceanography, 32: 864-872.

Allan, J.D. & Flecker, A.S. 1988. Prey preferences in stoneflies: a comparative analysis of prey vulnerability. Oecologia, 76: 496-503.

Boulton, A.J. & Boon, P.I. 1991. A review of methodology used to measure leaf litter decomposition in lotic environments: time to turn over an old leaf? Australian Journal of Marine and Freshwater Research, 42 (1): 1-43.

Callisto, M.M.; Moreno, P. & Barbosa, F.A.R. 2001. Habitat diversity and benthic functional trophic groups at Serra do Cipó, Southeast Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 61 (2): 259-266.

Carvalho, E.M. & Uieda, V.S. 2009. Diet of invertebrates sampled in leaf-bags incubated in a tropical headwater stream. Zoologia, 26 (4): 694-704.

Cummins, K.W. 1973. Trophic relations of aquatic insects. Annual Review of Entomology, 18: 183-206.

Cummins, K.W. & Klug, M.J. 1979. Feeding ecology of stream invertebrates. Annual Review of Ecology and Systematics, 10: 147-172.

146

Crisci-Bispo, V.L.; Bispo, P.C. & Froehlich, C.G. 2007. Ephemeroptera, Plecoptera and Trichoptera assemblages in litter in a mountain stream of the Atlantic Rainforest from Southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 24 (2): 545-551.

Dorvillé, L.F. & Froehlich, C.G. 2001. Description of the nymph of Kempnya tijucana Dorvillé and Froehlich (Plecoptera, Perlidae), with notes on its development and biology. pp. 385-392. In: E. Dominguez (ed.). Trends in Research in Ephemeroptera and Plecoptera, Kluwer Academic / Plenum Publishers. Nueva York.

Fenoglio, S. 2003. Feeding habits of Anacroneuria nymphs (Plecoptera Perlidae). Bollettino della Società Entomologica Italiana, 135: 15-17.

Fenoglio, S. & Tierno de Figueroa, J.M. 2003. Observations on the feeding of adults of some Neoperla and Anacroneuria species (Plecoptera: Perlidae) African Entomology, 11(1): 138-139

Fenoglio, S. & Bo, T. 2004. Trophic characterization of Dictyogenus alpines (Pictet, 1842 - Plecoptera, Perlodidae) nymphs in the high Po Valley (NW Italy). Zoologica Baetica, 15: 167-174.

Fenoglio, S.; Bo, T.; Pessino, M. & Malacarne, G. 2007. Feeding of Perla grandis nymphs (Plecoptera: Perlidae) in an Apennine first order stream (Rio Berga, NW Italy). Annales de la Societe Entomologique de France, 43 (2): 221-224.

Froehlich, C.G. 1969. Studies on Brazilian Plecoptera 1. Some Gripopterygidae from the biological station at Paranapiacaba, state of Sao Paulo. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 6 (1): 17-39.

Froehlich, C.G. 1984. Brazilian Plecoptera 4. Nymphs of perlid genera from south-eastern Brazil. Annales de Limnologie, 20(1-2): 43-48.

147

Froehlich, C.G. & Oliveira, L.G. 1997. Ephemeroptera and Plecoptera nymphs from riffles in low-order streams in southeastern Brazil, pp.180-185. In: P. Landolt & M. Sartori (eds.), Ephemeroptera & Trichoptera: Biology- Ecology-Systematics. MTL, Fribourg.

Fuller, R.l. & Stewart, K.W. 1977. The food habits of stoneflies (Plecoptera) in the Upper Gunnison River, Colorado. Environmental Entomology, 6(2): 293-302.

Gamboa, M.; Chacón, M.M. & Segnini, S. 2009a. Diet composition of the mature larvae of four Anacroneuria species (Plecoptera: Perlidae) from the Venezuelan Andes. Aquatic Insects, 31(1): 409-417.

Gamboa, M.; Chacón, M.M. & Segnini, S. 2009b. Ritmo diario de alimentación y tamaño de presa en cuatro especies simpátricas de Plecoptera (Insecta) en un río tropical andino. Ecotrópicos, 22(1): 37-43.

Henderson, P.A. & Walker, I. 1986. On the leaf litter community of the Amazonian backwater stream Tarumãzinho. Journal of Tropical Ecology, 2: 1-17.

Henriques-Oliveira, A.L.; Nessimian, J.L. & Dorvillé, L.F.M. 2003. Feeding habits of Chironomid Larvae (Insecta: Díptera) from a stream in the Floresta da Tijuca, Rio de Janeiro, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 63: 269-281.

Hynes, H.B.N. 1976. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 26: 135-153.

Johnson, J.H. 2006. Diel food habits of two species of Setipalpian stoneflies (Plecoptera) in tributaries of the Clearwater River, Idaho. Freshwater Biology, 13(2): 105-111.

Lamberti, G.A. & Moore, J.W. 1984. Aquatic insects as primary consumers. In: V. H. Resh & D. M. Rosemberg (eds.), The ecology of aquatic insects. Blackwell, New York, 625p.

Kratz, K.W. 1996. Effects of stoneflies on local prey populations: mechanisms of impact across prey density. Ecology, 77(5): 1573-1585.

Malmqvist, B. & Sjöström, P. 1980. Prey size and feeding patterns in Dinocras cephalotes (Plecoptera). Oikos, 35:311-316.

Malmqvist, B. & Sjöström, P. 1984. The microdistribution of some lotic insect predators in relation to their prey and to abiotic factors. Freswater Biology, 14: 649-656.

