Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá Algae community of the mangrove at Playa Estrella, Colón Island, Bocas del Toro, Panama

Rosemary Rios1, Olga L. Tejada2*, Diana Morales1 Elvia Miranda1 y Angélica Cerrud 1

RESUMEN Desarrollamos un estudio exploratorio descriptivo, de las especies de macroalgas que crecen asociadas a las raíces de R. mangle en playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá, en agosto de 2012. El objetivo principal del estudio fue recolectar y describir las especies de algas encontradas y conocer la distribución vertical que forman en sus raíces. Para conocer la zonación vertical, en cada raíz se crearon tres zonas: 1) zona baja, desde la base de la raíz hasta 0.50 m de altura, 2) zona media de 0.50 m a 1.10 m y 3) zona alta, de 1.10 a 1.30 m., de acuerdo con Peña-Salamanca (2008). Se identificaron once especies del phylum Rhodophyta, de las cuales B. montagnei, B. moritziana, B. tenella, howei, P. scopulorum, A. spicifera y C. caespitosa fueron las más sobresalientes. Del phylum Chlorophyta se recolectaron e identificaron tres especies: C. linum, B. verticillata y Chlorodesmis sp. Respecto a la distribución vertical establecida por las algas en las raíces, la mayoría de especies se distribuyeron en las zonas baja y media y solamente el alga B. montagnei en la parte alta. Con el estudio se espera contribuir al conocimiento de la ficoflora de los manglares del Caribe de Panamá.

Palabras clave: Bostrichietum, raíces, distribución vertical, tolerancia a la salinidad, mar Caribe

ABSTRACT A descriptive exploratory study was conducted on macroalgae species associated to roots of R. mangle in Playa Estrella, Colón Island, Bocas del Toro, Panama, in August 2012. The main objective of the study was to collect and describe algae species and know the vertical distribution formed in the roots. In order to know the algae vertical distribution, three zones were established in each root: the low zone going from the base of the root to 0.50 m in height, the average zone going from 0.50 m to 1.10 m, and the high zone from 1.10 to 1.30 m., based on Peña-Salamanca (2008). Eleven species of phylum Rhodophyta were identified, of which B. montagnei, B. moritziana, B. tenella, P. howei, P. scopulorum, A. spicifera, and C. caespitosa were the most outstanding. In addition, three species of phylum Chlorophyta were collected and identified:C. linum, B. verticillata, and Chlorodesmis sp. Regarding the vertical distribution of algae in the roots, most of the species were in the lower and middle areas of the

1 Escuela de Biología, Universidad Autónoma de Chiriquí. 0427. David, Chiriquí, Panamá. 2 Escuela de Biología, Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad de El Salvador. [email protected]*

Recibido: 8 octubre 2018 • Corregido: 13 junio 2019 • Aceptado: 18 junio 2019 DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 9 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (2): 9-29, julio-diciembre 2019 Licencia Creative Commons Atribución-No-Comercial ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X Compartir Igual 4.0 Costa Rica Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud root, while only B. montagnei was in the upper part. The study is expected to contribute to the phycoflora knowledge of Panama’s Caribbean mangroves.

Keywords: Bostrychetium, roots, vertical distribution, tolerance to salinity, Caribbean Sea

INTRODUCCIÓN competencia iónica, ya que estos ac- túan como solutos compatibles al in- El bosque de manglar constitu- terior de las células, lo que protege a ye un hábitat propicio para la procrea- las macromoléculas y su actividad en- ción, nutrición, refugio y permanen- zimática ante los incrementos de sali- cia de numerosas especies marinas y nidad, (Karsten et al. 1994 & Planas et terrestres. El arreglo enmarañado de al. 2013). Las especies radi- las raíces fúlcreas del mangle rojo Rhi- cans (Montagne) y Caloglossa lepriurii zophora mangle Linneo constituyen un (Montagne) Martens, por ejemplo, sin- substrato firme y seguro para los orga- tetizan polialcoholes que facilitan sus nismos que en ellas habitan; en cuanto a procesos de osmorregulación, (Mann las comunidades de algas e invertebra- & Steinke, 1988; Tejada 2002; Pe- dos epibiontes, las raíces brindan una ña-Salamanca, 2008). amplia superficie húmeda disponible Las comunidades de algas epi- para la colonización; sin embargo, el biontes de las raíces de R. mangle son manglar impone retos ambientales im- la base de la cadena alimenticia de di- portantes a estos organismos, debido a versos organismos del medio acuático las fluctuaciones de humedad, salini- y también brindan un aporte importante dad, luz, temperatura y concentración de materia orgánica para la producción de nutrientes durante las mareas bajas de detritos que se transportan hacia los (Planas et al. 2013). Para conservar el bosques adyacentes, (Planas et al. 2013). agua que usan en sus principales fun- Se ha demostrado que estas co- ciones vitales, algunas especies han munidades también poseen un impor- modificado su aparato respiratorio y tante valor ecológico, por su aporte de excretor; otras, sus patrones de compor- carbono y materia orgánica disuelta en tamiento y distribución, (Lüning, 1990; la columna de agua; así mismo, por la Ruiz & López-Portillo, 2014; 2017). capacidad que muestran de remover A través de estudios eco fisioló- nitrógeno, fósforo, metano y meta- gicos se ha comprobado que la marca- les pesados que afectan la calidad de da tolerancia de las algas de manglar a las aguas costeras, (Marín Salgado & las variaciones de salinidad y períodos Peña Salamanca, 2016). de desecación se debe a su capacidad Diversos autores sostienen que de sintetizar, acumular y regular com- la mayoría de los estudios de algas puestos orgánicos que favorecen la de manglar han sido realizados en las