148

Merritt R.W. & Cummins K.W. 1996. An introduction to the aquatic insects of North America. Kendall / Hunt, Dubuque, Iowa, 860 p.

Mihuc, T.B. & Minshall, G.W. 1995. Generalists vs. trophic specialists: implications for food web dynamics in post-fire streams. Ecology, 76: 2361-2372.

Motta, R.L. & Uieda, V.S. 2004. Diet and trophic groups of an aquatic insect community in a tropical stream. Brazilian Journal of Biology, 64(4): 809-817.

Nessimian, .JL. 1997. Categorização funcional de macroinvertebrados de um brejo de dunas no Estado do Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia, 57: 135-145.

Olifiers, M.H.; Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J.L. & Hamada, N. 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based on nymphs. Zootaxa, 651: 1-15.

Peckarsky, B.L. 1984. Predator-prey interactions among aquatic insects. pp. 196-254 InResh, V. H. and D. M. Rosenberg (eds.), Ecology of aquatic insects. Praeger Press, NY.

Peckarsky, B.L. & McIntosh, A.R. 1998. Fitness and community consequences of avoiding multiple predators. Oecologia, 113: 565-576.

Resh, V. & Rosenberg, D.M. 1984. The Ecology of Aquatic Insects (1st ed.), New York: Praeger, pp. 1–615.

Riaño, P.; Basaguren, A. & Pozo, J. 1997. The life story and food habits of Siphonoperla torrentium (Plecoptera: Chloroperlidae) in northern Spain. pp. 79-82. In: P. Landolt & M. Sartori (eds.) Ephemeroptera & Plecoptera: Biology-Ecology-Systematics, Fribourg.

Ribeiro, L.O. & Uieda, V.S. 2005. Estrutura da comunidade de macroinvertebrados bentônicos de um riacho de serra em Itatinga, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22 (3): 613-618.

Schroeder-Araujo, L.T.; Stempniewski, H.L.; Cipólli, M.N.; Santos, L.E.; Santo-Paulo, M. & Corrêa-Cremonesi, W. 1986. Estudo limnológico e climático da região do Parque

149

Estadual de Campos do Jordão, SP, com vistas ao povoamento com truta arco-íris, Salmo irideus Gibbons. Boletim do Instituto de Pesca, 13: 63-76.

Seibert, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão. Boletim Técnico do Instituto Florestal, 19: 1-153.

Sheldon, A. 1969. Size relationship of Anacroneuria californica (Pelidae, Plecoptera) and its prey. Hydrobiologia, 34: 85-94.

Sheldon, A. 1972. Comparative ecology of Arcynopteryx and Diura (Plecoptera) in a California stream. Archiv Hydrobiologie, 69:521-546.

Sephton, D.H. & Hynes, H.B. 1983. Food and Mouthpart Morphology of the Nymphs of Several Australian Plecoptera. Australian Journal of Marine and Freshwater Research, 34: 893–908.

Stark, B.P.; Froehlich, C.G. & Zúñiga, M. del C. 2009. South American Stoneflies (Plecoptera). In: Adis, J.; Arias, J. R.; Golovatch, S.; Wantzen, K. M. & Rueda-Delgado, G. (ed.): Aquatic Biodiversity of Latin America (ABLA). Vol5. Pensolft, Sofia-Moscow, 154pp.

Stewart, K.W. & Stark, B.P. 2002. Perlidae - The Stones. pp. 320-323. In: K. W. Stewart & B. P. Stark. Nymphs of North American Stonefly Genera (Plecoptera). Second Edition. The Caddis Press. Columbus, Ohio.

Stewart, K.W. & Harper, P.P. 1996. Plecoptera. pp 262-266. In: Merrit, R. W. & Cummins, K.W. (eds.) An Introduction to the Aquatic Insects of North America. Third Edition. Kendall/Hunt Publishing Company. Iowa.

Tamaris-Turizo, C.E.; Turizo-Correa, R.R. & Zúñiga M.C. 2009. Distribución espacio- temporal y hábitos alimentarios de ninfas de Anacroneuria (Insecta: Plecoptera: Perlidae) en el río Gaira (Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia). Caldasia, 29(2): 375-385.

Teslenko, V. 1997. Feeding habits of the predaceous stoneflies in a salmon stream of the Russian far east. pp. 73-78 In: P. Landolt & M. Sartori (eds.) Ephemeroptera & Plecoptera: Biology-Ecology-Systematics, Fribourg. 150

Tikkanen, P.; Muotka, T. & Juntunen, A. 1997 The roles of active predator choice and prey vulnerability in determining the diet of predatory stonefly (Plecoptera) nymphs. Journal of Animal Ecology, 66: 36-48.

Tomanova, S.; Goitia, E. & Helesic, J. 2006. Trophic levels and functional feeding groups of macroinvertebrates in neotropical streams. Hydrobiologia, 556: 251-264.

Uieda, V.S.; Buzzato, P. & Kikuchi, R.M. 1997. Partilha de recursos alimentares em peixes em um riacho de Serra do Sudeste do Brasil. Anais da Academia Brasileira de Ciências, 69: 243-252.

Villanueva, V.D. & Albariño, R.J. 1999. Feeding habit of Notoperla archiplatae (Plecoptera) larvae in a North Patagonia Andean stream, Argentina. Hydrobiologia, 412: 43-52.

Wais, I.R. 1990. A checklist of the benthic macroinvertebrates of the Negro River Basin, Patagonia, Argentina, including an approach to their functional feeding groups. Acta Limnologica Brasiliensia, 2: 829-845.

Walde, S.J. & Davies, R.W. 1985. Diel feeding periodicity of two predatory stoneflies (Plecoptera). Canadian Journal of Zoology, 63(4): 883–887.

Wallace, JB.; Benke, AC.; Lingle, AH. & Parsons, K. 1987. Trophic pathways of macroinvertebrate primary consumers in subtropical blackwater streams. Archiv fur Hydrobiologie, 74: 423-451.

Winterbourn, MJ.; Cowie, B. & Rounick, JS. 1994. Food resources and ingestion patterns along a West Coast, South Island, river system. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research, 18: 379-388.

Yule, CM. 1996. Trophic relationship and food webs of the benthic invertebrate fauna of two seasonal tropical streams on Bougainville Island, Papua New Guinea. Journal of Tropical Ecology, 12: 517-534.

Zwick P. 2004. Key to the west Palaearctic genera of stonefl ies (Plecoptera) in the larval stage. Limnologica, 34: 315-348.

151

Ap1 GRg14 Tg15 GRg15 GRg17 GRg16 Tg13 GRp4 Tm8 Pg17 Pg13 GUg14 Tm9 GUg13 GUm9 GUp5 GUp4 Pm8 GUm8 Pg16 GRm7 GRm8 GRg13 GRm12 GUp6 GRm10 GRg18 Tg17 GRm10 Tg18 Tm12 Tg14 Tp5 Tm11 GUm12 GUm11 GRp1 GRp2 GRp3 Tp6 GRp5 GRp6 GRm11 GUp3 GUm10 Pm12 GUg16 Pp1 Pp5 Pp2 Pp6 GRm9 Tg16 GUg18 GUg17 Tp1 Tp4

152

p Ap2 Kp4 Ap6 GUg15 Pp4 Pm10 Ag14 Ag16 Kg16 Ap4 Ap5 Am10 Kp3 Ag13 Kg13 Ag17 Km12 Km9 GUp1 Tm10 Tm7 Tp3 Tp2 Pg15 Pm11 GRm10 Pm9 Pm7 Pp3 Pg18 Pg14 GUm7 GUp2 Ap3 Kp1 Km8 Ag15 Kg14 Ag18 Am9 Kp2 Kp5 Kg18 Kg17 Kp6 Am11 Am12 Kg15 Km11 Km7 Km10 Am7 Am8 0.13 0.34 0.56 0.78 1.00 Similaridade

Anexo I. Dendrograma obtido pela UPGMA representando a similaridade entre as dietas dos gêneros de Plecoptera das 108 larvas amostradas, de acordo com suas respectivas classes de tamanho; r = 0,89. A = Anacroneuria, K = Kempnyia, GR = Gripopteryx, GU = Guaranyperla, P = Paragripopteryx, T = Tupiperla, p = pequeno, m = médio, g = grande.

153

CAPÍTULO 5

Drift das larvas de Plecoptera em riachos montanhosos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo

RESUMO.

O drift é um fenômeno comum nos ecossistemas aquáticos e tem sido reportado em muitos organismos, incluindo a ordem Plecoptera. O drift das larvas de Plecoptera em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) foi avaliado. Três trechos de 1ª ordem e três de 3ª ordem de riachos montanhosos foram amostrados entre agosto de 2005 e abril de 2006. A influência da classificação hidrológica dos riachos e do tempo sobre a abundância das larvas no drift foi avaliada utilizando a ANOVA de Friedman (variação intra-específica), teste de Wilcoxon (post-hoc) e teste U de Mann-Whitney (variação interespecífica). Um total de 281 larvas de Plecoptera foi coletado, Paragripopteryx foi o gênero mais abundante. Os testes estatísticos não-paramétricos não detectaram diferenças significativas entre os riachos amostrados tanto quanto sua ordem hidrológica quanto no tempo. De modo geral, as abundâncias de plecópteros no drift apresentam apenas uma tendência a uma maior abundância relacionada com os períodos de alta precipitação.

Palavras-chave: Plecoptera, drift, riachos montanhosos, Campos do Jordão.

155

ABSTRACT: Diet of Plecoptera nymphs in mountainous headwater streams of the Campos do Jordão State Park, São Paulo State.

The drift is a common phenomenon in aquatic ecosystems and has been reported in many organisms, including the Plecoptera. Stonefly drift in streams of the Campos do Jordão State Park (CJSP) is evaluated. Three first order and three third order reaches were sampled from August 2005 and April 2006. The influence of hydrologic classification of streams and time on the abundance larvae of drift was analysed by the Friedman ANOVA (intraspecific variation), the Wilcoxon test (post-hoc) and Mann-Whitney test (interspecific variation). A total of 281 Plecoptera larvae were collected, Paragripopteryx was the most abundant genus. The non-parametric statistical tests showed not significant differences between the sampled streams either hydrological order or in time. In general, the plecopteran drift abundance showed only a tendency a greater abundance related to periods of high rainfall.

Keywords: Plecoptera, drift, mountain streams, Campos do Jordão.

156

INTRODUÇÃO

A dispersão é essencial para a manutenção do fluxo gênico e diversidade genética, e também para a colonização e recolonização do hábitat (Elliot 2003). O processo de dispersão dos invertebrados aquáticos ocorre através do transporte rio abaixo, por entrada passiva ou ativa na coluna d’água, em um fenômeno conhecido como drift (Brittain & Eikeland 1988). O drift larval é o principal meio de dispersão de muitas macroinvertebrados aquáticos, embora o drift catastrófico devido a distúrbios biológicos ou físicos também pode apresentar uma importante contribuição em muitos casos (Brittain & Eikeland 1988).