10 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá zonas subtropicales, y ha sido poca la MATERIALES Y MÉTODOS atención dedicada a estas comunidades algales en las zonas tropicales, (Suárez, Descripción del área de estudio 1989; Averza et al. 2002; Barrios et al. En agosto de 2012 se realizó un 2003; Peña-Salamanca, 2008). estudio descriptivo de las especies de Sobre esto, Zucarello et al. (2012), macroalgas que crecen asociadas a las refieren que en América Central son po- raíces de R. mangle en un pequeño par- cos los análisis relacionados con algas che de manglar ubicado en playa Estre- de manglar que se han realizado y des- lla de la isla Colón, distrito de Bocas tacan los de Pedroche et al. (1995) en del Toro, provincia de Bocas del Toro, el Pacífico de México y Guatemala y el Panamá, entre los 09° 24’ 19.026” N y de Tejada (2008) en los manglares de 82° 19’ 28.176” W (Fig. 1). El Salvador. También, los autores men- cionan que el resto de estas especies, asociadas a bosques de manglar, son in- formadas de manera general en el Chec- klist de las algas del Pacífico de Centro- américa (Fernández-García et al. 2011). En el caso de Panamá, Rodríguez et al. (2010), realizaron un estudio ex- ploratorio de las especies de macroalgas que crecen asociadas a la vegetación del manglar de Remedios, al sureste de la provincia de Chiriquí; Panamá. En este país, no existen antecedentes de otros estudios de este tipo, realizados en los manglares del Pacífico o del Caribe. El objetivo principal del estudio que se presenta, fue recolectar y des- cribir las especies de algas que crecen Fig. 1. Mapa de Panamá y ubicación asociadas a los árboles de R. mangle de playa Estrella, isla Colón, distrito en el manglar de playa Estrella, en el de Bocas del Toro, provincia de Bocas Caribe de Panamá y conocer la dis- del Toro. (https://es.wikipedia.org y tribución vertical que las algas esta- Google Map 2019) blecen en las raíces. Se espera que el Fig. 1. Map of Panama showing the estudio, contribuya a incrementar el location of Playa Estrella, Colón conocimiento de la biodiversidad algal Island, Bocas del Toro district, de Panamá. Bocas del Toro province. (https:// es.wikipedia.org y Google Map 2019)

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 11 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud La metodología implementa- RESULTADOS da para recolectar los especímenes consistió en un recorrido de 6 horas Se identificaron y describieron para inspeccionar las raíces y corte- un total de 14 especies (Cuadro 1), de zas de los árboles de R. mangle; así las cuales, 11 pertenecen el phylum mismo, se aprovechó para determinar Rhodophyta incluidas en cinco fami- la distribución vertical que las algas lias, de ellas la más diversa fue la fami- establecen en el sitio; para lo que se lia con seis especies: definió, a lo largo de cada raíz, tres Bostrychia montagnei Harvey (Fig. 2e- zonas: zona baja, que va desde la base f), B. moritziana (Sonder ex Kützing) de la raíz hasta 0.50 m de altura, zona J. Agardh (Fig. 6a y b), B. tenella (J. media de 0.50 m a 1.10 m y zona alta, V. Lamouroux) J. Agardh (Fig. 3c y d), de 1.10 a 1.30 m, este criterio se basó Polysiphonia howei Hollenberg (Fig. en la metodología empleada por Pe- 4a, b, c y d), P. scopulorum Harvey ña-Salamanca (2008). (Fig. 2c y d) y spicifera Para la identificación taxonó- (Vahl) Børgesen (Fig. 3a y b); la fami- mica de las algas hasta el taxón más lia Ceramiaceae estuvo representada bajo posible, se estudiaron caracteres por Centroceras minutum Y. Yamada morfológicos distintivos, también se y cimbricum H. E. Peter- observaron cortes histológicos a la sen (Fig. 5c y d); de la familia Cys- luz de un microscopio de campo cla- tocloniaceae, Hypnea cf spinella (C. ro marca Labomed modelo LX 400 y Agardh) Kützing (Fig. 5b), Catenella se utilizaron las claves taxonómicas caespitosa (Withering) L. M. Irvine, de Taylor (1945 y 1960), Littler et al. de la familia Caulacanthaceae (Fig. 3e (1989); Littler & Littler (2000), Abbo- y f ) y Heterosiphonia sp. Montagne tt (1999), publicaciones donde se des- de la familia Dasyaceae (Fig. 5d y e). criben especies asociadas a manglares. Las especies del Phylum Chlorophyta Además, se consultó la base de datos encontradas fueron Chaetomorpha AlgaeBase (Guiry & Guiry, 2019), linum (O. F. Müller) Kützing (Fig. 2a) para descripciones de especies, infor- de la familia Cladophoraceae; Bood- mación taxonómica, y los datos de la leopsis verticillata E. Y. Dawson (Fig. distribución geográfica de especies. 2b) y Chlorodesmis sp Harvey & Bai- ley (Fig. 4e, f) ambas de la familia Udoteaceae.