O drift é um fenômeno comum nos ecossistemas aquáticos e tem sido reportado em muitos organismos, incluindo diatomáceas, larvas de vertebrados e muitos invertebrados. (Allan 1995). Alguns táxons realizam o drift rotineiramente em grande abundância, incluindo efemerópteros, alguns dípteros, plecópteros e tricópteros.

O drift é um fenômeno complexo influenciado tanto por fatores abióticos, entre eles, alteração na correnteza; descarga; química da água; temperatura e fotoperíodo, bem como os fatores bióticos, como a densidade bentônica; estágio do ciclo de vida; recursos alimentares; predação e competição (Brittain & Eikeland 1988; Hieber et al. 2003). Além disso, permite que os organismos escapem de condições desfavoráveis e colonizem novos ambientes (Brittain & Eikeland 1988, Allan 1995).

Em geral, o transporte a jusante de invertebrados não é constante, mas varia ao longo do tempo. As dinâmicas do drift de invertebrados são caracterizadas por mudanças no decorrer de um único dia, bem como entre as estações anuais (Dudgeon 1990). Muitos estudos relacionaram esses padrões temporais como uma variedade de fatores bióticos e abióticos.

A dinâmica do drift em riachos tropicais é semelhante a descrita para as regiões temperadas. Uma forte periodicidade diária é geralmente manifestada por um aumento na deriva durante a noite, principalmente logo após o por do sol, e o drift é dominado principalmente por efemerópteros e dípteros (Flecker 1992; Hynes 1975; Pringle & Ramírez 1998). Esses padrões parecem aplicar-se em todas as latitudes (Brittain &

157

Eikeland 1988). Essa periodicidade do drift geralmente está relacionada à predação, como também por comportamento de forrageamento (Flecker 1992).

As variações sazonais do drift, em regiões temperadas é geralmente menor durante o inverno (O’Hop & Wallace 1983), enquanto em riachos subtropicais o pico no inverno (Cowell & Carew 1976), picos no final da primavera (Soponis & Russell 1984) ou falta de periodicidade (Allan et al. 1988) têm sido reportados. Esses padrões têm sido frequentemente atribuídos a densidade bentônica, ciclos de vida específicos de algumas espécies e variações sazonais na temperatura e no fluxo da água (Elliot 1967; Eikeland & Brittain 1988). Embora muitos estudos tenham confirmado repetidamente a existência de uma periodicidade do dia e/ou anual de drift, outros têm encontrado pouca ou nenhuma periodicidade, dependendo de vários fatores, tais como as espécies investigadas (Waringer1992), o tamanho do corpo (Allan 1984), o risco de predação (Huhta et al. 1999) e altitude (Brewin & Ormerod 1994).

Neste sentido, alguns estudos investigando o drift das comunidades de macroinvertebrados e insetos de riachos têm sido realizados na região neotropical, Flecker 1992; March et al. 1998; Pringle & Ramírez 1998; Ramírez & Pringle 1998a, b, 2001; Rodrígues-Barrios 2007. Entretanto, pouco se conhece deste fenômeno no Brasil (e.g. Siqueira & Trivinho-Strixino 2005; Lazzari et al. 2007). Especificamente sobre a ordem Plecoptera na região neotropical, nenhum trabalho foi desenvolvido. Dessa forma, considerando a inexistência do conhecimento sobre os padrões de drift das larvas de Plecoptera Neotropicais, o presente estudo tem como objetivo inventariar a composição do drift das larvas de Plecoptera e, determinar se a ordem hidrológica dos riachos ou o tempo melhor prediz a abundância das larvas no drift de riachos montanhosos no sudeste do Brasil.

MATERIAL & MÉTODOS

Área de estudo

O Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22°30' a 22°41'S - 45°27' a 45°31'W) (Figura 1), está situado na Serra da Mantiqueira, no município de Campos do

158

Jordão, Estado de São Paulo. O Parque abrange aproximadamente 8.385 ha recobertos por um mosaico de Floresta Ombrófila Densa, Mista (Mata de Araucária) e Campos de Altitude. A altitude média é de 1650 m e o ponto mais alto está situado a 2007 m de altitude (Seibert 1975).

O clima da região é do tipo subtropical de altitude (Cfb de Köppen), sem estiagem, com temperatura média do mês mais quente inferior a 22°C (Schroeder-Araujo et al. . 1986). O PECJ é caracterizado por abundante disponibilidade hídrica, com precipitação de 1.237 mm por ano, que proporciona o enriquecimento dos rios e ribeirões e alimenta o lençol freático (Seibert 1975).

Amostragem

As coletas foram realizadas trimestralmente em seis riachos do PECJ, três de 1ª ordem e três de 3ª ordem. A classificação hidrológica dos riachos foi baseada em Strahler (1957).

As amostragens foram realizadas com redes de drift (área 0,12 m²; malha 0,5 mm), que foram amarradas contra a correnteza e mantidas em cada riacho em torno de 15 horas (durante a noite) em cada coleta (Figura 2). Em cada uma das coletas (agosto e novembro de 2005 e fevereiro e abril de 2006), três redes eram colocadas em cada um dos riachos.

O material retido nas redes foi fixado com formaldeído 4% e posteriormente triado em laboratório, sob estereomicroscópio. As larvas foram identificadas no nível de gênero (Froehlich 1984, 2009; Olifiers et al. 2004).

Dados de precipitação pluviométrica (mm) foram obtidos no Posto Meteorológico nº 83.714, pertencente ao 7º Distrito de Meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia do Ministério da Agricultura, localizado no PECJ.

159

Figura 1. Localização da área de estudo. A) Brasil, B) Estado de São Paulo, C) Parque Estadual Campos do Jordão e sua hidrografia. Os círculos em preto indicam os riachos amostrados.

160

Figura 2. Redes de drift utilizadas para as coletas das larvas de Plecoptera no Parque Estadual Campos Jordão, entre agosto de 2005 e abril de 2006.

Análise de dados

O número de larvas de Plecoptera coletadas em cada uma das redes de drift foi utilizado como uma amostra, a fim de verificar a influência da classificação hidrológica dos riachos e do tempo sobre a abundância da composição do drift. Os resultados dos testes de normalidade de Shapiro Wilks indicaram que em dois momentos de coleta a distribuição dos dados não foi normal. Com base nesses resultados optou-se em recorrer a testes estatísticos não-paramétricos. A ANOVA de Friedman foi utilizada para verificar a hipótese da existência de diferença na abundância das larvas no drift ao longo das quatro coletas para os riachos da mesma ordem hidrológica, como também entre as quatro coletas. O nível de significância foi estabelecido em 5%. O teste de Friedman é um teste não-paramétrico que compara uma variável de um mesmo grupo em situações diferentes. Este teste ordena os resultados para cada um dos casos e depois calcula a média das ordens para cada situação. Se não existem diferenças entre as amostras, as suas médias das ordens devem ser similares. É equivalente a ANOVA para medidas repetidas.

161

Para os riachos de 3ª ordem, onde o teste de Friedman foi significativo, o teste estatístico não paramétrico de Wilcoxon com o ajuste no valor de p de acordo com o procedimento de Bonferroni (Hollander & Wolfe 1999; Green et al. 2000) foi utilizado como “post-hoc". Este ajuste foi realizado para evitar o aumento do erro tipo I, devido às diversas comparações entre as quatro coletas. Nesse ajuste o valor de p de 0,05 é dividido pelo número de comparações, o que levou a estabelecer o nível de significância em 0,8%.

Para verificar a existência de diferença na abundância das larvas de Plecoptera no drift entre os riachos de diferentes ordens hidrológicas (1ª e 3ª ordem) foi utilizado o teste de U de Mann-Whitney para cada período amostral. Este teste é uma prova não- paramétrica destinada a comparar duas amostras independentes. É a alternativa mais comum ao teste t de Student para amostras independentes quando não há normalidade na distribuição dos dados. O nível de significância foi estabelecido em 5%.

Os testes foram realizados no programa Statistica 8.0 (StatSoft 2007).

RESULTADOS

Foi registrado um total de 281 larvas de Plecoptera, pertencentes a seis gêneros e a duas famílias (Tabela 1). A composição do drift foi dominada pelo gênero Paragripopteryx, seguido por Gripopteryx (Figura 3). A maioria dos gêneros foi encontrada em todos os pontos de coleta durante os períodos de amostragem (Tabela 1).

Quando a abundância das larvas de plecópteros no drift entre riachos de mesma ordem hidrológica ao longo dos quatro períodos amostrais foi avaliada, o teste de Friedman mostrou um efeito estatisticamente significativo apenas nos riachos de 3ª ordem (χ2 = 12,03; p = 0,007). O teste de Wilcoxon, empregado como post-hoc, não foi capaz de detectar o locus da diferença (Tabela 2). No entanto, pode-se observar que o menor valor de p nas múltiplas comparações foi entre as coletas 2 e 4, o que possibilita entender que há uma tendência na diferença entre essas duas coletas.

162

Tabela 1. Composição taxonômica do drift das larvas de Plecoptera, coletadas entre agosto de 2005 e fevereiro de 2007 em riachos do Parque Estadual Campos do Jordão, SP.

MB1 MB2 MB3 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem Gripopterygidae Gripopteryx X X X X X X Guaranyperla X X X X X X Paragripopteryx X X Tupiperla X X X X X X Perlidae Anacroneuria X X X X X X Kempnyia X X X X X X Total 50 52 37 72 36 34 Riqueza 5 5 5 6 5 6

Figura 3. Abundância relativa (%) do drift de Plecoptera em seis riachos localizados no PECJ, São Paulo, no período de amostragem entre agosto de 2005 a abril de 2006.

Em relação ao drift de plecópteros entre os riachos de diferentes ordens hidrológicas, o teste de U de Mann-Whitney detectou apenas diferença significativa na

163

coleta 2 (Z=2,53; p=0,007), sendo que houve mais abundância nos riachos de terceira ordem (Figura 4).

Tabela 2. Valores do teste de Wilcoxon (post-hoc) e valores do nível se significância para a quantidade das larvas de Plecoptera referente ao drift dos riachos de 3ª ordem coletados entre outubro de 2005 e abril de 2006 no PECJ.

Z p Coleta 1 x Coleta 2 1,89 0,058 Coleta 1 x Coleta 3 0,91 0,362 Coleta 1 x Coleta 4 2,09 0,271 Coleta 2 x Coleta 3 1,83 0,066 Coleta 2 x Coleta 4 2,52 0,011 Coleta 3 x Coleta 4 1,48 0,238

Figura 4. Mediana e valores máximos e mínimos da abundância das larvas de Plecoptera no drift ao longo do período amostrado.

164

De modo geral, as condições climáticas observadas durante o estudo podem ser consideradas típicas para a região. As precipitações anuais em 2005 e 2006 foram 1.999,0 e 1.873,4 mm (janeiro-dezembro), respectivamente, com uma estação de baixa precipitação bem definida evidenciada por três meses de precipitação abaixo de 50 mm por ano e com estações chuvosas geralmente de outubro a abril e trimestre mais chuvoso de dezembro a fevereiro (Figura 2). Em 2006, o período de baixa precipitação foi prolongado, com cinco meses de precipitação inferior a 55 mm (Figura 5).