12 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá Cuadro 1. Especies de algas asociadas a raíces de árboles de R. mangle en playa Estrella, Bocas del Toro, Panamá Table 1. Algae species associated with R. mangle tree roots in Estrella beach, Bocas del Toro, Panama

Phylum Orden Familia Especie Rhodophyta Ceramiales Rhodomelaceae (Valh) Borgesen Ceramiales Rhodomelaceae Bostrychia montagnei Harvey Ceramiales Dasyaceae Heterosiphonia sp. Montagne Ceramiales Rhodomelaceae Bostrychia moritziana (Sonder ex Kützing) J. Agardh Ceramiales Rhodomelaceae Bostrychia tenella (J.V. Lamouroux) J. Agardh Ceramiales Rhodomelaceae Polysiphonia howei Hollenberg Ceramiales Rhodomelaceae Polysiphonia scopulorum Harvey Gigartinales Caulacanthaceae Catenella caespitosa (Withering) L. M. Irvine Ceramiales Ceramiaceae Centroceras minutum Y. Yamada Ceramiales Ceramiaceae Ceramium cimbricum H. E. Petersen Gygartinales Cystocloniaceae Hypnea cf spinella (C. Agardh) Kützing Chlorophyta Bryopsidales Udoteaceae Boodleopsis verticillata E.Y. Dawson Chlorodesmis sp. Harvey & Bailey Cladophorales Cladophoraceae Chaetomorpha linum (O.F.Müller) Kützing

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 13 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud

14 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 15 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud

16 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá Fig. 2. Chaetomorpha linum (A) Fila- Fig. 2. Chaetomorpha linum (A) mentos uniseriados septados cilíndricos Cylindrical septate uniseriate filaments con cloroplastos parietales reticulados with reticulate parietal chloroplasts (10 x); Boodleopsis verticillata (B) Ta- (10 x); Boodleopsis verticillata (B) los sifonales, fuertemente constrictos en Siphonal thallus, strongly constricted la base de las ramificaciones verticiladas in the base of the verticillate branches (10 x); Polysiphonia scopulorum (C) (10 x); Polysiphonia scopulorum Talo filamentoso, ramificación alterna, (C) Filamentous thallus, alternating talo sin corticación (D) Filamento erec- branching, thallus without cortication to mostrando crecimiento apical y vellos (D) Erect filament showing apical absorbentes (10 x); Bostrychia montag- growth and absorbent hairs (10 x); nei (E) sobre raíces de R. mangle; (F) Bostrychia montagnei (E) on R. mangle Corte transversal mostrando células me- roots; (F) Cross section showing dulares y 6 células pericentrales alrede- medullary cells and 6 pericentral cells dor de eje axial (40 x) around the axial axis (40 x)

Fig. 3. A-B: Acanthophora spicifera. Fig. 3. A-B: Acanthophora spicifera. (A) Cistocarpo (B) Corte transversal (A) Cystocarp (B) Cross section mostrando fuerte corticación. C-D: showing strong cortication. C-D: Bostrychia tenella. (C) Ramificación Bostrychia tenella. (C) Pinnate branch pinnada y cistocarpo (D) Corte and cystocarp (D) Cross section transversal mostrando las células showing pericentral cells. E-F: pericentrales. E-F: Catenella caespitosa. Catenella caespitosa. (E) Thallus and (E) Talo y ramas pseudodicotómicas. pseudo-dichotomous branches. (F) (F) Corte transversal mostrando la Cross section showing the medulla in médula en forma de collarines hacia el the form of collars toward the center centro y las cinco células pericentrales and the five pericentral cells around the alrededor del eje central central axis.

Fig. 4. A-D: Polysiphonia howei (A) Fig. 4. A-D: Polysiphonia howei Corte transversal, ausencia de corteza. (A) Cross section, absence of bark. Cistocarpos. (B) Tetrasporangios (C) Fi- Cystocarps (B) Tetrasporangia (C) lamentos apicales (D). E-F: Chlorodes- Apical filaments (D). E-F:Chlorodesmis mis sp. (E) Filamentos ramificados con sp. (E) Branched filaments with cross- cloroplastos reticulados, constricciones linked chloroplasts, basal constriction basales mostrando falsa dicotomía. (F) showing false dichotomy. (F) Diatoms Diatomeas del género Licmophora sp., Licmophora sp., attached to the unidas a los filamentos. filaments

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 17 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud En cuanto a la distribución ver- en las zonas baja y media de la raíz y tical de las algas, se observó que la solamente el alga B. montagnei en la mayoría de las especies se repartían parte alta (Cuadro 2).

Cuadro 2. Distribución vertical de las especies de algas epífitas en las raíces de Rhizophora m. en playa Estrella Table 2. Vertical distribution of epiphytic algae species in roots of Rhizophora m. at Playa Estrella Zona alta Zona media Zona baja 1.10 a 1.30 m 0.50 m a 1.10 m Desde la base hasta 0.50m Bostrychia montagnei Acanthophora spicifera Polysiphonia scopulorum Heterosiphonia sp. Polysiphonia howei Bostrychia moritziana Catenella caespitosa Bostrychia tenella Centroceras minutum Polysiphonia howei Ceramiun cimbrincum Catenella caespitosa Hypnea spinella Boodleopsis verticillata Chlorodesmis sp. Chaetomorpha linum

Fig. 6. Bostrychia moritziana. (A) Talo suave con ramificación regularmente alterna, patrón que se repite en las ramificaciones de segundo orden. (B) Corte transversal, células corticales ausentes, con seis células pericentrales alrededor del eje central Fig. 6. Bostrychia moritziana (A) Soft thallus with regularly alternating ramification, pattern repeated in the ramifications of second order (B) Cross section, absent cortical cells, with six pericentral cells around the central axis

18 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá Descripción de las especies Australia, Nueva Zelanda, islas del Bostrychia montagnei Harvey (Fig Pacífico. 2e-f). Bostrychia tenella (J. V. Lamouroux) Talos que forman densos cojine- J. Agardh (Fig. 3c y d). tes de color púrpura oscuro. Los ejes Talos postrados, que forman co- principales son erectos con ramificación jinetes de color púrpura oscuro casi alterna. Las ramas son polisifónicas en negro, doblemente pinnada, con ápices la base y parte media, pero hacia las encorvados. Tallas de 2 a 5 cm de lar- puntas se alargan y se vuelven monosi- go. Ejes fijos por medio de hápteros que fónicas. Anatómicamente, los ejes prin- nacen en la cara inferior de las ramifica- cipales están rodeados de 6 a 7 células ciones. El talo presenta de 6 a 8 células pericentrales y de una fuerte corticación. pericentrales rodeadas de 1 a 4 líneas de Distribución geográfica. Bermu- células corticales que tienden a hacerse da, Florida, Luisiana, México, Belice, muy pequeñas hacia la superficie de la El Salvador, Panamá, Bahamas, Cuba, corteza. Esta especie presenta numero- Jamaica, Atlántico occidental, Brasil y sas ramitas curvadas, que se vuelven Sierra Leona. monosifónicas hacia los ápices. Bostrychia moritziana (Sonder ex Distribución geográfica. Ber- Kützing) J. Agardh (Fig. 6a y b) muda, Florida, Belice, El Salvador, Talos finos que pueden alcanzar Costa Rica, Panamá, islas del Caribe, hasta 5 mm de largo, son suaves al tac- Atlántico occidental, islas Galápagos, to, de color rojo intenso, constituidos Venezuela, Brasil, África, isla Navi- por un eje central formados de 7 a 8 cé- dad, Bangladesh, India, Pakistán, Sri lulas pericentrales, sin corticación. La Lanka, China, Indonesia, Australia, ramificación es regularmente alterna, Nueva Zelanda, islas del Pacífico. hasta de 2 mm de longitud, las rami- Polysiphonia howei Hollenber (Fig. tas se vuelven uniseriadas y se curvan 4a, b, c y d) hacia el ápice. Estas algas se adhieren Se trata de talos finos, muy - pe al sustrato por medio de hápteros en la queños, postrados de color rojo intenso zona ventral del eje o estolón. a café; generalmente forman parches Distribución geográfica. Florida, enmarañados sobre el sustrato. De los Georgia, Carolina del Norte y Carolina ápices de los ejes postrados se forman del Sur, Texas; Guatemala, El Salvador, talos erectos de 1 cm de alto, con un Costa Rica, islas del Caribe, Atlántico diámetro de 100 a 150 micrómetros. occidental, Colombia, Guyana, Vene- Los talos sin ramificación o con pocas zuela, África, islas del océano Índico, ramitas laterales. El talo está construi- India, Pakistán, Arabia Saudita, Japón, do por 10 a 12 células pericentrales China, Indonesia, Malasia, Tailandia, alrededor del eje, y forma segmentos,