Figura 5. Variação da precipitação pluviométrica de janeiro de 2005 a janeiro de 2007, na região de Campos do Jordão, São Paulo. As setas indicam os períodos de amostragens.

De modo geral, as abundâncias de plecópteros no drift nos riachos do PECJ, tanto da família Gripopterygidae quanto Perlidae, apresentam uma tendência em abundância relacionada com os períodos de alta precipitação. As abundâncias aumentaram no mês de agosto para novembro, diminuíram no mês de fevereiro e voltaram a aumentar em abril, no caso da família Perlidae (Figura 6). No entanto, o teste de Friedman não detectou nenhuma diferença significativa entre os períodos de amostragem (χ2 = 7,20; p = 0,066).

165

Quando o drift de cada um dos gêneros foi analisado separadamente, nenhum padrão foi encontrado (Figura 7).

Figura 6. Precipitação (mm) e abundância relativa (%) das duas famílias de Plecoptera no drift de seis riachos do PECJ nos quatro períodos de amostragem, entre agosto de 2005 e abril de 2006.

166

Figura 7. Precipitação (mm) e abundância relativa (%) dos gêneros de Plecoptera no drift de seis riachos do PECJ nos quatro períodos de amostragem, entre agosto de 2005 e abril de 2006.

167

DISCUSSÃO

O drift de invertebrados é claramente uma parte integrante da ecologia de ambientes lóticos, desta forma, todos os gêneros de Plecoptera encontrados na área de estudo (ver capítulo 1) também ocorrem no drift.

A composição do drift foi dominada pela família Gripopterigydae. As larvas desta família não apresentarem grande achatamento no corpo, apresentando o corpo mais cilíndrico, desta forma seguram-se no substrato contra a corrente com as garras tarsais (Froehlich 1969). De acordo com Froehlich (1969), a maioria das larvas dessa família é incapaz de nadar de forma eficiente; apresentam um movimento de avanço relativamente lento. Se deslocadas por uma forte corrente, são carregadas passivamente. É interessante notar que as larvas capazes de resistir a correnteza mais forte, têm um corpo mais fino (Froehlich 1969). Por outro lado, um menor número de espécimes da família Perlidae carreados, pode estar relacionado ao formato do corpo, mais achatado, somado a grande capacidade de natação e habilidade de “clinging” deste grupo (Stewart & Szczytko 1983).

Além das adaptações morfológicas, como pernas inseridas lateralmente e corpo achatado, alguns insetos conseguem persistir em águas velozes, sem serem carreados, simplesmente por evitarem locais de grandes velocidades de água (Bispo 2002). Eles encontram microhábitats protegidos da correnteza, pelas pedras, onde são continuamente providos com um suave fluxo de água oxigenada (Hynes 1970).

A velocidade da água, um fator importante no estudo de ambientes lóticos, exerce grande influência na distribuição dos organismos aquáticos nestes ambientes. Fatores como o aumento da pluviosidade e as cheias levam os organismos bentônicos a ficarem sujeitos a um grande volume e velocidade da água. A tendência geral em ambientes lóticos tropicais é a diminuição da abundância em estações chuvosas (Flecker & Feifarek 1994; Bispo et al. 2001). Este fato provavelmente é devido à desestabilização do sistema lótico pelo aumento da velocidade e vazão da água, acarretando em um aumento do carreamento de organismos, drift, nas estações chuvosas (Bispo et al. 2001).

168

Neste estudo nenhuma diferença significativa no drift entre os períodos de amostragem foi encontrada. March et al. (1998) constataram que o aumento na descarga não mostrou um efeito significativo sobre a densidade de drift das larvas de crustáceos. Rodríguez-Barrios et al. (2007) encontraram maior densidade no drift, bem como a contribuição de biomassa de macroinvertebrados, durante períodos com baixa precipitação. Hieber et al. (2003) em riachos alpinos, Ramirez & Pringle (2001) em riachos tropicais da Costa Rica, relataram o mesmo padrão para a densidade no drift. Outros estudos têm mostrado apenas um pico máximo de fluxo causado por tempestades, causam um aumento no drift dos macroinvertebrados (copépodes, hydracarinos, Trichoptera e Plecoptera), proporcionando uma maior quantidade de biomassa, pois os indivíduos que derivam são maiores do que aqueles em condições de fluxo normal (Waters 1972, O´Hop & Wallace 1983, Matzinger & Bass 1995).

Vale ressaltar que durante o período de altas precipitações ocorre um elevado carreamento das comunidades de macroinvertebrados bentônicos, deixando o sistema temporariamente perturbado e em processo de recuperação, levando um tempo para o retorno dos valores normais de abundância, biomassa e composição da comunidade de macroinvertebrados (Rodríguez-Barrios et al. 2007). Desta forma, seria esperado que durante o primeiro dia desses eventos específicos, o aumento da descarga, gerasse um limite de escoamento suficiente para mobilizar um grande número de macroinvertebrados, que apresentassem uma relação positiva entre a descarga e o transporte de organismos a jusante (Rodríguez-Barrios et al. 2007). Em riachos de clima temperado, um período de sete dias é apropriado para estimar o transporte representativo dos materiais durante os períodos de aumento de precipitação, após este tempo, pouco material está disponível para ser carreado (Larned 2000), resultado semelhante foi encontrado por Rodríguez-Barrios et al. (2007).