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 19 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud generalmente más anchos, que largos. cm de alto, color variable que va de Un rasgo distintivo de esta alga es que rosado intenso a púrpura. La ramifi- muestra un desarrollo simultáneo de cación es irregular, radial, escasa. Las ejes postrados y erectos. ramillas son cortas y poseen espinas en Distribución geográfica. Ber- forma de espuela, espinas de 0.5 mm muda, Florida, Carolina del Norte, de largo. Anatómicamente, los talos México, Costa Rica, Panamá, islas del presentan muchos sifones centrales ro- Caribe, Atlántico occidental, Colom- deados por una fuerte corticación. bia, Venezuela, Brasil, África, islas del Distribución geográfica. Bermu- océano Índico, Sri Lanka, China, Ja- da, Florida, México, Belice, Guatema- pón, Indonesia, Australia, Nueva Ze- la, El Salvador, Costa Rica, Panamá, landa, islas del Pacífico. islas del Caribe, Colombia, Venezuela, Polysiphonia scopulorum Harvey Brasil, Atlántico occidental, islas del (Fig.2c y d) océano Índico y África. Se trata de un alga pequeña, co- Centroceras minutum Y. Yamada lor café intenso con ejes que se alter- Alga filamentosa, diminuta, de nan entre postrados y erectos. En la poco más de 1 cm de altura, color rosa mayoría de los casos, las ramitas son intenso a rojo; generalmente epifita simples y arqueadas. Los ejes postra- con porciones postradas cortas y ejes dos pueden tener 100 micrómetros de erectos que se originan del eje pos- diámetro y forman segmentos isodia- trado o que surgen unilateralmente. métricos, los talos erectos de 65 micró- Usualmente no se ramifican o rara vez metros de diámetro poseen diferentes sucede en primer orden, los ápices son largos en una misma rama. Anatómi- un tanto romos. Los internudos son camente los talos están constituidos de mucho más largos hacia la base. La es- 4 células pericentrales sin corticación. tructura del talo consta de 6 a 8 células Distribución geográfica. Europa, periaxiales. Estas algas muestran espi- islas del Atlántico, Alaska, Columbia nas conspicuas en las jóvenes y en las Británica, California, Florida, Oregón, viejas están ausentes o se ven oscuras; Washington, México, Belice, Costa se pueden encontrar hasta 10 espinas Rica, Cuba, Atlántico occidental, Bra- por nudo. Estas algas se adhieren al sil, África, islas del océano Índico, su- sustrato por medio de rizoides unise- reste de Asia, China, Corea, Filipinas, riados que terminan en forma de disco. Vietnam, Australia, Nueva Zelanda, Distribución geográfica. Florida, islas del Pacífico. Panamá, Atlántico occidental, islas del Acanthophora spicifera (Vahl) Bør- océano Índico, China, Australia, Nue- gesen (Fig. 3a y b) va Zelanda, islas del Pacífico. Talo con textura cartilaginosa, Ceramium cimbricum H. E. Petersen frágil, espinoso, con tallas de 10 a 25 (Fig. 5c y d)

20 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 21 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud Fig. 5. (A) Algas asociadas a raíz de Fig. 5. (A) Algae associated to Rhizophora mangle. (B). Hypnea cf Rhizophora mangle. (B) Hypnea cf spinella (C) Talo de Ceramium cibricum spinella (C) Thallus of Ceramium (D) Tetrasporofito de C. cibricum (E) cibricum (D) Tetrasporophyte of C. Talo de Heterosiphonia sp., teretes cibricum (E) Thallus of Heterosiphonia postrados ramificación principal sp. terete prostrate main branch alterna con ramitas subdicotomicas (F). alternates with subdichotomous Corte transversal de la rama carente de twigs (F). Cross section of the branch corticación, son evidentes las células lacking cortication; pericentral cells pericentrales alrededor del eje central are evident around the central axis (de seis a ocho) (from six to eight).

Talos de color rojo intenso, fi- café. Ramificación en distintos planos; nos, delicados, producen penachos y las ramas son cilíndricas y terminan en alcanzan hasta 10 cm de alto, con ra- forma de espina ligeramente curvadas; mificación irregularmente dicotómica, la ramificación es dicotómica abajo con ápices casi rectos y alargados, sue- y alternas arriba. Anatómicamente el le presentar ramificaciones laterales. talo muestra células medulares de pa- Segmentos de 60 a 155 micrómetros redes delgadas, con formas irregulares de diámetro, hasta 600 micrómetros u ovaladas densamente pigmentadas. de largo. Las células de los nodos se Distribución geográfica. Europa, observan en 2 bandas en los filamen- islas del Atlántico, Florida, México, tos jóvenes y en los maduros de 4 a 6 Belice, Costa Rica, islas del Caribe, bandas de células. Atlántico occidental, Colombia, islas Distribución geográfica. Euro- Galápagos, Venezuela, Brasil, Áfri- pa, islas del Atlántico, Alaska, Flo- ca, islas del océano Índico, sureste de rida, Oregón, Texas, Cuba, Curazao, Asia, China, Australia, Nueva Zelan- Atlántico occidental, Colombia, islas da, islas del Pacífico. Galápagos, Venezuela, Sierra Leona, Catenella caespitosa (Withering) L. islas del océano Índico, sureste de M. Irvine (Fig. 3e y f) Asia, China, Filipinas, Vietnam, Aus- Plantas muy pequeñas de color tralia, Nueva Zelanda. rosado intenso a morado; las ramas de Hypnea cf spinella (C. Agardh) Küt- 2 a 9 segmentos, dicotómicas o secun- zing (Fig. 5b) darias, a menudo se emiten desde la El Talo crea matas enmarañadas porción media del talo. Segmentos alar- de 3 cm de largo, coloración roja a gados ovales, aplanadas o cilíndricas,

22 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá de 0.4-0.6 mm de diámetro, general- Chaetomorpha linum (O. F. Müller) mente 3-5 veces más ancha que larga, Kützing (Fig. 2a) estrecha entre los segmentos. Anató- Alga filamentosa de color - ver micamente el talo está constituido de de-amarillo, cetácea al tacto, que genera 5-6 células pericentrales, paredes con mechones. Los filamentos uniseriados finos filamentos laterales en forma de un poco rizados de 1 mm de largo, ci- collarines que se unen hacia el centro; líndricos tabicados y con cloroplastos también muestra de 2 a 4 capas de cé- parietales reticulados. Un carácter dis- lulas corticales. Esta alga se adhiere tintivo es que las células son más lar- al sustrato por medio de hápteros cor- gas que anchas, con paredes delgadas. tos, del lado ventral con constriccio- Sus dimensiones son 100-150 μm de nes que terminan en un amplio disco ancho por 200-300 μm de largo. como almohadilla. El tetrasporangio Distribución geográfica. Euro- es ovalado y se ubica en los segmentos pa, islas del Atlántico, Norte América, terminales; los cistocarpos ovalados, Costa Rica, Panamá, islas del caribe, 200-360 μm de diámetro se encuentran Atlántico occidental, Colombia, islas en los segmentos terminales. Galápagos, Venezuela, Perú, Argentina, Distribución geográfica. Europa, Brasil, Chile, África, islas del océano islas del Atlántico, Belice, Guatema- Índico, sureste de Asia, China, Austra- la, El Salvador, Costa Rica, Panamá, lia, Nueva Zelanda, islas del Pacífico. Cuba, Trinidad y Tobago, Atlántico Boodleopsis verticillata E. Y. occidental, Colombia, islas Galápagos, Dawson (Fig. 2b) Venezuela, África, Bangladesh Japón, Talo filamentoso, sifonal con apa- Malasia, Filipinas, Nueva Caledonia. riencia de alfombras sueltas o mechones Heterosiphonia sp. Montagne (Fig. 5d entrelazados de color verde brillante so- y e) bre los sustratos. Los filamentos de 50 El alga de color rosa intenso a 100 μm diámetro están fuertemente con ejes erectos que alternan con ejes constrictos en la base de las ramas. La postrados. La ramificación es dicotó- ramificación puede ser dicotómica, tri- mica o sub dicotómica. El crecimien- cotómica, pero prevalece la verticilada to del talo es simpodial y está consti- (espiral); sifones grandes, a menudo sin tuido de 4 a 12 células pericentrales pigmentación; punta de crecimiento li- que rodean al eje central, los talos son geramente bulbosa. teretes o comprimidos, y pueden pre- Distribución geográfica. Florida, sentar o no corticación. México, El Salvador, Costa Rica, Pa- namá, islas del Caribe, Atlántico occi- dental, China, Filipinas.

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 23 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud Chlorodesmis Harvey & Bailey (Fig. el de Pinheiro-Joventino y Lima-Verde 4e, f) (1988) en la región noroeste de Brasil. Es un alga filamentosa sifonales En contraste, las comunidades de algas de color verde brillante, forma cojine- de manglar en las aguas costeras del tes. Los talos pueden alcanzar hasta 17 océano Pacífico, son menos diversas y cm. de alto, muestran ramificación di- pobres en especies, por estar someti- cotómica, no septados, de 75-515 µm das a mayor estrés ambiental, derivado de diámetro, que contienen numerosos del amplio ámbito de mareas, que las núcleos, y cloroplastos en arreglo re- deja a la intemperie por horas, aumen- ticular. Sifones distales constreñidos ta la salinidad y la desecación de sus en uno o ambos sitios por encima de talos (Cedeño 2009). Marín Salgado las dicotomías. Se unen al sustrato por y Peña Salamanca (2016), mencionan medio de rizoides incoloros, de diáme- que existe consenso entre diversos au- tro menor que el de los talos o sifones tores, quienes aseguran que la baja di- fotosintéticos no consolidados. versidad de comunidades de algas en las costas del Pacífico está vinculada a DISCUSIÓN un clima desfavorable y talos relativa- mente poco desarrollados. Según Lizano (2006), a diferen- La diversidad de especies en- cia del Pacífico, en el mar Caribe de contradas en el manglar de playa Centroamérica el ámbito de mareas Estrella, demuestra que aquellas es- es bajo, lo que explica que los facto- pecies que generalmente habitan en res ambientales como humedad, sali- espacios protegidos en aguas calmas nidad, irradiación y temperatura son y poco profundas de playas rocosas más estables, lo cual se traduce en un y arrecifes de coral, como es el caso bajo estrés para la población y, por de A. spicifera, Heterosiphonia sp, C. lo tanto, en una mayor diversidad y minutum, C. cimbricum, H. spinella, abundancia de algas y epibiontes en Cladophoropsis sp y C. linum, se han general. Así mismo, existe mayor dis- logrado establecer con éxito en las raí- ponibilidad de sustratos duros, entre ces de mangle rojo, situación que es ellos corales, piedras calizas y raíces coincidente con lo registrado por Litt- de mangle; las salinidades son estables ler & Littler (2000) y por Marín Salga- y la transparencia del agua es mayor do y Peña Salamanca (2016) para los (Cordeiro-Marino et al. 1992). Similar manglares del Caribe. condición es registrada por el estudio En el caso de las algas rojas de de Barrios et al. (2003) en el golfo de los géneros Bostrychia, Catenella y Santa Fe en el caribe de Venezuela y Polysiphonia, su amplia distribución