Como mencionado por Rodríguez-Barrios et al. (2007), seria interessante conhecer a dinâmica dessas comunidades e os limiares de sua resposta as mudanças periódicas nos regimes de descarga, para entender se existe um limite de escoamento capaz de ocasionar uma resposta direta no aumento da deriva e qual seria a velocidade de recuperação dessas comunidades de macroinvertebrados. Segundo Matthaei et al. (1998), o processo de recolonização após as enchentes é geralmente rápido em riacho

169

que apresentam um grande número de abrigos, enquanto a velocidade de recuperação dos macroinvertebrados é relativamente lento, em rios com fundo de areia, com pouca estrutura e abrigos poucos (Grimm & Fisher 1989).

A heterogeneidade física do canal também é um fator importante, pois fornece um mosaico de hábitats para o estabelecimento e a dinâmica das comunidades de macroinvertebrados bentônicos e para o processo de deriva (Rodríguez-Barrios et al. 2007). Além disso, segundo Shearer et al. (2002), a variação na densidade e biomassa no drift de invertebrados é atribuída ao distribuição heterogênea desses indivíduos no bentos.

O drift de Plecoptera apresentou diferentes padrões de abundância nas diferentes escalas hidrológicas apenas na segunda coleta, com maior abundância no drift dos riachos de terceira ordem. Desta forma, os riachos de primeira ordem foram os ambientes mais estáveis, com um menor efeito da precipitação sobre a modificação do ambiente. De acordo, com Bispo et al. 2006, os rios de média ordem (3ª e 4ª ordem) recebem vários tributários e, portanto, sofrem o efeito de acumulação de água; assim, o aumento da precipitação e a soma da água acumulada em cada tributário a um rio de ordem superior provoca uma grande variação no volume de água, submetendo os organismos a uma maior variação ambiental.

No entanto, alguns estudos realizados na Mata Atlântica não detectaram impactos da precipitação sobre as comunidades (e.g. Melo & Froehlich 2001; Spies 2009). De acordo com Melo & Froehlich (2001), a fauna é provavelmente adaptada às inundações e sua estrutura seria alterada apenas por inundações catastróficas. Aliado a isso, a cobertura densa da Mata Atlântica pode reduzir a freqüência de aumentos repentinos no fluxo, já que prevê uma melhor infiltração das águas pluviais (Bispo et al. 2006).

Além do drift catastrófica, causado por efeitos das inundações e outros grandes eventos adversos, como perturbação humana, o drift também pode ocorrer por outros fatores. Para alguns insetos aquáticos, o drift pode estar relacionado a mudanças de comportamento no período pré emergência dos adultos, provavelmente isso seja um fenômeno de dispersão (Hynes 1970).

170

Desta forma, o fenômeno de deriva é um resultado não só da pressão hidráulica, mas também uma resposta individual de um organismo, que se torna possível para evitar as interações intra- e/ou interespecíficas e a pressão de predação (Brittain e Eikeland 1988). Assim, os indivíduos podem modificar seus comportamentos de deriva em resposta a outras características de um rio, por exemplo, a presença de refúgios acessíveis aos indivíduos (Raeder & McArthur 1995).

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Allan, J.D. 1984. The size composition of invertebrate drift in a Rocky Mountain stream. Oikos, 43: 68-76.

Allan, J.D. 1995. Stream Ecology. Chapman & Hall, London, 388p.

Allan, J.D.; Herbst, G.N.; Ortal, R. & Regev, Y. 1988. Invertebrate drift in the Dan River, Israel. Hydrobiologia, 160: 155-163.

Bispo, P.C. 2002. Estudo de comunidades de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) em riachos do Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, Sul do Estado De São Paulo. Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, XII + 120p. Tese de Doutorado.

Bispo, P.C.; Oliveira, L.G.; Crispi, V.L. & Silva, M.M. 2001. A pluviosidade como fator de alteração na entomofauna bentônica (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) em córregos do Planalto Central do Brasil. Acta Limnologica Brasiliensia, 13(2): 1-9.

Boyero, L. & Bosch, J. 2002. Spatial and Temporal Variation of Macroinvertebrate Drift in Two Neotropical Streams. Biotropica, 34 (4): 567-574.

171

Brewin, P.A. & Ormerod, S.J. 1994. Macroinvertebrate drift in streams of the Nepalese Himalaya. Freshwater Biology, 32: 73-583.

Brittain, J.E. & Eikeland T.J. 1988. Invertebrate drift – a review. Hydrobiologia, 166: 77-93.

Cowell, B.C. & Carew, W.C. 1976. Seasonal and diel periodicity in the drift of aquatic insects in a subtropical Florida stream. Freshwater Biology, 6: 587-594.

Dudgeon, D. 1990. Seasonal dynamics of invertebrate drift in a Hong Kong stream. Journal of Zoology, 222: 187-196.

Elliot, J.M. 1967. The life histories and drifting of the Plecoptera and Ephemeroptera in a Dartmoor stream. Journal of Animal Ecology, 36(2): 343-362.

Elliot, J.M. 2003 A comparative study of the dispersal of 10 species of stream invertebrates. Freshwater Biology, 48: 1652-1668.

Flecker, A.S. 1992. Fish predation and the evolution of invertebrate drift periodicity: evidence from Neotropical streams. Ecologym 73: 438-448.

Flecker, A.S. & Feifarek, B. 1994. Disturbance and temporal variability of invertebrate assemblages in two Andean streams. Freshwater Biology, 31: 131-142.

Froehlich, C.G. 1984. Brazilian Plecoptera 4. Nymphs of perlid genera from south-eastern Brazil. Annales de Limnologie, 20(1-2): 43-48.