24 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá en los manglares del Caribe y del Pa- En cuanto a la distribución de las cífico podría obedecer a que se trata de algas a lo largo de las raíces, en el man- especies eurihalinas que se desarrollan glar de playa Estrella, el mayor núme- bien en aguas hipohalinas e hipersali- ro de especies fueron encontradas en nas que inclusive exceden a la concen- las zonas baja y media de la raíz. B. tración de sal del agua de mar (Barrios montagnei fue la única encontrada en et al. 2003). la parte alta de la raíz. La presencia Bostrychia y Ca- De acuerdo con Peña-Salaman- tenella asociadas con otras algas rojas ca (2008), la distribución del Bostry- coinciden con las encontradas por In- chietum en el ecosistema de manglar clán (1989) en Quintana Roo, en el ca- se restringe al estrato inferior de las ribe de México y el de Suárez (1989) raíces de R. mangle, donde se ve di- en Cuba, en donde se señala que las rectamente afectado por factores am- algas rodófitas fueron dominantes en bientales como: las fluctuaciones de las raíces de R. mangle. Por su par- salinidad e intensidad luminosa, in- te, Peña-Salamanca (2008), afirma crementos de temperatura, desecación, que la comunidad de algas epífitas de inundación de mareas y frecuencia de manglar en el Pacífico está dominada, lluvias. En el manglar de playa Estre- principalmente, por algas rojas asocia- lla la mayoría de las especies de algas das conocida como complejo Bostry- encontradas en las raíces de R. mangle chietum, que se refiere principalmente resultaron ser rojas principalmente en a la relación característica de cuatro las secciones y media del sustrato. La géneros: Bostrychia, Catenella, Sticto- preferencia de la distribución de ma- sifonia y Caloglossa. Así mismo Teja- croalgas hacia la zona media de raí- da (2002), quien estudió las algas de ces de R. mangle, concuerda con la cinco manglares a lo largo de un gra- observación de Barrios et al. (2003), diente climático en el pacífico de Cos- quienes sugieren como factores influ- ta Rica, afirma que diferentes especies yentes, la incidencia de rayos solares de los géneros Bostrychia, Catenella durante la bajamar, periodo en el que y Caloglossa, constituyen la flora que las algas son vulnerables. Géneros domina en las raíces de R. mangle y como Bostrychia presentan adaptacio- que estas mismas asociaciones algales, nes a las condiciones de estrés antes son sobresalientes en los manglares de mencionadas, debido a que mantienen El Salvador donde las fluctuaciones de las tasas respiratorias y fotosintéticas los paramentos ambientales son muy bajas, que le confieren una mayor esta- marcadas (Tejada, 2013). bilidad (Mann & Steinke 1988). Lo an- terior, podría explicar que las especies

Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): julio-diciembre 2019. 25 ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Rosemary Rios, Olga L. Tejada, Diana Morales, Elvia Miranda y Angélica Cerrud de este género sean abundantes en los glar de playa Estrella, las especies B. manglares de las costas del Pacífico, montagnei, A. spicifera, P. scopulo- por ejemplo, Tejada (2002) informó rum, B. verticillata y B. tenella, pre- las especies Bostrychia calliptera, B. sentaron poblaciones de crustáceos y pinnata, B. moritziana, B. pilulifera y gasterópodos. Algunos investigadores B radicans para los manglares del pa- sostienen que esta fauna es de gran cífico de Costa Rica; para El Salvador, importancia en las redes tróficas y que Tejada (2013) informa las especies B. sustenta los niveles tróficos más altos. calliptera, B. moritziana, B. tenella y Planas et al. (2013) comprobaron que B radicans y Peña-Salamanca (2017) las raíces de mangle rojo y las algas informa las especies B. binderi, B. ca- asociadas brindan un sustrato adecuado lliptera, B. moritziana, B. pinnata, B. para el desarrollo y reproducción de di- radicans y B. tenella para las costas versas especies de macroinvertebrados, del pacífico de Colombia. En el man- lo que permite concluir que la protec- glar de playa Estrella, Bostrychia es- ción de los lechos de algas, asociados a tuvo representada solamente por tres las raíces es importante para disminuir especies: B. tenella, B. moritziana y B. la pérdida de recursos hidrobiológicos montagnei, esta última, ya había sido que sostienen la pesca artesanal. informada para el pacífico de Panamá, Las descripciones hechas de las en el manglar de Remedios por Rodrí- especies recolectadas, constituye una guez et al. (2010). línea base de utilidad a futuras inves- La comunidad de algas asocia- tigaciones relacionadas a la sistemática das a las raíces sumergidas de R. man- de la ficoflora de Panamá, ya que aún gle juegan un papel importante dentro existe una falta de consenso taxonómi- del ecosistema, debido a la gran va- co de algunas especies tanto para las riedad de epibiontes que se alimentan costas del Pacífico como para las del de ellas o que simplemente encuen- Caribe. Así mismo, se puede profundi- tran un microhábitat para reproducir- zar en el estudio de las interrelaciones se y protegerse de sus depredadores. que las algas establecen con otros epi- Al remover la cobertura algal, es fre- biontes y el servicio ecológico que éstas cuente encontrar pequeños moluscos, brindan en los manglares de Panamá. crustáceos, isópodos, anélidos, etc., que a su vez sirven de alimento a pe- AGRADECIMIENTOS ces, cangrejos y langostas favorecen el intercambio de materia y energía Expresamos nuestro agradeci- dentro del ecosistema (Márquez et al. miento a Orlando Cáceres, coordinador 2006; Planas et al. 2013). En el man- de la Maestría en Biología Vegetal de la

26 Rev. Mar. Cost. Vol. 11 (1): 9-29, julio-diciembre 2019. ISSN: 1659-455X • e-ISSN: 1659-407X DOI: http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.1 Comunidad de algas del manglar de playa Estrella, isla Colón, Bocas del Toro, Panamá Escuela de Biología de la Universidad https://doi.org/10.1016/B978-0-08- de Chiriquí, quién hizo posible el viaje 092567-7.50009-X a la isla Colón de Bocas del Toro y el Fernández-García, C., Riosmena-Rodríguez, R., Wysor, B., Tejada, O. L. & Cor- valioso apoyo logístico de Rafael Rin- tés, J. (2011). Checklist of the Pacific cón e Idalmi de Rincón, investigadores marine macroalgae of Central Amer- y curadores del herbario de la Univer- ica. Bot. Mar., 54, 53-73. https://doi. sidad Autónoma de Chiriquí, Panamá org/10.1515/bot.2011.001 y a los evaluadores del artículo, quie- Guiry, M. D., Guiry, M. D. & Guiry, G. M. (2019). AlgaeBase. World-wide elec- nes con sus comentarios y aportes ayu- tronic publication, National Universi- daron a mejorar la calidad del mismo. ty of Ireland, Galway. Recuperado en mayo 08, 2019, disponible en http:// BIBLIOGRAFÍA www.algaebase.org. Inclán, R. (1989). Ecología de la epibiosis en las raíces inmersas de Rhizophora man- Abbott, I. (1999). Marine of the gle en Bahía de la Ascensión, Quintana Hawaiian Islands. Honolulu, H. EE. Roo, México. Cien. Mar., 15(1), 1-20. UU.: Bishop Museum Press. https://doi.org/10.7773/cm.v15i1.630 Averza, A., Almodóvar, L. & Martínez, A. Karsten. U., West, J. A., Zucarello, G. & Kirst, (2002). Compendio bibliográfico de las G. O. (1994). Physiological ecotypes algas del Caribe de Panamá: las algas in the marine alga Bostrychia radicans verdes. Tecnociencia, 4, 141-160. (Ceramiales, Rhodophyta) from the Barrios, J. E., Márquez, B. & Jiménez, M. east Coast of the U.S.A. J. Phycol., (2003). Macroalgas asociadas a Rhi- 30, 174-182. https://doi.org/10.1111/ zophora mangle L. en el golfo de Santa j.0022-3646.1994.00174.x Fe, Estado Sucre, Venezuela. Bol. Ins. Littler, D. S. & Littler, M. M. (2000). Caribbe- Oceanogr. Venezuela., 42, 37-45. an Reef Plants. Washington D. C. EE. Cedeño, J. (2009). Epibiontes asociados a UU.: Offshore Graphics Inc. las raíces sumergidas del mangle rojo Littler, D. S., Littler, M. M., Bucher, K. E. & (Rhizophora mangle) de la laguna de Norris, J. N. (1989). Marine Plants Bocaripo, Guayacán, Estado Sucre, of the Caribbean. A Field guide from Venezuela. Tesis de grado no publica- Florida to Brazil. Washington. D. da, Universidad de Oriente, Núcleo de C. EE. UU.: Smithsonian Institution Sucre, Venezuela. Press. Cordeiro-Marino, M., Braga, M. R. A., Eston, Lizano, O. (2006). Algunas características de V. R., Fujii, M. T. & Yokoya, (1992). las mareas en la costa Pacífica y Cari- 3 - Mangrove Macroalgal Commu- be de Centroamérica. Rev. Cienc. Tec., nities of Latin America: The State of 24(1), 51-64. Art and Perspectives, Editor(s): Ulrich Lüning, K. (1990). Seaweeds. their environ- Seeliger, In Physiological Ecology, ment, biogeography, and ecophysiolo- Coastal Plant Communities of Latin gy. New York, EE. UU.: Jonh Wiley & America, Academic Press, (pp 51-64). Sons, Inc. New York, EE. UU.: Academic Press.

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