Froehlich, C.G. 2009. Plecoptera. In: Domínguez, E. & Fernández, H.R. (eds). Macroinvertebrados bentônicos sudamericanos : Sistemática y biología. Fundación Miguel Lillo. Tucumán - Argentina. p.145-166.

Green, S.B.; Salkind, N.J. Ankey, T.M. 2000. Analyzing and understanding datq. 2 ed. New Jersey, Prentice Hall.

172

Grimm, N.B. & Fisher, S.G. 1989. Stability of periphyton and macroinvertebrates to disturbance by flash floods in a desert stream. Journal of the North American Benthological Society, 8: 293-307.

Hieber, M.; Robinson, C.T. & Uehlinger U. 2003. Seasonal and diel patterns of invertebrate drift in different alpine stream types. Freshwater Biology, 48: 1078- 1092.

Hollander, M. & Wolfe, D.A. 1999. Nonparametric Statistical Methods, 2nd Edition. New York: John Wiley & Sons.

Huhta, A.; Muotka, T.; Juntunen, A. & Yrjönen, M. 1999 Behavioural interactions in stream food webs: the case of drift-feeding fish, predatory invertebrates and grazing mayflies. Journal of Animal Ecology, 68: 917-927.

Hynes, J.D. 1970. The Ecology of Running Waters. Liverpool University Press. XXIV + 555p.

Hynes, J.D. 1975. Downstream drift of invertebrates in a river in southern Ghana. Freshwater Biology, 5: 515-532.

Larned, S.T. 2000. Dynamics of coarse riparian detritus in a Hawaiian stream ecosystem: a comparison of drought and post-drought conditions. Journal of the North American Benthological Society, 19(2): 215-234.

Lazzari, S.M.N.; Panizzi, A.R. & Grazia, J. 2008. Insect Drift and the Case of Mayrinia curvidens (Mayr) (Hemiptera: Pentatomidae) Drift on the Southern Atlantic Coast of Brazil. Neotropical Entomology, 37(2): 109-117.

March, J.G.; Benstead, J.P.; Pringle, C.M. & Scatena, F.N. 1998 Migratory drift of larval freshwater shrimps in two tropical streams, Puerto Rico. Freshwater Biology, 40: 261- 273.

Matthaei, C.D.; Werthmuller, D. & Frutiger, A. 1998. An update on the reliable quantification of stream drift. Archiv für Hydrobiologie, 143: 1-19.

Matzinger, M.H. & Bass, D. 1995. Downstream drift of aquatic insects in the Blue river of South-Central Oklahoma. Proc. Okla. Acad. 75:13-19.

173

Olifiers, M.H.; Dorvillé, L.F.M.; Nessimian, J.L. & Hamada, N. 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based on nymphs. Zootaxa, 651: 1-15.

O’Hop, J. & Wallace, J.B. 1983. Invertebrate drift, discharge, and sediment relations in a southern Appalachian headwater stream. Hydrobiologia, 98: 71-84.

Pringle, C.M. & Ramírez, A. 1998. Use of both benthic and drift sampling techniques to assess tropical stream invertebrate communities along an altitudinal gradient, Costa Rica. Freshwater Biology, 39: 359-373.

Raeder, R.B. & Mcarthur, J.V. 1995. The relative importance of refugia in determining the drift and habitat selection of predaceous stoneflies in a sandy-bottomed stream. Oecologia, 103: 1-9.

Ramírez, A. & Pringle, C.M. 1998a Structure and production of a benthic insect assemblage in a Neotropical stream. Journal of the North America Benthological Society, 17: 443-463.

Ramírez, A. & Pringle, C.M. 1998b. Invertebrate drift and benthic community dynamics in a lowland neotropical stream, Costa Rica. Hydrobiologia, 386: 19-26.

Ramírez, A. & Pringle, C.M. 2001. Spatial and temporal patterns of invertebrate drift in streams draining a Neotropical landscape. Freshwater Biology, 46: 47-62.

Rodríguez-Barrios, J.; Ospina-Torres, R.; Gutiérrez, Jd. & Ovalle, H. 2007. Densidad y biomasa de macroinvertebrados acuáticos derivantes en una Quebrada Tropical De Montaña (Bogotá, Colombia). Caldasia 29(2): 397-412.

174

Seibert, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão. Boletim Técnico do Instituto Florestal, 19: 1-153.

Shearer, K.A., Hayes, W.J. & Stark, .JD. 2002. Temporal and spatial quantification of aquatic invertebrate drift in the Maruia River, South Island, New Zealand. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research, 36: 529-536.

Siqueira, T. & Trivinho-Strixino, S. 2005. Diversidade de Chironomidae (Diptera) em dois córregos de baixa ordem na região central do Estado de São Paulo, através da coleta de exúvias de pupa. Revista Brasileira de Entomologia ,49(4): 531-534.

Soponis, A.R. & Russell, C.L. 1984. Larval drift of Chironomidae Diptera) in a North Florida stream. Aquatic Insects, 6: 191-199.

StatSoft, Inc. 2007. STATISTICA 9data analysis software system), version 8.0. www.statsoft.com.

Stewart, K.W. & Szczytko, S.W. 1983. Drift of Ephemeroptera and Plecoptera in Two Colorado Rivers. Freshwater Invertebrate Biology, 2 (3): 117-131.

Strahler, H.N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. American Geophysical Union Transactions, 33: 913-920.

Waringer, J.A. 1992. The drifting of invertebrates and particulate organic matter in an Austrian mountain brook. Freshwater Biology, 27: 367-378.

Waters, T.F. 1972. Standing crop and drift of stream bottom organisms. Ecology, 42(3): 532-537.

175